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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA T E S I S INFERENCIAS FILOGENÉTICAS DEL GÉNERO Eugerres (PERCIFORMES: GERREIDAE), MEDIANTE LA APLICACIÓN DE ANÁLISIS DE MORFOMETRÍA GEOMÉTRICA QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL TITULO DE BIÓLOGO MARINO PRESENTA: MARÍA ISABEL MIRANDA MARÍN DIRECTOR: DR. ADRIÁN FELIPE GONZÁLEZ ACOSTA LA PAZ, BAJA CALIFORNIA SUR, MÉXICO. JUNIO DE 2011
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UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR
ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR
DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA
T E S I S
INFERENCIAS FILOGENÉTICAS DEL GÉNERO Eugerres (PERCIFORMES:
GERREIDAE), MEDIANTE LA APLICACIÓN DE ANÁLISIS DE
MORFOMETRÍA GEOMÉTRICA
QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL TITULO DE
BIÓLOGO MARINO
PRESENTA:
MARÍA ISABEL MIRANDA MARÍN
DIRECTOR:
DR. ADRIÁN FELIPE GONZÁLEZ ACOSTA
LA PAZ, BAJA CALIFORNIA SUR, MÉXICO. JUNIO DE 2011
DEDICATORIA
A mis padres, por su cariño, esfuerzo y apoyo incondicional. Gracias Papá, por
enseñarme a valorar de la vida todo aquello que te hace crecer como ser humano. Mamá,
gracias por ser mi sostén y con ello darme la fortaleza para afrontar las adversidades que en
la vida se me presenten. Los quiero mucho.
Este trabajo también te lo dedico a ti Leo, por tú compañía y amistad. Porque a tu
lado he aprendido que lo más importante en la vida, es la felicidad.
AGRADECIMIENTOS
Muchas gracias Adrián por tu apoyo. Porque además de ser mi director de tesis, has
sido mi profesor, jefe y amigo. Gracias por no haberme limitado y con ello, ayudarme a
crecer. Contigo también aprendí que los malos chistes pueden hacer reír.
Gracias José. Alguna vez dijiste que no tenía porque agradecerte, pero no te diste
cuenta que si lo hice, fue porque tus recomendaciones ayudaron a que mi trabajo mejorara.
Ahora te agradezco por los consejos que he recibido de tu parte en la Colección Ictiológica.
Para mí es muy importante escuchar, ya que si lo haces, aprendes a tomar esas cosas
positivas que enriquecen tu forma de hacer las cosas. He aprendido mucho escuchándote, y
por eso, gracias.
Héctor, muchas gracias por las correcciones a este trabajo. Además de haberlo
enriquecido, me han demostrado que en la ciencia, un trabajo nunca ha terminado, uno debe
seguir buscando e ingeniárselas para que dicho trabajo esté más sustentado y con ello
acercarse más a la realidad.
Quiero agradecer también, a los integrantes de la Colección Ictiológica de
CICIMAR-IPN: Víctor Cota, Luis Burnes, Paulina, Jareny, Uriel, Daniel, Jatziry,
Fernando, Cholette, Francisco y Pacoles. En el desarrollo de esta tesis (más de dos años) he
aprendido muchísimo en su compañía.
Agradezco a mi familia en La Paz: Mariana, Mamá de Mariana, Carlos, Eli, Miguel,
Ari, Erika, Edgardo, María, Armando, Milton y Hugo, su apoyo siempre ha sido
incondicional.
Gracias Alex, mí querido amigo y compañero de vida. Sin tu apoyo estos ocho años,
este trabajo no habría sido posible. S.J.
Gracias Bertha y José, porque a su lado he aprendido que lo mejor en la vida, es
sentirse vivos.
ÍNDICE Página
LISTA DE FIGURAS……………………………………………………………………... 1
LISTA DE TABLAS………………………………………………………………………. 4
RESUMEN…………………………………………………………………………………. 7
INTRODUCCIÓN………………………………………………………………………….8
ANTECEDENTES……………………………………………………………………….. 12
JUSTIFICACIÓN………………………………………………………………………... 16
OBJETIVO GENERAL…………………………………………………………………. 17
OBJETIVOS PARTICULARES………………………………………………………... 17
MATERIAL Y MÉTODOS……………………………………………………………... 18
Especímenes analizados………………………………………………………………………… 18
Obtención de imágenes………………………………………………………………………….. 20
Aplicación del análisis de Morfometría geométrica………………………………………… 22
Comparación entre la hipótesis morfológica y filogenética……………………………….. 24
RESULTADOS…………………………………………………………………………… 25
Análisis de Morfometría geométrica………………………………………………………….. 25
Comparación entre la hipótesis morfológica y filogenética……………………………….. 36
Análisis morfométrico sin incluir a E. axillaris y E. brevimanus…………………………..39
DISCUSIÓN……………………………………………………………………………….50
CONCLUSIONES………………………………………………………………………... 55
LITERATURA CITADA………………………………………………………………... 56
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. A. Delimitación de 10 marcas anatómicas homólogas, establecidas a partir de la
morfología externa del pez. 1) Punta del hocico; 2) inserción de la primera espina dorsal; 3)
base del primer radio dorsal; 4) base del último radio dorsal; 5) borde posterior dorsal del
pedúnculo caudal; 6) borde posterior ventral del pedúnculo caudal; 7) base del último radio
de la aleta anal; 8) base de la primera espina de la aleta anal; 9) base de la primera espina de
la aleta pectoral; 10) margen anterior del istmo. Modificada de: Bussins, (1995) ---------- 21
Figura 2. Análisis de Variables Canónicas para el género Eugerres y su especie hermana
D. brevirostris, aplicado a las variables morfométricas o Procrustes. Los mayores
porcentajes de cambio en la forma, están representado por dos variables canónicas: VC1
(78%) y VC2 (12%). Las líneas continuas señalan las dos principales agrupaciones,
mientras que la elipse de línea punteada resalta el grupo representado por D. brevirostris----
---------------------------------------------------------------------------------------------------------- 30
Figura 3. Dendograma basado en distancias fenotípicas para el género Eugerres y su
especie hermana: D. brevirostris (Dbre), E. brasilianus (Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri
(Epl), E. axillaris (Eax), E. brevimanus (Ebre), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E.
aff. mexicanus (Eaffm) ------------------------------------------------------------------------------ 34
1
Figura 4. Gradilla de deformación cartesiana del género Eugerres. Las flechas indican la
dirección de la deformación con respecto a la configuración promedio, mientras que su
longitud indica la magnitud de la deformación--------------------------------------------------- 35
Figura 5. Cladograma de consenso derivado del índice de "bootstrap", basado en 100
repeticiones. Los valores en las ramas son los índices de "bootstrap" que indican el
porcentaje de soporte de rama, es decir, la estabilidad de los clados presentes en el
cladograma de consenso (Tomado de González-Acosta, 2005) ------------------------------- 38
Figura 6. Análisis de Variables Canónicas para algunas especies del género Eugerres
(excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus) y su especie hermana D. brevirostris, aplicado
a las variables morfométricas o Procrustes. Los mayores porcentajes de cambio en la forma,
están representado por dos variables canónicas: VC1 (80%) y VC2 (12%). Las líneas
continuas formando círculos señalan las dos principales agrupaciones, mientras que la
elipse de línea punteada resalta el grupo representado por D. brevirostri ------------------- 44
Figura 7. Dendograma basado en distancias fenotípicas para algunas especies del género
Eugerres (excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus) y su especie hermana: D. brevirostris
(Dbre), E. brasilianus (Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. lineatus (Eli), E.
mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus (Eaffm) --------------------------------------------------- 48
2
Figura 8. Gradilla de transformación cartesiana de algunas especies del género Eugerres
(excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus). Las flechas indican la dirección de la
deformación respecto a la configuración promedio, mientras que su longitud indica el la
magnitud de la deformación ------------------------------------------------------------------------ 49
3
LISTA DE TABLAS
Tabla I. Resumen de ejemplares por institución analizados: D. brevirostris (Dbre), E.
brasilianus (Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. axillaris (Eax), E. brevimanus
(Ebre), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus (Eaffm) ----------------- 19
Tabla II. Resumen de las funciones del Análisis discriminante, para 16 variables evaluadas
en el género Eugerres y D. brevirostris (especie hermana). Lambda de Wilks = 0.01070
aprox., F (128, 2478) = 16.971, p <0.00001 ----------------------------------------------------- 27
Tabla III. Funciones de clasificación que derivan del Análisis discriminante, aplicado a las
especies del género Eugerres y D. brevirostris, por medio de 16 variables morfométricas. En
negritas se resaltan las variables con mayor contribución en la discriminación de grupos -----
----------------------------------------------------------------------------------------------------------- 28
Tabla IV. Prueba de Chi-cuadrada (X2) con remoción sucesiva de raíces en el género
Eugerres y su especie hermana D. brevirostris: VC (variable canónica); g.l. (grados de
libertad); R (correlación canónica); λ (Lambda de Wilks); p-level (nivel de significancia) --
---------------------------------------------------------------------------------------------------------- 29
4
Tabla V. Matriz de clasificación. Las filas indican las clasificaciones observadas y las
columnas las clasificaciones predecidas por el modelo discriminante. Los números debajo
de los símbolos indican el número de organismos asignados a un determinado taxón. D.
