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Ecología y Comportamiento Animal Departamento de Ecología, Genética y Evolución Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Universidad de Buenos Aires Teórica #19: Cría cooperativa y comunal en aves

Cría cooperativa y comunal Cría cooperativa: Sistema reproductivo en el que individuos adultos (ayudantes) proveen cuidado parental a juveniles que no son sus descendientes directos. Ocurre en aproximadamente el 9% de las especies de aves, 3% de las especies de mamíferos y en algunas especies de peces. La frecuencia es mayor en paseriformes oscines (19%), aves de Australia y primates. Si se reproduce sólo una pareja: cría cooperativa, si hay más de una pareja reproductiva: cría comunal. Tipo de cuidado parental que proveen los ayudantes incluye: alimentación, termorregulación, acicalamiento y defensa de las crías. Algunos autores también incluyen cantos de alarma o alimentación de la hembra reproductiva (aumentan el éxito reproductivo de los padres). Los sistemas con cría cooperativa comprenden generalmente grupos familiares (una pareja reproductiva y su descendencia) que viven en territorios estables, pero también existen casos de cría cooperativa que incluyen individuos que ayudan a reproductores no emparentados.

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Cría cooperativa en aves

1) ¿Quiénes son los ayudantes? 2) ¿Qué tipo de beneficios proveen los ayudantes a los reproductores y qué beneficios reciben los ayudantes? 3) ¿Por qué los ayudantes no dispersan y se reproducen en forma independiente cuando alcanzan la madurez reproductiva?

¿Quienes son los ayudantes?

Mayoría de los casos de cría cooperativa incluye grupos familiares multigeneracionales (pareja reproductora con sus hijos, hermanos o sobrinos, menos frecuentemente con los padres). Emlen (1995) realizó un relevamiento de la literatura sobre especies en las que había grupos familiares multigeneracionales. Sobre 112 especies de aves y 63 de mamíferos que tenían estas características, 107 especies de aves (96%) y 57 de mamíferos (90%) tenían cría cooperativa. En forma independiente analizaron todos los casos en los que había cría cooperativa y se analizó en que porcentaje de los casos había grupos familiares. En el 88% de las aves y el 95% de los mamíferos había grupos familiares multigeneracionales.

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Beneficios de la cría cooperativa

Para que la cría cooperativa sea evolutivamente estable debe haber beneficios para los reproductores y para los ayudantes (directos o indirectos). Malurus coronatus es una especie genéticamente monógama con cría cooperativa (grupos reproductivos formados por una pareja reproductora y 1 o más hijos de intentos reproductivos anteriores).

Kingma et al Journal of Animal Ecology 79: 757-768, 2010

Estudio correlacional de la tasa de entrega de alimento a los pichones, el número de crías producidas y la supervivencia de la pareja hasta la siguiente temporada reproductiva, en función del número de ayudantes.

Beneficios de la cría cooperativa

El número de crías que abandonaron exitosamente el nido aumentó con el número de ayudantes.

Kingma et al Journal of Animal Ecology 79: 757-768, 2010

La tasa de entrega de alimento a los pichones por parte del grupo reproductivo aumentó con el número de ayudantes.

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Beneficios de la cría cooperativa

La probabilidad de supervivencia de la pareja reproductora hasta la siguiente temporada reproductiva aumentó con el número de ayudantes.

Kingma et al Journal of Animal Ecology 79: 757-768, 2010

La tasa de entrega de alimento a los pichones por parte de la pareja reproductora se redujo con el número de ayudantes.

Beneficios de la cría cooperativa

Tasas promedio de entrega de alimento de reproductores que no sobrevivieron y sobrevivieron hasta el siguiente intento reproductivo.

Kingma et al. Journal of Animal Ecology 79: 757-768, 2010

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Limitaciones de los estudios correlacionales

Problema con estudios correlacionales es que otras variables no controladas pueden estar generando el efecto observado. Por ejemplo, grupos de mayor tamaño podrían ocupar territorios de mejor calidad y el éxito reproductivo del grupo estar correlacionado con la calidad del territorio. Opciones: -Hacer un experimento (remoción de ayudantes). -Tratar de controlar estadísticamente las otras variables.

