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UNIVERSIDAD DE GUAYAQUIL FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES ESCUELA DE BIOLOGÍA TESIS DE GRADO PREVIO A LA OBTENCIÓN DE TÍTULO DE BIÓLOGO Cuantificación de Plomo (Pb) en el ensamble de Murciélagos (Mammalia: Chiroptera) de la ciudad de Guayaquil y zonas aledañas (Guayas-Ecuador). MICHELLE ANABELLA BAQUERIZO HERMENEGILDO 2016

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UNIVERSIDAD DE GUAYAQUIL

FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES

ESCUELA DE BIOLOGÍA

TESIS DE GRADO PREVIO A LA OBTENCIÓN DE

TÍTULO DE BIÓLOGO

Cuantificación de Plomo (Pb) en el ensamble de

Murciélagos (Mammalia: Chiroptera) de la ciudad

de Guayaquil y zonas aledañas (Guayas-Ecuador).

MICHELLE ANABELLA BAQUERIZO HERMENEGILDO

2016

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I

©DERECHO DE AUTOR

MICHELLE ANABELLA BAQUERIZO HERMENEGILDO

2016

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II

DIRECTOR DE TESIS

Blgo. Jaime Salas Zambrano M.Sc

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III

UNIVERSIDAD DE GUAYAQUIL FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES

ESCUELA DE BIOLOGÍA

Calificación que otorga El Tribunal que recibe la Sustentación y

Defensa del Trabajo individual de Titulación

TESIS

“Cuantificación de Plomo (Pb) en el ensamble de Murciélagos (Mammalia: Chiroptera) de la ciudad de Guayaquil y zonas

aledañas (Guayas-Ecuador).”.

Autor: MICHELLE ANABELLA BAQUERIZO HERMENEGILDO

Previo a obtener el Título de BIÓLOGO

MIEMBROS DE TRIBUNAL CALIFICACIÓN

Blga. Mónica Armas Soto, MSc. …….……………………. PRESIDENTA DEL TRIBUNAL

Blga. Ángela Ayala Bazurto, MSc. …….……………………. MIEMBRO DEL TRIBUNAL

Ing. Guillermo Baños Cruz, Msc …….……………………. MIEMBRO DEL TRIBUNAL SUSTENTACION Y DEFENSA DEL TRABAJO INDIVIDUAL DE TITULACIÓN REALIZADA EN LA SALA DE MAESTRÍA DE LA FACULTAD. Fecha:………………………………………………………….CERTIFICO

Abg. JORGE SOLORZANO CABEZAS SECRETARIO

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IV

DEDICATORIA

Fruto de mi esfuerzo, y con gran satisfacción se lo dedico a mis padres,

hermanos y sobrinos…

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V

AGRADECIMIENTOS

A mí distinguido director de tesis MSc. Jaime Salas Zambrano por guiarme a lo

largo del presente trabajo, por su paciencia, apoyo y predisposición para todas

y cada una de mis consultas.

A Fundación PROBOSQUE por permitirme muestrear dentro del Bosque

Protector Cerro Blanco.

A Fundación Siglo XXI, por permitirme el ingreso a los parques lineales

ubicados a lo largo de la Av. Barcelona y seguir con la fase de campo.

Al Instituto de Investigaciones de Recursos Naturales (IIRN), por las facilidades

que se me otorgaron para llevar a cabo los análisis (Fase de laboratorio).

A MSc. Mariuxi Mero, por su predisposición para guiarme con los análisis físicos

y químicos de las muestras.

A la Dra. Beatriz Pernia, por su predisposición para guiarme con el análisis de

datos estadísticos.

Al grupo de trabajo del laboratorio Ambar, David, Jorge, Josue, Kenya, Nelson,

por brindarme su amistad, apoyo y motivación, en especial a Lissette y Alfredo,

mil gracias por impartirme esos pequeños conocimientos sobre el programa de

georreferenciación ArcGis, por su apoyo y su amistad, gracias.

Finalmente, y no por ser menos importantes, a mis colegas y grandes amigos,

Mayra Simbaña, Ronald González y María Quiñonez, por todo su apoyo y

predisposición brindada en los muestreos.

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VI

CONTENIDO

RESUMEN .................................................................................................... xii

ABSTRACT .................................................................................................. xiii

1. INTRODUCCIÓN ..................................................................................... 1

1.1. Marco Teórico ................................................................................... 5

2. ANTECEDENTES ................................................................................. 10

3. JUSTIFICACIÓN ................................................................................... 15

4. HIPÓTESIS ........................................................................................... 17

5. OBJETIVOS .......................................................................................... 17

Objetivo general ........................................................................................ 17

Objetivos Específicos ................................................................................ 17

6. ÁREA DE ESTUDIO .............................................................................. 18

6.1. AREA URBANA .............................................................................. 18

Ciudad de Guayaquil....................................................................... 18

Cantón Eloy Alfaro (Durán) ............................................................. 20

6.2. ÁREA DE CONSERVACIÓN .......................................................... 21

Bosque Protector Cerro Blanco ............................................................. 21

7. METODOLOGÍA .................................................................................... 23

7.1. MATERIALES Y EQUIPOS ............................................................. 23

Materiales de campo ............................................................................. 23

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VII

Reactivos, materiales y equipos usados en el laboratorio ..................... 23

7.2. Diseño de muestreo ........................................................................ 25

7.3. Implementación de diseño de muestreo en las áreas de estudio ... 25

7.4. FASE DE CAMPO........................................................................... 28

7.5. FASE DE LABORATORIO .............................................................. 31

8. ANÁLISIS ESTADÍSTICO ...................................................................... 41

9. RESULTADOS ...................................................................................... 42

10. DISCUSION ........................................................................................... 85

11. CONCLUSIONES .................................................................................. 92

12. RECOMENDACIONES.......................................................................... 93

13. BIBLIOGRAFÍA ...................................................................................... 94

14. GLOSARIO .......................................................................................... 105

ANEXOS .................................................................................................... 107

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VIII

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Anatomía de un Murciélago. ............................................................. 7

Figura 2. Esquema de la Ecolocalización ........................................................ 7

Figura 3. Proceso de Bioacumulacion y Biomagnificacion ............................... 9

Figura 4. Área de estudio ............................................................................... 27

Figura 5. Técnica de captura a nivel del suelo ............................................... 28

Figura 6. Técnica de captura a nivel Subdosel .............................................. 29

Figura 7. Toma de medidas morfométricas. ................................................... 30

Figura 8. Cámara saturada de cloroformo ..................................................... 31

Figura 9. Fijación del individuo para la disección ........................................... 32

Figura 10. Vouchers preparados vía seca ..................................................... 34

Figura 11. Vouchers preparados vía húmeda ................................................ 34

Figura 12. Ingreso de muestras en el museo ................................................. 35

Figura 13. Muestra homogenizada y secada en la estufa .............................. 36

Figura 14. Pulverización y pesaje de muestra................................................ 37

Figura 15. Muestras digeridas en beackers ................................................... 38

Figura 16. Muestras aforadas en balones de 25 ml. ...................................... 38

Figura 17. Digestión de muestras en tubos de ensayo .................................. 39

Figura 18. Filtración de muestras. .................................................................. 39

Figura 19. Lectura de muestras ..................................................................... 39

Figura 20.Saccopteryx bilineata ..................................................................... 45

Figura 21. Carollia brevicauda ....................................................................... 46

Figura 22.Phyllostomus elongatus ................................................................. 48

Figura 23.Micronycteris megalotis .................................................................. 49

Figura 24.Artibeus fraterculus ........................................................................ 50

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IX

Figura 25.Artibeus aequatorialis ..................................................................... 52

Figura 26.Artibeus lituratus ............................................................................ 54

Figura 27. Platyrrhinus matapalensis ............................................................. 56

Figura 28.Glossophaga soricina ..................................................................... 58

Figura 29. Molossus molossus ....................................................................... 60

Figura 30.Promops davisoni........................................................................... 62

Figura 31. Tadarida brasiliensis ..................................................................... 63

Figura 32. Nyctinomops macrotis .................................................................. 64

Figura 33.Eumops wilsoni .............................................................................. 66

Figura 34.Cynomops greenhalli ..................................................................... 67

Figura 35. Myotis nigricans ............................................................................ 69

Figura 36. Propuesta de Ciclo del Plomo en Murciélagos en la ciudad de

Guayaquil y zonas aledañas .......................................................................... 84

ÍNDICE DE TABLAS

Tabla 1. Total de Familias, Géneros y Especies de quirópteros obtenidos. ... 70

Tabla 2.Concentraciones de plomo en la especie Tadarida brasiliensis*. ..... 72

Tabla 3.Concentraciones de plomo en la especie Molossus molossus. ........ 72

Tabla 4.Concentraciones de plomo en la especie Glossophaga soricina. ..... 73

Tabla 5.Concentraciones de plomo en la especie Saccopteryx bilineata. ...... 74

Tabla 6. Concentraciones de plomo en la especie Artibeus fraterculus. ........ 74

Tabla 7.Concentraciones de plomo en la especie Artibeus lituratus .............. 75

Tabla 8.Concentraciones de plomo en la especie Artibeus aequatorialis ...... 76

Tabla 9.Concentraciones de plomo en la especie Platyrrhinus matapalensis 76

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X

Tabla 10.Concentraciones de plomo en la especie Carollia brevicauda ........ 77

Tabla 11.Concentraciones de plomo en la especie Phyllostomus elongatus . 77

Tabla 12. Concentraciones de plomo en la especie Micronycteris megalotis 77

Tabla 13. Concentraciones de plomo en la especie Eumops wilsoni ............. 78

Tabla 14.Concentraciones de plomo en la especie Nyctinomops macrotis ... 78

Tabla 15. Concentraciones de plomo en la especie Promops davisoni ......... 78

Tabla 16.Concentraciones de plomo en la especie Cynomops greenhalli ..... 79

Tabla 17.Concentraciones de plomo en la especie Myotis nigricans ............. 79

ÍNDICE DE GRÁFICOS

Gráfico 1. Porcentaje de captura de individuos vivos ..................................... 43

Gráfico 2. Total de muestras analizadas en tejido óseo y tejido blando ......... 43

Gráfico 3. Concentración total de plomo en individuos capturados en zona

urbana ............................................................................................................ 44

Gráfico 4. Concentración total de plomo en individuos capturados en Bosque

....................................................................................................................... 44

Gráfico 5.Comparación de concentración de plomo en muestra de hueso de M.

molossus ........................................................................................................ 80

Gráfico 6.Comparación de concentraciones de plomo en muestra de tejido

blando entre especies de zona urbana y áreas de conservación................... 81

Gráfico 7.Concentraciones de plomo a nivel de Gremio Trófico en muestras de

tejido blando ................................................................................................... 82

Gráfico 8.Concentraciones de plomo en muestras de tejido óseo a nivel de

Gremio Trófico ............................................................................................... 83

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XI

INDICE DE ANEXOS

Anexo 1. Planilla de campo .......................................................................... 108

Anexo 2. Codificación y medidas de muestras analizadas. ......................... 109

Anexo 3 Muestras tomadas del museo ........................................................ 124

Anexo 4. Puntos de Muestreo ...................................................................... 126

Anexo 5. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos y

hembras de la especie M. molossus ............................................................ 127

Anexo 6. Comparación de rangos de concentración de plomo entre hembras de

la especie M. molossus de zona urbana y de bosque. ................................. 128

Anexos 7. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos

de la especie M. molossus de zona urbana y de bosque. ............................ 128

Anexo 8. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos y

hembras de la especie A. aequatorialis. ..................................................... 129

Anexo 9. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos y

hembras rangos de la especie G. soricina. .................................................. 129

Anexo 10. Comparación de rangos de concentración de plomo entre hembras

de la especie G. soricina de zona urbana y de bosque. ............................... 130

Anexo 11. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos y

hembras de la especie A. lituratus ............................................................... 130

Anexos 12. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos

de la especie A. lituratus de zona urbana y de bosque. ............................... 131

Anexo 13. Permiso de investigación ............................................................ 132

Anexo 14. Carta de Autorización otorgada por "Fundación Siglo XXI" ........ 137

Anexos 15. Collage de especies analizadas ................................................ 138

Anexos 16 Grupo de trabajo ........................................................................ 139

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XII

RESUMEN

Durante los meses de septiembre del 2015 a julio del 2016 se colectaron

murciélagos dentro de los límites urbanos de la ciudad de Guayaquil, Durán y

en el Bosque Protector Cerro Blanco. Se analizaron un total de 87 individuos,

agrupados en 4 familias (Molossidae; Phyllostomidae; Vespertilionidae y

Emballonuridae) 14 géneros y 17 especies. De estos, los géneros más

abundantes fueron Artibeus, Molossus y Glossophaga. 59 individuos fueron

colectados vivos, 12 hallados muertos y 16 tomados del museo de la Facultad

de Ciencias Naturales. Cada muestra obtenida fue procesada y leída en el

Espectrofotómetro de Absorción Atómica del Laboratorio de

Espectrofotometría del Instituto de Investigaciones de Ciencias Naturales

(IIRN), laboratorio acreditado de la Facultad de Ciencias Naturales de la

Universidad de Guayaquil (UG). La más alta concentración de plomo fue

hallada en la especie Molossus molossus que habita en el Bosque con una

concentración de 150,36 mg/kg, mientras que la especie Artibeus fraterculus

presento una concentración de 128,52 mg/Kg, considerada la más alta entre

las especies estudiadas que habitan en zona urbana.

Palabras claves: Bioacumulación, Contaminación, Conservación,

Quirópteros, Ecotoxicología.

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XIII

ABSTRACT

During the months of September 2015 to July 2016 bats were collected within

the city limits of the city of Guayaquil, Duran and the Cerro Blanco Protected

Forest. 14 genera and 17 species a total of 87 individuals, comprising 4

families (Phyllostomidae, Vespertilionidae, Molossidae and Emballonuridae)

were analyzed. Of these, the most abundant genera were Artibeus, Molossus

and Glossophaga. 59 individuals were collected alive, 12 found dead and 16

taken from the museum of the Faculty of Natural Sciences. Each sample

obtained was processed and read on the atomic absorption spectrophotometer

Spectrometry Laboratory of the Research Institute of Natural Sciences (IIRN)

accredited laboratory Faculty of Natural Sciences of the University of

Guayaquil (UG). The highest concentration of lead was found in the Molossus

molossus species that lives in the Forest with a concentration of 150,36 mg /

kg, while the species Artibeus fraterculus had a concentration of 128,52 mg /

kg, considered the highest among the species studied living in urban areas.

Keywords: bioaccumulation, contaminants, Conservation, Chiroptera,

Ecotoxicology

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1

1. INTRODUCCIÓN

Uno de los contaminantes de mayor riesgo en la naturaleza son los metales

pesados, a diferencia de otras sustancias nocivas para el ambiente éstos son

elementos químicos que tienen la capacidad de ser biorefractarios; una vez

que invaden el ecosistema pueden permanecer en él durante cientos de años

(Romero, 2005), por no ser biodegradables, lo cual dificulta su degradación o

eliminación del nicho al que invaden (Alcivar & Mosquera, 2011; INECC,

2009). Estos elementos tóxicos se encuentran en forma natural en la corteza

terrestre, y están sujetos a ciclos biogeoquímicos que determinan su

presencia y concentración en los diferentes ecosistemas (Lozano, 2010).

La perturbación antropogénica puede modificar considerablemente la

distribución y concentración de los metales pesados en el ambiente (Guerrero,

2014; Mero et al., 2012). En general, esto ocurre durante la extracción minera,

el refinamiento de productos mineros o por la liberación al ambiente de

efluentes industriales y emisiones vehiculares (ATSDR, 2007; Contreras,

Mendoza, & Arismendis, 2004).

De esta forma, el hombre desempeña un papel fundamental en el aporte de

metales pesados en el medio ambiente, introduciéndolo en distintas

actividades industriales, tales como: la fabricación de cerámicas, vidrios,

pigmentos, armamentos, reactivos químicos, tuberías, aditivos antidetonante

de gasolina, insecticidas, protección contra rayos x, entre otros (Limo, 2003;

Martinez et al., 2008; WHO, 1989).

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2

Varios estudios previos en la ciudad de Guayaquil (Guayas, Ecuador) han

determinado que existe contaminación por metales pesados (Alcívar &

Mosquera 2011; Kuffó 2013; Mero 2010; Mero et al., 2012; Rodriguez 2013;

Siavichay 2013), con evidencia que organismos de ecosistemas estuarinos

bioacumulan elementos como plomo (Pb), cadmio (Cd) y mercurio (Hg), y

presumen que su principal origen es la combustión de carburantes fósiles,

minería, industria metalúrgica e incineración de residuos (Kuffó, 2013; Novo,

1999; Yates et al., 2014).

