RPB v15n1 Mach

Revista

PeRuana de

Biología

Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

univeRsidad nacional MayoR de san MaRcos

Facultad de ciencias Biológicas

voluMen 15 Julio, 2008 núMeRo 1

LIMA, PERÚ

RectorDr. Luis Izquierdo Vásquez Vicerrectora de Investigación Dra. Aurora Marrou RoldánConsejo Superior de InvestigaciónDra. Doris Gómez Ticerán Decano de la Facultad de Ciencias BiológicasDr. José Gomez CarriónDirectora del Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas Antonio RaimondiMag. Martha Valdivia Cuya

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbi-trada, editada por el Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, y auspiciada por el Consejo Superior de Investigación. La Revista aparece con una periodicidad semestral (agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicación de artículos científicos originales e inéditos en las áreas de Biodiversidad, Biotec-nología, Manejo ambiental, Ecología y Biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por académicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma español o inglés. Los trabajos recepcionados son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. La Revista es publicada simultáneamente en la página web de la Universidad.

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Revista PeRuana de BiologíaÓrgano Oficial de la Facultad de Ciencias Biológicas de la

Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological Record (BIOSIS), Scielo (Scientific Electronic Library Online), Index to American Botanical Literature (The New York Botanical Garden), BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS).

Editor jefe Leonardo Romero

Comité EditorCésar Arana Carlos ParedesGuillermo Alvarez

Comité ConsultivoCarlos Frederico Duarte da Rocha Universidade do Estado do Rio de Janeiro, BrasilCarlos A.A. Carbonel H. Lab. Nacional de Computacão Científica, BrasilDavor Vrcibradic Universidade do Estado do Rio de Janeiro, BrasilJorge Luis Gutiérrez Pajares Universidad de Chile, ChileMarcela A. Vidal Maldonado Universidad de Chile, ChileOrihuela Diaz, Pedro Alejandro Universidad de Santiago de Chile, ChileGabriela Rouillon, Universidad del Pais Vasco, EspañaJuan Rigoberto Tejedo Huaman Universidad Pablo de Olavide, EspañaArnaud Bertrand IRD. Institut de recherche pour le développement, FranceFrancis Kahn IRD. Institut de recherche pour le développement, FranceMaximilian Weigend, Freie Universität Berlin, GermanyEdgard Lehr, SNSD, Museum fur Tierkunde, GermanyHarrie J. M. Sipman, Freie Universität Berlin, Germany Mutsunori Tokeshi, Kyushu University, JapanAlfredo Laguarda Figueras, Inst. Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, México

Foto en carátula: Zephyranthes andina, © José Roque

Edmundo Gonzalez, Instituto de Biología, UNAM, MéxicoJorge Llorente-Bousquets, Facultad de Ciencias, UNAM, MéxicoGerardo Lamas, Museo de Historia Natural, UNMSM, PerúRicardo Fujita, Universidad de San Martín de Porres, PerúManuel Tantaleán, Universidad Peruana Cayetano Heredia, PerúCésar Náquira, Instituto Nacional de Salud, PerúMarcel Gutiérrez-Correa, Universidad Nacional Agraria La Molina, Perú Mónica Romo APECO, PerúFrancisco G. Villamón Instituto del Mar del Perú, IMARPE. PerúJosé Luis Segovia CONCYTEC, PerúRichard Bodmer, University of Kent, UKAlan R. Smith, University Herbarium, University of California, USAKeith R. Willmott, Florida Museum of Natural History, USADaniel H. Sandweiss, University of Maine, USAThomas S. Schulenberg, Field Museum of Natural History, USABlanca León,

University of Texas at ustin, USAKenneth Young, University of Texas at Austin, USARobert C. Lacy Chicago Zoological Society, USA Sergio Solari, Texas Tech University, USA

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Revista PeRuana de Biología

Volumen 15 Julio, 2008 Número 1Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837 I Semestre

Contenido

Trabajos originales5 Nueva especie de escorpión del género Hadruroides (Scorpiones: Caraboctoninae) de los valles interandinos de Perú A new scorpion species of the genus Hadruroides (Scorpiones: Caraboctoninae) from inter Andean valleys of Peru José Antonio Ochoa y Juan Carlos Chaparro11 Nuevos registros de bivalvos marinos para el Perú New records of marine bivalves from Peru Carlos Paredes y Franz Cardoso15 Dermestidae (Coleoptera) en el Perú: revisión y nuevos registros Dermestidae (Coleoptera) from Peru: revision and new records Walter Ciro Díaz, Miguel Eduardo Anteparra y Andréas Hermann21 Una nueva especie de Ophryosporus (Eupatorieae: Asteraceae) para el Perú New species of Ophryosporus (Eupatorieae Asteraceae) from Peru Abundio Sagástegui_Alva y Eric F. Rodríguez_Rodríguez25 General overview of Tillandsia subgenus Tillandsia in Peru: The three-pinnate species and the case of two endemic species Sinopsis de Tillandsia subgenus Tillandsia en el Peru: las especies tri-pinnadas y el caso de dos especies endémicas Blanca León and Abundio Sagástegui31 Mapas y clasificación de vegetación en ecosistemas estacionales: un análisis cuantitativo de los bosques secos de Piura Vegetation maps and classification in seasonal ecosystems: a quantitative analysis of the Piura dry forests María de los Ángeles La Torre-Cuadros y Reynaldo Linares-Palomino43 Vegetación leñosa, endemismos y estado de conservación en los bosques estacionalmente secos de Jaén, Perú Woody vegetation, endemism and conservation status in the seasonally dry forests of Jaen, Peru José Luis Marcelo-Peña53 Análisis de la composición florística de los bosques de Jenaro Herrera, Loreto, Perú Analysis of the floristic composition of the forests of Jenaro Herrera, Loreto, Peru Eurídice N. Honorio, Toby R. Pennington, Luis A. Freitas, Gustav Nebel y Timothy R. Baker61 Flora vascular y vegetación de la laguna de Parinacochas y alrededores (Ayacucho, Perú) Vascular flora and vegetation of Parinacochas lake and neighborhoods (Ayacucho, Peru) José E. Roque y Ella Karina Ramírez73 Somatic hybrids obtained by protoplast fusion between Solanum tuberosum L. subsp. tuberosum and the wild species Solanum circaeifo-

lium Bitter Híbridos somáticos obtenidos por fusión de protoplastos entre Solanum tuberosum L. subsp. tuberosum y la especie silvestre Solanum

circaeifolium Bitter Rosa Espejo, Giselle Cipriani, Genoveva Rosel, Alí Golmirzaie and William Roca79 Identificación in silico de un grupo de secuencias ortólogas conservadas (COS) de Ipomoea batatas In silico prediction of conserved ortholog set (COS) sequences from Ipomoea batatas Christian Solís-Calero85 Long-term effects of the consumption of Stevia rebaudiana (Magnoliopsida, Asteraceae) on fertility mice’s Efecto a largo plazo del consumo de Stevia rebaudiana (Magnoliopsida, Asteraceae) en la fertilidad de ratones Juan C. Gil, Paulo Lingan, Carlota Flores y Pedro J Chimoy91 Identificación molecular de Pichia guillermondii aislada de aguas ácidas de minas en el Perú y su resistencia a metales pesados Molecular identification of Pichia guillermondii isolated from mine water acidic of Peru and its resistance to heavy metals Jeanette Orbegozo, Michel Abanto, Ruth García y Pablo Ramírez97 Características de a−acetolactato sintetasa y producción de diacetilo por Enterococcus faecium ETw7 y Enterococcus faecalis ETw23 Characteristics of a−acetolactate synthase and diacetyl production by Enterococcus faecium ETw7 and Enterococcus faecalis ETw23 Marisol Vallejo, Emilio Marguet y Valeria EtchechouryNotas científicas101 El estatus taxonómico de Doydixodon laevifrons (Tschudi, 1846) (Osteichthyes: Kyphosidae) Taxonomic status of Doydixodon laevifrons (Tschudi, 1846) (Osteichthyes: Kyphosidae) Germán Pequeño y Sylvia Sáez105 Reporte de albinismo en Podiceps major, Pelecanus thagus y Cinclodes fuscus y revisión de aves silvestres albinas del Perú Report of albinism in Podiceps major, Pelecanus thagus y Cinclodes fuscus and a revision of wild albino birds from Peru Miriam Torres e Irma Franke109 Succinea peruviana (Gastropoda) en la dieta de la lagartija de las Lomas Microlophus tigris (Sauria) en la Reserva Nacional de Lachay,

Lima, Perú Succinea peruviana (Gastropoda) in the diet of the Lomas lizard Microlophus tigris (Sauria) from the Lachay National Reserve, Peru José Pérez Z.; Katya Balta ; Rina Ramírez y Dora Susanibar111 Inventario rápido de la ictiofauna en la cuenca del Bajo Pachitea, Perú Rapid ichthyological inventory of lower Pachitea Basin, Peru Vanessa E. Palacios, Hernán Ortega y María del Carmen Rojas

(continúa...)

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117 A breeding colony of Wedge-rumped Storm-Petrel, Oceanodroma tethys kelsalli (Lowe 1925), on Santa Island-Peru Una colonia reproductiva de la Golondrina de la Tempestad Peruana, Oceanodroma tethys kelsalli (Lowe 1925), en la Isla Santa, Perú Liliana Ayala, Raul Sanchez-Scaglioni, Samuel Amoros y Luis Felipe121 Gramíneas (Poaceae) bambusiformes del Río de Los Amigos, Madre de Dios, Perú Bambusiform grasses (Poaceae) from the Los Amigos River, Madre de Dios, Peru Jean Olivier127 Notes on and lectotypification of Augusto Weberbauer’s collections of Peruvian Ericaceae Notas sobre y lectotipificaciones de las colecciones de Augusto Weberbauer de Ericaceae peruanas James L. Luteyn, Edgardo M. Ortiz and Blanca León135 Efecto protector de oncósferas homólogas en la infección por Hymenolepis nana var. nana The protector effect of homologous oncospheres to infection of Hymenolepis nana var. nana Oriana Vásquez, Flora Chávez y Hermes Escalante139 Péptidos antibacterianos de los venenos de Hadruroides mauryi y Centruroides margaritatus. Antibacterial peptides from Hadruroides mauryi and Centruroides margaritatus venom Enrique Escobar, Lidia Flores y Carlos RiveraComentario de libro143 Viewpoint of biosemiotic in biological cases Perspectivas de biosemiotica en casos biológicos Walter Cabrera-Febola

5Rev. peru. biol. 15(1): 5- 10 (July 2008)

Nuevo Hadruroides andino de Perú Rev. peru. biol. 15(1): 5- 10 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Nueva especie de escorpión del género Hadruroides (Scorpiones: Caraboctoninae) de los valles interandinos de Perú

José Antonio Ochoa1,2 y Juan Carlos Chaparro1

A new scorpion species of the genus Hadruroides (Scorpiones: Caraboctoninae) from inter Andean valleys of Peru

1 Museo de Historia Natural, Universidad Nacional de San An-tonio Abad del Cusco, Paraninfo Universitario, Plaza de Armas s/n, Cusco, Perú. Email José A. Ochoa: [email protected]

Ema i l Juan C . Chapa r ro : [email protected]

2 Dirección actual: Division of Invertebrate Zoology, American Museum of Natural History, Cen-tral Park West at 79th Street, New York, NY 10024-5192, USA.

Presentado: 19/10/2007Aceptado: 05/12/2007

ResumenSe describe Hadruroides bustamantei, una nueva especie de Caraboctoninae de los valles interandinos del centro del Perú (2600—3289 m). Esta especie está muy relacionado con H. mauryi Francke & Soleglad, con la cual fue confundida. La nueva especie difiere de H. mauryi, por la proporción largo /ancho de la pinza del pedipalpo y en el patrón de pigmentación de los tergitos, patas y segmentos caudales. Con la descripción de H. bustamentei, el número de especies conocidas en el género Hadruroides se eleva a diez.

Palabras clave: Scorpiones, Caraboctoninae, Hadruroides, Perú, Andes.

AbstractHadruroides bustamantei, a new caraboctonid species from inter Andean valleys of central Peru (2600—3289 m) is described. This species is most related to H. mauryi Francke & Soleglad, with which was confused. The new species differs from H. mauryi, by length/width ratio of the male chela and the pigmentation pattern of the tergites, legs and metasomal segments. With the description of H. bustamantei, the number of known species in the genus Hadruroides is elevated to ten.

Keywords: Scorpiones, Caraboctoninae, Hadruroides, Peru, Andes.

Introducción El género Hadruroides Pocock, 1893, es uno de los grupos

de escorpiones más representativos y característicos del Perú y el sur de Ecuador, la mayoría de sus especies se distribuyen en las vertientes occidentales de los Andes y son de fácil hallazgo en alrededores de ciudades como Lima, Trujillo, Chiclayo y Piura, pero también están presentes en valles interandinos de los Andes. Hasta la fecha fueron reportadas nueve especies del género Hadruroides, distribuidas en Ecuador y Perú, incluyendo una especie endémica para las Islas Galápagos (Maury, 1975; Sissom y Fet, 2000). El género fue citado para Colombia y Bolivia (Mello-Leitão, 1945; Karsch, 1879), pero su presencia en estos países es considerada dudosa (Maury, 1975; Francke y Soleglad, 1980; Flórez, 1990; Acosta y Ochoa, 2002), pero es muy probable que este presente en el norte de Chile.

La sistemática del género siempre ha sido tratada como con-fusa, incluso muchos autores han considerado la existencia de una sola especie (Kraepelin, 1894, 1899; Mello Leitão, 1945; Aguilar y Meneses, 1970). Pero gracias al trabajo de Maury (1975), se llegó a aclarar de mejor manera la confusión taxonómica que rondo en este género por más de 100 años, ello se debió más que todo a que Maury, pudo disponer de los ejemplares tipo de varias especies antiguas, que habían pasado a sinonimia de H. lunatus, y terminó separando al género en seis entidades: H. lunatus (L. Koch, 1867); H. carinatus Pocock, 1900; H. charcasus (Karsch, 1879); H. leopardus Pocock, 1900; H. maculatus (Thorell, 1876) y H. maculatus galapagoensis Maury, 1975. Sin embargo algunas dudas no fueron aclaradas, tal es el caso de la posición incierta de H. parvulus (Karsch, 1879) y H. robustus (Boeris, 1889). Posteriormente fueron añadidas al elenco del género: H. aguilari Francke & Soleglad, 1980; H. mauryi Francke & Soleglad, 1980 (Francke y Soleglad, 1980) y finalmente H. udvardyi Lourenço, 1995 (Lourenço, 1995).

Si bien algunas especies como H. lunatus presentan una amplia distribución y son relativamente bien conocidas, las otras especies necesitan una revisión sistemática exhaustiva, muchas de las diag-nosis específicas son confusas y aparentemente algunas entidades

incluyen más de una especie. Muestreos en los Andes centrales del Perú en el departamento de Ayacucho, nos han permitido capturar algunos ejemplares de Hadruroides que inicialmente fueron confundidas como H. mauryi (descrita originalmente para los departamentos de Cusco, Ayacucho y Huancavelica), sin embargo la revisión de los ejemplares tipo de H. mauryi y material adicional de la zona de Ayacucho, nos permiten confirmar que los ejemplares provenientes de Ayacucho y Huancavelica (incluyendo todos los paratipos de H. mauryi, excepto un juvenil de la localidad de Paruro) corresponden a una forma innominada (que describimos en el presente trabajo) y H. mauryi estaría restringida solamente a los valles interandinos del Cusco.

El género Hadruroides actualmente está ubicado dentro de la subfamilia Caraboctoninae Kraepelin, 1905, que incluye además al género Caraboctonus Pocock, 1893, que tiene una distribución en la zona central de Chile. El rango nomenclatural de este grupo ha cambiado sustancialmente en los ultimos años. Hasta 1981 fue ubicada dentro de Vaejovidae, en dicho año Francke y Soleglad (1981) la incluyen dentro de la familia Iuridae, donde permaneció por un poco más de 20 años. Sin embargo recientemente Hadruroides y Caraboctonus junto al género norteamericano Hadrurus Thorell, 1876, fueron asignados en una familia separada (Soleglad y Fet, 2003), elevando a rango de familia a Caraboctoninae; no obstante Prendini y Weeler (2005) ubican nuevamente estos géneros en Iuridae, pero pocos meses después en el mismo año Fet y Soleglad (2005) restablecen los cambios hechos por Prendini y Weeler. Ello muestra sin duda una confusión taxonómica en el grupo y por tanto requiere un estudio más profundo, que involucre un análisis cladístico del género y refleje las relaciones de parentesco entre sus integrantes y su posición filogenética frente a otros grupos de escorpiones. Sin animo a discutir los últimos cambios sistemáticos a nivel de familia, preferimos temporalmente no asignar este grupo a ninguna de las familias propuestas.

MétodosLa terminología utilizada en este trabajo corresponde a

Stahnke (1970) para morfología general, Vachon (1974)

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Ochoa & Chaparro

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para nomenclatura de la tricobotriotaxia, y Vachon (1952) y Stahnke (1970), para nomenclatura de las carenas del caparax y pedipalpos.

AbreviaturasCarenas en el caparax: Ma= Medianas anteriores, Mc=

Medianas centrales, Lc= Laterales centrales. Carenas de los segmentos caudales I—V: Dl= Dorsal lateral, Lsm= Lateral su-pramediana, Lm= Lateral mediana, Lim= Lateral inframediana, Vl= Ventral lateral, Vsm= Ventral submediana, Vm= Ventral mediana. Carenas de los pedipalpos: Di= Dorsal interior, De= Dorsal exterior, Vi= Ventral interior.

Colecciones: AMNH: American Museum of Natural History, New York, USA. CDA: Cátedra de Diversidad Animal I, Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. MHNC: Museo de Historia Natural, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de San An-tonio Abad del Cusco, Perú. MUSM: Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú.

Hadruroides bustamantei n. sp.

(Figuras 1—17)

Hadruroides mauryi: Francke & Soleglad, 1980: 8 (part. error de determinación, ejemplares referidos a Huancavelica y Aya-cucho); Sissom & Fet, 2000: 413 (part.); Ochoa, 2003: 61 (part. error de determinación, ejemplares referidos a Ayacucho).

Serie típica

Holotipo macho (MHNC); 1 macho, 2 hembras, 1 juvenil paratipos (MHNC); 1 macho paratipo (MUSM); 1 macho, 1 hembra paratipos (CDA 000.158); Perú, Departamento Aya-cucho, Provincia Huanta (cerca a la ciudad, 2630 m; 12º 57´ 18” S, 74º 14´ 35” O), 20 diciembre 1998, J. Achicahuala Z. & J. A. Ochoa — 3 hembras, 4 juveniles paratipos (AMNH); Perú, Departamento Huancavelica, Provincia Churcampa, 15 km al norte de Anco (2700 m, río Mantaro), 25 julio 1971, O. F. Francke.

Diagnosis.- Morfológicamente está muy relacionada con H. mauryi (con la cual fue confundida). Se diferencia de esta especie por el patrón de pigmentación y la proporción largo / ancho de la pinza del pedipalpo. H. bustamantei n. sp. presenta dos manchas irregulares paramedianas y dos laterales sobre los tergitos I-VII, las cuales forman cuatro bandas longitudinales bien notorias; mientras que en H. mauryi, a pesar de tener una coloración más oscurecida, no presenta evidencia de un patron de pigmentación (diseño de manchas), a lo sumo algunas manchas ligeras en la margen posterior de los primeros tergitos. Adiciona-lmente H. bustamantei n. sp. presenta manchas prolaterales en todas las patas y el pigmento sobre las carenas de los segmentos caudales es bien evidente; por el contrario H. mauryi no presenta manchas en las patas y el pigmento de los segmentos caudales es tenue. La pinza de los pedipalpos del macho en H. mauryi es ligeramente más robusta (relación largo/ancho = 2,7; en H. bustamantei n. sp. varía de 3,09 a 3,26). El hemispermatóforo es similar en ambas especies.

Descripción.- La coloración general es castaña-amarillenta, con manchas cafés, excepto el segmento caudal V, telson y la pinza del pedipalpo, que presentan una tonalidad castaña; parte

ventral del prosoma y mesosoma, así como las patas y quelíceros castaño amarillentos; peines amarillentos. Caparax bien pigmen-tado, especialmente sobre las granulaciones y hacia los laterales; cúpula ocular negruzca, surco longitudinal anterior pigmentado con los bordes más oscuros. Tergitos: I—VI con cuatro manchas irregulares (dos paramedianas y dos laterales, fig. 7), en conjunto forman bandas longitudinales de pigmento; borde de los tergitos con pigmento (en algunos casos el pigmento lateral se junta ligeramente al paramediano en la parte anterior); pretergitos pigmentados, excepto la parte mediana. Tergito VII con las manchas siguiendo el patrón de los otros tergitos, pero con el pigmento menos notorio. Esternitos sin pigmento, excepto el esternito V que presenta dos manchas laterales alargadas sobre las carenas y cuatro pequeñas manchitas paramedianas (estas manchitas bordean la inserción de las setas). Segmentos caudales I—IV con los gránulos de las carenas oscuros; dorsalmente sin pigmento evidente, salvo ligeras manchas sobre las carenas Dl en el segmento I y II de algunos ejemplares. Porción telescópica con ligeras manchas. Caras laterales con pigmento sobre los gránulos de las carenas (menos evidente sobre las Lsm). Cara ventral con pigmento sobre las carenas Vl, con pequeñas manchitas que bordean la inserción de las setas en posición paramediana. Seg-mento V: cara dorsal con un tenue pigmento sobre las carenas Dl, las manchas confluyen distalmente al pigmento lateral; caras laterales con pigmento lleno sobre las carenas Vl, éstas confluyen en la mitad distal con una banda de pigmento de posición latero-mediana; cara ventral con pigmento sobre las carenas Vl y Vm, con manchas de pigmento en la inserción de las setas. Telson sin pigmento evidente, aguijón oscurecido. Quelíceros con pequeñas manchas cerca a la base de los dedos. Pedipalpos con la granulación oscura, fémur con un tenue pigmento cerca al borde distal (cara dorsal), patela con un ligero pigmento castaño en los bordes (cara dorsal), pinza sin pigmentación evidente. Patas con manchitas prolaterales.

Morfología.- Caparax con el tegumento granuloso, espe-cialmente la parte lateral y posterior (tercio anterior sin granu-laciones); borde anterior con una prominencia mediana, surco longitudinal anterior y posterior completos. Se puede distinguir en el caparax las carenas Mc y Lc, las Ma se aprecian solamente en la parte proximal a la cúpula ocular. Tergitos I—VI finamente granulosos, siendo más evidente en el borde posterior (mayor número de gránulos en las zonas pigmentadas). Tergito VII muy granuloso, con cuatro carenas bien marcadas; los gránulos son mayores en los espacios intercarenales. Esternitos I—V lisos, en los machos con una granulación roma muy fina. Esternito V con dos carenas laterales (menos marcadas en las hembras). Seg-mentos caudales I—IV: carenas con los gránulos bien notorios; carenas Dl y Lsm completas, con el gránulo distal ligeramente mayor; carena Lim completa en el segmento I, presente en la mitad distal del segmento II, en el tercio distal del segmento III, y en IV presenta sólo algunos gránulos distales; carenas Vl completas en los segmentos I—IV, aunque en II—IV con pocos gránulos (fig. 1); Vsm ausente en I-III, vestigial en IV; cara dorsal y espacio entre Dl y Lsm con algunos gránulos en I—III (especialmente en I), adicionalmente existe entre Lsm y Lim algunos gránulos distales. Segmento caudal V: carenas Dl completas, Vl y Vm completas y con gránulos notorios (figs. 1—2, 8—9), Vsm confundida entre la granulación ventral; Lm ausente. Telson con algunos gránulos ventrales proximales (figs. 1, 8). Pedipalpos con numerosas setas: fémur con tres carenas


Nuevo Hadruroides andino de Perú

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Figuras 1—7.- Hadruroides bustamantei n. sp.: 1—4, holotipo macho (MHNC); 1, segmento caudales IV—V y telson, vista lateral; 2, segmento caudal V, vista ventral; 3—5, pinza derecha, 3, vista ventral, 4, vista ventromedial, 5, vista lateral; 6, dedo móvil, detalle de la dentición. 7, paratipo hembra (MHNC): pigmento del tergito V. Escalas: 1 mm.

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Ochoa & Chaparro


8 9 10 11Figuras 8—11.- Hadruroides bustamantei n. sp., paratipo hembra (MHNC): 8, segmento caudal V y telson, vista lateral; 9, segmento caudal V, vista ventral; 10—11, pinza derecha; 10, vista ventromedial, 11, vista lateral. Escala: 1 mm.

12 13 14 15Figuras 12—15.- Hadruroides bustamantei n. sp., holotipo macho (MHNC): hemiespermatóforo izquierdo; 12, vista interna, 13, vista frontal, 14, vista externa, 15, vista adfrontal. Escala: 1/2 mm.


Nuevo Hadruroides andino de Perú

bien marcadas: Di, De y Vi; cara dorsal e interna con algunos gránulos, cara ventral con gránulos cerca a la carena Vi. Patela con las carenas Di y De marcadas; cara interna granulosa, resto de las caras lisas. Pinza redondeada y lisa, sin granulaciones; lóbulo y escotadura de la base de los dedos bien marcada en los machos, en las hembras poco desarrolladas (figs. 3—5, 10—11). Tricobotriotaxia como la del género: fémur con 3 tricobotrias (i,e,d), patela con 20 tricobotrias: interna (i), dorsales (d1-2), ven-trales (v1-3) y 14 tricobotrias externas (et1-3, est, em1-3, esb1-2, eb1-5), pinza con 26 tricobotrias: 14 en la mano (Et1-5, Est, Esb, Eb1-3, V1-4) y 12 sobre el dedo fijo (Dt, Db, et, est, esb, eb, dt, dst, dsb, db, it, ib). Número de dientes pectíneos: machos 19—21, hembras 14—19. Hemiespermatóforo lameliforme de estructura simple, lamina ligeramente curvada, porción basal ensanchada, no pre-sentan la sutura articular ni una región capsular bien definida,

en su lugar existe una escotadura bien pronunciada ubicada aproximadamente en la parte media, acompañada externamente de una cresta alargada; adicionalmente existe un lóbulo libre que presenta un ligero repliegue hacia el lado frontal (figs. 12-15).

Variabilidad

− Longitud total: machos 44,0—49,5 mm; hembras hasta 47,6 mm. (Tabla 1)

− Frecuencia del número de dientes pectíneos: machos (n=10 péctenes): 19 dientes (4 péctenes), 20 (5), 21 (1); hembras (n=20), 14 (1), 15 (1), 16 (5), 17 (11), 18 (1), 19 (1).

− Alto relativo del telson: índice largo / alto: machos, 3,07—3,38 (media=3,25; n=5); hembras, 3,16—3,47 (media=3,31; n=7).

− Índice largo / ancho de la pinza: machos, 3,09—3,26 (me-dia=3,17; n=5); hembras, 3,17—3,57 (media=3,40; n=7).

− Índice largo / alto de la pinza: machos, 2,96—3,14 (me-dia=3,034; n=5); hembras, 3,04—3,41 (media=3,24; n=7).

Distribución y hábitat.- Valles interandinos en los Andes centrales de Perú en los departamentos de Ayacucho y Huanca-velica entre 2600 a 3289 m (fig. 18). Esta especie vive en terrenos pedregosos con poca vegetación arbustiva de tipo xerofítica, en todos los casos los ejemplares fueron encontrados debajo de piedras. Al igual que H. mauryi, la nueva especie se distribuyen también en valles interandinos, sin embargo, H. bustamantei n. sp. está presente en ambientes xerofíticos correspondiente a los “valles interandinos cálidos”, mientras que H. mauryi se distribuye en ambientes de “queswa” (Ochoa, 2005).

Comentario.- Originalmente H. mauryi fue descrito en base a un único ejemplar macho adulto (holotipo) y un juvenil (para-tipo) proveniente de la localidad de Paruro en el departamento del Cusco, además de varias hembras y juveniles (paratipos) de

1716

Figuras 16—17.- Hadruroides bustamantei n.sp., paratipo macho (MHNC): 16, vista dorsal, 17, vista ventral.

macho hembra

Longitud total 49,5 44,8

Caparax, largo 7,1 6,3

Mesosoma, largo 12,1 11,8

Metasoma, largo 30,3 26,7

Segmento caudal I, largo 2,3 2,5

Segmento caudal II, largo 2,9 2,9

Segmento caudal III, largo 3,4 3,0

Segmento caudal IV, largo 4,5 4,0

Segmento caudal V, largo 7,4 6,7

Telson, largo/ancho 9,8 / 2,9 7,6 / 2,3

Pinza pedipalpo, largo/ancho/alto 11,4/ 3,5/3,6 9,5/2,7 2,8

Tabla 1. Medidas (mm) de Hadruroides bustamantei n. sp. macho y hembras paratipos (MHNC)

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Ochoa & Chaparro


los departamentos de Huancavelica y Ayacucho; sin embargo el material de estos dos últimos departamentos corresponden a H. bustamantei n.sp. Francke & Soleglad (1980) confundieron am-bas especies probablemente por la ausencia de ejemplares machos de la zona de Ayacucho y la no disponibilidad de hembras adultas de la localidad tipo. Ningún autor posterior revisó el material tipo de H. mauryi (Sissom & Fet, 2000; Ochoa, 2003) y por tanto siguieron el mismo criterio de Francke & Soleglad.

Etimología.- Esta especie está dedicada al Dr. Javier Busta-mante, en reconocimiento a su apoyo a la investigación taxonó-mica y conservación de la biodiversidad en el Perú.

Otros materiales estudiados:H. bustamantei n. sp. (no tipos): Perú, departamento

Ayacucho: 1 hembra (MUSM), Huanta (2600 m), abril 1949, F. Blancas; 1 macho, 1 hembra (MHNC), Ruinas de Huari, febrero 2005, E. Escobar; 1 hembra (MHNC), Vinchos (3289 m), 01 diciembre 2006, W. Mendoza & M. Medina; 1 hembra, 1 juvenil (MUSM), casa Urcco, ca. Ayacucho (3000 m), 12 febrero 1963, R. Garcia.

H. mauryi: Perú, departamento Cusco: holotipo macho (AMNH), 1 juvenil paratipo (AMNH), Paruro, Departamento Cusco, Perú; 28 octubre 1966; A. Guerra.

AgradecimientosAgradecemos a Javier Bustamante y su familia por el apoyo

y soporte a esta investigación. Agradecemos también a Lorenzo Prendini (AMNH) por el préstamo del material tipo de H. mauryi y a Gerardo Lamas por facilitar la colección del MUSM. A John Achicahuala por la ayuda en tareas de colecta. Enrique Es-cobar, Wilfredo Mendoza y Margarita Medina, facilitaron mate-rial adicional proveniente de Ayacucho. Asimismo agradecemos a IDEA WILD por proporcionarnos un estereomicroscopio para el desarrollo de este trabajo.

Literatura citadaAcosta, L. E. & J. A. Ochoa. 2002. Lista de los escorpiones bolivia-

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Perú

150 kmLago Titicaca

Figura 18.- Distribución geográfica de Hadruroides bustamantei n.sp. en el Perú. Cota de altitud 3000 m aproximadamente.

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Rev. peru. biol. 15(1): 11-14 (July 2008)

Nuevos registros de bivalvos mariNos para el perúRev. peru. biol. 15(1): 11-14 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Nuevos registros de bivalvos marinos para el Perú

Carlos Paredes y Franz Cardoso

New records of marine bivalves from Peru

Laboratorio de Biología y Sistemáti-ca de Invertebrados Marinos, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apdo. 11-0058, Lima 11, Perú y Departamento de Mala-cología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apdo. 14-0434, Lima 14, Perú.

E - m a i l C a r l o s P a r e d e s : [email protected]


Resumen Seis especies de Bivalvia: Adrana sowerbyana (Orbigny, 1845); Malletia goniura Dall, 1890; Mytilus strigatus Hanley, 1843; Leiosolenus spatiosa (Carpenter, 1857); Pinna rugosa G.B. Sowerby I, 1835 y Delec-topecten zacae (Hertlein, 1935) se reportan por primera vez para aguas peruanas. Se da información sobre la distribución, el hábitat y comentarios relevantes de cada una de las especies.

Palabras claves: Mollusca, Protobranchia, Pteriomorphia, nuevos registros, Perú.

Abstract The following species of Bivalvia have been recorded for the first time for Peruavian waters: Adrana sowerbyana (Orbigny, 1845); Malletia goniura Dall, 1890; Mytilus strigatus Hanley, 1843; Leiosolenus spatiosa (Carpenter, 1857); Pinna rugosa G.B. Sowerby I, 1835 and Delectopecten zacae (Hertlein, 1935). Information on the distribution geographical and same relations ecological is presented.

Keywords: Mollusks, Protobranchia, Pteriomorphia, new records, Peru.

IntroducciónLos moluscos son uno de los grupos de invertebrados más

conocidos, sin embargo, continuamente información acerca de las variaciones en la distribución geográfica de las especies ma-rinas es reportada. En el Perú, queda mucho trabajo al respecto, principalmente porque las colectas se realizan mayormente en la zona intermareal por razones de logística, lo cual es consecuen-cia del escaso apoyo económico que reciben las investigaciones para los inventarios de la biodiversidad marina, no obstante su importancia. Los autores venimos trabajando desde hace varios años en la elaboración de un “Catálogo de moluscos bivalvos de la costa peruana”, habiendo tenido escasas oportunidades de realizar colectas en los niveles infralitorales del mar.

Respecto a los Bivalvia Protobranchia, que viven en la zona infralitoral, se reporta por primera vez para el mar peruano, dos especies que se suman a las registradas anteriormente por los autores (Paredes y Cardoso, 2001).

Dentro de las cuatro especies de la subclase Pteriomorphia que se registran por primera vez para el Perú, tres son intermareales, y una vive en el sublitoral.

Material y métodosLa colecta del material se realizó a mano, en la zona interma-

real y mediante dragado o buceo autónomo en el infralitoral, durante los trabajos de campo programados en nuestras activi-dades de investigación sobre la diversidad de la malacofauna peruana. Malletia goniura fue colectada durante el Crucero BIC HUMBOLDT 9607-08 (Kameya et al., 1997), Delectopecten zacae durante el Crucero 7911-12 Profesor Siedlecki, y Adrana sowerbyana dentro de la fauna acompañante del “caballito de mar”, Proyecto del Instituto del Mar del Perú.

El material fue fijado con formol al 7% neutralizado con bórax y conservado en alcohol etílico al 70%. Para la determi-nación taxonómica se utilizó la bibliografía especializada y se contó con el apoyo del doctor Eugene Coan y Paul Valentich-Scott, curadores del Museo de Historia Natural de Santa Barbara (SBMNH). Para el ordenamiento sistemático se siguió a Coan et al. (2000). El material está depositado en las colecciones del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de

San Marcos (MUSM) y el Laboratorio de Biología y Sistemática de Invertebrados Marinos de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (LaBSIM).

Sistemática

Subclase ProtobranchiaOrden NuculoidaSuperfamilia Nuculanoidea H. Adams & A. Adams, 1858Familia Nuculanidae H. Adams & A. Adams, 1858 Subfamilia Nuculaninae H. Adams & A. Adams, 1858Genero AdrAnA H. Adams & A. Adams, 1858

Adrana sowerbyana (Orbigny, 1845)(Figura 1)

Leda sowerbyana Orbigny, 1845: 544.Yoldia (Adrana) sowerbyana, Dall, 1909: 251.Adrana sowerbyana, Hertlein & Strong, 1940: 410-411; Olsson,

1961: 69-70, pl. 3, figs. 3, 3a; Keen, 1971: 33, fig. 41; Bernard, 1983: 11.

Concha alargada y comprimida, con el extremo anterior redondeado y posterior truncado; picos pequeños y deprimidos, situados delante de la línea media, aproximadamente a tres cuar-tas partes de la distancia entre ésta y el extremo anterior; borde ventral convexo, ligeramente sinuado cerca de los extremos; margen dorsal casi recto, con el extremo posterior ligeramente dirigido hacia arriba; lúnula y escudo alargados y estrechos, liga-mento, dientes y seno paleal como en el género. Escultura con finas líneas concéntricas, que son más finas en la parte ventral posterior y más gruesa en la región anterior, donde siguen la sinu-osidad del margen ventral. Color externo amarillento grisáceo, blanquecino en la región umbonal, y con dos rayos lisos más claros debajo del margen dorsal posterior; interior blanquecino aporcelanado. Longitud, 41,5 mm.

Distribución: Panamá a Ecuador (Keen, 1971).Hábitat: Fondo areno-fangoso, infralitoral.Nueva localidad: Piura (Máncora).Material examinado: 1 lote, 1 ejemplar (LaBSIM).Observaciones: Esta especie fue determinada por Paul

Valentich-Scott.

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Paredes & Cardoso

Rev. peru. biol. 15(1): 11-14 (Julio 2008)

Familia Malletiidae H. Adams & A. Adams, 1858Genero MAlletiA des Moulins, 1832

Malletia goniura Dall, 1890(Figura 2)

Malletia goniura Dall, 1890: 251, pl. 10, fig. 10. Bernard, 1983: 14.Malletia (Neilo) goniura, Hertlein & Strong, 1940: 422; Keen, 1971:

35, fig. 49.Malletia (Malletia) goniura, Bernard, 1983: 10.

Concha oval frágil subnacarada, algo inflada en la región um-bonal, con dos lomos radiales que se proyectan desde el pico hasta el borde posterior truncado; charnela con ligamento opistodético, largo y prominente, los dientes son aguzados, 17 a 19 anteriores y 25 a 27 posteriores; el seno paleal es profundo. Escultura con finas líneas con marginales. Color exterior pardo amarillento, con periostraco pulido y brillante, interior blanquecino translúcido. Longitud, 14,8 mm.

Distribución: Panamá a Ecuador (Keen, 1971). Nueva localidad: Piura (05°08’S, 81°29’W). Hábitat: Fondo fangoso, 852 m. Material examinado: 1 lote, 6 ejemplares (LaBSIM,

MUSM).

Figura 2. Malletia goniura, longitud 14,8 mm.

Figura 3. Mytilus strigatus, longitud 19,3 mm.

Figura 4. Leiosolenus spatiosa, longitud 8,2 mm.

Figura 5. Pinna rugosa, longitud 290,3 mm.

Figura 6. Delectopecten zacae, longitud 25,8 mm.

Figura 1. Adrana sowerbyana, longitud 41,5 mm.

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Nuevos registros de bivalvos mariNos para el perú

Observaciones: Comisuras anterior y posterior presentes en todos los ejemplares. Según Bernard (1983) esta especie vive en aguas profundas (entre 1350 y 3350 metros).

Subclase PteriomorphiaOrden MytiloidaSuperfamilia Mytiloidea Rafinesque, 1815Familia Mytilidae Rafinesque, 1815Subfamilia Mytilinae Rafinesque, 1815Genero Mytilus Linnaeus, 1758

Mytilus strigatus Hanley, 1843(Figura 3)

Mytilus strigata Hanley, 1843: 251, ex Hinds MS; 1856: 388; pl. 24. Modiolus arciformis, Dall, 1909: 258.Volsella (Volsella) arciformis, Hertlein & Strong, 1946: 72, pl. 1,

fig. 5. Mytella falcata, Soot-Ryen, 1955: 51-52, pl. 5, fig. 24, text-figs. 35,

38-40, 45.Mytilus arciformis, Olsson, 1961: 113-114, pl. 12, figs. 4, 4b.Mytella arciformis, Keen, 1971: 63, fig. 124.Mytella strigata, Keen, 1971: 63, fig. 127; Bernard, 1983: 18; Cruz,

1986: 135-136; Cruz & Jimenez, 1994: 27, fig. 8;Skoglund, 2001: 17.

Concha alargada, estrecha y arqueada, con el borde ven-tral comprimido, lo cual origina un fuerte lomo umbonal, el pico es terminal y el borde dorsal más arqueado hacia la parte posterior; charnela con dos o tres dientes débiles; el resilio es casi tan largo como el margen dorsal posterior. Escultura con finas líneas concéntricas, claramente distinguibles de las de crecimiento. Coloración exterior pardo olivácea con manchas negruzcas transversales, más amplias en la región posterior; el periostraco es delgado y liso; color interior purpúreo y nacarado. Longitud, 19,3 mm.

Distribución: Guaymas, Sonora, México (Keen, 1971) a Golfo de Guayaquil e Isla Galápagos, Ecuador (Olsson, 1961).

Nueva localidad: Tumbes (Cancas).Hábitat: Fondo blando.Material examinado: 1 lote, 4 ejemplares (LaBSIM).

Subfamilia Lithophaginae H. Adams & A. Adams, 1857Genero leiosolenus Carpenter, 1857

Leiosolenus spatiosa (Carpenter, 1857)(Figura 4)

Leiosolenus spatiosa Carpenter, 1857: 130.Lithophaga (Leiosolenus) spatiosa, Soot-Ryen, 1955: pl. 10, fig. 59; Olsson, 1961: 136; Bernard, 1983: 21; Keen, 1971: 70, fig. 142, 142a; Gemmell et al., 1987: 23.Leiosolenus spatiosa, Skoglund, 2001: 21.

Concha delgada casi cilíndrica alargada, con los extremos redondeados y los picos pequeños subterminales; margen dorsal recto hasta donde se inicia, aproximadamente, el tercio posterior, luego baja hasta el extremo; margen ventral ligeramente curvado. Superficie cubierta por incrustaciones calcáreas, que en la parte anterior y ventrolateral de la valva, desarrollan como arrugas irregu-lares verticales, y no se proyectan más allá del extremo posterior. Donde no hay incrustaciones se nota el periostraco de color pardo

y se aprecian las líneas concéntricas de crecimiento; el interior es blanquecino y brillantemente nacarado. Longitud, 8,2 mm.

Distribución: San Felipe, Golfo de California, a Ecuador (Keen, 1971).

Nueva localidad: Tumbes (Bocapán).Hábitat: Intermareal rocoso, sobre Crassostrea columbiensis.Material examinado: 1 lote, 2 ejemplares (LaBSIM).

Orden PterioidaSuborden PinninaSuperfamilia Pinnoidea Leach, 1819Familia Pinnidae Leach, 1819Genero PinnA Linnaeus, 1758

Pinna rugosa G.B. Sowerby I, 1835(Figura 5)

Pinna rugosa G.B. Sowerby I, 1835: 84; Hertlein & Strong, 1943: 165; Olsson, 1961: 143-144, pl. 18, fig. 1; Abbott & Dance, 1982: 300; Bernard, 1983: 22; Cruz & Jiménez, 1994: 30, fig. 11; Skoglund, 2001: 23.

Concha alargada subtriangular, con el borde posterior redon-deado y el pico terminal; profundamente excavada en su mitad anterior y expandida en la posterior; escultura con 7 hileras de espinas tubulares oblicuas, más desarrolladas en la parte media y posterior, en esta última, se intercalan cuatro hileras de espinas más cortas que se inician en el tercio posterior; no hay espinas en la parte anterior, pero se presentan cuatro costillas radiales que siguen la dirección de las hileras de espinas, y además se presenta una quilla más oscura. Exterior color café ámbar, con sombras negruzcas; el color interior es similar al exterior, pero está bril-lantemente nacarado, siendo la capa de nácar más gruesa en la mitad anterior de la concha, la que tiene color blanco perlado y está dividida en dos lóbulos por un surco longitudinal, el cual origina la quilla externa. Longitud, 290,3 mm.

Distribución: Cerca de la cabeza del Golfo de California en San Felipe, Baja California, México (Gemmell et al., 1987), a Salinas, Ecuador, e Islas Clipperton (Salvat & Salvat, 1972).

Nueva localidad: Piura (Bahía de Sechura).Hábitat: Intermareal, fondo areno-fangoso.Material examinado: 1 lote, 1 ejemplar (LaBSIM).

Orden OstreoidaSuborden PectininaSuperfamilia Pectinoidea Rafinesque, 1815Familia Pectinidae Rafinesque, 1815Subfamilia Captonectinae Habe, 1977Genero delectoPecten Stewart, 1930

Delectopecten zacae (Hertlein, 1935)(Figura 6)

Pecten (Delectopecten) zacae Hertlein, 1935: 321.Delectopecten zacae, Keen, 1971: 91, fig. 194; Skoglund, 2001: 29.Cyclopecten zacae, Bernard, 1983: 26.

Concha delgada, típica de la familia por su forma, valvas delgadas poco convexas; la aurícula posterior está integrada al disco, y la aurícula anterior derecha con la muesca bisal provista de ctenolium (hilera de dientes pequeños); escultura consiste en

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Paredes & Cardoso


finas estrías radiales y concéntricas con pequeñas pústulas en las intersecciones; en la parte anterior de la valva derecha hay 5 a 8 costillas radiales escamosas, todas se extienden desde el pico y alcanzan el borde ventral; la aurícula derecha esculturada con costillas concéntricas, más fuertes en el triángulo distal que en el proximal, el cual es ligeramente deprimido; las costillas del triángulo distal presentan nódulos dispuestos de tal manera que forman 4 costillas radiales que se inician en el pico, y 2 más o menos en la parte media. Color exterior blanquecino rosáceo iridiscente; color interior brillantemente nacarado, aporcelanado en la región umbonal. Longitud, 25,8 mm.

Distribución: Rocas Alijos, México (McLean & Coan, 1996) a Panamá; incluyendo Clipperton y las Islas Galápagos (Keen, 1971).

Nueva localidad: Lambayeque (06°40,2’S, 80°44,6’W).Hábitat: Fondo blando, 140 m.Material examinado: 1 lote, 6 ejemplares (LaBSIM,

MUSM).

DiscusiónHasta el trabajo de Paredes & Cardoso (2001) se habían

reportado 23 especies de protobranquios para el mar peruano. Posteriormente fue registrada Nucula (Nucula) pisum, especie de aguas frías (Cornejo & Paredes, 2004), cuyo límite norte de distribución era la Bahía de Mejillones en Antofagasta, Chile (Villarroel & Stuardo, 1998). Si añadimos las dos especies de aguas ecuatoriales, registrados en el presente trabajo, se incre-menta a 26 el número de bivalvos Protobranchia conocidos para la costa peruana.

De otro lado, cabe destacar que dentro del género Adrana, solamente se había registrado Adrana crenifera, por lo que A. sowerbyana, es la segunda especie de este género, hallada en nuestro país; lo mismo ocurre con Malletia goniura, ya que antes sólo era conocida en aguas peruanas, M. peruviana.

También llama la atención, el hallazgo de M. goniura, a solo 800 metros de profundidad, si se tiene en cuenta que esta especie tenía un rango de profundidad entre los 1350 y 3050 metros (Bernard, 1983).

Finalmente, en todos los casos, las especies registradas amplían su distribución latitudinal hacia el sur de la zona ecuatorial, y cinco han sido halladas en la zona de transición de la Provincia Panameña, entre los Departamentos de Tumbes y Piura, sin llegar a rebasar la llamada “zona buffer” de Paita (Vegas-Vélez, 1980). Diferente es el caso de Delectopecten zacae, especie conocida, por el sur, hasta Panamá (Keen, 1971), y colectada en 1979 en Lambayeque, dentro del ámbito de la Provincia Peruana.

Literatura citadaAbbott, R.T. & S.P. Dance. 1982. Compendium of Seashells. E. P.

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Dermestidae en el PerúRev. peru. biol. 15(1): 15-20 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Dermestidae (Coleoptera) en el Perú: revisión y nuevos registros

Walter Ciro Díaz1, Miguel Eduardo Anteparra2 y Andréas Hermann3

Dermestidae (Coleoptera) from Peru: revision and new records

1 Centre of Diagnosis of Vegetal Health, Laboratory of Entomology, Servicio Nacional de Sanidad Agraria; Avenida La Universidad, La Molina Nº 1915, Lima, Perú, Phone (051) (1) 313 3300, Fax: (051)-(1)-313 3315. E-mail Walter Díaz: [email protected]

2 Laboratory de Entomology, Faculty of Agronomy, Universidad Nacional Agraria de la Selva, Av. Universitaria s/n Km.1.5, Tingo María - Huanuco, Peru. E-mail Miguel Anteparra: [email protected]

3 Bremervoerder Strasse 123, D. 21682 Stade- Deutschland (Ger-many). E-mail Andréas Hermann: [email protected]


ResumenEn el presente trabajo se actualiza el conocimiento de los derméstidos para el Perú, y se dan las características para su reconocimiento, datos de distribución y sustratos alimenticios de nueve especies, destacándose entre ellos seis nuevos registros para el Perú: Dermestes frischii Kugelann, Trogoderma angustum var. alfa (Solier, 1849), Trogoderma anthrenoides (Sharp, 1902), Attagenus fasciatus (Thunberg), Orphinus fulvipes Guérin-Ménéville y Trogoderma inclusum Le Conte, 1854.

Palabras Clave: Coleoptera, Dermestidae, distribución, nuevos registros, Perú.

AbstractIn the present work, the knowledge of Dermestidae from Peru is actualized and the characters for their recogni-tion are given, as well as distribution data and food substrates of nine species, with six new records for Peru Dermestes frischii Kugelann, Trogoderma angustum var. alfa (Solier, 1849), Trogoderma anthrenoides (Sharp, 1902), Attagenus fasciatus (Thunberg), Orphinus fulvipes Guérin-Ménéville; Trogoderma anthrenoides (Sharp, 1902) and Trogoderma inclusum Le Conte, 1854.

Keywords: Coleoptera, Dermestidae, distribution, registers new, Peru.

IntroducciónLa familia Dermestidae incluye miembros que son hallados

comúnmente sobre flores y carcasas secas de animales, en ni-dos de mamíferos, aves e himenópteros sociales, así como en cabañas. La mayoría de las especies se alimentan de materiales de origen animal como huesos, piel, plumas, pelo, lana y seda. Con excepción de algunos géneros como Anthrenus y Attagenus, capaces de complementar su dieta con productos de origen vegetal y de y unos pocos como Trogoderma granarium Everts, que se alimentan exclusivamente de material vegetal (Dell’Orto, 1985; Bousquet, 1990).

La mayoría de los Dermestidae son relativamente fáciles de distinguir por su forma característica, cobertura de setas gruesas o escamas formando patrones y la presencia de un solo ocelo medio en la cabeza. Esta familia es la más importante entre todos los pequeños coleópteros que se alimentan de materia orgánica de origen animal, pueden ser de importancia económica, ya que algunas especies causan serios daños a productos alimenticios,

así como depósitos de cuero, pieles, carne y harina de pescado (Raven, 1988). Los autores Mroczkowski (1968), Bousquet, 1990 y Raven (1999) citan 901 especies a escala mundial y Háva (2003) indica que hay 1300 especies o subespecies a nivel mundial. De las cuales 204 están representados en la región neotropical y 24 en el Perú (Raven, 1999).

En el Perú, las Dermestes peruvianus Castelnau y D. maculatus DeGeer (=D. vulpinus Fabricius) fueron halladas en las islas guaneras por Maisch (1946). Aparentemente D. maculatus es la más común (Kingsolver, 1991). En la actualidad estas especies afectan la harina de pescado constituyéndose en una plaga de importancia en nuestro país (Alata, 1973; Pisfil & Korytkowski, 1974; Raven, 1988).

Alata (1973) cita a Dermestes cadaverinus Fab. (=D. ater De-Geer) afectando a la harina de pescado. Kingsolver (1991) en sus claves para adultos de Dermestidae presenta las características para la identificación de D. peruvianus Castelnau, 1840. Gil et al. (1993), reporta Trogoderma sp. Infestando trigo molido y alimento balanceado para animales a base de harina de pescado, en la ciudad de Tingo María, Departamento de Huanuco.

Materiales y métodoEl material aquí descrito fue colectado en el territorio peruano

y se encuentra depositado en el Museo de Entomología del Servicio Nacional de Sanidad Agraria, localizado en la ciudad de Lima. Las observaciones morfológicas fueron hechas con un microscopio estereoscópico Nikon y cámara lúcida. Las especies se presentan en orden alfabético, indicándose nuevo registro cuando se trata del primer reporte para el Perú.

Resultados y discusión

1. Attagenus fasciatus (Thunberg)

Nuevo registro para el Perú. Sinonimia: Aethriostoma gloriosae Motschulsky, 1858; Attagenus

gloriosae Lacordaire, 1854; Attagenus plebeius Sharp.

Características morfológicas: miden entre 3,6 y 5,8 mm. Se caracteriza por presentar una banda clara transversal en el tercio basal de los élitros (Fig. 1), lo cual permite reconocerla fácilmente.

Figura 1. Macho de Attagenus fasciatus (Thunberg)

16

Díaz et al.


Distribución: casi cosmopolita (Herrmann, 2007). Se le encuentra en Estados Unidos (Háva, 2003; Beal, 2003), Fin-landia, India, Singapur, Nueva Zelanda y Egipto (Archibald & Chalmers, 1983). En el Perú se le halla en los departamentos de Arequipa y Loreto (Iquitos).

Hábitos de alimentación: es de importancia menor, afecta textiles de lana, pieles, productos alimenticios de origen animal y vegetal (CAB International, 1999).

2. Dermestes ater DeGeer

Sinónimos: Dermestes cadaverinus Fabricius, 1775; Dermestes piceus Thunberg, 1781 Dermestes felinus Fabricius, 1787; Dermestes domesticus Germar, 1824; Dermestes cadaveri-nus ab. Domesticus: Erichson, 1846; Dermestes hispidulus Montrouzier, 1860; Dermestes chinensis Motschulsky, 1866; Dermestes subcostatus Murray, 1867; Dermestes noxius Mulsant et Rey, 1868 Dermestes favarcqui Godard, 1883; Dermestes ater var. domestica: Blackwelder, 1945; Dermestes ruficapicalis Pic, 1951.

Distribución: Cosmopolita (Herrmann, 2007), se la registra en Nueva Zelanda (Archibald & Chalmers, 1983), Ecuador (Islas Galápagos) (Peck et al., 1998), México (Muñiz, 2001), Chile (Dell’Orto, 1985). En el Perú es citada como D. cadaverinus Fabricius (Alata, 1973).

Características morfológicas: Miden de 7 a 9 mm, se caracteriza porque la parte ventral del abdomen presenta un modelo o patrón de manchas marrones en la zona media y lateral (Fig. 2).

Hábitos de alimentación: Archibald & Chalmers (1983) citan a esta especie alimentándose de una amplia variedad de material de origen animal y Bousquet (1990) la reporta como predadora de otros insectos y alimentándose de copra en las regiones Etíope, Oriental y Australiana. En Venezuela se la encuentra sobre cadáveres de roedores (Liria, 2006). En el Perú se le halla afectando harina de pescado (Alata, 1973).

3. Dermestes frischii Kugelann

Nuevo registro para el Perú.

Sinónimos: Dermestes vulpinus Herbst, 1792 nec Fabricius, 1781; Dermestes pollinctus Hope, 1834.

Distribución: Es una especie probablemente cosmopolita (CAB International, 1999). De acuerdo con Herrmann (2007) se le halla en las regiones Holártica, Etíope y Neotropical. Se la registra en Nueva Zelanda (Archibald & Chalmers, 1983), Chile (Dell’Orto, 1985). En el Perú se la ha hallado en cadáveres de mamíferos marinos en La Punta, Callao (Figuras 3 a y b).

Características morfológicas: Mide de 6 a 10 mm la color-ación de la parte ventral del abdomen consiste en manchas oscu-ras laterales sobre un fondo cenizo o gris y el extremo anterior del sulcus fuertemente curvado hacia la línea media.

Hábitos de alimentación: Se le halla en graneros, despensas y cabañas. Se alimenta de una amplia variedad de materiales de origen animal como peces secos, cadáveres de animales marinos, restos de insectos, también causan daño en corcho y fibras vegetales (Archibald & Chalmers, 1983; Bousquet, 1990; Castillo, 2002).

4. Dermestes maculatus DeGeer

Sinónimos: Dermestes vulpinus Fabricius, 1781; Dermestes marginatus Thunberg, 1781; Dermestes australis Dejean, 1821; Dermestes elongatus Hope, 1834; Dermestes truncatus Casey, 1916.

Distribución: Es una plaga cosmopolita (Herrmann, 2007). Se le registra en Nueva Zelanda (Archibald & Chalmers, 1983), Reino Unido (Bousquet, 1990), Ecuador (Islas Galápagos) (Peck et al., 1998), Puerto Rico (Guarín, 2005), Argentina (Mavárez

Figura 2. Abdomen de macho de Dermestes ater De Geer

Figura 3. (a) Abdomen de macho y (b) Antena de Dermestes frischii Kugelann.

(a) (b)

17


Dermestidae en el Perú

et al., 2005). En el Perú es la especie más común y conocida (Kingsolver, 1991).

Características morfológicas: Mide de 5,5 a 10 mm, pre-senta el ápice de los élitros aserrados, con una pequeña espina terminal (Figura 4a). El patrón o modelo de coloración del abdomen y el sulcus se muestra en la Figura 4b.

Hábitos de alimentación: Las larvas pueden perforar la madera para u otros objetos duros para formar su cámara pupal (Hinton, 1945). Frecuentemente se le encuentra en las fábricas de harina de pescado, aunque se alimentan de todo tipo de material de origen animal (Archibald & Chalmers, 1983). En el Reino Unido es común en las granjas avícolas (Bousquet, 1990). En el Perú afecta a la harina de pescado y carne seca (Alata, 1973; Raven 1988).

5. Dermestes peruvianus Castelnau, 1840

Sinónimos: Dermestes peruanus Erichson, 1847; Dermestes oblongus Solier, 1849; Dermestes rufofuscus Solier, 1849; Dermestes angustus Casey, 1900; Dermestes angustatus Schaeffer, 1931.

Características morfológicas: Mide de 7 a 10 mm, las ante-nas tienen los primeros ocho segmentos de color rojo oscuro y la parte distal de color rojo claro. El primer segmento del tórax presenta pelos amarillentos. Los élitros presentan punturas bien marcadas y con estrías muy tenues. Las patas presentan pelos dorados en forma densa. El abdomen es de color dorado ama-rillento, sin un patrón de manchas. Sulcus lateral del sternum I, casi paralelo al margen lateral (Fig. 5).

Distribución: Casi cosmopolita, registrada en Argentina, Bolivia, Chile, México, Estados Unidos y Europa (Herrmann, 2007). Archibald & Chalmers, (1983) la citan en Nueva Ze-landa. Raven (1988) la cita para el Perú.

Hábitos de alimentación: Los adultos y larvas se alimentan de productos de origen animal secos, animales muertos, cueros y salados, carne seca, embutidos, depósitos de harina de pescado, pieles (Archibald & Chalmers, 1983; Raven, 1988).

6. Orphinus fulvipes Guérin-Ménéville

Nuevo registro para el Perú.Sinonimia: Globicornis fulvipes Gúerin-Méneville, 1838; Trogo-

derma fulvipes: Lacordaire, 1854; Hadrotoma fulvipes: Reitter, 1881; Trogoderma brasiliensis Reitter, 1881: Cryptorhopalum brevicorne Sharp in Blackburn et Sharp, 1885; Trogoderma unicolor Kolbe, 1910.

Cararacterísticas morfológicas: Miden de 1,7 a 3,5 mm (Fig. 6a). Puede ser fácilmente reconocido por sus antenas, que terminan en una clava circular (Fig. 6b).

Figura 4 . (a) Macho y (b) Abdomen de Dermestes maculatus De Geer

Figura 5. Abdomen de hembra de Dermestes peruvianus Castelnau

(a)

(b)

18

Díaz et al.


Distribución: Beal (1961) y Herrmann (2007), indican que se encuentra distribuida en todas las costas marinas de las zonas tropicales del mundo. Es hallada en Australia, Java y Madagas-car; Centro y Sud América, Estados Unidos (Florida); Francia y Alemania (CAB International, 1999) y la India (Veer et al., 1996). En el Perú también se la ha registrado en zonas tropicales: Tumbes (costa), Iquitos y Madre de Dios (selva).

Hábitos de alimentación: Es de menor importancia económica. En Java ha sido encontrado afectando a semillas de tomate; empaste de libros; queso verde; fréjoles, especias, nueces, arroz e insectos secos (CAB International, 1999) y en la India afectando a la industria de la seda (Veer et al., 1996).

7. Trogoderma angustum var. alfa (Solier, 1849)

Nuevo registro para el Perú. Sexo Masculino.

Características morfológicas: Miden de 2,5 a 4 mm. Solo los especimenes machos de la var. alfa (Fig. 7a) difieren de T. angustum (Solier, 1849) (Fig. 7b) porque presentan solo una banda transversal clara en el tercio anterior de los élitros; las hembras son iguales en ambas especies (Fig. 7c).

Distribución: Es casi cosmopolita (CAB International, 1999). T. angustum ha sido reportada en Chile y Perú y actualmente se encuentra distribuida en Estados Unidos, Europa, Egipto, Unión Soviética e India (Herrmann, 2007). En el Perú se la ha registrado en los departamentos de Arequipa (Matarani) y Tacna.

Hábitos de alimentación: Es una plaga menor, se le observa en almacenes de granos, también se la ha encontrado alimentán-dose de insectos secos (CAB International, 1999).

8. Trogoderma anthrenoides (Sharp, 1902)

Nuevo registro para el Perú. Sinonimia: Eucnocerus anthrenoides Sharp, 1902 Probablemente esta especie fue citada por Gil et al. (1993) como

Trogoderma sp.

Características morfológicas: Miden de 2,75 a 4 mm (Fig. 8). Beal (2004), señala que los especimenes peruanos de T. anthrenoides carecen de una banda sub basal definida en el integumento de los élitros, la cual está presente en los especimenes de México y Estados Unidos y que las diferencias son pocas, y que ello probablemente representa una variación geográfica dentro de la especie. Explica Beal (1956) que para determinar a los especimenes peruanos como especie distinta se requiere un estudio comparativo de genitalias y de larvas.

Distribución: Estados Unidos (Texas, Hawai), México, Pan-amá, Colombia, Islas Marianas (Herrmann, 2007). En el Perú, solo ha sido hallada en la selva de Tingo Maria, Huanuco.

