HABITOS ALIMENTARIOS DE Rana catesbeiana

UNIVERSIDAD DE LOS ANDES

FACULTAD DE CIENCIAS

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA

ECOLOGÍA ANIMAL

HABITOS ALIMENTARIOS DE Rana catesbeiana

(Shaw:1802), INTRODUCIDA EN LAS LAGUNAS DEL

SECTOR MIRAFLORES, MUNICIPIO CAMPO ELIAS,

ESTADO MERIDA.

Trabajo Especial de Grado presentado ante la Ilustre

Universidad de Los Andes, por la Br. Cherly Guerrero

para optar al título de Licenciada en Biología.

Tutora: Prof. Amelia Díaz de Pascual.

Mérida, Julio de 2004

i

C O N T E N I D O

INDICE DE TABLAS .......................................................................... ii

INDICE DE FIGURAS ....................................................................... v

INDICE DE APENDICES ................................................................... v

AGRADECIMIENTOS ....................................................................... vii

RESUMEN ........................................................................................ viii

ABSTRACT ....................................................................................... ix

INTRODUCCION ............................................................................... 1

DESCRIPCION DE LA ESPECIE ……………………………………... 12

AREA DE ESTUDIO

A. Ubicación ……………………………………………………………… 22

B. Geomorfología ……………………………………………………….. 26

C. Geología ………………………………………………………………. 27

D. Edafología …………………………………………………………….. 29

E. Clima …………………………………………………………………... 30

F. Vegetación …………………………………………………………….. 36

G. Hidrología ……………………………………………………………... 37

METODOLOGIA A. Trabajo de campo

A.1. Colecta del material ……………………………………………. 39

B. Trabajo de laboratorio

B.1. Tratamiento del material colectado …………………………... 40

B.2. Medidas morfológicas …………………………………………. 40

B.3. Procedimientos analíticos …………………………………….. 41

C. Análisis de los datos

C.1. Índices ecológicos …………………………………………….. 43

C.2. Análisis estadísticos …………………………………………... 45

RESULTADOS

A. Dieta de Rana catesbeiana

A.1. Composición general ………………………………………… 47

A.2. Variación estacional ………………………………………….. 53

ii

A.3. Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples ………… 57

A.4. Diversidad de ítems alimentarios …………………………… 68

A.5. Amplitud de nicho trófico …………………………………….. 71

B. Medidas morfológicas

B.1. Correlaciones de las medidas morfológicas de Rana

catesbeiana y tamaño de sus presas ……………………… 73

C. Condición reproductiva de Rana catesbeiana

C.1. Parámetros reproductivos …………………………………… 81

C.2. Índice gonadosómico ………………………………………… 88

DISCUSION


A.1 Composición general …………………………………………. 90

A.2. Variación estacional ………………………………………….. 92

A.3. Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples ………… 94

B. Correlaciones de las medidas morfológicas y tamaño de las

presas …………………………………………………………………

96

C. Condición reproductiva de Rana catesbeiana …………………... 97

D. Consideraciones sobre la introducción de Rana catesbeiana en

el estado Mérida …………………………………………………….

102

CONCLUSIONES .............................................................................. 103

REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS ................................................. 105

I N D I C E D E T A B L A S

Tabla 1. Descripción de la estación meteorológica La Cuchilla …. 30

Tabla 2. Especies vegetales más comunes encontradas en el

área de estudio según Osorio y Andrade (1984) ……….

36

Tabla 3. Gasto, velocidad y tamaño del material arrastrado por

los principales ríos adyacentes al área de estudio ………

37

iii

Tabla 4. Composición porcentual de la dieta de Rana

catesbeiana, en el Sector Miraflores, Mérida,

especificando el hábitat de la presa ………………………

48

Tabla 5. Composición general por orden (de la clase Insecta) y

demás clases encontradas en la dieta de Rana

catesbeiana ………………………………………………….

51

Tabla 6. Composición general de la dieta de Rana catesbeiana

por grupo de edad y sexo, en el Sector Miraflores,

Mérida ………………………………………………………...

52

Tabla 7. Variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana

por grupo de edad, en el sector Miraflores, Mérida …….

54

Tabla 8. Prueba de Kruskal-Wallis para evaluar la dieta de Rana

catesbeiana, por edad y estación …………………………

56

Tabla 9. ANOVA para evaluar diferencias significativas en el

consumo de Ranidae, por estación ……………………….

57

Tabla 10. Tamaño de clases de las medidas morfológicas de los

anuros y tamaño de sus presas, utilizados en el análisis

factorial de correspondencias múltiples …………………..

59

Tabla 11. Sobreposición alimentaria entre los grupos de edad de

Rana catesbeiana, de acuerdo a lo expresado en el

análisis de correspondencias múltiples …………………..

67

Tabla 12. Diversidad de especies presa encontradas en Rana

catesbeiana, por grupo de edad y sexo …………………..

69

Tabla 13. Diferencias ANOVA para evaluar diversidad de la dieta

de Rana catesbeiana ……………………………………….

70

Tabla 14. Prueba Kruskal-Wallis para evaluar diversidad de la

dieta de Rana catesbeiana …………………………………

70

Tabla 15. Amplitud de nicho trófico de Rana catesbeiana, por

grupo de edad ………………………………………………. 72

Tabla 16. Prueba Kruskal-Wallis para evaluar amplitud de nicho

trófico por edad y estación en Rana catesbeiana ……….

72

iv

Tabla 17. Relación del tamaño de la presa en función del ancho

de la boca y la longitud total para cada grupo de edad y

sexo …………………………………………………………..

75

Tabla 18. Coeficientes de correlación entre las medidas

morfológicas de los anuros y tamaño de las presas

encontradas ………………………………………………….

78

Tabla 19. ANOVA entre las épocas de muestreo para evaluar

parámetros reproductivos de Rana catesbeiana ………...

82

Tabla 20. Prueba Kruskal-Wallis entre las épocas de muestreo

para evaluar parámetros reproductivos de Rana

catesbeiana ………………………………………………….

83

Tabla 21. ANOVA entre los grupos de edad para evaluar

parámetros reproductivos de Rana catesbeiana ………...

83

Tabla 22. Prueba Kruskal-Wallis entre los grupos de edad para

evaluar parámetros reproductivos de Rana catesbeiana .

84

Tabla 23. Coeficiente de Pearson para evaluar parámetros

reproductivos de Rana catesbeiana ………………………

85

Tabla 24. Coeficiente de Pearson para evaluar parámetros


86

Tabla 25. Coeficiente de Spearman para evaluar parámetros


86

Tabla 26. Coeficiente de Spearman para evaluar parámetros

reproductivos de Rana catesbeiana ……………………...

87

Tabla 27. Porcentaje de peso del cuerpo amarillo correspondiente

al peso de las hembras de Rana catesbeiana, por época

de muestreo .....................................................................

87

Tabla 28. Índice gonadosómico (x 100) de los individuos

subadultos y adultos de Rana catesbeiana ………………

88

Tabla 29. Diferencias ANOVA para evaluar índice gonadosómico

de los individuos hembras y machos de Rana

catesbeiana ………………………………………………….

89

v

I N D I C E D E F I G U R A S

Figura 1. Ciclo de vida para Rana catesbeiana en Crane Ponds,

basado en información colectada por Collins (1975) y

Howard (1978) ………………………………………………

14

Figura 2. Ubicación geográfica del estado Mérida por Municipios . 23

Figura 3. Principales sierras montañosas del Estado Mérida …….. 24

Figura 4. Grados de pendiente del terreno en el estado Mérida …. 25

Figura 5. Climadiagrama de la estación meteorológica La

Cuchilla. Período: 1968-1983 ……………………………...

32

Figura 6. Balance hídrico mensual de la estación La Cuchilla,

estado Mérida ……………………………………………….

35

Figura 7. Hidrología del estado Mérida, enfatizando el área de

estudio ………………………………………………………..

38

Figura 8. Composición general por clase de la dieta de Rana

catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida …………….

49

Figura 9. Variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana en

el sector Miraflores, Mérida ………………………………..

55

Figura 10. Proyección de las variables utilizadas en el Análisis

Factorial de Correspondencias Múltiples ………………...

62

Figura 11. Representación de los ejes y su respectiva numeración

por cuadrante ………………………………………………..

63

Figura 12. Proyección de las variables e individuos utilizados en el

Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples ………

66

Figura 13. Relación del volumen del anuro (ml) Vs volumen del

contenido estomacal (ml) de los anuros. (H=52 M=40) .

80

.

I N D I C E D E A P E N D I C E S

Apéndice 1. Variabilidad de la precipitación, estación La Cuchilla,

Estado Mérida …………………………………………..

114

vi

Apéndice 2. Variabilidad de la temperatura máxima media,

mínima media y media (ºC), estación La Cuchilla,

Estado Mérida …………………………………………..

114

Apéndice 3. Variabilidad de la evaporación media, estación La

Cuchilla, Estado Mérida ………………………………..

115

Apéndice 4. Balance hídrico mensual, estación La Cuchilla,

Estado Mérida …………………………………………..

116

Apéndice 5 Relación de los individuos de Rana catesbeiana

examinados en cada época de muestreo,

discriminados por edad y sexo ………………………

117

Apéndice 6. Variables y número de modalidades asociadas,

empleadas en el análisis factorial de correspondencias

múltiples ………………………………………………….

118

Apéndice 7. Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 1 de

Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….

119

Apéndice 8. Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 2 de


121

Apéndice 9. Medidas morfológicas de los Juveniles hembra de


123

Apéndice 10. Medidas morfológicas de los Juveniles macho de


125

Apéndice 11. Medidas morfológicas de los Subadultos hembra de


127

Apéndice 12. Medidas morfológicas de los Subadultos macho de


129

Apéndice 13. Medidas morfológicas de los Adultos hembra de


131

Apéndice 14. Medidas morfológicas de los Adultos macho de


133

Apéndice 15. Resolución # 64, publicada en Gaceta Oficial, ante la

introducción de Rana catesbeiana a Venezuela …….

135

vii

A G R A D E C I M I E N T O S

Deseo expresar mi agradecimiento a la Profesora Amelia Díaz de

Pascual, por su paciencia e inmensa ayuda, igualmente, a mi familia, a

Eddy Zambrano por su apoyo constante, a sus familiares, por permitirme

culminar este trabajo.

Mi reconocimiento, extensivo a la familia López, asistentes de colecta, a

la Profesora Janeth Mora por su colaboración en el análisis factorial de

correspondencias múltiples.

A quienes con su estímulo participaron directa ó indirectamente en la

elaboración de este trabajo, a todos ellos, mi gratitud.

viii

R E S U M E N

Mediante la técnica de disección del estómago y el análisis del contenido

estomacal fueron examinados 337 individuos de la rana toro (Rana

catesbeiana), colectados en el Sector Miraflores, Mérida, Venezuela. Se

encontró 474 presas, correspondientes a 44 ítems alimentarios. De los

cuales Insecta y Amphibia fueron las clases más frecuentes. Estos dos

ítems representaron el 81.85% y el 6.32%, respectivamente. Dentro de

los insectos, los ordenes más importantes comprendieron a Coleoptera,

Hymenoptera, Odonata y Díptera. Rana catesbeiana mostró una

condición generalista en cuanto al consumo del alimento.

Por medio de los análisis multivariantes (análisis de correspondencias), se

caracterizó los hábitos alimentarios por grupo de edad: Los

postmetamórficos se alimentaron predominantemente de Odonata,

Díptera (larva) y Planorbidae; los juveniles de Formicidae, Muscidae y

Cíxxidae; los subadultos, consumieron Gryllidae, Coleoptera (larva),

Carabidae, Lampyridae, Lepidoptera (larva), Díptera, Scarabeidae,

Libellulidae y Coccinellidae y los adultos consumieron Ranidae,

Chrysomelidae y Poecilia. No se encontró diferencias significativas entre

los sexos, ni entre la época de sequía y lluvia. El canibalismo mostró una

relación inversa respecto a la condición reproductiva entre hembras y

machos. Fue más frecuente una vez que cesó el período de lluvias.

El índice gonadosómico expresó mejor condición reproductiva para las

hembras adultas.

Palabras claves: Rana toro, Rana catesbeiana, hábitos alimentarios,

canibalismo, condición reproductiva, Mérida, Venezuela.

ix

A B S T R A C T

By the technique of stomach dissection and analysis of the stomach

content were examined 337 individuals of the bullfrog species (Rana

catesbeiana) collected in the Sector Miraflores, Merida, Venezuela. 474

preys were found in their stomach content corresponding to 44 alimentary

items of Insecta and Amphibia. These two items represented 81.85% and

6.32% respectively. Among insects, Coleoptera, Hymenoptera, Odonata

and Diptera were the most important orders. Rana catesbeiana showed a

generalist way of food consumption.

By means of multivariate analysis (Correspondence Analysis) were

characterized the alimentary habits of these age groups: Postmetamorphic

ate predominantly Odonata, Diptera (larvae) and Planorbidae; juveniles,

Formicidae, Muscidae and Cixxidae; subadults fed on Gryllidae,

Coleoptera (larvae), Carabidae, Lampyridae, Lepidoptera (larvae),

Diptera, Scarabeidae, Libellulidae and Coccinellidae; adults ate Ranidae,

Chrysomelidae and Poecilia. No significant differences were found

between sexes or during the dry and rain seasons. Cannibalism showed

an inverse relationship to the reproductive condition among females and

males. It is more frequent after the rain season.

The gonadosomic index expressed better reproductive condition by adult

females.

Key words: Bullfrog, Rana catesbeiana, alimentary habits, cannibalism,

reproductive condition, Merida, Venezuela.

Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 1

I N T R O D U C C I O N

Las especies invasoras son en la actualidad una de las amenazas más

graves para la integridad y la supervivencia de las especies de una

determinada área geográfica. Dichas amenazas aumentan con el crecimiento

del comercio y de la circulación internacional de personas y de productos

(Rodríguez, 2001). Por otra parte, el cambio climático, el deterioro de los

hábitats y otros factores negativos que afectan a los ecosistemas pueden

contribuir a la introducción y difusión de las especies exóticas invasoras. Uno

de esos aspectos negativos es la pérdida de especies nativas después de la

introducción de depredadores exóticos con la consecuencia de la pérdida de

biodiversidad (Rodríguez, 2001).

Se conocen muchos ejemplos, a nivel internacional, de los devastadores

efectos sobre la fauna nativa, en muchos casos, las especies exóticas

registran densidades más altas que las observadas en áreas donde ellas son

endémicas. Además, especies introducidas como agentes de control se han

transformado inesperadamente en plagas como es el caso de Bufo marinus

introducido en Australia, en 1935, con la finalidad de controlar los

Coleopteros plagas de la caña de azúcar y hasta el presente ha sido

imposible su erradicación (Lampo & De Leo, 1998).

Por otra parte, algunas especies invasoras son portadoras de patógenos

tales como hongos, bacterias y virus que afectan a las especies nativas,

como es el caso de la rana toro introducida en la región de Mérida


(Hanselmann et al., 2004). La herbivoría, depredación y el parasitismo

regulan las poblaciones, considerando que la competencia por alimento,

espacio, luz, nutrientes y recursos en general, es la base de estos

mecanismos. Al respecto se han propuesto cuatro hipótesis que tratan de

explicar las explosiones demográficas de especies introducidas: (1) las

especies introducidas pueden explotar un recurso que no es totalmente

explotado por las especies nativas; (2) Por la razón antes expuesta la

reproducción de las especies introducidas puede verse favorecida debido a

que no se han establecido los mecanismos efectivos de competencia con las

especies nativas; (3) la presión de la depredación en las especies

introducidas puede ser baja ya que los depredadores no reconocen a estas

especies como potenciales presas; y (4) las especies introducidas pueden

tener una importante fauna patógena. Estas hipótesis están basadas en la

idea fundamental de que las especies se desenvuelven dentro de los

ecosistemas, y que su remoción de este contexto evolutivo puede provocar

cambios importantes en su ecología (Lampo & De Leo, 1998).

Un alto número de especies endémicas son susceptibles de desaparecer

debido a la competencia, transmisión de enfermedades y depredación por

parte de los taxa invasores. Es por ello que la UICN (Unión Mundial para la

Conservación de la Naturaleza) le ha dado importancia a los temas

relacionados con el control de las especies exóticas e insta a los miembros

de la Unión a difundir y promover activamente las directrices para la

prevención de pérdida de la biodiversidad causada por la introducción de

especies exóticas invasoras (Ojasti, 2001).


En Venezuela se ha encontrado alrededor de 1.410 especies introducidas

según un informe realizado por la oficina de Diversidad Biológica del

Ministerio del Ambiente, por lo que se elabora un marco legal y operativo

para activar mecanismos de control que el país requiere (Ojasti, 2001). Pero

se necesita un equipo científico multidisciplinarlo que se dedique a la

localización de dichas especies así como a estudiar el comportamiento de las

mismas para detectar y prevenir los efectos negativos de éstas en los

hábitats que ocupan, así como de su control y erradicación. Se requieren,

entonces, de estudios detallados de estas especies con el fin de conocer los

problemas relacionados con la ocupación de nuevos nichos ecológicos,

donde su desarrollo debe ser diferente al de su lugar de origen debido a que

carece de los controles biológicos naturales de sus hábitats. Modificado de

Ojasti, (2001).

De hecho las exóticas llamadas invasoras, cuya expansión se realiza a

expensas de otras especies y donde la competencia por espacio y alimento

puede causar la pérdida de especies nativas, son las especies prioritarias a

estudiar, ya que al contar con conocimiento de los procesos de desarrollo de

estas especies exóticas invasoras, se podrán tomar la medidas necesarias y

evitar los daños sobre nuestra diversidad biológica, de allí la importancia de

esta investigación.

En nuestro país, lamentablemente, no existe una política de estado para el

control de la introducción de especies exóticas. Por otra parte, la

coordinación y cooperación entre los diferentes sectores oficiales

competentes es muy limitada, por lo que no se tiene el conocimiento


científico apropiado acerca de los efectos negativos que pueden producir

estas especies a la biodiversidad del país y se cometen errores al permitir su

introducción, por parte de los entes oficiales, sin antes haber realizado los

estudios de impacto ambiental. Un ejemplo de esta acción es el caso de la

introducción de la tilapia, (Oreochromis esculentus) especie exótica e

invasora cuyo ingreso fue reglamentado por el Ministerio del Ambiente

(Según Resolución MAC 117/ MARNR 70), sin conocer los efectos negativos

de esta especie en la biodiversidad de las cuencas hidrográficas y en la

actualidad se está expandiendo por todo el territorio nacional, afectando a las

especies nativas ya que consume sus huevos, larvas y juveniles.

La escasa conciencia pública sobre los riesgos que puedan generar las

especies exóticas a la biodiversidad y la limitada participación internacional

para impedir el ingreso de dichas especies a nuestro país son otras de las

fallas de las instituciones gubernamentales en el control de las especies

exóticas.

La rana toro ó Rana catesbeiana ha sido introducida en Venezuela sin

ningún control gubernamental aproximadamente en la década de los 90. Esta

introducción se realizó en la región de La Carbonera del estado Mérida. Este

animal ha sido catalogado por la UICN como una de las 100 peores especies

invasoras (Ojasti, 2001).

La Rana catesbeiana, es originaria del este de América del Norte, desde el

norte de Florida al sur de Ontario (Canadá). Ha sido introducida con fines

comerciales y ornamentales en muchas zonas de Estados Unidos y en

países como México, Cuba, Jamaica, Puerto Rico, Bermudas, Honduras,

Guatemala, Salvador, Panamá, Colombia, Ecuador, Paraguay, Chile, Hawai,


China, Taiwán, Japón, Italia, Francia, Bélgica, Holanda, Reino Unido y

España (The Georgia Museum of Natural History and Georgia Department of

Natural Resources, 2000). Es una de las especies de anfibios que alcanza la

talla más grande en toda América. Los individuos adultos superan los 200

mm de longitud hocico-cloaca, alcanzando un peso superior a los 600 g

(Conant, 1975); tomado de Rueda-Almonacid, (1999). La creciente demanda

de ancas de rana para consumo humano y el uso de esta especie con

propósitos biomédicos han producido la proliferación de granjas de cultivo de

la especie en numerosos países del mundo (Bruening, 2000).