En el caso de los seres vivos, su concentración puede incrementarse a lo largo

de la cadena de alimentación, dicho proceso denominado bioacumulación

(Escobar, 2010). La ingesta de plantas o animales contaminados puede

provocar síntomas de intoxicación a niveles críticos (INECC, 2009; Lozano,

2010; Romero, 2005).

En cuanto al plomo, las fuentes de contaminación son más variadas y

proceden de varios ámbitos. Gran parte del plomo se obtiene por reciclado de

chatarras como las placas de baterías y de las escorias industriales como

soldaduras, metal para cojinetes, recubrimientos de cables, entre otros

(Cousillas, 2007; MAGRAMA, 2013). Las áreas urbanas y cercanas a

carreteras han sido la principal fuente de plomo antropogénico; debido a ello

las concentraciones de plomo se encuentran más elevadas en el suelo y en

organismos con mucha proximidad a carreteras donde la densidad de tráfico

es elevada (Cousillas, 2007).

El óxido plumboso (Pb O) ha sido usado durante muchos años como pigmento

blanco en las pinturas; en muchos países se sigue usando el tetraetilo de

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3

plomo ([C2H5]4Pb) como aditivo de las naftas añadidos a los carburantes de

automóviles, los cuales al combustionarse, producen partículas del metal que

pasan al aire y quedan en el polvo de los caminos (ATSDR, 2007; WHO,

1989). Estos compuestos se usan en soldaduras, en la cobertura maleable de

algunas pilas, y como elementos en las baterías de los autos (Arellano, 2007).

Como se mencionó anteriormente, la fauna y flora son sensibles a estos

metales pesados, pues no lo pueden eliminar y se almacena en su interior;

esta retención de tóxicos da lugar a los procesos de bioacumulación y

biomagnificación (Escobar, 2010). En Ecuador, se están observando estos

procesos como principal efecto de la contaminación urbana, pero la mayoría

de estudios están enfocados a organismos acuáticos (Jiménez, 2012; Mero,

2010; Mero et al., 2012; Siavichay, 2013), y muy pocos en fauna terrestre y

vegetación (Ayala & Romero, 2013; Ballesteros, 2011; Sarmiento, 2013).

Entre los organismos urbanos que podrían servir como biomonitores para

determinar niveles de contaminación de un ecosistema se encuentran los

murciélagos (Walker et al.,2007; Williams et al., 2010).

Los murciélagos son mamíferos con la capacidad de volar, por lo que al

realizar sus actividades pueden trasladarse desde zonas de bosque hasta

zonas urbanas, y viceversa; también se le atribuye la alta especialización

hacia diferentes hábitos alimenticios y a su adaptación para ocupar nichos

ecológicos abandonados (Alava, 2014; Ayelen, 2013; Tirira, 2011; Vleut et al.,

2013). Por estas adaptaciones ecológicas es posible hallarlos en ambientes

urbanos.

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4

Entonces, tomando en consideración la contaminación de la ciudad en donde,

la fauna y flora son la principal evidencia de bioacumulación de estos metales

tóxicos y que los murciélagos se han adaptado para residir zonas urbanas se

plantea la siguiente pregunta de investigación:

¿Cuál es la diferencia de la concentración de plomo (Pb) entre murciélagos

que habitan en la ciudad de Guayaquil y zonas aledañas (Guayas-Ecuador)?

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1.1. Marco Teórico

Orden Chiroptera

Los murciélagos son uno de los grupos más numerosos de mamíferos en el

mundo y están representados por un amplio número de especies en el

Ecuador (Tirira, 2007). Las adaptaciones y cambios evolutivos que presentan

son únicos, no observados en otro orden de mamíferos, como la capacidad

de volar, el desarrollo de sistema de ecolocalización (Fig. 1 y 2), la alta

especialización hacia diferentes hábitos alimenticios, los ha hecho distribuirse

en casi todo los continentes permitiéndoles ocupar nichos ecológicos

anteriormente vacíos (Alava, 2014; Burneo, Proaño, & Tirira, 2015; Tirira,

2007).

Taxonómicamente, los murciélagos de encuentran en el orden Chiroptera, el

cual comprende 18 familias, 202 géneros y más de 1.100 especies distribuidas

en casi todo el planeta, ya que no han tenido mucho éxito en algunas islas

oceánicas muy aisladas, los polos o las zonas más frías de los hemisferios

(ACG, 2014; Batworlds, 2015).

En Ecuador, los quirópteros son el taxón más diverso de mamíferos,

conformadas por 8 familias, 64 géneros y 171 especies, distribuidas y

registradas en todo el territorio ecuatoriano, incluyendo las islas Galápagos y

los altos páramos, hasta cerca de los 4500 m de altitud (Burneo et al., 2015;

Tirira, 2015).

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El occidente ecuatoriano goza de una disposición única de hábitats

neotropicales por la influencia directa de bosques húmedos del Chocó-Darién

por el norte y formaciones desérticas de Perú y Chile por el sur.

Características que han puntualizado una propia riqueza de especies con

niveles altos de endemismo para varios grupos taxonómicos, incluidos los

murciélagos. Se han realizado muestreos en 16 localidades a lo largo de la

costa incluyendo el Bosque Protector Cerro Blanco, suministrando

información biológica y de distribución geográfica para 66 especies de seis

familias: Emballonuridae, Phyllostomidae, Noctilionidae, Thyropteridae,

Vespertilionidae, y Molossidae (Alava, 2014).

Este grupo ejerce funciones ecológicas importantes: como la contribución a la

sucesión secundaria de bosques tropicales por la dispersión de semillas,

además cumplen un rol muy importante en el proceso de polinización, debido

a sus hábitos alimenticios son considerados controladores de plagas, entre

otros (Castro & Galindo, 2012; Muscarella & Fleming, 2007; Williams et al.,

2010).

Los murciélagos cumplen con las siguientes características que enmarcan a

esta especie como bioindicadora: son un taxón abundante, tienen un punto de

vista ecológico (desempeñan funciones en el ecosistema), poseen una

taxonomía diferenciada y son tróficamente diversos (Alava, 2014; Tirira,

2007). Debido a su diversidad y abundancia en los trópicos, ellos pueden

ofrecer una visión amplia de la salud de un ecosistema (Alava, 2014; Fenton

et al., 1992; Hill & Smith, 1984; Muscarella & Fleming, 2007).

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7

Figura 1. Anatomía de un Murciélago.

Fuente: tomado de la web http://www.fotolog.com

Figura 2. Esquema de la Ecolocalización

Fuente: tomado de la web https://askabiologist.asu.edu

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8

Generalidades

El término Ecotoxicología es una derivación del termino Toxicología, dicha

ciencia estudia los efectos adversos de sustancias tóxicas sobre organismos

individuales, consecuentemente la ecotoxicología estudiará las alteraciones

ambientales causadas por agentes tóxicos y la toxicidad directa sobre los

organismos presentes (Casarett & Doull, 2001; INECC, 2009).

Las principales vías de entrada de contaminantes a la atmósfera son por

evaporación, emisiones de chimenea y otras matrices; el transporte de

contaminantes en el aire generalmente es mucho más rápido que en la

hidrósfera, debido a que el aire tiene menor viscosidad (Casarett & Doull,

2001). El transporte de contaminantes en el aire se produce principalmente

por procesos de difusión o de advección. La difusividad del contaminante en

el aire depende de su peso molecular en comparación con: el aire,

temperatura del aire, separación molecular en colisión, energía de interacción

molecular, y la constante de Boltzmann (Calderón & Maldonado, 2008;

Casarett & Doull, 2001).

La contaminación puede dar lugar a una cascada de eventos, comenzando

con efectos sobre la homeostasis de los individuos y que se extiende a través

de poblaciones, comunidades, ecosistemas y paisajes (Placeres, Olite, &

Toste, 2006; Reyna, 1992). Otro suceso de contaminación es la

bioacumulación, evento que se da cuando los organismos vivos, absorben

tóxicos inversamente proporcional al que sus cuerpos pueden eliminar, por lo

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que el contaminante se bioacumula en sus tejidos u órganos (Escobar, 2010).

Cuando ya existe una bioacumulación y este es transferido de un nivel trófico

a otro incrementando su concentración a través de la cadena trófica, se

considera que ha ocurrido la biomagnificación (Fig. 3); por lo que se considera

que los carnívoros es el gremio más propenso a acumular altas

concentraciones de elementos tóxicos (Escobar, 2010).

Figura 3. Proceso de Bioacumulacion y Biomagnificacion

Fuente: tomado de la web http://www.ecoticias.com

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2. ANTECEDENTES

Entre los principales trabajos sobre bioacumulación de metales pesados en

murciélagos a nivel internacional se pueden citar:

Walker et al., (2007), en una primera evaluación de las concentraciones

de metales pesados tóxicos en murciélagos de los géneros Pipistrellus,

Plecotus y Myotis (Vespertilionidae) de Gran Bretaña, hallaron que la

acumulación de Pb, Cd y Hg en individuos de la región sur-oeste es

similar a la medida en los murciélagos de otros lugares de Europa.

Yates et al., (2013) realizaron una investigación determinando mercurio

en las especies: Pipistrellus subflavusdel, Myotis septentrionalis, Myotis

leibii, Myotis sodalis, Lasiurus borealis, Lasiurus cinereus y

Lasionycteris noctivagans, en el noroeste de EE.UU, concluyendo que

en las poblaciones de murciélagos de examinados, las hembras tenían

altas concentraciones de mercurio (Hg) y que el mismo se transfiere

fácilmente a las crías a través de la leche materna.

Zocche et al., (2010) evaluaron las concentración de metales pesados

en especies de murciélagos insectívoros en una zona minera de Brasil;

las especie Molossus molossus presentó 5.8 (±2.8) µg/g; Tadarida

brasiliensis concentro valores ≤ 7.38 µg/g mientras que Eptesicus

diminutus obtuvo valores ≤ 5.41 µg/g.

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Williams et al., (2010) en Kosñipata, Cuzco (Perú) realizaron el primer

reporte sobre la contaminación de metales pesados en murciélagos de

Sudamérica; en un área perteneciente a la zona de amortiguamiento

del Parque Nacional Manu. En los géneros Carollia, Anoura y Sturnira

se hallaron niveles de Pb, Cd, Cu y Zn, siendo atribuidas la presencia

de Cu y Zn a ciertas funciones fisiológicas de las especies, mientras

que Pb y Cd estarían siendo absorbidas por vía respiratoria.

Entre las principales investigaciones realizadas a nivel nacional e

internacional sobre las concentraciones de metales pesados en ecosistemas

estuarinos y marino-costeras, tenemos:

Ahumada (1994), en la Bahía de San Vicente (Chile) demostró que los

bivalvos estarían siendo contaminados por metales pesados y

bioacumulando principalmente el Cd, seguido por el Zn, Ni y Pb debido

principalmente a la contaminación por parte de Industrias que

descargaban sus residuos líquidos directamente a la Bahía.

Ayala & Romero, (2013) realizaron un trabajo en el cantón Arenillas,

provincia del Oro, al sur de Ecuador, para cuantificar presencia de

Mercurio (Hg) y Arsénico (As) en la leche de las vacas de dicho sector,

concluyendo que de acuerdo a la Norma Técnica Ecuatoriana NTE

0009:2008, las concentraciones de arsénico no sobrepasan los límites

máximos permisibles para todas las muestras de leche de vaca

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analizadas, mientras que los niveles de mercurio sobrepasan 2.2 veces

el limite permisible. Los autores estiman que la elevada presencia de

mercurio este causada por los químicos utilizados para la extracción de

oro en la mina artesanal los cuales presuntamente serian vertidos

directa o indirectamente en los afluentes del rio Arenillas, el mismo que

sería utilizado para el riego de pastizales o consumo directo del ganado

vacuno.

Mero (2010): en cuatro esteros del Estuario Interior del Golfo de

Guayaquil (Provincia del Guayas): Chupadores Grande, Chupadores

Chico, Las Loras y Las Cruces, determinó las concentraciones de

plomo y cadmio en moluscos bivalvos de interés comercial. Los

resultados indican que la especie que presentó mayor concentración

de cadmio fue el ostión, con valores promedio de 8.02 ppm

(Chupadores Chico), 6.25 ppm (Chupadores grande), 8.24 ppm (Las

Loras) y 7.49 ppm (Las Cruces); la mayor concentración de plomo fue

encontrada en los ostiones del estero Las Cruces con 5.03 ppm,

seguido de los ostiones del estero Chupadores Chico a los que se les

cuantificó 1.96 ppm. En los esteros Chupadores Grande y Las Loras,

las mayores concentraciones de plomo se encontraron en mejillones

con 1.98 y 1.75 ppm, respectivamente.

Mero et al. (2012): En Puerto El Morro (Provincia del Guayas) se

determinó las concentraciones de cadmio y plomo en dos especies de

moluscos de importancia comercial: concha prieta (Anadara

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tuberculosa) y pata de mula (A. grandis); el promedio hallado en estas

especies fue de 4.24 y 4.01 ppm de cadmio y 3.37 y 2.62 ppm de plomo

para A. tuberculosa y A. grandis respectivamente. Estos resultados

evidencian una alta concentración de estos elementos tóxicos en los

organismos.

Siavichay (2013) determinó que el Cangrejo rojo (Ucides occidentalis)

residente de la Reserva Ecológica Manglares Churute tienen la

capacidad de concentrar Cadmio (Cd) y Plomo (Pb) en su tejido blando

y hepatopáncreas. Sin embargo las concentraciones halladas de Plomo

en U. occidentalis fueron inferiores a los límites máximos establecidos-

LME por la Legislación Internacional “Reglamento N° 1881/2006 de la

Comisión de la Unión Europea” (39CE), concluyendo que la presencia

de estos metales se encuentran en niveles permisibles y su presencia

no afecta al Cangrejo rojo.

Rodriguez (2013) analizó los niveles de metales pesados (Cd, Pb, Ni)

en los sedimentos de los esteros de la Ciudad de Guayaquil (Provincia

del Guayas), donde las más altas concentraciones se registraron en el

Puente 5 de Junio con valores promedio de 8,77 ppm para cadmio (Cd),

de 64,67 ppm para níquel (Ni) y de 230,08 ppm para plomo (Pb).

Kuffó (2013) cuantificó los niveles de metales pesados en mejillones

(Mytella strigata) de la zona urbano-marginal, en el estero salado de

Guayaquil; determinando que esta especie concentró los elementos

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Cd, y Pb presentes en el agua, los cuales se han bioacumulado,

llegando en ambos casos a sobrepasar los LMP (Límites máximos

permisibles). En el caso del Pb el valor hallado fue de 3.10 ppm,

excediendo en 1 ppm el valor normal permisible el cual es de 2 ppm,

situación que constituye un riesgo para el ser humano y los animales,

aunque este tipo de molusco no es consumido por el ser humano, si es

parte intermedia de la red trófica acuícola que al final puede llegar al

hombre.

Por lo antes mencionado, es evidente que en Ecuador se ha investigado sobre

el efecto de la contaminación por metales pesados con énfasis en

ecosistemas estuarinos y marino-costeros, a través de su bioacumulación en

organismos propios de estos hábitats, pero no se ha desarrollado aún este

tema en ecosistemas terrestres, y sus efectos en organismos vertebrados

como los murciélagos, por lo que este es un trabajo inédito sobre los niveles

de concentración de metales pesados con fauna terrestre en Ecuador.

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3. JUSTIFICACIÓN

Los quirópteros cumplen un papel crucial como agentes polinizadores y

controladores de plagas, e incluso como biomonitores para determinar niveles

de contaminación en un determinado ecosistema, dada su diversidad, a los

quirópteros se les atribuye un alto nivel de interacción en los ecosistemas

(Castro & Galindo, 2012; Muscarella & Fleming, 2007; Williams et al., 2010).

En este contexto, los murciélagos constituyen una parte integral del

ecosistema y su protección es considerada como de alta prioridad (Tirira,

2011).

