Màster en Ciències del Mar: Oceanografia i Gestió del Medi Marí

UB - UPC 2011-2012

Dinàmica de la comunitat del coral·ligen del Parc

Nacional de Port-Cros (França): efecte de la

mortalitat massiva de 1999 i de la invasió de

Caulerpa racemosa var. cylindracea

AUTORA: Paola Garcia Buron

DIRECTORA: Núria Teixidó Ullod Departament d’Ecologia. Facultat de Biologia. Universitat de Barcelona

Barcelona, Setembre de 2012

1

Índex

Presentació i Agraïments

2

Resum

3

1. Introducció 4

2. Material i Mètodes 8

2.1 Àrea d’estudi 8

2.2 Anomalia tèrmica (1999) 9

2.3 Invasió Caulerpa racemosa (2001) 10

2.4 Quadrats fotogràfics permanents 11

2.5 Tractament de dades 13

2.5.1 Estudi de la supervivència a la mortalitat massiva 14

2.5.2 Estudi de la dinàmica de la comunitat en el temps 15

2.5.2.1 Estructura de la comunitat al llarg del temps 17

3. Resultats i Discussió

18

3.1 Estudi de la supervivència d’espècies bentòniques 18

3.2 Estudi de la dinàmica de la comunitat al llarg del temps 22

3.2.1 Canvis en la cobertura dels grups funcionals al llarg del temps 22

3.2.2 Canvis en el nombre d’espècies al llarg del temps 24

3.2.3 Canvis en la cobertura de les espècies més abundants 25

3.2.4 Canvis en l’estructura de la comunitat al llarg del temps 26

4. Conclusions

27

5. Bibliografia

28

Annexos 32

2

Presentació

Aquest treball s’ha realitzat al Departament d’Ecologia de la Universitat de Barcelona. Ha estat dirigit per la Dr. Núria Teixidó del Grup de Recerca Conservació de la Biodiversitat Marina (MedRecover, http://medrecover.org/), grup de recerca consolidat per l’Agència de Gestió d’Ajuts Universitaris. El treball de recerca que es presenta ha estat finançat a través dels projectes del Parc Nacional de Port-Cros, del Ministerio de Eduación y Ciencia (REN2002-01631/MAR; CTM2004-03120/MAR), dels projectes medchange i medDiversa (http://meddiversa.medrecover.org, TOTAL Foundation). Les fotografies dels anys 1999 fins el 2001 van ser realitzades pel Dr. Lluís Dantart (In memoriam), les fotografies dels anys posteriors van ser realitzades per diferents membres del Grup MedRecover. Com a estudiant del Màster en Ciències del Mar he participat en l’anàlisi de les sèries fotogràfiques. Les tasques desenvolupades han estat:

- Familiarització amb les sèries fotogràfiques i amb les espècies del coral·ligen - Obtenció i anàlisi de les dades de supervivència i de comunitat - Realització dels gràfics i els anàlisi d’ordenació.

Agraïments

En primer lloc vull agrair amb molt d’afecte l’ajuda, el temps i el treball de la meva tutora, la Núria Teixidó, que va confiar en mi a l’oferir-me aquest projecte, guiant-me amb paciència i dedicació en la seva realització, i de qui he après molt durant aquests mesos. Als companys del Departament d’Ecologia que en algun moment han compartit amb mi hores de feina al 5è pis de la Facultat de Biologia durant la realització d’aquest treball. A tots els meus companys i amics del màster, amb els quals he viscut un any ple d’experiències acadèmiques i personals que m’han enriquit enormement, i dels quals guardaré molt bons records. I també per tots els moments d’angoixa que hem compartit mentre cadascú treballava en el seu projecte, i com hem sabut fer-nos costat els uns als altres durant aquest temps. Per últim vull agrair, com sempre, el recolzament incondicional en tot el que faig de les persones més importants de la meva vida, els meus pares.

3

Resum

Els ecosistemes marins costaners pateixen un gran nombre d’impactes causats per

l’home que són cada vegada més freqüents i que posen en perill el seu equilibri

ecològic. Els afloraments coral·lígens del Mar Mediterrani són una de les comunitats

més importants d’aquests ecosistemes degut a la seva alta riquesa en biodiversitat,

però són també uns sistemes molt fràgils per causa de la dinàmica lenta de les

espècies que els formen. L’efecte combinat d’aquest impactes junt amb la seva

baixa capacitat de recuperació els fa molt vulnerables, per la qual cosa l’estudi de la

seva dinàmica a llarg termini es fa de vital importància per entendre el seu

funcionament i promoure la seva conservació.

En aquest treball s’han estudiat els efectes en el temps de dos d’aquests impactes,

la mortalitat massiva de l’estiu de 1999 degut a un escalfament anòmal de la

columna d’aigua i la invasió de l’alga cloròfita Caulerpa racemosa var. cylindracea en

la comunitat del coral·ligen caracteritzada per la gorgònia vermella Paramuricea

clavata al Parc Nacional de Port-Cros (Mediterrani Nord-occidental). Aquest estudi

es basa en l’anàlisi de sèries fotogràfiques realitzades en tres parcel·les permanents

durant una dècada (1999-2009).

Els resultats suggereixen efectes negatius d’aquests impactes al llarg del temps en

quant a la supervivència i cobertures de les espècies bentòniques de les comunitats

estudiades. En concret s’han observat altes mortalitats en algunes espècies

d’invertebrats de dinàmica lenta, com esponges, cnidaris i briozous, en l’any

posterior a l’anomalia tèrmica. També s’han observat canvis substancials en la

composició de la comunitat durant el període d’estudi, com un progressiu

decreixement en els percentatges de cobertura d’aquestes espècies, probablement

degut tant a l’esdeveniment de mortalitat massiva, com a la invasió i expansió de

Caulerpa racemosa var. cylindracea en la zona.

4

1. Introducció

Els ecosistemes marins costaners tenen una gran importància ecològica ja que

alberguen una alta diversitat biològica i estan entre els sistemes més productius del

món (Costanza et al. 1993, Harvell et al. 1999). Tot i així, estan subjectes a uns

nivells molt alts de pressió antropogènica que suposen greus implicacions tant a

nivell ecològic com econòmic i social.

La sobreexplotació pesquera ha sigut reconeguda durant molt temps com la major

amenaça als ecosistemes marins provocant la disminució de la biomassa i el nombre

d’espècies d’alt valor comercial, i canvis en l’estructura de les xarxes tròfiques

(Dayton et al. 1995, Jackson et al. 2001). Tot i així, l’alteració i pèrdua d’hàbitats, la

contaminació, les espècies invasores, i més recentment el canvi climàtic s’han

assenyalat per tenir efectes negatius en els ecosistemes marins (Harvell et al. 2002,

Hughes et al. 2003, Kappel 2005, Harley et al. 2006)

Amb tot això, els ecosistemes marins costaners s’enfronten a una disminució global

d’espècies marines sèssils en moltes comunitats bentòniques degut a l’increment de

règims de pertorbacions relacionats amb el canvi climàtic (Bellwood et al. 2004,

Halpern et al. 2008), i les invasions biològiques, considerades per la UICN (Unió

Internacional per la Conservació de la Naturalesa) com la segona causa de pèrdua

de biodiversitat després de la destrucció directa d’hàbitats.

En una ràpida estimació en el Mar Mediterrani existeixen més de 12000 espècies

d’organismes macroscòpics marins. Aquest mar alberga entre el 4% i el 18% de les

espècies marines del món, tot i ocupar menys de l’1% de la superfície total dels

oceans (Bianchi & Morri 2000, Bianchi 2007, Coll et al. 2010) i el seu nombre

d’endemismes és també molt alt (Tortonese 1985, Fredj et al. 1992). Encara que no

podem oblidar que tot això podria ser degut a que el Mediterrani té una tradició molt

llarga en la recerca de les comunitats marines (Bianchi & Morri 2000).

5

Al Mar Mediterrani, els afloraments coral·lígens són d’especial interès, ja que

representen un dels “hot-spots” de diversitat biològica més importants, al voltant d’un

20% de les espècies mediterrànies, i tenen una gran complexitat estructural i

funcional (Ballesteros 2006). El coral·ligen és el resultat de l’activitat constructora de

certes algues carbonatades que s’acumulen al llarg del temps i arriben a crear una

estructura biogènica formada pel seu esquelet i alguns animals carbonatats, com

coralls i briozous (Ballesteros 2006). Aquest escull biogènic és l’hàbitat de

nombroses espècies sèssils i vàgils associades a nivells reduïts de llum. Els grups

d’espècies sèssils més abundants del coral·ligen són les algues calcàries

incrustants, les esponges, els cnidaris, els briozous i els tunicats. Algunes

d’aquestes espècies estructurals tenen una dinàmica lenta i una elevada longevitat,

d’entre 50 i 100 anys (Coma et al. 1998, Ballesteros 2006, Garrabou et al. 2002,

Teixidó et al. 2011) i el baix dinamisme d’aquesta comunitat implica una gran

vulnerabilitat davant de diferents pertorbacions.