Hábitos de alimentación: Se le registra afectando a coleccio-nes de insectos y trigo molido y probablemente sobre alimento balanceado para animales (a base de harina de pescado).

Figura 7. (a) Macho de Trogoderma angustum var. alfa (Solier, 1849); (b) macho y (c) hembra de Trogoderma angustum (Solier, 1849)

(a)

(b)

(c)

Figura 6. (a) Hembra y (b) Antena de hembra Orphinus fulvipes Guérin-Ménéville

(a)(b)

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Dermestidae en el Perú

9. Trogoderma inclusum Le Conte, 1854

Nuevo registro para el Perú.Sinonimia: Trogoderma tarsale Riley, 1894; Trogoderma advena

Casey, 1900; Trogoderma obsolescens Casey, 1900; Trogo-derma frosti Casey, 1916; Trogoderma nigrescans Casey, 1916; Trogoderma brunnescens Casey, 1916; Trogoderma versicolor Mutchler et Weiss, 1927 nec (Creutzer, 1799).

Características morfológicas: Miden de 1,8 a 4,2 mm. Es fácilmente identificable debido a que los individuos presentan una pequeña emarginación en el margen interno del ojo (Fig. 9a), así como la forma de la genitalia del macho (Fig. 9b).

Distribución: Presente en Estados Unidos, Europa, Rusia, Egipto e India, es endémica en África del norte, cerca del Ecuador (Herrmann, 2007) y de las Islas Británicas (Bousquet, 1990).

Hábitos de alimentación: En el Perú se le ha capturado en almacenes de maíz, en los departamentos de Ica y Lima.

AgradecimientosÉste trabajo ha podido realizarse gracias al apoyo del Museo

de Entomología del Laboratorio de Sanidad Vegetal, del Servicio Nacional de Sanidad Agraria, La Molina.

Literatura citadaAlata, J. 1973. Lista de insectos y otros animales dañinos a la agricul-

tura en el Perú. Ministerio de Agricultura en el Perú. Min-isterio de Agricultura. Dirección. General de Investigación Agropecuaria. La Molina. Manual Nº 38. 170 pp.

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Kingsolver, J. 1991. Dermestid Beetles (Dermestidae, Coleoptera). Insect and Mite Pests in food. An illustrated keys, 1: 115-135.

Figura 8. Trogoderma anthrenoides (Sharp, 1902)

Figura 9 (a) Macho y (b) Genitalia masculina de Trogoderma inclusum Le Conte, 1854

(a)

(b)

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Díaz et al.


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21Rev. peru. biol. 15(1): 21-23 (July 2008)

Una nueva especie de oPhryosPorus (Eupatorieae: Asteraceae) Rev. peru. biol. 15(1): 21-23 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Una nueva especie de Ophryosporus (Eupatorieae: Asteraceae) para el Perú

Abundio Sagástegui Alva y Eric F. Rodríguez Rodríguez

New species of Ophryosporus (Eupatorieae Asteraceae) from Peru

Herbarium Truxillense (HUT), Uni-versidad Nacional de Trujillo. Jr. San Martín 392. Trujillo, Perú. E-mail Abundio Sagástegui:[email protected]

E-mail Eric F. Rodríguez: [email protected]


ResumenSe describe e ilustra una nueva especie de Ophryosporus Meyen (Eupatorieae: Asteraceae) procedente del Departamento de Cajamarca, Perú, y aparentemente endémica a la Provincia de Contumazá, denominada Ophryosporus marchii Sagást. & E. Rodr. Esta nueva especie está relacionada con la especie O. sagasteguii H. Rob. con la cual se discute críticamente. Adicionalmente se presentan datos sobre su distribución geográfica y ecológica, así como su estado de conservación.

Palabras clave: Ophryosporus marchii, Asteraceae, nueva especie, Contumazá, Cajamarca, Perú.

AbstractOphryosporus marchii Sagást. & E. Rodr. is described as a new species of Ophryosporus Meyen (Eupatorieae: Asteraceae) from the Department of Cajamarca, Peru. This new species is apparently endemic to the province of Contumaza and closest relative to O. sagasteguii H. Rob. It is critically compared with this species and data on its geographical distribution, ecology and conservation status are provided.

Keywords: Ophryosporus marchii, Asteraceae, new species, Contumaza, Cajamarca, Peru.

IntroducciónEl género americano Ophryosporus (Eupatorieae: Asteraceae)

descrito por Meyen en 1827, presenta alrededor de 48 especies, siendo la mayoría de Sudamérica. Para la flora del Perú se han registrado 21 especies (Brako & Zarucchi, 1993; Ulloa Ulloa et al., 2004), de ellas 11 son endémicas a saber: Ophryosporus apricus B.L. Rob., O. bipinnatifidus B.L. Rob., O. ferreyrii H. Rob., O. galioides (DC.) R.M. King & H. Rob., O. hartwegii (B.L. Rob.) R.M. King & H. Rob., O. hoppii (B.L. Rob.) R.M. King & H. Rob., O. macbridei B.L. Rob., O. mathewsii (B.L. Rob.) R. M. King & H. Rob., O. ovatus B.L. Rob., O. pubescens (Sm.) R.M. King & H. Rob. y O. sagasteguii H. Rob. (Brako & Zarucchi, 1993; Ulloa Ulloa et al., 2004; Beltrán et al., 2006). Las últimas especies que fueron descritas para Perú fueron O. ferreyrii y O. sagasteguii (Robinson, 1998).

Revisando críticamente tanto el material de herbario como el de las últimas colecciones procedentes de los andes peruanos, en particular del Norte con énfasis en Cajamarca (Prov. Con-tumazá), se ha encontrado una nueva especie, cuya descripción, ilustración y discusión con sus relacionados es el objetivo de este trabajo.

Material y métodosEl estudio está basado en la revisión de material de las colec-

ciones presentes en los herbarios F, HAO, HUT, MO; y obser-vaciones directas de hábito y hábitat en el campo, efectuadas en varios viajes realizados en los años de 1977, 1991 y 2006 a diversas localidades del Distrito de Guzmango, Provincia Con-tumazá, Departamento de Cajamarca; entre los 2200–2500 m de altitud.

Las colecciones se realizaron de acuerdo con la metodología y técnicas convencionales de herborización. Adicionalmente al trabajo de campo se fijó y conservó material en líquido (alcohol etílico al 70% o AFA) para estudiar la estructura floral. El mate-rial botánico del tipo fue depositado en los siguientes herbarios: F, HUT, MO, US y USM. Son presentadas, la descripción, discusión, delineación y mediciones de la especie (Fig. 1A–E). También se adicionan datos de su ecología y distribución geográ-

fica en la zona de Amotape-Huancabamba de elevada riqueza endémica (Weigend, 2002). Los acrónimos de los herbarios son citados según Holmgren et al. (1990).

Taxonomía

Ophryosporus marchii Sagást. & E. Rodr. sp.nov.

(Fig. 1 A-E)

Tipo: PERÚ. Dpto. Cajamarca, Provincia Contumazá, alrededores del Distrito de Guzmango, 2500 m, 25 Julio 2006, A. Sagástegui A. 17611 (Holótipo: HUT; Isótipos: F, HUT, MO, US, USM)

Suffrutex 1,50 m altus, caulibus teretibus, glabrescentibus, compactus, 0,6 mm crassus. Folia opposita, petiolata (petiolis dense puberulis 1,5—5 cm longis), submembranacea, ovata vel oblongo-eliptica, glabrescentia, basi asimetrica, apice acuminata, irregulariter dentato-mucronulata, 3-nervata, 7—12 cm longa et 3—6 cm lata. Capitulescentia thyrsoidea. Capitula sessilia 4-flora, 6-7 mm alta et 1—1,5 mm crassa; bracteis involucralibus 4(-5), 1-seriatis, oblongis, subacutis, glabrescentibus, 3-4 mm longis et 0,5—0,8 mm latis; corolla tubulata, alba, 5-lobulata, lobulis triangularis 0,5 mm longis. Achaenia (inmatura) atrobrunnia, glabra, 2—2,5 mm longa, 5-costata; carpopodium breve; pappus nullis.

Sufrútice de 1,50 m de alto, tallos quebradizos, teretes, marrones, lisos, glabrescentes (ligeramente pubérulos cerca de los nudos), compactos (medulosos), hasta 0,6 mm de diámetro, con ramificaciones opuestas. Hojas opuestas, pecioladas (pecíolos acanalados, densamente pubérulos, 1,5—5 cm de largo), sub-membranáceas; limbos desde ovados hasta oblongo-elípticos, asimétricos en la base, acuminados en el ápice, irregularmente dentado-mucronulados, trinervados desde cerca de la base, glabrescentes, los mas grandes 7—12 cm de largo por 3—6 cm de ancho. Capitulescencia tirsoide, de hasta 65 cm de largo, ramificaciones laterales 2 (-3) por nudo, dispuestas sobre un eje central, divididas dicotómicamente en el ápice, pedúnculos

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Sagástegui & Rodríguez


1 mm

1 mm

B

1 mm

3 cm

A

C D

E

S. AR

R�o

A.

Figura 1. Ophryosporus marchii Sagást. & E. Rodr. A. Hábito; B. Capítulo; C. Bráctea involucral en vista ventral; D. Bráctea involucral en vista lateral; E. Flor. Delineado por S. Arroyo A. de el holótipo A. Sagástegui A. 17611 (HUT).


Una nueva especie de oPhryosPorus (Eupatorieae: Asteraceae)

florales 2—3 mm, con 4—6 capítulos reunidos en forma de glomérulos; densamente pubérulos. Capítulos sésiles, 4- floros, 6—7 mm alto, 1—1,5 mm de diámetro; brácteas involucrales 4(-5) en una serie, glabrescentes, oblongas, 3—4 mm largo, 0,5—0,8 mm ancho, ápice subagudo; corola blanca, pubérula, 2—2,5 mm de largo, tubulosa, tubo cilíndrico, 1—1,5 mm de longitud, 1 mm de ancho en la garganta, 5-lobulada, lóbulos triangulares, 0,5 mm de largo. Estambres 5, ligeramente exertos, anteras 1 mm; ramas estigmáticas bifurcadas, largamente exertas, 4—5 mm de largo. Cipselas (inmaduras), 2—2,5 mm de largo, 5-costado, fusiformes, atroparduscas, glabras; carpopodio corto; papus ausente.

Material adicional examinado:PERÚ: Dpto. Cajamarca, Provincia Contumazá: Arriba de

Trinidad, 2200 m, 6 Julio 1977, A. Sagástegui A., E. Alvítez I. & J. Mostacero L. 8954 (HUT, MO); Travesía de Shundón (al-rededores de Guzmango), 2500 m, 24 Julio 1991, A. Sagástegui A. 14449 (HAO, F).

Discusión Taxonómica: Afín a O. sagasteguii H. Rob. de la misma área de estudio (ver colección tipo: A. Sagástegui A. et al. 9975; citada por Robinson, 1998); sin embargo se diferencia principalmente porque la nueva especie presenta tallos compac-tos (vs. fistulosos), por la forma y tamaño de las hojas y capítulos, 4 flores por capítulo (vs. 5 flores) y por carecer de papus.

Distribución y Ecología: Se conoce de la localidad de donde procede el tipo y sus alrededores, por lo tanto es aparentemente endémica, creciendo entre 2200 y 2500 m de altitud en suelos negros de humificación variable; perteneciente a la denominada zona de Amotape-Huancabamba de elevada riqueza endémica. Asociada con Baccharis sp. (Asteraceae), Boerhavia sp. (Nyctagi-naceae) y Paracalia jungioides (Hooker & Arnott) Cuatrecasas (Asteraceae), y con quienes vegetan, generalmente a lo largo de los cercos de las chacras y bosques secundarios.

Etimología: Es un honor dedicar esta nueva especie al Señor don Juan March Ordinas (Español), por su permanente apoyo al desarrollo de las actividades científicas y sociales a través del Instituto Juan March de Estudios e Investigaciones.

Estado de Conservación: Utilizando los criterios de la Lista Roja UICN (UICN, 2001), esta especie endémica debería ser incluida en la categoría VU (Vulnerable), debido a que el área de presencia y ocupación es pequeña y sin protección por el Estado; así mismo, por el reducido número y tamaño de sus poblaciones que actualmente se encuentran afectadas por la ampliación de la frontera agrícola.

AgradecimientosSe agradece a los directores y curadores de los herbarios men-

cionados en el trabajo por facilitar el ingreso a sus instituciones durante nuestras visitas o brindar datos de sus colecciones. A la Dra. Blanca León (TEX, USM) por proveer literatura espe-cializada e imágen del holótipo de Ophryosporus sagasteguii H. Rob. depositado en US. A Sandra Arroyo Alfaro (HUT) por la preparación de la ilustración de la especie que es objeto del presente estudio.

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Sagástegui & Rodríguez



General overview of Tillandsia subgenus Tillandsia in PeruRev. peru. biol. 15(1): 25-30 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

General overview of Tillandsia subgenus Tillandsia in Peru: The three-pinnate species and the case of two endemic species

Blanca León1, 2 and Abundio Sagástegui3

Sinopsis de Tillandsia subgenus Tillandsia en el Peru: las especies tri-pinnadas y el caso de dos especies endémicas

1 Museo de Historia Natural, Uni-versidad nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Aparta-do 14-0434, Lima-14, Perú.

2 Plant Resources Center, Univer-sity of Texas at Austin, U.S.A.

Email Blanca León: [email protected]

3 Department of Botany, The Field Museum, Chicago, IL, USA.


AbstractA recent collection of a specimen with three-pinnate inflorescence was the inspiration to evaluate Tillandsia subgenus Tillandsia taxa with three pinnate inflorescences for the Peruvian flora. Tillandsia extensa charac-teristics are clarified, confirming its distribution for northeastern Peru, and recognizing a specimen, previously considered being the second record for this species, as T. platyphylla.

Keywords: Bromeliaceae, Peru, Tillandsia subg. Tillandsia, T. extensa, T. platyphylla, new records.

ResumenLa recolección reciente de un ejemplar de inflorescencia tri-pinnada motivó la evaluación de los taxones con inflorescencias tri-pinnadas de Tillandsia subgénero Tillandsia para la flora peruana. Se aclara las caracter-ísticas de T. extensa, confirmándose su distribución para el noreste del Perú y reconociéndose un ejemplar, previamente considerado como el segundo registro de la especie, como T. platyphylla.

Palabras clave: Bromeliaceae, Peru, Tillandsia subg. Tillandsia, T. extensa, T. platyphylla, nuevos registros.

IntroductionThe largely American family Bromeliaceae combines large

species richness, a high degree of endemicity, and a wide eco-logical amplitude (Ibisch et al., 1996; Benzing, 2000; Kessler, 2002). The Bromeliaceae is among the most species rich families in the Peruvian flora, with over 450 species in 19 genera (Brako and Zarucchi, 1993; Luther, 2000, 2002, 2003; Ulloa Ulloa et al., 2004). Almost half of the Peruvian Bromeliaceae species are restricted in distribution to the country (León et al., 2006a,b), most of which are known from only one locality. Three main genera, Pitcairnia, Puya and Tillandsia, include over half the number of taxa of this family for the Peruvian flora.

The genus Tillandsia was recognized by Smith and Dow-son (1973) with seven subgenera (Allardtia, Anoplophlytum, Diaphoranthema, Phytarrhiza, Pseudalcantarea, Tillandsia and Pseudocatopsis) encompassing over 410 taxa, of which 255 in six subgenera were recorded for the Peruvian flora. Later studies, especially of Gardner (1986) have shown that the genus and its subgenera require new circumscription, and thus, for example, Spencer and Smith (1993) segregated all members of the sub-genus Pseudocatopsis in the genus Racinaea. Additionally studies have also shown that the genus Tillandsia as circumscribed is polyphyletic (Barfuss et al., 2005).

The re-evaluation of the subgenus Tillandsia by Gardner (1986) included the examination and use of new floral char-acters, subdividing subgenus Tillandsia in seven groups on the basis especially of sepal shape, filament length and shape, and anther insertion. Gardner (1986) also stressed the close associa-tion of this subgenus with a group of Vriesea species that later were transferred by Grant (1993) to Tillandsia subg. Tillandsia. Today, this subgenus includes over 160 taxa of the 117 earlier recognized by Smith and Downs (1977).

A recent collection made in northern Peru of a specimen with a three-pinnate inflorescence prompted the evaluation of the Tillandsia mima group, and a re-examination of Rauh’s (1973) understanding of T. extensa. Because of changes in the

systematics of Tillandsia subgenus Tillandsia, we also present a general overview of this subgenus in Peru.

The subgenus Tillandsia and the Peruvian floraThis subgenus is recognized by its free, symmetrical sepals,

broad petal blades and conspicuous, exserted stamens, exceeding the claw of the petals, and a style slender and longer than the ovary. Gardner (1986) included in this subgenus some species previously recognized within the subgenus Allardtia, and subdi-vided the subgenus in five groups, recognized mainly by filament length, shape, anther position and the open corolla throat.

Most Andean species are included in Gardner’s Groups II and III. A few, particularly for Peru, T. carnosa, T. ecarinata, T. extensa, T. ferreyrae, T. platyphylla and T. teres were considered “incertae sedis”, because she did not have fresh material to con-firm their characters. For the case of Tillandsia ferreyrae, and T. teres cultivated specimens and photographs of floral and habit features are available (e.g. http://fcbs.org/pictures/Tillandsia.htm), showing unequal filament length, petal apices slightly recurved and open throat, and for these reasons we include them within Gardner’s Group II. This group includes part of what Rauh considered as the “mima group”, a group of spe-cies with lax, mostly 3-pinnate inflorescences, and spikes with secund flowers.

The Peruvian flora comprises 28 taxa belonging in this subgenus; while another additional four species recorded in neighboring countries should be expected in the flora (Table 1). Sixteen taxa are considered restricted to Peru; all of which, with the exception of four, are known from northeastern Peru, mostly from the Marañón river basin that runs along the departments of Amazonas, Ancash-Huánuco, Cajamarca, and La Libertad. Most species are found in rocky slopes growing in crevices, rarely as epiphytes. Those endemic taxa are scarcely collected, 14 of them are known of less than 5 localities, and for those known from one locality all are found in xeric ecoregions, Desert Shrubland and Dry Forest or subxeric conditions in the Mesoandean mesic ecoregion (Table 1), demonstrating the need to emphasize the

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León & Sagástegui


study of these mostly non-humid areas and the conservation status of their biota (León et al., 2006a).

Tillandsia extensa and the three-pinnate inflorescence species of Tillandsia

Three-pinnate inflorescences are known in the subgenus Tillandsia, which in Peru occur in six taxa, T. extensa, T. fer-reyrae, T. hildae, T. mima var. chiletensis, T. platyphylla and T. propagulifera (Tables 1 and 2). Although all these species have distichously arranged flowers, however, with the exception of T. ferreyrae, these flowers are twisted secund pendent. All three-pinnate taxa (Table 2) are characterized by having a red rachis that usually the color extends to branches and basal bracts of the spikes. These taxa are known from northern Peru on both sides of the Andes, growing as epiphytes or saxicolous in dry forest and other xeric environments in the Mesoandean and Desert shrubland areas.

Tillandsia extensa was described by Mez (1906) based on a specimen collected by Augusto Weberbauer (3986, holotype: B- 10 0243333-36; isotype: MOL-7489) on July 1903 in Ma-sín, a locality in the Department of Ancash, at 2500 m, in the Puccha valley, a tributary of the upper Marañón river on the eastern Andean slopes (Figure 1, 2A). This saxicolous species is characterized by its 3-4-pinnate, paniculate, red inflorescences, with spikes 40 cm long, red floral bracts, erect or sub erect, not imbricate, pedicellate flowers and sepals 3 mm connate. The type collection was the only reference material for this species, until Rauh (1973) reported its rediscovery based on his collection (Rauh 24168 HEID n.v., US) made in northwestern Peru, in the Saña basin between 600 and 700 m elevation. Based on these two isolated and disjunct records, this species was evaluated by León et al. (2006b) as “Data Deficient”.

Rauh (1973) reported his finding after sending a duplicate of his collection and photographs to Lyman B. Smith at US for veri-fication. Rauh initially thought his specimen (Rauh 24168) to be a new species, and in his correspondence to Smith he proposed to name it after him. As noted by Rauh (1973), his collection was characterized by its 2-3 pinnate, paniculate inflorescences, with red axis, spikes 25 cm long, flowering bracts green at their base, and margins and apices red, sessile flowers and connate sepals 2-2,2 cm long. Smith appeared to have had for comparison only a photograph of the type at B, and this photograph shows a portion of the inflorescence broadly resembling Rauh’s collection inflorescence. Rauh’ specimen 24168 was therefore identified as a second collection of T. extensa by Smith (1977).

A more recent collection made in August of 2002 in the Marañón valley was also a plant with a three-pinnate red inflo-rescence. This specimen (A. Sagástegui and M. Zapata 17093 HUT, USM) was made in the Dpto. La Libertad, Prov. Pataz, between: Huaylillas and Puente Chacas (08º12,1’ S, 77º19,8’ W), at 2400 m, growing on rocky steep slopes, and with a shrubland vegetation with columnar cacti, Furcraea andina Trel., Arnaldoa weberbaueri (Muschl.) Ferreyra, and a dominant endemic shrub, Gochnatia patazina Cabrera. This recent speci-men has paniculate, 2 m long inflorescences (Fig. 2 B), proximal and medial spikes pedunculate, and slightly overlapping red floral bracts. Comparison of characters of those three-pinnate species in Peru (Table 2) and examination of herbaria specimens revealed that this specimen belong in T. extensa as originally described. This specimen also represents the second record for the species, within the Marañón basin, nearly 130 km apart from the original locality (Figure 1). It is probable that other populations might be found in similar habitat conditions along the basin. The presence of this and other endemic species within the reported area supports the conservation importance of the basin (e.g. Linares-Palomino, 2006).

Rauh’s 24168 collection (Fig. 2 C-D) is a saxicolous plant with rosulate leaves, 60 cm long, 2 cm wide. Scape cylindric, compact, grayish, approximately 70 cm long; lower bracts imbricate, narrowly triangulate, acuminate. Inflorescence 1,6 m long, lax, 3-pinnate, axis red; spikes curved, descending, 25 cm long; floral bracts green, apices and margins red, oblong, acuminate, 2 cm long x 0,8 cm wide, imbricate by 1/2 of its total length; flowers erect, sessile, ca. 3 cm long, sepals light green, ecarinate, oblong, obtuse or acuminate, 2-2,2 cm long, petals dark violet, stamens exserted, filaments of different size, style exserted. In Table 2, a comparison of this material with Peruvian three-pinnate species reveals that although its leaves are narrower it shares many features of Tillandsia platyphylla Mez, and here is recognized as such.

Tillandsia platyphylla was also described by Mez (1906) of a Weberbauer collection (Weberbauer 3888, holotype: B 10 0243491—3, available on-line, see Röpert, 2000) made in July 1904, in northwestern Peru, in the Dept. Cajamarca, between San Miguel and San Pablo, ad 1700 m, growing among rocks, probably in the Jequetepeque basin (Fig. 1). This species was recorded by Smith and Downs (1973) from an additional local-ity, based on a Rauh collection (24572, HEID n.v., US) which was made in 1970, in northeastern Peru, Dept. of Amazonas, Prov. Bongará, near Ingenio (approx. 05°57’ S, 78° W), at 800 m, in the Utcubamba river valley, a tributary of the Marañón.

Océano Pacífico

Lambayeque

Cajamarca

La Libertad

Ancash

Perú

Ecuador

T

T

Amazonas

81° 79° 77°

6°

9°

Figure 1. Distribution of Tillandsia extensa (stars) and T. platyphylla (circles) showing type localities labeled with a “T” in the upper right, and additional known sites.


General overview of Tillandsia subgenus Tillandsia in Peru

Thus, this species is known from both sides of the Peruvian northern Andes.

Rauh 24168 represents the second record in the western range of T. platyphylla. Cultivated material exists (http://fcbs.org/pic-tures/Tillandsia.htm) probably originating from Rauh’s original collection, and a photograph of its flower supports its inclusion within Gardner’s II group. As is the case for species from dry Andean slopes, little is known about the sizes and conservation status of its populations (León et al. 2006a). León et al. (2006b) listed this species as “Data Deficient”; and although Rauh’s re-cord dates from the 1970’s it provides, however, a glimpse that this long-lived species might have a wider distribution.

AcknowledgmentsWe thank Graciela Vilcapoma of Herbario Weberbauer

(MOL) for giving us information and access to Weberbauer’s collection. Asunción Cano and María Isabel La Torre helped us with Tillandsia material at USM. Thanks to Debbie Bell, Vicki Funk, Linda Hollenberg, Greg McKee, Dan Nicholson and Harold Robinson of US for their help in discussing vari-ous taxonomic matters, historical accounts and for providing access to the US collection. We also thank Kenneth Young for comments on an earlier version of the manuscript. Jason Grant and Harry Luther provided insightful comments, suggestions and a thoroughly review of the manuscript.

Name Endemism Habit Departmental distribution Ecoregion Altitudinal

range

T. carnosa var. brevistipitata Rauh Endemic (1) Saxicolous AM BS 1200 m

T. carnosa L. B. Sm.var. carnosa Not Endemic Saxicolous AM BMHM 2000–2400

T. carnosa var. longispicata Rauh Endemic (1) Saxicolous AM BS 500 m

T. cereicola Mez Endemic (>5) Saxicolous/Epiphyte AM, AN, CA, LL MDE, MA, BS 700–2200 m

T. curvispica (Rauh) J.R. Grant Endemic (1) Epiphyte AM BS 1200 m

T. disticha Kunth Not Endemic Epiphyte LL, LA, PI, TU DCT, DST, MDE 540–2100 m

T. ecarinata L.B. Sm. Endemic (2) Saxicolous AM, PI BS 300–700 m

T. extensa Mez* Endemic (2) Saxicolous AN, LL MA 2400–2500 m

T. ferreyrae L.B. Sm.* Endemic (5) Saxicolous AM BS 1900–2000 m

T. flagellata L.B. Sm. Not Endemic Epiphyte Expected MDE, BS 500–1950 m

T. harmsiana L.B. Sm. Endemic (5) Saxicolous/Epiphyte AM, CA, LL, LA MA, BS 2300–3000 m

T. hildae Rauh* Endemic (1) Saxicolous CA BS 1000–1100 m

T. hitchcockiana L.B. Sm. Not Endemic Epiphyte PI MDE 1200–1900 m

T. incurva Griseb. Not Endemic Epiphyte Expected MA sd

T. juncea (Ruiz and Pav.) Poir. Not Endemic Epiphyte CU, HU, SM BMHM 300–1100

T. mima L.B. Sm. var. chiletensis Rauh* Endemic (1) Saxicolous CA MDE 800 m

T. olmosana (L.B. Sm.) J.R. Grant Not Endemic Epiphyte LA MA sd

T. paraensis Mez* Not Endemic Epiphyte AM, CU, LO, MD, SM BHA 100–1117 m

T. patula Mez Not Endemic Saxicolous/Epiphyte JU MA 2100–2500 m

T. pereziana var. canescens André Not Endemic Epiphyte AM BMHP 2050 m

T. peruviana J.R. Grant Not Endemic Saxicolous CA BS 1500–2000 m

T. platyphylla Mez* Endemic (2) Saxicolous AM, CA BS, MDE 600–1700 m

T. polystachia (L.) L. Not Endemic Epiphyte Expected BHA, BMHP 200–1800 m

T. porphyrocraspeda J.R. Grant Not Endemic Epiphyte CA MDE 1800 m

T. propagulifera Rauh* Endemic (2) Epiphyte AM, CA BS 1300–1400 m

T. rauhii L.B. Sm. var. rauhii Endemic (2) Saxicolous CA, LA DST 700–800 m

T. rauhii L.B. Sm. var. longispica Rauh Endemic (3) Saxicolous CA, LA, PI DST 700–800 m

T. spiraliflora Rauh Endemic (2) Saxicolous AM, CA BS 1700 m

T. teres L.B. Sm.* Endemic (1) Saxicolous CA MDE 750–800 m

T. tillandsioides (L.B. Sm.) J.R. Grant Not Endemic Epiphyte PI MA sd

T. variabilis Schltdl. Not Endemic Epiphyte Expected BHA, BMHP sd

T. werneriana J.R. Grant Not Endemic Epiphyte CA BS 700 m

T. yaconorensis J.R. Grant Endemic (1) Saxicolous CA MA 2720 m

Table 1. Taxa of Tillandsia subg. Tillandsia in Peru. Asterisk (*) indicates Group 2 sensu Gardner (1986). For endemism, number of localities appears between parentheses. Department abbreviations, AM=Amazonas, AN=Ancash, CA=Cajamarca, CU=Cusco, HU=Huánuco, JU=Junín, LL=La Libertad, LA=Lambayeque, LO=Loreto, MD=Madre de Dios, PI=Piura, SM=San Martín, TU=Tumbes. Ecoregions are those recognized by León et al. (2007): DCT=Tropical Coastal desert, DST, Subtropical Coastal Desert, MA=Mesoandean, MDE=Desert shrubland, BHA=Amazonian Forest, BMHM= High Montane Humid Forest, BMHP= Premontane Humid Forest, BS=Dry Forest.

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León & Sagástegui


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Tilla

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Tilla

ndsia

(Rau

h 24

168)

Plant size 2,2 m 1,2 m 3 m 1–1,6 m 1,5–3 m 1,6 m

Leaf size lengthSheath width

65-70 cm6-8 cm

70 cm5–6 cm

60–65 cm6,5 cm

80 cm15 cm

120 cm10-20 cm

80 cm6-7 cm

Scales Whitish Castaneous Cinereous Whitish Whitish Whitish

Inflorescence

Lax, 3-4 pinnate, flowers secund, spreading. Buds absent.

Lax, 2–3 pinnate, flowers secund, spreading. Buds present

Lax, 2–3 pinnate, flowers secund, spreading. Buds present.

Dense, 3 pin-nate, flowers secund, slightly adpressed. Buds absent.

Dense, 2–3 pinnate, flow-ers distichous, adpressed. Buds absent.

Dense, 3 pin-nate, flowers secund, slightly adpressed. Buds absent.

Spike length 30–50 cm 50–80 cm 80 cm 8—15 cm 20 cm 25 cm

proximal last segments

pedunculate > 4 cm

pedunculate > 4 cm

pedunculate > 4cm

short pedunculate < 2 cm

short peduncu-late

short pedunculate < 2 cm

Floral bracts¼ imbricate, partially cover-ing axis

Not imbricate, not covering axis

Not imbricate, not covering axis

½ imbricate, covering axis

2/3 imbricate, covering axis

1/4 imbricate, covering axis

size 2-3 cm 1,5 –2 cm 2 cm 2—2,3 cm 3 cm 2 cm

shape

Elliptic, acumi-nate, ecarinate, equal or 2/3 length of sepals

Oblong, ecarinate, near ½ length of sepals

Oblong, acumi-nate, equal than sepals

Elliptic, obtuse, ecarinate, equal or 2/3 length of sepals

Oblong, obtuse, ecarinate, equal than sepals

Elliptic, obtuse, ecarinate, 2/3 length of sepals

color Red, margins whitish ? Green, apex

light violet

Green, apex and margins red or maroon

Green, reddish center, margins whitish

Green, apex and margins red

Rachis Red, glabrous, angled

Reddish, gla-brous, angled

Greenish, gla-brous, angled

Reddish, gla-brous, angled Reddish Reddish, gla-

brous, angled

Flower Erect Pendulous Erect Erect ? Erect

Pedicel 0,5 cm ? < 0,5 cm sessile < 0,5 cm sessile

Sepals

Oblong, apex obtuse or apicu-late, 2,5-3 cm long

Narrowly obovate, broadly acute; 2,4 cm long

Elliptic, apicu-late, 1,8 –2 cm long

Elliptic, apex obtuse, 2,5 cm long

Elliptic, obtuse, 3 cm long

Elliptic, apex ob-tuse, 3 cm long

Petals Dark violet violet violet Dark violet Dark violet Blue-violet

Stamens Inserted Exserted Exserted Exserted Exserted Exserted

Table 2. Comparison of Rauh 24168 with tri-pinnate inflorescence taxa of Peruvian Tillandsia subgenus Tillandsia.


General overview of Tillandsia subgenus Tillandsia in Peru

Figure 2. A. Type material of Tillandsia extensa (Weberbauer 3296 MOL-7489), B. Segment of inflorescence (Sagástegui and Zapata 17093 USM), C. Tillandsia platyphylla A. Segment of inflorescence, (Rauh 24168 US), B. Segment of lower branch (Rauh 24168 US).

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León & Sagástegui


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Mapas y clasificación de vegetación en ecosistemas estacionales: un análisis cuantitativo de los bosques secos de Piura

María de los Ángeles La Torre-Cuadros1 y Reynaldo Linares-Palomino2

Vegetation maps and classification in seasonal ecosystems: a quantitative analysis of the Piura dry forests

1 Herbario Forestal MOL, Univer-sidad Nacional Agraria La Mo-lina. Apdo. 456. Lima 1-Perú; Tel-Fax: +51-1-3493902, Tel: +51-1-4403342; Av. 8 de Octubre 184, Letra C, Miraflores, Lima 18–Perú. E-mail:

[email protected]

2 Department of Systematic Botany, University of Goettin-gen, Untere Karspuele 2, 37073, Goettingen, Germany. E-mail: [email protected]

Resumen Estudiamos datos de inventarios florísticos de 65 parcelas de 0,1 hectáreas de la vegetación estacional de las llanuras costeras de Piura usando métodos multivariados y análisis de composición florística. Identificamos seis grupos de vegetación, de los cuales cinco coinciden con tipos de vegetación descritos hace casi 100 años por Augusto Weberbauer. Por el contrario, de las ocho categorías de bosque seco definidas reciente-mente por el Proyecto Algarrobo para el área de estudio, ninguna pudo ser reconocida adecuadamente mediante métodos numéricos. Concluimos que los mapas y datos generados por Weberbauer resultan ser más exactos y revelan mejor las relaciones florísticas de la vegetación estacionalmente seca de Piura. Por lo tanto, sugerimos el uso más frecuente de las descripciones propuestas por Weberbauer para la región, paralelamente a los del Proyecto Algarrobo.

Palabras clave: Augusto Weberbauer, bosques estacionalmente secos, inventario, formaciones vegetales

AbstractWe studied data from 65 0.1-hectare floristic inventories from the seasonal lowland vegetation in coastal Piura by using multivariate methods and analyses of floristic composition. We identified six vegetation groups, five of which greatly coincide with vegetation types already described 100 years ago by August Weberbauer. In contrast, we were not able to accurately identify any of the eight dry forest categories recently defined by the Proyecto Algarrobo for the study area using numerical methods. We conclude that the maps and data generated by Weberbauer are more accurate and better reveal the floristic relationships of the seasonally dry vegetation in Piura. Therefore, we suggest a more widespread use of the descriptions made by Weberbauer in the region, parallel to those of the Proyecto Algarrobo.

Keywords: August Weberbauer, inventory, seasonally dry forest, vegetation formations

IntroducciónLas clasificaciones de vegetación de escala regional son una

herramienta valiosa para reforzar estrategias de conservación y manejo de bosques. Es en especial en las regiones tropicales, ricas en especies y endemismos, donde se necesitan con más urgencia ya que éstas enfrentan procesos acelerados de fragmentación y desaparición de la vegetación natural (Whitmore, 1997). Hay diversas formas de clasificar la vegetación. Whittaker (1973) reconoce doce enfoques diferentes, desde aquellos basados en unidades fisonómicas (Beard, 1955) y ambientales (Holdridge, 1947), hasta aquellos que usan unidades florísticas (Braun-Blan-quet, 1964). Variaciones y combinaciones de estos enfoques han sido usados exitosamente en el trópico. Los bosques tropicales lluviosos de la Amazonia, por ejemplo, se han clasificado usando precipitación anual, combinaciones de condiciones de drenaje, topografía y estructura de vegetación o interpretación de imá-genes satélite (Salovaara et al., 2004). La opción de clasificar detalladamente la vegetación basada en criterios puramente flo-rísticos es muchas veces inviable por la cantidad de tiempo que se necesita invertir. Es por ello que existen numerosas experiencias de mapeo de vegetación que han combinado imágenes satélite e inventarios de diferente resolución e intensidad, respectivamente (Herbario Loja, 2001; Kuentz et al., 2007).

La vegetación más característica de la región del noroeste peruano, en especial en los departamentos de Tumbes, Piura y Lambayeque, es la de los bosques estacionalmente secos (Ferreyra, 1983; Linares-Palomino, 2004b). Esta región está fuertemente influenciada por eventos ENSO (El Niño-Southern Oscillation), que son un factor importante en los procesos de regeneración de los bosques estacionalmente secos (Holmgren et al., 2006a, b; Richter & Ise, 2005). A pesar de que los bosques

estacionalmente secos han sido considerados por algunos autores como bosques degradados, con baja diversidad biológica y es-tructural (ver Gentry, 1995), se ha demostrando que poseen un alto valor biológico (Aguirre-Mendoza et al., 2006; Sánchez et al., 2006) y cultural, ya que han sido fuente de vida para diversas culturas y grupos humanos (p.ej. Sicán) por cerca de 10000 años (Hocquenghem, 1999).

Las clasificaciones de los bosques estacionalmente secos del noroeste peruano también han sido sujetos de las diversas metodologías mencionadas líneas arriba (INRENA, 1975, 1995; Ferreyra, 1957; Sagástegui, 1989; Galán de Mera et al., 1997; ver resumen en Linares-Palomino, 2004a). La propuesta más reciente es del Proyecto Algarrobo, que ha producido mapas de cobertura forestal para los departamentos de Lambayeque, Piura y Tumbes (p.ej. INRENA, 2003). Estos mapas, produ-cidos usando imágenes satélite Landsat 7 ETM+, corregidos y modificados de acuerdo con observaciones de campo, identifican y clasifican diferentes tipos de vegetación, presentando un nivel de detalle muy alto y por lo tanto se perfilarían como los más adecuados para estudios biológicos. Tenemos que resaltar en esta parte también la obra de Augusto Weberbauer, quien entre los años 1901-1905 y 1908-1940 recorrió casi todo el territorio peruano, entregándonos dos productos importantísimos: (1) una obra florística-fitogeográfica (Weberbauer, 1922, 1945) y (2) un mapa de vegetación (Weberbauer, 1922, 1930). En dicho mapa, Weberbauer clasifica la vegetación del Perú en 25 tipos. De estos, la vegetación seca de la región noroeste (sin considerar aquella de las vertientes húmedas occidentales) está compuesta por siete tipos, incluyendo los desiertos y semidesiertos.

A pesar de los varios estudios de vegetación en los bosques estacionalmente secos de la costa norte peruana, no se han


32 Rev. peru. biol. 15(1): 31-42 (Julio 2008)

La Torre-Cuadros & Linares-Palomino

agotado aun las posibilidades de contribuir a su mejor cono-cimiento. Es por ello, que pretendemos con este artículo aportar a la clasificación de los bosques estacionalmente secos de la costa norte del Perú en general, y del departamento de Piura en particular. Nuestro objetivo principal es resaltar la importancia de los inventarios botánicos cuantitativos de la flora leñosa de los bosques estacionalmente secos y de su análisis mediante métodos numéricos, para revelar relaciones florísticas, así como comparar nuestros resultados con la clasificación del Proyecto Algarrobo (PA).

Material y métodosÁrea de estudio

El departamento de Piura se localiza en el noroeste Peruano (4°04’—6°22’ S, 79°12’—81°19’ W) y su vegetación más carac-terística son los bosques secos. El mapa del Proyecto Algarrobo reconoce 14 tipos de vegetación presentes en las provincias de Talara, Sullana, Sechura, Paita, Piura, Morropón y Ayabaca (Tabla 1; INRENA, 2003). La topografía del departamento de Piura varía desde suave, cercana a las llanuras costeras en el oeste que alcanzan extensiones de 150 km antes de que comiencen las primeras estribaciones de los Andes, hasta montañas que alcanzan los 4000 m de altitud en el este. Restringimos el área de estudio al rango entre 37 m bajo nivel del mar en la Depresión de Bayovar hasta los 1600 m tierra adentro, donde se encuentran los tipos de bosque seco que crecen a mayores altitudes. El clima es árido a semi-árido en las llanuras costeras y en las faldas de los Andes. La precipitación es estacional y escasa, con alta variación interanual. Durante los eventos ENSO ocurren lluvias intensas e inundaciones (Ortlieb y Macharé, 1993).

Muestreo y toma de datos

Colectamos información de 57 parcelas de 0,1 ha (20 m x 50 m), todas georeferenciadas y comprendidas entre el nivel del

mar y aproximadamente 450 m de altitud. Las parcelas fueron distribuidas en número y en espacio según el área de cada tipo de bosque en el mapa del Proyecto Algarrobo y de acuerdo con la logística en campo. Adicionalmente, incluimos da-tos de ocho parcelas de 0,1 ha (10 transectos de 2 x 50 m) a altitudes mayores (400—750 m) basados en Serván-Mori y Angulo-Pratolongo (2006).

La estacionalidad extremada de la precipitación en el área nos obligó a muestrear un área tan extensa como el departamento de Piura sólo durante la época seca, cuando las vías de acceso están en estado transitable y el ingreso a todo lugar está prácticamente asegurado. Esta ventaja contrasta sin embargo con la cantidad relativamente alta de especies que sólo se pueden colectar en es-tado infértil, esto es especialmente un problema en sub-arbustos y hierbas. Por el contrario, la identificación de especies leñosas arbustivas y arbóreas es factible aun en estado infértil. Por ello, en este trabajo decidimos colectar y registrar sólo especies leño-sas arbustivas y arbóreas. Los datos de abundancia (número de individuos) de cada especie se obtuvieron registrando todas las plantas leñosas dentro de cada parcela. Los ejemplares colectados fueron identificados hasta especie o género cuando fue posible. De lo contrario, y para facilitar el análisis numérico, asignamos los ejemplares no identificados a grupos morfoespecíficos dis-tintos cuando las características morfológicas y estructurales los diferenciaban de otros taxones ya identificados. Todos los ejemplares están depositados en el Herbario Forestal MOL de la Universidad Nacional Agraria La Molina. La nomenclatura de las leñosas sigue a W3-Tropicos (www.tropicos.org) y a la lista para bosques secos de Linares-Palomino y Pennington (2007), disponible en http://rbg-web2.rbge.org.uk/dryforest/database.htm. Dado que no pudimos evaluar los bosques secos de mon-taña, los análisis y la discusión se basan en datos colectados por debajo de los 1000 m.

Análisis de datos

Construimos una matriz de parcelas por especies con datos de abundancia (número de individuos) de la cual eliminamos todas las especies incompletamente identificadas, así como espe-cies que sólo ocurren en una sola parcela. La matriz final incluía 65 parcelas y 60 especies. Aplicamos análisis multivariados a la matriz para explorar las afinidades florísticas entre las parcelas. Las abundancias de todas las especies fueron transformadas logarítmicamente [log(x+1)] para compensar el efecto de espe-cies dominantes y menos numerosas o raras en los resultados estadísticos. La matriz transformada fue sometida a un análisis de clasificación UPGMA (Unweighted Pair Group Method with Arithmetic mean) y de ordenación de Escalamiento Multidimen-sional (MDS), usando el índice de disimilitud Bray-Curtis (o Sørensen cuantitativo) como medida de distancia en el MDS. Seleccionamos estos métodos porque son muy robustos para resumir, revelar y sugerir patrones en datos de ecología de co-munidades (McCune y Grace, 2002).

Para comparar nuestros resultados con la clasificación del Proyecto Algarrobo, asignamos a cada una de nuestras parcelas en el MDS resultante el tipo de bosque que le corresponde según el mapa actual (INRENA, 2003). Evaluamos ambas clasificaciones (1) visualmente, comparando los patrones en la ordenación, y (2) mediante un Análisis Canónico de Coordenadas Principales -CAP- (Anderson y Robinson, 2003; Anderson y Willis, 2003) usando el índice de disimilitud Bray-Curtis como medida de dis-

Tipo de vegetación Símbolo Área(ha) %

N.°

Parc

elas

Algarrobal ribereño Ar 14320 0,4 -

Bs denso de colina BsDC 222065 6,2 8

Bs denso de llanura BsDLl 5884 0,1 -

Bs muy ralo de colina BsmRC 49542 1,4 1

Bs muy ralo de llanura BsmRLl 187287 5,2 5

Bs ralo de colina BsRC 40213 1,1 1

Bs ralo de llanura BsRLl 783893 21,9 19

Bs ralo de montaña BsRM 31614 0,9 -

Bs semi-denso de colina BssDC 332348 9,3 18

Bs semi-denso de llanura BssDLl 257661 7,2 6

Bs semi-denso de montaña BssDM 169437 4,7 -

Manglar Mg 636 0,02 -

Matorral Ma 304806 8,5 7

Matorral de dunas Mad 145988 4,1 -

Total 2545699 65

Tabla 1. Tipos de vegetación en el departamento de Piura (INRENA, 2003) y número de parcelas muestreadas.


Análisis cuantitativo de los bosques secos de Piura

tancia. El Análisis Canónico de Coordenadas Principales permite incorporar hipótesis a priori tipo ANOVA en una ordenación canónica con la flexibilidad de poder utilizar cualquier tipo de distancia, y examinar tal hipótesis mediante un procedimiento por permutaciones.

El Proyecto Algarrobo define los diferentes tipos de bosque seco usando principalmente dos criterios: densidad (abundancia) de árboles por unidad de área y elevación sobre el nivel del mar (Anexo 1). Para explorar las relaciones de cada uno de estos factores con los patrones observados en la ordenación de las parcelas y ver su utilidad para definir tipos de bosques, correla-cionamos cada uno de estos factores con la ordenación MDS. Para ello usamos la función vector fitting del paquete estadístico vegan, que permite ajustar vectores ambientales a las ordena-ciones. Los vectores ajustados son representados gráficamente por flechas que indican la dirección del cambio más rápido en la variable ambiental (dirección del gradiente) y cuya longitud es proporcional a la correlación entre la ordenación y la variable ambiental (magnitud del gradiente) (Oksanen, 2006). Adicio-nalmente, también exploramos las relaciones de la ordenación MDS con la riqueza de especies, latitud y longitud (ambas en coordenadas UTM) de cada parcela. Los análisis multivariados y las correlaciones de factores ambientales fueron hechos en R (R Development Core Team, 2006) utilizando el paquete vegan (Oksanen et al., 2006), PRIMER v5 (Clarke y Gorley, 2001) y CAP (Anderson, 2004).

ResultadosRegistramos 92 especies y morfoespecies en las 6,5 ha

inventariadas, totalizando 5880 individuos (la matriz que se usó para los análisis contenía 65 parcelas, 60 especies y 5428 individuos, ver Anexo 2). El número de especies por parcela fue desde una (parcela 56 donde Prosopis pallida (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Kunth era monodominante) a 41 (parcela 66). Hubo 22 especies que fueron registradas en una sola parcela, la mayoría de las cuales no pudo ser totalmente identificada. Las tres especies más frecuentes fueron Cordia lutea Lam. (registrada en 48 parcelas) y P. pallida y Loxopterygium huasango Spruce ex Engl. (ambas registradas en 35 parcelas). Las abundancias

de especies por parcela fueron bastante variables (90,4±84,7 ind./parcela) y fueron máximas con 255 y 216 individuos para Croton cf. wagneri Müll. Arg. (parcela 49) e Indet.06 (parcela 54), respectivamente, esta ultima especie fue abundante solo en una parcela. Las abundancias por parcela estuvieron entre cuatro (parcela 3) y 325 individuos (parcela 54).

Obtuvimos resultados diferentes al comparar visualmente los productos de nuestro análisis con la clasificación del Proyecto Algarrobo. No pudimos encontrar muchas coincidencias. Después de asignar a cada una de nuestras parcelas, ordenadas según el resultado del MDS, la categoría de bosque seco que le correspondía según el mapa del Proyecto Algarrobo, pudimos observar varias categorías que se traslapaban (Fig. 1a). Esto lo pudimos advertir sobretodo en la categoría de bosque seco ralo de llanura (BsRLl) que formaba grupos conjuntamente con los matorrales (Ma), bosques secos muy ralos de llanura (BsmRLl), bosques secos semi-densos de colina (BssDC) y bosques secos ralos de colina (BsRC), entre otros.

Del análisis de clasificación y MDS reconocimos al menos seis grupos distintos de ensamblajes de especies de árboles (Fig. 1b, 2) con un contenido entre tres a 25 parcelas:

A. Un bosque estacionalmente seco que crece por debajo de los 100 m y esta distribuido a lo largo de las planicies costeras del sur del departamento de Piura (Provincias de Sechura, Piura y Paita). Esta compuesto principalmente por las siempreverdes P. pallida y Capparis scabrida Kunth, y en menor medida por Capparis aviceniifolia Kunth, todas arbustivas, aunque en ocasiones llegan a formar pequeños árboles. La flora acompa-ñante esta compuesta por Parkinsonia praecox (Ruiz & Pav.) Hawkins, Galvezia fruticosa Gmel., Encelia canescens Lam. y Acacia macracantha Humb. & Bonpl. ex Willd.

B. Un bosque estacionalmente seco que crece entre los 100 y 400 m y compuesto principalmente por P. pallida, C. lutea y A. macracantha. Esta formación, que se encuentra en las faldas inferiores del sur del departamento de Piura (Provincias de Piura, Sullana y Talara, principalmente), se acerca al litoral al norte de Talara debido a la influencia

Figura 1. a) Ordenación MDS (usando índice de disimilitud Bray-Curtis) de las 65 parcelas con datos transformados logarítmicamente (log[x+1]), estrés: 0,15; reiteraciones: 9999). Se muestra cada parcela codificada según el tipo de bosque del mapa del Proyecto Algarrobo (PA) (las abreviaturas de cada tipo de bosque se pueden extraer de la Tabla 1). (b) La misma ordenación MDS anterior con los seis grupos de bosque seco obtenidos en el UPGMA. Nótese el solapamiento entre los grupos B y D.

P1P2

P3

P4

P5

P6

P7P9

P10P11

P12

P13

P14 P15

P16

P17

P18 P19

P20

P21P22P23

P24

P25P26P27

P28

P29

P30

P31P32

P33

P34

P35

P36

P37P38

P39

P40

P41P42

P43

P44

P45P46

P47

P48

P49P50P51

P52

P53P54

P55

P56

P57

P58

P59P60

P61P62

P63

P64

P65P66

BsRLl

BssDLl

BsmRLl

BssDC

BsmRC

BsRC

BsDC

MaD

C E

F

B

A

ba

A

BC

D

E

F



orográfica de la Cordillera de los Amotapes y la presencia de los tablazos (Máncora y Talara). Estas características favorecen la presencia de lluvias más intensas y también la de especies con requerimientos hídricos más exigentes (p.ej. B. graveo-lens). La flora acompañante conspicua está compuesta por Armatocereus cartwrightianus (Britton & Rose) Backeb. ex A.W. Hill, Caesalpinia glabrata Kunth, C. avicenniifolia, C. scabrida, Loxopterygium huasango Spruce ex Engl., Neoraimon-dia arequipensis (Meyen) Backeb., P. praecox. Además hemos encontrado presencia importante de arbustos de E. canescens y pequeños árboles de G. ulmifolia Lam.

C. Un bosque estacionalmente seco que crece entre los 200 y 350 m y compuesto principalmente por Bursera graveolens (Kunth) Triana & Planch., C. scabrida, C. lutea y G. ulmifolia.

Esta formación se encuentra restringida a un área al sur de Piura, en la provincia de Morropón.

D. Un bosque estacionalmente seco que crece entre los 220 y 470 m y compuesto principalmente por Coccoloba ruiziana Lindau, C. glabrata, L. huasango, C. lutea e Ipomoea carnea Jacq. Estos bosques constituyen la franja inferior de los bosques estacionalmente secos de colina y montaña y se dis-tribuyen de norte a sur del departamento de Piura, siguiendo la dirección de la cordillera, en las Provincias de Sullana, Ayabaca y Morropón.

E. Un bosque estacionalmente seco que crece entre los 280 y 350 m y compuesto principalmente por Alseis peruviana Standl., Simira rubescens (Benth.) Bremekamp ex Steyermark, pero

Figura 2. Dendrograma resultante del análisis UPGMA (usando índice de disimilitud Bray-Curtis), mostrando los seis grupos de bosque seco mencionados en el texto.

Grupos PA BsDC BsmRLI BsRLI BssDC BssDLI Ma NTP % Correcto

BsDC 7 0 0 1 0 0 8 87,50BsmRLI 0 3 0 0 2 0 5 60,00BsRLI 0 3 0 4 3 9 19 0,00BssDC 5 2 0 8 3 0 18 44,44BssDLI 0 2 1 1 2 0 6 33,33Ma 0 3 0 0 0 4 7 57,14

Grupos UPGMA A B C D E F NTP %Correcto

A 10 0 0 0 0 0 10 100,00B 0 23 0 2 0 0 25 92,00C 0 0 8 0 0 0 8 100,00D 0 0 0 10 1 0 11 90,91E 0 0 0 1 2 0 3 66,67F 0 0 0 0 0 8 8 100,00

Tabla 2. Validación cruzada (cross-validation) obtenida por el método CAP con los tipos de bosques propuestos por el Proyecto Algarrobo (PA) (6 grupos, total correcto: 24/63 = 38,095%, error de clasificación errónea: 61,905%. BsmRC y BsRc no se incluyen por tener una parcela cada uno) y los grupos obtenidos con UPGMA (6 grupos; total correcto: 61/65 = 93,846%, error de clasificación errónea: 6,154%). NTP: número total de parcelas (las abreviaturas de cada tipo de bosque se pueden extraer de la Tabla 1 y texto).

0, 0

.0,

20,

40,

60,

8D

ista

ncia

Bra

y-C

urtis

B CEAF D



también con elementos conspicuos de Terminalia valverdae A.H. Gentry, L. huasango, Piscidia carthagenensis Jacq., Pithecellobium excelsum (Kunth) Benth., Eriotheca ruizii (K. Schum.) A. Robyns. Esta formación se encuentra distribuida en el extremo norte de la provincia de Sullana.

F. Un bosque estacionalmente seco que crece entre los 390 y 750 m y compuesto principalmente por E. ruizii, que es la especie más conspicua y abundante, acompañada por P. excelsum y Erythrina smithiana Krukoff. Están presentes conspicuamente también Maytenus sp.1, Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg., Leucaena trichodes (Jacq.) Benth., Albizia multiflora (Kunth) Barneby & J.W. Grimes, A. macracantha, L. huasango y B. graveolens. Esta formación es característica de las faldas y laderas oc-cidentales de los Andes del extremo sur de la provincia de Huancabamba.

Por su parte, el análisis CAP nos mostró que los seis tipos de bosque identificados con métodos numéricos (UPGMA y MDS) resultaron ser más confiables que los presentados en el mapa del Proyecto Algarrobo. Los grupos formados por UPGMA tienen un 93,846% de corresponder a una clasificación correcta mientras que la clasificación de las parcelas codificadas según las categorías del mapa del Proyecto Algarrobo fue sólo correcta en un 38,095% (Tabla 2).

Finalmente, encontramos correlaciones positivas y significan-tes entre la ordenación del MDS y (en orden decreciente) riqueza de especies (r=0,85, p<0,001), altitud (r=0,76, p<0,001), longi-tud (r=0,64, p<0,001), latitud (r=0,59, p<0,001) y abundancia por parcela (r=0,55, p<0,001) (todos los valores p basados en 1000 permutaciones).

DiscusiónDe las seis formaciones encontradas, pudimos reconocer a

cinco en los trabajos de Augusto Weberbauer. La Formación A fue reconocida de manera idéntica por Weberbauer (1922, 1930) en su carta de vegetación de los Andes peruanos como “leñosas muy dispersas, siempreverdes, mantenidas por el agua sub-terránea”. La Formación B, es similar a la que Weberbauer (1930) definió como “vegetación xerofítica, compuesta a manera de sabana, donde los árboles, arbustos y cactáceas se hallan dispersos sobre un suelo cubierto de pequeñas gramíneas”. Weberbauer (1922, 1930) reconoció a la For-mación C como “leñosas dispersas, siempreverdes, manteni-das por el agua subterránea”, muy similar a la primera, pero con algunas especies caducifolias adicionales y presencia de algunas herbáceas. La Formación D es parte de la “vegetación xerofítica, compuesta a manera de parque, con árboles, arbustos, cactáceas y herbazales” de Weberbauer (1930). La Formación E no la hemos podido ubicar adecuadamente dentro del esquema de Weberbauer, pero posiblemente sea parte o quizás una transición entre la “vegetación xerofítica, compuesta a manera de parque” y la muy similar de “montes macrotérmicos, compuestos de árboles, arbustos y cactá-ceas”. Weberbauer (1930) reconoció a la Formación F como “montes macrotérmicos, compuestos de árboles, arbustos y cactáceas, donde, terminada la estación lluviosa, la mayor parte de los árboles y arbustos se deshojan”. Podemos ver que lo tipos de vegetación definidos por Weberbauer (1922, incluyendo la adición de 1930), a pesar de haber sido publi-cados hace casi 100 años, pueden todavía ser reconocidos hoy

en día. Un ejercicio interesante sería ubicar nuestras parcelas en los mapas de vegetación de Weberbauer y examinar si cada una de ellas no sólo coincide en su composición sino también en su ubicación con la propuesta de Weberbauer. Lamentablemente, Weberbauer no pudo actualizar su mapa de vegetación como lo hizo con su libro. A la versión de 1922 sólo pudo agregarle una extensión que comprendía el norte de Piura y Tumbes en 1930, resultado de sus exploraciones botánicas por esa región en 1927. Ambos mapas no son totalmente complementarios y usan, en algunos casos, terminología diferente (sobre todo si se compara las definiciones de sus cartas de 1922 y del libro de 1945), probablemente como resultado de la evolución de sus ideas respecto de la vegetación en esta región, dificultando el análisis de todos nuestros datos de manera conjunta. Sin embargo, analizando cada carta por separado, notamos que muchas de las parcelas correspondían con los diferentes tipos de bosque.

Si consideramos los grupos encontrados en este trabajo con métodos numéricos, observamos que ninguno está compuesto por un único tipo de bosque de la propuesta del Proyecto Algarrobo, excepto el grupo E, compuesto por parcelas que fueron identificadas como bosque seco denso de colina. Sin embargo, parcelas con esta misma clasificación se encuentran formando parte de los grupos D y F. Situaciones similares fueron evidentes en las ordenaciones basadas sólo en las clases de altura y densidad propuestas por el Proyecto Algarrobo (datos no mostrados). Por ejemplo, no se pudo observar una separación clara entre las parcelas por debajo y encima de los 250 m de altitud. Soporte a estas afirmaciones las obtuvimos del análisis objetivo de ambos sistemas de clasificación mediante el método CAP, este fue bastante útil para evaluar la reclasificación de las muestras en cada tipo de bosque. Todos los factores que hemos analizado en cuanto a su relación con el tipo de bosque han resultado en correlaciones altamente significativas. Si bien existe una correlación entre la altitud y, en menor medida, la densidad de especies con el tipo de bosque (tal como lo aplicó el Proyecto Algarrobo), no son los únicos factores que deben ser considera-dos. Información fácil de medir durante un inventario, como la altitud, latitud, longitud y en especial riqueza y composición de especies, son igualmente importantes y necesarios. Información adicional que recomendamos obtener durante inventarios, pero que generalmente implican incrementos en los costos y en el tiempo, son análisis de suelos.

El mapa del Proyecto Algarrobo ha sido una contribución interesante para el avance del conocimiento de los tipos de vegetación en Piura. Sin embargo, basados en los resultados de este trabajo, creemos que puede conducir a conclusiones erradas respecto a características ecológicas o florísticas de la vegetación, ya que, al menos para el departamento de Piura, no parece mostrar adecuadamente los tipos de vegetación. Por el contrario, es destacable la vigencia de la clasificación de vegetación de We-berbauer para la región, por lo que proponemos que se utilice su mapa y la nomenclatura correspondiente con más regularidad de lo que se viene haciendo. El paso lógico siguiente, es el análisis numérico de un mayor conjunto de datos florísticos cuantitativos de la vegetación estacional en Piura, con el fin de afinar, afirmar y quizás, en algunos casos, modificar las formaciones de vegetación que propuso A. Weberbauer. Este trabajo debe lógicamente extenderse a los departamentos adyacentes de Lambayeque y



Tumbes, cuyos mapas de bosques secos fueron producidos bajo los mismos criterios que el de Piura y podrían tener deficiencias similares a las expuestas en este trabajo.

AgradecimientosEl presente trabajo se enriqueció mucho con comentarios y

sugerencias de A. Galán de Mera, M. Holmgren y S. Herrándo-Perez. El equipo de trabajo de la División de Manejo de Recursos Naturales del Centro Internacional de la Papa apoyó logísticamente y proporcionó el financiamiento. S. Montero, T. Álvarez y L. Criollo asistieron en el trabajo de campo. C. Reynel, S. Novoa y A. Galán de Mera absolvieron dudas taxonómicas en la determinación de algunas especies. F. Angulo-Pratolongo y A. Serván-Mori proporcionaron gentilmente los datos de sus parcelas para ser incluidos en este trabajo. Finalmente, nuestro agradecimiento a las autoridades y pobladores de las provincias de Talara, Sullana, Sechura, Paita y Piura que en varias ocasiones proporcionaron hospedaje en sus centros comunales ó casas, colaborando con información indispensable para facilitar las diversas actividades de campo.

Literatura citadaAguirre-Mendoza, Z., R. Linares-Palomino & L.P. Kvist. 2006.

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Grupos Densidad (ind./ha) Altitud (m)

1. BsDC >150 ≥250<10002. BsmRLI ≤25 <2503. BsRLI >25≤70 <2504. BssDC >70≤150 ≥250<10005. BssDLI >70≤150 <2506. Ma - -7. A - <1008. B - 100-4009. C - 200-35010. D - 220-47011. E - 280-35012. F - 390-750

Anexo 1. Bosques secos evaluados en el presente trabajo (1-5) mostrando los dos criterios: densidad (abundancia) de árboles por unidad de área y elevación sobre el nivel del mar del Proyecto Algarrobo (PA) y los grupos propuestos según análisis numérico (7-12) con su respectivo rango altitudinal.

