Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la … · 2.1 Concepto Sistémico de Epidemia ......

Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite en Colombia

Sandra Judith Castillo Monguí

Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ingeniería Agronómica,

Departamento de Agronomía Bogotá, Colombia

2017

Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite en Colombia

Sandra Judith Castillo Monguí

Tesis o trabajo de investigación presentado como requisito parcial para optar al título de: Magister en Ciencias Agrarias – Área Fitopatología

Directora: Ph.D. LILLIANA MARIA HOYOS CARVAJAL.

Codirector: Ph.D. DARIO CASTAÑEDA SANCHEZ.

Línea de Investigación: Fitopatología - Epidemiología

Universidad Nacional de Colombia Facultad de Ingeniería Agronómica,

Departamento de Agronomía Bogotá, Colombia

2017

Las decisiones de Dios son misteriosas, pero siempre a nuestro favor.

Paulo Coelho

Dedico este logro a Dios y a mis ángeles de

la guarda: Mis padres Hernando y Rosi, y a ti

Cesar esposo mío, que siempre me haces

sonreír y me abrazas fuerte, has secado mis

lágrimas, compartido mis triunfos y

entristecido por mis fracasos. Tú me animas a

continuar y me haces sentir fuerte…eres la

promesa del cielo de que tendré un amigo por

siempre y un amor eterno…

Agradecimientos

Agradezco enormemente el apoyo de todo el equipo Agronómico de Industrial Agraria La

Palma - INDUPALMA, a su Gerente Andrés Madrigal y en especial a Gloria Amparo

Escobar, Gerente Departamento Investigación, Desarrollo y Sanidad Vegetal, una gran

mujer, madre y jefe, por permitir la ejecución de este trabajo. De la misma forma el más

sincero agradecimiento al Centro de Investigación en Palma de Aceite – CENIPALMA, en

especial a Alexander Cooman y Julián Becerra por sus buenas energías para cerrar

este ciclo de mi vida. Al Dr. Edison Torrado por su amistad, apoyo y ánimo

determinantes para la recta final de este trabajo. A mi adorada Universidad Nacional de

Colombia sedes Medellín y Bogotá, por ser la huella que siempre me ha guiado y de

manera muy especial a los profesores Lilliana María Hoyos y Darío Castañeda, por

haberme brindado la oportunidad de recurrir a su conocimiento científico, abrirme sus

puertas y acompañarme a llegar a la Meta. A Ovidio y Elvis Dios los colme de

bendiciones por su apoyo invaluable en plantación. A los amigos que siempre me

apoyaron

Resumen y Abstract VII

Resumen

El estudio y análisis del comportamiento de una enfermedad bajo diferentes condiciones

facilita la zonificación y enfoque de los esfuerzos de detección y manejo. El presente

estudio emprendió el seguimiento a las Pudriciones del Estípite registradas durante 43

meses en 650 parcelas de palma de aceite en una plantación del Sur del departamento

del Cesar, Colombia, con el objetivo de generar un modelo descriptivo de su desarrollo

como apoyo a los procesos de formulación de estrategias de manejo. Por lo anterior, el

análisis epidemiológico se enfocó en describir la curva de progreso, la variación espacio

temporal y los patrones de asociación mediante el uso de herramientas de

Geoestadística acordes a la información de campo obtenida. La caracterización

histopatológica confirmó que el objeto de estudio correspondió con pudriciones del

estípite asociadas a necrosis interna y presencia mayoritaria de estructuras típicas de

Ascomicetes y Basidiomicetes. Se evidenció que las curvas de progreso en siembras

originales y renovaciones Cirad difieren a partir de los 15 años de edad, se confirmó la

existencia de dependencia espacial a escalas de 18 a 50 metros de radio, se

identificaron siete patrones principales de direccionalidad y siete áreas de alto impacto

distribuidas como agregados pequeños, focos aislados o en trayectoria. Se identificó la

asociación a condiciones edáficas y nutricionales, como eventuales herramientas de

alerta temprana.

Palabras clave: Patrón de Puntos, Geoestadística, Dependencia Espacial, Patrón de

Asociación.

VIII Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite en Colombia

Abstract

The study and analysis of the behavior of a disease under different conditions facilitates

the zoning and approach of the detection and management efforts. The present study to

follow up to the Stem Rot recorded for 43 months in 650 plots of oil palm in a plantation in

the south of the department of Cesar, Colombia, with the objective of generating a

descriptive model of its development as a support to the processes Formulation of

management strategies. Due to the above, the epidemiological analysis was focused on

describing the progress curve, the time sp. ace variation and the association patterns

through the use of Geostatistics tools according to the field information obtained. The

histopathological characterization confirmed that the object of study corresponded to

stem rot associated with internal necrosis and the majority presence of Ascomicetes and

Basidiomycetes typical structures. It was evidenced that the progress curves in original

plantings and Cirad renovations differ since 15 years of age, it was confirmed the

existence of spatial dependence at scales of 18 to 50 meters of radius, seven

directionality main patterns were identified and seven High impact areas distributed as

small aggregates, isolated foci or as trajectory. The association with soil and nutritional

conditions was identified as early warning tools.

Keywords: Point Pattern analysis, Geostatistics, Spatial Dependency, Association

Pattern.

Contenido IX

Contenido

Pág.

Resumen y Abstract ...................................................................................................... VII

Lista de figuras ............................................................................................................... XI

Lista de tablas .............................................................................................................. XV

Lista de Símbolos y abreviaturas ............................................................................... XVI

Introducción .................................................................................................................... 1 1. Estado del arte sobre las pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite 3

1.1 Importancia Económica ........................................................................................... 3 1.2 Biología ................................................................................................................... 8 1.3 Síntomas y Detección ........................................................................................... 12 1.4 Estrategias de Control........................................................................................... 16

2. Análisis, Descripción y Modelamiento de Epidemias .......................................... 19 2.1 Concepto Sistémico de Epidemia ......................................................................... 19 2.2 Modelamiento Epidemiológico .............................................................................. 21

2.2.1 Área Bajo la Curva Escalonada del Progreso de la Enfermedad ..................... 22 2.2.2 Estratificación de Variables ............................................................................. 24

2.3 Análisis Espacial ................................................................................................... 25 2.3.1 Aplicaciones de la Geoestadística ................................................................. 25 2.3.2 Modelado del patrón de puntos ....................................................................... 26

3. Objetivos ................................................................................................................. 37 3.1 Objetivo General ................................................................................................... 37 3.2 Objetivos específicos ............................................................................................ 37

4. Materiales y métodos ............................................................................................. 38 4.1 Identificación del tamaño, variación y direccionalidad de focos: Modelado del Patrón de Puntos ........................................................................................................ 40

4.1.1 Area Bajo la Curva escalonada del Progreso de la Enfermedad (AUDPS) ...... 40 4.1.2 Dependencia espacial: Análisis de segundo orden .......................................... 41 4.1.3 Direccionalidad: Contornos convexos .............................................................. 42 4.1.4 Patrón espacial: Estimación Kernel ................................................................. 42

4.2 Evaluación de patrones de asociación de la enfermedad ........................................... 43 4.3 Caracterización Histopatológica de las Pudriciones de Estípite registradas en el área de estudio ........................................................................................................... 43

5. Resultados y discusión ......................................................................................... 45

X Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite en Colombia

5.1 Identificación del tamaño, variación y direccionalidad de focos: Modelado del Patrón de Puntos ......................................................................................................................... 50

5.1.1 Área bajo la Curva escalonada del Progreso de la Enfermedad (AUDPS) .......51 5.1.2 Dependencia Espacial: Análisis de Segundo orden (Funciones K de Ripley, L y G)…………... ............................................................................................................60 5.1.3 Direccionalidad: Contornos convexos ..............................................................71 5.1.4 Patrón espacial: Estimación de Kernel .............................................................82

5.2 Identificación de patrones de asociación de la enfermedad ................................... 91 5.2.1 Características edáficas ...................................................................................91 5.2.2 Estado Nutricional .......................................................................................... 105

5.3 Caracterización Histopatológica de las Pudriciones de Estípite registradas en el área de estudio .......................................................................................................... 119

6. Conclusiones y recomendaciones ...................................................................... 135

Bibliografía ................................................................................................................... 137

Contenido XI

Lista de figuras

Pág.

Figura 1-1: Incidencia de la Pudrición Basal de Estípite (BSR) en Malasia. 2009-2010 (Idris et al., 2011) Figura 1-2: Incidencia de Pudriciones de estípite por departamento. Fuente: plantaciones Zona Norte y Zona Central de Colombia. Figura 1-3: Área afectada por Pudriciones de Estípite por departamento en la Zona Norte 2016. Fuente: Plantaciones Zona Norte Figura 1-4: Incidencia reportada de las Pudriciones de estípite por municipio del departamento del Cesar. Fuente: Plantaciones Zona Norte Figura 1-5: Estructuras sexuales y asexuales de Ceratocystis paradoxa s. str. (isolates CMW 36642, CMW 36686 and CMW 36689). a. Ascomata con base globosa y cuello extendido, b. Hifa divergente Ostiolar. c. Ascosp. oras Elipsoidales en capa mucilaginosa. d. Ornamentaciones ascomatales. e. Conidióforo fialídico. f. Aleurioconidia de pared delgada. g. Conidia primaria cilíndrica. h. Conidia secundaria Obovoide. Barras: a= 100 um, b–h=10 um. (Mbenoun et al, 2014) Figura 1-6: Características microscópicas de Thielaviopsis paradoxa: Izq: hifas septadas hialinas, centro: Clamidosp. oras; Der: Conidióforos cilíndricos. (Romero 2014). Figura 2-1: Área Bajo la Curva del progreso de la enfermedad (AUDPC) para incidencia. Figura 2-2: Área bajo la curva escalonada del progreso de la enfermedad (AUDPS) para incidencia (D=tn-t1) Figura 2-3: Ubicación de 65 Pinos negros japoneses (Pinus thunbergii) bajo un patrón CSR o de aleatoriedad completa espacial (Diggle, 2013). Figura 2-4: Ubicación de 62 plántulas de secoya (Sequoioideae sp.) que muestran agrupamiento espacial (Diggle, 2013) Figura 2-5 Ubicación de los centros de 42 células biológicas que muestran un patrón de distribución regular (Diggle, 2013). Figura 2-6: Polígono convexo es un polígono que pertenece al plano y contiene un

conjunto de datos S y la línea recta para cualquier par de puntos p, q ∈ S está contenida en el polígono (Berg, 2008). Figura 2-7: Comportamiento típico de un semivariograma acotado con una representación de sus parámetros básicos (Paramá, 2006). Figura 4-1: Arriba: Algunos síntomas externos de las Pudriciones Secas de Estípite: Acumulación de flechas, clorosis y enruanamiento de hojas. Abajo: Sintomatología interna de las Pudriciones de Estípite (Corte transversal de estípites de palmas afectadas). Figura 5-1: Incidencia Acumulada de las Pudriciones de Estípite por Material de siembra en las parcelas analizadas. Figura 5-2: Incidencia acumulada final de las pudriciones de estípite por lote. Color marrón intenso representa mayores incidencias.

5

6

7

7

11

12

23

24

29

29

29

33

35

39

46

46

XII Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite en Colombia

Figura 5-3: Distribución geográfica de las subdivisiones (arriba) y ubicación de los lotes de plantación por tipo y material de siembra (abajo), al año 2015. Figura 5-4: Casos acumulados de Pudriciones de Estípite confirmados y eliminados antes del inicio de este trabajo. Arriba: En siembras originales de las áreas renovadas 2010, 2012 y 2014. Abajo: En área restante de la plantación que incluye siembras originales y otras renovaciones. Figura 5-5: Casos nuevos de pudriciones de estípite acumulados durante el presente trabajo a 1, 10 (arriba), 20, 30 (centro), 40 y 45 (abajo) meses de seguimiento. Figura 5-6: Incidencia acumulada de las pudriciones de estípite en la plantación evaluada. Tiempo 1 corresponde al primer mes de toma de datos (Enero de 2012) Figura 5-7: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo A (palmas menores de 10 años) Figura 5-8: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo B (palmas de 10 a 14 años) Figura 5-9: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo C (palmas de 15 a 17 años) Figura 5-10: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo D (palmas de 18 a 27 años) Figura 5-11: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo E (palmas Mayores de 27 años). Figura 5-12: Curvas de progreso de las Pudriciones de Estípite por Municipio. Figura 5-13: Descripción estadística de AUDPS por municipio. Figura 5-14: Grafica general de Función K para el primer y último año de análisis. Distribución Real: Línea puenteada roja. Figura 5-15: Grafica anual 2012-2013-2014 y 2015 de Función K en la parcela E08BP. Figura 5-16: Funciones L y G parcela E08BP Figura 5-17: Grafica anual 2012-2013-2014 y 2015 de Función K en la parcela E10AP. Figura 5-18: Funciones L y G parcela E10AP Figura 5-19: Grafica anual 2012-2013-2014 y 2015 de Función K en la parcela D10DP. Figura 5-20: Funciones L y G parcela D10DP Figura 5-21: Grafica anual 2012-2013-2014 y 2015 de Función K en la parcela F04BP. Figura 5-22: Funciones L y G parcela F04BP Figura 5-23: Direccionalidad de las pudriciones de estípite por subdivisión 2012-2015 . Figura 5-24: Direccionalidad de las pudriciones de estípite Subdivisiones Caño Azul - La Palma – Viuda - Coluvión 2012-2015. Arriba. Límite entre Subdivisiones. Abajo. Incidencia acumulada de las PE. Figura 5-25: Direccionalidad de las pudriciones de estípite Subdivisiones Caño Oscuro – La Cuña – Caño la Mona 2012-2015. Arriba. Límite entre Subdivisiones. Abajo. Incidencia acumulada de las PE. Figura 5-26: Principales patrones de Direccionalidad de las pudriciones de estípite identificados en el área de estudio. Figura 5-27: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite a nivel de plantación. Figura 5-28: Plano de distribución de palmas enfermas y elevación (msnm) del área de estudio al final del periodo de evaluacion. Figura 5-29: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela D10DP. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene2015

47

48

49

50

52

53

55

57

58 59 60

61 63 64 65 66 67 68 69 70 73

78

79

81

83

83

85

Contenido XIII

Figura 5-30: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela E08BP. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene2015 Figura 5-31: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela E10AP. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene2015 Figura 5-32: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela F04BP. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene201 Figura 5-33: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela K11CO. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene201 Figura 5-34: Grafico de componentes principales 3D para condiciones edáficas Figura 5-35: Ajuste de regresión del tercer componente edáfico con la variable incidencia Figura 5-36: Interpolación de los contenidos edáficos de Mg (Meq/100 gr) y distribución de casos nuevos de Pudriciones de Estípite al inicio del trabajo (Ene/2012). Figura 5-37: Interpolación de los contenidos edáficos de Mg (Meq/100 gr) y distribución de casos acumulados de Pudriciones de Estípite al final del trabajo (Jul/2015). Figura 5-38: Interpolación de los contenidos edáficos de Ca (Meq/100 gr) y distribución de casos nuevos de Pudriciones de Estípite al inicio del trabajo (Ene/2012). Figura 5-39: Interpolación de los contenidos edáficos de Ca (Meq/100 gr) y distribución de casos acumulados de Pudriciones de Estípite al final del trabajo (Jul/2015). Figura 5-40: CIC (Meq/100 gr) y distribución de casos nuevos de Pudriciones de Estípite al inicio del trabajo (Ene/2012). Figura 5-41: CIC (Meq/100 gr) y distribución de casos acumulados de Pudriciones de Estípite al final del trabajo (Jul/2015). Figura 5-42: Interpolación de los contenidos edáficos de Arcilla (%) y distribución de casos nuevos de Pudriciones de Estípite al inicio del trabajo (Ene/2012). Figura 5-43: Interpolación de los contenidos edáficos de Arcilla (%) y distribución de casos acumulados de Pudriciones de Estípite al final del trabajo (Jul/2015). Figura 5-44: Gráfico de componentes principales 3D para condiciones foliares Figura 5-45: Ajuste de regresión del tercer componente foliar con la variable incidencia (Iac) Figura 5-46: Disminución de la concentración foliar de N en el periodo 2006 (Izq) a 2009 (Der). Figura 5-47: Distribución de casos nuevos de PE en relación a contenido foliar de N en el periodo de evaluación 2012 (Izq) a 2015 (Der). Figura 5-48: Concentración optima teórica de P foliar 2006-2009 (Izq) y disminución general en el periodo 2010-2011 (Der). Figura 5-49: Distribución de casos nuevos de PE en relación a contenido foliar de P en el periodo de evaluación 2012 (Izq) a 2015 (Der). Figura 5-50: Disminución de la concentración foliar de Ca en áreas foco en el periodo 2006 (Izq) a 2011 (Der). Figura 5-51: Distribución de casos nuevos de PE en relación a contenido foliar de Ca en el periodo de evaluación 2012 (Izq) a 2015 (Der). Figura 5-52: Concentración general de B foliar 2006-2010 (Izq) y aumento en algunos sectores desde 2011 (Der) Figura 5-53: Distribución de casos nuevos de PE en relación a contenido foliar de B en el periodo de evaluación 2012 (Izq) a 2015 (Der).

86

87

88

89 93 95

97

98

99

100

101

102

103

104 106

107

111

112

113

114

115

116

117

118

XIV Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite en Colombia

Figura 5-54: Síntomas típicos para el diagnóstico de las Pudriciones de estípite en Palma de Aceite. 1) Acumulación de Flechas, 2) Enrruanamiento, 3) Anaranjamiento peciolar, 4) Clorosis de foliolos, 5) presencia de raíces adventicias y/o cráteres y 6) pudrición interna del Estípite, entre otras. Figura 5-55: Detalle de síntomas de Acumulación de flechas y enrruanamiento Figura 5-56: Presencia de raíces adventicias en estípite y colapso de las palmas afectadas internamente con pudriciones de estípite, como síntomas observados comúnmente en campo. Figura 5-57: La presencia de carpóforos puede observarse o no observarse en palmas afectadas por pudriciones de estípite. Figura 5-58: Detalle de la apariencia de los tejidos internos de palmas afectadas por pudriciones de Estípite en la zona de estudio. Figura 5-59: Detalle de las zonas necróticas y de avance típicas de las Pudriciones de Estípite en los tejidos internos de las palmas afectadas en las condiciones de estudio. Figura 5-60: Registros fotográficos caracterización histológica para la muestra 1: F05B0 L96P04 Figura 5-61: Registros fotográficos caracterización histológica para la muestra 2: E04A0 L5P2 Corteza Figura 5-62: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 3: F05B0 L91P06 Figura 5-63: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 3: F05B0 L91P06 (Continuación). Figura 5-64: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 4: F08B0 L101P04 Figura 5-65: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 5: F05B0 L95P05 Figura 5-66: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 6: F05B0 L92P09 Figura 5-67: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 7: E04B0 L13P1 Carpóforo

119 120

121

122

123

124

127

128

129

130

131

132

133

134

Contenido XV

Lista de tablas

Pág.

Tabla 5-1: Criterios de agrupamiento Tipo y Material de siembra Tabla 5-2: Criterios de agrupamiento por rango de edad (Grupo etareo) Tabla 5-3: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo A (Palmas menores de 10 años). Tabla 5-4: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo B (palmas de 10 a 14 años) Tabla 5-5: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo C (palmas de 15 a 17 años) Tabla 5-6: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo D (palmas de 18 a 27 años). Tabla 5-7: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo E (palmas Mayores de 27 años). Tabla 5-8: Resumen estadístico de AUDPCS por municipio. Tabla 5-9: Matriz de correlación de Pearson para análisis de suelos e incidencia acumulada de las Pudriciones de estípite (α=0,05). Tabla 5-10: Pesos de los componentes principales para condiciones edáficas. Tabla 5-11: Matriz de correlaciones entre componentes y variables edáficas originales Tabla 5-12: Valores predichos de incidencia Respecto a condiciones edáficas Tabla 5-13: Estadísticas descriptivas de las variables originales basadas en el intervalo de confianza del 95% para los valores del tercer componente (n=14) Tabla 5-14: Matriz de correlación de Pearson para análisis foliares e incidencia de la enfermedad (α=0,05) Tabla 5-15: Pesos de los componentes principales para condiciones foliares Tabla 5-16: Matriz de correlaciones entre componentes y variables foliares originales Tabla 5-17: Valores predichos de incidencia Respecto a condiciones foliares Tabla 5-18: Distribución de la edad promedio por material de siembra y antigüedad del análisis foliar para el tercer componente Tabla 5-19: Estadísticas descriptivas generales de las variables originales de análisis foliar para los rangos de incidencia del tercer componente

51 51

51

53

54

56

57 59

92 93

94 95

96

105 106

106 108

108

108

Contenido XVI

Lista de Símbolos y abreviaturas

Símbolos con letras latinas Símbolo Término Unidad SI Definición

A Área m2

ABET Área interna del sólido ver DIN ISO 9277

a Coeficiente 1 Tabla 3-1

a Contenido de ceniza 1

c Contenido de carbono 1

c Longitud de la cuerda m Figura 3-4

c Concentración de la cantidad de materia

D Diámetro m H Entalpía J U + PV

H0 Poder calorífico superior ver DIN 51857

h Coeficiente de hidrógeno 1

K Coeficiente de equilibrio 1 Ec. 2.5 L Longitud m DF L Longitud del reactor m Figura 5-4 Q Calor kJ 1. LT T Temperatura K DF t tiempo s DF

xi Fracción de la cantidad de materia 1

V Volumen m3

Velocidad

wi Fracción en masa del componente i 1

WW,i Contenido de humedad de la sustancia i 1

Z Factor de gases reales 1

Contenido XVII

Símbolos con letras griegas Símbolo Término Unidad SI Definición

α Factor de superficie (wF,waf)(ABET)

β Grado de formación del componente i 1

Wandhafreibwinkel (Stahlblech) 1 Sección 3.2

Porosidad de la partícula 1

η mittlere Bettneigunswinkel (Stürzen) 1 Figura 3-1

Ángulo de inclinación 1 Figura 4-1

Velocidad de calentamiento

Tiempo adimensional 1 Ec. 2.6

V Flujo volumétrico

Subíndices Subíndice Término

bm Materia orgánica DR Dubinin-Radushkevich E Experimental g Fase gaseosa k Condensado Ma Macroporos P Partícula p pirolizado R Reacción t Total wf Libre de agua waf Libre de agua y ceniza 0 Estado de referencia

Superíndices Superíndice Término

n Exponente, potencia

Abreviaturas Abreviatura Término

1.LT Primera ley de la termodinámica DF Dimension fundamental RFF Racimos de fruta fresca

Introducción

La palma de aceite (Elaeis guineensis) es un importante cultivo perenne en los trópicos

debido a su producción de aceites de palma y palmiste. Como todas las especies

vegetales, es susceptible a enfermedades, principalmente fungosas, que pueden causar

pérdidas considerables en la producción. De estas, las que mayor impacto económico

han registrado son las Pudriciones del Estípite (Ganoderma sp. , Thielaviopsis paradoxa,

Fusarium oxysporum) y la Pudrición de Cogollo (Phytophthora palmivora) (Turner,1981;

Ariffin, 2000; Kushairi et al, 2009). En Colombia, las enfermedades conocidas como

Pudriciones de Estípite se han clasificado en varios tipos y durante las últimas décadas

han aumentado su incidencia en las Zonas Central y Norte de Colombia, pero la

información sobre su distribución, importancia económica y estrategias de prevención no

es precisa (Tovar y Nieto, 1998).

La caracterización de la distribución espacial entre los miembros de una población de

organismos tales como los patógenos vegetales y las plantas enfermas puede facilitar la

determinación de las relaciones entre la densidad de inóculo y la incidencia de la

enfermedad, los parámetros de muestreo, la influencia de factores culturales, biológicos y

ambientales en la dinámica poblacional y con ello, la identificación de posibles

estrategias de manejo.

En la naturaleza, las variables físicas y biológicas muestran generalmente una importante

heterogeneidad espacial. Ello no quiere decir que sea imposible encontrar un patrón de

distribución. Al contrario, en la mayoría de los casos existe una continuidad espacial

entre las diferentes localizaciones, que antiguamente se intentaban analizar mediante el

uso de Índices de Dispersión, siendo imposible la comparación entre distintas

distribuciones espaciales ya que ignoraban la localización de las muestras (Taylor, 1984).

