Efectores en hongos y oomicetos/Textocompleto

Efectores en hongos y oomicetospor es.wikibooks.org

1 Contenido

• Cómo ocurre la infección

• Reconocimiento de efectores

• Efectores en hongos

• Efectores en oomicetos

• Referencias

2 Cómo ocurre la infección

Las proteínas efectoras de hongos fitopatógenos pue-den agruparse en efectores extracelulares, secretados enel apoplasto o xilema de hospederos y efectores citoplas-máticos, que son translocados al interior de las célulasvegetales.Aunque no existe una secuencia consenso entre los efec-tores de hongos fitopatógenos, como sucede con el motivoRXLR presente en casi todos los efectores de oomicetos,la mayoría suelen ser proteínas pequeñas con múltiplesresiduos de cisteína. Dichos residuos suelen estar involu-crados en la formación de puentes disulfuro que brindanuna mayor estabilidad a la proteína (15).Existen más de 10.000 especies fúngicas, que presentandiferentes estrategias fitopatógenas (1). Dependiendo dela estrategia del patógeno (biótrofos, necrotrofo o hemi-biotrofo), las estrategias de infección pueden variar. Loshongos biótrofos producen una hifa especializada lla-mada haustorio para extraer los nutrientes de la céluladel hospedero mientras permanece vivo (39). Los hon-gos necrotrofos secretan toxinas y enzimas que matanlas células del hospedero y obtienen los nutrientes del te-jido ya muerto (23). Los efectores de hongos contienenseñales, para ser secretadas a través de una endomem-brana. Tanto hongos como oomicetos tienen sistemas desecreción muy similares.

3 Reconocimiento de efectores

3.1 Modelo de gen por gen

El modelo de gen por gen propuesto por Flor, (1942)argumenta que por cada efector de avirulencia AVRexiste un gen de resistencia (R) en la planta capaz dereconocerlo; la interacción entre estos productos génicoslleva a la activación de la defensa del huésped, lo que esconocido como respuesta hipersensible o HR (18).

3.2 Modelo del gen guardián

Sin embargo, una implicación importante del modelo degen por gen es que la planta debe producir una proteínade resistencia para cada efector (proceso biológicamen-te costoso), por lo que las plantas también han desarro-llado proteínas de resistencia capaces de reconocer blan-cos modificados por efectores. Este modelo de gen “guar-dián” es un reconocimiento indirecto que permite detec-tar blancos en común de distintos efectores; es decir, unamisma proteína de resistencia puede llegar a reconocermúltiples efectores que tengan el mismo blanco en co-mún (15).

3.3 Modelo del señuelo

El modelo del gen guardían presenta un problema con-ceptual cuando existen poblaciones polimórficas paraun gen de resistencia determinado. En el caso de que elgen de resistencia no sea funcional, sobre el blanco delefector existirá una presión de selección que lo forzaráa reducir su afinidad de unión por el efector. En el casocontrario, en que la proteína de resistencia está presente,el blanco aumentará su afinidad para facilitar los proce-sos de detección por parte de la proteína guardiana (deresistencia). Estas dos presiones evolutivas son opuestase inestables.Con el objetivo de solucionar esta contradicción, se haplanteado que el hospedero puede desarrollar genes se-ñuelos similares al blanco para atraer al efector, pero queno están implicados en el proceso funcional del blanco.De esta manera el efector es detectado pero éste no pue-de intervenir el sistema de la planta. Se plantean dos me-canismos de generación de señuelos: por duplicación yevolución independiente o por mimetismo del blanco.

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2 4 EFECTORES EN HONGOS

Ejemplos que sustenta este modelo son los genes Pto,Bs3, RCR3, y RIN4 (63).

4 Efectores en hongos

4.1 Efectores extracelulares

Conocidos también como efectores apoplásticos. Este ti-po de moléculas actualmente se les atribuye dos tipos defunciones: la primera corresponde a un grupo de enzimasencargadas de degradar la pared celular conocidas comoCWDEs, y el segundo comprende proteínas inductorasde necrosis y proteínas que inducen etileno, conocidascomo NEP-1, las cuales participan en la inducción demuerte celular en dicotiledóneas. Algunos de los efec-tores mejor caracterizados son los de Cladosporium ful-vum y Fusarium oxysporum.