brevirostris (Dbre), E. brasilianus (Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. axillaris
(Eax), E. brevimanus (Ebre), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus
(Eaffm) ------------------------------------------------------------------------------------------------ 31
Tabla VI. Distancias cuadráticas de Mahalanobis. D. brevirostris (Dbre), E. brasilianus
(Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. axillaris (Eax), E. brevimanus (Ebre), E.
lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus (Eaffm). Los números en negritas
representan la mayor y menor distancias cuadráticas observadas ----------------------------- 32
Tabla VII. Resumen de las funciones del Análisis discriminante, para 16 variables
evaluadas en el género Eugerres (excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus) y su especie
hermana D. brevirostris. Lambda de Wilks =0.01230 aprox., F (96, 1893) = 23.142, p
<0.00001 ---------------------------------------------------------------------------------------------- 41
Tabla VIII. Funciones de clasificación que derivan del Análisis discriminante, aplicado en
algunas especies del género Eugerres (excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus) y su
especie hermana D. brevirostris, por medio de 16 variables. En negritas se resaltan las
variables con mayor contribución en la discriminación de grupos ----------------------------- 42
5
Tabla IX. Prueba de Chi-cuadrada (X2) con remoción sucesiva de raíces para algunas
especies del género Eugerres (con exclusión de E. axillaris y E. brevimanus) y su especie
hermana D. brevirostris: VC (variable canónica); g.l. (grados de libertad); R (correlación
canónica); λ (Lambda de Wilks); p-level (nivel de significancia) ---------------------------- 43
Tabla X. Matriz de clasificación excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus en el análisis.
Las filas indican las clasificaciones observadas y las columnas las clasificaciones predichas
por el modelo. Los números debajo de los símbolos indican el número de organismos
asignados a determinado taxón. D. brevirostris (Dbre), E. brasilianus (Ebra), E. awlae
(Eaw), E. plumieri (Epl), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus
(Eaffm) ------------------------------------------------------------------------------------------------ 46
Tabla XI. Distancias cuadráticas de Mahalanobis y sus respectivos niveles de probabilidad
(excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus). D. brevirostris (Dbre), E. brasilianus (Ebra),
E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff.
mexicanus (Eaffm). Los números en negritas representan la mayor y menor distancia
cuadrática observada -------------------------------------------------------------------------------- 47
6
RESUMEN
Se evaluó la factibilidad de realizar inferencias filogenéticas del género Eugerres, a
partir de la aplicación de análisis morfométricos de tipo geométrico, con el propósito de
explorar el potencial de dicha herramienta y su utilidad como modelo de análisis para otros
grupos ícticos. El análisis morfométrico se llevó a cabo a partir de la toma de fotografías, las
cuales fueron digitalizadas para la generación de un sistema de coordenadas utilizando los
programas TPSUtil, TPSDig y la serie IMP (Intregrated Morphometric Package). Las
variables generadas (Procrustes), fueron analizadas mediante la implementación de un
Análisis de Variables Canónicas (AVC) de tipo discriminante. La aplicación de esta
herramienta, permitió clasificar a las especies del género Eugerres y su especie hermana D.
brevirostris, con base en su afinidad morfológica. La significancia estadística del modelo se
determinó con el estadístico Lambda de Wilks (λ). Se identificaron dos variables canónicas
que en su conjunto representaron el 90% de la variancia total, siendo estadísticamente
significativa la diferenciación morfológica observada entre las especies (λ=0.01070; F
(128,2478) = 16.971; p‹0.0001). La evaluación comparativa entre los esquemas de análisis
morfológico (fenético) y cladista (filogenético), se fundamentó en las agrupaciones
interespecíficas generadas a partir de dichas metodologías, a partir de las cuales se establece
la clara separación del componente dulceacuícola (E. mexicanus + E. aff.mexicanus), de
aquellos taxones con distribución marino-estuarina (Diapterus + Eugerres). Esto sugiere la
posibilidad de que distintos procesos de especiación alopátrica han tenido un papel muy
importante en la diferenciación morfológica y la divergencia evolutiva de estos grupos de
peces. De manera general, se observó una notable similitud en los resultados obtenidos a
partir de la aplicación de ambas metodologías, lo que sugiere que los atributos morfológicos
de las especies bajo estudio, pudieran expresar señales evolutivas que sustenten el
planteamiento de hipótesis sobre las relaciones evolutivas de las especies aquí analizadas.
Palabras clave: Eugerres, inferencias filogenéticas, morfometría geométrica, feneticismo,
cladismo.
7
INTRODUCCIÓN
La taxonomía es la disciplina que se encarga de nombrar y clasificar a los seres
vivos. Las clasificaciones pueden estar sustentadas en el reconocimiento de caracteres
morfológicos y merísticos (fenética), así como en las relaciones de parentesco entre una y
otra especie (sistemática filogenética). Los caracteres morfológicos utilizados en la
clasificación fenética son estudiados a partir de la evaluación de su forma y estructura; de
esto se encargan la Morfología y la Morfometría (Mayr y Bock, 2002; Crisci y López-
Armengol 1983).
Morfometría, por definición, constituye el estudio cuantitativo de la forma
(Richtsmeier et al., 2002). Para llevarla a cabo, se han desarrollado tres distintos protocolos
de medición: el tradicional (Hubbs y Lagler, 1947), de cuadriláteros contiguos o “boxtruss”
(Strauss y Bookstein, 1982) y el protocolo de morfometría geométrica. Este último
proporciona un mayor alcance en cuanto a la discriminación morfológica, a nivel inter e
intraespecífico, debido a que las variables a analizar no son redundantes y la forma de los
organismos es considerada como una configuración multidimensional. Así mismo, este
protocolo registra los datos geométricos colectados de los especímenes, eliminando las
posibles diferencias debidas a la talla y orientación del organismo, así como los efectos
causados por la alometría (Rohlf y Slice, 1990; Rohlf, 2002; Richtsmeier et al., 2002;
Adams et al., 2004; Bookstein et al., 2004; Zelditch et al., 2004).
Los alcances de la morfometría geométrica abarcan desde la diferenciación
morfológica a nivel inter e intra específica, así como poblacional y entre stocks, hasta la
8
búsqueda de correlaciones morfológicas y filogenéticas (Hankison et al., 2006;
Maderbacher et al., 2008; Solana Vergara, 2009; Aguilar-Medrano et al., 2011). De igual
manera permiten detectar posibles cambios morfológicos relacionados con la distribución
geográfica de los organismos y, un tema ampliamente debatido, el establecimiento de
hipótesis filogenéticas mediante la realización de estudios de tipo morfométrico (Wiens,
2000; McLeod y Forey, 2002; Klingenberg et al., 2003).
Por un lado, existen algunos autores que apoyan el empleo de los datos
morfométricos para alimentar análisis de tipo cladista, o bien, para realizar inferencias
filogenéticas. Kwang-Tsao y Chang (1985), basaron su estudio en la comparación entre
agrupaciones derivadas de las herramientas filogenéticas y aquellas de tipo morfológico.
Fink y Zelditch (1995) y Nunes et al. (2008) utilizan datos como los “partial warps” para
incluirlos dentro de los análisis cladistas. Otros autores, siguen los cambios morfológicos
observados en la evolución de algún carácter de los organismos (Hautier et al., 2008).
No obstante, hay autores que no están de acuerdo con estos postulados; Bookstein
(1994), Rohlf (1998) y Klingenberg y Gidaszewski (2010) argumentan que las variables
derivadas de análisis morfométricos no pueden ser concebidas como caracteres homólogos;
o bien, que la reorganización morfológica puede ser independiente del proceso evolutivo de
las especies, dando como resultando estructuras similares, es decir, convergencias
evolutivas. A pesar de esto, la forma del cuerpo además de estar correlacionada con
aspectos ecológicos, también puede reflejar procesos evolutivos (Zelditch et al., 2000;
Cardini y Elton, 2008; Nunez et al., 2008; Aguilar-Medrano et al., 2011), razón por la que
en el presente estudio se pretende evaluar la posibilidad de que a través del análisis de
9
afinidades morfológicas entre las especies del género Eugerres, sea posible inferir
relaciones evolutivas entre ellas. Para esto, se plantea la hipótesis de la existencia de una
posible señal filogenética, asumiendo que los taxa con una cercana relación evolutiva, sean
aquellos que reflejen una mayor afinidad morfológica.
En México y Latinoamérica, la familia Gerreidae (Bailey y Moore, 1963), dentro de
la cual se agrupa el género Eugerres, representa un grupo de peces comúnmente llamados
mojarras. Se clasifican dentro del orden más generalizado, los Perciformes, y están
representados por ocho géneros que incluyen alrededor de 70 especies (Eschmeyer, 1998;
Castro-Aguirre et al., 1999; De la Cruz-Agüero, 2001). Cinco de estos géneros presentan
una distribución de tipo anfiamericana y constituyen un recurso importante para las
pesquerías artesanales; durante el año 2008, las mojarras ocuparon el sexto lugar en la
producción pesquera, con un total de 74,874 toneladas de peso vivo, lo cual representa
cerca del 4.3% de total de organismos que son objeto de pesca en México (AEP, 2008).
