REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA

Sistema de Revisiones en Investigación Veterinaria de San Marcos

Autor:

Universidad Nacional Mayor de San MarcosFacultad de Medicina Veterinaria

José Manuel Angulo Tisoc

TOXOPLASMOSIS EN CAMÉLIDOS SUDAMERICANOS

ESTUDIOS SOBRE PREVALENCIAS EN PERÚ

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1. PRESENTACIÓN�����������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������

2. INTRODUCCIÓN�����������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������

3. ETIOLOGÍA�������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������

4. ASPECTOS MORFOLÓGICOS�����������������������������������������������������������������������������������������������������

5. BIOLOGÍA DEL PARÁSITO���������������������������������������������������������������������������������������������������������

6. VÍAS DE TRANSMISIÓN���������������������������������������������������������������������������������������������������������������

7. IMPORTANCIA EN SALUD PÚBLICA���������������������������������������������������������������������������������������

8. DIAGNÓSTICO��������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������������

9. PREVALENCIAS EN PER�����������������������������������������������������������������������������������������������������������

10. CONCLUSIONES�����������������������������������������������������������������������������������������������������������������������

11. LITERATURA CITADA�����������������������������������������������������������������������������������������������������������

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TOXOPLASMOSIS

EN CAMÉLIDOS

SUDAMERICANOS

ESTUDIOS SOBRE

PREVALENCIAS EN

PERÚ

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��������� ����� �� 1. PRESENTACIÓN

El presente documento muestra una

breve revisión sobre la toxoplasmosis en

relación a estudios de prevalencia en

camélidos sudamericanos realizados en el

Perú.

2. INTRODUCCIÓN

Los camélidos sudamericanos

(CSA) representan un gran capital pecuario

y genético en poblaciones andinas de

Sudamérica (Pinto et al., 2010). La alpaca y

la llama son especies domésticas que son

utilizadas para la producción de fibra,

carne, y de subproductos como pieles y

cuero que presentan un mercado industrial

y artesanal amplio, siendo así un recurso

importante para estas poblaciones y

sirviendo muchas veces como medio de

carga y transporte (Fernández Baca, 2005).

En tanto, la vicuña y el guanaco son

especies silvestres, siendo más importante

la primera por su excelente calidad de fibra.

Es así que Perú y Bolivia representan

el 51% y 34% de la población

sudamericana de CSA, respectivamente,

(FAO 2005). En el Perú se encuentran las

cuatro especies de CSA, de las cuales, en

mayor proporción, son alpacas y vicuñas.

Durante su crianza se presentan

problemas sanitarios que repercuten

económicamente en el productor alpaquero,

en los que destacan los causados por

agentes infecciosos y parasitarios

(Ameghino y DeMartini, 1991; Sumar,

1991; Franco et al., 1998; FAO 2005; Pinto

et al., 2010), dado que ocasionan una

disminución de la calidad y producción de

fibra y carne (Guerrero y Leguía, 1987;

Guerrero et al., 1994), además de asociarse

a bajas tasas de fertilidad y natalidad,

mortalidad embrionaria, entre otras;

afectando así la producción y productividad

de esta especie.

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Al respecto, el parásito Toxoplasma

gondii es reportado como patógeno

primario en CSA (Leguía et al., 1988;

Jarvinen et al., 1999; Suárez et al., 2004),

considerando, además, que afecta a unas

300 especies de mamíferos y aves (Rojas,

2003), siendo los ovinos y caprinos los más

perjudicados (Jarvinen et al., 1999; Dubey,

2010). Este protozoario se encuentra

asociado a problemas reproductivos como

abortos, momificación de fetos y

mortinatos, así como nacimiento de crías

débiles (Ramírez, 1991; Acha y Szyfres,

2003); además de ser considerado

zoonótico (Acha y Szyfres, 2003),

especialmente en personas que presentan un

sistema inmunológico comprometido

(Martín-Hernández y García-Izquierdo,

2003).