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(continúa...)

Anexo 2. Matriz de abundancias usada para los análisis numéricos (65 parcelas, 60 especies y 5428 individuos).

Especie P01 P02 P03 P04 P05 P06 P07 P09 P10 P11 P12 P13 P14 P15Loxopterygium huasango Spruce ex Engl. 0 0 0 0 2 0 7 0 0 0 0 0 0 2Tagetes sp. 0 0 0 2 2 0 0 0 0 0 0 0 0 0Vernonia sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Encelia canescens Lam. var. canescens 0 0 0 0 0 0 0 14 0 0 0 0 0 0Tecoma sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Cordia lutea Lam. 0 0 0 15 10 17 4 0 18 26 0 0 28 14Bursera graveolens (H. B. K.) Triana & Planch. 0 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1Opuntia sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Neoraimondia arequipensis (Meyen) Backeb. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Armatocereus cartwrightianus (Britton & Rose) Backeb. ex A.W. Hill 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Capparis sp.2 0 0 0 1 3 0 5 0 0 0 0 0 0 0Capparis crotonoides Kunth 0 0 0 0 0 0 15 0 0 0 0 0 0 0Capparis mollis Kunth 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 0Capparis avicenniifolia Kunth 0 0 0 6 2 0 1 0 0 0 0 20 0 0Capparis scabrida Kunth 1 1 0 0 2 1 15 1 2 0 3 2 0 1Maytenus sp.2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Maytenus sp.1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Ipomoea carnea Jacquin 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 0 0 14Croton sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Croton cf. wagneri Müll. Arg. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Hyptis sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Senna undulata (Benth.) H.Irwin & Barneby 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Parkinsonia praecox (Ruiz & Pav.) Hawkins subsp. praecox 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0Caesalpinia glabrata Kunth 0 0 0 0 1 0 1 0 0 0 0 0 0 2Albizia multiflora (Kunth) Barneby & J.W. Grimes 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Mimosa cf. acantholoba (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Poir. 0 0 0 0 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0Leucaena trichodes (Jacq.) Benth. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Pithecellobium excelsum (Kunth) Mart. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Acacia macracantha H. & B. ex Willdenow 0 0 1 20 0 0 0 10 15 22 34 0 0 0Prosopis pallida (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Kunth 5 22 3 0 0 2 0 84 5 7 11 2 31 0Piscidia carthagenensis Jacq. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Geoffroea spinosa Jacq. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Erythrina smithiana Krukoff 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Buddleja americana L. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Ceiba trichistandra (A. Gray) Bakh. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Eriotheca ruizii (K. Schum.) A. Robyns 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Guazuma ulmifolia (Lam.) Kuntze var. ulmifolia 0 0 0 0 19 0 6 0 0 0 0 0 0 0Muntingia calabura L. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Ficus nymphacifolia Mill. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Myrcianthes discolor (HBK) McVaugh 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Bougainvillea peruviana Bonpl. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Bougainvillea pachyphylla Heimerl ex Standl. 0 0 0 0 1 0 0 0 0 0 0 0 0 1Pisonia macranthocarpa J. D. Smith 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Ximenia americana L. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Priogymnanthus sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Piper sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Coccoloba densifrons Mart. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Coccoloba sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Coccoloba ruiziana Lindau 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Scutia spicata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Weberb. var. spicata 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 5 0 0 0Alseis peruviana Standl. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Simira rubescens (Benth.) Bremek. ex Steyerm. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Sideroxylon sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Galvesia fruticosa J. F. Gmel. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Duranta sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Acnistus arborescens (L.) Schltdl. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Cestrum auriculatum L’Her. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0Phoradendron sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0



Anexo 2. (continuación)

(continúa...)





(continúa...)





Especie P58 P59 P60 P61 P62 P63 P64 P65 P66Loxopterygium huasango Spruce ex Engl. 0 8 8 4 5 9 3 12 7Tagetes sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Vernonia sp. 0 10 11 9 8 0 0 1 0Encelia canescens Lam. var. canescens 1 0 0 0 0 0 0 0 0Tecoma sp. 0 0 0 0 5 0 11 2 5Cochlospermum vitifolium (Willd.) Spreng. 0 0 0 4 2 0 0 0 0Cordia lutea Lam. 0 3 3 1 1 13 0 5 2Bursera graveolens (H. B. K.) Triana & Planch. 0 8 6 3 9 7 6 6 10Opuntia sp. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Neoraimondia arequipensis (Meyen) Backeb. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Armatocereus cartwrightianus (Britton & Rose) Backeb. ex A.W. Hill 0 0 0 0 0 0 0 0 0Capparis sp.2 0 0 0 0 0 0 0 0 0Capparis crotonoides Kunth 0 0 0 0 0 0 0 0 0Capparis mollis Kunth 0 8 8 7 5 6 4 5 6Capparis avicenniifolia Kunth 11 0 0 0 0 3 0 0 0Capparis scabrida Kunth 1 1 0 5 1 2 0 2 3Maytenus sp.2 0 1 3 10 4 0 0 0 2Maytenus sp.1 0 12 8 9 10 18 21 1 0Ipomoea carnea Jacquin 0 0 0 0 0 0 0 0 0Croton sp. 0 0 0 5 0 0 3 0 0Croton cf. wagneri Müll. Arg. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Hyptis sp. 0 6 2 6 2 0 0 4 4Senna undulata (Benth.) H.Irwin & Barneby 0 2 1 0 0 0 0 0 4Parkinsonia praecox (Ruiz & Pav.) Hawkins subsp. praecox 1 0 0 0 0 0 0 0 0Caesalpinia glabrata Kunth 0 4 1 3 4 5 3 5 3Albizia multiflora (Kunth) Barneby & J.W. Grimes 0 10 7 6 11 11 11 4 5Mimosa cf. acantholoba (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Poir. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Leucaena trichodes (Jacq.) Benth. 0 9 15 12 3 10 17 2 4Pithecellobium excelsum (Kunth) Mart. 0 19 20 22 14 24 15 23 15Acacia macracantha H. & B. ex Willdenow 0 10 8 5 10 10 11 4 5Prosopis pallida (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Kunth 5 0 0 0 0 1 0 0 0Piscidia carthagenensis Jacq. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Geoffroea spinosa Jacq. 0 3 5 2 1 4 2 3 2Erythrina smithiana Krukoff 0 17 13 16 19 14 18 10 14Buddleja americana L. 0 0 11 3 5 0 7 1 2Ceiba trichistandra (A. Gray) Bakh. 0 0 0 0 0 0 0 2 1Eriotheca ruizii (K. Schum.) A. Robyns 0 52 31 46 52 59 44 48 37Guazuma ulmifolia (Lam.) Kuntze var. ulmifolia 0 0 0 0 0 0 19 3 2Muntingia calabura L. 0 6 11 3 10 4 8 6 6Ficus nymphacifolia Mill. 0 5 8 4 3 2 10 6 5Myrcianthes discolor (HBK) McVaugh 0 0 0 0 0 0 0 2 2Bougainvillea peruviana Bonpl. 0 1 1 0 1 8 1 0 2Bougainvillea pachyphylla Heimerl ex Standl. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Pisonia macranthocarpa J. D. Smith 0 6 9 9 2 0 0 2 6Ximenia americana L. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Priogymnanthus sp. 0 2 0 12 7 11 20 14 9Piper sp. 0 0 0 0 2 0 0 3 2Coccoloba densifrons Mart. 0 0 0 0 3 0 0 8 3Coccoloba sp. 0 0 0 10 3 0 0 3 6Coccoloba ruiziana Lindau 0 0 0 0 0 0 0 0 0Scutia spicata (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Weberb. var. spicata 1 3 13 5 3 4 1 5 6Alseis peruviana Standl. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Simira rubescens (Benth.) Bremek. ex Steyerm. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Sideroxylon sp. 0 1 1 5 0 6 1 1 2Galvesia fruticosa J. F. Gmel. 0 0 0 0 0 0 0 0 0Duranta sp. 0 0 0 0 1 2 0 0 0Acnistus arborescens (L.) Schltdl. 0 0 0 10 7 0 0 0 0Cestrum auriculatum L’Her. 0 9 5 6 9 0 1 10 8Celtis iguanaea (Jacq.) Sarg. 0 9 5 6 7 20 17 5 6Phoradendron sp. 0 0 10 0 0 4 0 1 1


Bosques estacionalmente secos de JaénRev. peru. biol. 15(1): 43-42 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Vegetación leñosa, endemismos y estado de conservación en los bosques estacionalmente secos de Jaén, Perú

José Luis Marcelo-Peña

Woody vegetation, endemism and conservation status in the seasonally dry forests of Jaen, Peru

Herbario MOL. Facultad de Cien-cias Forestales. Universidad Nacional Agraria La Molina. Lima Perú. E-mail:

[email protected]


ResumenSon presentados los resultados de ocho inventarios botánicos rápidos realizados en los relictos del bosque tropical estacionalmente seco (BTES) de los alrededores de la ciudad de Jaén, Cajamarca, Perú; ubicados entre los 5° 38’ y 5° 48’ de latitud Sur y los 78° 41’ y 78° 48’ longitud Oeste, las alturas oscilan entre 615 y 1100 m. El estudio reportó un total de 151 especies, 103 géneros y 40 familias de plantas leñosas. El área estudiada presenta una mayor diversidad en contraste con los BTES de regiones vecinas, en particular presenta el mayor número de endemismos en los BTES del Sur Occidente del Ecuador y Perú. Sin embargo, la zona está seria-mente amenazada por el impacto antrópico que demanda especies leñosas para material combustible, áreas para cultivos agrícolas, ganadería extensiva y vivienda.

Palabras claves: Evaluaciones rápidas, bosque relictuales, Bosque Tropical Estacionalmente Seco, flora, endemismos, conservación.

AbstractEight relictual areas of seasonally dry tropical forest (SDTF) from the surroundings Jaen city, in Cajamarca, were investigated using a rapid inventory technique. The areas were situated between 5°38’ and 5°48’ S and 78°41’ and 78°48’ W, and between 615 and 1100 m altitude. A total of 151 species, 103 genera and 40 fami-lies of woody plants were recorded. The area shows high diversity of woody plants in comparison with other neighbouring regions. Most notable is its endemism, which is the highest in the region of southwest Ecuador and Peru. However, the area is seriously threatened by demand for firewood and the need for land for crops, large cattle farms and housing.

Keywords: Rapid inventories, seasonally dry tropical forest, woody flora, endemism, conservation.

IntroducciónEn este trabajo adoptamos la definición amplia de Bosques

Tropicales Estacionalmente Secos (BTES), propuesta por Pen-nington et al. (2000). Los BTES son ecosistemas dominados por árboles, mayoritariamente caducifolios durante la estación seca, consecuentemente los procesos ecológicos son moderadamente estacionales y la productividad primaria neta es menor que en los bosques húmedos, por presentarse solo en la temporada de lluvias. Estos bosques son además de menor altura y área basal que los bosques tropicales húmedos, se presentan en suelos rela-tivamente fértiles donde la precipitación es menor de 1600 mm anuales y donde hay una estación seca fuertemente definida de al menos 5 a 6 meses del año, periodo en el que reciben menos de 100 mm (Gentry, 1995). Esta característica muestra un marcado contraste con los bosques tropicales lluviosos que presentan regímenes climáticos más húmedos y con más de 100 mm de precipitación en todos los meses del año (Whitmore, 1998).

Según el Mapa Forestal del Perú (INRENA, 1995), el bosque seco abarca un área de 39, 451 km2 (3,07% de la superficie del territorio peruano), con mayor extensión en los departamentos de Lambayeque, Piura y Tumbes, pero, existen fragmentos y remanentes de bosque estacionalmente seco a lo largo de todo el Perú. Los BTES han recibido poca atención por parte de conservacionistas y ecólogos comparados con los bosques lluviosos, a pesar de que los BTES son los más amenazados. La razón principal de la destrucción masiva de este ecosistema es la naturaleza fértil de su suelo, el cual es apreciado para la agri-cultura (Ratter et al., 1978). Su destrucción es exacerbada por las poblaciones humanas presentes en muchas zonas de vida de bosque seco neotropical (Murphy & Lugo, 1995).

Bridgewater et al. (1999), mencionan que durante los últi-mos años los bosques secos del Norte del Perú en Cajamarca

y Amazonas, notablemente en el valle del Marañón, han sido ocupados progresivamente por cientos de familias, quienes al encontrar valles fértiles los han intervenido y destruido para desarrollar actividades agrícolas y ganaderas. Por ejemplo, en la provincia de Jaén, el valle en donde se asienta la ciudad del mismo nombre estaba completamente cubierto de vegetación estacionalmente seca. Sin embargo, con el transcurrir de los años se ha producido una alta demanda por áreas fértiles para instalar cultivos de arroz, cacao y frutales, así como, de un número consi-derable de especies leñosas utilizadas como material combustible y otras para la construcción de viviendas, que han propiciado la destrucción de la vegetación, quedando bosques relictuales que en la actualidad se encuentran seriamente amenazados y que necesitan urgentemente ser documentados.

Estudios de los BTES del Norte del Perú han sido realizados por Weberbauer (1945); Ríos (1989); Ferreyra (1996); Gentry (1995); Bridgewater et al., (2003), Linares-Palomino (2004) y Marcelo-Peña et al. (2007). Sin embargo, son escasos los estudios de la flora leñosa del BTES del distrito de Jaén.

En el presente estudio realizo un análisis de la composición florística de los BTES del distrito de Jaén, se identifican las loca-lidades que presentan altos niveles de endemismos y se describe los riesgos potenciales de extinción por la influencia antrópica. Así mismo, se espera que los resultados sean un marco de refe-rencia importante para entender y contextualizar globalmente los diferentes niveles de diversidad y endemismos de los BTES, además de propiciar las bases para la conservación de los Bosques Tropicales Estacionalmente Secos.

Descripción de la zona de estudioLa provincia de Jaén es una de las 13 provincias que confor-

man la región Cajamarca, se encuentra ubicada al Norte de esta región, pose una superficie de 5232 km2. Su capital, la ciudad de

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Marcelo-Peña


Jaén se encuentra entre las coordenadas 05°42’ S y 78°48’ W. La zona estudiada se ubico entre los 615 y 1100 m de altitud y los 5°38’ y 5°48’ S y los 78°41’ y 78°48’ W; incluyo los lugares El Huito, San Isidro 1, San Isidro 2, Yanuyacu, Shanango, Linderos Alto, El Almendral y Mochenta (Figura 1).

La zona de estudio se encuentra dentro de la zona de vida Bosque muy seco tropical (bms- T), esta ocupada por especies perennifolias y caducifolias de porte arbóreo y arbustivo. El clima es seco con una temperatura media anual que oscila entre 24 a 26 °C, con máximas que alcanzan los 30 °C y mínimas que están alrededor de 20 a 21 °C, la temperatura promedio se mantiene a lo largo del año. La precipitación promedio anual varía desde 350 hasta 1000 mm y presenta un periodo seco entre los meses de mayo a octubre y de mayores precipitaciones entre octubre y abril (Ediciones Peisa, 2004).

El escenario fisiogeográfico presenta rasgos geomorfológicos que son el resultado de la evolución originada por factores tectónicos y erosiónales. Está conformada por laderas modera-damente empinadas de 25—50% de pendiente y laderas muy empinadas mayores de 70%. La zona de estudio ocupa el ámbito de la cuenca Amojú que se encuentra disectada por el cauce del río del mismo nombre, fuente primaria proveedora de agua para riego y para satisfacer las necesidades de las poblaciones asentadas en el valle de Jaén. El recorrido de las aguas del río Amojú son de Norte a Sur y aguas abajo confluyen en la margen izquierda del río Marañón que es el colector principal.

El valle de Jaén es eminentemente agrícola y en gran parte de su área se ha instalado cultivos de “arroz” Oriza sativa L. Adi-cionalmente se cultiva “cacao” Theobroma cacao L. y frutales en menores áreas. Los cultivos de “maíz” Zea maiz Vell., “plátano” Musa spp. y “yuca” Manihot esculenta Cif., son principalmente de consumo familiar y/o para el mercado local. Las zonas de ladera presentan agricultura restringida dedicada especialmente al cul-tivo de “maíz” y a la siembra de pasto para sostener ganadería extensiva. Todos los relictos evaluados están siendo utilizados actualmente como áreas de pastoreo de ganado vacuno. Por ejemplo, alrededor del relicto ubicado al Noroeste de la ciudad de Jaén, en el sector El Huito se han establecido pastos que regularmente son quemados y presentan una formación tipo sabana.

Material y métodosLos inventarios botánicos rápidos (IBR) se desarrollaron a

partir de abril y julio de 2006 (Huito, San Isidro1, Yanuyacu y Shanango), culminando las evaluaciones en diciembre de 2006, enero y abril de 2007 (El Almendral, Mochenta, Linderos Alto y San Isidro 2). En los IBR se siguió la metodología de Hawthorne & Abu-Juam (1995) y Gordon et al. (2004) con modificaciones. Sólo se tomó el registro de las especies leñosas con un diámetro de tronco a nivel del suelo ≥ 2,5 cm (se incluyeron las trepadoras). El tiempo de duración de cada evaluación fue de 90 minutos. El equipo de trabajo estuvo compuesto por dos personas: un botánico y un ayudante de campo. Dentro del relicto elegido se caminó sin seguir una dirección establecida, la prioridad fue el registro de una nueva especie leñosa. Sin embargo, la visualización abarcó aproximadamente 10 m (5 m a cada lado del recorrido) en áreas abiertas y con poca vegetación arbórea y de cuatro met-ros (dos metros a cada lado del recorrido) donde la vegetación fue más abundante, tupida y enmarañada; estimo que las áreas evaluadas oscilan entre una y cuatro hectáreas. Durante los primeros inventarios se colectaron todas las especies leñosas en-contradas (estériles o fértiles), siguiendo la metodología descrita por Rodríguez & Rojas (2002). Posteriormente sólo se colectó cuando se tuvo dudas de la identidad de la especie o si fueron nuevos registros. También se realizaron colectas de las especies leñosas que se encontraron en los recorridos hacia las zonas de evaluación. Para la determinación de las especies endémicas y datos de distribución se tomó como referencia las colecciones de los herbarios USM y MOL, también se revisó El Libro rojo de las plantas endémicas del Perú (León et al., 2006), el Catálogo de las Angiospermas y Gimnospermas del Perú (Brako & Zarucchi, 1993), el Libro Rojo de las Plantas endémicas del Ecuador 2000 (Valencia et al., 2000), además de la revisión de monografías de listas confiables (Pendry, 2003; Barneby & Grimes, 1997), y de bases de datos en línea W3TROPICOS (http://mobot.mobot.org/W3T/Search/vast.html).

Las colecciones botánicas fueron depositas en el Herbario MOL.

Resultados Se realizaron un total de 413 colecciones botánicas que rep-

resentan 151 taxones leñosos; 136 fueron identificados hasta especie (88,7%), 16 hasta género, uno hasta familia y uno es desconocido. Las listas completas de las especies registradas en los IBR y durante los recorridos a las aéreas de evaluación se detallan en el Apéndice 1.

738000 741000 744000 747000 750000 753000 756000 759000 762000

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00

Las Pirias

Jaén

Bellavista

El Milagro

ChoroCumba

Linderos Alto

San Isidro 1

San Isidro 2

Jaén

Mochenta

Almendral

Bellavista

Yanuyacu

Shanango

Río Maraño

n

Río

Cha

maya4 km

Huito

Cajamarca

Jaén

Perú

Figura 1. Ubicación del área de estudio. Las estrellas señalan los lugares muestreados.


Bosques estacionalmente secos de Jaén

Composición florística y diversidad

Los resultados revelan un total de 151 especies, 103 géneros y 40 familias para los BTES del distrito de Jaén. La riqueza de especies de acuerdo a los hábitos de crecimiento muestra que 78 son arbustos, 56 árboles, 17 escandentes-lianescentes.

Las cinco familias más diversas son Leguminosae con 20 géneros y 36 especies, le siguen en orden decreciente: Cactaceae con 11 géneros y 15 especies, Euphorbiaceae con nueve géneros y 15 especies, Asteraceae con cinco géneros y cinco especies y Bignoniaceae con cuatro géneros y cinco especies. Las demás familias están representadas por menos de tres géneros y siete especies. Cabe anotar que la riqueza de especies se basa en los conocimientos que disponemos hasta el momento. No obstante, el número se incrementará cuando se amplíen los estudios a otras áreas del BTES del distrito de Jaén, y otros distritos de la provincia de Jaén que presentan BTES (Huabal, Las Pirias, Colasay, Sallique, Pomahuaca, Pucará, San Felipe, Chontalí, San José del Alto, Santa Rosa y Bellavista).

La familia mas diversa fue Leguminosae con el 23% de las especies, le siguieron Cactaceae y Euphorbiaceae con el 10%, Bignoniaceae con 5%, Boraginaceae y Sapindaceae con 4% Asteraceae y Bombaceae 3%. Los géneros más diversos fueron: Senna con seis especies; Acacia y Cordia con cinco especies; Bauhinia, Capparis, Croton, Espostoa y Serjania con cuatro especies. La distribución de las especies de estos géneros ocupa diferentes hábitats desde los más secos hasta los más “húmedos” (áreas donde hay mayor acumulación de agua por escorrentía o en lugares accesibles al agua subterránea).

Según los IBR la zona más diversa es Mochenta con 50 espe-cies, le siguen en orden decreciente El Huito (47), San Isidro2 (46), San Isidro1 (42), Linderos Alto (40), Yanuyacu (39), Shanango (35) y El Almendral (29). (Fig. 2)

El sector Mochenta es el más diverso, debido a que abarcó mayor área, con aproximadamente 1000 m lineales de recor-rido y cuatro metros de visualización (dos a cada lado) y cruzó diferentes escenarios fisiogeográficos: colina baja muy seca con vegetación predominantemente arbustiva, con especies de C. thurifer, Bougainvillea peruviana H. & B., Vallesia glabra (Cav.) Link, Phitecellobium excelsum (Kunth) Benth., Tetrasida chachapoyensis (Baker f.) Fryxell & Fuertes, Parkinsonia praecox

(R. & P.) Harms, Cyathostegia mattewsii (Benth.) Schery y Maytenus octogona (L’ Her.) DC.; cabecera de colina baja muy seca con mayor densidad de cactáceas siendo las más conspicuas Browningia altissima (F. Ritter) Buxb., E. lanata, Praecereus euchlorus spp jaenensis (Rauh & Backeb.) Ostolaza, Opuntia macbridei Britton & Rose y Melocactus bellavistensis Rauh & Backeberg; colina bajas con predominio de especies arbustivas y árboles dispersos de A. macracantha, Jacquinia mucronata Roem. & Schult., C. flexuosa, y Eriotheca discolor (Kunth) A. Robyns, también terrazas onduladas y quebradas secas por donde drenan las aguas de las colinas, presentado una vegetación predomi-nantemente arbórea dominada por Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan, B. altissima, C. flexuosa, Tabebuia chrysantha subsp meridionalis A. H. Gentry y Ceiba insignis (Kunth) P.E. Gibbs & Semir.

El Huito concentra seis familias con dos géneros más que el sector Mochenta, su mayor rango altitudinal (780—1100 m) propicia mejores condiciones para albergar géneros de amplio rango de distribución altitudinal como Celtis, Annona, Clusia y Maclura. Este sector presenta una formación más homogénea y se encuentra en colinas con pendientes moderadamente em-pinadas de 25—50% y laderas muy empinadas con pendientes mayores de 70%; la vegetación es predominantemente arbórea con dominancia de C. iguaguana, A. macracantha, A. colubrina y Aspidosperma polyneuron Müll. Arg., en el estrato arbustivo se observa frecuentemente Urera caracasana (Jacq.) Griseb., Ruprechtia aperta Pendry, C. mattewsii, Rauhocereus riosaniensis Backeberg, P. euchlorus spp. jaenensis y una alta densidad de brinzales y latizales de C. iguaguana.

El Almendral es el sector menos diverso, presenta un paisaje dominado por cactáceas de porte arbóreo como Armatocereus rahuii Backeberg, B. altissima y E. lanata, árboles dispersos de A. macracantha, J. mucronata y E. discolor, en el estrato arbustivo se observa frecuentemente y Espostoa blossfeldiorum (Werdermann) Buxbaum, C. thurifer, M. pectinatipinna, Sideroxylon obtusifo-lium (Roem. & Schult.) T.D. Penn., P. euchlorus spp. jaenensis y O. macbridei Britton & Rose, que en algunas áreas es abundante y la zona se torna casi impenetrable por su presencia. Este sector es el más seco debido a las bajas precipitaciones por el encajona-miento del valle y por que las cadenas de montañas no permiten el paso de las nubes y las precipitaciones abundantes.

En general en los BTES del distrito de Jaén en zonas con evidencia de alteraciones antropogénicas frecuentes, la veg-etación es de tipo matorral con alturas de dos a cuatro metros en donde las formas arbustivas son dominantes y se observa con frecuencia C. thurifer, C. matthewsii, T. chachapoyensis, Phitecellobium excelsum (Kunth) Benth. Acacia weberbaueri Harms, Mimosa pectinatipinna, R. riosaniensis y P. euchlorus spp. jaenensi entre los más conspicuas; asociados con árboles dispersos de C. flexuosa, C. iguaguana, Cordia saccellia Gottsch-ling & J.S. Mill., J. mucrona, S. obtusofolium, A. macracantha, C. insignis, B. altissima y, E. lanata; en las áreas más “húmedas” la formación es predominantemente arbórea pero existe una mixtura de especies de Leucaena trichodes (Jacq.) Benth., C. insignis, Albizia multiflora (Kunth) Barneby & J.W. Grimes, A. colubrina, Triplaris cumingiana Fisch. & C.A. Mey. ex C.A. Mey., Celtis loxensis C. C. Berg, Zanthoxylum rigidum Humb. & Bonpl. ex Willd., Hura crepitans L., A. polyneuron, Maclura tinctorea (L.) Steud., Esenbeckia cornuta Eng., y otros.

0 10 20 30 40 50 60

El Almendral

Shanango

Linderos Alto

Yanayacu

San Isidro1

San Isidro2

El Huito

Mochenta

Familias Géneros EspeciesFigura 2. Número de familias, géneros y especies en los Bosques Tropicales Estacionalmente Secos evaluados, en Jaén, Perú.

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Endemismos

En los BTES la riqueza de especies es relativamente baja com-parada con la encontrada en los bosques tropicales amazónicos. Sin embargo, se observa un alto grado de endemismo. Sagástegui et al. (1999), manifiestan que los niveles de endemismo en el Norte del Perú son extremadamente altos (incluyendo las regio-nes de Piura, Cajamarca, Amazonas y San Martín), con más de 715 especies y 11 géneros reconocidos como endémicos.

Un total de 32 especies endémicas fueron observadas en el presente estudio. El único género endémico reportado para la zona de estudio es Maraniona, especie observada con escasos individuos. Los sectores con mayor número de endemismos fueron San Isidro2, Mochenta y Shanango (12 spp. endemicas); le siguen en orden decreciente, San Isidro1 (11), Linderos Alto (10), El Huito y Yanuyacu (9) y El Almendral (8) (Tabla 1). Cabe anotar que en estos sectores, estas especies se pueden registrar

en áreas no mayores de cinco hectáreas. Las familias más ricas en endemismos fueron Cactaceae (11 spp.), Leguminosae (7) y Euphorbiaceae (4).

DiscusiónDe la diversidad y la composición florística

Es difícil comparar la riqueza de especies con estudios flo-rísticos realizados en otros territorios y con otras formaciones análogas. Las dificultades se deben a la escasa información y a la ausencia de criterios estandarizados en los métodos de evaluación, que garanticen una correcta confrontación.

Weberbaur (1945) y Ferreyra (1996), presentan listados florísticos breves de la vegetación de los bosques estacionalmente de la zona del Marañón. Ríos (1989) reporta: 179 especies de plantas vasculares, con 82 especies leñosas, del Coto de Caza El Angolo. Bridgewater et al. (2003), reportan un total de 110 especies para los BTES del Departamento de Amazonas, 89 especies para los BTES

N.° Género y especie Familia A B C D E F G H Al.

1 Monactis rhombifolia Sagast. & Dillon Asteraceae x x x x x

2 Onoseris cabrerae Ferreyra Asteraceae x

3 Cordia iguaguana Melch. ex I.M. Johnst. Boraginaceae x x x x x x

4 Cordia varronifolia J. M. Johnson Boraginaceae x x

5 Armatocereus rahuii Backeb. Cactaceae x x

6 Browningia altissima (F. Ritter) Buxb. Cactaceae x x x x x x x x

7 Cleistocactus tenuiserpens Rauh & Backeb. Cactaceae x

8 Espostoa blossfeldiorum (Werdermann) Buxbaum Cactaceae x x x

9 Espostoa mirabilis F. Ritter Cactaceae x

10 Espostoa superba F. Ritter Cactaceae x

11 Hylocereus microcladus Backeberg Cactaceae x

12 Opuntia macbridei Britton & Rose Cactaceae x x x x

13 Praecereus euchlorus subsp. jaenensis (Rauh & Backeb.) Ostolaza Cactaceae x x x x x x x x

14 Pereskia horrida (Kunth) DC. Cactaceae x x x x x

15 Pereskia horrida ssp. rauhii (Backeberg) Ostolaza Cactaceae x

16 Rauhocereus riosaniensis Backeberg Cactaceae x x x x x x

17 Croton adipatus Kunth Euphorbiaceae x

18 Ditaxis dioica H. B. K. Euphorbiaceae x x x

19 Ditaxis katharinae Pax Euphorbiaceae x x x

20 Jatropha humboldtiana McVaugh Euphorbiaceae x x x

21 Bauhinia suaveolens H. B. K. Leguminosae x

22 Caesalpinia sp. nova* (JLMP-2040) Leguminosae x x

23 Calliandra mollissima (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Benth. Leguminosae x x

24 Coursetia maraniona Lavin (JLMP-2004) Leguminosae x

25 Maraniona lavinii C.E. Hughes, G.P. Lewis, Daza & Reynel Leguminosae x

26 Mimosa incarum Barneby Leguminosae x

27 Mimosa pectinatipinna Burkart Leguminosae x x x x

28 Mimosa weberbauerii Harms Leguminosae x

29 Tetrasida chachapoyensis (Baker f.) Fryxell & Fuertes Malvaceae x x x x x x x

30 Tetrasida serrulata Fryxell & Fuertes Malvaceae x

31 Ruprechtia aperta Pendry Polygonaceae x x x x x x x

32 Esenbeckia cornuta Eng. Rutaceae x *T. R. Pennington Y C. Hughes, Manifiestan Que Es Una Especie Nueva Para La Ciencia.

Tabla 1. Especies endémicas registradas en los bosques tropicales estacionalmente secos (BTES) del distrito de Jaén, Cajamarca, Perú.Sec-tores Evaluados: A. El Huito, B. San Isidro 1, C. San Isidro 2, D. Shanango, E. Yanuyacu, F. El Almendral, G. Linderos Alto Y H. Mochenta.



de Tarapoto (Departamento de San Martín) y 55 especies (sin incluir lianas) para los BTES del departamento de Cajamarca. Cabe indicar que su estudio para el departamento de Cajamarca se restringió solo a colecciones generales que realizó durante sus recorridos a las parcelas de evaluación. Nuestro estudio incrementa notablemente los listados de Weberbaur, Ferreyra y Bridgewater et al. Así mismo, es más diverso en plantas leñosas que el Coto de Caza El Angolo.

Aguirre & Kvist (2005) en sus estudios de los bosques secos del sur-occidente del Ecuador que incluyeron las provincias de Loja, El Oro, Guayas, Manabí, Esmeralda y Los Ríos, registraron 219 especies de plantas leñosas. Estos resultados son mayores que los nuestros, aunque nuestro estudio se limitó a un solo distrito (en Ecuador una provincia es equivalente a la Región).

Inventarios Botánicos Rápidos realizados en BTES de la costa del Pacífico de Honduras y la costa de Oaxaca, al sur de México; en áreas de tamaño variable (40,3 y 38,4 Ha) y con 4,5 horas de evaluación por muestra, Gordon et al. (2004) reportaron 194 especies de 22 áreas evaluadas para Honduras y 252 especies de 21 áreas evaluadas para Oaxaca-México. Estos resultados muestran una diversidad alta en contraste con lo observado en el presente estudio. Sin embargo, no se precisa cuantas especies fueron registradas en cada unidad muestral (de las 22 para Hon-duras y 21 para Oaxaca), sólo se presentan el total de las especies de toda la muestra. Así mismo, el área, el tiempo de evaluación y las brigadas de trabajo de campo fueron considerablemente mayores en Honduras y Oaxaca.

Linares-Palomino (2004), en su lista (http://rbg-web2.rbge.org.uk/dryforest/database.htm), incluye 181 especies para los BTES del Sistema del Marañón, de éstas, el 37% (67 de las 181), también fueron registradas en nuestro estudio. Cabe destacar que esta investigación incrementa con 57 especies la lista de los BTES del sistema del Marañón. No obstante, este número se in-crementará, cuando se complete la colección fértil y se concluya la determinación del material botánico. Debo indicar que para el presente análisis, no se consideró especies cultivadas o aquellas plantas leñosas que no superan los 2,0 m de altura.

Gentry (1995), menciona que Leguminosae y Bignonia-ceae son las familias más dominantes y las que poseen mayor diversidad de especies de los BTES del neotrópico. En la zona de estudio Leguminosae también es la más diversa con 36 es-pecies, le siguen Cactaceae y Euphorbiaceae con 16 especies. Marcelo-Peña y colaboradores (2007), en sus estudios de cuatro muestras de 0.1 ha en los BTES del distrito de Jaén, registraron a estas mismas familias como las más diversas. Sin embargo, las familias más dominantes fueron Boraginaceae, Leguminosae y Cactaceae. Bignoniaceae no es diversa ni dominante. Una especie de Tabebuia posee alta demanda como combustible (leña para cocina, panaderías y ladrilleras), y hace cuatro décadas fue talado para la construcción y la industria del parquet. Actualmente sus poblaciones son escasas.

Gentry (1995), indica que los géneros más comunes en los bosques secos del Neotrópico son Tabebuia, Casearia, Bauhinia, Trichilia, Erythroxyllum, Randia, Hippocratea, Serjania, Croton y Zanthoxylum. Estos patrones de diversidad difieren con la zona de estudio, excepto por Croton y Serjania. No fueron registrados Casearia, Trichilia, Randia y Hippocratea. En este estudio los géneros más diversos y comunes son Croton, Acacia, Cordia, Capparis y Espostoa. Senna y Bauhinia son diversos. Sin

embargo, no son comunes (poco frecuentes). Marcelo-Peña y colaboradores (2007), registraron a Cordia, Tetrasida, Browningia, Croton, Praecereus y Ruprechtia, como los géneros más comunes y abundantes.

De las especies endémicas

León y colaboradores (2006) reportan un total de 948 especies endémicas de la región Cajamarca. Linares-Palomino (2006), re-porta 96 especies endémicas para los BTES del Marañón. La zona representa el 3,3 % de taxones endémicos de la región Cajamarca y el 33,3% de las especies endémicas de los BTES del Marañón. Los niveles altos de endemismo de los BTES de Jaén se pueden atribuir al carácter fragmentado de este hábitat y a su aislamiento geográfico que lo inducen a la especiación (Hensold, 1999).

Un hallazgo importante es el registro de M. lavinii, único género endémico de los BTES de Jaén, recientemente des-cubierto por C. C Hughes et al. (2004), en la zona de Balsas (límite entre Cajamarca y Amazonas), en donde es frecuente. Sin embargo, en la zona de estudio solo se registró un individuo en los alrededores de Shanango y tres individuos en los bosques del Pongo al noreste de la ciudad de Jaén (zona recientemente evaluada por T. Sarkiten). Hoy el distrito de Jaén es el límite de su distribución natural al noroeste de la región Cajamarca.

O. cabrerae, C. tenuiserpens, P. horrida ssp. rauhii, C. adipatus, B. suaveolens, C. maraniona, M. lavinii, M. incarum y T. serrulata, no fueron registradas durante los IBR, pero se los encontró en los recorridos a las zonas de evaluación. Por ejemplo, O. cabrerae es rara en San Isidro1, C. tenuiserpens, es rara en San Isidro1 y San Isidro2, P. horrida spp. rauhii, se encuentra dispersa en el sector de Mochenta. C. adipatus se encuentra esparcida en Mochenta, San Isidro1 y el Almendral.

B. suaveolens, es rara en el Almendral, M. incarum es rara en El Huito y T. serrulata es rara en San Isidro2 y Mochenta

En las suculentas Hylocereus microcladus es endémica restrin-gida sólo a los BTES del distrito de Jaén, esta especie fue citada en 1958 por Rauh y no ha sido discutida en otros estudios taxonómicos de la Familia Cactaceae por carecer de material botánico. C. tenuiserpens y E. blossfeldiorum, son endémicas del Norte del Perú. Todas las demás son endémicas restringidas a los BTES del Marañón. Taylor, citado por Bridgewater et al. (2003), indica que la región del Valle del Marañón es rica en cactáceas endémicas, la cual pueda reflejar que es cercana al área ancestral de las cactáceas.

De las leñosas, son especies endémicas restringidas solo a los BTES del distrito de Jaén D. katharinae y E. cornuta. Son espe-cies endémicas del Norte del Perú C. adipatus y B. suaveolens. Onoseris cabrerae posee poblaciones en el norte y el sur del Perú (Huancavelica, Apurímac y Cuzco), 16 especies son endémicas restringidas a los BTES del Marañón.

Como registro interesante de los sectores estudiados destacó el hallazgo de E. cornuta, que no ha sido reportada en 156 años, desde la colección tipo realizada por Warscewicz en 1851. Existen algunas diferencias morfológicas entre el material bo-tánico que actualmente preservo y la descripción de E. cornuta proporcionada en Flora del Perú (Macbride, 1949). Las diferen-cias se observan en la longitud del pecíolo y del fruto. La clave indica que los pecíolos son 2 a 2,5 cm de largo, sin embargo, los pecíolos observando el isotipo en línea (http://sweetgum.

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Marcelo-Peña


nybg.org/common/imagedisplay.php?irn=42650), miden entre 1-2 cm. Las muestras colectadas en Shanango poseen frutos más largos con respecto a la descripción original, debido a que éstos fueron colectados cuando estaban en desarrollo y las medidas corresponden a frutos juveniles. Es necesario elaborar una descripción más precisa y detallada de la especie ahora que se posee material botánico completo.

León et al. (2006), no le otorgó a E. cornuata una categoría de amenaza por presentar datos insuficientes. Sin embargo, puedo considerarla como una especie en peligro crítico de extinción, por su rango geográfico restringido solo al sector de Shanango (con un área de ocupación menor a 10 km2), por la severa fragmentación de su hábitat y la eminente desaparición de sus poblaciones por la actividad agrícola y ganadera. Como ejemplo de esa amenaza podemos mencionar que durante el periodo de estudio a aproximadamente unos 400 m de la población evaluada, se destruyó el bosque para usar el terreno para el cultivo de maíz.

León et al. (2006) en El Libro Rojo de las Plantas endémicas del Perú, no consideró a Monactis rhombifolia, Ditaxis katha-rinae, Bauhinia suaveolens y Jatropha humboldtiana, que según Brako & Zarucchi (1993), fueron incluidas como endémicas para nuestro país.

Aguirre & Kvist (2005), en los bosques secos del Sur Occidente del Ecuador que incluye las provincias de Loja, El Oro, Guayas, Manabí, Esmeralda y Los Ríos, registraron 15 especies endémi-cas. Gordon et al. (2004) reportaron 11 especies endémicas en la costa del Pacífico de Honduras y la costa de Oaxaca al Sur de México. En contraste, los BTES del distrito de Jaén presentan valores sorprendentemente altos en endemismos, es 17 especies mayor en comparación con los bosques del Sur Occidente de Ecuador y 21 especies mayor comparado con los bosques de Honduras y Oaxaca.

Todos estos registros han empezado a revelar las características únicas de los BTES del distrito de Jaén, que desafortunadamente están altamente amenazados. Por lo tanto, es de suma impor-tancia iniciar Programas de Manejo y Conservación de la flora de la provincia de Jaén.

De la influencia antrópica

En la provincia de Jaén las especies comerciales de los BTES fueron extraídas hace aproximadamente cuatro décadas, Tabe-buia chrysantha “Guayacán” y Aspidosperma polyneuron “acerillo” se talaron para la construcción de viviendas (utilizados para la confección de columnas, vigas, tijerales, dinteles) y en las últimas décadas para la industria del parquet. Actualmente ya no quedan individuos maduros de buen porte y diámetro comercial. Sus poblaciones se han reducido a individuos juveniles.

Las áreas de BTES que hoy presentan suministro de riego han sido talados y en ellas se han instalado cultivos de “arroz” (Montegrande, Fila Alta, Linderos, Yanayacu, Shumba, Santa Cruz y Bellavista) o se han instalado plantaciones agroforestales de Theobroma cacao “Cacao”, Musa sp., “plátano”, Cocus nucifera L. “coco” e Inga spp. “guaba”; frutales como Mangifera indica L. “mango”, Spondias purpurea L. “ciruela”, Citrus spp. “naranjas”, “limones”, Carica papaya L. “papaya”, o cultivos semestrales de M. sculenta “yuca”, Zea maiz “maíz”, Phaseolus vulgaris L. “frejol” o Glycine max (L.) Merr. “soya”.

Las colinas del Suroeste y Oeste de la ciudad de Jaén están casi completamente desprovistas de vegetación, la parcelación a traído como consecuencia su tala progresiva y a facilitado la instalación de cultivos semestrales de Z. maiz “maíz”, M. sculenta “yuca” y Phaseolus spp. “frejol”, para el auto consumo o para el mercado local. Sin embargo, estos cultivos posteriormente, dan paso a los sembríos de pastos para mantener ganadería ex-tensiva y durante la época seca cuando los pastos pierden vigor, para “recuperarlos” los propietarios de los pastizales inician la quema, que ocasiona la pérdida de la regeneración natural y de otros elementos de la flora y fauna del suelo. Estas actividades incrementan el deterioro del suelo, dando paso a una formación tipo sabana con especies arbóreas de Cybistax antisyphilitica (C. Martius) C. Martius ex A. DC., Luehea paniculada Mart & Zucc., Aspidosperma polyneuron ”acerillo”, Acacia macracantha “faique o huarango”, Cordia iguaguana “iguaguana”, Hura crepitans “catagua” , Sapindus saponaria L. “choloque”, Capparis scabrida Kunth “zapote o zapotillo”, Pseudobombax sp. entre las más conspicuas y especies arbustivas de Boungainvillea peruvi-ana, Malpighia glabra L., Cyathostegia matthewsii, Tournefortia hirsutissima L.

Actualmente quedan pequeños relictos de vegetación estacio-nalmente seca, al oeste y Noroeste, el más representativo, es el que se encuentra en el sector El Huito, con un área aproximada de 15 ha, seriamente amenazado por la demanda de especies leñosas combustibles y la ganadería extensiva.

Al Este, Sureste y Noreste de la ciudad de Jaén, el BTES es más amplio. Sin embargo, las trochas, las carreteras, las invasiones, la creciente venta de solares para la construcción de viviendas y la demanda de especies de uso combustible, están fragmentando completamente el paisaje y se han convertido en una amenaza latente para la flora del BTES de Jaén.

Si seguimos el enfoque global para determinar la importancia de la diversidad con prioridad de conservación, el distrito de Jaén cuenta con 32 especies endémicas con rangos de distri-bución restringidos y con alto grado de extinción. Tomando como referencia este criterio, Mochenta, Shanango, San Isidro1 y San Isidro2, son los sectores identificados con prioridad de conservación, por presentar mayores niveles de endemismos y considerarlas como muestras representativas de la vegetación leñosas de los BTES de Jaén.

Conclusiones Los BTES del distrito de Jaén muestran menor diversidad que

los bosques tropicales húmedos. Sin embargo, presentan mayor diversidad que los BTES de regiones vecinas. Las familias más comunes y diversas son Leguminosae, Cactaceae y Euphorbia-ceae. Los géneros más diversos y comunes son Croton, Acacia, Cordia, Capparis y Espostoa.

Los BTES del distrito de Jaén destacan por sus altos niveles de endemismos. La zona presenta valores sorprendentemente altos en contraste con los BTES interandinos y orientales de nuestro país y los BTES del Sur Occidente del Ecuador.

Estos registros nos revelan las características únicas de los BTES del distrito de Jaén, que desafortunadamente están se-riamente amenazados, por las poblaciones que demandan de especies para material combustible, áreas para cultivos agrícolas, ganadería extensiva y vivienda.



Propongo los sectores de Mochenta, Shanango, San Isidro 1 y San Isidro 2 con prioridad de conservación. Si estas áreas son de propiedad privada o son de libre disponibilidad, debemos concentrar nuestro esfuerzo por crear áreas de conservación privada o áreas de conservación municipal, que deberán ser conducidos con Programas de manejo y conservación de la flora de la provincia de Jaén.

AgradecimientosEl autor agradece a T. Pennington y Reynaldo Linares por

sus comentarios al manuscrito. A C. Ostolaza por la determi-nación de las cactáceas. J. Albán por las facilidades brindadas en el Herbario USM. A mis colegas J. Millán, J. Gonzales y D. Elera por su apoyo en el trabajo de campo y a F. Arroyo, A. Pérez de la Universidad Nacional Agraria La Molina por su colaboración en el digitado de las etiquetas y montaje de las muestras botánicas.

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50

Marcelo-Peña


N° Género y especie Familia A B C D E F G H Al.

1 Aphelandra glabra Willd. ex Nees Acanthaceae x 2 Achatocarpus pubescens C. H. Wringht Achatocarpaceae x3 Annona sp. (JLMP-1987) Anonnaceae x 4 Annona cherimolia Mill. Anonnaceae x5 Annona muricata L. Anonnaceae x6 Aspidosperma polyneuron Müll. Arg. Apocynaceae x x x x x 7 Vallesia glabra (Cav.) Link Apocynaceae x x 8 Monactis rhombifolia Sagast. & Dillon Asteraceae x x x x x 9 Onoseris cabrerae Ferreyra Asteraceae x

10 Tessaria integrifoliaRuiz & Pav. Asteraceae x11 Vernonanthura patens (Kunth) H. Rob. Asteraceae x12 Baccharis sp. Asteraceae x x x13 Crescentia cujete L. Bignoniaceae x14 Cybistax antisyphilitica (C. Martius) C. Martius ex A. DC. Bignoniaceae x15 Tabebuia chrysantha subsp. meridionalis A. H. Gentry Bignoniaceae x x x x x x x 16 Tecoma rosaefolia Kunth Bignoniaceae x 17 Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth Bignoniaceae x18 Ceiba insignis (Kunth) P. E. Gibbs & Semir Bombacaceae x x x x x x x 19 Eriotheca discolor (Kunth) A. Robyns Bombacaceae x x x x x x 20 Ochroma pyramidale (Cav. ex Lam.) Urb. Bombacaceae x21 Pseudobombax sp. (JLMP-1988) Bombacaceae x 22 Cordia iguaguana Melch. ex I.M. Johnst. Boraginaceae x x x x x x 23 Cordia lutea Lam. Boraginaceae x 24 Cordia saccellia Gottschling & J.S. Mill. Boraginaceae x x x x x x x x 25 Cordia varronifolia J. M. Johnson Boraginaceae x x 26 Cordia macrocephala (Desv.) Kunth Boraginaceae x27 Heliotropium procumbens Mill. (JLMP-2020) Boraginaceae x 28 Tournefortia hirsutissima L. Boraginaceae x 29 Tournefortia sp. Boraginaceae x 30 Armatocereus rahuii Backeb. Cactaceae x x x 31 Browningia altissima (F. Ritter) Buxb. Cactaceae x x x x x x x x 32 Cleistocactus tenuiserpens Rauh & Backeb. Cactaceae x33 Ephiphyllum phyllanthus (L.) Haw. Cactaceae x34 Espostoa blossfeldiorum (Werdermann) Buxbaum Cactaceae x x x 35 Espostoa lanata (Kunth) Britton & Rose Cactaceae x x x x x x 36 Espostoa mirabilis F. Ritte Cactaceae x 37 Espostoa superba F. Ritter Cactaceae x 38 Hylocereus microcladus Backeberg Cactaceae x 39 Melocactus bellavistensis Rauh & Backeberg Cactaceae x x x x 40 Praecereus euchlorus subsp. jaenensis (Rauh & Backeb.) Ostolaza Cactaceae x x x x x x x x 41 Opuntia macbridei Britton & Rose Cactaceae x x x x x 42 Pereskia horrida (Kunth) DC. Cactaceae x x x x x 43 Pereskia horrida ssp. Rauhi (Backeberg) Ostolaza Cactaceae x44 Rauhocereus riosaniensis Backeberg Cactaceae x x x x x x 45 Capparis crotonoide Kunth Capparidaceae x x x 46 Capparis flexuosa (L.) L. Capparidaceae x x x x x x x 47 Capparis prisca J.F. Macbr. Capparidaceae x 48 Capparis scabrida Kunth Capparidaceae x x x x x x 49 Maytenus octogona (L’ Her.) DC. Celastraceae x x x x 50 Clusia sp. (JLMP-1776) Clusiaceae x x x x 51 Ipomoea carnea Jacq. Convolvulaceae x x 52 Jacquemontia floribunda (Kunth) Hallier f. Convolvulaceae x 53 Erythroxylum impresum O. E. Schulz aff. Erythroxylaceae x x x x 54 Acalypha sp. (JLMP-2251) Euphorbiaceae x 55 Acalypha sp. (JLMP-2255) Euphorbiaceae x56 Cnidoscolus jaenensis (Pax & K. Hoffm.) J.F. Macbr. Euphorbiaceae x x x 57 Croton adipatus Kunth Euphorbiaceae x

Apéndice 1. Plantas leñosas registradas en los bosques tropicales estacionalmente secos (BTES) del distrito de Jaén, Cajamarca, Perú. A. Sector El Huito; B. Sector San Isidro1; C. Sector San Isidro2; D. Sector Shanango; E. Sector Yanuyacu; F. Sector El Almendral; G. Sector Linderos Alto; H. Sector Mochenta; Al. Alrededores de las áreas evaluadas.

(continúa...)



58 Croton pedicellatus Kunth Euphorbiaceae x59 Croton pycnanthus Benth. Euphorbiaceae x60 Croton thurifer Kunth Euphorbiaceae x x x x x x 61 Ditaxis dioica H. B. K. Euphorbiaceae x x x 62 Ditaxis katharinae Pax Euphorbiaceae x x x x 63 Hura crepitans L. Euphorbiaceae x x x 64 Jatropha humboldtiana McVaugh Euphorbiaceae x x x 65 Jatropha clavulifera Müll. Arg. Euphorbiaceae x66 Phenax laevigatus Weddell Euphorbiaceae x67 Ricinus communis L. Euphorbiaceae x68 Sebastiana sp. (JLMP-2246) Euphorbiaceae x 69 Krameria lappacea (Dombey) Burdet & B. Simpson Krameriaceae x 70 Acacia aroma Gillies ex Hook. & Arn. Leguminosae x x 71 Acacia macracantha Humb. & Bonpl. ex Willd. Leguminosae x x x x x x x x 72 Acacia polyphylla DC. Leguminosae 73 Acacia riparia H. B. K. Leguminosae x x x x x x 74 Acacia weberbaueri Harms Leguminosae x x x x x x 75 Albizia multiflora (Kunth) Barneby & J.W. Grimes var. multiflora Leguminosae x x x x 76 Albizia niopoides (Spruce ex Benth.) Burkart Leguminosae 77 Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan Leguminosae x x 78 Bauhinia augusti Harms Leguminosae x 79 Bauhinia suaveolens H. B. K. Leguminosae x80 Bauhinia glabra Jacq. Leguminosae x 81 Bauhinia sp. Leguminosae x82 Caesalpinia cassioides Willd. Leguminosae x x x x 83 Caesalpinia sp. nova (JLMP-2040) Leguminosae x x 84 Calliandra mollissima (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Benth. Leguminosae x x 85 Coursetia maraniona Lavin Leguminosae x86 Cyathostegia matthewsii (Benth.) Schery Leguminosae x x x x x x x 87 Dalea carthagenensis (Jacq.) Macbride var. brevis (Macbride) Barneby Leguminosae x x88 Erythrina amazónica Krukoff Leguminosae x89 Geoffroea spinosa Jacq. (JLMP-2249) Leguminosae x90 Indigofera suffruticosa Mill. Leguminosae x x91 Leucaena trichodes (Jacq.) Benth. Leguminosae x x x x x x x x 92 Maranonia lavinii C.E. Hughes, G.P. Lewis, Daza & Reynel Leguminosae x93 Mimosa incarum Barneby Leguminosae x94 Mimosa pectinatipinna Burkart Leguminosae x x x x 95 Mimosa weberbaueri Harms Leguminosae x x96 Parkinsonia praecox (R. & P.) Harms Leguminosae x x x 97 Phitecellobium excelsum (Kunth) Benth. Leguminosae x x x x x x x x 98 Platymiscium pinnatum (Jacq.) Dugand Leguminosae x x 99 Prosopis juliflora (Sw.) DC. Leguminosae x x x

100 Senna bicapsularis (L.) Roxb. var. bicapsularis (Harms) I. & B. Leguminosae x101 Senna galegifolia (L.) Barneby & Lourteiz Leguminosae x x 102 Senna hirsuta (L.) H. S. Irwin & Barneby Leguminosae x103 Senna macranthera (DC. ex Collad.) H. S. Irwin & Barneby Leguminosae x104 Senna mollisima (Willd.) Irwin & Barneby var. mollissima Leguminosae x x x 105 Senna obtusifolia (L.) Irwin & Barneby Leguminosae x106 Adenaria floribunda Kunth Lytraceae x107 Malpighia glabra L. Malpighiaceae x x x x x 108 Heteropteris sp. Malpighiaceae x109 Tetrapteris sp. Malpighiaceae x 110 Tetrasida chachapoyensis (Baker f.) Fryxell & Fuertes Malvaceae x x x x x x x 111 Tetrasida weberbaueri (Ulbr.) Fryxell & Fuertes Malvaceae x112 Abutilon sp. Malvaceae x113 Abutilon pedunculare H. B. K. Malvaceae x114 Ficus insipida Willd. Moraceae x115 Maclura tinctorea (L.) Steud. Moraceae x x 116 Psidium guajavaL. Myrtaceae x


Apéndice 1. (continuación)

(continúa...)

52

Marcelo-Peña


117 Bougainvillea peruvianaHumb. & Bonpl. Nyctaginaceae x x x x x 118 Bougainvillea pachiphylla Heimerl ex Standley Nyctaginaceae 119 Chionanthus sp. Oleaceae x x x x x x 120 Agonandra excelsa Griseb. Opilaceae x x x 121 Oxalis sp. (JLMP-2268) Oxalidaceae x122 Saguieria aculeata Jacq. Phytolaccaceae x x 123 Piper angustifolium Lam. Piperaceae x124 Piper sp. (JLMP-2604) Piperaceae x 125 Ruprechtia aperta Pendry Polygonaceae x x x x x x x 126 Triplaris cumingiana Fisch. & C.A. Mey. ex C.A. Mey. Polygonaceae x 127 Randia armata (Sw.) DC. Rubiaceae x 128 Esenbeckia cornuta Eng. Rutaceae x 129 Zanthoxylum fagara var. culantrillo (Kunth) Reynel Rutaceae x 130 Zanthoxylum rigidum Humb. & Bonpl. ex Willd. Rutaceae x x x x x x x 131 Dyctioloma peruvianum Planch. Sapindaceae x 132 Sapindus saponaria L. Sapindaceae x133 Serjania ampelopsis Pl. & Lind. Ex Tr. & Pl. Sapindaceae x134 Serjania glabrata Kunth in H. B. K. Sapindaceae x 135 Serjania grammatophora Radlk. aff. Sapindaceae x136 Serjania inflata Poepp. & Endl. Sapindaceae x137 Sideroxylon obtusifolium (Roem. & Schult.) T.D. Penn. Sapotaceae x x x x x x x x 138 Solanum grandiflorum Ruiz & Pav. Solanaceae x139 Solanum riparium Persoon Solanaceae x140 Taxa desconocido (JLMP-2269, 2280) Solanaceae x141 Byttneria cordata Lam. . Sterculiaceae x 142 Jacquinia mucronata Roem. & Schult. Theophrastaceae x x x x x x x x 143 Muntingia calabura L. Tiliaceae x 144 Luehea paniculata Mart & Zucc. Tiliaceae x145 Celtis loxensisC. C. Berg Ulmaceae x x x 146 Guazuma ulmifolia Lam. Ulmaceae x 147 Trema micrantha (L.) Blume Ulmaceae x148 Urera caracasana (Jacq.) Griseb. aff Urticaceae x 149 Aloysia scorodonioides (Kunth) Cham. Verbenaceae x x 150 Lantana sp. (JLMP-2066) Verbenaceae x151 Taxa desconocido (JLMP-2260) x

Total 47 42 46 35 39 29 40 50

Endémicas 10 12 15 14 10 8 11 14


Apéndice 1. (continuación)


Composición florística de los bosques de Jenaro HerreraRev. peru. biol. 15(1): 53-60 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Análisis de la composición florística de los bosques de Jenaro Herrera, Loreto, Perú

Eurídice N. Honorio1, R. Toby Pennington2, Luis A. Freitas1, Gustav Nebel3, Timothy R. Baker4 , Oliver L. Phillips4, Isau Huamantupa5 y Abel L. Monteagudo5

Analysis of the floristic composition of the forests of Jenaro Herrera, Loreto, Peru

1 Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana, Av. Abe-lardo Quiñónez km 2,5, Iquitos, Perú. Email Eurídice Honorio:[email protected]

2 Royal Botanic Garden Edinburgh, 20a Inverleith Row, Edinburgh EH3 5LR, UK.

3 The Royal Veterinary and Agricul-tural University, Danish Centre for Forest, Landscape and Planning, Rolighedsvej 23, 1958 Frederiks-berg C, Denmark.

4 Earth and Biosphere Institute, School of Geography, University of Leeds, Leeds LS2 9JT, UK.

5 Jardín Botánico Missouri, Oxa-pampa, Pasco, Perú.


Resumen

La composición florística de 17 parcelas (0,5 - 2 ha) de Jenaro Herrera, Loreto, Perú fue analizada utilizando el método multivariado de agrupamiento por promedio aritmético de grupos de pares no ponderados (UPGMA). Nueve grupos florísticos fueron reportados y correspondieron a los siguientes tipos de bosque descritos an-teriormente en la zona: 1) bosque ribereño, un grupo; 2) bosque latifoliado de aguas negras, dos grupos; 3) bosque de arena blanca, dos grupos(más un grupo con parcela que incluye parte de otro tipo de bosque); 4) bosque de terraza, un grupo; 5) bosque de palmeras de aguas negras, un grupo; y 6) bosque de palmeras de terraza baja, un grupo. Problemas taxonómicos en el nivel de especies fueron minimizados con la remoción de las especies raras.

Palabras claves: composición florística, Jenaro Herrera, tipos de bosque, UPGMA.

Abstract

The floristic composition of 17 plots (0,5 - 2 ha) of Jenaro Herrera, Loreto, Peru were analyzed using the un-weighted pair group method with arithmetic mean (UPGMA) multivariate technique. Nine floristic groups were reported corresponding to the following types of forests previously described in the study area: 1) riverine forest -one group, 2) black water broad leaf forest -two groups, 3) white sand forest -two groups (plus one group with a plot including part of another type of forest), 4) terrace forest -one group, 5) black water palm forest -one group, and 6) low terrace palm forest -one group. Taxonomic problems were detected at the species level; however, these were minimized when rare species were removed.

Keywords: floristic composition, Jenaro Herrera, types of forest, UPGMA.

IntroducciónLos bosques tropicales de la Amazonía del noreste Peruano,

departamento de Loreto, son conocidos por la alta riqueza flo-rística local (Gentry, 1988a; Phillips & Miller, 2002; Ter Steege et al., 2003) y la gran variedad de paisajes (Gentry, 1988b; En-carnación, 1985). El paisaje de la región está influenciado por la fisiografía del terreno, la presencia de grandes ríos y quebradas y la variación en la composición y drenaje del suelo (Encarnación, 1985). Por lo tanto, encontrar áreas vecinas con características fisiográficas y de vegetación muy diferentes es común.

En el distrito de Jenaro Herrera, 200 km al sur de Iquitos en el río Ucayali, en un área aproximada de 2200 km2 fueron descritos once tipos de vegetación (Lopez-Parodi & Freitas, 1990), de los cuales nueve con categoría de bosques son el enfoque de este estudio (Fig. 1). Dos zonas han sido descritas según la fisiográfia del lugar: una influenciada por el río Ucayali y sus tributarios, denominada planicie fluvial y otra denominada planicie inter-fluvial. Los tributarios del río Ucayali contienen‘aguas negras’ con presencia de sustancias fenólicas, pobres en nutrientes, mientras que el río principal contiene ‘aguas blancas’ con grandes cantidades de sedimentos suspendidos y más ricos en nutrientes (Kvist & Nebel, 2001).

En la planicie fluvial, Lopez-Parodi y Freitas (1990) describi-eron cinco tipos de bosques tales como: (1) el bosque ribereño que corresponde a la vegetación aledaña al río Ucayali; (2) el bosque latifoliado de aguas negras con vegetación influenciada por tributarios de aguas negras (Nebel et al., 2001); (3) el bosque de palmeras de aguas negras con vegetación adaptada a inun-daciones casi permanentes como la palmera Mauritia flexuosa (Encarnación, 1985; Freitas, 1996a); (4) el bosque de palmeras de terraza baja con vegetación ubicada sobre suelos arcillo-areno-sos de pobre drenaje (Encarnación, 1985) y gran diversidad de palmeras arbóreas como Mauritia flexuosa, Oenocarpus bataua,

Euterpe precatoria y Socratea exorrhiza; y (5) el bosque de que-brada ubicado a cada lado de las quebradas de las terrazas altas, con vegetación adaptada a inundaciones esporádicas durante la época de lluvias como Carapa guianensis.

