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SITUACIÓN ACTUAL DE LOS VECTORES Y OTRAS PLAGAS DE IMPORTANCIA PARA LA CITRICULTURA DE LAS AMÉRICAS J. Isabel López-Arroyo1, Jesús Loera-Gallardo2 y Mario A. Rocha-Peña3 1INIFAP, Campo Experimental General Terán, Nuevo León, México. 2INIFAP, Campo Experimental Río Bravo, México. 3INIFAP/UANL. Unidad de Investigación en Biología Celular y Molecular, Nuevo León, México. lópez.jose@inifap.gob.mx INTRODUCCIÓN Existe una diversidad relativamente grande de artrópodos que dañan a la citricultura en el Continente Americano; tan solo en México, se han registrado alrededor de 74 especies de insectos y ácaros que atacan a los cítricos (Tabla 1), donde pueden afectar la producción y calidad de la fruta, en ocasiones la pérdida de vigor del árbol o la muerte en infestaciones severas. Durante cada temporada de producción en las diferentes regiones citrícolas del país comúnmente existen problemas causados por el ácaro Phyllocoptruta oleivora (Ashmead) (Acari: Eryophidae), conocido como arador o negrilla, y por las infestaciones de la mosca Mexicana de la fruta Anastrepha ludens Loew (Diptera: Tephritidae), que frecuentemente limita la comercialización de los cítricos dulces. Conjuntamente con estas plagas, existen otras especies de ácaros y escamas que también son reconocidas como factores limitantes de la producción. En años recientes, el minador de la hoja de los cítricos Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracilariidae), invadió la citricultura del país (Ruiz et al., 2005), por lo que recibió alta prioridad para su control, sin embargo, su importancia ha disminuido considerablemente debido a diversos programas de manejo (Bautista-Martínez et al., 1998; Loera et al., 2000). Durante los últimos años se han notado incrementos notables en la población de la mosca prieta de los cítricos Aleurocanthus woglumi (Ashby) principalmente en el noreste del país. En las cosechas recientes se han descartado gran cantidad de frutos destinados para exportación debido a la presencia de cicatrices en la cáscara de la fruta, aparentemente causadas por diferentes especies de trips (Scirtothrips citri [Moult.] y Frankliniella spp.). En el plazo corto, otros insectos fitófagos presentes en la citricultura mexicana podrían alcanzar el status de plaga a causa del uso desmedido de plaguicidas que eliminan paulatinamente a sus enemigos naturales nativos. La chicharrita de alas vítreas, Homalodisca vitripennis (Germar) (Hemiptera: Cicadellidae) (Figura 1A), vector potencial de la clorosis variegada de los cítricos, y nativa del noreste del país (Triapitsyn y Phillips, 2000), o las especies de Brevipalpus (Acari: Tenuipalpidae), la falsa araña roja (Figura 1B), vectores de la leprosis de los cítricos, podrían encontrarse pronto en esta categoría. De la misma forma, es posible que el número de plagas importantes de los cítricos se incremente significativamente, ya que existen diversas especies que han invadido el país y otras de las cuales el riesgo de invasión es inminente o potencial en el corto plazo. Por ejemplo, el psílido asiático, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera. Psyllidae) inició la invasión de la citricultura en el sur del país desde Campeche (Thomas, 2002); fue detectado en julio y agosto de 2003 en los cítricos de Tamaulipas y Nuevo León, respectivamente (López-Arroyo et al., 2004; Ruiz et al., 2005); el picudo de la raíz Diaprepes abbreviatus L. se encuentra también en el Rio Grande Valley, Texas, E.U.A. (French y Skaria, 2001; Knapp et al., 2001) y representa un riesgo alto de invasión del país. La cochinilla rosada del Hibiscus, Macconellicoccus hirsutum (Green), y el pulgón café de los cítricos, Toxoptera citricida (Kirkaldy), invadieron el país durante 1999 y 2000, respectivamente. Las siguientes especies han invadido recientemente el estado de Florida, E.U.A., y constituyen una amenaza

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potencial para los cítricos del país: Anoplophora chinensis (Forster) (Coleoptera: Cerambycidae) el escarabajo de antenas largas de los cítricos; Aulacaspis tubercularis Newstead (Coccoidea: Diaspididae) la escama blanca del mango; Myllocerus undatus Marshall (Coleoptera: Curculionidae) el picudo de cabeza amarilla; Scirtothrips dorsalis Hood (Thysanoptera: Thripidae) el trips del chile. Papilio demoleus L. (Lepidoptera: Papilionidae) el gusano de la lima se encuentra en República Dominicana y Puerto Rico, la invasión a Florida se considera inminente (http://mrec.ifas.ufl.edu). La escama del mango desde hace varios años se encuentra en el estado de Nayarit, Méx., y desde ahí existe el riesgo potencial de dispersión a las zonas citrícolas cercanas. A continuación se enlistan las plagas potenciales de la citricultura de México y que constituyen una amenaza para la fitosanidad de los cítricos en las Américas.

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Tabla 1. Insectos y ácaros que atacan a los cítricos en México.

Especie Nombre común Partes atacadas Entidades afectadas Orthoptera: Acrididae 1. Schistocerca americana (Drury) Chapulín americano Hojas Tam. Orthoptera: Tettigonidae 2. Scudderia mexicana (Saussure) Chiva de los cítricos Hojas Tam. Isoptera: Termitidae 3. Reticulitermes flavipes (Kollar) Termita subterránea Raíz, tallo Tam. Thysanoptera:Thripidae 4. Frankliniella sp. 5. Scirtothrips citri (Moult.)

Trips de los cítricos Hojas, frutos Camp., Chis., Mich., N.L., S.L.P., Tab., Tam., Ver., Yuc.