Grupos reproductivos de una especie de aves con cría cooperativa (Aphelocoma coerulescens) en la que los ayudantes fueron removidos experimentalmente (barras grises) producen menor número de crías que llegan a los 60 días de edad que grupos en los que los ayudantes no fueron removidos (barras negras)

Mumme. Behavioral Ecology and Sociobiology 31 319-328 , 1992

Cambios hormonales en los ayudantes

La prolactina es una hormona involucrada en el comportamiento de cuidado parental de las aves. En Aphelocoma ultramarina el patrón temporal de concentración de prolactina en plasma es similar en reproductores y ayudantes.

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Preferencias de los ayudantes

Mellops bullockoides vive en colonias de hasta varios cientos de individuos formadas por clanes integrados por 1-5 parejas monógamas, juveniles, viudas y viudos. Ayudantes excavan y defienden el nido, alimentan a la hembra, incuban los huevos, alimentan a los pichones y cuidan a los juveniles hasta seis semanas después de dejar el nido. En esta especie hasta el 30% de los pichones mueren por falta de alimento. Cuando los ayudantes tienen la opción de elegir ayudar entre dos parejas del mismo clan muestran claras preferencias por la pareja más cercana genéticamente (pichones más emparentados).

Emlen & Wrege Behavioral Ecology and Sociobiolgy 23: 305-315, 1988

Preferencias por ayudar a parejas emparentadas

Russell & Hatchwell, Proc. R. Soc. B. 268: 2169-2174, 2001

Aegithalos caudatus tiene cría cooperativa (ayudantes en el nido). Los ayudantes tienen un efecto positivo sobre la supervivencia y reclutamiento de crías de la pareja que recibe ayuda. Todos los individuos intentan reproducirse en forma independiente (parejas sin ayudantes) y en caso de fallar (depredación del nido) ayudan sólo si hay un nido de una pareja con la que están relacionados genéticamente. Pueden discriminar entre parientes y no parientes a través de vocalizaciones de contacto.

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Preferencias por ayudar a parejas emparentadas Datos correlacionales indican que 89% ayuda a parejas emparentadas (macho, hembra o ambos) y 11% a parejas no emparentadas. -Experimento de elección controlando por distancia y disponibilidad de parejas emparentadas y no emparentadas. -Relaciones entre helpers y reproductores determinadas por pedigrees y microsatélites de ADN. -Eligen tríos de nidos sincrónicos, 2 pertenecientes a individuos estrechamente emparentados (r=0.5) y uno a una pareja poco o no emparentada (r<0.25). Nidos de potenciales recipientes de ayuda protegidos y de potencial ayudante no protegido (altas tasas de predación, alternativamente inducen abandono).

Russell & Hatchwell. Proc. R. Soc. B. 268: 2169-2174, 2001

Discriminación de parientes por claves ambientales Experimentos de playback muestran que individuos de esta especie pueden discriminar entre vocalizaciones de parientes y no parientes. Realizan experimentos de translocación de pichones entre nidos para determinar si las vocalizaciones de contacto tienen una base genética o ambiental (son aprendidas de sus padres durante el desarrollo).

Sharp et al., Nature 434: 1127-1130, 2005

Las vocalizaciones de hermanos criados juntos o no hermanos criados juntos son más similares entre sí que las de hermanos criados aparte.

Las vocalizaciones de los juveniles son más similares a las de su padre o madre adoptiva que a las de su padre o madre biológica.

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Beneficios para los ayudantes en Aphelocoma coerulescens

Hábitat escaso y en forma de parches (zonas con alta densidad de individuos y zonas no ocupadas). Viven en parejas y son territoriales todo el año (50% de las parejas tiene ayudantes). Ayudantes son machos y hembras de 1-2 años de edad (machos son ayudantes por más tiempo). 64% de los ayudantes ayudan a sus padres y 24% a sólo uno de los padres. Sólo el 4% ayuda a individuos no emparentados.

Beneficios para los ayudantes en Aphelocoma coerulescens

¿Qué conviene más, quedarse en casa y ayudar a los padres a reproducirse, o reproducirse en forma independiente?

Parejas sin

experiencia

Parejas con

experiencia

Número promedio de pichones

producidos sin ayudantes .

1.03 1.62

Número promedio de pichones

producidos con ayudantes .

2.06 2.20

Número promedio de ayudantes por

pareja reproductora .