Pel fet de trobar-se generalment en zones costaneres les formacions del coral·ligen

pateixen constantment i de forma creixent els impactes negatius d’una sèrie de

pertorbacions d’origen antropogènic: les activitats pesqueres com la pesca amb arts

de ròssec, activitats recreatives i d’oci com el submarinisme, les àncores de les

embarcacions, canvis en l’ús del territori amb la conseqüent pèrdua i/o transformació

d’hàbitats, l’abocament d’aigües residuals, l’aqüicultura, la introducció d’espècies

invasores, el canvi climàtic, etc. (Harmelin & Marinopoulos 1994, Bianchi & Morri

2000, Cerrano et al. 2000, Coma et al. 2004, Garrabou et al. 2009). Dos d’aquests

impactes són especialment significatius al Mar Mediterrani, tant per la intensitat dels

seus efectes en la biodiversitat com per donar-se de manera recurrent i persistent:

l’escalfament global i les invasions biològiques.

Al Mediterrani nord-occidental s’ha demostrat una clara tendència d’escalfament

regional durant l’últim segle i el realç de condicions d’estratificació durant els

períodes estivals en les últimes tres dècades, en les quals l’increment de

temperatura en aigües costaneres ha sigut d’aproximadament 1ºC (Vargas-Yáñez et

al. 2008, Bensoussan et al. 2009, Coma et al. 2009, Crisi et al. 2011). En aquest

context, en els últims anys s’han produït dos esdeveniments de mortalitat massiva

d’invertebrats bentònics en aquesta zona del Mediterrani, concretament a finals dels

6

estius de 1999 i de 2003, afectant una extensió de milers de kilòmetres al llarg de la

costa d’Itàlia, França, Catalunya i les Illes Balears (Cerrano 2000, Perez et al. 2000,

Garrabou 2009). Les espècies bentòniques afectades corresponen principalment a

cnidaris i esponges, però també briozous, bivalves i tunicats. Diferents estudis han

proporcionat informació dels efectes d’aquestes mortalitats en gorgònies (Linares et

al. 2005, Coma et al. 2006, Cupido et al. 2008, 2009, Garrabou et al. 2009, Huete-

Stauffer et al. 2011), però malgrat que van afectar un nombre elevat d’altres

espècies bentòniques, existeix poca informació a nivell quantitatiu de taxes de

mortalitat d’aquestes grups, i dels canvis en la comunitat del coral·ligen respecte la

seva composició i cobertures de les diferents espècies.

Per altra banda, el Mar Mediterrani és una de les regions del món més afectades per

invasions biològiques, albergant més de 600 espècies introduïdes, el qual representa

un 5% del total de la seva flora i fauna (Ribera & Boudouresque 1995,

Boudouresque & Verlaque 2005, Zenetos et al. 2010). L’arribada d’aquestes

espècies exòtiques s’ha produït principalment per l’obertura del Canal de Suez,

l’increment del transport marítim, la proliferació de l’aquicultura, així com

introduccions accidentals o intencionades (Zibrowius 1991, Verlaque 1994, Ribera &

Boudouresque 1995). Les invasions biològiques són un dels impactes més

importants en el manteniment de les comunitats, tant per la reducció de la seva

biodiversitat com per l’alteració de la seva estructura i el seu funcionament (Gurevich

& Padilla 2004). El cloròfit invasiu Caulerpa racemosa var. cylindracea està

considerat com una de les espècies invasores més agressives, juntament amb

Caulerpa taxifolia, Lophocladia lallemandii i Womersleyella setacea (Streftaris &

Zenettos 2006). Caulerpa racemosa var. cylindracea ha realitzat una expansió molt

ràpida en el Mar Mediterrani des de principis de la dècada dels 90, quan es va

observar per primera vegada, estenent-se pel Mediterrani occidental, Mar Adriàtic,

Mar Iònic, Mar Egeu i en diferents localitats del Mediterrani oriental (Verlaque et al.

2000, Verlaque et al. 2004).

7

El coral·ligen dominat per la gorgònia vermella Paramuricea Clavata del Parc

Nacional de Port-Cros (França) va ser afectat per les mortalitats massives dels estius

de 1999 i 2003. Posteriorment, al 2001, es va detectar la presència de Caulerpa

racemosa var. cylindracea en el parc nacional i al 2006 ja formava tapissos ben

desenvolupats en el coral·ligen.

La finalitat d’aquest treball és estudiar l’efecte de la mortalitat massiva de l’any 1999 i

la presència de l’espècie invasora Caulerpa racemosa var. cylindracea en la

comunitat del coral·ligen caracteritzada per P. clavata en el Parc Nacional de Port-

Cros al llarg del temps. Aquest estudi es basa en l’anàlisi de sèries fotogràfiques de

tres parcel·les fixes seguides durant deu anys (1999-2009). En concret els objectius

són:

• Estudi de la supervivència de macroespècies bentòniques (esponges, cnidaris,

anèl·lids, briozous i tunicats) després de la mortalitat massiva de l’estiu de 1999

• Estudi de la comunitat de macroespècies bentòniques al llarg del temps i

quantificació dels canvis deguts a la mortalitat de 1999 i a la presència de

l’espècie invasora Caulerpa racemosa var. cylindracea

8

2. Material i Mètodes

2.1 Àrea d’estudi

Aquest estudi s’ha realitzat al Parc

Nacional de Port-Cros (42º59’44’’N

6º24’23’’E), un conjunt de petites illes

situades a la costa sud de França, al

Mediterrani Nord-occidental (Figura 1).

El parc es va crear l’any 1963 i va ser

la primera àrea marina protegida a

nivell europeu. La seva gestió es basa

en la conservació del patrimoni natural,

històric i paisatgístic de la zona, d’una

riquesa excepcional tant a nivell

terrestre com marí. L’àrea protegida

ocupa una superfície de 700 ha de

terra i gairebé 1300 de superfície

marina (Harmelin & Marinopoulos

1994) i està formada per les illes de

Port-Cros i Bagaud i els illots de La Gabinière i de Rascas.

Com a part de les activitats de recerca científica que es duen a terme dins del parc,

al 1999 es va iniciar un programa de seguiment dels efectes del submarinisme

recreatiu a la comunitat coral·lígena (Linares et al. 2010), ja que en les àrees

marines protegides aquests efectes són un fet considerable que provoca una

mortalitat involuntària d’espècies fràgils com ara gorgònies i briozous (Garrabou et

al. 1998, Coma et al. 2004). A partir d’aquest any es va començar una recollida

sistemàtica de dades al llarg del temps per l’estudi de paràmetres demogràfics i

dinàmica poblacional de Paramuricea clavata, la gorgònia vermella, considerada un

bon descriptor de la comunitat del coral·ligen degut a la seva contribució, tant

estructural com de biomassa, en la comunitat i també perquè és una espècie

sensible a diferents tipus de pertorbacions (Linares et al. 2005) Paral·lelament a

aquest objectiu, es van fotografiar les parcel·les fixes on es realitzaven els controls

demogràfics per tenir un registre de la comunitat estudiada.

Figura 1: Mapa del Parc Natural de Port Cros (Mediterrani Noroccidental, França) i localització dels

punts de mostreig G1 G2 i G3 a l’Illot de La Gabinière.

2.2 Anomalia tèrmica

A finals de l’estiu de 1999

gran escala d’invertebrats bentònics de substrats durs

Mediterrani Nord-occidental

es va estendre des de l’arxipèlag Toscà, a Itàlia, i al llarg

de la costa francesa fins a la badia de Marsella

el més gran, tant en extensió geogràfica com en i

moment en aquesta regió (Cerrano et al. 2000)

temperatures en l’aigua del mar

com el principal factor desencadenant de la mortalitat

espècies d’invertebrats marins, entre ells

tunicats (Cerrano et al. 2000

L’ estructura tèrmica de la

columna d’aigua mostrav

gran estabilitat. Els perfils verticals

de temperatura mostraven

escalfament general d’entre 2ºC i

3ºC de la columna d’aigua just per

sobre de la termoclina,

acompanyat pel seu enfonsament.

