3BIOtecnia, vol. xii, no. 1, enero-abril•2010

ResumenEl pollo es una fuente común para la transmisión de la salmonelosis. El uso extensivo de antibióti-cos en la producción de pollo ha permitido el desa-rrollo de cepas de Salmonella spp. resistentes a los antimicrobianos, las que representan un problema de salud pública mundial. El objetivo del estudio fue detectar la presencia de Salmonella spp. en vísceras de pollo adquiridas en supermercados de la ciudad de Hermosillo, Sonora, México, durante el periodo de abril a octubre de 2002 y determinar su perfil de resistencia frente a 18 antibióticos por el método de disco difusión. Salmonella spp. fue aislada de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana NOM-114-SSA1-1994. La resistencia se evaluó de acuerdo al Instituto para Estándares Clínicos y de Laboratorio. En cada una de las 82 muestras se obtuvo al menos un aislamiento de Salmonella spp. Se ensayó la resistencia en 152 aislamientos. La resistencia más común se observó frente a ce-falotina (41.0%), amoxicilina/ácido clavulánico

(38.0%), cefoxitín (36.0%) y ampicilina (26.0%). Setenta y un por ciento de los aislamientos fue-ron resistentes al menos a un antibiótico y 17.1% fueron resistentes al menos a 4 antibióticos. El presente estudio señala el riesgo potencial de las vísceras de pollo como fuente de transmisión de Salmonella spp. resistente a los antibióticos.Palabras clave: Salmonella, pollo, resistencia an-tibióticos

ABstRActPoultry is a common vector for the transmis-sion of Salmonella. Extensive use of antibiotics in poultry production has selected antimicrobial-resistant bacteria and resistant Salmonella which be transmitted to humans through the food chain. Salmonella resistant to antibiotics is one of the major threats of health care worldwide. The aim of this study was to detect Salmonella in poultry viscera, from supermarkets of the Hermosillo, So-nora, Mexico, during April through October 2002.

InvestIgAcIón

Detección de Salmonella resistente a los antibióticos en vísceras de pollo

Omar Camacho Rábago1

Laura Elena Acedo Ruiz1

Griselda Macrina Moreno Ibarra2

Reyna Isabel Sánchez Maríñez 2

Lucía Guadalupe Castillón Campaña2

Moisés Navarro Navarro2*

1 Químicos Biólogos egresados de la Universidad de Sonora, Unidad Regional Centro.2 Maestros en Ciencias. Maestros de Tiempo Completo del Departamento de Ciencias Químico Biológicas de la Universidad de Sonora, Unidad Regional Centro.* moisesn@guayacan.uson.mx

Recibido: febrero 25, 2008. Aprobado: abril 12, 2010

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In addition to determine antibiotic-resistance pro-files in the Salmonella isolates. Salmonella was isolated according to the Official Mexican Norm NOM-114-SSA1-1994. The antibiotic-resistance of the isolates to eighteen antimicrobial agents was evaluated by the disk-diffusion method, ac-cording to the Clinical and Laboratory Standards Institute. All 82 samples contained Salmonella. One-hundred-fifty two isolates were recovered from the samples. Resistance among isolates was most commonly observed to cephalotin (41.0%), amoxicillin/clavulanic acid (38.0%), cefoxitin (36.0%) and ampicillin (26.0%). Seventy one per-cent of the isolates were resistant to at least one antibiotic, and 17.1% were resistant to at least four antibiotics. The present study indicates the potential risk of poultry viscera as source of anti-biotic-resistance Salmonella.Key words: Salmonella, poultry, antibiotic resis-tance.

IntROduccIónLa salmonelosis, una de las enfermedades infec-ciosas más comunes transmitidas por alimentos, constituye un riesgo para la salud pública y re-presenta un alto costo económico a la sociedad de muchos países. En México, se presentó un incre-mento en el número de notificaciones de salmo-nelosis de 1994 a 1998 de 100,342 (tasa de in-cidencia de 111.21/100,000 habitantes) a 215,155 (tasa de 223.53/100,000 habitantes) casos res-pectivamente (Gutiérrez-Cogco y col., 2000). El consumo de carne de pollo, huevo y subproduc-tos como fuentes de proteínas de origen animal se ha incrementado en todo el mundo, incluidos

