12

Cuadernos de Biodiversidad

Hongos atrapadores de nematodos

Estos hongos capturan nematodos vermiformesen órganos especiales de captura que se forman enlas hifas. Los Deuteromycetes forman trampasadhesivas como las redes de Arthrobotrys oligospora,los pedúnculos de Monacrosporium haptotylum o lasramas de Monacrosporium gephyropagum. LosZygomycetes nematófagos capturan nematodos di-rectamente sobre sus hifas (Stylopage hadra). Lastrampas mecánicas son anillos constreñibles comolos de Arthrobotrys dactyloides (Fig. 1), o noconstreñibles (M. haptotylum). Los Hongosatrapadores de nematodos (excepto los Zygomycetes)son parásitos facultativos. A. oligospora, es ademáscapaz de atacar las hifas de otros hongos para obte-ner nutrientes (micoparasitismo). Las fases sexuales(teleomorfos) de Arthrobotrys spp. y el hongo pro-ductor de toxinas Pleurotus ostreatus, sondescomponedores de madera. Por ello se piensa quealgunos hongos nematófagos obtienen carbono yenergía de la decomposición de madera y nitrógenode los nematodos que parasitan.

Hongos Endoparásitos

Los hongos endoparásitos utilizan sus esporaspara infectar nematodos. Dichas esporas pueden ser

BIODIVERSIDAD DEL SUELO:CONTROL BIOLÓGICO DE NEMATODOSFITOPATÓGENOS POR HONGOS NEMATÓFAGOS

Luis V. López-LlorcaUNIDAD DE DIAGNÓSTICO Y CONTROL BIOLÓGICO DE ENFERMEDADES VEGETALES. CIBIO

Hans-Börje JanssonUNIVERSIDAD DE LUND (SUECIA)

INTRODUCCIÓN

En 1888 se descubrió por primera vez que unhongo (Arthrobotrys oligospora) era capaz de infectarnematodos. Los hongos nematófagos son, sin duda,fascinantes de observar al microscopio capturandonematodos, pero ... ¿por qué estudiarlos? Muchosde sus huéspedes, los nematodos, son parásitos deplantas o de animales que afectan a nuestros culti-vos o ganado. Los nematicidas químicos que se usanpara su control son compuestos tóxicos para la sa-lud humana y el medio. Muchos de ellos, se hanprohibido o se ha limitado su uso en muchos países.La prohibición del uso de bromuro de metilo, queademás de tóxico degrada el ozono, incrementarálos problemas agrícolas de los nematodos. Por ello,parece adecuado estudiar las posibilidades de loshongos nematófagos como agentes de control bio-lógico de nematodos fitopatógenos. En este artícu-lo repasaremos los aspectos más relevantes de la in-vestigación sobre hongos nematófagos.

HONGOS NEMATÓFAGOS

Los hongos nematófagos se pueden agrupar, se-gún su modo de infectar nematodos, en: atrapadoresde nematodos, endoparásitos, parásitos de huevos yhembras o productores de toxinas.

13

Cuadernos de Biodiversidad

móviles, como las zoosporas de Catenaria anguillulae,o inmóviles y adhesivas como los conidios deDrechmeria coniospora o de Hirsutella rhossiliensis.Muchos de los hongos endoparásitos son parásitosobligados de nematodos, que sólo formanesporóforos y esporas fuera del huésped infectado.Además de ello, los hongos endoparásitos poseenun rango de huéspedes más restringido que losatrapadores de nematodos.

Hongos parásitos de huevos y hem-bras

Los nematodos sedentarios endoparásitos soninfectados por multitud de patógenos fúngicos. Susestadios móviles (fundamentalmente juveniles de 2ºestadio) son parasitados, como los nematodosvermiformes, tanto por hongos atrapadores denematodos como endoparásitos. Las hembras denematodos sedentarios (fundamentalmentenematodos de quistes) son infectadas, incluso cuan-do son inmaduras y no poseen huevos, por hongoszoospóricos como Catenaria auxiliaris y Lagenidiumspp. Muchos son parásitos obligados comoNematophthora gynophila, y son responsables (juntocon parásitos facultativos de huevos comoVerticillium chlamydosporium) de la supresividad desuelos a nematodos fitopatógenos como Heteroderaavenae.

Hongos productores de toxinas

Algunos basdiomicetos descomponedores demadera forman toxinas en estructuras de sus hifas.El hongo más estudiado es Pleurotus ostreatus, queinmoviliza con su toxina a los nematodos antes deinfectarlos.

INFECCIÓN DE LARVAS Y HUEVOS DENEMATODOS

Los hongos nematófagos muestran una espe-cificidad variable respecto a las especies de nema-todos que infectan, pero en general sólo infectannematodos vermiformes o huevos de nematodos.Como muchos otros microorganismos patógenos,los hongos nematófagos, han desarrollado métodosde reconocimiento de sus huéspedes. La presenciade lectinas en hongos atrapadores de nematodos seha relacionado con su papel en el reconocimientode residuos glucídicos en la superficie de los nema-todos. Además de ello, los hongos nematófagosatraen nematodos dependiendo de sus capacidadesparasíticas/saprofíticas. La intensidad de la atracciónes proporcional al grado de parasitismo del hongoimplicado.