Aquesta situació s’explica

inusual període de vents calmats amb un marcat descens de la seva freqüènc

relativa durant aquell període (Romano et

Anàlisis de laboratori suggereixen la implicació

l’esdeveniment de 1999, tot i així, aquests microorganismes trobats en colònies de

gorgònies van resultar ser oportunistes

al. 2000, Martin et al. 2002). Per això, aquesta mortalitat podria ser considerada com

una conseqüència de la interacció d’un estr

(Cerrano et al. 2000, Bally & Garrabou 2007

Estudis sobre l’impacte i recuperació de poblacions de

esdeveniment de mortalitat massiva

una dramàtica disminució de

lenta durant els 4 anys posteriors a l’impacte

9

(1999)

l’estiu de 1999 es va produir un esdeveniment de mortalitat massiva

d’invertebrats bentònics de substrats durs sense precedents

occidental (Cerrano et al. 2000, Perez et al. 2000).

es va estendre des de l’arxipèlag Toscà, a Itàlia, i al llarg de centenars de kilòmetres

de la costa francesa fins a la badia de Marsella. Aquest fenomen de mortalitat va ser

el més gran, tant en extensió geogràfica com en intensitat, registrat fins aquell

moment en aquesta regió (Cerrano et al. 2000). Condicions anòmales d’altes

en l’aigua del mar durant l’estiu de 1999 (Figura 2)

desencadenant de la mortalitat que va a

marins, entre ells esponges, antozous, briozous, bivalves i

(Cerrano et al. 2000, Perez et al. 2000).

ca de la

columna d’aigua mostrava una

gran estabilitat. Els perfils verticals

mostraven un

ment general d’entre 2ºC i

la columna d’aigua just per

sobre de la termoclina,

acompanyat pel seu enfonsament.

per un

inusual període de vents calmats amb un marcat descens de la seva freqüènc

urant aquell període (Romano et al. 2000).

Anàlisis de laboratori suggereixen la implicació de protozous i fongs

l’esdeveniment de 1999, tot i així, aquests microorganismes trobats en colònies de

van resultar ser oportunistes més que causants de malalties (Cerrano et

al. 2000, Martin et al. 2002). Per això, aquesta mortalitat podria ser considerada com

una conseqüència de la interacció d’un estrés ambiental i patògens oportuni

, Bally & Garrabou 2007).

is sobre l’impacte i recuperació de poblacions de gorgònies després d’aquest

esdeveniment de mortalitat massiva en el Parc Nacional de Port-Cros

una dramàtica disminució de la biomassa de les poblacions i una recuperació molt

anys posteriors a l’impacte (Linares et al. 2005).

Figura 2: Perfil de temperaturas enregistrades a 24 m entre Agost i Octubre de 1998 i 1999 (Perez et al. 2000)

es va produir un esdeveniment de mortalitat massiva a

sense precedents al

). L’àrea d’afecció

de centenars de kilòmetres

de mortalitat va ser

ntensitat, registrat fins aquell

Condicions anòmales d’altes

es van identificar

que va afectar a unes 30

antozous, briozous, bivalves i

inusual període de vents calmats amb un marcat descens de la seva freqüència

protozous i fongs en

l’esdeveniment de 1999, tot i així, aquests microorganismes trobats en colònies de

que causants de malalties (Cerrano et

al. 2000, Martin et al. 2002). Per això, aquesta mortalitat podria ser considerada com

és ambiental i patògens oportunistes

gorgònies després d’aquest

Cros van mostrar

la biomassa de les poblacions i una recuperació molt

Perfil de temperaturas enregistrades a 24 m 1998 i 1999 (Perez et al. 2000)

10

2.3 Invasió de Caulerpa racemosa (2001)

Caulerpa racemosa és una alga Cholorphyta, de l’ordre Bryopsidals, pertanyent a la

família Caulerpaceae (Klein & Verlaque 2008). Tot i l’existència de tres taxons

diferents al Mar Mediterrani només un d’ells es considera la “varietat invasora” de

l’espècie (Verlaque et al. 2000), que ha estat identificada com Caulerpa racemosa

var. cylindracea (Verlaque et al. 2003). Possibles conseqüències de la invasió de

Caulerpa racemosa al Mediterrani inclouen canvis severs en les condicions físiques i

químiques del medi, modificacions dels paisatges subaquàtics, així com profundes

alteracions en les comunitats bentòniques (Klein & Verlaque 2008). Degut al seu

impacte, sobretot a nivell paisatgístic i en els sediments, C. racemosa està

considerada una espècie modificadora d’hàbitats i classificada com una nova

espècie clau donat els profunds canvis en les extenses praderies mediterrànies que

envaeix (Klein & Verlaque 2008). El tràfic marítim, a través de les aigües de llast i el

fouling, i l’aquariofília es consideren possibles vies d’introducció de l’alga al Mar

Mediterrani des dels seus orígens tropicals, probablement el sud-oest d’Austràlia

(Verlaque et al. 2003).Aquesta macroalga verda va ser observada per primera

vegada al Mediterrani a Líbia al 1990 (Nizamuddin 1991). Posteriorment es va trobar

a Grècia, Albània, Chipre, França, Turquia, Malta, Túnez, Croàcia, Algèria i Espanya

consecutivament. Gairebé dos dècades després d’iniciar la seva expansió ja havia

colonitzat 12 països i totes les grans illes del Mediterrani i fins i tot les illes Canàries

a l’Oceà Atlàntic (Klein & Verlaque 2008). Caulerpa racemosa var. cylindracea es va

trobar per primera vegada al Parc Nacional de Port-Cros l’any 2001 (Ruitton et al.

2005) i al 2006 ja s’observaven catifes ben desenvolupades estenent-se dins les

comunitats coral·lígenes dominades per Paramuricea clavata (Linares et al. 2010,

Cebrian et al. 2012) (Figura 3).

Figura 3. Exemple de la invasió de Caulerpa racemosa a Port-Cros. Les dues fotografies són del mateix lloc, l’any 1999 i 2009

1999 2009

11

2.4 Quadrats fotogràfics permanents

En aquest estudi hem utilitzat les fotografies obtingudes en tres parcel·les (o

quadrats) permanents (4 m de llargada i 0’8 m d’amplada, àrea total = 3’2 m2) situats

a una profunditat aproximada de 25 metres, a tres llocs diferents del fons marí de

l’illot de La Gabinière, els quals hem anomenat G1, G2 i G3 (Figura 4). Les

cantonades de cada quadrat es van marcar amb cargols de PVC fixats en forats al

substrat rocós amb massilla de dos components (Linares et al. 2005). En cada

mostreig es van col·locar tires elàstiques al voltant de les cantonades per tal de

facilitar el reconeixement dels límits dels quadrats.

La primera sèrie de fotografies inclou les dates: Juny de 1999 (Figura 4), abans de

l’esdeveniment de mortalitat massiva, Novembre de 1999, poc després de

l’esdeveniment de mortalitat, i Juny de 2000. Des de l’any 2000 fins al 2006 no es

van realitzar fotografies de la comunitat. Posteriorment, en l’any 2006, es reprèn el

seguiment fotogràfic anualment fins al 2010. Cada quadrat es va monitoritzar

fotogràficament utilitzant diferents càmeres subaquàtiques i flashos. Les diapositives

dels anys 1999 al 2000 es van digitalitzar a través d’un escàner 4000 dpi. Les

fotografies digitals realitzades a partir del 2006 es van analitzar directament a

l’ordinador (Annex 2).

Per l’identificació de les espècies bentòniques es va utilitzar la base de dades de les

espècies del coral·ligen disponible a la web http://corspecies.medrecover.org/.

12

Figura 4. Composició dels 3 quadrats permanents G1 G2 i G3 a través de les fotografies de Juny 1999

13

2.5 Tractament de dades

Per la realització d’aquest treball s’han abordat dues aproximacions (Figura 5):

1) A nivell poblacional: estudi de la supervivència de determinades espècies

bentòniques macroscòpiques degut a l’esdeveniment de mortalitat massiva de

l’estiu de 1999. Dades obtingudes per les dates juny 1999, novembre 1999 i

juny 2000.

2) A nivell comunitat: estudi de la dinàmica de la comunitat del coral·ligen al llarg

del temps i quantificació dels impactes de la mortalitat massiva i de la presència

de Caulerpa racemosa var. cylindracea. Dades obtingudes per les dates juny

1999, 2006 i 2009

Figura 5. Esquema dels objectius d’aquest estudi, els impactes i la disponibilitat de dades

Juny1999

Novembre1999

2000 2007 2009

aquest estudi

POBLACIÓ supervivència

COMUNITAT cobertura

Caulerpa racemosa

2001

Port-Cros

G1 G2 G3

≈ Tº

14

2.5.1 Estudi de la supervivència a la mortalitat massiva de 1999

Per tal de situar les parcel·les i familiaritzar-se amb les espècies a analitzar es van

realitzar primerament uns dibuixos a mà on es representen cadascun dels

individus/colònies que es van poder identificar en les fotografies de Juny de 1999 i la

seva posició aproximada dins de cada fotografia (Annex 1).

Es va analitzar la supervivència de 25 espècies bentòniques que inclouen esponges,

antozous, briozous, poliquets i tunicats (Annex 3). S’han identificat un total de 415

colònies/individus, cadascuna de les quals es va etiquetar individualment en les

fotografies de l’inici de l’estudi (Juny 1999) amb l’ajuda del programa Adobe

Photoshop (Figura 6). Posteriorment es va confeccionar un full de càlcul Excel amb

el llistat complert de totes les colònies/individus identificats el primer any d’estudi

segons el seu quadrat (G1, G2 ò G3), la seva fotografia (XX_Image), i el codi de la

seva etiqueta corresponent (Az_XX), per procedir posteriorment al seu seguiment en

les fotografies dels següents anys (Novembre 1999 i Juny 2000) segons presència o

absència (1 ò 0). A partir d’aquestes dades es van calcular els percentatges de

supervivència de cada espècie al Novembre de 1999 i al Juny de 2000 respecte les

dades inicials de Juny de 1999.