2 Introducción

El desarrollo de los sistemas de información geográfica (SIG) y la aplicación de la

Geoestadística ha favorecido los análisis de la distribución espacial aplicada a la ecología

y a las ciencias ambientales. Un SIG es un conjunto de programas informáticos que

sirven para captar, almacenar, recuperar, transformar, mostrar y analizar diversos tipos

de datos espaciales que pueden estar georeferenciados y apuntan a generar mapas

temáticos que se pueden combinar para analizar posibles interacciones entre las

diversas variables (Borrough y McDonnell, 1998)

La ejecución de este trabajo se enfocó en examinar el progreso espacial y temporal entre

miembros de una población conocida de palmas de aceite diagnosticadas

sintomatológicamente con Pudriciones de Estípite, y el análisis de su evolución bajo

diferentes condiciones edáficas y nutricionales a partir de los registros históricos de una

plantación comercial de Palma de Aceite ubicada en el Sur del Departamento del Cesar.

1. Estado del arte sobre las pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite

1.1 Importancia Económica

Los reportes de las enfermedades que afectan el estípite de la palma de aceite,

conocidas como Pudriciones de Estípite, que causan graves pérdidas económicas en los

países cultivadores, son abundantes. En Malasia e Indonesia, la enfermedad más

importante del cultivo es la Pudrición Basal del Estípite-BSR, una pudrición seca del

estípite causada por Ganoderma boninense Pat. (Ariffin 1995; Idris 2009, Susanto 2009),

la cual puede infectar y ocasionar la muerte de hasta el 85% de las palmas, durante toda

la vida productiva en primeras siembras. En cultivos en renovación, la enfermedad se

establece más temprano, alcanzando hasta 50% a los 15 años de edad. Las pérdidas en

producción sólo son perceptibles cuando la incidencia es superior al 20%, reportándose

la disminución del 50% de la producción cuando la incidencia llega al 67% (Gurmit Singh

1993). La enfermedad también se registra en Africa, Centroamerica y Papua Nueva

Guinea (Turner 1981).

En Africa Occidental, la principal enfermedad es la Marchitez Vascular ocasionada por

Fusarium oxysporum Schl, Fmsp. elaeidis (Hartley 1988), el cual vive en el suelo y

penetra a la palma por las raíces y se moviliza por el xilema donde produce una

obstrucción de los vasos, lo cual conlleva al marchitamiento y muerte de la palma

(Renard y Quillec, 1985).

Por otra parte, la Pudrición de Estípite Seca, causada por el hongo Ceratocystis

paradoxa (Dade), en 1960 devastó una plantación en Nigeria Centro Occidental y en otra

plantación la incidencia alcanzo el 23%, de ahí en adelante han ocurrido brotes menores

en varias partes de Nigeria, Camerun y Ghana (Turner 1981). En Ecuador la enfermedad

se detectó en 1978 en palmas de 2 a 4 años y causó la muerte del 3% de las palmas en

4 Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite en Colombia

una plantación (Chavez, 1986).

En Malasia, los primeros reportes datan del año 1931, al encontrarse infectando palmas

mayores de 25 años (Thompson, 1931) considerándose en su momento que no era

económicamente importante. Hacia los últimos años de la década de 1960, cuando la

palma de aceite empezó a adquirir importancia como cultivo de plantación, la incidencia

de esta enfermedad estaba en aumento e infectó palmas mucho más jóvenes de 10 o 15

años de edad (Turner 1981). En 1990 se demostró que Ganoderma tiene la capacidad de

infectar palmas de aceite de apenas uno o dos años Después de la siembra, pero en la

mayoría de los casos cuando las palmas tienen cuatro o cinco años, particularmente en

las áreas renovadas (Singh, 1990) o bajo cubierta con Cocotero (Ariffin et al, 1996).

La enfermedad se registró inicialmente en palma de aceite sembrada en suelos costeros

de Malasia peninsular occidental (Sing, 1990; Idris et al, 2001; Khairudin y Chong, 2000)

y Malasia Oriental (Hoong, 2007; Walat y Hoong, 2011). En suelos de turba, que en una

época se pensó no eran propicios para la enfermedad se han reportado graves

incidencias (Ariffin et al, 1996). Igualmente la BSR ya se ha registrado en palmas de

aceite sembradas en suelos lateríticos que anteriormente estaban casi libres de la

enfermedad (Benjamin y Chee, 1995).

Durante 2009-2010 el MPOB (Junta Malasia de Cultivadores de Palma de Aceite) realizó

una encuesta sobre el estado de la incidencia de la enfermedad en Malasia, obteniendo

información del 45% de las plantaciones registradas, de las cuales el 59,5% reportaron la

presencia de la enfermedad con una incidencia media de 3,71% (Figura 1-1),

constituyéndose en una gran amenaza para el futuro inmediato si no se implementan

medidas de control.

Estado del Arte sobre las Pudriciones de Estípite de la Palma de Aceite 5

Figura 1-1: Incidencia de la Pudrición Basal de Estípite (BSR) en Malasia. 2009-2010

(Idris et al., 2011)

De acuerdo con las experiencias Malasias, Las pérdidas debidas a BSR ocurren no solo

a través de la reducción directa del número de palmas de aceite en el rodal, sino también a

través de una reducción en el número y peso de los racimos de fruta de palmas enfermas

en pie y de aquellas con infecciones subclínicas (Turner, 1981). La enfermedad puede

resultar en la muerte de más del 80% de una plantación para cuando las palmas están a

mitad de camino de su vida económica normal y con bastante frecuencia han ocurrido

perdidas que alcanzan el 30%. Según Turner (1981), incidencias inferiores al 10% tienen

poco efecto en la productividad, dado que es probable que ocurra una compensación

temporal en la productividad en las palmas vecinas sanas por efecto del raleo.

Khairudin (1990) encontró que la productividad se redujo en 20-40% en el año anterior a la

detección de la infección. Nazeed et al (2000) demostraron que las palmas con la

enfermedad causada por Ganoderma produjeron entre 13-21% menos que las palmas sanas

de la misma edad. En un estudio para cuantificar las pérdidas en productividad, Sing (1990)

reportó una comparación de la producción de racimos de fruta fresca (RFF) en dos bloques:

uno con alta incidencia y otro con baja incidencia de BSR. El campo seleccionado se

encontraba dentro de la misma plantación, misma edad y suelos similares, demostrando que

la enfermedad afectó negativamente la productividad, donde, incidencias del 31% al 67%

pueden causar una reducción del 26% al 46% en la producción de RFF.


En Colombia, tanto los casos de Pudriciones de Estipe asociados a Thielaviopsis sp. . y

Ganoderma sp., como los casos de Pudrición Húmeda, se presentaron en forma aislada

durante muchos años. Sin embargo, sumado al aumento de la Pudrición Seca

ocasionada por Thielaviopsis sp., en 1993 se reportaron los primeros casos de Pudrición

Basal ocasionada por Ganoderma sp. en plantaciones localizadas en la región del

Copey (Cesar), costa norte Colombiana (Nieto, 1994), a las cuales no se le atribuyó

importancia económica, pero posteriormente durante un reconocimiento realizado en tres

zonas productoras, su considerable registro convirtió a estas enfermedades en

problemas fitosanitarios prioritarios para los palmeros de la Zona Norte (Kastelein, 1998).

Según informes de seguimiento, en la década de 1990 estas pudriciones se volvieron tan

frecuentes que llegaron a alcanzar importancia económica en algunas plantaciones de

las zonas Central y Norte. De acuerdo con algunos registros fitosanitarios comerciales

provenientes de estas dos zonas productoras, para 2016 la incidencia por departamento

osciló entre 0,05% y 0,4% (Figura 1-2).

Figura 1-2: Incidencia de Pudriciones de estípite por departamento. Fuente: plantaciones

Zona Norte y Zona Central de Colombia.

De acuerdo con lo anterior, en 2016, solo la Zona Norte registró la incidencia de estas

enfermedades sobre 26.223 has, de las cuales cerca de 1000 has ya superaban el 1% de

incidencia.

0

0,05

0,1

0,15

0,2

0,25

0,3

0,35

0,4

0,45

MAGDALENA CESAR BOLIVAR GUAJIRA


Figura 1-3: Área afectada por Pudriciones de Estípite por departamento en la Zona Norte

2016. Fuente: Plantaciones Zona Norte

Específicamente para el departamento del Cesar, esta enfermedad registra unidades

productivas (lotes o predios) con hasta 19% de incidencia en los municipios del Sur y

unidades que alcanzan el 3% en los municipios del norte, sin embargo la incidencia

media en los municipios que la reportan se detalla en la Figura 1-4.

Figura 1-4: Incidencia reportada de las Pudriciones de estípite por municipio del

departamento del Cesar. Fuente: Plantaciones Zona Norte

0

2000

4000

6000

8000

10000

12000

14000

MAGDALENA CESAR BOLIVAR GUAJIRA

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

1,6

SAN

ALB

ERTO

SAN

MA

RTÍ

N

RÍO

DE

OR

O

AG

UA

CH

ICA

LA G

LOR

IA

PEL

AYA

REG

IDO

R

PA

ILIT

AS

TAM

ALA

MEQ

UE

CU

RU

MA

NI

CH

IMIC

HA

GU

A

CH

IRIG

UA

NA

EL P

ASO

CA

RA

CO

LIC

ITO

CO

PEY

BO

SCO

NIA

MA

RIA

NG

OLA

VA

LLED

UP

AR

LA P

AZ

SAN

DIE

GO

CO

DA

ZZI

BEC

ERR

IL

LA J

AG

UA

SUR DEL CESAR NORTE DEL CESAR


1.1 Biología

En Malasia se ha identificado que la Pudrición Basal del Estípite es causada por especies

del género Ganoderma (Karst), que está clasificado como un hongo superior, así:

Familia Ganodermataceae

Orden Aphyllophorales

Subclase: Hymenomycetes

Clase: Basidiomycetes

El patógeno fue inicialmente identificado como G. lucidum (Thompson, 1931). Por su

parte, Turner (1981), enumeró quince especies de Ganoderma que se han registrado

como probables patógenos asociados con la enfermedad en diferentes partes del mundo

y considero que no era probable que una sola especie fuera la única causa de la

enfermedad en una zona determinada. Entre estas, se reportaron siete especies de

Ganoderma de Malasia peninsular a saber: G.applanatum, G.boninense, G.chalceum,

G.lucidum, G.miniatocinctum. G.pseudoferreum y G.tornatum. Posteriormente Ho y

Nawawi (1985) concluyeron que todos los aislamientos de Ganoderma provenientes de

palmas de aceite enfermas de varios lugares de Malasia peninsular eran de la misma

especie G.boninense. Ariffin et al (1989) sugirieron que otras especies podrían estar

involucradas, razón por la cual a partir de las características morfológicas, incluidos el

crecimiento micelial, basidiomas y basidiosporas in vitro, se identificaron cuatro especies

de Ganoderma asociadas a la palma de aceite en Malasia: G.boninense, G.zonatum,

G.miniatocinctum y G.tornatum, de las cuales por medio de técnicas de inoculación

artificial solo las tres primeras demostraron ser patógenas a la palma de aceite (Idris et

al, 2000a y 2000b).

Ganoderma produce enzimas que degradan el tejido de la palma de aceite, causando

problemas para la toma de agua y nutrientes hacia la parte superior de los arboles (Idris

et al, 2003). Investigaciones histopatológicas de raíces enfermas de forma natural por

infección con Ganoderma revelaron que el hongo también invade los vasos (Ariffin et al,

1991). La infección inicial de Ganoderma dentro de la raíz se limita a los tejidos internos

de la endodermis. Las hifas fungosas pueden detectarse claramente en el xilema, floema,

la medula y las células del parénquima.


Entre las especies patógenas en Malasia, se encontró que G.boninense es la más

agresiva. La velocidad de crecimiento de G.boninense, G.zonatum y G.miniatocinctum

dentro de la raíz infectada fue de 2,5cm, 1,9cm y 1,5cm por mes respectivamente. A la

velocidad media de 1,9cm por mes, G.boninense tardaría unos cuatro años para llegar al

tronco si, hipotéticamente una raíz de un metro de largo se infectara naturalmente a

través del contacto con restos enfermos. La edad en que ocurre la infección depende del

tiempo que le toma a la raíz crecer y entrar en contacto con el inóculo. Esta lenta

velocidad podría dar la explicación sobre las incidencias observadas que se detectaron

inicialmente en las palmas más viejas (Ariffin et al, 1991).

En América, la mayor parte de las confirmaciones de laboratorio en tejidos de palmas

diagnosticadas con sintomatología de las Pudriciones de Estípite en la actual

nomenclatura dual han identificado como Agente casual a Ceratocystis paradoxa (Dade)

C. Moreau y su anamorfo Thielaviopsis paradoxa (De Seynes) VonHohn, reconocido

hongo fitopatógeno, del suelo, ampliamente distribuido a nivel mundial y capaz de

infectar un amplio rango de hospederos (Morgan-Jones 1967, Anonymous 1987,

Garofalo and McMillan 2004).

La nomenclatura para Ceratocystis fue establecida por primera vez en 1890 para

proporcionar identificación taxonómica a C. fimbriata, un patógeno que ocasiona la

pudrición de raíces en los cultivos de papa en los Estados Unidos de Norteamérica - USA

(Halsted 1890) y en la actualidad incluye varios importantes hongos patógenos de

plantas entre los cuales se encuentra el agente causal del Manchado de la Savia en

especies maderables, simbióticamente asociado a insectos (De Beer et al. 2014).

Dado que toda la evidencia disponible muestra que Ceratocystis está representando un

amplio grupo de hongos morfológica, filogenética y ecológicamente diferentes, que ha

resultado en una taxonomía confusa y vigorosamente debatida por la carente apreciación

de estas fuertes diferencias, según De Beer et al (2014) la revisión y redefinición

taxonómica de este género debe hacerse en conformidad con los principios del nuevo

Código Internacional para algas, hongos y plantas (Melbourne Code) adoptado en el 18º

Congreso Internacional de Botánica (McNeill et al. 2012) respecto al principio “Un hongo,

un Nombre” que originalmente surgió de la declaración de Amsterdam (Hawksworth et al.

2011) y posteriores discusiones (Hawksworth 2011, Norvell 2011, Wingfield et al. 2012).


Bajo el sistema de nomenclatura dual, el estado asexual de las especies de Ceratocystis

fueron tratadas en el género Chalara (Nag Raj and Kendrick 1975). En la actualidad,

basados en los análisis de secuencias del ADN, se ha reconocido la existencia de

distintos linajes filogenéticos, definiéndose complejos en los cuales las especies tienen

similares características morfológicas y ecológicas (Harrington et al. 1996, Harrington and

Wingfield 1998, Baker et al. 2003, Johnson et al. 2005, van Wyk et al. 2006),

sugiriéndose que algunos de estos linajes representen géneros discretos (Wingfield et al.

2013). Al respecto, De Beer et al. (2013b) listó seis géneros sinónimos de Ceratocystis,

uno de los cuales corresponde al género sexual Endoconidiophora, originalmente

descrito para E. coerulescens (Münch 1907). Los otros cinco linajes denotan géneros

asexuales bajo la actual nomenclatura dual, e incluyen: Thielaviopsis (Went 1893, type

species T. ethacetica), Chalaropsis (Peyronel 1916, type species Ch. thielavioides),

Hughesiella (Batista & Vital 1956, type species Hu. euricoi), Ambrosiella (Von Arx &

Hennebert 1965, type species A. xylebori), and Phialophoropsis (Batra 1967, type

species Ph. trypodendri).

La descripción morfológica para su fase Teleomorfa (Ceratocystis paradoxa) incluye:

Peritecios sumergidos parcial o totalmente, de color marrón claro, globosos, de 190-350

µm de diámetro, con cuello muy largo, de más de 1400 µm de longitud, de color negro y

marrón pálido hacia su extremo. Ascosporas elipsoidales, hialinas, unicelulares, lisas, de

7-10 x 2,5-4 µm. Para su fase Anamorfa (Thielaviopsis paradoxa) se describen

Conidióforos largos, de hasta 200 µm de longitud, septados, fialídicos, estrechándose

hacia su ápice. Conidias cilíndricas, algo ovales en su madurez, de pared lisa, de 6-24 x

2-5,5 µm. Clamidosporas terminales en cadenas, de pared gruesa, de color marrón, de

10-25 x 7,5-20 µm. (Ver Figuras 1-5 y 1-6)


Figura 1-5: Estructuras sexuales y asexuales de Ceratocystis paradoxa s. str. (isolates

CMW 36642, CMW 36686 and CMW 36689). a. Ascomata con base globosa y cuello

extendido, b. Hifa divergente Ostiolar. c. Ascosporas Elipsoidales en capa mucilaginosa.

d. Ornamentaciones ascomatales. e. Conidióforo fialídico. f. Aleurioconidia de pared

delgada. g. Conidia primaria cilíndrica. h. Conidia secundaria Obovoide. Barras: a= 100

um, b–h=10 um. (Mbenoun et al, 2014


Figura 1-6: Características microscópicas de Thielaviopsis paradoxa: Izq: hifas septadas

hialinas, centro: Clamidosporas; Der: Conidióforos cilíndricos. (Romero 2014).

De acuerdo con Garofalo & McMillan (2004), las enfermedades ocasionadas por este

patógeno han sido reportadas alrededor del mundo donde existen poblaciones de

palmas, y puede ser eficientemente diseminado en el suelo y en el agua de lluvias,

ingresando a la palma a través de heridas y ocasionando la desintegración del sistema

radicular y el estípite.

Este hongo, en la fase de Thielaviopsis, se aisló con alguna dificultad en medios de

cultivo; sin embargo, para comprobar su presencia, bastó con poner algunos trozos de

estípite de la zona de avance de la pudrición en cámara húmeda, y observar las esporas

al microscopio.

1.2 Síntomas y Detección

En las palmas inmaduras, los síntomas externos de las Pudriciones de Estípite por lo

general comprenden el amarillamiento de un solo lado o moteado de las hojas bajeras,

seguido de necrosis. Las hojas recién desplegadas son más cortas de lo normal y

cloróticas, y además, las puntas pueden presentar necrosis. En la medida que la

enfermedad progresa, las palmas pueden tomar una apariencia pálida en general, con

retraso en el crecimiento, las hojas flecha permanecen sin abrir y la palma muere.

Síntomas similares se observan en las palmas maduras con múltiples flechas sin abrir y

un follaje en general pálido. La necrosis empieza en las hojas más viejas y se extiende

progresivamente hacia arriba a través de la corona. Las hojas secas muertas cuelgan en

el punto de unión al estípite de la palma o se fracturan en algún punto a lo largo del


raquis y cuelgan hacia abajo para formar una falda de hojas muertas (Idris, 2013).

A menudo, cuando se observan los síntomas foliares, por lo general se observa que el

hongo ya ha invadido por lo menos la mitad del tejido del estípite. Las palmas inmaduras

infectadas normalmente mueren en un plazo de 6 a 24 meses después de la aparición de

los primeros síntomas, pero las palmas maduras pueden tardar de 1 a 3 años para morir

(Idris 2013).

Cuando la enfermedad es ocasionada por Ganoderma sp., también puede detectarse con

base en la presencia de basidiomas o cuerpos fructíferos en la base del estípite, base de

las hojas o en las raíces, que pueden o no desarrollarse antes que aparezcan los

síntomas foliares. El momento de la aparición de los basidiomas depende de la pudrición

interna que se extiende hacia la periferia del estípite e inicialmente aparecen como

pequeños botones blancos de tejido fungoso que rápidamente se convierten en la

conocida forma de corchete. La superficie superior de los basidiomas maduros varia en

cuanto a su forma y tamaño, pero el color es café oscuro con apariencia lacada, y tienen

un borde claro a blanco. La superficie inferior es de color blancuzco y tiene numerosos

poros diminutos (Idris 2013). Con frecuencia muchos basidiomas se forman juntos, con

superposición y se fusionan para formar estructuras compuestas grandes. La ubicación

de los basidiomas proporciona una guía aproximada de la posición de la zona enferma

dentro de la palma. Cuando la palma muere, puede observarse la rápida colonización de

todo el tronco a través de la aparición de basidiomas en toda la longitud (Idris 2013).

Los síntomas típicos de la infección por las Pudriciones de Estípite solo aparecen en el

follaje después que una parte considerable del estípite está infectado. La palma de

aceite, extensamente descompuesta puede fracturarse y la palma colapsa, dejando los

tejidos enfermos del tronco en el suelo. Si la palma permanece en pie, el tronco puede

volverse hueco. La incidencia de palmas caídas o vacantes aumenta con la edad y puede

alcanzar el 26% para cuando las palmas tengan 20 años de edad o mas (Sing, 1990)

Se ha logrado identificar las siguientes tecnologías para la detección de las Pudriciones

de Estípite:

1. Cultivo en medio Selectivo a Ganoderma (GSM). Es un medio que hace muy práctico


el aislamiento del hongo desde tejido enfermo y solo hasta el presente siglo ha

permitido detectar palmas de aceite infectadas sin que muestren síntomas externos.

Esta técnica ha permitido demostrar que cerca del 10% de las palmas aparentemente

sanas en un cultivar afectado, pueden ya estar infectadas (Ariffin e Idris, 1991), sin

embargo estas técnicas tienen como desventaja el alto consumo de tiempo.

2. Inmunoabsorción ligado a anticuerpos policlonales (Elisa-Pab). En esta técnica los

anticuerpos policlonales mostraron buenos resultados, sin embargo, la prueba mostró

no ser especie-específica como anticuerpo de reacción cruzada con otras especies

(Utomo and Niepold 2000). Recientemente, un estudio en el cual se usó extracto

crudo de micelio de G.boninense para generar anticuerpos monoclonales dio mejores

resultados que el antisuero policlonal (Shamala et al, 2006), pero aun es necesario

adelantar trabajos adicionales para producir anticuerpos monoclonales más

específicos a las especies patogénicas.

3. Técnicas moleculares: Reacción en cadena de la Polimerasa-ADN Molecular (PCR-

DNA). Se ha demostrado el uso de PCR-DNA para la detección de Ganoderma en

palma de aceite presenta mayor exactitud que las pruebas Elisa (Idris et al, 2003;

Bridge et al 2000; Utomo y Niepold, 2000). Recientemente el MPOB desarrollo el Kit

Multiplex PCR-DNA para la detección temprana e identificación de Ganoderma en

palma de aceite (Idris et al, 2010), el cual, es una prueba in vitro cualitativa con una

sensibilidad y especificidad mejorada que utiliza la tecnología de Oligonucleótido de

Cebado Doble (DPO-Dual Priming Oligonucleotide) para detectar las 4 especies de

Ganoderma asociadas a la palma de aceite en una única reacción. Romero y Navia

(2013) estandarizaron los procedimientos de PCR con base en muestras

provenientes de la zona central y zona norte, concluyendo que la herramienta tiene

gran potencial como herramienta de detección y cuantificación de Ganoderma sp. en

palmas afectadas con PBE.

4. Tomografía GanoSken. Es una herramienta no invasiva diseñada para evaluar la

descomposición y degradación de los tejidos internos de las palmas. El equipo

consiste en un sensor de sonido y un software de tomografía llamado GanoskenTM.

Los sensores de sonido son instalados alrededor de la circunferencia del estípite de


palma de aceite, se emite una onda de sonido en un sensor y se calcula la velocidad

de sonido desde el emisor hasta los otros sensores. Estas líneas de sonido son

finalmente utilizadas para construir la imagen tomográfica del estípite. Las

evaluaciones de campo confirmaron que es posible la detección temprana,

localización y medición del tamaño de la descomposición interna, como apoyo a la

realización de tratamientos eficaces en las palmas enfermas incluso asintomáticas

(Ariffin e Idris, 1991; Idris et al, 2010). Sin embargo esta técnica no ofrece

especificidad taxonómica y está limitada por el conocimiento del experto en los

patrones de infección en palma de aceite, requiriendo de pruebas adicionales para

mejorar su exactitud.

Adicionalmente, en la medida que el desarrollo de métodos moleculares continúa siendo

complejo y consumidor de tiempo, otras técnicas como la Reflectancia Hiperespectral

continúan siendo exploradas. Un reciente estudio investigó exitosamente la presencia de

biomarcadores (compuestos volátiles) de las palmas de aceite enfermas para el

desarrollo de sensores de huellas de polímeros moleculares específicos (MIP-Molecularly

Imprinted Polymer) (Abdullah et al, 2012). Estos estudios han usado una nariz electrónica

comercialmente disponible y una red neural artificial con 32 sensores para diferentes

especies arbóreas, donde los perfiles de olor registrados proporcionan información

diferenciada que parece ser particularmente practica si es acompañada con técnicas de

cromatografía (Markom et al, 2009; Abdullah et al, 2012). En otros estudios, el ergosterol,

un componente de la membrana de los hongos, fue investigado usando cromatografía de

líquidos de alta precisión (HPLC-High Performance Liquid Chromatography), donde se

considera que la cuantificación de este componente puede proporcionar un sistema de

diagnóstico que apoye la detección temprana de la enfermedad (Mohd et al, 2011).