En California, fue introducida en 1896 para su explotación y producción de

ancas para el consumo humano, luego a partir de su ingreso, las poblaciones

de anfibios nativos, particularmente, de Rana aurora, se vieron disminuidas

(Kupferberg, 1997), hasta el punto de su desaparición local en el valle de

San Joaquín en California y la continua reducción del rango de distribución

de Rana boylii, también es atribuida a la alteración del hábitat, aunado a la

depredación y la competencia por parte de Rana catesbeiana (Moyle, 1973).

La declinación de los ránidos nativos en el oeste de América del Norte ha

coincidido con la introducción y el subsiguiente rango de expansión de Rana

catesbeiana (Kupferberg, 1997; Kiesecker and Blaustein, 1997). Aunque los

anfibios son un caso particular porque la aparente declinación de sus

poblaciones a nivel global, involucra su sensibilidad a una amplia gama de

estrés ambiental (Kupferberg, 1997).


En Latinoamérica, la cría intensiva de Rana catesbeiana con fines

comerciales se inició en las últimas dos décadas. El país pionero en esta

actividad fue Brasil. Los primeros ensayos se realizaron a finales de la

década de los setenta, y se obtuvo gran éxito en la reproducción y

crecimiento de la especie debido, aparentemente, a que esta actividad

zootécnica se vio favorecida por su clima tropical (Fioranelli y colaboradores,

sin información del año de publicación).

En este país la Rana catesbeiana ha producido una disminución significativa

en las poblaciones anteriormente abundantes del género Leptodactylus: L

ocellatus y L. labirinthycus, confirmando que la introducción de esta especie

exótica puede perturbar las comunidades de anuros locales (Batista, 2002).

Rana catesbeiana se caracteriza por su voracidad, consume cualquier

alimento que pueda entrar a su boca (Cross and Gerstenberger, 2002), se

conoce que se alimenta de otros anfibios, larvas, peces, serpientes, tortugas,

pequeñas aves y roedores, incluso individuos de su propia especie. Cada

ejemplar adulto debe consumir, como mínimo, aproximadamente entre el 5 y

el 10% de su propio peso diariamente, aunque son capaces de resistir largos

períodos de ayuno después de una comida copiosa; son agresivas a la hora

de defender su territorio y atacan a los intrusos de forma violenta (Bruening,

2000).

La introducción de Rana catesbeiana en ambientes que no son los suyos,

pone en peligro de extinción a las otras especies de anuros, como

consecuencia de la competencia y la depredación (Rueda-Almonacid, 1999).


En Colombia la Rana catesbeiana fue introducida con fines comerciales en

el año 1987, durante estos años se ha reproducido eficazmente y se cree

que está interviniendo seriamente con la fauna nativa (Daza-Vaca y Castro-

Herrera (1999). En 1999 se reportó que los estómagos de los animales

colectados contenían anfibios del género Bufo y Leptodactylus (Rueda-

Almonacid, 1999).

A esta especie se le hace responsable del drástico declive de, al menos, seis

especies de ranas, una de tortuga acuática y una especie de serpiente en el

oeste de Estados Unidos; en general, depreda y compite con las especies de

anuros nativas. Los renacuajos, eminentemente herbívoros, tienen un

impacto significativo sobre las algas y otra vegetación dulceacuícola,

desestabilizando la estructura de las comunidades acuáticas (Rossell, 1996).

Los adultos, por su parte, son depredadores potenciales de cualquier especie

de invertebrado ó vertebrado de tamaño igual ó inferior a la propia rana, lo

que supone un abanico enorme de presas a su disposición.

Según The Georgia Museum of Natural History and Georgia Department of

Natural Resources, (2000), Rana catesbeiana posee una serie de ventajas

adaptativas, a las que inminentemente debe el éxito de tornarse en especie

dominante en aquellos ambientes en los que se localiza, entre estas ventajas

se citan:

-Esta especie ha evolucionado, desarrollando sustancias repelentes que

confieren sabor desagradable a los huevos y renacuajos, como

consecuencia, la tasa de supervivencia de los renacuajos de esta especie es


mayor que la de otras especies de anfibios. Las larvas, además, son

bastante inactivas y permanecen ocultas entre la vegetación, lo que reduce

su exposición a enemigos potenciales.

-Los adultos, debido a su gran tamaño y comportamiento, no poseen muchos

depredadores, por lo que los carnívoros silvestres no representan ninguna

amenaza para ellos.

-Poseen un rango de tolerancia térmica (tanto en límites superiores como

inferiores), que facilita la adaptación a nuevos ambientes, desde las zonas

templadas frías, donde hibernan hasta las zonas cálidas tropicales; en tal

sentido, se ha demostrado que Rana catesbeiana es capaz de mantener la

temperatura del cuerpo dentro de límites relativamente estrechos (Lilliwhite,

1970).

El papel de Rana catesbeiana en la disminución de los ránidos nativos no

está claro porque han sido frecuentemente alteraciones concurrentes de

hábitos acuáticos, cambios en el uso del terreno de hábitats terrestres

adyacentes, e introducción de peces no nativos (Hayes and Jennings 1986),

los cuales pueden devastar las poblaciones por predación de las larvas

(Bradford et al. 1993); tomado de Batista, (2002).

Las larvas de Rana catesbeiana tienen fuertes efectos en la mortalidad de

las larvas de las especies nativas (Kupferberg, 1997). La competencia

interespecífica ha sido frecuentemente considerada una explicación del

reemplazo de especies por contrapartes ecológicos y se le atribuye a

cambios en el ambiente físico, a la aparición de nuevos depredadores ó


patógenos y/o competidores del mismo nivel trófico pero más eficientes

(Inger et al., 1966).

Es importante destacar que la Rana catesbeiana es un potencial portador

sano de varios tipos de virus como el FEV (Frog Erythrocytic Virus) que

puede afectar a un 62% de las ranas inmaduras, en tanto que los adultos son

resistentes a la infección (Gruia-Gray & Desser, 1992); tomado de Rueda-

Almonacid, (1999).

Es necesario enfatizar que la población de Rana catesbeiana localizada en el

área de estudio se encuentra fuertemente infectada por el hongo quítrido

(Batrachochytrium dendrobatidis), reportándose que el 96 % de los individuos

están infectados (Hanselmann et al., 2004); este hongo ha sido responsable

de la declinación de algunas especies de anfibios en otras regiones del

mundo (Bonaccorso et al., 2003 ; Hanselmann et al., 2004).

Los posibles impactos de Rana catesbeiana como depredador y competidor

son considerables, pero difíciles de cuantificar. Los individuos adultos son

consumidores generalistas de un amplio espectro taxonómico de presas,

resaltando, que dentro de su dieta se incluye también otros anfibios

(Kupferberg, 1997).

Las larvas muestran ser oportunistas, aunque algunos investigadores han

detectado diferencias interespecíficas en el contenido de los intestinos, así,

muchas especies probablemente serán tan flexibles en sus hábitos

alimentarios, que nunca podrá hacerse separaciones discretas de nicho

trófico (Altig et al., 1975),


Por otro lado, el canibalismo ha sido reportado en Rana catesbeiana por

varios autores (Brooks 1964; Fulk & Whitaker 1969; Bruneau & Magnin

1980); citado por Daza-Vaca y Castro-Herrera (1999), se considera un rasgo

conductual, encontrado en una amplia variedad de animales, constituye

frecuentemente una respuesta al tipo de alimento, pocas fuentes de alimento

ó a la densidad de congéneres (Frye & Avila, 1979; Wildy et al., 2001), sin

embargo, otros factores pueden ser importantes también como la

competencia por el alimento (Persson 1988; Drummond and Chavelas 1989),

pareja (Ovaska 1987) y espacio (Crowley et al. 1987; Ducey and Ritsema

1988; Mathis 1990); tomado de Wildy et al., (2001).

Se conoce que, en poblaciones con una alta variación en el tamaño corporal,

los individuos más pequeños son más vulnerables a la agresión por parte de

los más grandes (Fox 1975).

En el caso de la Rana catesbeiana, el canibalismo, puede tener

implicaciones importantes en la regulación de la estructura y dinámica de la

población, dependiendo de la frecuencia con la que ocurra, pudiendo alterar

la estructura de edades de la población así como su densidad (Fox 1975;

Wildy et al., 2001).

Dos factores importantes que pueden afectar los procesos demográficos de

una población son los patrones de reproducción y la tasa de crecimiento

individual, ambos están probablemente influenciados por factores climáticos

y por la disponibilidad del alimento (Galatti, 1992).


Desde el punto de vista alimentario, los anfibios se han considerado

oportunistas y su dieta refleja la disponibilidad de alimento; numerosas

fuerzas afectan la dieta, incluyendo factores extrínsecos como abundancia

estacional del alimento y la presencia ó ausencia de competidores, así como

factores intrínsecos tales como tolerancia ecológica y fuerzas morfológicas

relacionadas con el estado ontogénico, tamaño y especializaciones

(Duellman and Trueb, 1994).

En base a estas consideraciones, se plantearon las siguientes hipótesis:

1. La dieta de la Rana catesbeiana varía con la edad y con la época del año.

2. El canibalismo de esta especie está influenciado por la época del año y la

condición reproductiva.

Con el propósito de demostrar estas hipótesis, se planteó como objetivo

general: Estudiar la dieta de Rana catesbeiana y su variación con la edad y

época del año.

El objetivo general fue dividido en los siguientes objetivos específicos:

1. Determinar la dieta de Rana catesbeiana mediante análisis de contenido

estomacal.

2. Cuantificar la diversidad de la dieta.

3. Evaluar la variación estacional de la dieta.

4. Determinar la condición reproductiva con el fin de relacionarla con la dieta.


D E S C R I P C I Ó N D E L A E S P E C I E

a- Según Boulenger, (1920) la especie se caracteriza por:

Poseer dientes vomerianos en grupos pequeños ó en serie oblicua corta

entre la coana.

Cabeza más ancha que larga, muy deprimida; el hocico redondeado y

proyectado totalmente más allá de la boca, orificio nasal equidistante del ojo

y de la punta del hocico, distancia entre los orificios nasales igual ó mayor

que la amplitud del interorbital que es 1/2 a casi una vez la distancia del

párpado superior; tímpano casi tan grande como el ojo en hembras, más

grande en machos (de 1 2/5 veces el diámetro del ojo).

Los dedos bastante moderados, de puntiagudos, a obtusos, el primero más

largo que el segundo, el tercero más largo que el hocico; un pliegue redondo

estrecho a veces presente a lo largo de los lados de los dedos; tubérculo

subarticular pequeño, débilmente prominente.

Miembro posterior ligeramente largo, la articulación tibio-tarsal que alcanza el

tímpano ó el ojo, los talones se solapan cuando los miembros se pliegan en

ángulo recto al cuerpo. Dedos de los pies bastante obtusos ó con puntas

ligeramente dilatadas, totalmente palmeados, pero la punta del cuarto dedo

libre; los metatarsales exteriores separados de la base; tubérculo subarticular

pequeño; débilmente prominente; ningún pliegue tarsal; el tubérculo del

metatarsal interno es elíptico, débilmente prominente, 1/3 a 2/3 la longitud del

dedo del pie interno; ningún tubérculo exterior.


Piel lisa, zona dorsal con verrugas pequeñas; un pliegue glandular fuerte

desde el ojo hasta el hombro.

Cuerpo de coloración castaño ó aceituna oscuro, uniforme ó manchado ó

jaspeado con castaño oscuro, ó, casi, uniformemente negruzco; el lado

posterior de los muslos jaspeado, a menudo negro y amarillo, la región más

baja de color blanco, algunas veces moteadas con castaño, con manchas

blancas en las hembras, ó amarillo en los machos; a veces una banda negra

a lo largo de la parte posterior de los muslos.

Machos con las bolsas vocales interiores y una almohadilla retractando en el

lado interno del primer dedo.

Esqueleto muy similar al de R. esculenta. Huesos nasales ligeramente

grandes, en contacto entre sí ó estrechamente separados.

El renacuajo también es muy similar al de R. esculenta y alcanza el tamaño

de los de Nephelobates fuscus. Boca pequeña; atrás, estrechamente afilada

y de color negro.

Hábitat. Noreste de América de Rocky Mountains, de Canadá (Quebec,

Ontario) a Florida y Texas (Boulenger, 1920).


b- Ciclo de vida.

Huevo (2-4 días) Larva (1-2 años)

Adulto Juvenil (1-2 años)

Longevidad (5-8 años)

Figura 1. Ciclo de vida para Rana catesbeiana en Crane Ponds, basado en

información colectada por Collins (1975) y Howard (1978).


c- Conducta.

La territorialidad es la regla en las familias Dendrobatidae, Hylidae,

Leptodactylidae, Pipidae y Ranidae. Hacia el ocaso del día, los machos de la

rana mugidora (Rana catesbeiana), abandonan sus refugios y toman

posiciones de canto en el agua, donde adoptan una característica posición

flotante elevada, hinchando los pulmones por completo con aire. Esto expone

el área gular, de un brillante color amarillo que puede servir de señal visual

suplementaria cuando las ranas emiten sus cantos graves. Si un macho se

aproxima a otro a menos de algunos 6 metros, el residente emite un sonido

que parece hipo agudo y titubeando, avanza hasta una corta distancia del

intruso. La mayoría de las veces este último se retira. De no ser así, las dos

ranas entran en combate. Una puede saltar sobre la otra obligándola a

marcharse. Más comúnmente, sin embargo, ambos machos luchan frente a

frente, con las patas delanteras puestas alrededor del contrincante,

empujando con violencia con las traseras, hasta que uno de ellos es puesto

de espaldas (Wilson, 1980).

El tamaño y la edad son factores primarios en el éxito de ocupación de

territorios preferidos en Rana catesbeiana. Así, los machos más grandes

controlan los mejores territorios, y cuando ocurre la oviposición, la

sobrevivencia de los huevos es mucho más alta en esos territorios. Tomado

de Duellman and Trueb, (1994).


d- Reproducción.

Un gran número de observaciones en la literatura, indican que Rana

catesbeiana tiene una larga estación reproductiva, en Michigan y New York,

esta va de siete a ocho semanas, y la misma, es considerablemente más

larga en las regiones sureñas de Estados Unidos (Emlen, 1976).

La reproducción de Rana catesbeiana ha sido estudiada por (Anónimo,

2000), quien confirma que la capacidad de reproducción de esta especie de

rana es extraordinaria, debido a su alta fecundidad y fertilidad, y, describe:

d.1- Apareamiento.

Las ranas son animales solitarios que sólo se reúnen en la época del

apareamiento. Por eso cuando llega el periodo de la reproducción, los

machos comienzan a croar, emitiendo mugidos para llamar a las hembras

para el amplexus. Cuando las hembras presentan óvulos maduros en el

ovario y en condiciones de desove, atienden a esos llamados y salen en

dirección a los sonidos. Tan pronto se encuentran, el macho salta sobre el

dorso de la hembra, tomándola fuertemente por las axilas pectorales.

Además, las protuberancias nupciales lo ayudan a afirmarse sobre la

hembra, evitando deslizamientos.

La eliminación de los óvulos por parte de las hembras y la eyaculación de los

espermatozoides por el macho, son totalmente independientes, pues a

medida que los óvulos son expulsados, el macho los va fecundando en el

agua, siendo por lo tanto, la fecundación externa.


d.2- Huevos

La rana toro en su primer desove produce 2000 a 5000 huevos, mientras que

en los siguientes, el número de huevos va aumentando gradualmente

llegando a 25000. Los huevos quedan dentro de cordones gelatinosos, que

reunidos, forman tejidos circulares gelatinosos, constituidos por un líquido

incoloro. Los desoves de la rana toro miden 0,40 a 0,60 cm2, quedan flotando

en el agua.

Las ranas pueden desovar solamente por uno de los ovarios y más tarde, en

la misma temporada de reproducción, por el otro, haciendo así, dos desoves

en épocas diferentes. Mientras las hembras descansan de la postura, el

macho cuida el nido. Los desoves se realizan especialmente por la mañana y

es considerado fértil cuando el cuerpo apical del huevo oscurece.

Los huevos de la rana son redondeados, esferoidales y de color oscuro,

siendo vistos como puntitos negros en medio de la masa gelatinosa del

desove, debido a que su polo germinativo está cubierto por melanina. Miden

de 1,5 a 2,0 mm de diámetro; están revestidos por una capa gelatinosa

blanca llamada albúmina, que es amarga y protege los huevos de los

depredadores.


d.3- Incubacion

El período de incubación varía, siendo más corto cuanto más elevada sea la

temperatura. La temperatura ideal está comprendida entre 22º y 30 ºC. A 18

ºC es muy lenta, y las temperaturas muy bajas lo impiden.

d.4- Eclosión y desarrollo de los embriones

Durante el tercer ó cuarto día se rompe la membrana que recubre los

huevos, liberando los embriones, lo que se registra en el estadio 20. Miden 6

mm., son amorfos y con los órganos externos incompletos. Poseen un

aparato auditivo muy rudimentario y sólo sienten las vibraciones. Sus

movimientos son limitados, pero ya comienzan a nadar. Su respiración es

cutánea; de vida exclusivamente acuática. Poseen tres pares de branquias

que están localizadas en el área entre la cabeza y el cuerpo. Presentan ojos

rudimentarios y una boca en forma de orificio redondeado. Posteriormente

aparecen láminas córneas con las que raspan los alimentos que necesitan

para su subsistencia y que sirven también para permanecer adheridos a

plantas acuáticas. Poseen hendiduras branquiales, líneas laterales

(sensitivas) y una aleta impar que circunda toda la cola. Hasta los 10 ó 12

días de vida se alimentan del vitelo y aún no poseen boca ni ano, estos

aparecen más tarde cuando surgen los dientes córneos facilitando su

alimentación con el planctum existente en el agua en que viven. Luego

aparecen los ojos y las narinas. Durante ese período la cabeza y el cuerpo

se unen en un solo bloque, el cuerpo se observa cilíndrico en la parte

anterior y achatado lateralmente, en la parte posterior una cola móvil que


actúa como órgano propulsor. Ulteriormente, en el estadío 25, aparece el

opérculo, dobladura de piel que forma la cámara branquial y recubriendo las

branquias que de externas pasan a ser internas. Esas cámaras tienen

comunicación con el exterior a través del espiráculo, que es un orificio único

situado al lado izquierdo debajo y atrás de los ojos. En este estadío 25,

termina el período embrionario que va desde la fecundación hasta la

formación de las cámaras branquiales y la aparición del opérculo, es la etapa

intracapsular. La segunda etapa comienza con el nacimiento del embrión,

que involucra la formación del opérculo, denominándose etapa extracapsular.

En esta etapa el animal todavía es llamado embrión, su saco vitelino ya fue

reabsorbido y nada con facilidad en procura de alimento.

d.5- Larvas ó renacuajos

Así son denominados durante el período larvario que comienza en el estadío

26 con la presencia de los brotes germinativos, inicio de la aparición de los

miembros posteriores hasta terminar la metamorfosis en el estadío 46. En

esa etapa la cola va aumentando de tamaño y en su borde se forma una

aleta única en todo su contorno.