Hemiptera: Coreidae 6. Leptoglossus phyllopus (Linnaeus) Chinche de patas laminares Frutos N.L. Hemiptera: Pentatomidae 7. Nezara viridula (L.) Chinche verde apestosa Frutos Tam. Homoptera: Aleyrodidae 8. Aleurocanthus woglumi (Ashby) Mosca prieta de los cítricos Hojas Camp., Col., Gro., N.L., Oax.,

S.L.P., Tam., Ver. 9. Aleurothrixus floccosus (Maskell) Mosca blanca lanuda Hojas Col., Mich., N.L. 10. Dialeurodes citri (Ashmead) Mosca blanca de los cítricos Hojas Col., N.L., S.L.P., Tam. 11. Dialeurodes citrifolii (Morgan) Mosca blanca de los cítricos Hojas N.L. 12. Parabemisia sp. Mosca blanca de los cítricos Hojas N.L. 13. Paradialeurodes sp. Mosca blanca anidadora Hojas Col., Mich., N.L. 14.Tetraleurodes ursorum (Cockerell) Mosca de la uva de arena Hojas Sin., Son., B.C. Sur 15. Trialeurodes spp. Mosca blanca Hojas Oax. Homoptera: Aphididae 16. Aphis gossypii Glover Pulgón del algodón Frutos pequeños,

Hojas Col., Mich., N.L., Tam., Ver.

17. Aphis nerii B. de F. Pulgón del laurel Frutos pequeños, Hojas

Col., Mich., N.L., Tam., Ver.

18. Aphis spiraecola Patch Pulgón verde de los cítricos Frutos pequeños, Hojas

Col., Mich., N.L., Tam., Ver., Yuc.

19. Myzus persicae (Sulzer) Pulgón del durazno Frutos pequeños, Hojas

Col., Mich., N.L., Tam., Ver.

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Especie Nombre común Partes atacadas Entidades afectadas 20. Toxoptera aurantii B. de F. Pulgón negro Frutos pequeños,

Hojas Camp., Col., Mich., N.L., Tab., Tam., Ver., Yuc.

21. Toxoptera citricida Kirkaldy Pulgón café de los cítricos Frutos pequeños, Hojas

Camp., Q. Roo, Tab., Yuc.

Homoptera: Cicadellidae 22. Empoasca fabae Harris 23. Erythroneura spp.

Chicharritas Frutos Sin., Son.

24. Homalodisca insolita (Walker) Chicharrita Hojas, ramas Tam. 25. Homalodisca vitripennis (Germar) Chicharrita de alas vítreas Hojas, ramas N.L., Tam. 26. Oncometopia clarior (Walker) Chicharrita Hojas Tam. 27. Oncometopia sp. ca. nigricans (Walker)

Chicharrita Hojas Tam.

Homoptera: Coccidae 28. Coccus hesperidum L. Escama suave café Ramas, frutos N.L. 29. Coccus viridis (Green) Escama verde Follaje tierno Tam. Homoptera: Diaspididae 30. Aonidiella auranti (Maskell) Escama roja de California Hojas, frutos Camp., Chis., Mich., N.L.,

S.L.P., Sin., Tab. Tam., Ver., Yuc.

31. Aonidiella citrina (Coquillet) Escama amarilla Hojas, ramas pequeñas, frutos

Tam.

32. Chrysomphalus aonidum (L.) Escama roja de Florida Hojas, ramas pequeñas, frutos

Camp., Chis., Mich., N.L., S.L.P., Sin., Tab. Tam., Ver., Yuc.

33. Lepidosaphes beckii (Newm.) Escama púrpura Hojas N.L., Tam., Tab., Ver. 34. Lepidosaphes gloverii (Packard) Escama guante Hojas N.L., Tam., Tab., Ver. 35. Parlatoria pergandii Comstock Escama pajiza Hojas Camp., Chis., Mich., N.L.,

S.L.P., Sin., Tab. Tam. , Ver., Yuc.

36. Pinnaspis aspidistrae (Signoret) Escama nieve menor Hojas, frutos, corteza

Tam.

37. Pinnaspis strachani (Cooley) Escama nieve menor Hojas, frutos, Tam. 38. Selenaspidus articulatus (Morgan) Escama bermeja Hojas Tab., Ver. 39. Unaspis citri (Comstock) Escama de nieve Tallo, ramas,

hojas, frutos Col., N.L., Mich., Tab.,Ver., Yuc.

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Especie Nombre común Partes atacadas Entidades afectadas Homoptera: Flatidae 40. Metcalfa pruinosa (Say) Paplota de los cítricos Hojas, ramas

pequeñas N.L.

Homoptera: Margarodidae 41. Icerya purchasi Maskell Escama algodonosa Hojas, frutos N.L. Homoptera: Pseudococcidae 42. Planococcus citrus (Risso) Piojo harinoso de los cítricos Hojas, frutos N.L. Homoptera: Psyllidae 43. Diaphorina citri Kuwayama Psílido Asiático de los cítricos Hojas, ramas Camp., N.L. Coleoptera: Curculionidae 44. Artipus floridanus Horn. Picudo de la hoja Hojas, raíz N.L., S.L.P., Tam. 45. Pachnaeus litus (Cormar) Picudo de la raíz de cítricos Raíz Tam. 46. Pachnaeus opalus (Olivier) Picudo norteňo de la raíz Raíz Tam. Lepidoptera: Gracilariidae 47. Phyllocnistis citrella Stainton Minador de la hoja de los

cítricos Hojas, frutos Camp., Chis., Gro., Mich.,

N.L., Oax., S.L.P., Sin., Son., Tab. Tam., Ver., Yuc., Mich., Col.