El género Eugerres Jordan y Evermann, 1927, se caracteriza la presencia de
aserraciones en el margen inferior del preopérculo y preorbital, que lo distinguen de los
otros géneros americanos con márgenes lisos o sin aserraciones (Eucinostomus Baird y
Girard, en Baird, 1857; Gerres Quoy y Gaimard, 1824 y Ulaema Jordan y Evermann, 1895
ó por la combinación de un preopérculo aserrado y preorbital liso en Diapterus Ranzani,
1840. Presenta líneas negras longitudinales en los lados del cuerpo y está constituido por
seis especies que muestran afinidad con ambientes marino-estuarinos de las vertientes
tropicales y subtropicales, tanto del Pacífico oriental: Eugerres axillaris (Günter, 1864),
Eugerres brevimanus (Günter, 1864) y Eugerres lineatus (Humboldt, 1821); como del
10
Atlántico occidental: Eugerres awlae (Schultz, 1949), Eugerres brasilianus (Cuvier, 1830)
y Eugerres plumieri (Cuvier, 1830). Además de una especie con distribución restringida al
agua dulce, Eugerres mexicanus (Steindachner, 1869), en el sureste de México y norte de
Guatemala (Castro-Aguirre et al., 1999; González-Acosta et al., 2005; González-Acosta et
al., 2007a).
11
ANTECEDENTES
La familia Gerreidae ha sido ampliamente estudiada, debido a la problemática
taxonómica a nivel alfa que se presenta en el grupo, y que es consecuencia de la frecuente
superposición de las características morfológicas y merísticas de sus especies, lo que
dificulta su identificación (en especial durante las etapas larvarias y juveniles); razón por la
cual se han realizado diversos estudios morfológicos y osteológicos comparativos que han
permitido clarificar el estatus taxonómico y nomenclatural de la mayoría de las especies
(Matheson y McEachran, 1984; Ortiz-Galindo, 1991; Lemos et al., 1992; De la Cruz-
Agüero y Galván, 1993; Pérez-Hernández y Zavala-Hurtado, 1993; Álvarez-Pliego, 2004;
González-Acosta, 2005; González-Acosta et al., 2005; González-Acosta et al., 2007a, b;
Burnes-Romo, 2009). Además de haber sido sujetos de investigaciones relacionadas con la
ecología trófica y biología (Cyrus y Blaber, 1983); así como de estudios de tipo
morfométrico, osteológico, genético, filogenético y biogeográfico, que han permitido
conocer las relaciones evolutivas entre algunos miembros de la familia y géneros que la
integran (Ortiz-Galindo, 1991; De la Cruz-Agüero, 2001; Ruíz-Carus y Uribe-Alcocer,
2003; Álvarez-Pliego, 2004; Benítez-Cortés, 2004; González-Acosta, 2005, Ortíz-Galindo,
2009; Álvarez-Pliego, 2010). En cuanto a los estudios de morfometría geométrica en
representantes de la familia Gerrreidae, hasta el momento solo se cuenta con el estudio de
Ramírez-Torres (2007), en el que se utiliza dicha herramienta con el objetivo de comparar
técnicas morfométricas aplicadas a la taxonomía de especies del género Diapterus.
12
En general, dentro de los estudios morfológicos la principal herramienta de análisis
que ha sido utilizada es la morfometría, con la cual ha sido posible evaluar diferencias
morfológicas inter e intra específicas, a nivel poblacional y entre stocks (Klingenberg et al.,
2003; Langerhans et al., 2003; Hankison et al., 2006; Turan et al., 2006; Ognjanovic et al.,
2008; Postl et al., 2008; García-González et al., 2009; Solana-Vergara, 2009). Esta
herramienta ha cobrado gran importancia gracias a los avances computacionales de las
últimas décadas y es empleada en distintas disciplinas, tales como la biomédicina,
antropología, paleontología y en especial, en la biología (Richtsmeier et al., 2002; Adams
et al., 2004; Bookstein et al., 2004; Slice, 2005; Hautier et al., 2008).
Dentro de los estudios morfométricos, para conocer qué protocolo de medición es
el que aporta más información y una mejor discriminación morfológica, se han hecho
estudios comparativos de los cuales se concluye que el protocolo de cuadriláteros contiguos
proporciona mayores alcances sobre el protocolo tradicional, debido a que en éste las
diferencias en la forma se detectan en todas direcciones cubriendo por igual la forma del
pez, además de tomar en cuenta los patrones de crecimiento alométrico en los organismos
(Strauss y Bookstein, 1982; Cavalcanti y Duarte-Lopes, 1991; Bemvenuti y Rodrigues,
2002; Alonso et al, 2006). Asimismo, el protocolo de morfometría geométrica es más
flexible en la adquisición de datos, de mayor amplitud y más poderoso en la discriminación
de especies y poblaciones cercanamente relacionadas, ya que con éste es posible describir
diferencias puras en la forma, gracias a métodos de superimposición tales como el de
Procrustes, que elimina los efectos causados por la talla y la orientación de los organismos
13
(Rohlf y Slice, 1990; Richtsmeier et al., 2002; Adams et al., 2004; Bookstein et al., 2004;
Zelditch et al., 2004; Slice, 2005; Ramírez-Torres, 2007).
La posibilidad de la aplicación de morfometría geométrica dentro de análisis
filogenéticos es un tema debatido. Los autores que están de acuerdo con esta postura,
utilizan variables morfométricas las cuales incluyen en cladogramas para la obtención de
árboles que expresen la historia evolutiva de los organismos (Kwang-Tsao y Cang, 1985;
Fink y Zelditch, 1995; Zelditch et al., 2000; Swiderski et al., 2002; Bogdanowicz et al.,
2005; Nunes et al., 2008). Al respecto, Rohlf (2002) y Hautier et al. (2008) proponen hacer
el seguimiento de los cambios en la forma a lo largo de la filogenia de los organismos;
mientras que otros como Lieberman et al. (2007), quienes evaluaron los cambios
morfológicos a través de la ontogenia, concluyen que no todos los aspectos de las
diferencias en la forma entre las especies pueden ser atribuidas a la trasformación durante la
heterocronía y que estas pueden ser causa de los procesos evolutivos. Por su parte, Archie
(1985) sugiere utilizar métodos morfométricos como herramientas exploratorias para
encontrar caracteres que podrían usarse con otra información para inferir filogenias. Guill
et al. (2003) determinan que la diversidad morfológica está correlacionada con la filogenia
de algunos organismos.
Hay autores que no están de acuerdo con los postulados antes mencionados, tal es el
caso de Klingenberg y Ekau (1996), Rohlf (1998), Viguier (2002), Adams et al. (2004) y
Klingenberg y Gidaszewski (2010), quienes argumentan que las variables morfométricas no
pueden ser tratadas de manera individual y que éstas no son equivalentes a caracteres
14
homólogos, razón por la cual su uso no debería emplearse en biología evolutiva, o bien, no
encuentran una correlación significativa entre la información filogenética y morfométrica.
Se han publicado compilaciones como las editadas por Wiens (2000) y McLeod y
Forey (2002), en las que se muestran investigaciones de diversos temas relacionados con
análisis filogenéticos realizados a partir de datos morfológicos, en los que se expresan
ambas posturas.
15
JUSTIFICACIÓN
La posibilidad de incluir información generada a partir de morfometría geométrica
en análisis filogenéticos, es aún un tema muy debatido. Es por esta razón que con el
presente estudio se pretende evaluar la potencialidad de dicha herramienta, a partir del
establecimiento de las relaciones morfológicas entre las especies del género Eugerres,
mediante las cuales puedan inferirse posibles relaciones de parentesco entre ellas. Por lo
anterior, la presente contribución podría ser de utilidad como modelo de análisis para otros
grupos de peces.
Por otro lado, partiendo del conocimiento sobre la existencia de estudios de tipo
morfométrico, basados en los protocolos de morfometría tradicional y boxtruss, realizados
en especies del género Eugerres; se establece que, a la fecha, no se han llevado a cabo
estudios que incluyan a la morfometría geométrica como herramienta de análisis, para
comparar morfológicamente a las especies agrupadas en éste género. De este modo, con el
presente se pretende incrementar la información existente acerca de las relaciones
morfológicas entre las especies del género, fundamentadas en este tipo de análisis.
16
OBJETIVO GENERAL
Evaluar la factibilidad al realizar inferencias filogenéticas del género Eugerres, a
partir de la aplicación de análisis morfométrico de tipo geométrico.
OBJETIVOS PARTICULARES
Analizar la variabilidad morfológica entre las especies del género Eugerres, por
medio de la aplicación de análisis de morfometría geométrica.
Comparar las relaciones entre las especies consideradas, a partir del análisis de las
estructuras taxonómicas derivadas de la morfometría geométrica y aquellas fundamentadas
en estudios de tipo cladista.