Otra técnica de diagnóstico no molecular, que puede ser menos compleja y costosa es el

uso de modelamientos estadísticos para clasificar el espectro del canopy entre diferentes

niveles de severidad en palmas afectadas por Ganoderma (Lelong et al, 2010). Primero

algunos protocolos de campo y medidas son tomadas para aplicar una combinación de

análisis que desarrollan finalmente un algoritmo, el cual es capaz de valorar 4 niveles de

severidad de la enfermedad, con 94% de precisión. Aunque esta herramienta parece ser

prometedora, esp. ecialmente en identificar y diferenciar arboles seriamente enfermos de

los sanos, trabajos adicionales aún deberán ser llevados a cabo.


Con todo lo anterior, es claro que ha sido muy difícil encontrar un método de detección

para estas enfermedades que sea especie-específico , rápido y de fácil implementación

en campo.

1.3 Estrategias de Control

Se han sugerido diferentes medidas sanitarias integradas al control biológico y químico.

Estas medidas de control han estado encaminadas a minimizar la incidencia de la

enfermedad en la renovación, prolongar la vida productiva de la palma infectada y

retardar el progreso de la infección (Idris et al, 2012; Tovar y Nieto, 1998), resumiéndose

en las siguientes actividades:

1. Cirugía y aporque de palmas enfermas. Se ha recomendado la eliminación de los

tejidos enfermos como una forma de tratamiento (Turner, 1981), pero con resultados

muy diversos. Después de eliminadas las lesiones, la superficie cortada es tratada

con fungicidas protectantes. Se ha reportado que el tratamiento con cirugías es más

exitoso en palmas mayores de 12 años ya que las lesiones son más superficiales

debido a la dureza de los estípites de las palmas. Con frecuencia, la cirugía requiere

la repetición del tratamiento ya que la infección a menudo resurge si las lesiones

previas no se eliminan por completo (Singh, 1990). Lim et al (1993) y Turner (1994)

mostraron que la cirugía seguida de aporques (1 mt altura x 2mts de diámetro),

podrían propiciar un incremento en el vigor y el rendimiento de las palmas infectadas,

así como prolongar su vida productiva al estimular el crecimiento de las raíces para la

absorción de nutrientes, sin embargo, Tuck y Khairudin (1997) indicaron que el efecto

del aporque en la prolongación de la vida de la palma esta dado al evitar que las

palmas debilitadas sean derribadas por el viento. De cualquier manera, cuando las

palmas tratadas de esta manera ya no sean productivas debido a la severidad de la

enfermedad, deben ser eliminadas.

2. Inyección de hexaconazol a palmas enfermas. La no aplicación de fungicidas en el

borde de avance de la enfermedad es una de las razones de la ineficacia de los

fungicidas para controlar estas enfermedades en Palma de aceite. Para superar esta

limitante, el MPOB ha desarrollado inyectores a presión para la inyección de

fungicidas de manera rápida y eficaz (Idris et al, 2002a). Si se trabaja a una presión


de aproximadamente 15 kg/cm2, una solución fungicida de 5 lts puede inyectarse en

la palma en menos de 3 minutos. Se ha recomendado aplicar cada seis meses

hexaconazol en dosis de 90 ml (4,5 gr de ingrediente activo) por palma, disuelto en 7

lts de agua y aplicado como inyección en el tronco mediante inyector de golpe manual

según reporte de Idris et al (2004), para prolongar la vida productiva al 74% de las

palmas afectadas Después de 5 años. En la actualidad este tratamiento es raramente

practicado porque ha mostrado no proporcionar un control efectivo (Chung, 2011).

3. Eliminación completa de palmas enfermas. Como estrategia de control de inóculo, se

ha establecido que la aplicación de medidas sanitarias adicionales a las prácticas

normales de plantación de tumba, picado y apilamiento de los rodales viejos y la

siembra de las nuevas palmas entre las líneas antiguas, como la excavación de

tocones y masas de raíces viejas por medio de un hoyo de 2x2x1,5mts, posterior

rellenado con suelo cercano y final arado de la nueva línea de palmas, logra la

reducción de la enfermedad en 30,8% (Hasan y Turner, 1998; Flood et al, 2000; Rao

et al, 2003, Idris et al, 2005). Sin embargo, en siembras mayores de 5 años, se

recomienda conservar las palmas productivas enfermas (con apariencia sana) y

eliminarlas en cuanto dejen de proporcionar rendimientos económicos.

4. Tratamiento de tocones con Fumigante Dazomet. Esta es considerada otra estrategia

de control de inóculo, a través de la aplicación del producto químico fungicida

Dazomet en dosis de 500gr-1kg/tocon a lo largo de los cortes de motosierra a los

tocones infectados, seguido de agua para eliminar las poblaciones de los hongos

patógenos presentes. Este fungicida consta de micro gránulos blancos que liberan el

fumigante al contacto con el agua.

5. Técnicas de renovación de cultivos. La correcta técnica de preparación del terreno en

el momento de la renovación de palma de aceite se considera una práctica importante

para el manejo adecuado de las Pudriciones de Estípite. Estas estrategias de control

se basan en el supuesto de que la infección ocurre por la propagación micelial por

contacto entre las raíces. Turner (1981) reportó que hay una estrecha relación entre

la incidencia de estas enfermedades y las técnicas de renovación adoptadas. La

siembra bajo cubierta condujo a una alta incidencia (al pasar del 27,3% en el rodal

anterior al 33% en el rodal renovado a 15 años de edad), mientras que donde se


empleó el desmonte total, la incidencia 15 años Después de la renovación sólo llego

al 14%.

6. Productos comerciales y control biológico. Las investigaciones de la MPOB en los

controles biológicos de la enfermedad causada por Ganoderma han llevado al

desarrollo de innovaciones y formulaciones de algunos productos entre los cuales se

citan:

a. Biofertilizante GanoEF. Hongo endófito Hendersonia GanoEF1 y fertilizantes

orgánicos e inorgánicos. Hendersonia coloniza las raíces de la palma y es

fuertemente antagónico a Ganoderma, reduciendo hasta en un 70% la incidencia

de la enfermedad (Idris et al, 2012).

b. EMBIOTM actinoPLUS. Producto formulado a base de Streptomyces GanoSA1 y

muestra una fuerte habilidad para la inhibición de G.boninense al producir

metabolitos secundarios con actividad antibiótica, fungicida, antiviral y de

inhibición de enzimas, reduciendo la incidencia de la enfermedad hasta en 65,2%

en plántulas de vivero hasta 30 meses Después de siembra en sitio definitivo

(Shariffah-Muzaimah et al, 2012; Idris et al, 2014).

c. Evaluaciones del efecto antagonista de Trichoderma harzianum y Trichoderma

viridae. Trichoderma es considerado ser capaz de controlar Ganoderma (Soepena

et al, 2000)

d. Estudios de Bacterias endofíticas inhibidoras del crecimiento micelial de

Ganoderma e inductoras de resistencia.

2. Análisis, Descripción y Modelamiento de Epidemias

2.1 Concepto Sistémico de Epidemia

Sistema es un todo organizado; un conjunto o combinación de unidades, que forman un

todo complejo o unitario. Todo sistema tiene una naturaleza orgánica, por la cual una

acción que produzca cambio en una de las unidades del sistema, producirá cambios en

todas las otras unidades de éste. Es decir, bajo este concepto, la totalidad de un

fenómeno no es igual a sus partes, sino algo diferente y superior.

En la medida que el concepto de etiología, definido por Robert Koch, quedó

completamente instaurado en la ciencia oficial, la idea de una enfermedad, causada por

un solo factor, pasó a formar parte de la cultura científica, de tal manera que,

tradicionalmente las ciencias de la fitopatología y la biología, han centrado su atención en

los organismos individuales con base en el postulado que relaciona cada enfermedad

con un agente causal. Por tales razones, y de acuerdo a lo que indicó Porcuna ( 1996 ),

todos los esfuerzos e investigaciones se han centrado en estudiar cómo acabar con la

viabilidad del parásito, por medios químicos, físicos o biológicos, o bien como introducir

resistencias al huésped como estrategia para controlar el desarrollo de una enfermedad,

mientras que los estudios del comportamiento y el ambiente “condicionante”, han

quedado tradicionalmente relegados o reducidos en todo caso a la determinación de las

condiciones climatológicas (humedad y Temperatura), necesarias para que se produzca

la enfermedad.

Van Der Plank (1968, 1975), afirmó que un hospedero más sensible, un patógeno más

agresivo, y un ambiente más favorable, contribuyen a aumentar la enfermedad. Esta

relación íntima entre los tres componentes del Patosistema (hospedante-patógeno-

ambiente) fue representada, inicialmente mediante un triángulo, al que se denominó


triángulo de la enfermedad, teniendo en cada vértice uno de los componentes indicados.

De acuerdo con lo anterior, una epidemia es la consecuencia de un conjunto de procesos

biológicos, designados procesos epidemiológicos.

Algunos autores limitan el término epidemia a aquellos casos en que la población de

plantas hospederas es severamente atacada, o cuando hay rápido incremento de la

cantidad de enfermedad. Sin embargo FRY (1982) considera más útil el término epidemia

como la dinámica de la enfermedad en una población. ZADOKS y SCHEIN (1979)

manifiestan que las epidemias son procesos biológicos complejos, compuestos por

subprocesos o ciclos de infección. Por lo tanto una epidemia, como un total, consiste de

una secuencia de procesos representados en ciclos de infección que ocurren

extensivamente, como resultado de la interacción entre una población de unidades

infectivas del patógeno sobre una población de plantas hospederas, bajo un ambiente

favorable.

Por lo anterior, en la actualidad existen varias ramas de la Fitopatología siendo una de

ellas la Epidemiología, que trata del estudio del aumento de la cantidad de enfermedad

en función del tiempo y el espacio, con fines descriptivos o predictivos.

En tal sentido, varios autores han dado algunas definiciones más o menos afines, sobre

epidemiología, y que tienen al término “población” como su común denominador. Van

Der Plank (1963), conceptuó epidemiología como la ciencia de las enfermedades en

poblaciones. Nelson (1978), la define como el estudio de los factores que afectan la

velocidad de aumento de una enfermedad, dada por la interacción entre poblaciones de

patógenos y plantas. Kranz (1980), define epidemiología vegetal como el estudio de las

poblaciones de los patógenos en poblaciones de plantas hospederas y de la enfermedad

resultante de esa interacción, bajo la influencia del ambiente y la interferencia humana.

Kushalappa (1982), indica que en el sentido amplio la epidemiología es el estudio del

progreso de la enfermedad en el espacio y en el tiempo, en función de las interacciones

entre poblaciones del hospedero, poblaciones del patógeno, y el medio ambiente. Para

comprender esta simplicidad, que a su vez contiene una alta complejidad de relaciones e

interdependencia, se requiere considerar los conceptos y enfoques sistémicos dados

anteriormente.

Análisis, Descripción y Modelamiento de Epidemias 21

La epidemiología, como una ciencia cuantitativa, analiza pues, la relevancia de las

variables que conforman el patosistema, en forma cuantitativa. Consecuentemente, en el

análisis del patosistema es fundamental la cuantificación tanto del hospedero (Fitometría)

como de la enfermedad (Patometría) y del ambiente Kranz (1974). Por lo tanto, el uso de

las matemáticas es esencial en la investigación epidemiológica.

2.1 Modelamiento Epidemiológico

Tradicionalmente, en la descripción de epidemias las ecuaciones no lineales sólo eran

planteadas ocasionalmente, debido a que eran demasiado complejas para ser resueltas

dada la naturaleza caótica de los fenómenos naturales asociados. Por lo tanto, los

científicos evitaban el estudio de sistemas no lineales, y se hizo costumbre linealizar las

ecuaciones no lineales, reemplazándolas por aproximaciones lineales. Esto ha

conllevado a errores permanentes al creerse que los fenómenos naturales podrían ser

descritos por ecuaciones lineales (Capra,2002).

Bergamin (1978) indicó que un modelo matemático es una aproximación simplificada de

la realidad, sin pretender ser una réplica de ésta; lo cual significa que, difícilmente, un

modelo pueda ser completo. Los modelos epidemiológicos se estudian con el objeto de

entender mejor lo que ocurre en el campo, cuantificar el progreso de epidemias y así

conocer los medios de control existentes que permitan formular nuevas estrategias de

prevención. Al hablar sobre el uso de modelos matemáticos en el manejo de

enfermedades, debemos considerar que, tradicionalmente las enfermedades han sido

controladas de varias maneras: Exclusión del patógeno, erradicación del patógeno,

protección de la planta hospedera, resistencia del hospedero y terapia de la enfermedad.

Fry (1982), plantea que el control de una enfermedad es más eficiente cuando se

consideran tres perspectivas: El manejo de la enfermedad como un componente integral

del manejo del cultivo, el empleo de un sistema lógico de tecnología (resistencia, uso de

productos químicos, prácticas culturales), y la comprensión precisa del potencial

destructivo de la enfermedad.

Así pues, quien se dedica al estudio de modelos matemáticos o modelos

epidemiológicos, debe tener siempre en mente, que, un modelo es una abstracción del

mundo real y aquí la importancia del análisis de regresión es significativa. Cuando el


objetivo es desarrollar modelos de predicción o pronóstico, la función del análisis de

regresión es seleccionar aquellas variables del patosistema que explican mejor el

desarrollo de la enfermedad. Cuando el objeto es cuantificar el progreso de la

enfermedad, lo que se busca es describir el avance de la epidemia en relación al tiempo,

es decir la inclinación de la curva de progreso de la enfermedad.

La visión de los sistemas vivos - como es el caso de los patosistemas- cuyos

componentes están interconectados y son interdependientes, ha sido analizada

recientemente mediante el uso de nuevas herramientas matemáticas, con capacidad de

permitir diseños de modelos matemáticos de interrelación no lineal. El descubrimiento de

estas “matemáticas complejas” fue uno de los más importantes del siglo XX, y es la base

del desarrollo de nuevos modelos cada vez más complejos que pueden ser usados para

explicar un fenómeno o predecir su probabilidad de ocurrencia, que permitan diseñar

adecuados esquemas de prevención.

2.2.1 Área Bajo la Curva Escalonada del Progreso de la Enfermedad

Dos tipos de resistencia a patógenos han sido descritos en cultivos vegetales. Un tipo es

la resistencia cualitativa, conferida por una serie de genes dominantes que generan

incompatibilidad del hospedero con el patógeno. El otro tipo es la resistencia cuantitativa

que es usualmente conferida por el efecto de múltiples genes menores (SIMKO, I. 2002).

Respecto a la resistencia cuantitativa, donde las diferencias en el nivel de resistencia son

usualmente menos distintas, la medición del progreso de la enfermedad es importante

para comprender la interacción planta – patógeno. Una enfermedad típicamente inicia a

un bajo nivel y gradualmente incrementa en incidencia y/o severidad en el tiempo, siendo

su progreso observado en varios momentos durante la epidemia y analizado utilizando

escalas basadas en la incidencia, la severidad o una combinación de los dos parámetros.

Para combinar estas observaciones repetidas en un solo valor, Van der Plank (1963)

propuso calcular el Area Bajo la Curva de Progreso de la Enfermedad (AUDPC por sus

siglas en inglés). Si el progreso de la enfermedad se ajusta a uno de los modelos

característicos, los parámetros estimados por este modelo pueden ser usados para

calcular AUDPC, pero si no hay evidencia de que alguno de los modelos estándar se

ajuste a los datos de progreso de la enfermedad observados, entonces la determinación


empírica de la AUDPC será necesaria (Madden et Al, 2007). La determinación del

AUDPC se realiza a través de la regla de punto medio (trapezoidal) (Figura 2-1) donde se

divide una curva de progreso de la enfermedad en una serie de trapezoides, calculando

el área de cada uno y luego sumando las áreas.

Figura 2-1: Área Bajo la Curva del progreso de la enfermedad (AUDPC) para incidencia.

Dado que en el cálculo de la AUDPC se subestima el área del primer y último trapezoide

al ser calculados sobre bases (de trapezoides) inferiores al resto, es decir, con intervalos

de tiempo que son solo la mitad en comparación con los otros trapezoides, el Área Bajo

la Curva Escalonada del Progreso de la Enfermedad (AUDPS) ajusta los pesos de estas

observaciones mediante su extrapolación en ambas direcciones con la mitad de la

duración media del intervalo entre las observaciones (figura 2-2).


Figura 2-2: Área bajo la curva escalonada del progreso de la enfermedad (AUDPS) para incidencia (D=tn-t1)

Las expresiones de cálculo respectivas se detallan en las ecuaciones 2-1 y 2-2:

1

11

1 2

ni i

i i

i

y yAUDPC t t

(Ecuación 2-1)

1

2 1

nD y yAUDPS AUDPC

n

(Ecuación 2-2)

Donde y es la medida de la evaluación de la enfermedad, los subíndices indican el

momento de la evaluación y D es el rango del tiempo.

2.2.2 Estratificación de Variables

El objetivo de la estratificación es producir estimadores de baja varianza, mediante la

división de los datos de la variable en estudio en categorías o clases que comparten

características comunes, por ejemplo el grupo etareo (edad), y cuyos límites pueden ser

delineados utilizando el método de "raíz cuadrada del acumulado de la frecuencia".


De acuerdo con Schaeffer et al (2012), para establecer tales límites, se construye una

tabla de frecuencias para la variable de interés en sus datos originales, luego se obtiene

la raíz cuadrada de estas frecuencias y se acumulan en una nueva columna. Sobre el

acumulado final (última fila en los acumulados) se generan los estratos. Si se decide

trabajar con tres estratos por ejemplo, el acumulado se divide en 3 para conocer el punto

de corte de los estratos. Este cociente nos define el primer estrato en los acumulados, el

cual hacemos corresponder con la variable original y podemos detectar el rango de

variación o tamaño de la primera clase. El segundo estrato se logra multiplicando por 2 el

cociente el último estrato queda definido automáticamente.

2.2 Análisis Espacial

Tradicionalmente, las ciencias biológicas han desarrollado una serie de técnicas

encaminadas al reconocimiento de la continuidad en las comunidades vegetales, sin

olvidar la existencia de discontinuidades, mediante análisis de gradientes, fronteras y

ecotonos entre otras, sin embargo cuantificar estadísticamente el grado y la escala

espacial en que cambian dichas comunidades no fue posible hasta que las ciencias

geológicas desarrollaron herramientas estadísticas para cuantificar el grado y escala de

variación espacial de los recursos mineros que no podían percibir visualmente, pero cuyo

patrón espacial necesitaban conocer para incrementar la eficiencia en la explotación de

dichos recursos. Este desarrollo llevó a la creación de la Geoestadística, que pronto fue

utilizada por otras ciencias para cuantificar la continuidad espacial de variables no

fácilmente perceptibles (Gallardo, 2003).

2.3.1Aplicaciones de la Geoestadística

La Geoestadística es una manera de describir la continuidad espacial de cualquier

fenómeno natural. Con ello llegamos a conocer su patrón espacial a una o varias escalas

seleccionadas, con un nivel de detalle que permite cuantificar su variación en distintas

direcciones para entender las interacciones entre las especies y sus recursos en

ambientes heterogéneos. La Geoestadística utiliza funciones para modelar esta variación

espacial, y estas funciones son utilizadas posteriormente para interpolar en el espacio

aquellas variables que resulten continuas, para estimar su valor en sitios no medidos.

El uso de la Geoestadística en ecología fue introducida por primera vez de forma


explícita por Robertson (1987): “Geostatistics in ecology: interpolating with known

variance'; aunque fue desarrollada con mayor detalle por Rossi et al., (1992):

“Geostatistical tools for modeling and interpreting ecological spatial dependence”. Junto a

estos dos trabajos ya clásicos hay también que incluir el trabajo de Legendre y Fortin

(1989): “Spatial pattern and ecological analysis”, que aunque no es específico de

Geoestadística, si la incluye como una de las herramientas para la descripción de

patrones espaciales en ecología.

2.3.2 Modelado del patrón de puntos

Los Métodos estadísticos para modelos de puntos espaciales tienen una historia peculiar,

y aún no se han unido para conformar una metodología estadística bien desarrollada.

Estos métodos incluyen:

Estadísticas de resumen: La literatura aplicada está dominada por métodos ad hoc

basados en la evaluación de un resumen estadístico (por ejemplo, la distancia

promedio desde un punto de su vecino más cercano) con muy poca teoría estadística

para apoyarlos.

Comparación de proceso de Poisson: En la literatura aplicada, las pruebas de

hipótesis se invocan para decidir si el patrón de punto es "completamente al azar o si

son o no científicamente relevantes.

Modelado: Sólo en la última década ha llegado a ser posible formular y ajustar

modelos realistas que apuntan a los datos del patrón de puntos. Todavía hay mucho

trabajo por hacer, por ejemplo, en los algoritmos, la elección de los modelos, la

bondad del ajuste, entre otras.

El análisis de datos de patrones de puntos es una técnica aplicada particularmente sobre

aquellos lugares donde se producen eventos de interés. Una cuestión fundamental en

este contexto es detectar si dichos puntos de interés se producen al azar, surgen de

forma agregada, o tal vez se están produciendo de alguna forma sistemática.

Un conjunto de datos de patrón de puntos representa la localización de los eventos que


se producen en una región de estudio, en nuestro caso, se asocian a las plantas con una

patología en particular, pues en toda la plantación sembrada sistemáticamente no resulta de

interés el punto asociado a la siembra. Teniendo en cuenta lo anterior, a continuación

revisaremos algunos conceptos básicos. Los puntos pueden tener información adicional

llamada marca, la cual se encuentra unida representando un "atributo". La variable

categórica marca podría ser en nuestro caso, la presencia o ausencia de una patología o el

grado de afección de la planta, de hecho, la marca puede ser de naturaleza multivariante.

Estas bases de datos pueden incluir covariables que corresponden a datos que

consideramos explicativos, y no como parte de la variable "respuesta". De esta manera,

una covariable puede ser una función espacial que define todas las localizaciones, por

ejemplo, altitud, el pH del suelo, la humedad del suelo, o cualquier otra propiedad físico-

química del suelo medida en la proximidad de la planta. En esta investigación, el patrón

observado de puntos será tratado como una realización de un proceso de puntos “X”

aleatorio en el espacio bidimensional. Un proceso de punto es simplemente un conjunto

aleatorio de puntos; el número de puntos es al azar, así como las ubicaciones de los

puntos. Nuestro objetivo es por lo general estimar los parámetros de la distribución de

dicho proceso “X”.

Dado que se asume que el patrón corresponde con la observación o "respuesta" de

interés y que es aleatorio (las localizaciones y cantidad de puntos son aleatorios, al

ubicarse como plantas con una patología de interés y no en cada una de las plantas

sembradas), se descarta como punto aquello que no cumpla esta premisa. El “modelo

estándar” asume que el proceso de puntos X se extiende a través del espacio 2-D , pero

es observado solamente dentro de una región W, o “ventana de muestreo”. Es importante

conocer la ventana W, ya que se necesita saber dónde no se observaron puntos. Incluso

algo tan simple como la estimación de la densidad de los puntos depende de esta

ventana, que en plantaciones definidas la define el propio lote.

Se pueden caracterizar aspectos útiles del comportamiento de un proceso espacial

general en términos de sus propiedades de primer y segundo orden. De manera informal,

las propiedades de primer orden describen la forma en el que el valor esperado (media o

promedio) del proceso varía a través del espacio, mientras que las propiedades de

segundo orden describen la covarianza (o correlación) entre los valores del proceso en


diferentes regiones del espacio. Al tratar de comprender el "patrón" en datos espaciales

observados, es importante apreciar que este pudiera surgir ya sea de 'tendencias' en

toda la región (de primer orden de variación) o de estructuras de correlación (De segundo

orden de variación), o de una mezcla de ambos. Más formalmente, las propiedades de

primer orden son descritas en términos de la intensidad (s) del proceso, que es la media

del número de eventos por unidad de superficie (Diggle 1983).

Teniendo en cuenta que los datos obtenidos como conjunto de puntos, irregularmente

distribuidos en una región del espacio, provienen de muchos contextos diferentes como

es la ubicación de árboles en un bosque, de nidos en una colonia reproductora de aves o

de núcleos en una sección microscópica de tejido, tales conjuntos de datos son

denominados “Patrón de puntos espaciales” y cada una de las ubicaciones son

denominadas como “eventos” para distinguirlas de puntos arbitrarios de la región en

cuestión (Diggle, 2013). Las preguntas de interés con este tipo de datos a menudo giran

en torno a la evaluación de potenciales causas (procesos) detrás de la distribución

observada de los objetos en el espacio (patrones). Inicialmente el análisis de patrón de

puntos sólo estudiaba si la distribución presentaba o no aleatoriedad completa espacial

(CSR, por las siglas en inglés “complete spatial randomness”). Un patrón CSR tiene dos

propiedades fundamentales (Wiegand and Moloney, 2013):

- La intensidad λ del proceso es constante, es decir, no hay efecto del ambiente sobre

la localización de los puntos.