Figura 6. Exemple de fotografia de Juny de 1999 amb les etiquetes corresponents a cada individu/colònia identificat i seguit en els anys posteriors

15

2.5.2 Estudi de la dinàmica de la comunitat al llarg del temps

Es van analitzar els canvis de la comunitat coral·lígena mitjançant la quantificació de

les cobertures d’espècies bentòniques sèssils des de l’any 1999 fins al 2009. A partir

d’un estudi previ es va calcular l’àrea mínima i esforç òptim per l’estudi de la

comunitat del coral·ligen caracteritzada per la gorgònia vermella Paramricea clavata.

Aquesta àrea mínima és 5000 cm2, que representa aproximadament 8 quadrats de

25 x 25 cm, i per cada parcel·la permanent es van analitzar 3 rèpliques (R1, R2 i R3)

com a esforç òptim de mostreig (Kipson et al. 2011).

Cada fotografia es va projectar dins d’una quadrícula de 25 quadrats (5x5 cm)

(Figura 7) i l’abundància es va quantificar comptant el nombre de quadrats que

contenien cada espècie i expressant els valors finals en percentatges (Sala &

Ballesteros 1997, Balata et al. 2005). Per les gorgònies Paramuricea clavata,

Eunicella cavolinii, E. singualaris que presenten una forma arborescent, la cobertura

es va calcular com l’àrea ocupada per la base de cada colònia.

Figura 7. Exemple de la quadrícula de 25 quadrats en la qual es van projectar les fotografies i a través de la qual es va quantificar la cobertura de les diferents espècies

16

El coral·ligen està compost en gran part per espècies perennes caracteritzades per

un creixement lent i una dinàmica baixa (Ballesteros 2006). En aquest estudi es van

analitzar un total de 48 espècies bentòniques: 2 cloròfits, 4 feòfits, 6 rodòfits, 19

esponges, 6 cnidaris, 7 briozous, 1 poliquet i 2 tunicats i 4 categories com ara turf

algae o tipus de substrat (Annex 3). Les espècies bentòniques es van classificar

posteriorment en funció del seu grup taxonòmic i funcional per simplificar els anàlisi

(Taula 1):

Taula 1: Grups funcionals en els quals es van classificar totes les espècies d’aquest estudi i la seva corresponent descripció

GRUPS FUNCIONALS DESCRIPCIÓ

Invertebrats dinàmica lenta Majoritàriament esponges, antozous i briozous

Macròfits dinàmica lenta CCA (Crustose Coralline Algae) i Peyssonnelia sp

Invertebrats dinàmica moderada Anèl·lids i tunicats

Invertebrats dinàmica ràpida Hidrozous/briozous filamentosos i estacionals

Macròfits dinàmica ràpida Algues estacionals

Caulerpa racemosa Alga invasora

Turf algal Complex multiespecífic d’algues filamentoses i de petita talla

EAIM Matriu epilítica formada per invertebrats i algues

A partir de la informació obtinguda a través de l’estudi de la comunitat es va calcular:

- Percentatge de cobertura en funció de grups taxonòmics i funcionals

- Nombre d’espècies al llarg del temps

- Percentatge de cobertura de les espècies de dinàmica lenta més abundants

- Dinàmica de la comunitat al llarg del temps amb dades de les cobertures de les

espècies a través de tècniques d’ordenació mitjançant el mètode Non-Mètric

Multidimensional Scaling (MDS).

17

2.5.2.1 Estructura de la comunitat al llarg del temps

Es va utilitzar la tècnica d’ordenació escalat multidimensional no mètric o NMDS (per

les sigles en anglès) per tal de visualitzar les dades de comunitat (n dimensions) a 2

dimensions en un pla al llarg del temps. Es va utilitzar l’índex de similaritat de Bray-

Curtis per tal de quantificar l’assemblança entre les mostres basades en la cobertura

de les espècies i categories bentòniques (52 en total). Mostres similars en funció de

la composició d’espècies són representades de forma pròxima entre elles, mentre

mostres dissimilars es representen de forma llunyana. Es va aplicar la transformació

“arcsin arrel quadrada” en les dades de cobertura per tal de reduir la contribució de

es espècies més abundants, per exemple Caulerpa racemosa. Aquesta

transformació és recomanada per dades expressades en percentatges. Per tal

d’observar si existeixen diferències significatives entre els anys es va utilitzar un

anàlisis estadístic multivariant anomenat PERMANOVA, que és un anàlisis de la

variança per dades de comunitat no paramètric. Tant els anàlisis d’ordenació com

els estadístics es van realitzar amb el programari PRIMER amb l’extensió de

Permanova+ (Clarke & Gorley, 2006, Anderson et al., 2008).

18

3. Resultats i Discussió

3.1 Estudi de la supervivència d’espècies bentòniques

Les dades de supervivència dels organismes macroscòpics bentònics estudiats es

presenten en la Figura 8 com el percentatge total d’individus/colònies de cada

espècie que han sobreviscut al llarg del temps (Novembre 1999 i Juny 2000)

respecte les observacions inicials de Juny de 1999. En aquest treball s’ha analitzat

un total de 415 individus corresponents a 25 espècies bentòniques.

Les espècies s’han agrupat taxonòmica i morfològicament com: esponges amb

morfologia incrustant, esponges amb morfologia massiva, cnidaris, briozous i

anèl·lids i tunicats (aquests dos últims s’han ajuntat degut al reduït nombre de taxons

que hem identificat de cada grup). Per la majoria d’espècies s’ha analitzat un nombre

superior a 5 individus/colònies, però hi ha 12 espècies que no arriben a aquesta

mida mostral. Malgrat això, aquestes dades s’han considerat rellevants i es mostren

els resultats.

S’ha trobat una alta supervivència (90-100%) en la majoria de les esponges

incrustants (8 espècies), sobretot en Crambe Crambe, Diplastrella bistellata i

Haliclona fulva (100%). Aquest patró també s’ha trobat en les esponges massives (6

espècies). En canvi, les esponges Dysidea avara i Hemimicale columella presenten

uns valors intermitjos de supervivència (60-75%). Cal ressaltar la mortalitat de

l’esponja massiva Spongia agaricina, que immediatament després de l’estiu de 1999

va patir una mortalitat del 100%. La majoria d’antozous (4 espècies) presenten

mortalitats elevades tant al Novembre de 1999 com al Juny de 2000. Les gorgònies

Eunicella cavolinii i E. singularis tenen valors moderats-baixos de supervivència (50-

0%). En canvi, l’escleractini solitari Balanophyllia europaea presenta valors de

supervivència del 100% que es manté fins al 2000. El grup dels briozous (4

espècies) presenta alts percentatges de supervivència (>80%) que es mantenen en

el temps, excepte per Pentapora fascialis, la supervivència de la qual decreix fins a

gairebé la meitat (~50%) al 2000. Finalment, tant en el cas del poliquet Filograna

implexa com en el tunicat Aplidium conicum els percentatges de supervivència són

molt baixos (~0%). També és destacable l’elevada mortalitat del tunicat solitari

Halocynthia papillosa amb valors de supervivència del 33% (Figura 8, Taula 2).

19

ESPONGES INCRUSTANTS

AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000

% S

uper

vivè

ncia

0

20

40

60

80

100

Crambe crambe (n0=62)

Crella pulvinar (n0=3)

Diplastrella bistellata (n0=5)

Dysidea avara (n0=3)

Haliclona fulva (n0=1)

Hemimycale columella (n0=8)

Phorbas tenacior (n=4)Pleraplysilla spinifera (n=2)

ESPONGES MASSIVES

AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000

% S

uper

vivè

ncia

0

20

40

60

80

100

Acanthella acuta (n0=3)

Axinella damicornis (n0=32)

Axinella verrucosa (n0=1)

Chondrosia reniformis (n0=1)

Spongia agaricina (n0=2)

esponja gris a determinar (n0=14)

CNIDARIS

AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000

% S

uper

vivè

ncia

0

20

40

60

80

100

Balanophyllia europaea (n0=4)

Eunicella cavolinii (n0=32)

Eunicella singularis (n0=2)

Parazoanthus axinellae (n0=5)

BRIOZOUS

AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000

% S

uper

vivè

ncia

0

20

40

60

80

100

Adeonella calveti (n0=7)

Myriapora truncata (n0=18)

Pentapora fascialis (n0=61)

Schizomavella sp (n0=38)

ANÈL·LIDS + TUNICATS

AnysJuny 1999 Nov 1999 Juny 2000

% S

uper

vivè

ncia

0

20

40

60

80

100

Filograna implexa (n0=39)

Aplidium conicum (n0=9)

Halocynthia papillosa (n0=3)

Figura 8. Percentatges de supervivència de 25 espècies bentòniques analitzades des de Juny de 1999 fins a Juny de 2000

20

En la Taula 2 es presenten novament els resultats dels percentatges de

supervivència de cada espècie del nostre estudi, i també s’han inclòs en aquesta

taula els resultats d’estudis previs en la mateixa àrea d’estudi (Perez et al. 2000,

Garrabou et al. 2009). En ells s’analitzava de forma qualitativa l’afecció o no en

espècies bentòniques dels dos grans esdeveniments de mortalitats massives

enregistrats en els anys 1999 i 2003.