17
MATERIAL Y MÉTODOS
Especímenes analizados
Se examinó un total de 366 ejemplares de ocho especies pertenecientes al género
Eugerres y a Diapterus brevirostris (Sauvage, 1879), esta última considerada como especie
hermana del género (sensu González-Acosta, 2005). Se incluyó también a un grupo que se
denominó como Eugerres aff. mexicanus, el cual, de acuerdo a González-Acosta (2005),
podría ser una forma adicional del grupo “mexicanus”.
Los ejemplares analizados, se encuentran depositados y catalogados en seis
Colecciones Ictiológicas Nacionales: Colección Nacional de Peces del Instituto de Biología
de la Universidad Nacional Autónoma de México (CNP-IBUNAM); Escuela Nacional de
Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional (CIENCB-IPN); El Colegio de la
Frontera Sur, unidad San Cristóbal de las Casas, Chiapas (ECOSC); El Colegio de la
Frontera Sur, unidad Chetumal, Quintana Roo (ECOCH); Centro Interdisciplinario de
Investigación para el Desarrollo Integral Regional, unidad Oaxaca (CIDOAX); Colección
Ictiológica del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas-IPN (CICIMAR-CI); y cinco
colecciones internacionales: Academia de Ciencias de California, EUA (CAS); Museo de
Zoología de la Universidad de Michigan, EUA (UMMZ); Museo Británico de Historia
Natural (BMNH) en Londres, Inglaterra; Museo de Historia Natural de Viena, en Austria
(NMW) y la Colección de Peces de la Universidad de Costa Rica (UCR; Tabla I). Los
acrónimos de las instituciones siguen lo establecido en Leviton et al. (1985), con la adición
de la CI del CICIMAR, CIDOAX, ECO-CH y ECO-SC.
18
De cada lote se verificó, en primera instancia, la identidad taxonómica de cada uno
de los ejemplares con base en las características morfológicas y merísticas descritas en las
claves de identificación utilizadas para este propósito (e.g., Castro-Aguirre et al., 1999;
González-Acosta et al., 2005; González-Acosta et al., 2007a, b).
Tabla I. Resumen de ejemplares por institución analizados: D. brevirostris (Dbre), E.
brasilianus (Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. axillaris (Eax), E. brevimanus
(Ebre), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus (Eaffm).
Institución Dbre Ebra Eaw Epl Eax Ebre Eli Eme Eaffm Total
IBUNAM -- -- 6 3 1 -- -- -- -- 10
ENCB -- -- -- 1 1 -- 3 1 -- 6
ECO-SC -- -- -- -- 1 -- -- 65 27 93
ECO-CH -- -- 17 9 -- -- -- -- -- 26
CICIMAR-CI 42 -- 17 23 -- -- 26 14 -- 122
CIDOAX -- -- 8 5 1 -- -- -- -- 14
CAS -- 19 -- -- -- 2 1 -- -- 22
UMMZ -- -- -- -- -- -- -- 25 -- 25
BMNH -- -- -- -- 1 -- -- -- -- 1
NMW -- 19 3 11 1 -- -- 7 -- 41
UCR -- -- 3 -- -- 3 -- -- -- 6
Total 42 38 54 52 6 5 30 112 27 366
19
Obtención de imágenes
Para llevar a cabo este proceso, cada organismo fue colocado sobre una placa de
unicel con un fondo de color contrastante y una regla (1 mm de precisión) que funcionaba
como escala. Se tomó una serie de fotografías del lado izquierdo de cada ejemplar con ayuda
de una cámara digital Nikon de 12.1 Megapixeles; en todos los casos se procuró mantener la
misma distancia entre la cámara y el ejemplar para evitar posibles sesgos en la medición.
Una vez que se obtuvieron las imágenes de los ejemplares de cada especie, se
procedió a su digitalización con ayuda del programa de cómputo TPSUtil (Rohlf, 2004), el
cual permite convertir el formato JPG de las imágenes a un formato TPS, para ser
analizadas con ayuda del software TPSDig (Rohlf, 2004). A partir de esto, se establecieron
10 cotas o marcas anatómicas (landmarks), delimitadas a lo largo de la morfología externa
del pez (Figura 1). Las marcas son puntos homólogos de referencia sobre la forma de un
objeto, las cuales deben estar presentes en todos los especímenes que se pretendan estudiar y
ser localizadas con facilidad; además, deben representar una cobertura adecuada de la
morfología del organismo, ubicarse en el mismo plano y no alterar su posición topológica
relativa con relación a otras marcas (Zelditch et al., 2004).
20
2
3
4 5 1
Figura 1. A. Delimitación de 10 marcas anatómicas homólogas, establecidas a partir de la
morfología externa del pez. 1) Punta del hocico; 2) inserción de la primera espina dorsal; 3)
base del primer radio dorsal; 4) base del último radio dorsal; 5) borde posterior dorsal del
pedúnculo caudal; 6) borde posterior ventral del pedúnculo caudal; 7) base del último radio
de la aleta anal; 8) base de la primera espina de la aleta anal; 9) base de la primera espina de
la aleta pectoral; 10) margen anterior del istmo. Modificada de: Bussins, (1995).
La distancia (medida en cantidad de pixeles) que existe entre una marca anatómica
homóloga y otra, son vectores que en su conjunto constituyen una configuración, la cual es
posible apreciar en un sistema de coordenadas. En otras palabras, las variables que se
analizan son configuraciones comprendidas de k número de marcas anatómicas homólogas
dentro de un sistema de coordenadas (Zelditch et al., 2004)
10
6 7 10 9 8
21
Aplicación del análisis de Morfometría geométrica
Las variables obtenidas de la digitalización, fueron estandarizadas eliminando para
ello los efectos de posición espacial, escala y rotación. De esta manera se obtiene la forma
de los ejemplares, que de acuerdo a la definición propuesta por Kendall (1977), dicha forma
representa toda información geométrica que permanece en un objeto cuando los efectos de
posición, escala y rotación son eliminados.
El efecto de la posición se elimina centrando cada una de las configuraciones de
marcas homólogas en el origen, sustrayendo para ello las coordenadas del centroide
(promedio de las coordenadas digitalizadas) de cada marca. Esto transporta cada centroide al
origen y las coordenadas de las marcas homólogas ahora reflejan su desviación del
centroide. Se pone a escala la configuración de las marcas homólogas mediante la división
de las coordenadas de cada marca entre el tamaño del centroide de esta configuración. Para
eliminar el efecto de la rotación, se elige una configuración para usarla como referencia,
después se rota la segunda configuración para minimizar la distancia parcial Procrustes
(Zelditch et al., 2004). Este es un método de superimposición que permite minimizar las
diferencias entre las configuraciones de marcas anatómicas homólogas. Lo anterior se
realizó mediante el empleo del programa de cómputo CoordGen6, contenido en la serie IMP
[Integrated Morphometric Package] (Sheets, 2001).
Las coordenadas Procrustes, fueron las variables derivadas de la superimposición a
partir de las cuales se llevó a cabo un Análisis de Variables Canónicas (AVC) con ayuda del
programa CVAGen de la serie IMP (Sheets, 2001) . Mediante la aplicación de este análisis
fue posible observar la formación de agrupaciones, determinadas por las variables canónicas
22
que cuantificaron mejor las diferencias entre los grupos; también se obtuvo una gradilla de
deformación que deriva de la configuración de marcas anatómicas homólogas y muestra la
región de los organismos en la que se presenta la mayor variación en la forma, además de
variables denominadas "Partial Warps", que son deformaciones parciales de la
configuración de referencia, representadas en un eje de coordenadas y expresadas en valores
de medición (Rohlf, 1998). Dichos valores fueron utilizados para hacer un análisis de
funciones discriminantes provisto por el paquete de cómputo Statistica versión 7.0 (Statsoft,
2008), a partir del cual se cálculo la lambda de Wilks (λ), que determina la significancia
estadística del modelo, es decir, permite determinar estadísticamente si hay o no diferencia
morfológica entre las agrupaciones generadas.
Debido al interés por comprender las diferencias entre grupos y poder agrupar
correctamente a los organismos de las especies bajo estudio, se obtuvo a partir del Análisis
discrimínate una matriz de clasificación, la cual indicó el número de ejemplares asignados a
determinado taxón, en función de la combinación lineal de sus variables y la distancia
mínima a cada variable canónica producida por grupo. El porcentaje de corrección o
certidumbre estadística que es asignado por la matriz, representó una medida de afinidad
morfométrica entre los taxa estudiados y un índice de la estructura taxonómica establecida a
priori (González-Acosta, 2005).
Se calcularon las distancias morfométricas entre las especies con el propósito de
determinar su grado de afinidad morfológica. Fueron utilizadas las Distancias cuadráticas
de Mahalanobis (D2), las cuales representan la distancia en el espacio multidimensional
desde el espécimen a la media del grupo más cercano. A partir de estas distancias se generó
23
un dendograma, que permitió agrupar a las especies con base en su similitud morfológica
(clasificación fenética).
Comparación entre la hipótesis morfológica y filogenética
El fenograma permitió observar las posibles agrupaciones entre los taxones
estudiados, de acuerdo a su similitud morfológica. Éste, fue comparado con un cladograma
generado para el grupo de estudio por González-Acosta (2005), mediante la aplicación de un
análisis filogenético de tipo cladista, a partir del empleo de caracteres morfológicos y
osteológicos (Figura 5).
