Màster en Ciències del Mar: Oceanografia i Gestió del Medi Marí
UB - UPC 2011-2012
Dinàmica de la comunitat del coral·ligen del Parc
Nacional de Port-Cros (França): efecte de la
mortalitat massiva de 1999 i de la invasió de
Caulerpa racemosa var. cylindracea
AUTORA: Paola Garcia Buron
DIRECTORA: Núria Teixidó Ullod Departament d’Ecologia. Facultat de Biologia. Universitat de Barcelona
Barcelona, Setembre de 2012
1
Índex
Presentació i Agraïments
2
Resum
3
1. Introducció 4
2. Material i Mètodes 8
2.1 Àrea d’estudi 8
2.2 Anomalia tèrmica (1999) 9
2.3 Invasió Caulerpa racemosa (2001) 10
2.4 Quadrats fotogràfics permanents 11
2.5 Tractament de dades 13
2.5.1 Estudi de la supervivència a la mortalitat massiva 14
2.5.2 Estudi de la dinàmica de la comunitat en el temps 15
2.5.2.1 Estructura de la comunitat al llarg del temps 17
3. Resultats i Discussió
18
3.1 Estudi de la supervivència d’espècies bentòniques 18
3.2 Estudi de la dinàmica de la comunitat al llarg del temps 22
3.2.1 Canvis en la cobertura dels grups funcionals al llarg del temps 22
3.2.2 Canvis en el nombre d’espècies al llarg del temps 24
3.2.3 Canvis en la cobertura de les espècies més abundants 25
3.2.4 Canvis en l’estructura de la comunitat al llarg del temps 26
4. Conclusions
27
5. Bibliografia
28
Annexos 32
2
Presentació
Aquest treball s’ha realitzat al Departament d’Ecologia de la Universitat de Barcelona. Ha estat dirigit per la Dr. Núria Teixidó del Grup de Recerca Conservació de la Biodiversitat Marina (MedRecover, http://medrecover.org/), grup de recerca consolidat per l’Agència de Gestió d’Ajuts Universitaris. El treball de recerca que es presenta ha estat finançat a través dels projectes del Parc Nacional de Port-Cros, del Ministerio de Eduación y Ciencia (REN2002-01631/MAR; CTM2004-03120/MAR), dels projectes medchange i medDiversa (http://meddiversa.medrecover.org, TOTAL Foundation). Les fotografies dels anys 1999 fins el 2001 van ser realitzades pel Dr. Lluís Dantart (In memoriam), les fotografies dels anys posteriors van ser realitzades per diferents membres del Grup MedRecover. Com a estudiant del Màster en Ciències del Mar he participat en l’anàlisi de les sèries fotogràfiques. Les tasques desenvolupades han estat:
- Familiarització amb les sèries fotogràfiques i amb les espècies del coral·ligen - Obtenció i anàlisi de les dades de supervivència i de comunitat - Realització dels gràfics i els anàlisi d’ordenació.
Agraïments
En primer lloc vull agrair amb molt d’afecte l’ajuda, el temps i el treball de la meva tutora, la Núria Teixidó, que va confiar en mi a l’oferir-me aquest projecte, guiant-me amb paciència i dedicació en la seva realització, i de qui he après molt durant aquests mesos. Als companys del Departament d’Ecologia que en algun moment han compartit amb mi hores de feina al 5è pis de la Facultat de Biologia durant la realització d’aquest treball. A tots els meus companys i amics del màster, amb els quals he viscut un any ple d’experiències acadèmiques i personals que m’han enriquit enormement, i dels quals guardaré molt bons records. I també per tots els moments d’angoixa que hem compartit mentre cadascú treballava en el seu projecte, i com hem sabut fer-nos costat els uns als altres durant aquest temps. Per últim vull agrair, com sempre, el recolzament incondicional en tot el que faig de les persones més importants de la meva vida, els meus pares.
3
Resum
Els ecosistemes marins costaners pateixen un gran nombre d’impactes causats per
l’home que són cada vegada més freqüents i que posen en perill el seu equilibri
ecològic. Els afloraments coral·lígens del Mar Mediterrani són una de les comunitats
més importants d’aquests ecosistemes degut a la seva alta riquesa en biodiversitat,
però són també uns sistemes molt fràgils per causa de la dinàmica lenta de les
espècies que els formen. L’efecte combinat d’aquest impactes junt amb la seva
baixa capacitat de recuperació els fa molt vulnerables, per la qual cosa l’estudi de la
seva dinàmica a llarg termini es fa de vital importància per entendre el seu
funcionament i promoure la seva conservació.
En aquest treball s’han estudiat els efectes en el temps de dos d’aquests impactes,
la mortalitat massiva de l’estiu de 1999 degut a un escalfament anòmal de la
columna d’aigua i la invasió de l’alga cloròfita Caulerpa racemosa var. cylindracea en
la comunitat del coral·ligen caracteritzada per la gorgònia vermella Paramuricea
clavata al Parc Nacional de Port-Cros (Mediterrani Nord-occidental). Aquest estudi
es basa en l’anàlisi de sèries fotogràfiques realitzades en tres parcel·les permanents
durant una dècada (1999-2009).
Els resultats suggereixen efectes negatius d’aquests impactes al llarg del temps en
quant a la supervivència i cobertures de les espècies bentòniques de les comunitats
estudiades. En concret s’han observat altes mortalitats en algunes espècies
d’invertebrats de dinàmica lenta, com esponges, cnidaris i briozous, en l’any
posterior a l’anomalia tèrmica. També s’han observat canvis substancials en la
composició de la comunitat durant el període d’estudi, com un progressiu
decreixement en els percentatges de cobertura d’aquestes espècies, probablement
degut tant a l’esdeveniment de mortalitat massiva, com a la invasió i expansió de
Caulerpa racemosa var. cylindracea en la zona.
4
1. Introducció
Els ecosistemes marins costaners tenen una gran importància ecològica ja que
alberguen una alta diversitat biològica i estan entre els sistemes més productius del
món (Costanza et al. 1993, Harvell et al. 1999). Tot i així, estan subjectes a uns
nivells molt alts de pressió antropogènica que suposen greus implicacions tant a
nivell ecològic com econòmic i social.
La sobreexplotació pesquera ha sigut reconeguda durant molt temps com la major
amenaça als ecosistemes marins provocant la disminució de la biomassa i el nombre
d’espècies d’alt valor comercial, i canvis en l’estructura de les xarxes tròfiques
(Dayton et al. 1995, Jackson et al. 2001). Tot i així, l’alteració i pèrdua d’hàbitats, la
contaminació, les espècies invasores, i més recentment el canvi climàtic s’han
assenyalat per tenir efectes negatius en els ecosistemes marins (Harvell et al. 2002,
Hughes et al. 2003, Kappel 2005, Harley et al. 2006)
Amb tot això, els ecosistemes marins costaners s’enfronten a una disminució global
d’espècies marines sèssils en moltes comunitats bentòniques degut a l’increment de
règims de pertorbacions relacionats amb el canvi climàtic (Bellwood et al. 2004,
Halpern et al. 2008), i les invasions biològiques, considerades per la UICN (Unió
Internacional per la Conservació de la Naturalesa) com la segona causa de pèrdua
de biodiversitat després de la destrucció directa d’hàbitats.
En una ràpida estimació en el Mar Mediterrani existeixen més de 12000 espècies
d’organismes macroscòpics marins. Aquest mar alberga entre el 4% i el 18% de les
espècies marines del món, tot i ocupar menys de l’1% de la superfície total dels
oceans (Bianchi & Morri 2000, Bianchi 2007, Coll et al. 2010) i el seu nombre
d’endemismes és també molt alt (Tortonese 1985, Fredj et al. 1992). Encara que no
podem oblidar que tot això podria ser degut a que el Mediterrani té una tradició molt
llarga en la recerca de les comunitats marines (Bianchi & Morri 2000).
5
Al Mar Mediterrani, els afloraments coral·lígens són d’especial interès, ja que
representen un dels “hot-spots” de diversitat biològica més importants, al voltant d’un
20% de les espècies mediterrànies, i tenen una gran complexitat estructural i
funcional (Ballesteros 2006). El coral·ligen és el resultat de l’activitat constructora de
certes algues carbonatades que s’acumulen al llarg del temps i arriben a crear una
estructura biogènica formada pel seu esquelet i alguns animals carbonatats, com
coralls i briozous (Ballesteros 2006). Aquest escull biogènic és l’hàbitat de
nombroses espècies sèssils i vàgils associades a nivells reduïts de llum. Els grups
d’espècies sèssils més abundants del coral·ligen són les algues calcàries
incrustants, les esponges, els cnidaris, els briozous i els tunicats. Algunes
d’aquestes espècies estructurals tenen una dinàmica lenta i una elevada longevitat,
d’entre 50 i 100 anys (Coma et al. 1998, Ballesteros 2006, Garrabou et al. 2002,
Teixidó et al. 2011) i el baix dinamisme d’aquesta comunitat implica una gran
vulnerabilitat davant de diferents pertorbacions.