• Cladosporium fulvum

Dentro de los efectores extracelulares vale la pena men-cionar los pertenecientes a Cladosporium fulvum y Fusa-rium oxysporum.C. fulvum, un hongo que infecta el tomate, posee 4 genesde avirulencia que codifican proteínas pequeñas secreta-das, ricas en cisteína, dentro de las cuales se han estudia-do Avr2, Avr4, Avr4E y Avr9 cuyo reconocimiento estámediado por las proteínas Cf (de C. fulvum) del tomate:Cf-2, Cf-4, Cf-4E y Cf-9 respectivamente (16; 28; 56).También se han identificado otras proteínas extracelula-res (Ecps por sus siglas en inglés) de esta especie, comoEcp1, Ecp2, Ecp4 y Ecp5 son reconocidas por proteínasde resistencia del tipo Cf-Ecp que elicitan una respues-ta hipersensible (HR) en el hospedero, para detener lapropagación de la infección. Sin embargo, aún no se handescubierto proteínas de resistencia contra Ecp6 y Ecp7que activen la HR en tomate (6; 14; 34).Avr2 inhibe proteasas cisteína del tomate, como Rcr3,Pip1 y TDI-65, que se presume son importantes en ladefensa basal de hospedero (17; 33; 53; 58; 62). Hastafinales del 2009 no se habían podido encontrar homólo-gos de efectores Avr’s o Ecp’s en bases de datos públicas,con excepción de Avr4 y Ecp6 que contienen dominiosLysM, principalmente por los pocos genomas disponi-bles de hongos fitopatógenos (6).

• Fusarium oxysporum

Otro tipo de efectores extracelulares estudiados son losefectores tipo Six de Fusarium oxysporum.El nombre viene de “secretado en xilema” y son produ-cidos por F. oxysporum durante su infección al tomate.Estas proteínas son requeridas para una virulencia com-pleta en tomate, pero también pueden activar la respues-ta inmune inducida por efectores “ETI”.

Las proteínas de resistencia complementarias Six1 (re-nombrado Avr3), son necesarias para la virulencia, estastambién puede inducir ETI si interactúa con la proteínaI-3 del tomate (26; 48).Six3 (renombrado Avr2) contribuye a la virulencia perotambién puede suscitar ETI si interactúa con I-2 (25). Es-tos efectores residen en un cromosoma exclusivo de F.oxysporum f. sp. lycopersici y no se encuentran en otroslinajes de F. oxysporum, por lo que se cree fueron adqui-ridos por un individuo de esta especie y pasados mediantetransferencia horizontal a otras cepas de la misma especie(48).Cómo parte de la co-evolución entre patógeno y hospe-dero, F. Oxysporum f. sp. lycopersici adquirió el gen Six4(renombrado Avr1) que permite suprimir la resistenciamediada por I-3 e I-2; cuando cepas de F. Oxysporum f.sp. Lycopersici, avirulentas en plantas de tomate con I-3e I-2, eran transformadas con Avr1 se lograba restablecerla virulencia.Por lo tanto, Avr1 se adquirió para compensar el recono-cimiento de Avr2 y Avr3, en plantas con genes de resis-tencia I-2 e I-3. I-2 reconoce Avr2 directamente (muta-ciones puntuales en Avr2 devuelven la virulencia) e I-3probablemente reconoce sustratos degradados por Avr3(gen guardián) (24).

4.2 Efectores citoplasmáticos

Además de los efectores secretados en el apoplasto, exis-ten una gran diversidad de efectores que se translocan alinterior de la célula hospedera para cumplir sus funcio-nes en el citoplasma vegetal. Este tipo de efectores sedenominan citoplasmáticos y han sido ampliamente es-tudiados en Magnaporthe oryzae.