En la planicie interfluvial, fueron descritos cuatro tipos de bosques tales como: (1) el bosque latifoliado de terraza baja ubicado sobre terrazas formadas durante el Pleistoceno tardío (más de un millón de años); (2) el bosque de terraza alta ubicado sobre las formaciones Pebas e Ipururo desarrolladas en el Ter-ciario tardío (2—7 millones de años; Dumont et al., 1991); el bosque de colinas bajas ubicado sobre colinas de más de 20 m de altura; y el bosque de arena blanca presente en pequeños parches con vegetación densa de porte bajo y denominados localmente como varillales y chamizales (Encarnación, 1985).

Los estudios florísticos en Jenaro Herrera y especialmente de la flora arbórea (Spichiger et al., 1989; Spichiger et al., 1990; Freitas, 1996a; Freitas, 1996b; Spichiger et al., 1996; Nebel et al., 2001) fueron desarrollados en los diversos tipos de bosque siguiendo la clasificación descrita por Lopez-Parodi y Freitas (1990). Los inventarios más recientes fueron realizados en el año 2005 por la Red Amazónica de Inventarios Forestales (Peacock et al., 2007) y en el 2007 por el Royal Botanic Garden Edinburgh. Más de 600 especies arbóreas fueron inventariadas y muchas de éstas están depositadas en el herbario de sitio (Herbario Herre-rense). Aunque la identificación de las plantas en estos estudios fue realizada por diferentes taxónomos; al menos el 80% de los especímenes colectados fue comparado con aquellos del herbario de sitio; por lo tanto, las determinaciones deberían ser en gran parte concordantes.

En este estudio, la composición florística de 17 parcelas (Tabla 1) correspondientes a siete tipos de vegetación boscosa (Fig. 1) fue analizada utilizando el método multivariado de agrupamiento UPGMA para responder dos preguntas:

54

Honorio et al.


Figura 1. Mapa de vegetación de Jenaro Herrera (JH) con ubicación de las parcelas. Ver Tabla 1 para la interpretación de los números (Fuente: Lopez-Parodi y Freitas, 1990). (BI) Playas y vegetación de islas; (AV) Vegetación acuática; (RF) Bosque ribereño; (BWPF) Bosque de palmeras de aguas negras; (BWBLF) Bosque lati-foliado de aguas negras; (LTPF) Bosque de palmeras de terraza baja; (CF) Bosque de quebrada; (LTBLF) Bosque latifoliado de terraza baja; (HTF) Bosque de terraza alta; (LHF) Bosque de colina baja; (WSF) Bosque de arena blanca.

Parc

elas

Tipos de vegetación

Lat.

(S)

Long

. (W

)

Año

8

Áre

a (h

a)

N.º

Fam

.

N.º

Gén

. Nº especies

N.º

árb

oles Árboles identifi-

cados (%)

Tota

l

Usa

dos7

% Fam. Gen. Esp.

Planicie interfluvial

P4 B. de terraza alta3 4,8975 73,6276 1987 1,25 42 120 284 167 58,8 613 99,5 94,8 76,7P12 B. de terraza alta1 4,8986 73,6471 1969 1,00 48 108 227 169 74,4 517 100,0 98,5 87,3P85 B. de terraza alta6 4,8781 73,6295 2005 1,00 48 118 231 177 76,6 617 98,2 97,1 77,8P9 B. latifoliado de terraza baja2 4,8423 73,6428 1987 1,50 43 115 309 147 47,6 688 99,5 91,3 68,9P2 B. de arena blanca, Varillal3 4,8985 73,6291 1987 1,50 28 52 72 41 56,9 836 100,0 91,3 69,5P10d B. de arena blanca, Varillal2 4,8640 73,6076 1987 0,50 25 43 58 40 69,0 2786 100,0 93,2 71,8P86 B. de arena blanca, Varillal6 4,8993 73,6280 2005 1,00 34 76 120 84 70,0 727 99,9 99,9 89,1P3d B. de arena blanca, Chamizal3 4,8999 73,6290 1987 0,50 7 11 13 9 69,2 3295 99,8 87,6 83,9P11d B. de arena blanca, Chamizal2 4,8653 73,6065 1987 0,50 15 25 29 22 75,9 1973 99,5 99,4 73,9

Planicie aluvial

P1 B. ribereño4 4,9138 73,7419 1987 2,00 38 110 147 61 41,5 543 99,4 94,9 52,8P13a B. ribereño5 4,9146 73,7434 1993 1,00 46 181 140 77,3 1697 100,0 99,1 82,1P14c B. ribereño5 4,9164 73,7408 1993 1,00 45 139 106 76,3 1367 100,0 99,6 87,0P6 B. latifoliado de aguas negras4 4,8214 73,8199 1987 0,75 33 94 123 46 37,4 508 100,0 94,5 42,2P7 B. latifoliado de aguas negras4 4,8214 73,8199 1987 0,75 31 74 98 40 40,8 512 100,0 95,7 56,9P15b B. latifoliado de aguas negras5 4,9574 73,7213 1993 1,00 49 173 121 69,9 1560 100,0 98,0 76,1P5 B. de palmeras de aguas negras4 4,8034 73,8319 1987 1,00 28 50 58 24 41,4 490 100,0 97,4 82,5P8 B. de palmeras de terraza baja2 4,8647 73,6469 1987 1,00 34 86 158 72 45,6 883 99,6 93,7 67,6

(1) Spichiger et al., 1996 (determinaciones actualizadas por E. Honorio y N. Davila, 2004-2006); (2) Freitas, 1996b; (3) Freitas (no publicado); (4) Freitas, 1996a; (5) Nebel et al., 2001; (6) Peacock et al., 2007 (datos tomados de la base de datos de RAINFOR); (7) especies usadas en el análisis y corresponden a aquellas que fueron determinadas con un binomio de género y especie conocidos; (8) año de establecimiento de las parcelas. (a) Bosque de restinga baja, (b) bosque de tahuampa, (c) bosque de restinga alta (clasificación original del autor); (d) árboles con DAP ≥ 5 cm.

Tabla 1. Características de las parcelas estudiadas en el análisis de la composición florística de los bosques de Jenaro Herrera. (árboles con DAP ≥ 10 cm o ≥ 5 cm, marcado con d).

BWPF

BWPF

BWPFBWPF

BWPF

BWPF

LTPF

LTPF

BWPF

BWBL

F

RF

RF

RFRF

WSF

WSF

WSF

BWBLF

BWPF

HTF

HTF

CF

CFCF

CF

LHF

LHF

RF

AV

BI

BIBI

BI

BI

AV

HTFJH

73°40’

73°40’

04°54’04°54’

CF

10 km

1314

15Río

Ucaya

li

6 7

5

89

10-11

1 124 85

86

BWBLF

LTPF

Perú

Requena

Jenaro Herrera

2-3


Composición florística de los bosques de Jenaro Herrera

- ¿Cuán similar es la clasificación de la vegetación definida por la composición florística con la clasificación de la vegetación previamente realizada en Jenaro Herrera utilizando la inter-pretación de imágenes y la experiencia en campo?

- ¿Los datos colectados en diferentes tiempos y por diferentes taxónomos son comparables?

Materiales y métodosÁrea de estudio

El distrito de Jenaro Herrera está ubicado a 200 km al sur de Iquitos en la provincia de Requena, departamento de Loreto, Perú (Fig.1). La capital de distrito tiene el mismo nombre, y está ubicada en la margen derecha del río Ucayali a 125 m de altitud (04º54’S—73º40’W). El área presenta un clima tropi-cal. Según los registros del Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología del Perú (1987-2001), la temperatura media anual es de 26,0 ºC, con variación estacional entre 25,1 ºC en julio y 26,5 ºC en diciembre. La precipitación promedio anual es de 2724 ± 171 mm, con una estación lluviosa de diciembre a marzo y una estación seca de julio a septiembre. La humedad relativa promedio es de 85,9%, con valores menores de julio a octubre (84,0—85,2%) y valores máximos en los meses de febrero y abril (87,2%). Durante los periodos marzo-mayo y agosto-octubre ocurren los valores máximos y mínimos del nivel del río Ucayali respectivamente (Nebel et al., 2001).

Recopilación de datos florísticos

Fueron recopilados datos florísticos de 17 parcelas (0,5—2 ha), ubicados en siete tipos de vegetación de la planicie inter-fluvial (9 parcelas) y de la planicie fluvial (8 parcelas) de Jenaro Herrera (Tabla 1). Las parcelas fueron establecidas en áreas no perturbadas por el hombre, más o menos siguiendo la clasifi-cación de la vegetación propuesta por Lopez-Parodi y Freitas (1990), durante dos periodos (Tabla 1), antes de 1991 (P1-P11) y desde aquel entonces (P12-P15), hasta los inventarios más recientes del 2005 (P85-P86). Los datos fueron en su mayoría publicados por Freitas (1996a, 1996b), Spichiger et al. (1996); Nebel et al. (2001), otra informacion forma parte del RAINFOR database, un estudio a largo plazo de la dinámica de los bosques amazónicos (Malhi et al., 2002; Peacock et al., 2007).

Procesamiento de datos

Los datos fueron organizados por especies y número de indi-viduos para cada parcela. Consideramos el uso de la abundancia relativa para minimizar el efecto del tamaño de las parcelas (0,5—2 ha). Los nombres científicos fueron revisados con claves, listados y en las páginas Web del IPNI y TROPICOS (http://www.ipni.org/; http://www.tropicos.org/). Los géneros y familias fueron basados en la clasificación filogenética de las Angiospermas, APG II (Stevens, 2001), y para esto, fue utilizada la base de datos Angiosperm Phylogeny Family Database (2006). Los géneros que no estuvieron en la AGPII fueron asignados a la familia reconocida en la literatura más reciente. Utilizando estos criterios, 71 familias, 289 géneros y 596 especies fueron copilados en la matriz resultante.

Análisis multivariado

El análisis de agrupamiento por promedio aritmético de grupos de pares no ponderados (UPGMA) fue aplicado usando la abundancia relativa de la matriz resultante en el programa

PC-ORD versión 4 (McCune & Mefford, 1999). Fue utilizado el índice Sørensen como medida de disimilaridad o distancia entre dos parcelas: D = 1-2W/(A+B), donde W es la suma de abundancias compartidas y A y B son las sumas de abundancias en unidades de muestreo individuales.

Los resultados fueron mostrados en cinco dendrogramas, los cuales fueron preparados utilizando familias, géneros y es-pecies. Tres análisis fueron conducidos a nivel de especie, uno incluyendo todas las especies, otro excluyendo las especies que ocurren en sólo una parcela, y otro excluyendo las especies que ocurren en sólo una o dos parcelas. Los grupos detectados en cada dendrograma fueron escogidos cortando el dendrograma al 25% de la disimilaridad, los cuales fueron comparados con la clasificación propuesta por Lopez-Parodi y Freitas (1990). Las familias, géneros y especies más abundantes fueron identificados en cada grupo o comunidad florística.

Efectos potenciales en el uso de datos florísticos

Como efecto potencial en la utilización de los datos fue toma-do en cuenta el tiempo o periodo en el que fueron realizados los estudios florísticos (factor tiempo), el cual incluye las diferentes personas y lugares donde fueron realizadas las identificaciones de las muestras botánicas (factor humano). Con respecto al factor tiempo, fueron identificados dos periodos principales de estudio, uno antes de 1991 (11 parcelas, P1—P11) y otro desde aquel entonces (6 parcelas, P12—P15 y P85—P86). El nivel de identificación por parcela fue cuantificado según el número de individuos identificados a familia, género y especie, tomando en cuenta también el número de especies identificadas a un binomio con género y especie conocidos. La prueba t fue utilizada para mostrar si existen diferencias significativas entre el porcentaje de árboles o especies identificadas entre ambos periodos de estudio. Por otro lado, fueron observadas las especies de parcelas que mostraron una posición inestable en el análisis UPGMA a nivel de especies, especialmente aquellas morfológicamente similares y que podrían ser confundidas; estas fueron citadas como ejemplos de posibles errores en la identificación (factor humano).

ResultadosNúmero de árboles y especies

En las 17 parcelas (0,5—2 ha) fueron encontrados un total de 19612 árboles, de los cuales 11558 árboles con DAP ≥ 10 cm correspondieron a 14 parcelas y los 8054 árboles adicionales con diámetro ≥ 5 cm a 3 parcelas (bosques de arena blanca). Del total de árboles, el 99,8% fueron identificados a nivel de familia, 94,9% a género y 75,9% a especie (binomio de género y especie conocidos). En total, fueron contadas 71 familias, 289 géneros y 596 especies, de las cuales 242 especies (41%) fueron reportadas en una sola parcela, 137 especies (23%) en sólo dos parcelas y 217 especies (36%) en tres o más parcelas. En promedio por parcela, el total de especies utilizadas en el análisis corresponde al 61% de las especies reportadas por los autores e identificadas con un binomio de género y especie conocidos. Las especies remanentes (39%) fueron reportadas como especies desconocidas (p.ej. Inga sp. 2 y Lauraceae sp. 1) y eliminadas de la matriz principal antes de realizar los análisis a nivel de especies (Tabla 1).

Análisis multivariado (UPGMA)

El análisis de agrupamiento UPGMA conducido utilizando familias, géneros y especies dieron resultados muy similares.

56

Honorio et al.


Nueve grupos florísticos aparecen constantemente en los den-drogramas (Fig.2), uno de estos corresponde a una parcela que incluye dos tipos de bosque (parcela transicional). Los grupos mostrados a continuación corresponden al dendograma en el cual fueron incluidas las especies que ocurren en tres o más parcelas (Fig. 2, C3) y cuyos valores de similaridad florística son mostrados en la Tabla 2.

Grupo a: Este grupo consiste de tres parcelas (P1, P13, P14) separadas por 200 a 350 m de distancia y ubicadas en bosques ribereños, con un total de 45 familias, 138 géneros y 171 espe-cies, de las cuales 72 especies (42%) ocurren en sólo una de las parcelas y 37 (22%) en todas las parcelas. Cuatro familias domi-nan estas parcelas, Fabaceae (15% de los árboles), Annonaceae (10%), Urticaceae (8%) y Putranjivaceae (6%). Los géneros más abundantes de estas parcelas son Inga (9%) y Drypetes (6%) y la especie más abundante, Drypetes amazonica (6%).

Grupo b: Este grupo consta de dos parcelas (P6, P7) separadas por 200 m de distancia y ubicadas en bosques lati-foliados de aguas negras (Quebrada Iricahua), con un total de 36 familias, 102 géneros y 58 especies, de las cuales 30 espe-cies (52%) ocurren en sólo una de las parcelas y 28 (48%) en ambas. Tres familias son abundantes en este grupo, Fabaceae (15%), Arecaceae (13%) y Annonaceae (12%). Mientras Inga (4%) es abundante en ambas parcelas, Attalea y Eschweilera son más abundantes en P6 (7—8%) que en P7 (1—3%) y Unonopsis es más abundante en P7 (7%) que en P6 (3%). Mouriri grandiflora es muy abundante en P6 (4%) y Qualea paraensis (5%), Theobroma cacao (5%), Socratea exorrhiza (4%), Oenocarpus mapora (4%) y Guarea macrophylla (4%) son abundantes en P7.

Grupo c: Este grupo consiste de sólo una parcela (P15) ubicada en el bosque latifoliado de aguas negras (Quebrada Lobillo) y ubicada a 19 km de las parcelas del grupo b, con un total de 46 familias, 107 géneros y 121 especies, de las cuales 13 especies (11%) son compartidas con el grupo anterior. Lecythidaceae (27%), Fabaceae (11%) y Sapotaceae (9%) son las familias más abundantes. Eschweilera (27%), Pouteria (8%) y Cecropia (6%) son los géneros más abundantes, así como las especies Eschweilera albiflora (17%) y E. parviflora (10%).

Grupo d: Este grupo consiste de tres parcelas establecidas en bosques de arena blanca, dos en varillal (P2, P10) separadas por 4,5 km de distancia y una en chamizal (P3) a 160 m de P2. Fueron registradas un total de 33 familias, 65 géneros y 52 especies, de las cuales 21 especies (40%) ocurren en sólo una de las parcelas, 29 especies (56%) ocurren en P2 y P10 y siete especies (13%) en todas las parcelas. Tres familias Malvaceae (37%), Clusiaceae (20%) y Fabaceae (13%) son particularmente abundantes. Tres géneros, Pachira (37%), Haploclathra (6%) y Macrolobium (5%) y dos especies, Pachira brevipes (37%) y Haploclathra paniculata (6%) son comunes y compartidas entre estas parcelas.

Grupo e: Este consiste de sólo una parcela (P11) establecida en bosque de arena blanca, chamizal, a 190 m de P10. Fueron registradas un total de 22 familias, 32 géneros y 22 especies, de las cuales ocho especies (36%) ocurren también en P3. Clusiaceae (60%), Malvaceae (12%) y Fabaceae (6%) son las familias más abundantes. Caraipa (49%), Pachira (12%) y Macrolobium (6%) son los géneros más abundantes, así como las especies Caraipa utilis (39%) y C. punctulata (10%).

Grupo f: Este grupo consiste de cuatro parcelas de las cuales tres pertenecen al bosque de terraza alta (P4, P12, P85) y una al bosque latifoliado de terraza baja (P9); separadas por 2—6 km de distancia. Fueron reportadas 60 familias, 192 géneros y 365 especies, de las cuales 193 especies (53%) ocurren en sólo una de las parcelas y 34 (9%) en todas las parcelas. Lecythidaceae

Distance (Objetive function)0,01 0,33 0,66 0,98 1,30

0,046 0,70 1,4 2,00 2,70

0,08 0,98 1,90 2,80 3,70

0,08 0,98 1,90 2,80 3,70

0,071 0,92 1,80 2,60 3,50

P13P1

P14P6P7P4P9P85P12P15P5P8P2P10P3P86P11

P13P1


P7P1


P7P1


P13P1


a

bc

de

f

gh

Transición

Planicie interfluviala excepción de P5 y P8

Planicie fluvial

Figura 2. Dendrogramas UPGMA para la abundancia relativa de A) 71 familias, B) 290 géneros, C1) 596 especies de 17 parcelas, C2) 354 especies que ocurren en ≥ 2 parcelas y C3) 217 especies que ocurren en ≥ 3 parcelas. Símbolos: (∆) RF, (∇) BWPF, (▲) BWBLF, (□) LTPF, (○) LTBLF, (●) HTF, (♦) WSF. Ver Tabla 1 para la interpre-tación de las siglas.

(A)

(B)

(C1)

(C2)

(C3)



P1 P13 P14 P6 P7 P15 P5 P4 P12 P85 P9 P2 P10 P86 P3 P11 P8

P1 0,00 0,19 0,21 0,30 0,25 0,67 0,85 0,96 0,95 0,90 0,95 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,89

P13 0,00 0,15 0,30 0,47 0,44 0,88 0,92 0,93 0,84 0,93 1,00 1,00 0,96 1,00 1,00 0,92

P14 RI 0,00 0,40 0,36 0,56 0,89 0,94 0,93 0,88 0,93 1,00 1,00 0,97 1,00 1,00 0,96

P6 0,00 0,33 0,69 0,73 0,94 0,90 0,90 0,92 1,00 1,00 0,97 1,00 0,99 0,79

P7 0,00 0,75 0,73 0,91 0,85 0,88 0,92 1,00 1,00 1,00 1,00 1,00 0,75

P15 BWBLF 0,00 0,98 0,95 0,94 0,89 0,93 0,99 0,99 0,96 1,00 0,99 0,96

P5 BWPF 0,00 0,94 0,95 0,94 0,96 0,99 1,00 1,00 1,00 0,99 0,54

P4 0,00 0,18 0,24 0,14 0,82 0,80 0,61 0,99 0,88 0,47

P12 0,00 0,29 0,34 0,86 0,88 0,71 0,99 0,93 0,63

P85 HTF 0,00 0,37 0,90 0,91 0,68 1,00 0,97 0,73

P9 LTBLF 0,00 0,90 0,88 0,64 1,00 0,94 0,46

P2 0,00 0,14 0,65 0,15 0,35 0,84

P10 0,00 0,72 0,26 0,44 0,81

P86 0,00 0,86 0,77 0,71

P3 0,00 0,44 0,98

P11 WSF 0,00 0,81

P8 LTPF 0,00

Tabla 2. Valores cuadrados del índice de disimilaridad de Sørensen basado en la abundancia relativa de las especies. Sólo especies que ocurren en tres o más parcelas fueron incluidas. Los cuadrados negros encierran parcelas de tipos de vegetación similar. Ver Figura 1 para la interpretación de las siglas.

(12%), Sapotaceae (8%), Fabaceae (8%) y Lauraceae (6%) son las familias más abundantes. Eschweilera (12%) es el género más abundante, así como la especie Eschweilera coriacea (5%). Mientras Eschweilera coriacea es menos abundante en P9 (1%) que en P4, P12, P85 (4—6%), E. bracteosa es más abundante en P9 (8%) que en las otras parcelas (0—4%).

Grupo g: Este consiste de una parcela (P5) establecida en bosque de palmeras de aguas negras, ubicada a 2 km de distancia de P6 y P7. Fueron reportadas 26 familias, 48 géneros y 24 espe-cies, de las cuales la familia Arecaceae (64%) y específicamente las especies Mauritia flexuosa (53%), Euterpe precatoria (8%) y Hura crepitans (7%) dominan el área. Otras familias como Eu-phorbiaceae (7%) y Fabaceae (6%) son también importantes.

Grupo h: Este consiste de una parcela (P8) establecida en bosque de palmeras de terraza baja, a 21 km de P5 y 2,5 km de P9. Fueron reportadas 35 familias, 82 géneros y 72 especies, de las cuales siete especies (10%) estuvieron también presentes en P5. Las familias Arecaceae (31%), Clusiaceae (12%), Fabaceae (8%) y Lecythidaceae (8%) dominaron P8, así como las especies Mauritia flexuosa (9%), Oenocarpus bataua (9%), Caraipa valioi (8%) y Euterpe precatoria (8%).

Parcela transicional: Este grupo consiste de una parcela (P86) establecida en un bosque de arena blanca (varillal) con inclusiones de bosque de terraza alta, ubicada a 150 m de P2 y 4,5 km de P10. Fueron registradas 33 familias, 76 géneros y 84 especies, de las cuales 22 (26%) estuvieron también presentes en P2 y 20 (24%) en P10. Fabaceae (28%) y Clusiaceae (17%) son las familias más abundantes, así como los géneros Macrolo-bium (9%) y Tachigali (7%). Las especies más abundantes son Tovomita calophyllophylla, Dicymbe uaiparuensis, Haploclathra cordata y Oenocarpus bataua (6% cada una), siendo las tres primeras especies indicadoras de varillales. Oenocarpus bataua es una especie de bosques de terraza, así como varias otras (28

ssp.) reportadas en P86 y también presentes en P4, una parcela de terraza ubicada a 200 m de distancia.

Factor humano y factor tiempo en el uso de datos florísticos

Los resultados del análisis de disimilaridad florística fueron influenciados por la precisión y compatibilidad de la identifi-cación de las especies. En nuestro caso, las identificaciones fueron realizadas por diferentes personas en diferentes tiempos y con diferente soporte de información o consulta, factores que son citados a continuación.

a) Factor tiempo

El porcentaje de individuos identificados a nivel de familia fue similar para los dos grupos de parcelas, aquellas estableci-das después de 1991 y antes de 1991 (t11,6 = 0,3, p > 0,5). El porcentaje de individuos identificados a nivel de género y especie fue mayor en las parcelas establecidas después de 1991 que antes de 1991 (género: t11,6 = 4,5, p < 0,001, especies: t11,6 = 3,5, p < 0,005). De la misma manera, el número de especies identificadas con un binomio de género y especie conocidos fue mayor después de 1991 (74,1%) que antes de 1991 (53,1%; t11,6 = 4,9; p < 0,0005). Por lo tanto, es posible que las mismas especies fueran identificadas con diferente precisión en diferentes tiempos (Tabla 1).

b) Factor humano

Al nivel de especies, existe la posibilidad que algunas especies que son morfológicamente similares hayan sido confundidas y determinadas con nombres diferentes por personas diferentes. Por ejemplo, Andira multistipula reportada en las parcelas P1, P6 y P7 por Freitas (1996a) podría ser lo mismo que A. inermis en las parcelas P13 y P14 de Nebel et al. (2001). Ambas especies crecen en áreas temporalmente inundadas y presentan flores y frutos muy similares, pero Andira multistipula es distintiva por sus largas y persistentes estípulas ausentes en la otra especie

58

Honorio et al.


(Pennington, 2003). Esto también confirma el uso de distintas fuentes que estuvieron disponibles en el herbario o los herbarios donde fueron tratados los especímenes.

Otros ejemplos de posibles errores en la determinación son Alchornea latifolia, Capparis osmantha, Cordia collococca, Endli-cheria krukovii, Nectandra pulverulenta e Iryanthera tessmannii (P1, P6 y P7), las cuales podrían ser equivalentes a A. schom-burgkii, Capparis sola, Cordia lutea, E. formosa, N. cuneatocordata e I. juruensis (P13 y P14), respectivamente. Ejemplos similares fueron observados en las parcelas de bosques de arena blanca, donde Haploclathra cordata, Caraipa tereticaulis y Emmotum floribundum de la parcela P86 (Peacock et al., 2007) podrían ser las mismas especies que H. paniculata, C. punctulata y E. affine de las parcelas P2, P3, P10 y P11 (Freitas, 1996b).

DiscusiónLos grupos de parcelas obtenidos a través del análisis UPGMA

contienen casi siempre parcelas de un mismo tipo de vegetación siguiendo la clasificación propuesta por Lopez-Parodi y Freitas (1990). Por lo tanto, dicha clasificación basada en la interpre-tación de imágenes, fotografías aéreas y una gran experiencia en el campo fue también ratificada por datos cuantitativos de la composición de la flora arbórea. A nivel de especies, algunos problemas taxonómicos fueron detectados, sin embargo los grupos fueron consistentes a los tres niveles de análisis (familia, género y especies).

Tipos de vegetación

El bosque ribereño (RF) estuvo representado por parcelas ubicadas geográficamente muy cerca (grupo a); este grupo es-tuvo claramente separado a nivel de familia y género. Al nivel de especie, en cambio, especies presentes en sólo uno o dos parcelas afectaron los resultados, las cuales causaron la mezcla de las parcelas con aquellas del bosque latifoliado de aguas ne-gras. Pensamos que dichas especies son probablemente errores en la determinación y por lo tanto podría requerirse que los especímenes sean nuevamente comparados para asegurar la con-sistencia de los datos. Esto se discute más adelante con ejemplos de especies de parcelas establecidas en este tipo de bosque.

El bosque latifoliado de aguas negras (BWBLF) estuvo representado por dos grupos (b y c) localizados a 19 km de distancia, cada uno de ellos con diferente composición florística. El grupo c estuvo representado por sólo una parcela (P15) esta-blecida en un parche aislado de este tipo de bosque. Esta zona está dominada por las familias Lecythidaceae, Fabaceae y Sapo-taceae y los géneros Eschweilera y Pouteria, taxones que también dominan el bosque de terraza. Por esta razón, P15 aparece más semejante a parcelas de terraza al nivel de familia y género; sin embargo, al nivel de especies, esta parcela está más relacionada a las parcelas del mismo tipo de bosque (grupo b) a pesar de no formar un solo grupo.

El bosque de arena blanca (WSF) está representado por parcelas de los grupos d, e y transicional, que incluyen varillales y chamizales, donde los varillales tienden a tener árboles más altos, más diversidad de especies y mayor número de árboles que los chamizales (Encarnación, 1985). En Jenaro Herrera, estos bosques ocurren en pequeños parches rodeados por bosques de terraza, característica que dificulta el muestreo de áreas homo-géneas. Los varillales de esta zona según García et al. (2003) son

clasificados como varillales bajos de no más de 15 m de altura, tanto húmedos como secos.

El bosque de terraza alta (HT) y el bosque latifoliado de terraza baja (LTBLF) están representados en el grupo f. Estos dos tipos de bosques no fueron separados por la composición florística a pesar de tener geologías diferentes, con formaciones de suelos en diferentes épocas (HT: 2—7 Ma, LTBLF: < 1 Ma; Dumont et al., 1991). De otro lado, estudios más recientes sobre la estructura de estos bosques indican que los bosques de terraza alta tienen mayor número de individuos con DAP ≥ 30 cm y por lo tanto, mayor área basal que los bosques latifoliados de terraza baja (Yepes y Honorio, pers. comm.). También, Honorio (2006) demuestra que son bosques inusuales dentro de la Amazonía del noroeste porque presentan suelos muy pobres en nutrientes representando un extremo de la gradiente en la fertilidad del suelo en esta parte de la Amazonía.

El bosque de palmeras de aguas negras (BWPF) y El bosque de palmeras de terraza baja (LTPF) fueron bien definidos debido a la gran abundancia de palmeras. La especie Mauri-tia flexuosa domina principalmente estos bosques, formando formaciones monoespecíficas de baja diversidad florística (58 especies/ha) en el primer caso (Kahn & Mejía, 1990) y for-maciones más diversas (158 especies/ha) en el segundo (Kahn, 1990; Kahn et al., 1988).

Factor tiempo y factor humano en el uso de datos florísticos

El factor tiempo y factor humano son discutidos a con-tinuación debido a que es de esperar que las determinaciones llevadas a cabo por diferentes botánicos, en diferentes periodos y herbarios alteren los resultados de análisis florísticos. Por lo tanto, estos factores son fuentes de error en cualquier base de datos de especies de gran tamaño y diversidad.

A pesar que un botánico puede tener mucha experiencia de campo, la identificación de especies no es fácil e implica un amplio conocimiento del grupo taxonómico. Los taxa comunes y mejor distribuidos (familias, algunos géneros) son más fácil-mente identificados y las especies raras o especies de géneros muy diversos son frecuentemente mal identificados. Durante el proceso de identificación, el botánico compara los especímenes colectados en el campo con aquellos del herbario previamente identificados. Este proceso está basado en la decisión de la per-sona y en la calidad de las determinaciones de los especímenes del herbario. Los especímenes de herbario identificados por especialistas son más confiables, sin embargo las determinacio-nes también dependen de la disponibilidad de las revisiones de los taxa. Lastimosamente, en el Neotrópico, algunos grupos de plantas no cuentan con estudios recientes.

La fecha de la determinación es también crucial para los botánicos, quienes deben lidiar con una taxonomía dinámica, donde nuevos taxones y revisiones taxonómicas son publicadas cada año. Por ejemplo, en el 2004, el International Plant Name Index registró cerca de 300 nuevos géneros y 4000 nuevas especies en el mundo. En la Amazonía, varios nuevos taxones son descritos anualmente, pero muchos más nombres son con-vertidos en sinónimos durante las revisiones taxonómicas. Por ejemplo, cerca del 20% de los nombres aceptados de Andira fueron convertidos en sinónimos en la última revisión del género (Pennington, 2003).



A pesar de estos problemas, los análisis florísticos ideal-mente deberían ser realizados a nivel de especies porque frecuentemente, es más a nivel de especies que géneros o familias que se muestran distribuciones restringidas y por ende una mejor definición de patrones florísticos. Una conclusión similar fue alcanzada durante el análisis de patrones fitogeográficos de los bosques de savana del Brazil (Ratter et al., 2003) y bosques estacionalmente secos del Pacífico Ecuatorial (Linares-Palomino et al., 2003), donde los patrones fueron claros usando la com-posición de las especies. Más recientemente, gradientes en la composición florística de parcelas de la planicie inundable de la Amazonía fueron resueltos a través de un análisis a nivel de especies (Wittmann et al., 2006).

Dado que el análisis florístico a nivel de especies es más ven-tajoso, debemos cuestionarnos por qué los análisis cuantitativos a gran escala de los bosques Amazónicos más diversos de tierra firme hayan sido realizados sólo a nivel de género y familia (p.ej. Terborgh & Andresen, 1998; ter Steege et al., 2000; ter Steege et al., 2006; De Oliveira y Nelson, 2001). Estos estudios men-cionan los mismos problemas descritos anteriormente acerca de la uniformidad en la identificación de las especies y los vacíos en la revisión taxonómica de varios grupos. La única solución a estos problemas de taxonomía e identificación podría ser el asegurar que todos los inventarios sean bien referenciados (espe-cimenes) y que los especímenes sean directamente comparados en los herbarios. Por lo tanto, las colecciones botánicas de los inventarios necesitan ser depositadas en herbarios accesibles y seguros, donde puedan ser revisadas y comparadas con otros especímenes tanto en el presente como en el futuro, cuando nuevas revisiones taxonómicas sean publicadas.

AgradecimientosLos autores desean expresar su reconocimiento a Francis E.

Putz y Filomeno Encarnación por sus comentarios durante la elaboración del documento. Este estudio es parte de la tesis de E. Honorio de M.Sc. en Biodiversidad y Taxonomía de Plantas de la Universidad de Edimburgo, Reino Unido, realizada con el apoyo del Royal Botanic Garden Edinburgh y del Programa Alban, programa de becas de alto nivel de la Unión Europea para América Latina, beca Nº E05M050715PE. El trabajo de campo de RAINFOR en el 2005 fue realizado con fondos de la NERC (O.P.).

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61


Flora vascular y vegetación de la laguna de ParinacochasRev. peru. biol. 15(1): 61-72 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Flora vascular y vegetación de la laguna de Parinacochas y alrededores (Ayacucho, Perú)

José E. Roque1 y Ella Karina Ramírez2

Vascular flora and vegetation of Parinacochas lake and neighborhoods (Ayacucho, Peru)

1 Laboratorio de Florística, Museo de Historia Natural - Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

E m a i l J o s é R o q u e : [email protected]

2 Dirección de Conservación de la Biodiversidad, Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA).

E m a i l K a r i n a R a m i r e z : [email protected]


ResumenLa laguna de Parinacochas, situada en el extremo sur del departamento de Ayacucho, a 3200 m de altitud, está considerada como un importante humedal altoandino; sin embargo, su riqueza florística es poco cono-cida. En un intento por cubrir este vacío de información botánica, se presentan los resultados de evaluaciones realizadas entre los años 2003—2006 en este ecosistema altoandino. La flora vascular está conformada por 234 taxones (225 especies y nueve taxones infraespecíficos), en 179 géneros y 73 familias; las Asteraceae, Poaceae y Fabaceae son las familias con más especies. Se encontraron siete tipos de vegetación, constituyendo los matorrales los más diversos. Veinte taxones, incluyendo cinco subespecies, son considerados endémicos para el país; se amplía, igualmente, el conocimiento sobre la distribución departamental de 93 taxones. La actividad ganadera constituye la principal amenaza antrópica, en tanto que otras actividades no representan riesgo potencial para la flora y vegetación de este ecosistema.

Palabras clave: Humedales altoandinos, flora, Parinacochas, Andes, Perú.

AbstractParinacochas lake, located in the southernmost part of the department of Ayacucho, to 3200 m of altitude, is considered as an important high-Andean wetland; however, its floristic richness is little known. As an attempt to cover this empty of botanical information, results of evaluations made between years 2003 and 2006 in this high-Andean ecosystem are presented. The vascular flora is represented by 234 taxa (225 species and nine infraspecific taxa), in 179 genera and 73 families; Asteraceae, Poaceae and Fabaceae are families with the largest number of species. Seven vegetation types are found, being shrublands the most diverse. Twenty taxa, including five subspecies, are considered endemics to the country; likewise, knowledge about departmental distribution of 93 taxa is increased. Cattle constitutes the main anthropic threat, while other human activities do not put at risk the wild flora and vegetation of this ecosystem.

Keywords: Highland wetlands, flora, Parinacochas, Andes, Peru.

IntroducciónLos humedales son considerados como ecosistemas altamente

productivos, muy importantes no solamente por la diversidad biológica que sustentan sino también por las funciones ecológi-cas, los procesos complejos e interacciones físicas y biológicas que en ellos se desarrollan. Estos importantes ecosistemas, además de constituir hábitats de especies de flora y fauna silvestres con alto valor de conservación, también sustentan a poblaciones humanas, forman parte del patrimonio natural y cultural de la humanidad, están relacionados con creencias religiosas y cosmológicas, constituyen una fuente de inspiración estética y forman la base de importantes tradiciones locales (Blanco, 1999; Convención de Ramsar, 2002; Salvador & Cano, 2002; Ziesler & Ardizzone, 1979).

La laguna de Parinacochas es conocida también como laguna de Incahuasi (Casa del Inca), llamada así por los restos arque-ológicos del período Inca que se encuentran en sus alrededores (Bingham, 1923). Incahuasi daba el nombre a una feria que se realizó hasta la década de los setenta, cada mes de agosto, en donde se congregaban pobladores, comuneros y comerciantes de diferentes departamentos, y se realizaba el comercio e inter-cambio de diversos productos de distinta índole, siendo además un acontecimiento cultural, folklórico y religioso.

Esta laguna es de naturaleza endorreica (INRENA, 2003) y ha sido considerada como zona prioritaria para la conservación, especialmente para la protección de aves en los Andes (Franke et al., 2005; Ricalde, 2003; Velásquez, 1998). Este ecosistema y zonas adyacentes cuentan con algunas exploraciones científicas que se inician en la segunda mitad del siglo XIX (Raimondi, 1929), incluyendo las realizadas por Bingham (1923), Koepcke

& Koepcke (1952), Hurlbert & Keith (1979) y Hurlbert et al. (1986). En relación a los estudios botánicos, la información proviene de las colecciones realizadas por Weberbauer en la década de 1910 (Weberbauer, 1945) así como de ejemplares de herbario de las expediciones realizadas por Paul C. Hutchison en los 60s y más recientemente, las de Paul M. Peterson en la presente década; sin embargo, la información generada sobre flora y vegetación de esta zona es somera y escasa (ver Combelles & Humala, 2006). El presente estudio aporta información actualizada sobre la riqueza florística de este ecosistema y sus comunidades vegetales.

Área de estudioLa zona de estudio comprende parte de los distritos de

Chumpi, Pullo y Puyusca, provincia de Parinacochas, departa-mento de Ayacucho (Fig. 1), ubicada entre los 15º08’—15º21’ S y 73º47’—73º34’ W, desde los 3100 m hasta los 3500 m de altitud. Geográficamente, pertenece a la cuenca del río Ocoña; tiene una extensión superficial aproximada de 200 km2 y, de acu-erdo con el mapa ecológico de la ONERN (1976), se encuentra situada en la zona de vida Estepa Montano Subtropical (e-MS), con una biotemperatura media anual entre los 10,2—10,5 ºC y precipitación entre 322,3—386,3 mm registradas en las localidades de Incuyo y Tarco (INRENA, 2003). Weberbauer (1945) la sitúa en el piso mesotérmico de los tolares, en los Andes Occidentales del Sur, donde las formaciones más extensas son el tolar y pajonal con arbustos dispersos.

Geológicamente, comprende la formación Arcurquina, constituida por una secuencia de calizas producidas al final de una de las transregiones del Mesozoico (parte oeste de la laguna); la formación Capillune, constituida por limonitas verde

62

Roque & Ramírez


claras, no muy compacta e intercalada con areniscas tufáceas de grano fino y con microconglomerados (parte sur de la laguna) y depósitos aluviales, al este de la laguna (pampa de Parinacochas), conformada por material volcánico subanguloso y redondeados, con matriz fina; en tanto que la laguna está conformada por materiales limosos, arcillosos y ceniza (INRENA, 2003).

Material y métodosSe realizaron colectas intensivas considerando los diferentes

hábitats aledaños a la laguna, de acuerdo con técnicas estan-darizadas (Arakaki, 2001, 2002; Bridson & Forman, 1992; Womersley, 1981), entre diciembre del 2003 hasta junio del 2006. Se tomaron registros de la forma de crecimiento y fenología; para las coordenadas geográficas y altitudes se empleó un receptor GPS. La totalidad de los ejemplares recolectados,

ca. 400 especímenes, se encuentran depositados en el Herbario San Marcos (USM).

Las determinaciones taxonómicas fueron realizadas en el laboratorio de Florística del Museo de Historia Natural-UNMSM, empleando claves y literatura pertinentes (León, 1993; Macbride, 1936-1964; Tovar, 1993), además de consultas a especialistas; posteriormente, fueron corroboradas con ejem-plares depositados en los herbarios USM y MOL. Para definir las formas de crecimiento hemos seguido a Whittaker (1975), en tanto que los tipos de vegetación corresponden a lo mencionado por Weberbauer (1945).

ResultadosLa flora vascular de la laguna de Parinacochas y alrededores

está conformada por 225 especies, siete subespecies y dos var-iedades, agrupadas en 179 géneros y 73 familias (Apéndice 1, Fig. 3). Las Magnoliopsida representan el 74% de los taxones, las Liliopsida el 21%, en tanto que las Pteridophyta y las Gimnospermas representan solamente el 5%. Veintitres taxones no han logrado ser determinados hasta el nivel específico debido a que no contaban con todas las características solicitadas en las claves disponibles.

Las doce familias con mayor número de taxones constituyen casi el 60% de la flora total (Tabla 1), siendo las Asteraceae (43 taxones), Poaceae (26), Fabaceae (14), Cactaceae (7), Cal-ceolariaceae (7) y Solanaceae (7) las familias más diversas; las Lamiaceae y Rosaceae, junto con las Scrophulariaceae, Cypera-ceae, Pteridaceae y Verbenaceae aportan con 33 taxones más; tres familias contienen cuatro especies cada una, otras cuatro presentan tres, diecinueve dos cada una, en tanto que las restantes 35 familias presentan solamente una especie.

Los géneros con más de dos especies se muestran en la Tabla 2, donde destacan Calceolaria (Calceolariaceae), con seis taxones, seguido de Baccharis, Muhlenbergia y Senecio, con cinco cada uno; los géneros Calamagrostis, Lupinus y Solanum presentan cuatro, en tanto que dos géneros más contienen tres especies. Veinticuatro géneros adicionales presentan dos especies cada uno, mientras que el resto (146) son monoespecíficos.

La forma de crecimiento predominante son las hierbas, las cuales constituyen el 75% de la flora total (177 taxones); ellas son marcadamente estacionales, apareciendo con las primeras lluvias y destacan en casi todos los tipos de vegetación; los arbus-tos, con 46 taxones, representan el 20% del total, y le dan una característica fisonómica-estructural particular a los matorrales y tolar; las especies arbóreas, junto con los cactus, constituyen el 5% restante (2 y 3% respectivamente), formando parte de los matorrales y pajonal arbustivo.

Intihuatana

Chillhuane

UntucoYuracchuasi

San JoséColloni

Huashuacha

Quishuarani Patayopata

Rarasuña

Ejansale

Poltotoca

Pallalca

Huancarama

OscolloTantarilla0 4 km

Yanaorco

Tarco

Rajañani

Incahuasi

Cruzpata

Carhuanilla73°45’ 73°40’

15°10’ CHUMPI

PUYUSCA

PULLO

N

15°20’

Ayacucho

laguna de Parinacochas

Perú

Figura 1. Ubicación de la Laguna de Parinacochas y las localidades circundantes evaluadas.

Familia Especies Génerosn % n %

ASTERACEAE 43 18,45 30 16,76POACEAE 26 11,16 16 8,94FABACEAE 14 6,01 8 4,47CACTACEAE 7 3,00 5 2,79CALCEOLARIACEAE 7 3,00 2 1,12SOLANACEAE 7 3,00 4 2,23LAMIACEAE 6 2,58 6 3,35ROSACEAE 6 2,58 6 3,35SCROPHULARIACEAE 6 2,58 5 2,79CYPERACEAE 5 2,15 5 2,79PTERIDACEAE 5 2,15 4 2,23VERBENACEAE 5 2,15 4 2,23

Tabla 1. Riqueza específica y genérica de las familias más diversas en la flora de la laguna de Parinacochas y alrededores.

Género N.º de espe-cies Familia

Calceolaria 6 CalceolariaceaeBaccharis 5 AsteraceaeMuhlenbergia 5 PoaceaeSenecio 5 AsteraceaeCalamagrostis 4 PoaceaeLupinus 4 FabaceaeSolanum 4 SolanaceaeNassella 3 PoaceaeRanunculus 3 Ranunculaceae

Tabla 2. Géneros con mayor número de especies en la flora de la laguna de Parinacochas y alrededores.

63


Flora vascular y vegetación de la laguna de Parinacochas

Siete tipos de vegetación fueron identificados: a) Césped de arroyo; b) Gramadales; c) Matorrales; d) Pajonal con arbus-tos dispersos; e) Pajonal en pampa, f ) Tolar y g) comunidad de hidrofitas. El césped de arroyo está asociado a relieves topográficos relativamente planos y con suelo permanentemente inundado, cercanos a la laguna o a riachuelos que descargan en ella; contiene el 9% de la flora total, siendo todas herbáceas; las especies predominantes son Alchemilla pinnata, Hypsela renifor-mis, Lilaea scilloides, Ranunculus spp. y Mimulus glabratus. Los gramadales están extendidos en lugares con poca inclinación topográfica y suelo salitroso; contienen al 10% del total de la flora, predominando hierbas cespitosas pequeñas, como Dis-tichlis humilis, Polypogon interruptus, Paspalum pygmaeum, así como otras especies no graminoides pequeñas. Los matorrales están confinados a las laderas de los cerros y a ciertas áreas planas al SE de la laguna (Osccollo y Tantarilla); crecen sobre suelo rocoso-pedregoso y albergan al 80% de la flora total; las especies arbustivas predominantes son Adesmia spinosissima, Colletia spinosissima, Tetraglochin cristatum, Citharexylum den-tatum, Junellia juniperina, Kageneckia lanceolata, Hesperomeles cuneata, Dunalia spinosa, Senecio spinosus, Austrocylindropuntia spp., Berberis lutea, Calceolaria spp. y Puya spp. El pajonal con arbustos dispersos se encuentra también en las laderas rocosas, alternando con los matorrales y a veces, entremezclándose con ellos; alberga al 25% de la flora y está conformada por gramíneas altas, aunque en algunos sectores el pastoreo es tan intensivo que no pasan de los 20 cm; predominan aquí Calamagrostis brevifolia, C. curvula, C. rigida, Muhlenbergia ligularis, Nassella inconspicua, N. mucronata, así como algunos arbustos del ma-torral. El pajonal en pampa se sitúa en zonas inmediatas a la laguna, en suelo con escasa filtración de agua; contiene al 18% de la flora y está conformado principalmente por especies de gramíneas de los géneros Calamagrostis, Muhlenbergia, Nasella y Poa, aunque existen elementos florísticos importantes como la bulbosa Zephyranthes andina, creciendo de manera dispersa entre las macollas de estas plantas. El tolar se encuentra en lugares casi planos y con suelo arenoso; ocupa áreas extensas, aunque alberga solamente al 3% de la flora total; está dominado por la especie arbustiva Parastrephia quadrangularis, seguida de Bac-charis incarum y B. odorata. La comunidad de hidrófitas incluye las plantas que crecen en la laguna, en los arroyos que descargan sus aguas en ella y en los canales de agua; representan al 6% del total y está conformada por hierbas acuáticas de los géneros

Elodea, Myriophyllum y Stuckenia, entre otros. Cabe señalar que en el borde SW de la laguna se presenta un pequeño “totoral” conformado por Schoenoplectus californicus y Juncus arcticus var. andicola, el cual temporalmente se reduce o desaparece cuando el nivel de agua de la laguna se incrementa.

DiscusiónLa riqueza florística de la laguna de Parinacochas y alrededores

muestra patrones generales similares a los encontrados en otros sitios andinos localizados arriba de los 3000 m de altitud (Tabla 3). Las tres principales familias fueron las Asteraceae, Poaceae y Fabaceae, similar a lo encontrado en la cuenca del Cotahuasi y en la Reserva Nacional Salinas y Aguada Blanca (AEDES, 2005; INRENA, 2001), y ligeramente diferente a lo reportado por Flores et al. (2005) en el ecosistema de las lagunas Pomacocha y Habascocha y Tovar (1973) en la Reserva Nacional Pampa Gal-eras-Bárbara D’Achille. Estas tres familias constituyen en todos los casos más de la tercera parte del total de la flora encontrada en cada una de estas localidades.

El área de estudio presenta mayores similitudes con la flora de la subcuenca del Cotahuasi, localizada en la provincia de La Unión en el departamento de Arequipa. Un total de 57 familias (casi el 80% de las familias de Parinacochas), 123 géneros (69% del total) y 80 especies (34%) son compartidos con el área de la subcuenca del Cotahuasi (Fig. 2). Asimismo, el índice de si-

Salinas y Aguada Blanca (Arequipa) 1

Cotahuasi (Arequipa) 2

Parinacochas (Ayacucho)

Pomacocha y Habascocha (Junín) 3

Pampa Galeras-Bárbara D’Achille

(Ayacucho) 4

ASTERACEAE 100 118 43 24 26POACEAE 86 39 26 25 54FABACEAE 17 35 14 3 8CALCEOLARIACEAE 1 12 7 0 1SOLANACEAE 9 18 7 2 2CACTACEAE 7 20 6 0 1CARYOPHYLLACEAE 15 15 3 4 4MALVACEAE 14 19 2 2 5Resto de familias 110 204 126 40 48

Total 359 480 234 100 149

Tabla 3. Comparación del número de especies de las principales familias en diferentes localidades andinas, con respecto a lo encontrado en el área de estudio.

1 INRENA, 2001; 2 AEDES, 2005; 3 Flores et al., 2005; 4Tovar,1973.

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

Cotahuasi Salinas y AguadaBlanca

Reserva NacionalPampa Galeras-Bárbara D’Achille

Pomacocha y Habascocha

% ta

xone

s co

mpa

rtido

s

0,00

0,02

0,04

0,06

0,08

0,10

0,12

0,14

% FAM % GEN % ESP IND. JACCARD

Sim

ilaridad

Figura 2. Taxones compartidos e índice de similitud de Jaccard entre el área de estudio y cuatro localidades andinas.

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Roque & Ramírez


militud de Jaccard entre ambas localidades, que pertenecen a la misma cuenca del Ocoña, fue mayor (0,13), mientras que el valor más bajo (0,04) se presentó con las localidades que circundan a las lagunas Pomacocha y Habascocha, situadas en Junín, con las cuales comparte solamente 13 especies (6%).

Si bien es cierto que existe consenso en considerar la laguna de Parinacochas como un importante humedal altoandino, reconocido como hábitat de aves acuáticas que merece ser protegido (Franke et al., 2005; Koepcke & Koepcke, 1952), esto no está reflejado en el interés por el conocimiento de sus componentes biológicos, aun cuando hay algunas propuestas (Castro & Pulido, 1996; Koepcke & Koepcke, 1952; 1956) para incluirla en el Sistema Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado (SINANPE).

Los escasos estudios realizados han incidido en el componente avifauna, con pocas referencias a la flora acompañante (Weber-bauer, 1945). La información obtenida a través de evaluaciones florísticas es la base para el conocimiento de nuestra biodiversidad y esta, a su vez, sirve de sustento para tomar las decisiones que involucran su conservación. Ecosistemas tan importantes y frágiles merecen más atención, sobre todo en el primer paso de saber lo que ellos biológicamente contienen.

Aunque no existe un manejo ecosistémico como tal del humedal ni un ordenamiento territorial de las áreas aledañas, la laguna de Parinacochas y alrededores tienen una larga data de uso de la tierra, principalmente para el pastoreo de ganados vacuno y ovino, siendo la ganadería bovina de crianza extensiva la principal actividad económica de la zona (Zacarías, 2002). Las condiciones elevadas de salinidad (5,6 g/L) y la poca pro-fundidad de la laguna (menos de 3 m) son señaladas como causas probables de la ausencia de peces (Hurlbert et al., 1979), haciéndola igualmente no apta para la agricultura; no obstante, los pobladores la utilizan como fuente de alimento para el ganado, ya que atribuyen a la especie hidrófita-sumergida Stuckenia fi-liformis “suillma” (Potamogetonaceae) la capacidad de engorde y el constituir un componente esencial en la dieta del ganado para mejorar el sabor de los productos lácteos.

Siendo la ganadería la principal actividad económica en la zona de estudio, constituye a la vez la amenaza más importante para el ecosistema de la laguna, dado que el ganado vacuno se

convierte en el principal competidor por la disponibilidad de alimento para especies silvestres como la vicuña; además, el sobrepastoreo impide la regeneración óptima de los pastos natu-rales. Al no existir una agricultura intensiva, la presión antrópica sobre este ecosistema es, sin embargo, limitada; al mismo tiempo, la ausencia de actividad minera, aunado a una escasa explotación de los recursos de flora y fauna (caza, leña, plantas medicinales) mantienen este ecosistema conservado; es el caso de los tolares, que en esta zona son escasamente aprovechados, a pesar de ser un recurso altamente apreciado como combustible vegetal en otras localidades relativamente cercanas (ver INRENA, 2001; Linares & Benavides, 1995). Varias de las especies registradas son empleadas por los pobladores con diferentes fines, entre los cuales destaca el uso para leña, especialmente las que tienen hábito arbustivo o arbóreo; sin embargo, no se ha observado actividades de sobreexplotación que pongan en peligro el buen estado de conservación de la flora silvestre.

El área de estudio alberga once taxones que se encuentran incluidos en el Decreto Supremo Nº 043-2006-AG, norma legal que categoriza las especies amenazadas de flora silvestre (Tabla 4): tres en la categoría En Peligro Crítico (CR), tres en la categoría En Peligro (EN), tres en Vulnerable (VU) y dos en Casi Amenazada (NT).

El presente estudio es un primer intento por documentar de manera completa la flora de la laguna y de las áreas circundan-tes. La vegetación en la zona de estudio contiene numerosos elementos herbáceos estacionales que dependen fuertemente de las lluvias estivales. En este estudio se amplía el conocimiento sobre la distribución departamental de 93 taxones, que se citan o registran por primera vez para Ayacucho (Apéndice 1). Veinte taxones son considerados endémicos para el país (León et al., 2006), de los cuales, Echinopsis peruviana subsp. puquiensis crece solamente en este departamento, en tanto que Clinanthus incarus, Senecio neoviscosus, Cumulopuntia fulvicoma, Caiophora carduifolia, Tristerix chodatianus y Valeriana pinnatifida son citadas por primera vez para Ayacucho. Reportamos como prim-eros registros para el país a las especies Salicornia andina, que estaba citada para la flora de Chile (Alonso-Vargas, com. pers.), habitando terrenos húmedo-salobres del desierto de Atacama (Reiche, 1911); Zephyranthes andina, que había sido registrada para Bolivia y Argentina (Foster, 1958; Ravenna, 1971) y a Lupinus bangii (Foster, 1958), reportada antes sólo en Bolivia.

Considerando las características ecológicas, culturales y es-téticas que alberga este importante ecosistema altoandino, así como su reconocida importancia para la conservación de fauna, especialmente de aves acuáticas, el presente estudio intenta mo-tivar una mayor atención de las autoridades gubernamentales y locales, a fin de promover acciones efectivas para proponer a la laguna de Parinacochas y zonas adyacentes como un Humedal de Importancia Internacional, según los términos de la Convención Ramsar o un Área Complementaria al SINANPE.

AgradecimientosAgradecemos a los pobladores de las localidades circundantes

de la laguna de Parinacochas, por compartir con nosotros sus conocimientos sobre la flora y fauna de este humedal altoandino. A Iván Ramírez Jiménez, por su paciencia e invaluable apoyo en los trabajos de campo. A las personas y colegas por el apoyo brindado en el desarrollo del presente estudio, así como en la

Familia Taxón

Cat

egor

ía d

e A

men

aza

BUDDLEJACEAE Buddleja coriacea CREPHEDRACEAE Ephedra rupestris CRROSACEAE Kageneckia lanceolata CRASTERACEAE Parastrephia quadrangularis ENESCALLONIACEAE Escallonia myrtilloides ENROSACEAE Polylepis tomentella ENCACTACEAE Corryocactus brevistylus subsp. puquiensis VUCACTACEAE Echinopsis peruviana subsp. puquiensis VUCACTACEAE Matucana haynei VUMALVACEAE Acaulimalva engleriana NTPOLEMONIACEAE Cantua buxifolia NT

Tabla 4. Especies de plantas vasculares incluidas en el D.S. Nº 043-2006-AG.

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determinación de muchas de las especies: Carlos Aedo, Mª Ánge-les Alonso-Vargas, Mónica Arakaki, Hamilton Beltrán, Anton Hofreiter, Colin Hughes, María Isabel La Torre, Blanca León, Alan Meerow, Franco Mellado, Wilfredo Mendoza, Marybel Morales, Michael Nee, Pamela Puppo, Flor de Ma. Salvador, Lisset Tonder y Maximilian Weigend. Igualmente, a Asunción Cano, jefe del Laboratorio de Florística del Museo de Historia Natural-UNMSM, Héctor Aponte, Susy Castillo e Irayda Sali-nas, por sus comentarios al manuscrito, así como a César Arana y los revisores anónimos por sus observaciones y correcciones. A Rosario Acero, ex-directora de la Dirección de Conservación de la Biodiversidad del INRENA, quien en su gestión apoyó parte de este trabajo, el cual contó con las Autorizaciones 098-2004-INRENA-IFFS-DCB y 045-2006-INRENA-IFFS-DCB; a Joaquina Albán y Graciela Vilcapoma, jefas de los herbarios USM y MOL, respectivamente, por permitirnos revisar las colecciones científicas.

Literatura citadaArakaki, M. 2001. Herbario de Cactáceas. Quepo 15: 38-45.Arakaki, M. 2002. Herbario de Cactáceas 2. Quepo 16: 34-39.Asociación Especializada para el Desarrollo Sostenible (AE-

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Roque & Ramírez


Figura 3. a) Vista panorámica del volcán Sara Sara y de la laguna de Parinacochas; b) Zephyranthes andina; c) Grindelia tarapacana; d) Parastrephia quadrangularis; e) Proustia berberidifolia; f) Viguiera procumbens; g) Corryocactus brevistylus subsp. puquiensis; h) Echinopsis peruviana subsp. puquiensis; i) Calceolaria ludens; j) Adesmia spinosissima; k) Lupinus cf. bangii; l) Caiophora carduifolia; m) Anatherostipa obtusa; n) Distichlis humilis; o) Ranunculus praemorsus; p) Colletia spinosissima; q) Lycianthes lycioides.

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Taxón Nombre local

Aya

cuch

o

Form

a de

cr

ecim

ient

o

Endé

mic

o

Tipo

de

veg-

etac

ión

ACANTHACEAEDicliptera porphyrea Lindau h e m

ALSTROEMERIACEAEBomarea involucrosa (Herb.) Baker sí h mBomarea ovata (Cav.) Mirb. h m,pa

AMARANTHACEAEAlternanthera sp. h mGomphrena sp. h m

AMARYLLIDACEAEClinanthus incarus (Kraenzl.) A.W.Meerow sí h e m

Zephyranthes andina (R.E. Fr.) Traub navidad, navidad waytacha, navidad wayta sí h g,pp

ANACARDIACEAESchinus molle L. molle t m

APIACEAEBowlesia tropaeolifolia Gill. & Hook. sí h m,paHydrocotyle ranunculoides L. f. maticcllo sí h hLilaeopsis macloviana (Gand.) A.W. Hill sí h cOreomyrrhis andicola (Kunth) Hook. f. h m

ASCLEPIADACEAESarcostemma andinum (Ball) R.W. Holm curcucurwicha sí h m

ASPLENIACEAEAsplenium gilliesii Hook. h m,pa

ASTERACEAEAchyrocline alata DC. h m,paAgeratina sternbergiana (DC.) R.M. King & H. Rob. ccopacce, chilca h mAmbrosia arborescens Mill. marco, altamiza sí s mBaccharis incarum (Wedd.) Cuatrec. taya, tola sí s m,pa,tBaccharis latifolia (Ruiz & Pav.) Pers. chilca s m,paBaccharis odorata Kunth palta taya s m,pa,tBaccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers. sí s m,paBaccharis sp. s m,paBarnadesia dombeyana Less. sí s mBidens andicola Kunth pakonka h gg,m,pa,ppBidens pilosa L. h m,pa,ppChersodoma jodopappa (Sch. Bip.) Cabrera sí h m,paConyza artemisioides Meyen & Walp. sí h m,paCoreopsis fasciculata Wedd. h mGalinsoga sp. h mGamochaeta americana (Mill.) Wedd. h m,paGnaphalium cf. badium Wedd. h m,ppGnaphalium lacteum Meyen & Walp. occellura sí h m,paGrindelia tarapacana Phil. chiri chiri, chanllascco, taccsa s m,paHieracium sp. h ppHypochaeris taraxacoides (Meyen & Walp.) Ball sillki h cJungia paniculata (DC.) A. Gray sí s mMutisia acuminata Ruiz & Pav. chinchilcoma, mancapaqui s m,paMutisia arequipensis Cabrera tumbes uma s e m,pa

Apéndice 1. Lista de la flora vascular de la laguna de Parinacochas y alrededores, indicando el nombre local, citación o registro por primera vez para el departamento de Ayacucho, tipos de vegetación (c: césped de arroyo, g: gramadales, m: matorrales, pa: pajonal con arbustos dispersos, pp: pajonal en pampa, t: tolar, h: hidrofitas) y forma de crecimiento (h: hierba, s: arbusto, t: árbol, c: cactus).

(continúa...)