Pel fet de trobar-se generalment en zones costaneres les formacions del coral·ligen
pateixen constantment i de forma creixent els impactes negatius d’una sèrie de
pertorbacions d’origen antropogènic: les activitats pesqueres com la pesca amb arts
de ròssec, activitats recreatives i d’oci com el submarinisme, les àncores de les
embarcacions, canvis en l’ús del territori amb la conseqüent pèrdua i/o transformació
d’hàbitats, l’abocament d’aigües residuals, l’aqüicultura, la introducció d’espècies
invasores, el canvi climàtic, etc. (Harmelin & Marinopoulos 1994, Bianchi & Morri
2000, Cerrano et al. 2000, Coma et al. 2004, Garrabou et al. 2009). Dos d’aquests
impactes són especialment significatius al Mar Mediterrani, tant per la intensitat dels
seus efectes en la biodiversitat com per donar-se de manera recurrent i persistent:
l’escalfament global i les invasions biològiques.
Al Mediterrani nord-occidental s’ha demostrat una clara tendència d’escalfament
regional durant l’últim segle i el realç de condicions d’estratificació durant els
períodes estivals en les últimes tres dècades, en les quals l’increment de
temperatura en aigües costaneres ha sigut d’aproximadament 1ºC (Vargas-Yáñez et
al. 2008, Bensoussan et al. 2009, Coma et al. 2009, Crisi et al. 2011). En aquest
context, en els últims anys s’han produït dos esdeveniments de mortalitat massiva
d’invertebrats bentònics en aquesta zona del Mediterrani, concretament a finals dels
6
estius de 1999 i de 2003, afectant una extensió de milers de kilòmetres al llarg de la
costa d’Itàlia, França, Catalunya i les Illes Balears (Cerrano 2000, Perez et al. 2000,
Garrabou 2009). Les espècies bentòniques afectades corresponen principalment a
cnidaris i esponges, però també briozous, bivalves i tunicats. Diferents estudis han
proporcionat informació dels efectes d’aquestes mortalitats en gorgònies (Linares et
al. 2005, Coma et al. 2006, Cupido et al. 2008, 2009, Garrabou et al. 2009, Huete-
Stauffer et al. 2011), però malgrat que van afectar un nombre elevat d’altres
espècies bentòniques, existeix poca informació a nivell quantitatiu de taxes de
mortalitat d’aquestes grups, i dels canvis en la comunitat del coral·ligen respecte la
seva composició i cobertures de les diferents espècies.
Per altra banda, el Mar Mediterrani és una de les regions del món més afectades per
invasions biològiques, albergant més de 600 espècies introduïdes, el qual representa
un 5% del total de la seva flora i fauna (Ribera & Boudouresque 1995,
Boudouresque & Verlaque 2005, Zenetos et al. 2010). L’arribada d’aquestes
espècies exòtiques s’ha produït principalment per l’obertura del Canal de Suez,
l’increment del transport marítim, la proliferació de l’aquicultura, així com
introduccions accidentals o intencionades (Zibrowius 1991, Verlaque 1994, Ribera &
Boudouresque 1995). Les invasions biològiques són un dels impactes més
importants en el manteniment de les comunitats, tant per la reducció de la seva
biodiversitat com per l’alteració de la seva estructura i el seu funcionament (Gurevich
& Padilla 2004). El cloròfit invasiu Caulerpa racemosa var. cylindracea està
considerat com una de les espècies invasores més agressives, juntament amb
Caulerpa taxifolia, Lophocladia lallemandii i Womersleyella setacea (Streftaris &
Zenettos 2006). Caulerpa racemosa var. cylindracea ha realitzat una expansió molt
ràpida en el Mar Mediterrani des de principis de la dècada dels 90, quan es va
observar per primera vegada, estenent-se pel Mediterrani occidental, Mar Adriàtic,
Mar Iònic, Mar Egeu i en diferents localitats del Mediterrani oriental (Verlaque et al.
2000, Verlaque et al. 2004).
7
El coral·ligen dominat per la gorgònia vermella Paramuricea Clavata del Parc
Nacional de Port-Cros (França) va ser afectat per les mortalitats massives dels estius
de 1999 i 2003. Posteriorment, al 2001, es va detectar la presència de Caulerpa
racemosa var. cylindracea en el parc nacional i al 2006 ja formava tapissos ben
desenvolupats en el coral·ligen.
La finalitat d’aquest treball és estudiar l’efecte de la mortalitat massiva de l’any 1999 i
la presència de l’espècie invasora Caulerpa racemosa var. cylindracea en la
comunitat del coral·ligen caracteritzada per P. clavata en el Parc Nacional de Port-
Cros al llarg del temps. Aquest estudi es basa en l’anàlisi de sèries fotogràfiques de
tres parcel·les fixes seguides durant deu anys (1999-2009). En concret els objectius
són:
• Estudi de la supervivència de macroespècies bentòniques (esponges, cnidaris,
anèl·lids, briozous i tunicats) després de la mortalitat massiva de l’estiu de 1999
• Estudi de la comunitat de macroespècies bentòniques al llarg del temps i
quantificació dels canvis deguts a la mortalitat de 1999 i a la presència de
l’espècie invasora Caulerpa racemosa var. cylindracea
8
2. Material i Mètodes
2.1 Àrea d’estudi
Aquest estudi s’ha realitzat al Parc
Nacional de Port-Cros (42º59’44’’N
6º24’23’’E), un conjunt de petites illes
situades a la costa sud de França, al
Mediterrani Nord-occidental (Figura 1).
El parc es va crear l’any 1963 i va ser
la primera àrea marina protegida a
nivell europeu. La seva gestió es basa
en la conservació del patrimoni natural,
històric i paisatgístic de la zona, d’una
riquesa excepcional tant a nivell
terrestre com marí. L’àrea protegida
ocupa una superfície de 700 ha de
terra i gairebé 1300 de superfície
marina (Harmelin & Marinopoulos
1994) i està formada per les illes de
Port-Cros i Bagaud i els illots de La Gabinière i de Rascas.
Com a part de les activitats de recerca científica que es duen a terme dins del parc,
al 1999 es va iniciar un programa de seguiment dels efectes del submarinisme
recreatiu a la comunitat coral·lígena (Linares et al. 2010), ja que en les àrees
marines protegides aquests efectes són un fet considerable que provoca una
mortalitat involuntària d’espècies fràgils com ara gorgònies i briozous (Garrabou et
al. 1998, Coma et al. 2004). A partir d’aquest any es va començar una recollida
sistemàtica de dades al llarg del temps per l’estudi de paràmetres demogràfics i
dinàmica poblacional de Paramuricea clavata, la gorgònia vermella, considerada un
bon descriptor de la comunitat del coral·ligen degut a la seva contribució, tant
estructural com de biomassa, en la comunitat i també perquè és una espècie
sensible a diferents tipus de pertorbacions (Linares et al. 2005) Paral·lelament a
aquest objectiu, es van fotografiar les parcel·les fixes on es realitzaven els controls
demogràfics per tenir un registre de la comunitat estudiada.
Figura 1: Mapa del Parc Natural de Port Cros (Mediterrani Noroccidental, França) i localització dels
punts de mostreig G1 G2 i G3 a l’Illot de La Gabinière.
2.2 Anomalia tèrmica
A finals de l’estiu de 1999
gran escala d’invertebrats bentònics de substrats durs
Mediterrani Nord-occidental
es va estendre des de l’arxipèlag Toscà, a Itàlia, i al llarg
de la costa francesa fins a la badia de Marsella
el més gran, tant en extensió geogràfica com en i
moment en aquesta regió (Cerrano et al. 2000)
temperatures en l’aigua del mar
com el principal factor desencadenant de la mortalitat
espècies d’invertebrats marins, entre ells
tunicats (Cerrano et al. 2000
L’ estructura tèrmica de la
columna d’aigua mostrav
gran estabilitat. Els perfils verticals
de temperatura mostraven
escalfament general d’entre 2ºC i
3ºC de la columna d’aigua just per
sobre de la termoclina,
acompanyat pel seu enfonsament.