1 .7 1 .9

Incremento en descendientes por efecto

de los ayudantes .

1.03 0.58

Contribución indirecta por ayudante.

0.60 0.30

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Beneficios para los ayudantes en Aphelocoma coerulescens Quedarse en casa y ayudar Incremento en descendientes por efecto de los ayudantes: 0.58 Número promedio de ayudantes por pareja reproductora: 1.9 Coeficiente de parentesco entre ayudante y pichones: 0.43 Equivalentes genéticos: 0.13 Partir del hogar y reproducirse independientemente Crías producidas (sin ayudantes): 1.62 Coeficiente de parentesco con los pichones: 0.5 Equivalentes genéticos: 0.81

¿Por qué los ayudantes no se reproducen independientemente?

Hipótesis de saturación del hábitat (Selander 1964, Emlen 1982) Existen restricciones ecológicas (no hay territorios disponibles). Los ayudantes tienen que esperar a que queden territorios vacantes (muera el dueño) y competir por esos territorios. Además son importantes los costos de dispersión (permanencia en territorios natales favorecida por costos de dispersión altos). Hipótesis del beneficio de la filopatría (Stacey & Ligon 1987, 1991) Refinamiento de la hipótesis de saturación de hábitat. Ambiente es muy heterogéneo. Existen territorios disponibles pero son de baja calidad. La dispersión ocurriría sólo cuando los territorios disponibles son de buena calidad. Predicción crítica es que ayudantes deberían abandonar sus grupos natales al quedar disponibles territorios de buena calidad. En otros casos depende de si los beneficios de permanecer en el territorio natal (directos e indirectos) son similares o menores a los de reproducirse independientemente.

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Hipótesis de saturación del hábitat Factores que influyen en la dispersión a partir de los grupos natales:

Riesgo de muerte durante la dispersión

Bajo Alto

Probabilidad de obtener un territorio

Alta Baja

Probabilidad de obtener una pareja

Alta Baja

Probabilidad de reproducirse

exitosamente luego de establecido en

un territor io

Alta Baja

Comportamiento resultant e Dispersar y

reproducirse en

forma

independiente

Permanecer en el

grupo natal como

ayudan t e

Saturación de hábitat y beneficio de la filopatría en Melanerpes formicivorus

La proporción de juveniles de un año de edad que permanecen en el territorio natal correlaciona negativamente con la proporción de territorios vacantes. La probabilidad de que un juvenil de un año de edad permanezca en el territorio natal correlaciona positivamente con la calidad del territorio natal.

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Saturación del hábitat y beneficio de la filopatría en Acrocephalus sechellensis

Esta especie estaba cercana a la extinción (en 1960 sólo quedaban 26 individuos en la isla Cousin -Seychelles-). Se implementó un plan de restauración del hábitat y en poco tiempo la población creció 10 veces. Hasta 1973 no había registro de la existencia de grupos familiares. En ese momento, con la ocupación de todos los territorios disponibles, aparecen los primeros grupos familiares (figura a). La probabilidad de demorar la dispersión (reproducirse independientemente) fue mayor en individuos cuyo territorio natal era de mayor calidad.

Komdeur. Nature 358: 493-495, 1992

Saturación del hábitat y beneficio de la filopatría en Acrocephalus sechellensis

Como parte del programa de conservación de la especie, se realizó una translocación de individuos a otra isla (Aride) en la que la población original había sido extirpada. El patrón de ocupación de territorios de distinta calidad y de formación de grupos familiares fue el esperado según la hipótesis de restricciones ecológicas.

Los primeros territorios en ocuparse (números en la parte superior del gráfico) fueron los de alta calidad. Luego se ocuparon los de calidad media. Los ayudantes aparecieron primero en los territorios de alta calidad (barras grises) y luego en algunos territorios de calidad media (barras negras).

Komdeur et al. Animal Behaviour 49: 695-708, 1995

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Saturación de hábitat y beneficio de la filopatría en Acrocephalus sechellensis

Porcentaje de territorios con ayudantes en relación a la saturación del hábitat en un año determinado (rango 1959-2006) en Acrocephallus sechellensis. El porcentaje de saturación del hábitat se determinó como el número de territorios ocupados ese año sobre el máximo de territorios registrados en la isla Cousin en la serie temporal.