los países en vías de desarrollo debido a los cos-tos accesibles, el crecimiento de la explotación avícola, la apertura económica y la globalización (Suárez y Mantilla, 2000). Salmonella no typhi se encuentra comúnmente en el tracto gastrointesti-nal de animales y se ha detectado en carnes rojas, pollo, huevos y lácteos. El pollo y sus productos son reconocidos como fuente importante de infec-ciones transmitidas por alimentos causadas por Salmonella no Typhi (Brown y col., 2003). Exis-ten diferentes maneras por las cuales puede llegar a la población y causar enfermedad (Ricke y col., 2005). La ingesta de la carne o vísceras mal coci-nados, contaminación cruzada con utensilios, me-sas, manos de quienes manejan el producto y pre-paran alimentos, además de una dosis infecciosa baja (menos de 103 microorganismos) facilitan la transmisión de la salmonelosis (Ritterman, 2006; Yoko-Furuya y Lowy, 2006). Los antibióticos se utilizan en la cría de pollos con fines terapéuticos, profilácticos y como promotores de crecimiento, sin embargo, su uso ha inducido la selección de bacterias resistentes a los antibióticos en la flora intestinal, incluyendo a Salmonella spp. (Oliveira y col, 2006). En los últimos años, se han detec-tado cepas de Salmonella spp. multirresistentes a los antibióticos, especialmente la clona de Salmo-nella serotipo Typhimurium tipo definitivo 104 (DT104), que presenta resistencia a ampicilina, cloranfenicol, estreptomicina, sulfametoxazol y tetraciclina (Gebreyes y Thakur, 2005). En Méxi-co la venta de antibióticos del grupo de las quino-lonas para la crianza de pollos se incrementó de 86 millones de litros en 1993 a 326 millones de litros en 1997, lo que se relacionó con la apari-ción de cepas de Campylobacter jejuni resistentes

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a fluoroquinolonas (Smith y col., 1999). El pro-grama mundial de la Organización Mundial de la Salud, llamado Salm-Surv, tiene como objetivos principales vigilar, aislar, identificar y evaluar la resistencia a los antibióticos en Salmonella spp., como parte de un esfuerzo para contener la resis-tencia en patógenos transmitidos por alimentos (Organización Mundial de la Sa-lud, www.who.int/salmsurv/en/). Debido a la presencia de Salmo-nella no Typhi en vísceras de po-llo a la venta en supermercados de la localidad, el presente traba-jo tiene como objetivo evaluar la resistencia frente a 18 antibióti-cos de las bacterias aisladas.

mAteRIAles y métOdOsTipo de estudio y muestra

Se llevó a cabo un estudio des-criptivo prospectivo y trans-versal, con muestreo no pro-babilístico. Se seleccionaron 6 supermercados asentados en el norte, centro y sur de la ciudad de Hermosillo, Sonora, en don-de se ofrece a la venta paquetes con mezclas de vísceras de pollo especialmente contenían: molleja, hígado y co-razón, cada uno con un peso aprox. de 300 g De abril a octubre de 2002, cada semana se verificó la venta y se adquirió un paquete con vísceras de cada supermercado. La venta de los paquetes con vísceras de pollo en los supermercados no fue un

evento continuo, por lo mismo, fue dificil obtener las 6 muestras por semana. En el presente estudio se obtuvieron un total de 82 muestras. El manejo de la muestra se realizó de acuerdo a la Norma Oficial Mexicana NOM-109-SSA1-1994, Bienes y Servicios, Procedimientos para la Toma, Mane-jo y Transporte de Muestras de Alimentos para su

Análisis Microbiológico.

Detección de SalmonellaLa determinación de Salmone-lla se realizó según la Norma Oficial Mexicana NOM-114-SSA1-1994, Bienes y Servicios. Método para Determinación de Salmonella en Alimentos. A par-tir del desarrollo en los medios de cultivo selectivos, agar verde bri-llante, agar sulfito-bismuto, agar xilosa-lisina-desoxicolato, agar salmonella-shigella, agar entéri-co Hektoen, se seleccionaron dos colonias con morfología típica de Salmonella. Para la identifi-cación del microorganismo se realizaron las siguientes pruebas bioquímicas: fermentación de sa-carosa, lactosa, glucosa, salicina, xilosa, sorbitol, manitol, dulcitol, maltosa, trehalosa y manosa, mo-

vilidad, producción de gas en agar triple azúcar y hierro, descarboxilación de lisina y ornitina, utili-zación del citrato, producción de ácido sulfhídri-co, ureasa, indol, ácidos mixtos (rojo de metilo) y acetoína (Voges-Proskauer). En el presente estu-dio se recolectaron 82 muestras de vísceras de po-

Salmonella en vísCeRas de pOllO. ResistenCia a antibiótiCOs

Los antibióticos se utilizan en la cría de pollos con fines

terapéuticos, profilácticos y como promotores

de crecimiento, sin embargo, su uso ha inducido la selección de bacterias

resistentes a los antibióticos en la flora intestinal,

incluyendo a Salmonella spp. (Oliveira y col, 2006).