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Ophryosporus heptanthus (Sch. Bip. ex Wedd.) R.M. King & H. Rob. s mOphryosporus peruvianus (J.G. Gmel.) R.M. King & H. Rob. s mParastrephia quadrangularis (Meyen) Cabrera tola, taya s m,pa, tPolyachyrus sphaerocephalus D. Don h mProustia berberidifolia (Cabrera) Ferreyra puchka puchka, chullalla s e m,paSenecio neoviscosus Cuatrec. sí s e m,paSenecio rudbeckiifolius Meyen & Walp. sí h m,paSenecio sp. 1 remilla h m,paSenecio sp. 2 h m,paSenecio spinosus DC. s m,paSilybum marianum (L.) Gaertn. sí h mSonchus oleraceus L. sí h m,paStuckertiella capitata (Wedd.) Beauverd h mTagetes filifolia Lag. chinchi sí h mTagetes multiflora Kunth h g,m,ppTanacetum parthenium (L.) Sch. Bip. sí h mTaraxacum officinale F.H. Wigg. chicoria sí h m,pa,ppViguiera procumbens (Pers.) S.F. Blake sunchu, sihuilla h m,paZinnia peruviana (L.) L. h m

BERBERIDACEAEBerberis lutea Ruiz & Pav. tana-tana, yanali s m

BORAGINACEAEHeliotropium microstachyum Ruiz & Pav. sí h t

BRASSICACEAEBrassica rapa L. sí h mLepidium bipinnatifidum Desv. sí h m,paLepidium chichicara Desv. oschiechiera h m,paNasturtium officinale R. Br. berro sí h c,h

BROMELIACEAEPuya ferruginea (Ruiz & Pav.) L.B. Sm. sí h mPuya sp. h mTillandsia landbeckii subsp. andina W. Till rumi barba h e m

BUDDLEJACEAEBuddleja coriacea Remy kishuar, qolle t m,pa

CACTACEAEAustrocylindropuntia floccosa (Salm-Dyck) F. Ritter huaraqo, kishka sí c mAustrocylindropuntia subulata (Muehlenpf.) Backeb. ancukishka, ccancukishka sí c m,paCorryocactus brevistylus subsp. puquiensis (Rauh & Backeb.) Ostolaza sanqui c e mCorryocactus sp. c mCumulopuntia fulvicoma (Rauh & Backeb.) E.F.Anderson sí c e mEchinopsis peruviana subsp. puquiensis (Rauh & Backeb.) Ostolaza sanqui sanqui, cacto c e mMatucana haynei (Otto ex Salm-Dyck) Britton & Rose c e m

CALCEOLARIACEAE

Calceolaria aff. sparsiflora Kuntz zapatito, wawilla, alma zapatilla, zapato del sapo h m

Calceolaria ajugoides Kraenzl. zapatito, wawilla, alma zapatilla, zapato del sapo h m

Calceolaria engleriana subsp. engleriana zapatito, wawilla, alma zapatilla, zapato del sapo h m

Calceolaria hispida subsp. hispida zapatito, wawilla, alma zapatilla, zapato del sapo h e m

Calceolaria inamoena subsp. millefoliata (Kraenzl.) Molau zapatito, wawilla, alma zapatilla, zapato del sapo h e m

Calceolaria ludens Kraenzl. zapatito h e m,paStemotria triandra (Cav.) Govaerts wawilla h e m,pa

Apéndice 1. Continuación.

(continúa...)

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CALLITRICHACEAECallitriche heteropoda Engelm. ex Hegelm. sí h h

CAMPANULACEAEHypsela reniformis C. Presl h cSiphocampylus tupaeformis Zahlbr. sí h m

CARYOPHYLLACEAEArenaria sp. h cParonychia microphylla Phil. sí h ppStellaria ovata Willd. ex Schltdl. h m

CHENOPODIACEAEChenopodium sp. h ppSalicornia andina Phil. sí h g

COMMELINACEAECommelina fasciculata Ruiz & Pav. h m

CONVOLVULACEAEDichondra microcalyx (Hallier f.) Fabris h mIpomoea cf. muricata Cav. sí h m

CRASSULACEAEVilladia reniformis H. Jacobsen sí h m

CUSCUTACEAECuscuta sp. raqui raqui h m

CYPERACEAECarex bonplandii Kunth sí h gCyperus sp. h cEleocharis albibracteata Nees & E. Mey. sí h cSchoenoplectus californicus (C.A. Mey.) Sojak totora sí h hScirpus rigidus Boeck. cuchipelo h c

DRYOPTERIDACEAECystopteris fragilis (L.) Bernh. h mPolystichum montevidense (Spreng.) Rosenst. h m

EPHEDRACEAEEphedra rupestris Benth. sí s g,pp,t

EQUISETACEAEEquisetum bogotense Kunth sí h c,h

ESCALLONIACEAEEscallonia myrtilloides L. f. t m

FABACEAEAdesmia muricata var. muricata sí s mAdesmia spinosissima Meyen añaui s mAstragalus garbancillo Cav. garbancillo, mío h g,m,ppAstragalus sp. yerba palomita h pa, tDalea pazensis Rusby sí h mLupinus ballianus C.P. Smith atocc habas s mLupinus cf. bangii Rusby occellura, anaso sí h mLupinus sp. challhui, atocc habas h m,paLupinus tomentosus DC. challhui, atocc habas sí s mOtholobium pubescens (Poir.) J.W. Grimes viuda s mOtholobium sp. wallwa blanca h mSpartium junceum L. retama s mTrifolium amabile Kunth chikmo h g,m,ppVicia andicola Kunth h m

GENTIANACEAEGentiana sedifolia Kunth pencca pencca h c,g,m,pp

GERANIACEAEErodium cicutarium (L.) L’Hér. ex Aiton ccoymerache, ccoymera sí h g,m,pp

(continúa...)


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Geranium cf. limae Knuth sí h mHypseocharis bilobata Killip imillay h m

GROSSULARIACEAERibes brachybotrys (Wedd.) Janczewski sí s m

HALORAGACEAEMyriophyllum quitense Kunth h h

HYDROCHARITACEAEElodea potamogeton Espinosa ccaña h hPhacelia secunda J.F. Gmel. h m

HYPERICACEAEHypericum silenoides Juss. sunchito h m

IRIDACEAESisyrinchium chilense Hook. h g,ppTigridia philippiana I.M. Johnst. sí h g,pp

JUNCACEAEJuncus arcticus var. andicola (Hook.) Baslev h hJuncus ebracteatus E. Meyer h m

JUNCAGINACEAELilaea scilloides (Poir.) Hauman sí h c

LAMIACEAEHedeoma mandoniana Wedd. tuta huayra sí h mLamium amplexicaule L. sí h mLepechinia meyenii (Walp.) Epling salvia h m,pp,g,tMarrubium vulgare L. coronilla sí h m,paMinthostachys spicata (Bentham) Epling muña sí s mStachys pusilla (Wedd.) Briq. sí h m

LILIACEAEAsphodelus fistulosus L. sí h m,paNothoscordum fictile J.F. Macbr. sí h g,m,pp

LOASACEAECaiophora carduifolia C. Presl itaña, ortiga sí h e m,pa

LORANTHACEAELigaria cuneifolia (Ruiz & Pav.) Tiegh. poccpo s m,paTristerix chodatianus (Patschovsky) Kuijt sí s e mTristerix longebracteatus (Desr.) Barlow & Wiens sí s m

MALVACEAEAcaulimalva engleriana (Ulbr.) Krapov. altea, ccaltea sí h pp,gFuertesimalva peruviana (L.) Fryxell malva, planta cebra h t

NYCTAGINACEAEMirabilis prostrata (Ruiz & Pav.) Heimerl sí h m

ONAGRACEAEOenothera multicaulis Ruiz & Pav. chupasangre, yawarchunga h m,gOenothera nana Griseb. sí h m,g

OXALIDACEAEOxalis megalorrhiza Jacq. occa occa sí h m,ppOxalis sp. chikmo, trébol h m,pp

PAPAVERACEAEArgemone subfusiformis G.B. Ownbey sí h m

PASSIFLORACEAEPassiflora peduncularis Cav. kitatumbo h e mPassiflora trifoliata Cav. h m

PLANTAGINACEAEPlantago australis Lam. llantén h m,c

POACEAEAegopogon cenchroides Humb. & Bonpl. ex Willd. sí h m

(continúa...)


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Anatherostipa obtusa (Nees & Meyen) Peñailillo h m,pa,ppAristida adscensionis L. h mBromus catharticus Vahl h m,paCalamagrostis brevifolia (J.Presl) Steud. chillhua sí h m,pa,ppCalamagrostis curvula (Wedd.) Pilg. sí h m,pa,ppCalamagrostis glacialis (Wedd.) Hitchc. sí h m,ppCalamagrostis rigida (Kunth) Trin. ex Steud. sí h m,pa,ppCortaderia jubata (Lemoine ex Carrière) Stapf sí h mDistichlis humilis Phil. grama sí h gFestuca rigescens Kunth chillhua h ppHordeum muticum J. Presl h ppJarava ichu Ruiz & Pav. h g,m,ppMuhlenbergia angustata (J. Presl) Kunth sí h m,paMuhlenbergia fastigiata (J. Presl) Henrard sí h g,ppMuhlenbergia ligularis (Hack.) Hitchc. sí h m,pa,ppMuhlenbergia peruviana (P. Beauv.) Steud. sí h ppMuhlenbergia rigida (Kunth) Kunth h mNassella depauperata (Pilg.) Barkworth h ppNassella inconspicua (J. Presl) Barkworth h m,pa,ppNassella mucronata (Kunth) R.W. Pohl h m,pa,ppPaspalum pygmaeum Hack. sí h g,ppPiptochaetium featherstonei (Hitchc.) Tovar h e m,pa,ppPoa aff. gilgiana Pilg. sí h ppPoa aff. glaberrima Tovar sí h m,pa,ppPolypogon interruptus Kunth h g,m,pa

POLEMONIACEAECantua buxifolia Jussieu ex Lamarck s mCantua candelilla Brand ccantu s e m

POLYGALACEAEMonnina salicifolia Ruiz & Pav. s m,paPolygala paniculata L. sí h m

POLYGONACEAEMuehlenbeckia fruticulosa (Walp.) Standl. sí s m,paRumex crispus L. h m

POLYPODIACEAEPleopeltis pycnocarpa (C. Chr.) A.R. Sm. raqui raqui h m

PORTULACACEAECalandrinia acaulis Kunth sí h m,paCalandrinia ciliata (Ruiz & Pav.) DC. sí h m,pa

POTAMOGETONACEAEStuckenia filiformis (Pers.) Börner suillma sí h h

PTERIDACEAEAdiantum poiretii Wikstr. h mArgyrochosma nivea (Poir.) Windham yachachi h mCheilanthes pilosa Goldman sí h mCheilanthes pruinata Kaulf. h mPellaea ternifolia (Cav.) Link h m

RANUNCULACEAEClematis peruviana DC. waywa serrano h mRanunculus flagelliformis Sm. h c,hRanunculus praemorsus Kunth ex DC. altea, jaltea, sunchu h c,ppRanunculus sp. likcha h c

RHAMNACEAEColletia spinosissima J.F. Gmel. chaccara, occekishka, tantarkishka s m

ROSACEAEAlchemilla pinnata Ruiz & Pav. h m


(continúa...)

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Roque & Ramírez


Hesperomeles cuneata Lindl. salljamanzana s m,paKageneckia lanceolata Ruiz & Pav. lloque s mMargyricarpus pinnatus (Lam.) Kuntze s mPolylepis tomentella Wedd. t mTetraglochin cristatum (Britton) Rothm. canlla sí s m

RUBIACEAEGalium aparine L. h mGalium cf. weberbaueri Krause h m

SALVINIACEAEAzolla filiculoides Lam. h c,h

SANTALACEAEQuinchamalium procumbens Ruiz & Pav. chinchimali sí h m

SAPINDACEAEDodonaea viscosa Jacq. chamana s m

SCROPHULARIACEAEAlonsoa meridionalis (L. f.) Kuntze h mBartsia sp. h ppCastilleja pumila Wedd. sí h c,gCastilleja sp. h mMimulus glabratus Kunth occoruro sí h c,hVeronica peregrina L. romerito h c,h

SOLANACEAEDunalia spinosa Dammer chururo sí s mLycianthes lycioides (L.) Hassl. ccantu ccantu s mSalpichroa tristis Miers uchuquita h mSolanum americanum Mill. hierba mora sí h m,paSolanum nitidum Ruiz & Pav. s mSolanum radicans L. f. cuspallu h mSolanum sp. chilifruta s m

THELYPTERIDACEAEThelypteris sp. h m

TROPAEOLACEAETropaeolum tuberosum subsp. silvestre Sparre h m

URTICACEAEUrtica sp. itaña, ortiga h m

VALERIANACEAEValeriana pinnatifida Ruiz & Pav. sí h e m

VERBENACEAECitharexylum dentatum Tafalla ex D. Don s mGlandularia microphylla (Kunth) Cabrera verbena, cruz verbena, yuracc tucca h m,pa,ppJunellia juniperina (Lag.) Moldenke tocto, tucto s mJunellia minima (Meyen) Moldenke puccpunsa sí h mVerbena litoralis Kunth verbena h m



solanum protoplast fusionRev. peru. biol. 15(1): 73-78 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Somatic hybrids obtained by protoplast fusion between Solanum tuberosum L. subsp. tuberosum and the wild species Solanum circaeifolium Bitter

Rosa Espejo1, Giselle Cipriani2, Genoveva Rosel3, Alí Golmirzaie4 and William Roca3

Híbridos somáticos obtenidos por fusión de protoplastos entre Solanum tuberosum L. subsp. tuberosum y la especie silvestre Solanum circaeifolium Bitter

1) Universidad Nacional Agraria. Departamento de Biología. Av. La Molina s/n La Molina. Apartado postal 12-056. Lima 12 - Perú. Email Rosa Espejo: [email protected]

2) New York University. Department of Biology. 31 Washington Place. New York, NY 10003. Email Giselle Cipriani: [email protected]

3) Internacional Potato Center. Ge-netic Resourses Conservation and Characterization Division. Apartado 1558. Lima 12 - Perú.

4) University of Arkansas. Depart-ment of Horticulture. Fayatteville, AR 72701.


AbstractInterspecific somatic hybrids were obtained by polyethylene glycol fusion of protoplasts from tetraploid Solanum tuberosum L. and the diploid wild species S. circaeifolium. Fusion-treated protoplasts were cultured in V-KM medium supplemented with bovine serum albumin. First cell divisions occurred within 3—4 days. A rapid calli proliferation was observed after colonies developed. Nineteen somatic hybrid plants were obtained and confirmed by RAPD analysis. Chromosome observations indicated that all hybrids were aneuploids. The morphology of fusion-derived regenerants was intermediate between the donor parents. This study shows that somatic hybrid potato plants can be obtained by the fusion method presented.

Keywords: Solanum, protoplast fusion, polyethylene glycol, somatic hybrid, RAPD analysis.

ResumenCon la finalidad de obtener híbridos somáticos interespecíficos, se fusionaron protoplastos de la especie tet-raploide Solanum tuberosum y de la especie silvestre diploide Solanum circaeifolium utilizando polietilenglicol. Los productos de fusión fueron cultivados en el medio V-KM suplementado con albúmina de suero bovino. Las primeras divisiones celulares ocurrieron a los 3 a 4 días de cultivo. Después de la formación de colonias se observó una rápida proliferación de callos, a partir de los cuales se regeneraron 19 plantas. El análisis molecular usando RAPD, confirmó que los regenerantes presentaban segmentos de ADN de ambos parentales, sugiriendo su posible naturaleza de híbridos somáticos. Las observaciones del número de cromosomas indicaron que todos los híbridos fueron aneuploides. En condiciones de invernadero, los regenerantes derivados de la fusión de protoplastos, mostraron características morfológicas intermedias entre las líneas parentales. Este estudio muestra la producción de híbridos somáticos de papa con el método de fusión presentado.

Palabras claves: Solanum, fusión de protoplastos, polietilenglicol, híbridos somáticos, RAPD.

IntroductionPotato, Solanum tuberosum L. (2n=4x=48, 4 EBN: endosperm

balance number) is an economically important crop species. The wild species S. circaeifolium (2n=2x=24, 1 EBN) is considered to be a source of agronomic traits such as resistance to Phytophthora infestans (Mont.) de Bary (Mattheij et al., 1992; Colon, 1994). Many wild Solanum species are regarded as important sources for disease resistance and tolerance to many abiotic stresses (Hawkes, 1994) but their use in potato breeding is limited due to poor crossability and sterility of interspecific hybrids. These barriers in classical breeding can be overcome using biotechnological methods such as somatic hybridization by protoplast fusion (Carputo et al., 1995; 1998; Millam et al., 1997; Davey et al., 2005). Using chemical or electrical procedures (Jones, 1988) protoplasts from different donor plants can be fused together and somatic hybrids regenerated from the fusion products. This technique has created novel cellular genome configurations by combining sexually incongruent species.

Somatic potato hybrids have been produced by fusion of diploid wild species with tetraploid S. tuberosum (Barsby et al., 1984; Austin et al., 1993; Cardi et al., 1993;) or with dihaploid S. tuberosum lines (Austin et al., 1985; Rokka et al., 1994). Suc-cessful application of the fusion technique demands a protocol for plant regeneration from protoplasts.

An analysis of putative fusion products is essential to con-firm hybrid status (Masuelli et al., 1995; Penner et al., 1996; Matthews et al., 1997) and expression of the desirable traits. This can be done via morphological, biochemical, cytological and molecular markers (Pinto et al., 1995), and increasingly sophisticated molecular discrimination methods have recently

been reported (Provan et al., 1996; Matthews et al., 1999; Hard-ing and Millam, 2000; Trabelsi et al., 2005; Guo et al., 2007).

In this paper we describe the fusion of leaf protoplasts of S. tuberosum L. with S. circaeifolium Bitter in order to obtain so-matic hybrids. RAPD and chromosomal analysis of the hybrids are also presented.

Materials and methodsPlant material and protoplast isolation.

In vitro 4—6 week-old leaves of tetraploid Solanum tuberosum L. cv. Désirée plants and wild species diploid S. circaeifolium plants (accession 2.1) were used as explants sources. The latter has a natural resistance to late blight, Phytophthora infestans (Mont.) de Bary (Mattheij et al., 1992; Colon, 1994).

These plants were grown on a lacking hormones Murashige and Skoog (1962) medium, and supplemented with 25% sucrose and 3,5% phytagel, pH 5,6.Plants were maintained in a controlled environmental cabinet with 18—22 ºC, 16 h photoperiod and 80% relative humidity.

For protoplast isolation, 1 g of plant material was placed in petri dishes containing a plasmolyzing solution of sorbitol 0,5 M for 1—2 hours. Then, leaves were cut into small pieces and incubated with 10 mL of an enzymatic solution mixture containing 0,25% macerozyme R-10, 1% cellulase R-10, 700 mg calcium chloride, 1% 2-N-morpholinoethane sulfonic acid (MES) in sorbitol 0,5 M, pH 5,6.

The enzyme treatment was carried out overnight with gentle agitation. The protoplast suspension was filtered through 50 µm nylon screens. Protoplasts were precipitated by centrifugation

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Espejo et al.


at 1000 rpm during 10 minutes. The pellets were mixed with 13% mannitol and protoplasts were purified by flotation over 21% sucrose solution. The protoplast band was collected and washed with 13% mannitol. Final concentration was 105-106 protoplasts per millilitre.

Protoplast fusion, culture and regeneration

Prior to fusion, protoplasts from S. tuberosum cv. Desiree and S. circaeifolium were mixed in a 1:1 ratio in a tube with 0,2% calcium chloride and 2,5% potassium chloride solution, pH 6,9. Protoplasts were precipitated by centrifugation at 800 rpm during five minutes.

Some drops of fusion solution containing 25% polyethylene glycol, (PEG, MW 1500) were placed on a plastic petri dish. Then 100 µl from a mixture of partner protoplasts were placed over each fusion solution drop. After that, protoplasts settled down. During 20—30 minutes protoplasts were incubated. Fusion frequency (F.F.) was defined as Fish et al. (1988):

F.F. = N.º of fused protoplasts x 100 N.° of protoplasts

After fusion time, PEG was diluted by addition of a volume of washing solution (7,2% mannitol, pH 5,8). The mixture was incubated for thirty minutes and then protoplasts were collected by centrifugation at 800 rpm during five minutes.

The fusion-treated protoplasts were mixed with an equal volume of 2,8% sodium alginate and the suspension dropped onto a polymerization solution of 50 mM calcium chloride in sorbitol 0,4 M. The plates with alginate beads were stored during twelve hours at 4 ºC. After this time, the solution was replaced by protoplasts culture V-KM medium (Binding and Nehls, 1977) supplemented with 1% serum bovine albumin. The osmolality of this medium was fixed at 500 mOsm. Plates were incubated at 25—28 ºC under dark conditions. After seven days, the culture medium was diluted 1:1 with V-KM medium of 300 mOsm. Then, at fifty days, all culture media were replaced by a 300 mOsm V-KM medium.

When colonies had developed, alginate beads were despolim-eryzed using 20 mM sodium citrate solution in sorbitol 0,3 M, pH 7,4 and gently shaking. Then the suspension was centrifu-gated at 1000 rpm during ten minutes. After that, colonies were dispersed into plates with solid MS13K regeneration medium (Benke, 1975). The cultures were maintained in an incubation room at 22—24 ºC under indirect light conditions. Regenerants from the fusion experiments were propagated in vitro using the Murashige and Skoog (1962) medium.

RAPD analysis

The hybridity of the fusion regenerants was confirmed by RAPD markers. For this analysis, DNA extraction was per-formed according to Doyle and Doyle (1990) with some modi-fications. Random decameric oligonucleotides from GENSET were used for PCR amplification.

PCR was carried out in a 10 µL reaction volume contain-ing: 4,76 µL mili-Q water; 1,5 µL 10X reaction buffer; 50 mM MgCl2; 2,5 mM dNTPs; 10 ng/µL primer and 0,09 µL Taq polymerase (isolated at the International Potato Center labo-ratories). To this reaction mixture, 5 µL of genomic DNA and

50 µL mineral oil were added. PCR amplification was realized in a PTC-100 thermal cycler (Programmable Thermal Cycler) programmed for one cycle of 3 minutes at 94 ºC followed by 40 cycles of 1 minute at 94 ºC, 1 minute at 35 ºC, 2 minutes at 72 ºC and one cycle of 7 minutes. Amplification products were analyzed by gel electrophoresis in 1,4% agarose gels contain-ing ethidium bromide. Gels were analyzed and photographed under UV light.

Chromosome analysis

Root tips from the regenerants and the fusion parents were pretreated with 100 ppm of Ambush pirethroid insecticide, pH 5 for 24 hours at 4 ºC. These samples were obtained from rooted plants maintained in a greenhouse. Hydrolysis was carried out with 1 N HCl at 60 ºC during 8 minutes. Root tips were stained by lacto-propionic orcein.

Results and discussionProtoplasts fusion and plant regeneration

Protoplasts fusion from S. tuberosum cv. Désirée and S. cir-caeifolium were induced with the fusion conditions described (Fig. 1a). Fusion frequencies of 20—30% were obtained. Ag-gregations of more than two protoplasts were also observed. Heterokaryons can not be identified because protoplasts of the parents were of the same type and shape. Due to that, fused and unfused protoplasts were cultured together.

The first cellular divisions happened within 3—6 days of cul-ture in V-KM medium (Fig. 1b) further forming several colonies (Fig. 1c), indicating that the survival after fusion treatment was still high. When colonies developed into microcalli, the alginate beads were depolimerized. Microcalli were transferred onto MS-13 medium to induce shoot regeneration under indirect light conditions. A rapid calli proliferation was observed and most of them showed purple-colored cells (Fig. 1d). Shoot regenera-tion started twelve weeks after calli were transferred to MS-13 medium. Shoots also showed purple-colored meristematic zones. Nineteen plants were regenerated from calli (Fig. 1e). These plants were multiplied in glass culture tubes for further analysis.

From the two fusion experiments, the regeneration frequency was 26,8% (Table 1). This value is different from that obtained by Mattheij et al. (1992), who, after protoplasts electrofusion, reported a regeneration frequency of 14%.

This difference in the regeneration frequency could be ex-plained due to the fact that one of the parents, the tetraploid cultivar Désirée, has a very good morphogenetic capacity (Espejo et al., 1999). The other parent, the wild species S. circaeifolium,

Fusion com-bination

Number of calli

Shoot regen-eration

Number of shoots

Regeneration frequency a (%)

N.º %

Désirée + S. circaeifolium 71 14 19,7 19 26,8

Table 1. Shoot regeneration from calli derived from protoplasts fusion with PEG.

a shoots from calli produced (Waara et al., 1991)


solanum protoplast fusion

Figure 1. (a) Protoplast fusion PEG –induced. (b) Cell divisions with 3-6 days. (c) Colony divided from fused protoplasts at 20 and 25 days, respectively, after fusion.(d) Calli derived from fused protoplasts showed purple-colored cells.(e) Plant regeneration.

(a) (b)

(c)

(d) (e)

also has response for regeneration but its morphogenic capacity is lower than the Désirée cultivar (Espejo, 2000). Under these conditions, calli hybrids follow the developmental pathway of the morphogenic parents.

RAPD analysis

To select hybrids, regeneration of in vitro plants was sub-jected to RAPD analysis. This technique is a tool for somatic hybrid characterization (Baird et al., 1992; Yong-Sheng, 1993; Takemori, 1994; Rasmussen and Rasmussen 1995; Penner et al., 1996; Henn et al., 1998; Rokka et al., 1998).

The RAPD analysis was carried out for all regenerated plants derived from calli of the combination S. tuberosum cv. Désirée

+ S. circaeifolium. The RAPD markers showed that all of the regenerants were somatic hybrids between S. tuberosum and S. circaeifolium. The primer OPM10 (5’-TCTGGCGCAC-3’) amplified a S. tuberosum specific band of 805 bp which appeared in the fusion-derived regenerants. The same primer amplified four specific bands of 740, 1000, 1270 and 1750 bp in S. cir-caeifolium. These bands also appeared in the fusion regenerants (Figs. 2a, b), indicating that parts of the genomes from both parents were combined in the hybrids.

With the primer OPM11 (5’-GTCCACTGTG-3’), these two parental lines exhibited clear differential banding patterns which also confirmed the hybrid nature of regenerants (Figs. 2c, d). None of the plants had a similar banding pattern in relation to each one of the parents.

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Espejo et al.


Identification of somatic hybrids is a requisite for the effective exploitation of the protoplasts fusion in potato improvement. In this study, confirmation of fusion-derived regenerants by the use of RAPD markers represented an effective system for the detection of somatic hybrids from S. tuberosum cv. Désirée and S. circaeifolium.

Chromosome analysis

The numbers of chromosome of S. tuberosum was 2n=2X=48 and S. circaeifolium was 2X=2X=24. For the obtained somatic hybrid plants, the chromosome number varied from 80-94 (Table 2). These results showed that all hybrids were aneuploids (Fig. 3). None of the regenerants had 72 chromosomes, which results from the protoplasts fusion of a tetraploid with a diploid genome.

The production of somatic hybrid plants with a chromosome number deviating from the expected is well documented in many fusion combinations where potato protoplasts have been used as one or both fusion parents (Austin et al., 1985; Fish and Karp, 1986; Fish et al., 1988; Perl et al., 1990; Waara et al., 1991; Masuelli et al., 1995; Pinto et al., 1995).

After protoplasts fusion and during plant regeneration it frequently happens that genetic changes such as variations in chromosome number occur. The origin of this chromosome in-stability has been studied elsewhere in potato (Kumar, 1994).

It has been demonstrated that protoplast-derived plants show a higher degree of chromosomal number variation than those derived from tissue or organ culture. It has been suggested that protoplasts are more prone to chromosome instability because they undergo a long period of greater stress during initial stages of cell division and dedifferentiation (Pijnaker and Sree Ramulu 1990; Carrasco et al., 1998).

Figure 2. (a) RAPD patterns with primer OPM10. From left to right: Sc (S. circaeifolium), D (S. tuberosum cv. Désirée); 1 to 9 (somatic hybrids of Sc+D), r (repetition); λ (Lambda Pst I). a, b, c and d (specific bands for Sc); e (specific bands for D). (b) RAPD patterns with primer OPM10. From left to right: Sc (S. circaeifolium), D (S. tuberosum cv. Désirée); 10 to 19 (somatic hybrids of Sc+D), r (repetition); λ (Lambda Pst I). a, b, c and d (specific bands for Sc); e (specific bands for D). (c) RAPD patterns with primer OPM11. From left to right: Sc (S. circaeifolium), D (S. tuberosum cv. Désirée); 1 to 9 (somatic hybrids of Sc+D), r (repetition); λ (Lambda Pst I). a, b (specific bands for Sc); c, d (specific bands for D). (d) RAPD patterns with primer OPM11. From left to right: Sc (S. circaeifolium), D (S. tuberosum cv. Désirée); 10 to 19 (somatic hybrids of Sc+D), r (repetition); λ (Lambda Pst I). a, b (specific bands for Sc); c, d (specific bands for D).

(a) (b)

(c) (d)

Figure 3. Chromosomes in a root-tip cell of an aneuploid somatic hybrid plant (80 chromosomes).

Chromosome number 80 82 84 86 87 88 90 94

Number of plants 7 1 3 2 1 2 2 1

Table 2. Chromosome numbers and obtained somatic hybrid plants


solanum protoplast fusion

The ploidy of the genotype used in plant regeneration has been shown to profoundly affect the type of variation observed in mor-phological characters and chromosome numbers among regener-ant plants. Plant regeneration from mono- and dihaploid potato genotypes often results in ploidy changes, but little aneuploidy; on the other hand, regenerated plants from tetraploid genotypes produce a wide range of aneuploidy (Kumar, 1994). For these reasons and considering the obtained results, it can be suggested that there is a high probability of fusion-derived regenerants which are aneuploids with an increase or loss of some chromosomes when one or both fusion partners have a high ploidy level.

Somatic hybrids were confirmed morphologically under greenhouse conditions, when intermediate characteristics between parent lines, such as shoot coloration, leaf shape and pubescence were observed.

Potato is an example of a crop in which advantages can be obtained by the use of alternative techniques which exchange and introgress ‘new’ genetic information, conferring beneficial traits from wild species into conventional cultivars (Millam et al., 1997). Tissue culture procedures to produce somatic hybrids and the application of molecular biological tools for their analysis are well established.

In conclusion, somatic fusions between the cultivated potato Solanum tuberosum and the wild species S. circaeifolium were produced in order to incorporate desirable traits into the potato gene pool. Nineteen somatic hybrid plants were obtained from fusion experiments using PEG in an effort to combine elite traits from both parents. Cytological and RAPD marker analysis con-firm their hybrid nature. Further work is needed to evaluate their resistance level to Phytophthora infestans (Mont.) de Bary.

AcknowledgmentsThe authors would like to thank the International Potato

Center for financial support and to Martha Williams de Castro who revised the English version of this article.

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Identificación in silico de un grupo de secuencias ortólogas conservadas (COS) de Ipomoea batatas

Christian Solís-Calero

In silico prediction of conserved ortholog set (COS) sequences from Ipomoea batatas

Centro Internacional de la Papa (CIP), P.O. Box 1558, Lima 12, Perú.Email Christian Solis Calero: [email protected]


ResumenEn el presente trabajo se describe una serie de procedimientos bioinformáticos para la predicción de un grupo secuencias ortólogas conservadas (COS) de Ipomoea batatas, así como la evaluación de su potencial utilidad para la generación de marcadores moleculares y estudios de diversidad en esta especie. Con ese propósito usando los programas BLAST X y TBLASTN se realizó una comparación reciproca por similaridad entre se-cuencias ESTs procedentes de librerías de cDNAs de Ipomoea batatas, propias o disponibles de modo público en la base de datos GenBank, con secuencias COS de Arabidopsis thaliana. La anotación funcional de las secuencias COS predichas en Ipomoea batatas se realizo usando los programas BLASTX, INTERPROSCAN y PSI-BLAST. Se obtuvieron en total 204 secuencias COS candidatos de Ipomoea batatas, siendo 16 secuen-cias provenientes de una librería generada a partir de raíces de reserva. Se evaluó de modo computacional el polimorfismo de las secuencias COS de raíces de reserva, obteniéndose SNPs en 8 secuencias, y secuencias repetidas en tandem en una de ellas.

Palabras clave: COS, Ipomoea batatas, genes de baja copia, ortólogos, ESTs.

AbstractWe develop some bioinformatics procedures to predict Conserved Ortholog Set (COS) sequences from Ipomoea batatas, and evaluate their usefulness for molecular markers and diversity studies of this species. We predict orthology relationship between Ipomoea batatas ESTs sequences and Arabidopsis thaliana COS sequences, according to Best Bidirectional Hits (BBHs) criteria, realizing similarity comparison using BLAST X and TBLASTN programs. We obtained a set of 204 putative COS sequences, 16 of them belonged to storage roots. Functional annotation of sweet potato predicted sequences COS was realized using BLASTX, INTERPROSCAN and PSI-BLAST programs. We evaluate possible polymorphisms in COS candidate sequences, finding SNPs in eight sequences and tandem repeats in one of them.

Keywords: COS, Ipomoea batatas, ortholog, low copy genes, ESTs.

IntroducciónLos ortólogos son definidos como genes de diferentes espe-cies que comparten un ancestro común por especiación. Por contraste, los genes parálogos son copias duplicados dentro de un genoma que pueden ser producidos por el fenómeno de poliploidización o duplicaciones en tandem (Gogarten & Olen-dzenski, 1999, Sonnhammer & Koonin, 2002) (Fig. 1).

Actualmente, debido a la disponibilidad cada vez mayor de bases de datos de secuencias genómicas y de ESTs, la predicción de la relación de ortología entre genes de diferentes especies puede ser realizada mediante métodos bioinformáticos, incluso entre genes de especies tan divergentes en las que por estudios experi-mentales antes no se podía predecir tal relación (Pennisi, 1998, Ku et al., 2000). Basados en ello Fulton et al. (2002) introdujeron el concepto de “grupo de ortólogos conservados” (COS), que son secuencias marcadoras obtenidas del procesamiento de la información de las bases de datos de secuencias biológicas. Estas secuencias corresponden a genes de plantas que se han mantenido conservados y en un bajo número de copias en sus genomas, desde los últimos ancestros comunes que comparten las plantas con flores. El diseño de iniciadores de PCR sobre estas secuencias puede permitir su uso para la obtención de marcadores moleculares basados en secuencias Ej: (CAPs, SSRs) y estudios de diversidad, incluso en especies relacionadas a la de origen de la secuencia (Kozik & Michelmore, 2002).

Los esfuerzos para la generación de nuevos marcadores molecu-lares en Ipomoea batatas son importantes, porque permitirían aumentar la densidad de los mapas genéticos recién generados en esta especie. Las secuencias COS a su vez pueden ser la base para estudios de evolución molecular que en Ipomoea batatas

puedan determinar de modo más preciso su biogeografía y sus centros de origen. Otro de los propósitos de este trabajo es presentar un ejemplo de como se puede aprovechar la gran cantidad de información de secuencias depositada en las bases de datos biológicas, así como programas bioinformáticos, que son accesibles libremente por toda la comunidad científica a través de Internet, o pueden ser escritos según los requerimientos específicos de la investigación usando lenguajes de programación como Perl y PHP (Stajich et al., 2002).

Figura 1. Relaciones de homología entre los genes

A A

A AB

Especie ancestral

Especie 1 Especie 2

Duplicación del gen

Ortólogos

Ortólogos

ParálogosMetálogos

A

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Materiales y métodosBases de datos de ESTs de Ipomoea batatas

Se obtuvieron secuencias ESTs correspondientes a varias librerías de ESTs de Ipomoea batatas a través del National Center for Biotechnol-ogy Information (NCBI: http://www.ncbi.nlm.nih.gov ).

Asimismo se dispuso de secuencias ESTs pertenecientes a 2 li-brerías generadas en proyectos del CIP. La información sobre las librerías usadas se encuentra descrita en la Tabla 1. Las secuencias COS de Arabidopsis thaliana fueron obtenidas del Compositae Genome Project Database (Kozik & Michelmore, 2002). Para disminuir la redundancia de secuencias semejantes en cada grupo de ESTs, estas secuencias según su origen fueron sometidas a un proceso de ensamblaje usando el programa CAP3 (Huang & Madan, 1999), obteniéndose como resultado contigs en el caso de secuencias redundantes, y singletons si las secuencias eran únicas. Las secuencias ESTs, así como la información derivada de su procesamiento fueron depositadas en una base de datos llamada Kumara ESTs, desarrollada usando el paquete de programas XAMPP (que incluye Apache, MySQL, PHP y Perl).

Determinación de secuencias ortólogas

Para la identificación de ortólogos se siguió el criterio de Best Bidireccional Hits (BBHs) (8); se realizaron dos búsquedas de similaridad entre las secuencias ESTs de Ipomoea batatas y las secuencias de aminoácidos correspondientes a los genes COS de Arabidopsis thaliana, usando localmente los programas BLAST-X y TBLASTN. Los parámetros de búsqueda fueron en ambos casos W= 12, matriz: BLOSUM62, T(thereshold)= 11, mínimo valor de E= 10-6, tamaño teórico del query= 1000. Los resultados de la búsqueda BLAST fueron posteriormente resumidos usando un programa en Perl escrito por nosotros. Se seleccionaron como secuencias COS candidatos, las secuencias ESTs que presentaron en los alineamientos con las secuencias COS de Arabidopsis,

valores E inferiores a 10-6 y porcentajes de identidad superiores al 30% y longitudes de alineamiento mayor igual a 70 aminoá-cidos y que no presentaron similaridad significativa con más de una secuencia de Arabidopsis. Los resultados de los análisis de similaridad fueron procesados mediante otros programas Perl previamente escritos, obteniendo los archivos de entrada del programa Genome Pixelizer (Kozik et al., 2002), que permitió visualizar la distribución de las secuencias COS candidato de Ipomoea batatas sobre el genoma de Arabidopsis thaliana.

Anotación Funcional

La anotación funcional de las secuencias COS predichas en Ipomoea batatas se realizó usando localmente el programa BLASTX (Altschul et al., 1997), y de modo online mediante los programas INTERPROSCAN (Quevillon et al., 2005) lo-calizado en: http://www.ebi.ac.uk/InterProScan/, y PSI-BLAST (Altschul & Koonin, 1998) localizado en: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/BLAST/.

Predicción de polimorfismos en las secuencias COS candidato

Con el objetivo de evaluar la posible utilidad de las secuencias COS obtenidas para la generación de marcadores moleculares y estudios de diversidad, se realizó la predicción computacional de polimorfismos de tipo SNPs y repeticiones en tandem en el interior de las secuencias COS correspondientes a las secuencias contigs de raíces de reserva.

Cada secuencia se comparó contra la base de datos EST del NCBI usando el programa BLASTN. De esta base de datos Se obtuvieron las secuencias de Ipomoea batatas cuyos alineamientos presentaron valores de E menores a 10-30, y longitudes de alin-eamiento que superaran el 80% de la longitud de la secuencia. Estas secuencias fueron agrupadas con los ESTs que formaban

Origen de Li-brería

Línea celular - Cultivar Estadio No de ESTs

usados Institución generadora del Proyecto

Raíz de Reserva Kyukei-63 Maduro 412Centro Internacional de la Papa Lima Perú, Potato Re-search Center, Agriculture and Agri-Food Canada.

Raíz Fina Kyukei-63 Maduro 365

Raíz de Reserva Jinhongmi Estadio temprano de desarrollo 2859 Plant Molecular Breeding, Graduate School of Biotech-nol-

ogy. Korea University, Seoul 136-701, South Korea.

Hojas --- Maduro 1079 Department of Biotechnology ARC. Research GesmbH A2444 Seibersdorf, Austria.

Plántula entera Jewel Maduro 215 USDA/ARS, Plant Genetic Resources, 1109 Experiment Street, Griffin, GA 30223, USA.

Tabla 1. Descripción de las secuencias ESTs usadas

Anotación funcional

Origen de las librerías de ESTs

Raíz de reserva Raíz fina Raíz de reserva

inmadura Hojas Plántula entera To-

Genes relacionados al Metabolismo de Carbohidratos 2 1 1 1 5 10

Genes relacionados a defensa contra Patógenos o stress 3 3 6 6 2 20

Otros Genes anotados 5 11 14 38 16 84

Genes No anotados 6 9 23 51 1 90

Total 16 24 44 96 24 204

Tabla 2. Anotación Funcional usando BLASTX tomando como Base de datos las secuencias COS predichas para Arabidopsis thaliana.

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Identificación de secuencias ortólogas de ipomoea baTaTas

cada contig, y ensambladas usando el programa CAP3 (Huang & Madan, 1999). Usando los resultados del ensamblaje de se-cuencias, se realizo la predicción de: SNPs usando el programa AutoSNP (Barker et al., 2003); microsatélites con el programa Sputnick (Jewell et.al, 2006); y de las repeticiones en tandem con el programa Tandem Repeats Finder (Benson, 1999).

ResultadosSe obtuvieron en total 204 secuencias COS candidatos de Ipo-moea batatas, siendo 16 secuencias provenientes de la librería generada a partir de raíces de reserva, los detalles se muestran en las tablas 2 y 3. La distribución de todas las secuencias COS

candidato de Ipomoea batatas sobre el genoma de Arabidopsis thaliana se pueden visualizar en la figura 2. Solo se pudo pre-decir polimorfismos de secuencia SNPs en ocho secuencias, y de secuencias repetidas en tandem en solo una secuencia, los detalles se muestran en la tabla 4.

DiscusiónLa definición de secuencias COS considera que sean genes de baja copia, y es por esa característica que estas secuencias pueden ser de utilidad en estudios de evolución molecular, biodiversidad y generación de marcadores moleculares (Fulton et.al., 2002). Para asegurar esta característica, en la predicción de secuencias

Código del EST

Identificador COS E-value % Identi-

dadLongitud del alineamiento Anotación funcional Programa usado

Contig-S106 At2g18290 1E-55 66 158 Sub Unidad E3 de la Proteína Ubiquitina ligasa INTERPRO

EB32-H1.e At2g32080 1E-54 67 153 Pur-a proteína de unión específica a DNA y RNA BLASTX

Contig-S092 At1g19530 1E-15 37 137 Proteína expresada No anotada

Contig-S125 At3g63330 1E-06 32 128 Tirosina quinasa INTERPRO

EB32-D7.e At1g03490 1E-08 31 115 Proteína del Meristemo no apical (NAM). BLASTX

Contig-S199 At2g26590 1E-34 59 114 Proteína regulatoria de la adhesión celular ARM_1, PSI-BLAST

EB30-H4.e At4g39280 1E-55 86 111 Fenilalanina t-RNA sintetasa BLASTX

EB32-D8.e At2g31980 1E-06 24 106 Inhibidor de cisteina proteasas BLASTX

Contig-S112 At1g31812 1E-26 65 84 Proteína de unión a Acil-CoA (ACBP) BLASTX

EB30-E1.e At4g13400 1E-15 46 83 Proteína expresada No anotada

EB28-C1.e At1g65820 1E-33 73 80 Glutation S transferasa microsomal BLASTX

EB31-G3.b At5g09340 1E-07 36 79 Ubiquitina BLASTX

Contig-S041 At4g10130 1E-10 43 78 Proteína de unión a DNA BLASTX

Contig-S172 At1g77290 1E-09 39 73 Dehalogenasa BLASTX

EB28-H3.e At4g37830 1E-25 70 72 Cytocromo c oxidasa INTERPRO

EB29-B3.e At5g47570 1E-25 70 70 Proteína expresada No anotada

Tabla 3. Anotación funcional para las secuencias predichas usando la librería de ESTs provenientes de raíces de reserva de Ipomoea batatas

Figura 2. Distribución de las secuencias COS predichas de Ipomoea batatas sobre el genoma de Arabidopsis thaliana, en base a análisis de similaridad (1 centiMorgan equivale aproximadamente a 1 megabase).

CentiMorgans cM0,0 3,1 6,2 9,3 12,4 15,5 18,6 21,7 24,8 27,9

I

II

III

IV

V

LeyendaRaíces finasRaíces en desarrolloPlántula enteraRaíces de reservaHojas

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COS propias de camote hemos usado como referencia las se-cuencias COS de Arabidopsis thaliana, en la que por análisis de su genoma completo, se ha determinado que esas secuencias son de baja copia (Kozik & Michelmore, 2002).

La relación de ortología se estableció entre las secuencias COS de Arabidopsis y secuencias ESTs de Ipomoea batatas usando el criterio de Best Bidireccional Hits (BBHs. Según esta definición, dos genes, de dos organismos diferentes, respectivamente, son ortólogos si luego de una búsqueda de similaridad en ambos genomas ambas muestran ser en forma reciproca, más similares entre si respecto a otros genes (Zheng et al., 2005). A esta definición nosotros incluimos tres restricciones más: que la similaridad tenga valores de E-value superiores a 1x10-6, un porcentaje de identidad superior al 25% y una longitud de alineamiento mayor o igual a 70 aminoácidos. Hemos con-siderado estos valores porque son cercanos a los sugeridos por otros autores (Claverie & Notredame, 2003), porque la longitud mínima aceptable para un EST es de 200 pb (cercano al valor de 70 aminoácidos), y porque disminuyen la probabilidad de registrar como COS a secuencias que presentan similaridad pero solo por compartir dominios comunes a varias proteínas y que no necesariamente revelan que las secuencias comparadas tengan una relación de homología (ancestro común).

Debemos considerar que los linajes de Arabidopsis thaliana e Ipo-moea batatas se separaron hace 100 a 150 millones de años (14) por lo que la relación de similaridad entre dos genes ortólogos no tiene que ser necesariamente alta. Por ello hemos empleado una comparación DNA (ESTs) - proteínas (Secuencia COS Arabidopsis). Ésta comparación a diferencia de las comparacio-nes DNA-DNA, conservan mas información y puede predecir homologías más remotas.

En la tabla 2 podemos observar que cerca al 50% de las secuen-cias COS predichas en Ipomoea batatas (90 de 204) no presentan una anotación funcional luego de la búsqueda de similaridad usando Blast X, y es porque estos métodos de comparación de pares de secuencias presentan serias limitaciones para encontrar homólogos remotos, que son aquellos que comparten un mismo origen evolutivo pero que han divergido mucho y su identidad de secuencia está por debajo del 25% (Mount, 2003). Por ello para completar la anotación funcional hemos empleado un metaser-vidor como el INTERPROSCAN, el cuál integra en una sola búsqueda a muchas bases de datos de patrones, perfiles, dominios y motivos que permiten realizar la búsqueda de similaridad, pero restringida a residuos funcionales de la proteína (centros activos, zonas reguladoras), que han sido conservados durante la evolución por su importancia (Quevillon et al., 2005).

Otro método usado para la anotación funcional fue PSIBLAST, programa que primero realiza una búsqueda BLAST de similaridad de secuencia en una base de datos, y a partir de los resultados, construye un perfil o PSSM (position specific scor-ing matrix). Posteriormente, usando este perfil hace una nueva búsqueda en la base de datos, encontrando idealmente nuevas secuencias homólogas remotas, cuya información permite generar un nuevo perfil, que a su vez permite realizar otra búsqueda para predecir nuevas secuencias homologas remotas (Altschul & Koonin, 1998).

En la figura 2 se observa que las 204 secuencias COS de Ipo-moea batatas predichas presentan una distribución que cubre la mayor parte del genoma de Arabidopsis, observándose que en muy pocos casos los ESTs de las diferentes librerías de cDNA coinciden en algún punto del genoma, lo que se explica porque los ESTs provienen de tejidos bastante diferenciados no solo por

Identificador COS No de secuen-cias

Longitud del contig (pb)

SNPs predichosN.° de Repeticiones

en tandemTransiciones Transversiones Deleciones Total

At2g18290 5 898 0 0 0 0 0

At2g32080 5 1393 0 0 0 0 0

At1g19530 8 839 38 19 9 66 0

At3g63330 2 374 0 0 0 0 0

At1g03490 5 1198 0 0 0 5 0

At2g26590 3 892 0 0 0 0 2

At4g39280 1 - - - - - 0

At2g31980 6 526 1 4 0 5 0

At1g31812 8 718 19 39 9 67 0

At4g13400 2 885 0 0 0 0 0

At1g65820 9 805 16 8 5 29 0

At5g09340 26 1303 71 77 159 238 0

At4g10130 3 551 0 0 0 0 0

At1g77290 2 718 0 0 0 0 0

At4g37830 13 693 13 6 30 49 0

At5g47570 8 843 64 42 17 123 0

Tabla 4. Predicción computacional de polimorfismos en las secuencias COS candidato de Ipomoea batatas.

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su función sino incluso por su estadio de desarrollo. Es posible inferir por ello que los ESTs que cubren una misma posición deben corresponder a genes constitutivos de la planta.

La predicción computacional de polimorfismos en las secuencias COS candidato se hace a fin de seleccionar las secuencias en las que con mayor probabilidad hay variaciones que puedan expre-sarse en la obtención de marcadores moleculares a partir de un estudio que involucre el uso de DNA genómico de diferentes variedades o poblaciones de Ipomoea batatas. Esta metodología puede ser utilizada en diferentes organismos, pero depende de la disponibilidad de secuencias en las bases de datos biológicas para el análisis. No obstante, con el incremento de los proyectos de secuenciación de genomas y el continuo y abundante depósito de información de secuencia (Paterson et al., 2000), esta posibilidad se incrementa, por lo que los métodos presentados se pueden constituir sin problemas en un proceso rutinario de trabajo en los laboratorios de Genética Molecular.

Nuestros resultados (tabla 4) muestran que a mayor número de secuencias que forman un contig, se obtiene mayor número de polimorfismos de tipo SNPs, obteniéndose en la mayoría de casos un mayor número de polimorfismos por transiciones que transversiones y deleciones respectivamente, lo que esta de acuerdo con la tendencia esperada para las probabilidades de estos tipos de mutación, y son estas secuencias las que podrían ser seleccionadas para el diseño de iniciadores de PCR, que conduzcan a los experimentos para la obtención de marcadores moleculares.

En los casos en los que las deleciones superan a los otros tipos de variación, probablemente se puede deber a que las secuencias del GenBank incorporadas al análisis de predicción de polimor-fismos no provienen de genes ortólogos, sino paralógos con una similaridad de secuencia bastante alta, y que no pudieron filtrarse previamente con los análisis de similaridad, lo que puede ser reflejo de un origen evolutivo reciente. Estas últimas secuencias serían muy difíciles de utilizar para la obtención de marcadores moleculares, porque probablemente los iniciadores de PCR dis-eñados en ellas podrían coincidir en varias regiones del genoma, amplificando varios genes a la vez y con ello haciendo difícil la interpretación de los resultados experimentales.

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Long-term effects of the consumption of sTevia Rev. peru. biol. 15(1): 85-90 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Long-term effects of the consumption of Stevia rebaudiana (Magnoliopsida, Asteraceae) on fertility mice’s

Juan C. Gil, Paulo Lingan, Carlota Flores* y Pedro J Chimoy

Efecto a largo plazo del consumo de Stevia rebaudiana (Magnoliopsida, Asteraceae) en la fertilidad de ratones

Facultad de Biología, Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo. Lam-bayeque-Perú.

* Laboratorio de Anatomía Patológi-ca, Hospital Almanzor Aguinaga Asenjo. Chiclayo-Perú

E m a i l P e d r o C h i m o y [email protected]


AbstractThe objective of this work was to determine the long-term effects of consuming aqueous extracts of Stevia rebaudiana (Bertoni) leaves on the number of offspring, microscopic morphology of genitalia, and levels of testosterone and estrogens in albino mice. We studied four groups of mice, each consisting of 6 males and 6 females. One group was the control (C) and received food and plain water. Three groups received treatment of food and water with extract of S. rebaudiana at concentrations of (g/Kg) 3,75g (I), 7,5 (II) and 15 (III) for a period of 120 days. The offspring were counted and the histology of genitalia among the groups was compared. Serum levels of total testosterone and estrogens were measured by immunoassay and sexual behaviour was observed. Levels of total testosterone (ng/mL) were significantly different between groups (C= 1,02±0,03; I=1,12±0,01; II= 1,16±0,02; III= 1,21±0,01). Likewise were also significantly different the levels of total estrogens (pg/mL) (C= 20,77±7,22; I= 30,58±2,07; II= 33,08±3,45; III= 43,58±10,3). But no significant differences were observed between the weights (g) of the uterus, tubes and ovaries in group (C= 0,065±0,005; I= 0,058±0,007, II= 0,058±0,007; III= 0,056±0,005). The weight (g) of the testicles showed significant differences only with the treatment III (C= 0,153±0,005; I= 0,155±0,005, II= 0,145±0,005; III= 0,110±0,008). Histological differences in the genital organs between control group and the treatment groups were not detected. Libido in male mice treated with SrB was increased. The weight of the offspring (g) was higher and statistically different in groups II and III (C= 7,53±0,26; I= 7,86±0,47; II= 9,37±0,66; III= 9,35±0,45). The number of offspring was lower and significantly different for treatments II and III (C= 10,83±0,75; I= 11,83±1,17; II= 8,66±0,52; III= 9,17±0,98). We conclude that consumption of SrB does not affect fertility in mice. However, SrB consumption is associated with markedly diminished weight of the testicles accompanied by increased testosterone and estrogens levels.

Keywords: Stevia, testis, fertility, testosterone, estrogen

ResumenEste trabajo fue realizado con el objetivo de conocer los efectos a largo plazo del consumo de extractos acuosos de hojas de Stevia rebaudiana (Bertoni) sobre el número de crías, la micromorfología de los órganos genitales, niveles de testosterona y estrógeno totales, de ratones albinos. Se Trabajó con cuatro grupos de ratones, cada grupo estuvo conformado por seis macho y seis hembras. Un grupo control (C) y tres tratamientos, el primero consumió alimento y agua mientras que los grupos tratamientos consumieron el mismo alimento pero en vez del agua un extracto de S. rebaudiana a concentraciones de (g/Kg) 3,75 (I), 7,5 (II) y 15 (III), por 120 días. Las crías fueron contadas y pesadas después de cada nacimiento, la histología de los órganos genitales entre los grupos fue comparada, se midió los niveles séricos de testosterona y estrógeno total por inmunoquimio-lumi-niscencia, así mismo se observó el comportamiento sexual. Los niveles de testosterona total (ng/mL) fueron significativamente diferentes entre los grupos (C= 1,02±0,03; I= 1,12±0,01; II= 1,16±0,02; III= 1,21±0,01). Así mismo los niveles de estrógeno total (pg/mL) también mostraron diferencias significativas (C= 20,77±7,22; I= 30,58±2,07; II= 33,08±3,45; III= 43,58±10,3). Sin embargo no se observaron diferencias significativas entre los pesos (g) de los úteros, trompas y ovarios (C= 0,065±0,005; I= 0,058±0,007; II= 0,058±0,007; III= 0,056±0,005). El peso (g) de testículos mostró diferencias significativas solamente con el tratamiento III (C= 0,153±0,005; I= 0,155±0,005; II= 0,145±0,005; III= 0,110±0,008). No se detectaron diferencias histológicas en los órganos genitales del grupo control y de los grupos tratamientos. La libido en los ratones machos tratados con SrB estuvo aumentada. Finalmente, el peso de las crías (g) fue mayor y estadísticamente diferente en los grupos II y III (C= 7,53±0,26; I= 7,86±0,47; II= 9,37±0,66; III= 9,35±0,45), mientras que el número de crías fue menor y significativamente diferente para los tratamientos II y III (C= 10,83±0,75; I= 11,83±1,17; II= 8,66±0,52; III= 9,17±0,98). Se concluye que el consumo a largo plazo de SrB no afectó la fertilidad de los ratones pero sí disminuyó notablemente el peso y el tamaño de los testículos. Sin embargo los niveles de testosterona y estrógenos aumentaron notablemente.

Palabras claves: Stevia, testículo, fertilidad, testosterona, estrógeno.

IntroductionStevia rebaudiana (Bertoni) Hemsl. is known as wild plant in

Paraguay and Brazil, is cultivated in Mexico, the United States, Thailand, Russia, England, Japan and Canada.(Lee et al. 1979; Donalisio et al. 1982; Goenadi, 1983; Saxena & Ming 1988; Bran-dle & Rosa 1992; Fors 1995). Stevia rebaudiana recently has been introduced in Peru and cultivated in the Amazon basin. The leaves of the plant have been used as an oral contraceptive and sweetener (Mazzei-Planas & Kuc, 1968), a hypoglycemic agent (Curi et al, 1986; Gregersen et al, 2004), a diuretic, natriuretic and kaliuretic (Melis 1992, 1995; Kinghorn & Soejarto, 1985), and a hypo-tensive agent (Soejarto et al, 1982; Kinghorn & Soejarto, 1985; Melis, 1992; Haebisch, 1992; Hsu et al, 2002).

Mazzei-Planas & Kuc (1968), Portella & Álvares (1982), and Melis (1999) found that the effects of aqueous Stevia rebaudiana extracts in rats are the fertility decrease, an effect not reversed following withdrawal. Results from other groups, however, did not confirm the antifertility effect (Schvartzman et al, 1977; Yodyingyuad & Bunyawong, 1991; Geuns, 2003). In light of these controversial findings, the use of S. rebaudiana in the treatment of human diseases requires further elucidation of its side effects. In addition, we must take into account the fact that S. rebaudiana already is commercialized in many countries, for example as a sweetener for diabetics (Stevita-GNC).

We undertook this study to determine the long term effects of consuming extracts of different concentrations of S. rebaudiana on

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fertility of mice and the effect on the genitalia of mice. Other authors have studied the effect of S. rebaudiana on male rats, designing the research with male rats isolated (Melis, 1999, Oliveira Filho et al, 1989; we work with pairs of mice because rodents live with a partner from weaning, and the isolation of male can affect his fertility.

Material and methodsPlant Material: Leaves of S. rebaudiana were collected in

Rodriguez de Mendoza (Departamento de Amazonas, Perú), identified by Dr. Horacio de la Cruz, and deposited in the Herbarium of the Pedro Ruiz Gallo National University (Lam-bayeque—Perú; specimen 12635). Two kilograms of leaves were dried at ≈50 ºC under low pressure to yield 0,5 kg, which were crushed in a clean, sterile mortar. The resulting powder then was used as test samples, prepared according to Mazzei-Planas & Kuc (1968) and administered orally to mice.

Animals: Animals consisted of 24 male and 24 female mice (Mus musculus var. albinus) that were 45 days old and had free access to food (Purina rat chow) and water. Mice were housed in a temperature-controlled room (25±1 ºC) and kept under a 12:12 h automatic light-dark cycle throughout the experiment (lights on from 19:00 to 07:00 h).

Experiment design: The animals were separated into four groups, each consisting of six pairs of male-female. Each pair was placed in a separate cage (26x41x18 cm). The control group (C) was given food and physiological saline solution, whereas the treatment groups were given food and varying concentrations of S. rebaudiana extract corresponding to 3,75 g/kg (I), 7,5 g/kg (II), and 15 g/kg (III) for 120 days. The number and weight of the offspring were recorded for 21 days after birth. The behaviour of the animals was observed in all experiments.

On the last day of the experiment, tissue and serum collec-tion was performed on the anesthetized animals. Pentobarbital (30 mg/kg, Sigma Chemical) was administered intraperitoneally for anaesthesia. After decapitation blood samples were collected and then centrifuged (4000 rpm, 4ºC, 10 min) to obtain serum for hormonal analysis. The reproductive organs of the females (uterus, tubes, ovaries) and males (testes) were immediately extracted, weighed in an analytical balance, and placed in a solution of buffered formalin (10%).

All experiments were performed in accordance with the guide-lines of UNPRG on animal care and the Ethics Commission.

Histology: Microtomy of the reproductive organs was performed using the method of Prophet et al. (1995). Tis-sue sections were stained with eosin-hematoxylin, and images were photographed and analyzed using a microscope with an attached camera.

Testosterone and Estrogens assay: Serum levels of testo-sterone and estrogens were determined using a double-antibody immunoassay method (Belanger et al, 1980; Immunolite kit, Immunolite Co).

Statistical Analysis: Data were analyzed using Statistics 5.0 software and Microsoft Excel 2007. The variance of the data and confidence intervals were determined using the ANOVA and Dunnet tests, respectively. Results are presented as the means±SEM, with significance defined as p<0,01.

ResultsLevels of both total testosterone and total estrogens increased

with increasing concentration of S. rebaudiana were statistically significant (Testosterone, ANOVA: Fc= 100,28; Ft= 2,5; Dun-net D I= 0,098; II= 0,142; III= 0,192; Dc= 0,029; p<0,01. Estrogens, ANOVA: Fc= 12,08; Ft= 2,5; Dunnet: D I= 9,815; II= 12,322; III= 22,818; Dc= 9,69; p<0,01) (Table 1).

The testis of mice treated with S. rebaudiana was a decreased in weight of the testes in male mice control (Table 2). Penis size was approximately the same in all groups (data not shown). The weights of the testes (g) in were statistically significant for the treatment III (ANOVA: Fc= 63,6; Ft= 2,5; Dunnet: D I= 0,167; II= 0,833; III= 4,333; Dc= 0,947; p<0,01). The weights of the testes in Stevia-treated males were significantly less than that of control animals at a S. rebaudiana concentration of 15 g/kg.

Histological analysis of the testes in the control and treatment groups revealed the following differences: testis, in the control group the Leydig cells differentiate to form spermatozoa within the seminiferous tubules. In the treatment group III (Stevia) the Leydig cells also differentiate to form spermatozoa, but a more abundant blood supply is noted (Fig. 1).

The weight of the uterus, tubes and ovaries (g) in the treat-ment groups did not vary significantly from that in the control group (Table 2) (ANOVA: Fc= 1,928; Ft= 2,5; Dunnet: D I= 0,007; II= 0,007; III= 0,008; Dc= 0,01; p<0,01). Histological analysis of the ovaries, in the control group there is simple cu-boidal epithelium with typical features throughout its extent. In addition, the cortex is well-formed with follicles in different stages of development, and 3—4 luteal bodies. The medulla is well-formed and contains blood vessels and an abundant amount of fibroconnective tissue. The medulla is well-formed and shows the normal histologic structure of the mouse ovary. A precise border between the cortex and the medulla cannot be distinguished, characteristic of the normal histologic structure of the mouse ovary. In the treatment group there is a well-formed cortex with 13-15 follicles in different stages of development, and 5-7 luteal bodies (Fig. 2).

Testosterone(ng/mL)

Estrogens (pg/mL)

C 1,02 ± 0,029 20,77 ± 7,22

3,75g/Kg (I) 1,12 ± 0,014 30,58 ± 2,07

7,5g/Kg (II) 1,16 ± 0,019 33,08 ± 3,45

15g/Kg (III) 1,21 ± 0,012 43,58 ± 10,3

Table 1. Serum level of Testosterone and Estrogens of mice treated with Stevia rebaudiana by 120 days.