A partir de los 3 meses, en el estadío 26, comienzan a aparecer los

miembros posteriores en la unión del cuerpo con la cola; están adheridos a

ella y sin movimiento. Aproximadamente un mes después sueltan la cola y

pasan a tener sus movimientos normales. Entonces surgen los miembros

anteriores, pero de manera distinta, pues, se desarrollan internamente por


debajo de la piel en la cavidad branquial y aparecen repentinamente con el

rompimiento de la piel, ya desarrollados y con todos sus movimientos

normales. Al mismo tiempo en que surgen los miembros comienza la

reabsorción, disminución y la eliminación de la cola. La boca que era

redondeada y pequeña, aumenta, rasgándose transversalmente. Las

branquias se van atrofiando. Los pulmones comienzan a desarrollarse y los

dientes córneos desaparecen. El esqueleto del cráneo se osifica y completa.

Los ojos crecen y se destacan de la piel. Los intestinos quedan más

delgados y más cortos. Dan los primeros saltos y buscan alimento fuera del

agua. Para el quinto mes tienen la forma de ranas pero aún poseen cola, que

se va reabsorbiendo hasta que desaparece y luego, pasan a respirar por los

pulmones.

d.6- Ranas juveniles

Denominación aplicada cuando alcanzan el estadío 46. Su alimentación es

modificada, pasan de comedoras de fitoplanctum y de algas a comedoras de

zooplanctum, consumiendo protozoarios cada vez mayores y tornándose

carnívoras. Sus alimentos naturales son los insectos, gusanos, larvas, entre

otros.

Las ranas pasan a respirar el aire atmosférico (30% de su respiración es

pulmonar), pues ya poseen los pulmones completamente desarrollados, sin

embargo, siguen respirando a través de la piel (70%), manteniendo la

respiración cutánea durante toda la vida. De esta manera alcanzan su forma

y estructura definitiva.


A medida que las ranas crecen van, no solamente ingiriendo mayores

cantidades de alimento, sino también presas de mayor tamaño, desde

elementos microscópicos del planctum, como pequeñas algas y crustáceos,

luego otros de tamaño superior hasta llegar a devorar los renacuajos más

pequeños, experimentando el canibalismo.


A R E A D E E S T U D I O

A. Ubicación

El estado Mérida se encuentra emplazado dentro del sistema montañoso de

los Andes, el cual constituye una prolongación de la Cordillera oriental de los

Andes Colombianos, que al llegar al nudo de Pamplona se bifurca en dos

extensos ramales: uno, se dirige hacia el nor-oeste, formando la Sierra de

Perijá y el segundo se dirige hacia el nor-este, constituyendo la Cordillera de

Mérida, de aproximadamente 200 Km. de longitud (Urbina, 1990).

La Cordillera de Mérida constituye un gran bloque que separa dos grandes

hoyas hidrográficas: la cuenca del Lago de Maracaibo al oeste, y la cuenca

del río Orinoco hacia el este (Figura 2).

De acuerdo con Urbina (1990), la Cordillera de los Andes en el estado

Mérida, está conformada por seis principales sierras montañosas, conocidas

como las Sierras de Tovar, La Culata ó del Norte y La Puerta; paralelo a ella

se encuentran las Sierras de Río Negro, Nevada y Santo Domingo (Figura 3).

Estas unidades montañosas están orientadas longitudinalmente en sentido

noroeste y se caracterizan por una topografía irregular y la pendiente del

terreno, por lo general, es superior al 35 % de inclinación (Figura 4). El punto

de color rojo en ambas figuras indica la ubicación del área de estudio.

La investigación que nos ocupa, involucra la Sierra del norte, que incluye

pendientes comprendidas entre 30-65 %.


Figura 2. Ubicación geográfica del estado Mérida por Municipios.


Figura 3. Principales sierras montañosas del Estado Mérida.


Figura 4. Grados de pendiente del terreno en el estado Mérida.


El estudio se llevó a cabo en la Hacienda Altos de Casa Vieja, ubicada en el

Sector Miraflores, Municipio Campo Elías, situada a 2352 m.s.n.m., entre los

08o 36' 53.4'' N y 71o 21' 47.0 '' O.

B. Geomorfología

Caracterización

Según Parra (1991) la geomorfología de la región se caracteriza por poseer

montañas altas de estructura geológica compleja, asociada a sistemas

complicados de relieve en posición seminclinada bajo la forma de pendientes

suaves, alineadas y presencia de planos altos. Acumulaciones en laderas,

propias de modelado hídrico.

Morfodinámica

Muy activa, con problemas de solifluxión y deslizamientos rotacionales. En

menor importancia escurrimientos difusos que tienden a estar concentrados

en las áreas de mayores pendientes. Presentan además un potencial

morfodinámico alto.

Balance

Problemas erosivos de actividad local en forma de movimientos en masa de

dinámica lenta y arrastre superficial de sedimentos finos favorecidos por la

gravedad. (Fuente: Proyecto de Ordenación y Uso Zona Protectora Cuenca

Río Capáz. M.A.R.N.R. 1989. Mérida-Venezuela). En Parra, 1991.


El relieve define procesos mecánicos referidos a movimientos en masa y

escurrimientos, producto de la inclinación de las pendientes. Particularmente,

los movimientos en masa, originados por fuerzas externas como

cizallamiento y fracturamiento, provocan variación interna en la masa rocosa,

distorsionando su equilibrio. Modificado de Pérez, (1998).

C. Geología

Geología de la Región de La Azulita. M.M.H. División de Exploraciones

Geológicas. Citado por Osorio y Andrade (1984):

Estratigrafía: Las rocas que afloran en la zona, pertenecen a las siguientes

formaciones: Era Mesozoica. Cretáceo Inferior.

Formación Aguardiente. Yace concordantemente sobre la formación Apón.

Litológicamente la constituye lutitas y areniscas. Las lutitas de color gris

hasta gris oscuro, macizas, intercaladas con ellas se observan lentes de

carbón. Las areniscas de grano fino, color gris, meteorizado rojo, debido a

los óxidos de hierro, algunas de ellas presentan meteorización cruzada.

Era Cenozoica.

Formación Apón. Se encuentra en concordancia con la formación

Aguardiente y Río Negro. Litológicamente, la formación está constituida por

calizas y lutitas. Dentro de las calizas se tiene: calizas grises, densas y

fosilíferas; calizas arenosas, colores amarillentos coquinoides. Las lutitas

son macizas, calcáreas y de color gris a gris oscuro.


Cretáceo Medio:

Formación Capacho. La base y tope de esta formación están en

concordancia con la formación Aguardiente y La Luna; constituida

principalmente por calizas, lutitas y areniscas.

Lutitas duras de color gris oscuro a negro; calizas duras, frecuentemente

fosilíferas y limonitas ocasionales, que se diferencian de las areniscas

macizas de la formación Aguardiente.

Cretáceo Superior:

Formación Colón. La formación Colón se encuentra entre San Eusebio y la

Carbonera, continuando hacia el oeste hasta llegar a la concordancia con la

formación La Luna y Capacho. Litológicamente la formación está

conformada por lutitas no estratificadas, macizas, de color negro, no

calcáreas, intercaladas con las lutitas y principalmente hacia la parte superior

se encuentran capas de calizas negras, densas y fosilíferas, meteorizando

superficialmente en pardo amarillento.

Formación La Luna. Se localiza en una franja delgada que va desde el

suroeste de la Aldea San Luis, norte de San Eusebio hasta llegar a la

confluencia del río Ron. Litológicamente la constituyen lutitas, calizas negras

fosilíferas, calizas ftaníticas, calizas fosfáticas, ftanitas y concreciones. La

diferenciación entre esta formación y la formación Capacho son las ftanitas

negras y calizas ftaníticas.


D. Edafología

Osorio y Andrade (1984), reportaron que son suelos por lo general, arcillosos

ó arcilloso humosos; con capa humífera variable, considerablemente

húmedos durante todo el año; generalmente pedregosos en las áreas

correspondientes a lomas y cerros, pero sin que aflore la roca madre;

presentan un grado de acidez (pH), que va desde moderado a fuerte (4.6 –

6.7). En tanto que en Dávila y Estaba (1987), se consideró la presencia de

dos tipos de suelo en el área de estudio:

Orden Entisol, caracterizado por ser suelos de poco desarrollo

pedogenético, ya que los movimientos telúricos que se presentan producen

desplazamientos de los horizontes del suelo, impidiendo que actúen los

procesos de formación del mismo.

Dentro de este orden se encuentran los Orthents, los que se definen por ser

entisoles típicos, con cierta evidencia de formación de horizontes,

registrándose una disminución del contenido de materia orgánica en función

de la profundidad.

Orden Inceptisol, son suelos de textura Franco-arcillosa, con alto contenido

de materia orgánica, en los que se registra el proceso de formación de

suelos por la presencia de un horizonte Cambico.


E. Clima

La información climática proviene de la estación meteorológica La Cuchilla

(Tabla 1), correspondiente al período 1968-1983.

Tabla 1. Descripción de la estación meteorológica La Cuchilla.

Estación Serial MARNR

Latitud (N) Longitud (W)

Altitud (M.S.N.M)

La Cuchilla 3040 08º 38’ 00’’ 71º 21’ 10’’ 2280

Los datos de precipitación, temperatura máxima, temperatura mínima, y

temperatura media, se presentan en los apéndices 1 y 2.

Régimen pluviométrico

La precipitación en el estado Mérida se distribuye durante el año en dos tipos

de regímenes pluviométricos, conocidos como unimodal y bimodal. La

distribución espacial de estos regímenes está influenciada por factores

climáticos y geográficos a nivel regional, tales como el régimen de los

vientos, las características del relieve, entre otros (Urbina, 1990).

La doble influencia ejercida por la circulación de los vientos Alisios del

noreste (que penetran a través del cañón del Chama), y el avance de la zona

de convergencia intertropical en su movimiento hacia el norte, producen un


régimen pluviométrico que se caracteriza como bimodal, es decir, ocurren

dos máximos y dos mínimos de precipitación.

El régimen bimodal es característico de casi toda la región noroccidental de

Venezuela; presentando una influencia de las masas de aire que penetran

desde el Lago de Maracaibo, a través del Chama, estas masas de aire

vienen cargadas de humedad en su paso por el océano, y se ven alteradas

por efectos del relieve (debido a la presencia de la Cordillera de Mérida),

generando un efecto de engolfamiento, y, el ascenso orográfico de estas

masas de aire, originan abundantes precipitaciones. Modificado de Pérez,

(1998).

El climadiagrama de esta estación meteorológica (Figura 5), muestra una

variación bimodal de la precipitación, registrándose dos períodos de máxima

precipitación, el primero abarca los meses de Abril y Mayo, el otro, involucra

los meses de Septiembre, Octubre y Noviembre; mientras que también

existen dos períodos de sequía, un período de fuerte sequía que comprende

los meses de Diciembre, Enero, Febrero y Marzo, y el otro, menos fuerte en

Julio. Esta área corresponde al subtipo bimodal III, diferenciado por un mes

pico principal en Abril y otro secundario en Octubre (Urbina, 1990).


La Cuchilla (2280 m.s.n.m)

Figura 5. Climadiagrama de la estación meteorológica La Cuchilla.

Período: 1968-1983.


Régimen termoevaporimétrico

Una característica de la zona intertropical es la poca variación estacional de

la temperatura (Sánchez y Sanz, 1999). Sin embargo, existen importantes

modificaciones en el régimen térmico por las condiciones geográficas

particulares del área, y específicamente, la influencia ejercida por el relieve

montañoso. Es importante señalar que la influencia del relieve montañoso es

notable sobre la distribución espacial de la temperatura. Existe una relación

inversa entre la temperatura y la altura: a mayor altitud, menor temperatura

(Pérez, 1998).

La variación de la temperatura durante todos los meses del año es poco

significativa, debido a la relativa homogeneidad térmica del clima tropical.

El tipo térmico frío y muy frío se encuentra a partir de los 1200 m.s.n.m.,

hasta 2800 metros de altitud, en que llega a ser 12 ºC el promedio anual

(Urbina, 1990).

Balance hídrico

Los datos de evaporación media y balance hídrico mensual se muestran en

los apéndices 3 y 4.


El área de estudio involucró la región húmeda de Mérida, localizada entre

Valle Grande, Tabay, Jají y La Azulita. Estas poseen entre 400 y 1000 mm.

anuales de exceso, distribuidos aproximadamente en ocho meses, que

comprenden Abril a Noviembre, destacándose los meses de Mayo y Octubre

con los mayores valores (Urbina, 1990). (Figura 6). El estudio implicó los

meses de Marzo-Abril 2002 (restitución de agua al suelo); Mayo 2002

(exceso de agua, mes con máximos valores de precipitación); Junio 2002

(exceso de agua, valores de precipitación superiores a 125 mm.).

Clasificación climática

Las regiones climáticas se distinguen desde el tipo semiárido hasta el

excesivamente húmedo y desde el punto de vista térmico, comprende entre

el “cálido” hasta el “con heladas”. La combinación de las unidades hídricas

con las temperaturas medias anuales determina que en el área de estudio se

registre el tipo climático Muy húmedo, definido desde el punto de vista hídrico

por 3 meses transicionales y luego por 9 meses con 670 mm. de exceso

entre Abril y Diciembre (Urbina, 1990).

Según Aldana (1981), basado en temperatura, precipitación, altitud y

siguiendo la metodología de Holdridge, se determinó que la cuenca media

del río Capáz constituye un bosque húmedo montano bajo, posee como

límites climáticos 1000-2000 mm. de precipitación media anual, temperatura

media anual de 15 ºC, la relación ETP (evapotranspiración potencial anual),

según Holdridge es de 0.5 - 1.0. El piso altitudinal según rango de

temperatura es Piso templado, comprendido entre 1600 y 2600 m.s.n.m., con

temperaturas que oscilan entre los 13 y 18 ºC.


Barras verticales: Exceso de agua

Barras horizontales: Restitución de agua al suelo

Punto: Utilización agua del suelo

Cuadrado: Deficiencia de agua

Figura 6. Balance hídrico mensual de la estación La Cuchilla, estado Mérida.


F. Vegetación

La vegetación ha desaparecido parcialmente, producto del uso agrícola y

solo existen remanentes en vertientes de pendientes fuertes. Dentro de la

cobertura vegetal que caracteriza a esta zona, se destaca la presencia de

especies como Sai-Sai (Weinmannia sp), Yagrumo (Cecropia sp), Mata palo

(Ficus sp), Bucares (Erythirina sp) (Tabla 2).

Tabla 2. Especies vegetales más comunes encontradas en el área de

estudio según Osorio y Andrade (1984).

Nombre vulgar Nombre científico Familia

Algodón Alchornea grandifolia Euphorbiaceae Aranguren Clethra bicolor Olethraceae Copey Ternstrocmia aerodantha Theaceae Curo Beilsehmiedia sculata Lauraceae Cacaito Landenbergia sp - Guamo Inga sp Mimosaceae Laurel Ocotea sp Lauraceae Marfil Tetrorchidium sp Euphorbiaceae Mortiño Miconia sp Melastomataceae Manteco Aldicia sp Myrscinaceae Platanillo Myrcia acuminata Myrtaceae Quinde Laplaceae fructicosa Theaceae Saisai Weimannia jahnii Cunoneaceae Surure Myrcia sp Myrtaceae Tambor Vochysia duquei Vochysaceae Tampaco Clusia sp Guttiferae


G. Hidrología

El río Capaz pertenece a la Cuenca del Lago de Maracaibo, quien junto al río

Macho son las principales corrientes de agua que rodean al área de estudio.

El río Macho nace en las estribaciones del páramo Campanario, es receptor

del río Blanco, del río Negro y tributario del río Capaz, que tiene su origen en

el páramo La Atravesada, el cual a su vez, desemboca en el Lago de

Maracaibo (Figura 7).

La tabla 3, presenta una breve descripción de los ríos más importantes que

rodean al área de estudio.

Tabla 3. Gasto, velocidad y tamaño del material arrastrado por los principales

ríos adyacentes al área de estudio.

Nombre de río

Gasto (m3/seg)

Velocidad (m/seg)

Textura y tamaño material arrastrado

Río Blanco 0.70 0.50 Gravas y piedras de 8 cm.

Río Macho 0.10 0.21 Entre arenas y gravas

Río Capáz 0.65 0.50 Entre gravas y piedras de 8 cm.

Fuente: Factibilidad de desarrollo agrícola de la cuenca alta y media del río

Capáz. (Aldana, F, 1981).


Área de estudio 1 Quebrada La Sucia 2 Río Negro 3 Río Blanco 4 Río Macho 5 Río Capáz Figura 7. Hidrología del estado Mérida, enfatizando el área de estudio.

1

23

45


M E T O D O L O G I A

A. Trabajo de campo

Se realizaron muestreos en la laguna, ubicada en la Hacienda Altos de Casa

Vieja, específicamente en la localidad Paramito, sector Miraflores, Municipio

Campo Elías, vía La Azulita – estado Mérida, durante el lapso de tiempo

comprendido entre Marzo-Junio 2002.

A.1 Colecta del material

Se colectaron ejemplares de Rana catesbeiana, mediante captura manual y

asistidas con redes, los ejemplares adultos fueron capturados por medio de

la acción de rifles de aire comprimido.

Capturados los ejemplares, fueron colocados en envases con hielo por

espacio de 15 minutos, para insensibilizarlos, luego, los individuos fueron

transferidos a recipientes plásticos, que contenían solución de formol al 10%,

quedando fijados de esta manera; el contenedor fue trasladado al laboratorio

para el posterior análisis del material colectado.

B. Trabajo de laboratorio

Colectado el material, se procedió a clasificar a los individuos, mediante

características morfológicas, según la tabla de Gosner (1960), que refiere a

los estados embrionarios y larvales de los anuros, en: individuos

postmetamórficos, juveniles, subadultos y adultos.


Posteriormente, se diferenciaron dos variantes de los individuos

postmetamórficos: 1 y 2, así:

Postmetamórficos 1, aquellos individuos en fase IV de desarrollo, ubicados

en el estadio 44, en el que existe distancia semejante desde la comisura de

la boca hasta el punto medio del ojo y desde éste hasta el margen posterior

del mismo, además, la cola está en proceso de reducción.

Postmetamórficos 2, individuos en fase V de desarrollo, comprende el

estadio 45, en el que la comisura de la boca es paralela al margen posterior

del ojo y la cola luce bastante reducida.

B.1 Tratamiento del material colectado

En el laboratorio, el formol se remplazó por alcohol al 70%. Los ejemplares

fueron pesados con una balanza Ohaus de 0.1 g de aproximación y a cada

uno de ellos se le practicó con la ayuda de un vernier de apreciación 0.1

mm., las siguientes medidas morfológicas:

B.2 Medidas morfológicas

Longitud total. (longitud boca-ano).

Ancho de la boca.

Determinación del sexo de los ejemplares mediante disección para

observar gónadas y/o características morfológicas: Tamaño del tímpano con

relación al ojo (en los machos, el tímpano es más largo que el ojo, mientras,

que en las hembras, el tímpano es como ó más corto que el diámetro del

ojo). Además, los machos de Rana catesbeiana poseen una protuberancia

nupcial en el pulgar.


B.3 Procedimientos analíticos

Volumen del animal, determinado por medio de desocupación de líquido.

Disección de estómago e intestino. Aplicando parte de la metodología

sugerida por Schoener (1989). La disección se efectuó con un corte

longitudinal a través del vientre, desde la gula hasta el abdomen, luego, se

retiró parte del sistema digestivo desde la faringe hasta la parte posterior de

la cloaca.

Volumen del estómago, medido a través de eliminación de líquido. Se

realizó un corte longitudinal en el estómago para retirar su contenido.

Lavado del contenido estomacal con agua.

Reconocimiento del contenido estomacal con lupa estereoscópica, el

contenido estomacal se dispersó sobre una cápsula de Petri, agregándole

una pequeña cantidad de etanol al 70%. La observación se hizo empleando

una lupa estereoscópica.

Separación de presas por pinzas.