• Magnaporthe oryzae

Este es un hongo fitopatógeno del arroz. Tiene efectoresde la familia Pwl (por ser patógenos contra el pasto llo-rón o weeping lovegrass en inglés). Esta familia de genesde rápida evolución se caracteriza por codificar proteínaspequeñas secretadas ricas en glicina que generalmente seencuentran en patógenos del arroz.Otra familia de efectores importante incluye los Avr-Pita.Estos efectores muestran homología con metaloproteasas(dependientes del metal zinc) y no son indispensables pa-ra la virulencia en arroz (27; 41). Las proteínas de resis-tencia afines a estos efectores se conocen como Pi-ta y es-te reconocimiento es determinado por la diferencia en unresiduo (Ala-918) de la proteína Pi-ta (27). Actualmentese han descrito tres miembros en esta familia (Avr-Pita1,Avr-Pita2 y Avr-Pita3). Aunque Avr-Pita1 y Avr-Pita2están presentes en M. Oryzae y M. Grisea, Avr-Pita3 so-lamente se encuentra en M. Oryzae (31).También existen efectores exclusivos de apresorios: Ace1 es un polipéptido con dos enzimas, una poliqueto sin-

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tasa (PKS) y una péptido sintasa no-ribosomal (NRPS),que normalmente están ligadas a la producción de meta-bolitos secundarios (5; 12). Ace1 parece mediar tambiénla avirulencia de forma indirecta al producir un metabo-lito secundario que activa Pi33 (5; 19).

4.2.1 Toxinas

No todos los hongos dependen de los nutrientes extraí-dos de las células vivas mediante la formación de haus-torios; los necrótrofos proliferan sobre células hospede-ras muertas. En este último caso estos producen efectoresconocidos como toxinas selectivas de hospedero (HSTs),que interactúan con receptores de susceptibilidad. Estainteracción, sin embargo, no es una resistencia gen porgen desarrollado por el hospedero para frenar el proce-so de infección, como sucede con el reconocimiento deefectores en hongos biótrofos por proteínas de resistencia.Los efectores comprenden moléculas de bajo peso mo-lecular que actúan como factores de virulencia, los cualesson activos en plantas susceptibles a la infección del pató-geno. Existen teorías donde se plantea un menor tiempode co-evolución entre efectores de hongos necrótrofos ysus hospederos con respecto a efectores de hongos bió-trofos. Esta categoría comprende moléculas de bajo pe-so molecular que actúan como factores de virulencia, loscuales son activos en plantas susceptibles a la infeccióndel patógeno.Stagonospora nodorum y Pyrenophora tritici-repentis sondos hongos fitopatógenos que codifican diversas proteínasnecrogénicas. Si ToxA es codificado por un gen de S. No-dorum que comparte gran similaridad con el gen PtrToxAde P. tritici-repentis, agente causal de la mancha pardadel trigo que posee el gen de susceptibilidad Tsn1; mu-tantes de trigo que no tienen Tsn1 se vuelven insensiblesa PtrToxA y SnToxA, lo que confirma el grado de simi-litud entre estas proteínas al sugerir que interactúan conel mismo blanco (36).ToxA interactúa con un sitio de unión de alta afinidad pre-sente en la membrana plasmática de células mesófilas deltrigo mediante el dominio Arg-Gly-Asp (RGD). Se creeque esta interacción, mediada por el dominio RGD, esrequerida para la internalización de la toxina (37). Tam-bién se ha visto que ToxA puede interactuar con la pro-teína 1 de unión a ToxA de cloroplastos (ToxABP1 porsus siglas en inglés) que posee similitud con los dominiosfosfatidilinositol presentes en proteínas animales involu-cradas en procesos de endocitosis (38).Algo bien interesante de destacar es que este dominioRGD también se ha encontrado en proteínas efectoras delOomiceto Phytophthora infestans que interactúan con lamembrana plasmática de células hospederas (AvrBlb1)(52; 59).

Toxinas Selectivas de Hospedero (HST) en Hongos Fitopatógenos

4.2.2 Efectores en hongos mutualistas

Los efectores mutualistas, se encuentran en el grupo delos hongos micorrízicos. (Kloppholz et al. 2011) mostra-ron que el efector SP7 secretado por el hongo Glomus in-traradices interactúa con el factor de transcripción vegetalERF19, el cual es inducido cuando las raíces están siendocolonizadas por un fitopatógeno, suprimiendo la muertecelular programada. Otro ejemplo el es efector MiSSP7producido por el hongo Laccaria bicolor, producido du-rante el proceso de colonización de las raíces de la planta(44).