Lepidoptera: Hesperiidae 48. Achlyodes pallida Felder Gusano verde del naranjo Hojas N.L. Lepidoptera: Noctuidae 49. Gonodonta bidens Hbn. Palomilla perforadora del

fruto Frutos N.L., S.L.P., Tam., Ver., Yuc.

50. Mocis latipes (G.) Falso medidor de los pastos Hojas Tam. Lepidoptera: Papilionidae 51. Papilio cresphontes Cramer Gusano perro Hojas Camp., Chis., Mich., N.L.,

S.L.P., Sin., Tab. Tam., Ver., Yuc.

Diptera: Tephritidae 52. Anastrepha ludens Loew Mosca Mexicana de los

cítricos Frutos Camp., Chis., Mich., N.L.,

S.L.P., Tab. Tam., Ver., Yuc. 53. Anastrepha obliqua (Maquart) Mosca de la ciruela Frutos Tam. 54. Anastrepha serpentina (Wiedemann) Mosca del mango Frutos Chis., Tam. 55. Anastrepha striata (Schiner) Mosca de la guayaba Frutos Tam.

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Especie Nombre común Partes atacadas Entidades afectadas Hymenoptera: Apidae 56. Trigona sp. Cuajacabeza Hojas, frutos Tab. Hymenoptera: Formicidae 57. Acromyrmex octospinosus Reich 58. Atta insularis Guer. 59. Atta texana Buckley 60. Formica cinerea Wheeler 61. Iridomyrmex humiles Mayr.

Hormigas Hojas, tallo Tab., Ver.

62. Atta mexicana (Buckley)

Hormiga arriera Hojas, tallo Tam.

63. Solenopsis geminata Fabr. Hormiga tropical de fuego Hojas, tallo Tab., Tam., Ver. Acari: Eryophidae 64. Phyllocoptruta oleivora (Ashmead) Arador o negrilla Hojas, frutos Oax., Gro., N.L., S.L.P., Sin.,

Son., Tab. Tam., Ver., Acari: Tarsonemidae 65. Polyphagotarsonemus latus (Banks) Acaro blanco Hojas Oax., Gro., Tab., Ver. Acari: Tenuipalpidae 66. Brevipalpus californicus (Banks) 67. Brevipalpus obovatus Donnadieu 68. Brevipalpus phoenici (Geijskes)

Falsa araña roja Hojas, frutos Chis., Oax., S.L.P., Sin., Son., Tab,, Tam., Ver.

69. Tenuipalpus sp. Falsa araña roja Tam. ps. Acari: Tetranychidae 70. Eotetranychus banksi (McGregor) Araña de Texas Hojas N.L., S.L.P., Sin., Tab. Tam.,

Ver., Yuc. 71. Eotetranychus sexmaculata (Riley) Araña de seis puntos Hojas Camp., Chis., Mich., N.L.,

S.L.P., Sin., Tab. Tam., Ver., Yuc.

72. Panonychus citri (McGregor) Araña roja Hojas Camp., Chis., Col., Gro., Mich., N.L., Oax., S.L.P., Tab. Tam., Ver., Yuc.

73. Tetranychus urticae Koch Araña roja Hojas Tab., Ver. Acari: Tideidae 74. Lorrya formosa (Baker) Tideido Hojas Tam.

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La cochinilla rosada del Hibiscus, Macconellicoccus hirsutum (Green). La cochinilla rosada del Hibiscus (hibisco, obelisco, tulipán tropical), M. hirsutum (Homoptera: Pseudococcidae) es una plaga seria en regiones tropicales y subtropicales. Comúnmente es encontrada en África tropical, Sureste de Asia y Norte de Australia (Williams, 1986, 1996; Hoy et al., 1998). En 1994 fue identificada por primera ocasión en Grenada, en 1995 en Trinidad y posteriormente en St. Kitts, Nevis, y las Islas Vírgenes (Hoy et al., 1998). Actualmente, M. hirsutus se encuentra en las islas del Caribe, la Guyana en Sud América, y en 1999 invadió a Estados Unidos de América (California), México (Baja California), y Belice. Esta plaga ataca tallos, hojas, botones, frutos y/o raíces en más de 200 especies de plantas, incluyendo a los cítricos, otros frutales, ornamentales, hortalizas, y especies forestales, por lo que es capaz de producir pérdidas cuantiosas en las regiones donde se presenta (Babu y Azam, 1987). La plaga, particularmente las ninfas de primer instar (Figura 2), son fácilmente dispersadas; éstas pueden ser acarreadas por el viento, la lluvia, pájaros, hormigas, ropa, y vehículos. Los huevos invernan en hendiduras o bajo la corteza, cicatrices de las hojas, en el suelo, dentro de grupos de frutos, y en hojas que han sido amontonadas (Meyerdirk, 1997; Reardon et al., 1998). Maconellicoccus hirsutum se alimenta en tejidos blandos de las plantas e inyecta una saliva toxica que causa enrollamiento y retorcimiento de hojas (Figura 3). La planta puede ser enanizada, las puntas de los brotes desarrollar una apariencia arbustiva, los tallos torcerse, y los frutos deformarse. En ocasiones los botones no florean. La plaga además secreta mielecilla que favorece la formación de fumagina. El nivel de daño producido depende del vigor de la planta infestada; plántulas, plantas jóvenes y árboles débiles son los más susceptibles; infestaciones altas de la plaga pueden ocasionar la muerte de la planta (Figura 4) (Meyerdirk, 1997, 2001; Reardon et al., 1998). Control biológico de Maconellicoccus hirsutum. La cochinilla rosada ha sido controlada exitosamente en las islas del caribe mediante la introducción de los parasitoides ninfales Anagyrus kamali Moursi (Figura 5A) y Gyranusoidea indica en un programa de control biológico clásico desarrollado por el Departamento de Agricultura de Estados Unidos. El depredador Cryptolaemus montrouzieri (Mulsant) (Coleóptera: Coccinellidae) (Figura 5 B y C) ataca todos los estados biológicos de la plaga y también ha sido liberado para controlarla (Meyerdirk, 1997; Reardon et al., 1998). La tecnología utilizada ha sido transferida a países con potencial para la invasión de la plaga. En el año 2000, los agentes de control biológico de M. hirsutum, los procedimientos de cría, liberación, y evaluación de la actividad en campo fueron presentados en México por el Dr. D. Meyerdirk, líder del programa mencionado. En el estado de Nayarit, Méx., la plaga ha sido confrontada con estos agentes de control biológico de forma exitosa (Valencia-Luna et al., 2007). El picudo de la raíz, Diaprepes abbreviatus L. D. abbreviatus (Coleoptera: Curculionidae) (Figura 6) es nativo del Caribe, donde es una de las plagas más importantes. El insecto se encuentra en Puerto Rico, Jamaica, República Dominicana, y Las Antillas. Fue encontrado por primera vez en Florida en 1964, introducido aparentemente en plantas de ornato procedentes de Puerto Rico (Weissling et al., 2002); en 2001 fue detectado en el Lower Rio Grande Valley, Texas (French y Skaria, 2001; Knapp et al., 2001). El insecto tiene un rango de huéspedes de 270 especies vegetales, las cuales incluyen a los cítricos, caña de azúcar, papaya, guayaba, papa, camote,