Volumen del estómago vacío, establecido mediante eliminación de

líquido.

Volumen del contenido estomacal, calculado a partir de la sustracción del

volumen del estómago lleno respecto al volumen del estómago vacío.

Longitud total de presa.

Clasificación taxonómica de las presas; cada ítem fue identificado al

menos hasta la categoría de familia, sólo hasta nivel de orden en algunos

casos. Los ítems alimentarios fueron clasificados taxonómicamente de

acuerdo con:


Clase Arácnida, (según Gerschman y Scapelli, 1963).

Clase Diplópoda, (según Borror et al. 1981).

Clase Malacostraca (según Lopretto, 1995).

Clase Insecta, (según Borror et al. 1981).

Orden Coleoptera, (según Arnett, 1963).

A los ejemplares juveniles, subadultos y adultos, además, se les practicó las

siguientes medidas:

Machos: Largo y ancho de los testículos para obtener el área testicular.

Machos y hembras: Peso del cuerpo amarillo.

A los ejemplares adultos hembra, se les pesó la masa completa de huevos,

de la misma se tomaron 10 muestras, a las que se les contó el número de

huevos y luego, esa cantidad de huevos fue extrapolada al peso de la masa

total. También se determinó el diámetro promedio del huevo, con la ayuda

de una lupa estereoscópica, se midieron 30 huevos de cada una de las 10

muestras y se obtuvo un promedio.


C. Análisis de los datos

C.1. Índices ecológicos

Se calcularon los índices ecológicos: Diversidad. (Índice de Shannon-

Wiener).

H´: - Pi. Log2.Pi

S: Número de especies.

Pi: Proporción del total de la muestra que corresponde a la especie i

Índice cuantitativo de similitud de Sørensen: (Magurran 1988), en el que se

representa la abundancia compartida de los diferentes rubros alimentarios

entre dos especies de animales.

Sq: 2 Σˆfi(x,y) / Σfi(x) + Σfi(y)

fi(x): Abundancia del rubro i en las muestras de la especie X.

fi(y): Abundancia del rubro i en las muestras de la especie Y.

ˆfi(x,y): El menor valor de abundancia para el rubro i entre las muestras

combinadas de las especies X e Y.

El grado de similitud varía desde 0 cuando las dietas son completamente

distintas, cuando no hay categorías en común, hasta 1, cuando las dietas

son idénticas.

Amplitud de nicho trófico, Simpson (1949), el cual fue corregido para

ajustarlo a una muestra de tamaño finito, conforme a lo sugerido por Pielou

(1977).Tomado de Rueda-Almonacid, (1999).

D´= 1 – ni (ni - 1) / N (N - 1)


N= Número total de individuos en la muestra.

ni= Número de presas por especie (ítem alimentario).

Índice propuesto por Colwell y Futuyma (1971), en el cual Cih representa el

grado de sobreposición de nicho trófico entre los grupos de edad i, h de una

comunidad dada, según la fórmula:

Cih: 1 - 1 / 2 (Σ l Pij - Phj l )

C= Cantidad de recursos compartidos entre los grupos de edad i y h

Pij = Proporción de individuos de cada grupo de edad i, los cuales están

asociados con un recurso j.

Phj= Proporción de individuos del grupo de edad h, los cuales están

asociados con un recurso j. (Siendo i el primer grupo y h el segundo).

Índice Gonadosómico. Tomado de Rueda-Almonacid, (1999), que expresa la

relación entre el peso del cuerpo amarillo respecto al peso del animal,

orientado a evaluar la condición reproductiva de los individuos.


C.2. Análisis estadísticos

Para emplear las técnicas estadísticas se construyó una base de datos que

contemplaba las medidas morfológicas de cada anuro, así como el tamaño

de sus presas y la contribución en porcentaje de la abundancia de cada una

de estas sobre el total encontrado. Para la aplicación de las pruebas se

utilizó el programa MINITAB (2003).

El Análisis de varianza (ANOVA) de una vía y la prueba de Kruskal-Wallis, se

utilizaron con la finalidad de verificar la existencia de diferencias y/o

semejanzas significativas de los hábitos alimentarios, condición reproductiva

ó del índice gonadosómico de Rana catesbeiana, entre las épocas de

muestreo, grupo de edad y sexo.

Las pruebas estadísticas evalúan si los valores medios para todos los grupos

son iguales. Este análisis asume que las observaciones están distribuidas

normalmente (Gaussiana); mientras que la prueba de Kruskal-Wallis es una

alternativa no paramétrica, que corresponde al análisis de varianza de una

vía. La hipótesis nula es que la media es la misma en cada uno de los

grupos, la hipótesis alternativa establece que es diferente en por lo menos

uno de los grupos. Discrepa del ANOVA en que no requiere normalidad.

También se calculó el coeficiente de correlación de Pearson y de correlación

ordenada de Spearman para determinar la relación existente entre las

características morfológicas de los individuos.


El Análisis de Correspondencias Múltiples es una técnica multivariante, que

sintetiza la información contenida en una matriz de datos, de manera que las

relaciones de dependencia entre variables (columnas) e individuos (filas),

puedan ser representadas gráficamente, originando ejes que son los

responsables de la variabilidad observada en el conjunto de datos originales.

(Batista, 1989). Modificado de De Filippis, (1995).

El análisis factorial de correspondencias múltiples fue realizado con el

paquete estadístico francés STAT-ITCF (1991) y el SPAD 3.0 (1996).


R E S U L T A D O S A. Dieta de Rana catesbeiana

A.1. Composición general

Durante el trabajo llevado a cabo se examinó un total de 337 individuos,

correspondientes a los meses de colecta comprendidos entre Marzo y Junio

de 2002 (Apéndice 5). Mediante la aplicación de la técnica de disección de

estómago y análisis de contenido estomacal se consiguió identificar 44 ítems

alimentarios en la dieta de Rana catesbeiana (5 reconocidos hasta clase, 12

hasta orden, 26 hasta familia y 1 hasta género), de los cuales el 79.54 %

pertenecen a hábitat terrestre, mientras que el 18.88 % corresponde a hábitat

acuático (Tabla 4). De 474 presas encontradas, 6 (1.26 %), no pudieron ser

reconocidas debido al avanzado estado de digestión en el que se hallaban.

En la figura 8, se observa la composición general por clase de la dieta de

Rana catesbeiana; de un total de 474 presas encontradas, 388 presas

pertenecen a la clase Insecta (81.85%), le sigue en orden de importancia la

clase Amphibia (6.32%), Ciprinodontomorfes (5.06%), Diplopoda (2.32%),

Gastropoda (2.10%) y las clases menos representativas, Arachnida y

Malacostraca (1.05%) cada una y Branchiopoda (0.21%).


Tabla 4. Composición porcentual de la dieta de Rana catesbeiana, en el

Sector Miraflores, Mérida, especificando el hábitat de la presa.

Item alimentario

Hábitat % Item alimentario

Hábitat %

Gastropoda

Planorbidae

Arachnida

Araneae

Anostraca

Malacostraca

Isopoda

Diplopoda

Odonata

Libellulidae

Ortoptera

Gryllidae

Blattidae

Blattelidae

Acrididae

Isóptera

Cicadellidae

Cixxidae

Cercopidae

Cicindellidae

Cerambycidae

Tenebrionidae

A

A

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

T

0.63

1.47

0.42

0.63

0.21

0.63

0.42

2.32

4.85

9.07

0.42

2.53

1.05

0.21

0.21

0.42

0.63

2.95

0.84

0.21

0.63

0.21

Elateridae

Staphylinidae

Curculionidae

Carabidae

Scarabeidae

Coccinellidae

Chrysomelidae

Lampyridae

Coleoptera (l)

Coleoptera

Díptera

Díptera (l)

Díptera (pupa)

Muscidae

Lepidoptera (l)

Hymenoptera

Ichneumonidae

Formicidae

Apidae

No identificado

Ranidae

Poecilia

T

T

T

T

T

T

T

T

A

T

T

A

A

T

A

T

T

T

T

-

T

A

0.21

0.21

0.21

9.07

2.53

4.00

3.16

2.74

2.95

2.95

2.74

2.95

0.42

5.06

1.68

0.42

0.21

14.55

0.21

1.26

6.32

5.06

A= Acuático

T= Terrestre


0,00%

10,00%

20,00%

30,00%

40,00%

50,00%

60,00%

70,00%

80,00%

90,00%

Inse

cta

Am

phib

ia

Cip

rinod

onto

mor

fes

Dip

lopo

da

Gas

tropo

da

Ara

chni

da

Mal

acos

traca

Bra

nchi

opod

a

Figura 8. Composición general por clase de la dieta de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.


Los ordenes más representativos son Coleoptera (30%), Hymenoptera

(16%), Odonata (15%), Dìptera (11%), todos estos pertenecientes a la clase

Insecta, mientras que el orden menos representativo es Lepidoptera (2%),

las clases Gastropoda y Diplopoda (2%), mientras que Arachnida y

Malacostraca exhiben 1% cada una (Tabla 5).

En la tabla 6, se aprecia la composición general (en porcentaje) de la dieta

de Rana catesbeiana, por grupo de edad: juveniles, subadultos y adultos y

discriminado por sexo, encontrándose que todos los grupos de edad

consumen presas pertenecientes al orden Coleoptera en mayor proporción

que cualquier otro ítem, excepto, los postmetamórficos, quienes consumen

en mayor cantidad insectos pertenecientes a Odonata e Hymenoptera. A

Coleoptera, le siguen en orden de importancia Hymenoptera, Odonata y

Díptera.


Tabla 5. Composición general por orden (de la clase Insecta) y demás clases

encontradas en la dieta de Rana catesbeiana.

Clase/orden Frecuencia (%)

Coleoptera 30

Hymenoptera 16

Odonata 15

Diptera 11

Anura 6

Ciprinodontomorfes 5

Ortoptera 4

Homoptera 4

Diplopoda 2

Gastropoda 2

Lepidoptera 2

No identificado 1

Arachnida 1

Malacostraca 1

Isoptera 0.1

Branchiopoda 0.1


Tabla 6. Composición general de la dieta de Rana catesbeiana por grupo de edad y sexo, en el Sector Miraflores, Mérida.

JUVENILES SUBADULTOS ADULTOS TOTAL ITEMS POSTMETAMÓRFICOS Hembra Macho Hembra Macho Hembra Macho

Gastropoda 1.05 0.21 0.42 0.42 2.10 Arácnida 0.42 0.42 0.21 1.05 Branchiopoda 0.21 0.21 Malacostraca 0.42 0.42 0.21 1.05 Diplopoda 0.84 0.21 0.21 0.84 0.21 2.31 Odonata 3.79 1.89 1.05 1.26 3.37 0.63 1.89 13.88 Ortoptera 0.42 1.26 1.26 1.05 0.21 0.21 4.41 Isóptera 0.21 0.21 0.42 Homoptera 1.26 1.89 0.63 0.42 0.21 4.41 Coleoptera 1.26 3.79 5.69 6.75 6.11 1.89 3.58 29.07 Dìptera 2.74 1.89 2.53 1.68 2.10 0.21 11.15 Lepidoptera 0.21 0.84 0.21 0.42 1.68 Hymenoptera 3.79 2.95 2.32 1.47 3.79 0.21 0.84 15.37 No identificado 0.63 0.21 0.42 1.26 Anura 0.63 0.21 2.32 3.16 6.32 Ciprinodontomorfe 1.05 0.63 1.89 0.21 0.42 0.84 5.04 Subtotal 13.05 16.19 15.79 18.30 19.15 6.31 10.94 Total 13.05 31.98 37.45 17.25 100


A.2. Variación estacional

La tabla 7, muestra la variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana,

de acuerdo al total general, Coleoptera es el orden más importante (29.07%),

seguido de Hymenoptera (15.34%), Odonata (13.87%) y Díptera (11.14%);

los ítems menos representativos son Isóptera (0.42%) y Branchiopoda

(0.21%).

Los subadultos es el grupo que consume ítems en mayor proporción que

cualquier otro grupo (37.46%).

Para las tres épocas de muestreo, Insecta fue la clase más representativa

(en Marzo-Abril supera el 70%, en Mayo el 90% y en Junio es

aproximadamente el 80%). Durante Marzo-Abril se registraron las otras 7

clases, entre las que destacan Ciprinodontomorfes, Diplopoda y Amphibia.

En Mayo la proporción de Ciprinodontomorfes, Amphibia y Gastropoda

disminuye en relación a Marzo-Abril, mientras que para Junio la proporción

de ingesta de Ciprinodontomorfes y Amphibia, se observa incrementada

(Figura 9).

Con el propósito de determinar la existencia de variaciones estacionales en

la dieta se realizaron análisis de varianza (ANOVA), sin embargo, no existen

diferencias significativas que puedan explicar algún patrón estacional, etario

ni sexual, excepto para el consumo de Ranidae (Tablas 8 y 9), que varía

significativamente con la edad y estación (p ≤ 0.10).


Tabla 7. Variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana por grupo de edad, en el sector Miraflores, Mérida.

Items Postmetamòrficos Juveniles Subadultos Adultos Total

M-A Mayo Junio M-A Mayo Junio M-A Mayo Junio M-A Mayo Junio Gastropoda 0.21 0.42 0.42 0.21 0.42 0.42 2.10 Arácnida 0.42 0.42 0.21 1.05 Branchiopoda 0.21 0.21 Malacostraca 0.42 0.63 1.05 Diplopoda 1.05 1.05 0.21 2.31 Odonata 0.63 1.47 1.68 1.05 0.21 1.68 2.32 1.26 1.05 1.68 0.63 0.21 13.87 Ortoptera 0.21 0.21 0.63 0.21 0.42 1.26 0.21 0.84 0.42 4.41 Isóptera 0.21 0.21 0.42 Homoptera 0.21 2.74 0.21 1.05 0.21 4.42 Coleoptera 0.63 0.63 0.63 7.80 1.05 4.85 7.17 0.84 0.63 2.10 2.74 29.07 Dìptera 0.63 0.63 1.47 1.26 1.47 1.68 2.32 0.84 0.63 0.21 11.14 Lepidoptera 0.21 0.21 0.84 0.42 1.68 Hymenoptera 2.10 1.05 0.63 1.26 1.89 2.10 3.16 1.05 1.05 0.21 0.84 15.34 No identificado 0.63 0.63 1.26 Anura 0.63 0.21 1.26 1.05 3.16 6.31 Ciprinodontomorfes 0.21 1.47 1.89 0.21 0.63 0.21 0.42 5.04 Subtotal 4.41 4.20 4.41 8.61 14.74 8.61 21.05 12.00 4.41 4.41 5.46 7.37 Total 13.02 31.96 37.46 17.24 100 M-A= Marzo-Abril


Figura 9. Variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana en el sector Miraflores, Mérida.

0 5 10 15 20 25 30 35

Libellulidae

Cixxidae

Ortoptera

Coleoptera

Col. (l)

Coccinelidae

Chrysomelidae

Carabidae

Lampyridae

Dìptera

Dìpt. (pupa)

Muscidae

Hymenoptera

Formicidae

% p

resa

Marzo-Abril Mayo Junio


Tabla 8. Prueba de Kruskal-Wallis para evaluar la dieta de Rana

catesbeiana, por edad y estación.

KRUSKAL-WALLIS

EDAD ESTACION ITEM ALIMENTARIO H p H p

Formicidae 3.19 0.363 1.08 0.582

Díptera (l) 2.00 0.157 2.25 0.325

Blattidae 3.00 0.223 1.00 0.607

Planorbidae 0.33 0.564 3.00 0.223

Coleoptera 1.93 0.587 0.23 0.634

Odonata 0.20 0.655 2.70 0.259

Poecilia 0.19 0.908 2.62 0.270

Lepidoptera (l) 0.92 0.632 2.67 0.102

Libellulidae 0.36 0.835 2.33 0.312

Muscidae 3.07 0.215 2.56 0.279

Diplopoda 2.00 0.368 2.50 0.412

Gryllidae 1.67 0.197 3.00 0.223

Carabidae 3.11 0.211 1.16 0.559

Coccinellidae 1.02 0.601 2.07 0.355

Díptera 0.50 0.480 0.50 0.480

Coleoptera (l) 3.00 0.223 1.50 0.221

Ranidae 3.00 0.083 2.40 0.301

Scarabeidae 0.00 1.000 1.50 0.221


Tabla 9. ANOVA para evaluar diferencias significativas en el consumo de

Ranidae, por estación.

ANOVA ESTACION

ITEM ALIMENTARIO

F p

Ranidae 8.28 0.108

A.3. Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples

El análisis Factorial de Correspondencias Múltiples (AFCM), es una técnica

estadística multivariante, cuyo objetivo consiste en establecer

correspondencia entre conjuntos de datos cualitativos, sin embargo, se

puede generalizar a variables cuantitativas, fraccionando la extensión de

estas variables en intervalos de clases.

El AFCM da una exagerada importancia a las modalidades poco frecuentes y

no admite clases vacías, por lo tanto, se deben construir intervalos que

fraccionen la variable cuantitativa de manera que los efectivos de cada clase

sean lo más similares posible. Tomado de De Filippis, (1995).


Por las razones antes expuestas, se excluyeron 23 ítems alimentarios de los

44 encontrados en la dieta de Rana catesbeiana, contando con solo 21 ítems

para realizar el análisis.

Para llevar a cabo el Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples, se

empleó como variables las características morfológicas de los anuros y de

las presas fraccionadas en cuatro clases, (excepto para el volumen del

contenido estomacal y número de presas que fueron divididos en tres

clases), entre tanto, los veintiún ítems alimentarios identificados con tres

caracteres seguidos del número 1 ó 2, se fragmentaron en dos clases,

indicando su ausencia (1) ó presencia (2), (Apéndice 6), mientras que las

filas estaban ocupadas por 252 individuos. El tamaño de clases de las

medidas morfológicas de los anuros y tamaño de sus presas, utilizados en el

análisis factorial de correspondencia múltiple, se señalan en la tabla 10.


Tabla 10. Tamaño de clases de las medidas morfológicas de los anuros y tamaño de sus presas, utilizados en el análisis

factorial de correspondencias múltiples.

CLASES Nº PESO (G)

LONGITUD TOTAL (MM)

ANCHO BOCA (MM)

VOLUMEN ANIMAL (ML)

VOLUMEN CONTENIDO ESTOMACAL (ML)

Nº PRESAS TAMAÑO PROMEDIO PRESA (MM)

1 19-39 53-76 14-18 20-40 0-16 1-1 1-22

2 39-62 76-91 18-33 40-65 17-37 2-2 22-44

3 62-149 91-113 33-41 65-150 38-50 3-15 44-68

4 149-707 113-180 41-59 150-1000 68-86


En el Análisis de Correspondencias Múltiples el porcentaje de inercia

acumulada por los tres primeros ejes factoriales es:

Eje: 1 2 3

Porcentaje: 13 10 6

Los dos primeros ejes explican 23 % de la variabilidad total, que se puede

considerar suficiente para la representación gráfica de individuos y variables.

A continuación se presentarán las variables que mayor contribución aportan

a cada eje, tomando como límite aquellas superiores al 10 %.

Eje 1:

- Tamaño promedio presa (TPP1, TPP2, TPP3, TPP4), 10.1 %

- Volumen contenido estomacal (VCE1, VCE2, VCE3), 13.6 %

- La presencia de individuos de la familia Chrysomelidae en el contenido

estomacal (CHR2), 0.8 %

- La presencia de rana en el contenido estomacal (RAN2), 9.1 %.