Entre sus principales amenazas están la pérdida de hábitat, la destrucción y

perturbación de refugios, y el uso indiscriminado de sustancias tóxicas, que

incluyen los metales pesados(Burneo et al., 2015). Debido a que no se han

llevado a cabo estudios definitivos sobre los efectos nocivos en los

murciélagos, las concentraciones de metales que se encuentran en órganos

específicos sólo pueden ser interpretadas por comparación con las

concentraciones asociadas con la letalidad u otros efectos adversos

importantes demostrados por estudios toxicológicos en otros mamíferos (Kunz

& Parsons, 2009).

En el Ecuador la diversidad de quirópteros es particularmente alta, con 171

especies (Burneo et al., 2015; Tirira, 2015) y en ecosistemas de bosque seco,

como el Bosque Protector Cerro Blanco se ha identificado un total de 34

especies, representando el 20% del total de especies registradas en el país

(Alava, 2014).

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En estos ecosistemas, algunas de estas especies han sido ubicadas en

categorías de amenaza como Eptesicus innoxius (Vulnerable-VU),

Amorphochilus schnabli (En Peligro-EN), Cabreramops aequatorianus (En

Peligro Crítico-CR), entre otras (Tirira, 2011).

Por lo dicho anteriormente, es necesario el desarrollo de investigaciones

orientadas a determinar si la contaminación por metales pesados están

afectando negativamente a las poblaciones de murciélagos (Yates et al.,

2014; Burneo et al., 2015).

En esta investigación se cuantifica la concentración de Plomo (Pb) en

murciélagos que habitan en la ciudad de Guayaquil y zonas aledañas, y el

Bosque Protector Cerro Blanco, reconocido internacionalmente como un Área

de Importancia para la Conservación de Murciélagos-AICOM (Burneo et al.,

2015) por lo que servirá como un insumo técnico en la elaboración de nuevas

propuestas de conservación a nivel local y nacional, y monitoreo de la

contaminación en ecosistemas terrestres y su fauna.

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4. HIPÓTESIS

Existen diferencias de concentraciones de plomo (Pb) entre quirópteros de

zona urbana y los que habitan en bosques, lo cual representa una amenaza

para su conservación

5. OBJETIVOS

Objetivo general

Cuantificar la concentración de plomo (Pb) en murciélagos de

Guayaquil y sus zonas aledañas.

Objetivos Específicos

Estimar los niveles de concentración de Pb, en murciélagos que

habitan dentro del área de conservación “Bosque Protector Cerro

Blanco” y sus alrededores, y zonas urbanas como es la ciudad de

Guayaquil y el cantón Eloy Alfaro (Durán).

Establecer un patrón de comparación entre las diferencias de

concentración de Pb presentes en las distintas especies objeto de esta

investigación.

Identificar taxonómicamente especies o gremio trófico de murciélagos

que están bioacumulando plomo (Pb).

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6. ÁREA DE ESTUDIO

El área de estudio se desarrolló principalmente en dos escenarios

identificados como:

6.1. AREA URBANA

Ciudad de Guayaquil

Guayaquil es la ciudad más grande de Ecuador, está situada en la

convergencia de dos grandes ríos: el Daule y el Babahoyo los cuales se unen

al norte de la ciudad que descargan en el Golfo de Guayaquil, el cual es el

principal río y accidente geográfico de todo el país. Está a 4 m.s.n.m. su

coordenada geográfica es: 2°11′00″S, 79°53′00″O, (Halberstadt, n.d.). El

escaso relieve con el que cuenta la ciudad, está formado por cerros que

atraviesan la ciudad y luego convergen dando a lugar al sistema montañoso

llamado "Chongón-Colonche" situado al oeste de la ciudad el cual alcanza los

800 msnm (Acosta, 2014; Gobierno Provincial del Guayas, 2012).

La ciudad está rodeada por bosques naturales, al Oeste en la región costera,

se extienden miles de hectáreas de Manglares, grandes árboles de la costa

del país con raíces sobre el mar, la isla Santay, frente a la ciudad, es un

Parque nacional. Los Manglares de Puerto Hondo, son un Parque nacional

para conservar el manglar en esta área, está dirigido por un club ecológico,

que ofrece la posibilidad de hacer ecoturismo.

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Al Norte está el Cerro Azul, que es la extensión de la cordillera "Chongón

Colonche", también declarado Parque nacional, con grandes extensiones de

bosques naturales; al Este de la ciudad, se extienden grandes zonas agrícolas

y bosques, establecidos en las riberas de los ríos que bajan de la cordillera de

los Andes, hasta formar el río Guayas (Gobierno Provincial del Guayas, 2012).

También se puede apreciar áreas verdes, recreativas y sitios turísticos dentro

de la ciudad y en sus alrededores en los cuales podemos observar

notoriamente nuestra diversa fauna y flora, entre ellos tenemos:

Bosque Protector Cerro Blanco, dentro del perímetro urbano de la

ciudad, en el kilómetro 16 de la carretera Guayaquil - Salinas.

Bosque Protector Bosqueira: ubicado dentro de la ciudad.

Bosque Protector “La Prosperina”: ubicado dentro de la ciudad.

Bosque Papagayo de Guayaquil: ubicado dentro de la ciudad.

Malecón del Salado: ubicado dentro de la ciudad.

Área nacional de recreación Parque Lago, se encuentra en el Km. 26

de la carretera Guayaquil - Salinas.

Su temperatura es cálida durante casi todo el año. Presenta una temporada

húmeda y lluviosa que se extiende enero a mayo; y la temporada seca que va

desde junio a diciembre. Debido a que se ubica en plena zona ecuatorial, la

ciudad tiene temperaturas cálidas durante todo el año, la temperatura

promedio oscila entre los 25 y 28 °C (Gobierno Provincial del Guayas, 2012;

Prefectura del Guayas, n.d.).

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Guayaquil tiene suelos muy fértiles que permiten una abundante y variada

producción agrícola y ganadera. Se cultiva algodón, oleaginosas, caña de

azúcar, arroz, banano, cacao y café y frutas tropicales como el mango,

maracuyá (Gobierno Provincial del Guayas, 2012; Prefectura del Guayas,

n.d.).

Dentro de la ciudad se encuentran las fábricas de: cemento, pinturas

cervecerías, madera y papel, la empresa eléctrica, entre otras; estas

industrias se han convertido en uno de los motores que genera en la

actualidad el 31% de lo que se produce en Ecuador. Las conexiones viales y

las nuevas tecnologías han permitido la descentralización de la industria, sin

embargo la ciudad sigue albergando casi el 40% de 5.437 industrias

registradas en todo el país; dando como resultado 2.184 industrias con

residencia en Guayaquil (Ecuavisa, 2013).

Cantón Eloy Alfaro (Durán)

El Cantón está ubicado frente a la ciudad de Guayaquil a 6 km de distancia.

Está a 11 m.s.n.m., su temperatura promedio es de 25°C y su precipitación

promedio anual es de 500 a 1000 mm., su coordenada geográfica es:

2°10′00″S 79°50′00″O. La parte oriental del cantón Durán está recorrida por el

río Guayas; por la parte suroeste se encuentra una pequeña cadena de

elevaciones, destacándose el Cerro de las Cabras con una altura de 88

m.s.n.m. (Gobierno Provincial del Guayas, 2012; Guayas Turistico, 2013;

Prefectura del Guayas, n.d.).

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Dentro del Cantón de Duran se encuentra el Área Nacional de Recreación

Isla Santay, el cual posee una gran diversidad biológica y alberga una

importante fauna de especies que se encuentran en categoría de amenaza

según lo reportado en lista roja de mamíferos del Ecuador (Gobierno

Autónomo Descentralizado Municipio de Durán, 2015)

En la parte occidental se encuentran suelos fértiles actos para la agricultura;

en la parte Norte, el suelo es bajo, permitiendo el asentamiento del mayor

porcentaje de los habitantes del cantón. La producción agropecuaria cumple

un rol muy importante dentro de la ciudad, Durán se ha convertido en una

zona industrial de primer orden (Prefectura del Guayas, n.d.).

El cantón de Durán se ubica en una zona de manglar tropical semi húmeda,

gran parte de los territorios naturales han sido intervenidos para la ganadería,

piscicultura y las camaroneras, degradado así su cobertura vegetal,

generando parches continuos en extensión y alterándolo para fines de

crecimiento urbanístico. La alteración del ecosistema de bosque seco así

como del ecosistema de manglar es evidente en todo el territorio (Gobierno

Autónomo Descentralizado Municipio de Durán, 2015).

6.2. ÁREA DE CONSERVACIÓN

Bosque Protector Cerro Blanco

Declarado Bosque Protector mediante Acuerdo Ministerial No.119 expedido

por el Ministerio de Agricultura y Ganadería, el 9 de noviembre de 1992.

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Decreto de creación, Acuerdo Ministerial No. 143 del Ministerio de Agricultura

y Ganadería del 20 de abril de 1989, declaró 2.000 ha como bosque protector.

La ultima Declaratoria, Acuerdo No. 092 del Ministerio del Ambiente del 3 de

Octubre del 2000 ampliando el BPCB por un total de 6.078 ha (Fundación Pro-

Bosque, 2013).

Es uno de los últimos remanentes del ecosistema bosque seco tropical de la

costa ecuatoriana, así como uno de los más grandes y mejor conservados

fragmentos del bosque seco tropical ecuatoriano, que alberga especies

endémicas de la región. Está ubicado en el extremo suroeste de la Cordillera

Chongón Colonche en la ciudad de Guayaquil, Provincia del Guayas con una

elevación que fluctúa entre los 50 y 400 m.s.n.m. (Alava, 2014; Fundación

Pro-Bosque, 2013).

El bosque es destacado por:

Es uno de los 30 sitios prioritarios para la conservación de aves en la

Región Tumbesina.

Es uno de las cuatro áreas protegidas a nivel nacional que alberga

nueve especies de aves globalmente amenazadas.

En ella se registra un total de 221 especies de aves, de las cuales 30

tienen rangos de distribución limitados y 24 son endémicas de la

Región Tumbesina.

Es reconocido internacionalmente como un Área de Importancia para

la Conservación de Murciélagos-AICOM (Burneo et al 2015).

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7. METODOLOGÍA

7.1. MATERIALES Y EQUIPOS

Materiales de campo

- Cámara fotográfica

- GPS GARMIN ETREX 60

- Redes de neblina (BIOWEB)

- Linterna manos libres (LED)

- Calibrador

- Hoja de Registro de las especies

- Carpas para camping

- Pequeñas fundas de tela para transportación de murciélagos

- Un par de guantes de caucho

- Ovillos de piola

Reactivos, materiales y equipos usados en el laboratorio

- Acetileno

- Ácido nítrico 65%, Fco x 2.5 Litros, Merck

- Peróxido de hidrogeno 30%, Fco x Lt, Merck

- Alcohol Industrial.

- Cloroformo.

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- Agua ultrapura.

- Guantes de examinación de nitrilo.

- Fundas de cierre hermético x 50.

- Mortero.

- Cápsulas de porcelana.

- Beackers de 50 ml.

- Tubos de ensayo.

- Fiolas de 25 ml.

- Envase para muestra de orina estéril.

- Papel de empaque.

- Papel Whatman No.40 de 12.5cm, caja x 100.

- Parafilm.

- Jeringuilla de 1ml.

- Plato calentador.

- Balanza analítica.

- Equipo de disección.

- Estufa.

- Espectrofotómetro de Absorción Atómica modelo Perkin Elmer, Analyst 100.

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7.2. Diseño de muestreo

Se utilizó el diseño de muestreo por conglomerados: cada área de estudio fue

dividida en cuadrantes, grupos o conglomerados, cada conglomerado fue

dividido en subconjuntos o subconglomerados y las zonas a muestrear fueron

escogidas de forma aleartoria, por medio de esta técnica se obtuvieron los

puntos de muestreo (Martínez, 1984). La técnica fue sencilla, económica,

rápida y fácil, ya que en lugar de realizar un muestreo de toda una ciudad, se

asignó los recursos a pocos conglomerados seleccionadas de forma aleatoria

(Nieves & Domínguez, 2010). El diseño de muestreo se acopló a la

investigacion por ser un área de gran tamaño.

7.3. Implementación de diseño de muestreo en las áreas de estudio

El área que comprende los límites urbanos de la ciudad de Guayaquil fue

dividida en conglomerados de una superficie de 5 km; cada conglomerado

está dividido en dos subconjuntos de un área de 2,5 km x 5km y los puntos de

capturas tienen un diámetro de 1 km.

Por otro lado los límites que comprenden la zona urbana del cantón Duran fue

dividida en conglomerados de una superficie de 1 Km, cada conglomerado fue

dividido en dos subconjuntos o de un área de 0,5 Km x 1 Km, y cada punto de

captura cuenta con un diámetro de 0,5 Km (Figura 4; Anexo 3).

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Las capturas de individuos dentro del Bosque Protector Cerro Blanco fue

producto de senderismo, debido a que es un área de recreación turística de

fácil acceso en comparación con las otras áreas de muestreo.

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Figura 4. Área de estudio

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7.4. FASE DE CAMPO

Captura de individuos

Para la captura de los murciélagos se usaron las redes de neblina, de 3, 6 y 9

metros de longitud, las cuales fueron colocadas en puntos estratégicos que

permitieron el éxito en las capturas (Kunz & Parsons, 2009).

Se emplearon dos técnicas de captura:

Nivel de suelo: Técnica que consiste en colocar las redes a nivel de suelo o a

nivel de la vegetación cercana, las mismas serán desplegadas según los

objetivos del estudio (Fig. 5).

Figura 5. Técnica de captura a nivel del suelo

Nivel de subdosel: En esta técnica se emplean tubos largos que ayudarán a

alcanzar la altura necesaria a las redes, casi de 4 o 5 metros; en caso de no

tener tubos con dichas alturas se bolean las redes para que estas alcancen

dichas alturas (Fig.6).

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Figura 6. Técnica de captura a nivel Subdosel

Para el registro de los individuos capturados se diseñó una planilla (Anexo. 1)

en donde se anotaron las principales medidas morfométricas y biológicas,

como lo son (Fig. 7):

LT: Largo total, desde el extremo del hocico hasta el extremo de la cola.

CC: Largo de la cabeza y el cuerpo juntos, desde el extremo del hocico hasta

la base de la cola.

LC: Largo de la cola, sin contar pelos sobresalientes, si es que los hubiera.

LO: Largo de la oreja, desde su base hasta la punta, por la cara anterior.

AB: Largo del antebrazo (solo en murciélagos), desde el codo hasta la base

del pulgar.

LP: Largo de la pata posterior, desde el talón hasta la punta de las garras.

Cr: Largo del cráneo (se indica únicamente en aquellas especies donde su

medición será importante para la identificación), sexo, estado de madurez y

según los criterios taxonómicos de Albuja, (1999) y Tirira, (2007) se identificó

la taxonomía de cada individuo. Las jornadas de captura tuvieron apertura

desde las 17h00 hasta las 21h00.

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Figura 7. Toma de medidas morfométricas.

Búsqueda de individuos muertos en zonas urbanas

Para esto, se realizaron caminatas dentro de la ciudad de Guayaquil y Durán,

principalmente en lugares donde existen casas de construcción mixta o

abandonada en jornadas matutinas. Aquellos individuos hallados fueron

colectados y posteriormente ingresados al laboratorio de Espectrofotometría

del Instituto de Investigaciones de Recursos Naturales (IIRN), para ser

analizados.

Selección de vouchers de Museo de la Universidad de Guayaquil-Facultad de

Ciencias Naturales

Para ampliar la muestra de análisis, se obtuvieron muestras del tejido óseo

del antebrazo de vouchers de murciélagos que reposan en el Museo de la

Universidad de Guayaquil - Facultad de Ciencias Naturales, seleccionando

aquellas que fueron colectadas dentro de los límites del área de estudio, como

la parte urbana de Guayaquil, así como del Bosque Protector Cerro Blanco,

entre otros.

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7.5. FASE DE LABORATORIO

Sacrificio

Antes de iniciar el proceso de disección, cada individuo es introducido en una

cámara saturada de cloroformo hasta la asfixia y muerte del mismo (Fig. 8)

(Alava, 2014; Misuraca, 2007).

Figura 8. Cámara saturada de cloroformo

Disección

Concluido el sacrificio cada individuo, fue colocado sobre una tabla de

disección en posición cara ventral hacia arriba, extendiendo y fijando sus

extremidades. Se procedió hacer un corte en la línea medio ventral,

manteniendo las tijeras en posición horizontal para evitar rupturas en los

tejidos (Fig. 9).

