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Ecología y Comportamiento Animal Departamento de Ecología, Genética y Evolución Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires Teórica #12: Selección sexual (II)

Selección sexual “La selección sexual..... depende no de una lucha por la supervivencia, sino de la lucha de machos por poseer hembras; el resultado del perdedor no es la muerte, pero si poca o nula descendencia” (Charles Darwin, The Descent of Man and Selection in Relation to Sex, 1871). Darwin postuló que algunos caracteres evolucionaban en el contexto de competencia directa entre machos por el acceso a las hembras (selección intrasexual) y de selección por parte de las hembras de machos que mostraran ciertos caracteres preferidos por ellas (selección intersexual). Selección intrasexual: se favorecen caracteres que aumentan la habilidad de los miembros de un sexo para competir entre si por acceso a fertilizaciones. Selección intersexual: se favorecen caracteres de un sexo que atraen al otro sexo. Según Malte Andersson (1994) la selección es siempre intrasexual (los machos compiten entre sí a través de contiendas o para ser preferidos).

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Selección intra e intersexual Selección intrasexual: generalmente asociada a combates entre machos (pero también pueden ser combates entre hembras). Caracteres seleccionados por los combates (generalmente entre machos) se denominan "armas" o "armamentos" (cuernos, astas, colmillos, dimorfismo sexual, etc.). Selección intersexual: generalmente asociada a preferencias de las hembras por ciertas características de los machos (pero también pueden ser preferencias de los machos por ciertas características de las hembras). Caracteres seleccionados por las preferencias (generalmente de las hembras) se denominan "ornamentos" (parches con coloración conspicua, plumas alargadas, etc.).

Otras formas de selección sexual Competencia espermática: competencia entre el esperma de diferentes machos para fertilizar los óvulos de una hembra (que se apareó con más de un macho). Respuestas evolutivas resultaron en adaptaciones defensivas (cuidado de pareja pre y post-cópula, tapones copulatorios, sustancias que reducen la tendencia de las hembras a volver a aparearse, etc.) y ofensivas (interrumpir la cópula de otros machos, producción de mayor cantidad de esperma, remoción el esperma de otros machos, substancias que afectan al esperma de otros machos, etc.). Selección críptica por parte de la hembra: en especies con fertilización interna la hembra puede favorecer (o desfavorecer) el esperma de un determinado macho.

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Competencia espermática en insectos

Mecanismos de desplazamiento de esperma en dos especies de odonatos. (a) y (b): pene desinflado e inflado de Crocethemis erythraea. La estructura en forma de cuerno en b permite reposicionar el esperma de machos que se aparearon previamente. (c): flagelo de Orthetrum cancellatum que es evertido durante la cópula y que tiene barbas (d) que permiten remover esperma de los ductos de la espermateca.

Selección intra-sexual y dimorfismo sexual en pinnipedios

El lobos marinos y focas y elefantes marinos se observa una asociación positiva entre el grado de dimorfismo sexual (masa corporal del macho / masa corporal de la hembra) y el grado de poliginia (número de hembras que puede monopolizar un macho).

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Selección intrasexual en elefantes marinos Mirounga leonina

Mirounga angustirostris

Rango de dominancia de los machos y éxito de apareamiento en Mirounga leonina (elefante marino del sur) y Mirounga angustirostris (elefante marino del norte).

Paternidad en harenes de elefantes marinos

Paternidad en el elefante marino del norte (Mirounga angustirostris) y en el elefante marino del sur (M. leonina). El porcentaje de paternidad del macho alfa fue 38.9 en M. angustirostris (rango 26.7-100, n=10 harenes) y 58 (rango 50-70, n=6 harenes).

Hoelzel et al. Behav. Ecol. Sociobiol. 46: 298-306, 1999

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Selección intrasexual en elefantes marinos

Éxito reproductivo promedio de machos y hembras de Mirounga angustirostris a lo largo de su vida. El éxito reproductivo fue estimado a partir del número de crías que llegaron a la edad de la independencia nutricional.