En general, es pot indicar que aproximadament la meitat de les espècies analitzades

s’han observat prèviament, sent els grups d’antozous i briozous dels que hi ha més

informació per comparar. En canvi, pel grup de les esponges, amb el nombre més

elevat d’espècies, la comparació resulta difícil degut que la majoria no coincideixen

amb les d’aquest estudi. Aquest fet ens fa pensar: 1) la variabilitat de la presència de

les esponges en funció de la localitat estudiada i 2) la manca d’estudis d’aquest grup

tot i la seva importància de en les comunitats rocoses sublitorals. En proporció,

nombrosos estudis han avaluat els impactes immediats i retardats d’aquests

esdeveniments en colònies adultes de gorgònies (Linares et al. 2005, Coma et al.

2006, Cupido et al. 2008 i 2009, Huete-Stauffer et al. 2011) però pocs s’han dut a

terme en altres grups. La informació aportada per aquest treball contribueix de forma

important al coneixement de l’efecte de les mortalitats massives en les espècies que

formen part del coral·ligen. També cal destacar que les tasses de mortalitat són

superiors gairebé un any més tard de l’esdeveniment de mortalitat massiva, al Juny

de 2000, que just desprès, al Novembre de 1999 (Figura 8, Taula 2). Això podria

explicar-se per l’efecte retardat de l’esdeveniment descrit per Linares et al. 2005.

21

Taula 2: Percentatges de supervivència de les espècies estudiades des de Juny 1999 fins a Juny 2000. nJuny1999=nombre d’individus/colònies de cada espècie. Es compara les dades d’aquest estudi

amb les dades d’afectació de les mortalitats massives de 1999 i 2003 provinents de la mateixa àrea d’estudi. A=afectada, NA=no afectada, X=no observada

SUPERVIVÈNCIA Aquest estudi Perez et al. 2000 Garrabou et al. 2009

Nov 1999 Juny 2000 n Juny1999 mortalitat 1999 mortalitat 2003

Espècie % % ESPONGES Acanthella acuta 100,00 100,00 3 Agelas oroides A Axinella damicornis 100,00 100,00 32 Axinella verrucosa 100,00 100,00 1 Cacospongia mollior X A Cacospongia scalaris A A Chondrosia reniformis 100,00 100,00 1 Clathrina clatrus NA Crambe crambe 98,39 98,39 62 A A Crella pulvinar 100,00 66,67 3 Diplastrella bistellata 100,00 100,00 5 Dysidea avara 66,67 66,67 3 Haliclona fulva 100,00 100,00 1 NA Hemimycale columella 75,00 75,00 8 Hippospongia communis

A A

Ircinia dendroides NA A Ircinia oros A NA Ircinia variabilis A A Petrosia ficiformis

A

Phorbas tenacior 100,00 100,00 4 Pleraplysilla spinifera 100,00 100,00 2 Spongia agaricina 0,00 0,00 2 A Spongia officinalis

A A

esponja gris per identif. 100,00 100,00 14 CNIDARIS Balanophyllia europaea 100,00 100,00 4 X Cladocora caespitosa

A NA

Corallium rubrum X A Eunicella cavolinii 93,75 56,25 32 A A Eunicella singularis 50,00 0,00 2 A A Eunicella verrucosa

X NA

Leptogorgia sarmentosa NA Paramuricea clavata A A Parazoanthus axinellae 100,00 80,00 5 NA BRIOZOUS

Adeonella calveti 100,00 100,00 7 X Myriapora truncata 94,44 94,44 18 X NA Pentapora fascialis 72,13 52,46 61 X Reteporella grimaldii

1

Schizomavella sp 89,47 89,47 38 Sertella sp NA ANÈLIDS Filograna implexa 5,13 2,56 39 TUNICATS Aplidium conicum 0,00 0,00 9 Halocynthia papillosa 33,33 33,33 3 X

22

3.2 Estudi de la dinàmica de la comunitat al llarg del temps

3.2.1 Canvis en la cobertura dels grups funcionals al llarg del temps

S’han representat gràficament en la Figura 9 les mitjanes dels percentatges de

cobertura de cada grup funcional en els diferents anys d’estudi per veure la seva

dinàmica en quant a ocupació de superfície d’aquests grups al llarg del temps. En

els invertebrats de dinàmica lenta s’evidencia un progressiu descens de la cobertura

al llarg del temps (Figura 9) degut probablement a l’efecte combinat de les

conseqüències negatives dels diferents impactes en la comunitat, junt amb les

característiques vitals d’aquestes espècies, que tenen una baixa tassa de

creixement i un reduït èxit en el reclutament (Teixidó et al. 2011). Per tant la seva

recuperació depèn sobre tot de la capacitat de les colònies de recuperar-se dels

danys, els efectes dels quals poden perdurar durant molt temps després dels

impactes (Hoegh-Guldberg 1999, Guzmán & Cortés 2001). S’ha de tenir en compte

també que aquest grup conté un alt nombre d’esponges, la cobertura de les quals ja

s’ha demostrat que decreix significativament amb la propagació de Caulerpa

racemosa (Baldacconi & Corriero 2009). Els macròfits de dinàmica lenta tenen

cobertures força baixes (<20%) i sense canvis remarcables al llarg del temps. Les

cobertures dels invertebrats de dinàmica moderada són sempre molt baixes (~10%),

però observem un pic l’any 2007 on la cobertura supera el 20%. En el grup que

inclou invertebrats i macròfits de dinàmica ràpida s’observa una tendència irregular.

Les cobertures d’algues estacionals son sempre superiors que les dels

hidrozous/briozous estacionals, que només apareixen a partir de l’any 2007. Destaca

un pic en la cobertura d’algues estacionals (>40%) al 2009. El turf d’algues presenta

unes cobertures intermèdies-altes (~40-70%) excepte al Novembre del 1999, just

després de l’esdeveniment de mortalitat massiva, que en comptes de trobar aquest

turf tenim una cobertura de casi un 60% de la matriu epilítica d’invertebrats i algues

(EAIM). Caulerpa racemosa presenta valors elevats de cobertura des de l’any 2007

(~40 %) i incrementa fins al 60% a l’ay 2009. Aquests valors són elevats tenint en

compte que es va observar al coral.ligen de Port-Cros l’any 2006, tot indicant la seva

capacitat d’expansió (Linares et al. 2010, Cebrian et al. 2012).

23

Figura 9: Mitjanes dels percentatges de cobertura dels diferents grups funcionals i l’alga invasora Caulerpa racemosa al llarg del temps

INVERTEBRATS DINÀMICA LENTA

Anys

Juny99 Nov99 2007 2009

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+

ES

)

0

20

40

60

80

MACRÒFITS DINÀMICA LENTA

Anys

Juny99 Nov99 2007 2009

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+

ES

)

0

20

40

60

80

INVERTEBRATS DINÀMICA MODERADA

Anys

Juny99 Nov99 2007 2009

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+

ES

)

0

20

40

60

80

INVERTEBRATS I MACRÒFITS DINÀMICA RÀPIDA

Anys

Juny99 Nov99 2007 2009

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+

ES

)

0

20

40

60

80algues estacionals hidro/brio estacionals

TURF + EAIM

Anys

Juny99 Nov99 2007 2009

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+

ES

)

0

20

40

60

80turf EAIM

ALGA INVASORA

Anys

Juny99 Nov99 2007 2009

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+

ES

)

0

20

40

60

80

24

3.2.2 Canvis en el nombre d’espècies al llarg del temps

En la Figura 10 es mostren els canvis en el nombre d’espècies al llarg del temps.

S’ha analitzat un total de 47 espècies natives (no s’inclou Caulerpa racemosa), 35

espècies de dinàmica lenta i 12 espècies de dinàmica ràpida (Annex 3). Podem

observar la dinàmica del nombre d’espècies totals com les espècies de dinàmica

lenta i espècies de dinàmica ràpida.

Figura 10. Mitjana del nombre d’espècies al llarg del temps (± SE). Les dades es presenten en funció del nombre total d’espècies, espècies de dinàmica lenta i espècies de dinàmica ràpida.