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hortalizas, pastos, plantas ornamentales, y otros cultivos y especies silvestres (Simpson et al., 1996). En Florida se han estimado pérdidas por alrededor de 70 millones de dólares anualmente y una infestación de más de 100,000 acres (Weissling et al., 2002). Una hembra de D. abbreviatus puede ovipositar hasta 5000 huevos durante un período de 3-4 meses (Weissling et al., 2002). Los huevos son depositados en grupos de 30-265 y están encerrados dentro de una hoja que es doblada y pegada, o dentro de dos hojas adyacentes (Schroeder, 1981). En siete a ocho días la larva neonata emerge del huevo, y se deja caer al suelo. La larva entra en éste y busca las raíces para alimentarse durante meses. Frecuentemente cinchan la corona de la raíz, lo que interfiere en la adquisición de agua y nutrientes por la planta y posteriormente le provoca la muerte (Knapp et al., 2001; McCoy et al., 2002). Una sola larva de D. abbreviatus puede llegar a ocasionar la muerte de un huésped joven; mientras que varias larvas pueden causar la declinación de huéspedes adultos o viejos. En adición, el daño ocasionado en la raíz provee entrada para infecciones de especies de hongos del género Phytophthora (Figura 7) (Knapp et al., 2001; McCoy et al., 2002; Weissling et al., 2002). El estado de pupa también ocurre en el suelo; los adultos al emerger salen de éste, buscan un huésped y se aparean en él al encontrar el sexo opuesto (Schroeder, 1981). Se estima que los adultos vuelan tan solo 300 m desde el lugar de emergencia, por lo que la dispersión a largas distancias es a través del movimiento de suelo contaminado y plantas de vivero que contienen a la plaga (Beavers y Selhime, 1978). Adicionalmente, residuos de suelo en vehículos también pueden estar contaminados con larvas (Weissling et al., 2002). Control biológico de D. abbreviatus. Los huevos de D. abbreviatus son parasitados por la avispita Tetrastichus haitiensis; sin embargo, aún se desconoce su potencial para reducir poblaciones de la plaga. Varios depredadores generalistas también atacan a D. abbreviatus, principalmente la chinche apestosa Euthyrhynchus floridanus (L.), la araña Phidippus regius C.L. Koch, y varias especies de hormigas (Weissling et al., 2002). Las hormigas son depredadoras de huevos del picudo y larvas neonatas (Stuart y McCoy, 2001). En Florida se han realizado liberaciones de tres especies de avispitas parasitoides de huevos, provenientes del Caribe. Algunos resultados indican que proveen un control efectivo del picudo y que se han establecido en la región. Los tres parasitoides son: Quadrastichus haitiensis (Gahan) (Hymenoptera: Eulophidae) (Figura 8), Ceratogramma etiennei Delvare (Hymenoptera: Trichogrammatidae) y Aprostocetus vaquitarum (Wolcott). El programa de control biológico de la plaga ha incluido la liberación de más de 363,000 avispas de C. etiennei desde 1998, más de 160,000 Q. haitiensis desde 1999, y más de 50,000 A. vaquitarum desde 1999. Desde la introducción, se ha encontrado que los parasitoides atacan 35-100% de los huevos de D. abbreviatus en diferentes huéspedes (Peña et al., 2000; Weissling et al., 2002). En Florida, también se ha utilizado a los nemátodos entomopatógenos Heterorhabditis indica y Steinernema riobrave, sin embargo, su uso ha sido desestimulado debido a problemas con la calidad del producto comercial (Knapp et al., 2001). La presencia de D. abbreviattus en la frontera de Texas con el noreste de México, obviamente representa un gran riesgo de invasión de la citricultura regional, y debido al amplio rango de huéspedes de la plaga, prácticamente la mayoría de los cultivos, pastos y plantas ornamentales estarían bajo amenaza de ser atacados por este insecto. El panorama de los efectos de la plaga se percibe devastador; sin embargo, las medidas de erradicación que se establezcan ante una invasión eventual, y los avances obtenidos en el control biológico de la plaga en Florida, permite vislumbrar el establecimiento de