Selección intrasexual y dimorfismo sexual en cervidos

Relación alométrica entre el tamaño de las astas y la masa corporal (altura de la cintura escapular) en especies de ciervos (Cervidae). El tamaño de las astas aumenta con la masa corporal y con el número de hembras del grupo reproductivo. Puntos negros: 1 hembra, puntos blancos: 2-4 hembras, cuadrados negros: más de 4 hembras.

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Selección intrasexual en cervidos

Izquierda: Exito reproductivo promedio de machos (stags) y hembras (hinds) de ciervos (Cervus elaphus) a lo largo de su vida. Derecha: Exito promedio en combates (línea continua) y éxito de monopolización de hembras (días-hembras, línea punteada) de machos de ciervos a lo largo de su vida.

Selección intrasexual en anuros

En algunas especies de anfibios anuros los machos combaten entre si para acceder a fertilizaciones (amplexo) de las hembras que desovan. En 6 familias de anuros se observa una asociación positiva entre la proporción de especies de la familia con machos más grandes que las hembras y la proporción de especies de la familia con combates corporales entre machos.

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Selección intrasexual (y competencia espermática) en primates Dimorfismo sexual en masa corporal y tamaño de caninos en especies de primates que difieren en su sistema de apareamiento. P: monogamia (parejas) S: poliginia (tropas con 1 macho y varias hembras) M: promiscuidad (tropas con varios machos y varias hembras).

Tamaño relativo de los testículos (% de la masa corporal).

Competencia espermática en primates

Relación alométrica entre el peso de los testículos y la masa corporal en primates antropoides con distinto sistema de apareamiento. Círculos blancos: especies monógamas, triángulos: especies poligínicas, círculos negros especies promiscuas (grupos multi-hembras multi-machos) (Harcourt et al 1981).

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Selección intrasexual en aves La explicación tradicional para la variación interespecífica en el grado de dimorfismo sexual en aves es que sería consecuencia de la variación entre especies en el sistema de apareamiento y en el patrón de cuidado parental (Darwin 1871, Lack 1968, Andersson 1994). En especies polígamas, el sexo que compite es más grande y más ornamentado que el que no compite. En especies donde hay una asimetría en el cuidado parental, el sexo que cuida más de las crías tiene un plumaje más críptico. Problemas: Especies polígamas donde sólo uno de los sexos cuida de las crías son monomórficas en tamaño corporal y coloración. Especies aparentemente monógamas que poseen cuidado biparental son altamente dimórficas.

Presiones selectivas que pueden influenciar la dirección y el grado de dimorfismo sexual en el tamaño corporal

-Ventajas del mayor tamaño corporal en los machos Dominancia en contiendas por recursos o hembras cuando la fuerza es crucial, preferencias de las hembras por machos de mayor tamaño, mayor éxito en la competencia espermática. -Ventajas del menor tamaño corporal en los machos Dominancia en contiendas por recursos o hembras cuando la maniobrabilidad más que la fuerza es crucial, maduración más temprana con reproducción más rápida y menor tiempo generacional, mayor excedente de energía disponible para búsqueda de hembras. -Ventajas del mayor tamaño corporal en las hembras Mayor fecundidad, mejor cuidado parental, preferencias de los machos por hembras más grandes, dominancia en contiendas por recursos o por machos en especies con reversión de roles sexuales. -Ventajas del menor tamaño corporal en las hembras Maduración más temprana con reproducción más rápida y menor tiempo generacional, asignación de recursos a producción de crías más efectiva.

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Dimorfismo sexual y dieta en aves rapaces

Dimorfismo sexual (largo de ala hembra/macho) en aves rapaces en relación a la dieta. Cada punto representa una especie. El grado de dimorfismo sexual inverso (hembras > machos) aumenta con la movilidad de la presa.

Selección intrasexual y dimorfismo sexual en aves playeras (Scolopacidae)

Dimorfismo sexual (estimado como largo al cubo de ala del macho/largo al cubo de ala de la hembra) en aves playeras (familia Scolopacidae) en relación al grado de cuidado parental provisto por el macho. 1: especies donde los machos no proveen cuidado parental (incubación y cuidado de los pichones a cargo de la hembra). 7: especies donde la hembra no provee cuidado parental (incubación y cuidado de los pichones a cargo del macho). El grado de dimorfismo sexual inverso (hembras>machos) aumenta con el grado de cuidado parental provisto por el macho.