Aquesta situació s’explica
inusual període de vents calmats amb un marcat descens de la seva freqüènc
relativa durant aquell període (Romano et
Anàlisis de laboratori suggereixen la implicació
l’esdeveniment de 1999, tot i així, aquests microorganismes trobats en colònies de
gorgònies van resultar ser oportunistes
al. 2000, Martin et al. 2002). Per això, aquesta mortalitat podria ser considerada com
una conseqüència de la interacció d’un estr
(Cerrano et al. 2000, Bally & Garrabou 2007
Estudis sobre l’impacte i recuperació de poblacions de
esdeveniment de mortalitat massiva
una dramàtica disminució de
lenta durant els 4 anys posteriors a l’impacte
9
(1999)
l’estiu de 1999 es va produir un esdeveniment de mortalitat massiva
d’invertebrats bentònics de substrats durs sense precedents
occidental (Cerrano et al. 2000, Perez et al. 2000).
es va estendre des de l’arxipèlag Toscà, a Itàlia, i al llarg de centenars de kilòmetres
de la costa francesa fins a la badia de Marsella. Aquest fenomen de mortalitat va ser
el més gran, tant en extensió geogràfica com en intensitat, registrat fins aquell
moment en aquesta regió (Cerrano et al. 2000). Condicions anòmales d’altes
en l’aigua del mar durant l’estiu de 1999 (Figura 2)
desencadenant de la mortalitat que va a
marins, entre ells esponges, antozous, briozous, bivalves i
(Cerrano et al. 2000, Perez et al. 2000).
ca de la
columna d’aigua mostrava una
gran estabilitat. Els perfils verticals
mostraven un
ment general d’entre 2ºC i
la columna d’aigua just per
sobre de la termoclina,
acompanyat pel seu enfonsament.
per un
inusual període de vents calmats amb un marcat descens de la seva freqüènc
urant aquell període (Romano et al. 2000).
Anàlisis de laboratori suggereixen la implicació de protozous i fongs
l’esdeveniment de 1999, tot i així, aquests microorganismes trobats en colònies de
van resultar ser oportunistes més que causants de malalties (Cerrano et
al. 2000, Martin et al. 2002). Per això, aquesta mortalitat podria ser considerada com
una conseqüència de la interacció d’un estrés ambiental i patògens oportuni
, Bally & Garrabou 2007).
is sobre l’impacte i recuperació de poblacions de gorgònies després d’aquest
esdeveniment de mortalitat massiva en el Parc Nacional de Port-Cros
una dramàtica disminució de la biomassa de les poblacions i una recuperació molt
anys posteriors a l’impacte (Linares et al. 2005).
Figura 2: Perfil de temperaturas enregistrades a 24 m entre Agost i Octubre de 1998 i 1999 (Perez et al. 2000)
es va produir un esdeveniment de mortalitat massiva a
sense precedents al
). L’àrea d’afecció
de centenars de kilòmetres
de mortalitat va ser
ntensitat, registrat fins aquell
Condicions anòmales d’altes
es van identificar
que va afectar a unes 30
antozous, briozous, bivalves i
inusual període de vents calmats amb un marcat descens de la seva freqüència
protozous i fongs en
l’esdeveniment de 1999, tot i així, aquests microorganismes trobats en colònies de
que causants de malalties (Cerrano et
al. 2000, Martin et al. 2002). Per això, aquesta mortalitat podria ser considerada com
és ambiental i patògens oportunistes
gorgònies després d’aquest
Cros van mostrar
la biomassa de les poblacions i una recuperació molt
Perfil de temperaturas enregistrades a 24 m 1998 i 1999 (Perez et al. 2000)
10
2.3 Invasió de Caulerpa racemosa (2001)
Caulerpa racemosa és una alga Cholorphyta, de l’ordre Bryopsidals, pertanyent a la
família Caulerpaceae (Klein & Verlaque 2008). Tot i l’existència de tres taxons
diferents al Mar Mediterrani només un d’ells es considera la “varietat invasora” de
l’espècie (Verlaque et al. 2000), que ha estat identificada com Caulerpa racemosa
var. cylindracea (Verlaque et al. 2003). Possibles conseqüències de la invasió de
Caulerpa racemosa al Mediterrani inclouen canvis severs en les condicions físiques i
químiques del medi, modificacions dels paisatges subaquàtics, així com profundes
alteracions en les comunitats bentòniques (Klein & Verlaque 2008). Degut al seu
impacte, sobretot a nivell paisatgístic i en els sediments, C. racemosa està
considerada una espècie modificadora d’hàbitats i classificada com una nova
espècie clau donat els profunds canvis en les extenses praderies mediterrànies que
envaeix (Klein & Verlaque 2008). El tràfic marítim, a través de les aigües de llast i el
fouling, i l’aquariofília es consideren possibles vies d’introducció de l’alga al Mar
Mediterrani des dels seus orígens tropicals, probablement el sud-oest d’Austràlia
(Verlaque et al. 2003).Aquesta macroalga verda va ser observada per primera
vegada al Mediterrani a Líbia al 1990 (Nizamuddin 1991). Posteriorment es va trobar
a Grècia, Albània, Chipre, França, Turquia, Malta, Túnez, Croàcia, Algèria i Espanya
consecutivament. Gairebé dos dècades després d’iniciar la seva expansió ja havia
colonitzat 12 països i totes les grans illes del Mediterrani i fins i tot les illes Canàries
a l’Oceà Atlàntic (Klein & Verlaque 2008). Caulerpa racemosa var. cylindracea es va
trobar per primera vegada al Parc Nacional de Port-Cros l’any 2001 (Ruitton et al.
2005) i al 2006 ja s’observaven catifes ben desenvolupades estenent-se dins les
comunitats coral·lígenes dominades per Paramuricea clavata (Linares et al. 2010,
Cebrian et al. 2012) (Figura 3).
Figura 3. Exemple de la invasió de Caulerpa racemosa a Port-Cros. Les dues fotografies són del mateix lloc, l’any 1999 i 2009
1999 2009
11
2.4 Quadrats fotogràfics permanents
En aquest estudi hem utilitzat les fotografies obtingudes en tres parcel·les (o
quadrats) permanents (4 m de llargada i 0’8 m d’amplada, àrea total = 3’2 m2) situats
a una profunditat aproximada de 25 metres, a tres llocs diferents del fons marí de
l’illot de La Gabinière, els quals hem anomenat G1, G2 i G3 (Figura 4). Les
cantonades de cada quadrat es van marcar amb cargols de PVC fixats en forats al
substrat rocós amb massilla de dos components (Linares et al. 2005). En cada
mostreig es van col·locar tires elàstiques al voltant de les cantonades per tal de
facilitar el reconeixement dels límits dels quadrats.
La primera sèrie de fotografies inclou les dates: Juny de 1999 (Figura 4), abans de
l’esdeveniment de mortalitat massiva, Novembre de 1999, poc després de
l’esdeveniment de mortalitat, i Juny de 2000. Des de l’any 2000 fins al 2006 no es
van realitzar fotografies de la comunitat. Posteriorment, en l’any 2006, es reprèn el
seguiment fotogràfic anualment fins al 2010. Cada quadrat es va monitoritzar
fotogràficament utilitzant diferents càmeres subaquàtiques i flashos. Les diapositives
dels anys 1999 al 2000 es van digitalitzar a través d’un escàner 4000 dpi. Les
fotografies digitals realitzades a partir del 2006 es van analitzar directament a
l’ordinador (Annex 2).
Per l’identificació de les espècies bentòniques es va utilitzar la base de dades de les
espècies del coral·ligen disponible a la web http://corspecies.medrecover.org/.
12
Figura 4. Composició dels 3 quadrats permanents G1 G2 i G3 a través de les fotografies de Juny 1999
13
2.5 Tractament de dades
Per la realització d’aquest treball s’han abordat dues aproximacions (Figura 5):
1) A nivell poblacional: estudi de la supervivència de determinades espècies
bentòniques macroscòpiques degut a l’esdeveniment de mortalitat massiva de
l’estiu de 1999. Dades obtingudes per les dates juny 1999, novembre 1999 i
juny 2000.
2) A nivell comunitat: estudi de la dinàmica de la comunitat del coral·ligen al llarg
del temps i quantificació dels impactes de la mortalitat massiva i de la presència
de Caulerpa racemosa var. cylindracea. Dades obtingudes per les dates juny
1999, 2006 i 2009
Figura 5. Esquema dels objectius d’aquest estudi, els impactes i la disponibilitat de dades
Juny1999
Novembre1999
2000 2007 2009
aquest estudi
POBLACIÓ supervivència
COMUNITAT cobertura
Caulerpa racemosa
2001
Port-Cros
G1 G2 G3
≈ Tº
14
2.5.1 Estudi de la supervivència a la mortalitat massiva de 1999
Per tal de situar les parcel·les i familiaritzar-se amb les espècies a analitzar es van
realitzar primerament uns dibuixos a mà on es representen cadascun dels
individus/colònies que es van poder identificar en les fotografies de Juny de 1999 i la
seva posició aproximada dins de cada fotografia (Annex 1).
Es va analitzar la supervivència de 25 espècies bentòniques que inclouen esponges,
antozous, briozous, poliquets i tunicats (Annex 3). S’han identificat un total de 415
colònies/individus, cadascuna de les quals es va etiquetar individualment en les
fotografies de l’inici de l’estudi (Juny 1999) amb l’ajuda del programa Adobe
Photoshop (Figura 6). Posteriorment es va confeccionar un full de càlcul Excel amb
el llistat complert de totes les colònies/individus identificats el primer any d’estudi
segons el seu quadrat (G1, G2 ò G3), la seva fotografia (XX_Image), i el codi de la
seva etiqueta corresponent (Az_XX), per procedir posteriorment al seu seguiment en
les fotografies dels següents anys (Novembre 1999 i Juny 2000) segons presència o
absència (1 ò 0). A partir d’aquestes dades es van calcular els percentatges de
supervivència de cada espècie al Novembre de 1999 i al Juny de 2000 respecte les
dades inicials de Juny de 1999.