Testis(g) Uterus, tubes, ovaries(g)

C 0,153±0,005 0,065 ± 0,005

3,75g/Kg (I) 0,155±0,005 0,058 ± 0,007

7,5g/Kg (II) 0,145±0,005 0,058 ± 0,007

15g/Kg (III) 0,110±0,008 0,056 ± 0,005

Table 2. Weight of Testis and Uterus, tubes and ovaries of mice treated with Stevia rebaudiana by 120 days.

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Long-term effects of the consumption of sTevia

Male mice treated with S. rebaudiana demonstrated an in-crease of sexual desire, attempting to copulate with the female despite resistance. This behaviour was not observed in the group control.

The weights of offspring (g) were statistically significant for the treatments II and III (ANOVA: Fc= 24,397 Ft= 2,5; Dun-net: D I= 0,328; II= 1,843; III= 1,82; Dc= 0,707; p<0,01). The number of offspring were statistically significant for the treatments II y III (ANOVA: Fc= 16,333; Ft= 2,5; Dunnet: D I= 1,00; II= 2,167; III= 1,667; Dc= 1,305; p<0,01). There was a relative decrease in offspring with increasing doses of S. rebaudiana (Table 3).

Discussion and conclusionsThe results shown here prove that mice that consumed S.

rebaudiana reproduced without significant differences from mice in the control group, without altering fertility. The experimental design used in this study allows evaluation of the biological effect of S. rebaudiana on male-female interactions in reproduc-tion. Isolating the male or female can affect fertility. Another important aspect to consider is the dose of S. rebaudiana that is administered, which is discussed below.

Unlike the shown for Melis (1999) y Mazzei-Planas & Kuc (1968), in rats, the testosterone levels in mice treated with S.

Figure 2. Histology of the testis. In the mice of the group Stevia rebaudiana treatment III showed markedly increase in the spermatozoa num-ber and a better irrigation than in the mice of the control group(C). CST:capsule of seminiferous tubule, ST:seminiferous tubule, IC:interstitial cells, Sz:spermatozoa.

Figure 3. Histology of Ovaries. The consumption of the Stevia rebaudiana did not affect neither the ovary histology of the groups C and treatments except that irrigation in the ovary of the group III was better than in group C. E:Epithelium, Lb:Luteum body, F:Folícule, BV:Blood vessels.

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rebaudiana grew larger, the same fact was observed in estrogenic-total levels, however the levels of estrogens were not uniform in all the repetitions as if it occurred with the testosterone. Regard-ing the histology of testis the abundant blood supply noted in the testis may promote greater gamete production than in the con-trol group, which may translate to greater fecundity. However, semen should be evaluated to determine whether this increase in gamete production results in viable spermatozoa (Fig. 1)

In the ovaries also was observed a better irrigation, although the Stevia-treated tissue is not cut in the same plane as that of the control tissue, it can be seen that there is greater vasculariza-tion than in the control group, which would explain the greater number of follicles (Fig. 2). The decrease in weight of the testes was accompanied by an elevation in testosterone and estrogens levels. These results differ from those reported by Melis (1999), in which diminution of testosterone levels suggested an accom-panying diminution in fertility. Taken together, the data suggest that the toxic dose for mice is three times greater than for rats, and therefore extrapolation to doses in humans is limited.

The number of offspring in the litters varied significantly between the control group and treatment groups II and III. Also, the weight of the offspring of mice in the control group differed significantly from the weight of the offspring of mice treated with S. rebaudiana (Table 3). These results are similar to those obtained by Yodyngtyuad & Bunyawong (1991) in hamsters, but partially contradict the results reported by Mazzei-Planas & Kuc (1968) and Melis (1999), who reported a decrease of testosterone’s levels and decrease of the fertility in rats, to the isolating the male rat before the copulation.

The histology of the reproductive organs of both male and female mice that consumed S. rebaudiana did not reveal sub-stantial abnormalities (e.g. atrophy) in the spermatocytes, sper-matogones, ovarian follicles or tubes; On the contrary a better irrIgation was noted in testes and ovaries of mice that consumed S. rebaudiana (Figs. 1, 2). This finding is in concordance with data that consumption of S. rebaudiana does not produce toxic effects in rats (Mori et al., 1981; Yamada et al., 1985; Mitsuhashi, 1976; Chan et al., 2000).

The increased sexual libido in the male mice that consumed S. rebaudiana was similar to that experienced by type 2 diabetics who took S. rebaudiana orally (3 g/L, dairy, for a month) and stated that their sexual performance recovered (data not shown). In male mice this behaviour may be related to the increase in testosterone levels. The hormonal phase of the female may also be relevant. It is known that females emit pheromones that attract the male during ovulation, and exhibit receptive

behaviour. In our experiments we observed that the females were aggressive and resistant to copulation, suggesting that synthesis of pheromones may be altered; this fact suggests that consumption of S. rebaudiana affected positively the libido of males but negatively in the females.

In addition, the data shown that when the level of S. rebaudi-ana in the diet is 15 g/kg, the estrogens and testosterone levels are the first to be modified, next the weight of litters , the number of litters and the weight testes. Stevia rebaudiana added to the diet could be generate positive changes in the male and female gonads, and this going to produce a low number of litters but each one with better weight to the birth, and better survival.

The dose of S. rebaudiana administered (g/kg) is an important factor to discuss. Mazzei-Planas & Kuc (1968) reported that in female rats consuming 0,25 g/kg of S. rebaudiana for 12 days the fertility was diminished by 57 to 79%. Melis (1999) administered S. rebaudiana to male rats at a concentration of 10,64 g/kg for 60 days and reported a marked diminution of the cauda epididymis, seminal vesicle, and testis, as well as a decrease in testosterone levels.

But, other authors did not find any abnormality in rats treated with different doses of S. rebaudiana (0,525 g/kg, Mori et al., 1981; 4 g/kg, Silva et al., 1986). We used the same dose that is used commercially in diabetic patients (15 g/kg) and found that the main side effect was a decreased in size of the testes in male mice treated with S. rebaudiana (Table 2, Fig.1). This same effect was reported by Melis (1999) in rats treated with a concentration of 5,32 g/kg. It must be remembered that the LD50 reported for rats is 15g/kg (Akashi & Yokoyama, 1975), a concentration that did not produce death in mice (group III).

It has been reported that extracts of S. rebaudiana or its active component, stevioside, produce hypoglycaemia (Jeppesen et al., 2000, 2002, 2003; Abudula et al. 2004; Chen et al. 2005) and hypotension (Chan et al., 2000; Hsu et al. 2002; Jeppesen et al. 2003) in both rats and humans. These effects have been attributed to a putative affinity of S. rebaudiana compounds (stevioside, Steviol, Rabdovioside A) for certain hormone receptor sites (Melis, 1999). This mechanism may play a role in testosterone homeostasis, wherein stevioside competes with testosterone, causing an increase in endogenous hormone pro-duction to surpass the competitor; i.e., the organism detects that receptor signalling with the baseline level of testosterone is not adequate.

Stevia rebaudiana is used for treatment of type 2 diabetes due to its antihyperglycemic effect beyond that induced by insulin. Diabetes is a progressive disease that affects both insulin secre-tion and insulin action (Defronzo, 1988). Stevioside does not seem to act via the entero-insular axis, but via a direct action on beta cells (Jeppesen et al, 2000, 2002). It is not well understood how stevioside apparently uses the same mechanism of action to compete with receptors of hormones with completely different chemical structures.

An extensive study on the security of consumption of S. rebaudiana as sweetener, including the fertility and the effect of the dose is reported for Jan (2004). Our results confirm the innocuousness of consumption of S. rebaudiana to the dose of 7,5 g/Kg.

Offspring Number Body Weight (g)

C 10,83 ± 0,753 7,53 ± 0,26

3,75g/Kg (I) 11,83 ± 1,169 7,86 ± 0,47

7,5g/Kg (II) 8,66 ± 0,516 9,37 ± 0,66

15g/Kg (III) 9,17 ± 0,983 9,35 ± 0,45

Table 3. Number and weights of the offsprings of mice treated with Stevia rebaudiana by 120 days.

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Long-term effects of the consumption of sTevia

Our findings on the decrease of the weight of the testis of mice treated with S. rebaudiana to the dose of 7,5 g/Kg and the alteration of the libido in the female mice and those on carcino-genesis in mouse skin (Yasukawa et al. 2002) and inhibition of growth and reproduction of bacteria and other microorganisms suggest that S. rebaudiana extract contains substances that inhibit or regulate the cell cycle (Yabú et al., 1977; Berry & Henrry, 1981; Das et al., 1992; Tomita et al. 1997). Finally, the effect to decrease the size and weight of testis would be used for the treatment of hyperplasia of prostate.

Acknowledgments

We express our gratefulness to Dr Andrew L. Feldman (Mayo Clinic, Rochester, Minnesota) for revision of the manuscript, and Dr. César Díaz C (UNPRG) for commentaries on the histology.

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picHia guillermondii en aguas ácidas de minas del PerúRev. peru. biol. 15(1): 91-96 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Identificación molecular de Pichia guillermondii aislada de aguas ácidas de minas en el Perú y su resistencia a metales pesados

Jeanette Orbegozo, Michel Abanto, Ruth García y Pablo Ramírez

Molecular identification of Pichia guillermondii isolated from mine water acidic of Peru and its resistance to heavy metals

Laboratorio de Microbiología Mo-lecular, Facultad de Ciencias Bi-ológicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 11-0058, Lima 11, Perú

E-mail Pablo Ramírez: [email protected]


ResumenLas aguas ácidas de minas tienen una considerable diversidad de microorganismos eucariontes, entre ellos hongos y protistas; en particular, poco se conoce sobre la diversidad de levaduras en drenajes ácidos de minas peruanas. En el presente estudio se aisló y caracterizó la levadura 1MA9, mediante la amplificación y secuenciación del LSU D1/D2 del gen rRNA 26S. La cepa 1MA9 se identificó molecularmente como Pichia guillermondi, ésta presentó una resistencia alta a Mn2+ (>400 mM), intermedia a iones Zn2+ y Co2+ (400—600 mM), pero fue sensible a iones Cu2+. Este trabajo representa el primer reporte de levaduras en ambientes acuáticos ácidos proveniente de minas peruanas.

Palabras claves: Pichia guilliermondii, LSU D1/D2, agua ácida de mina (AMD), resistencia a metales, levaduras.

AbstractMicrobe eukaryotes like fungi and protista are common in the drainage of mines. Few information is known on microbial diversity of acid drainages of Peruvian mines. In this work we isolated and characterized the 1M9 yeast. We utilized LSU D1/D2 of the 26S rRNA gene sequence phylogenetic analyses to characterize the diversity the yeast 1MA9 isolated. The strain 1MA9 was closely related to the Pichia guilliermondii. The yeast showed high resistance to Mn2+

(>400 mM), intermediate to ions Zn2+

and Co2+

(400—600 mM), but sensible to ions Cu2+.

This work provides the first data on yeasts from an aquatic acid environment of Peruvian mines.

Keywords: Pichia guilliermondii, LSU D1/D2, acid mine drainage, Heavy metals resistance, yeast.

IntroducciónEn las zonas mineras podemos encontrar las denominadas

aguas ácidas (pH<3), las que contienen comunidades microbia-nas quimiolitotróficas que obtienen su energía de la oxidación de la pirita (FeS2) y producen H2SO4, convirtiendo al medio en extremadamente ácido. Además, estas aguas están asociadas a una alta concentración de metales, donde están presentes diversas comunidades de acidófilos extremos, entre ellas las levaduras. Pichia guilliermondii es una levadura con un estado vegetativo conocido como teleomorfo y habitan en ambientes terrestres y acuáticos (Russo et al., 2006), y poco se conoce sobre su diversidad en aguas ácidas de minas (AMD).

El empleo de técnicas convencionales como las pruebas microbiológicas de asimilación de carbono, de compuestos nitrogenados y requerimientos vitamínicos, son comunmente usadas para la identificación de levaduras, pero éstas no siempre son precisas ni reproducibles, y suelen llevar a datos inespecíficos debido a que las características morfológicas y fisiológicas están fuertemente influenciadas por las condiciones de cultivo. Es por ello, que en la actualidad el empleo de técnicas moleculares tales como análisis de microsatélites, el polimorfismo de longitud del DNA mitocondrial, el polimorfismo de longitud de los fragmen-tos de restricción del RNA ribosomal y el análisis de RNA de bajo peso molecular entre otros (Orberán, 2004), son la combinación de exactitud, rapidez y factibilidad que hacen de ellas herramien-tas ideales en la identificación de microorganismos.

En este reporte se emplea en la identificación y análisis filo-genético de un aislado levaduriforme 1MA9, de 600 nucleótidos de la región variable (D1/D2) del extremo 5´ del gen de la sub-unidad mayor del rDNA (LSU). El LSU es parte del complejo de genes del rDNA y esta constituido por secuencias repetidas en tandem, organizándose en grupos los genes ribosomales en el genoma nuclear. Los genes ribosomales son altamente

conservados, actualmente se sabe que están compuestos de una mezcla de regiones conservadas y divergentes, éstas últimas son llamadas “regiones divergentes -D” y tienen una orientación que va de 5’ a 3’ del rRNA maduro (Sonnenberg, 2007). Esta región ha sido secuenciada en la mayoría de ascomicetos y es común a todas las especies de levaduras, permitiendo un reconocimiento intraespecífico entre ellas, por ser una región altamente variable ayuda a una mejor identificación de las especies. En el caso de especies fuertemente relacionadas además es recomendable el secuenciamiento de la región del espacio intergénico (ITS) (Hall et al., 2003).

El uso de levaduras en el tratamiento de ambientes con-taminados con metales pesados, resulta en la biosorción de los agentes tóxicos por la biomasa celular y/o el transporte dentro de la célula (Kaszycki et al., 2004). Esta capacidad se ha estu-diado en Saccharomyces cerevisiae, que acumula cromo, cadmio y otros metales. También se ha reportado una cepa de Candida sp. resistente a Cr (VI), una de Rhodosporidium sp. aislada de desechos industriales y cepas silvestres de Pichia guilliermondii que son utilizadas en procesos de bioremediación de Cr (III) y Cr(VI) ya que presentan una alta tolerancia a éstos (Ksheminska et al., 2003).

El objetivo de este trabajo fue identificar y determinar los niveles de resistencia a metales pesados de una cepa de P. guil-liermondii 1MA9 aislada de aguas ácidas de la minera Yanacocha con la finalidad de utilizarla en procesos de biorremediación y bioadsorción.

Materiales y métodosMuestreo y aislamiento de levaduras

Se colectaron en botellas estériles, seis muestras de aguas áci-das de 300 mL de diferentes puntos de la Minera Yanacocha. Para el aislamiento de las levaduras, estas se sembraron por estriado

92

Orbegozo et al.


en agar Saboraud 2% modificado, este medio tuvo la siguiente composición (g/L): 10 de peptona, 20 de glucosa y 20 de agar-agar. La modificación consistió en la adición de 4% de medio 9K para obtener un pH final de 4. Los cultivos se incubaron a 28 oC y por 5 días.

Extracción de DNA genómico

Para la extracción de DNA genómico se cultivó la levadura en medio líquido Saboraud 2% modificado y se utilizó el proto-colo para levaduras del Wizard Genomic DNA Purification kit (Promega©). Este protocolo se basa en una lisis celular mediante enzimas, precipitación de DNA genómico con isopropanol, seguido de digestión enzimática de RNA y solubilización. Brevemente, se centrifugó un cultivo crecido por 20 h en medio líquido GPY a 13000×g por 2 min y el pellet se resuspendió en 293 µL de 50 mM EDTA. Seguidamente para digerir la pared celular se añadió 7,5 µL de liticasa (Sigma©, 20 mg/mL) y se incubó a 37 °C por 60 min. Se centrifugó a 13000×g por 2 min y se eliminó el sobrenadante. Al pellet resultante se añadió 300 µL de solución de lisis, seguidamente se añadió 100 µL solución de precipitación de proteínas y se incubó en hielo por 5 min para posteriormente centrifugar a 13000×g por 3 min. Posterior-mente, al sobrenadante conteniendo el DNA se añadió 300 µL de isopropanol y se centrifugó a 13000×g por 2 min. Al pellet se añadió 300 µL de etanol al 70% y se centrifugó a 13000×g por 2 min y se recuperó el DNA secando el tubo por 15 min. Posteriormente se eliminó el RNA incubando las muestras con 1,5 µL de RNAsa a 37 °C por 15 min. Finalmente se almacenó el DNA a 4 °C.

Iniciadores y condiciones de PCR

Las secuencias de los iniciadores para amplificar la región D1/D2 LSU ribosomal de Pichia guilliermondii fueron: F63 (5`-GCATATCAATAAGCGGAGGAAAAG-3`) y LR3 (5`-GGTCCGTGTTTCAAGACGG-3`). Para amplificar la se-cuencia D1/D2 LSU usamos el siguiente protocolo de PCR: 3 min a 95°C; 30 s a 95 °C; 30 s a 57 °C; 2 min a 72 °C, seguido de 30 ciclos, 5 min a 72 °C y finalmente tiempo indefinido a 4 °C. El tamaño del amplificado esperado fue de 600 bp.

Electroforesis de DNA en geles de agarosa

Para visualizar el DNA cromosomal o productos de PCR utilizamos geles de agarosa ultrapura (Gibco BRL©) al 1% en amortiguador TAE 0,5× (20 mM Tris-acetato pH 8,0; 0,5 mM EDTA). Las muestras de DNA se mezclaron con solución de carga (0,25% azul de bromofenol, 40% sacarosa). Como marcadores de estándares de peso molecular se utilizó Lamdda DNA/PstI (Invitrogen). La tinción se realizó durante 10 min en una solución de TAE 0,5× con bromuro de etidio a una concen-tración 0,5 µg/mL. Las bandas se visualizaron por la fluorescencia emitida al irradiar con luz ultravioleta de 320 nm.

Secuenciación e identificación molecular

La secuenciación se llevó a cabo por la empresa MacroGen USA y se depositó en la base de datos (GeneBank/EMBL/DDJB) con el número de acceso AM887520. La secuencia obtenida se comparó con las existentes en las bases de datos mediante el programa BlastN y se observó un 98% de identidad con P. guilliermondii YQ2, (Número de acceso EF644481) que nos permite afirmar que pertenece a esta especie.

Análisis filogenético

El análisis filogenético y evolutivo molecular fue llevado a cabo usando el programa Mega v3.1 (Kumar et al., 2004). Pre-viamente se hizo una búsqueda de las secuencias depositadas en Ribosomal Data Project y GenBank usando el programa BlastN v2.0 (Altschul et al., 1997). Luego se realizó un alineamiento múltiple usando el programa Clustal X (Thompson et al., 1997). La distancia evolutiva fue calculada mediante el mod-elo Kimura´s dos-parámetros, los árboles filogenéticos fueron reconstruidos por el método neighbour-joining y la topología y consistencia de los árboles fue evaluada por bootstrapping con 1000 réplicas utilizando el programa Mega v3.1. Las posicio-nes de alineamiento con gaps y bases no identificadas fueron excluidas de los cálculos.

Evaluación de la resistencia a metales pesados

Se empleó el medio GPY modificado a pH 3, con la siguiente composición (g/L): 30 de glucosa, 10 de peptona de caseína y 5 de extracto de levadura, el pH del medio fue ajustado con 4,5 M de H2SO4 (1,1 mL de ácido para 100 mL de GPY; Nguyen et al., 2001). Este medio fue suplementado con zinc, manganeso, cobalto y cobre a una concentración final de 50, 100, 300, 400 y 500 mM. Los cultivos se incubaron a temperatura ambiente en agitación rotatoria a 170 rpm por 48 horas. El recuento de unidades formadoras de colonia en presencia de las distintas concentraciones de iones metálicos se realizó en placas de agar GPY a pH 3,0 (Nguyen et al., 2001).

1 2

1000 pb

700 pb

500 pb

600 pb

Figura 1. Electroforesis en gel de agarosa (1%) del amplificado por PCR del gen rRNA LSU D1/D2. Los amplificados tienen un tamaño de 600 bp. En el carril 1, la fecha indica el tamaño del LSU D1/D2 de Pichia guilliermondii IMA9 (600bp). El carril 2 es el marcador Lamdda DNA/PstI (Invitrogen).


picHia guillermondii en aguas ácidas de minas del Perú

ResultadosAislamiento e identificación molecular de P. guilliermondii

El aislado 1MA9 se cultivó en medio Sabouraud glucosado al 2% y estos se sometieron a la identificación molecular mediante PCR y secuenciamiento del amplificado de 600 pb de la región variable (D1/D2) del gen LSU (Fig. 1), el cual ha sido usado en la identificación de la mayoría de levaduras ascomicetas. Al realizar la comparación de esta secuencia con otras existentes en la bases de datos se observó un 98% de identidad con la secuencia correspondiente a P. guilliermondii YQ2 (número de acceso EF644481) aislado de China. Por lo tanto, el análisis bioinformático de la secuencia del gen LSU D1/D2 permitió determinar la especie de la cepa aislada.

Filogenia molecular de P. guilliermondii 1MA9

En la mayoría de los estudios de sistemática molecular se utiliza solamente las primeras 600—900 bases del gen LSU, que incluye los tres dominios divergentes (D1, D2, D3) que están entre las regiones más variables del gen completo.

Según el análisis filogenético del gen LSU D1/D2 rRNA las levaduras se encuentran distribuidas en ramas o clados discretos según la clase a la cual pertenecen. La relación filogenética entre

la cepa 1MA9 aislada en el presente estudio con otros aislados de otras partes del mundo se muestra en la figura 2, en ella se puede apreciar que la cepa en estudio está estrechamente rela-cionada con el clado de la especie P. guilliermondii formando un clado robusto (bootstrap de 1000), separado de la otra especie P. pastoris. A su vez podemos observar que todas las cepas de Candida sp., incluidas en nuestro análisis, conservan una relación con la cepa 1MA9.

Anteriores reportes dan cuenta de la presencia del género Cándida sp., en este tipo de ambientes y comentan que este es el mas abundante grupo de levaduras en un amplio rango de medios ambientes ácidos como en el Río Tinto, España (López et al., 2004), y otras especies que no han sido fáciles de identi-ficar fueron incluidas en este género, tal vez por ello levaduras como la identificada en este trabajo no han sido reportados con anterioridad.

Por otro lado se observó que la secuencia del gen LSU de la cepa P. guilliermondii 1MA9, corresponde a un agrupamiento o cluster que exhiben una ramificación relativa con las cepas EU056297, EF191047, EF063135 y otros pertenecientes al género Pichia, formando un clado robusto (bootstrap de 1000), a su vez este clado se relaciona estrechamente con Candida, pero ambas ramificaciones se encuentran más relacionadas entre si

Figura 2. Árbol filogenético NJ basado en la secuencia del gen rDNA 26S de Pichia guilliermondii 1MA9 (AM887520) aislado de aguas de Minera Yanaco-cha. Se indican los números de acceso de las especies de levaduras con las que tiene relación filogenética. Los valores de bootstrap en los nodos in-ternos fueron inferidos de 500 réplicas, sólo se muestran valores de bootstrap mayores al 50%. La barra de escala in-dica 0,02 sustituciones de nucleótidos inferidos por sitio.

EU056297

EF191047

AY731734

EU327094

EU250055

EF063135 1MA9 (AM887520)

Pichia guilliermondii

AB279728

DQ358868

AM159101

DQ377634

Candida spp.

EU285536

EF460600

EU194452

DQ869068

Debaryomyces hansenii

EF063139

EF192590

DQ466538Saccharomyces cerevisiae

DQ640486

DQ531940

EF450540 EF450538

Rhodotorula spp.

DQ409144

U75963Pichia pastoris

100

100

100

65

99

99

66

7299

100

0,02

94

Orbegozo et al.


que con otros géneros. Esta fuerte relación se puede deber a que P. guilliermondii es un estado asexual llamado teleomorfo del género Candida.

Este análisis filogenético es de interés para la tipificación de aquellos organismos cuya identidad es cuestionable o pueden determinarse por métodos fenotípicos, además nos permite tener un registro confiable de secuencias de nuevos aislados o especies raras que se podrán reconocer sólo por sus secuencias de ácidos nucleicos existentes en el GeneBank.

Tolerancia a metales pesados

La cepa 1MA9 presentó elevados niveles de tolerancia a Mn2+ con un MIC >400mM y una gran sensibilidad a Cu2+ (<50mM), esto se ve reflejado en el número de colonias (UFC/ml) que se contabilizó en cada caso (Fig. 3). Interesantemente, se obtuvo mayores recuentos en agar GPY (pH 3) en el caso del Mn2+, en el cual a 50 mM se obtuvieron más de 14000 UFC/ml mientras que en el caso de Zn2+ y Co2+ se obtuvieron recuentos de entre 400 y 600 UFC/ml que representan menos de 20 veces en comparación al Mn2+. En cambio, la cepa en estudio resulto muy sensible a concentraciones de Cu2+ (≥ 50 mM), (Fig. 3).

DiscusiónLas levaduras son de amplia distribución y sobreviven en

ambientes tan hostiles por su tolerancia al stress, al calor, presión osmótica, oxidación, congelamiento, elevada concentración de metales. Esto se debe a múltiples factores entre ellos su genoma, los genes conocidos como heat-shock (choque térmico) juegan un importante rol en el incremento de la tolerancia a estas formas de stress; la composición y morfología de las hifas se cree que les sirvan para desarrollarse en zonas mineras, permitiéndoles anclarse en biofilms sobre pirita, además de producir iones car-

bonatos disueltos como alimento para los procariontes acidofilos quimiolitoautotroficos (Baker et al., 2004).

Cabe resaltar que la mayoría de investigaciones se orientan a estudiar a microorganismos procariontes y sólo unos pocos trabajos se han centrado en el estudio de la biodiversidad de eucariontes en estos ambientes. Por ello nuestro trabajo se enfocó en rescatar la importancia de estos organismos y hallamos una cepa con una elevada tolerancia al Mn2+ muy por encima de los demás metales de transición empleados en nuestra investigación (500 mM).

Esto se debería a la importancia del manganeso en la actividad de diversas enzimas vitales para la célula, como las que se ubican en el aparato de Golgi, o en vesículas post-Golgi que son impor-tantes para el correcto funcionamiento de la glicolisación de la membrana plasmídica y secreción de proteínas. Recientemente se ha demostrado que el complejo de glicosilación es vital para las levaduras y que la actividad de este complejo es dependiente de manganeso. Por lo tanto la deficiencia de este metal en estos compartimientos resulta en la falta de desarrollo de la levadura (Cohen et al., 2000).

La activación de vías de detoxificación de manganeso, con-trolada por el gen pmr1p, ayuda a eliminar los niveles tóxicos de éste, por un bombeo en el aparato de Golgi, logrando que el manganeso sea secretado. Trabajos con cepas mutantes para este gen, no son sólo sensibles al manganeso sino a metales como zinc, cobalto y cobre. En investigaciones similares en S. cerevisiae, se encuentra una respuesta ante la toxicidad del manganeso, con el secuestro del metal en las vacuolas. Siendo la participación de las vacuolas un importante mecanismo en el almacenamiento y detoxificación del manganeso en levaduras (Yang et al., 2005).

Por otro lado, la respuesta de aislado 1MA9 frente al ion zinc también fue satisfactoria esto se debería a la participación del zinc en el ensamblaje de cientos de proteínas como las polim-erasas. Las polimerasas de las levaduras y algunos procariontes tienen zinc en su estructura formando los “dedos de zinc”. Otra enzima que contiene zinc es la fosfatasa alcalina, también esta presente en cofactores catalíticos. Pero la toxicidad del zinc puede involucrar la competición con otros iones por la actividad de sitios activos, enzimas o de proteínas de transporte intracelular, investigaciones recientes han reconocido que la resistencia al zinc es regulada por el gen ZRC1, que codifica una proteína de la membrana vacuolar, y que esta presente en bacterias, plantas y mamíferos. La proteína Zrc1 es requerida para la resistencia a más de 4 mM de zinc, sin embargo bajo condiciones de escasez de este metal la proteína Zrc1 se requiere para tolerar no más de 1 µM de zinc (Colin et al., 2003).

El comportamiento del aislado 1MA9 frente al cobalto es similar a otros reportes que explican la interacción de este metal con el hierro, en el caso de S. cerevisiae esto es regulado por el factor transcripcional Aft1p, el cual juega un rol importante en la tolerancia al cobalto, la permanente inducción de esta proteína conlleva a la resistencia del cobalto, se sabe que esta resistencia se correlaciona con el incremento intracelular del hierro y la sensibilidad de las células frente al cobalto se debe a la falta de acumulación del mismo. Además, el elevado nivel del hierro en el medio de cultivo de células mutantes para el gen AFT1 suprime la sensibilidad frente al cobalto, esto permite el incremento de la asimilación de cobalto a nivel intracelular (Jochen y Schweyen,

Figura 3. Resistencia a metales pesados por Pichia guilliermondii 1MA9. Las células fueron expuestas a concentraciones crecientes de iones metálicos (50 a 500 mM) y sometidas a recuentos en placas en medio GPY. La curva de tolerancia a Mn2+ (■) en UFC/mL x 102, y UFC/mL x10 en el caso de Zn2+ (▲), Co2+ () y Cu2+ (Χ).

0

20

40

60

80

100

120

140

160

50 100 300 400 500

Concentración (mM)

UFC

/mL


picHia guillermondii en aguas ácidas de minas del Perú

2002).Por lo expuesto, se puede asumir que la presencia del hierro en la resistencia del cobalto es vital, y en nuestro caso la falta de hierro en la composición del medio GPY usado en la evaluación de la resistencia del cobalto haya atribuido una baja respuesta a este metal esto se evidencia en el bajo número de unidades formadoras de colonias (UFC) (Fig. 3).

El comportamiento del aislado 1MA9 frente al ion cobre es similar a las observaciones realizadas en S. cerevisiae, resultando que el cobre es nocivo a altas concentraciones y la resistencia se hace presente en un intervalo de 2—10 mM, siendo un desen-cadenante apoptótico a concentraciones altas (Liang y Zhou, 2007). Cabe resaltar que la afinidad a este metal, al menos en levaduras, es mediado por dos proteínas de transporte de mem-brana codificado por los genes CTR1 y CTR3, y en recientes investigaciones en Schizosaccharomyces pombe se ha descubierto la participación de dos nuevos genes que codifican las proteínas Ctr4 y Ctr5 de la membrana plasmática y tendrían participación en el complejo de transporte de cobre (Zhou y Thiele, 2001).

Una herramienta importante en la identificación de nuestro aislado fue el gen LSU D1/D2 del rRNA. Existen reportes que respaldan el uso de esta secuencia en este tipo de estudio. Esta región en un buen marcador taxonómico por su alta divergencia (0—1%) en el domino D2 y que de acuerdo a nuestros resultados nos ha permitido la asignación de una taxa a la cepa 1MA9. Asimismo, la secuencia utilizada en la identificación de esta levadura ha permitido a otros autores diferenciar cepas coespe-cíficas y especies emparentadas como es el caso de Issatchenkia, Pichia y Saccharomyces (Daniel y Meyer, 2003).

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Orbegozo et al.


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a-Acetolactato sintetasa y producción de diacetiloRev. peru. biol. 15(1): 97-100 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Características de a-acetolactato sintetasa y producción de diacetilo por Enterococcus faecium ETw7 y Enterococcus faecalis ETw23

Marisol Vallejo1, Emilio Marguet1 y Valeria Etchechoury1

Characteristics of a-acetolactate synthase and diacetyl production by Enterococcus faecium ETw7 and Enterococcus faecalis ETw23

1 Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de la Patagonia. Sede Trelew, Roca 115 (9100) Trelew, Chubut - Argentina.

E mail Marisol Vallejo: [email protected] mail Emilio Marguet:[email protected]


ResumenEl diacetilo es un compuesto aromático esencial en productos lácteos fermentados como el queso. En este trabajo se estudiaron características cinéticas y bioquímicas de la α-acetolactato sintetasa (a-ALS) y su influencia en la producción de diacetilo en Enterococcus faecium ETw7 y Enteroccoccus faecalis ETw23. En ambos casos, los parámetros cinéticos revelaron una baja afinidad por el piruvato, como ha sido descrito en otras bacterias ácido lácticas. E. faecium ETw7 desarrolló la máxima actividad enzimática a pH 5,8—6,2 y 40 ºC, sin embargo bajo las condiciones de maduración de quesos (pH 5,0 y 15 oC) la actividad remanente fue baja. La a-ALS de E. faecalis ETw23 mostró la máxima actividad al pH de maduración, la temperatura óptima fue determinada a 40 ºC y la actividad remanente a 15 ºC fue aproximadamente el 30% de la máxima. El crecimiento y la produc-ción de diacetilo fue estudiada en el medio De Man-Rogosa-Sharpe (MRS) y MRS suplementado con citrato (MRScit). La tasa de crecimiento de E. faecium ETw7 fue comparable en ambos medios, pero se observó un aumento de la biomasa en MRScit. En el caso de E. faecalis ETw23 se logró una mayor tasa de crecimiento entre las 6 y 10 h, y una mayor biomasa en MRScit. Después de 24 h de crecimiento E. faecium ETw7 alcanzó un nivel de 20,4 µM de diacetilo en MRS y 26,1 µM en MRScit, mientras que E. faecalis ETw23 logró niveles de 41,8 µM y 61,7 µM, respectivamente. Los resultados de este estudio sugieren que E. faecalis ETw23 puede contribuir en el desarrollo de aromas en quesos a través de su rol en la producción de diacetilo.

Palabras claves: a-acetolactato sintetasa, citrato, diacetilo, Enterococcus, queso.

AbstractDiacetyl is an essential flavor compound in fermented dairy products such as cheese. In this work kinetic and biochemical characteristics of a-acetolactate sinthase (a-ALS) and its influence on the formation of diacetyl were studied in Enterococcus faecium ETw7 and Enteroccoccus faecalis ETw23. In both cases, the kinetic parameters revealed a low affinity for piruvate, as has been described in other lactic acid bacteria. E. faecium ETw7 displayed its maximal enzimatic activity at pH 5.8-6.2 and 40 ºC, however under cheese ripening condition (pH 5.0 and 15 oC) the remaining activity was low. a-ALS from E. faecalis ETw23 showed its maximal activity at ripening pH, the optimun temperature was determined at 40 ºC and the remaining activity at 15 ºC was about 30% of its maximal one. The growth and diacetyl formation by both strains were studied in De Man-Rogosa-Sharpe medium (MRS) and MRS supplemented with citrate (MRScit). In both medium the growth rate of E. faecium ETw7 was comparable but an enhancement in biomass was observed in MRScit. In the case of E. faecalis ETw23 a higher growth rate, between 6 h and 10 h, and a higher biomass were achieved in MRScit. After 24 h of growth, E. faecium ETw7 reached a level of 20.4 µM of diacetyl in MRS and 26.1 µM in MRScit, while E. faecalis ETw23 achieved levels of 41.8 µM and 61.7 µM, respectively. The results of the study suggest that E. faecalis ETw23 may contribute to flavor development in cheese through its role in diacetyl production.

Keywords: a-acetolactate synthase, citrate, diacetyl, Enterococcus, cheese

IntroducciónEl diacetilo es considerado uno de los compuestos más influyentes en la generación de aromas característicos en productos lácteos fermentados como manteca, leches cultivadas y quesos (McSwee-ney y Sousa, 2000). Las bacterias ácido lácticas (BAL), utilizadas en la elaboración de este tipo de alimentos, son fermentadoras obligadas que producen principalmente ácido láctico a partir de azúcares y en las que la producción de diacetilo constituye una propiedad fisiológica de interés industrial.

Durante mucho tiempo se especuló que el diacetilo era el producto de una reacción enzimática en la que el a-acetolactato (a-AL) actuaba como sustrato, sin embargo nunca se pudo identificar y/o purificar una enzima que llevara a cabo la reacción descrita. Ramos et al. (1994), demostraron que el diacetilo provenía de una reacción espontánea que se originaba a partir de la descarboxilación oxidativa del a-AL. Éste es producido por la condensación de dos moléculas de piruvato por la acción de la a-acetolactato sintetasa (a-ALS), que constituye una enzima clave en la generación de compuestos aromáticos.

Las BAL poseen una a-ALS con una baja afinidad por el sustrato (50 mM) (Hugenholtz, 1993; Marugg et al., 1994) y en consecuencia la posibilidad de producir a-AL y posterior-mente diacetilo, sólo queda reducida a aquellas especies capaces

de utilizar citrato como fuente de carbono, cuyo metabolismo contribuye a aumentar la concentración de piruvato intracelular (Cogan, 1987; Palles et al., 1998; Kimono et al., 1999).

Con el objeto de producir diacetilo en la elaboración industrial de quesos, se utilizan fermentos en los que se incluyen cepas con la habilidad de transportar citrato a través de la membrana, propiedad limitada solamente a algunas especies del género Leuconostoc y Lactococcus lactis subsp. lactis biovar diacetylactis (Schmitt y Divies, 1992; Boumerdassi et al., 1997).

Las BAL del fermento se encuentran al comienzo de la madu-ración de quesos en un alto número, que luego comienza a declinar a medida que el proceso avanza. En las últimas etapas de la maduración, la flora adjunta, originaria del ambiente de las queserías o de la leche, resulta dominante en la masa casearia y no obstante estar constituida por diferentes microorganismos, se destacan por su elevada población, las cepas del género Enterococcus (Sarantinopoulos et al., 2001a).

Algunos trabajos pioneros mostraron que los miembros de este género tenían la capacidad de formar acetato y formato a partir de citrato (Campbell y Gunsalus, 1944; Coventry et al., 1978). Sin embargo, otros estudios demostraron que los Enterococcus pueden metabolizar citrato en presencia de lactosa y en conse-cuencia producir una concentración suficiente de piruvato que

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Vallejo et al.


permite su utilización para la síntesis de a-AL (Sarantinopou-los et al., 2001b). Esta característica metabólica despertó un particular interés debido a la posibilidad de utilizar cepas del género Enterococcus como fermentos adjuntos en la elaboración de quesos (Centeno et al., 1999; Giraffa, 2003).

En el presente trabajo se determinaron las características fisico-químicas y cinéticas de a-acetolactato sintetasa de Enterococcus faecium ETw7 y Enterococcus faecalis ETw23 con el objeto de establecer la influencia que ejercen en la producción de diacetilo. Se analizaron también la actividad de la enzima y la producción de diacetilo en caldo De Man-Rogosa-Sharpe (MRS) (De Man et al., 1960) y en caldo MRS suplementado con citrato.

Materiales y métodos Las cepas de Enterococcus faecium ETw7 y Enterococcus faecalis ETw23 utilizadas en este estudio pertenecen a la colección de bacterias ácido lácticas de la Cátedra de Biología Celular y Mo-lecular (Facultad de Ciencias Naturales, sede Trelew, Universidad Nacional de la Patagonia, Argentina). Ambas cepas se incubaron durante 18 h a 35 ºC en caldo MRS y caldo MRS suplementado con citrato de sodio (MRScit). Luego de este período se pro-cedió a una centrifugación de 5000 g durante 5 min. Las células obtenidas se trataron con cuentas de vidrio y vórtex durante 10 min con el objeto de liberar su contenido citoplasmático. Luego de este tratamiento se centrifugaron nuevamente los extractos celulares a 5000 g durante 5 minutos y se determinó la actividad enzimática de los sobrenadantes.

La actividad enzimática de los sobrenadantes se realizó en una mezcla de reacción que contenía buffer fosfato sódico (pH 7,0; 0,1 M), cocarboxilasa 0,21 M y piruvato de sodio 0,8 M (Boumerdassi et al., 1997). Luego de una incubación de 30 minutos la reacción se detuvo con HCl 0,5 M y la concentración de diacetilo producido a partir de piruvato se determinó por el método colorimétrico de Westerfeld (Westerfeld, 1945).

La actividad enzimática de los sobrenadantes se ensayó desde pH 5,0 hasta 8,6 y se utilizó buffer acetato 0,1 M en el rango 5,0–6,4; buffer fosfato 0,1 M en el rango 6,6–7,6 y buffer Tris 0,1 M en el rango 7,8–8,6.

La actividad enzimática de los sobrenadantes se ensayó, a pH óptimo, a las temperaturas de 15, 20, 25, 30, 35, 40 y 45 ºC.

El Km y la Velocidad Máxima (Vmax) de la reacción enzimática se determinaron en condiciones óptimas de pH y temperatura

y utilizando la gráfica de Lineweaver-Burk (Philips, 1994). Los cálculos de los parámetros cinéticos se realizaron en base a la ecuación de la recta obtenida en la línea de tendencia. La Vmax se expresó como la cantidad de µmoles de diacetilo producidos por minuto por miligramo de proteína (µmoles/min.mg).

La concentración de proteínas de los sobrenadantes se determinó por el método de Bradford utilizando albúmina bovina como estándar (Bradford, 1976).

Ambas cepas se cultivaron en caldo MRS (concentración de citrato 0,2 %), y caldo MRScit (concentración final de citrato 0,4%) en las condiciones anteriormente descritas. Cada 2 horas se tomaron muestras y se leyeron sus densidades ópticas en espectrofotómetro a 600 nm (OD600), hasta completar las 24 horas. El diacetilo de las muestras se determinó por el método de Westerfeld (Westerfeld, 1945).

Resultados y discusión Temperatura y pH óptimos

Se han reportado numerosos trabajos donde se destaca la influencia del metabolismo de los enterococos durante la elaboración de quesos (Centeno et al., 1999; Giraffa, 2003). En consecuencia resulta de interés investigar el comportamiento de enzimas in-volucradas en el desarrollo de aromas y sabores característicos, especialmente bajo las condiciones de maduración en cámara (pH 5,0 y 15 oC). En este caso en particular se estudiaron las cepas E. faecium ETw7 y E. faecalis ETw23, seleccionadas por la alta producción de diacetilo.

En al Figura 1 se observa que la temperatura óptima de la ac-tividad de a-ALS de ambas cepas fue 40 ºC. Sin embargo se observan diferencias cuando los ensayos se realizan a 15 ºC: E. faecium ETw7 exhibe valores por debajo del 10% de la actividad obtenida a la temperatura óptima, mientras E. faecalis ETw23 la mantiene por encima del 30%.

En la Figura 2 podemos apreciar los resultados de la actividad enzimática en función del pH. En el rango 5,8–6,2 se determinó la máxima actividad para E. faecium ETw7, observándose un considerable descenso cuando los ensayos se llevaron a cabo a pH 5,0. E faecalis ETw23 exhibió su máxima actividad a pH 5,0 coincidiendo en este caso con el valor que se logra en la masa del queso durante su maduración en cámara.

Tomando en consideración ambos parámetros, temperatura y pH, E. faecium ETw7 muestra un marcado descenso de la ac-

Figura 1. Actividad enzimática relativa de a-acetolactato sintetasa de Enterococcus faecium ETw7 (▲) y Enterococcus faecalis ETw23 (■) en función de la temperatura.

Figura 2. Actividad enzimática relativa de a-acetolactato sintetasa de Enterococcus faecium ETw7 (▲) y Enterococcus faecalis ETw23 (■) en función del pH.

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tividad de a-ALS en las condiciones de maduración, mientras que E. faecalis ETw23 presenta características fisicoquímicas, que le permiten generar mayores concentraciones de a-AL y metabolitos implicados en la producción de aromas, influyendo en la calidad del producto final.

Determinación de parámetros cinéticos

Los valores de Km y Vmax de a-ALS determinados según la gráfica inversa de Lineweaver-Burk fueron 53 mM y 17,06 µmoles/min.mg para E. faecium ETw7 y 29 mM y 36,49 µmoles/min.mg para E. faecalis ETw23, respectivamente. En ambos casos se observa una baja afinidad por el sustrato, una característica que ha sido descrita en otras cepas de BAL (Hugenholtz, 1993; Marugg et al., 1994). También los valores de Vmax son comparables con los encontrados en anteriores trabajos (Sarantinopoulos et al., 2003).

El a-AL es producido por las BAL sólo cuando se logra acumular piruvato dentro de las células en altas concentraciones. En BAL ho-mofermentativas, como es el caso del género Enterococcus, el piruvato es un intermediario común formado durante el metabolismo de azú-cares y citrato. Cuando estas bacterias tienen un azúcar como única fuente de carbono la mayor concentración de piruvato es convertido en lactato gracias a la acción de la Láctico deshidrogenasa (LDH) que exhibe una gran afinidad por el sustrato. En cambio cuando el medio contiene citrato se elevan las concentraciones de piruvato permitiendo que ejerzan su actividad catalítica enzimas que tienen más baja afinidad por el sustrato que la LDH.

Los valores de Km determinados en los casos estudiados, nos permite aseverar que E. faecium ETw7 solo tiene la posibilidad de generar a-AL cuando la concentración intracelular de piruvato es superior a 53 mM mientras que E. faecalis ETw23 requiere una concentración superior a 29 mM.

Crecimiento y producción de diacetilo

Las experiencias realizadas para determinar la influencia del citrato en el crecimiento y en la producción de diacetilo por las cepas estudiadas se llevaron a cabo durante 24 h en caldo MRS y caldo MRScit.

Como se observa en la Figura 3, E. faecium ETw7 llega a la fase estacionaria a las 10 h de incubación mientras que el medio suplementado con citrato alcanza esa condición a las 12 h, lográndose en consecuencia una mayor biomasa.

No se observan diferencias significativas en las curvas de crecimiento hasta las 8 h cuando comparamos los 2 medios,

coincidiendo con las experiencias que indican que una mayor concentración de citrato no influye en el aumento de la veloci-dad de duplicación, pero contribuye para alcanzar una mayor población final (Sarantinopoulos et al., 2003). La Figura 4 indica que, no obstante lograrse una mayor producción de diacetilo a las 6 h de incubación en MRScit, la diferencia de concentración entre ambos medios permanece sin modificaciones apreciables hasta las 24 h. Las Figuras 2 y 3 permiten concluir que en el caso de E. faecium ETw7 el citrato es utilizado en forma eficiente para lograr energía (ATP) por la vía de la acetato-quinasa, en detrimento de la recuperación de NAD+ que se logra a través del camino metabólico iniciado por la a-ALS (Sarantinopoulos et al., 2003; Vaningelgem et al., 2006).

En el caso de E. faecalis ETw23 se observa una mayor la velocidad de duplicación en el MRScit a partir de las 6 h de incubación, alcanzando ambos medios la fase estacionaria a las 10 h (Fig. 3). También en este caso se logra en el medio con mayor con-centración de citrato una biomasa mayor, coincidiendo con lo descrito en trabajos previos (Sarantinopoulos et al., 2001b).

En ambas experiencias, con MRS o MRScit, es posible apreciar que las poblaciones finales en la fase estacionaria de E. faecium ETw7 son mayores que las alcanzadas por E. faecalis ETw23.

En la Figura 4 se observan diferencias significativas en la producción de diacetilo entre ambas cepas. Mientras que E. faecalis ETw23 alcanzó, luego de 24 h de incubación, concentraciones de 61,7 µM en caldo MRScit y 41,8 µM en MRS, E. faecium ETw7 logró concentraciones de 26,1 µM y 20,4 µM, respectivamente.

La curvas de crecimiento y de producción de diacetilo permiten observar los diferentes comportamientos de las cepas estudiadas: mientras E. faecium ETw7 logró obtener mayores niveles de en-ergía a partir del piruvato derivado del citrato y en consecuencia una mayor biomasa; E. faecalis ETw23 metabolizó el piruvato a través de la a-ALS con el propósito de obtener mayores niveles de NAD+, generando mayores concentraciones de diacetilo.

Actividad de a-ALS

La a-ALS es activa sólo en presencia de altas concentraciones de piruvato (Snoep et al., 1992; Marugg et al., 1994) situación que solo es posible cuando hay citrato disponible en el medio y la célula posee los mecanismos para transportarlo a través de la membrana.

En la Figura 5 se pueden observar las variaciones de la actividad de a-ALS en las condiciones previamente descritas. En ambos

Figura 3. Crecimiento de Enterococcus faecium ETw7 en MRS (▲) y en MRScit (Δ) y de Enterococcus faecalis ETw23 en MRS (■) y en MRScit (□).

Figura 4. Producción de diacetilo de Enterococcus faecium ETw7 en MRS (▲) y en MRScit (Δ) y de Enterococcus faecalis ETw23 en MRS (■) y en MRScit (□).

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medios, MRS y MRScit, E. faecium ETw7 exhibió la máxima actividad entre las 6 y 8 h de incubación mientras que E. faecalis ETw23 presentó un máximo a las 6 h. Luego del período de máxima actividad se observa, en todos los casos, un marcado descenso que indicaría una baja estabilidad de la enzima.

Ambas cepas mostraron las más altas actividades enzimáticas en los medios que contenían menor concentración de citrato, fenómeno paradójico pero que se relaciona con las características de la Citrato permeasa, cuya máxima velocidad de transporte ocurre en un rango de pH entre 4,0 y 5,5 (Vaningelgem, 2006). El citrato actúa como un buffer y en consecuencia a mayores concentraciones más lentamente declina el pH.

ConclusionesLa posibilidad de utilizar cepas de Enterococcus en la industria de la alimentación, especialmente en la elaboración de productos lácteos (Centeno et al., 1999; Giraffa, 2003), ha provocado el desarrollo de investigaciones tendientes a estudiar características metabólicas de interés biotecnológico.

En este trabajo se estudiaron características de la a-ALS y la produc-ción de diacetilo bajo diferentes condiciones de 2 cepas del género Enterococcus, con el propósito de evaluar la posibilidad de incluirlos como fermentos adjuntos en la elaboración de quesos.

E. faecalis ETw23, además de generar mayores concentraciones de diacetilo que E. faecium ETw7 en las experiencias realizadas, exhibió características fisicoquímicas y cinéticas de a-ALS que demuestran una alta actividad enzimática remanente en la condiciones de maduración de quesos.

En el futuro se deberán realizar estudios experimentales para demostrar que la inclusión de E. faecalis ETw23 en la elaboración de quesos tiene influencia efectiva en la generación de diacetilo y en la calidad final del producto.

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Figura 5. Actividad enzimática relativa de a-acetolactato sintetasa de Enterococcus faecium ETw7 en MRS (▲) y en MRScit (Δ) y de Enterococcus faecalis ETw23 en MRS (■) y en MRScit (□).

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Estatus taxonómico de doydixodon lAevifronsRev. peru. biol. 15(1): 101-104 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

El estatus taxonómico de Doydixodon laevifrons (Tschudi, 1846) (Osteichthyes: Kyphosidae)

Germán Pequeño y Sylvia Sáez

Taxonomic status of Doydixodon laevifrons (Tschudi, 1846) (Osteichthyes: Kyphosidae)

Instituto de Zoología “Ernst F. Kilian”, Universidad Austral de Chile, Casilla 567, Valdivia, Chile

E m a i l G e r m á n P e q u e ñ o : [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenDoydixodon laevifrons es un pez comúnmente conocido como baúnco, y en los últimos tiempos también ha sido citado como Girella laevifrons en recientes publicaciones sin explicaciones que avalen tal cambio genérico. El objetivo del presente trabajo es revisar las características morfológicas diagnósticas de los géneros Doy-dixodon Valenciennes, 1846 y Girella Gray, 1835, y su presencia o ausencia en ejemplares de Doydixodon laevifrons procedentes de Chile central. Concluimos que Doydixodon laevifrons es un sinónimo menor (=junior) de Girella laevifrons y se distribuye por la franja litoral, desde la costa sur de Perú, hasta aproximadamente El Tabo (33º27’S, 71º41’W) en Chile. Es la especie de distribución más austral en su género. Se sugiere revisar la taxonomía del género Girella Gray, 1835, en el Pacífico sur oriental.

Palabras claves: Kyphosidae, Doydixodon, Girella, Taxonomía, Chile, Pacífico oriental.

AbstractDoydixodon laevifrons is commonly known as baúnco, but in latest papers it has also been cited as Girella laevifrons without any explanation for this change generic. The purpose of this paper is to review the morpho-logical features of diagnostic for the genera Doydixodon Valenciennes, 1846 and Girella Gray, 1835, and their presence or absence in specimens of Doydixodon laevifrons from central Chile. We conclude that Doydixodon laevifrons is synonymous minor (=junior) of Girella laevifrons and it is distributed by the littoral, from the south coast of Peru, until approximately El Tabo (33°27’S, 71°41’W) in Chile. Thus, is the species with southernmost distribution in the genus. A taxonomic revision of the genus Girella Gray, 1835 in the southeastern Pacific, is suggested.

Keywords: Kyphosidae, Doydixodon, Girella, Taxonomy, Chile, eastern Pacific.

IntroducciónEl baúnco, Doydixodon laevifrons, es un pez litoral originalmente descrito para Huacho, Perú (Tschudi, 1846; Fowler, 1942). Su distribución geográfica ha sido señalada entre Guañape (Perú) y Taltal (Chile) (Mann, 1954; Chirichigno y Vélez, 1998).

En Chile, Cancino (en De Buen, 1960) había mencionado a Doydixodon cf. freminvillei (Valenciennes, 1846), adscrita a la familia Girellidae, para la costa central de Chile, aunque De Buen (1959) había sinonimizado las citas previas de D. freminvillei (también escrito como D. freminvillii) para Chile, colocándo-los bajo el binomio Doydixodon laevifrons, en el contexto de la familia Girellidae. Por otro lado Grove y Lavenberg (1997) afirmaron que Girella freminvilli (=D. freminvillei) es habitante endémica de las islas Galápagos y que Doydixodon es sinónimo de Girella. Recientemente, se ha dicho que “...,Girella laevifrons (Tschudi), ranges outside the Gulf from Manzanillo to Chile. Its incisors are bi- or tri-cuspid like G. nigricans” (Thomson et al., 2000). Estos últimos autores se refieren a peces de arrecifes del Mar de Cortez.

Por otro lado, en varias publicaciones de temas ecológicos, la especie es considerada como Girella laevifrons, sin explicaciones que avalen tal cambio genérico (por ejemplo: Fuentes y Cancino, 1990; Varas y Ojeda, 1990; Pulgar et al., 1999; Thomson et al., 2000; Fariña et al., 2002) y a veces, es mantenida como Doy-dixodon laevifrons, simplemente sobre la base de una asignación antigua (Jordan y Fesler, 1893), que otros autores siguieron por casi un siglo (Fowler, 1942, 1951; Mann, 1954; Fuentes, 1981; Johnson y Fritzsche, 1989; Pequeño, 1989; Chirichigno y Vélez, 1998).

Las distintas citas del género Doydixodon para Chile, fueron analizadas críticamente por Fuentes (1981) quien utilizó ejem-

plares del norte de Chile, llegando a la conclusión que todas correspondían a una sola especie, Doydixodon laevifrons, incluida en la familia Kyphosidae, con mención de ejemplares de la costa de Reñaca, costa central de Chile.

El género Girella ha sido incluido en la familia Girellidae (por ejemplo: Fowler, 1933; Norman, 1966), y recientemente, hemos visto al mismo género Girella adscrito a la familia Kyphosidae, bajo consideraciones genéticas (Yagishita et al., 2002) y de tipo taxonómico y sistemático (Eschmeyer, 2006). Sin embargo, los géneros Girella y Doydixodon, han sido incluidos en la familia Girellidae (Norman, 1966). También hemos encontrado que las familias Kyphosidae y Girellidae, son consideradas como separadas y diferentes (Norman, 1966; Carpenter, 2001; Sakai, 2001). Hoy, Girellidae es considerada como subfamilia Girel-linae, de la familia Kyphosidae (Eschmeyer, 2006), criterio al cual los autores del presente trabajo nos adscribimos.

El género Doydixodon Valenciennes, 1846, ha sido caracterizado por “poseer series de dientes planos (“flat”) en ambas mandíbulas, detrás de los cuales hay una banda de dientes similares, menos desarrollados reemplazando a los anteriores. Sin molares; sin dientes en el paladar. Mejillas escamadas; opérculos desnudos. Aletas dorsal y anal escamadas en sus bases; doce espinas en la aleta dorsal; las porciones blandas elevadas. Escamas de tamaño moderado. Cinco branquiostegales” (Günther, 1859). Aparente-mente, Günther (Op. cit.), comprobó las características genéricas con uno o más ejemplares estudiados por Valenciennes (1846), que aparecen bajo el binomio Doydixodon freminvillei, de las islas Galápagos (Günther, Op. cit.). Aparentemente, no hay otras definiciones para éste género.

Por su lado, el género Girella, fue descrito originalmente por Gray (1835), pero luego han habido al menos dos diagnosis

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Pequeño & Sáez


(Günther, 1859; Fowler, 1933), los cuales fueron fusionadas en un estudio reciente (Mejías, 2002), de la siguiente manera: “...se caracteriza por tener un cuerpo oblongo, ovalado y comprimido. Escamas moderadas y finamente ctenoídeas. Parte superior de la cabeza y opérculos principalmente desnudos. Mejillas con escamas pequeñas, opérculos desnudos, excepto ángulo superior de éstos. Opérculo con pequeña espina en borde superior. Boca pequeña, caracterizada por poseer en ambas mandíbulas una serie de dientes planos y tricúspidos, entre los cuales hay una banda de dientes similares, pero menos desarrollados y ausentes en el vómer y en la lengua. Sin molares. Dientes faríngeos inferiores delgados. Posee dorsal continua con 14 o 15 espinas y pueden ser acogidas dentro de una ranura incompleta. Escamas exten-didas sobre la base de la dorsal, formando una especie de funda. Aleta caudal (modificado aleta espinosa baja). La anal posee tres espinas pequeñas y graduadas en forma ántero-posterior. Seis branquispinas delgadas. Branquiostegales 27 o 28, de los cuales 16 o 17 son caudales. Canal intestinal elongado. Peritoneo negro. Apéndices pilóricos abundantes; vejiga gaseosa dividida en dos conos.” La descripción precedente, a todas luces presenta datos que desorientan un poco, pues desde el original son erróneos.

Por lo anterior, consideramos que tanto las familias Girellidae y Kyphosidae, como el género Doydixodon, se encuentran en una situación taxonómica incompletamente definida. Con el fin de contribuir a resolver estos problemas, el objetivo de éste trabajo es revisar las características morfológicas diagnósticas de los géneros Doydixodon Valenciennes, 1846 y Girella Gray, 1835, y su presencia o ausencia en ejemplares de Doydixodon laevifrons, una de las especies que consideramos crucial en este problema, y poder definir su estatus taxonómico.

Material y MétodosMaterial especialmente recolectado para éste estudio

Doydixodon laevifrons, 12 ejemplares, IZUA-PM,-2344, Mon-temar, Reñaca (V Región, 11 Agosto, 2005).

Material de colecciones

Doydixodon laevifrons, 3 ejemplares, IZUA-PM-475, Huai-quique (Iquique), 12 Junio, 1976; 6 ejemplares, IZUA-PM-1303, Montemar, Reñaca; 22 Septiembre, 1990.

Girella albostriata, 3 ejemplares, IZUA-PM-2147, Isla San Félix, 23 Octubre, 2000; 6 ejemplares, IZUA-PM-1817, Isla San Félix, 11 Septiembre, 1994.

Girella feliciana, 12 ejemplares, IZUA-PM- 1465, Isla San Ambrosio, Caleta Las Potalas, 23 Diciembre, 1991.

Graus nigra Philippi, 1847, Un ejemplar, IZUA-PM-1373, Montemar, Reñaca, 15 Julio, 1991; Un ejemplar, IZUA-PM-1410, Montemar, Reñaca, 4 Junio, 1991; 3 ejemplares, IZUA-PM-1776, Papudo (Lilenes), 7 Octubre, 1976; 6 ejemplares, IZUA-PM-1300, Montemar, Reñaca, 22 Agosto, 1990.

Kyphosus cinerascens, Un ejemplar, IZUA-PM-1433, Hotu Iti (Isla de Pascua), 18 Septiembre, 1991.

Kyphosus bigibbus, Un ejemplar, IZUA-PM-1670, Anakena, Ovahe (Isla de Pascua), 24 Mayo, 1992.

Se estudiaron las características diagnósticas de los géneros Doydixodon y Girella, de acuerdo con que estuvieran presentes o ausentes en 12 ejemplares especialmente capturados para éste estudio. Igualmente, se tuvo como material comparativo otros

Doydixodon Girella Graus Kyphosus

Carácter 2 3 4 1 2 4 3 4 1 2 3 4

I Dorsal XII -- X-XII XIII-XV XIV-XV XI-XIV XVI XII-XVI XI XI X-XI X-XI

II Dorsal 12-13 12-16 14 -- 12-15 -- 10-16 11-14 -- 14-15 12

Dientes tricúspides SI *SI *idem SI SI SI NO NO NO NO NO NO

Nº escamas lin. lateral -- -- 33-58 49-63 40-60 -- 40-60 60-80 -- -- 57-60

Opérculo con espina -- -- -- -- SI -- -- SI -- -- -- --

Aleta anal -- -- III, 10-13 III-12 -- -- -- II-III, 10-12 III, 11-14 III III-10

Aleta caudal -- -- T L -- E-F? **T? R E E E E

Ped. caudal con mancha NO NO NO -- NO SI SI NO NO NO NO

Radios branq. 5 4-6 6 -- 4-5 -- 5-6 7 7 -- 5

Mejillas escamadas SI SI SI -- SI -- -- -- -- --

Opérculos desnudos SI SI SI -- SI -- -- -- -- -- --

*sólo en juveniles, ** observado en figuras, T = truncada, L = lunada, E = emarginada, F , furcada, R = redondeda

Tabla 1. Datos de algunos caracteres morfométricos, merísticos y morfológicos de Doydixodon, Girella, Graus, Kyphosus y su comparación con la literatura. 1= Fowler, 1933; 2= Günther, 1859; 3= Chirichigno, 1998; 4= Estudio actual.