3. ETIOLOGÍA

Toxoplasma gondii es un protozoo

intracelular del phylum Apicomplexa,

clase Sporozoea, orden Eucoccidia y

familia Sarcocystidae, de parentesco con

Neospora caninum (Dubey, 2010). En

1908, Nicolle y Manceaux aislaron el

parásito en células mononucleares de

hígado y bazo de roedores africanos

llamados gondii (Ctenodactylus gundi) en

Túnez. Splendore luego descubrió el

parásito en un conejo de laboratorio en Sao

Paulo -Brasil (Martin, 1983; Valdez et al.,

1996; Bustinza, 2000). Toxoplasma gondii,

se encuentra distribuido mundialmente y es

considerado, principalmente, por su

implicancia zoonótica, así como también,

una de las principales causas de problemas

reproductivos en ovinos y caprinos.

4. ASPECTOS MORFOLÓGICOS

T. gondii presenta tres etapas

infecciosas (taquizoitos, bradizoitos,

ooquistes), las cuales presentan

características morfológicamente distintas.

Los taquizoitos se caracterizan por

presentar una forma de media luna y un

tamaño aproximado de 2 µm x 6 µm, los

cuales ingresan hacia la membrana de la

célula huésped mediante penetración activa,

para luego ser rodeados por una vacuola

parasitófora, la cual provee los mecanismos

de defensa (Dubey et al., 1998). Su

multiplicación asexual se produce por

divisiones binarias repetidas (endodiogenia)

que conlleva a generar la destrucción de la

célula huésped.

Posteriormente a este proceso, se

produce la formación de quistes a nivel

tisular, los cuales pueden persistir durante

toda la vida del huésped, varían de tamaño

entre 5 a 70 µm y contienen bradizoítos, los

cuales se encuentran en grandes cantidades,

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son delgados, en forma de media luna y

miden aproximadamente 7µm.

Estos quistes pueden localizarse a

nivel visceral (riñón, pulmón e hígado) y

también ocupar tejidos musculares

(cardiaco y esquelético) y neuronales (a

nivel ocular y cerebral. La posición del

núcleo es una de las diferencias entre

bradizoítos y taquizoítos, ya que en el

primero se sitúa hacia el nivel extremo

posterior mientras en el otro a nivel central,

además, los bradizoitos contienen mayor

cantidad de micronemas y gránulos de

amilopectina y poseen mayor resistencia a

la pepsina y la tripsina.

Finalmente, los ooquistes de T.

gondii se forman sólo en los félidos, ya que

posterior al consumo de taquizoítos,

bradizoitos u esporozoitos se produce una

fase asexual y luego sexual que finalmente

lleva a la eliminación de los mismos por las

heces hacia el medio ambiente. Estos

ooquistes no son esporulados, son

subesféricos con un diámetro de 10 µm x

12 µm. Entre el primer y quinto día se

produce la esporulación dependiendo de las

condiciones climatológicas. Cada ooquiste

esporulado contiene dos esporoquistes

elipsoidales conteniendo cuatro

esporozoitos cada uno de 2 µm x 6 a 8 µm

de tamaño.

5. BIOLOGÍA DEL PARÁSITO

T. gondii presenta, por lo general, un

ciclo biológico indirecto, considerando que

al ser un parásito heteroxeno facultativo no

depende de un hospedador intermediario.

En el caso de los félidos (hospedadores

definitivos), el ciclo se inicia comúnmente

debido a la ingestión de tejidos de animales

infectados que contienen quistes con una

gran cantidad de bradizoitos en su interior.

A su vez, otras vías de transmisión son

tanto mediante el consumo de alimentos o

bebidas contaminadas con ooquistes

esporulados o por vía transplacentaria

(Dubey, 1994). Estos quistes u ooquites son

digeridos por enzimas proteolíticas

liberando zoitos, los cuales ingresan y

penetran a nivel de las células epiteliales

del intestino delgado iniciando así, cinco

generaciones asexuales (A-E) de

esquizontes por endodiogenia.

Posteriormente, se produce la

reproducción sexual, en donde los

merozoitos D o E dan lugar al

microgamonte y macrogamonte. El

primero, a su vez, se divide formando

microgametos biflagelados que viajan y

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penetran el macrogameto; una vez

fertilizado el macrogameto, se produce la

formación del cigoto revestido de una

cubierta formando así el ooquiste que luego

será eliminado por las heces. T gondii

puede persistir en el tejido intestinal y

extraintestinal de felinos incluso durante

toda su vida (Soulsby, 1987; Rojas, 1990;

Dubey et al., 1998; Leguía y Casas, 1999;

Dubey y Lappin, 2000; Rojas, 2003).