Figura 6. Exemple de fotografia de Juny de 1999 amb les etiquetes corresponents a cada individu/colònia identificat i seguit en els anys posteriors
15
2.5.2 Estudi de la dinàmica de la comunitat al llarg del temps
Es van analitzar els canvis de la comunitat coral·lígena mitjançant la quantificació de
les cobertures d’espècies bentòniques sèssils des de l’any 1999 fins al 2009. A partir
d’un estudi previ es va calcular l’àrea mínima i esforç òptim per l’estudi de la
comunitat del coral·ligen caracteritzada per la gorgònia vermella Paramricea clavata.
Aquesta àrea mínima és 5000 cm2, que representa aproximadament 8 quadrats de
25 x 25 cm, i per cada parcel·la permanent es van analitzar 3 rèpliques (R1, R2 i R3)
com a esforç òptim de mostreig (Kipson et al. 2011).
Cada fotografia es va projectar dins d’una quadrícula de 25 quadrats (5x5 cm)
(Figura 7) i l’abundància es va quantificar comptant el nombre de quadrats que
contenien cada espècie i expressant els valors finals en percentatges (Sala &
Ballesteros 1997, Balata et al. 2005). Per les gorgònies Paramuricea clavata,
Eunicella cavolinii, E. singualaris que presenten una forma arborescent, la cobertura
es va calcular com l’àrea ocupada per la base de cada colònia.
Figura 7. Exemple de la quadrícula de 25 quadrats en la qual es van projectar les fotografies i a través de la qual es va quantificar la cobertura de les diferents espècies
16
El coral·ligen està compost en gran part per espècies perennes caracteritzades per
un creixement lent i una dinàmica baixa (Ballesteros 2006). En aquest estudi es van
analitzar un total de 48 espècies bentòniques: 2 cloròfits, 4 feòfits, 6 rodòfits, 19
esponges, 6 cnidaris, 7 briozous, 1 poliquet i 2 tunicats i 4 categories com ara turf
algae o tipus de substrat (Annex 3). Les espècies bentòniques es van classificar
posteriorment en funció del seu grup taxonòmic i funcional per simplificar els anàlisi
(Taula 1):
Taula 1: Grups funcionals en els quals es van classificar totes les espècies d’aquest estudi i la seva corresponent descripció
GRUPS FUNCIONALS DESCRIPCIÓ
Invertebrats dinàmica lenta Majoritàriament esponges, antozous i briozous
Macròfits dinàmica lenta CCA (Crustose Coralline Algae) i Peyssonnelia sp
Invertebrats dinàmica moderada Anèl·lids i tunicats
Invertebrats dinàmica ràpida Hidrozous/briozous filamentosos i estacionals
Macròfits dinàmica ràpida Algues estacionals
Caulerpa racemosa Alga invasora
Turf algal Complex multiespecífic d’algues filamentoses i de petita talla
EAIM Matriu epilítica formada per invertebrats i algues
A partir de la informació obtinguda a través de l’estudi de la comunitat es va calcular:
- Percentatge de cobertura en funció de grups taxonòmics i funcionals
- Nombre d’espècies al llarg del temps
- Percentatge de cobertura de les espècies de dinàmica lenta més abundants
- Dinàmica de la comunitat al llarg del temps amb dades de les cobertures de les
espècies a través de tècniques d’ordenació mitjançant el mètode Non-Mètric
Multidimensional Scaling (MDS).
17
2.5.2.1 Estructura de la comunitat al llarg del temps
Es va utilitzar la tècnica d’ordenació escalat multidimensional no mètric o NMDS (per
les sigles en anglès) per tal de visualitzar les dades de comunitat (n dimensions) a 2
dimensions en un pla al llarg del temps. Es va utilitzar l’índex de similaritat de Bray-
Curtis per tal de quantificar l’assemblança entre les mostres basades en la cobertura
de les espècies i categories bentòniques (52 en total). Mostres similars en funció de
la composició d’espècies són representades de forma pròxima entre elles, mentre
mostres dissimilars es representen de forma llunyana. Es va aplicar la transformació
“arcsin arrel quadrada” en les dades de cobertura per tal de reduir la contribució de
es espècies més abundants, per exemple Caulerpa racemosa. Aquesta
transformació és recomanada per dades expressades en percentatges. Per tal
d’observar si existeixen diferències significatives entre els anys es va utilitzar un
anàlisis estadístic multivariant anomenat PERMANOVA, que és un anàlisis de la
variança per dades de comunitat no paramètric. Tant els anàlisis d’ordenació com
els estadístics es van realitzar amb el programari PRIMER amb l’extensió de
Permanova+ (Clarke & Gorley, 2006, Anderson et al., 2008).
18
3. Resultats i Discussió
3.1 Estudi de la supervivència d’espècies bentòniques
Les dades de supervivència dels organismes macroscòpics bentònics estudiats es
presenten en la Figura 8 com el percentatge total d’individus/colònies de cada
espècie que han sobreviscut al llarg del temps (Novembre 1999 i Juny 2000)
respecte les observacions inicials de Juny de 1999. En aquest treball s’ha analitzat
un total de 415 individus corresponents a 25 espècies bentòniques.
Les espècies s’han agrupat taxonòmica i morfològicament com: esponges amb
morfologia incrustant, esponges amb morfologia massiva, cnidaris, briozous i
anèl·lids i tunicats (aquests dos últims s’han ajuntat degut al reduït nombre de taxons
que hem identificat de cada grup). Per la majoria d’espècies s’ha analitzat un nombre
superior a 5 individus/colònies, però hi ha 12 espècies que no arriben a aquesta
mida mostral. Malgrat això, aquestes dades s’han considerat rellevants i es mostren
els resultats.
S’ha trobat una alta supervivència (90-100%) en la majoria de les esponges
incrustants (8 espècies), sobretot en Crambe Crambe, Diplastrella bistellata i
Haliclona fulva (100%). Aquest patró també s’ha trobat en les esponges massives (6
espècies). En canvi, les esponges Dysidea avara i Hemimicale columella presenten
uns valors intermitjos de supervivència (60-75%). Cal ressaltar la mortalitat de
l’esponja massiva Spongia agaricina, que immediatament després de l’estiu de 1999
va patir una mortalitat del 100%. La majoria d’antozous (4 espècies) presenten
mortalitats elevades tant al Novembre de 1999 com al Juny de 2000. Les gorgònies
Eunicella cavolinii i E. singularis tenen valors moderats-baixos de supervivència (50-
0%). En canvi, l’escleractini solitari Balanophyllia europaea presenta valors de
supervivència del 100% que es manté fins al 2000. El grup dels briozous (4
espècies) presenta alts percentatges de supervivència (>80%) que es mantenen en
el temps, excepte per Pentapora fascialis, la supervivència de la qual decreix fins a
gairebé la meitat (~50%) al 2000. Finalment, tant en el cas del poliquet Filograna
implexa com en el tunicat Aplidium conicum els percentatges de supervivència són
molt baixos (~0%). També és destacable l’elevada mortalitat del tunicat solitari
Halocynthia papillosa amb valors de supervivència del 33% (Figura 8, Taula 2).
19
ESPONGES INCRUSTANTS
AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000
% S
uper
vivè
ncia
0
20
40
60
80
100
Crambe crambe (n0=62)
Crella pulvinar (n0=3)
Diplastrella bistellata (n0=5)
Dysidea avara (n0=3)
Haliclona fulva (n0=1)
Hemimycale columella (n0=8)
Phorbas tenacior (n=4)Pleraplysilla spinifera (n=2)
ESPONGES MASSIVES
AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000
% S
uper
vivè
ncia
0
20
40
60
80
100
Acanthella acuta (n0=3)
Axinella damicornis (n0=32)
Axinella verrucosa (n0=1)
Chondrosia reniformis (n0=1)
Spongia agaricina (n0=2)
esponja gris a determinar (n0=14)
CNIDARIS
AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000
% S
uper
vivè
ncia
0
20
40
60
80
100
Balanophyllia europaea (n0=4)
Eunicella cavolinii (n0=32)
Eunicella singularis (n0=2)
Parazoanthus axinellae (n0=5)
BRIOZOUS
AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000
% S
uper
vivè
ncia
0
20
40
60
80
100
Adeonella calveti (n0=7)
Myriapora truncata (n0=18)
Pentapora fascialis (n0=61)
Schizomavella sp (n0=38)
ANÈL·LIDS + TUNICATS
AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000
% S
uper
vivè
ncia
0
20
40
60
80
100
Filograna implexa (n0=39)
Aplidium conicum (n0=9)
Halocynthia papillosa (n0=3)
Figura 8. Percentatges de supervivència de 25 espècies bentòniques analitzades des de Juny de 1999 fins a Juny de 2000
20
En la Taula 2 es presenten novament els resultats dels percentatges de
supervivència de cada espècie del nostre estudi, i també s’han inclòs en aquesta
taula els resultats d’estudis previs en la mateixa àrea d’estudi (Perez et al. 2000,
Garrabou et al. 2009). En ells s’analitzava de forma qualitativa l’afecció o no en
espècies bentòniques dels dos grans esdeveniments de mortalitats massives
enregistrats en els anys 1999 i 2003.