Conflictos entre reproductores y ayudantes en familias con reemplazos

En la mayoría de las especies de aves la probabilidad de sobrevivir de un año al siguiente es aproximadamente 0.5. Por lo tanto, es común que en los grupos familiares se produzca el reemplazo del padre o la madre (o ambos) y por lo tanto cambien los coeficientes de parentesco entre los ayudantes y los nuevos pichones. La probabilidad de que un miembro de la familia sea ayudante disminuye dependiendo de si la familia está intacta (r=0.5 entre ayudantes y descendientes), tenga sólo uno de los padres biológicos (r=0.25) o ninguno (r=0). (a) Aphelocoma coerulescens, (b) Acrocephalus sechellensis.

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Conflictos entre reproductores y ayudantes en familias con reemplazos

En la mayoría de las especies de aves la probabilidad de sobrevivir de un año al siguiente es aproximadamente 0.5. Por lo tanto, es común que en los grupos familiares se produzca el reemplazo del padre o la madre (o ambos) y por lo tanto cambien los coeficientes de parentesco entre los ayudantes y los nuevos pichones. Cuando el miembro de la pareja que se reemplaza es la hembra, surgen además conflictos entre el macho reproductivo y los demás machos del grupo.

Piper & Slater. Behaviour 124: 227-247, 1993

Cría cooperativa y monogamia genética

Cornwallis et al. Nature 466, 969-972, 2010

a) Monogamia genética (o bajos niveles de promiscuidad) resulta en altos coeficientes de parentesco en grupos familiares que favorece la transición a sociedades cooperativas (siempre que rb  >  c) mientras que bajos valores de r (altos niveles de promiscuidad) favorecen la pérdida de la cría cooperativa. b) Coeficiente de parentesco (r) entre ayudantes potenciales y sus hermanos o sus propias crías en función del grado de promiscuidad de la hembra (número de apareamientos). Se asume que un individuo está siempre relacionado en 0.5 con sus crías. Por el contrario, a medida que aumenta el número de apareamientos de su madre, el coeficiente de parentesco con sus hermanos se reduce de 0.5 a 0.25 (medios hermanos).

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Cría cooperativa y monogamia genética

Cornwallis et al. Nature 466, 969-972, 2010

a) La tasa de promiscuidad (% de camadas con 1 o más crías por fuera de la pareja, media ± es) es significantemente menor en sociedades cooperativas que en no cooperativas. b) Los niveles de cooperación de una determinada especie (población con el menor % de nidos con ayudantes dentro del rango de la especie) están asociados negativamente con el grado de promiscuidad de dicha especie.

Discriminación de parientes y tasas de promiscuidad

Cornwallis et al. Nature 466, 969-972, 2010

La asociación entre discriminación de parientes (Kin discrimination, correlación entre grado de parentesco y ayuda provista) y el grado de promiscuidad (porcentaje de camadas con 1 o más crías por fuera de la pareja) es mayor en especies con tasas intermedias de promiscuidad (relación cuadrática).

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Cooperación por beneficios indirectos Cooperación por beneficios indirectos requiere altos coeficientes de parentesco entre los individuos interactuantes. Dos posibles mecanismos: 1) dispersión limitada (poblaciones viscosas) 2) discriminación de parientes (dirigir el comportamiento altruista preferentemente hacia parientes). La discriminación de parientes puede basarse en: a) claves genéticas b) claves ambientales. La discriminación de parientes basada en claves ambientales depende de cuan bien dichas claves predicen el grado de similitud genética.

Ayudantes no emparentados En una especie de martín pescador africano (Ceryle rudis) existen dos clases de ayudantes: primarios (están relacionados genéticamente con la pareja que ayudan) y secundarios (no están relacionados genéticamente con la pareja que ayudan). Los ayudantes primarios entregan alimento en forma similar a los padres mientras que los secundarios entregan bastante menos. ¿Cuál es el beneficio de los ayudantes secundarios?

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Ayudantes no emparentados Los ayudantes secundarios tienen una mayor probabilidad de obtener pareja al año siguiente que los ayudantes primarios (no aumentan el ‘fitness’ indirecto pero si el directo).