5 Efectores en oomicetos

Los efectores secretados por oomicetos, tanto apoplásti-cos como citoplasmáticos, son proteínas modulares com-puestas por una sección dedicada a la orientación de laproteína y la otra siendo una sección funcional (51) (Fi-gura 1).

Figura 1. (Efectores secretados en Oomicetos). Tipos de efectoressegún localización

4 5 EFECTORES EN OOMICETOS

Los efectores apoplásticos tienen péptidos señal en suparte N-terminal para la secreción, seguidos de uno omás módulos funcionales C-terminales. Los efectores ci-toplasmáticos tienen una región N-terminal utilizada parasecreción y translocación dentro de las células del hospe-dero y una región C-terminal en la que se concentra laactividad bioquímica efectora.Los efectores citoplasmáticos se caracterizan tambiénpor tener motivos conservados en su región N-terminalque siguen al péptido señal. En la región C-terminal deestos efectores se observan a menudo altos niveles de po-limorfismo y selección positiva, lo que es consistente conla afirmación que establece que esta región es la que eje-cuta la función efectora al interior de la célula, interac-tuando y coevolucionando con proteínas de resistencia alinterior de la célula hospedera (22; 51).

5.1 Mecanismos de ingreso del parásito alhospedero

La infección, al menos en el caso de P. infestans, co-mienza con la propagación de esporangios por mediodel viento, los cuales liberan zoosporas en la superficiede la planta. Luego, las zoosporas reconocen tejidos enel hospedero utilizando varios mecanismos, entre ellos elreconocimiento de la carga de la superficie de la plantay el reconocimiento de sustancias químicas específicas,como isoflavonas inespecíficas, como aminoácidos queson exudadas por la planta (22). La concentración de es-tas sustancias es informativa para el patógeno, pues es unindicador de los sitios óptimos para infección.También puede observarse un fenómeno llamado auto-agregación, en el cual las zoosporas atraen más zoospo-ras por quimiotaxis (55), incrementando así la frecuenciade infecciones exitosas (22). La percepción de estas sus-tancias por parte de las zoosporas hace que estas se en-quisten y formen apresorios para ingresar a la planta. Enel interior de la planta, partes especializadas se formanpara adquirir nutrientes de la planta (haustorios). Cuan-do estas estructuras penetran las células vegetales perma-necen recubiertas por una capa lipídica derivada de lamembrana plasmática vegetal, esta capa lipídica (mem-brana extra-haustorial) será atravesada luego por las pro-teínas efectoras del parásito para mediar la virulencia ylas respuestas hipersensibles de la planta (22).

5.2 Ingreso de los efectores a la célula hos-pedera

El ingreso de los efectores en las células hospederas seda mediante motivos conservados presentes entre el pép-tido señal y el dominio efector de las proteínas efectorascitoplasmáticas (22).Esta idea fue sugerida, en principio, dada la similitud queexiste entre las proteínas secretadas por oomycetes fito-

patógenos y las proteínas señal de varias especies parási-tas causantes de la malaria. La similitud entre estas es-tructuras sugiere una función conservada en la capacidadde oomycetes y parásitos de la malaria para producir en-fermedad en el hospedero (47).Los parásitos causantes de la malaria requieren la presen-cia de motivos RXLXE/D/Q para translocar sus proteí-nas efectoras al interior de los eritrocitos de su hospedero(61). Recientemente ha sido demostrado que, al introdu-cir el motivo RXLR en reemplazo del motivo RXLXE enPlasmodium sp., el patosistema de éste organismo funcio-na normalmente (61).

5.3 Efectores en oomycetes hemibiótrofos

Dos formas generales de catalogar las proteínas efectorases como apoplásticas y citoplasmáticas (21). Las primerasson acumuladas en el espacio intercelular las segundas sontransportadas al interior de la célula (8).