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Figura 9. Fijación del individuo para la disección

Preparación de vouchers

Para la preservación de los individuos capturados se consideraron estas dos

técnicas:

Vía Húmeda: Las muestras húmedas, se prepararon con formol al 10%, en

recipientes de vidrio, para luego en laboratorio fueron cambiados a un medio

con etanol (alcohol etílico) al 70% (Simmons & Voss, 2009).

Luego de la disección a los individuos sometidos a esta técnica se les inyecto

previamente 1 ml de formol distribuido en las extremidades, principales

articulaciones y cabeza. Se le colocaron sus respectivas etiquetas, fueron

sumergidos en el formol preparado por 48 horas para su fijación, transcurrido

este tiempo se los retiró del formol, fueron enjuagados con abundante agua,

finalmente se los cambió a un medio de etanol para su preservación (Fig.10).

Vía Seca: La preparación de pieles fue realizada mediante técnicas

estandarizadas (Simmons & Voss, 2009).

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Esta técnica fue realizada luego de la disección, en donde se colocan los

dedos entre la piel y el músculo subyacente para separar la piel del cuerpo de

forma cuidadosa sin malformar la piel y sin ocasionar rupturas sobre la misma,

se separó la piel del cuerpo alrededor de la región genital. A continuación, se

separó la piel de todo, los muslos y la base de la cola, asegurándose de dejar

las vértebras de la cola en la piel.

Se retiró la mayor parte de músculos hasta la altura del tobillo,

cuidadosamente se realizó un corte a nivel de la tibia luego, se deslizo en su

normalidad la posición de piel. Se expulsó los dos músculos de los hombros,

se separó la piel del músculo subyacente a un punto más o menos la mitad

de la parte superior del brazo, y luego se cortó a través del húmero justo

debajo del hombro. A continuación, se sujetó el cuerpo en una mano y la piel

en la otra, y se tiró suavemente de la piel hacia arriba sobre cuello y la cabeza.

Con los dedos se retiró la piel de la parte posterior del cráneo. A medida que

el pliegue de la retracción de la piel se aproxima a la región del oído, se vio

un tubo rígido pero flexible que conecta la región del oído a cada lado del

cráneo a la piel adyacente.

Se examinó la piel para tener la seguridad de eliminar cualquier sangre seca

u otro material con los dedos. Se rellenó con algodón, tomando en cuenta que

el relleno se asimétrico sin estirar la piel para que el resultado sea proporcional

al animal vivo, abdomen y se cosió los bordes de la incisión entre sí, mediante

pequeñas puntos de sutura que comenzaban en la región genital.

Una vez extraído el cráneo, se continuó con la limpieza manual del mismo,

que consistió en la extracción de piel restante y cerebro hasta dejarlo

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totalmente limpio. Terminados estos procesos, a los vouchers se les colocó

sus respectivas etiquetas y fueron colocadas en fundas ziploc, de igual

manera a los cráneos se les escribió el código con rapidógrafos y se los

guardó en unas cajitas de acrílico en cuyo interior se colocó algodón para

evitar deterioro de los cráneos (Fig.11).

Concluida la preparación de vouchers en los individuos colectados, se

procedió con el respectivo ingreso a la colección del Museo de la Facultad de

Ciencias Naturales, iniciando el ingreso con el número de colección del Museo

MUG-500 hasta MUG-583 (Fig. 12).

Figura 10. Vouchers preparados vía seca

Figura 11. Vouchers preparados vía húmeda

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Figura 12. Ingreso de muestras en el museo

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Obtención de tejido para análisis

En los individuos colectados vivos, se extrajo los tejidos blandos como

pulmones, corazón, hígado, páncreas y riñones, por medio de una pinza roma;

al finalizar la extirpación se comprobó que estos estén libres de adventicios

(Misuraca, 2007).

En los individuos colectados post morten y de Museo, se les extrajo el tejido

óseo a partir del antebrazo, con ayuda del bisturí, retirando los restos de

músculo y piel.

Tratamiento de la muestra de tejido blando y óseo

Cada muestra obtenida fue homogenizada en un mortero; cada una de ellas

fue trasvasada en recipientes de porcelana para ser secadas en la estufa

durante una noche a 100°C (Fig. 10); concluida esta fase, las muestras fueron

pulverizadas y pesadas en beackers y/o tubos de ensayo de acuerdo al peso

seco obtenido (Fig. 13).

Figura 13. Muestra homogenizada y secada en la estufa

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Figura 14. Pulverización y pesaje de muestra

Digestión en beackers

Las muestras secas y pulverizadas fueron sometidas en beackers tapados

con vidrios reloj a un proceso de digestión basado en los protocolos del

Laboratorio de Espectrofotometría del Instituto de Investigaciones de

Recursos Naturales (IIRN) de la Facultad de Ciencias Naturales (FCCNN) de

la Universidad de Guayaquil (UG). Las muestras fueron tratadas con

volúmenes (ml.) adecuados de ácido nítrico y peróxido de hidrogeno (Fig.11);

una vez digeridas, todas las muestras fueron filtradas con papel watman N°40

y aforadas con agua ultrapura en balones de 25ml respectivamente (Fig.12)

(Misuraca, 2007).

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Figura 15. Muestras digeridas en beackers

Figura 16. Muestras aforadas en balones de 25 ml.

Digestión en tubos de ensayo

Aquellas muestras que presentaron peso seco inferiores a 0.0500 gr se

procesaron en tubos de ensayo siguiendo protocolos del Laboratorio de

Espectrofotometría (IIRN) con ligeras modificaciones; adicionando volúmenes

(ml.) adecuados de ácido nítrico y peróxido de hidrógeno, las mismas fueron

selladas herméticamente y durante 15 min estuvieron en baño maría (Fig.14);

concluida la digestión, las muestras fueron filtradas con papel watman N°40,

y aforadas con agua ultrapura en balones o fiolas de 25 ml. (Fig. 15).

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Figura 17. Digestión de muestras

en tubos de ensayo

Figura 18. Filtración de muestras.

Lectura de muestras

Luego de pasar por el proceso de digestión, las lecturas de las muestras se

realizaron en el espectrofotómetro de Absorción Atómica modelo Perkin

Elmer, Analyst 100 (Fig. 16).

Previo a la lectura se calibró el equipo mediante la curva de estándares para

el elemento Plomo (Pb), concluida la calibración del equipo se procedió a las

lecturas del blanco y de las muestras respectivamente (cada muestras se

analizó por triplicado).

Figura 19. Lectura de muestras

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Fórmula

Los resultados finales en ppm son obtenidos merdiante la siguiente fórmula

proporcionada por el laboratorio:

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8. ANÁLISIS ESTADÍSTICO

Las concentraciones obtenidas de plomo de las murciélagos fueron

analizados con el programa de paquete estadístico Minitab17. Se usó el

Diagrama de caja (Boxplot) para los gráficos de concentraciones de plomo

(mg/Kg) vs especies; vs gremio trófico; vs comparación entre zona urbana y

bosque. Además; se empleó la prueba estadística no paramétrica Kruskall-

Wallis para comparar los rangos de concentraciones de plomo obtenidas entre

murciélagos de zona urbana y de bosque (“Minitab 17 Statistical Software,”

2010; Nieves & Domínguez, 2010).

Las tablas con las concentraciones finales fueron editadas en la hoja de

trabajo de Excel.

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9. RESULTADOS

Se analizaron un total de 87 individuos (Anexo 1) divididos en 4 familias, 14

géneros y 16 especies (Tabla 1) comprendidos en:

59 individuos colectados vivos: divididos entre 20 de Bosque y 39 de

zona urbana (Gráfico 1).

12 individuos colectados post morten y 16 individuos tomados del

Museo, para un total de 28 individuos que fueron analizados a nivel de

tejido óseo (Ver Gráfico 2 y Anexo 2).

A nivel general la más alta concentración de plomo fue hallada en la especie;

Molossus molossus con 150, 36 mg/kg (Tabla 3) la cual fue colectada dentro

del bosque; mientras que de las especies colectadas en zona urbana fue A.

fraterculus (128,52 mg/Kg) (tabla 6)

.

Desglosando los resultados de muestras analizadas en tejido óseo y blando,

tenemos: las más altas concentraciones de plomo halladas en muestras de

tejido óseo en individuos de zona de bosque corresponden a varias especies

insectívoras; como M. molossus (150,36 mg/Kg), seguida por la especie

nectarívora G. soricina (121,07 mg/Kg) (Tabla 2), de igual forma ocurre en la

zona urbana con las especies: Saccopteryx bilineata (120,08 mg/Kg);

frugívora A. fraterculus (128,52 mg/Kg) (Ver Tabla 3,4,5,6).. Adicionalmente

solo un individuo de la especie T. brasiliensis presento una elevada

concentración de plomo (178,40 mg/Kg) (Tabla 2).

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Gráfico 1. Porcentaje de captura de individuos vivos

Gráfico 2. Total de muestras analizadas en tejido óseo y tejido blando

0

10

20

30

40

50

60

70

80

12

59

16

me

ro d

e i

nd

ivid

uo

s

Análisis en tejido óseo Análisis en tejido blando

Individuoscolectados viviosdurante elmuestreo

Individuos tomadosdel Museo

Individuos hallados muertos

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Gráfico 3. Concentración total de plomo en individuos capturados en zona urbana

Gráfico 4. Concentración total de plomo en individuos capturados en Bosque

S. bi li

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150

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A. litu

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terc

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120

100

80

60

40

20

0

Plo

mo

mg

/Kg

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A continuación se presenta una descripción de las especies analizadas en el estudio:

MBH= CODIGO DE ANALISIS / MUG= CODIGO DE MUSEO

ESPECIE DESCRIPCION

Clase: Mammalia Orden: Chiroptera Suborden: Microchiroptera Familia: Emballonuridae Subfamilia: Emballonurinae

Figura 20.Saccopteryx bilineata

Murciélago negro de listas Cortesía de Jaime Salas

Descrita por primera vez por Temmink en 1838. Se alimentan de pequeños insectos como

mosquitos y mariposas nocturnas; buscan alimento cerca de fuentes de agua. Dorso marrón

negruzco con dos líneas delgadas, prominentes, blancas, que se extienden desde los hombros

hasta el anca. Orejas largas, estrechas y puntiagudas, más pequeñas que la cabeza.

Medidas: CC: 42-62, LC: 16-24, LP: 9-15, LO: 12-19, AB: 42-53, peso: 6-12 g.

Distribución y Hábitat

Costa y Amazonia. Habita en bosques tropicales de tierras bajas, húmedos y secos, entre 30

y 660 m de altitud. También han sido registrados en áreas abiertas, como pastizales (Albuja,

1999; Brito, Camacho, & Vallejo, 2016; Tirira, 2007, 2015).

Muestra

1 Individuo (MUG-00551/MBH-0050) hallado muerto, colectado en noviembre del 2014, en la

parroquia Chongón, ubicado en el Km 24 vía a la costa.

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Familia: Phyllostomidae Genero: Carollia

Figura 21. Carollia brevicauda

Foto tomada de la página web de Mamíferos del ecuador

Wied-Neuwied en 1821. Se alimentan de semillas, principalmente espigas de piperáceas

(Piper), pero también puede alimentarse de otros frutos e insectos pero en menor medida

Especie de mediano tamaño dentro del género. El hocico es corto y cónico con el apéndice

nasal largo y lanceolado. Los bordes laterales de la base de la hoja nasal son libres. Orejas

puntiagudas, medianas y triangulares. Presentan unas pequeñas verrugas en el mentón,

dispuestas en semicírculos, alrededor de otra más grande (Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: CC 53-70, LC 4-10, LP 11-15, LO 15-21, AB 37-42. Peso 13-19 gr.

Distribución y Hábitat

En Ecuador se encuentran en la Costa, Amazonía y estribaciones de los Andes dentro de los

bosques tropicales y subtropicales (Tirira, 2007).

Habitan en casi todos los ecosistemas posibles, sean bosques primarios, secundarios, bosques

de galería, bordes de bosque, bosques intervenidos, zonas alteradas, áreas de cultivo,

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pastizales, jardines e incluso lugares cercanos a centros urbanos. Prefieren zonas alteradas en relación a bosques prístinos

(Tirira, 2007).

Se refugian en árboles huecos, cuevas, grietas, minas abandonadas, alcantarillas o techos de casas. Utilizan el estrato bajo del

bosque, donde se concentra la mayor cantidad de arbustos y plantas con las semillas que son parte de su dieta (Albuja, 1999;

Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Muestra

1 individuo tomado del museo capturado en Cerro Blanco en el 2014 (MUG-00475/MBH-0043).

4 individuos capturados en Cerro Blanco durante la fase de muestreo (MUG-00574 / MBH-0046, MUG-00549 / MBH-0048, MUG-

00550 / MBH-0049).

1 individuo colectado en el sur oeste de la ciudad, el cual murió luego de la captura.(MUG-00553 / MBH-0055)

Se analizaron un total de 6 individuos de esta especie.

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Familia Phyllostomidae

Subfamilia: Phyllostominae

Figura 22.Phyllostomus elongatus

Murciélago nariz de lanza menor Foto tomada de la página web Mamíferos del Ecuador.

Descrita por É. Geoffroy en 1810. Su dieta varía de acuerdo a la época del año y puede

alimentarse de insectos grandes, frutos, polen y néctar.

De tamaño grande y cuerpo robusto. Dorso de color marrón oscuro a marrón rojizo. La cabeza

y el hocico son anchos y prominentes. Orejas anchas, triangulares, cortas y con las puntas

redondeadas. Hoja nasal simple, ancha, lanceolada y de mediano tamaño, ojos grandes. Pelo

corto, aterciopelado y suave.

Medidas: CC 65-100, LC 15-24, LP 14-20, LO 25-32, AB 58-71. Peso 30-57 gr.

Distribución y Hábitat En el Ecuador está distribuida en la Costa norte, Amazonía y estribaciones bajas de los Andes,

dentro de los bosques tropicales y subtropicales bajos. Se refugia en huecos de árboles, nidos

de termitas, cuevas y en techos de las casas (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007,

2015).

Muestra 1 Individuo MBH-0044 tomado del museo, fue colectado dentro del Bosque Protector Cerro Blanco en el 2014

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Género: Micronycteris

Figura 23.Micronycteris megalotis

Murciélago negro pequeño Cortesía de Leonardo Alava

Descrita por Gray en 1842. Se alimentan de insectos grandes (como escarabajos, chicharras,

cucarachas, libélulas, mariposas y larvas de mariposas) que capturan directamente de la

vegetación o del suelo; raras veces toman sus presas en el aire; la dieta de insectos varia a lo

largo del año, dependiendo de la posibilidad de alimento y de las estaciones climáticas. De

tamaño pequeño, pelaje largo y abultado; dorso marrón claro, grisáceo o rojizo; pliegue en la

base de las orejas bajo, dividido por un surco central poco profundo.

Medidas: CC: 42-55, LC: 8-15, LP: 14-20, LO: 15-22, AB: 33-38, peso: 5-9 g.

Distribución y Hábitat

Costa, Amazonia y estribaciones de los Andes. Habita en bosques tropicales, subtropicales y

templados, en su mayoría húmedos, entre 50 y 2.950 m de altitud (Albuja, 1999; Brito et al.,

2016; Tirira, 2007, 2015).

Muestra

1 Individuo (MUG-00512 / MBH-0013) fue colectado dentro del Bosque protector Cerro Blanco

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Familia: Phyllostomidae Subfamilia: Stenodermatinae Género: Artibeus

Figura 24.Artibeus fraterculus

Murciélago frutero fraternal Cortesía: Jaime Salas

Descrita por Anthony en 1924. Se alimenta principalmente de frutos, en especial de bayas

carnosas (como higos, Ficus); también consumen semillas y otros tipos de frutos; en ciertas

ocasiones suelen alimentarse de néctar y flores, que se encuentran en las copas de los árboles

y de insectos. Es la especie más pequeña dentro de los Artibeus grandes.

Dorso de color gris oscuro a marrón grisáceo; la región ventral es pálida, con las puntas de los

pelos de un tono gris plateado que le da un aspecto escarchado; rostro con cuatro líneas

pálidas tenues, las inferiores apenas perceptibles; trago de color gris a gris oscuro; alas de

color gris negruzco (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: CC: 64-76, LP: 12-16, LO: 15-21, AB: 52-59, peso: 30-55 g.

Distribución y Hábitat

Costa centro y sur, y estribaciones suroccidentales. Habita en bosques secos tropicales y

subtropicales, entre 0 y 1.600 m de altitud (Tirira, 2007).