En general, es pot indicar que aproximadament la meitat de les espècies analitzades
s’han observat prèviament, sent els grups d’antozous i briozous dels que hi ha més
informació per comparar. En canvi, pel grup de les esponges, amb el nombre més
elevat d’espècies, la comparació resulta difícil degut que la majoria no coincideixen
amb les d’aquest estudi. Aquest fet ens fa pensar: 1) la variabilitat de la presència de
les esponges en funció de la localitat estudiada i 2) la manca d’estudis d’aquest grup
tot i la seva importància de en les comunitats rocoses sublitorals. En proporció,
nombrosos estudis han avaluat els impactes immediats i retardats d’aquests
esdeveniments en colònies adultes de gorgònies (Linares et al. 2005, Coma et al.
2006, Cupido et al. 2008 i 2009, Huete-Stauffer et al. 2011) però pocs s’han dut a
terme en altres grups. La informació aportada per aquest treball contribueix de forma
important al coneixement de l’efecte de les mortalitats massives en les espècies que
formen part del coral·ligen. També cal destacar que les tasses de mortalitat són
superiors gairebé un any més tard de l’esdeveniment de mortalitat massiva, al Juny
de 2000, que just desprès, al Novembre de 1999 (Figura 8, Taula 2). Això podria
explicar-se per l’efecte retardat de l’esdeveniment descrit per Linares et al. 2005.
21
Taula 2: Percentatges de supervivència de les espècies estudiades des de Juny 1999 fins a Juny 2000. nJuny1999=nombre d’individus/colònies de cada espècie. Es compara les dades d’aquest estudi
amb les dades d’afectació de les mortalitats massives de 1999 i 2003 provinents de la mateixa àrea d’estudi. A=afectada, NA=no afectada, X=no observada
SUPERVIVÈNCIA Aquest estudi Perez et al. 2000 Garrabou et al. 2009
Nov 1999 Juny 2000 n Juny1999 mortalitat 1999 mortalitat 2003
Espècie % % ESPONGES Acanthella acuta 100,00 100,00 3 Agelas oroides A Axinella damicornis 100,00 100,00 32 Axinella verrucosa 100,00 100,00 1 Cacospongia mollior X A Cacospongia scalaris A A Chondrosia reniformis 100,00 100,00 1 Clathrina clatrus NA Crambe crambe 98,39 98,39 62 A A Crella pulvinar 100,00 66,67 3 Diplastrella bistellata 100,00 100,00 5 Dysidea avara 66,67 66,67 3 Haliclona fulva 100,00 100,00 1 NA Hemimycale columella 75,00 75,00 8 Hippospongia communis
A A
Ircinia dendroides NA A Ircinia oros A NA Ircinia variabilis A A Petrosia ficiformis
A
Phorbas tenacior 100,00 100,00 4 Pleraplysilla spinifera 100,00 100,00 2 Spongia agaricina 0,00 0,00 2 A Spongia officinalis
A A
esponja gris per identif. 100,00 100,00 14 CNIDARIS Balanophyllia europaea 100,00 100,00 4 X Cladocora caespitosa
A NA
Corallium rubrum X A Eunicella cavolinii 93,75 56,25 32 A A Eunicella singularis 50,00 0,00 2 A A Eunicella verrucosa
X NA
Leptogorgia sarmentosa NA Paramuricea clavata A A Parazoanthus axinellae 100,00 80,00 5 NA BRIOZOUS
Adeonella calveti 100,00 100,00 7 X Myriapora truncata 94,44 94,44 18 X NA Pentapora fascialis 72,13 52,46 61 X Reteporella grimaldii
1
Schizomavella sp 89,47 89,47 38 Sertella sp NA ANÈLIDS Filograna implexa 5,13 2,56 39 TUNICATS Aplidium conicum 0,00 0,00 9 Halocynthia papillosa 33,33 33,33 3 X
22
3.2 Estudi de la dinàmica de la comunitat al llarg del temps
3.2.1 Canvis en la cobertura dels grups funcionals al llarg del temps
S’han representat gràficament en la Figura 9 les mitjanes dels percentatges de
cobertura de cada grup funcional en els diferents anys d’estudi per veure la seva
dinàmica en quant a ocupació de superfície d’aquests grups al llarg del temps. En
els invertebrats de dinàmica lenta s’evidencia un progressiu descens de la cobertura
al llarg del temps (Figura 9) degut probablement a l’efecte combinat de les
conseqüències negatives dels diferents impactes en la comunitat, junt amb les
característiques vitals d’aquestes espècies, que tenen una baixa tassa de
creixement i un reduït èxit en el reclutament (Teixidó et al. 2011). Per tant la seva
recuperació depèn sobre tot de la capacitat de les colònies de recuperar-se dels
danys, els efectes dels quals poden perdurar durant molt temps després dels
impactes (Hoegh-Guldberg 1999, Guzmán & Cortés 2001). S’ha de tenir en compte
també que aquest grup conté un alt nombre d’esponges, la cobertura de les quals ja
s’ha demostrat que decreix significativament amb la propagació de Caulerpa
racemosa (Baldacconi & Corriero 2009). Els macròfits de dinàmica lenta tenen
cobertures força baixes (<20%) i sense canvis remarcables al llarg del temps. Les
cobertures dels invertebrats de dinàmica moderada són sempre molt baixes (~10%),
però observem un pic l’any 2007 on la cobertura supera el 20%. En el grup que
inclou invertebrats i macròfits de dinàmica ràpida s’observa una tendència irregular.
Les cobertures d’algues estacionals son sempre superiors que les dels
hidrozous/briozous estacionals, que només apareixen a partir de l’any 2007. Destaca
un pic en la cobertura d’algues estacionals (>40%) al 2009. El turf d’algues presenta
unes cobertures intermèdies-altes (~40-70%) excepte al Novembre del 1999, just
després de l’esdeveniment de mortalitat massiva, que en comptes de trobar aquest
turf tenim una cobertura de casi un 60% de la matriu epilítica d’invertebrats i algues
(EAIM). Caulerpa racemosa presenta valors elevats de cobertura des de l’any 2007
(~40 %) i incrementa fins al 60% a l’ay 2009. Aquests valors són elevats tenint en
compte que es va observar al coral.ligen de Port-Cros l’any 2006, tot indicant la seva
capacitat d’expansió (Linares et al. 2010, Cebrian et al. 2012).
23
Figura 9: Mitjanes dels percentatges de cobertura dels diferents grups funcionals i l’alga invasora Caulerpa racemosa al llarg del temps
INVERTEBRATS DINÀMICA LENTA
Anys
Juny99 Nov99 2007 2009
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+
ES
)
0
20
40
60
80
MACRÒFITS DINÀMICA LENTA
Anys
Juny99 Nov99 2007 2009
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+
ES
)
0
20
40
60
80
INVERTEBRATS DINÀMICA MODERADA
Anys
Juny99 Nov99 2007 2009
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+
ES
)
0
20
40
60
80
INVERTEBRATS I MACRÒFITS DINÀMICA RÀPIDA
Anys
Juny99 Nov99 2007 2009
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+
ES
)
0
20
40
60
80algues estacionals hidro/brio estacionals
TURF + EAIM
Anys
Juny99 Nov99 2007 2009
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+
ES
)
0
20
40
60
80turf EAIM
ALGA INVASORA
Anys
Juny99 Nov99 2007 2009
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+
ES
)
0
20
40
60
80
24
3.2.2 Canvis en el nombre d’espècies al llarg del temps
En la Figura 10 es mostren els canvis en el nombre d’espècies al llarg del temps.
S’ha analitzat un total de 47 espècies natives (no s’inclou Caulerpa racemosa), 35
espècies de dinàmica lenta i 12 espècies de dinàmica ràpida (Annex 3). Podem
observar la dinàmica del nombre d’espècies totals com les espècies de dinàmica
lenta i espècies de dinàmica ràpida.
Figura 10. Mitjana del nombre d’espècies al llarg del temps (± SE). Les dades es presenten en funció del nombre total d’espècies, espècies de dinàmica lenta i espècies de dinàmica ràpida.