5.3.1 Efectores apoplásticos

Estos tipos de efectores que interactúan con estructurasextracelulares y receptores superficiales de la planta es-tán implicados en varias funciones (51). En el caso dePhytophthora infestans se ha encontrado que estos sonlos efectores mas regulados durante la fase de infección(51).

Enzimas Inhibitorias Éstas inhiben la acción de cier-tas proteínas que posee la planta para protegerse de in-fecciones. En el caso de Phytophthora, este patógeno hadesarrollado proteínas que inhiben la actividad de gluca-nasas y proteasas secretadas por la planta (29).

Inhibidores de Glucanasas Ejemplos de inhibidoresde glucanasas son los GIP1 y 2 en P. sojae, patógeno dela soya (49). Estos están encargados de inhibir la degra-dación en la pared celular de glucanos ß−1,3 y ß−1,6.Al ser degradados por endoglucanasas se libera oligosa-cáridos que generan una respuesta inmune en la planta(29).

Inhibidores de serín proteasas Dos proteínas EPI1 yEPI10 se presume que inhiben la actividad de P69, unaproteína de tomate que degrada varios proteínas secreta-das por P. infestans durante la infección. Estas proteínasinhibitorias forman parte de la familia Kazal (57).

Inhibidores de cisteín proteasas EPIC1 y EPIC2 sondos inhibidores de cisteín proteasas presentes en P. infes-tans. Éstas se presumen que están implicadas en la inhibi-ción de proteasas tipo papaína presentes en tomate (29).

5.4 Efectores en oomycetes biótrofos 5

Proteínas pequeñas ricas en cisteínas Son proteínassecretadas de menos de 150 aminoácidos con un númeroimpar de residuos de cisteína y que están relacionadas conavirulencia e inducción de la defensa de la planta (35).

Elicitinas Estas proteínas inducen muerte celular yotras respuestas de defensa en la planta. Ejemplos de estasson INF1 en P. infestans (30). Estas proteínas son ancla-das a la superficie del P. infestans en donde interactúancon las células del hospedero. Se cree que la función deéstas es transportar esteroles (29). En cuanto el desenca-denamiento de una respuesta de hipersensibilidad ciertosensayos en tabaco sugieren que esas elicitinas se unen areceptores de membrana que inducen esta respuesta (43).

PcF y proteínas relacionadas Ésta es una proteína se-cretada en P. cactorum que genera necrosis en tomate yfresa. Esta proteína activa una enzima de defensa en laplanta (42). Existen otras familias de genes similares aPcF como SCR74 y SCR91 que presentan un alto poli-morfismo y que son altamente inducidas durante la infec-ción (29).

Familia tipo NEP1 Esta familia está ampliamente dis-tribuida en patógenos y es altamente conservada entre és-tos. Ésta presenta actividad inductora de muerte celulary necrosis en la planta. En el caso de Phytophtora, inducerespuesta de defensa tanto en variedades de plantas sus-ceptibles como resistentes en la fase necrótrofa y podríapor tanto facilitar la colonización de la planta (29; 46).“Transglutaminasa GP42 (PEP13)"En P. sojae se encuentran glicoproteínas como GP42 queal unirse a receptores de membrana de la planta generanuna respuesta inmune incluyendo la síntesis de fitoalexi-nas y muerte celular (40; 50). Estudios bioquímicos deGP42 indican que esta proteína es una transglutaminasadependiente de calcio (10).

5.3.2 Efectores citoplasmáticos

Éstos son transportados al interior de las células de laplanta por medio de vesículas y haustorios (invaginacio-nes que invaden los tejidos de la planta).

Efectores RXLR En organismos como el tizón tar-dío (Phytophthora infestans), oomiceto que ataca la papa(Solanum tuberosum), la mayoría de efectores reportadospresentan el dominio RXLR. Estos efectores son secreta-dos y transportados al interior de las células de las planta(9). Además, se encuentran en regiones del genoma deoomicetos ricas en repeticiones (51).Estructuralmente se caracteriza por poseer un dominiocon aminoácidos RXLR en su extremo C-terminal (7).