Las estructuras infecciosas de los hongos nema-tófagos varían con el tipo de hongo: los atrapadoresde nematodos forman órganos de captura en sus

Foto: Luis V

. López Llorca

Fig. 1. Nematodos capturados por anillos constreñibles de Arthrobotrys dacyloides in situ enel suelo. Barra=100 µm. (De Jansson et al., 2000, Mycologia 92:10-15.).

14

Cuadernos de Biodiversidad

hifas, los endoparásitos tienen esporas adhesivas, ylos parásitos de huevos forman apresorios (Fig. 2).Todas esas estructuras son vitales para la infecciónde los huéspedes. La unión al huésped (principal-mente por adhesivos extracellulares o por interac-ciones hidrofóbicas inespecíficas es un evento ini-cial en la patogénesis. Posteriormente tiene lugar lapenetración (mecánico-enzimática) del huésped. Yaque la cutícula y la cuberta del huevo de los nema-todos están formadas fundamentalmente por pro-teína, las enzimas mas probablemente implicadas enla penetración del huésped, son proteasas.

ECOLOGÍA DE HONGOS NEMATÓ-FAGOS EN EL SUELO

Los hongos nematófagos y los nematodos sonorganismos ubicuos que se encuentran en suelos(fundamentalmente en los primeros 30 cm) agrí-colas, hortícolas y forestales. Aunque se han detec-tado de los trópicos a las regiones polares, son ra-ros en ambientes acuáticos (continentales y mari-nos). Las observaciones directas en suelo de hon-gos nematófagos, y en general de cualquier micro-organismo, resultan complejas. Mediantemicroscopía de barrido a baja temperatura ha sidoposible recientemente el estudio in situ en el suelodel crecimiento, formación de trampas, captura y

digestión de nematodos por hongos nematófagos(Fig. 1).

El parasitismo de huevos de nematodos es, engeneral, más frecuente en los nematodos de quistes(Heterodera spp.) que en los agalladores (Meloidogynespp.). La razón de ello radica probablemente en que,Meloidogyne spp. infectan cultivos de agriculturaintensiva, donde la falta de condiciones establesimpide el establecimiento de antagonistas denematodos en el suelo y en la rizosfera. La rizosferaes una zona importante para las actividades de loshongos nematófagos, ya la inmensa mayoría denematodos fitopatógenos afectan a las raíces de loscultivos. En general, la rizosfera de leguminosas cul-tivables alberga mayor número de propágulos y deespecies de hongos atrapadores de nematodos quela cebada, la mostaza y el suelo no rizosférico. Laespecie vegetal influye también sobre la eficacia delos hongos parásitos de huevos de nematodos. Eltomate con mejor colonización radicular por V.chlamydosporium que la patata mostró menor infec-ción de huevos al ser inoculada con el hongo y conM. incognita. La explicación radica en que el toma-te es mejor huésped de Meloidogyne que la patata,las agallas son mayores en las raíces del tomate, loque impide la exposición de los huevos al suelo ydisminuye por ello las posibilidades de su infecciónpor el hongo.

Fig. 2. Huevo del nematodo de quistes de la remolacha (Heterodera schachtii)infectado por conidios del hongo Verticillium suchlasporium. Barra=25 µm.(De Lopez-Llorca & Claugher, 1990 Micron. Microsc. Acta 21:125-130.)

Foto: Luis V

. López Llorca

15

Cuadernos de Biodiversidad

TENDENCIAS FUTURAS

Muy probablemente, nuestro conocimiento so-bre los hongos nematófagos se incrementará en lospróximos años. Ello se deberá sin duda a los descu-brimientos recientes de la biología moderna y enespecial con los avances y aplicaciones de técnicasmoleculares en el estudio de la patogénesis fúngica.De igual manera el estudio de las relaciones entrehongos no patógenos y la raíz es de gran relevanciaen la futura investigación sobre hongos nematófagos.La probable inducción modulada de defensas en laplanta por hongos no-patógenos (micorrizas yendófitos), en el caso de los hongos nematófagossería un elemento a añadir al parasitismo en la lu-cha contra los nematodos fitopatógenos. Por ello,cuanto mayor sea nuestro conocimiento sobre hon-gos nematófagos a escala tanto ecológica comomolecular, mayores serán las posibilidades de su usocomo agentes biológicos de control de nematodosfitopatógenos.

LECTURAS SUGERIDAS

Barron, G.L. 1977. The Nematode-Destroying Fungi.Topics in Mycobiology No. 1. Canadian BiologicalPublications Ltd., Guelph.

Jansson, H.-B. & López-Llorca, L.V. 2000. Biologyof nematophagous fungi. Oxford & IBHPublishing Co. New Delhi, India., eds., Mycologyin the New Millennium. (en prensa).

Jansson, H.-B., Tunlid, A., & Nordbring-Hertz, B.1997. Nematodes. In T. Anke (Ed.), FungalBiotechnology (Pp: 38-50). Weinheim: Chapman& Hall.

Nordbring-Herz, B., Jansson, H.-B., Friman, E.,Persson, Y., Dackman, C., Hard, T., Poloczek,E. & Feldman, R. 1995. Nematophagous Fungi.Institut für den Wissenschaftlichen Film,Göttingen. Film No. C 1851.

Stirling, G.R. 1991. Biological Control of PlantParasitic Nematodes. CAB International,Wallingford.