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programas que permitan reducir los daños y poblaciones de la plaga. Será prioritario iniciar actividades cooperativas para el uso en el país de los enemigos naturales de la plaga que han mostrado efectividad en el control de D. abbreviatus en Florida. El psílido asiático, Diaphorina citri Kuwayama. El psílido asiático, D. citri (Figura 9A), y el psílido africano de los cítricos, Trioza erytreae (Del Guercio) (Homoptera: Psyllidae), son dos de las plagas más serias de los cítricos a nivel mundial. El psílido Asiático es de particular importancia porque está establecido en Sud y Centro América, llegando su dispersión hasta Honduras (Burckhardt, 1994), fue encontrado en la citricultura de Florida en 1998, en la citricultura del Rio Grande Valley, Texas en 2001, en México durante 2002 en los cítricos de Campeche (Thomas, 2002), y recientemente en la región citrícola de Nuevo León. Esta plaga causa daño a la planta primariamente por la transmisión del patógeno Candidatus Liberibacter spp., una bacteria restringida al floema, causante del “Huanglongbing” (dragón amarillo de los cítricos, antes “greening”) (Xu et al., 1988, EPPO/CABI, 1996; Garnier y Bové, 2000), enfermedad que es considerada más devastadora que la tristeza de los cítricos (Halbert, 1999). Además, el insecto al alimentarse de la planta es capaz de provocar defoliación y muerte de ramas; causar daños severos en los puntos de crecimiento de las plantas (brotes) (Figura 9B), reducción en el tamaño de la fruta, desarrollo asimétrico, aborto de semilla y falta de jugo. Infestaciones altas de este insecto también originan abundantes secreciones de mielecilla (Figura 10) que favorece la presencia y desarrollo del hongo de la fumagina, la cual afecta el vigor de los árboles al interferir el proceso de la fotosíntesis (Halbert y Manjunath, 2004). El rango de huéspedes de D. citri evidentemente está restringido a cítricos y especies cercanas de la familia Rutaceae. Dentro de los cítricos destacan el limón, lima, y toronja; la planta ornamental Murraya paniculata (L.) Jack, es el hospedero preferido (Halbert, 1999; EPPO, 2005). Los adultos de D. citri son saltadores activos; al alimentarse de las hojas o brotes, característicamente guardan un ángulo respecto a estos (Figura 9A). Los huevos son amarillo brillante y son depositados en los brotes recién emergidos. Las ninfas son verdes o anaranjado opaco (Figura 11); se alimentan en hojas y tallos, sin embargo, son más probable de encontrar en brotes nuevos por lo que es posible encontrar incrementos poblacionales durante los periodos de crecimiento activo de la planta. El psílido Asiático al alimentarse en una planta infectada adquiere el patógeno en 30 min. (Roistacher, 1991). El patógeno se multiplica en el vector (Aubert, 1987). Los adultos y las ninfas de cuarto y quinto instar son capaces de transmitir el patógeno después de 8-12 días (Roistacher, 1991). Control biológico de Diaphorina citri. En Florida, E.U.A., se desarrolla un programa de control biológico clásico de D. citri basado en la introducción y liberación del parasitoide Tamarixia radiata (Hymenóptera: Eulophidae) (Hoy et al., 1999); además, en las plantaciones se han observado densidades altas del depredador Olla v-nigrum (Mulsant) en los árboles atacados por la plaga, por lo que se ha considerado a éste como un factor clave en el control de D. citri (Michaud, 2001). En Nuevo León, la plaga es atacada por parasitoides aparentemente nativos de la región (Figura 12). El pulgón café de los cítricos, Toxoptera citricida (Kirkaldy). El pulgón café de los cítricos, T. citricida (Homoptera: Aphididae), es probablemente originario del sureste Asiático. Posiblemente fue introducido accidentalmente a Argentina y Brasil, durante los años 1920s en material vegetativo proveniente de África. En el continente Americano,

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actualmente se encuentra presente en las zonas citrícolas de Centro y Sud América, Islas del Caribe (Yokomi et al., 1994), en Florida, E.U.A (Michaud, 1998), y en febrero de 2000 invadió en el país los estados de Yucatán y Quintana Roo (Michaud y Alvarez, 2000); actualmente se encuentra establecido también en Campeche, Tabasco, y Veracruz (H.M. Sánchez-Anguiano, 2004, com. personal). La importancia de T. citricida radica en que posee una gran eficiencia de transmisión del virus tristeza de los cítricos (Roistacher y Bar-Joseph, 1987; Cermeli, 1992; Geraud, 1992; Halbert y Brown, 1996), con la presencia de este insecto en México, existe el riesgo de que se presenten epifitias de tristeza de los cítricos similares a las ocurridas en los países donde el complejo virus-vector ha sido la causa de la eliminación de más de 116 millones de árboles de cítricos (Hermoso et al. 1984; Roistacher y Bar-Joseph, 1987; Cermeli, 1992; Geraud, 1992; Rocha-Peña et al., 1992; Sánchez-Anguiano, 2003), ya que aproximadamente el 95% de las plantaciones citrícolas del país, están establecidas en patrón de naranjo agrio, el cual es susceptible al virus tristeza de los cítricos (Sánchez-Anguiano, 2003). El áfido es de color café oscuro a negro brillante, forma oval, de 1.5-2.8 mm de longitud. La forma alada tiene los segmentos antenales I, II y III de color café oscuro o negro. Las alas tienen el pterostigma claro y la vena media bifurcada doblemente (Lee et al., 1992; Stoetzel, 1994). En todas las formas existen setas largas en el segmento antenal III, casi tan largas como el diámetro del segmento, las cuales permiten diferenciar a T. citricida (incluyendo ninfas pequeñas) del resto de las especies de áfidos presentes en los cítricos (Halbert et al., 2000). El periodo de desarrollo para alcanzar el estado adulto es de 8 a 21 días. Cada hembra produce de 5 a 6 ninfas diariamente, y un total de 73 a 81 ninfas. Las hembras pueden vivir de 28 a 48 días (Michaud 1998). Según las condiciones ambientales imperantes, es posible que se presenten hasta 30 generaciones al año. En regiones subtropicales generalmente se presentan dos picos poblacionales de la plaga, uno en primavera y otro durante el otoño (Michaud 1998). T. citricida coloniza principalmente brotes, frutos tiernos, y botones florales (Figura 14) (Lee et al., 1992). Altas poblaciones pueden causar deformaciones severas en las hojas (Denmark, 1978). Los brotes nuevos son propicios para el desarrollo y reproducción del áfido solamente por un periodo de tres a cuatro semanas; cuando dichos brotes maduran, las ninfas no alcanzan a completar el desarrollo, por lo que se desplazan en búsqueda de brotaciones nuevas en otras ramas. T. citricida además de atacar a los cítricos y otras especies de la familia Rutaceae, también se alimenta en especies de 25 familias vegetales (Michaud, 1998).