Dentro de los efectores RXLR se encuentran ciertas pro-teínas de avirulecia ‘AVr’ que pueden ser detectadas porproteínas de resistencia (R) en la papa, (cuando una pro-teína del patógeno puede ser detectada por la planta, segenera una repuesta inmune por parte de la planta, lo quese conoce como avirulencia). Este es el caso de AVR3a,una proteína que induce muerte celular y que puede serreconocida por una proteína de resistencia en la papa,R3a, desencadenando una respuesta de hipersensibilidaden la planta (51).

Efectores Crinkler (CRN) Estos efectores también seencuentran en P. Infestans en regiones del genoma ricasen repeticiones. Estructuralmente se caracterizan por undominio LFLAK N- terminal de aproximadamente 50aminoácidos con funciones similares de secreción e in-troducción dentro de las células como es el caso del mo-tivo RXLR. Son efectores que producen muerte celularen papa y aunque son pocos los inducidos en la fase e in-fección sus niveles de expresión en estos pocos son muyaltos (51).

5.4 Efectores en oomycetes biótrofos

Efectores en oomycetes biotrofos obligados. Este grupocorresponde a aquellos microorganismos capaces de ge-nerar enfermedades devastantes en hospederos suscepti-bles estableciendo una relación dinámica con las célulasvivas de la planta a través del cual manipulan el metabo-lismo celular del hospedero para soportar su crecimientoy reproducción (51).Similar a los genes Avr de los hongos, los oomycetes co-difican pequeñas proteínas que son secretadas al medioextracelular de las células del hospedero conocidas comoefectores. Dentro de este grupo los organismos más reco-nocidos corresponden a Hyaloperonospora arabidopsidisy Albugo candida.

• Hyaloperonospora arabidopsidis (Hpa).

Este patógeno es un biotrofo obligado, el cual es capaz degenerar infección en hospederos como Arabidopsis tha-liana (32; 54). Hpa corresponde al grupo de patógenosconocidos como “mildeos vellosos”, el cual comprendealrededor de 800 especies que causan enfermedades acientos de especies de plantas (11). Junto con P. infestans,P. ramorum, P. sojae, y P. capsici, Hpa se encuentra se-cuenciado (y http://phytophthora.vbi.vt.edu phytophtho-ra.vbi.vt.edu) incrementando el interés que se tiene acer-ca de este organismo.La secuenciación del genoma de Hyaloperonospora ara-bidopsidis (Hpa) reveló la presencia de aproximadamen-te 134 a 140 efectores candidatos para este organismo(HaRxLs), involucrados en supresión de la inmunidad enArabidopsis (4).

6 6 REFERENCIAS

Hasta el momento los análisis genéticos de los efectoresinvolucrados en el proceso de infección han sido difícilespor la incapacidad de cultivar estos organismos in vitrolo que ha dificultado la caracterización funcional de estosefectores.Hasta el momento se reconocen los efectores ATR1 yATR13 para este patógeno. El efector ART13 ha sido clo-nado mostrando altos niveles de polimorfismos. ATR13codifica 187 aminoácidos que no son homólogas a otrasproteínas conocidas y se encuentra formado por una seriede dominios que involucra una secuencia péptidos señalN-terminal, un motivo RxLR asociado en el transporte delas proteínas al interior de las células de la planta, 4 repe-ticiones de 11 aminoácidos altamente conservados y porúltimo presenta un dominio C-terminal. La variación en-contrada en el efector ATR13 involucra tanto la secuenciade aminoácidos y el número de repeticiones de los ami-noácidos.Adicionalmente la variación y polimorfismos encontra-dos en ATR13 muestran que el efector se encuentra ba-jo procesos de selección diversificadora durante la co-evolución del patosistema H. parasitica –Arabidopsis (2).Adicionalmente Fabro et al., 2011 evaluaron el rol de 64efectores en la supresión de PTI y/o ETI. Los resulta-dos obtenidos a partir de ensayos con Pst DC3000 (Pst-LUX) muestran que la mayoría de HaRxLs candidatosincrementan la susceptibilidad de diferentes accesionesde Arabidopsis al patógeno.Otros efectores identificados en Hpa corresponde a ATR5identificados usando cruces genéticos entre cepas del pa-tógeno virulentas y no virulentas (3).