- Los puntos se distribuyen independientemente, de manera que no hay interacciones

entre puntos.

Actualmente se considera que dentro de los patrones que pueden presentarse en las

estructuras de datos se encuentran aquellos que presentan CSR, la figura 2-3 muestra el

patrón de puntos que recoge la ubicación de 65 Pinos negros japoneses en una región

cuadrada de 5.7 m de lado mientras que la figura 2-4 presenta la ubicación de 63

plántulas de secoya en una región de 23 m de lado que exhibe un patrón de fuerte

agrupamiento que puede sustentarse sobre una explicación biológica determinada por

Ripley. Adicionalmente la figura 2-5 presenta un tipo adicional de patrón, en este caso

presenta la ubicación de los centros de 42 células biológicas cuya distribución es más o

menos regular sobre la región cuadrada (Diggle, 2013).


Figura 2-3: Ubicación de 65 Pinos negros japoneses (Pinus thunbergii) bajo un patrón

CSR o de aleatoriedad completa espacial (Diggle, 2013).

Figura 2-4: Ubicación de 62 plántulas de secoya (Sequoioideae sp.) que muestran

agrupamiento espacial (Diggle, 2013)

Figura 2-5 Ubicación de los centros de 42 células biológicas que muestran un patrón de

distribución regular (Diggle, 2013).


De manera que el análisis de Patrones de puntos espaciales se ha tornado más

sofisticado al analizar la estructura de los patrones en función de la escala espacial más

allá de la caracterización del patrón general (Wiegand and Moloney, 2013), teniendo en

cuenta los conceptos que se enuncian a continuación.

a) Análisis de segundo orden

Los métodos de segundo orden consideran que, sobre un patrón de puntos, las

distribuciones marginales de los puntos tienen una intensidad λ fija pero que la

distribución conjunta de todos los puntos es tal que las distribuciones individuales de los

puntos no son independientes. Comúnmente se refiere a situaciones donde la ocurrencia

de eventos está relacionada de alguna manera, por ejemplo: si una enfermedad es

contagiosa, el reporte de una ocurrencia en un lugar p puede estar acompañado por

reportes en su vecindad (Brunsdon and Comber, 2015).

Función K: La función K de Ripley es una herramienta útil para describir procesos de

esta clase, es una función de distancia definida como:

(Ecuación 2-3)

Donde es el valor esperado del número de eventos dentro de una distancia de

un evento aleatoriamente seleccionado a partir de todos los eventos registrados

y es la intensidad del proceso medida como eventos por unidad de área.

En un patrón de puntos bajo CSR, se espera que el número de eventos en una distancia

de un evento aleatoriamente seleccionado sea la intensidad por el área de un círculo

de radio :

(Ecuación 2-4)

De manera que puede usarse la función como una función teórica del número de

eventos esperados bajo aleatoriedad espacial completa. Si, para un proceso cuya función

es , sugiere que se encuentra un exceso de puntos en la vecindad

del evento a una distancia , posiblemente existe agrupamiento a la escala espacial

asociada con la distancia . La escala es importante por cuanto un mismo proceso puede


mostrar agrupamiento a una distancia y dispersión o CSR a una distancia

(Brunsdon and Comber, 2015).

La comparación de se realiza mediante el test de la Desviación Máxima

Absoluta (MAD) o el test de Loosmore y Ford.

Función L: La función L es una transformación de la función K de la forma:

(Ecuación 2-5)

La función toma un aspecto lineal bajo CSR donde que permite una

identificación visual más precisa de las desviaciones de CSR (Brunsdon and Comber,

2015).

Función G: Para describir el agrupamiento en patrones de puntos existe adicionalmente

la función G o distribución acumulada de la distancia del vecino más cercano para un

seleccionado aleatoriamente. Dada una distancia , es la probabilidad de que un

punto aleatoriamente seleccionado sea menor o igual a . La función esperada bajo CSR

es (Brunsdon and Comber, 2015):

(Ecuación 2-6)

b) Centroide de contorno convexo

Las medidas centrográficas representan descriptores básicos de los datos espaciales,

extendiendo las medidas de tendencia central y dispersión de la estadística clásica al

ámbito espacial. La principal medida de tendencia central espacial es el centro medio o

centroide. El centroide es un punto cuyas coordenadas son la media en cada eje de las

coordenadas de los puntos analizados.

Es decir, el punto tal que:

(Ecuación 2-7)

Cada uno de

los puntos puede ponderarse según el valor recogido en el mismo, de forma que lo

anterior quedaría como:


(Ecuación 2-8)

El centroide es

El centro de gravedad del conjunto de puntos, tomando como masa de cada uno el valor

asociado a este. Asimismo, es el punto que minimiza la suma de distancias al cuadrado,

esto es, la expresión:

(Ecuación 2-9)

Un uso habitual del centro medio lo encontramos en los estudios demográficos, que

pueden analizar la evolución de las poblaciones sobre el territorio estudiando cómo se ha

desplazado el centro medio a través del tiempo (Cole,1968). De acuerdo con lo anterior,

el movimiento de un sistema de n-partículas puede reducirse al movimiento de un

sistema de 1 partícula: el movimiento del centro de masa se desplaza bajo la influencia

de su inercia o de factores externos, de manera que el movimiento relativo del sistema es

representado por el movimiento de una única partícula o centro de masa (Corben y

Stehle, 2013).

Como se describe en la Figura 2-6, un polígono que pertenece al plano π y contiene un

conjunto de datos S, es convexo si:

- Dado cualquier lado del polígono, éste se encuentra en un medio plano limitado por la

línea recta a través de este lado.

- Dado cualquier par de puntos, el polígono contiene el segmento entero entre éstos

(Alexandrov, 2005).

http://volaya.github.io/libro-sig/bib.htm#Cole1968Wiley


Figura 2-6: Polígono convexo es un polígono que pertenece al plano y contiene un

conjunto de datos S y la línea recta para cualquier par de puntos p, q ∈ S está contenida

en el polígono (Berg, 2008).

De manera que el polígono es subconjunto de π y se conoce como Contorno convexo si

es el polígono convexo más pequeño que contiene totalmente al conjunto de datos S, es

decir, el Contorno convexo es la intersección de todos los polígonos convexos que

contienen completamente a S (Berg, 2008). De esta manera, el centroide es un método

útil para resumir la ubicación de un conjunto de puntos, sobre un espacio vectorial V que

define un conjunto finito de puntos que pueden tener más de un centroide en función de

cómo sea éste definido, sin embargo, el más usado es el del criterio de minimización de

las distancias cuadradas. De esta manera, las coordenadas (x, y) del centroide para un

conjunto de puntos se calcula como la media ponderada de un conjunto de coordenadas

en las dimensiones X,Y (Duccio y Chiara, 2006):

(Ecuación 2-10)

c) Patrón espacial

El primer paso en análisis epidemiológico es la visualización de las características

espaciales del conjunto de datos. El método más antiguo y utilizado consiste en graficar

la ubicación de los puntos estudiados sobre su sistema de coordenadas cartesianas, sin

embargo, aunque su simplicidad les confiere bastante utilidad, presentan problemas

cuando se grafica un gran número de eventos o múltiples eventos en la misma ubicación

ocasionando que los mapas que se generen tiendan a mostrarse desordenados, razón


por la cual se pueden aplicar diferentes métodos de organización por variables

categóricas para visualizar patrones espaciales (Pfeiffer, et al; 2008).

Al Respecto, la estimación Kernel es una función de movimiento de tres dimensiones

que pondera los eventos dentro de su esfera de influencia de acuerdo a su distancia

desde el punto en el cual se calcula la intensidad. El método es utilizado comúnmente en

un contexto estadístico para obtener estimaciones suaves univariantes (o multivariable)

de densidades de probabilidad de una muestra observada de observaciones (Silverman

1986). La estimación de la intensidad de un patrón espacial de puntos es similar a la

estimación de una densidad de probabilidad bivariada (Gatrell 1994). Para el caso de

variables continuas y estacionarias, una de las funciones que describe la variabilidad

espacial se conoce como semivariograma, que es ajustado a un modelo para extraer una

serie de parámetros requeridos para el proceso de interpolación Geoestadística, se

detallan en la Figura 2-7 y corresponden a:

1) El rango (A0) o alcance: Corresponde a la distancia a partir de la cual dos

observaciones son independientes y se interpreta como la zona de influencia de la

variable en estudio,

2) El nugget (C0) o efecto pepita: Representa una discontinuidad puntual del

semivariograma en el origen, que puede deberse a errores en la medición de la

variable o a la escala de la misma. En algunas ocasiones puede ser indicativo de que

parte de la estructura espacial se concentra a distancias inferiores a las observadas,

3) El sill (C0+C) o meseta: Es un estimador de la varianza de las variables del proceso.

También puede definirse como el límite del semivariograma cuando la distancia h

tiene a infinito, y la proporción de la varianza explicada por el espacio (C/C0+C), a

menudo expresada en porcentaje (Paramá, 2006).


Figura 2-7: Comportamiento típico de un semivariograma acotado con una

representación de sus parámetros básicos (Paramá, 2006).

A partir de los anteriores conceptos y métodos fundamentales, durante el desarrollo de la

presente investigación se pretenderá ilustrar su utilidad, examinando en primera instancia

la importancia de la agrupación espacial, para luego considerar la extensión espacio-

temporal y examinar el modelamiento espacial en el área epidemiológica vegetal.

.

3. Objetivos

3.1 Objetivo General

Describir el patrón de distribución espacial y temporal de las Pudriciones de estípite de la

palma de Aceite en una plantación de palma de aceite en condiciones del sur del

Departamento del Cesar, Colombia, usando herramientas de Geoestadística.

3.2 Objetivos específicos

Identificar el tamaño, variación y direccionalidad de los focos.

Evaluar la existencia de patrones de asociación de las Pudriciones de Estípite

a condiciones edáficas y nutricionales.

Realizar la caracterización histopatológica de las Pudriciones de Estípite

registradas en el área de estudio.

4. Materiales y métodos

El trabajo se realizó en la plantación Indupalma Ltda., sobre un área de 8500 has de

cultivo de Palma de Aceite ubicada en los municipios San Alberto (Cesar), La Esperanza

(Norte de Santander) y San Rafael (Santander), a 87 msnm y temperatura media de 28-

32°C.

Se trabajaron 3 bases de datos, la primera referente a la información mensual

geográficamente referenciada de las palmas confirmadas sintomatológicamente con

Pudriciones de Estípite, en 650 parcelas en el periodo comprendido ene2012-Nov2015

(46 meses). La segunda base de datos corresponde con los registros anuales 2006-2014

(9 años) del nivel nutricional en palmas sanas en 188 sectores de muestreo. La tercer

base de datos corresponde a los análisis de suelos del año 2014 de 99 parcelas o

sectores de muestreo. El seguimiento a la información sanitaria mensual contó con

verificaciones permanentes mediante supervisión de campo para asegurar el mayor

porcentaje de acierto de la información registrada durante todo el periodo de estudio. La

mediana del área de las parcelas analizadas fue de 11,66 has, presentando variabilidad

del 39,68%.

Dada la naturaleza de la enfermedad por su afección en tejidos internos que no se

expresan inmediatamente, el diagnóstico de las palmas enfermas a escala comercial

objeto de este estudio se basó en sintomatología externa, que incluye la combinación de

tres o más de los siguientes efectos: Acumulación de flechas, clorosis de hojas jóvenes,

angostamiento de foliolos, Angostamiento y Anaranjamiento de bases peciolares,

enrruanamiento de hojas, aborto de racimos, perdida de brillo de racimos, generación de

raíces adventicias, presencia de cráter en estípite y/o presencia de estructuras de

reproducción (basidiocarpos). La reconfirmación de los casos se realizó durante el

Materiales y métodos 39

proceso de eliminación de las palmas afectadas mediante la visualización del daño

interno (Figura 4-1).

Figura 4-1: Arriba: Algunos síntomas externos de las Pudriciones Secas de Estípite:

Acumulación de flechas, clorosis y enrruanamiento de hojas. Abajo: Sintomatología

interna de las Pudriciones de Estípite (Corte transversal de estípites de palmas

afectadas).


4.1 Identificación del tamaño, variación y direccionalidad

de focos: Modelado del Patrón de Puntos

La cuestión de si la incidencia geográfica de una enfermedad muestra alguna tendencia a

la agrupación en el espacio geográfico tiene una larga y rica historia. La pregunta de si

ciertos casos de la enfermedad tienden a ocurrir en la proximidad a otros casos siempre

ha sido de interés y se ha vuelto más urgente en los últimos años a la luz de las

preocupaciones surgidas sobre las posibles relaciones entre la incidencia de

enfermedades y las fuentes potenciales de contaminación del medio ambiente.

El análisis espacial de las Pudriciones de Estípite para comprender su dinámica en el

espacio geográfico de trabajo, incluyó la consolidación, revisión y tabulación de la

información de campo referente a los reportes de monitoreo mensual de la enfermedad

durante 46 meses (2012-2015), para la posterior ejecución de los análisis de la variación

y direccionalidad de los focos mediante el uso del software R.

La base de datos de seguimiento a palmas afectadas fue depurada y se excluyó la

información de las renovaciones 2010-2012 y 2014 por no proporcionar suficiente

información para la ejecución de los análisis de progreso, dependencia, direccionalidad y

distribución, por tanto éstos registros fueron removidos y sobre la informacion que

permanecio en la base de datos se ejecuto la proyeccion de las coordenadas a sistema

de coordenadas planas.

4.1.1 Area Bajo la Curva escalonada del Progreso de la Enfermedad (AUDPS)

Se realizó categorización utilizando la variable „Edad‟ para extraer 5 grupos etarios

mediante el método óptimo de la raíz cuadrada (Scheaffer et al; 2012) y se utilizó el

seguimiento mensual de la enfermedad en las palmas afectadas y la incidencia

acumulada para calcular el Área bajo la curva escalonada del progreso de la enfermedad

(Schaeffer et al; 2012) a partir del desarrollo del código en R, de modo que pudiera

obtenerse la medida del área por Municipio, Edad, Tipo y Material de siembra, cuyas

categorías se detallan en las tablas descriptivas por variables y se realizó mapeo de

AUDPS desde Enero de 2012 hasta Julio de 2015.


4.1.2 Dependencia espacial: Análisis de segundo orden

La evidencia de la agrupación puede constituirse en apoyo a teorías asociadas a la

incidencia, como es la etiología, razón de la creciente magnitud del interés en el uso

apropiado de la función K para evaluar la evidencia de la agrupación espacial de un

evento observado, que para el presente trabajo utilizo la librería “Statspat” del software R.

La estacionalidad es el supuesto mínimo bajo el cual es posible hacer inferencias a partir

de un único patrón observado. Si un proceso de puntos es estacionario (e isotrópico),

existe una estrecha relación matemática entre la intensidad y las propiedades de

segundo orden, conocidas como la función K (Ripley 1981), que describe la medida en

que existe dependencia espacial en la disposición de los eventos. Las pruebas para

detectar agrupación espacial se refieren a la evaluación de si existen agrupaciones

locales inusuales importantes de eventos de interés, lo que debe distinguirse de la

búsqueda de clústers en un contexto de análisis exploratorio de datos (Openshaw et al.,

1987) y de las pruebas de hipótesis a priori acerca de los posibles clústers en el entorno

de ubicaciones fijas (Bithell y Stone 1989).

La hipótesis nula para patrones de puntos es la aleatoriedad espacial completa, la cual

se modela como un proceso de Poisson en Rn, lo que implica que el número de puntos

en cualquier región R arbitraria será proporcional al área o volumen de la región. La

exploración de lso-modelos es generalmente iterativa: si se acepta el modelo nulo, ya no

puede hacerse mucho, pero si es rechazada, hay que decidir qué modelos vale la pena

explorar, como la investigación del patrón de agrupación, la densidad, las tendencias,

etc. Un modelo particularmente robusto de los modelos de puntos agrupados es el de

difusión, que también se puede considerar como la trayectoria de un punto de hacer un

camino aleatorio.

Dado que la mayoría de los ambientes naturales muestran heterogeneidad a una escala

lo suficientemente grande como para permitir la aparición de patrones agregados y que a

una escala menor, la variación ambiental puede ser menos acentuada y el patrón estará

determinado por la intensidad y la naturaleza de las interacciones entre los individuos,

durante la realizacion de este trabajo se identificaron 4 lotes de alta incidencia a Julio de

2015 y desde el archivo vectorial en formato shp que contiene la totalidad de las palmas


sembradas, se extrajo la totalidad de palmas que conforman cada lote y los 4 grupos de

puntos se usaron para trazar el Contorno convexo y asi delimitar del área del lote (Berg,

2008).

Con el conjunto de palmas enfermas en cada uno de los 4 lotes identificados y el

contorno convexo se crearon los patrones de puntos espaciales (Diggle, 2013; Wiegand

and Moloney, 2013). Para cada lote se calculó la función K, L y G de agrupamiento

espacial y se realizaron los Test MAD y Loosmore y Ford (Brunsdon and Comber, 2015).

4.1.3 Direccionalidad: Contornos convexos

Para identificar la direccionalidad del desp. lazamiento de la enfermedad en tiempo y

espacio, se aislaron grupos de palmas afectadas en cada subdivision de la plantacion.

De cada grupo se trazó el Contorno convexo (Berg, 2008), obtenido a partir del promedio

aritmético del par de coordenadas de los puntos.

Para determinar la existencia de dirección de movimiento, en el software R cada

subdivisión se dividió en 4 cuadrantes y en cada uno de ellos se calculó la posición del

centroide de las palmas afectadas (Duccio y Chiara, 2006) para cada tiempo (mes),

desde Enero de 2012 hasta Julio de 2015. El comportamiento temporal obtenido para

cada centroide se graficó para cada subdivisión.

4.1.4 Patrón espacial: Estimación Kernel

Este procedimiento permite generar mapas, que para efectos del presente estudio fueron

trazados utilizando imágenes del modelo digital de elevación global (GDEM2 ASTER)

(http://gdex.cr.usgs.gov/gdex/) para incluir la altura en metros sobre el nivel del mar de la

zona que comprende las palmas enfermas y posteriormente calcular y representar en la

superficie la pendiente de cada punto, usando ArcMap 10.2 con licencia de la

Universidad Nacional de Colombia – Sede Bogotá.

La Densidad kernel calcula la densidad de las entidades de punto de alrededor de cada

celda ráster de salida. Conceptualmente, se ajusta una superficie curva uniforme sobre

cada punto. El valor de superficie es más alto en la ubicación del punto y disminuye a

medida que aumenta la distancia desde el punto y alcanza cero en la distancia Radio de

http://gdex.cr.usgs.gov/gdex/


búsqueda desde el punto. Sólo es posible un vecindario circular. El volumen bajo la

superficie es igual al valor Campo de población para el punto, o 1 si se especifica NONE.

Para calcular la densidad de cada celda ráster de salida, se agregan los valores de todas

las superficies de kernel en donde se superponen con el centro de la celda ráster. La

función kernel se basa en la función kernel de cuarto grado que se describió en

Silverman (1986, p. 76, ecuación 4.5).

Teniendo en cuenta que el efecto borde tiende a distorsionar las estimaciones del Kernel

cerca del límite de R porque un evento cerca de la frontera no tiene la posibilidad de

vecinos fuera de los límites, se construyó un área de protección dentro del perímetro de

R a cuyos eventos en la zona de guardia se les permite contribuir a estas estimaciones

del Kernel mediante la estimación Kernel con un factor de corrección de borde explícito.

4.2 Evaluación de patrones de asociación de la enfermedad

La identificación de variables potencialmente relacionadas con la enfermedad se realizó

mediante análisis de correlación y Componentes principales con el apoyo de los

softwares SAS y Statgraphics.

Esta evaluación se realizó sobre las parcelas que contaban con análisis de las

condiciones fisicoquímicas de suelos y su respectiva medición de incidencia acumulada

al final del periodo de estudio. Igualmente se realizó sobre las parcelas que disponían de

la información de su estado nutricional representado por los resultados de los análisis

foliares de laboratorio a los 1,2,3,4,5,6,7,8 y hasta 9 años antes del último registro de la

enfermedad.

4.3 Caracterización Histopatológica de las Pudriciones

de Estípite registradas en el área de estudio

Se realizó la caracterización de los daños involucrados en palmas que presentaron los

síntomas típicos de las Pudriciones de Estípite objeto del presente estudio, mediante la

colecta de muestras de tejido del estípite de palmas afectadas, las cuales fueron

trasladadas a los laboratorios de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín,

donde se desinfectaron con hipoclorito de sodio al 2,5% por 2 minutos y lavado con agua


destilada estéril. Posterior a la eliminación del exceso de humedad, las muestras fueron

ubicadas en cámara húmeda para incubación por 5 días a una temperatura promedio de

18°C.

Para la observación de las muestras se procedió a hacer un registro fotográfico de cada

una en el estado en que ingresaron al laboratorio; posteriormente a todas se les realizó

un lavado superficial con agua para eliminar materiales de mayor tamaño que fueran

contaminantes. Se hicieron cortes a mano alzada de los tejidos afectados para observar

el estado de las células; dicha observación se realizó en un microscopio óptico con ayuda

de un colorante de contraste (azul de lactofenol).

Adicionalmente se tomaron las improntas de los tejidos que presentaban micelio

superficial; que también fueron observadas en un microscopio óptico con ayuda del

colorante de contraste. Cada observación hecha en el microscopio cuenta con un registro

fotográfico, en el que se indica la muestra a la que pertenece y se describen los detalles

de interés, como estado celular y presencia de estructuras de hongos, como micelio,

esporas y conidios.

Resultados y discusión 45

5. Resultados y discusión

El análisis exploratorio de los datos permitió evidenciar que las Pudriciones de Estípite

afectan palmas de diferente material genético, aunque hay diferencias en la incidencia

alcanzada en el área de estudio, al ser inferior en el material Hibrido (Elaeis oleífera)

cuya área de siembra equivale al 0,87% del área sembrada (Figura 5-1).

Figura 5-1: Incidencia Acumulada de las Pudriciones de Estípite por Material de siembra en las parcelas analizadas.

En la figura 5-2 se presenta la incidencia acumulada de la enfermedad en las siembras

existentes al final del trabajo en el área de estudio.

8.402 ha

74,2 ha

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

1,6

1,8

2

CIRAD HIBRIDOS

% In

cid

en

cia


Figura 5-2: Incidencia acumulada final de las pudriciones de estípite por lote. Color marrón intenso representa mayores incidencias.


En la figura 5-3 se observa la ubicación espacial de las 31 subdivisiones y de las

parcelas por tipo y material de siembra en la plantación de estudio.

Figura 5-3: Distribución geográfica de las subdivisiones (arriba) y ubicación de los lotes

de plantación por tipo y material de siembra (abajo), al año 2015


La figura 5-4 representa la ubicación de las palmas enfermas al inicio del periodo de estudio y la Figura 5-5 representa la distribución de los nuevos casos durante su ejecución.

Figura 5-4: Casos acumulados de Pudriciones de Estípite confirmados y eliminados antes del inicio de este trabajo. Arriba: En siembras originales de las áreas renovadas 2010, 2012 y 2014. Abajo: En área restante de la plantación que incluye siembras originales y otras renovaciones.


Figura 5-5: Casos nuevos de pudriciones de estípite acumulados durante el presente trabajo a 1, 10 (arriba), 20, 30 (centro), 40 y 45 (abajo) meses de seguimiento.


En la Figura 5-6 se observa que los valores originales de incidencia de la enfermedad

presentan un progreso sigmoideo típico de procesos epidémicos.

Figura 5-6: Incidencia acumulada de las pudriciones de estípite en la plantación evaluada. Tiempo 1 corresponde al primer mes de toma de datos (Enero de 2012).

5.1 Identificación del tamaño, variación y direccionalidad

de focos: Modelado del Patrón de Puntos

En general, los estudios epidemiológicos que describen patrones espaciales se basan en

diferentes metodologías estadísticas, que históricamente se limitaban a determinar si la

característica de distribución de la variable era aleatoria, agregada o uniforme.