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Muestra (Detalles en Anexo 2)

1 individuo capturado en la ciudadela La Alborada Etapa XI (MUG-00500/MBH-0001)

1 individuo capturado en la Facultad de CCNN (MUG-00524/MBH-0025)

1 individuo capturado en el parque lineal de av. Barcelona (PJ) (MUG-0056/MBH-0058)

1 individuo capturado en Durán (MUG-00501/MBH-0002)

1 individuo capturado dentro de Cerro Blanco (MUG-00571/MBH-0079)

1 individuo hallado muerto en la cdla Kennedy Norte en junio del 2007 (MUG-00563/MBH-0069)

2 individuos tomados del museo, colectados en el Jardín Botánico en el 2004 (MUG-00288/MBH-0065; MUG-00289/MBH-0071)

Un total de 8 individuos analizados de esta especie.

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Figura 25.Artibeus aequatorialis

Murciélago frutero del Ecuador Cortesía: Jaime Salas

Descrita por Anderson en 1906. De tamaño grande y cuerpo robusto. Dorso de color gris, gris

oscuro o marrón grisáceo, con los pelos cortos (menores a 8 mm); la región ventral es más

pálida, con las puntas de los pelos grisáceas o plateadas, que le dan un ligero aspecto

escarchado, líneas faciales delgadas, a veces poco evidentes; trago de color gris; alas

negruzcas, a menudo con las puntas blanquecinas; patas y parte superior de la membrana

caudal con escaso pelaje (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: CC: 70-79, LP: 16-20, LO: 19-25, AB: 57-68, peso: 32-65 g.

Distribución y hábitat

Costa y estribaciones occidentales. Habita de preferencia en bosques húmedos, tropicales y

subtropicales; mientras que es raro en bosques secos; se lo encuentra de 0 a 1.700 m de

altitud. Común y ampliamente distribuido. Es una especie resistente a ambientes perturbados

(Tirira, 2007).

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Muestra

5 individuos colectados en la Facultad de CCNN (MUG-00517/MBH0018; MUG-00518/MBH-0019; MUG-00519/MBH-0020;

MUG-00523/MBH-0024; MUG-00527/MBH-0028)

1 individuo capturado en el parque lineal la de av. Barcelona (PJ) (MUG-0055/MBH-0057)

2 individuos tomados del museo, colectados en Cerro Blanco. (MBH-0040; MBH-0041)

1 individuo colectado muerto en la cdla Kennedy Norte en junio del 2007 (MUG-00562/MBH-0068)

Obteniendo un total de 9 individuos analizados de para esta especie.

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Figura 26.Artibeus lituratus

Murciélago frutero grande. Cortesía: Jaime Salas

Descrito por Olfers en 1818. Muy grande, el mayor del género y uno de los murciélagos más

grandes de América. Dorso de marrón, marrón acanelado a marrón gris amarillento, con el

pelaje corto; región ventral de color marrón grisáceo, con el pelo de un solo color hasta la base;

líneas faciales conspicuas, con las franjas superiores más anchas y pronunciadas que las

inferiores; trago amarillo; alas marrones; piernas y cara dorsal de la membrana caudal con

abundante pelaje (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: CC: 80-101, LP: 15-21, LO: 18-25, AB: 65-78, peso: 50-86 g.

Distribución y Hábitat

Costa, Amazonia. Habita en bosques y estribaciones de los Andes. En bosques tropicales,

húmedos y secos, entre 0 y 1.700 m de altitud (Tirira, 2007).

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55

Muestra

7 individuos colectados en la Facultad de CCNN (MUG-00516/MBH-0017; MUG-00520/MBH-0021; MUG-00526/MBH-0027;

MUG-00528/MBH-0029; MUG-00529/MBH-0030; MUG-00530/MBH-0031; MUG-00531/MBH-0032)

3 individuos capturado en el parque lineal la de av. Barcelona (PJ) (MUG-00557/MBH-0059; MUG-00558/MBH-0060; MUG-

00559/MBH-0061)

2 individuos capturado en el parque lineal la de av. Barcelona (Puente de la 17) MUG-00567/MBH-0076; MUG-00570/MBH-0078.

3 individuos colectados dentro del Bosque Protector Cerro Blanco. (MUG-00574/MBH-0082; MUG-00575/MBH-0083; MUG-

00576/MBH-0084)

15 individuos analizados de esta especie.

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56

Género: Platyrrhinus

Figura 27. Platyrrhinus matapalensis Murciélago de nariz ancha del occidente. Cortesía de Andrea AuHing

Descrito por Velazco en el 2005. Se alimentan de frutos, (de preferencia Ficus), que toman de

los estratos medio y alto del bosque; también ingieren néctar y ciertos insectos (como

mariposas nocturnas). De tamaño pequeño. Dorso de color marrón claro a marrón pálido; pelos

del vientre bi-coloreados; líneas en el rostro prominentes, con el par superior más evidente;

línea dorsal bien definida; borde de la membrana caudal con abundantes o escasos pelos

cortos (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: CC: 52-65, LP: 8-12, LO: 12-17, AB: 35-40, peso: 11-19 g

Distribución y Hábitat

Amazonia y estribaciones orientales. Habita en bosques húmedos tropicales y subtropicales,

entre 200 y 1.300 m de altitud. Están presentes en bosque primarios, secundarios, intervenidos,

de galería, bordes de bosque, cerca de zonas cultivadas y en áreas ligeramente abiertas (Tirira,

2007).

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57

Muestra

2 individuo colectado dentro del Bosque Cerro Blanco, el cual fue analizado a nivel de tejido óseo.( MUG-00513/MBH-0014;

MUG-00548/MBH-0047)

1 individuos tomados del museo, muestras colectadas en Cerro Blanco en el, 2014 (MUG-00475 MBH-0039).

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58

Familia Phyllostomidae Subfamilia: Glossophaginae Género: Glossophaga

Figura 28.Glossophaga soricina

Murciélago de lengua larga común. Cortesía de Andrea Au-Hing

Descrita por Pallas en 1766. Se alimentan de néctar, polen, frutos e insectos pequeños

asociados a flores (como mariposas y moscas); pelaje de marrón canela a marrón pálido

incisivos superiores centrales notoriamente más grandes que los externos; incisivos inferiores

grandes, con las coronas triangulares y sin espacio central (Albuja, 1999; Brito et al., 2016;

Tirira, 2007, 2015).

Medidas: CC: 43-65, LC: 5-12, LP: 8-14, LO: 10-16, AB: 33-40, peso: 5-14 g.

Distribución y Hábitat

En el Ecuador se distribuye en Costa, Amazonia y estribaciones de los Andes. Habita en

bosques húmedos y secos, tropicales y subtropicales entre 0 y 1.600 m de altitud, aunque

usualmente no sobrepasa los 1.200 m. es un grupo de murciélagos poco especializado, por lo

que su dieta es diversa y dependiente de la disponibilidad de alimento; con frecuencia visitan

flores del banano (Musa); también otras de los géneros Acacia, Agave, Ceiba, Cordia, Inga,

Ipomoea (Tirira, 2007).

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59

Muestras

3 individuos capturados en la Facultad de CCNN. (MUG-00521/MBH-0022;MUG-00522/MBH-0023; MUG-00525/MBH-0026)

1 individuo capturado en el Parque Lineal de la Av. Barcelona (Policía Judicial) (MUG-0054/MBH-0056).

3 individuos capturados en la av. Barcelona (Puente de la 17) (MUG-00564/MBH-0073; MUG-00565/MBH-0074; MUG-

00566/MBH-0075).

1 individuo colectado dentro del Bosque Cerro Blanco (MUG-0052/MBH-0054).

1 individuo capturado dentro del Bosque Papagayo (MUG-00578/MBH-0086).

2 muestras tomada del museo, colectados dentro de Cerro Blanco en el año 2012 (MUG-00203/MBH-0072) y 2014 (MUG-

00469/MBH-0037;)

1 individuo colectado muerto en el Malecón 2000 en el 2011. (MUG-00561/MBH-0067).

Obteniendo un total de 12 individuos analizados de esta especie.

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60

Familia: Molossidae Subfamilia: Molossinae Género: Molossus

Figura 29. Molossus molossus Murciélago mastín común. Foto: Michelle Baquerizo

Descrita por Pallas en 1766. Se alimentan de insectos, de preferencia mariposas nocturnas,

escarabajos y hormigas voladoras. De tamaño pequeño a mediano. Dorso de color marrón

grisáceo a marrón pálido, con los pelos medianamente largos (mayor a 2,5 mm) y de color

blanco puro en la base; el pelaje se extiende hasta las membranas (Albuja, 1999; Brito et al.,

2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: CC: 60-69, LC: 33-39, LP: 8-10, LO: 10-13, AB: 34-42, peso: 12-17 g.

Distribución y Hábitat

Costa, Amazonia y estribaciones de los Andes. Habita en bosques tropicales, subtropicales y

templados bajos, húmedos y secos, entre 0 y 2.200 m de altitud, con mayor frecuencia se lo

encuentra por debajo de los 1.100 m.

Forman colonias de pequeñas a grandes, entre 10 y varios cientos de individuos.

Su primer pico de actividad dura alrededor de una hora, luego de lo cual regresan a su refugio;

el segundo pico es menos intenso y termina poco antes del amanecer (Tirira, 2007).

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61

Muestra

10 individuos colectados en un refugio hallado en Duran- Recreo III Etapa (MUG-00502/MBH-0003; MUG-00503/MBH-0004;

MUG-00504/MBH-0005; MUG-00505/MBH-0006; MUG-00506/MBH-0007; MUG-00507/MBH-0008; MUG-00508/MBH-0009;

MUG-00509/MBH-0010; MUG-00510/MBH-0011; MUG-00511/MBH-0012)

6 Individuos colectados dentro del Bosque Cerro Blanco (MUG-00546/MBH-0045; MUG-00568/MBH-0077; MUG-00572/MBH-

0080; MUG-00573/MBH-0081), de los cuales 2 (MUG-00514/MBH-0015; MUG-00515/MBH-0016) de ellos fueron analizados a

nivel de tejido.

3 Muestras de museo (MUG-00280/MBH-0062; MUG-00281/MBH-0063; MUG-00282/MBH-0064), hallados muertos en el Centro

de la ciudad, y Guayacanes en el 2004.

1 individuo hallado muerto en el Bosque Protector Prosperina (Espol).( MUG-00583/MBH-0087)

1 individuo hallado muerto en Daular-Chongón en el 2014.(MUG-00569/ MBH-0053)

Obteniendo un total de 21 individuos analizados de esta especie.

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62

Genero: Promops

Figura 30.Promops davisoni Murciélago mastín canela con cresta Foto Cortesía de Jaime Salas

Descrita por Thomas en 1921. Es un murciélago insectívoro, del cual poco se conoce sobre su

historia natural. De tamaño intermedio. El pelaje dorsal es marrón chocolate oscuro, con la

parte basal blanquecina, formando una clara banda que se extiende hasta casi la mitad del

largo de los pelos, resultando en una clara apariencia dicrómica de los pelos dorsales (Albuja,

1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: AB 46, LT 52, LC 6.

Distribución y Hábitat

Habita en bosques secos y húmedos

Endémica del occidente de los Andes de Ecuador y Perú, se conoce del Río Mongoya, en la

provincia de Manabí, Ecuador central, del Santuario Nacional Lagunas de Mejía, en el

departamento de Arequipa, al suroccidente de Perú, y de Pampa Alta (Tirira, 2007).

Muestra

1 individuo colectado en el norte (Atarazana) (MUG-00583MBH-0070).

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63

Genero: Tadarida

Figura 31. Tadarida brasiliensis Murciélago de cola libre del Brasil. Foto tomada de la página web de Mamíferos del ecuador

Descrita por Geoffroy en 1824. Se alimenta de pequeños insectos, mariposas nocturnas,

escarabajos y moscas. De tamaño mediano. Hocico puntiagudo y dirigido levemente hacia

arriba. Labio superior con pliegues verticales profundos, y sobrepuesto al labio inferior. Mentón

y quijada planos. Orejas grandes, redondeadas, separadas en la base pero muy juntas, lo que

da la apariencia de estar unidas (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Mediadas: CC 46-57, LC 28-36, LP 8-10, LO 16-20, AB 41-46. Peso 10-13 gr.

Distribución y Hábitat

En el Ecuador está distribuida en la Costa norte, Sierra norte y estribaciones orientales dentro

de los bosques tropicales, subtropicales y templados. Se refugia en el interior de cuevas

grandes y pequeñas, grietas en rocas, huecos en árboles y techos de casas, formando grandes

concentraciones de individuos que pueden ser de miles hasta varios millones de individuos.

Inician su actividad tan pronto oscurece.

Muestra 1 individuo hallado muerto en el sur de la ciudad, localidad el Guasmo, 1995 (MUG-

00202/MBH-0051).

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64

Genero: Nyctinomops

Figura 32. Nyctinomops macrotis Murciélago grande de cola libre Foto tomada de la página web de Mamíferos del ecuador

Descrita por gray en 1840. Se alimenta de insectos, especialmente mariposas nocturnas, pero

también puede comer grillos y cigarras. De tamaño grande. Hocico puntiagudo y dirigido hacia

arriba. Labio superior profundamente arrugado con pliegues verticales que cuelgan por encima

del labio inferior. Las orejas son grandes y se unen en su base. El borde posterior de la oreja

no se dobla hacia atrás. Cuando las orejas son reclinadas hacia adelante llegan hasta la punta

de la nariz (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: CC 74-78, LC 51-61, LP 10-12, LO 25-30, AB 58-64. Peso 17-20 gr

Distribución y Hábitat

En el Ecuador se distribuye en la Costa centro y Amazonía centro, dentro de los bosques

tropicales húmedos y secos. Forman grupos numerosos y se refugian en cuevas, grietas de

rocas, árboles huecos y edificaciones abandonadas (Tirira, 2007).

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65

Muestra

1 individuo colectado muerto en el sur de la ciudad, tercer puente de la perimetral, 2009 (MUG-00560/MBH-0066)

1 individuo colectado muerto en el sur de la ciudad. Localidad “Guasmo (MUG-00196/MBH-0052)”

1 individuo colectado muerto en los alrededores del estadio Copwell 2011(MUG-00545/MBH-0036)

1 individuo colectado muerto en el norte de la ciudad en los alrededores del centro comercial “Riocentro Norte”, 2016 (MUG-

00577/MBH-0085)

Obteniendo un total de 4 individuos analizados de esta especie.

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66

Género: Eumops

Figura 33.Eumops wilsoni

Murciélago de bonete de Wagner Cortesía de Andrea Au-Hing.

Descrita por Baker, Mcdonough, Swier, Larsen, Carrera y Ammerman en 2009. Se alimentan

de insectos grandes, como escarabajos, mariposas, cigarras y grillos.

Distribución y hábitat

Bosques tropicales secos del suroccidente del Ecuador. Actualmente el rango de distribución

de esta especie no se puede determinar más allá de los especímenes identificados

genéticamente. Se refugian en pequeños grupos en el interior de troncos huecos, se reportan

casos de que pueden compartir refugios con otras especies de molósidos (Albuja, 1999; Brito

et al., 2016; Tirira, 2007, 2015).

Medidas: AB: 58.2; LT: 126,9; LC: 46.0; LP: 46.0; LO: 21,8; Peso: 26,3.

Muestra

2 individuos hallados muertos en el centro de la ciudad (Clínica Alcívar M-00542/MBH-0033;

calle Boyacá MUG-00544/MBH-0035) entre los años 2006 y 2007.

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67

Genero: Cynomops

Figura 34.Cynomops greenhalli

Murciélago mastín de rostro cara de perro de Greenhall

Foto Cortesía de Jaime Salas

Descrito por Goodman en 1958. Se alimentan de insectos. Pueden formar colonias pequeñas,

de hasta ocho individuos, o muy numerosas, de cientos de individuos.

El hocico y el mentón son anchos, de perfil redondeado. El labio superior no presenta arrugas

verticales y está ligeramente plegado hacia adentro para coincidir con el labio inferior. Las fosas

nasales se presentan como agujeros perforados en la superficie, La parte superior del hocico,

entre los ojos y las fosas nasales es plana, sin la cresta central elevada. Las orejas son

redondeadas, bien separadas en la frente, sin que se unan en la corona, plegadas

longitudinalmente para formar un compartimento sobre los ojos. Cuando se las reclina hacia

adelante, llegan hasta la mitad de la distancia entre los ojos y la nariz. El borde posterior de la

oreja ligeramente doblado en dirección posterior (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007,

2015).