Anoplophora chinensis (Forster) (Coleoptera: Cerambycidae), escarabajo de antenas largas de los cítricos. El insecto presenta un rango de hospederos de 16 especies, incluidas las diversas especies de cítricos, nogal y manzano. Hasta el momento se realizan actividades de erradicación (Grupo de Trabajo en Artrópodos Invasores, University of Florida, http://mrec.ifas.ufl.edu) (Figura 15). Escama blanca del mango, Aulacaspis tubercularis Newstead (Coccoidea: Diaspididae). La importancia de este insecto radica en que puede atacar a las diversas especies de cítricos (Grupo de Trabajo en Artrópodos Invasores, University of Florida, http://mrec.ifas.ufl.edu). Desde 1999 la plaga se encuentra en mango en el estado de Nayarit, donde se aplican medidas para su manejo. Hasta el momento no existen registros de dispersión hacia otras áreas agrícolas (Figura 16).

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Myllocerus undatus Marshall, picudo de cabeza amarilla (Coleoptera: Curculionidae). La plaga presenta al menos un rango de hospederos de 68 especies, las cuales incluyen a los cítricos. El insecto puede causar defoliaciones. La información sobre la especie es escasa. (Grupo de Trabajo en Artrópodos Invasores, University of Florida, http://mrec.ifas.ufl.edu) (Figura 17). Papilio demoleus L., gusano de la lima (Lepidoptera: Papilionidae). Esta especie es una plaga primaria de los cítricos en Asia. Desde 2004 invadió República Dominicana, y durante 2006 alcanzó Puerto Rico. Debido al vuelo vigoroso que exhibe, es posible que invada en el corto plazo a Florida u otras áreas cercanas al rango de vuelo-dispersión. El rango de hospederos está limitado a las diversas especies de cítricos y otras rutaceas. Prefiere plantas jóvenes, por lo cual podría impactar negativamente viveros y plantaciones recientes. El daño es similar al efectuado por el conocido gusano perro del naranjo; sin embargo, debido a que P. demoleus exhibe una mayor fecundidad, las poblaciones del insecto podrían ser más numerosas y por lo tanto causar daños considerables al follaje de las plantas (Grupo de Trabajo en Artrópodos Invasores, University of Florida, http://mrec.ifas.ufl.edu) (Figura 18). Scirtothrips dorsalis Hood, trips del chile (Thysanoptera: Thripidae). La plaga ataca a más de 100 especies vegetales incluidas en 40 familias, e incluye a los cítricos, además de otros frutales, cultivos básicos, hortalizas y plantas de ornato. En Japón y Taiwán es una plaga primaria de los cítricos. Infestaciones severas de la plaga pueden causar defoliación y pérdida total de la producción (Grupo de Trabajo en Artrópodos Invasores, University of Florida, http://mrec.ifas.ufl.edu) (Figura 19). BIBLIOGRAFÍA • Aubert, B. 1987. Trioza erytreae Del Guercio and Diaphorina citri Kuwayama

(Homoptera: Psylloidea), the two vectors of citrus greening disease: Biological aspects and possible control strategies. Fruits 42: 149-162

• Babu, T.R., and K.M. Azam. 1987. Studies on biology, host spectrum and seasonal population fluctuation of the mealybug, Maconellicoccus hirsutus (Green) on grapevine. Indian J. Hort. 44: 284-288.

• Bautista-Martínez, N., J.L. Carrillo-Sánchez, H. Bravo-Mójica, and S.D. Koch. 1998. Natural parasitism of Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) at Cuitlahuac, Veracruz, Mexico. Fla Entomol. 81: 30-37.

• Beavers, J.B., and A.G. Selhime. 1978. Flight behavior and dispersal of Diaprepes abbreviatus. Florida Entomol. 61:89 - 91.

• Burckhardt, D. 1994. Generic key to Chilean jumping plant-lice (Homoptera: Psylloidea) with inclusion of potential exotic pests. Rev. Chilena Ent. 21:57-67.

• Cermeli, M. 1992. Afidos que afectan las cítricas en Venezuela y sus controladores naturales, pp. 204-207. In: R. Lastra, R. Lee, M. Rocha-Peña, C.L. Niblett, F. Ochoa, S.M. Garnsey, and R.K. Yokomi [eds.] Proceedings of the workshop Citrus tristeza virus and Toxoptera citricidus in Central America: Development of management strategies and use of biotechnology for control. CATIE-University of Florida-INIFAP/SARH-Universidad Central de Venezuela-USDA. Sept. 15-19. Maracay, Venezuela.

• Denmark, H.A. 1978. The brown citrus aphid Toxoptera citricida (Kirkaldy). Entomology Circular No. 194. Florida Departmet of Agriculture & Consummer Services. Division of Plant Industry. Gainesville, Fl.