Les espècies de dinàmica lenta presenten una disminució del nombre d’espècies,

des de valors 12.6 ± 0.8 en el Juny 1999 a 10.1 ± 0.9 en l’any 2009. En canvi, les

espècies de dinàmica ràpida mostren una disminució immediatament després de la

mortalitat del Juny 1999 (3.5 ± 0.4 Juny 1999 a 1.2 ± 0.3 Novembre 1999 ) i un

increment en l’any 2007 fins a valors de 6.0 ± 0.4. Per tant, es podria dir que l’efecte

de la mortalitat de 1999 va tenir un impacte major en la disminució del nombre

d’espècies de dinàmica ràpida, mentres que l’efecte combinat de la mortalitat i de la

invasió de C. racemosa va provocar una disminució en les espècies de dinàmica

lenta però paral·lelament un increment de les espècies de dinàmica ràpida .

Anys

Juny 1999 Nov 1999 2007 2009

Mitj

ana

nº d

'esp

ècie

s (+

ES

)

0

5

10

15

20

25

dinàmica ràpida dinàmica lenta TOTAL

25

3.2.3 Canvis en la cobertura de les espècies més abundants

Hem representat els percentatges mitjos de les cobertures de les 12 espècies més

abundants en cada un dels anys d’estudi per veure els canvis en la composició i

cobertura de les espècies del coral·ligen al llarg del temps en la Figura 11.

En aquests gràfics la invasió de Caulerpa racemosa és evident ( Figura 11). Mentre

que totes les altres espècies, en tots els anys estudiats, presenten cobertures

inferiors al 20%, C. racemosa representa més d’un 40% l’any 2007 i més d’un 60%

al 2009. Respecte les altres espècies estudiades hi ha força semblança d’uns anys

amb altres, destacant majoritàriament el percentatge en la cobertura de Crambe

crambe (~ 18%) per sobre de les altres espècies excepte l’any 2007, en que és

superada per la cobertura del tunicat Pycnoclavella sp (~ 20%). Altres espècies

importants en quan a cobertura són les algues de dinàmica lenta en l’any 2007 (CCA

12%i Peyssonnelia sp 6%) però CCA es veu reduït en l’any 2009 (~7%). És curiós el

canvi en la posició de Paramuricea clavata com una de les tres espècies més

abundants (~8%) al Juny 1999 i que l’any 2009 és la sisena espècie més abundant.

JUNY 1999

Cram

be cr

ambe

CCA

Param

urice

a clav

ata

Filogr

ana i

mple

xa

Peyss

onne

lia sp

Pentap

ora

fascia

lis

Dictyo

cera

tida

Schizo

mavell

a sp

Axinell

a da

micorn

is

Diplas

trella

biste

llata

Adeon

ella c

alvet

i

Eunice

lla ca

volin

ii

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+E

S)

0

20

40

60

80

NOVEMBRE 1999

Cram

be cr

ambe

CCA

Pycno

clave

lla sp

Peyss

onne

lia sp

Param

urice

a clav

ata

Dictyo

cera

tida

Penta

pora

fasc

ialis

Schizo

mavell

a sp

Axinell

a da

micorn

is

Adeon

ella c

alvet

i

Diplas

trella

biste

llata

Paraz

oant

hus a

xinell

ae

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+E

S)

0

20

40

60

80

2007

Cauler

pa ra

cemos

a

Pycno

clave

lla sp

Cram

be cr

ambe

CCA

Peyss

onne

lia sp

Param

urice

a clav

ata

Adeon

ella c

alvet

i

Paraz

oant

hus a

xinell

ae

Penta

pora

fasc

ialis

Scopa

lina

lophy

ropo

da

Diplas

trella

biste

llata

Eunice

lla ca

volin

ii

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+E

S)

0

20

40

60

80

2009

Cauler

pa ra

cemos

a

Cram

be cr

ambe

Pycno

clave

lla sp

Peyss

onne

lia sp CCA

Param

urice

a clav

ata

Paraz

oant

hus a

xinell

ae

Penta

pora

fasc

ialis

Schizo

mavell

a sp

Diplas

trella

biste

llata

Eunice

lla ca

volin

ii

Adeon

ella c

alvet

i

Mitj

ana

% c

ober

tura

(+E

S)

0

20

40

60

80

Figura 11. Mitjanes dels percentatges de les cobertures de les 12 espècies més abundants al llarg del temps. En negre les dades de l’alga invasora.

26

3.2.4 Canvis en l’estructura de la comunitat al llarg del temps

En la Figura 12 es pot observar l’anàlisi multivariant MDS de la cobertura de les

espècies bentòniques al llarg del temps. Aquest anàlisi es basa en la similaritat de la

composició i abundàncies (cobertures) de les espècies entre els diferents anys. Com

més pròxims són els punts, més semblants en base a la cobertura de les espècies.

Es poden observar tres grups significativament diferents (anàlisi multivariat

PERMANOVA F3.32=12.8, p=0.001; veure Annex 4 per la taula completa de l’anàlisi):

el grup de les dades de Juny 1999, Novembre 1999 i els anys 2007 i 2009. Els grups

corresponents als anys 2007 i 2009 no van presentar diferències significatives

(Annex 4). Aquest anàlisi posa en evidència els canvis de la comunitat davant

l’efecte de la mortalitat de l’estiu de 1999 i l’efecte de la invasió de Caulerpa

racemosa.

Figura 12. Ordenació escalat multidimensional no mètric (nMDS) de la comunitat del coral·ligen. Es va aplicar l’índex de similaritat Bray-Curtis en les dades de cobertura de les espècies i categories

bentòniques. Cada punt representa 8 quadrats de 25x25 cm analitzats.

Resemblance: S17 Bray Curtis similarity

AnyJuny99Nov9920072009

2D Stress: 0,17

27

5. Conclusions

• Existeix una mortalitat important (25-100%) durant el primer any d’estudi en 4

de les 14 espècies d’esponges estudiades: Spongia agaricina, Hemimymicale

columella, Crella pulvinar i Dysidea avara. En 3 dels 4 antozous observats

també es van produir mortalitats elevades (20-100%): Eunicella cavolinii,

E.singularis i Parazoanthus axinellae. Mortalitats significatives també es van

observar en 3 dels 4 briozous estudiats (6-50%): Myriapora truncata,

Pentapora fascialis, Schizomavella sp. Finalment el poliquet Filograna implexa

i els tunicats Aplidium conicum i Halocynthia papillosa van patir mortalitats

molt altes (66-100%).

• Les cobertures dels invertebrats de dinàmica lenta estudiats es van reduir

progressivament en els anys successius a l’esdeveniment de mortalitat

massiva i a l’aparició de l’alga invasora (de 55%±12 al Juny 1999 a 38%±11 al

2009). Paral·lelament la cobertura de Caulerpa racemosa var. cylindracea va

assolir valors superiors a 60% l’any 2009, després d’aproximadament 8 anys

de ser observada per primera vegada al Parc Nacional de Port-Cros.

• Les cobertures del turf algal són sempre importants (~40%) amb un pic el

2009 (70%) excepte al Novembre 1999, que en comptes d’un alt percentatge

en la cobertura d’aquest grup trobem una cobertura també alta (~60%) de la

matriu epilítica d’invertebrats i algues (EAIM).

• El nombre d’espècies de dinàmica lenta disminueix principalment al final de

l’estudi degut probablement a l’efecte combinat de dels dos impactes en la

comunitat estudiada. En canvi el nombre d’espècies de dinàmica ràpida

augmenta en l’any 2009.

• En l’estudi de similituds entre els diferents anys a través del mètode MDS

s’observa un canvi significatiu en l’estructura de la comunitat del coral·ligen al

llarg del temps.

28

5. Bibliografia

Anderson MJ, Gorley RN, Clarke KR (2008) Permanova+ for Primer: guide to software and statistical methods. Primer-E Ltd, Plymouth, UK

Balata D, Piazzi L, Cecchi E, Cinelli F (2005) Variability of Mediterranean coralligenous

assemblages subject to local variation in sediment deposition. Marine Environmental Research 60:403-421

Bally M, Garrabou J (2007) Thermodependent bacterial pathogens and mass mortalities in

temperate benthic communities: a new case of emerging disease linked to climate change. Global Change Biology 13:2078-2088

Ballesteros E (2006) Mediterranean coralligenous assemblages: a synthesis of present knowledge.

Oceanography and Marine Biology, an Annual Review 44:123-195 Bellwood D, Hughes T, Folke C, Nyström M (2004) Confronting the coral reef crisis. Nature

429:827-833 Bensoussan N, Romano JC, Harmelin JG, Crisci C, Pascual J, Garrabou J (2009) Warming trends,

regional fingerprints and future trajectories of NW Mediterranean coastal waters. In: UNEP RAC/SPA eds. (2009) Proceedings of the 1st Mediterranean symposium on the conservation of the coralligenous and other calcareous bio-concratios, Tabarka, Tunisia 167-168

Bianchi CN, Morri C (2000) Marine biodiversity of the Mediterranean Sea: situation, problems and

prospects for future research. Marine Pollution Bulletin 40(5):367-376 Bianchi CN (2007) Biodiversity issues for the forthcoming tropical Mediterranean Sea.