Eje 2:

- Volumen animal (VA1, VA2, VA3, VA4), 19.3 %

- Peso animal (PES1, PES2, PES3, PES4), 18.0 %

- Longitud total (LON1, LON2, LON3, LON4), 17.0 %

- Ancho boca (AB1, AB2, AB3, AB4), 16.3 %

De la interpretación de los ejes resulta que el primer eje (horizontal), se

presenta el tamaño promedio de presa (TPP) y el volumen del contenido

estomacal (VCE) y sólo algunos de los ítems alimentarios de mayor tamaño,


como son ranas y Chrysomelidae tienen un porcentaje de inercia alto sobre

este eje. En el segundo (vertical), las variables que tienen una mejor

representación son las relacionadas con la morfología y la mayoría de los

ítems alimentarios (14/21). Estos proporcionan la mayor contribución relativa

(15.7 %), de inercia total a este eje, por lo que éste también representa la

dieta de la rana.

En la figura 10, se presenta la proyección de las variables con sus

respectivas modalidades e individuos en los dos primeros ejes, mostrando un

gradiente de tamaño en el eje 2, observándose que a la izquierda de éste se

ubican los individuos más grandes, mientras que a la derecha del mismo se

sitúan los individuos de menor tamaño. El eje 1, representa el tamaño

promedio de presa y el volumen del contenido estomacal; hallándose las

presas de menor longitud sobre este eje, mientras que las de longitud mayor

se disponen debajo del mismo.

En la intersección de los ejes 1 y 2, se observa el agrupamiento de las

variables que corresponden a la ausencia de los ítems alimentarios, nótese

el número 1 seguido de la abreviatura del ítem, por lo tanto, la representación

de estas ausencias carece de sentido para el análisis.


Figura 10. Proyección de las variables utilizadas en el Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples.


Se asignó numeración a los cuadrantes (Figura 11), con la finalidad de

describir la formación de grupos de variables asociados a los individuos, que

se aprecian en la figura 12.

Figura 11. Representación de los ejes y su respectiva numeración por

cuadrante.

En el IV cuadrante se encuentra PES1 (19-39 g), LON1 (53-76 mm.), AB1

(14-18 mm.), VA1 (20-40 ml), VCE1 (0.1-16 ml), ODO2, DIL2, PLA2: conjunto

de las medidas morfológicas de los anuros (peso, longitud, ancho boca,

volumen animal, volumen contenido estomacal), y los ítems alimentarios

Odonata, Díptera (larva) y Planorbidae.

Este grupo de variables incluye a los individuos postmetamórficos, que es el

grupo de menor edad analizado (mostrado en color turquesa).

La variable TPP1 (tamaño de presa de la clase 1), corresponde a los ítems

alimentarios de longitud comprendida entre 1-22 mm., esta variable está

situada en eje 1 (0.37; 0.0), relacionada a los cuadrantes IV y I.

I II

III IV

Eje 1

Eje 2


En el cuadrante I se localizan tres grupos de variables:

-MUS2, CIX2, FOR2: Muscidae, Cixxidae y Formicidae.

Estos tres ítems alimentarios están relacionados con el grupo de los

individuos juveniles (destacados en color marrón).

-AB2 (18-33 mm), COL2, DIP2: ancho de boca de la clase 2, vinculado a

Coleoptera y Diplopoda.

Estas variables se observan compartidas por los juveniles (en color marrón) y

subadultos (en color verde).

-PES2 (39-62 g), PES3 (62-149 g), LON2 (76-91 mm.), VA2 (40-65 ml), VA3

(65-150 ml), VCE2 (17-37 ml), NP2 (2), NP3 (3-15), GRY2, CLO2, CAR2,

LAM2, LEL2, DIP2: agrupando a los individuos de peso comprendido entre

39-149 g (clases 2 y 3), de 76-91 mm. de longitud (clase2), que ocupan 40-

150 ml (clases 2 y 3), con volumen de contenido estomacal entre 17-37 ml

(clase 2), a los que se les encontró 2-3 presas (clases 2 y 3)

correspondientes a Gryllidae, Coleoptera (larva), Carabidae, Lampyridae,

Lepidoptera (larva) y Díptera.

Los intervalos de clase de las variables mencionadas incluyen a un gran

grupo de subadultos (señalados en verde).

En el II cuadrante se presentan LON3, AB3 : ranas con longitud y ancho de

boca pertenecientes a la clase 3 (91-113mm. longitud del animal y 33-41mm.

del ancho de boca) y los ítems Scarabeidae (SCA2), Libellulidae (LIB2) y

Coccinellidae (COC2 ).


Los individuos involucrados en este conjunto son subadultos de mayor

tamaño que los del grupo anterior.

En el III cuadrante se observa a PES4 (149-707 g), LON4 (113-180 mm.),

AB4 (41-59 mm.), VA4 (150-1000 ml), VCE3 (38-50 ml), TPP3 (44-68 mm.),

TPP4 (68-86 mm.), RAN2, CHR2, POE2: medidas morfológicas de los

anuros (peso, longitud total, ancho boca, volumen animal, volumen contenido

estomacal) y tamaño de presas de las clases más grandes (TPP3, TPP4),

asociados a Ranidae, Chrysomelidae y Poecilia.

Este grupo corresponde al agregado de los individuos adultos (expuestos en

violeta).

Los individuos adultos comparten el rango de tamaño promedio de presa

correspondiente a la clase 2 (TPP2), que abarca 22-44 mm., con el grupo de

subadultos de mayor tamaño, al igual que los ítems alimentarios Libellulidae

y Coccinellidae.

La separación por tamaño, indica el agrupamiento de la rana por edad, así,

los postmetamórficos figuran en el cuadrante IV, al igual que gran parte del

conjunto de los juveniles, entre tanto, los subadultos se localizan en los

cuadrantes I y II, éste último cuadrante igualmente está ocupado por algunos

adultos, sin embargo, la mayor cantidad de individuos adultos se sitúa en el

cuadrante III.


Figura 12. Proyección de las variables e individuos utilizados en el Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples


De acuerdo a la figura 12, los conjuntos de individuos de Rana catesbeiana

lucen clasificados por grupo de edad: postmetamórficos, juveniles,

subadultos y adultos, obteniéndose que el gradiente de tamaño describe una

trayectoria que comienza en el cuadrante IV, surca los cuadrantes I y II, para

luego finalizar en el III cuadrante, mostrando la variación de la edad de los

individuos.

Para determinar el solapamiento de la dieta entre grupos de edad, se calculó

la sobreposición alimentaria, reflejada en la tabla 11, estableciéndose que los

valores no reflejan una efectiva sobreposición entre los grupos de edad

analizados.

Tabla 11. Sobreposición alimentaria entre los grupos de edad de Rana

catesbeiana, de acuerdo a lo expresado en el análisis de correspondencias

múltiples.

Edad Juveniles Adultos

POSTMETAMORFICOS 0.2101 0.1225

SUBADULTOS 0.6761 0.4632


A.4. Diversidad de ítems alimentarios

La tabla 12 exhibe los valores de diversidad de especies presa por grupo de

edad y sexo. El mayor valor del índice de diversidad corresponde a los

subadultos tanto para hembras como para machos, igualmente, el menor

valor correspondió a los adultos, sólo que para el caso de las hembras, la

época concierne a Marzo-Abril, mientras que para los machos pertenece a

Junio.

Los cálculos demuestran baja diversidad, para las hembras los valores están

comprendidos por debajo de 1.1745 bits, mientras que para los machos el

índice no excede los 2.2250 bits.

Las pruebas de análisis de varianza (ANOVA), indicaron que el índice de

diversidad no varía significativamente con la edad, sexo ni época de

muestreo, mientras que el Test de Kruskal-Wallis reveló variación

significativa en relación a la estación (Tablas 13 y 14), indicando que la

diversidad de especies presa se incrementa en Mayo y disminuye

explicativamente en Junio.


Tabla 12. Diversidad de especies presa encontradas en Rana catesbeiana,

por grupo de edad y sexo.

HEMBRAS

EPOCA JUVENILES SUBADULTOS ADULTOS

Marzo-Abril 1.0393 1.1745 0.4500

Mayo 0.7548 0.8892 0.6450

Junio 0.7933 0.6534 0.5986

MACHOS

Marzo-Abril 0.9046

1.1721

0.7200

Mayo 0.8892 0.7730 0.9266

Junio 0.7260 2.2250 0.5760


Tabla 13. Diferencias ANOVA para evaluar diversidad de la dieta de Rana

catesbeiana.

VARIABLE F p

Edad 0,14 0,872

Estación 3,09 0,075

Sexo 1,38 0,257

Tabla 14. Prueba Kruskal-Wallis para evaluar diversidad de la dieta de Rana

catesbeiana.

VARIABLE H p

Edad 1,56 0,459


Sexo 0,94 0,331


A.5. Amplitud de nicho trófico

Joseph Grinnell fue uno de los primeros en emplear el concepto de nicho,

hacia 1917 y lo consideró una subdivisión del hábitat (Udvardy, 1959); cada

nicho está ocupado por una sola especie. Hutchinson, en 1944, describió el

nicho ecológico como “La suma de todos los factores ambientales que

actúan sobre un organismo; el nicho así definido es entonces, una región de

n dimensiones, un hiperespacio”. Tomado de Miller, (1967).

En la tabla 15, se aprecia que la amplitud de nicho trófico por grupo de edad,

se incrementa en la última época de muestreo, en relación a la primera, con

valores altos, que fluctúan entre 0.92 y 0.96, sin embargo, todos los demás

valores son superiores a 0.76 y considerando que este índice está

comprendido entre 0 y 1, y conociendo que 1 señala máxima generalización,

tales valores de amplitud de nicho trófico, indican que el grupo presenta gran

capacidad para ingerir mayor variedad de presas, mientras que el reemplazo

de ítems en la dieta caracteriza a los grupos de edad, en respuesta a la

morfología de los anuros, confirmándose que Rana catesbeiana es una

especie generalista.

La prueba de Kruskal-Wallis (Tabla 16), indica que no existen diferencias

estadísticamente significativas en el valor del índice de amplitud de nicho

trófico en relación con la edad ni con la estación.


Tabla 15. Amplitud de nicho trófico de Rana catesbeiana, por grupo de edad.

Epoca Postmetamórficos Juveniles Subadultos Adultos

Marzo-Abril 0.9285 0.7682 0.8933 0.9000

Mayo 0.9473 0.9772 0.9248 0.7969

Junio 0.9523 0.9658 0.9285 0.9647

Tabla 16. Prueba Kruskal-Wallis para evaluar amplitud de nicho trófico por

edad y estación en Rana catesbeiana.

VARIABLE H p

Edad 1.89 0.595

Estación 4.70 0.095


B. Medidas morfológicas En los apéndices 7-14, se señalan las medidas morfológicas de Rana

catesbeiana por grupo de edad, sexo y época de muestreo, acompañadas de

sus correspondientes medidas de tendencia central y dispersión.

Dentro de cada grupo de edad la característica morfológica que muestra la

mayor desviación corresponde al volumen del animal y las que conciernen a

la menor dispersión son el ancho de la boca y volumen del contenido

estomacal.

El tamaño de la presa a consumir podría estar condicionado por el ancho de

la boca, por ello es interesante evaluar la posible relación entre esta medida

respecto a la longitud de los anuros y de la presa.

B.1. Correlaciones de las medidas morfológicas de Rana catesbeiana

y tamaño de sus presas

La tabla 17, muestra las medidas morfológicas de Rana catesbeiana (ancho

de boca, longitud total, volumen del animal y volumen del contenido

estomacal), y el tamaño de las presas consumidas, utilizadas para realizar

las correlaciones.


Las relaciones estadísticamente significativas entre las medidas morfológicas

de los anuros y tamaño de las presas consumidas, se observan en la tabla

18, sólo la correlación explicativa es la correspondiente al volumen del

animal Vs volumen del contenido estomacal de los juveniles, estableciéndose

que los juveniles de menor volumen (14.5- 30 ml), exhibieron volumen de

contenido estomacal (0.1-1.0 ml), mientras que los de volumen mayor (35- 65

ml), mostraron 0.1- 1.5 ml, sin embargo, la relación no es completamente

lineal porque se registró el valor de 2.0 ml en individuos de volumen

intermedio (Figura 13).

De lo anterior se infiere que el ancho de la boca y la longitud de los anuros

por grupo de edad, no condiciona el consumo de presas con determinada

longitud, ya que debido a las dimensiones de la rana, todas las presas

encontradas en el contenido estomacal fueron de tamaño inferior al ancho de

la boca, lo que supone que a medida que el ancho de boca y la longitud

aumenta, la rana consume presas de todos los tamaños, inferiores al ancho

de la boca.


Tabla 17. Relación del tamaño de la presa en función del ancho de la boca y la longitud total para cada grupo de edad y sexo.

EDAD SEXO NÚMERO

INDIVIDUOS

LONGITUD TOTAL (MM + DS)

ANCHO BOCA (MM + DS)

NÚMERO DE PRESAS

LONGITUD PRESAS (MM + DS)

VOLUMEN ANIMAL (ML + DS)

VOLUMEN CONTENIDO ESTOMACAL (ML + DS)

Marzo-Abril

P 1 - 15 66,25 + 4,46 15,50 + 0,82 0,60 + 0,48 6,76 + 5,87 31,13 + 2,77 0,10 + 0,05

P 2 - 15 61,50 + 1,80 16,68 + 0,68 0,80 + 0,40 7,81 + 4,15 29,46 + 1,66 0,08 + 0,04

J Hembra 22 58,36 + 3,44 19,32 + 2,22 1,22 + 0,99 10,3 + 6,51 26,75 + 4,21 0,17 + 0,17

Macho 10 62,62 + 4,19 21,09 + 3,02 1,40 + 0,80 7,68 + 4,55 29,80 + 5,01 0,18 + 0,13

S Hembra 19 83,41 + 10,0 31,54 + 3,93 2,05 + 1,60 12,87 + 9,09 73,68 +

29,14

1,1 + 2,25

Macho 20 86,20 + 9,34 32,15 + 2,84 3,00 + 2,89 8,98 + 7,88 72,5 + 23,1 1,28 + 3,20

A Hembra 5 156,84 +

33,13

51,82 + 6,47 1,00 + 0,63 39,60 + 25,08 528,00 +

237,77

9,20 + 10,97

Macho 17 145,12 +

13,35

53,32 + 2,47 0,94 + 0,41 24,16 + 17,27 464,70 +

112,20

8,91 + 11,40


Tabla 17. (Continuación) Relación del tamaño de la presa en función del ancho de la boca y la longitud total para cada grupo

de edad y sexo.

EDAD SEXO NÚMERO

INDIVIDUOS LONGITUD TOTAL (MM + DS)


NÚMERO DE PRESAS




Mayo

P 1 - 15 63,04 + 3,23 15,84 + 0,96 0,40 + 0,48 4,32 + 5,82 28,33 + 6,23 0,11 + 0,04

P 2 - 15 56,54 + 1,59 16,04 + 0,85 0,93 + 0,24 8,90 + 4,10 28,20 + 6,51 0,15 + 0,06

J Hembra 15 66,67 + 7,54 23,42 + 2,83 1,80 + 1,16 9,54 + 5,23 35,33 + 10,56 0,47 + 0,23

Macho 15 66,43 + 10,14 23,32 + 4,24 3,30 + 3,51 9,26 + 4,59 32,33 + 15,26 0,63 + 0,52

S Hembra 17 89,00 + 11,92 33,76 + 4,69 2,23 + 1,26 14,98 + 10,27 99,41 + 24,72 3,51 + 11,62

Macho 10 87,04 + 9,09 31,91 + 2,59 1,90 + 1,30 14,51 + 8,61 88,5 + 20,74 0,93 + 1,37

A Hembra 9 149,20 + 13,78 52,40 + 3,97 0,88 + 1,19 24,35 + 25,16 630,00 +

149,74

6,03 + 6,63

Macho 17 142,21 + 13,31 52,80 + 4,54 1,05 + 0,99 18,50 + 15,87 500,00 +

107,48

4,44 + 6,55


Tabla 17. (Continuación) Relación del tamaño de la presa en función del ancho de la boca y la longitud total para cada grupo

de edad y sexo.

EDAD SEXO NÚMERO

INDIVIDUOS

LONGITUD TOTAL (MM + DS)


NÚMERO DE PRESAS




Junio

P 1 - 15 61,21 + 1,87 15,92 + 0,83 0,66 + 0,47 8,56 + 6,17 26,66 + 3,49 0,15 + 0,06

P 2 - 15 57,05 + 1,06 16,66 + 0,69 0,73 + 0,44 7,46 + 4,68 32,33 + 3,17 0,12 + 0,08

J Hembra 15 59,22 + 3,33 19,34 + 1,85 1,40 + 0,48 12,09 + 4,65 23,66 + 6,69 0,27 + 0,12

Macho 15 53,67 + 2,94 18,23 + 1,31 1,33 + 0,59 11,26 + 4,39 20,33 + 3,85 0,20 + 0,10

S Hembra 4 73,50 + 4,41 28,22 + 1,71 2,25 + 0,82 17,58 + 6,82 87,50 + 8,29 0,75 + 0,25

Macho 7 81,90 + 7,22 29,81 + 2,91 1,71 + 0,69 17,84 + 6,10 88,57 + 6,38 0,64 + 0,42

A Hembra 10 141,63 +

9,04

51,06 + 3,89 1,70 + 1,34 33,43 + 29,11 544,00 +

137,56

22,40 + 18,81

Macho 20 140,14 +

12,61

52,45 + 3,96 0,90 + 0,76 28,97 + 27,39 529,25 +

138,16

14,47 + 17,98


Tabla 18. Coeficientes de correlación entre las medidas morfológicas de los anuros y tamaño de las presas encontradas.

Grupo de edad N Relación Y Coeficiente de correlación (R)

LP Vs AB Y= - 18,32589346 + 1,578794366X

r= 0,2285029847

LP Vs LA

Y= 1,121757129 + 8,546066039. 10-2 X

r= 5,442009321. 10-2

Postmetamórficos1

45 VA Vs VCE

Y= 6,706306615. 10-2 + 1,921178037. 10-3 X

r= 0,1556202648

LP Vs AB Y= 3,439398189 + 0,280814095X

r= 5,180610561x 10-2

LP Vs LA

Y= - 4,905774809 + 0,2221815596X

r= 0,1373900012

Postmetamórficos2

45

VA Vs VCE

Y= 2,663900415. 10-2 + 3,112033195. 10-3 X

r= 0,2006036105

LP Vs AB Y= 4,14686562 + 0,3168604606X

r= 0,1749867522

LP Vs LA

Y= 3,865132893 + 0,1141360928X

r= 0,1390967043

Juveniles

52 H

40 M VA Vs VCE*

Y= - 0,1571818837 + 0,0171230659X

r= 0,5456431233


Tabla 18. (Continuación) Coeficientes de correlación entre las medidas morfológicas de los anuros y tamaño de las presas

encontradas

Grupo de edad N Relación Y Coeficiente de correlación (R)

LP Vs AB Y= 11,12173196 + 0,1946384366X

r= 6,568241211. 10-2

LP Vs LA

Y= 2,890587432 + 0,1699667973X

r= 0,1603114383

Subadultos

40 H 37 M

VA Vs VCE

Y= - 4,796205408 + 0,0797476745X

r= 0,3351896774

LP Vs AB Y= 54,12680532 - 0,4704434763X

r= - 7,242223972. 10-2

LP Vs LA

Y= 29,86470757 - 3,19536919. 10-3 X

r= - 1,859200486. 10-3

Adultos

24 H 54 M VA Vs VCE

Y= 7,701180908 + 5,648898708.10-3 X

r= 5,625739179. 10-2

N= Número individuos LA= Longitud anuro (mm) H= Hembra VA= Volumen anuro (ml) M= Macho VCE= Volumen contenido estomacal (ml) LP= Longitud presa (mm) *= Correlación estadísticamente significativa AB= Ancho boca (mm)


JUVENILES

Y = -0,1571818837 + 0,0171230659X

r = 0,5456431233

p = 0,05

H = Hembras

M = Machos

Figura 13. Relación del volumen del anuro (ml) Vs volumen del contenido

estomacal (ml) de los anuros. (H=52 M=40).