Actualmente se ha incluido en estos análisis la localización espacial de la variable,

implementándose la Geoestadística como la herramienta de análisis que considera la

localización y la dependencia espacial a través de variables regionalizadas en diferentes

direcciones y que según la naturaleza de los registros utiliza varias funciones para

describir el proceso espacial en términos de grado de dependencia (correlación espacial)

y dependencia de la distancia en los puntos muestreados (rango de correlación y

distancia de diseminación de la epidemia).

1,2

1,4

1,6

1,8

2

2,2

2,4

1 3 5 7 9

11

13

15

17

19

21

23

25

27

29

31

33

35

37

39

41

43

45

%

Tiempo (meses)


5.1.1 Área bajo la Curva escalonada del Progreso de la

Enfermedad (AUDPS)

El área bajo la curva escalonada del progreso de la enfermedad se realizó discriminando

la información por Tipo de siembra, Material de siembra y Grupo etareo (rango de edad),

de tal manera que pueda compararse y generarse evidencia estadística Respecto a las

diferencias existentes en el progreso de las Pudriciones de Estípite entre dichas

condiciones de agrupamiento, a saber:

Tabla 5-1: Criterios de agrupamiento Tipo y Material de siembra

SIGLA SIGNIFICADO

OO Siembra Original - Oleífera

OC Siembra original – CIRAD

OH Siembra original - HIBRIDO

RC Renovación – CIRAD

Tabla 5-2: Criterios de agrupamiento por rango de edad (Grupo etareo)

SIGLA SIGNIFICADO

A < 10 años

B 10 a 14 años

C 15 a 17 años

D 18 a 27 años

E > 27 años

a) AUDPS entre tipos y materiales de siembra en el grupo etareo A

Tabla 5-3: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo A (Palmas menores de 10 años).

GRUPO

ETAREO

TIPO Y

MATERIAL

SIEMBRA

FRECUENCIA PROMEDIO MEDIANA VARIANZA

COEFICIENTE

DE

VARIACION

Mínimo Máximo

A OH 2 0,07% 0,07% 0,00% 0,00% 0,06% 0,09%

A RC 41 0,12% 0,10% 0,00% 0,12% 0,00% 0,56%


Figura 5-7: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo A (palmas menores de 10 años)


Las curvas de progreso y las pruebas de hipótesis para este grupo etareo permiten

establecer que los 2 perfiles comparados no son horizontales ni paralelos pero son

coincidentes en sus medias globales.

b) AUDPS entre tipos y materiales de siembra en el grupo etareo B

Tabla 5-4: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo B (palmas de 10 a 14 años)

GRUPO

ETAREO

TIPO Y

MATERIAL

SIEMBRA

FRECU-

ENCIA

PROME-

DIO

MEDIA-

NA

VARIAN-

ZA

COEFICIEN-

TE DE

VARIACION

Mínimo Máximo

B OC 1 0,44% 0,44% -- -- 0,44% 0,44%

B OH 2 0,24% 0,24% 0,00% 0,03% 0,18% 0,30%

B RC 97 0,48% 0,29% 0,00% 0,56% 0,00% 2,52%

Figura 5-8: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo B (palmas de 10 a 14 años)


Las pruebas de hipótesis no permitieron incluir el material OC en las pruebas de

comparación por disponer de solo 1 observación. Al realizar las pruebas para los

materiales OH y RC, se confirma que no son horizontales, pero si coincidentes y

paralelos:

c) AUDPS entre tipos y materiales de siembra en el grupo etareo C

Tabla 5-5 : Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo C (palmas de 15 a 17 años)

GRUPO

ETAREO

TIPO Y

MATERIAL

SIEMBRA


COEFICIENTE

DE

VARIACION

Minimo Máximo

C OC 16 0,74% 0,61% 0,00% 0,33% 0,07% 2,18%

C RC 191 3,37% 2,59% 0,07% 1,96% 0,14% 19,81%

SON PARALELAS

SON COINCIDENTES

NO SON HORIZONTALES


Figura 5-9: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo C (palmas de 15 a 17 años)

En este caso, se demuestra que los dos perfiles comparados correspondientes a la curva

de progreso de siembras originales y renovaciones del material CIRAD, son paralelos, no

horizontales y difieren estadísticamente entre sí, alcanzando valores hasta 5 veces

mayores en las renovaciones, similar a lo reportado por Singh (1990), evidenciando el

impacto de las siembras originales como fuente de inóculo y argumentando la


importancia de la implementación de las prácticas de prevención y control de la

enfermedad a través de medidas sanitarias, lo cual coincide con los reportes de Hasan y

Turner (1998); Flood et al.(2000); y Rao et al. (2003).

d) AUDPS entre tipos y materiales de siembra en el grupo etareo D

Tabla 5-6: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo D (palmas de 18 a 27 años).

GRUPO

ETAREO

TIPO Y

MATERIAL

SIEMBRA


COEFICIENTE

DE

VARIACION

Mínimo Máximo

D OC 86 1,65% 1,05% 0,02% 1,31% 0,21% 6,56%

D RC 24 1,23% 0,81% 0,03% 2,45% 0,11% 9,12%

Figura 5-10: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de siembra para el grupo etareo D (palmas de 18 a 27 años)


Las pruebas de hipótesis para el grupo etareo D (18 a 27 años) indican que en las

condiciones de estudio, no hay diferencias entre siembras originales (que incluyen

subdivisiones como Altamira) y de renovación (que incluye los bloques H e I- 6,7 y 8 de la

subdivisión Palmeras) del material CIRAD. Esta coincidencia, a la luz de las diferencias

mostradas en el grupo etareo anterior, puede deberse a que las parcelas analizadas se

encontraban en áreas históricamente sometidas a condiciones contrastantes de presión

de inóculo que pudieron enmascarar las diferencias.

e) AUDPS entre tipos y materiales de siembra en el grupo etareo E

Tabla 5-7: Resumen estadístico para AUDPS por tipo y material de siembra para el grupo etareo E (palmas Mayores de 27 años).

GRUPO

ETAREO

TIPO Y

MATERIAL

SIEMBRA

FRECUEN-

CIA

PROME-

DIO

MEDIA-

NA

VARIAN-

ZA

COEFICIENTE

DE

VARIACION

Minimo Máximo

E OC 61 2,33% 1,73% 0,03% 1,37% 0,29% 9,87%

E OO 1 2,51% 2,51% -- -- 2,51% 2,51%


Figura 5-11: Curva de progreso de las Pudriciones de Estípite por tipo y material de

siembra para el grupo etareo E (palmas Mayores de 27 años)

Dado que el perfil de Original Oleífera (OO) solo tiene 1 observación correspondiente a la

parcela G10ES de la subdivisión Jardín Granero, no fue posible realizar un test

multivariado de prueba de las hipótesis de horizontalidad, paralelismo y coincidencia para

compararlo con el perfil Original Cirad (OC) del mismo grupo etareo, del cual se observa

que mantiene la tendencia mostrada en los grupos etareos precedentes.

f) AUDPS por municipio

La tabla 5-8 muestra la medida del AUDPS por Municipio, donde a pesar de la alta

variación y dispersión de los datos mostradas por la tabla 5-8 y la figura 5-13, San

Alberto posee el más alto valor, seguido por La Esperanza.


Figura 5-12: Curvas de progreso de las Pudriciones de Estípite por Municipio.

Tabla 5-8 : Resumen estadístico de AUDPCS por municipio.

Municipio Recuento Promedio Mediana Varianza Coeficiente

de Variación

Mínimo Máximo

LA ESPERANZA 138 38,72 24,78 5150,31 185,33% 1,26 601,0

RIONEGRO 28 15,09 9,37 269,81 108,85% 0,08 71,16

SAN ALBERTO 403 118,47 85,61 18895,80 116,03% 0,25 954,0


Figura 5-13: Descripción estadística de AUDPS por municipio.

5.1.2 Dependencia Espacial: Análisis de Segundo orden

(Funciones K de Ripley, L y G).

Las funciones K de Ripley, L y G fueron usadas para calcular la distribución teórica

espacial del patrón de puntos, y permitieron descartar la distribución aleatoria de las

Pudriciones de Estípite analizadas en las condiciones del estudio. Como se observa en la

Figura 5-14, además de la distribución teórica general de la enfermedad en la plantación,

se trazó la distribución real de los datos recolectados para contrastarlas, de manera que

si hubiesen coincidido se podría asumir que la característica evaluada tiene una

distribución aleatoria, permitiendo rechazar de manera preliminar la hipótesis de

aleatoriedad completa, resultados que coinciden con los reportes de Larez (2001), cuyos

análisis sobre plantaciones de 7 a 11 años de edad identificaron que la enfermedad se

distribuye en pequeños focos sin continuidad espacial.

AUDPCS

LA ESPERANZA

RIONEGRO

SAN ALBERTO

Gráfico Caja y Bigotes

0 0,2 0,4 0,6 0,8 1(X 1000,0)

Mu

nic

ipio


Figura 5-14: Grafica general de Función K para el primer y último año de análisis.

Distribución Real: Línea puenteada roja.

Teniendo en cuenta que la escala de análisis es muy amplia por tratarse de una

plantación de 8.500 has, que incluye espacios sin siembra de palma que pueden

erróneamente revelar distribuciones agregadas de la enfermedad, se procedió a realizar

un análisis del patrón espacial de la enfermedad a nivel de la unidad productiva básica,

para lo cual se seleccionaron 4 parcelas de alta prevalencia de la enfermedad al final del

periodo de evaluación (Jul/15) y mismo grupo etareo (15-17 años): E08BP (15,27%),

E10AP (13,75%), D10DP (15,31%) y F04BP (22,75%), sobre las cuales se realizó la


descripción del patrón para confirmar o rechazar la existencia de aleatoriedad espacial

completa - CRS en 4 fechas (Enero/2012, Enero/2013, Enero/2014 y Enero/2015).

Los resultados obtenidos para cada uno de los lotes indican que en las condiciones de

siembra analizadas, correspondientes a Renovación Cirad de 15-16 años de edad, la

distribución de las palmas enfermas no es completamente aleatoria, lo cual concuerda

adicionalmente con los trabajos de Azahar et al (2014), cuyos resultados mostraron que

la diseminación de las PBE en siembras menores de 14 años presenta una distribución

completamente aleatorizada, y a partir de los 16 años de edad toma lugar la infección por

contacto entre raíces.

Lo anterior justifico el empleo de las funciones L y G para evaluar la distancia a la que el

agrupamiento de la enfermedad se presenta en la plantación del estudio (Figuras 5-15 a

5-22), cuyos resultados establecen que, para el caso de la parcela E08BP, la Figura 5-15

confirma la existencia de agrupación o dependencia espacial a lo largo de los 4 periodos

anuales evaluados, mientras que la Figura 5-16 permite establecer de manera más

detallada que dicho agrupamiento para las condiciones de esta parcela se presentó

desde el primer periodo de evaluación (ene2012) y a escalas mayores de 12 m cuando

se compararon las funciones L y G en dichos periodos. Para el caso de la parcela E10AP

(Figuras 5-17 y 5-18) el patrón agrupado se presentó desde el periodo ene/2013 a

escalas de 15-20 m,; en la parcela D10DP (Figuras 5-19 y 5-20) se presentó desde

ene/2013 a escalas de 12-15mts y en la parcela F04BP (Figuras 5-21 y 5-22) dicho

patrón se mantuvo a lo largo de los 4 periodos a escalas superiores a 12 m. Estos

análisis evidenciaron que es más frecuente encontrar agrupaciones de palmas enfermas

a 18 m de radio (focos de 1 a 2 palmas de distancia), aunque en lotes de mayor

incidencia como F04BP y E08BP se pueden alcanzar mayores escalas de agrupación.


Figura 5-15: Grafica anual 2012-2013-2014 y 2015 de Función K en la parcela E08BP

.


Figura 5-16: Funciones L y G parcela E08BP


Figura 5-17: Gráfica anual 2012-2013-2014 y 2015 de Función K en la parcela E10AP.


Figura 5-18: Funciones L y G parcela E10AP


Figura 5-19: Grafica anual 2012-2013-2014 y 2015 de Función K en la parcela D10DP.


Figura 5-20: Funciones L y G parcela D10DP


Figura 5-21: Grafica anual 2012-2013-2014 y 2015 de Función K en la parcela F04BP.


Figura 5-22: Funciones L y G parcela F04BP


5.1.3 Direccionalidad: Contornos convexos

El movimiento del centroide fue establecido para cada subdivisión de la plantación, cada una

de las cuales fue dividida en 4 cuadrantes para identificar en cada uno la direccionalidad de

la enfermedad, cuyas flechas indican el sentido general del movimiento del centroide durante

los 42 meses del estudio (Febrero de 2012 a Julio de 2015).

La figura 5-23 resume la direccionalidad resultante de los centroides en cada subdivisión.

Se exceptuaron las subdivisiones de renovación 2010, 2012 y 2014 por considerarse que

aún no disponen de información suficiente para la ejecución de estos análisis.

La figura 5-24 muestra para una zona de alto impacto de la enfermedad de manera

detallada dos eventos particulares en los cuales se identifica:

1. un claro efecto de los gradientes de incidencia sobre la direccionalidad tanto al interior

como entre subdivisiones de una misma condición de renovación (La Palma y Caño

Azul), y

2. La direccionalidad a corta distancia, como comportamiento en zonas de alta presión de

inoculo, de aislamiento geográfico (Coluvion) o de edad (La Viuda), que además de

mantener el comportamiento anteriormente descrito por gradiente de incidencia,

eventualmente pueden constituirse en fuentes de inóculo adicional para las áreas

vecinas.

La figura 5-25 muestra para una zona de menor impacto de la enfermedad conformada

por las subdivisiones Caño oscuro – La Cuña – Caño la Mona, que se mantiene el mismo

comportamiento anteriormente descrito, así:

1. Direccionalidad según gradientes de incidencia al interior de una misma subdivisión a

partir del bloque 7 de Caño Oscuro hacia las parcelas en dirección E y W y

Direccionalidad según gradientes de incidencia entre subdivisiones: a partir de Caño

Oscuro, La Cuña y Sur del Rio donde se identifican corredores de ingreso de la

enfermedad hacia caño la Mona.

2. Direccionalidad a larga distancia en áreas de baja incidencia de los bloques 12 y 13 de

Caño la Mona y L10 de La Cuña.


Figura 5-23: Direccionalidad de las pudriciones de estípite por subdivisión 2012-2015 .


Figura 5- 23: (Continuación 1 de 4)


Figura 5- 23 : (Continuación 2 de 4)


Figura 5-24: Direccionalidad de las pudriciones de estípite Subdivisiones Caño Azul - La Palma – Viuda - Coluvión 2012-2015.

Arriba. Límite entre Subdivisiones. Abajo. Incidencia acumulada de las PE


Figura 5-25: Direccionalidad de las pudriciones de estípite Subdivisiones Caño Oscuro – La Cuña – Caño la Mona 2012-2015. Arriba. Límite entre Subdivisiones. Abajo. Incidencia acumulada de las PE.


Como resumen de lo anterior, la figura 5-26 representa los siete patrones principales de

direccionalidad identificados para la plantación, así:

1. Desde Altamira y Rincón de los Monos en dirección suroriente hacia las renovaciones

Puma y Aguasblancas,

2. Desde Ilusión y Viuda en dirección Nororiente hacia La Palma, Caño Azul y Caño Mono

3. Desde Limoncito y Unión en dirección Suroccidente hacia Candilejas

4. Desde Palestina en dirección Suroccidente hacia Palmeras

5. Desde Santa Helena en dirección Sur hacia limoncito.

6. Movimiento oriente-occidente y viceversa entre Sur del Rio y Tierra nueva

7. Desde Sur del Rio y Caño Oscuro en dirección Suroriente hacia Caño la Mona.

Figura 5-26: Principales patrones de Direccionalidad de las pudriciones de estípite

identificados en el área de estudio.

ALTAMIRA

RINCON MONOS

ILUSION

CAÑO MONO

LA UNION

LIMONCITO

STA HELENA

PALESTINA


5.1.4 Patrón espacial: Estimación de Kernel

La información espacial es susceptible de ser analizada estadísticamente como cualquier

otro tipo de información. Una serie de n datos recogidos en otros tantos puntos no deja

de ser una serie de datos sobre la que pueden aplicarse las técnicas estadísticas

habituales. No obstante, cada uno de estos datos tiene asociada una coordenada, y esta

aporta una información adicional que puede emplearse igualmente para obtener

resultados estadísticos de diversa índole. Más aún, el análisis en exclusiva de dichos

valores sin considerar la componente espacial asociada a estos puede no ser adecuado

por no cumplir algunos de los supuestos de la estadística clásica.

Debido a lo anterior, el análisis de este tipo de datos se lleva a cabo preferiblemente

sobre capas de tipo punto. No obstante, algunos de estas formulaciones pueden

igualmente aplicarse a capas ráster, considerando que cada celda conforma de igual

modo una terna de valores, pues su localización espacial está perfectamente definida.

Para el análisis de patrones de puntos, es posible realizar la agrupación de áreas según

la frecuencia de aparición de casos, lo cual permite identificar áreas de riesgo para el

fortalecimiento de las prácticas seguimiento y manejo oportuno. Según se observa en la

Figura 5-27, a nivel de plantación se identifican al menos cinco regiones de alto impacto

de la enfermedad constituidas por las subdivisiones Paraiso, Rincon de los Monos, La

Palma, Coluvion y Palmeras.

El patrón de alturas representado en la figura 5-28, medido en metros sobre el nivel del

mar (m.s.n.m.) fue utilizado para identificar su relación con la distribución de la

enfermedad, encontrándose que, en el área de estudio NO existe relación alguna de la

distribución de la enfermedad con la altura sobre el nivel del mar.


Figura 5-27: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite a nivel de plantación.

Figura 5-28: Plano de distribución de palmas enfermas y elevación (msnm) del área de estudio al final del periodo de evaluacion.


La densidad espacial estimada a escala parcela, sobre lotes incidencia contrastante

(Figuras 5-29 a 5-33), correspondientes con Renovación Cirad de 15-16 años de edad,

permite visualizar el patrón de agregación anteriormente confirmado mediante los análisis

de segundo orden y la existencia de direccionalidad establecida a partir de la técnica de

contornos convexos. Adicionalmente la densidad o suavizado de kernel evidencia la

permanencia de focos con densidades de 0,007 casos/m2 que equivalen a 70 palmas/ha

o 48,9% de incidencia que aumentan de tamaño y parecen tener un efecto directo en la

formación de nuevos focos, confirmándolos como principal (mas no única) fuente de

inóculo, por cuanto se observan focos de crecimiento desacelerado que sugieren la

existencia de otras condiciones de campo que estarían afectando la diseminación

eficiente de las pudriciones de estípite.

Los resultados permiten visualizar que la distribución de las palmas enfermas en los

focos puede presentarse con diferentes patrones: 1) focos pequeños (Fig 5-29), 2)

Trayectorias (Fig 5-31) y 3) focos aislados (Fig 5-33), cada uno representando los

diferentes modos de infección reportados recientemente por los trabajos de Sanderson

(2005), Pilotti (2005) y Rees et al. (2012), donde los focos pequeños estarían

representando el patrón natural de diseminación por esporas y contacto de micelio entre

raíces, mientras que los focos aislados representarían modos de infección en

condiciones de inicio de epidemia también citadas en los trabajos de Azahar (2014) y la

distribución como trayectoria estaría representando la existencia de mecanismos de

diseminación mecánica, modos de infección revisados a profundidad por Rees et al

(2012) cuando analizo el rol de las basiodiosporas de Ganoderma boninense en la

dispersión de la pudrición basal en plantaciones de Sumatra, cuyos resultados

evidenciaron su diseminación aérea y la infección directa vía cortes pedunculares.


Figura 5-29: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela D10DP. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene2015


Figura 5-30: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela E08BP. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene2015


Figura 5-31: Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela E10AP. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene2015


Figura 5-32. Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela F04BP. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene201


Figura 5-33. Estimación de Densidad de Kernel para las pudriciones de estípite en la parcela K11CO. De Izquierda a Derecha: Arriba Ene2012 y Ene2013. Abajo Ene2014 y Ene201


5.2 Identificación de patrones de asociación de la

enfermedad

El Análisis de Componentes Principales (ACP) es una técnica estadística de síntesis de

la información. Es decir, ante un banco de datos con muchas variables, el objetivo será

reducirlas a un menor número perdiendo la menor cantidad de información posible. Los

nuevos componentes principales o factores serán una combinación lineal de las variables

originales, y además serán independientes entre sí.

Un análisis de componentes principales tiene sentido si existen altas correlaciones entre

las variables, ya que esto es indicativo de que existe información redundante y, por tanto,

pocos factores explicarán gran parte de la variabilidad total. Como el interés principal es

detectar la asociación existente entre un conjunto de variables del suelo, variables

nutricionales y la incidencia de la enfermedad, se construyeron las matrices de

correlación de Pearson, donde la primera fila de la matriz corresponde con los valores de

las correlaciones y su significancia estadística.

La elección de los factores se realiza de tal forma que el primero recoja la mayor

proporción posible de la variabilidad original; el segundo factor debe recoger la máxima

variabilidad posible no recogida por el primero, y así sucesivamente. Del total de factores

se elegirán aquéllos que recojan el porcentaje de variabilidad que se considere suficiente.

A éstos se les denomina componentes principales. Una vez seleccionados los

componentes principales, se representan en forma de matriz, donde cada elemento

representa los coeficientes factoriales de las variables (las correlaciones entre las

variables y los componentes principales) y la matriz tendrá tantas columnas como

componentes principales y tantas filas como variables.

5.2.1 Características edáficas

Esta evaluación se realizó sobre 99 parcelas que contaban con análisis de las

condiciones fisicoquímicas de suelos y su respectiva medición de incidencia acumulada

al final del periodo de estudio (Nov2015).


Tabla 5-9: Matriz de correlación de Pearson para análisis de suelos e incidencia

acumulada de las Pudriciones de estípite (α=0,05).

INCID pH CO N Ca K Mg Na CIC P Cu Fe Mn Zn B Ar L An

INCID 1 -

0,1264 -

0,0529 -

0,0493 -

0,3587 -

0,0196 -

0,4035 -

0,1500 -

0,3919 -

0,0728 -

0,1751 -

0,1025 -

0,0422 -

0,0524 -

0,0795 -

0,3211 -

0,3512 0,4157

0,2126 0,6031 0,6277 0,0003 0,8474 0,0000 0,1383 0,0001 0,4740 0,0829 0,3127 0,6783 0,6065 0,4340 0,0012 0,0004 0,0000

pH

1 -

0,2805 -

0,2599 0,4317 -

0,3406 0,3304 0,3002 0,4302 0,2031 0,0556 -0,385 -

0,5485 -

0,0709 -

0,0112 0,0917 0,2186 -

0,1992

0,0049 0,0094 0 0,0006 0,0008 0,0025 0 0,0438 0,5848 0,0001 0 0,4855 0,9121 0,3664 0,0297 0,0481

CO

1 0,984 0,4339 0,1267 0,3028 -

0,1062 0,4156 0,0032 0,3946 0,5086 0,1809 0,2825 -

0,0652 0,4186 0,2285 -0,386

0 0 0,2113 0,0023 0,2957 0 0,975 0,0001 0 0,0732 0,0046 0,5214 0 0,0229 0,0001

N

1 0,4492 0,1123 0,3247 -

0,1016 0,4331 -

0,0125 0,3702 0,4897 0,172 0,3021 -

0,0461 0,4332 0,254 -

0,4114

0 0,2683 0,001 0,3168 0 0,9019 0,0002 0 0,0888 0,0024 0,6507 0 0,0112 0

Ca

1 -0,137 0,7663 0,0871 0,982 0,2111 0,4893 0,1458 -

0,3382 0,1298 0,0639 0,6244 0,6044 -0,755

0,1764 0 0,3912 0 0,036 0 0,15 0,0006 0,2004 0,5295 0 0 0

K

1 -

0,0432 -

0,0765 -

0,1023 0,2307 0,2443 0,3475 0,2591 -

0,1047 -

0,0291 -

0,0194 0,1221 -

0,0723

0,6714 0,4517 0,3136 0,0216 0,0148 0,0004 0,0096 0,3025 0,7752 0,849 0,2287 0,4768

Mg

1 0,3142 0,8704 -

0,0135 0,2743 0,0883 -

0,0297 0,1404 0,0854 0,7323 0,4865 -

0,7343

0,0015 0 0,8946 0,006 0,385 0,7702 0,1657 0,4007 0 0 0

Na

1 0,1927 -

0,1352 -

0,0513 -

0,1332 0,1504 -

0,0366 -

0,0071 0,3377 0,2275 -

0,3407

0,056 0,182 0,614 0,1886 0,1373 0,719 0,9445 0,0006 0,0236 0,0006

CIC

1 0,1602 0,4567 0,1375 -

0,2614 0,1353 0,0717 0,6927 0,611 -

0,7971

0,1131 0 0,1746 0,009 0,1816 0,4805 0 0 0

P

1 0,7263 0,511 -

0,4356 -

0,0928 0,1101 -

0,2108 0,2987 -0,087

0 0 0 0,3607 0,278 0,0362 0,0027 0,3921

Cu

1 0,6905 -

0,2402 0,1137 0,0346 0,1368 0,5351 -

0,4393

0 0,0166 0,2624 0,7336 0,1768 0 0

Fe

1 0,0925 0,1686 0,0001 0,0226 0,2717 -

0,1972

0,3623 0,0952 0,999 0,8241 0,0065 0,0504

Mn

1 0,3001 -

0,0404 0,2283 -

0,1314 -

0,0364

0,0025 0,6912 0,023 0,1947 0,7204

Zn

1 0,0896 0,2674 -

0,0714 -

0,0988

0,3778 0,0074 0,4826 0,3305

B

1 0,059 -

0,0417 -

0,0042

0,5618 0,6819 0,9674

Ar

1 0,3124 -

0,7634

0,0016 0

L

1 -

0,8521

0

An

1


Fueron altamente significativas las correlaciones observadas entre la incidencia de la

enfermedad y las variables Calcio (Ca), Magnesio (Mg) , Capacidad de intercambio

catiónico (CIC), Cobre (Cu) y las variables que definen textura, a saber, Arenas (An),

Limo (L) y Arcillas (Ar). Como esta asociación es lineal, justificaron el modelamiento de

forma multivariada, mediante un análisis de componentes principales.