El análisis se basó en la comparación de las agrupaciones formadas por el
fenograma y el cladograma, respectivamente; tratando de determinar con ello si aquellos
grupos con mayor parecido morfológico corresponden a grupos cercanos evolutivamente,
tal como se muestra en el resultado del análisis cladista.
Con base en la comparación de la topología del cladograma y fenograma, se
pretendió determinar la factibilidad y el potencial de la herramienta de morfometría
geométrica, para el planteamiento de relaciones de parentesco. Lo anterior se hizo partiendo
de la hipótesis de que se pudiera reflejar señal filogenética, en aquellos taxa que mostraran
relación evolutiva cercana coincidente con su mayor afinidad morfológica.
24
RESULTADOS
Análisis de Morfometría geométrica
El análisis de Variables Canónicas (AVC), aplicado a las variables morfométricas o
procrustes, permitió la obtención de ocho variables o funciones canónicas (VC), que en su
conjunto representaron el 100% de la varianza total entre los grupos de especies establecidos
a priori. A través de este análisis fue posible identificar dos grupos formados por las
especies aquí estudiadas. El primero estuvo representado por el complejo de especies con
distribución restringida a ambientes dulceacuícolas (E. mexicanus y E. aff. mexicanus); y un
segundo grupo que incluye aquellas con distribución marino-estuarina (D. brevirostris, E.
brasilianus, E. awlae, E. plumieri, E. brevimanus, E. axillaris y E. lineatus). Dentro de este
último grupo, se formó un subgrupo representado por D. brevirostris (Figura 2).
Para evaluar si la morfología de las especies del género Eugerres y D. brevirostris
difiere de manera significativa, se realizó un Análisis discriminante, para el cual fueron
evaluadas 16 variables (Partial Warps). El estadístico lambda de Wilks (λ), determinó la
significancia estadística del modelo (λ= 0.01070; F (128,24789) = 16.971; p ‹ 0.00001). El
valor obtenido de este estadístico, indicó que morfología de las especies aquí analizadas
difiere de manera significativa (Tabla II).
Los porcentajes de variación para las VC se obtuvieron mediante el Análisis
discriminante. Las VC1 y VC2, son las que representaron el mayor porcentaje de la
variación (90%). La VC1 obtuvo el 78% de la varianza explicada por el modelo, cuyos
25
coeficientes relativos más altos fueron para las variables: 11, 14 y 16. Mientras que la VC2
explicó el 12% de dicha varianza y tuvo sus mayores coeficientes para las variables: 5, 10 y
15 (Tabla III).
26
Tabla II. Resumen de las funciones del Análisis discriminante, para 16 variables evaluadas
en el género Eugerres y D. brevirostris (especie hermana). Lambda de Wilks = 0.01070
aprox., F (128, 2478) = 16.971, p <0.00001.
Variable Lambda
de Wilks Lambda
parcial F-remove
(8,342) p-level Tolerancia
1-tolerancia
(R2)
1 .012172 .878692 5.90183 .000000 .656558 .343442
2 .011528 .927819 3.32577 .001116 .854144 .145856
3 .012506 .855241 7.23591 .000000 .474064 .525936
4 .012501 .855604 7.21469 .000000 .517425 .482575
5 .012496 .855942 7.19495 .000000 .342125 .657875
6 .011535 .927210 3.35607 .001021 .348934 .651066
7 .011844 .903085 4.58775 .000025 .502560 .497440
8 .011721 .912540 4.09729 .000111 .485482 514518
9 .012432 .860371 6.93787 .000000 .651038 .348962
10 .011978 .892958 5.12461 .000005 .508613 .491387
11 .012989 .823469 9.16455 .000000 .310418 .689582
12 .011455 .933750 3.03315 .002626 .448681 .551319
13 .014270 .749512 14.28710 .000000 .564287 .435713
14 .012994 .823101 9.18775 .000000 .428664 .571336
15 .015362 .696224 18.65264 .000000 .563167 .436833
16 .022712 .470925 48.02872 .000000 .598595 .401405
27
Tabla III. Funciones de clasificación que derivan del Análisis discriminante, aplicado a las
especies del género Eugerres y D. brevirostris, por medio de 16 variables morfométricas. En
negritas se resaltan las variables con mayor contribución en la discriminación de grupos.
Variable Raíz 1 (VC1) Raíz 2 (VC2)
1 0.21715 0.125306
2 -0.09219 0.205743
3 -0.35649 -0.354213
4 0.13754 -0.092966
5 0.08032 0.517247
6 0.27048 -0.109520
7 -0.01250 0.402967
8 0.02862 0.208076
9 -0.21110 0.094908
10 -0.13718 -0.491604
11 0.54152 0.081114
12 0.16421 -0.084976
13 -0.36207 -0.427691
14 -0.54653 -0.090232
15 -0.22449 0.779096
16 0.93469 0.278854
Eigenvalor 10.56665 1.631930
% acumulado 0.78323 0.904195
(78.32%) (90.41%)
28
Por medio del estadístico X2 asociado al cálculo de las funciones discriminantes, se
determinó si las variables canónicas que arrojan el mayor porcentaje de variación presentan
valores significativos de correlación canónica. Correlación que indicó una proporción alta
de la variancia compartida entre las especies y las variables morfométricas, con las
funciones discriminantes estimadas (Tabla IV).
Tabla IV. Prueba de Chi-cuadrada (X2) con remoción sucesiva de raíces en el género
Eugerres y su especie hermana D. brevirostris: VC (variable canónica); g.l. (grados de
libertad); R (correlación canónica); λ (Lambda de Wilks); p-level (nivel de significancia).
VC Eigenvalor R λ X2 g.l. p-level
1 10.56665 0.955795 0.010696 1599.613 128 0.00001
2 1.63193 0.787433 0.123714 736.649 105 0.00001
29
-0.08 -0.06 -0.04 -0.02 0 0.02 0.04 0.06
-0.04
-0.03
-0.02
-0.01
0
0.01
0.02
0.03
0.04
E. mexicanus E. aff. mexicanus E. lineatus E. plumieri E. awlae * E. brasilianus E. brevimanus + E. axillaris D. brevirostris
Variable Canónica 1
Var
iabl
e C
anón
ica
2
Figura 2. Análisis de Variables Canónicas para el género Eugerres y su especie hermana
D. brevirostris, aplicado a las variables morfométricas o Procrustes. Los mayores
porcentajes de cambio en la forma, están representado por dos variables canónicas: VC1
(78%) y VC2 (12%). Las líneas continuas señalan las dos principales agrupaciones,
mientras que la elipse de línea punteada resalta el grupo representado por D. brevirostris.
De acuerdo con la matriz de clasificación obtenida a partir del Análisis
discriminante, los ejemplares fueron clasificados con una certidumbre estadística del 83.3%
en promedio. De forma individual, las especies se clasificaron con diferentes porcentajes de
corrección (Tabla V). Los porcentajes de clasificación más altos los presentaron E.
brevimanus (100%), D. brevirostris (97.6%) y E. mexicanus (95.5%). En tanto que los
30
porcentajes de clasificación más bajos correspondieron a E. aff. mexicanus (66.6%), E.
awlae (63%) y E. axillaris (50%).
Tabla V. Matriz de clasificación. Las filas indican las clasificaciones observadas y las
columnas las clasificaciones predecidas por el modelo discriminante. Los números debajo
de los símbolos indican el número de organismos asignados a un determinado taxón. D.
brevirostris (Dbre), E. brasilianus (Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. axillaris
(Eax), E. brevimanus (Ebre), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus
(Eaffm).
Porcentaje Dbre Ebra Eaw Epl Eax Ebre Eli Eme Eaffm
Dbre 97.6 41 0 1 0 0 0 0 0 0
Ebra 92.1 0 35 2 1 0 0 0 0 0
Eaw 63.0 0 4 34 13 0 0 1 2 0
Epl 71.1 0 5 7 37 2 0 1 0 0
Eax 50.0 0 2 0 0 3 0 1 0 0
Ebre 100.0 0 0 0 0 0 5 0 0 0
Eli 83.3 1 0 1 2 1 0 25 0 0
Eme 95.5 0 0 0 0 0 0 0 107 5
Eaffm 66.6 0 0 0 0 0 0 0 9 18
Total 83.3 42 46 45 53 6 5 28 118 23
Mediante el cálculo de las distancias cuadráticas de Mahalanobis (D2), se determinó
que las especies que se encuentran a mayor distancia entre sí y, por tanto, se diferencian
más morfológicamente son: E. aff. mexicanus y D. brevirostris. Los grupos que presentaron
menor distancia o mayor similitud morfológica fueron E. plumieri y E. awlae (Tabla VI).
31
Tabla VI. Distancias cuadráticas de Mahalanobis. D. brevirostris (Dbre), E. brasilianus
(Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. axillaris (Eax), E. brevimanus (Ebre), E.
lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus (Eaffm). Los números en negritas
representan la mayor y menor distancias cuadráticas observadas.