En los últimos años, se han detectado cepas

de Salmonella spp. multirresistentes a los

antibióticos, especialmente la clona de Salmonella

serotipo Typhimurium tipo definitivo 104

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llo, de las cuales se identificaron 152 aislamientos de Salmonella no typhi, obteniendo un promedio cercano a 2 aislamientos por muestra.

Pruebas de susceptibilidad a los antibióticosPara conocer la resistencia a los antimicrobianos de los aislamientos de Salmonella spp., se utilizó el método de disco difusión recomendado por el Instituto para Estándares Clínicos y de Laborato-rio (anteriormente llamado Comité Nacional de Estándares para el Laboratorio Clínico) (NCCLS, 2004). El agar Müeller Hinton fue inoculado con una suspensión bacteriana equivalente al estándar de turbidez 0.5 de McFarland (108 UFC/mL) y los discos con antibióticos fueron aplicados sobre el agar. Después de 24 h de incubación, se midie-ron los diámetros de los halos de inhibición. Los antibióticos ensayados fueron ampicilina, amoxi-cilina/ácido clavulánico, cefalotina, gentamicina, amikacina, estreptomicina, trimetoprim/sulfa-metoxazol, sulfisoxazol, cefoxitina, cefotaxima, ceftriaxona, ceftazidima, cefepime, aztreonam, imipenem, cloranfenicol, ciprofloxacina, y tetra-ciclina. (BBL Microbiology Systems, Cockesys-ville, MO, USA). Como cepa control se utilizó Escherichia coli (ATCC 25922).

ResultAdOs y dIscusIónAislamiento de Salmonella

Las 82 muestras resultaron positivas para Salmo-nella no typhi. Cuiwei y col. (2001), analizaron 212 muestras de carne de pollo a la venta en la ciudad de Washington, de las cuales aislaron Sal-monella spp. con una prevalencia de 4.2%. Así,

mismo, Duffy y col. (1999) detectaron la presen-cia de Salmonella spp. en el 26.4% de 106 mues-tras de carne de pollo a la venta en Irlanda. La presencia de Salmonella spp., en alimentos se considera un riesgo para la salud pública (Ricke y cols., 2005). El grado de contaminación de las canales de pollo debe ser reducido durante el pro-cesamiento y se debe lograr que lleguen a la ven-ta libre de patógenos para garantizar la seguridad alimentaria (Centro para el Control de Enferme-dades y Prevención, www.cdc.gov/drugresistan-ce/actionplan/aractionplan.pdf).

Resistencia a los antibióticosLa figura 1 muestra los porcentajes de los aisla-mientos resistentes frente a los antibióticos en-sayados. Los antibióticos frente a los cuales se presentó el mayor número de aislamientos resis-tentes fueron cefalotina (41.0%), amoxicilina/cla-vulánico (38.0%), cefoxitín (36.0%), y ampicilina (26.0%), todos ellos pertenecientes al grupo de antibióticos b-lactámicos. Duffy y cols. (1999), analizaron productos cárnicos y pollo en Irlanda y encontraron un 8.4% de aislamientos de Salmo-nella spp. resistentes a cefalotina; por otra parte, White y cols. (2001) informaron un 10.0 % de resistencia a cefalotina en aislados de Salmone-lla en carne molida de pollo a la venta en super-mercados de la ciudad de Washington, DC. En el mismo contexto, Berrang y col. (2006) reportaron un 22.5% de aislamientos resistentes a ampicilina, 18.75% a cefalotina y 15.0% a cefoxitín, en 80 aislamientos de Salmonella a partir de carne de pollo a la venta en Georgia. En Estados Unidos, los antibióticos ampicilina, amoxicilina y algunas cefalosporinas son utilizados para el tratamiento y

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prevención de enfermedades infecciosas en pollos de engorda (Schmidt, 2002).

En nuestro estudio, el 15.0% de los aislamientos fueron resistentes a estreptomicina, y 12.0 % a te-traciclina. Ontiveros Corpus y col. (2004), estu-diaron la resistencia a los antibióticos en 50 aisla-mientos de Salmonella enteritidis de origen aviar, provenientes de 8 estados de la República Mexi-cana y encontraron que el 100.0% presentaron resistencia a amikacina, gentamicina, netilmicina y nitrofurantoína, 30.0% presentaron resistencia a ceftriaxona y no se observó resistencia a pefloxa-cina, ampicilina y cefalotina. En el 2001, Crucha-ga y col. encontraron un 42.0 % de resistencia a estreptomicina y 43.0% de resistencia a tetracicli-

na en 420 aislamientos de Salmonella cultivados a partir de alimentos de España.. Es importante mencionar que la estreptomicina es utilizada para prevenir y tratar enfermedades durante la cría del pollo (Schmidt, 2002). La resistencia a tetraciclina ha sido atribuida a su uso extendido y prolonga-do en la industria avícola, como agente profilácti-co, terapéutico y como promotor de crecimiento (Schmidt, 2002; Miles y col., 2006).