El gráfico de componentes detallado en la Figura 5-34 mostró similitud entre algunas de

las variables seleccionadas de la matriz de correlaciones, donde los tres componentes

extraídos explicaron en 86,21% de la variabilidad encontrada en los datos seleccionados.

La Tabla 5-10 muestra los pesos de los componentes extraídos.

Figura 5-34: Grafico de componentes principales 3D para condiciones edáficas

Tabla 5-10: Pesos de los componentes principales para condiciones edáficas.

Componente Componente Componente

Variable 1 2 3

Incidencia(inc) 0,225828 0,102878 0,940184

Calcio(Ca) -0,406719 0,005174 0,182784

Magnesio(Mg) -0,385889 -0,290102 0,093778

Capacidad de Intercambio catiónico(CIC) -0,423248 -0,074484 0,163559

Cobre(Cu) -0,235423 0,695783 0,095962

Arena(Ar) -0,337400 -0,474603 0,151450

Limo(L) -0,337348 0,434914 -0,122282

Arena(An) 0,415290 -0,034220 -0,000301

CaCIC

Ar

Gráfica de Pesos del Componente

-0,43 -0,23 -0,03 0,17 0,37 0,57

Componente 1

-0,5-0,3

-0,10,1

0,30,5

0,7

Componente 2

-0,2

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

Co

mp

on

en

te 3

inc

Mg

Cu

L

An


Con los anteriores valores se generaron las ecuaciones de los componentes principales.,

donde los valores de las variables se estandarizaron restando su media y dividiendo

entre su desviación estándar. De esta manera, el primer componente principal queda

representado por la ecuación (5.1):

0,225828*inc - 0,406719*Ca - 0,385889*Mg - 0,423248*CIC - 0,235423*Cu - 0,3374*Ar - 0,337348*L + 0,41529*An

( 5-1)

Con el propósito de detectar las variables originales que mejor se asocian a cada

componente, se construyó la matriz de correlaciones entre estas y los componentes

extraídos. La tabla 5-11 muestra las correlaciones por pares.

Tabla 5-11: Matriz de correlaciones entre componentes y variables edáficas originales

PCOMP_1 PCOMP_2 PCOMP_3 inc Ca Mg CIC Cu Ar L An

PCOMP_1 0,0000 0,0000 0,5061 -0,9114 -0,8647 -0,9485 -0,5276 -0,7561 -0,7560 0,9306

1,0000 1,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000

PCOMP_2 0,0000 0,0000 0,1068 0,0054 -0,3011 -0,0773 0,7222 -0,4926 0,4514 -0,0355

1,0000 1,0000 0,2928 0,9579 0,0025 0,4469 0,0000 0,0000 0,0000 0,7271

PCOMP_3 0,0000 0,0000 0,8398 0,1633 0,0838 0,1461 0,0857 0,1353 -0,1092 -0,0003

1,0000 1,0000 0,0000 0,1064 0,4098 0,1491 0,3989 0,1819 0,2819 0,9979

La tabla 5-11 pone en evidencia la ortogonalidad entre los componentes (correlación

nula). Es claro como el primer componente (PCOMP_1) se correlaciona de modo

altamente significativo con prácticamente todas las variables originales, sin embargo, el

segundo componente (PCOMP_2) se relaciona más fuertemente con la variable cobre

(Cu) y el tercer componente (PCOMP_3) con la incidencia, por lo que el tercer

componente es etiquetado como el de Incidencia, el segundo como el de Cobre y el

primero como el de textura, Calcio y Magnesio.

Dado que uno de los objetivos de esta investigación es realizar un modelamiento

descriptivo de la incidencia, se considera que la ecuación (5-2) correspondiente al tercer

componente es la más conveniente para estudiar los cambios de la incidencia con

cambios deliberados en el resto de variables.

0,940184*inc + 0,182784*Ca + 0,093778*Mg + 0,163559*CIC + 0,095962*Cu + 0,15145*Ar - 0,122282*L - 0,000301*An ( 5-2 )


Se validó el ajuste de este componente sobre la variable incidencia a un modelo de

regresión lineal simple entre el componente 3 y la variable incidencia, el cual rindió un

coeficiente de determinación ajustado de 70.22%. La Figura 5-35 muestra la relación

encontrada evidenciando que a mayor incidencia, mayor es el valor de las cargas del

componente de incidencia.

Figura 5-35: Ajuste de regresión del tercer componente edáfico con la variable

incidencia

La tabla 5-12 muestra los pronósticos del tercer componente para diferentes valores de la

incidencia, es este caso son relevantes los valores de incidencia nula en los términos de

la nueva variable o componente, la cual se asocia a valores predichos del componente

en -0.8620, con un intervalo de confianza del 95% en valores de (-1.0106; -0.7135)

Tabla 5-12: Valores predichos de incidencia Respecto a condiciones edáficas

95,00%

Predicciones Límite Confianza

X Y Inferior Superior

0 -0,862037 -1,0106 -0,713476

11,7647 2,91634 2,52411 3,30857

Gráfico del Modelo Ajustado

PCOMP_3 = -0,862037 + 0,321162*inc

0 2 4 6 8 10 12

inc

-1,8

-0,8

0,2

1,2

2,2

3,2

4,2

PC

OM

P_3


Con el intervalo de la Tabla 5-12 y los valores del tercer componente, se seleccionaron

las observaciones dentro del intervalo de confianza del tercer componente y se

obtuvieron las estadísticas de las variables originales asociadas a incidencia baja. De las

99 observaciones existentes, 14 permanecen en este intervalo de confianza. Las

estadísticas de estas variables se relacionan en la Tabla 5-13.

Tabla 5-13: Estadísticas descriptivas de las variables originales basadas en el intervalo

de confianza del 95% para los valores del tercer componente (n=14)

Inc pH CO N Ca K Mg Na CIC P Cu Fe Mn Zn B Ar L An

media 0,7 6,8 0,6 0,1 9,6 0,1 2,6 0,3 12,7 18,4 1,1 45,7 15,5 0,5 0,1 29,2 37,3 33,5

mediana 0,6 6,8 0,6 0,1 10,4 0,1 2,8 0,3 13,4 13,0 0,9 43,7 10,1 0,4 0,1 28,0 35,0 34,5

desv 0,6 0,4 0,2 0,0 2,7 0,2 0,6 0,2 2,8 14,0 0,5 17,4 11,7 0,3 0,1 5,6 9,2 9,8

min 0,1 6,0 0,3 0,0 2,3 0,0 1,7 0,1 5,3 2,3 0,4 21,4 6,4 0,3 0,1 22,0 26,0 13,0

max 2,3 7,6 0,9 0,1 12,4 0,8 3,4 0,9 16,1 48,5 2,3 91,3 43,4 1,5 0,4 41,0 64,0 50,0

cv 79,0 6,2 27,5 27,4 28,0 139,7 23,1 60,0 22,0 75,8 49,4 38,1 75,4 63,9 44,5 19,2 24,7 29,4

La tabla 5-13 muestra las estadísticas para las variables originales del grupo

seleccionado, con un intervalo de confianza del 95% en el pronóstico del tercer

componente, para el cual se establecen los siguientes rangos en la concentración edáfica

para las variables más relacionadas con la enfermedad por fuera de los cuales (bien sea

por exceso, por defecto, o ambos extremos) se pueden conformar alertas por su efecto

en cambios de el componente de incidencia (tercero): Calcio entre 2.3 a 12.4,

Magnesio entre 1.7 a 3.4, CIC entre 5.3 a 16.1, Cobre entre 0.4 a 2.3; arcillas entre

22.0 a 41.0 , Limo entre 26,0 a 64.0 y arena entre 13.0 a 50,0.

Estos resultados para las cuatro variables edáficas identificadas como de mayor peso en

las condiciones del estudio constituyen alertas importantes cuando las concentraciones

permanecen por debajo del rango establecido y se visualizan espacialmente en las

figuras 5-36 a 5-43. Para el caso del Calcio (Ca), los resultados obtenidos estarían

evidenciando entre otros, su efecto en el crecimiento y esporulación del agente causal,

reportado por Rahamab et al. (2012), cuyo trabajo demostró que la aplicación combinada


de concentraciones específicas de Ca, Cu y AS (ácido salicílico) a su medio de

crecimiento genera la inhibición de la actividad enzimática degradativa de Ganoderma

boninense, al confirmar la reducción en el número, tamaño y peso de los basidiocarpos,

seguido de una significativa reducción en la pérdida de peso de los bloques de madera

de caucho infectados.

Figura 5-36 Interpolación de los contenidos edáficos de Mg (Meq/100 gr) y distribución de casos nuevos de Pudriciones de Estípite al inicio del trabajo (Ene/2012).


Figura 5-37: Interpolación de los contenidos edáficos de Mg (Meq/100 gr) y distribución de casos acumulados de Pudriciones de Estípite al final del trabajo (Jul/2015).


Figura 5-38 : Interpolación de los contenidos edáficos de Ca (Meq/100 gr) y distribución de casos nuevos de Pudriciones de Estípite al inicio del trabajo (Ene/2012).


Figura 5-39: Interpolación de los contenidos edáficos de Ca (Meq/100 gr) y distribución de casos acumulados de Pudriciones de Estípite al final del trabajo (Jul/2015).


Figura 5-40: CIC (Meq/100 gr) y distribución de casos nuevos de Pudriciones de Estípite al inicio del trabajo (Ene/2012).


Figura 5-41: CIC (Meq/100 gr) y distribución de casos acumulados de Pudriciones de Estípite al final del trabajo (Jul/2015).


Figura 5-42: Interpolación de los contenidos edáficos de Arcilla (%) y distribución de casos nuevos de Pudriciones de Estípite al inicio del trabajo (Ene/2012).


Figura 5-43: Interpolación de los contenidos edáficos de Arcilla (%) y distribución de casos acumulados de Pudriciones de Estípite al final del trabajo (Jul/2015).


5.2.2 Estado Nutricional

Esta evaluación se realizó sobre 650 parcelas que disponían de la información de su

estado nutricional representado por los resultados de los análisis foliares de laboratorio a

los 1,2,3,4,5,6,7,8 y hasta 9 años antes del último registro de la enfermedad, organizados

según la edad de siembra de la parcela.

La tabla 5-14 muestra las correlaciones de Pearson para el conjunto de observaciones de

las variables medidas en tejido foliar.

Tabla 5-14: Matriz de correlación de Pearson para análisis foliares e incidencia de la

enfermedad (α=0,05)

INCIDENCIA N P K Ca Mg Cl B INCIDENCIA -0,0661 -0,0540 -0,0008 -0,0473 -0,0553 0,0110 -0,0915

0,0000 0,0001 0,9549 0,0007 0,0001 0,4327 0,0000

N -0,0661 0,6810 0,3362 0,1380 -0,0199 -0,2085 0,3424

0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,1554 0,0000 0,0000

P -0,0540 0,6810 0,3936 0,2038 -0,1285 -0,2008 0,2828

0,0001 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000

K -0,0008 0,3362 0,3936 -0,3154 -0,2405 0,0466 0,1400

0,9549 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0009 0,0000

Ca -0,0473 0,1380 0,2038 -0,3154 -0,2553 -0,0530 0,2739

0,0007 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0001 0,0000

Mg -0,0553 -0,0199 -0,1285 -0,2405 -0,2553 0,0990 -0,0385

0,0001 0,1554 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0060

Cl 0,0110 -0,2085 -0,2008 0,0466 -0,0530 0,0990 0,0103

0,4327 0,0000 0,0000 0,0009 0,0001 0,0000 0,4627

B -0,0915 0,3424 0,2828 0,1400 0,2739 -0,0385 0,0103

0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0060 0,4627

Teniendo en cuenta que es de interés modelar el comportamiento de la incidencia de las

Pudriciones de Estípite, se evidencia que los elementos Potasio (K) y Cloro (Cl) son las

únicas variables no relacionadas con la incidencia, tampoco las relaciones N/Mg y Cl/B ,

todas las otras muestran relaciones altamente significativas.

Para reducir la dimensionalidad de la matriz de datos en cuanto a variables, se realizó el

análisis de componentes principales con aquellas variables que mostraron asociación

lineal basada en el coeficiente de correlación.

La figura 5-44 muestra los pesos para los tres componentes principales seleccionados

que explican 70.63% de la variabilidad en los datos con las variables involucradas. Hay

un punto en la gráfica para cada variable. Un peso cercano a 0 indica poca contribución

de la variable en ese componente.


Figura 5-44: Gráfico de componentes principales 3D para condiciones foliares

El gráfico de componentes muestra la similitud entre algunas de las variables

seleccionadas de la matriz de correlaciones. La tabla 5-15 muestra los pesos de los

componentes extraídos, los cuales son usados para presentar los modelos lineales

asociados a cada componente.

Tabla 5-15: Pesos de los componentes principales para condiciones foliares

Componente Componente Componente

1 2 3

Incidencia (Iac) 0,108620 -0,273352 0,855890

N -0,564680 0,305534 0,243634

P -0,572672 0,166564 0,257556

Ca -0,343756 -0,529972 -0,298787

Mg 0,173086 0,723066 -0,050875

B -0,439611 0,022126 -0,223378

Con el objeto de detectar las variables originales que mejor se asocian a cada

componente, se construyó la matriz de correlaciones entre estas y los componentes

extraídos. La tabla 5-16 muestra las correlaciones por pares.

Tabla 5-16: Matriz de correlaciones entre componentes y variables foliares originales

INCIDENCIA (Iac) N P Ca Mg B

PCOMPF_1 0,1559 -0,8105 -0,8219 -0,4934 0,2484 -0,6310

0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000

PCOMPF_2 -0,2955 0,3303 0,1801 -0,5730 0,7817 0,0239

0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0873

PCOMPF_3 0,8596 0,2447 0,2587 -0,3001 -0,0511 -0,2243

0,0000 0,0000 0,0000 0,0000 0,0003 0,0000

Gráfica de Pesos del Componente

-0,58 -0,38 -0,18 0,02 0,22

Componente 1

-0,6-0,3

00,3

0,60,9

Componente 2

-0,3

-0,1

0,1

0,3

0,5

0,7

0,9

Co

mp

on

en

te 3

Iac

NP

Ca

Mg

B


De la tabla 5-16 se puede etiquetar al primer componente como el componente N-P-B, ya

que Nitrógeno, Fósforo y Boro son las variables originales más relacionadas con el

componente. El segundo componente se puede etiquetar como Ca-Mg, pues Calcio y

Magnesio son los más relacionados a este nuevo componente. Finalmente, y de forma

similar al análisis hecho a las condiciones edáficas, el tercer componente se asocia a la

incidencia acumulada, de este modo, la ecuación (5.3) representa al tercer componente:

0,85589*Iac + 0,243634*N + 0,257556*P -0,298787*Ca -0,050875*Mg -0,223378*B ( 5-3)

Se validó el ajuste de este componente sobre la variable incidencia a un modelo de

regresión lineal simple entre el componente 3 y la variable incidencia, el cual rindió un

coeficiente de determinación ajustado de 73.88%. La Figura 5-45 muestra la relación

encontrada y muestra los valores que toma el tercer componente para incidencias nulas.

Figura 5-45: Ajuste de regresión del tercer componente foliar con la variable incidencia (Iac)

En la tabla 5-17 se muestran los pronósticos del tercer componente para diferentes

valores de la incidencia para el caso de incidencias bajas, asociadas a valores predichos

del componente en -0.91296, y con un intervalo de confianza del 95% en valores de

(-0.933448; -0.892472)

Gráfico del Modelo Ajustado

PCOMPF_3 = -0,91296 + 0,336031*Iac

0 4 8 12 16 20 24

Iac

-5

-3

-1

1

3

5

7

PC

OM

PF

_3


Tabla 5-17: Valores predichos de incidencia Respecto a condiciones foliares

Predicciones Límite Confianza

X Y Inferior Superior

0 -0,91296 -0,933448 -0,892472

22,7522 6,73246 6,62178 6,84314

Con el intervalo de la tabla 5-17 y los valores del tercer componente, se seleccionaron las

observaciones dentro del intervalo de confianza de este componente, donde las edades

más bajas pertenecen al material híbrido según la tabla 5-18

Tabla 5-18: Distribución de la edad promedio por material de siembra y antigüedad del

análisis foliar para el tercer componente

MATERIAL

ANTIGÜEDAD DEL ANALISIS FOLIAR (años)

1 2 3 4 5 6 7 9

Promedio

general

CIRAD 18,06 21,50 20,14 16,50 21,50 19,00 14,60 18,50 18,94

Híbrido * 8,00 10,00 * * * * * 9,00

Promedio general 18,06 20,46 19,47 16,50 21,50 19,00 14,60 18,50 18,64

Tabla 5-19: Estadísticas descriptivas generales de las variables originales de análisis

foliar para los rangos de incidencia del tercer componente

Estadística /variable INCIDENCIA (Iac) N P K Ca Mg Cl B

media 1,06 2,46 0,15 0,74 0,82 0,27 0,57 19,68

mediana 0,83 2,47 0,16 0,74 0,83 0,26 0,56 18,55

desviación t. 0,83 0,18 0,01 0,07 0,09 0,06 0,07 5,92

Cv(coef. De variación) 78,85 7,27 4,88 9,83 11,14 21,24 11,82 30,09

mínimo 0,00 2,11 0,14 0,59 0,61 0,17 0,36 10,30

máximo 3,47 2,86 0,17 0,95 1,03 0,39 0,69 38,20

Con los máximos y mínimos de la tabla 5-19, con la ecuación del tercer componente y las

variables más relevantes en el componente, se establece que los valores que generarían

una alerta para aumentos de incidencia, corresponden con los registros de

concentración foliar por fuera de los siguientes rangos (bien sea por exceso, por defecto,

o ambos extremos) así: Nitrógeno (N) en concentraciones inferiores al rango 2.11- 2,86,


fósforo (P) en concentraciones iguales o inferiores al rango 0.14-0.17, Calcio (Ca) en

concentraciones inferiores al rango 0.61a1.03 y Boro (B) en concentraciones inferiores al

rango 10.30-38.20.

Estos resultados para las cuatro variables foliares identificadas como de mayor peso en

las condiciones del estudio constituyen alertas importantes que se visualizan

espacialmente en las figuras 5-46 a 5-53. Para el caso del Calcio (Ca), los resultados

obtenidos nuevamente evidencian su efecto en el crecimiento y esporulación del agente

causal, reportado por Rahamab et al. (2012), además de su relación fisiológica con el

desarrollo de síntomas típicos de perdida de turgencia de los tejidos foliares expresados

como doblamiento y enrruanamiento.


Figura 5-46: Disminución de la concentración foliar de N en el periodo 2006 (Izq) a 2009 (Der).


Figura 5-47: Distribución de casos nuevos de PE en relación a contenido foliar de N en el periodo de evaluación 2012 (Izq) a 2015 (Der).


Figura 5-48: Concentración óptima teórica de P foliar 2006-2009 (Izq) y disminución general en el periodo 2010-2011 (Der).


Figura 5-49: Distribución de casos nuevos de PE en relación a contenido foliar de P en el periodo de evaluación 2012 (Izq) a 2015 (Der).


Figura 5-50: Disminución de la concentración foliar de Ca en áreas foco en el periodo 2006 (Izq) a 2011 (Der).


Figura 5-51: Distribución de casos nuevos de PE en relación a contenido foliar de Ca en el periodo de evaluación 2012 (Izq) a 2015 (Der).


Figura 5-52: Concentración general de B foliar 2006-2010 (Izq) y aumento en algunos sectores desde 2011 (Der)


Figura 5-53: Distribución de casos nuevos de PE en relación a contenido foliar de B en el periodo de evaluación 2012 (Izq) a 2015 (Der).


5.3 Caracterización Histopatológica de las Pudriciones

de Estípite registradas en el área de estudio

La caracterización histopatológica de las Pudriciones de estípite analizadas en el

presente trabajo inició con la toma de muestras de tejido afectado en palmas con los

síntomas típicos relacionados en las Figuras 5-54 a 5-59, con la finalidad de visualizar y

describir los daños ocasionados en el estípite de las palmas afectadas objeto de análisis

en la zona del estudio.

Figura 5-54: Síntomas típicos para el diagnóstico de las Pudriciones de estípite en

Palma de Aceite. 1) Acumulación de Flechas, 2) Enrruanamiento, 3) Anaranjamiento

peciolar, 4) Clorosis de foliolos, 5) presencia de raíces adventicias y/o cráteres y 6)

pudrición interna del Estípite, entre otras

1 2

3 4

5 6


Figura 5-55: Detalle de síntomas de Acumulación de flechas y enrruanamiento


Figura 5-56: Presencia de raíces adventicias en estípite y colapso de las palmas

afectadas internamente con pudriciones de estípite, como síntomas observados

comúnmente en campo


Figura 5-56: La presencia de carpóforos puede observarse o no observarse en palmas afectadas por pudriciones de estípite.


Figura 5-57: Detalle de la apariencia de los tejidos internos de palmas afectadas por

pudriciones de Estípite en la zona de estudio


Figura 5-58: Detalle de las zonas necróticas y de avance típicas de las Pudriciones de

Estípite en los tejidos internos de las palmas afectadas en las condiciones de estudio


Las observaciones de campo Respecto a la infección interna ocasionada por las

pudriciones de estípite permitieron establecer la presencia de múltiples lesiones

necróticas color marrón oscuro en el tejido interno del estípite, que coalescen conforme

avanza la infección interna para formar zonas con mayor volumen de tejido en proceso

de pudrición.

Una cantidad substancial de barreras que comprenden paredes celulares secundarias

deben ser superadas por la mayoría de los patógenos para ganar acceso a los tejidos

susceptibles (Seubert, 1997 y Rees et al., 2009). Por ejemplo, en el caso de Ganoderma

boninense, agente causal de la Pudrición Basal del Estípite, una de las enfermedades

más estudiadas y documentadas sobre Palma de Aceite alrededor del mundo, su

proceso de penetración inicial no se puede visualizar fácilmente debido a la naturaleza

no-sincronizada de la infección. Sin embargo, se sabe que, una vez en contacto con las

raíces, su ingreso es seguido por la entrada de las hifas en la corteza interna ya

degradada, progresando longitudinalmente a lo largo de la raíz.

De acuerdo con las observaciones de Flood et al (2010), al parecer durante la

colonización temprana del tejido hospedero, este patógeno actuaría como hemibiótrofo,

con abundantes y largas hifas dentro de las recientemente colonizadas células de la

corteza interna, presentándose considerables rupturas de las paredes celulares corticales

que facilitan la colonización inter e intra mural del sistema radicular de la palma. Al igual

que con el sistema radicular, las células infectadas de la zona de avance del tejido basal

de las palmas son inicialmente colonizadas por numerosas y alargadas hifas fungosas,

antes de la subsecuente destrucción masiva de las paredes celulares hospederas.

En este orden de ideas, la caracterización histopatológica desarrollada en este trabajo

buscó generar una descripción de los daños asociados a los individuos objeto de estudio,

encontrándose que las palmas una vez confirmadas sintomatológicamente en plantación

y expuestas a eliminación fitosanitaria presentan daños muy avanzados en los tejidos

internos del estípite, donde la necrosis celular cubre la mayor proporción de tejido

afectado y es posible encontrar estructuras de varios microorganismos.