Dbre Ebra Eaw Epl Eax Ebre Eli Eme Eaffm
Dbre 0 28.612 13.673 15.461 17.862 23.370 26.123 62.871 90.190
Ebra ------ 0 7.955 7.635 13.330 18.115 13.215 31.009 50.379
Eaw ------ ------ 0 2.623 8.011 8.636 9.135 32.324 51.841
Epl ------ ------ ------ 0 7.203 14.677 8.948 39.928 60.578
Eax ------ ------ ------ ------ 0 12.001 13.792 48.614 68.344
Ebre ------ ------ ------ ------ ------ 0 18.652 29.909 47.040
Eli ------ ------ ------ ------ ------ ------ 0 56.106 77.592
Eme ------ ------ ------ ------ ------ ------ ------ 0 5.194
Eaffm ------ ------ ------ ------ ------ ------ ------ ------ 0
A partir de las distancias cuadráticas de Mahalanobis, se generó un fenograma
(Figura 3), en el cual se aprecia la formación de dos grupos, uno representado por los
organismos de distribución dulceacuícola y el otro por las especies de afinidad marino-
estuarina. Este resultado fue similar al esquema de grupos generado por el AVC (Figura 2).
Dentro de la agrupación compuesta por las formas marino-estuarinas, sobresale la
separación de la especie fraterna D. brevirostris, la cual se diferencia morfológicamente de
aquellas especies del género Eugerres con distribución Atlanto-Pacífica: [[E. awlae + E.
32
plumieri] + [E. axillaris] + [E. brasilianus] + [E. brevimanus]+ [E. lineatus]]; en particular,
dentro de este último grupo destaca el parecido morfológico entre E. awlae y E. plumieri.
Para poder visualizar la región corporal en la cual los organismos presentaron la
mayor diferenciación morfológica, se elaboró una gradilla de deformación (Figura 4). En
esta, se observa que el desplazamiento de las variables de los individuos con respecto a la
configuración promedio, está dirigido hacia la región ventral y caudal. Es decir, que tanto en
la región ventral como en la caudal, se presenta la mayor diferenciación entre los grupos de
especies analizados.
33
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
Eaw
Ebra
Dbre
Epl
Eax
Ebre
Eli
Eme
Eaffm
Distancias de unión
Figura 3. Dendograma basado en distancias fenotípicas para el género Eugerres y su
especie hermana: D. brevirostris (Dbre), E. brasilianus (Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri
(Epl), E. axillaris (Eax), E. brevimanus (Ebre), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E.
aff. mexicanus (Eaffm).
34
-0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6
-0.4
-0.3
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
Figura 4. Gradilla de deformación cartesiana del género Eugerres. Las flechas indican la
dirección de la deformación con respecto a la configuración promedio, mientras que su
longitud indica la magnitud de la deformación.
35
Comparación entre la hipótesis morfológica y filogenética
La comparación que se presenta en este estudio, basada en los esquemas de análisis
morfológico (fenético) y cladista (filogenético), se fundamentó en las agrupaciones
interespecíficas generadas a partir de dichos métodos de análisis.
En la figura 5 se muestra el cladograma utilizado de forma comparativa en este
estudio, mismo que fue reportado como parte del análisis filogenético realizado por
González-Acosta (2005). El arreglo sistemático presentado por dicho autor, fue generado a
partir del análisis cladista de caracteres osteológicos y morfológicos. En el cladograma se
observa un árbol filogenético que se compone de nueve nodos y diez ramas terminales, que
incluyen al ancestro hipotético (nodo A), el clado formado por el grupo hermano Diapterus
spp. (nodo C), además del grupo interno (nodo D), cuya topología expresa la monofilia del
género Eugerres.
Las agrupaciones proporcionadas por el análisis cladista, fueron contrastadas con
las obtenidas del análisis fenético y el fenograma aquí presentado (Figura 3), este último
mostró una topología que refleja algunas similitudes y diferencias en el arreglo de las
especies, con respecto de aquél que ofrece el cladograma. La principal diferencia recae en
la posición que guarda D. brevirostris en ambos análisis; esta especie, en la agrupación
fenotípica presenta una mayor afinidad morfológica al componente marino-esturino del
género Eugerres en comparación a la afinidad morfológica que guardan el complejo
dulceacuícola y el marino-estuarino del mismo género. Con relación a la agrupación
filogenética, D. bevirostris permanece como un grupo separado (fraterno) del género
Eugerres.
36
Las similitudes observadas se refieren a la separación del componente dulceacuícola
de aquél formado por las especies con distribución en ambientes marino-estuarinos; así
como la relación entre D. brevirostris y las especies del género Eugerres marino-estuarinas
(agrupación fenotípica, Figura 3). Esta agrupación, resultó ser consistente con las relaciones
de parentesco observadas en el nodo D del cladograma (Figura 5), en el cual, se observa la
separación del componente dulceacuícola (rama D1) del clado formado por las especies
marinas pertenecientes al género Eugerres (rama D2, nodo E).
Las ramas que derivan del nodo E, permiten distinguir dos grupos: uno formado por
E. plumieri (= Eugerres awlae, sensu González-Acosta et al., 2007) y Eugerres sp. (= E.
plumieri, sensu González-Acosta et al., 2007), especies con distribución simpátrida en la
vertiente del Atlántico (rama E1, nodo F) y un segundo grupo compuesto por especies con
distribución Atlántico-Pacífico (rama E2, nodo G). Estas agrupaciones también se
presentaron en el fenograma, en donde E. awlae y E. plumieri forman el grupo con la
mayor afinidad morfológica observada (Figura 3).
La rama G1 del cladograma, incluye a la especie E. axillaris; mientras que la rama
G2 está compuesta por especies con distribución Atlántico-Pacífico (nodo H). El nodo que
representa a estas especies, muestra dos ramas principales: la rama H1 compuesta por E.
brasilianus como taxa terminal y la rama H2 (nodo I) formada por E. brevimanus y E.
lineatus, ambas con distribución en el Pacífico oriental tropical. En cuanto a la clasificación
fenotípica, el grupo formado por E. awlae - E. plumieri, muestra mayor similitud
morfológica con E. axillaris (Eax), E. brasilianus (Ebra), E. brevimanus (Ebre) y E.
37
lineatus (Eli), respectivamente; estas dos últimas especies permanecen como grupos
separados, pero con una distancia de unión pequeña (Figura 3).
De acuerdo con lo anterior, se establece que el modelo filogenético que sustenta la
monofilia de Eugerres [E. mexicanus - [E. plumieri - Eugerres sp.] - [E. axillaris - [E.
brasilianus -[E. brevimanus - E. lineatus]]]] + [D. brevirostris], aunque no completamente,
coincide en gran medida con la agrupación morfológica obtenida del análisis de
morfometría geométrica aplicado en el presente estudio (Figura 3): [[E. mexicanus – E. aff.
mexicanus] – [D. brevirostris – [E. lineatus – [E. brevimanus – [E. brasilianus – [E.
axillaris – [E. awlae – E. plumieri]]]]]]].
Figura 5. Cladograma de consenso derivado del índice de "bootstrap", basado en 100
repeticiones. Los valores en las ramas son los índices de "bootstrap" que indican el
porcentaje de soporte de rama, es decir, la estabilidad de los clados presentes en el
cladograma de consenso (Tomado de González-Acosta, 2005).
A
B
C
D
E
GH
I
F
E. brevimanus
E. brasilianus
Eugerres sp.
Ancestro hipotético
D. peruvianus >1
D. auratus 100
E. mexicanus E. plumieri 100 70
6
E. axillaris 35
33
19
E. lineatus
38
Con la finalidad de evaluar el posible sesgo que pudiera generar el reducido número
de ejemplares de las especies E. axillaris y E. brevimanus, utilizados en el análisis, se
procedió a repetir el proceso analítico pero excluyendo a los miembros de dichas especies.
Los resultados obtenidos se enuncian a continuación.
Análisis morfométrico sin incluir a E. axillaris y E. brevimanus
En esta evaluación se excluyeron a dos especies del género Eugerres (Eugerres
axillaris representada con seis ejemplares y E. brevimanus con cinco), esto debido a que no
fue posible conseguir un mayor número de organismos en las colecciones de referencia
consultadas.
El AVC aplicado a los procrustes, permitió la obtención de seis variables canónicas
que en su conjunto representaron el 100% de la varianza total entre los grupos de especies
establecidos a priori. A través de este análisis fue posible identificar dos grupos. El primero
representado por el complejo de especies con distribución restringida a ambientes
dulceacuícolas (E. mexicanus y E. aff. mexicanus); y un segundo grupo que incluye aquellas
con distribución marino-estuarina (D. brevirostris, E. brasilianus, E. awlae, E. plumieri y E.
lineatus). Dentro de este último grupo, se formó un subgrupo representado por D.
brevirostris (Figura 6).
De acuerdo con la lambda de Wilk (λ) se determinó que la morfología de las especies
aquí analizadas difiere de manera significativa (λ= 0.01230 F (96,1893) = 23.142; p ‹
0.0000), para dicho análisis fueron evaluadas 16 variables (Tabla VII).