Medidas: CC 57-62, LC 29-34, LP 8-10, LO 13-16, AB 33-38. Peso 12-20 gr. Machos

ligeramente más grandes que las hembras.

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68

Distribución y hábitat

En el Ecuador está distribuida en la Costa sur y estribaciones noroccidentales. Se conoce de su presencia en dos localidades:

Mindo en la provincia de Pichincha y la Ceiba en la provincia de Loja. Pueden formar colonias pequeñas, de hasta ocho

individuos, o muy numerosas, de cientos de individuos. Se refugian en huecos de árboles o en troncos caídos, entre hojas de

palmas o en los techos de casas. Inician su actividad, tan pronto como oscurece.

Están presentes en bosques primarios y secundarios, bosques de galería o zonas alteradas. Prefiere volar en zonas abiertas,

cerca de cuerpos de agua (Tirira, 2007).

Muestra

2 individuos tomados del museo, capturados en Cerro Blanco en el 2014 (MUG-00474/MBH-0042; MUG-00470/MBH-0038).

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69

Familia: Vespertilionidae

Subfamilia: Vespertilioninae

Figura 35. Myotis nigricans Murciélago negro pequeño Cortesía de Jaime Salas

Descrita por Schinz en 1821. Se alimentan de insectos (como mariposas nocturnas,

escarabajos y moscas) que atrapan en el aire, de preferencia cerca del agua o sobre el dosel

forestal. Dorso de color marrón acanelado a marrón grisáceo oscuro, con los pelos oscuros

que aparentan ser de un solo color en toda su extensión, pero tienen las puntas tenuemente

pálidas; pelos medianos en el centro de la espalda; región ventral de color marrón pálido, con

la base de los pelos más oscura que las puntas (Albuja, 1999; Brito et al., 2016; Tirira, 2007,

2015)

Medidas: CC: 40-54, LC: 31-43, LP: 6-9, LO: 11-14, AB: 32-37, peso: 4-6 g.

Distribución y Hábitat

Habita en bosques húmedos y secos, tropicales y subtropicales bajos, entre 50 y 1.200 m de

altitud. Se refugian en huecos en árboles, grietas, cuevas, debajo de rocas o puentes, también

en casas abandonadas o habitadas, en techos. Inician su actividad pronto como oscurece.

Son veloces durante el vuelo (Tirira, 2007)

Muestra 1 individuo colectado en Mapasingue Este en el 2010 (MUG-00543/MBH-0034).

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70

Tabla 1. Total de Familias, Géneros y Especies de quirópteros obtenidos.

Familia Nombre

científico Nombre común

Categoría de

amenaza

(Lista Roja

de Ecuador)

Emballonuridae Saccopteryx

bilineata

Murciélago negro de

listas.

LC

Phyllostomidae

Carollia

brevicauda

Murciélago sedoso de

cola corta.

LC

Artibeus

fraterculus

Murciélago frutero

fraternal.

LC

Artibeus

lituratus

Murciélago frutero

grande.

LC

Artibeus

aequatorialis

Murciélago frutero de

Ecuador.

LC

Platyrrhinus

matapalensis

Murciélago de nariz

ancha del occidente.

NT

Glossophaga

soricina

Murciélago de lengua

larga común.

LC

Phyllostomus

elongatus

Murciélago nariz de

lanza menor.

LC

Micronycteris

megalotis

Murciélago orejudo

pequeño común.

LC

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71

Familia Nombre

científico Nombre común

Categoría de

amenaza

(Lista Roja

de Ecuador)

Molossidae

Molossus

molossus

Murciélago mastín

común.

LC

Promops

davidsoni

Murciélago mastín

canela con cresta

LC

Tadarida

brasiliensis

Murciélago de cola

libre del Brasil.

LC

Nyctinomops

macrotis

Murciélago grande de

cola libre

LC

Eumops wilsoni Murciélago de bonete

de Wagner

LC

Cynomops

greenhalli

Murciélago rostro de

perro Greenhall

DD

Vespertilionidae Myotis

nigricans

Murciélago negro

pequeño

LC

*LC: PREOCUPACION MENOR *DD: DATOS INSUFICIENTES *NT: CASI

AMENAZADO (Tirira, 2011).

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72

Tabla 2.Concentraciones de plomo en la especie Tadarida brasiliensis*.

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

M-00202 MBH-0051 178,40

Tabla 3.Concentraciones de plomo en la especie Molossus molossus.

Cód. Museo Cód.

Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00502 MBH-0003 8,18

MUG-00503 MBH-0004 3,15

MUG-00504 MBH-0005 10,10

MUG-00505 MBH-0006 7,80

MUG-00506 MBH-0007 4,03

MUG-00507 MBH-0008 4,13

MUG-00508 MBH-0009 3,67

MUG-00509 MBH-0010 2,44

MUG-00510 MBH-0011 1,90

MUG-00511 MBH-0012 10,94

MUG-00514 MBH-0015 150,36

MUG-00515 MBH-0016 59,45

MUG-00546 MBH-0045 13,00

MUG-00569 MBH-0053 119,05

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Cód. Museo Cód.

Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00280 MBH-0062 37,40

MUG-00281 MBH-0063 56,03

MUG-00282 MBH-0064 34,05

MUG-00564 MBH-0077 101,43

MUG-00572 MBH-0080 6,77

MUG-00573 MBH-0081 69,77

MUG-00583 MBH-0087 5,10

Tabla 4.Concentraciones de plomo en la especie Glossophaga soricina.

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00521 MBH-0022 20,63

MUG-00522 MBN-0023 14,19

MUG-00525 MBH-0026 5,74

MUG-00469 MBH-0037 35,77

MUG-00552 MBH-0054 9,63

MUG-00554 MBH-0056 14,29

MUG-00561 MBH-0067 61,86

MUG-00203 MBH-0072 121,07

MUG-00567 MBH-0073 31,63

MUG-00568 MBH-0074 48,00

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74

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00570 MBH-0075 37,23

MUG-00578 MBH-0086 67,86

Tabla 5.Concentraciones de plomo en la especie Saccopteryx bilineata.

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00551 MBH-0050 120,08

Tabla 6. Concentraciones de plomo en la especie Artibeus fraterculus.

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00500 MBH-0001 5,53

MUG-00501 MBH-0002 8,52

MUG-00524 MBH-0025 4,68

MUG-00556 MBH-0058 4,10

MUG-00288 MBH-0065 39,22

MUG-00563 MBH-0069 66,10

MUG-00289 MBH-0071 128,52

MUG-00566 MBH-0079 8,76

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75

Tabla 7.Concentraciones de plomo en la especie Artibeus lituratus

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00516 MBH-0017 4,31

MUG-00520 MBH-0021 3,75

MUG-00526 MBH-0027 1,17

MUG-00528 MBH-0029 0,87

MUG-00529 MBH-0030 3,17

MUG-00530 MBH-0031 1,37

MUG-00531 MBH-0032 4,90

MUG-00557 MBH-0059 2,69

MUG-00558 MBH-0060 2,04

MUG-00559 MBH-0061 7,36

MUG-00571 MBH-0076 3,59

MUG-00565 MBH-0078 9,54

MUG-00574 MBH-0082 35,71

MUG-00575 MBH-0083 15,23

MUG-00576 MBH-0084 24,63

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76

Tabla 8.Concentraciones de plomo en la especie Artibeus aequatorialis

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00517 MBH0018 3,53

MUG-00518 MBH-0019 1,51

MUG-00519 MBH-0020 0,71

MUG-00523 MBH-0024 3,85

MUG-00527 MBH-0028 1,59

MUG-00472 MBH-0040 18,16

MUG-00473 MBH-0041 37,28

MUG-00555 MBH-0057 2,90

MUG-00562 MBH-0068 57,01

Tabla 9.Concentraciones de plomo en la especie Platyrrhinus matapalensis

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00513 MBH-0014 87,32

MUG-00471 MBH-0039 19,40

MUG-00548 MBH-0047 6,84

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77

Tabla 10.Concentraciones de plomo en la especie Carollia brevicauda

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00475 MBH-0043 30,76

MUG-00547 MBH-0046 3,26

MUG-00549 MBH-0048 10,89

MUG-00550 MBH-0049 14,44

MUG-00553 MBH-0055 42,74

Tabla 11.Concentraciones de plomo en la especie Phyllostomus elongatus

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00469 MBH-0044 81,52

Tabla 12. Concentraciones de plomo en la especie Micronycteris megalotis

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00512 MBH-0013 37,57

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78

Tabla 13. Concentraciones de plomo en la especie Eumops wilsoni

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00532 MBH-0033 16,33

MUG-00534 MBH-0035 19,38

Tabla 14.Concentraciones de plomo en la especie Nyctinomops macrotis

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00535 MBH-0036 26,52

M-00196 MBH-0052 95,78

MUG-00560 MBH-0066 38,84

MUG-00577 MBH-0085 14,06

Tabla 15. Concentraciones de plomo en la especie Promops davisoni

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00583 MBH-0070 15,36

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Tabla 16.Concentraciones de plomo en la especie Cynomops greenhalli

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00470 MBH-0038 16,09

MUG-00474 MBH-0042 12,17

Tabla 17.Concentraciones de plomo en la especie Myotis nigricans

Cód. Museo

Cód. Análisis

Concentración de Plomo (mg/Kg)

Zona urbana Área de

conservación

T. Blando T. Óseo T. Blando T. óseo

MUG-00533 MBH-0034 20,08

Los resultados obtenidos en los análisis de tejido blando (corazón, pulmones,

hígado y riñones) en individuos de bosque indican que la más alta

concentración de plomo se obtuvo en M. molossus (69,77 mg/Kg) (Tabla 3),

mientras que en aquellas especies capturadas en zona urbana reflejan que la

concentración más alta fue en G. soricina (mg/Kg) (Tabla 4).

Sin embargo, en las demás especies de quirópteros analizadas se destaca al

menos un individuo con una elevada concentración de plomo. Tenemos: A.

lituratus con 24,63 mg/Kg; A. aequatorialis con 57,01 mg/Kg; P. matapalensis

con 87,32 mg/Kg; Carollia brevicauda con 42,74 mg/Kg; P. elongatus con

81,52 mg/Kg; M. megalotis con 37,57 mg/Kg; Eumops wilsoni con 19,38

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mg/Kg; N. macrotis con 95,78 mg/Kg; Promops davisoni con 15,36 mg/Kg; C.

greenhalli con 16,09 mg/Kg; M. nigricans con 20,08 mg/Kg (Ver tabla

7,8,9,10,11,12,13,14,15,16,17).

Se compararon los resultados de tejido óseo de especie M. molossus de zona

urbana y de bosque; usando el diagrama de cajas y la prueba de Kruskall -

wallis, obteniendo que las muestras no presentan diferencia de medianas (P

= 0,724) a pesar de que los M. molossus en el bosque presenten la mayor

concentración de plomo (Gráfico 5).

Gráfico 5.Comparación de concentración de plomo en muestra de hueso de M. molossus

Se hizo una comparación entre las concentraciones de plomo obtenidas de

tejido blando de especies de bosque y de zona urbana empleando el diagrama

BosqueCiudad

160

140

120

100

80

60

40

20

0

M. molossus

Pb

(m

g/K

g)

Boxplot of M. molossus URBANO-BOSQUE (HUESO)

A

A

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81

de cajas y la prueba estadística Kruskall-wallis, obteniendo los siguientes

resultados:

La especie frugívora A. fraterculus (P = 0,157) y la especie insectívora M.

molossus (P = 0,063) no presentaron diferencia entre las medianas de las

concentraciones de plomo. En cambio con la especie frugívora A. lituratus (P

= 0,010) si presenta diferencias en las medianas, en el Gráfico 6 podemos

observar que esta diferencia de medianas se debe a que las concentraciones

más elevadas de plomo en esta especie fue hallada dentro del área de

conservación.

Gráfico 6.Comparación de concentraciones de plomo en muestra de tejido blando entre especies de zona urbana y áreas de conservación

M. molossusA. lituratusA. fraterculus

100

80

60

40

20

0

Pb

(m

g/K

g)

Boxplot of A. fraterculus. A. lituratus. M. molossus

Ciudad

Bosque

A A A

A

B

A

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82

A nivel de gremio trófico también se hicieron comparaciones de

concentraciones de plomo en tejido blando entre zona urbana y de bosque

(Insectívoro P = 0,073; Nectarívoro P = 0,275; Frugívoro P = 0,002), en el

Gráfico 7 podemos observar que el gremio frugívoro presenta diferencia

estadística entre sus medianas lo que nos indica que las concentraciones

entre zona de bosque y de ciudad no son iguales, debido a que las

concentraciones más elevada de plomo de este gremio fue hallado en

aquellos individuos capturados en el área de conservación.

Gráfico 7.Concentraciones de plomo a nivel de Gremio Trófico en muestras de tejido blando

De igual forma, se compararon las concentraciones de plomo halladas en

tejido óseo entre zona urbana y de bosque (Insectívoro P = 0,380; Nectarívoro

P = 0,655; Frugívoro P = 0,201) indicando que no existen diferencias entre las

FRUGIVORONECTARIVOROINSECTIVORO

100

75

50

25

0

Pb

(m

g/K

g)

SECTIVORO; NECTARIVORO; FRUGIVORO (ORGANOS URBANO-BOSQUE)

Ciudad

Bosque

A

A A

A

A B

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83

medianas de los rangos de concentraciones de plomo entre cada gremio

(Gráfico 8).

Gráfico 8.Concentraciones de plomo en muestras de tejido óseo a nivel de Gremio Trófico

Finalmente se comparó los rangos de concentraciones entre machos y

hembras de especies que presentaron mayor número de individuos utilizando

la prueba no paramétrica Mann-Whitney, concluyendo que no existen

diferencias significativas entre las medianas de los rangos entre las

poblaciones de machos y hembras a nivel de las especies M. molossus, A.

lituratus, G. soricina y A. aequatorialis; también se realizó una comparación

entre machos y hembras de estas especies estratificándolas por zona urbana

y de bosque, en las cuales no se muestran diferencias significativas entre los

rangos de las medianas de concentración de plomo (Anexos 5-12).

FRUGIVORONECTARIVOROINSECTIVORO

200

150

100

50

0

Pb

(m

g/K

g)

A

A

A

AA

A

Ciudad

Bosque

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84

De acuerdo a los resultados obtenidos, a las condiciones en las que fueron

hallados ciertos individuos y a la literatura revisada se sugiere que el ciclo del

plomo en murciélagos seria el siguiente (Fig. 36):

Figura 36. Propuesta de Ciclo del Plomo en Murciélagos en la ciudad de

Guayaquil y zonas aledañas

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85

10. DISCUSION

En este trabajo, las concentraciones más altas de plomo en quirópteros en las

zonas de bosque fueron Molossus molossus (150,36 mg/Kg); Glossophaga

soricina (121,07 mg/Kg) y Platyrrhinus matapalensis (87,32 mg/Kg), en

cambio dentro de la zona urbana las especies con concentraciones altas de

plomo fueron: Saccopteryx bilineata (120,08); Molossus molossus (119,05

mg/Kg); Artibeus fraterculus (128,52 mg/Kg) y Glossophaga soricina (61,86

mg/Kg) (Ver Tabla 2, 3, 4, 5, 6, 9 ), todos estos valores se obtuvieron de las

lecturas a partir de muestras de tejido óseo; por otro lado analizando los

resultados presentados por Williams et al. (2010) en la zona de

amortiguamiento del Parque Nacional Manu (Perú), en el cual reporta

elevadas concentraciones de plomo en las especies Anoura caudifer con

344,0 mg/Kg y Sturnira oparaphyllum con 14,24 mg/Kg; ambas pertenecientes

a la familia Phyllostomidae tal como en nuestro caso lo son G. soricina y A.

fraterculus podríamos discernir que algunas de estas especies podrían ser

tomadas en cuenta como bioindicadores de plomo, es importante mencionar

que estas especies suelen alimentarse de frutas con características carnosas

y bayas. Hasta la fecha no existen reportes bibliográficos científicos que

reporten concentraciones o presencia de plomo en este tipo de frutos, por lo

cual solo nos atrevemos a sugerir que la fuente de plomo para este mamífero

seria la alimentación por estos frutos. Es probable que las altas

concentraciones halladas obedezcan a que estos valores provienen de tejido

óseo ya que, de acuerdo con Sanin et al., (1998), las concentraciones de

plomo hallados en tejido óseo son consideradas como biomarcadores de

plomo, ya que es un tejido vivo que constantemente se encuentra en un

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86

proceso de formación y reabsorción, por lo que las concentraciones de plomo

halladas en muestras de los antebrazos de los murciélagos mostrarían el

grado de concentración real de plomo, a diferencia del que es encontrado en

tejido blando, por lo que el trabajo realizado por Williams et al. (2010) reflejaría

solo la exposición ambiental reciente.