0

0,5

1

1,5

2

2,5

0 10 20 30 40 50 60 70

Volumen del anuro (ml)

Vol

umen

del

con

teni

do e

stom

acal

(ml)



C.1. Parámetros reproductivos

Según análisis de varianza ANOVA y su correspondiente prueba no

paramétrica (Kruskal-Wallis), en las hembras, el peso del cuerpo amarillo

(porción de grasa asociada a las gónadas), peso del animal y la longitud total

disminuyen significativamente con la estación (Tablas 19 y 20), por su parte,

de acuerdo a la prueba de Kruskal-Wallis, el diámetro de los huevos no varía

significativamente con la estación.

En tanto que en los machos, el área testicular además de los parámetros

señalados en las hembras, aumentan significativamente conforme a la edad.

(Tablas 21 y 22), es decir, que a medida que los subadultos van acercándose

a la condición adulta, el área testicular, peso del cuerpo amarillo, peso del

animal y la longitud total aumentan.


Tabla 19. ANOVA entre las épocas de muestreo para evaluar parámetros

reproductivos de Rana catesbeiana.

Hembras VARIABLE F p

Nº de huevos 0,64 0,537

Peso cuerpo amarillo 8,54 0,002

Peso anuro 5,14 0,017

Longitud total 11,14 0,001

Machos

VARIABLE F p

Área testicular 1,00 0,370


Peso anuro 1,37 0,261



Tabla 20. Prueba Kruskal-Wallis entre las épocas de muestreo para evaluar

parámetros reproductivos de Rana catesbeiana.

Hembras Nº huevos Peso

cuerpo amarillo

Peso animal

Longitud total

Diámetrohuevos

H 0.87 5.51 5.74 7.50 2.00

p 0.648 0.064 0.057 0.024 0.368

Machos

Área testicular

Peso cuerpo amarillo

Peso animal Longitud total

H 1,72 5,00 1,82 2,45

p 0,423 0,082 0,403 0,293

Tabla 21. ANOVA entre los grupos de edad para evaluar parámetros

reproductivos de Rana catesbeiana.

Machos VARIABLE F p

Área testicular 187,31 0,000


Peso anuro 413,39 0,000



Tabla 22. Prueba Kruskal-Wallis entre los grupos de edad para evaluar

parámetros reproductivos de Rana catesbeiana.

Machos

Área testicular


Peso animal Longitud total

H 62.32 51.39 65.02 65.02

p 0.000 0.000 0.000 0.000

De acuerdo al coeficiente de correlación de Pearson, existe una relación

significativa entre el número de huevos y el peso del anuro; peso del cuerpo

amarillo respecto al peso del anuro y longitud total; longitud total y peso del

anuro (Tabla 23).

Por su parte, en los machos en correspondencia con el coeficiente de

correlación de Pearson y correlación ordenada de Spearman es significativa

la relación peso del cuerpo amarillo y área testicular; peso del anuro en

correspondencia con el área testicular y el peso del cuerpo amarillo; longitud

total en afinidad con el área testicular, peso del cuerpo amarillo y peso del

anuro (Tablas 24 y 25), expresado de otra manera, cada uno de los

parámetros medidos están relacionados significativamente con el resto de los

parámetros analizados.

En relación al coeficiente de Spearman, en las hembras (Tabla 26), existe

relación estadísticamente significativa entre peso del cuerpo amarillo y

longitud total, peso del anuro respecto a la longitud total y peso del cuerpo


amarillo, y entre el número de huevos y el peso del anuro, sin embargo, el

número de huevos encontrados en Rana catesbeiana no está condicionado

por la longitud total ni por el peso del cuerpo amarillo, ya que no se halló

correlación significativa entre estas dos variables.

Tabla 23. Coeficiente de Pearson para evaluar parámetros reproductivos de

Rana catesbeiana.

Hembras

Nº huevos Peso cuerpo amarillo

Peso animal


0.393**

Peso animal 0.424* 0.783***

Longitud total 0.192** 0.782*** 0.788***

* P= 0.05 ** P> 0.05 ***P< 0.001


Tabla 24. Coeficiente de Pearson para evaluar parámetros reproductivos de

Rana catesbeiana.

Machos Área testicular Peso cuerpo

amarillo Peso animal


0.534

Peso animal 0.884 0.658 Longitud total 0.863 0.641 0.949

p≤ 0.001

Tabla 25. Coeficiente de Spearman para evaluar parámetros reproductivos

de Rana catesbeiana.

Machos

Longitud total Peso cuerpo amarillo

Peso animal


0.865

Peso animal 0.915 0.899 Área testicular 0.865 0.999 0.899

p≤ 0.01


Tabla 26. Coeficiente de Spearman para evaluar parámetros reproductivos

de Rana catesbeiana.

Hembras Longitud total Peso cuerpo

amarillo Peso animal


0.793***

Peso animal 0.839*** 0.870***

Nº huevos 0.364* 0.577*** 0.545**

p≤0.05 * p= 0.05 ** p= 0.01*** En la tabla 27, se muestra el porcentaje de peso del cuerpo amarillo

correspondiente al peso de las hembras de Rana catesbeiana, que

disminuyó significativamente por época de muestreo (r= 0.97), en virtud de la

reducción de la media del peso del cuerpo amarillo y de la media del peso de

las hembras.

Tabla 27. Porcentaje de peso del cuerpo amarillo correspondiente al peso de

las hembras de Rana catesbeiana, por época de muestreo.

EPOCA Promedio peso

cuerpo amarillo (g)

Promedio peso hembras (g)

% correspondiente al peso hembras

Marzo-Abril 46.700 755.9 6.17

Mayo 16.000 482.2 3.31

Junio 7.500 385.6 1.94


C.2. Índice gonadosómico

Se reconoció que para las hembras, tanto subadultos como adultos, el índice

gonadosómico decrece a medida que transcurre el tiempo, mientras que los

machos experimentan un ascenso en el mes de Junio (Tabla 28).

De acuerdo al análisis de varianza ANOVA, el índice gonadosómico de los

individuos subadultos y adultos, varía significativamente de la siguiente

manera (Tabla 29):

Aumenta con la edad, ya que el peso del cuerpo amarillo y el peso de los

individuos también se incrementan, reflejándose en el cálculo del índice.

Disminuye con la estación, debido a que sus componentes peso del cuerpo

amarillo y peso de los anuros, aparentemente disminuyen.

Tabla 28. Índice gonadosómico (x 100), de los individuos subadultos y

adultos de Rana catesbeiana.

SUBADULTOS

Marzo-Abril Mayo Junio

Hembras 0.821 0.526 0.170

Machos 0.717 0.187 0.211

ADULTOS

Hembras 8.032 2.760 2.718

Machos 2.200 0.759 1.406


Tabla 29. Diferencias ANOVA para evaluar índice gonadosómico de los

individuos hembras y machos de Rana catesbeiana.

VARIABLE F p

Edad 38,22 0,000


Sexo 4,63 0,034

En cuanto al sexo, el índice gonadosómico es mayor en las hembras que en

los machos.

Es importante destacar que existe mejor condición reproductiva en los

adultos que en los subadultos, especialmente en las hembras, aumentando

de esta manera la probabilidad de sobrevivencia para la descendencia.


D I S C U S I O N


A.1 Composición general

Mediante el análisis del contenido estomacal, se encontró que la dieta de

Rana catesbeiana está conformada por presas correspondientes a la clase

Insecta, le sigue en orden de importancia Amphibia y la menos

representativa fue Branchiopoda.

Dentro de la clase Insecta, los ordenes más representativos son Coleoptera

(30 %), Hymenoptera (16 %), Odonata (15 %), Dìptera (11 %), coincidiendo

con los resultados del trabajo realizado en Colombia, en el que los insectos

constituyeron el grupo de mayor importancia y dentro de estos Coleoptera

fue el orden más relevante (Daza-Vaca y Castro-Herrera, 1999). Rueda-

Almonacid, (1999), en un trabajo efectuado en Colombia, reporta que la clase

Insecta fue la más dominante (56%), seguida de Chilopoda (25%),

Gastropoda (6%), Arácnida (5%) y vertebrados (2%). En nuestro trabajo, los

vertebrados mostraron un porcentaje mayor (11.39%). Mientras que Cross

and Gerstenberger (2002), en una investigación llevada a cabo en Nevada

encontraron 9 de los 44 ítems hallados en este trabajo (Scarabeidae,

Tenebrionidae, Carabidae, Muscidae, Cicadellidae, Gastropoda, Odonata,

Libellulidae y Ciprinodontomorfes). Por su parte, King y colaboradores

(2002), en un estudio realizado en California, reportaron que los contenidos

estomacales consistieron principalmente de pequeñas bullfrogs y

Procambarus clarkii. Estos datos indican que el canibalismo se registra en la


región de origen de Rana catesbeiana y en otros ambientes en los que ha

sido introducida.

Es importante acotar que las clases más notables Insecta, Amphibia y

Ciprinodontomorfes, conformaron el 95.33 % de la composición general de la

dieta de Rana catesbeiana y de este porcentaje, el 73.57% tuvo

representación en todas las épocas de muestreo, es decir, el espectro

alimentario de Rana catesbeiana incluyó presas de hábitat terrestre y

acuático, revelando que esta especie es generalista en relación a la

búsqueda del alimento, esta información se ajusta a lo reportado por

Kupferberg (1997), Rueda-Almonacid (1999) y Batista (2002); es una especie

depredadora, consumidora de presas acuáticas, terrestres ó voladoras con

igual éxito, ataca y devora cualquier animal que pueda incluir en su boca.

Los depredadores generalistas son comunes en muchos sistemas, a pesar

de su abundancia, existen pocas consideraciones acerca de su papel en la

dinámica de la red trófica. Numerosos estudios han sugerido que son

grandes desestabilizadores, ya que causan extinciones locales (Murdoch and

Bence, 1987); tomado de Closs.et al., (1999).

Las extinciones se acrecientan debido a que, en primer lugar, el desacierto

de una presa animal para reconocer y responder a un depredador

incrementa la probabilidad de que sea capturada durante la interacción con

el mismo; segundo, la presa gastará tiempo y energía que pudiera ser usada

para otras actividades, tales como alimentación y reproducción; tercero,

muchas presas responden solamente a depredadores con los que han tenido

experiencia previa, y como dichos depredadores amplían su rango al ser


introducidos en áreas ajenas a su rango histórico geográfico, pues, estos

pueden interactuar con presas animales que no le son familiares y de esta

manera, las presas inexpertas no exhiben conductas contra el depredador,

ya que la habilidad para reconocer a los depredadores puede ser genética

y/o basada en el aprendizaje (Kiesecker and Blaustein, 1997). La densidad

de las poblaciones de Rana catesbeiana son muy elevadas, debido a su gran

capacidad reproductiva, por lo que la presión depredadora es muy alta sobre

las especies nativas, cuyas densidades poblacionales son menores.

A.2. Variación estacional

A pesar de la ausencia de variaciones estacionales significativas en los

hábitos alimentarios de Rana catesbeiana (a excepción del consumo de

Ranidae), la ingesta de insectos se observó incrementada en Mayo, como

consecuencia de la llegada de las lluvias, ya que en este mes se registraron

los más altos valores de precipitación. Las diferencias estacionales en las

condiciones ambientales, como la precipitación, parecen regular la diversidad

y la abundancia de las presas, y por lo tanto, influenciar indirectamente

cambios en la dieta de algunas especies, ampliándose ó estrechándose

estacionalmente en función del incremento ó disminución del alimento

(Durtsche, 1995). Modificado de Gadsden-Esparza y Palacios-Orona, (1995).

Durante la realización de este trabajo, la clase Insecta estuvo mejor

representada que cualquier otra, sin embargo, es relevante resaltar la clase


Amphibia, cuyo consumo difiere significativamente con la estación,

afirmándose la hipótesis de que el canibalismo en Rana catesbeiana está

influenciado por la época del año; en Junio se registra incrementado, en

razón de la reducción del número de presas potenciales como consecuencia

de la disminución de la precipitación, aunque, Junio presenta exceso de

agua, los valores de precipitación se reducen desde 198.9 mm. en Mayo

hasta 150.9 mm. en Junio.

Otra hipótesis propuesta en este trabajo es que el canibalismo podría estar

influenciado por la condición reproductiva y conociendo que el índice

gonadosómico se utiliza frecuentemente para evaluar el estado nutricional de

los individuos y/o el estado reproductivo de una población, tenemos que los

resultados establecen que el índice gonadosómico es más bajo en la última

época de muestreo mientras que el canibalismo, por su parte, se acrecienta

durante la misma, probablemente motivado por la necesidad de contar con

nutrientes que permitan mantener una condición nutricional apropiada, que a

su vez garantice la reproducción. De aquí la importancia de la condición

generalista de Rana catesbeiana, ya que en contraste a los depredadores

especialistas, los generalistas tienen la capacidad de cambiar a presas

alternativas cuando se registra la declinación de las mismas (Closs.et al.,

1999), aunque eso incluya consumir a miembros de su propia especie.

Treinta individuos postmetamórficos fueron hallados en los estómagos de

sus congéneres subadultos y adultos. El canibalismo observado

probablemente sea producto de la escasez de presas que satisfagan la


demanda energética de un individuo subadulto ó adulto, igualmente, es

importante el hecho de que en la mayoría de los estómagos que contenían

congéneres no se encontró ninguna otra presa. Estos datos se corresponden

con lo reportado por Emerson (1985), para demostrar que los anfibios que

comen presas pequeñas poseen mandíbulas pequeñas y un ciclo alimentario

simétrico, donde cantidades similares de tiempo son empleadas para

capturar y llevarse las presas a la boca, mientras que los anfibios que

consumen presas grandes, poseen mandíbulas grandes y un ciclo

alimentario asimétrico, donde el tiempo para capturar a la presa es menor

que el utilizado para introducir la presa en la boca.

Aunque las ranas grandes requieren presas grandes para su consumo,

debido a la energía que demandan, los insectos también estuvieron

presentes en la dieta de los subadultos y adultos de Rana catesbeiana, no

obstante en menor proporción que los otros dos grupos de edad

(postmetamórficos y juveniles).

Por su parte, Fox (1975), estableció que el canibalismo se registra antes de

que el recurso se torne limitado, restringiendo el tamaño de la población. De

esta manera, habrá mayor disponibilidad de alimento para cada

sobreviviente, incrementándose la sobrevivencia y el crecimiento rápido.

A.3. Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples

Esta investigación involucró un número grande de variables, resultando útil

simplificar el análisis al considerar una cantidad más pequeña de


combinaciones lineales de las variables originales, que facilitaron la

interpretación de los resultados obtenidos.

Conforme a la ausencia de variación estacional y sexual en el análisis, y la

diferenciación por tamaño, la dieta de Rana catesbeiana se caracterizó por

grupo de edad:

POSTMETAMÓRFICOS, se alimentan predominantemente de Odonata,

Díptera (larva) y Planorbidae, esto refleja el hábitat acuático que ocupa el

depredador en la fase de larva.

JUVENILES, se nutren de Formicidae, Muscidae y Cíxxidae, vinculados a

hábitat terrestre, ya que éstos habitan principalmente los ambientes aledaños

a las lagunas, preferiblemente se refugian en la vegetación, particularmente

en las gramíneas que bordean estos cuerpos de agua.

SUBADULTOS, consumen Gryllidae, Coleoptera (larva), Carabidae,

Lampyridae, Lepidoptera (larva), Díptera, Scarabeidae, Libellulidae y

Coccinellidae, mostrando mayor preferencia por el hábitat terrestre, sin dejar

de ingerir algunas presas acuáticas como las larvas de Coleoptera y de

Lepidoptera.

ADULTOS, hacen lo propio con Ranidae, Chrysomelidae y Poecilia,

exhibiendo mayor inclinación por presas acuáticas que terrestres.

Se establece que el hábitat que ocupan los diversos grupos de edad de Rana

catesbeiana es determinante en la diversidad del alimento encontrado en su

contenido estomacal.

La dieta de los postmetamórficos y de los adultos se observa diferenciada,

mientras que se registra solapamiento en el consumo de Diplopoda y


Coleoptera entre los juveniles y subadultos, y entre los postmetamórficos y

los adultos en relación a la ingesta de Blattidae. (Figura 12).

Esto puede confirmarse al observar la tabla 11, existe baja sobreposición

alimentaria cuando se comparan postmetamórficos con juveniles y adultos,

mientras que los valores de sobreposición son intermedios al contrastar

la dieta de subadultos con juveniles y adultos, por lo tanto, no existe una

efectiva sobreposición de nicho trófico entre los diferentes grupos de edad de

Rana catesbeiana.

B. Correlaciones de las medidas morfológicas y tamaño de las presas

Rana catesbeiana tiende a consumir presas de mayor longitud a medida que

aumenta su ancho de boca y su longitud total, aunque la relación no es

completamente lineal, por lo que el valor del coeficiente de correlación es

bajo (Tabla 18). Esto está en concordancia con lo reportado por Cross and

Gerstenberger (2002), donde se demuestra que esta rana es capaz de comer

cualquier presa que le quepa en la boca. Un estudio de hábitos alimentarios

de Rana catesbeiana (Brooks, 1964), asimismo halló relación entre el

depredador y el tamaño de la presa, utilizándose la relación radio de la

cabeza/longitud del cuerpo como un indicador de tamaño. Tomado de

Emerson, (1985).

También se obtuvo una relación directa y significativa entre el número de

huevos y las variables longitud y peso de las hembras (r=0.56 y 0.50),

respectivamente, sin embargo, estudios previos han demostrado que la


relación es inversa para las hembras de Rana catesbeiana (Cross and

Gerstenberger, 2002).

Los volúmenes del animal y del contenido estomacal son las variables mejor

relacionadas en el caso de los juveniles (r= 0.54). Le siguen en orden

decreciente los subadultos, postmetamórficos y paradójicamente los adultos,

pues el volumen del contenido estomacal es inversamente proporcional al

volumen del animal (r= 0.056).

Al considerar la relación volumen del animal y volumen del contenido

estomacal por grupo de edad, se observó que la misma se incrementó desde

la fase postmetamórfica hasta la juvenil (r= 0.15 - 0.54), luego, comenzó a

disminuir al alcanzarse la fase de subadulto y adulto (r= 0.33 – 0.056),

motivado por la ausencia de presas de tamaño apropiado para satisfacer la

capacidad estomacal de subadultos y adultos.


El sistema reproductor comprende las gónadas y los conductos que llevan

los gametos al exterior. Los órganos masculinos están representados por los

testículos que son pequeños cuerpos amarillentos, con forma de haba,

unidos a los riñones por pliegues peritoneales. En la parte anterior del

testículo se encuentra un cuerpo graso, alargado de mayor tamaño en el

otoño y menor en primavera, que representa una reserva de alimento para el

invierno (Ramos y colaboradores, 2000). Y en el caso nuestro se puede

observar una relación similar con la variación de la precipitación, pues, a


medida que transcurren los meses Marzo-Junio, el peso del cuerpo amarillo

disminuye.

La utilidad de la grasa almacenada generalmente ha sido considerada una

adaptación para facilitar la hibernación. Hahn y Tinkle (1965), estudiaron los

ciclos de los cuerpos grasos en Uta stansburiana, una especie de iguana que

no hiberna y encontraron que los cuerpos grasos de esta especie están

correlacionados con los ciclos reproductivos, sugiriendo que el valor

adaptativo de estos cuerpos está asociado a la formación de la primera

camada de huevos del año. Tomado de Telford, (1970). Un estudio

realizado en Texas por Ballinger y colaboradores (1972), en Cnemidophorus

gularis gularis, reportó que el peso de los cuerpos grasos disminuyó durante

el lapso Abril-Junio que corresponde al período de aumento folicular y que el

máximo peso de los cuerpos grasos correspondió al 7% del peso de las

hembras. En nuestra investigación se corroboró la disminución del peso del

cuerpo amarillo y el máximo peso de los cuerpos grasos se refirió al 6.17%

del peso de las hembras en Marzo-Abril, en Mayo 3.31% y durante Junio

1.94 % (Tabla 27).