En el caso de los hospedadores

intermediarios que incluyen también a los

felinos, se produce la ingestión de

ooquistes, liberando luego a los

esporozoitos que se diseminan vía

sanguínea y se ubican en diversos tejidos,

produciéndose la fase aguda de la infección

mediante la primera esquizogonia de

taquizoítos a nivel de las células nucleadas,

la que ocurre en casos de inmunosupresión

o primoinfección (Leguía y Casas, 1999;

Rojas, 2003, 1990). Posteriormente, se

produce la segunda esquizogonia de

bradizoitos dentro de los quistes tisulares,

correspondiente a la fase crónica de la

infección. Si el hospedador intermediario

ingiere tanto taquizoítos como bradizoítos,

reanudaría la fase extraintestinal, en tanto

que en el hospedador definitivo se iniciaría

la fase enteroepitelial (Rojas, 2003).

Existe la vía de transmisión

congénita, la que se produce durante la

gestación en mujeres, ovinos y cabras

mediante el paso de taquizoítos de la madre

hacia el feto, provocando así, placentitis e

incluso mortalidad fetal (Dubey y Lappin,

2000).

Se desconoce la proporción de

abortos por agentes infecciosos en CSA

(Sumar 2002); sin embargo, se han

reportado dos casos de aborto en llamas por

toxoplasmosis en EE.UU. (Cheney y Allen,

1987), en tanto que Jarvinen et al. (1998)

manifiestan que no observaron abortos en

dos llamas infectadas con ooquistes.

6. VÍAS DE TRANSMISIÓN

Esta enfermedad presenta una

distribución mundial y afecta alrededor de

trescientos mamíferos y aves (Rojas,

2003). Es así que el parásito presenta tres

formas de transmisión: la primera mediante

la ingestión de ooquistes esporulados por

contaminación fecal. La segunda por

ingestión de quistes tisulares (bradizoitos) o

pseudoquistes (taquizoítos) en carne cruda

o mal cocida. La tercera vía es la vía

congénita o transplacentaria mediante el

pasaje de taquizoítos (Rojas, 1990; Dubey,

1994). No obstante, se consideran otras vías

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de transmisión menos comunes como la

ingestión de huevos conteniendo

taquizoitos o leche no pausterizada, además

de las transfusiones sanguíneas y

transplantes de órganos (Atías, 1991;

Dubey, 1994; Dubey y Lappin, 2000).

7. IMPORTANCIA EN SALUD

PÚBLICA

La importancia del T. gondii en salud

pública radica en que ha sido reportada la

presencia de anticuerpos contra T. gondii

hasta en un 60% de la población mundial

(Rojas, 2003), además de la gravedad de la

infección congénita y sus secuelas (Acha y

Szyfres, 2003). Algunas mujeres

embarazadas pueden manifestar cuadros

abortivos (Martín-Hernández y García-

Izquierdo, 2003).

En pacientes inmunocompetentes, la

inmunidad controla la infección inicial y el

parásito permanece en las células formando

quistes tisulares y allí permanecen

indefinidamente. En la forma crónica,

cuadros de inmunosupresión pueden

conllevar a la ruptura de los quistes

produciendo una reacción inflamatoria

local, lo que sucede en la toxoplasmosis

ocular adquirida de forma congénita (Pardo

et al., 2004; Montoya et al., 2005).

La mayoría de infecciones congénitas son

asintomáticas, aunque en algunos casos los

niños nacen con la enfermedad aguda,

presentando hidrocefalia, lesiones oculares

y viscerales. En otros casos, la enfermedad

se desarrolla después del nacimiento o

queda latente por mucho tiempo (Daffos et

al., 1988; Montoya et al., 2004).

Las prevalencias de esta enfermedad

son elevadas en presencia de humedad y de

climas cálidos, además del riesgo en

personas de mayor edad, por hábitos de

consumo y manipulación de carnes

infectadas (Tejada y Balvin, 1989; Atias y

Thiermann, 1997; Dubey et al., 1998). El

humano puede infectarse al consumir carne

de ovino parasitada, pero se desconoce

epidemiológicamente el rol del consumo de

carne de alpaca (Leguía, 1991a; Leguía,

1991b; Ramírez et. al., 1998). En síntesis,

produce altas morbilidades y,

probablemente, bajas mortalidades; no

obstante, la importancia epidemiológica

consiste en el riesgo de la transmisión

transplacentaria y las infecciones

oportunistas en pacientes

inmunocomprometidos (Atias y Thiermann,

1997).