Hydrobiologia 580:7-21 Boudouresque CF, Verlaque M (2005) Nature conservation, marine protected areas, sustainable

development and the flow of invasive species to the Mediterranean Sea. Science Repport Port-Cros National Park 21:29-54

Cebrian E, Linares C, Marschal C, Garrabou J (2012) Exploring the effects of invasive algae on the

persistence of gorgonian populations. Biological Invassions DOI 10.1007/s10530-012-0261-6 Cerrano C, Bavestrello G, Bianchi CN, Cattaneo-vietti R, Bava S, Morganti C, Morri C, Picco P,

Sara G, Schiaparelli S, Siccardi A, Sponga F (2000) A catastrophic mass-mortality episode of gorgonians and other organisms in the Ligurian Sea (North-western Mediterranean), summer 1999. Ecology Letters 3:284-293

Clarke KR, Gorley RN (2006) Primer v6: user manual/tutorial. Primer-E Ltd, Plymouth, UK. Coll M, Piroddi C, Steenbeek J, Kaschner K, Lasram FBR, Aguzzi J, Ballesteros E, Bianchi CN,

Corbera J, Dailianis T, Danovaro R, Estrada M, Froglia C, Galil BS, Gasol JM, Gertwagen R, Gil J, Guilhaumon F, Kesner-Reyes K, Kitsos MS, Koukouras A, Lampadariou N, Laxamana E, López-Fe de la Cuadra CM, Lotze HK, Martin D, Mouillot D, Oro D, Raicevich S, Rius-Barile J, Saiz-Salinas JI, San Vicente C, Somot S, Templado J, Turón X, Vafidis D, Villanueva R, Voultsiadou E (2010) The biodiversity of the Mediterranean Sea: estimates, patterns and threats. PLoS ONE 5(8):e11842. doi:10.1371/journal.pone.0011842

Coma R, Ribes M, Zabala M, Gili JM (1998) Growth in a modular marine invertebrate. Estuarine,

Coastal and Shelf Science 47:459-470 Coma R, Pola E, Ribes M, Zabala M (2004) Long-term assessment of temperate octocoral

mortality patterns, protected vs. unprotected areas. Ecological Applications 14:1466-1478

29

Coma R, Linares C, Ribes M, Diaz D, Garragou J, Ballesteros E (2006) Consequences of a mass mortality in populations of Eunicella singularis (Cnidaria: Octocorallia) in Menorca (NW Mediterranean). Marine Ecology Progress Series 327:51-60

Coma R, Ribes M, Serrano E, Jiménez E, Salat J, Pascual J (2009) Global warming-enhanced

stratification and mass mortality events in the Mediterranean. Proceedings of the National Academy of Sciences 106:6176-6181

Costanza R, Kemp M, Boynton W (1993) Predictability, scale, and biodiversity in coastal and

estuarine ecosystems: implications for management. Ambio 22:88-96 Crisci C, Bensoussan N, Romano JC, Garrabou J (2011) Temperature anomalies and mortality

events in marine communities: insights on factors behind differential mortality impacts in the NW Mediterranean. PLoS ONE 6(9):e23814. doi:10.1371/journal.pone.0023814

Cupido R, Cocito S, Sgorbini S, Bordone A, Santangelo G, (2008) Response of a gorgonian

(Paramuricea clavata) population to mortality events: recovery or loss? Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 18:984-992

Cupido R, Cocito S, Barsanti M, Sgorbini S, Peirano A, Santangelo G (2009) Unexpected long-term

population dynamics in a canopy-forming gorgonian coral following mass mortality. Marine Ecology Progress Series 394:195-200

Dayton PK, Thrush SF, Agardy MT, Hofman RJ (1995) Environmental effects of marine fishing.

Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 5:205-232 Fredj G, Bellan-Santini D, Meinardi M (1992) État des connaissances sur la faune marine

Méditerrannéenne. Bulletin Institute Oceanographique Monaco 9:133-145 Garrabou J, Riera J, Zabala M (1998) Landscape pattern indices applied to the Mediterranean

rocky benthic communities. Landscape Ecology 13:225-247 Garrabou J, Ballesteros E, Zabala M (2002) Structure and dynamics of North-western

Mediterranean rocky communities along a depth gradient. Estuarine, Coastal and Shelf Science 55:493-508

Garrabou J, Coma R, Bensoussan N, Bally M, Chevaldonné P, Cicliano M, Diaz D, Harmelin JG,

Gambi MC, Kersting DK, Ledous JB, Lejeusne C, Linares C, Marschal C, Pérez T, Ribes M, Romano JC, Serrano E, Teixidó N, Torrents O, Zabala M, Zuberer F, Cerrano C. (2009) Mass mortality in Northwestern Mediterranean rocky benthic communities: effects of the 2003 heat wave. Global Change Biology doi:10.1111/j.1365-2486.2008.01823.x

Gurevich J, Padilla DK (2004) Are invasive species a major cause of extinctions? Trends in

Ecology and Evolution 19:470-474 Guzmán HM, Cortés J (2001) Changes in reef community structure after fifteen years of natural

disturbances in the eastern Pacific (Costa Rica) Bulletin of Marine Science 69:133-149 Halpern BS, Walbridge S, Selkoe KA, Kappel CV, Micheli F, d’Agrosa C, Bruno JF, Casey KS,

Ebert C, Fox HE, Fujita R, Heinemann D, Lenihan HS, Madin EMP, Perry MT, Selig ER, Spalding M, Steneck R, Watson R (2008) A global map of human impact on marine ecosystems. Science 319:948

Harley CDG, Hughes AR, Hultgren KM, Miner BG, Sorte CJ, Thornber CS, Rodriguez LF,

Tomanek L, Williams SL (2006) The impacts of climate change in coastal marine systems. Ecology Letters 9:228-241

Harmelin JG, Marinopoulos J (1994) Population structure and partial mortalitiy of the gorgonian

Paramuricea clavata (Risso) in the North-western Mediterranean (France, Port-Cros Island) = Structure de la population et mortalité partielle de la gorgone Paramuricea clavata (Risso) en Méditerranée nord-occidentale (France, íle de Port-Cros). Marine Life 4:5-13

30

Harvell CD, Kim K, Burkholder JM, Colwell RR, Epstein PR, Grimes DJ, Hoffman EE, Lipp EK,

Osterhaus ADME, Overstreet RM, Porter JW, Smith GW, Vasta GR (1999) Emerging marine diseases: Climate links and anthropogenic factors. Science 285:1505-1510

Harvell C, Mitchell CE, Ward JR, Altizer S, Dobson A, Ostfeld R, Samuel MD (2002) Climate

warming and disease risks for terrestrial and marine biota. Science 296:2158-2162 Hoegh-Guldberg O (1999) Climate change, coral bleaching and the future of the world’s coral

reefs. Marine Freshwater Research 50:839-866 Huete-Stauffer C, Vielmini I, Palma M, Navone A, Panzalis P, Vezzulli L, Misic C, Cerrano C (2011)

Paramuricea clavata (Anthozoa, Octocorallia) loss in the marine protected area of Tavolara (Sardinia, Italy) due to a mass mortality event. Marine Ecology 32(1):107-116

Hughes TP, Bellwood DR, Folke C, Steneck RS, Wilson J (2005) New paradigms for supporting

the resilience of marine ecosystems. Trends in Ecology and Evolution 20:380-386 Jackson JBC, Kirby MX, Berger WH, Bjorndal KA, Botsford LW, Bourque BJ, Bradbury RH, Cooke

R, Erlandson J, Estes JA, Hughes TP, Kidwell S, Lange CB, Lenihan HS, Pandolfi JM, Peterson CH, Steneck RS, Tegner MJ, Warner RB (2001) Historical overfishing and the recent collapse of coastal ecosystems. Science 293:629-638

Kappel CV (2005) Losing pieces of the puzzle: threats to marine, estuarine, and diadromous

species. Frontiers in Ecology and the Environment 3:275-282 Kipson S, Fourt M, Teixidó N, Cebrian E, Casas E, Ballesteros E, Zabala M, Garrabou J (2011)

Rapid biodiversity assessment and monitoring method for highly diverse benthic communities: a case study of mediterranean coralligenous outcrops. PLoS ONE 6(11):e27103. doi:10.1371/journal.pone.0027103

Klein J, Verlaque M (2008) The Caulerpa racemosa invasion: A critial review. Marine Pollution

Bulletin 56:205-225 Linares C, Coma R, Diaz D, Zabala M, Hereu B, Dantart L (2005) Immediate and delayed effects of

a mass mortality event on gorgonian population dynamics and benthic community structure in the NW Mediterranean Sea. Marine Ecology Progress Series 305:127-137