Cada muestra de observación cuenta con un registro fotográfico (Figuras 5-60 a 5-67), en

el que se identifica la palma a que pertenece y se señalan los detalles de interés, entre


ellos: células vegetales necrosadas debido al avance de la enfermedad y diferentes

estructuras de hongos, como micelio, esporas y conidios. Este registro evidenció que en

las muestras estudiadas hay una amplia diversidad de hongos, debido al avanzado

estado de deterioro del tejido en las condiciones en que es diagnosticada la enfermedad,

con presencia mayoritaria de estructuras típicas de basidiomicetes y ascomicetes.

En términos generales el estípite de las palmas afectadas en todas las palmas

muestreadas presento lesiones necróticas que pueden iniciar desde el centro y avanzar

hacia la periferia del estípite, o iniciar en los costados laterales del estípite y avanzar

hacia los tejidos internos, en los cuales se presentan procesos de degradación y

descomposición. Los tejidos pueden exhibir una zona de avance bien diferenciada por

tonalidades Marrón a beis y en algunos casos se observan tonalidades amarillo brillante

intercaladas con franjas de tejido necrosado. El 100% de las muestras analizadas

presento crecimiento de un micelio blanquecino sobre los tejidos en proceso de

descomposición y en dos de las muestras se visualizaron basidiocarpos.


Figura 5-60: Registros fotográficos caracterización histológica para la muestra 1: F05B0

L96P04

a. Pseudotallo o estípite: Tejido

necrosado con presencia de micelio (m. micelio blanco, tn. tejido necrosado)

c. Estructuras de hongos posibles géneros Fusarium y Aspergillus en tejido en descomposición. Aumento 40x. (as. Estructura característica de Aspergillus sp. . e. Esporas)

b. Células vegetales con micelio y

basidiosporas. Aumento 40x. (m. micelio hialino, e. esporas)

d. Estructuras de hongos posibles géneros Fusarium en tejido en descomposición. Aumento 40x. (c. conidia típica de Fusarium sp. . m. micelio hialino sin septos e. Esporas)

m

e

as.

e

e

m

tn

n

c

m


Figura 5-61: Registros fotográficos caracterización histológica para la muestra 2: E04A0 L5P2 Corteza

a. Tejido necrosado con presencia de micelio blanco (m. micelio blanco, tn. tejido necrosado)

b. Impronta de micelio blanco. Aumento 40x. (m. micelio hialino septado, s. septo de micelio)

c. Impronta de micelio blanco. Aumento 40x. (m. micelio hialino septado, cc. Células conidiogénicas)

d. Corte de tejido necrosado. Aumento 40x. (cn. Células necrosadas)

cc

m tn

cn

m

s m


Figura 5-59. Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 3: F05B0 L91P06

a. Tejido necrosado con presencia de micelio blanco (m. micelio, n. tejido necrosado

b. Células vegetales con conidios de hongos posible género Fusarium (f). Aumento 100x

n

m

f


Figura 5-60: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 3: F05B0 L91P06 (Continuación).

c. Células vegetales y dentro de ellas micelio septado de hongos. Aumento 100x (m. micelio hialino septado, h. célula vegetal, s. septo).

d. Células vegetales com presencia de estructuras de hongos . Aumento 100x. (eh. estructuras de hongos h. células vegetales)

eh

h

s

m

h


Figura 5-61 Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 4: F08B0 L101P04

a. Muestra 4 con basidiocarpo sobre el

tejido vegetal. (b. basidiocarpo)

b. Muestra 4 con micelio blanco (mb. Micelio blanco, tn. tejido necrosado)

c. Muestra 4 con micelio blanco (mb. Micelio blanco)

d. Impronta del micelio blanco. Aumento 40x (m. micelio hialino septado s. Septo)

e. Corte de tejido necrosado con presencia de micelio. Aumento 40x (m. micelio hialino septado, tj. células vegetales necrosadas)

b

mb

mb

tn

m

s

m

tj


Figura 5-62: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 5: F05B0

L95P05

a. Corte de tejido necrosado. Aumento 40x. (cn. Células vegetales necrosadas)

b. Corte de tejido necrosado. Aumento 100x (cn. Células vegetales necrosadas)

c. Impronta de micelio blanco. Aumento 40x. (e. Esporas, m. micelio hialino

d. Tejido necrosado con micelio blanco. (tn. Tejido necrosado, m. micelio blanco)

cn

e

m

tn

cn

m


Figura 5-66: Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 6: F05B0 L92P09

a. Corte de tejido necrosado. Aumento 40x

(cn. Células vegetales necrosadas)

b. Corte de tejido coloración rosada.

Aumento 40x. (cv. células vegetales)

c. Corte de tejido necrosado con estructuras fúngicas. Aumento 100x. (cv. células vegetales necrosadas, ef. Estructuras fúngicas)

d. Tejido necrosado con micelio blanco.

(tn. tejido necrosado, m. micelio blanco)

cn

tn

m

.

c

cv

ef


Figura 5-63. Registros fotográficos caracterización histológica para la Muestra 7: E04B0

L13P1 Carpóforo

a. Basidiocarpo (b. basidiocarpo)

b. Corte del basidio. Aumento 40x (h. hifas, b. basidiosporas)

c. Corte de basidio. Aumento 40x (b. Basidiosporas)

d. Corte de basidio. Aumento 40x (b. Basidiosporas)

e. Corte del basidio. Aumento 40x (h. hifas, b. basidiosporas)

b

b

b

h

b

h

b

6. Conclusiones y recomendaciones

En los análisis de patrones de puntos es fundamental el correcto planteamiento de la

hipótesis nula acorde con el proceso ecológico de interés, la selección de métodos

estadísticos apropiados para la comprobación hipótesis y de manera crucial la

interpretación de los resultados obtenidos a la luz de la información disponible en la

literatura científica, ya que el análisis de la dispersión de las poblaciones representa un

relevante componente espacial que caracteriza la estrategia de vida de cada especie.

La ejecución de este trabajo evidenció que las diferencias en el progreso de las

Pudriciones de Estípite entre siembras originales y renovaciones Cirad se presentan a

partir de los 15 años de edad, quintuplicándose en las renovaciones. Los análisis de

segundo orden establecieron la existencia de dependencia espacial a escalas de 1-2

palmas y menos frecuentemente a escalas mayores en parcelas de alta incidencia. Los

estudios de direccionalidad realizados identificaron que el movimiento se presenta a

cortas distancias en la medida que aumenta la concentración de los casos, mientras que

en áreas de inicio epidémico fue común el movimiento a mayores distancias, sugiriendo

la existencia de diferentes estrategias de diseminación. Se identificaron 7 patrones

principales de direccionalidad a escala de plantación que responden a diferentes

condiciones medio ambientales y de cultivo y mediante la estimación de Kernel se

identificó la existencia de al menos 5 sectores de alta incidencia y riesgo de diseminación

de la enfermedad, mientras a nivel de parcela fueron confirmados los resultados de

dependencia espacial y adicionalmente se visualizó la existencia de tres patrones de

distribución de los focos, que estarían representando la existencia de diferentes modos

de infección, justificando la importancia de la aplicación permanente de medidas de

control de inóculo para el manejo oportuno de estas enfermedades. El análisis de Patrón

de asociación identificó condiciones que pueden conformar alertas de estas

enfermedades, estableciendo rangos por fuera de los cuales, el estado edáfico y


nutricional puede denotar riesgos futuros: a nivel de suelos Ca 2.3-12.4 meq/100gr, Mg

1.7-3.4 meq/100gr, CIC 5.3-16.1 meq/100gr, Cu 0.4-2.3 mg/kg y Arcillas 22-41%, cuyo

ajuste al modelo de regresión lineal presento un coeficiente de determinación

R2=70,22%; a nivel foliar N 2.11-2.86%, P 0.14-0.17%, Ca 0.61-1.03% y B 10.3-38.2

ppm cuyo ajuste al modelo de regresión lineal presentó un coeficiente de determinación

R2=73,8%. La caracterización histológica confirmó que las palmas objeto de análisis del

presente trabajo, presentaron las anomalías típicas para estados avanzados de estas

enfermedades que incluyen, además de la sintomatología externa conocida, la necrosis

interna de tejidos del estípite y la presencia mayoritaria de estructuras típicas de

Ascomicetes y Basidiomicetes.

Teniendo en cuenta los anteriores resultados, se recomienda continuar la ejecución de

análisis epidemiológicos adicionales que documenten para otros materiales y condiciones

el progreso de la enfermedad, su patrón espacial y de asociación a variables

medioambientales, como insumos que soporten las prácticas de manejo sitio-específico

que se sugieran en adelante, teniendo en cuenta que, en concordancia con Hushiarian et

al (2013), las pudriciones del estípite son muy difíciles de detectar en estados iniciales, lo

cual se constituye en un factor limitante para su manejo. Al respecto, es fundamental que

las herramientas de diagnóstico generadas sean operativamente prácticas para su

implementación a escala comercial, de resultados rápidos, sensibles y de bajo costo.

Mientras esto no suceda, todo análisis continuará basándose en sintomatología externa y

sin opciones de mayor precisión en sus resultados.

De acuerdo a los resultados encontrados, la ejecución de prácticas de eliminación

permanente de las plantas afectadas puede considerarse una medida de control de

inóculo para disminuir la velocidad de diseminación de la enfermedad, coincidiendo con

los reportes de Idris et al (2005), sin embargo, se recomienda establecer áreas de

evaluación de estrategias de manejo preventivo en relación con su efecto sobre la tasa

de desarrollo de la enfermedad.

Bibliografía

[1] THOMPSON, A. 1931. Stem-Rot of the Oil palm in Malaysia. Bulletin Department of

Agriculture, Straits settlements and F.M.S. Sience Series 6: 23pp.

[2] VAN DER PLANK, J.E. 1963. Plant disease: epidemics and control. Academic Press

New York, 349 p.

[3] LARGE, E.C. 1966. Measuring plant disease. Annual review phytopathology 4: 9-28.

[4] KERR, A. and RODRIGO, W. 1967. Epidemiology of tea blister blight (Exobasidium

vexans): III. Spore deposition and disease prediction. Trans. Brit. Mycol. Soc. 50, 49-55.

[5] SHAIN L, 1967. Resistance of sapwood in stems of loblolly pine to infection by Fomes

annosus. Phytopathology 61, 1143-1147.

[6] Cole J.P. and King C.A.M. 1968. "Quantitative Geography." John Wiley & Sons. 692 p.

London.

[7] RENARD, J.L; GASCON, J.P; and BACHY, A. 1972. Research on vascular wilt

disease of the oil palm. Oleagineux 27(12): 581591.

[8] ANALYTIS, S. 1973. Methodik der analyse von epidemien dargestellt am Aptelscherf

(Venturia inaequalis). Acta phytomedica (1) : 1 – 76.

[9] BUTT, O.J. and ROYLE, D.J. 1974. Multiple regression analysis in the epidemiology of

plant diseases. In : KRANZ, J. Epidemic of plant diaseases, mathematical analysis and

modelling. pp. 78-82.

[10] JAMES, C. 1974. Assesment of plant disease lasses. Ann. Rev. Phytop. 12: 27-48.

[11] JOWETT, D. and HANING, B. 1974. Nonlinear disease progress curve. In: KRANZ,

T. Epidemic of plant diseases: Mathematical analysis and modelling. pp. 115-136.

[12] MOGK, M. 1974. Automatic data processing in analysis of epidemics. In: KRANZ, J.

Epidemics of plant disease. pp. 55-76.


[13] MULLER, R.A. 1974. Effect of prophylactic measures on the dissemination. In:

GREGORY, P.H. Phytophtora disease of cocoa. Logman, London, p. 170-178.

[14] KRAUSE, R.A. and MASSIE, L.B. 1975. Predictive systems modern approaches to

disease control. Annual review phytopathology 14: 32-45.

[15] HARRISON, B.D. 1977. Ecology and control of viruses with sail-inhabiting vectors.

Annual review phytophatology, 15: 331-360. 1977.

[16] SHANER, G. and FINNEY, R.E. 1977.The effects of nitrogen fertilitation on the

expression of slow-mildewing in Knox wheat. Phytopathology, 67: 1051-1055.

[17] SMITH, P. R.; STUBBS, L. L.; CHALLEN, D. I. 1977. Studies on the epidemiology of

peach rosette and decline disease in Victoria. Australian Journal of Agricultural Research

28, 103-113.

[18] BERGAMIN, F.A. 1978. Analise matemática de epidemias. In : GALLI, F. Manual de

fitopatología. Ceres, Sao Paulo,. pp. 242-256.

[19] FRY, W.E. 1978. Management with chemicals an advanced treatise. In: Plant

disease, New York, Acad. Press, 1978. pp. 213-230.

[20] NELSON, R.R. 1978. Genetics of horizontal resistence to plant disease. Annual

review phytopathology 16: 359-378.

[21] THRESH, J.M. SCOTT, P.R, and BAINBROGE, A. 1978. The epidemiology of plant

virus disease. In: Plant disease epidemiology. Oxford, London pp. 86-89.

[22] BECKER, S. 1979. La propagación de la roya del cafeto. S.1. Sociedad Alemana de

Cooperación Técnica. 70 p.

[23] GONZALES, C. 1979. Introducción a la fitopatología. San José, IICA, 1979. 129 p.

[24] ZADOCKS, J.C, and SCHEIN, R.D. 1979. Epidemiology and plant disease

management. New York, Oxford University Press, 1979. 427 p.

[25] KRANZ, J. and HAU, B. 1980. Systems analysis in epidemiology. Annual review

phytopathology, 19: 67-93.

[26] KUSHALAPPA, A.C. and CHAVES, G.M. 1980. An analysis of developoment of

coffee rust in the field. Fitop. Brasileira 5, 95103.

[27] PENNYPACKER, S.P; KNOBLE, H.D.; ANTLE, C.E. and MADDEN, L.J. 1980. A

flexible model for studing plant disease progression. Phytopathology 70: 232-35.

[28] ROBINSON, R.A. 1980. New concepts in breeding for disease resistence. Annual

review phytopathology 18, 189-210.

Bibliografía 139

[29] KUSHALAPPA, A.C. and LAGESSE, R.M. LEAFAL. 1981. A computer program for

cuantitative analysis of leaf fall in coffee rust. Phytopathol. Z, 101: 97-105.

[30] TURNER, P. 1981. Oil palm diseases and disorders. Oxford University Press, Kuala

Lumpur, 280p.

[31] EUCLIDES, E. SAEG. 1982. Análises de dadas. U.F.V., imprensa universitaria centro

de cómputo, viḉosa, Minas, Gerais, Brasil, 1982. 40 p.

[32] GIBBS, A.J. 1982. Virus ecology. Phisiology plant ecology. Ed. By O.L. Lange, P.S.

Nobel, C.B. Osmond and H. Ziegler Sp. ringer – Vulag, Berlin 1982.

[33] ALLEN, R.N. PLUMB, R.T. and THRESH, J.M. 1983. Sp. read of banana bunchy top

and other plant virus diseases in time and sp. ace. In : Plant virus epidemiology. Oxford,

London. Blackwell scientific publications,. pp. 51 – 59.

[34] AUTREY, L.J. and RICAUD, C. PLUMB, R.T. and THRESH, J.M, 1983. The

comparative epidemiology of two diseases of maize caused by leaf hopper- borne viruses

in Mauritius. In: Plant virus epidemiology. Oxford, London, Blackwell scientific

publications,. pp. 280 – 281.

[35] PLUMB, R.T. and THRESH, J.M. 1983. Plant virus epidemiology. Blackwell Scientific

Publications, Boston, 377 p.

[36] SKYLAKAKIS, G. 1983. Theory and strategy of chemical control. Annual review

phytopathology, 22: 117-133.

[37] BLANCHETTE RA, 1984. Selective delignification of eastern hemlock by Ganoderma

tsugae. Phytopathology 74, 153-160.

[38] HERNANDEZ, T.A. 1984. Avaliacao de modelo de previssao da ferrugem do cafeeiro

para determinar a avaliacao de fungicidas. Universidade Federal de Vicosa, Tese de M.

Sc. 1984.

[39] MARQUINA, J.C. 1984. Enfermedades criptogámicas en hortalizas. INIA E,

MADRID, p. 17-66.

[40] TAYLOR, L.R. 1984. Assessing and Interpreting the spatial distributions of insects

populations. Annual Review of Entomology 29:321-357

[41] EBDON, David. 1985. Estadísticas en Geografía. Blackwell.

[42] HO, Y. W.; NAWAWI, A. 1985. Ganoderma boninense Pat. from basal stem rot of oil

palm (Elaeis guineensis) in Peninsular Malaysia. Pertanika, 8: 425-428.


[43] CHAVEZ, M.F. 1986. Enfermedades de la palma africana en Ecuador y su combate.

INIAP. Quito. 19 p (Manual No.8).

[44] GOODCHILD, M.F., 1986. Autocorrelación espacial. Catmog 47, Geo Books, 1986

[45] SILVERMAN, B. W. 1986. Estimación de densidad para las estadísticas y el análisis

de datos. New York: Chapman and Hall

[46] ROBERTSON, G.P. 1987. Geostatistics in ecology: interpoliating with known

variance. Ecology 68: 744-748.

[47] KASTELEIN, P. 1988. Report visit to Colombia. Informe de visita. FEDEPALMA,

Bogota. 25p.

[48] RAYNER ADM, BODDY L, 1988. Fungal Decomposition of Wood: Its Biology and

Ecology. New York, USA: John Wiley & Sons.

[49] ARIFFIN, D., IDRIS, A.S.; ABDUL HALIM, H. 1989a. Significance of the black line

within oil palm tissue decay by Ganoderma boninense. Elaeis, 1:11-16.

[50] ARIFFIN, D.; SINGH, G.; LIM, T. K. 1989b. Ganoderma in Malaysia-current status

and research strategy. En: Proceedings of the 1989 Porim International Palm Oil

Development Conference-Module II: Agriculture, 5-9 de septiembre de 1989 (editado por

Jalani et al.): 249-297. Palm Oil Research Institute of Malaysia, Bangi, Selangor

(Malasia).

[51] ISAAKS, E.H., SRIVASTAVA R.M. 1989. An introduction to applied geostatistcs.

Oxford University Press, Nueva York.

[52] LEGENDRE, P., FORTIN M-J. 1989. Spatial pattern and ecological analysis.

Vegetation 80: 107-138.

[53] ADASKAVEG JE, GILBERSTON RL, BLANCHETTE RA, 1990. Comparative studies

of delignification caused by Ganoderma sp. ecies. Applied and Environmental

Microbiology 56, 1932-1943.

[54] AGOSIN E, BLANCHETTE RA, SILVA H, LAPIERRE C, CEASE KR, IBACH RE,

ABAD AR, MUGA P, 1990. Characterisation of palo podrido, a natural process of

delignification in wood. Applied and Environmental Microbiology 56, 65-74.

[55] KHAIRUDIN, H. 1990. Basal stem rot of oil palm: incidence, etiology and control.

Master of Agriculture Science Thesis, Universiti Pertanian Malaysia, Selangor (Malasia).

[56] SING, G. 1990. Ganoderma the scourge of oil palm in the coastal areas. En:

Proceedings of the Ganoderma workshop. MPOB. 113-131.

Bibliografía 141

[57] ARIFFIN, D., IDRIS, A.S. 1991. A selective medium for the isolation of Ganoderma

from diseased tissues. En: Proceedings of the 1991 International Palm Oil Conference,

Progress, Prospects & Challenges Towards the 21st Century (Model 1, Agriculture):

PORIM, pp 517-519.

[58] ARIFFIN, D.; IDRIS, A. S. 1991. Investigation on the control of Ganoderma with

dazomet. Proceeding of Porim International Palm Oil Conference (Pipoc 1991).

Agriculture, Malaysian Palm Oil Board, Kuala Lumpur, 424-429.

[59] ARIFFIN, D.; IDRIS, A. S.; ABDUL HALIM, H. 1991. Histopathological studies on

colonization of oil palm root by Ganoderma boninense. Elaeis,3 (1): 289-293.

[60] ARIFFIN D, SEMAN IA, 1991. A selective medium for the isolation of Ganoderma

from diseased tissues. In: Proceedings of the 1991 International Palm Oil Conference,

Progress, Prospects and Challenges towards the 21st

Century. 9-14th

September 1991.

Edited by Yusof et al. PORIM. Bangi Selangor.Malaysia .pp 517-519.

[61] PEARCE RB, 1991. Reaction zone relics and the dynamics of fungal sp. read in the

xylem of woody angiosp. erms. Physiological and Molecular Plant Pathology 39, 41-55.

[62] SINGH G, 1991. Ganoderma- the scourge of oil palm in the coastal areas. The

Planter 67, 421-44.

[63] BODDY L, 1992. Micro-environemtnal asp. ects of xylem defences to wood decay

fungi p 96-132. In: (R.A. Blanchette & A.R. Biggs eds) Defence Mechanisms of Woody

Plants against Fungi. Sp. ringer - Verlag, Berlin

[64] LIM TK, CHUNG GF, KO WH, 1992. Basal stem rot of oil palm caused by

Ganoderma boninense. Plant Pathology Bulletin 1, 147-152.

[65] ROSSI R.E., MULLA, D.J., JOURNEL, A.G. y FRANZ, E.H. 1992. Geostatistical tools

for modeling and interpreting ecological spatial dependence. Ecological Monographs 62:

277-314.

[66] GURMIT, S. 1993. Ganoderma seria enfermedad de la palma de aceite en las zonas

costeras (Colombia). Revista Palmas, v14 no.3, p15-26

[67] LIM, K. H.; CHUAH, J. H.; HO, C. H. 1993. Effects of soil heaping on Ganoderma

infected oil palms. En: Proceedings of the 1993 Porim International Palm Oil Congress

„Update and Vision‟ (Agriculture), 20-25 de septiembre de 1993, (editado por Jalani et al.),

735-738. Palm Oil Research Institute of Malaysia, Bangi, Selangor (Malasia).

[68] LIESTOL, K, ANDERESEN, PK, ANDERSEN, U. 1994. Survival analysis and neural

nets. Statist Med;13:1189-200.


[69] MOMO, FERNANDO ET Al. 1994. III Encuentro Latinoamericano de Ecología

Matemática. Luján.

[70] NIETO, L. 1994. Pudrición basal del tallo de la palma de aceite (Elaeis guineensis

Jack.) causada por Ganoderma sp. . Palmas (Colombia) v15, No.2, p.31-38.

[71] SARIAH M, HUSSIN MZ, MILLER RNG, HOLDERNESS M, 1994. Pathogenicity of

Ganoderma boninense tested by inoculation of oil palm seedlings. Plant Pathology 43,

507-10.

[72] ARIFFIN, D. 1995. Criterios para el control de la Pudrición Basal del estipe de la

palma de aceite. Palmas (Colombia) v16 No esp. ecial, p219-226

[73] ARIFFIN D, IDRIS AS, MARZUKI A, 1995. Development of a technique to screen oil

palm seedlings for resistance to Ganoderma. In: Proceedings of the 1995 PORIM

National Oil Palm Conference " Technologies in Plantation- the way forward". 11-12 July

1995. PORIM. Bangi Selangor.Malaysia.pp132-141

[74] BENJAMIN, M.; CHEE, K.H. 1995. Basal Stem Rot of oil palm a serious problem on

inland soils. MAPPS Newsletter, 19 (1):3

[75] Chater, N. Levy, J.P.y Bairaktaris, D. 1995. NEURAL NETWORKS: The new

statistical models of mind. Connectionist models of memory and language. UclPress.

London.

[76] CROSS BS, HARRISON RF, KENNEDY RL. 1995. Introduction to neural networks.

Lancet 1995;346:1075-9.

[77] HILERA, J.R. Y MARTÍNEZ, V.J. 1995. Redes neuronales artificiales: Fundamentos,

modelos y aplicaciones. Ra-ma. Madrid. (1995).

[78] ARIFFIN D, IDRIS AS, MARZUKI A, 1996. Sp. read of Ganoderma boninense and

vegetative compatibility studies of a single field palm isolates. In: Proceedings of the 1996

PORIM International Palm Oil Congress ( Agriculture) . Septemebr 1996. Edited by Ariffin

et al. PORIM. Bangi Selangor, Malaysia .pp 317- 329

[79] ARIFFIN, D; IDRIS, A.S.; MARZUKI, A. 1996. Sp. read of Ganoderma boninense and

vegetative compatibility studies of a single field palm isolates. En: Proceedings of the

1996 PORIM International Palm Oil Congress (Agriculture), sept, 1996. 317-329

[80] PEARCE RB, 1996. Antimicrobial defences in the wood of living trees. New

Phytologist 132, 203-233.