A pesar de tal reducción, la población de Rana catesbeiana se reprodujo

continuamente, al menos durante las tres épocas de muestreo, sin reportar

variación estacional significativa en el número de huevos hallados ni en el

diámetro de los mismos; la reproducción no estuvo restringida a una estación

particular, Rana catesbeiana se reprodujo al final de la estación seca (Marzo-

Abril) y durante la estación lluviosa (Mayo-Junio); demostrándose que esta

especie se ve favorecida por la condición tropical de nuestro clima,

permitiéndole prolongar su estación reproductiva, a diferencia de lo


registrado en su región de origen ya que según Rueda-Almonacid (1999), la

época de cría suele coincidir con las estaciones de primavera y verano

(Mayo-Julio), depositándose sólo una postura por año. En tanto, Emlen

(1977), sugirió que las hembras pueden ser capaces de colmar sus reservas

de energía y producir una segunda camada de huevos, especulativamente,

algunas hembras pueden retardar la oviposición utilizando el tiempo para

acumular reservas de energía y producir un gran número de huevos. Los

costos y beneficios de estas diferentes estrategias individuales no se

conocen pero debería esperarse que ambas varíen con las condiciones

ecológicas (grado de competencia alimentaria entre las larvas; intensidad de

depredación; fuentes de mortalidad relacionadas a la hibernación) y también

con el tamaño físico y el vigor de las hembras. Las distintas estrategias

temporales adoptadas por Rana catesbeiana, producen el extremo

asincrónico en el tiempo, así, diferentes hembras ovulan y llegan a ser

sexualmente receptivas; estas hembras asincrónicas, aseguran que los

machos permanezcan sexualmente activos durante la prolongada estación

reproductiva.

En este trabajo se ha demostrado que el índice gonadosómico varía

significativamente: aumentando con la edad y disminuyendo de acuerdo a la

estación, lo que permite afirmar que exhiben mejor condición reproductiva los

adultos que los subadultos, por las ventajas vinculadas al incremento de las

medidas morfológicas. La condición reproductiva es más baja en Junio, esto

se corresponde con una menor diversidad de la dieta en esta época, este


patrón de disminución del índice gonadosómico de acuerdo a la estación,

coincide con el encontrado por Opender (1977), en el lacértido Agama

tuberculata, en un trabajo realizado en Kashmir, India.

Probablemente la condición reproductiva y la diversidad de la dieta, que

reflejan valores bajos, provoquen que el canibalismo se incremente en Junio,

con la finalidad de conservar un nivel apropiado de la condición reproductiva.

En este sentido, Galatti (1992), estableció que la tasa de alimento consumida

por los individuos constituye un efecto directo en la reproducción, porque

afecta su desarrollo.

La declinación de la actividad reproductiva asociada a la reducción del nivel

nutricional ha sido documentada en poblaciones naturales y en el laboratorio

por varias especies de pequeños mamíferos, también se ha sugerido que la

calidad y la cantidad del alimento disponible influyen fuertemente sobre la

natalidad en pequeños herbívoros (Cengel, et. al., 1978).

El objetivo general de este trabajo fue estudiar la dieta de Rana catesbeiana

con el propósito de determinar el impacto ecológico de esta especie. No se

registró ingesta de presas de anuros autóctonos, de hecho, en la laguna

objeto de estudio, no se observó ninguna especie nativa durante la colecta

de Rana catesbeiana, ya que se trataba de un cuerpo de agua altamente

colonizado por esta especie exótica; no obstante, la conducta caníbal fue

reportada, producto de la disminución de alternativas alimentarias.

Probablemente especies endémicas como Hyla meridensis constituyeron

parte de la dieta de subadultos y adultos de Rana catesbeiana, en las


primeras fases de la invasión. En vista de esta situación, se requiere con

urgencia diseñar y aplicar estrategias realmente efectivas, de esfuerzo

sostenido para impedir que esta especie exótica continúe ampliando su radio

de distribución y mermando la diversidad animal autóctona.


D. Consideraciones sobre la introducción de Rana catesbeiana en el

estado Mérida.

- En 1999 se reveló la introducción ilegal a Venezuela de Rana catesbeiana,

en el Sector Miraflores del Municipio Campo Elías del estado Mérida.

- En Julio de 2002, se publica en Gaceta Oficial la Resolución # 64 (Apéndice

15), en la que se declara a Rana catesbeiana como especie perjudicial y se

lista una serie de procedimientos a aplicar para su pronto control y

erradicación.

- A mediados del año 2002, el radio de dispersión de la especie era de

aproximadamente 12 Km., pues su rápida propagación se debe a la

presencia de cuerpos de agua interconectados en la zona, que transportan a

la especie, particularmente en las fases de huevo y larva.

- No existen controles biológicos naturales que puedan regular la población,

a excepción de la acción de algunos carnívoros como garzas, gavilanes,

halcones, zorros y perros.

- Actualmente, Rana catesbeiana está extendiendo aún más su rango de

distribución, estableciéndose en nuevos hábitats y considerando su conducta

depredadora, las especies endémicas que allí habitan se encuentran

fuertemente amenazadas.

- El mayor riesgo lo constituye el hecho de que la Rana catesbeiana logre

colonizar cuerpos de agua que sean afluentes directos del río Chama, pues

su arribo al lago de Maracaibo sería vertiginoso y el control de la población

de esta especie se tornaría aún más difícil.


C O N C L U S I O N E S

1- Rana catesbeiana consumió predominantemente insectos, particularmente

los pertenecientes al orden Coleoptera. Este orden estuvo representado por

las familias Cicindellidae, Cerambycidae, Tenebrionidae, Elateridae,

Staphylinidae, Curculionidae, Carabidae, Scarabeidae, Coccinellidae,

Chrysomelidae y Lampyridae, que conformaron el 23.18 % de la composición

general de la dieta. Exhibiendo una condición generalista, en relación al

consumo del alimento.

2- Los hábitos alimentarios de Rana catesbeiana se establecieron de

acuerdo a grupos de edad, no existiendo patrones sexuales ni estacionales

claramente definidos, como se estableció mediante el Análisis Factorial de

Correspondencias Múltiples.

3- El índice de Shannon-Wienner demostró baja diversidad en la dieta de

Rana catesbeiana, la cual cambió significativamente con la estación.

4- Se reportó baja sobreposición alimentaria entre postmetamórficos con

juveniles y adultos, mientras que la sobreposición fue media al contrastar la

dieta de subadultos con juveniles y adultos.

5- Los grupos de edad de Rana catesbeiana exhibieron alta amplitud de

nicho trófico, dada la gran capacidad de esta especie para ingerir mayor

variedad de presas.


6- El canibalismo en Rana catesbeiana está influenciado por la época del

año, en Junio se incrementa, mientras que guarda una relación estacional

inversa respecto a la condición reproductiva.

7- Las correlaciones de las medidas morfológicas de los anuros y tamaño de

sus presas indicaron que el ancho de boca y longitud total de Rana

catesbeiana no restringen el consumo de presas de longitud menor, mientras

que la relación volumen del animal y volumen del contenido estomacal se

incrementó desde la fase postmetamórfica hasta la juvenil y disminuyó al

alcanzar la fase de subadulto y adulto.

8- De acuerdo al índice gonadosómico, se registró mejor condición

reproductiva en los adultos que en los subadultos, especialmente en las

hembras, la que disminuyó al transcurrir el tiempo.


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síntesis. Ediciones Omega. España. 20: 453-459.

Anónimo. 2000. La rana toro. 18 Enero 2004.

http://www.prtc.net/albertore/modalreprod.html


Apéndice 1. Variabilidad de la precipitación, estación La Cuchilla, Estado Mérida.

E F M A M J J A S O N D Total

Prom. 28.8 32.5 62.7 162.6 198.9 150.9 149.3 201.7 207.1 176.4 128.6 65.1 1564.5

Porc. 1.8 2.1 4.0 10.4 12.7 9.6 9.5 12.9 13.2 11.3 8.2 4.2

DS 35.4 28.7 43.4 96.5 54.5 69.9 42.5 55.8 69.9 57.2 64.7 53.3

CV 123.0 88.3 69.2 59.4 27.4 46.3 28.5 27.7 33.7 32.4 50.3 81.9

Apéndice 2. Variabilidad de la temperatura máxima media, mínima media y media (ºC), estación La Cuchilla, Estado Mérida.

E F M A M J J A S O N D PROM.

Temp.Máxima 18.8 19.3 19.9 19.8 20.2 20.1 19.9 20.2 20.3 19.9 19.5 18.7 19.7

Temp.Mínima 8.7 9.3 10.1 11.1 11.5 11.0 10.4 10.4 10.7 10.7 10.4 9.3 10.3

Temp.Media 13.7 14.3 15.0 15.4 15.8 15.5 15.1 15.3 15.5 15.3 14.9 14.0 15.0


Apéndice 3. Variabilidad de la evaporación media, estación La Cuchilla,

Estado Mérida.

MES PROMEDIO

ENERO 99.7

FEBRERO 90.5

MARZO 99.5

ABRIL 105.0

MAYO 95.3

JUNIO 92.9

JULIO 105.4

AGOSTO 98.1

SEPTIEMBRE 90.5

OCTUBRE 86.8

NOVIEMBRE 84.6

DICIEMBRE 89.6

TOTAL 1137.8


Apéndice 4. Balance hídrico mensual, estación La Cuchilla, Estado Mérida.

Capacidad de almacenaje: 100.0 mm.. Profundidad: 90 cm.

Período: 1968-1983.

SUMATORIAS DE:

EXCESOS: 671.2 DEFICIENCIAS: 0.00 EVTC: 705.6

INDICES

HÍDRICO: 95.12 HUMEDAD: 95.12 ARIDEZ: 0.00

mes temp evtp pcp dif alma etr def ecx

ABR 15.4 65.1 146.7 81.6 81.6 65.1 0.0 0.0

MAY 15.8 38.8 179.1 120.3 100.0 58.8 0.0 101.9

JUN 15.5 57.4 135.9 78.5 100.0 57.4 0.0 78.5

JUL 15.1 65.1 134.1 69.0 100.0 65.1 0.0 69.0

AGO 15.3 60.9 181.8 120.9 100.0 60.9 0.0 120.9

SEP 15.5 36.0 186.3 130.3 100.0 56.0 0.0 130.3

OCT 15.3 53.9 153.4 104.5 100.0 53.9 0.0 104.5

NOV 14.9 52.5 116.1 63.6 100.0 52.5 0.0 63.6

DIC 14.0 56.0 56.5 2.5 100.0 56.0 0.0 2.5

ENE 13.7 62.3 26.1 -36.2 63.8 62.3 0.0 0.0

FEB 14.3 56.0 28.8 -27.2 36.6 56.0 0.0 0.0

MAR 15.0 61.6 56.7 -4.9 31.7 61.6 0.0 0.0


Apéndice 5. Relación de los individuos de Rana catesbeiana examinados en cada época de muestreo, discriminados por edad

y sexo.

Edad Postmetamórficos Juveniles Subadultos Adultos

Epoca P1 P2 Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos

Marzo-Abril

15 15 22 10 19 20 5 17

Mayo 15 15 15 15 17 10 9 17

Junio 15 15 15 15 4 7 10 20

Subtotal 45 45 52 40 40 37 24 54

Subtotal por edad

90 92 77 78

Total 337


Apéndice 6. Variables y número de modalidades asociadas, empleadas en el

análisis factorial de correspondencias múltiples.

ABREVIATURA VARIABLE

NOMBRE VARIABLE Nº MODALIDADES

1 PES Peso 4 2LON Longitud 4 3AB Ancho boca 4 4VA Volumen animal 4 5VCE Volumen contenido estomacal 3 6NP Número presa 3 7TPP Tamaño promedio presa 4 8FOR Formicidae 2 9DIL Diptera (larva) 2 10BLA Blattidae 2 11PLA Planorbidae 2 12COL Coleoptera 2 13ODO Odonata 2 14POE Poecilia 2 15LEL Lepidoptera (larva) 2 16LIB Libellulidae 2 17MUS Muscidae 2 18DIP Diplopoda 2 19GRY Gryllidae 2 20CAR Carabidae 2 21COC Coccinellidae 2 22CIX Cixxidae 2 23CHR Chrysomelidae 2 24DIP Diptera 2 25CLO Coleoptera (larva) 2 26LAM Lampyridae 2 27RAN Ranidae 2 28SCA Scarabeidae 2

TOTAL 28

TOTAL 68


Apéndice 7. Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 1 de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.

Carácter

Promedio D.S Rango K Amplitud A Mediana Moda

Marzo-Abril 2002 Peso 29.6 2.99 12.6 5.0 2.52 26.3-38.9 28.5 28.4 L.T 66.25 4.46 13.4 5.0 2.68 63.4-76.8 64.0 64.0 A.B 15.50 0.82 2.9 5.0 0.58 14.7-17.6 15.2 14.8 V.A 31.13 2.77 10.0 5.0 2.0 28.0-38.0 30.0 30.0

V.C.E 0.10 0.05 0.2 5.0 0.04 0-0.2 0.1 0.1 NO.P 0.60 0.48 1.0 5.0 0.20 0-1.0 1.0 1.0 L.P 6.76 5.87 14.7 5.0 2.94 0-14.7 9.4 0

P.O.M 0.06 0.04 0.1 5.0 0.02 0-0.1 0.1 0.1 Mayo 2002

Peso 28.70 3.07 14.0 5.0 2.80 23.7-37.7 28.6 27.2 L.T 63.04 3.23 10.7 5.0 2.14 58.4-69.1 62.8 58.4 A.B 15.84 0.96 4.6 5.0 0.92 13.9-18.5 15.8 16.0 V.A 28.33 6.23 25.0 5.0 5.0 15.0-40.0 30.0 25.0

V.C.E 0.11 0.04 0.2 5.0 0.04 0-0.2 0.1 0.1 NO.P 0.4 0.48 1.0 5.0 0.2 0-1 0 0 L.P 4.32 5.82 14.1 5.0 2.82 0-14.1 0 0

P.O.M 0.07 0.04 0.1 5.0 0.02 0-0.1 0.1 0.1


Apéndice 7. (Continuación). Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 1 de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,

Mérida.

Carácter


Junio 2002 Peso 26.88 1.56 4.7 5.0 0.94 24.5-29.2 26.7 - L.T 61.21 1.87 5.3 5.0 1.06 58.2-63.5 62.0 58.8 A.B 15.92 0.83 2.1 5.0 0.42 14.8-16.9 16.0 16.9 V.A 26.66 3.49 10.0 5.0 2.0 20.0-30.0 25.0 30.0

V.C.E 0.15 0.06 0.2 5.0 0.04 0-0.2 0.2 0.2 NO P 0.66 0.47 1.0 5.0 0.20 0-1 1.0 1.0 L.P 8.56 6.17 14.3 5.0 2.86 0-14.3 12.4 0

P.O.M 0,11 0,049 0,2 5 0,04 0-0,2 0,1 0,1

Peso= Peso del animal (g)

L.T= Longitud total del animal (mm)

A.B= Ancho de boca del animal (mm)

V.A= Volumen del animal (ml)

V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml)

NO P= Número de presas

L.P= Longitud de presa (mm)

P.O.M= Peso de otro material (g)


Apéndice 8. Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 2 de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.

Carácter


Marzo-Abril 2002 Peso 30.83 1.46 4.7 5.0 0.94 28.0-32.7 31.2 30.7 L.T 61.50 1.80 6.9 5.0 1.38 57.3-64.2 62.0 61.3 A.B 16.68 0.68 2.5 5.0 0.5 16.0-18.5 16.3 16.2 V.A 29.46 1.66 5.0 5.0 1.0 25.0-30.0 30.0 30.0

V.C.E 0.08 0.04 0.1 5.0 0.02 0-0.1 0.1 0.1 NO.P 0.8 0.4 1.0 5.0 0.2 0-1 1.0 1.0 L.P 7.81 4.15 11.4 5.0 2.28 0-11.4 9.8 0

P.O.M 0.04 0.04 0.1 5.0 0.02 0-0.1 0 0 Mayo 2002

Peso 26,67 2,6 12,1 5 2,42 22,7-34,8 26,2 - L.T 56,54 1,59 6 5 1,2 53,8-59,8 56,2 56,2 A.B 16,04 0,85 2,5 5 0,5 14,8-17,3 16,2 15 V.A 28,2 6,51 20 5 4 20,0-40,0 30 20

V.C.E 0,15 0,06 0,2 5 0,04 0,1-0,3 0,1 0,1 NO.P 0,93 0,24 1 5 0,2 0-1 1 1 L.P 8,9 4,1 15,2 5 3,04 0-15,2 10 5

P.O.M 0,08 0,074 0,2 5 0,04 0-0,2 0,1 0


Apéndice 8. (Continuación). Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 2 de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,

Mérida.

Carácter


Junio 2002 Peso 27.06 1.27 4.3 5.0 0.86 25.5-29.8 26.8 26.3 L.T 57.07 1.06 3.4 5.0 0.68 55.8-59.2 56.7 56.0 A.B 16.66 0.69 2.7 5.0 0.54 14.8-17.5 16.9 17.2 V.A 32.33 3.17 10.0 5.0 2.0 30.0-40.0 30.0 30.0

V.C.E 0.12 0.08 0.3 5.0 0.06 0-0.3 0.1 0.1 NO.P 0.73 0.44 1.0 5.0 0.2 0-1.0 1 1.0 L.P 7.46 4.68 11.8 5.0 2.36 0-11.8 10.3 0

P.O.M 0.066 0.069 0.2 5.0 0.04 0-0.2 0 0 Peso= Peso del animal (g)









Apéndice 9. Medidas morfológicas de los juveniles hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.

Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Marzo-Abril 2002

Peso 26,53 4,13 16,8 7 2,4 20,0-36,8 25,65 25,5 LT 58,36 3,44 12,1 7 1,72 53,2-65,3 57,5 55,5 AB 19,32 2,22 9,7 7 1,38 14,4-24,1 19 19 VA 26,75 4,21 18 7 2,57 20,0-38,0 25,25 30

VCE 0,177 0,175 0,5 7 0,0714 0-0,5 0,1 0,1 N P 1,22 0,99 4 7 0,57 0-4,0 1 1 LP 10,3 6,51 22,5 7 3,21 2,1-24,6 7,35 0

POM 3,63 0,0567 0,2 7 0,0285 0-0,2 0 0

Mayo 2002

Peso 38,3 8,46 25 5 5 25,8-50,8 38,5 - LT 66,67 7,54 22,6 5 4,52 56,0-78,6 67,9 - AB 23,42 2,83 9,4 5 1,88 18,9-28,3 28,3 21 VA 35,33 10,56 40 5 8 15,0-55,0 30 30

VCE 0,47 0,23 0,8 5 0,16 0,2-1,0 0,5 0,5 N P 1,8 1,16 4 5 0,8 0-4,0 2 1 LP 9,54 5,23 21,5 7 3,07 0-21,5 8 0

POM 0,13 0,14 0,5 5 0,1 0-0,5 0,1 0


Apéndice 9. (Continuación). Medidas morfológicas de los juveniles hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,

Mérida.

Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda

Junio 2002. Peso 30,29 3,85 14,5 5 2,9 25,5-40,0 30,3 25,5

LT 59,22 3,33 13,6 5 2,72 55,1-68,7 60,1 56,2 AB 19,34 1,85 7,5 5 1,5 17,5-25,0 19,2 17,6 VA 23,66 6,69 20 5 4 15,0-35,0 25 25

VCE 0,27 0,12 0,4 5 0,08 0,1-0,5 0,2 0,2 N P 1,4 0,48 1 5 0,2 1,0-2,0 1 1 LP 12,09 4,65 13 5 2,6 5,1-18,1 12,4 5,2

POM 0,0533 0,0498 0,1 5 0,02 0-0,1 0,1 0,1










Apéndice 10. Medidas morfológicas de los juveniles macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.

Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Marzo-Abril 2002

Peso 29,62 5,18 17,9 5 3,58 19,2-37,1 29,5 - LT 62,62 4,19 14 5 2,8 54,9-68,9 61,55 - AB 21,09 3,02 9,2 5 1,84 16,7-25,9 20,8 17,9 VA 29,8 5,01 18 5 3,6 20,0-38,0 30 30

VCE 0,18 0,13 0,5 5 0,1 0-0,5 0,15 0,1 N P 1,4 0,8 3 5 0,6 0-13,0 1 1 LP 7,68 4,55 17 5 3,4 0-17,0 8,5 -

POM 0,02 0,04 0,1 5 0,02 0-0,1 0 0

Mayo 2002

Peso 37,97 11,43 37,4 5 7,48 24,4-61,8 35,7 - LT 66,43 10,14 37,8 5 7,56 53,3-91,1 66 - AB 23,32 4,24 16,2 5 3,24 16,8-33,0 23,1 23,1 VA 32,33 15,26 50 5 10 15,0-65,0 30 30

VCE 0,63 0,52 1,3 5 0,26 0,2-1,5 0,5 0,2 N P 3,3 3,51 15 5 3 0-15,0 2 2 LP 9,26 4,59 21,5 7 3,07 0-21,5 8,7 6

POM 0,12 0,14 0,4 5 0,08 0-0,4 0 0


Apéndice 10. (Continuación). Medidas morfológicas de los juveniles macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,

Mérida.

Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Junio 2002.

Peso 23,08 3,7 11,5 5 2,3 19,0-30,5 22,5 22,5 LT 53,67 2,94 11 5 2,2 51,1-62,1 53 51,4 AB 18,23 1,31 5,5 5 1,1 17,5-23,0 17,9 17,9 VA 20,33 3,85 15 5 3 15,0-30,0 20 20

VCE 0,2 0,1 0,3 5 0,06 0,1-0,4 0,2 0,1 N P 1,33 0,59 2 5 0,4 1,0-3,0 1 1 LP 11,265 4,39 12,2 5 2,44 4,8-17,0 11,65 -

POM 0,0466 0,0498 0,1 5 0,02 0-0,1 0 0










Apéndice 11. Medidas morfológicas de los subadultos hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.


Marzo-Abril 2002. Peso

LT AB VA

VCE N P LP

POM PCA IG

68,85 83,41 31,54 73,68 1,1

2,05 12,875 0,131 0,631

0,0082

27,29 10

3,93 29,14 2,25 1,6 9,09 0,186 0,586 0,0035

103,6 36,7 14 110 10 6

43,2 0,5 2,6

0,0148

5 5 5 5 5 5 7 5 5 5

20,72 7,34 2,8 22 2

1,2 6,17 0,1

0,52 0,00296

40,7-144,3 69,8-106,5 25,9-39,9 40,0-150,0

0-10,0 0-6,0 0-43,2 0-0,5

0,2-2,8 0,0046-0,0194

61,2 80,7 30,3 70 0,5 2

10,85 0,1 0,4

0,0065

78 69,8 28,7 50 0,1 2 0 0

0,4 0,0046

Mayo 2002. Peso 86,61 32,88 107,2 5 21,44 41,8-149,0 80,6 -

LT 89 11,92 39,6 5 7,92 71,2-110,8 86,5 - AB 33,76 4,69 14,8 5 2,96 26,9-41,7 32,5 29 VA 99,41 24,72 100 5 20 50,0-150,0 100 100

VCE 3,51 11,62 49,7 5 9,94 0,3-50,0 0,5 0,5 N P 2,23 1,26 4 5 0,8 0-4,0 2 1 LP 14,98 10,27 56 7 8 0-56,0 14 14

POM 0,205 0,287 0,9 5 0,18 0-0,9 0,1 0,1 PCA 0,358 0,375 1,4 5 0,28 0,1-0,5 0,2 0,1 IG 0,0052 0,0069 0,0292 5 0,00584 0,0018-0,031 0,0025 -


Apéndice 11. (Continuación). Medidas morfológicas de los subadultos hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,

Mérida.

Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Junio 2002.

Peso LT AB VA

VCE N P LP

POM PCA IG

67,07 73,5 28,22 87,5 0,75 2,25 17,58 0,125 0,125

0,0017

8,19 4,41 1,71 8,29 0,25 0,82 6,82

0,0433 0,043 0,0004

22,2 10,9 4,6 20 0,5 2

18,5 0,1 0,1

0,0011

3 3 3 3 3 3 5 3 3 3

7,4 3,63 1,53 6,66 0,16 0,66 3,7

0,033 0,0333 0,0003

57,2-79,4 69,1-80,0 26,3-30,9 80,0-100,0

0,5-1,0 1,0-3,0

11,2-29,7 0,1-0,2 0,1-0,2

0,0014-0,0025

65,85 72,45 27,85

85 0,75 2,5 15 0,1 0,1

0,0016

-

80 0,5 3 15 0,1 0,1 -

-

Peso= Peso del animal (g) L.T= Longitud total del animal (mm)

A.B= Ancho de boca del animal (mm) V.A= Volumen del animal (ml)

V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml) NO P= Número de presas

L.P= Longitud de presa (mm) P.O.M= Peso de otro material (g)

P.C.A= Peso del cuerpo amarillo (g) I.G= Indice gonadosómico


Apéndice 12. Medidas morfológicas de los subadultos macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida

Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Marzo-Abril 2002.

Peso 72,67 22 76,9 5 15,38 51,8-128,7 65,2 - LT 86,2 9,34 41 5 8,2 72,2-113,2 84,65 88,1 AB 32,15 2,84 8,7 5 1,74 28,3-37,0 31,65 29,6 VA 72,5 23,1 85 5 17 45,0-130,0 62,5 50

VCE 1,28 3,2 15 5 3 0-15,0 0,5 0,5 N P 3 2,89 12 5 2,4 0-12,0 2 1 LP 8,98 7,88 45 7 6,42 0-45,0 6,95 -

POM 0,16 0,37 1,7 5 0,34 0-1,7 0 0 PCA 0,615 0,583 1,8 5 0,36 0,2-2,0 0,3 0,3 AT 9,94 4,81 22,68 5 4,536 3,36-26,04 19,5 - IG 0,0071 0,0043 0,0133 5 0,00266 0,0034-0,0167 0,00515 0,0037

Mayo 2002. Peso 75,46 18,06 62,3 5 12,46 41,0-103,3 74,05 -

LT 87,04 9,09 29,2 5 5,84 72,0-101,2 88,65 - AB 31,91 2,59 8 5 1,6 26,8-34,8 33 33 VA 88,5 20,74 60 5 12 50,0-110,0 100 100

VCE 0,93 1,37 4,8 5 0,96 0,2-5,0 0,5 0,2 N P 1,9 1,3 4 5 0,8 0-4,0 2 3 LP 14,51 8,61 29,5 5 5,9 0-29,5 12,6 14

POM 0,71 1,193 3,5 5 0,7 0-3,5 0,2 - AT 9,23 4,08 11,3 5 2,26 5,2-16,5 7,6 -

PCA 0,14 0,066 0,2 5 0,04 0,1-0,3 0,1 - IG 0,0018 0,0007 0,00208 5 0,000416 0,00096-0,00304 0,0016 -


Apéndice 12. (Continuación). Medidas morfológicas de los subadultos macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,

Mérida.


Junio 2002. Peso 62,3 15,59 51,1 5 10,22 44,2-95,3 59,4 -

LT 81,9 7,22 22,1 5 4,42 74,1-96,2 79,9 - AB 29,81 2,91 7,1 5 1,42 26,9-34,0 28,1 - VA 88,57 6,38 20 5 4 80,0-100,0 90 90

VCE 0,64 0,42 1,3 5 0,26 0,2-1,5 0,5 0,5 N P 1,71 0,69 2 5 0,4 1,0-3,0 2 1 LP 17,84 6,1 19,1 5 3,82 10,0-29,1 17,25 -

POM 0,0571 0,0728 0,2 5 0,04 0-0,2 0 0 AT 7,98 2,3 7,2 5 1,44 6,3-13,5 7,2 -

PCA 0,12 0,045 0,1 5 0,02 0,1-0,2 0,1 0,1 IG 0,0021 0,0006 0,00201 5 0,000402 0,00104-0,00305 0,00201 -





A.T= Área testicular (mm2) P.C.A= Peso del cuerpo amarillo (g)

I.G= Índice gonadosómico


Apéndice 13. Medidas morfológicas de los adultos hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida


Peso 487,9 243,77 631,6 3 210,53 206,9-838,5 479,5 - LT 156,84 33,13 83,3 3 27,76 116,9-200,2 173 - AB 51,82 6,47 18 3 6 44,7-62,7 52,9 - VA 528 237,77 550 3 183,33 250,0-800,0 500 800

VCE 9,2 10,97 30 3 10 0-30,0 5 - N P 1 0,63 2 3 0,66 0-2,0 1 1 LP 39,6 25,08 82,3 3 27,43 0-82,3 24,95 -

POM 1,2 1,26 3,3 3 1,1 0-3,3 0,4 - PCA 35,14 11,29 31,9 3 10,63 17,4-49,3 36,2 - N H 6715 1409,42 26877 3 8959 0-26877 0 0 DH 0,48 0,617 1,5 3 0,5 0-1,5 0 0 IG 0,08032 0,0211 0,0602 3 0,02 0,0587-0,1189 0,075 -

Mayo 2002. Peso 502,7 143,15 515,2 5 103,4 270,3-785,5 482,2 -

LT 149,2 13,78 54,9 5 10,98 115,5-170,4 151,6 153,5 AB 52,4 3,97 16,5 5 3,3 43,5-60,0 52,4 - VA 630 149,74 520 5 104 380,0-900,0 650 -

VCE 6,03 6,63 17,9 5 3,58 0,1-18,0 2 1 N P 0,88 1,19 4 5 0,8 0-4,0 1 0 LP 24,35 25,16 72,2 5 14,44 0-72,2 17,2 0

POM 1,02 1,04 3,3 5 0,66 0-3,3 1 0 PCA 14,76 7,26 25,9 5 5,18 2,6-28,5 17,9 - N H 13778,33 5842,54 21647 5 4329,4 3984-25631 13904 - DH 1,36 0,26 0,9 5 0,18 0,8-1,7 1,3 1,3 IG 0,0276 0,0092 0,0329 5 0,00658 0,0096-0,0425 0,0294 -


Apéndice 13. (Continuación). Medidas morfológicas de los adultos hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,

Mérida.


Junio 2002. Peso 407,84 129,46 448,7 5 89,74 258,4-707,1 385,5 -

LT 141,63 9,04 26,2 5 5,24 127,6-153,8 142,35 - AB 51,06 3,89 11,9 5 2,38 45,1-57,0 50,9 50,9 VA 544 137,56 500 5 100 400,0-900,0 510 500

VCE 22,4 18,81 49 5 9,8 1,0-50,0 19,5 - N P 1,7 1,34 4 5 0,8 0-4,0 1 1 LP 33,43 29,11 86 5 17,2 0-86,0 17,65 11,3

POM 0,09 0,1 0,3 5 0,06 0-0,3 0,05 0 PCA 12,58 12,73 45,9 5 9,18 0,2-46,1 7,55 - N H 18772,3 10694,54 33940 5 6788 2240-36180 15941,5 - DH 1,21 0,2 0,8 5 0,16 0,7-1,5 1,25 1,3 IG 0,02718 0,0244 0,0927 5 0,01854 0,0007-0,0934 0,0208 -





P.C.A= Peso del cuerpo amarillo (g) N. H= Número de huevos

D.H= Diámetro del huevo (mm) I.G= Índice gonadosómico


Apéndice 14. Medidas morfológicas de los adultos macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida


Peso 414,49 101,51 345,9 5 69,18 202,7-548,6 445,9 - LT 145,12 13,35 65 5 13 115,0-180,0 147,3 153,5 AB 53,32 2,47 10,3 5 2,06 45,2-55,5 54,2 54,9 VA 464,7 112,2 350 5 70 240,0-590,0 500 500

VCE 8,91 11,4 45 5 9 0-45,0 4 4 N P 0,94 0,41 2 5 0,4 0-2,0 1 1 LP 24,16 17,27 55,2 5 11,04 6,0-61,2 21,2 0

POM 1,3 3 13 5 2,6 0-13,0 0,15 0 AT 61,84 16,93 52,94 5 10,588 37,31-90,25 63 -

PCA 9,16 5,72 21,9 5 4,38 0,5-22,40 7 6,9 IG 0,022 0,0111 0,0441 5 0,00882 0,0010-0,0451 0,0209 -

Mayo 2002. Peso 389,49 98,97 385,8 5 77,16 125,2-511,0 393,4 -

LT 142,21 13,31 49,7 5 9,94 104,3-154,0 148,5 - AB 52,8 4,54 18,1 5 3,62 39,3-57,4 54,6 54,6 VA 500 107,48 430 5 86 250,0-680,0 500 500

VCE 4,44 6,55 26,5 5 5,3 0,5-27,0 2 1 N P 1,05 0,99 4 5 0,8 0-4,0 1 1 LP 18,5 15,87 62,3 5 12,46 0-62,3 13,1 10

POM 0,388 0,556 2 5 0,4 0-2,0 0,2 0 AT 55,81 24,03 108,1 5 21,62 8,1-116,2 57 -

PCA 3,31 3,79 13,9 5 2,78 0-14,0 1,9 0,4 IG 0,0075 0,0075 0,0278 5 0,00556 0,0002-0,0280 0,0039 -


Apéndice 14. (Continuación). Medidas morfológicas de los adultos macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,

Mérida.


Junio 2002. Peso 385,79 81,26 292,6 5 58,52 238,7-531,3 379,3 -

LT 140,14 12,61 41,6 5 8,32 114,2-155,8 144,65 - AB 52,45 3,96 16,6 5 3,32 42,0-58,6 53,1 51,7 VA 529,25 138,16 700 5 140 300,0-1000,0 500 500

VCE 14,47 17,98 47,5 5 9,5 0,5-48,0 3 1 N P 0,9 0,76 3 5 0,6 0-3,0 1 1 LP 28,97 27,39 75,2 7 10,74 0-75,2 15,65 0

POM 0,115 0,0963 0,4 5 0,08 0-0,4 0,1 0,1 AT 56,98 21,29 78,4 5 15,68 29,6-108,0 57,78 -

PCA 5,46 4,2 14,4 5 2,88 0,2-14,6 4,45 1,8 IG 0,014 0,0115 0,0411 5 0,00822 0,0008-0,0419 0,01235 -





A.T= Área testicular (mm2) P.C.A= Peso del cuerpo amarillo (g)

I.G= Índice gonadosómico


Apéndice 15. Resolución # 64, publicada en Gaceta Oficial, ante la introducción

de Rana catesbeiana a Venezuela.

RESOLUCIÓN # 64 Caracas, 15-07-2002

1. A los efectos de evitar daños a la diversidad biológica y los ecosistemas de nuestro país, se declara animal perjudicial a los individuos de la especie Rana catesbeiana introducida ilegal e ilegítimamente al territorio nacional.

2. Se ordena la implementación de planes, programas y acciones

pertinentes para el control y erradicación de los individuos de la especie Rana catesbeiana (rana toro) que se hayan introducido y propagado ilícitamente en la región andina, así como otras zonas del país donde se constate su existencia irregular.

3. A los efectos de este artículo, la erradicación se ejecutará mediante la

caza de control, el cual comprenderá la búsqueda, la aprehensión o captura y muerte de individuos de la especie, abarcando cualquier etapa de desarrollo. No se permitirá la movilización de individuos vivos del sitio de captura a otro, por lo que la caza de control deberá concluir siempre en la muerte del animal.

4. El Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales por órgano de

las Direcciones Generales de la Oficina Nacional de Diversidad Biológica y de Fauna, en coordinación con las direcciones Estadales Ambientales, establecerá los planes y programas, así como las acciones correspondientes, fijando los métodos de control y erradicación que sean más efectivos y conlleven menos efectos a la Diversidad Biológica, minimizando los daños que puedan causarse en función de erradicación de la rana toro. De igual manera se implementarán las medidas de recuperación por los daños que se causen.

5. Créese, bajo la coordinación la coordinación del Viceministro de

este Despacho, un equipo de trabajo Intra – MARN, a efectos de planificar y hacer seguimiento a los programas y acciones a implementar y desarrollar con base en esta Resolución.


6. Se invitarán a formar parte de este equipo de trabajo a otras instituciones públicas y privadas, en función de dar una mayor eficiencia a los programas y acciones previstas a desarrollarse.

7. Se otorgarán licencias de caza de control a personas o grupos

organizados de la colectividad para los fines indicados en esta resolución.

8. Prosíganse los procedimientos administrativos a los fines de

determinar los posibles responsables de la introducción de la especie. Préstese toda la cooperación que requiera el Ministerio Público a los fines de las averiguaciones penales correspondientes.

9. El Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales por

órgano de las direcciones Generales de la Oficina Nacional de Diversidad Biológica y de Fauna, en coordinación con las direcciones Estadales Ambientales, podrá establecer sus propios programas mediante los cuales se implementen premios estímulos y recompensas en beneficio de personas y grupos organizados que brinden su cooperación ciudadana en pro del fin perseguido en esta resolución, cuyos premios y recompensas se otorgarán por la caza efectiva (captura y muerte) de individuos de la especie Rana catesbeiana, según las licencias que se les expida y las condiciones de caza y del programa premio recompensa (número de individuos capturados, y muertos que se entreguen al Centro de Acopio del Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales, aprehensión y muerte en lugares prioritarios fijados al respecto, métodos adecuados de caza, entre otros).

10. El Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales, por órgano de

las Dirección Generales de la Oficina Nacional de Diversidad Biológica y de Fauna, y las Direcciones Estatales Ambientales, coordinará programas de Educación Ambiental sobre este tema y orientará a la población Venezolana, especialmente en las zonas donde estén presentes los individuos de esta especie, explicándoles todo lo pertinente sobre la naturaleza de estos animales, su real peligro de perjuicios a nuestra diversidad biológica y la razón de su control y erradicación.

11. Se estimulará la investigación científica sobre el control y erradicación

de esta especie, en especial sobre los métodos más efectivos para lograr estos objetivos. Así como para recuperar las zonas afectadas.

12. Se podrán establecer convenios de cooperación con personas a los

fines de lograr el control y erradicación mediante el beneficio directo de los productos una vez muertos.

13. Se invita a la Federación de Cazadores Deportivos de Venezuela

(FECADEVE), a personas que tengan experiencia en el ejercicio


legítimo de la caza en Venezuela, a los comerciantes legales de productos de fauna silvestre, a los Zoológicos y Circos, a prestar su cooperación directa en el control y erradicación de los individuos de esta especie.

14. Se prohíbe terminantemente la tenencia de individuos de este especie

y por lo tanto las personas propietarias y poseedoras de terrenos, fincas y casas en las que estén presentes individuos de esta especie deberán hacer la respectiva participación por ante el Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales Renovables, en un plazo no mayor de 10 días continuos a partir de la publicación de esta resolución.

15. Se exhorta a los ciudadanos a realizar las denuncias

administrativas ante el Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales Renovables sobre la presencia de esta especie en áreas públicas y privadas

HABITOS ALIMENTARIOS DE Rana catesbeiana

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