12

• EPPO/CABI. 1996. Citrus greening bacterium. In: Quarantine Pests for Europe Supplement 1993-1995. Wallingford, UK: CAB International.

• EPPO. 2005. PQR database (version 4.4). Paris, France: European and Mediterranean Plant Protection Organization.

• French, J.V., and M. Skaria. 2001. Citrus root weevil and tree decline in Texas citrus. In: Online abstracts (http://www.entsoc.org). 2001 Annual Meeting of the Entomological Society of America. San Diego, CA.

• Garnier, M., and J.M. Bové. 2000. Hunglongbing (Greeening), p. 46-48. In: L.W. Timmer, S.M. Garnsey, and J.H. Graham (eds.) Compendium of citrus diseases. Second Edition. APS. Press. St. Paul, Minnesota.

• Geraud, F. 1992. Toxoptera citricida (Kirkaldy) en Venezuela, su relación con la epifitia del virus tristeza, pp. 202-203. In: R. Lastra, R. Lee, M. Rocha-Peña, C.L. Niblett, F. Ochoa, S.M. Garnsey, and R.K. Yokomi [eds.] Proceedings of the workshop Citrus tristeza virus and Toxoptera citricidus in Central America: Development of management strategies and use of biotechnology for control. CATIE-University of Florida-INIFAP/SARH-Universidad Central de Venezuela-USDA. Sept. 15-19. Maracay, Venezuela.

• Halbert, S.E. 1999. Asian citrus psyllid- A serious exotic pest of Florida citrus. Florida Deparment of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry, University of Florida. http://doacs.state.fl.us/~pi/enpp/ento/dcitri.htm.

• Halbert, S., and L.W. Brown. 1996. The Brown citrus aphid, Toxoptera citricida (Kirkaldy). Florida Deparment of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry, University of Florida. ublication Number: EENY-7.

• Halbert, S.E., and K.L. Manjunath. 2004. Asian citrus psyllids (Sternorrhyncha: Psyllidae) and greening disease of citrus: A literature review and assessment of risk in Florida. Florida Entomologist 87(3): 330-353.

• Hermoso, A., Ballester-Olmos, J.F., and Pina-Lorca, J.A. 1984. Transmission of citrus tristeza virus by aphids (Homoptera, Aphididae) in Spain, pp. 23-27. In: S.M. Garnsey, L.W. Timmer, and A.J. Dodds [eds.] Proc. 9 th. Conf. Intern. Organ. Citrus Virol. Riverside, California.

• Hoy, M.A., A. Hamon, and R. Nguyen. 1998. The pink hibiscus mealybug, Maconellicoccus hirsutus (Green). Florida Deparment of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry, University of Florida. Publication number: EENY-29

• Hoy, M.A., R. Nguyen, and A. Jeyaprakash. 1999. Classical biological control of Asian citrus psylla: Release of Tamarixia radiata. Citrus Industry 80: 20-22.

• Knapp, J.L., H.N. Nigg, S.E. Simpson, L.W. Duncan, J.H. Graham, J.E. Peña, C.W. McCoy, and C.M. Mannion. 2001. Diaprepes root weevil: A pest of citrus, ornamentals and root crops in Florida. Entomology and Nematology Department, Florida Cooperative Extension Service, Institute of Food and Agricultural Sciences, University of Florida. Publication Number: ENY-645.

• Lee, R.F, C.N. Roistacher, C.L. Niblett, R. Lastra, M. Rocha-Peña, S.M. Garnsey, R.K. Yokomi, D.J. Gumpf, and J.A. Dodds. 1992. Presence of Toxoptera citricidus in Central America: A threat to citrus in Florida and the United States. Citrus Industry 73.

• Loera, J., D. Córtes, J.V. French, L.J. Galán, y F. Zavala. 2000. Distribución, daño, comportamiento, parásitos, depredadores y control del minador de la hoja de los cítricos, Phyllocnistis citrella Stainton, en Nuevo León y Tamaulipas. In: Informe de resultados. Proyecto CONACYT-SIREYES, Fundación Produce Nuevo León, A.C. Monterrey, N.L.

13

• López-Arroyo, J.I. 2001. Depredadores de áfidos asociados a los cítricos en Nuevo Léon, México. In: Memorias del Congreso Nacional de Entomología. Sociedad Mexicana de Entomología. Julio de 2001. Querétaro, Qro.

• López-Arroyo, J.I., M.A. Peña, M.A. Rocha-Peña, and J. Loera. 2004. Ocurrence of the Asiatic citrus psyllid, Diaphorina citri (Homoptera: Psyllidae) in Mexico, pp. 179. In: XI Conference of the International Organization of Citrus Virologists. Abstracts. November 2004. Monterrey, Nuevo León, México.

• Meyerdirk, D. 1997. Look out for the pink hibiscus mealybug. USDA. APHIS. Program aid no. 1606.

• Meyerdirk, D. 2001. Biological control of the pink Hibiscus mealybug in the Bahamas. In: Online abstracts (http://www.entsoc.org). 2001 Annual Meeting of the Entomological Society of America. San Diego, CA.

• Michaud, J.P. 1998. A review of the literature on Toxoptera citricida (Kirkaldy) (Homoptera: Aphididae). Fla. Entomol. 81: 37-61.

• Michaud, J.P. 2001. Numerical response of Olla v-nigrum ( (Coleoptera: Coccinellidae) to infestations of Asian citrus psyllid (Hemiptera: Psyllidae) in Florida. Fla. Entomol. 84: 608-612.

• Michaud, J.P., and Browning, H.P. 2002. Three targets of classical biological control in the Caribbean: Success, contribution, and failure. In: Proceedings of the 1st. International Symposium in Biological Control of Arthropods. February, 2002. Honolulú, Hawaii.