Les espècies de dinàmica lenta presenten una disminució del nombre d’espècies,
des de valors 12.6 ± 0.8 en el Juny 1999 a 10.1 ± 0.9 en l’any 2009. En canvi, les
espècies de dinàmica ràpida mostren una disminució immediatament després de la
mortalitat del Juny 1999 (3.5 ± 0.4 Juny 1999 a 1.2 ± 0.3 Novembre 1999 ) i un
increment en l’any 2007 fins a valors de 6.0 ± 0.4. Per tant, es podria dir que l’efecte
de la mortalitat de 1999 va tenir un impacte major en la disminució del nombre
d’espècies de dinàmica ràpida, mentres que l’efecte combinat de la mortalitat i de la
invasió de C. racemosa va provocar una disminució en les espècies de dinàmica
lenta però paral·lelament un increment de les espècies de dinàmica ràpida .
Anys
Juny 1999 Nov 1999 2007 2009
Mitj
ana
nº d
'esp
ècie
s (+
ES
)
0
5
10
15
20
25
dinàmica ràpida dinàmica lenta TOTAL
25
3.2.3 Canvis en la cobertura de les espècies més abundants
Hem representat els percentatges mitjos de les cobertures de les 12 espècies més
abundants en cada un dels anys d’estudi per veure els canvis en la composició i
cobertura de les espècies del coral·ligen al llarg del temps en la Figura 11.
En aquests gràfics la invasió de Caulerpa racemosa és evident ( Figura 11). Mentre
que totes les altres espècies, en tots els anys estudiats, presenten cobertures
inferiors al 20%, C. racemosa representa més d’un 40% l’any 2007 i més d’un 60%
al 2009. Respecte les altres espècies estudiades hi ha força semblança d’uns anys
amb altres, destacant majoritàriament el percentatge en la cobertura de Crambe
crambe (~ 18%) per sobre de les altres espècies excepte l’any 2007, en que és
superada per la cobertura del tunicat Pycnoclavella sp (~ 20%). Altres espècies
importants en quan a cobertura són les algues de dinàmica lenta en l’any 2007 (CCA
12%i Peyssonnelia sp 6%) però CCA es veu reduït en l’any 2009 (~7%). És curiós el
canvi en la posició de Paramuricea clavata com una de les tres espècies més
abundants (~8%) al Juny 1999 i que l’any 2009 és la sisena espècie més abundant.
JUNY 1999
Cram
be cr
ambe
CCA
Param
urice
a clav
ata
Filogr
ana i
mple
xa
Peyss
onne
lia sp
Pentap
ora
fascia
lis
Dictyo
cera
tida
Schizo
mavell
a sp
Axinell
a da
micorn
is
Diplas
trella
biste
llata
Adeon
ella c
alvet
i
Eunice
lla ca
volin
ii
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+E
S)
0
20
40
60
80
NOVEMBRE 1999
Cram
be cr
ambe
CCA
Pycno
clave
lla sp
Peyss
onne
lia sp
Param
urice
a clav
ata
Dictyo
cera
tida
Penta
pora
fasc
ialis
Schizo
mavell
a sp
Axinell
a da
micorn
is
Adeon
ella c
alvet
i
Diplas
trella
biste
llata
Paraz
oant
hus a
xinell
ae
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+E
S)
0
20
40
60
80
2007
Cauler
pa ra
cemos
a
Pycno
clave
lla sp
Cram
be cr
ambe
CCA
Peyss
onne
lia sp
Param
urice
a clav
ata
Adeon
ella c
alvet
i
Paraz
oant
hus a
xinell
ae
Penta
pora
fasc
ialis
Scopa
lina
lophy
ropo
da
Diplas
trella
biste
llata
Eunice
lla ca
volin
ii
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+E
S)
0
20
40
60
80
2009
Cauler
pa ra
cemos
a
Cram
be cr
ambe
Pycno
clave
lla sp
Peyss
onne
lia sp CCA
Param
urice
a clav
ata
Paraz
oant
hus a
xinell
ae
Penta
pora
fasc
ialis
Schizo
mavell
a sp
Diplas
trella
biste
llata
Eunice
lla ca
volin
ii
Adeon
ella c
alvet
i
Mitj
ana
% c
ober
tura
(+E
S)
0
20
40
60
80
Figura 11. Mitjanes dels percentatges de les cobertures de les 12 espècies més abundants al llarg del temps. En negre les dades de l’alga invasora.
26
3.2.4 Canvis en l’estructura de la comunitat al llarg del temps
En la Figura 12 es pot observar l’anàlisi multivariant MDS de la cobertura de les
espècies bentòniques al llarg del temps. Aquest anàlisi es basa en la similaritat de la
composició i abundàncies (cobertures) de les espècies entre els diferents anys. Com
més pròxims són els punts, més semblants en base a la cobertura de les espècies.
Es poden observar tres grups significativament diferents (anàlisi multivariat
PERMANOVA F3.32=12.8, p=0.001; veure Annex 4 per la taula completa de l’anàlisi):
el grup de les dades de Juny 1999, Novembre 1999 i els anys 2007 i 2009. Els grups
corresponents als anys 2007 i 2009 no van presentar diferències significatives
(Annex 4). Aquest anàlisi posa en evidència els canvis de la comunitat davant
l’efecte de la mortalitat de l’estiu de 1999 i l’efecte de la invasió de Caulerpa
racemosa.
Figura 12. Ordenació escalat multidimensional no mètric (nMDS) de la comunitat del coral·ligen. Es va aplicar l’índex de similaritat Bray-Curtis en les dades de cobertura de les espècies i categories
bentòniques. Cada punt representa 8 quadrats de 25x25 cm analitzats.
Resemblance: S17 Bray Curtis similarity
AnyJuny99Nov9920072009
2D Stress: 0,17
27
5. Conclusions
• Existeix una mortalitat important (25-100%) durant el primer any d’estudi en 4
de les 14 espècies d’esponges estudiades: Spongia agaricina, Hemimymicale
columella, Crella pulvinar i Dysidea avara. En 3 dels 4 antozous observats
també es van produir mortalitats elevades (20-100%): Eunicella cavolinii,
E.singularis i Parazoanthus axinellae. Mortalitats significatives també es van
observar en 3 dels 4 briozous estudiats (6-50%): Myriapora truncata,
Pentapora fascialis, Schizomavella sp. Finalment el poliquet Filograna implexa
i els tunicats Aplidium conicum i Halocynthia papillosa van patir mortalitats
molt altes (66-100%).
• Les cobertures dels invertebrats de dinàmica lenta estudiats es van reduir
progressivament en els anys successius a l’esdeveniment de mortalitat
massiva i a l’aparició de l’alga invasora (de 55%±12 al Juny 1999 a 38%±11 al
2009). Paral·lelament la cobertura de Caulerpa racemosa var. cylindracea va
assolir valors superiors a 60% l’any 2009, després d’aproximadament 8 anys
de ser observada per primera vegada al Parc Nacional de Port-Cros.
• Les cobertures del turf algal són sempre importants (~40%) amb un pic el
2009 (70%) excepte al Novembre 1999, que en comptes d’un alt percentatge
en la cobertura d’aquest grup trobem una cobertura també alta (~60%) de la
matriu epilítica d’invertebrats i algues (EAIM).
• El nombre d’espècies de dinàmica lenta disminueix principalment al final de
l’estudi degut probablement a l’efecte combinat de dels dos impactes en la
comunitat estudiada. En canvi el nombre d’espècies de dinàmica ràpida
augmenta en l’any 2009.
• En l’estudi de similituds entre els diferents anys a través del mètode MDS
s’observa un canvi significatiu en l’estructura de la comunitat del coral·ligen al
llarg del temps.
28
5. Bibliografia
Anderson MJ, Gorley RN, Clarke KR (2008) Permanova+ for Primer: guide to software and statistical methods. Primer-E Ltd, Plymouth, UK
Balata D, Piazzi L, Cecchi E, Cinelli F (2005) Variability of Mediterranean coralligenous
assemblages subject to local variation in sediment deposition. Marine Environmental Research 60:403-421
Bally M, Garrabou J (2007) Thermodependent bacterial pathogens and mass mortalities in
temperate benthic communities: a new case of emerging disease linked to climate change. Global Change Biology 13:2078-2088
Ballesteros E (2006) Mediterranean coralligenous assemblages: a synthesis of present knowledge.
Oceanography and Marine Biology, an Annual Review 44:123-195 Bellwood D, Hughes T, Folke C, Nyström M (2004) Confronting the coral reef crisis. Nature
429:827-833 Bensoussan N, Romano JC, Harmelin JG, Crisci C, Pascual J, Garrabou J (2009) Warming trends,
regional fingerprints and future trajectories of NW Mediterranean coastal waters. In: UNEP RAC/SPA eds. (2009) Proceedings of the 1st Mediterranean symposium on the conservation of the coralligenous and other calcareous bio-concratios, Tabarka, Tunisia 167-168
Bianchi CN, Morri C (2000) Marine biodiversity of the Mediterranean Sea: situation, problems and
prospects for future research. Marine Pollution Bulletin 40(5):367-376 Bianchi CN (2007) Biodiversity issues for the forthcoming tropical Mediterranean Sea.