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Selección intersexual (elección de pareja)

El valor adaptativo de la elección de pareja por parte de las hembras es el aspecto más estudiado (y controvertido) de la selección sexual. La selección intersexual debería ser extrema en aquellos casos en los que las hembras no obtienen recursos o cuidado parental por parte del macho (en esas especies lo único que obtienen las hembras es esperma). Se han propuesto tres grandes categorías de explicaciones adaptativas para dar cuenta de la elección de pareja por parte de la hembra. 1) Las hembras reciben beneficios directos (beneficios materiales obtenidos por la generación presente). 2) Las hembras reciben beneficios indirectos (beneficios genéticos para sus crías obtenidos en la siguiente generación). a) Elección arbitraria: Las hembras eligen machos más atractivos. b) Buenos genes: Las hembras eligen machos de buena calidad genética.

Selección intersexual por beneficios directos Las hembras se benefician al elegir machos mediante la obtención de beneficios materiales en la generación presente. Principales beneficios directos -Machos con mejores territorios y/o recursos en el territorio. -Machos que proveen nutrientes que aumentan el éxito reproductivo de la hembra (presas, productos sintetizados por el macho, o el macho mismo en casos de canibalismo sexual). -Machos que proveen cuidado y protección a la hembra y/o a las crías de la hembra. -Machos que difieren en viabilidad o cantidad de esperma (mayor fecundidad). -Machos con menor carga de parásitos o enfermedades. -Machos más cercanos (las hembras reducen los costos asociados a la búsqueda de pareja, i.e. menor riesgo de depredación).

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Selección intersexual por beneficios directos en anfibios anuros (Rana catesbiana)

En Rana catesbiana los machos compiten por territorios en charcos de agua. Territorios difieren en temperatura del agua y vegetación (mayor temperatura: menor tiempo de desarrollo del renacuajo, mayor vegetación: menor riesgo de depredación). Las hembras eligen a machos de mayor tamaño corporal que tienen los mejores territorios (mayor temperatura y vegetación).

Selección intersexual por beneficios directos: regalos nupciales

Regalos nupciales en Hylobittacus apicalis (Mecoptera) -Los machos capturan una presa que ofrecen a la hembra para acceder a una cópula (las hembras prefieren a los machos que llevan las presas más grandes y rechazan a los machos que llevan presas chicas). -La hembra consume la presa durante la cópula y la duración de la cópula aumenta con el tamaño de presa ofrecido por el macho. -El número de espermatozoides transferidos por el macho aumenta con la duración de la cópula.

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Regalos nupciales en Odonata

Selección intersexual por beneficios directos: espermatóforos

-En Requena verticalis (Orthoptera) los machos producen un espermatóforo con alto contenido proteico (puede representar hasta un 40% de su peso corporal). -La hembra se alimenta de la parte externa del espermatóforo (espermatophilax). -A mayor tamaño del espermatophilax, mayor transferencia de esperma por parte del macho. -La fecundidad de la hembra (número de huevos puestos) aumenta con el número de espermatophilaxes ingeridos.

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Selección intersexual por beneficios directos

Hembras de Requena verticalis a las que se les permitió consumir el espermatóforo luego de la cópula (línea más oscura) produjeron durante las 72 hs. posteriores a la cópula un mayor numero de huevos (B) y huevos de mayor masa (C) que hembras a las que no se les permitió consumir el espermatóforo (línea más clara) lo que resulto en una mayor masa gamética total (A).