De particular importancia es el bajo porcentaje de aislamientos resistentes a ciprofloxacina (2.0%) y ceftriaxona (0.0%). La ciprofloxacina y otras fluoroquinolonas son los antibióticos de primera línea para el tratamiento de las infecciones causa-das por Salmonella no Typhi en pacientes adultos,

Salmonella en vísCeRas de pOllO. ResistenCia a antibiótiCOs

Figura 1. Porcentaje de aislamientos de Salmonella resistentes y sensibles frente a los antibióticos ensayados.

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mientras que para el tratamiento de la salmone-losis en niños, se recomienda el antibiótico cef-triaxona (Weill y cols., 2006). El bajo número de aislamientos resistentes a ciprofloxacina puede estar relacionado al poco uso de estos antibióticos durante la cría de pollos en nuestra ciudad, lo que no coincide con Smith y col. (1999), quienes afir-man un uso descontrolado de estos antibióticos en pollos de engorda en México. La tabla I muestra algunos resultados de estudios de la resistencia a fluoroquinolonas en Salmonella no Typhi. En concordancia con nuestros resultados, la resisten-cia a cefalosporinas de tercera generación (cef-triaxona), en aislamientos de Salmonella, ha sido reportada con baja prevalencia (Fey y col., 2000).Las diferencias observadas entre los resultados del presente trabajo con los reportados por otros investigadores se debe a que la resistencia a los antimicrobianos es un fenómeno variable en es-pacio y tiempo, y depende, de manera importante,

del uso de los antibióticos (Yoko-Furuya y Lowy, 2006).

Fenotipos de resistenciaLa figura 2 muestra los fenotipos de resistencia más comunes encontrados en el presente estudio. Estos incluyen los 4 antibióticos frente a los cua-les se presentó el mayor número de aislamientos resistentes (cefalotina, amoxicilina/ácido clavu-lánico, cefoxitín y ampicilina). Ninguno de los fenotipos coincidió con el de Salmonella Typhi-murium DT 104. El 29% de los aislamientos (44/152) fueron sensibles a todos los antibióticos ensayados, el 71.0% (108/152) presentó resisten-cia al menos a un antibiótico y el 17.1% (26/152) mostró multirresistencia a 4 o más antibióticos. Estos resultados son semejantes a los obtenidos por Berrang y col. (2006), quienes encontraron un 16.0% de aislamientos resistentes a 5 o más anti-bióticos, en carne de pollo. La resistencia múltiple

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Quinolonaensayada

Aislamientos resistentes

(%)

Número de aislamientos ensayados

País, ciudad o región

Año Origen de los aislamientos

Referencia

Ciprofloxacina 18.3 68 Irlanda 1996 Carne y pollo Duffy y cols. 1999

Ofloxacina 3.6 471 Francia 1997 Animales Breuil y cols. 2000

Ciprofloxacina 0.0 20 Washington 1998 Pollo White y cols. 2001

Ciprofloxacina 5.5 238 España 1998 Animales Cruchaga y cols. 2001

Tabla 1. Estudios de resistencia a fluoroquinolonas de Salmonella no Typhi..

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puede ser debida a la presencia de plásmidos, dis-minución del ingreso de antibióticos por cambios en la expresión de porinas y expresión de bombas de expulsión (Zaheraei Salehi y col., 2005).

cOnclusIOnesEn el presente estudio se detectó la presencia de Salmonella en el 100% de las muestras de vísceras de pollo estudiadas, lo que representa un riesgo de transmisión de salmonelosis, ya sea de manera directa por la ingestión del alimento insuficiente-

mente cocinado o por contaminación cruzada con otros alimentos.

La resistencia a los antibióticos en los aislamien-tos de Salmonella fue un hallazgo común, ya que el 71.0% presentaron resistencia al menos un an-tibiótico y el 17.1% presentaron resistencia a 4 o más antibióticos. La presencia de Salmonella spp. resistente o no a los antibióticos en alimentos, debe ser considerada como un problema por los servicios de salud, médicos, microbiólogos, la in-dustria alimentaria y los consumidores.

Salmonella en vísCeRas de pOllO. ResistenCia a antibiótiCOs

Figura 2. Fenotipos de resistencia más comunes en los aislamientos de Salmonella spp.

Am=Ampicilina, AmC= Amoxicilina/ácido clavulánico, Cf=Cefalotina, Fox=Cefoxitín, S=Estreptomicina, Te=Tetraciclina,

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AgRAdecImIentOsAgradecemos al Dr. Mario Onofre Cortez Rocha, por sus sugerencias y comentarios en la revisión del manuscrito.

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