39
Las VC1 y VC2, son las que representaron el mayor porcentaje de la variación
(92%). La VC1 representó el 80% de la varianza explicada por el modelo, cuyos
coeficientes relativos más altos fueron para las variables: 11, 14 y 16. Mientras que la VC2
explicó el 12% de dicha varianza y tuvo sus mayores coeficientes para las variables: 5, 10 y
15 (Tabla VIII).
40
Tabla VII. Resumen de las funciones del Análisis discriminante, para 16 variables
evaluadas en el género Eugerres (excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus) y su especie
hermana D. brevirostris. Lambda de Wilks =0.01230 aprox., F (96, 1893) = 23.142, p
<0.00001.
Variable Lambda
de Wilks Lambda
parcial F-remove
(6,333) p-level Tolerancia
1-tolerancia
(R2)
1 .013377 .919724 4.84421 .000093 .652260 .347740
2 .013197 .932284 4.03122 .000648 .852500 .147500
3 .013620 .903329 5.93943 .000007 .477700 .522300
4 .014198 .866524 8.54898 .000000 .514665 .485335
5 .013798 .891666 6.74304 .000001 .351981 .648019
6 .012924 .951909 2.80388 .011263 .348109 .651891
7 .013623 .903082 5.95620 .000006 .517163 .482837
8 .013341 .922175 4.68379 .000136 .495790 .504210
9 .013667 .900166 6.15530 .000004 .649530 .350470
10 .013786 .892428 6.68993 .000001 .508061 .491939
11 .014591 .843193 10.32125 .000000 .310397 .689603
12 .012870 .955957 2.55701 .019578 .449814 .550186
13 .015826 .777363 15.89524 .000000 .565936 .434064
14 .014795 .831538 11.24381 .000000 .430794 .569206
15 .017420 .706272 23.08160 .000000 .556056 .443944
16 .026562 .463180 64.32391 .000000 .580256 .419744
41
Tabla VIII. Funciones de clasificación que derivan del Análisis discriminante, aplicado en
algunas especies del género Eugerres (excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus) y su
especie hermana D. brevirostris, por medio de 16 variables. En negritas se resaltan las
variables con mayor contribución en la discriminación de grupos.
Variable Raíz 1 (VC1) Raíz 2 (VC2)
1 0.21169 0.128458
2 -0.10642 0.196472
3 -0.34606 -0.320657
4 0.16617 -0.092728
5 0.06769 0.500650
6 0.24354 -0.118955
7 -0.03980 0.409186
8 0.01689 0.203205
9 -0.21469 0.093601
10 -0.15698 -0.491714
11 0.53355 0.078476
12 0.15540 -0.094624
13 -0.34530 -0.427780
14 -0.56597 -0.097339
15 -0.21923 0.785786
16 0.95678 0.285188
Eigenvalor 10.98595 1.65578
% acumulado 0.79985 0.92040
(79.98%) (92.04%)
42
El estadístico X2, indicó una proporción alta de correlación en la variancia
compartida entre las especies y las variables morfométricas, con las funciones
discriminantes estimadas (Tabla IV).
Tabla IX. Prueba de Chi-cuadrada (X2) con remoción sucesiva de raíces para algunas
especies del género Eugerres (con exclusión de E. axillaris y E. brevimanus) y su especie
hermana D. brevirostris: VC (variable canónica); g.l. (grados de libertad); R (correlación
canónica); λ (Lambda de Wilks); p-level (nivel de significancia).
VC Eigenvalor R λ X2 g.l. p-level
1 10.98595 0.957376 0.012303 1506.288 96 0.000000
2 1.65578 0.789596 0.147462 655.609 75 0.000000
43
-0.06 -0.04 -0.02 0 0.02 0.04 0
-0.04
-0.03
-0.02
-0.01
0
0.01
0.02
0.03
0.04
E. mexicanus E. aff. Mexicanus + E.lineatus E. plumieri E. awlae * E. brasilianus D. brevirostris
Figura 6. Análisis de Variables Canónicas para algunas especies del género Eugerres
(excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus) y su especie hermana D. brevirostris, aplicado
a las variables morfométricas o Procrustes. Los mayores porcentajes de cambio en la forma,
están representado por dos variables canónicas: VC1 (80%) y VC2 (12%). Las líneas
continuas formando círculos señalan las dos principales agrupaciones, mientras que la
elipse de línea punteada resalta el grupo representado por D. brevirostris.
La certidumbre estadística en la clasificación para algunas especies del género
Eugerres (con la exclusión de E. axillaris y E. brevimanus) y su especie hermana D.
brevirostris se mantuvo en 83% (Tabla X); sin embargo, de manera individual, los
porcentajes de clasificación más bajos correspondieron a E. awlae con un 59%, seguido por
E. plumieri (73%) y E. aff. mexicanus (74%). Comparando esta matriz con la obtenida
44
incluyendo a todas las especies del género Eugerres, tenemos que, el porcentaje de
clasificación disminuyó para E. awlae en un orden de magnitud del 4%, mientras que para
E. aff. mexicanus aumentó 8%.
Los porcentajes de clasificación más altos los obtuvieron D. brevirostris (97.6%),
E. mexicanus (95.5%) y E. brasilianus (86.8%), porcentajes similares a los obtenidos en el
análisis previo, al menos para el caso de D. brevirostris y E. mexicanus, mientras que para
E. brasilianus se observó un decremento del 6%.
45
Tabla X. Matriz de clasificación excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus en el análisis.
Las filas indican las clasificaciones observadas y las columnas las clasificaciones predichas
por el modelo. Los números debajo de los símbolos indican el número de organismos
asignados a determinado taxón. D. brevirostris (Dbre), E. brasilianus (Ebra), E. awlae
(Eaw), E. plumieri (Epl), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus
(Eaffm).
Porcentaje Dbre Ebra Eaw Epl Eli Eme Eaffm
Dbre 97.6 41 0 1 0 0 0 0
Ebra 86.8 0 33 3 2 0 0 0
Eaw 59.2 0 5 32 13 2 2 0
Epl 73.1 0 5 8 38 1 0 0
Eli 83.3 1 0 1 3 25 0 0
Eme 95.5 0 0 0 0 0 107 5
Eaffm 74.1 0 0 0 0 0 7 20
Total 83.4 42 43 45 56 28 116 25
Las distancias cuadráticas de Mahalanobis obtenidas a partir de la exclusión de E.
axillaris y E. brevimanus, también indicaron que las especies con mayor afinidad
morfológica fueron E. awlae y E. plumieri, mientras que E. aff. mexicanus y D. brevirostris
mantienen la mayor diferenciación morfológica (Tabla XI).
46
Tabla XI. Distancias cuadráticas de Mahalanobis y sus respectivos niveles de probabilidad
(excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus). D. brevirostris (Dbre), E. brasilianus (Ebra),
E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. lineatus (Eli), E. mexicanus (Eme) y E. aff.
mexicanus (Eaffm). Los números en negritas representan la mayor y menor distancia
cuadrática observada.
Dbre Ebra Eaw Epl Eli Eme Eaffm
Dbre 0 28.863 13.634 15.364 25.926 64.480 92.131
Ebra ----- 0 8.011 7.722 13.586 31.311 50.812
Eaw ----- ----- 0 2.567 9.178 33.291 53.058
Epl ----- ----- ----- 0 8.960 40.881 61.157
Eli ----- ----- ----- ----- 0 57.626 79.383
Eme ----- ----- ----- ----- ----- 0 5.205
Eaffm ----- ----- ----- ----- ----- ----- 0
En el dendograma generado a partir de las distancias cuadráticas de Mahalanobis,
excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus, la clasificación morfológica mantuvo la misma
estructura que cuando se incluyeron el total de especies en el análisis (Figura 7). Se
formaron dos grupos, uno representado por los organismos de distribución dulceacuícola y
el otro por las especies de afinidad marino-estuarina. Dentro éste último grupo sobresale la
separación D. brevirostris de aquellas especies del género Eugerres con distribución
Atlanto-Pacífica: [[E. awlae + E. plumieri] + [E. brasilianus] + [E. lineatus]].
47
Eme
Eli
Epl
Eaw
Ebra
Dbre
Eaffm
0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
Figura 7. Dendograma basado en distancias fenotípicas para algunas especies del género
Eugerres (excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus) y su especie hermana: D. brevirostris
(Dbre), E. brasilianus (Ebra), E. awlae (Eaw), E. plumieri (Epl), E. lineatus (Eli), E.
mexicanus (Eme) y E. aff. mexicanus (Eaffm).
La gradilla de deformación correspondiente, mostró que las regiones corporales con
mayor diferenciación morfológica entre las especies analizadas son la ventral y caudal,
similar a lo observado en el análisis donde se incluyeron a todas las especies del género
Eugerres y a D. brevirostris (Figura 8).
48
-0.8 -0.6 -0.4 -0.2 0 0.2 0.4 0.6
-0.4
-0.3
-0.2
-0.1
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
Figura 8. Gradilla de transformación cartesiana de algunas especies del género Eugerres
(excluyendo a E. axillaris y E. brevimanus). Las flechas indican la dirección de la
deformación respecto a la configuración promedio, mientras que su longitud indica el la
magnitud de la deformación.