Al comparar las concentraciones de plomo obtenidas entre especies de zona

urbana y de bosque tenemos que especies halladas en zonas urbanas como

A. fraterculus, A. aequatorialis y M. molossus, en muestras de tejido blando

presentan concentraciones que van desde 0,71 a 10,94 mg/Kg de plomo,

mientras que los análisis en tejido óseo de la misma zona urbana en estas

especies presentan concentraciones mucho mayores que van desde 34,05 a

128,52 mg/Kg de plomo, lo que nos indica que el mejor estimador de

concentración de plomo en murciélagos es el tejido óseo (Ver Tabla 2, 6, 8).

En cambio, las concentraciones más altas a partir de tejido blando en zonas

de bosque fueron en las especies: M. molossus (69,77 mg/Kg), A. lituratus

(35,71 mg/Kg) y C. brevicauda (14,44 mg/Kg); mientras que dentro de la zona

urbana fueron: M. molossus (10,94 mg/Kg), G. soricina (48,00 mg/Kg) y P.

davisoni (15,36 mg/Kg). Estos valores discrepan entre zonas, reflejando un

nivel de concentración más alto en aquellas especies capturadas en zona de

bosque (Ver tabla 3), indicando que en esta área la presencia de plomo es

más elevada en comparación con la zona urbana.

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87

Los individuos colectados vivos durante la fase de campo del presente trabajo

no presentaron signos visuales por intoxicación aguda de plomo en los

pulmones como cambios en tonalidad, aparición de pequeños tumores o

protuberancias por lo que se presume que el ingreso de plomo no es por vía

respiratoria, sino por el tipo de dieta, lo cual coincide con Williams, et al.

(2010), y es consistente con el ciclo propuesto de plomo en murciélagos, en

donde se enfatiza que una de las principales captaciones de este metal es por

ingesta (Ver Fig. 36).

En cuanto al análisis por gremio trófico, el grupo de los insectívoros

(Molossidae, Vespertilionidae y Emballonurinae) presentó mayores niveles de

concentración de plomo destacándose un ejemplar de M. molossus (MUG-

00514) que obtuvo 150,36 mg/Kg, (Ver tabla 3; Gráficos 7 y 8), lo cual

concuerda con lo reportado en Gran Bretaña por Walker et al., (2007), en

géneros de insectívoros como Pipistrellus, Plecotus y Myotis

(Vespertilionidae). Debido a esto, se presume que este gremio bioacumula

mayormente Pb, considerando que su principal fuente de alimentos son los

insectos, éstos pueden estar relacionados con alguna interacción con

pesticidas usados en estas áreas

Las fuentes hídricas más cercanas para los murciélagos residentes de la

ciudad de Guayaquil y alrededores son el río Guayas y el Estero Salado;

según los estudios realizados determinando metales pesados en agua

superficial, sedimentos y organismos de estas áreas (Alcivar & Mosquera,

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2011; Jiménez, 2012; Kuffó, 2013; Mero, 2010; Mero et al., 2012; Rodriguez,

2013; Siavichay, 2013) no se registran valores que sobrepasen los límites

máximos permisibles de plomo en el agua (0,01 mg/Kg) según el TULSMA.

Sin embargo, el sedimento sí presenta concentraciones altas de plomo (64,

38 mg/Kg) en comparación con las halladas en el agua, por lo que es

necesario considerar las dinámicas (flujo y reflujo) de los estuarios, ya que

pueden quedar sólidos suspendidos con concentraciones de Pb en agua y a

su vez estos ser ingeridos por estos mamíferos (Sanchez et al., 2009).

El análisis entre sexos en las especies: Molossus molossus, Glossophaga

soricina, Artibeus aequatorialis y Artibeus lituratus, halladas en zona urbana y

de bosque, indicaron que no existían diferencias en las concentraciones de

plomo entre machos y hembras (Ver Anexos 5-12), concordando con Williams,

et al. (2010) al realizar el mismo análisis en especies de Sturnira y Carollia en

Perú, lo cual nos indica que el proceso de bioacumulación de plomo en estas

especies se da indistintamente del sexo o si son de zona urbana o de bosque.

Los resultados obtenidos en el presente trabajo evidencian que existen

diferencias entre las concentraciones de plomo en murciélagos de zona

urbana con las de bosque, siendo éste último el sitio donde las

concentraciones de Pb fueron más altas (Ver Gráficos 3 y 4), no obstante, los

valores obtenidos sólo muestran diferencia estadística a nivel del gremio

frugívoro, y en la especie M. molossus (Ver Gráficos 6 y 7), las cuales son

altas en comparación con los valores hallados en los trabajos realizados por

Walker et al., (2007) y William et al., (2010).

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89

En este estudio, debido a la disponibilidad de ejemplares, no se analizó tejido

de especies que están en categorías de amenaza como En Peligro Crítico, En

Peligro y Vulnerable de acuerdo con la lista roja de mamíferos de Ecuador

(Tirira 2011), pero sí se analizaron muestras a partir de Platyrrhinus

matapalensis, categorizada como Casi Amenazada-NT (Tirira 2011), y en la

que se registró una concentración de 87,32 mg/Kg (MUG-00513, Tabla 9), y

en Cynomops greenhalli categorizada como Datos Insuficientes (Tirira, 2011)

registraron una concentración máxima de 16,09 mg/Kg (MUG-00470, Tabla

16). Ambas especies fueron colectadas del Bosque Protector Cerro Blanco, y

las concentraciones halladas en estas dos especies podrían ser consideradas

muy altas (Walker, et al., 2007; Williams, et al., 2010); este resultado puede

ser usado como criterio al momento de evaluar el riesgo de extinción de estas

especies.

Por todo lo presentado, se demuestra que el grupo de murciélagos está

bioacumulando de forma activa Pb en la ciudad de Guayaquil y sus

alrededores, no obstante el alcance de esta investigación no incluyó un

análisis de los posibles efectos negativos que estarían provocando en sus

poblaciones. Varios autores (Misuraca 2007; ATSDR, 2007) debaten sobre la

carcinogenecidad del Plomo y sus compuestos en seres humanos, por lo que

en murciélagos puede tener el mismo efecto. Investigaciones usando

indicadores histopatológicos en otros vertebrados, han mostrado ser buenos

detectores de efectos de contaminación de sustancias tóxicas, hallando

hiperplasia, vacuolización de hepatocitos, aneurismas y sinequias en

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90

branquias; inclusiones hialinas en hígado y centros melanomacrófagos en

riñón; además de cambios anatomopatológicos a nivel branquial, hepático y

renal (Schwaiger et al., 1997; Blazer 2002; Van Dyk, et al., 2007; Argota et al.,

2012; Naranjo et al., 2014). En base a lo antes mencionado, se considera que

un próximo paso para determinar los posibles efectos de contaminación por

plomo en quirópteros es a través de análisis histopatológicos en tejidos como

riñones, hígado, pulmones y cerebro.

Por otro lado, técnicamente es muy difícil determinar algún valor como límite

máximo permisible sobre los niveles de plomo (Pb) en murciélagos, que a

pesar del número alto de muestras analizadas (n=87). Actualmente, en la

legislación ecuatoriana no existen límites máximos permisibles en fauna

terrestre de acuerdo al Acuerdo Ministerial 028 por lo este trabajo de

investigación es una primera aproximación que analiza un taxón de fauna

terrestre como biomonitores de plomo en zonas urbanas para ambientes

costeros en Ecuador, por ser sensibles a esos contaminantes y presentar

respuestas medibles a nivel de órganos y tejidos (Williams, et al. 2010; Walker,

et al. 2007). Adicionalmente, deben tenerse en cuenta criterios biológicos y

ecológicos como el tipo de hábitat, gremio trófico, y variación intraespecífica

(edad, sexo, gravidez), ya que en los resultados obtenidos se han observado

que las concentraciones de plomo difieren entre cada gremio e incluso entre

géneros (Ver Gráficos 6, 7, 8). En resumen, existen muchos vacíos de

información biológica y ecológica, para proponer un límite máximo permisible,

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91

y este estudio deberá ser considerado como base para futuras

investigaciones.

Las concentraciones halladas en esta investigación en las distintas especies

de quirópteros colectados en Guayaquil y sus alrededores son un reflejo del

incremento de concentración de metales pesados en el ecosistema debido a

al aumento de la actividad industrial, y el desarrollo urbano (Alcivar &

Mosquera, 2011; Jiménez, 2012; Kuffó, 2013; Mero, 2010; Mero et al., 2012;

Rodriguez, 2013; Siavichay, 2013), tanto en zona urbana como de zonas de

bosque, por lo que también es necesario analizar las concentraciones de otros

metales pesados como el Cadmio, Níquel, Zinc, Mercurio y sus efectos en las

poblaciones de murciélagos, como sugieren los trabajos de Walker et al.,

(2007) y Williams et al., (2010).

En base a los resultados obtenidos, se evidencia que los niveles de

concentración hallados en los murciélagos urbanos y de bosque en Guayaquil

y su zona de influencia constituyen una amenaza emergente para su

sobrevivencia (Burneo et al., 2015), y se debe incentivar estudios similares

para analizar el efecto de estos contaminantes en sus poblaciones en otras

ciudades costeras ecuatorianas densamente pobladas o con crecimiento

industrial constante, como por ejemplo Esmeraldas por presentar la Refinería,

también en Manta por su cercanía a las instalaciones de la Refinería del

Pacifico (ANDES, 2015; “Refinería del Pacifico | RDP,” n.d.).

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92

11. CONCLUSIONES

Las más altas concentraciones de plomo fueron halladas en las especies que

habitan en zona de bosque, en donde los rangos de concentración variaron

de 3, 26 mg/Kg a 150,36 mg/Kg

La especie M. molossus (150,36mg/Kg) presentó la concentración más

elevada dentro del Bosque Protector Cerro Blanco.

El gremio trófico insectívoro mostró los valores de plomo más altos en la

especie M. molossus (Bosque 150,36 mg/Kg), seguido del grupo de

nectarívoros en la especie Glossophaga soricina (Bosque 121,07 mg/Kg), y

por último los frugívoros en la especie Artibeus fraterculus (Urbano 128,52

mg/Kg).

Los rangos de concentración de plomo hallados en los individuos colectados

en zona urbana están comprendidos entre 0,71 mg/Kg y 128,52 mg/Kg.

Excepcionalmente, solo un individuo de la especie T. brasiliensis presentó una

elevada concentración de plomo (178,46 mg/Kg).

Los resultados muestran que los análisis realizados a partir de tejido óseo son

mejores estimadores de concentración de plomo que aquellos realizados a

partir de tejido blando.

No se observaron diferencias en las concentraciones de plomo entre sexos en

las especies Molossus molossus, Glossophaga soricina, Artibeus

aequatorialis y Artibeus lituratus.

En función de un principio de precaución, la contaminación por Pb debe

considerarse como una amenaza emergente para especies de quirópteros

que están enlistadas con riesgo de extinción, sobre todo en Platyrrhinus

matapalensis (NT) y Cynomops greenhalli (DD).

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93

12. RECOMENDACIONES

Replicar investigaciones similares de concentración de metales

pesados en quirópteros, u otros grupos taxonómicos de fauna terrestre,

en otras ciudades y áreas de conservación en la provincia del Guayas,

a nivel costero o a nivel nacional.

Ampliar los análisis de metales pesados con otros metales pesados

como lo son; Cadmio (Cd); Níquel (Ni); Mercurio (Hg) y Zinc (Zn) en

murciélagos de Guayaquil y sus alrededores.

Considerar a los museos como una fuente primaria para tomar

muestras de tejido óseo de las distintas especies de fauna terrestre,

para determinar el grado de concentración real de plomo, o de otros

metales pesados, al que las especies se encuentran expuestas.

Evaluar los posibles efectos negativos que produce el Pb en

murciélagos por medio de exámenes histopatológicos en tejidos como:

hígado, cerebro, riñones y otros, que nos permitan tener una mejor

perspectiva de presencia de signos de diagnóstico por intoxicación de

plomo en murciélagos, y sus consecuencias en la salud de sus

poblaciones.

Este trabajo debe complementarse con investigaciones sobre las

concentraciones y efectos de los metales pesados correlacionándolos

con variables biológicas y ecológicas, con miras a proponer un límite

máximo permisible en murciélagos.

Validar el ciclo de plomo en murciélagos propuesto en el presente

trabajo en futuras evaluaciones de este tipo de tóxicos en mamíferos.

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105

14. GLOSARIO

Bioacumulación: Evento que se da cuando los organismos vivos, absorben

tóxicos inversamente proporcional al que sus cuerpos pueden eliminar, por lo

que el contaminante se bioacumula en sus tejidos u órganos.

Biodegradable: Se aplica al producto o sustancia que puede descomponerse

en elementos químicos naturales por la acción de los agentes naturales, como

el sol, el agua, las bacterias, las plantas o los animales.

Biomagnificación: Evento que se da cuando ya existe una bioacumulación y

este es transferido de un nivel trófico a otro incrementando su concentración

a través de la cadena trófica.

Biomonitores: Organismos que permiten relacionar las concentraciones de

un contaminante con los efectos producidos. Contribuye con el seguimiento

en los cambios producidos en las condiciones ambientales y su influencia

sobre el medio.

Biorefractarios: Aquellos cuerpos o sustancias que resisten la acción del

fuego; no pierden forman, no se degradan.

Ciclos biogeoquímicos: Deriva del movimiento cíclico de los elementos que

forman los organismos biológicos (bio) y el ambiente geológico (geo) e

interviene un cambio químico.

Ecotoxicología: Ciencia que estudia las alteraciones ambientales causadas

por agentes tóxicos y la toxicidad directa sobre los organismos presentes

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106

Toxicología: Ciencia que estudia los efectos adversos de sustancias toxicas

sobre organismos individuales

Valor umbral: Cantidad mínima de señal que ha de estar presente para ser

registrada por un sistema

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107

ANEXOS

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108

Anexo 1. Planilla de campo

Planilla de campo usada en la investigación para anotar las principales medidas morfometricas, nombre de especie, fecha de

colecta y lugar.

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CONT. ANEXO 2

109

Anexo 2. Codificación y medidas de muestras analizadas.

LT: Largo total CC: Largo de la cabeza y el cuerpo juntos. LC: Largo de la cola. LO: Largo de la oreja. AB: Largo del antebrazo.

LP: Largo de la pata posterior. Cr: Largo del cráneo (se indica únicamente en aquellas especies donde su medición será importante

para la identificación). TE: Testículos escrotados. VA: Vagina abierta.

FECHA COD. DE

ANÁLISIS

COD. DE

MUSEO ESPECIE LOCALIDAD

MEDIDAS (mm)

SEXO

TEJIDO

TOMADO Obs.

LT CC CO LO AB LP

04

-se

p-1

5

MBH-0001 MUG-

00500

Artibeus

fraterculus

ALBORADA XI

ETAPA

54 54 -- 13 55 10 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones.

TE

05

-se

p-1

5

MBH-0002 MUG-

00501

Artibeus

fraterculus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

66 66 -- 14 54 13 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones.

VA

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CONT. ANEXO 2

110

06

-se

p-1

5

MBH-0003 MUG-

00502

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

82 53 29 8 35 6 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones.

TE

MBH-0004 MUG-

00503

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

84 56 28 8 35 5 ♂ Corazón,

hígado, riñones. TE

MBH-0005 MUG-

00504

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

83 54 29 9 36 6 ♂ Corazón,

hígado, riñones. TE

MBH-0006 MUG-

00505

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

78 50 28 7 34 5 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA

MBH-0007 MUG-

00506

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

80 51 29 8 34 6 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones.

VA

MBH-0008 MUG-

00507

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

80 52 28 7 34 5 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA

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CONT. ANEXO 2

111

MBH-0009 MUG-

00508

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

77 50 27 8 35 5 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TA

MBH-0010 MUG-

00509

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

78 50 28 8 35 5 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA

MBH-0011 MUG-

00510

Molossus

molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

85 55 30 8 35 5 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

MBH-0012 MUG-

00511 M. molossus

DURAN -

RECREO III

ETAPA

73 46 27 7 34 5 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones.