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Estatus taxonómico de doydixodon lAevifrons

3 ejemplares de la misma especie, además de ejemplares de otras especies previamente listadas en Material de colecciones. Entre tales características estuvieron: 1) Disposición de los dientes, 2) forma de los dientes, 3) presencia o ausencia de molares, 4) presencia o ausencia de dientes en el paladar, 5) presencia o ausencia de escamas en las mejillas, 6) presencia o ausencia de escamas en los opérculos, 7) presencia o ausencia de formaciones escamosas en las bases de las aletas dorsal y anal, 8) porciones blandas de las aletas dorsal y anal elevadas o no y 9) número de branquiostegales. Además, se revisó el número de branquispinas del primer arco branquial.

Las observaciones se hicieron directamente y bajo microscopio estereoscópico. Las mediciones se proporcionan en milímetros (mm), siguieron la modalidad de Hubbs y Lagler (1958). En el texto aparecen las siguientes abreviaturas: IZUA-PM, acrónimo de la colección de peces Marinos de la Universidad Austral de Chile; LT, longitud total; LE, longitud estándar.

ResultadosLos géneros Doydixodon y Girella poseen descripciones en las cuales ninguna de las características señaladas para caracter-izarlos está claramente contrastada. Es así como en nuestras observaciones, una a una las características señaladas en las descripciones que precedentemente hemos detallado, se han encontrado en los doce ejemplares de Doydixodon laevifrons utilizados como base del estudio, pero, además ha sucedido lo mismo con los otros tres ejemplares tenidos como material adicional. Por otro lado, los ejemplares del género Girella aquí estudiados, han coincidido bien en sus características genéricas, con la descripción respectiva. Tanto en aspectos de morfometría como de merística, los ejemplares de Doydixodon han mostrado

total o muy alta sobreposición, con las características de Girella (Tablas 1 y 2). Los ejemplares de Girella tienen dientes tricús-pidos en diferentes tamaños, mientras que los de Doydixodon solamente los presentan en tallas pequeñas. Otros especímenes de los géneros Graus y Kyphosus, también han mostrado bastante similitud con los dos anteriores, confirmando así el parecido que existe entre estos grupos de peces, sin embargo, han mantenido las características diagnósticas de sus respectivos géneros, lo cual facilita su diferenciación (Tablas 1 y 2).

DiscusiónDoydixodon laevifrons fue descrito con ejemplares del Perú (Tschudi, 1846). Pero previamente, la descripción del género se había hecho sobre la base de una especie denominada Doy-dixodon freminvillei de las islas Galápagos (Valenciennes, 1846). Actualmente, se considera que ambas son especies diferentes y válidas (Eschmeyer, 2006). Un problema básico que se produjo en relación con éstas descripciones, es que los ejemplares utilizados para caracterizar a Doydixodon fueron de tamaño relativamente pequeño, comparados con aquellos que moti-varon la descripción de Girella. Según nuestras observaciones, por ejemplo la dentadura, mientras los ejemplares de Girella mostraron dientes tricúspidos en diferentes tallas, aquellos de Doydixodon los mostraron solamente en tallas pequeñas. De tal modo, el carácter tricúspido, antes asignado solamente a Girella, pasa a ser también de Doydixodon, aún cuando sea solamente para una etapa del ciclo de vida. El hecho que los dientes no sean tricúspidos en adultos de Doydixodon, no es un argumento lo suficientemente sólido, como para sustentar una división genérica. Por otro lado, al ser también común a los dos géneros la presencia – a veces indistintamente, en diferentes ejemplares – de bandas longitudinales escamadas en las bases de las aletas dorsal y anal, se validan como comunes a los dos géneros dos de las características que han sustentado su separación taxonómica. Revisando las características dadas por Norman (1966) para separar ambos géneros, encontramos que se sobreponen en tan alto grado, que no justifican la separación taxonómica. De allí que consideramos que el género Doydixodon Valenciennes, 1846, es sinónimo menor (=junior) del género Girella Gray, 1835.

Por lo anterior, concluimos que la especie denominada Doy-dixodon laevifrons es válida, pero pertenece al género Girella, debiendo denominarse Girella laevifrons (Tschudi, 1846) (Fig. 1). Así, el género adquiere mayor vigor, en cuanto a número de especies en el Pacífico sur oriental, incluyendo las islas oceánicas chilenas (Pequeño, 1989, Mejías, 2002).

Carácter Doydixodon Girella Graus Kyphosus

Longitud estándar 100% 100% 100% 100%

Distancia pre-anal 57,7-78,3 62,1-61,6 36-56,3 56,4-100

Distancia pre-pélvica 38,4-39,2 43,2-38,4 36-34,8 38,4-37,5

Longitud cabeza 34,6-21,8 35,1-31,3 40-32,1 26,7-25,8

Diámetro ocular 11,5-60,2 2,7-7,1 12-7,1 5,6-6,3

Altura máxima del cuerpo 30,7-40,3 10,8-35,7 20-35,7 41-54,2

Altura máxima pedúnculo caudal 11,5-14,5 32,4-9,8 12-14,3 11,8-12,5

Base aleta anal 23,1-19,9 18,9-20,5 32-19,6 25,6-29,2

Tabla 2. Rangos de porcentajes morfométricos respecto a la longitud estándar entre Doydixodon, Girella, Graus y Kyphosus

Figura 1. Girella laevifrons de aproximadamente 10 cm LT (Modificado de Chirichigno y Vélez, 1998).

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Pequeño & Sáez


También es necesario reiterar que la distribución geográfica de la especie va desde Guañape, Perú (Chirichigno y Vélez, 1998) y tiene como límite sur, hasta el momento, la localidad de El Tabo (33º 27’S, 71º 41’W), en Chile central. Extralimitándose hacia el norte, ha sido sorpresivamente señalada para el Mar de Cortez, México (Thomson et al., 2000), lo cual implica una vasta zona intermedia ecuatorial, de la cual parece no haber registros. Será necesario revisar aspectos de taxonomía, sistemática y distribu-ción geográfica de todo el género, en la región señalada, tarea que sugerimos para continuar la línea mostrada en éste trabajo.

AgradecimientosAgradecemos a León Matamala (Instituto de Zoología, UACH), su apoyo en el laboratorio; Ricardo Bravo (Universidad de Valparaíso), gentilmente obtuvo los ejemplares de Doydixodon de Reñaca. Ciro Oyarzún (Universidad de Concepción) y Luis Hidalgo (Biblioteca, Museo Nacional de Historia Natural), colaboraron activamente en la búsqueda bibliográfica. Estos son resultados parciales del proyecto DID-S-2005-03 de la Universidad Austral de Chile.

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Aves silvestres albinas del PerúRev. peru. biol. 15(1): 105-108 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Reporte de albinismo en Podiceps major, Pelecanus thagus y Cinclodes fuscus y revisión de aves silvestres albinas del Perú

Miriam Torres e Irma Franke

Report of albinism in Podiceps major, Pelecanus thagus y Cinclodes fuscus and a revision of wild albino birds from Peru

Departamento de Ornitología, Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Jesús María, Apartado 14-0434, Lima, Perú.

Email Irma Franke: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenReportamos observaciones de individuos albinos en tres especies de aves peruanas, el Zambullidor Grande (Podiceps major), el Pelícano peruano (Pelecanus thagus) y el Churrete cordillerano (Cinclodes fuscus). Los individuos eran albinos parciales casi totalmente blancos, aparentemente adultos, que mostraron un compor-tamiento normal entre sus conespecíficos. La supervivencia después de varios meses pudo ser comprobada para el Pelícano peruano y el Churrete cordillerano. Debido a que la información publicada sobre albinismo en aves peruanas es muy escasa, se realizó una revisión y se recopilaron registros para otras nueve especies que son también presentados.

AbstractWe report observations of albino individuals in three species of Peruvian birds, Great Grebe (Podiceps major), Peruvian Pelican (Pelecanus thagus) and Bar-winged Cinclodes (Cinclodes fuscus). These were all three mostly white partial albinos, apparently adult birds that showed normal behavior among normal conspecific individuals. Survival after several months was confirmed for the Peruvian Pelican and the Bar-winged Cinclodes. Since published information on albinism in Peruvian birds is very scarce, a revision was made and records for nine other species were compiled and are also presented.

Keywords: Albinism, Podiceps major, Pelecanus thagus, Cinclodes fuscus

La presencia de albinismo en algunas aves se da como con-secuencia de una serie de mutaciones de genes que afectan la producción de melanina, esto origina la falta de pigmentación parcial o total en el plumaje y partes descubiertas. La mayor parte de registros de aves albinas provienen de Europa y Nortea-mérica, probablemente debido al alto número de observadores de aves que existen en esos lugares. Para el caso específico de Irlanda por ejemplo, existen más de 160 registros de aves que muestran albinismo parcial o total (BirdWatch Ireland, 2006). Lo contrario ocurre en Sudamérica, donde los reportes de estas aves son escasos, muy dispersos, muchos no están documentados y sólo en unos pocos casos han sido publicados. En el presente trabajo reportamos el avistamiento de individuos albinos de tres especies de aves en el Perú, Podiceps major, Pelecanus thagus y Cinclodes fuscus, incluyendo aspectos de la supervivencia de dos de ellas y hacemos una revisión de casos de albinismo de aves peruanas.

Podiceps major (Boddaert, 1783); Zambullidor Grande

El 10 de febrero de 2007, en la Laguna Ñapique (5º32’56” S; 80º41’53,62” W), provincia de Sechura, departamento de Piura, Perú, observamos un individuo de Zambullidor grande parcialmente albino (Fig. 1). Este ejemplar pre-sentaba el pico y las patas claras y ojos de color oscuro. Las plumas del cuerpo eran de color blanco con manchas negruzcas en los extremos de ambas alas y parte baja del dorso. Este individuo fue observado nadando entre un grupo de zambullidores de coloración normal. Durante un rato prologado se separó del grupo y permaneció solo, para luego acercarse a otros individuos nuevamente. Este comportamiento fue observado también en individuos normales por lo que podría suponerse que no tiene prob-lemas de socialización con los otros miembros de su misma especie. El ejemplar fue extensamente fotografiado.

Pelecanus thagus Molina, 1782; Pelícano Peruano

El 11 de julio de 2006, en la caleta de pescadores Puerto Rico (5º48’47”S; 81º1’46,2”W) ubicada en la provincia de Sechura, departamento de Piura, Perú, observamos cerca al muelle un Pelícano peruano blanco (Fig. 2). Este individuo presentó ausencia de pigmentos obscuros en sus partes descubiertas: pico y patas. La cabeza, cuello y dorso presentaron plumas marrones claras y el vientre y las alas plumas blancas. La presencia de plumas ligeramente mar-rones puede ser una señal de reducción de pigmentación o leucismo no muy marcado. El 9 de febrero del 2007, siete meses después, se regresó a la caleta Puerto Rico y en el muelle se observó nuevamente a este Pelecanus thagus (Fig.3). Al igual que en la época anterior este individuo se encontraba solo. Pescadores locales contaron que este indi-viduo era observado usualmente solitario y era favorecido por la población del puerto, quienes le proporcionaban alimento favoreciendo así su supervivencia. Se obtuvo documentación fotográfica de ambas observaciones.

Cinclodes fuscus (Vieillot, 1818); Churrete Cordillerano

El 22 de setiembre de 2006, en el pueblo de Brea (73º39’16,5” S, 15º4’50,2” W, 3650 m de altitud) ubicado en la provincia de Parinacochas, departamento de Ayacucho – Perú, encontramos un Cinclodes fuscus parcialmente albino (Fig. 4). El individuo fue fotografiado en un área abierta de pajonal rocoso y se encontraba sólo en el momento de la observación. Este Churrete cordil-lerano presentaba todas las plumas del cuerpo blancas, ausencia de pigmentación en el pico y patas y los ojos negros. El 3 de marzo de 2007, 5 meses y medio después, tuvimos la oportunidad de regresar nuevamente al pueblo de Brea, y pudimos observarlo nuevamente en una zona no muy alejada a la de la primera observación (Fig. 5).

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Torres & Franke


En esta ocasión el individuo albino se desplazaba entre el pajonal acompañado de un individuo de coloración normal. Sin embargo ningún comportamiento observado permite afirmar si era su pareja. Se obtuvo documentación fotográfica de ambas observaciones.

Las principales dificultades que enfrentan los individuos albinos son principalmente problemas intraespecíficos, con sus congéneres, y enfermedades debido a la intensidad de la luz tales

como la baja visibilidad al igual que problemas con los rayos ul-travioleta, así como también ser fácilmente visibles por sus depre-dadores. En los tres casos reportados, Podiceps major, Pelecanus thagus y Cinclodes fuscus, los tamaños y comportamiento de los individuos nos permiten presumir que se trataría de individuos adultos. Esto nos sugiere que estas aves se desenvolverían sin grandes dificultades en sus hábitats, es decir, que su alimentación al igual que protección no se vería afectada a pesar de su inusual color. A pesar de ello, su éxito reproductivo y su supervivencia podrían verse afectados por su coloración.

Si bien es cierto que la observación de aves silvestres con algún tipo de albinismo no es muy común, es de esperar que se hayan realizado un cierto número de avistamientos. Una revisión de publicaciones sobre aves peruanas y otras fuentes de información permitió reunir reportes de individuos albinos de otras nueve especies. La difusión de estos avistamientos es sin embargo muy pobre. Sólo para dos especies existen publicacio-nes. Para las otras cuatro especies, fotografías de los individuos albinos fueron difundidas a través de páginas Web y para una especie se realizaron discusiones por Internet. En un caso existen ejemplares en colecciones ornitológicas y otro caso está docu-mentado mediante fotografías no publicadas. Debido a la exigua información publicada existente sobre casos de albinismo en las aves peruanas hemos reunido toda aquella disponible sobre los individuos conocidos, que son descritos a continuación.

Figura 3. Pelecanus thagus Molina albino, 09/02/2007. Figura 4. Cinclodes fuscus (Vieillot, 1818) albino, 22/09/2006.

Figura 5. Cinclodes fuscus (Vieillot, 1818) albino, 03/03/2007.

Figura 1. Podiceps major (Boddaert, 1783) albino. Figura 2. Pelecanus thagus Molina albino, 11/07/2007.

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Aves silvestres albinas del Perú

Larus modestus Tschudi, 1843; Gaviota Gris

Christian Alvarez observó un ejemplar leucístico de esta gaviota en la Playa Sarapampa, provincia de Cañete, de-partamento de Lima el 27 de febrero de 2006. El individuo presentaba el pico negro, ojos oscuros y patas rojizas. Las plumas de la cabeza, dorso y vientre eran de color blanco con algunas plumas de color marrón claro. Las plumas primarias y cobertoras primarias y secundarias de ambas alas eran de color marrón más oscuro. Se han publicado fotos de este individuo en Birdingperu (2007).

Plegadis ridgwayi (Allen, 1876); Yanavico

Juan Chalco observó un Yanavico parcialmente albino en marzo del 2006 en el Lago de Junín, departamento de Junín. Esto concuerda con la observación realizada por Fjeldsa, según la cual el mayor número de ejemplares albinos de esta especie se encuentran en el Lago de Junín (Fjeldså y Krabbe, 1990). Esta ave se caracterizaba por presentar casi todo su plumaje blanco con algunas man-chas oscuras en el ala y cuello. Sin embargo tanto pico como patas eran de color negro. Se publicaron fotos de este individuo en BirdingPeru (2007).

Arturo Carlos también observó individuos albinos de esta especie. Entre Abril de 2006 y abril de 2007 registró 4 individuos parcialmente albinos en humedales del depar-tamento de Lima: Laguna el Paraíso, Humedales de Puerto Viejo y Pantanos de Villa. Estos individuos presentaban plumas blancas en el dorso y en un caso debajo de las alas. El ejemplar fue fotografiado (com.pers.)

Elaenia gigas Sclater, 1871; Elainia moteada

Yábar y Yábar (2004) reportaron el avistamiento en enero de 2004 de un individuo parcialmente albino en Ama-zonia Lodge, ubicado en el Parque Nacional del Manu, departamento de Madre de Dios. Este ejemplar presen-taba el pico rosado, iris oscuro y patas negras. Las plumas del cuerpo eran de color blanco con algunas manchas de color crema. Fotografías de esta ave han sido publicadas en Birdingperu (2007).

Sayornis nigricans (Swainson, 1827); Mosquero de Agua

Fernando Angulo reportó la observación de un ejemplar parcialmente albino en setiembre de 2006 en Laquipampa, departamento de Lambayeque (com. pers.). Este ejemplar presentaba plumas blancas en todo el cuerpo a excepción de la corona, la cual era de color negro. El iris al igual que el pico tenían coloración oscura, mientras que las patas eran de color claro. Fotografías de este individuo han sido publicadas en Birdingperu (2007).

Pyrocephalus rubinus (Boddaert, 1783); Turtupilín

Ortiz de la Puente colectó en agosto de 1927 dos ejem-plares de esta especie con albinismo parcial en el departa-mento de Lima. El primer individuo presentaba albinismo en el dorso, plumas terciarias de ambas alas, plumas cobertoras de las alas y algunas de la cola. El segundo individuo presentaba albinismo en las plumas secundar-ias de ambas alas y plumas cobertoras de las primarias.

Ambos ejemplares fueron colectados y se encuentran en la colección ornitológica del Museo de Historia Natural – San Marcos (MUSM 4148; MUSM 4150).

Mimus longicaudatus Tschudi, 1844; Calandria de Cola Larga

Fernando Angulo menciona el avistamiento de un ejem-plar albino probablemente total en la localidad de Olmos, departamento de Lambayeque en julio del 2004 (com. pers.). No existe documentación de este caso.

Turdus chiguanco Lafresnaye & D’Orbigny, 1837; Zorzal Chiguanco

Esta es la especie de la que se ha reportado el mayor número de casos de albinismo parcial. Todos los ejem-plares fueron reportados en noviembre de 2005 en varios departamentos del sur del Perú. Mauricio Ugarte reportó el avistamiento de un ejemplar en el departamento de Puno del que no se especifica localidad; Christian Albujar reportó el avistamiento de otro ejemplar en la localidad de Yura en Arequipa y Berioska Quispe reporta el avistamiento de otro ejemplar en la localidad de Cora y Sicuani en el departamento de Cusco. Ellos señalan que el albinismo parcial presente en estas aves se observó en las plumas de la cola y cabeza (BirdingPeru, 2007). No se dispone de información sobre registros fotográficos para esta especie.

Oreomanes fraseri Sclater, 1860; Picocono Gigante

Servat (2002) reportó un ejemplar con albinismo parcial en el departamento de Lima en Noviembre de 1997. Este individuo presentaba el pico y patas negras y el iris de coloración oscura. El plumaje del dorso y cuello eran de color rufo y en la parte inferior del vientre habían plumas blancas.

Dacnis sp. (Thraupidae); Dacnis

Dan Lane (com. pers.) observó un ejemplar totalmente blanco en el Río Pauya, departamento de Loreto en agosto del 2000. Este ejemplar no fue colectado ni documentado.

De los casos de albinismo reportados y recopilados, la mayoría se refiere a aves paseriformes terrestres, con el mayor número en los Mosqueros (Tyrannidae). Sólo tres avistamientos conciernen a aves acuáticas. La información disponible, sin embargo, no permite deducir si esto se debe a oportunidad de observación, a la frecuencia de casos de albinismo o a la difusión de la información. De estos casos conocidos, las especies peruanas para las que se conoce mayor número de individuos albinos son el Yanavico, Plegadis ridwagi, y el Zorzal Chiguanco, Turdus chiguanco.

AgradecimientosUn agradecimiento especial a Dan F. Lane por su aporte y

ayuda en la elaboración de este artículo. Así mismo, un agra-decimiento a todas las personas mencionadas en este artículo las cuales nos permitieron utilizar su información.

Literatura citadaBirdingperu 2007. Pics & Files. <http://www.birdingperu.com/pic-

sfiles/>. Acceso 23/07/07

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Torres & Franke


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succinea peruviana en la dieta de microlopHus Tigris Rev. peru. biol. 15(1): 109-110 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Succinea peruviana (Gastropoda) en la dieta de la lagartija de las Lomas Microlophus tigris (Sauria) en la Reserva Nacional de Lachay,

Lima, Perú

José Pérez Z. 1,2,3 ; Katya Balta 1,3; Rina Ramírez1 y Dora Susanibar1

Succinea peruviana (Gastropoda) in the diet of the Lomas lizard Microlophus tigris (Sauria) from the Lachay National Reserve, Peru

1 Museo de Historia Natural. Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM), Av. Arenales 1256, Jesús María, Apartado 14-0434, Lima, Perú.

2 Departamento de Ecologia. Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes. Universidade do Estado do Rio de Janeiro (UERJ), Brasil.

3 Laboratorio de Estudios en Biodiversidad. Departamento Académico de Ciencias Biológi-cas y Fisiológicas. Facultad de Ciencias y Filosofía. Universi-dad Peruana Cayetano Heredia (UPCH), Perú.

E-mail: José Pérez Z.: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenEl presente trabajo informa de la presencia del caracol Succinea peruviana en la dieta de la lagartija de las Lomas Microlophus tigris, la misma que habita el mesohábitat de Lomas con árboles en la Reserva Nacional de Lachay. Este es el primer informe del consumo de caracoles por lagartijas del Desierto Costero Peruano.

Palabras clave: Dieta, Microlophus tigris, Succinea peruviana, Lomas, Desierto peruano, Lima, Perú.

AbstractWe report the snail Succinea peruviana in the diet of the Lomas lizard Microlophus tigris, which inhabit the mesohabitat from the formation forested of Lomas in the Lachay National Reserve. This is the first report of snails in the diet of Peruvian coastal desert lizards.

Keywords: Diet, Microlophus tigris, Succinea peruviana, Lomas, Peruvian desert, Lima, Peru.

Las lagartijas consumen frecuentemente caracoles, incluso existen algunas especializadas en el consumo de estos moluscos, como por ejemplo Dracaena guianensis en Amazonia y especies del género Cyclodomorphus en Australia (Pianka y Vitt, 2003). Sin embargo, en el Desierto Costero Peruano hasta la fecha no existen informes de alguna especie de lagartija que consuma caracoles.

Las lagartijas del Desierto Costero Peruano tienen una dieta caracterizada principalmente por el consumo de artrópodos (Dixon y Huey, 1970; Dixon y Wrigth, 1975; Péfaur y López-Tejeda, 1983; Pérez y Jhancke, 1998; Pérez, 2005a; Pérez y Balta, 2007). Sin embargo, el patrón generalista de sus dietas posibilita el consumo de una amplia diversidad de itemes alimenticios, que en algunos casos incluyen plantas (Dixon y Wrigth, 1975; Pérez, 2005a, Pérez y Balta, 2007) y vertebrados (Pérez, 2005b; Pérez y Balta, 2005a; Pérez y Balta, 2005b).

La lagartija de las Lomas Microlophus tigris Tschudi, 1845 es endémica del Desierto Costero Peruano (Dixon y Wrigth, 1975; Carrillo e Icochea, 1995), y es el reptil más frecuente en la Reserva Nacional de Lachay (RNL) (Pérez, 2005a), así como en las Lomas de la costa central peruana (Dixon y Wrigth, 1975). El caracol Succinea peruviana es la única especie del género conocida para la costa central del Perú, y está presente en los ecosistemas de Lomas como la RNL (Aguilar, 1985; Ramírez, 1992; Ramírez et al., 1999).

En el presente trabajo damos a conocer el consumo del caracol S. peruviana por la lagartija de las Lomas M. tigris en el mesohábitat de Lomas con árboles en la RNL.

Se realizaron colectas de la lagartija de las Lomas M. tigris en el mesohábitat de Lomas con árboles en la RNL (11°20’ S, 77°19’ W) durante los meses de enero-marzo del 2004, época seca de Lomas (Torres y López, 1981). Esta colecta fue realizada como parte de una investigación sobre la ecología de M. tigris y del geko de las Lomas Phyllodactylus lepydopigus (Pérez, 2005a).

El contenido estomacal de las lagartijas colectadas fue preser-vado en alcohol 70%. El contenido estomacal fue analizado con

la ayuda de un microscopio estereoscópico. La identificación de la especie de caracol fue posible debido a que los individuos consumidos no estaban totalmente destruidos, y aunque no fue posible observar la concha, la parte blanda mantenía la forma típica de Succinea.

Se analizaron 33 estómagos de M. tigris, en tres estómagos (9%), se registraron restos de 16 individuos del caracol S. peruviana. Las lagartijas que consumieron caracoles fueron in-dividuos adultos, dos hembras y un macho (MUSM 24566 ♀, SVL= 59,9 mm, LT= 60,2 mm, W= 7,1 g; MUSM 24567 ♀, SVL= 59,1 mm, LT= 68,6 mm, W= 6,6 g; MUSM 24568 ♂, SVL= 67,1 mm, LT= 96,9 mm, W= 10,5 g). Colectamos estas tres lagartijas en zonas con vegetación arbustiva y arbórea. Las lagartijas colectadas se encuentran depositadas en la colección del Departamento de Herpetología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, y el material malacológico recuperado se encuentra depositado en el Departa-mento de Malacología y Carcinología del mismo museo.

En la RNL el caracol S. peruviana se distribuye entre los 400—600 m de altitud, y durante la época seca de Lomas estiva principalmente en la parte baja de arbustos y árboles, pudien-do quedar cubierto por una delgada capa de materia orgánica (Ramírez et al., 1999). El período de estivación de S. peruviana coincidió con la época de colecta de las lagartijas evaluadas. En la RNL han sido registrados diez especies de caracoles (Aguilar, 1976; Ramírez et al., 1999), de los cuales S. peruviana seria la única especie de caracol que podría ser consumida en esta época por M. tigris, debido a su localización en la base de las plantas, es decir, al alcance de estas lagartijas.

Bostryx conspersus es la especie de caracol más frecuente en la RNL (Ramírez et al., 1999) y es encontrada estivando en la misma época que S. peruviana. Sin embargo M. tigris consu-mió a S. peruviana, ya que B. conspersus estiva generalmente enterrada, dificultando su captura. Adicionalmente a esto, la mayor resistencia de la concha de B. conspersus, comparada con S. peruviana, también dificultaría su consumo.

110

Pérez Z. et al.


Por lo tanto, se deduce que M. tigris debe haber realizado una búsqueda activa para encontrar a Succinea peruviana, removi-endo la materia orgánica (restos de vegetación) que cubren a esta especie de caracol.

AgradecimientosAgradecemos a Juan Carlos Jordán y Emilio Fuentes por la

ayuda en el trabajo de campo, a la Jefatura y todo el personal de Reserva Nacional de Lachay (INRENA), por la colaboración durante el trabajo en campo. JPZ contó con el apoyo financiero parcial de la Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ) mediante la Beca de Postgrado, N° Processo : E-26/151.388/2003.

Literatura citadaAguilar, P. 1985. Fauna de las Lomas costeras del Perú. Boletín de

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Ictiofauna en la cuenca del Bajo PachiteaRev. peru. biol. 15(1): 111-116 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Inventario rápido de la ictiofauna en la cuenca del Bajo Pachitea, Perú

Vanessa E. Palacios, Hernán Ortega y María del Carmen Rojas

Rapid ichthyological inventory of lower Pachitea Basin, Peru

Departamento de Ictiología, Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos,

Apartado 14-0434, Lima 14, Perú.

Email Vanessa E. Palacios: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


Resumen El presente trabajo informa sobre la diversidad de peces en la Cuenca del Bajo Pachitea. En julio de 2005 un inventario rápido en 31 estaciones (14 ríos, 13 quebradas y 4 lagunas) fue realizado. El área comprendió entre Honoria (456195E, 8830474N) y Zúngaro (486747E, 8965585N) entre los departamentos de Ucayali y Huánuco. Para la colecta se utilizaron redes de arrastre a la orilla, obteniéndose un total de 3967 individuos. Se identificaron 116 especies reunidos en 25 familias y 8 órdenes. La mayor riqueza la tuvieron Characiformes (59%), Siluriformes (22%) y Perciformes (12%). Se registraron especies de consumo humano como: Cichla monoculus, Prochilodus nigricans, Salminus hilari, Hoplias malabaricus, Liposarcus sp., Plagioscion squamosissimus; peces ornamentales: Heros severus, Corydoras stenocephalus, Mesonauta festivus, Pyrrhulina brevis. El análisis de riqueza por tipo de hábitat indica que las quebradas fueron las que presentaron mayor número de especies (64 especies), seguidas por ríos (54) y lagunas (45). Los hábitats con mayor abundancia fueron los ríos (1934 individuos), seguidos por quebradas (1745) y lagunas (253).

Palabras Clave: Río Bajo Pachitea, ictiofauna, inventario rápido, riqueza, abundancia.

AbstractThis paper reports on the fish diversity in the lower Pachitea River basin. In July 2005 a rapid inventory in 31 field stattions (14 rivers, 13 streams and 4 lagoons) was conducted. The area was located between Honoria (456195E, 8830474N) and Zungaro (486747E, 8965585N) between the departments of Huanuco and Ucayali. Fishes were caught using seines (4 mm, mesh), and 3967 were captured. 116 species, 25 families and eight orders were identified. Characiforms (59%), Siluriforms (22%) y Perciforms (12%) had the greatest richness. Commercial fishes as Cichla monoculus, Prochilodus nigricans, Salminus hilari, Hoplias malabaricus, Liposarcus sp., Plagioscion squomosissimus and ornamentals as Heros severus, Corydoras stenocephalus, Mesonauta festivus, Pyrrhulina brevis were fished too. Analysis of the richness by types of habitats showed that the streams were more diverses (64 species) than rivers (54) and lagoons (45). The rivers (1934 individuals) and streams (1745) were the habitat with higher abundances followed by and lagoons (253).

Keywords: Lower Pachitea River, fish fauna, rapid inventories, richness, abundance.

IntroducciónA pesar que la Amazonia peruana es considerada una de las

zonas más ricas en diversidad y abundancia de especies de peces (Ortega & Chang, 1998); aún es poco conocida existiendo áreas con vacíos de información como la cuenca del río Bajo Pachitea.

La necesidad de conocer y trasmitir de manera efectiva el estado de conservación de regiones amenazadas, propició el desarrollo de los denominados Inventarios Biológicos Rápidos (http://fm2.fieldmuseum.org/rbi/what.asp). En los inventarios biológicos rápidos, el equipo científico se concentra principal-mente en los taxa que sirven de indicadores del tipo y condición de hábitat, y que pueden ser inventariados rápidamente y con precisión. Los inventarios rápidos no buscan producir una lista completa de los organismos presentes, sino que ponen énfasis en identificar comunidades biológicas y determinar si estas comunidades son de calidad sobresaliente y de alta prioridad a nivel regional o mundial. (Willink et al., 2005; Hidalgo & Olivera, 2004; Hidalgo & Quispe, 2004).

Los objetivos del presente trabajo son informar sobre la diversidad de la ictiofauna en la cuenca del Bajo Pachitea en términos de riqueza de especies y abundancia total.

Material y métodosEn julio de 2005, 31 estaciones a lo largo de la cuenca del

Bajo Pachitea (Fig 1) fueron muestreadas. Las estaciones com-prendieron un total de 14 ríos, 13 quebradas y 4 lagunas; fueron seleccionados según la facilidad de acceso a la zona y la represen-tatividad del hábitat acuático (río, quebrada y laguna).

En cada estación seleccionada fueron registradas las coor-denadas geográficas (UTM), la descripción del ambiente de acuerdo al tipo de agua (Sioli, 1984; blanca: con alto contenido de materia en suspensión, color marrón; clara: con poco o casi

BajoPachitea

Perú

0°

6°

18°

12°

75°81°

EcuadorColombia

Brasil

Chile

Bo

livia

Océano Pacífico

Figura 1. Ubicación de la cuenca del río Bajo Pachitea.

112

Palacios et al.


nulo contenido de materia en suspensión, color transparente y negra: con alto contenido de taninos, color negro). Además se registraron datos de oxígeno disuelto, pH, temperatura y conductividad del agua.

Finalmente, para la pesca de orilla utilizamos redes: de ar-rastre de 10×2 y 5×1,5 m y tamaño de malla de 5 y 2 mm, respectivamente, la colecta se realizó de acuerdo al protocolo descrito en el Programa AquaRap (Chernoff & Willink, 1998) y aplicado en la expedición a la cuenca del Río Orthon ubicado en el noroeste boliviano (Pando) y otras expediciones; adicio-nalmente también se usaron las sugerencias de Barthem et al. (2003); las muestras tomadas en campo fueron únicas, es decir no se obtuvieron réplicas.

Los peces después de ser capturados fueron fijados en solución de formol al 10% durante las primeras 24 horas y luego fueron preser-vados con etanol (70%) para su posterior transporte e identificación en el Departamento de Ictiología del Museo de Historia Natural en Lima. La identificación de las especies se realizo utilizando claves taxonómicas especializadas para cada grupo ictiológico.

La riqueza de especies fue determinada según el número de especies por estación de muestreo. Para la determinación de la abundancia absoluta se consideró el número de individuos capturados por especie.

ResultadosDe las 31 estaciones analizadas en el presente inventario, se

pudo encontrar que 12 estaciones tuvieron agua de tipo clara y 19 estaciones agua de tipo blanca, la concentración de oxígeno disuelto varió entre 3,5 y 7,4 mg/L; los rangos de temperatura del agua oscilaron entre 23,0 y 37,0 °C, los niveles de pH es-tuvieron entre 7,0 y 9,5 y la conductividad fluctuó desde 108 a 490 µS (Tabla 1).

Fueron capturados un total 3967 individuos, identificándose 116 especies reunidos en 25 familias y 8 órdenes; considerándose el ordenamiento sistemático propuesto por Reis et al, 2003; (Anexo 1). Los órdenes más abundantes fueron los Characi-formes (3517 individuos), seguidos de los Siluriformes (321) y Perciformes (116) y en términos de riqueza los Characiformes fueron los que presentaron el mayor número de especies (70 especies), seguidos por los Siluriformes (25) (Tabla 2).

Los resultados del análisis comunitario por tipo de hábitat indicaron que los hábitats tipo quebrada son los que presentaron mayor riqueza con 64 especies, mientras que los más abundantes fueron el hábitat de tipo río con 1962 individuos, dejando a las lagunas en un tercer lugar tanto para riqueza de especies como para abundancia de individuos (Tabla 3).

Estación Coordenada (UTM) Tipo de Agua

Temperatura Agua (°C)

Oxígeno disuelto (mg/L)

pH Conductividad (mS)

Playa (*)Triunfo 456195E 8830474N blanca 28 7 7 320Playa M. Sinaí 534562E 9028766N blanca 30 7 7,2 320Playa Petro 534570E 9024122N blanca 31 8 7,2 340Qda. A. Calientes 534577E 9024114N blanca 30 7 7,3 350Isla Srgto. Lores 532139E 9027067N blanca 27 7 7,4 280Cocha Panitaya 548705E 9034742N blanca 30 5,5 7 320Playa Panitaya 548696E 9034726N blanca 28 7 7,2 270Cocha Pablo 551989E 9031097N clara 37 7 9,5 260Qda. Inturuya 551987E 9031094N clara 29 3,5 7,4 200Qda. Semuya 511987E 9031094E blanca 28 7 7,3 320Cocha Charuya 539243E 9031222N clara 29 7 7,3 210Cocha St. Domingo 539244E 9031226N blanca 29 6,2 9,5 108Playa Paraguita 543515E 9037700N blanca 23 7 7,2 320Playa Herrero 543544E 9037717N blanca 25 7,2 7,3 300Qda. Iyamiria 573544E 9037717N clara 23 7 7,5 180Qda. Maruya 526880E 9009951N blanca 28 7 7,3 490Qda. Alianza 519999E 9001026N clara 30 7,2 7,5 300Playa Cashpuayro 512687E 8982485N blanca 26 7,2 7,3 250Qda. St. Teresa 512667E 8982632N clara 24 7,2 7,4 250Qda. Pumayacu 507060E 8973714N clara 26 7 7,3 200Qda. Pacuyacu 501616E 8970654N clara 26 7 7,5 150R. Zungaruyacu 477903E 8960779N clara 26 7 7,4 240Playa Zungaro 478683E 8961577N blanca 26 7 7,4 240Playa Teresa 478808E 8961576N blanca 24 7 7,3 220R. Huitoyacu 473485E 8951628N blanca 24 7 7,5 220Qda. Isla Loca 473067E 8952006N clara 24 7 7,3 170Qda. Huacana 473109E 8952579N clara 25 7 7,3 290Qda. Loboyaco 469857E 8951454N blanca 26 7 7,2 180Playa Zungaro izq. 475249E 8954378N blanca 26 7 7,3 250Qda. Sn. Alejandro 477929E 8963627N clara 25 7 7,3 160

R. Zungaruyacu 2 486747E 8965585N blanca 26 7,4 7,6 230

Tabla 1. Ubicación Geográfica y Descripción de las Estaciones de Muestreo. Inventario Rápido Cuenca del Bajo Pachitea (Huánuco-Ucayali), Julio 2005.

(*) El término playa se refiere a aquellas playas de arena que se encuentra en las riberas de los ríos principales. Por ello en los análisis las estaciones playa son consideradas como de tipo río.


Ictiofauna en la cuenca del Bajo Pachitea

En consideracion que de las 31 estaciones estudiadas, 12 pre-sentaron agua de tipo clara y 19 agua de tipo blanca, procedimos a realizar el análisis comunitario por tipo de agua, evidenciándose que la mayor riqueza se encuentra en las aguas de tipo clara con 86 especies y la mayor abundancia se encuentra en las aguas de tipo blanca con 2331 individuos, (Tabla 4).

Cabe destacar que de los 3967 individuos capturados, resalta la presencia de especies comerciales para consumo humano como: Cichla monoculus (Spix & Agassiz, 1829), Prochilodus nigricans (Spix & Agassiz, 1829), Salminus hilari (Valenciennes, 1850), Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), Liposarcus sp., Pla-gioscion squamosissimus (Heckel,1840) y peces ornamentales como: Heros severus (Heckel, 1840), Corydoras stenocephalus (Eigenmann & Allen, 1942), Mesonauta festivus (Heckel, 1840), Pyrrhulina brevis (Steindachner, 1876).

Discusión y conclusionesSe identificaron hasta nivel de especie a 116, reunidas en 25

familias y 8 órdenes de un total de 3967 individuos lo que con-firma una alta riqueza de especies de peces en la zona; carácter común de inventarios en cuerpos de aguas de la Amazonía, y que podemos comparar con el trabajo de Ortega et al. (2003) en una evaluación taxonómica de los peces de la cuenca del río Alto Pachitea, en la cual registró 158 especies.

La mayor riqueza, en composicion de especies la tuvo el orden Characiformes (peces con escamas) y Siluriformes (peces con placas y/o cuero), concordando con Castro et al. (2003), el cual registra este patrón en distintas partes de la Amazonía.

En el inventario destaca la presencia de especies de con-sumo y peces ornamentales. Así como también la presencia de especies en proceso de estudio para la ciencia como es el género Gephyrocharax. Lo cual confirma que la cuenca del río Bajo Pachitea, es una de las regiones más prometedoras para la continuación de estudios e iniciativas de conservación al igual

que otras cuencas distribuidas desde las cabeceras a la llanura en la Amazonía Peruana (Goulding et al., 2003).

El análisis comunitario por tipo de hábitat muestra que las quebradas presentaron mayor riqueza de especies; resultado atribuido al estrecho contacto con el bosque que tienen estos hábitat. Además, las quebradas por ser cuerpos de agua que atraviesan el bosque hasta llegar al río principal, forman diversos microhábitats en su curso, como por ejemplo caídas de agua, rápidos, pozas, canales con cubiertas vegetales, etc., brindando la posibilidad de encontrar diferentes especies de peces en cada microhábitat formado. A diferencia de los ríos que son grandes cuerpos de agua con poca formación de microhábitats. (Sioli, 1984 y Castro et al., 2005).

Los valores mas altos de abundancia fueron encontrados en los ríos, lo cual puede deberse a que estos hábitats son grandes cuerpos de agua donde coexisten y sobretodo migran muchos cardúmenes, aumentando así la probabilidad de hacer capturas abundantes en cada redada; esto seria un patrón de distribución comunmente observado en otras cuencas Amazónicas. Por otro lado las quebradas son cuerpos de agua mucho mas pequeños, donde la presencia de grandes cardúmenes es escasa a nula (Sioli, 1984 y Castro et al., 2005).

Con respecto al análisis comunitario por tipo de agua, la mayor riqueza de especies se encontró en aguas de tipo clara, lo cual se le puede atribuir a que la mayoría de quebradas presen-taron este tipo de agua. Mientras que la mayor abundancia de peces se registró en aguas blancas que en su mayoría fueron los ríos (Castro et al., 2005).

AgradecimientosEl presente trabajo conto con el financiamiento del Instituto

del Bien Común (IBC). Agradecemos Blgo. Edgardo Castro y su personal por la colaboración en el trabajo de campo.

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Castro, R., L. Cassati, H.F. Santos, R.P. Vari, A.L.A Melo, L.S.F. Martins, T.X. Abreu, R.C. Benine, F.Z. Gibran, A.C. Ri-beiro, F.A. Bockman, M. Carvalho, G.Z.P. Pelicao, K.M. Ferreira, R. Stopiglis & A. Akama. 2005. Structure and composition of the stream ichthyofauna of four tributary rivers of the upper Parana basin, Brazil. Ichthyological Exploration of Freshwaters. Vol. 16 (3): 193-214.

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Ordenes Familias Especies Abundancia

1) Myliobatiformes 1 1 1

2) Cupleiformes 2 3 5

3) Characiformes 9 70 3517

4) Siluriformes 8 25 321

5) Atheriniformes 1 1 5

6) Symbranchiformes 1 1 1

7) Perciformes 2 14 116

8) Pleuronectiformes 1 1 1

Total 25 116 3967

Tabla 2. Resumen de riqueza (S) y abundancia (N) de la ictiofauna Río Bajo Pachitea (Huánuco-Ucayali), Julio 2005.

Tipo de hábitat Laguna (4 estaciones)

Quebrada (13 estaciones)

Río (14 estaciones)

Riqueza (S) 48 64 58

Abundancia (N) 260 1745 1962

Tabla 3. Riqueza Total (S) y Abundancia Total (N) por Tipo de Hábi-tat. Inventario Rápido Cuenca del Bajo Pachitea (Huánuco-Ucayali) Julio 2005.

Tipo de agua Agua clara (12 estaciones)

Agua blanca (19 estaciones)

Riqueza total (S) 86 69

Abundancia total (N) 1636 2331

Tabla 4. Riqueza Total (S) y Abundancia Total (N) de la Ictiofauna por tipo de agua. Río Bajo Pachitea. Julio 2005.

114

Palacios et al.


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Orden Familia Especie Río Quebrada Laguna

Myliobatiformes Potamotrygonidae Potamotrygon motoro Müller & Henle,. 1838 X

Clupeiformes Clupeidae Pellona altoamazonica Cope, 1872 X

Engraulididae Anchoviella sp. X

Lysengraulis sp. X

Characiformes Acestrorhynchidae Acestrorrhynchus heterolepis Cope, 1878 X

Acestrorrhynchus falcirostris Cuvier, 1819 X

Crenuchidae Characidium sp. 1 X X

Characidium sp. 2 X

Characidium etheostoma Cope, 1872 X X

Characidae Acestrocephalus sp. X

Aphyocharax alburnus Günther, 1869 X

Astyanax sp. X X X

Astyanax aff. maximus Steindachner, 1876 X

Astyanax bimaculatus Linnaeus, 1758 X X

Attonitus sp. X X

Attonitus irisae Vari & Ortega, 2000 X

Brachychalcinus sp. X

Bryconamericus sp. X X X

Bryconamericus pachacuti Eigenmann, 1927 X X

Ceratobranchia sp. X

Charax tectifer Cope, 1870 X X

Cheirodon sp. X X

Cheirodon ortegai Vari & Gery, 1980 X

Clupeacharax anchoveoides Pearson, 1924 X X

Creagrutus sp. X X X

(continúa...)

Anexo 1. Lista Sistemática de Especies del Inventario Rápido de la Ictiofauna en la Cuenca del Bajo Pachitea (Huánuco-Ucayali). Julio 2005. Se indica presencia en los hábitats acuáticos.


Ictiofauna en la cuenca del Bajo Pachitea

Creagrutus changae Vari & Harold, 2001 X X

Ctenobrycon spilurus Valenciennes, 1850 X X X

Galeocharax gulo Cope, 1870 X X

Gephyrocharax sp. 1 X X

Gephyrocharax sp. 2 X

Hemibrycon sp. X X

Hyphessobrycon sp. X

Hyphessobrycon aff. tenuis Géry, 1964 X

Knodus sp. X X

Knodus sp.1 X X

Knodus sp.2 X

Knodus sp. 3 X

Knodus aff. breviceps Eigenmann, 1908 X

Knodus beta Eigenmann, 1914 X X

Knodus breviceps Eigenmann, 1908 X

Knodus septentrionalis Géry, 1972 X

Moenkhausia sp. X

Moenkhausia chrysargyrea Günther, 1864 X

Moenkhausia cotinho Eigenmann, 1908 X

Moenkhausia dichroura Kner, 1858 X X

Moenkhausia oligolepis Günther, 1864 X X

Odontostilbe sp. 1 X X X

Odontostilbe sp. 2 X X

Paragoniates alburnus Steindachner, 1876 X X

Phenacogaster sp. X X

Poptella orbicularis Valenciennes, 1850 X

Prionobrama filigera Cope, 1870 X X

Prodontocharax melanotus Pearson, 1924 X X

Pygocentrum nattereri Steindachner, 1876 X

Roeboides sp. X X

Roeboides meyersii Günther, 1868 X

Salminus hilari Valenciennes, 1850 X

Scopeocharax sp. X

Serrapinnus sp. X X

Serrasalmus sp. X

Serrasalmus rhombeus Linnaeus, 1766 X

Tetragonopterus argenteus Cuvier, 1816 X

Triportheus angulatus Spix & Agassiz, 1829 X

Triportheus culter Cope, 1872 X

Gasteropelecidae Gasteropelecus sternicla Linnaeus, 1758 X

Thoracocharax stellatus Kner, 1858 X

Hemiodontidae Hemiodus sp. X

Erythrinidae Hoplias malabaricus Bloch, 1794 X X

Lebiasinidae Copeina guttata Steindachner, 1876 X

Pyrrhulina aff. brevis Steindachner, 1876 X

Curimatidae Potamorhina altamazonica Cope, 1878 X

Steindachnerina guentheri Eigenmann & Eigenmann, 1889 X X

Steindachnerina hypostoma Boulenger, 1887 X X

(continúa...)


116

Palacios et al.


Parodontidae Parodon sp. X

Siluriformes Auchenipteridae Auchenipterus sp. X

Auchenipterus muchalis Fowler, 1915 X

Aspredinidae Bunocephalus sp. X

Callichchtyidae Corydoras sp. X

Corydoras stenocephalus Eigenmann & Allen, 1942 X

Doradidae Opsodoras sp. X

Heptapteridae Imparfinis bolivianus Pearson, 1924 X X

Pimelodella sp. X X

Rhamdia sp. X

Pimelodidae Pimelodus bochii Valenciennes, 1840 X X

Pimelodus maculatus Lacepède, 1803 X

Pimelodus pictus Steindachner, 1876 X X

Loricariidae Ancistrus sp. X

Aphanotorulus unicolor Steindachner, 1908 X X

Hypoptopoma sp. X

Hypostomus sp. X X

Squaliformea emarginatus Valenciennes, 1840 X X

Liposarcus sp. X

Loricarichthys sp. X

Loricaria sp. X X X

Peckoltia sp. X X

Rineloricaria lanceolata Günther, 1868 X X

Sturisoma nigrirostrum Fowler, 1940 X

Trichomycteridae Henonemus sp. X

Vandellia sp. X

Atheriniformes Belonidae Pseudotylosurus angusticeps Günther, 1866 X X

Synbranchiformes Synbranchidae Symbranchus marmoratus Bloch, 1795 X

Perciformes Cichlidae Aequidens tetramerus Heckel1840, X

Apistogramma sp. X X

Bujurquina sp. X X X

Cichla monoculus Spix & Agassiz, 1829 X

Cichlasoma sp. X

Cichlasoma bolivianum Kullander, 1983 X

Crenicichla sp. X X

Crenicichla sedentaria Kullander, 1986 X

Heros severus Heckel, 1840 X

Mesonauta sp. X

Mesonauta festivus Heckel, 1840 X

Satanoperca sp. X

Satanoperca jurupari Heckel, 1840 X

Sciaenidae Plagioscion squomosissimus Heckel, 1840 X

Pleuronectiformes Achiridae Hipoclinemus mentalis Günther, 1862 X



A breeding colony of oceanodroma TeTHys on Santa IslandRev. peru. biol. 15(1): 117-120 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

A breeding colony of Wedge-rumped Storm-Petrel, Oceanodroma tethys kelsalli (Lowe 1925), on Santa Island-Peru

Liliana Ayala1, Raul Sanchez-Scaglioni2, Samuel Amoros1 y Luis Felipe3

Una colonia reproductiva de la Golondrina de la Tempestad Peruana, Oceanodroma tethys kelsalli (Lowe 1925), en la Isla Santa, Perú

1 APECO, Peruvian Association for the Conservation of Nature. Parque José Acosta 187, Magda-lena, Lima, Perú.Email Liliana Ayala: [email protected]

2 GEA-Perú, Grupo de Estudios Ambientales del Perú.

3 HIDRONAV. Directorate of Hy-drography and Navigation of the Peruvian Navy.

NOTA CIENTÍFICA


AbstractThe important breeding areas of Wedge-rumped storm petrel were unkwnown until recently. This species breeding in the central cost of Peru: Ferrol, Chao and Corcovado islands. We reported Santa island as a breeding area of this seabird. We located a total of 407 active nests, including 92 (22%) with eggs and 7 (8%) with chicks. Most breeding birds were found in an area near to the guard house in the east of the island,in the south and southwest of the island, where guano birds and large numbers of ticks were registered, we found few storm petrel nests. The south and southwest of the island has a high humidity and several of the dry-stone walls were covered with moss and algae. In those walls no storm petrel nests were found. It is possible other breeding sites exist on the Peruvian coast. Surveys of nesting areas in coastal Peru will provide much-needed information on Wedge-rumped storm-petrel status.

Keywords: Breeding biology, Humboldt Current, Peruvian island, Wedge-rumped storm-petrel.

ResumenLas áreas reproductivas de la Golondrina de la tempestad Peruana eran desconocidas hasta hace poco. Esta especie anida en la costa central del Perú, en las islas: Ferrol, Chao y Corcovado. Reportamos un área repro-ductiva para esta ave marina en la isla Santa. Localizamos un total de 407 nidos activos, incluyendo 92 (22%) con huevos y 7 (8%) con polluelos. La mayor parte de las aves reproductivas se hallaron cerca de la casa al este de la isla, en el sur y suroeste, donde se registraron aves guaneras y altas cantidades de garrapatas pocas golondrinas fueron halladas. En el sur y suroeste de la isla la humedad contribuye a que algunas pircas estén cubiertas de musgos y algas, en estas paredes no se hallaron aves anidando. Es posible que existan otras áreas de reproducción en la costa peruana. Estudios de las áreas de anidación en la costa del Perú proveerá la información necesaria sobre el estatus de la Golondrina de la Tempestad Peruana.

Palabras clave: Biología reproductiva, Corriente de Humboldt, Golondrina de la tempestad Peruana.

IntroductionSeveral species of storm-petrels breed in the Humboldt

Currrent System between northern Peru (4° S) and Chiloe Island, Chile, (42° S). These include the Wedge-rumped Storm-petrel (Oceanodroma tethys), Markham’s Storm-petrel (Oceano-droma markhami), Elliot’s Storm-petrel (Oceanites gracilis) and Hornby’s Storm-petrel (Oceanodroma hornbyi) (Murphy 1936, Harrison 1983, Carboneras 1992, Brooke 2004).

Storm petrels collected by various researchers in the Hum-boldt Current System between 1913 and 1923 were reported by Murphy (1936). Prior to this, the only known breeding localities were of the Wedge-rumped Storm-petrel Oceanodroma tethys kelsalli. In recent years, additional storm petrel colonies have been discovered along the Peruvian and Chilean coast, although very little is known about the breeding biology and numbers of these birds (Jahncke 1992, Schlatter & Marin 1983, Simeone et al. 2003, Ayala et al. 2004, Bernal et al. 2006, Ayala & Sanchez-Scaglioni 2007).

Oceanodroma tethys kelsalli was first found breeding in natu-ral crevices in rocks on Gallinazo and Guaca Islets, Pescadores Islands, and on San Gallan Island off the coast of central Peru in 1912 (Murphy 1936, Harrison 1983, Duffy et al. 1984). In Chile, a small breeding colony was reported on Isla Grande (Simeone et al. 2003, Bernal et al. 2006). In Peru, Ayala et al. (2004) found 100 pairs breeding in crevices along dry-stone walls on Chao and Corcovado Islands and Ayala & Sanchez-Scaglioni (2007) found 176 nests on nearby Ferrol Island in Chimbote bay. That specie is not protected by Peruvian Government because of lack of information.

We present information from another newly discovered breeding colony of the Wedge-rumped Storm-petrel on Santa Island, off the coast of north-central Peru.

MethodsThe island of Santa (09°01’ S; 78°40’ W) has an area of 1,42

km2 and reaches a maximum height of 141 m and is located about 5,66 km from Chimbote (Fig. 1). The Santa Island is administrated by PROABONOS (Special Project for the Promo-tion of the Use of Guano Coming from Seabirds), that regulates the disturbance to breeding of guano birds on Peruvian islands (Ayala & Sanchez-Scaglioni 2007).

We visited Santa overnight on 29—30 April 2007 and con-ducted a nocturnal census of storm-petrel nests in dry stone walls were conducted from 18—23 h during the two days spent at the island. The counts were made. Due to nest characteristics it was impossible to detect activity otherwise. We made systematic searches of likely nesting habitat with a torch, especially in the more highly populated areas. In some areas with a low density we used the playback method (Ratcliffe 1998) to locate storm-petrel nests. Observers walked slowly around the stone walls, playing a tape recording of a Wedge-rumped storm petrel calling from the nest (Whittington et al., 1999). Approximately 80% of the island was searched for storm petrel nests. However, a nearby islet could not be searched due to its inaccessibility. A nest was counted as active if eggs were visible from the burrow entrance or if adults were visible inside the nest.

In addition, the widest and narrowest dimensions of the nest openings and their depth were measured, as were some

118

Ayala et al.


eggs and breeding adults. We measured body mass (±1 g using a l00 or 300 g Pesola spring balance), wing chord (±1 mm us-ing a stopped ruler), exposed culmen length (±0,1mm using a caliper) and tarsus length (±0,1 mm using a caliper). All mea-surements and weights are expressed as mean ±SD. Egg volume was calculated using V= 0,51 x L x B2, where B= breadth and L= length (Hoyt 1979).

Results and discussionA total of 407 active nests were located, including 92 (22%)

with eggs and 7 (8%) with chicks. All the nestlings were covered in down, one of them also having grown some quills (Table1).

Most breeding birds were found in an area near to the guard house in the east of the island, one dry stone wall in this area contained 82 nests, and here some storm petrels were heard with out using tape recorder. In the south and southwest of the island, where about 4500 nesting Peruvian Boobies Sula variegata and 500 Guanay cormorants Phalacrocorax bougainvilli were recorded, 65 Wedge-rumped storm petrel nests were found. Large numbers of ticks (Ornithodorus amblus) were present and since high densities of ticks may lead to the death of young birds and the desertion of nests or even whole colonies (Duffy 1983), may explain why this area had relatively few storm pe-trel nests. The south and southwest of the island has relatively high humidity and several of the dry-stone walls were covered with moss and algae. In those walls no storm petrel nests were found. Wilson Storm Petrel showed a preference for rocky slopes rather than moss-covered hillsides (Orgeira 1997). Moss helps to retain the humidity (Singer & Corte 1962) and may explain why these walls are not selected by breeding Wedge-rumped Storm petrels.

In the north 26 nests were counted. This area had a big colony of Inca tern Larosterna inca. Inca Terns nest in crevices along the coast of the islands and lay one or more frequently two eggs (Velando et al. 2001). Besides, storm petrels fly away from nest sites during light hours while a member of pair terns is in the nest. Interspecific differences in habit preferences per-mit coexistence of species within mixed colonies by decreasing territorial aggression which is especially detrimental to the subordinate species (Fasola & Canova 1992). In this case, areas with large numbers of nesting storm petrel do not have nesting terns although areas with large numbers of nesting terns have some nesting storm petrel.

The widest part of the opening of 11 burrows had a mean of 146±72 mm (range 40—270 mm) and the narrowest part a mean of 76±42 mm (range 20—130 mm). The mean depth was 346±146 mm (range 220—570 mm).

Three eggs had mean dimensions of 26,2±0,07 mm by 19,9±0,02 mm. The egg measurements are similar to those of eggs measured on the Pescadores (Murphy 1931) (Table 2). Sev-en unsexed adults had mean culmen measurements of 11,5±0,7 mm (range 10,4—12,5 mm), wing length 113±4,4 mm (range 121—130 mm), tarsus 22,1±1,1 mm (range 20,4—23,8 mm) and mass 20,7±1 g (range 20—22 g) (Table 2).

A pair of dismembered wings of this storm petrel was found near to the dry stone walls in the north of Santa. Potential preda-tors present at the island include an expanding population of the Kelp Gull (Larus dominicanus) and the Peregrine Falcon (Falco peregrinus). The island is free of terrestrial predators.

Chimbote Bay and the surrounding area, including Santa, Ferrol, Chao and Corcovado islands (Fig. 1), are important breeding localities of the Wedge-rumped Storm petrel (Ayala et al. 2004, Ayala & Sanchez-Scaglioni 2007)(Table 3). Santa is the biggest of this group of islands. Chimbote is near to an important upwelling area located between 7° and 9º S (Guillen 1983, Guillen & Calienes 1981), and is an important port of the anchovy (Engraulis ringens) fishery (Estrella et al. 2001). The nesting period of O. t. kelsalli appears to correspond with the peak period of anchovy recruitment in Peru (Ayala & Sanchez-Scaglioni 2007).

Figure 1. Map of Peruvian islands, important breeding localities of the Wedge-rumped Storm petrel : Ferrol, Chao, Corcovado and Santa Islands.

Molt descriptionCompletely

downy. Eyes closed

Completely downy.

Eyes closed

Callamus at su-perior and infe-

rior dorsum. Eyes closed

Wing (mm) 10 12 15

Bill (mm) 6,9 7,1 8,8

Tarsus (mm) 8,6 10,1 12,9

Mass (g) 4 5,75 15,75

Table 1. Measurements of Wedged rumped storm petrel chicks found at Santa Island, Peru.

10 km

Ferrol Island

Santa Island

Corcovado Island

Chao Island

78°30’

09°00’

78°30’

Chimbote

Perú


A breeding colony of oceanodroma TeTHys on Santa Island

Spear & Ainley (2007) believe that the breeding seasons of O. t. kelsalli may be more protracted than suspected or even biseasonal. Thus, abundance was ~1,2× greater during the austral autumn than in spring, analyses for this species pertain to waters from 32° N to 30° S and to 400 km off shore. This difference was unexpected, given that the breeding season of this taxon is in autumn (Spear & Ainley 2007). In Peru the peak of laying is in April and May (Ayala et al. 2004, Ayala & Sanchez-Scaglioni 2007). In Chile, the first egg laying may occur in late Decem-ber (Bernal et al. 2006). On 24 and 25 December 2002, Santa Island was visited and some abandoned eggs were found, but no adults. Staff inhabiting this island indicated what Wedge-rumped Storm- Petrels had nested several months previously (Ayala unpub. data). Murphy (1925) reported O t kelsalli as nesting during the southern hemisphere winter.

Spear and Ainley (2007) reported abundance estimates of O. t. kelsalli were 1258700 and 1451800, respectively in spring and autumn. However, we know of only 800 pairs breeding on one Chilean and four Peruvian islands. In contrast, Har-ris (1969) reported 200000 nests in Galapagos for O. t. tethys and Spear and Ainley (2007) reported abundance estimates of 1136900 and 628000 respectively in spring and autumn. The islands reported by Murphy (1936) do not have breeding storm petrels (Ayala & Sanchez-Scaglioni 2007). It is possible other breeding sites exist on the Peruvian coast; also it is necessary to collect individuals in the sea of this bird because subspecies cannot be identified at sea. Surveys of nesting areas in coastal Peru will provide much-needed information on Wedge-rumped storm-petrel status.

AcknowledgmentsAPECO (Peruvian association for the conservation of nature)

provided logistical support. P. Whittington and M. Plenge made some useful comments on the manuscript. PROABONOS authorized our research on Santa Island. To Artisanal fishermen from Chimbote that kindly provided transport.

Literature citedAyala, L. & R. Sanchez-Scaglioni. 2007. A new breeding location

for the Wedge-rumped Storm-Petrel Oceanodroma tethys kelsalli in Peru. Journal of Field Ornithology 78(3): 303-307. DOI: 10.1111/j.1557-9263.2007.00106.x.

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Chao - Corcovado I. (*) Ferrol I. (**) Santa I. (***) Peruvian coast (****)

Adults n=6 n=7 n=7 n=14Bill length 12,1 ± 0,2 11,3 ± 0,1 11,8 ± 0,7 11,7 Tarsus 21,7 ± 1,0 21,4 ± 0,5 22,2 ± 1,1 21,5 Wing length 123 ± 2,6 125 ± 5,2 127 ± 4,4 123,9Mass 23 ± 2 22,1 ± 1,4 20,7 ± 1Eggs n=3 n=3 Pescadores island

n=6Length 26,2 ± 1,6 26,2 ± 0,07 27,3 ± 0,9Width 19,5 ± 0,7 19,9 ± 0,02 19,9 ± 0,6Weight 5,7 ± 0,6 5,1 ± 0,5 -

Volume cc 5,4 ± 0,1 5,3 ± 0,3 5,5 ± 0,2

Table 2. Comparative data on adult measurements and egg size of Wedge-rumped storm petrel in Peru. Lengths in millimeters, weight in grams.