Hydrobiologia 580:7-21 Boudouresque CF, Verlaque M (2005) Nature conservation, marine protected areas, sustainable
development and the flow of invasive species to the Mediterranean Sea. Science Repport Port-Cros National Park 21:29-54
Cebrian E, Linares C, Marschal C, Garrabou J (2012) Exploring the effects of invasive algae on the
persistence of gorgonian populations. Biological Invassions DOI 10.1007/s10530-012-0261-6 Cerrano C, Bavestrello G, Bianchi CN, Cattaneo-vietti R, Bava S, Morganti C, Morri C, Picco P,
Sara G, Schiaparelli S, Siccardi A, Sponga F (2000) A catastrophic mass-mortality episode of gorgonians and other organisms in the Ligurian Sea (North-western Mediterranean), summer 1999. Ecology Letters 3:284-293
Clarke KR, Gorley RN (2006) Primer v6: user manual/tutorial. Primer-E Ltd, Plymouth, UK. Coll M, Piroddi C, Steenbeek J, Kaschner K, Lasram FBR, Aguzzi J, Ballesteros E, Bianchi CN,
Corbera J, Dailianis T, Danovaro R, Estrada M, Froglia C, Galil BS, Gasol JM, Gertwagen R, Gil J, Guilhaumon F, Kesner-Reyes K, Kitsos MS, Koukouras A, Lampadariou N, Laxamana E, López-Fe de la Cuadra CM, Lotze HK, Martin D, Mouillot D, Oro D, Raicevich S, Rius-Barile J, Saiz-Salinas JI, San Vicente C, Somot S, Templado J, Turón X, Vafidis D, Villanueva R, Voultsiadou E (2010) The biodiversity of the Mediterranean Sea: estimates, patterns and threats. PLoS ONE 5(8):e11842. doi:10.1371/journal.pone.0011842
Coma R, Ribes M, Zabala M, Gili JM (1998) Growth in a modular marine invertebrate. Estuarine,
Coastal and Shelf Science 47:459-470 Coma R, Pola E, Ribes M, Zabala M (2004) Long-term assessment of temperate octocoral
mortality patterns, protected vs. unprotected areas. Ecological Applications 14:1466-1478
29
Coma R, Linares C, Ribes M, Diaz D, Garragou J, Ballesteros E (2006) Consequences of a mass mortality in populations of Eunicella singularis (Cnidaria: Octocorallia) in Menorca (NW Mediterranean). Marine Ecology Progress Series 327:51-60
Coma R, Ribes M, Serrano E, Jiménez E, Salat J, Pascual J (2009) Global warming-enhanced
stratification and mass mortality events in the Mediterranean. Proceedings of the National Academy of Sciences 106:6176-6181
Costanza R, Kemp M, Boynton W (1993) Predictability, scale, and biodiversity in coastal and
estuarine ecosystems: implications for management. Ambio 22:88-96 Crisci C, Bensoussan N, Romano JC, Garrabou J (2011) Temperature anomalies and mortality
events in marine communities: insights on factors behind differential mortality impacts in the NW Mediterranean. PLoS ONE 6(9):e23814. doi:10.1371/journal.pone.0023814
Cupido R, Cocito S, Sgorbini S, Bordone A, Santangelo G, (2008) Response of a gorgonian
(Paramuricea clavata) population to mortality events: recovery or loss? Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 18:984-992
Cupido R, Cocito S, Barsanti M, Sgorbini S, Peirano A, Santangelo G (2009) Unexpected long-term
population dynamics in a canopy-forming gorgonian coral following mass mortality. Marine Ecology Progress Series 394:195-200
Dayton PK, Thrush SF, Agardy MT, Hofman RJ (1995) Environmental effects of marine fishing.
Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 5:205-232 Fredj G, Bellan-Santini D, Meinardi M (1992) État des connaissances sur la faune marine
Méditerrannéenne. Bulletin Institute Oceanographique Monaco 9:133-145 Garrabou J, Riera J, Zabala M (1998) Landscape pattern indices applied to the Mediterranean
rocky benthic communities. Landscape Ecology 13:225-247 Garrabou J, Ballesteros E, Zabala M (2002) Structure and dynamics of North-western
Mediterranean rocky communities along a depth gradient. Estuarine, Coastal and Shelf Science 55:493-508
Garrabou J, Coma R, Bensoussan N, Bally M, Chevaldonné P, Cicliano M, Diaz D, Harmelin JG,
Gambi MC, Kersting DK, Ledous JB, Lejeusne C, Linares C, Marschal C, Pérez T, Ribes M, Romano JC, Serrano E, Teixidó N, Torrents O, Zabala M, Zuberer F, Cerrano C. (2009) Mass mortality in Northwestern Mediterranean rocky benthic communities: effects of the 2003 heat wave. Global Change Biology doi:10.1111/j.1365-2486.2008.01823.x
Gurevich J, Padilla DK (2004) Are invasive species a major cause of extinctions? Trends in
Ecology and Evolution 19:470-474 Guzmán HM, Cortés J (2001) Changes in reef community structure after fifteen years of natural
disturbances in the eastern Pacific (Costa Rica) Bulletin of Marine Science 69:133-149 Halpern BS, Walbridge S, Selkoe KA, Kappel CV, Micheli F, d’Agrosa C, Bruno JF, Casey KS,
Ebert C, Fox HE, Fujita R, Heinemann D, Lenihan HS, Madin EMP, Perry MT, Selig ER, Spalding M, Steneck R, Watson R (2008) A global map of human impact on marine ecosystems. Science 319:948
Harley CDG, Hughes AR, Hultgren KM, Miner BG, Sorte CJ, Thornber CS, Rodriguez LF,
Tomanek L, Williams SL (2006) The impacts of climate change in coastal marine systems. Ecology Letters 9:228-241
Harmelin JG, Marinopoulos J (1994) Population structure and partial mortalitiy of the gorgonian
Paramuricea clavata (Risso) in the North-western Mediterranean (France, Port-Cros Island) = Structure de la population et mortalité partielle de la gorgone Paramuricea clavata (Risso) en Méditerranée nord-occidentale (France, íle de Port-Cros). Marine Life 4:5-13
30
Harvell CD, Kim K, Burkholder JM, Colwell RR, Epstein PR, Grimes DJ, Hoffman EE, Lipp EK,
Osterhaus ADME, Overstreet RM, Porter JW, Smith GW, Vasta GR (1999) Emerging marine diseases: Climate links and anthropogenic factors. Science 285:1505-1510
Harvell C, Mitchell CE, Ward JR, Altizer S, Dobson A, Ostfeld R, Samuel MD (2002) Climate
warming and disease risks for terrestrial and marine biota. Science 296:2158-2162 Hoegh-Guldberg O (1999) Climate change, coral bleaching and the future of the world’s coral
reefs. Marine Freshwater Research 50:839-866 Huete-Stauffer C, Vielmini I, Palma M, Navone A, Panzalis P, Vezzulli L, Misic C, Cerrano C (2011)
Paramuricea clavata (Anthozoa, Octocorallia) loss in the marine protected area of Tavolara (Sardinia, Italy) due to a mass mortality event. Marine Ecology 32(1):107-116
Hughes TP, Bellwood DR, Folke C, Steneck RS, Wilson J (2005) New paradigms for supporting
the resilience of marine ecosystems. Trends in Ecology and Evolution 20:380-386 Jackson JBC, Kirby MX, Berger WH, Bjorndal KA, Botsford LW, Bourque BJ, Bradbury RH, Cooke
R, Erlandson J, Estes JA, Hughes TP, Kidwell S, Lange CB, Lenihan HS, Pandolfi JM, Peterson CH, Steneck RS, Tegner MJ, Warner RB (2001) Historical overfishing and the recent collapse of coastal ecosystems. Science 293:629-638
Kappel CV (2005) Losing pieces of the puzzle: threats to marine, estuarine, and diadromous
species. Frontiers in Ecology and the Environment 3:275-282 Kipson S, Fourt M, Teixidó N, Cebrian E, Casas E, Ballesteros E, Zabala M, Garrabou J (2011)
Rapid biodiversity assessment and monitoring method for highly diverse benthic communities: a case study of mediterranean coralligenous outcrops. PLoS ONE 6(11):e27103. doi:10.1371/journal.pone.0027103
Klein J, Verlaque M (2008) The Caulerpa racemosa invasion: A critial review. Marine Pollution
Bulletin 56:205-225 Linares C, Coma R, Diaz D, Zabala M, Hereu B, Dantart L (2005) Immediate and delayed effects of
a mass mortality event on gorgonian population dynamics and benthic community structure in the NW Mediterranean Sea. Marine Ecology Progress Series 305:127-137