Selección intersexual por beneficios directos: canibalismo Si los machos son incapaces de obtener apareamientos futuros, podrían aumentar su éxito reproductivo dejando que la hembra los consuma (i.e. podría seleccionarse no huir). Hembras que consumen al macho deberían tener mayor fecundidad que hembras que no lo hacen. Hembras deberían aparearse con un sólo macho. De lo contrario, habría competencia espermática y disminuiría el éxito reproductivo del primer macho. Machos de Latrodectus hasselti que son consumidos por la hembra copulan por periodos más largos y la transferencia de esperma continua mientras la hembra consume el abdomen del macho. Machos canibalizados aumentarían su éxito reproductivo mediante un aumento de la proporción de huevos que fertilizan (Andrade, Science 271:70-72, 1996).

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Canibalismo en Mantidae

Selección por beneficios directos: canibalismo en mántidos

Machos de Parastagmatoptera tessellata en arena triangular eligen entre 2 opciones: hembra que en ensayos de demostración tuvo comportamiento agresivo hacia otro macho (displayed male) y hembra que no fue agresiva hacia el displayed male. En el experimento de elección el macho focal (macho que observó a las hembras agresiva y no agresiva) pasó significativamente mas tiempo en la zona de la hembra no agresiva que en la de la hembra agresiva.

Scardamaglia et al. Animal Behaviour 99: 9-14, 2015

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Selección sexual por beneficios indirectos

En muchas especies las hembras presentan preferencias por características elaboradas (exageradas) en los machos (largo de plumas, coloración, etc.). Estos caracteres no parecerían ser el resultado de la selección natural (se alejan del óptimo utilitario). ¿Por qué evolucionaron las preferencia de las hembras por características elaboradas de los machos? Fisherian runaway sexual selection (‘sexy-son’, ‘good-taste’) Los caracteres elaborados de los machos son seleccionados porque los hacen más atractivos ante las hembras. Good genes (‘handicap’, ‘healthy offspring’, ‘good-sense’) Los caracteres elaborados de los machos son seleccionados por ser señales confiables de su calidad genética.

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Preferencias de las hembras por caracteres exagerados

El éxito de apareamiento de machos de pavo real (Pavo cristatus) aumenta con el número de “eye-spots” que tienen en la cola. Problema: estudio correlacional. Las hembras pueden estar eligiendo otra característica de los machos que covaría con el numero de “eye-spots”.

Preferencias de las hembras por caracteres exagerados

Experimento: de remoción de 20 “eye-spots” de la cola de los machos (mediante el corte de las plumas). Machos con menor número de “eye-spots” tienen menor éxito de apareamiento que la temporada reproductiva previa (diseño intrasujeto).

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Preferencias de las hembras por caracteres exagerados

En Euplectes progne los machos tienen una cola de 40 cm. mientras que las hembras tienen una cola de sólo 7 cm. Experimento para demostrar que las hembras eligen machos con colas más largas. 4 grupos experimentales (de izquierda a derecha): 1) cola acortada en 14 cm., 2) control sin manipular, 3) control con cola cortada y vuelta a pegar, y 4) cola alargada 14 cm. Miden éxito de apareamiento (número de nidos en los territorios de los machos) antes (figura superior) y después (figura inferior) de la manipulación.

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Preferencias de las hembras por caracteres exagerados Experimentos para evaluar la preferencia de las hembras por características del macho (largo de cola) en peces (Poecilia reticulata). Las hembras eligen entre 2 machos con distinto largo de cola (manipulada experimentalmente). Las hembras prefieren al macho de cola más larga (TT) respecto al de cola intermedia (T) o al de cola más corta (t), y prefieren al macho de cola intermedia (T) respecto al de cola más corta (t). En una situación en la que la hembra podía acceder a ambos machos se observó el mismo patrón de preferencias tanto en el número de cópulas, como en el número de fertilizaciones (barras negras dentro de las blancas).

Selección intersexual (machos y hembras)

En peces aguja (Syngnathus typhle) los machos (figura a) proveen cuidado parental a las crías (desarrollo de los huevos en parche ventral de los machos, figura b). En esta especie las hembras compiten por machos (reversión de los roles sexuales). Los machos prefieren a las hembras de mayor tamaño corporal tanto en un tratamiento en el que las hembras no están aisladas del macho (A), como en otro en el que sí lo están (B). Las hembras también muestran preferencias por machos de mayor tamaño corporal (C).