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8. DIAGNÓSTICO

El diagnóstico se basa en el empleo

de diversas pruebas. Dentro de las no

serológicas se encuentran el aislamiento del

parásito, evaluación histológica

convencional, inmunohistoquímica,

detección de ácidos nucleicos del parásito,

inmunoblot, prueba de intradermo reacción

con toxoplasmina o prueba de reacción

intradérmica a la toxoplasmina (Uggla et

al., 1987; Buxton, 1990; Atias y

Thiermann, 1997; Botero y Restrepo, 2003;

Montoya y Liesenfeld, 2004; Wolf, et al.,

2005).

Con la finalidad de detectar la presencia de

anticuerpos contra T. gondii, las pruebas

serológicas incluyen: Prueba Sabin-

Feldman (DT), hemaglutinación indirecta

(IHA), Inmunofluorescencia indirecta

(IFA), Prueba modificada de aglutinación

(MAT), Aglutinación de látex (LA),

Enzima ensayo inmunoabsorbente ligado

(ELISA), Fijación del complemento (CF).

Dentro de las técnicas moleculares

empleadas se encuentra la Reacción en

cadena de la polimerasa (PCR), prueba que

es rápida y altamente sensible y específica.

(Dubey., 2010).

9. PREVALENCIAS EN PERÚ

En el Perú se han realizado diversos

estudios que evalúan la prevalencia de este

parásito en CSA en diversos

departamentos; es así que en alpacas se

reportan variadas prevalencias, en Puno de

50 % (Leguía et al., 1998), 44.5% (Gómez

et al., 2003) y 24% (Góngora, 1992); en

Junín de 21% (Poma et al., 2008) y 8.5%

(De la Cruz et al., 2011); en Huancavelica

de 36.5% (Valencia et al., 2009) y en

Cusco de 34.5% (Suárez et al., 2004),

35.7% (Ramírez et al., 2005) y 25.8%

(Angulo et al., 2014) mediantes las técnicas

de HAI e IFA.

Diversos estudios en llamas han

reportado en Puno un 27.9% (Gómez et al.,

2003), 47.5% (Marcas et al., 2004), 10.19%

(Saravia et al., 2004) y 13.7% (Chang et

al., 2009;); además en Junín de 36.7% y

6.5% (Loayza et al., 2011), mediante las

técnicas de HAI e IFA.

Finalmente, estudios de prevalencia

en vicuñas han evidenciado/reportado

porcentajes de 14.85% (Pastor et al., 2003)

y 5.8% (Zuzunaga et al., 2006) en los

departamentos de Puno y Ayacucho

mediante las técnicas de HAI e IFA,

respectivamente.

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La variabilidad de resultados y

porcentajes es debido a la amplia diversidad

de factores de riesgo que están involucrados

en la presencia de esta enfermedad en CSA,

los que se clasifican en:

a) AMBIENTAL

Respecto a las condiciones

medioambientales, se infiere que el clima

húmedo en zonas bajas y aledañas a

bofedales incrementa el riesgo de infección

en alpacas al favorecer la viabilidad de los

ooquistes; mientras que el clima frío y seco

la reduce respecto a las llamas (Rojas,

1990; Gómez et al., 2003). Se considera

que una altitud menor a 4,200 y

temperaturas bajas son condiciones

favorables para la sobrevivencia de los

ooquistes de T. gondii (Pastor et al., 2003).

La presencia de hospedadores

definitivos, tales como felinos domésticos y

silvestres propios de la zona, tendrían la

capacidad de eliminar las formas infectivas

de T. gondii, inclusive con mayor riesgo en

zonas cercanas a poblados (Leguía et al.,

1987; Góngora 1992; Gómez et al., 2003).

No se descarta en zonas alejadas que los

hospedadores definitivos puedan ser gatos

domésticos vagabundos (cimarrones) y

silvestres como el gato montés andino y el

puma (Poma et al., 2008; Valencia et al.,

2009; De la Cruz et al., 2011).