• Mecanismos de acción de los efectores detecta-dos en Hpa.

Los estudios realizados por Sohn et al., 2007 utilizan-do ensayos de inoculación de Accesiones de Arabidop-sis mediante el sistema heterólogo por Pst DC3000 T3SSmuestran que tanto ATR1 como ATR13 suprime PTI enel hospedero durante una interacción compatible y puededirigir ETI en accesiones de Arabidopsis resistentes.El efector ATR13 es reconocido en Arabidopsis thalia-na por el gen de resistencia (RPP13), una proteína NBS-LRR de la clase coiled-coil 1 (2). El reconocimiento deeste efector conduce a la inducción de vías de defensa yla producción de HR.Allen et al., 2004 encontró a través de ensayos de ex-presión transitoria en Arabidopsis que RPP13 reconoceel efector ATR13 de las cepas Emco5, Maks9, Aswa1 yGoco1, pero no reconoce el efector en las cepas Emoy2y Hind4 de H. parasitica.Los estudios realizados por Sohn et al., 2007 muestranque el efector ATR13 se encuentra involucrado en la su-presión de depósitos de calosa en las paredes celulares deArabidopsis, esto es similar a lo que se ha reportado enHopM1 para Pst, aunque su función puede ser similar se

ha reconocido que estos dos últimos tienen distintos mo-dos de acción en Arabidopsis.Adicionalmente Shohn et al., 2007 reporta para el casode ATR13Maks9 una disminución en la producción deROS, lo que sugiere que diferentes alelos de ATR13 pue-den estar involucrados en la supresión de los pasos inicia-les involucrados en PTI, estos pueden estar involucradosen mecanismos de supresión asociados a ROS en plantassusceptibles. Estudios adicionales muestran que ATR 13juega un rol importante en la supresión de PTI activadopor efectores de oomycetos similares a Nep-1 y CBEL L(20; 45).El oomycete Albugo candida es un parásito obligado,causante de la enfermedad conocida como roya blancaque afecta muchas plantas, en este caso las pertenecien-tes a la familia de las crucíferas, a las que causan enfer-medades de una gran importancia económica (13; 60).La secuenciación de A. candida a partir de tejidos dehojas infectadas permitió identificar 15,824 genes pre-dichos, muchos de estos genes carecen de similitud consecuencias de otros oomycetes, y al parecer tiene muy po-co repertorio de genes relacionados con patogenicidad enotros oomycetes obligados como H. arabidopsidis inclu-yendo genes que codifican proteínas efectoras tipo RxLR,genes similares a CRINKLER y elicitinas.Recientemente identificaron a partir del secretoma de Al-bugo candida un total de 929 proteínas. Adicionalmentese ha encontrado que A. candida contiene un pequeñogrupo de genes que codifican para proteínas secretadascon algún motivo RXLR (Ac-RXL), no obstante los re-sultados obtenidos soportan un origen independiente delos efectores de A. Candida involucrados en la evoluciónde la biotrofía.

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7.1 Text• Efectores en hongos y oomicetos/Texto completo Fuente: http://es.wikibooks.org/wiki/Efectores%20en%20hongos%20y%20oomicetos/Texto%20completo?oldid=239803 Colaboradores: Ortisa

7.2 Images• Archivo:Tipos_de_efectores_según_localización.png Fuente: http://upload.wikimedia.org/wikipedia/commons/5/59/Tipos_de_efectores_seg%C3%BAn_localizaci%C3%B3n.png Licencia: CC BY-SA 3.0 Colaboradores: Trabajo propio Artista original: Doboteror

• Archivo:Toxinas_Selectivas_de_Hospedero_(HST)_en_Hongos_Fitopatógenos.tiff Fuente: http://upload.wikimedia.org/wikipedia/commons/9/97/Toxinas_Selectivas_de_Hospedero_%28HST%29_en_Hongos_Fitopat%C3%B3genos.tiff Licencia: CC BY-SA 3.0 Co-laboradores: Trabajo propio Artista original: Doboteror

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