Linares C, Zabala M, Garrabou J, Coma R, Díaz D, Hereu B, Dantart L (2010) Assessing the

impact of diving in coralligenous communities: the usefulness of demographic studies of red gorgonian populations. Scienctific Repports Port-Cross National Park, France, 24:161-184

Martin Y, Bonnefort JL, Chancerelle L (2002) Gorgonians mass mortality during the 1999 late

summer in French Mediterranean coastal waters: the bacteria hypothesis. Water Research 36:779-782

Nizamuddin M (1991) The green marine algae of Libya. Elga Publisher, Bern Perez T, Garrabou J, Sartoretto S, Harmelin JG, Francour P, Vacelet J (2000) Mortalité massive

d’invertébrés marins: un événement sans précédent en Méditerranée nor-occidentale. Life Sciences 323:853-865

Ribera MA, Boudouresque CF (1995) Introduced marine plants, with special reference to

macroalgae: mechanisms and impact. In: Round FE, Chapman DJ, eds. Progress in Phycological Research. Biopress Ltd publ. 11:187-268

Romano JC, Bensoussan N, Younes WAN, Arlhac D (2000) Anomalies thermiques dans les eaux

du golfe de Marseille durant l’éte 1999. Une explication partielle de la mortalité d’invertébrés fixés. Comptes Rendus de l’Académie des Science Paris, Science de la Vie 323:415-427

31

Ruitton S, Javel F, Culioli JM, Meinesz A, Pergent G, Verlaque M (2005) First assessment of the Caulerpa racemosa (Caulerpales, Chlorophyta) invasion along the French Mediterranean Coast. Marine Pollution Bulletin 50:1061-1068

Sala E, Ballesteros E (1997) Partitioning of space and food resources by three fish of the genus

Diplodus (Sparidae) in a Mediterranean rocky infralittoral ecosystem. Marine Ecology Progress Series 152:273-283

Streftaris N, Zenetos A (2006) Alien marine species in the Mediterranean – the 100 “Worst

Invasives” and their impact. Mediterranean Marine Science 7(1):87-118 Teixidó N, Garrabou J, Harmelin JG (2011) Low dynamics, high longevity and persistence of

sessile structural species dwelling on mediterranean coralligenous outcrops. PLoS ONE 6(8):e23744. doi:10.1371/journal.pone.0023744

Tortonese E (1985) Distribution and ecology of endemic elements in the Mediterranean fauna

(fishes and echinodermes). In: Moraitous-Apostolopoulou M, Kiortsis V, eds. Mediterranean marine ecosystems. New York: Plenum Press 57-83

Vargas-Yáñez M, García MJ, Salat J, García-Martínez MC, Pascual J, Moya F (2008) Warming

trends and decadal variability in the Western Mediterranean shelf. Global Planet Change 63:177-184 Verlaque M (1994) Inventaire des plantes introduites en Méditerranée: origines et répercussions

sur l’environnement et les activités humanies. Oceanologica Acta 17:1-23 Verlaque M, Boudouresque CF, Meinsz A, Gravez V (2000) The Caulerpa racemosa complex

(Caulerpales, Ulvophyceae) in the Mediterrranean Sea. Botanica Marina 43:49-68 Verlaque M, Durand C, Huisman JM, Boudouresque CF, Le Parco Y (2003) On the indentity and

origin of the Mediterranean invasive Caulerpa racemosa (Caulerpales, Chlorophyta). European Journal of Phycology 38:325-339

Verlaque M, Afonso-Carrillo J, Gil-Rodríguez MC, Durand C, Boudouresque CF, Le Parco Y (2004)

Blitzkrieg in a marine invasion: Caulerpa racemosa var. cylindracea (Bryopsidales, Chlorophyta) reaches the Canary Islands (north-east Atlantic) Biological Invasions 6:269-281

Zenetos A, Gofas S, Verlaque M, Cinar ME, García Raso JE, Bianchi CN, Morri C, Azzurro E,

Bilecenoglu M, Froglia C, Siokou I, Violanti D, Sfriso A, San Marin G, Giandgrande A, Katagan T, Ballesteros E, Ramos Espla A, Mastrototaro F, Ocana O, Zingone A, Gambi MC, Streftaris N (2010) Alien species in the Mediterranean Sea by 2010. A contribution to the application of European Union’s Marine Strategy Framework Directive (MSFD), Part I, Spatial distribution. Mediterranean Marine Science 11:381-493

Zibrowius H (1991) Ongoing modification of the Mediterranean marine fauna and flora by the

establishment of exotic species. Mesogée 51:83-107

32

Annexos

Annex 1. Esquemes dels 3 quadrats permanents, G1 G2 i G3 respectivament, on es van dibuixar els diferents individus/colònies estudiats en el seguiment de la supervivència, i la seva posició

aproximada dins de cada quadrat en les fotografies de Juny de 1999.

33

Annex 2. Tres exemples dels canvis en la comunitat estudiada. Cada fotografia correspon a un dels quadrats estudiats G1 G2 i G3 des de Juny de 1999 fins a 2009.

G1

Juny 1999 Novembre 1999 2007 2009

G2

Juny 1999 Novembre 1999 2007 2009

G3

Juny 1999 Novembre 1999 2007 2009

34

Annex 3. LListat d’espècies i categories identificades en aquest estudi, amb el seu corresponent grup funcional i el tipus d’anàlisi tractat en cada cas.

Filum Espècies Categoria funcional Supervivència Comunitat

Mac

ròfit

s

Clo

ròfit

s

Caulerpa racemosa var cylindracea Alga invasora Halimeda tuna Alga dinàmica ràpida

Feò

fits

Padina pavonica Alga dinàmica ràpida Dictyopteris membranacea Alga dinàmica ràpida Dictyota dichotoma Alga dinàmica ràpida D. dichotoma var. intrincata Alga dinàmica ràpida

Rod

òfits

Amphiroa rigida Alga dinàmica ràpida Corallina elongata Alga dinàmica ràpida Falkenbergia rufolanosa Alga dinàmica ràpida Jania sp Alga dinàmica ràpida L. frondosum / M. alternans CCA, macròf.din.lenta Peyssonnelia sp Macròfits din. lenta

Por

ífers

Acanthella acuta Inv. dinàmica lenta Agelas oroïdes Inv. dinàmica lenta Axinella damicornis Inv. dinàmica lenta Axinella verrucosa Inv. dinàmica lenta Chondrosia reniformis Inv. dinàmica lenta Crambe crambe Inv. dinàmica lenta Crella pulvinar Inv. dinàmica lenta Dictyonella sp Inv. dinàmica lenta Diplastrella bistellata Inv. dinàmica lenta Dysidea avara Inv. dinàmica lenta Haliclona fulva Inv. dinàmica lenta Hemimycale columella Inv. dinàmica lenta Phorbas ficticius Inv. dinàmica lenta Phorbas tenacior Inv. dinàmica lenta Pleraplysilla spinifera Inv. dinàmica lenta Scopalina lophyropoda Inv. dinàmica lenta Spirastrella cunctatrix Inv. dinàmica lenta Spongia agaricina Inv. dinàmica lenta Dictyoceratida Inv. dinàmica lenta

Cni

daris

Balanophyllia europaea Inv. dinàmica lenta Caryophyllia inornata Inv. dinàmica lenta Eunicella cavolinii Inv. dinàmica lenta Eunicella singularis Inv. dinàmica lenta Paramuricea clavata Inv. dinàmica lenta Parazoanthus axinellae Inv. dinàmica lenta

Brio

zous

Adeonella calveti Inv. dinàmica lenta Myriapora truncata Inv. dinàmica lenta Pentapora fascialis Inv. dinàmica lenta Reteporella grimaldii Inv. dinàmica lenta Schizomavella sp Inv. dinàmica lenta Turbicellepora avicularis Inv. dinàmica lenta briozou incrustant Inv. dinàmica lenta

Anèl·lids Filograna implexa Inv.din. moderada

Tun

icat

s Aplidium conicum Inv. din. moderada Halocynthia papillosa Inv. dinàmica lenta Pycnoclavella sp Inv. din. moderada

Cat

egor

ies Algues carnoses erectes Algues estacionals

Turf algal Turf algal Hidroz./brioz. estacionals inv. dinàmica ràpida EAIM EAIM

35

Annex 4. Resultats de l’anàlisi PERMANOVA basat en l’index de Bray-Curtis per les espècies macrobentòniques. També es mostren els resultats de les comparacions múltiples post-hoc.

Source df SS MS Pseudo_F P Post-Hoc comparisons Temps 3 25984 8661,3 12,802 0.0001 Juny99 ≠ Nov99; t= 3,5973

p= 0,0002 Juny99 ≠ 2007; t= 3,0496 p= 0,0001 Juny99 ≠ 2009; t= 3,5255

p=0,0001 Nov99 ≠ 2007; t= 4,0139 p=0,0001 Nov99 ≠ 2009; t= 4,717

p=0,0001 2007 = 2009; t= 1,4851 p=0,0564

Residual 32 21650 676,56 Total 35 47634