[81] PORCUNA, J.L Y LABRADOR, J. 1996. Aproximación al concepto de plaga y

enfermedad desde el punto de vista agroecológico. Agricultura Ecológica y Desarrollo

Rural. II Congreso Soc. Española Agric. Ecologica. Pamplona

Bibliografía 143

[82] BERGER, R.D. A . 1997. Application of epidemiological principles to achieve plant

disease control. Annual Review Phytopathology, 15:165183.

[83] ONSANDO JM, 1997. Distribution, severity and sp. read of Armillaria root diseases in

Kenya tea plantations. Plant Disease 81, 133-137. [97] TUCK., H. C.; KHAIRUDIN, H.

1997. Usefulness of soil mounding treatments in prolonging productivity of prime-aged

Ganoderma infected palms. The Planter, 73(854): 239-244.

[84] PEARCE RB, FISHER BJ, CARPENTER TA, HALLl LD, 1997. Water distribution in

fungal lesions in the wood of sycamore, Acer pseudoplatanus, determined gravimetrically

and using nuclear magnetic resonance imaging. New Phytologist 135, 675-688.

[85] SEUBERT E, 1997. Root anatomy of palms. Flora 192, 81-103.

[86] BORROUGH, P.A.; McDONNELL, R.A. 1998. Principles of Geografical Information

Systems. Oxford Univ. Press, New York, USA.

[87] DARMONO TW, 1998. Development and survival of Ganoderma in oil palm tissue.

In: Proceedings of the 1998 International Oil Palm Conference, Nusa Dua. Bali 23-25th

September 1998. pp 613-617.

[88] HASAN Y, TURNER PD, 1998. The comparative importance of different oil palm

tissues as infection sources for basal stem rot in replantings. The Planter 74, 119-35.

[89] PITARQUE, A. ROY , J F Y RUIZ, JC. 1998. Redes neurales vs modelos

estadísticos: Simulaciones sobre tareas de predicción y clasificación Psicológica. 19,

387-400

[90] WACHHOLTZ, R. 1998. Sistemas Agrícolas. Insumo clave para la formulación de

Planes de Ordenamiento Territorial Municipales en la zona del Proyecto Desarrollo Rural

Integral Bota Caucana (PDRBC). GTZ Popayán, Colombia.

[91] WOODWARD S, STENLID J, KRAJALAINEN R, HUTTERMANN A.,1998.

Heterobasidion annosum: Biology, Ecology Impact and Control. CABI Publishing.

Wallingford. UK

[92] MILLER RNG, HOLDERNESS M, BRIDGE PD, CHUNG GF, ZAKARIA MH, 1999.

Genetic diversity of Ganoderma in oil palm plantings. Plant Pathology 48, 595-603.

[93] ARIFFIN, D. 2000. Major diseases of oil palm. En: Advances in oil palm research-

volume 1. Malaysian Oil Palm Board, 596-622.

[94] BRIDGE, P. D.; O‟GRADY, E. B.; PILOTTI, C. A.; SANDERSON, F. R. 2000.

Development of molecular diagnostics for the detection of Ganoderma isolates

pathogenic to oil palm. En: Ganoderma Diseases of Perennial Crops (editado por Flood et

al.), cabi Publishing (UK), 225-234.


[95] COBOURN W. G. et al . 2000. A Comparison of Nonlinear Regression and Neural

Network Models for Ground-Level Ozone Forecasting. Journal of the Air & Waste

Management Association Volume 50 November 2000.

[96] DARMONO TW, 2000. Ganoderma in oil palm in Indonesia: Current status and

prospective use of antibodies for the detection of infection. In: (J. Flood, P. Bridge & M.

Holderness, eds) Ganoderma Diseases of Perennial Crops: Wallingford: CABI Publishing.

249-66.

[97] EWING, E. E., SIMCO, I., SMART, C. D., BONIERBALE, M. W., MIZUBUTI, E. S. G.,

MAY, G. D., and FRY, W. E. 2000. Genetic mapping from field tests of qualitative and

quantitative resistance to Phytophthora infestans in a population derived from Solanum

tuberosum and Solanum berthaultii. Mol. Breed. 6:25-36.

[98] FLOOD J, HASAN Y, TURNER PD, O‟GRADY EB, 2000. The sp. read of

Ganoderma from its infective sources in the field and its implications for management of

the disease in oil palm. In. Flood, J, Bridge PD, Holderness, M, eds. Ganoderma

Diseases of Perennial Crops. CABI Publishing,101-112.

[99] FLOOD, J, BRIDGE PD, HOLDERNESS, M, (eds) 2000. Ganoderma Diseases of

Perennial Crops. CABI Publishing, Wallingford. Uk 275 p

[100] GALLARDO, A., RODRIGUEZ-SAUCEDO J.J., COVELO, F., FERNANDEZ-ALES,

R. 2000. Soil nitrogen heterogeneity in a Dehesa ecosystem. Plant and Soil 222: 71-82.

[101] IDRIS, A. S.; ARIFFIN, D.; SWINBURNE, T. R.; WATT, T. A. 2000a. The identity of

Ganoderma species responsible for basal stem rot (bsr) disease of oil palm in Malaysia –

Morphological characteristics. mpob Information Series 102, mpob TT 77a, agosto de

2000, 4pp.

[102] MILLER RNG, HOLDERNESS M, BRIDGE PD, 2000. Molecular and morphological

characterization of Ganoderma in oil-palm plantings. In: (J. Flood, P. Bridge & M.

Holderness, eds) Ganoderma Diseases of Perennial Crops. Wallingford: CABI Publishing.

pp 159-82.

[103] UTOMO, C.; NIEPOLD, F. 2000. The development of diagnostic tools for

Ganoderma in oil palm. En: Ganoderma Diseases of Perennial Crops (editado por Flood

et al.), cabi Publishing (UK), 235-248.

[104] DAYHOFF JE, DE LEO JM. 2001. Artificial neural networks. Opening the black box.

Cancer 2001;91:1615-35

[105] IDRIS, A.S.; ARIFFIN, D.; SWINBURNE, T.R.; WALT, T.A. 2001a. Distribution of

species of Ganoderma Basal Stem Rot of oil palm in relation to environmental conditions

in peninsular Malaysia. En: The proceedings of the agriculture conference of 2001 Pipoc.

385-394.

Bibliografía 145

[106] LAREZ C.R. 2001. Aspectos epidemiológicos de la pudrición alta del tallo de la

palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) en el Estado Monagas, Venezuela. PALMAS -

Vol. 22 No. 2, p.21-26

[107] CAPRA F. 2002. La Trama e la vida. Una nueva perspectiva de los sistemas vivos.

ANAGRAMA.

[108] FLOOD J, HASAN Y, FOSTER H, 2002. Ganoderma diseases of oil palm- an

interpretation from Bah Lias Research Station. The Planter 78, 689-710

[109] IDRIS, A. S.; ISMAIL, S.; ARIFFIN, D.; AHMAD, H. 2002a. Control of Ganoderma-

infected palm – development of pressure injection and field applications. mpob

Information Series 148, mpob TT 131, mayo de 2002, 2pp.

[110] IDRIS, A. S.; KHUSAIRI, D.; ISMAIL, S.; ARIFFIN, D. 2002b. Selection for partial

resistance in oil palm to Ganoderma basal stem rot. Paper Presented in the Seminar

Recent Progress in the Management of Peat and Ganoderma, 6-7 de mayo de 2002,

Bangi, 12pp.

[111] PINTO E , POZZA, A. , De Souza E, Talamini A, Boldini J y Santos F. 2002.

Descrição da epidemia da ferrugem do cafeeiro com redes neuronais. Fitopatol. bras.

vol.27 no.5 Brasília Sept./Oct. 2002.

[112] SIMKO, I. 2002. Comparative analysis of quantitative trait loci for foliage resistance

to Phytophthora infestans in tuber-bearing Solanum sp. ecies.Am. J. Potato Res. 79:125-

132.

[113] GALLARDO, A. 2003. Spatial Variability of Soil Properties in a Floodplain Forest in

Northwest Spain. Ecosystems 6: 564 – 576.

[114] HASAN Y, FLOOD J, 2003. Colonisation of rubber wood and oil palm blocks by

monokaryons and dikaryons of Ganoderma boninense - implications to infection in the

field. The Planter 79, 31-38

[115] IDRIS A. S., YAMAOKA M, HAYAKAWA S, BASRI MW, NOORHASIMAH, I. and

ARIFFIN D. 2003a. PCR technique for detection of Ganoderma. Mpob Information Series,

MPOB TT No. 188, Jun 2003. 4pp.

[116] RAO V, LIM CC, CHIA CC, TEO KW, 2003. Studies on Ganoderma sp. read and

control. The Planter 79, 367-83.

[117] SUBAGIO A, FOSTER HL, 2003. Implications of Ganoderma disease on loss in

stand and yield production of oil palm in North Sumatra. Proceedings of the MAPPS

Conference (Aug 2003). Kuala Lumpur.


[118] TRUJILLANO J , MARCHB J. , RODRÍGUEZA , Y SORRIBASB, A. 2003.

Aplicación de las redes neuronales artificiales para la estratificación de riesgo de

mortalidad hospitalaria Gac Sanit.17(6):504-11.

[119] FLOOD J, HASAN Y, 2004. Basal stem rot - taxonomy, biology, epidemiology,

economic status and control in South East Asia and Pacific Islands. Proceedings of the

Malaysian Palm Oil Board Conference. May 2004. 117-33. MPOB. Kuala Lumpur.

Malaysia.

[120] GAROFALO and MCMILLAN. 2004. Thielaviopsis Diseases of Palms. Proc. Fla.

State Hort Soc117:324-325.

[121] IDRIS, A. S.; ISMAIL, S.; ARIFFIN, D. 2004. Innovative technique of sanitation for

controlling Ganoderma at replanting. mpob Information Series 220, mpob TT 213, mpob

(Malasia), 4pp.

[122] IDRIS AS, KUSHAIRI A, ISMAIL S, ARIFFIN D, 2004. Selection for partial

resistance in oil palm progenies to Ganoderma basal stem rot. Journal of Oil Palm

Research 16, 12-8.

[123] NEURAL NETWORK. FAQ. 2004. (Sarle WS). Disponible en:

ftp://ftp.sas.com/pub/neural/FAQ.html.

[124] ROMERO F. 2004. Manejo Integrado de Plagas. Las bases, los conceptos, su

mercantilización. Universidad Autónoma de Chapingo, Mexico

[125] ALEXANDROV, A. 2005. Convex Polyhedra. Springer Science and Business Media.

[126] DURAND-GASSELIN T, ASMADY H, FLORI A, JACQEMARD JC, HAYUN Z,

BRETON F, DE FRANQUEVILLE H, 2005. Possible sources of genetic resistance in oil

palm (Elaeis guineensis Jacq.) to basal stem rot caused by Ganoderma boninense -

prospects for future breeding. Mycopathologia 159, 93-100.

[127] FLOOD J, KEENAN L, WAYNE S, HASAN Y, 2005. Studies on oil palm trunks as

sources of infection in the field. Mycopathologia 159, 101-7.

[128] HASAN Y, FOSTER HL, FLOOD J, 2005. Investigations on the causes of upper

stem rot (USR) on standing mature oil palms. Mycopathologia 159, 109-112.

[129] IDRIS, A. S.; ISMAIL, S.; ARIFFIN, D. 2005. Reducing risk of Ganoderma in supply

palms. mpob Information Series 264, mpob TT 260. Mpob (Malasia), 4pp.

[130] MITCHEL, 2005. Andy. La Guía de Esri para el análisis SIG, Volumen 2. Esri Press.

[131] PILOTTI, C. 2005. Stem rots of oil palm caused by Ganoderma boninense:

Pathogen biology and epidemiology. Mycopathologia 159.129-141.

Bibliografía 147

[132] SANDERSON FR, 2005. An insight into spore dispersal of Ganoderma boninense

on oil palm. Mycopathologia 159, 139–141.

[133] SUSANTO A, SUDHARTO PS, PURBA RY, 2005. Enhancing biological control of

basal stem rot disease (Ganoderma boninense) in oil palm plantations. Mycopathologia

159, 153-57.

[134] BRETON F, HASAN Y, HARIADI S, LUBIS Z, DE FRANQUEVILLE H. 2006.

Characterization of parameters for the development of an early screening test for basal

stem rot tolerance in oil palm progenies. Journal of Oil Palm Research Special issue .

April 2006): 24-36.

[135] DUCCION R. and CHIARA C. 2006. On The Measure of Sp. atial Centroid in

Geography. Asian Journal of Information Technology, 5: 729-731.

[136] PARAMA, R. 2006. Heterogeneidad Espacial de Nutrientes del Suelo en

Ecosistemas Terrestres. Tesis Doctoral. Universidad de Vigo.

[137] REES R, 2006. Ganoderma stem rot of oil palm (Elaeis guineensis); mode of

infection, epidemiology and biological control. PhD thesis, University of Bath, UK.

[138] HOONG, H.W. 2007. Ganoderma disease of oil palm in Sabah. The planter , 83

(974): 299-313

[139] MADDEN, L. V., HUGHES, G., and VAN DEN BOSCH, F. 2007. The Study of Plant

Disease Epidemics. American Phytopathological Society, St. Paul, MN.

[140] REES ,

R.W., FLOOD, J., HASAN, Y. and COOPER, R.M. 2007. Low soil

temperature and root-inoculum contact enhance Ganoderma infection of oil palm;

implications for late disease appearance in plantations and screening for disease

resistance. Plant Pathology 56, 862-870

[141] BERG, M. 2008. Computational Geometry: Algorithms and Applications. Springer

Science and Business Media. The Netherlands. e-ISBN 978-3-540-77974-2

[142] IDRIS, A. S.; RAFIDAH, R. 2008. Polyclonal antibody for detection of Ganoderma.

mpob Information Series 430, mpob TT 405, 17 de junio de 2008, 4pp.

[143] KHAIRUDIN, H.; CHONG, T.C. 2008. An overview of the current status of

Gannoderma Basal Stem Rot and its management in a large plantation group in Malaysia.

The planter, 84(988):469-482

[144] PFEIFFER, D., ROBINSON, T. P., STEVENSON, M., STEVENS, K. B., ROGERS,

D. J., & CLEMENTS, A. C. 2008. Spatial analysis in epidemiology.


[145] BRETON F, RAHMANINGSIH M, LUBIS Z, SETIAWATI U, FLORI A, NELSON S,

DURAND-GASSELIN T, DE FRANQUEVILLE H, 2009a. early screening test: A routine

work to evaluate resistance and susceptibility level of oil palm progenies to Basal Stem

Rot disease. In: Agriculture, biotechnology & sustainability . Proceedings of International

Palm Oil Congress. Eds.MPOB. Kuala Lumpur , Malaysia pp 549-561.

[146] IDRIS, A.S. 2009. Basal Stem Rot in Malaysia-Biology, economic importance,

Epidemiology, detection and control of oil palm devastating diseases, 6nov2009. MPOB

(Malaysia), 13-57.

[147] KUSHAIRI, A.; IDRIS, A.S.; NORMAN, K. 2009. Proceedings of the international

workshop on awareness, detection and control of oil palm devastating diseases, Kuala

Lumpur (Malaysia), MPOB.

[148] MARKOM, M.A.; SHAKAFF, A.Y.M.; ADOM, A.H.; AHMAD, M.N.; HIDAYAT, W.;

ABDULLAH, A.H.; FIKRI, N.A. 2009. Intelligent electronic nose system for basal stem rot

disease detection. Comput Electron Agr 66 (2) :140-146.

[149] REES, RW., FLOOD, J.,HASAN, Y. and COOPER, RM. 2009. Basal stem rot

infection of oil palm; mode of root and lower stem invasion by Ganoderma. Plant

Pathology, 58 982-989

[150] SUSANTO, A. 2009. Basal Stem Rot in Indonesia-Biology, economic importance,

epidemiology, detection and control. Proc. International workshop on awareness,

detection and control of oil palm devastating diseases, Kuala Lumpur (Malaysia), MPOB,

58-59.

[151] BRETON F, RAHMANINGSIH M, LUBIS Z, SYAHPUTRA I, SETIAWATI U, FLORI

A, SORE R, JACQUEMARD JC, COCHARD B, NELSON S, DURAND-GASSELIN T, DE

FRANQUEVILLE H, 2010. Evaluation of resistance /susceptibiltiy level of oil palm

progenies to Basal Stem Rot disease bu the use of an early screening test, relation to

field observations.

[152] FLOOD J., COOPER R., REES R., POTTER U. and HASAN Y. 2010. Some Latest

R&D on Ganoderma Diseases in Oil Palm. Presented at IOPRI/MPOB seminar:

Advances in the controlling of devastating disease of oil palm (Ganoderma) in South East

Asia, Jogjakarta, May 2010. (2010) 21 pp.

[153] IDRIS, A. S.; MAZLIHAM, M. S.; LOONIS, P.; BASRI, M. W. 2010. Ganosken for

early detection of Ganoderma infection in oil palm. mpob Information Series 449, mpob

TS 442, mpob (Malasia), 4pp.

[154] LELONG, C.C.; ROGER, J-M;BREGAND, S.; DUBERTRET, F.; LANORE, M.;

SITORUS, N.; RAHARJO, D.; CALIMA, J-P. 2010. Evaluation of Oil Palm Fungal Disease

Infestation with canopy hypérspectral reflectance data. Sensors 10 (1) :734-747

Bibliografía 149

[155] SETIAWATI U, RAHMANINGSIH M, NELSON S, BRETON F, SORE R, CALIGARI,

PDS. 2010. Progress with screening of Sumatra Bioscience breeding progenies for

Ganoderma tolerance in field and nursery trials .

[156] VIRDIANA, I. & FLOOD, J, 2010. Testing the effects of oil palm replanting practices

( windrowing, fallowing and poisoning) on incidence of Ganoderma. Proceedings of the

IOPC June 2010. ( in press)

[157] CHUNG, G.F. 2011. Management of ganoderma diseases in Oil palm plantations.

Planter 87(1022):325–339

[158] MOHD AS´WAD, A.W.; SARIAH, M.; PATERSON, R.R.M.; ZAINAL ABIDIN M.A.;

LIMA, N. 2011. Ergosterol Analyses of oil palm seedlings and plants infected with

Ganoderma. Crop Prot 30 (11) :1438-1442.

[159] WALAT, O.; HOONG, H.W. 2011. Land preparation practices for oil palm replanting

– Sawit kinabalu Group´s experience in Sabah. The planter, 87 (1019), 105-119.

[159] ABDULLAH, A.H.; ADOM, A.H.; SHAKAFF, A.Y.; AHMAD, M.N.; ZACARIA, A.;

SAAD, F.S.A.; ISA, C.M.N.C; MASNAN, M.J.; KAMARUDIN, L.M. 2012. Hand-Held

Electronic Nose Sensor Selection System for Basal Stem Rot (BSR) Disease Detection.

In. Intelligent Systems, Modelling and Simulation (ISMS). Third International Conference,

pp 737-742.

[160] IDRIS, A. S.; MAIZATUL, S. M. 2012. Stump treatment with dazomet for controlling

Ganoderma disease in oil palm. mpob Information Series 615, mpob TS 107, 2pp.

[161] IDRIS, A. S.; NURRASHYEDA, R.; MAIZATUL, S. M.; MADIHAH, A. Z.; TARMIZI,

A. M.; KUSHAIRI, A.; WAN AZHA, W. M.; TONY PENG, S. H. 2012. Biofertilizer

Hendersonia GanoEF as biological control of Ganoderma in oil palm. mpob Information

Series 595, mpob TT 508. Mpob (Malasia), 3pp.

[162] REES, R. W., FLOOD, J., HASAN, Y., WILLS, M. A. and COOPER, R. M. 2012,

Ganoderma boninense basidiospores in oil palm plantations: evaluation of their possible

role in stem rots of Elaeis guineensis. Plant Pathology, 61: 567–578.

[163] RICHARD L. SCHEAFFER, W. MENDENHALL ,R. LYMAN O. and KENNETH G.

2012. Elementary survey sampling. pp.144

[164] RAHAMAH B M., SITI NOOR FARHANA M. D., KHAIRULMAZMI A., IDRIS A. 2012.

In vitro effects of salicylic acid, calcium and copper ions on growth and sporulation of

Ganoderma boninense. African Journal of Biotechnology Vol. 11(70), pp. 13477-13489.

[165] SIMKO, I. and PIEPHO, H.P. 2012. The Area Under the Disease Progress Stairs:

Calculation Advantage and Application. Phytopathology, 102(4), 381 – 389.


[166] CORBEN, H. and STHELE, P. 2013. Classical Mechanics. 2nd ed. Dover

Publications INC. p. 61.New York, EE.UU.

[167] DIGGLE, P. 2013. Statistical Analysis of Spatial and Spatio-Temporal Point

Patterns. 3rd ed. Chapman and Hall – CRC Press.

[168] IDRIS, A.S. 2013. Current Status of R&D on Ganoderma Disease in Malaysia.

PALMAS (Colombia), vol 34, No.especial, Tomo I, pp100-116

[169] ROMERO, H.M., NAVIA, M. 2013. Determinación de las condiciones óptimas para

la detección y cuantificación de Ganoderma sp. . en palma de aceite usando PCR

cuantitativo en tiempo real. Ceniavances No.172. Octubre de 2013. Cenipalma.

[170] AZAHAR, T. M., IDRIS, A. S., ABU HASSAN, D., NORAZLIN. 2014. Assessment of

Basal Stem Rot Disease Distribution in Palm Oil Plantation Using Geographical

Information System. Journal of Science and Technology Vol. 6, No.2, p.81-92

[171] HUSHIARIAN R, YOSOF N.A. and DUTSE S.W. 2013. Detection and control of

Ganoderma boninense: strategies and perspectives. Sp. ringerPlus,2:555

[172] DE BEER, Z.W., DUONG, T.A., BARNES, I., WINGFIELD, B.D., and WINGFIELD,

M.J. 2014. Redefining Ceratocystis and allied genera. Stud. Mycol. 79: 187-219.

[173] IDRIS, A.S.; SHARIFAH-MUZAIMAH, S.A.; MADIHAH, A.Z.; NORMAN, K.

KUSAIRI, A.; CHOO, Y.M.; WAN ISMAIL, W.H. 2014. Embio TM actinoPLUS for

biological control of Ganoderma disease. MPOB Information series. ISSN 1511-7871.

June 2014.

[174] MBENOUN ET AL. 2014. Reconsidering species boundaries in the Ceratocystis

paradoxa complex, including a new sp. ecies from oil palm and cacao in Cameroon.

Mycologia, 106(4), 2014, pp. 757–784. DOI: 10.3852/13-298.

[175] MOHD, I.H.; ABDUL, R.J.; ABD, R.S. AMINULRASHID, M.; MUHAMAD F.I.;

MOHD, R.A.; IDRIS, A.S. 2014. Tractor mounted Trunk Injector for control for Basal Stem

Rot disease. MPOB Information series. ISSN 1511-7871. June 2014.

[176] PEREZ, C. A; CHAMORRO, A. L; ROMERO, G. J. 2014. Presence of the fungus

Thielaviopsis paradoxa causing black rot of pineapple gold honey in the department of

Sucre. Colombiana Cienc Anim 2014; 6(2):342-345

[177] WIEGAND, T. and MOLONEY, K. 2014. Handbook of Spatial Point-Pattern Analysis

in Ecology. Chapman and Hall – CRC Press. ISBN 9781420082548 - CAT# C8254

[178] BRUNSDON, C. and COMBER, L. 2015. An introduction to R for spatial analysis

and mapping. SAGE Publications. London.

Bibliografía 151

[179] MESTIZO, Y., ZUÑIGA, L., ARANGO, M., BANDERA, G., MARTINEZ, J., PINEDA,

B, y MARTINEZ, G. 2015. Avances en la investigación de la Pudrición basal del estípite

(PBE) en palma de aceite en Colombia. Revista Palmas. Bogotá (Colombia) vol. 56 (7)

88-9.

[180] SHARIFFAH-MUZAIMAH, S A; IDRIS, A S; MADIHAH, A Z; DZOLKHIFLI, O;

KAMARUZZAMAN, S and CHEONG, P C H. 2015. Isolation of Actinomycetes From

Rhizosphere of Oil Palm (Elaeis guineensis Jacq.) for Antagonism Against Ganoderma

boninense. Journal of Oil Palm Research Vol. 27 (1) March 2015 p. 19-29.

Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la … · 2.1 Concepto Sistémico de Epidemia ......

Documents

Transcript of Epidemiología de las Pudriciones de Estípite de la … · 2.1 Concepto Sistémico de Epidemia ......