TE

16

-oct-

15

MBH-0013 MUG-

00512

Micronycteris

megalotis

CERRO

BLANCO

50 42 8 12 35 5 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones.

VC, MURIO

DESPUES DE

LA CAPTURA

MBH-0014 MUG-

00513

Platyrrhinus

matapalensis

CERRO

BLANCO

44 44 ----- 15.3 39 8 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TA

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CONT. ANEXO 2

112

MBH-0015 MUG-

00514 M. molossus

CERRO

BLANCO

82 52 30 7 35 5 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TA

MBH-0016 MUG-

00515 M. molossus

CERRO

BLANCO

80 50 30 10 35 7 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VC

15

-dic

-15

MBH-0017 MUG-

00516

Artibeus

lituratus

FACULTAD

CCNN

75 75 - 16 67 10 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA, AULTO,

PECHO

PELADO

MBH0018 MUG-

00517

A.

aequatorialis

FACULTAD

CCNN

70 70 - 16 65 11 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE, adulto,

ectoparásitos

MBH-0019 MUG-

00518

A.

aequatorialis

FACULTAD

CCNN

71 71 - 19 65 16 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TA,

ectoparásitos

MBH-0020 MUG-

00519

A.

aequatorialis

FACULTAD

CCNN

76 76 - 18 69 13 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA, adulto,

mamas

desarrolladas,

ectoparásitos

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CONT. ANEXO 2

113

MBH-0021 MUG-

00520

Artibeus

lituratus

FACULTAD

CCNN

62 62 - 11 52 11 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA, adulto.

MBH-0022 MUG-

00521

Glossophaga

soricina

FACULTAD

CCNN

45 39 6 11 35 6

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VC,, JUVENIL

MBN-0023 MUG-

00522 G. soricina

FACULTAD

CCNN

41 36 5 10 34 6 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VC, JUVENIL.

ECTOPARASI

TOS

MBH-0024 MUG-

00523

A.

aequatorialis

FACULTAD

CCNN

77 77 - 17 65 13 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

Mamas poco

desarrolladas,

preñada,

ectoparásitos

MBH-0025 MUG-

00524 A. fraterculus

FACULTAD

CCNN

57 57 - 13 54 10 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA, ADULTO

PARASITOS

MBH-0026 MUG-

00525

Glossophaga

soricina

FACULTAD

CCNN

43 37 6 10 35 7 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA, JUVENIL

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CONT. ANEXO 2

114

16

-15

-15

MBH-0027 MUG-

00526 A. lituratus

FACULTAD

CCNN

77 77 - 15 67 15 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TA, JUVENIL

MBH-0028 MUG-

00527

A.

aequatorialis

FACULTAD

CCNN

75 75 - 18 64 12 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA, adulto

MBH-0029 MUG-

00528

Artibeus

lituratus

FACULTAD

CCNN

79 79 - 19 73 14 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA, mamas

desarrolladas,

juvenil,

preñada

MBH-0030 MUG-

00529

Artibeus

lituratus

FACULTAD

CCNN

79 79 - 18 70 14 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE, adulto,

ectoparásitos

MBH-0031 MUG-

00530

Artibeus

lituratus

FACULTAD

CCNN

77 77 - 18 70 16 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA, juvenil,

ectoparásitos,

preñada

MBH-0032 MUG-

00531

Artibeus

lituratus

FACULTAD

CCNN

79 79 - 18 68 15 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE, JUVENIL,

ECTOPARASI

TOS

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CONT. ANEXO 2

115

20

07

MBH-0033 MUG-

00532

Eumpos

wilsoni

CLINICA

ALCIVAR 56 ♂

hueso de

antebrazo

individuo

colectado

muerto

20

10

MBH-0034 MUG-

00533

Myotis

nigricans

MAPASINGUE 31 ♂ hueso de

antebrazo

individuo

colectado

muerto

20

06

MBH-0035 MUG-

00534

Eumpos

wilsoni

CENTRO DE LA

CIUDAD 56 ♀

hueso de

antebrazo

individuo

colectado

muerto

20

11

MBH-0036 MUG-

00535

Nyctinomops

macrotis

ESTADIO

COPWELL 41 ♂

hueso de

antebrazo

individuo

colectado

muerto

MU

ES

TR

AS

DE

MU

SE

O

MBH-0037

MUG-

00469

Glossophaga

soricina

CERRO

BLANCO

hueso de

antebrazo

MBH-0038

MUG-

00470

Cynomops

greenhali

CERRO

BLANCO

hueso de

antebrazo

MBH-0039 MUG-

00471

Platyrrhinus

matapalensis

CERRO

BLANCO

hueso de

antebrazo

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CONT. ANEXO 2

116

MBH-0040

MUG-

00472

Artibeus

jamaicensis

CERRO

BLANCO

hueso de

antebrazo

MBH-0041

MUG-

00473

Artibeus

jamaicensis

CERRO

BLANCO

hueso de

antebrazo

MBH-0042

MUG-

00474

Cynamops

greenhali

CERRO

BLANCO

hueso de

antebrazo

MBH-0043

MUG-

00475

Carolia

brevicaudia

CERRO

BLANCO

hueso de

antebrazo

MBH-0044

MUG-

00469

Phyllostomu

s elongatus

CERRO

BLANCO

hueso de

antebrazo

Fe

b/2

01

6

MBH-0045 MUG-

00546 M. molossus

CERRO

BLANCO

73 50 23 10 36 4 ♂ órganos, TE

Fe

b/2

01

6

MBH-0046 MUG-

00547

Carollia

brevicauda

CERRO

BLANCO

60 45 15 13 41 16 ♂ órganos, TE

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CONT. ANEXO 2

117

4-0

3-

16

MBH-0047 MUG-

00548

Platyrrhinus

matapalensis

CERRO

BLANCO

41 41 0 36 9 ♂ órganos TE 1

1/0

3/1

6

MBH-0048 MUG-

00549

Carollia

brevicauda

CERRO

BLANCO

60 48 12 13 40 13 ♀ órganos VA

12

/04

/16

MBH-0049 MUG-

00550

Carollia

brevicauda

CERRO

BLANCO

56 45 11 12 38 10 ♀ órganos VA

Nov/2

01

4

MBH-0050 MUG-

00551

Saccopteryx

bilineata

DAULAR-

CHONGON

35 ♂ Hueso de

Antebrazo

Colectados

muertos

Mu

estr

a

de

mu

se

o

MBH-0051 M-00202 Taradira

brasilensis

GUASMO 60 ♀ Hueso de

Antebrazo

Colectados

muertos

MBH-0052 M-00196 Nictinomops

macrotis

GUASMO 43 ♂ Hueso de

Antebrazo

Colectados

muertos

Nov/2

01

4

MBH-0053 MUG-

00569 M. molossus

DAULAR-

CHONGON 34 ♂

Hueso de

antebrazo

Colectados

muertos

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CONT. ANEXO 2

118

9/4

/16

MBH-0054 MUG-

00552 G. soricina

CERRO

BLANCO

35 ♀ órganos

sin

ectoparásitos,

adulto

18

/4/1

6

MBH-0055 MUG-

00553

Carollia

brevicauda

SUR OESTE 34 ♂ hueso de

antebrazo

sin

ectoparacitos,

adulto

28

/0

420

16

MBH-0056 MUG-

00554

Glossophaga

soricina

PJ 64 56 8 12 34 9 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(TE) SIN

ECTOPARASI

TOS

MBH-0057 MUG-

00555

A.

aequatorialis

PJ 83 83 -- 25 65 15 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(TE) SIN

ECTOPARASI

TOS

MBH-0058 MUG-

00556

Artibeus

fraterculus

PJ 75 75 -- 21 54 14 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(TE) SIN

ECTOPARASI

TOS

MBH-0059 MUG-

00557 A. lituratus PJ 90 90 -- 22 72 16 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(TE) SIN

ECTOPARASI

TOS

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CONT. ANEXO 2

119

MBH-0060 MUG-

00558 A. lituratus PJ 85 85 -- 21 65 15 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(TE) SIN

ECTOPARASI

TOS

MBH-0061 MUG-

00559 A. lituratus PJ 89 89 -- 22 71 17 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(TE) SIN

ECTOPARASI

TOS

Mu

estr

as d

e m

useo

MBH-0062 MUG-

00280

Molossus

molossus

CENTRO DE LA

CIUDAD

hueso

MBH-0063 MUG-

00281

Molossus

molossus GUAYACANES hueso

MBH-0064 MUG-

00282

Molossus

molossus

GUAYACANES hueso

MBH-0065 MUG-

00288

Artibeus

fraterculus

JARDÍN

BOTÁNICO

hueso

Ju

n/2

00

9

MBH-0066 MUG-

00560

Nictinomops

macrotis

3ER PUENTE

PERIMETRAL

42 ♂ hueso Colectado

muerto

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CONT. ANEXO 2

120

Ju

n/2

01

1

MBH-0067 MUG-

00561

Glosophaga

soricina

MALECÓN

2000

35 ♂ hueso Colectado

muerto

Ju

n/2

00

7

MBH-0068 MUG-

00562

Artibeus

jamaicensis

KENNEDY

NORTE

58 ♂ hueso Colectado

muerto

Ju

n/2

00

7

MBH-0069 MUG-

00563

Artibeus

fraterculus

KENNEDY

NORTE

61 ♀ hueso Colectado

muerto

Mayo

2016 MBH-0070

MUG-

00583

Promops

davisoni ATARAZANA hueso

Mu

estr

as d

e m

useo

MBH-0071 MUG-

00289

Artibeus

fraterculus

JARDIN

BOTANICO

hueso

MBH-0072 MUG-

00203

Glossophaga

soricina

CERRO

BLANCO

hueso

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CONT. ANEXO 2

121

4/0

5/2

01

6

MBH-0073 MUG-

00567

Glossophaga

soricina

AV.

BARCELONA

43 37 6 10 35 7 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(VA) SIN

ECTOPARASI

TOS

MBH-0074 MUG-

00568

Glossophaga

soricina

AV.

BARCELONA

44 38 6 10 35 7 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(VA) SIN

ECTOPARASI

TOS

MBH-0075 MUG-

00570

Glossophaga

soricina

AV.

BARCELONA

43 36 7 10 35 7 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

(VA) SIN

ECTOPARASI

TOS

04

/06

/20

16

MBH-0076 MUG-

00571 A. lituratus

CERRO

BLANCO

76 76 - 18 69 16 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

MBH-0077 MUG-

00564 M. molossus

AV.

BARCELONA

68 41 27 7 34 5 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

MBH-0078 MUG-

00565 A. lituratus

AV.

BARCELONA

78 78 - 18 71 16 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

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CONT. ANEXO 2

122

MBH-0079 MUG-

00566 A. fraterculus

AV.

BARCELONA

54 54 -- 13 55 10 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

MBH-0080 MUG-

00572 M. molossus

CERRO

BLANCO

70 43 27 7 34 5 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

MBH-0081 MUG-

00573 M. molossus

CERRO

BLANCO

73 46 27 7 34 5 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA

MBH-0082 MUG-

00574 A. lituratus

CERRO

BLANCO

80 80 - - 18 73 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

MBH-0083 MUG-

00575 A. lituratus

CERRO

BLANCO

77 77 - - 18 69 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

MBH-0084 MUG-

00576 A. lituratus

CERRO

BLANCO

77 77 - 18 70 16 ♂

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

TE

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CONT. ANEXO 2

123

06/06/

2016 MBH-0085

MUG-

00577 N. macrotis

RIOCENTRO

NORTE

46 ♀ hueso muerto

Ju

n/2

01

6 MBH-0086

MUG-

00578 G. soricina

BOSQUE

PAPAGAYO-

GUAYAQUIL

43 37 6 10 35 7 ♀

Corazón,

pulmones,

hígado, riñones

VA

MBH-0087 MUG-

00583 M. molossus BOSQUEIRA 33 ♂ hueso

Murió luego

de colecta

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124

Anexo 3 Muestras tomadas del museo

Código

asignado

para

análisis

ESPECIE Lugar COD. DE

MUSEO FECHA

MBH-0037 Glosophaga

soricina

Cerro

Blanco MUG-00469

2014

MBH-0038 Cynomops

greenhalli

Cerro

Blanco MUG-00470 2014

MBH-0039 Platyrrhinus

matapalensis

Cerro

Blanco MUG-00471 2014

MBH-0040 Artibeus

jamaicensis

Cerro

Blanco MUG-00472 2014

MBH-0041 Artibeus

jamaicensis

Cerro

Blanco MUG-00473 2014

MBH-0042 Cynomops

greenhalli

Cerro

Blanco MUG-00474 2014

MBH-0043 Carollia

brevicauda

Cerro

Blanco MUG-00475

2014

MBH-0044 Phyllostomus

elongatus

Cerro

Blanco MUG-00469

2014

MBH-0051 Tadarida

brasilensis Guasmo MUG-00202 1995

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125

MBH-0052 Nyctinomops

macrotis Guasmo MUG-00196 1995

MBH-0062 Molossus

molossus Centro MUG-00280 2004 dic

MBH-0063 Molossus

molossus Guayacanes MUG-00281 2004 nov

MBH-0064 Molossus

molossus Guayacanes MUG-00282 2004 nov

MBH-0065 Artibeus

fraterculus

Jardín

Botánico MUG-00288 2004 dic

MBH-0071 Artibeus

fraterculus

Jardín

Botánico MUG-00289 2004 dic

MBH-0072 Glossophaga

soricina

Cerro

Blanco MUG-00203

2002

agosto

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126

Anexo 4. Puntos de Muestreo

Posición geográfica satelital de los puntos de muestreo en coordenadas UTM

Zona/Lugar Coordenada X Coordenada Y

Cerro Blanco 607461 9760448

Cerro Blanco 606461 9760971

Daular-Chongón 598913 9746536

Gye – Clínica Alcívar 623697 9756005

Gye- Guayacanes 622271 9762939

DURAN- Recreo 3era Etapa 630113 9759051

Gye – Alborada Xi Etapa 620911 9759570

Gye – Facultad CCNN 619744 9760023

Gye- Malecón 2000 623762 9757755

Gye – Centro 623244 9756718

Gye – Sur Oeste 617865 9756135

Gye- Parque Lineal (Pj) 618124 9757496

GYE- 3er Puente De La Perimetral 618448 9754385

Gye- Guasmo 624540 9750597

Gye – Kennedy Norte 622855 9761125

GYE – Parque Lineal (Puente De La

17) 620587 9757690

ESPOL 618473 9761283

Cerro Blanco 609445 9762340

Cerro Blanco 609259 9758704

Cerro Blanco 609980 9763979

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Cerro Blanco 608820 9759067

Cerro Blanco 608822 9759483

Cerro Blanco 609259 9758704

Cerro Blanco 602200 9760570

Cerro Blanco 601679 9762935

Bosque Papagayo-Guayaquil 608494 9765512

Cerro Blanco 610873 9760801

Anexo 5. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos y hembras de la especie M. molossus

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Anexo 6. Comparación de rangos de concentración de plomo entre hembras de la especie M. molossus de zona urbana y de bosque.

Anexos 7. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos de la especie M. molossus de zona urbana y de bosque.

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129

Anexo 8. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos y hembras de la especie A. aequatorialis.

Anexo 9. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos y hembras rangos de la especie G. soricina.

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130

Anexo 10. Comparación de rangos de concentración de plomo entre hembras de la especie G. soricina de zona urbana y de bosque.

Anexo 11. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos y hembras de la especie A. lituratus

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131

Anexos 12. Comparación de rangos de concentración de plomo entre machos de la especie A. lituratus de zona urbana y de bosque.

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132

Anexo 13. Permiso de investigación otorgado por el Ministerio del Ambiente

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Anexo 14. Carta de Autorización otorgada por "Fundación Siglo XXI"

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Anexos 15. Collage de especies analizadas

a: Saccopteryx bilineata, b:Phyllostomus elongatus, c: Carollia brevicauda, d:

Micronycteris megalotis; e: Artibeus fraterculus, f: Artibeus aequatorialis, g:

Artibeus lituratus, h: Platirrhynus matapalensis, i: Glossophaga soricina, j.

Molossus molossus, k: Promops davisoni, l: Tadarida brasilensis, m:

Nyctinomops macrotis, n: Eumops wilsoni, o: Cynomops greenhalli, p: Myotis

nigricans.

a b c d

e f g h

i j k l

m n o p

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Anexos 16 Grupo de trabajo