Cría comunal

Sistemas de cría en los que hay más de una pareja reproductiva (en cría cooperativa sólo hay una pareja reproductiva). Este sistema reproductivo implica cooperación (crías atendidas por todos los miembros del grupo) y conflicto (cada pareja intenta maximizar su representación en el intento reproductivo). Cría comunal en familia Crotophagidae (Cuculiformes).

Hughes. Naturwissenschaften 90: 231-233, 2003

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Cooperación por beneficios mutuos: cría comunal en aves

En Crotophaga major varias parejas socialmente monógamas ponen huevos en un único nido y proveen cuidado parental (incubación y alimentación de pichones) en forma comunal. Las hembras compiten entre si tirando fuera del nido los huevos de las otras hembras (dejan de tirar huevos con la puesta de su primer huevo). Estudio sobre los beneficios directos e indirectos de la cría comunal. Parentesco entre los miembros del grupo y éxito reproductivo individual determinados genéticamente.

Riehl, C., Proc. R. Soc. B 278: 1728-1735, 2011

Beneficios mutuos: cría comunal

La proporción de nidos exitosos (barras negras) y el número promedio de pichones por pareja (barras blancas) es mayor en grupos reproductivos de 3 parejas que en grupos de 2 parejas.

Riehl, C., Proc. R. Soc. B 278: 1728-1735, 2011

Los coeficientes de parentesco para todas las comparaciones son compatibles con valores entre individuos no emparentados.

n r Miembros de la pareja 64 -0.010

Machos del mismo grupo 49 0.012 Hembras del mismo grupo 44 -0.003 Machos y hembras del mismo grupo (excluyendo parejas)

90 -0.024

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Beneficios mutuos: cría comunal

Medidas de éxito reproductivo de hembras de Crotophaga major. a) Número de huevos puestos, b) número de huevos perdidos (tossed), c) número final de huevos incubados, d) número de huevos que llegaron al final de la incubación, e) número de pichones que sobrevivieron y f) número de pichones exitosos por huevo puesto. A, B y C indican el orden de puesta de las hembras en grupos de 2 (A,B) o 3 (A, B, C) parejas.

Riehl, C., Proc. R. Soc. B 278: 1728-1735, 2011

Beneficios de la cría comunal en Crotophaga major

Hembras en grupos más grandes producen en promedio más descendientes (mayor supervivencia de nidos y mayor número de pichones propios por nido exitoso). En un determinado intento reproductivo la última hembra en iniciar la puesta tiene un éxito reproductivo mayor que las que inician la puesta primero. Las primeras hembras compensan por esta pérdida adicional poniendo más huevos. El orden de inicio de la puesta dentro del grupo cambia de una temporada reproductiva a la siguiente (las hembras tienen igual probabilidad de mantener la posición que de cambiarla y la posición de un año no afecta la del año siguiente). Esto mismo se observa dentro de la misma temporada reproductiva en aquellos casos en que hay un segundo intento de renidificación luego de la pérdida del primer nido. La cría comunal en esta especie parecería ser el resultado de beneficios directos compartidos por los miembros del grupo que superan los costos de competencia.

Riehl. Proc. R. Soc. B 278: 1728-1735, 2011

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Explicaciones para la evolución de la cooperación

West et al., Current Biology 17: R661–R672, 2007

Cooperación

Beneficios directos

No forzada

Beneficios mutuos

Forzada

Reciprocidad

Beneficios indirectos

Dispersión limitada

Discriminación de parientes

Claves ambientales Claves genéticas

Recapitulación Durante los últimos 50 años los biólogos han desarrollado un marco teórico que permite explicar la evolución de los comportamientos sociales cooperativos (i.e. aquellos que benefician al receptor). Estas explicaciones pueden agruparse en dos grandes categorías (no mutuamente excluyentes): 1) el actor recibe beneficios en términos de fitness directo (el actor se beneficia); 2) el actor recibe beneficios en términos de fitness indirecto (el actor se perjudica, pero este costo es compensado por ayudar a individuos emparentados a producir descendientes adicionales). En los casos en que el actor recibe beneficios directos la cooperación puede ser no forzada (i.e. beneficios mutuos) o requerir de algún mecanismo que la mantenga (i.e. reciprocidad). En los casos en que el actor recibe beneficios indirectos son necesarios mecanismos que aseguren dirigir el comportamiento altruista hacia individuos emparentados (i.e. discriminación entre parientes y no parientes).