También influiría la condición

meteorológica de la zona, debido a que la

sierra sur presenta una puna semihúmeda en

comparación con la sierra central, la que

favorece la viabilidad del ooquiste

infectivo, además de la presencia de un

ambiente más contaminado por la mayor

presencia de hospedadores definitivos

(Acha y Szyfres, 2003; Ramírez et al.,

2005).

.

b) BIOLÓGICO

Muchos estudios han podido

encontrar una correlación positiva entre la

presentación de T. gondii con el incremento

de la edad, lo cual es lógico de esperar, ya

que, a mayor edad existe mayor

probabilidad de infección por el grado de

exposición, y se podría considerar como un

probable factor de riesgo (Gómez et al.,

2003; Ramírez et al., 2005; De la Cruz et

al., 2011).

Según la variable sexo, se atribuye que

las hembras presentan una condición de

relajamiento inmuneperiparto, lo que

favorecería la susceptibilidad de la

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infección en relación a los machos

(Ramírez et al., 2005).

Una respuesta inmunitaria disminuida

debido al estrés ocasionado por la parición

y empadre casi simultáneo de la alpaca,

favorecería en la receptividad a la infección

por T. gondii, sumándose a ello los

periodos amplios de lactación y gestación

de la alpaca y a las faenas de

desparasitación y esquila (Rojas et al.,

1989; Novoa, 1991; Tizard, 1995; Sumar,

2002; Dubey y Lappin, 2000; Valencia et

al., 2009).

Otro aspecto a considerar sería la

forma de ingesta de forrajes por los

camélidos, ya que las alpacas acostumbran

cortar el pasto al ras, quedando más

expuestas a ingerir los ooquistes que las

llamas, las cuales al ser más selectivas, sólo

consumen las partes altas de los pastos.

(Gómez et al., 2003; Chang et al., 2009).

c) MANEJO

Este factor podría llevar también a

una variabilidad en los resultados, puesto

que, en algunos centros de producción, las

alpacas se encuentran bajo un sistema de

manejo cerrado donde las faenas de

parición, esquila y dosificaciones se

realizan en un mismo área, a diferencia que

otros lugares manejan una crianza de tipo

abierta, donde los animales son trasladados

hacia áreas centrales y comunes para

realizar las actividades de manejo,

conllevando así a producir un mayor estrés

(De la Cruz et al., 2011). Asimismo,

muchas veces al existir una crianza mixta,

los ovinos con problemas de aborto

favorecerían la contaminación de los

campos de pastoreo a través de la placenta,

representando así un foco de infección para

los CSA Rojas (1990).

d) TÉCNICA SEROLÓGICA

Adicionalmente, se sospecha que la

técnica de diagnóstico empleada es otro

aspecto a considerar frente a las diversas

prevalencias en nuestro país (Gómez et al.,

2003), ya que los últimos estudios han

empleado una dilución de 1/200 y no de

1/50 como era utilizada anteriormente en

las evaluaciones de CSA, ocasionando así

una sobreestimación de la infección

(Chávez et al., 2005). Tanto la técnica de

IFA con la de HAI varían con respecto a su

sensibilidad y especificidad (Valencia et

al., 2009).

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10. CONCLUSIONES

• La toxoplasmosis es una

enfermedad ampliamente

distribuida en el Perú con muchos

reportes de prevalencia en CSA.

• La toxoplasmosis presenta

tres estadios importantes dentro de

su ciclo biológico: taquizoíto,

bradizoíto y ooquiste.

• Su ciclo biológico

normalmente es indirecto, pero al

ser un parásito heteroxeno

facultativo, no depende de un

hospedador intermediario.

• Los estudios de prevalencias

sobre esta enfermedad reportadas

en nuestro país son muy variables

en los diversos departamentos.

• La variabilidad de

resultados y porcentajes es

probablemente debido a la amplia

gama de factores de riesgo que

afectan a los CSA, principalmente:

condiciones medioambientales

(humedad, calor, altitud, presencia

de félidos domésticos o silvestres);

factores biológicos (edad, sexo,

condiciones de stress en relación a

la respuesta inmune) y factores de

manejo (tipo de crianza y la

convivencia mixta con otras

especies).

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