En general, los resultados obtenidos no reflejaron un cambio importante con los
resultados que incluyen a la totalidad de las especies del género; las agrupaciones
generadas se mantuvieron, con valores similares en las variables discriminantes y en los
porcentajes de agrupación.
49
DISCUSIÓN
Feneticismo y Cladismo, son sistemas clasificatorios que por ser corrientes distintas
de pensamiento, siguen diferentes métodos de análisis. El Feneticismo se encarga de la
descripción morfológica (cuantitativa) de los caracteres y con base en esta descripción, los
organismos son agrupados de acuerdo a las similitudes y diferencias que existe entre ellos.
El Cladismo por su parte, plantea hipótesis de las relaciones de parentesco entre los
organismos mediante la evaluación de caracteres que comparten un mismo origen (Mayr y
Bock, 2002; Crisci y López-Armengol 1983). Sin embargo, aunque en el fenetismo no se
toman en cuenta las relaciones de parentesco, las diferencias morfológicas pueden ser
atribuidas al proceso evolutivo de las especies (Wiens, 2000; McLeod y Forey 2002; Laurin
et al., 2004).
La comparación entre las agrupaciones generadas con el fenograma y cladograma,
muestra aunque diferencias importantes, también similitudes; estas últimas muy notables,
debido a que se encontraron muchas coincidencias entre las agrupaciones formadas en
ambos árboles.
En el cladograma (Figura 5), a partir del nodo B se forma un clado representado por
especies del género Diapterus (nodo C), y otro clado en donde se agrupan todas las
especies del género Eugerres (nodo D), lo que sustenta la monofilia del género y se
establece a Diapterus como su grupo hermano (González-Acosta, 2005). En el fenograma
(Figura 3), se identificó una agrupación que incluye al complejo marino-estuarino formado
por las especies del género Eugerres y su especie hermana D. brevirostris, y otra formada
50
por las especies dulceacuícolas del género Eugerres. Aquí radica la diferencia encontrada
entre ambos sistemas clasificatorios para las especies analizadas, ya que en el fenograma
las especies marino-estuarinas del género Eugerres y D. breverostris, permanecen en un
solo grupo; mientras que en el cladograma, se observa que las especies del género
Diapterus se encuentran más alejadas desde un punto de vista filogenético, en relación al
resto de las especies del género Eugerres.
Esta diferencia en la agrupación generada por el fenograma, en relación a la
observada en el cladograma, sugiere la posibilidad de que el cambio en los caracteres
morfológicos se presente en respuesta a las características del ambiente en el que se
desarrolla un organismo y no precisamente como resultado de su cercanía evolutiva. Lo
anterior podría ser explicado utilizando como ejemplo el caso de E. mexicanus y su grupo
afín (E. aff. mexicanus), que representan un complejo dulceacuícola que se distribuye a lo
largo de la cuenca del Sistema de Ríos Grijalva-Usumacinta, en el sureste de México; en
donde como una posible en respuesta a la dinámica hidrológica del hábitat, dichas especies
tienden a presentar cambios morfológicos que se aprecian en un mayor engrosamiento
corporal, menor altura y un origen de la aleta dorsal posterior al origen de las aletas
pectorales y pélvicas. Este conjunto de características les permiten mantener la posición en
la columna de agua, obtener mayor maniobrabilidad y con ello contrarrestar el arrastre
causado por las corrientes del río, tal como se ha mencionado en otros grupos de peces
(Webb, 1984; Ryder y Pesendorfer, 1989; Brinsmead y Fox, 2002).
En el fenograma, la relación que guarda el complejo marino-estuarino y el
dulceacuícola del género Eugerres también podría ser explicada por la posición taxonómica
51
dudosa que tiene el complejo dulceacuícola dentro este género, las diferencias observadas
en este complejo dulceacuícola (morfológicas, morfométricas como lo es en este caso, y
por la cuenca de distribución) sugieren que dicho complejo podría ser considerado un
género distinto, siendo de esta manera el posible grupo hermano del género Eugerres (com.
pers. González-Acosta, 2010).
Eugerres mexicanus y su grupo afín fueron las especies que en su conjunto
presentaron un mayor grado de diferenciación morfológica, con relación al grupo de las
especies marino-estuarinas que representan al género Eugerres, situación que coincide con
la separación filogenética obtenida del análisis cladista desarrollado por González-Acosta
(2005). La explicación ofrecida por dicho autor, establece un posible origen del complejo
dulceacuícola asociado a fenómenos vicariantes promovidos por cambios geográficos
históricos, responsables de la fragmentación de biotas ancestrales y producto de la
especiación alopátrica, que tuvieron lugar después de la última emergencia del istmo
centroamericano (3.5 millones de años). Tal situación pudo haber tenido influencia en el
proceso de aislamiento geográfico y la diversificación de especies ancestrales, a partir de
las cuales derivó un conjunto de especies vicarias como E. mexicanus. La conjunción de los
procesos de aislamiento geográfico y la adaptación de E. mexicanus y su grupo afín a las
condiciones propias de ambientes dulceacuícolas, pudieron haber sido la causa de la
diferenciación morfológica de este complejo de especies, que pudo ser a su vez lo que
provocó la separación filogenética del conjunto de especies con afinidad marino-estuarina.
En lo que respecta al clado formado por E. brevimanus y E. lineatus, se establece
que se trata de especies hermanas. Hecho que también es reflejado en el resultado del
52
fenograma, donde ambas especies se relacionan debido a su notable similitud morfológica,
debida a la pequeña distancia de unión entre ellas.
En cuanto al grupo formado por E. awlae y E. plumieri, especies de distribución en
el Atlántico occidental, se estableció que son las especies que tienen la mayor afinidad
morfológica dentro del conjunto marino-estuarino. Esta similitud coincide también con el
esquema de clasificación filogenética, donde ambas muestran una relación como especies
hermanas, es decir, con mayor cercanía evolutiva o parentesco. Un aspecto que se refleja en
su gran similitud morfológica. A este grupo se le une E. axillaris y E. brasilianus, lo cual
también es coincidente entre ambos sistemas clasificatorios.
Es importante resaltar que dentro de la agrupación fenotípica, también es marcada la
separación morfológica de D. brevirostris en relación con el complejo de afinidad marino-
estuarina del género Eugerres, lo que confirma su identidad taxonómica independiente de
este grupo (Figuras 3 y 5).
Las coincidencias observadas entre las agrupaciones basadas en análisis
morfológicos y filogenéticos, permiten establecer al menos para el caso del género
Eugerres, que es posible realizar inferencias o deducciones filogenéticas a partir de las
relaciones o similitudes morfológicas que existan entre sus especies. Lo anterior apoya en
parte, la hipótesis sobre la utilidad de la información que deriva de la aplicación de este tipo
de herramientas de análisis, en la historia evolutiva de algunos organismos (Kwang-Tsao y
Cang, 1985; Fink y Zelditch, 1995; Zelditch et al., 2000; Bogdanowicz et al., 2005; Cardini
y Elton, 2008; Nunes et al., 2008; Aguilar-Medrano et al., 2011). También se debe aclarar
53
que existe la posibilidad de que el modelo no tenga la misma resolución en otros grupos
ícticos, pero esto es algo que deberá probarse en estudios ulteriores.
En los inicios de la sistemática, los caracteres morfológicos fueron la base en la
agrupación de los organismos; posteriormente, casi un siglo más tarde y a la luz de la
evolución, fue posible realizar una clasificación basada en la historia evolutiva estos,
determinada en gran medida por la morfología de las especies, ya sea por su legado
genético o por la influencia del ambiente en el que se desarrollan. De este modo, se trata de
dos métodos de análisis que se pueden relacionar estrechamente, en principio porque ambos
son empleados para clasificar a los organismos y porque uno pudiera ser la consecuencia
del otro, es decir, se podría considerar a la forma como consecuencia del proceso evolutivo
de un taxón (Laurin et al., 2004). Por consiguiente, se establece que un método no excluye
al otro, sino que pueden ser complementarios, al igual que investigaciones de tipo genético,
ecológico o molecular, lo cual permitirá generar estudios más enriquecedores.
54
CONCLUSIONES
Las agrupaciones derivadas del análisis de morfometría geométrica permitieron
corroborar la separación de la especie fraterna D. brevirostris de las especies de afinidad
marino-estuarina que componen al género Eugerres con distribución Atlanto-Pacífica: [[E.
awlae + E. plumieri] + [E. axillaris] + [E. brasilianus] + [E. brevimanus]+ [E. lineatus]] y
del componente dulceacuícola [E. mexicanus – E. aff. mexicanus].
Eugerres mexicanus y su grupo afín, fueron agrupadas como entidades taxonómicas
con morfologías diferentes; asimismo se establecen como el grupo de especies que
presentaron un mayor grado de diferenciación tanto morfológica como filogenética con
relación al resto especies que representan al género Eugerres.
La clasificación morfológica obtenida mediante el análisis morfométrico del género
Eugerres, coincidió en gran medida con la clasificación del grupo basada en el análisis
filogenético, por lo que se establece la utilidad de los análisis morfometrícos de tipo
geométrico, para la generación de inferencias sobre las posibles relaciones evolutivas entre
las especies estudiadas.
55
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