Linares C, Zabala M, Garrabou J, Coma R, Díaz D, Hereu B, Dantart L (2010) Assessing the
impact of diving in coralligenous communities: the usefulness of demographic studies of red gorgonian populations. Scienctific Repports Port-Cross National Park, France, 24:161-184
Martin Y, Bonnefort JL, Chancerelle L (2002) Gorgonians mass mortality during the 1999 late
summer in French Mediterranean coastal waters: the bacteria hypothesis. Water Research 36:779-782
Nizamuddin M (1991) The green marine algae of Libya. Elga Publisher, Bern Perez T, Garrabou J, Sartoretto S, Harmelin JG, Francour P, Vacelet J (2000) Mortalité massive
d’invertébrés marins: un événement sans précédent en Méditerranée nor-occidentale. Life Sciences 323:853-865
Ribera MA, Boudouresque CF (1995) Introduced marine plants, with special reference to
macroalgae: mechanisms and impact. In: Round FE, Chapman DJ, eds. Progress in Phycological Research. Biopress Ltd publ. 11:187-268
Romano JC, Bensoussan N, Younes WAN, Arlhac D (2000) Anomalies thermiques dans les eaux
du golfe de Marseille durant l’éte 1999. Une explication partielle de la mortalité d’invertébrés fixés. Comptes Rendus de l’Académie des Science Paris, Science de la Vie 323:415-427
31
Ruitton S, Javel F, Culioli JM, Meinesz A, Pergent G, Verlaque M (2005) First assessment of the Caulerpa racemosa (Caulerpales, Chlorophyta) invasion along the French Mediterranean Coast. Marine Pollution Bulletin 50:1061-1068
Sala E, Ballesteros E (1997) Partitioning of space and food resources by three fish of the genus
Diplodus (Sparidae) in a Mediterranean rocky infralittoral ecosystem. Marine Ecology Progress Series 152:273-283
Streftaris N, Zenetos A (2006) Alien marine species in the Mediterranean – the 100 “Worst
Invasives” and their impact. Mediterranean Marine Science 7(1):87-118 Teixidó N, Garrabou J, Harmelin JG (2011) Low dynamics, high longevity and persistence of
sessile structural species dwelling on mediterranean coralligenous outcrops. PLoS ONE 6(8):e23744. doi:10.1371/journal.pone.0023744
Tortonese E (1985) Distribution and ecology of endemic elements in the Mediterranean fauna
(fishes and echinodermes). In: Moraitous-Apostolopoulou M, Kiortsis V, eds. Mediterranean marine ecosystems. New York: Plenum Press 57-83
Vargas-Yáñez M, García MJ, Salat J, García-Martínez MC, Pascual J, Moya F (2008) Warming
trends and decadal variability in the Western Mediterranean shelf. Global Planet Change 63:177-184 Verlaque M (1994) Inventaire des plantes introduites en Méditerranée: origines et répercussions
sur l’environnement et les activités humanies. Oceanologica Acta 17:1-23 Verlaque M, Boudouresque CF, Meinsz A, Gravez V (2000) The Caulerpa racemosa complex
(Caulerpales, Ulvophyceae) in the Mediterrranean Sea. Botanica Marina 43:49-68 Verlaque M, Durand C, Huisman JM, Boudouresque CF, Le Parco Y (2003) On the indentity and
origin of the Mediterranean invasive Caulerpa racemosa (Caulerpales, Chlorophyta). European Journal of Phycology 38:325-339
Verlaque M, Afonso-Carrillo J, Gil-Rodríguez MC, Durand C, Boudouresque CF, Le Parco Y (2004)
Blitzkrieg in a marine invasion: Caulerpa racemosa var. cylindracea (Bryopsidales, Chlorophyta) reaches the Canary Islands (north-east Atlantic) Biological Invasions 6:269-281
Zenetos A, Gofas S, Verlaque M, Cinar ME, García Raso JE, Bianchi CN, Morri C, Azzurro E,
Bilecenoglu M, Froglia C, Siokou I, Violanti D, Sfriso A, San Marin G, Giandgrande A, Katagan T, Ballesteros E, Ramos Espla A, Mastrototaro F, Ocana O, Zingone A, Gambi MC, Streftaris N (2010) Alien species in the Mediterranean Sea by 2010. A contribution to the application of European Union’s Marine Strategy Framework Directive (MSFD), Part I, Spatial distribution. Mediterranean Marine Science 11:381-493
Zibrowius H (1991) Ongoing modification of the Mediterranean marine fauna and flora by the
establishment of exotic species. Mesogée 51:83-107
32
Annexos
Annex 1. Esquemes dels 3 quadrats permanents, G1 G2 i G3 respectivament, on es van dibuixar els diferents individus/colònies estudiats en el seguiment de la supervivència, i la seva posició
aproximada dins de cada quadrat en les fotografies de Juny de 1999.
33
Annex 2. Tres exemples dels canvis en la comunitat estudiada. Cada fotografia correspon a un dels quadrats estudiats G1 G2 i G3 des de Juny de 1999 fins a 2009.
G1
Juny 1999 Novembre 1999 2007 2009
G2
Juny 1999 Novembre 1999 2007 2009
G3
Juny 1999 Novembre 1999 2007 2009
34
Annex 3. LListat d’espècies i categories identificades en aquest estudi, amb el seu corresponent grup funcional i el tipus d’anàlisi tractat en cada cas.
Filum Espècies Categoria funcional Supervivència Comunitat
Mac
ròfit
s
Clo
ròfit
s
Caulerpa racemosa var cylindracea Alga invasora Halimeda tuna Alga dinàmica ràpida
Feò
fits
Padina pavonica Alga dinàmica ràpida Dictyopteris membranacea Alga dinàmica ràpida Dictyota dichotoma Alga dinàmica ràpida D. dichotoma var. intrincata Alga dinàmica ràpida
Rod
òfits
Amphiroa rigida Alga dinàmica ràpida Corallina elongata Alga dinàmica ràpida Falkenbergia rufolanosa Alga dinàmica ràpida Jania sp Alga dinàmica ràpida L. frondosum / M. alternans CCA, macròf.din.lenta Peyssonnelia sp Macròfits din. lenta
Por
ífers
Acanthella acuta Inv. dinàmica lenta Agelas oroïdes Inv. dinàmica lenta Axinella damicornis Inv. dinàmica lenta Axinella verrucosa Inv. dinàmica lenta Chondrosia reniformis Inv. dinàmica lenta Crambe crambe Inv. dinàmica lenta Crella pulvinar Inv. dinàmica lenta Dictyonella sp Inv. dinàmica lenta Diplastrella bistellata Inv. dinàmica lenta Dysidea avara Inv. dinàmica lenta Haliclona fulva Inv. dinàmica lenta Hemimycale columella Inv. dinàmica lenta Phorbas ficticius Inv. dinàmica lenta Phorbas tenacior Inv. dinàmica lenta Pleraplysilla spinifera Inv. dinàmica lenta Scopalina lophyropoda Inv. dinàmica lenta Spirastrella cunctatrix Inv. dinàmica lenta Spongia agaricina Inv. dinàmica lenta Dictyoceratida Inv. dinàmica lenta
Cni
daris
Balanophyllia europaea Inv. dinàmica lenta Caryophyllia inornata Inv. dinàmica lenta Eunicella cavolinii Inv. dinàmica lenta Eunicella singularis Inv. dinàmica lenta Paramuricea clavata Inv. dinàmica lenta Parazoanthus axinellae Inv. dinàmica lenta
Brio
zous
Adeonella calveti Inv. dinàmica lenta Myriapora truncata Inv. dinàmica lenta Pentapora fascialis Inv. dinàmica lenta Reteporella grimaldii Inv. dinàmica lenta Schizomavella sp Inv. dinàmica lenta Turbicellepora avicularis Inv. dinàmica lenta briozou incrustant Inv. dinàmica lenta
Anèl·lids Filograna implexa Inv.din. moderada
Tun
icat
s Aplidium conicum Inv. din. moderada Halocynthia papillosa Inv. dinàmica lenta Pycnoclavella sp Inv. din. moderada
Cat
egor
ies Algues carnoses erectes Algues estacionals
Turf algal Turf algal Hidroz./brioz. estacionals inv. dinàmica ràpida EAIM EAIM
35
Annex 4. Resultats de l’anàlisi PERMANOVA basat en l’index de Bray-Curtis per les espècies macrobentòniques. També es mostren els resultats de les comparacions múltiples post-hoc.
Source df SS MS Pseudo_F P Post-Hoc comparisons Temps 3 25984 8661,3 12,802 0.0001 Juny99 ≠ Nov99; t= 3,5973
p= 0,0002 Juny99 ≠ 2007; t= 3,0496 p= 0,0001 Juny99 ≠ 2009; t= 3,5255
p=0,0001 Nov99 ≠ 2007; t= 4,0139 p=0,0001 Nov99 ≠ 2009; t= 4,717
p=0,0001 2007 = 2009; t= 1,4851 p=0,0564
Residual 32 21650 676,56 Total 35 47634
Top Related