• Peña, J.E., D.G. Hall, R. Nguyen, R. Duncan, D. Amalin, P. Stansly, C. McCoy, R. Adair, S. Lapointe, H. Browning, and J. Knapp. 2000. Efforts toward establishment of biological control agents of Diaprepes root weevil. Entomology and Nematology Department, Florida Cooperative Extension Service, Institute of Food and Agricultural Sciences, University of Florida. Publication Number: ENY-643.

• Reardon, R.C., W.G. Edwards, y D. Meyerdirk. 1998. La cochinilla rosada del hibisco Maconellicoccus hirsutus (Green). USDA, Animal and Plant Health Inspection Service, International Institute of Tropical Forestry, Forest Health Technology Enterprise Team. Río Piedras, Puerto Rico.

• Rocha-Peña, M., M.A. Peña, y R.F. Lee. 1992. El virus de la tristeza y sus insectos vectores: Amenaza potencial para la citricultura en México. Campo experimental Gral. Terán, INIFAP-SARH. Publicación especial no. 1. 48 pp.

• Rodríguez, L.A., y H.C. Arredondo. 1999. Quién es quién en control biológico en México. INIFAP-CIRNE. Campo Experimental Río Bravo. Tamaulipas, Méx. Folleto técnico no. 23. 147 pp.

• Roistacher, C.N. 1991. Techniques for biological detection of specific citrus graft transmissible diseases, pages 35-45 (Greening). FAO, Rome

• Roistacher, C.N., and M. Bar-Joseph. 1987. Aphid transmission of citrus tristeza virus: A review. Phytophylactica 19:163-167.

• Ruíz, E., J.M. Coronado, S.N. Myartseva. 2005. Plagas de los cítricos y sus enemigos naturales en el estado de Tamaulipas, México. Entomol. Mex. 4: 931-936.

• Sánchez-Anguiano, H.M. 2003. Avances del programa nacional de reconversión productiva de la cadena citrícola en México, pp. 150-151. In: M.A. Rocha- Peña y M.E. Ovando-Cruz [eds.] Memorias del primer Simposio Internacional de Citricultura Oaxaca 2003. COECIO A.C., SAGARPA, INIFAP, SEDAF, FPOaxaca. Puerto Escondido, Oax., Septiembre10-12 de 2003.

• Schroeder, W.J. 1981. Attraction, mating, and oviposition behavior in field populations of Diaprepes abbreviatus on citrus. Environmental Entomology 10: 898-900.

14

• Simpson, S.E., H.N. Nigg, N.C. Coile, and R.A. Adair. 1996. Diaprepes abbreviatus (Coleoptera: Curculionidae): Host plant association. Environ. Entomol. 25: 333-349.

• Stoetzel, M.B. 1994. Aphids (Homoptera: Aphidae) of potential importance on Citrus in the United States with illustrated keys to species. Proc. Entomol. Soc. Wash. 96: 74-90.

• Stuart, R.J., and C.W. McCoy. 2001. Ants as predators of the root weevil Diaprepes abbreviatus (Coleoptera: Curculionidae): Does the age of neonate weevil larvae influence predation? In: Online abstracts (http://www.entsoc.org). 2001 Annual Meeting of the Entomological Society of America. San Diego, CA.

• Triapitsyn, S.V., and P.A. Phillips. 2000. First record of Gonatocerus triguttatus (Hymenoptera: Mymaridae) from eggs of Homalodisca coagulata (Homoptera: Cicadellidae) with notes on the distribution of the host. Fla. Entomol. 83: 200-203.

• Thomas, D.B. 2002. Trip report: Status of the brown citrus aphid in the Mexican state of Campeche: April 2002. USDA-ARS. Kika de la Garza Subtropical Agriculture Research Center. Weslaco, Texas. 9 pp.

• Valencia-Luna, L.A., T. Santiago-Islas, A. Zamora, y H.C. Arredondo-Bernal. 2007. Control biológico de la cochinilla rosada del hibiscus Maconellicoccus hirsutus (Hemiptera: Pseudococcidae), pág. 250-266. In: L.A. Rodríguez y H.C. Arredondo (eds.) Teoría y aplicación del control biológico. Sociedad Mexicana de Control Biológico. México.

• Weissling, T.J., J.E. Peña, R.M. Giblin-Davis, and J.L. Knapp, Jr. 2002. Diaprepes root weevil, Diaprepes abbreviatus (L.) (Insecta: Coleoptera: Curculionidae). Florida Deparment of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry, University of Florida. Publication Number: EENY-24

• Williams, D.J. 1986. The identity and distribution of the genus Maconellicoccus Ezzat (Hemiptera: Pseudococcidae) in Africa. Bull. Ent. Res. 76: 351-357.

• Williams, D.J. 1996. A brief account of the hibiscus mealybug Maconellicoccus hirsutus (Hemiptera: Pseudococcidae), a pest of agriculture and horticulture, with descriptions of two related species from southern Africa. Bull. Ent. Res. 86: 617-628.

• Xu, C.-F., Y.-H. Xia, K.-B. Li, and C. Ke. 1988. Further study of the transmission of citrus huanglongbin by a psyllid, Diaphorina citri Kuwayama, p. 243-248. In: L. W. Timmer, S. M., and L. Navarro (eds.) Proc. 10 th Conference of the International Organization of Citrus Virologists. Riverside, CA.

• Yokomi, R.K., R. Lastra, M.B. Stoetzel, V.C. Damsteegt, R.F. Lee, S.M. Garnsey, T.R. Gottwald, M.A. Rocha-Peña, and C.L. Niblett. 1994. Establishment of the brown citrus aphid (Homoptera: Aphididae) in Central America and the Caribbean Basin and transmission of citrus tristeza virus J. Econ. Entomol. 87: 1078-1085.

15

16

17

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21