* Data from Ayala et al. (2004)** Data from Ayala & Sanchez-Scaglioni (2007)*** This study****Data from Murphy (1936)

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Ayala et al.


weight of bird eggs. Auk 96: 73-77.Jahncke J. 1992. Primer informe del area de anidacion de la golond-

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121


Bambusiformes del río Los AmigosRev. peru. biol. 15(1): 121-126 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Gramíneas (Poaceae) bambusiformes del Río de Los Amigos, Madre de Dios, Perú

Jean Olivier

Bambusiform grasses (Poaceae) from the Los Amigos River, Madre de Dios, Peru

Evolution et Diversité Biologique (EDB), UMR CNRS-UPS 5174, Université de Toulouse, 118 Route de Narbonne, Bat IV R3. F-31062 Toulouse cedex 9, France.

Email Jean Olivier: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


Resumen La presente nota da a conocer las especies de Poaceae (Gramineae) bambusiformes presentes en y alrededor de la concesión para conservación del Rió de Los Amigos en la cuenca del Madre de Dios, sur de la Amazonia peruana. Proporciona claves y material grafico para la identificación de los taxones presentes en la zona.

Palabras clave: Amazonia, Perú, bambúes, Poaceae: Bambusoideae

AbstractThis note offers to know the species of bambusiform Poaceae (Gramineae) present in and around the Los Amigos River Concession for Conservation, in the Madre de Dios, basin the southern part of the Peruvian Amazonia. It supply keys and illustrated material for identification of the taxa present within the area.

Keywords: Amazonia, Peru, bamboos, Poaceae: Bambusoideae

La Amazonia peruana alberga un gran número de especies de bambúes y otras gramíneas bambusiformes de la familia botánica Poaceae, conocida anteriormente como Gramineae, por referencia a sus semillas llamadas granos. Esta familia incluye varias plantas importantes para la alimentación de la humanidad tal como el maíz (Zea mays L.), el trigo (Triticum aestivum L.), el arroz (Oryza sativa L.) o la caña de azúcar (Saccharum officinarum L.).

Las gran mayoría de las gramíneas bambusiformes de la Ama-zonia peruana (referidas aquí como “bambúes”) pertenecen a la subfamilia Bambusoideae que agrupa la mayoría de las hierbas leñosas -con tallo rígido- como puede ser un bambú verdadero. Otras son de la subfamilia Panicoideae (la del maíz), y una es de la subfamilia Arundinoideae (la de la caña de azúcar).

Estos “bambúes” pueden crecer como plantas aisladas dentro del bosque tropical húmedo, entre la diversidad de grandes ár-boles, o en la orilla de los ríos. Pueden también formar grandes “manchales” y hasta bosques verdaderos de bambúes sin nin-guna presencia de árbol. Estos bosques, dominados en mayor o menor medida por bambúes, alcanzan un total de 200000 km² del sudoeste de la Amazonia (Nelson 1994, Nelson et al. 2006, Judziewicz et al. 1999:64) comprendidos entre el departamento de Madre de Dios en Perú, el estado de Acre en Brasil y el de-partamento de Pando en Bolivia.

Hasta la fecha, no se conoce bien cuales son especies que componen estos bosques de bambúes aunque esto sea algo nec-esario para entender mejor la ecología y distribución espacial de estos bosques. Calderón y Soderstrom (1976 citados por Prance 1987) indicaron que estos bosques de bambúes estaban com-puestos de tres taxones (Guadua superba Huber, G. sp. Kunth y Merostachys sp. Sprengel). Nelson (1994) indico por su parte que las dos especies dominantes en el sudoeste de la Amazonia son G. weberbaueri Pilg. y G. sarcocarpa Londoño & Peterson. Judziewicz et al. (1999:64), refiriéndose a observaciones perso-nales de X. Londoño y P. Nuñez (datos no publicados), listan los siguientes taxones: G. weberbaueri, G. sarcocarpa, Guadua spp., Elytrostachys sp., y Arthrostylidium sp.

La presenta nota es una contribución al conocimiento de las gramíneas (Poaceae) bambusiformes que se encuentran comúnmente en y alrededores de la concesión para conservación del bosque del Río de Los Amigos en la cuenca del Madre de Dios al sureste del Perú. Esta concesión esta manejada por la ONG ACCA (Asociación para la Conservación de la Cuenca Amazónica; www.acca.org.pe) (Fig. 1) Esta concesión abarca un área de 145 965,24 hectáreas en la porción baja de la cuenca del Río de Los Amigos. Para la determinación de los taxones Figura 1. Mapa de ubicación de la zona de estudio, la concesión para

conservación del bosque del Río de Los Amigos.

Brasil

Cusco

Ucayali

Concesión para Conservación del Río de Los Amigos

Madre de Dios

Perú

Río Madre de Dios

Río de Los Amigos

122

Olivier et al.


Figura 2. (a y b) Guadua angustifolia Kunth; (c) Guadua sp. 1 Kunth; (d y e) Guadua weberbaueri Pilg. (Guadua sarcocarpa Londoño & P. M. Peterson subsp. purpuracea Londoño & P. M. Peterson); (f y g) Guadua sarcocarpa Londoño & Peterson subsp. sarcocarpa.

(a) (b)

(c)

(d) (e)

(f) (g)

123


Bambusiformes del río Los Amigos

Figura 3. (a y b) Elytrostachys cf. typica McClure; (c y d) Merostachys cf. brevispica Munro; (e y f) Lasiacis cf. ligulata Hitchc. & Chase; (g y h) Ichnanthus breviscrobs Doell.

(a) (b)

(c)

(d)

(e) (f)

(g) (h)

124

Olivier et al.


presentes se utilizó mayormente los cuatro libros siguientes: Tovar (1993), Gentry (1993), Renvoize (1998) y Judziewicz et al. (1999).

La intención de esta nota es dar a conocer las especies de la zona y proporcionar claves y material gráfico (Fig. 2–4) para su identificación. Todos los especimenes utilizados en este trabajo fueron depositados en los herbarios del Perú (CICRA, CUZ, USM y MOL).

Bambusiformes de la familia Poaceae en la flora del Río de Los Amigos

Las especies de Poaceae bambusiformes observadas en la flora del Río de Los Amigos fueron:

Subfamilia BambusoideaeTribu Bambuseae

Subtribu Guaduinae

1. Guadua angustifolia Kunth

Nombre común «Marona», presente en las terrazas bajas inundables de Boca Amigo. (Fig. 2a y b)

2. Guadua sp. 1 Kunth

Nombres comunes «Paca menuda» o «Paca blanca», presente en las terrazas bajas inundadles cerca de Centro de Monitoreo 1 (CM1). (Fig. 2c)

Figura 4. (a y b) Olyra cf. micrantha Kunth.; (c y d) Gynerium sagittatum (Aubl.) P. Beauv.; (e y f) Bambusa cf. vulgaris Schrader ex Wendland.

(a)

(b)

(c)

(d)

(e)

(f)

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Bambusiformes del río Los Amigos

3. Guadua weberbaueri Pilg. (Guadua sarcocarpa subsp. purpuracea Londoño & P. M. Peterson)

Nombres comunes «Paca» o «Paca negra?», presente en las terrazas altas y las orillas de los ríos. (Fig. 2d y e)

4. Guadua sarcocarpa Londoño & Peterson subsp. sarcocarpa

Nombres comunes «Paca gruesa?» o «Paca negra?», presente en las colinas de los altos Amigos y Amiguillo. (Fig 3f y g)


Subtribu Arthrostylidiinae

5. Elytrostachys cf. typica McClure

Nombre común «Carrizo?», presente sobre algunos barrancos del rió de los Amigos. (Fig. 3a y b)

6. Merostachys cf. brevispica Munro.

Nombres comunes «Carrizo?», «Pacalita?», presente en bosque antiguamente perturbados. (Fig. 3c y d)

Subfamilia PanicoideaeTribu Paniceae

7. Lasiacis cf. ligulata Hitchc. & Chase

Nombres comunes «Carrizo?», «Paquilla?», presente en el sotobosque. (Fig. 3e y f )

8. Ichnanthus breviscrobs Doell.

Nombre común «Carrizo», forma los carrizales. (Fig. 3g y h)

Subfamilia BambusoideaeTribu Olyreae

9. Olyra cf. micrantha Kunth.

Nombre común «Carrizo?», presente en los claros. (Fig. 4a y b)

Subfamilia ArundinoideaeTribu Arundineae

10. Gynerium sagittatum (Aubl.) P. Beauv.

Nombre común «Caña brava», presente en la orilla de los ríos. (Fig. 4c y d)


Subtribu Bambusinae

11. Bambusa cf. vulgaris Schrader ex Wendland

Nombre común «Bambú». Aunque de momento no se ha encontrado en la zona de estudio, señalamos la presencia de

B. vulgaris, originaria de Asia y cultivada en varios lugares del Madre de Dios y en particular en la ciudad de Puerto Maldo-nado. (Fig. 4e y f )

Clave para los taxones de bambusiformes de la familia Poaceae en la flora del Río de Los Amigos

Los taxones se pueden distinguir siguiendo los criterios dados en la siguiente clave de determinación y en las figuras 2—4. 1a) Con espinas genero Guadua (2)

1b) Sin espinas (5)

2a) hojas angostas (3)

2b) hojas más anchas (4)

3a) culmo (= tallo) grueso (10—20 cm diámetro), crece en matas densas de varios culmos parecidos de lejos a plumas de avestruz (G. angustifolia)

3b) culmo de diámetro medio (3—5 cm diámetro), hojas del culmo alargadas y picudas, se doblan precozmente (Guadua sp. 1)

4a) culmo de diámetro medio (3—7 cm diámetro), espinas numerosas y mas o menos desarrolladas (va de 1 esp. por nudo hasta 6, como cuernas de vacas y/o alambre de púas); 1 única flor terminal por espiguilla, fruto redondeado del tamaño mas o menos de un choclo (G. weberbaueri)

4b) culmo de diámetro más grueso (5—10 cm diámetro), a menudo únicamente una gruesa espina por nudo; 2 flores (1 terminal + 1 lateral) por espiguilla, fruto ovoide del tamaño de una almendra (G. sarcocarpa)

5a) culmo recayendo poco o no ramificado, hojas del culmo con láminas dob-ladas, varias ramitas por nudo (6)

5b) culmo delgado (<1cm diámetro) con ramificaciones en Y, se rompe bajo una simple presión del dedo (7)

5c) culmo erecto de diámetro medio (2—4 cm diámetro), hojas en abanico (Gynerium sagittatum)

5d) culmo amarillo de diámetro medio a grueso, “bambú” común, se encuentra cerca de las zonas pobladas (Bambusa vulgaris)

6a) culmo de diámetro medio (2—3 cm diámetro), ramitas muy numerosas en cada nudo, hojas verde claro con pelos rojos en la base de la lámina (Elytrostachys typica)

6b) culmo delgado (<1,5 cm diam), <10 ramitas por nudo, hojas verde oscuro (Merostachys cf. brevispica)

7a) hojas medias alargadas (8)

7b) hojas gruesas redondeadas (9)

8a) frutos como “bayas” negras (Lasiacis cf. ligulata)

8b) flores y frutos en “panice” (Ichnanthus breviscobs)

9a) frutos brillantes (Olyra cf. micrantha)

ComentariosEl género Guadua Kunth, el más abundante en la zona, se

caracteriza en particular por la presencia de espinas lo que no se observa en ningún de los otros taxones presentes. Sabemos que este género estaba ya presente en Madre de Dios antes de la llegada de los humanos a Sudamérica y antes de la ultima glaciación de los Andes (Olivier datos sin publicar). En este mísmo género Guadua Kunth propongo una nueva distinción que entre G. sarcocarpa y G. weberbaueri (ver clave), la que resulta de la revisión de más de 250 muestras de herbario en particular en Cuzco, Lima, La Paz y Paris.

Otras especies de “bambúes” han sido encontrados en otros lugares del Madre de Dios (Guadua spp., Aulonemia sp. entre otros) pero en la cuenca del Río de Los Amigos, sin embargo podrían también estar presentes, así que podemos así preveer que

126

Olivier et al.


nuevas investigaciones revelarían la presencia de más especies de bambúes en nuestra área de estudio.

AgradecimientosAgradezco al Centro de Investigación y Capacitación Río Ami-

gos (CICRA); a Amazon Conservation Association/Asociación para la Conservación de la Cuenca Amazónica (ACA/ACCA) y ECOsystèmes et paléo-écosystèmes des Forêts InterTropicales (ECOFIT-CNRS, France). También agradezco a todo el personal del Herbarium del Cusco (CUS) del Museo de Historia Natu-ral de la Universidad Nacional San Antonio Abad del Cusco, Herbario San Marcos (USM) del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos y Herbario Weberbauer (MOL), del Departamento Académico de Biología de la Universidad Nacional Agraria La Molina. Muchas gracias a Natalia Norden y a Mailyn Gonzalez por sus comentarios y revisiones, gracias a Nigel Pitman y a Nelson Gutiérrez por sus comentarios. Este trabajo fue realizado gracias a una beca semilla de Amazon Conservation Association (ACA) y con los permisos del INRENA n°72 – 2003 y 003275 – AG.

Literatura citadaGentry A.H. 1993. A Field Guide to the Families and Genera of

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Judziewicz E.J., Clark L.G., Londoño X. & Stern M.J. (1999) American Bamboos. Smithsonian Institution Press, Washington.

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127


Lectotypification of Augusto Weberbauer’s collections Rev. peru. biol. 15(1): 127-134 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Notes on and lectotypification of Augusto Weberbauer’s collections of Peruvian Ericaceae

James L. Luteyn1, Edgardo M. Ortiz2 and Blanca León3

Notas sobre y lectotipificaciones de las colecciones de Augusto Weberbauer de Ericaceae peruanas

1 Institute of Systematic Botany, The New York Botanical Garden, Bronx, NY 10458-5126, U.S.A.

2 Herbarium Areqvipense (HUSA), Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, Peru.

3 Plant Resources Center, Herbar-ium, University of Texas at Austin, Austin, Texas 78712, U.S.A.Email Blanca León: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


AbstractThe Ericaceae collections of Augusto Weberbauer from Peru are documented as 108 in number, of which 48 are currently located at MOL. Of these Weberbauer Ericaceae collections, 18 at MOL, 7 at NY, 2 at G, 2 at US, and 1 at F are herein newly designated as lectotypes.

Keywords: Ericaceae, Peru, Weberbauer, lectotypification.

ResumenSe documenta las 108 colecciones de Ericaceae realizadas por Augusto Weberbauer en el Perú, 48 de las cuales están depositadas en MOL. Del total de estas Ericaceae recolectadas por Weberbauer, se designan aquí como lectotipos 18 colecciones en MOL, 7 en NY, 2 en G, 2 en US y 1 en F.

Palabras claves: Ericaceae, Perú, Weberbauer, lectotipificación.

IntroductionAmong botanists and explorers of the 20th century in tropical

South America, Augusto Weberbauer is clearly one of the most renowned, thanks to his collections and publications about the vegetation and flora of Peru (Weberbauer, 1911, 1936, 1945). Weberbauer arrived in Peru in November of 1901, and over a period of approximately 35 years (1901-1905, 1908-1939) collected over 8000 plant specimens (Velarde, 1968), almost one-fifth of which were recognized as new to science.

Weberbauer’s collections were mostly described by botanists at Berlin-Dahlem (B), where his main collection was sent, in ad-dition to duplicates distributed to American and other European institutions, including to the herbarium of the Museum of Natural History (WRSL) in his city of birth, Breslau (Wroclaw), presently located in Poland (Velarde, 1968). Most of his collections at Berlin were destroyed during World War II (WWII), and many present-day botanists do not realize that a substantial set of his collections is currently kept in the Weberbauer Herbarium (MOL) of the Universidad Nacional Agraria La Molina, in Lima, Peru, with a few collections held at Herbarium San Marcos (USM) of the Universidad Nacional Mayor de San Marcos, also in Lima. Unfortunately, some lectotypifications and neotypifications have even left out those of his specimens kept in Peru.

The type legacy of Weberbauer in Peru was partially ac-counted for by Velarde (1968, 1969), who as discussed by León et al. (2006), involuntarily lectotypified some names using du-plicates kept at the MOL herbarium. Velarde’s papers followed the arrangement of Engler’s classification system, but only listed a total of 700 names for several families (except those in the subclass Sympetalae), and thus did not include the Ericaceae. However, thanks to the recent cataloguing of his complete col-lection at MOL (see León et al., 2006); it is possible to clarify both nomenclature and geographical data.

The Ericaceae are one of the most conspicuous families in the Andean flora, and thus Weberbauer mentioned several species as important elements of the montane forest flora community. He (Weberbauer, 1911, 1945) also included illustrations of some taxa probably based on his own collections vouchered at MOL.

As documented in this paper, a total of 108 Weberbauer collection numbers are known to be Ericaceae, of which 48 are currently found at MOL; these are listed below. Based on our herbarium search, a total of 49 species of Ericaceae have had their types based on Weberbauer collections and, theoretically, duplicates of these may have been deposited at MOL. Of these potential 49 Ericaceae type collections, however, only 18 have been located at MOL and are herein newly designated lectotypes or isotypes. In addition to these 18 newly designated Weber-bauer type collection numbers at MOL, 11 more Weberbauer lectotypes or isotypes are herein designated at F (1), G (2), NY (7), and US (1).

Ericaceae collected by WeberbauerThe following list gives all the known Weberbauer collection

numbers of Ericaceae based on literature reports and extant her-barium collections. Those numbers in boldface italics have been used as the bases for types; those numbers with an additional boldface asterisk (*) in front of them have been designated as lectotypes (or isolectotypes) at MOL. The scientific name, following the Weberbauer collection number, is the identity given to the original collection. Two isotypes have also been located at the herbarium in the Museo de Historia Natural of the Universidad Nacional Mayor de San Marcos (USM) in Lima. [Abbreviations used in this paper: F neg.= The Field Museum (Chicago) J. F. Macbride type photograph negative series number; ACS neg.= New York Botanical Garden A. C. Smith type photograph negative series number; JLL= James L. Luteyn, EM= Edgardo M. Ortiz.]

412 Vaccinium floribundum Kunth – This Weberbauer collec-tion was found at USM (without a bar code number), but is not present at MOL. The determination was verified by EM in 2007.

508 Gaultheria sp. – This Weberbauer collection number has not been found in any Peruvian herbarium or elsewhere, and its identity is unknown. It was cited by Weberbauer (1945: 567).

509 Ericaceae – Luteyn (1995b) annotated this Weberbauer collection number as Gaultheria reticulata Kunth. It is not present at MOL nor at USM. Weberbauer (1945)

128

Luteyn et al.


listed this collection number as an unknown Euphorbia (Euphorbiaceae).

513 Gaultheria sp. – This Weberbauer collection number has not been found in any Peruvian herbarium or elsewhere and its identity is unknown. It was cited by Weberbauer (1945: 567).

594 Cavendishia pubescens (Kunth) Hemsley – Luteyn (1983) annotated duplicates of this Weberbauer collection num-ber as C. pubescens. The duplicate sheet at MOL bears their bar code no. 3694 and was annotated by Luteyn as C. pubescens in 2006. Weberbauer (1945: p. 519, fig. 56) may have used this collection as the basis for his il-lustration of the species.

636 Cavendishia bechmanniana Hoerold – The holotype at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4654 and ACS neg. 29. There are no known isotypes. The lectotype designated by Luteyn (1983) is the photo of the B holotype specimen. Luteyn (1983) recognized this collection number as C. bracteata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Hoerold.

659 Bejaria sandiensis Mansf. & Sleumer – The holotype at B was destroyed during WWII and there are no known isotypes or photos. Clemants (1995), who did not see any specimens cited in the protologue, placed this taxon in his “Doubtful Names and Excluded Taxa” along with the comment that he felt it should be placed as a synonym of B. aestuans L.

675 Gaultheria secunda J. Rémy – The duplicate sheet of this Weberbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3656 and was annotated by Luteyn in 2006 as Gaultheria vaccinioides Wedd.

684 Orthaea weberbauerii Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4732 and ACS neg. 31. This number is not present at any Peruvian herbarium. There is, however, a good isotype sheet at G and that sheet is herein designated as the lectotype of O. weberbauerii. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as an isotype.

739 Gaultheria sp. – This Weberbauer collection number has not been found in any Peruvian herbarium or elsewhere and its identity is unknown. It was cited by Weberbauer (1945: 571).

740 Ceratostema weberbauerii Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII and there are no known isotypes or photos. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as the lectotype of C. weberbauerii [= Siphonandra elliptica (Ruiz & Pavón ex G. Don) Klotzsch].

*742 Ceratostema graebnerianum Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4645 and ACS neg. 33. The sheet at MOL bearing their bar code no. 3681 was annotated as lectotype on 19 June 2006 and is herein designated as such. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as an isotype of C. graebnerianum [= Demos-thenesia mandoni (Britton) A. C. Sm.].

742a Ceratostema pilgerianum Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4649 and ACS neg. 34. This number is not present at MOL. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as the lectotype of C. pilgerianum [= Demosthenesia mandoni (Britton) A. C. Sm.].

856 Gaultheria sp. – The duplicate sheet of this Weberbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3657 and was recognized by Luteyn in 2006 as Gaultheria vac-cinioides Wedd. It was cited by Weberbauer (1945: 565).

889 Ceratostema sanguineum Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by ACS neg. 55. This number is not present at MOL. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as the lectotype of C. sanguineum [= Demos-thenesia mandoni (Britton) A. C. Sm.].


911 Pernettya prostrata (Cav.) DC. – Luteyn (1995a) recog-nized this Weberbauer collection number as P. prostrata (Cav.) DC. The specimen at MOL bears their bar code no. 3581.

975 Pernettya prostrata (Cav.) DC. – Luteyn (1995a) anno-tated this Weberbauer collection number as P. prostrata (Cav.) DC. The specimen at MOL bears their bar code no. 3582.

1081 Cavendishia peruviana Hoerold – The holotype at B was destroyed during WWII and there are no known iso-types. The lectotype (designated by Luteyn, 1983) is the photo of the B holotype specimen represented by ACS neg. 13-A. The photo shows two separate twigs of which the larger-leaved (lower right-hand side) agrees with the protologue and that piece was designated as lectotype. Luteyn (1983) recognized this collection number as C. bracteata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Hoerold.

1081a Cavendishia pubescens (Kunth) Hemsley var. microphylla Hoerold – The holotype at B was destroyed during WWII and there are no known isotypes. The lectotype (desig-nated by Luteyn, 1983) is the NY sheet with fragments ex B attached to a photo of the B holotype specimen represented by ACS neg. 15. Luteyn (1983) annotated this collection number as C. bracteata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Hoerold.



1159 Psammisia urbaniana Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII. There are no known isotypes, but it is represented in photo by F neg. 4704

129


Lectotypification of Augusto Weberbauer’s collections

and ACS neg. 156. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as the lectotype of P. urbaniana. Luteyn recently re-annotated this collection number as P. coarctata (Ruiz & Pavón ex G. Don) A. C. Sm.

*1770 Cavendishia ulbrichiana Hoerold – The holotype at B was destroyed during WWII. Luteyn (1983) designated the photo of the B holotype specimen, represented by ACS neg. 19, as the lectotype. However, the discovery of a duplicate sheet of Weberbauer 1770 at MOL means that the actual sheet at MOL, bearing their bar code no. 3567, is herein designated as the lectotype of C. ulbrichiana, overturning Luteyn’s designation in 1983. Luteyn (1983) also annotated this collection number as C. bracteata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Hoerold, and this was verified by EO in 2006.

1971 Bejaria glauca Bonpl. – Clemants (1995) annotated this Weberbauer collection number as B. aestuans L. The duplicate at MOL bearing their bar code no. 3511 has been annotated by EO as B. aestuans.

1972 Cavendishia kraenzliniana Hoerold – The holotype at B was destroyed during WWII and there are no known isotypes. This number is not present at any Peruvian herbarium. The lectotype (designated by Luteyn, 1983) is the photo of the B holotype specimen represented by F neg. 4669 and ACS neg. 178. Luteyn (1983) also an-notated this collection number as C. punctata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Sleumer.

2055 Thibaudia engleriana Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4626 and ACS neg. 131. This number is not present at any Peruvian herbarium. This species is restricted to Peru (León, 2007).

*2071 Thibaudia apophysata Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but it is represented in photo by F neg. 4623 and ACS neg. 130. The MOL isotype sheet with their bar code no. 3576 is herein des-ignated as the lectotype of T. apophysata. The fragment at NY ex the B holotype is herein designated as an isotype. This taxon is restricted to Peru (León, 2007).

2077 Ericaceae – Luteyn (1995b) recognized this Weberbauer collection number as Gaultheria tomentosa Kunth. The duplicate sheet at MOL bears their bar code no. 3660 and was annotated by Luteyn in 2006. This collection may have been the basis for the illustration on p. 523 of El Mundo Vegetal (Weberbauer, 1945).

*2079 Disterigma weberbaueri Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4643. There are fragments ex the B ho-lotype at both F and NY. A full and complete isotype of this collection number is at MOL bearing their bar code no. 3673, and it is herein designated as the lectotype of D. weberbaueri by Dr. Paola Pedraza (former New York Botanical Garden graduate student who monographed Disterigma) [= D. empetrifolium (Kunth) Drude].

2086 Gaultheria glomerata (Cav.) Sleumer – The sheet of We-berbauer 2086 at G (with fragment at L) was mistakenly determined by Sleumer as an isotype of G. apiculata; it is

actually G. glomerata. The duplicate sheet of Weberbauer 2086 at MOL bearing their bar code no. 3659 was an-notated by Luteyn in 2006 as Gaultheria glomerata.

2122 Sophoclesia weberbaueri Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4730. This number is not present at any Peru-vian herbarium. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as the lectotype of Soph. weberbaueri. The taxonomy of this species is uncertain, and Luteyn recognized this collection number as Sphyrospermum buxifolium – Sph. cordifolium “complex”.

*2143 Gaultheria glandulosissima Sleumer – The holotype at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 28926 of the isotype at G. In 1952, the isotype sheet at MOL (now with their bar code no. 3661) was annotated and photographed (un-numbered) by Sleumer as an isotype of G. glandulosissima; there is a print of this photo at NY. The isotype at G was designated lectotype by Luteyn (1995b) and fragments at US as isolectotype. On 19 June 2006, Luteyn annotated the MOL isotype as duplicate of the lectotype and it is herein designated as such. This collection number is recognized by Luteyn (1995b) as Gaultheria erecta Vent.

2146 Gaultheria sp. – The duplicate sheet of this Weberbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3667 and was determined as G. glabra DC. In 2007, EO updated the determination as G. reticulata Kunth. This specimen is cited by Weberbauer (1945: 542).

*2151 Psammisia weberbaueri Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4705 and ACS neg. 157. On 19 June 2006, Luteyn annotated the sheet at MOL with their bar code no. 3591 as lectotype of P. weberbaueri and it is herein designated as such. Another duplicate sheet at MOL with their bar code no. 3592 has just two leaves, but represents an isotype. The fragments at NY ex the B holotype are also herein designated as an isotype. Luteyn recognizes this collection number as P. coarctata (Ruiz & Pavón ex G. Don) A. C. Sm.

2202 Ceratostema urbanianum Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by ACS neg. 50. This number is not present at any Peruvian herbarium. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as the lectotype of C. urbanianum [= Pellegrinia grandiflora Ruiz & Pavón ex G. Don) Sleumer].

2213 Disterigma empetrifolium (Kunth) Nied. [Junín. Tarma: W of Huacapistana, 3100-3500 m]. This Weberbauer collection was seen at G, but is not found at any Peruvian herbarium.

2215 Vaccinium floribundum Kunth – The duplicate sheet of this Weberbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3574 and was determined by Sleumer in 1952 as V. floribundum.

2245 Gaultheria sp. – Luteyn (1995b) recognized this Weber-bauer collection number as G. vaccinioides Wedd. The sheet at MOL bears their bar code no. 3658. It was cited by Weberbauer (1945: 547).

130

Luteyn et al.


2374 Pernettya pentlandii DC. – Luteyn (1995a) recognized this Weberbauer collection number as P. prostrata (Cav.) DC. It is not present at any Peruvian herbarium.

2436 Thibaudia graebneriana Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4629 and ACS neg. 135. This number is not present at any Peruvian herbarium [= T. diphylla Dunal].

2441 Vaccinium crenatum (G. Don) Sleumer – The sheet at B was destroyed during WWII, but was cited by Sleumer (1936). This number is not present at any Peruvian herbarium.

2442 Cavendishia ulbrichiana Hoerold – Luteyn (1983) recog-nized this Weberbauer collection number as Cavendishia bracteata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Hoerold. The sheet at MOL bears their bar code no. 3696 and according to Ortiz belongs also in C. bracteata.

2505 Ceratostema coccineum Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4644 and ACS neg. 35. This number is not present at any Peruvian herbarium. Fragments at NY ex the B holotype are herein designated as the lectotype of C. coccineum [= Pellegrinia coccinea (Hoerold) Sleumer].


2770 Pernettya sp. – Luteyn (1995a) recognized this Weber-bauer collection number as P. prostrata (Cav.) DC. It is not present at any Peruvian herbarium. It was cited by Weberbauer (1945: 351).


3274 Pernettya pentlandii DC. – Luteyn (1995a) recognized this Weberbauer collection number as P. prostrata (Cav.) DC. The sheet at MOL bears their bar code no. 3583 and was also verified by EO in 2005 as P. prostrata.

3358 Thibaudia cardiophylla Sleumer – The holotype sheet at B was destroyed during WWII and there are no known isotypes. Sleumer (1934) compared it to T. engleriana Hoerold, but no other collections are known and it does not compare with anything we know.

*3370 Gaultheria bicolor Sleumer – The holotype sheet at B was destroyed during WWII. The isotype at MOL bearing their bar code no. 3569 is herein designated as lectotype of G. bicolor. Luteyn (1995b) recognized this specimen as G. bracteata (Cav.) G. Don, which was verified by EO in 2005 on the basis of the MOL sheet.

3374 Ceratostema harmsianum Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4646 and ACS neg. 32. There are no other isotypes known [=Pellegrinia harmsiana (Hoerold) Sleumer].

3377 Gaultheria sp. – This Weberbauer collection number has not been found in any Peruvian herbarium or elsewhere, and its iden-tity is unknown. It was cited by Weberbauer (1945: 534).

3379 Gaultheria sp. – Luteyn (1995b) recognized this Weber-bauer specimen as G. vaccinioides Wedd. Ortiz (in 2005) annotated the collection at MOL also as G. vaccinioides. This specimen bears their bar code no. 3662. It was cited by Weberbauer (1945: 534).

*3402 Gaultheria weberbaueriana Sleumer – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo at NY by a print of the MOL isotype. Luteyn (1995b: 476) designated the MOL sheet as lectotype based on the photo he had in his possession (at NY) given to him in 1978 and presumably taken by H. O. Sleumer in 1952. It was not until 19 June 2006 that Luteyn actu-ally annotated the sheet at MOL with their bar code no. 3663 as lectotype of G. weberbaueriana, and it is herein designated as such. Luteyn (1995b) recognized this col-lection number as G. erecta Vent.

3419 Bejaria hispida Poepp. & Endl. – Clemants (1995) rec-ognized this Weberbauer specimen as B. aestuans L. The collection at MOL bears their bar code no 3502 and was annotated by EO (in 2005) as B. aestuans.

3466 Bejaria glauca Kunth – Clemants (1995) recognized this Weberbauer specimen as B. aestuans L. The collection at MOL bears their bar code no 3509 and was annotated by EO (in 2005) as B. aestuans.

*3510 Psammisia engleriana Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4687 and ACS neg. 144. On 19 June 2006, Luteyn annotated the sheet at MOL bearing their bar code no. 3590 as lectotype of P. engleriana and it is herein designated as such. Fragments at F and NY ex the B holotype are herein designated as isotypes. Luteyn recognizes this specimen as P. coarctata (Ruiz & Pavón ex G. Don) A. C. Sm.

3518 Cavendishia urbaniana Hoerold – Weberbauer 3518 is the collection number given for the type of C. urbaniana Hoerold as stated in the protologue and as evidenced by a photo of the B holotype (F neg. 4680 and ACS neg. 18). That species was synonomized under C. nobilis Lindl. var. nobilis by Luteyn (1983). Although a duplicate sheet of Weberbauer 3518 exists at MOL with their bar code no. 3695, a careful examination shows that the actual speci-men at MOL is, in reality, a collection of C. bracteata not C. nobilis, so the collection 3518 in this herbarium should not be considered a lectotype.

*3519 Gaultheria opaca Sleumer – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo at NY by an un-numbered print of the isotype sheet at MOL given to JLL in 1978 and presumeably taken by H. O. Sleumer in 1952. The isotype sheet at MOL with their bar code no. 3664 was annotated as the lectotype of G. opaca by JLL on 19 June 2006 and is herein designated as such. Luteyn (1995b) recognized this collection number as G. erecta Vent.

3542 Thibaudia harmsiana Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4630 and ACS neg. 136. Fragments of the holotype and a photograph are present at NY and are

131



herein designated lectotype of T. harmsiana. This number is not present at any Peruvian herbarium. The species is restricted to Peru (León, 2007).

3546 Disterigma humboldtii (Klotzsch) Niedenzu – The dupli-cate sheet of this Weberbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3674. This collection might have been used for the illustration on p. 521 in El Mundo Vegetal (Weberbauer, 1945).

*4014 Bejaria weberbaueriana Mansf. & Sleumer – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by the F neg. 28917 of the G isotype. Clemants (1995) designated the isotype at G as lectotype, citing also a fragment at F ex the B holotype. Clemants (1995) recognized this collection number as B. resinosa Mutis ex L.f. At MOL there is also an isotype bearing their bar code no. 3499 and the annotation “B. caxamarcensis H.B.K.” The MOL sheet was annotated as B. resinosa by EO in 2007, and is herein designated as an isotype. Weberbauer (1945: p. 500, fig. 53) may have used this collection as the basis for his illustration of the species.

4283 Ericaceae – This Weberbauer collection number was lo-cated and photographed at MOL by EO in 2007; it bears their bar code no. 3568. EO determined this number as Vaccinium didymanthum Dunal on account of its crenate leaves and tubular corollas. A duplicate was located at G by JLL in 2007 and also annotated as the same taxon.

4300 Ericaceae – This Weberbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3508 and was identified as Bejaria glauca var. tomentella Mansf. & Sleumer. Clemants (1995) recognized the MOL duplicate as B. mathewsii Fielding & Gardner, and this was confirmed by EO in 2007.

*4339 Thibaudia weberbaueri Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4638 and ACS neg. 140. The isotype sheet at MOL bearing their bar code no. 3575 was annotated as the lectotype of T. weberbaueri by JLL and EO in 2007 and is herein designated as such. In 1932, A. C. Smith synonymized the name under T. angustifolia Hook.

4347 Vaccinium pseudocaracasanum Sleumer – The holotype sheet at B was destroyed during WWII and there are no known isotypes. This number is not present at any Peruvian herbarium. Fragments at US ex the B holotype do exist, however, and are herein designated lectotype of V. pseudocaracasanum.

*4362 Leucothoe andina Sleumer – The sheet at MOL bears their bar code no. 3549 and is herein designated as the lectotype of Leucothoe andina. This collection number at MOL was annotated by Sleumer in 1952. There is also an isolectotype fragment at NY, and a photo of the MOL sheet taken by Sleumer (in 1952) and given to Luteyn. Judd (1995) recognized this collection number as Agarista albiflora (B. Fedtsch. & Basil.) Judd.

*4374 Thibaudia tomentosa Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4635 and ACS neg. 139. The isotype sheet at MOL with their bar code no. 3577 was annotated by JLL

and EO in 2007 and is herein designated as the lectotype of T. tomentosa.

4449 Thibaudia urbaniana Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4637 and ACS neg. 141. This number is not present at any Peruvian herbarium. The species is restricted to Peru (León, 2007).

4455 Semiramisia weberbauerii Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4735 and ACS neg. 28. There are no known isotypes. Luteyn recognizes this collection number as S. speciosa (Benth.) Klotzsch.

4612 Bejaria sprucei Meisn. – The duplicate sheet of this We-berbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3500 and was verified by EO in 2007.

4616 Gaultheria sp. – This Weberbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3683 and was annotated by Luteyn (in 2006) as Gaultheria erecta Vent. This specimen was cited byWeberbauer (1945: 586).

4709 Ericaceae – Clemants (1995) annotated this Weberbauer collection number as Bejaria aestuans L. It is not present at any Peruvian herbarium.

*4739 Cavendishia weberbaueri Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by ACS neg. 118. The isotype at MOL bears their bar code no. 3697 and was annotated as the lectotype of C. weberbaueri by EO in 2007; it is herein designated as such. In addition, there are fragments at NY ex the B holotype, and this sheet is considered an isotype. Luteyn (1983) recognized this collection number as C. tarapotana (Meisn.) Benth. & Hook.f. var. tarapotana.

*4753 Orthaea engleriana Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by F neg. 4731 and ACS neg. 30. Two isotypes are known to exist. The isotype at MOL bearing their bar code no. 3588 was annotated as the lectotype of O. engleriana by EO in 2007 and is herein designated as such. Another isotype at G was seen by JLL in 2007. Fragments at F and NY both ex the B holotype are herein designated as isotypes. The species was recognized as O. abbreviata Drake by Luteyn in 1995.

4949 Vaccinium floribundum Kunth – The sheet at B was de-stroyed during WWII, but was cited by Sleumer (1936). This number is not present at any Peruvian herbarium.


4974 Ceratostema microphyllum Hoerold – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by ACS neg. 54. This number is not present at any Peruvian herbarium. The isotype sheet at G is herein des-ignated as the lectotype of C. microphyllum. The fragment at NY ex the B holotype is herein designated as isotype [= Demosthenesia mandoni (Britton) A. C. Sm.].

132

Luteyn et al.


5009 Cavendishia muschleriana Hoerold – The holotype at B was destroyed during WWII and there are no known isotypes. The lectotype (designated by Luteyn, 1983) is the photo of the B holotype specimen represented by F neg. 4673 and ACS neg. 180. Luteyn (1983) recognized this collection number as C. martii (Meisn.) A. C. Sm.

5056 Ericaceae – Clemants (1995) annotated this Weberbauer collection number as Bejaria aestuans L. It is not present at any Peruvian herbarium.

5474 Ericaceae – Luteyn (1995a) annotated this Weberbauer collection number as Pernettya prostrata (Cav.) DC. It is not present at any Peruvian herbarium.

5564 Pellegrinia weberbaueri Sleumer – The holotype at B was destroyed during WWII. The isotype at US was chosen by Luteyn in 1993 and is herein designated as lectotype. This number is not present at MOL. The species is now known as Demosthenesia pearcei (Britton) A. C. Sm.

5577 Gaultheria sp. – Luteyn (1995b) recognized this Weber-bauer collection number as G. reticulata Kunth. It is not present at any Peruvian herbarium.

5657 Gaultheria sp. – Luteyn (1995b) annotated this We-berbauer collection number as G. buxifolia Willd. var. secunda (J. Rémy) Luteyn. It is not present at Peruvian herbaria. It was cited by Weberbauer (1945: 553).

5881 Ericaceae – Clemants (1995) recognized this Weberbauer collection number as Bejaria aestuans L. It is not present at MOL.

6049 Vaccinium polystachyum Benth. – This Weberbauer col-lection number is not present at MOL, but was seen at G (ex F) [= V. floribundum Kunth].

6106 Bejaria peruviana Mansf. & Sleumer – The holotype at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by NY neg. 11228 of the isotype at US. This number is not present at MOL. Clemants (1995) designated the isotype at US as the lectotype of B. peruviana. Isotypes are found at F and GH (= NY neg. 9604). Clemants (1995) recognized this collection number as B. resinosa Mutis ex L.f.

6120 Macleania farinosa Mansf. – The holotype at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by NY neg. 9987 of the isotype at NY. This number is not present at Peruvian herbaria. Luteyn (1996) designated the NY isotype as the lectotype of M. farinosa. Isotypes may be found at CAS, F, GH, and US.

6122 Ericaceae – Luteyn (1983) recognized this Weberbauer collection number as Cavendishia bracteata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Hoerold. It is not present at any Peruvian herbarium.

6644 Pellegrinia grandiflora (Ruiz & Pavón ex G. Don) Sleumer – There are four sheets of this Weberbauer collection number at MOL bearing their bar code nos. 3675, 3676, 3677 and 3678, and one sheet at F. This specimen was recognized as Demosthenesia spectabilis (Rusby) A.C.Sm. by H. O. Sleumer in 1952, and confirmed by EO in 2007.

6649 Sphyrospermum cordifolium Benth. – The duplicate sheet of this Weberbauer collection number at MOL bears their bar code no. 3584. This specimen represents a taxon recognized by Luteyn as part of the Sphyrospermum buxifolium – Sph. cordifolium “complex”.

6683 Ericaceae – There are three duplicate sheets of this Weberbauer collection number at MOL bearing their bar code nos. 3503, 3504, and 3505. Clemants (1995) recognized this collection number as Bejaria aestuans L. and those sheets at MOL were also identified as such by EO in 2005.

6703 Vaccinium dependens (G.Don) Sleumer – There are two duplicate sheets of this Weberbauer collection number at MOL bearing their bar code nos. 3572 and 3573. They were determined by H. O. Sleumer in 1952 as V. depen-dens, and verified and photographed by EO in 2007.

*6704 Macleania multibracteata Mansf. – The holotype at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by ACS neg. 74. EO found and photographed two isotypes at MOL bearing their bar code nos. 3547 and 3548. The sheet with bar code no. 3548 is herein designated as the lectotype of M. multibracteata and the sheet with bar code no. 3547 as isotype. Luteyn (1996) recognized this collection number as M. benthamiana Walp.

6756 Gaultheria sp. – There are two duplicate sheets of this Weberbauer collection number at MOL bearing their bar code nos. 3687 and 3688. Luteyn (1995b) recognized this collection number as G. erecta Vent. Both specimens at MOL also represent this taxon as annotated in 2005 by EO. This collection number was cited by Weberbauer (1945: 540).

*6925 Orthaea pinnatinervia Mansf. – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by ACS neg. 42-2. On 19 June 2006, Luteyn annotated a sheet at MOL with their bar code no. 3544 as the lectotype of O. pinnatinervia and it is herein des-ignated as such. A second duplicate sheet at MOL with their bar code no. 3545 includes an incomplete sample; however, there are other isotype sheets at F and NY, and a fragment at G.

6928 Demosthenesia microphylla Hoerold – There are two duplicate sheets of this Weberbauer collection number at MOL bearing their bar code nos. 3679 and 3680. They were both determined by H. O. Sleumer in 1952 as such. Today these samples are recognized as D. mandoni (Britt.) A.C.Sm. (identified and photographed by EO in 2007).

6929 Siphonandra elliptica (Ruiz & Pavón ex G. Don) Klotzsch – There are two duplicate sheets of this Weberbauer collection number at MOL bearing their bar code nos. 3586 and 3587. Their determination was verified by EO in 2007.

7046 Bejaria hispida Poepp. & Endl. – There are two duplicate sheets of this Weberbauer collection number at MOL bearing their bar code nos. 3506 and 3507. Clemants (1995) recognized this collection number as B. sprucei Meisn. Both sheets at MOL represent this latter species as verified by EO.

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7144 Bejaria caxamarcensis Kunth – This Weberbauer number is not present at MOL. Clemants (1995) recognized this collection number as B. mathewsii Fielding & Gardner.

7154 Thibaudia obovata A. C. Sm. – The holotype sheet at B was destroyed during WWII, but is represented in photo by ACS neg. 94. This number is not present at Peruvian herbaria. The isotype collection at F (with F neg. 59580 and NY neg. 9626) is herein designated as the lectotype of T. obovata. The fragment at G ex the B holotype becomes an isotype. The species is restricted to Peru (León, 2007).

7521 Gaultheria sp. – This Weberbauer specimen is not present at any Peruvian herbarium. Luteyn (1995b) recognized this collection number as G. buxifolia Willd. var. secunda (J. Rémy) Luteyn. This specimen was cited by Weber-bauer (1945: 552).

7526 Ericaceae – This Weberbauer specimen is not present at MOL. Luteyn (1995b) recognized this collection number as Gaultheria vaccinioides Wedd. This specimen was cited by Weberbauer (1945: 552).

7530 Thibaudia spathulata A. C. Sm. – The holotype sheet of this Weberbauer collection number is deposited in F and is represented in photo by ACS neg. 88. This number is not present at any Peruvian herbarium. This species is restricted to Peru (León, 2007).

7532 Thibaudia laxa A. C. Sm. – The holotype sheet of this Weberbauer collection number is deposited at F and is represented in photo by ACS neg. 90. There is an isotype at BM and fragments at L. This number is not present at MOL [= Diogenesia laxa (A. C. Sm.) Sleumer].

7543 Ericaceae – This Weberbauer collection number is not present at Peruvian herbaria. Luteyn (1995b) recognized this number as Gaultheria erecta Vent.

7549 Gaultheria sp. – This Weberbauer collection number is not present at any Peruvian herbarium. Luteyn (1995b) recognized this number as Gaultheria reticulata Kunth. This collection was cited by Weberbauer (1945: 552).

7816 Cavendishia cf. weberbaueri Hoerold – This Weberbauer collection number is not present at MOL. Duplicates of this number are, however, located at BM, F, NY, and US. Luteyn (1983) recognized this number as C. tarapotana (Meisn.) Benth. & Hook.f. var. tarapotana.

7837 Ericaceae – This Weberbauer collection number is not present at any Peruvian herbarium. Clemants (1995) recognized this number as Bejaria aestuans L.

7838 Ericaceae – This Weberbauer collection number is not present at any Peruvian herbarium. Luteyn (1995b) recognized this number as Gaultheria erecta Vent.

7851 Ericaceae – This Weberbauer collection number is not present at MOL. Luteyn (1995b) annotated this number as Gaultheria erecta Vent.

s.n. (Junín: Tarma, Huacapistana, 3100-3500 m, 18 Jan 1903) – Sleumer (1934: p. 59) designated this un-num-bered Weberbauer collection as the type of Gaultheria apiculata Sleumer. The holotype at B was destroyed dur-ing WWII and no duplicates are known. This sheet is

not present at any Peruvian herbarium. Luteyn (1995b) recognized duplicates of this number as G. erecta Vent.

s.n. (Junín, Hacienda Runatullo, 3500 m, 10 October 1920) – This un-numbered Weberbauer collection was found at USM with their bar code no. 11926; it is not present at MOL. It was identified as Vaccinium floribundum Kunth by EO in 2007.

s.n. (Junín, Tarma, Colonia del Perené, 900-1000 m, 10 Sep 1920) Befaria glauca Bonpl. var. glandulosa Mansf. & Sleumer – This un-numbered Weberbauer collection was found at USM [the sheet bears their bar code no. 10399]. The sheet was recognized as Bejaria aestuans by EO in 2005. The collection number is not present at MOL.

s.n. (Junín, Tarma, Aug 1953) Gaultheria sp. – This un-num-bered collection attributed to Weberbauer was found at USM bearing their bar code no. 90145. It was determined as G. erecta Vent. by EO in 2007. Based on the date of collection and the hand-written field label, the collection does not belong to Weberbauer.

Ericaceae names mentioned in El Mundo Vegetal (Weberbauer, 1945)

[Current names are given in square brackets]

Bejaria Mutis ex L.f. (as “Befaria”) – Weberbauer mentions the species B. glauca H. & B. [=B. aestuans] (pp. 542, 555, 556, 586, 592, 603, 609), B. hispida Poepp. & Endl. [=B. aestuans] (pp. 533, 536), B. sandiensis Mansf. & Sleumer [probably =B. aestuans] (p. 567), B. sprucei Meissn. (p. 586), and B. weberbaueriana Mansf. & Sleumer [=B. resinosa Mutis ex L.f.] (pp. 365, 450, 454, 476, 477, 500, 516) as growing in montane regions.

Cavendishia – Weberbauer mentions the species C. beckman-niana Hoerold [=C. bracteata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Hoer-old] (p. 567), C. bracteata (pp. 542, 544), C. peruviana Hoerold [=C. bracteata] (p. 573), C. pubescens (Kunth) Hemsley (pp. 519, 567), C. punctatifolia (Ruiz & Pavón ex G. Don) Hoerold [= C. punctata (Ruiz & Pavón ex J. St.-Hil.) Sleumer] (p. 542), C. ulei Hoerold [=C. bracteata] (p. 516), C. urbaniana Hoerold [=C. nobilis Lindley var. nobilis] (p. 537), and C. weberbaueri Hoerold [=C. tarapotana (Meisn.) Benth. & Hook.f. var. tarapotana] (p. 531) as growing in montane regions.

Ceratostema – Weberbauer (1945) may have used one of his collections as the basis for his illustration of Ceratostema mandoni Britton [=Demosthenesia mandoni (Britton) A.C.Sm.]. No collec-tion number was cited in his book, although he does mention the species as growing between 3300 to 3700 m in the mountains above the valley of the Río Masamerich (affluent of the Pangoa). His illustration of C. mandoni in fig. 60 (p. 524) is not of that species, but is actually Demosthenesia spectabilis (Rusby) A. C. Sm. Weberbauer mentions the species C. buxifolium Fielding & Gardner [=D. buxifolia (Fielding & Gardner) A.C.Sm.] (p. 546), C. coccineum Hoerold [=Pellegrinia coccinea (Hoerold) Sleumer] (p. 545), C. graebnerianum Hoerold [=D. mandoni] (p. 571), C. mandoni (pp. 524, 567, 571, C. microphyllum Hoerold [=D. mandoni] (pp. 557, 562, 563), and C. spectabile Rusby [=D. spectabilis] (p. 550) as growing in montane regions.

Disterigma – Weberbauer (1945) may have used his collection no. 3546 as the basis for his illustration of Disterigma humboldtii

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Luteyn et al.


(Klotzsch) Niedenzu (fig. 57, p. 521). He also mentions the species D. alaternoides (Kunth) Niedenzu (pp. 516, 573), D. empetrifolium (Kunth) Drude (pp. 500, 511, 547, 571), D. hum-boldtii (pp. 521, 536, 546, 573), and D. weberbaueri Hoerold [=D. empetrifolium] (p. 546) as growing in montane regions.

Gaultheria L. – Weberbauer mentions the species G. alba Ruiz [this name was never published, so the taxon involved is unknown] (p. 553), G. apiculata Sleumer [=G. erecta Vent.] (p. 547), G. bicolor Sleumer [=G. bracteata (Cav.) G. Don] (p. 534), G. glandulosissima Sleumer [=G. erecta] (p. 542), G. opaca Sleumer [=G. erecta] (p. 537), G. tomentosa Kunth[as H.B.K.] (pp. 462, 494, 523, 546), and G. weberbaueriana Sleumer [=G. erecta] (p. 536) as growing in montane regions of both Andean slopes.

Leucothoe [=Agarista] – Weberbauer mentions Leucothoe andina Sleumer [=A. albiflora (B.Fedtsch. & Basil.) Judd] (p. 505) as growing in the Utcubamba basin.

Macleania Hook. – Weberbauer mentions Macleania ben-thamiana Walp. (p. 538), M. farinosa Mansf. (p. 516), and M. nitida (H.B.K.) Hoerold [=M. rupestris (Kunth) A.C.Sm.] (p. 479) as growing in montane regions.

Orthaea – Weberbauer mentions Orthaea engleriana Hoerold [=O. abbreviata Drake] (p. 531), O. pinnatinervia Mansf. (pp. 562, 563), and O. weberbaueri Hoerold (p. 571) as growing in montane regions.

Pernettya Gaud. – Weberbauer mentions Pernettya prostrata Sleumer [=P. prostrata (Cav.) DC.] (pp. 351, 361, 388, 397, 406, 418, 544, 547, 565) as growing in montane regions.

Psammisia Klotzsch – Weberbauer mentions Psammisia coarc-tata (Ruiz & Pavón ex G.Don) A. C. Sm. (pp. 537, 542, 573) as growing in montane forests of central and southern Peru.

Semiramisia – Weberbauer mentions Semiramisia weberbaueri Hoerold [=S. speciosa Benth.] (p. 530) as growing in montane forests west of Moyobamba.

Siphonandra – Weberbauer mentions Siphonandra elliptica (Ruiz & Pavón ex G.Don) Klotzsch (p. 413, 562, 571) as growing in inter Andean valleys and montane forests of southern Peru.

Sophoclesia [=Sphyrospermum Poepp. & Endl.] – Weber-bauer mentions Sophoclesia muscicola Klotzsch [=Sph. musicola (Hook.) A.C.Sm.] (p. 516) as growing in montane forests of the Bellavista basin.

Themistoclesia Klotzsch – Weberbauer mentions the revision of Themistoclesia by Sleumer (p. 79).

Thibaudia Kunth [as H. B. K.] – Weberbauer also mentions the species Thibaudia angustifolia Hook. (p. 505), T. apophysata Hoerold (p. 546), T. cardiophylla Sleumer (p. 534), T. engleriana Hoerold (p. 546), T. harmsiana Hoerold (p. 536), T. laxa A. C. Sm. (p. 552), T. obovata A. C. Sm. (p. 527), T. ovata (Hook.f.) Hoerold [=T. diphylla Dunal] (p. 544), T. spathulata A. C. Sm. (p. 552), T. tomentosa Hoerold (p. 505), and T. urbaniana Hoerold (p. 530) as growing in montane regions.

Vaccinium L. – Weberbauer also mentions the species Vac-cinium crenatum (G. Don) Sleumer (p. 544), V. dependens (G. Don) Sleumer (p. 538), V. floribundum Kunth (pp. 361, 413, 488, 534, 544, 547, 557, 573), and V. pseudocaracasanum Sleumer (p. 505) as growing in montane regions.

AcknowledgmentsJLL wishes to thank the National Science Foundation for

funds to travel to Peru and various herbaria in the U.S.A., Europe, and the U.K. The authors thank Graciela Vilcapoma, Curator of the La Molina Herbarium (MOL) of the Universidad Nacional Agraria La Molina (Lima, Peru), for allowing us ac-cess to collections and database. EO thanks The Field Museum (Chicago) through their Timothy Plowman Award for funds allowing him to travel to Chicago and New York.

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Efecto protector de oncósferas homólogasRev. peru. biol. 15(1): 135-137 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Efecto protector de oncósferas homólogas en la infección por Hymenolepis nana var. nana

Oriana Vásquez, Flora Chávez y Hermes Escalante

The protector effect of homologous oncospheres to infection of Hymenolepis nana var. nana

Universidad Nacional de Trujillo. Facultad de Ciencias Biológicas. Ciudad Universitaria, Av Juan Pablo II s/n. Trujillo-Perú.

Email Oriana Vásquez:[email protected]

Email Flora Chávez:[email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenEl efecto protector de oncósferas homólogas fue evaluado en Mus musculus infectados por Hymenolepis nana var. nana. El estudio se realizó en 20 ejemplares hembras de Mus musculus de dos meses de edad y libres de infección por helmintos, los cuáles fueron seleccionados al azar en dos grupos (experimental y control) de 10 ratones cada uno. Cada animal del grupo experimental recibió una dosis única del inmunógeno vía subcutánea, constituido por la mezcla de 0,05 mL de PBS con 15—24 oncósferas y 0,05 mL de Adyuvante Completo de Freund’s para inducir la respuesta inmune. El grupo control recibió por igual vía la misma dosis, pero sin oncósferas. La evaluación del efecto protector de las oncósferas se realizó después de 25 días de la inmunización, para lo cuál 200 huevos viables de H. nana var. nana fueron administrados por vía oral a cada uno de los 20 ratones, los que fueron mantenidos durante 15 días más antes de ser sacrificados para obtener los parásitos intestinales y comprobar la eficiencia de la inmunización. Las formas adultas de Hymenolepis nana var. nana fueron encontrados en dos ratones del grupo experimental y en 5 ratones del grupo control; siendo la eficiencia de la inmunización del 60%, observandose diferencia significativa entre el grupo control y el grupo experimental.

Palabras clave: Hymenolepis nana, oncósferas, infección, inmunógeno, helmintos, inmunización.

AbstractThe protector effect of homologous oncospheres was evaluated in Mus musculus infected with Hymenolepis nana var. nana. Twenty female of Mus musculus of two months old, free infection by helminths, were random-selected into two groups, experimental and control, of 10 mouses each one. Each animal from the experimental group received a single subcutaneous dose of immunogen constituted by 0,05 mL of PBS with 15—24 oncospheres and 0,05 mL of complete Freund’s Adjuvant to induce the immune response. The control group received a similar dose, but without oncospheres. The protector effect of the oncospheres was evaluated after 25 days of the immunization, 200 viable eggs of H. nana var. nana were inoculated by oral route to each one of the 20 mouses, and they were kept alive for 15 days before to be sacrificed to get intestinal parasites and prove the immunization efficiency. Adult forms of H. nana var. nana were found in two mice of experimental group and 5 mouses from control group; being immunization efficiency of 60%, showing significative differences between control group and experimental group.

Keywords: Hymenolepis nana, oncospheres, infection, immunogen, cestodes, immunization.

IntroducciónLa inmunidad adquirida originada por enfermedades helmín-

ticas ha conducido a incrementar esfuerzos para el desarrollo de vacunas contra parásitos. La mayoría de estas vacunas fueron experimentales y utilizaron una diversidad materiales antigénicos como por ejemplo: parásitos adultos homogenizados en fresco o seco, huevos, estados larvales, fluidos o extractos de estos materiales, algunos estadios muertos por formalina, huevos o estados larvales de especies heterólogas u homólogas, pro-ductos metabólicos (antígenos, exoantígenos), larvas, huevos atenuados y oncósferas activadas o muertas (Cai et al., 2001, Wang et al., 2003).

Las vacunas contra parásitos han sido desarrolladas contra la infección de Ancylostoma caninum en perros (Hotez et al., 2002). Oncósferas no viables de Taiwán Taenia y Indonesia Taenia fueron utilizadas para inducir inmunidad contra la infección de T. solium (Fan et al., 2003). También han sido desarrolladas vacunas experimentales con T. saginata para prevenir la teniasis causada por Taenia solium (Parkhouse et al., 1999).

Antígenos obtenidos in vitro de oncósferas activadas de T. pisiformis, T. ovis, T. saginata y T. solium estimulan altos niveles de resistencia contra las infecciones por este cestote (Kyngdon et al., 2006). También se desarrolló un sistema experimental para prevenir la cisticercosis, por T. taeniformis en ratas, reportándose que

una simple dosis de oncósferas atenuadas con o sin adyuvante fue suficiente para producir inmunidad completa y para dar tratamiento a la infección con huevos homólogos (Fan et al., 1997).

Las evidencias indican que las oncósferas invasivas son vul-nerables a los anticuerpos mediados por una respuesta inmune y que las secreciones de las oncósferas estimulan la inmunidad. Considerando que la himenolepiasis es una de las cestodiasis más frecuentes en países en vías de desarrollo como el Perú y que existen, a nivel experimental, resultados exitosos de vacunación contra las infecciones por diversos helmintos, el presente trabajo estuvo orientado a evaluar el efecto protector de oncósferas homólogas en Mus musculus contra la infección por Hymenolepis nana var. nana.

Materiales y métodosMaterial de estudio: Ochenta individuos de M. musculus

cepa BALB/c de ambos sexos, de dos meses de edad, obteni-dos del Bioterio de la Universidad Cayetano Heredia, fueron utilizados en el presente trabajo. Veinte hembras se utilizaron para evaluar el efecto protector de las oncósferas y 60 ratones de diferentes sexos fueron utilizados para la obtención de individuos adultos de H. nana var. nana. Los huevos de H. nana var. nana utilizados provinieron de muestras fecales de niños parasitados naturalmente. Aproximadamente 1000 adultos de H. nana var. nana fueron obtenidos por infección experimental.

136

Vásquez et al.


Obtención de huevos de H. nana: Los huevos de H. nana fueron obtenidos de proglótidos grávidos de parásitos desarrolla-dos experimentalmente en M. musculus. La infección experimental en M. musculus se realizó infectando por vía oral un inóculo de 200—500 huevos, en 0,5 mL de solución salina fisiológica (SSF), y obtenidos de las heces de niños parasitados y concentrados por la técnica de Willlis (Maldonado, 1965). Los parásitos adultos ob-tenidos de la infección experimental fueron colocados en una placa Petri que contenía 2 mL de dicromato de potasio al 2,5%, donde fueron homogenizados y guardados por 24 horas a 4 °C, luego con ayuda de estiletes y de una lupa estereoscópica se rompió la parte terminal para lograr la salida de los huevos los cuáles fueron lavados varias veces con SSF y almacenados a 4 °C.

Liberación de las oncósferas: Luego se procedió a liberar las oncósferas (larva hexacanto), para ello, los huevos de H. nana var. nana fueron incubados en 5 mL de hipoclorito de sodio al 5,25% durante 45 minutos a 4 °C y en agitación continua para romper el cascarón y lograr la liberación de las oncósferas, las cuales se lavaron por centrifugación con PBS estéril a 3000 gpm por 15 minutos y luego se lavaron tres veces por centrifugación con SSF. Las oncósferas se guardaron a -5 °C; quedando listas para ser emulsificadas con adyuvante completo de Freund’s (CFA).

Preparación del Inmunógeno: El inmunógeno fue prepara-do mezclando una suspensión de 300 a 400 oncósferas en 1 mL de PBS y 1 mL de CFA, componentes que fueron emulsificados por aproximadamente 45 minutos hasta conseguir un aspecto cremoso. Para el grupo control se preparó 1 mL de PBS y 1 mL de CFA siguiendo el mismo procedimiento anterior.

Inducción del efecto protector de las oncósferas: Veinte hembras de M. musculus, de dos meses de edad, fueron selecciona-das al azar, y se les realizó exámenes coproparasitoscópicos. Estos individuos fueron distribuidos al azar en dos grupos de 10 indi-viduos, el grupo experimental y el grupo control, manteniéndose ambos grupos bajo control para evitar infecciones accidentales.

Inmunización y evaluación de la Inmunización: El grupo experimental recibió una inyección subcutánea de 0,01 mL de una mezcla de 0,05 mL de PBS (15—24 oncósferas) con 0,05 mL de CFA y el grupo control recibió subcutáneamente 0,1 mL de una mezcla de 0,05 mL de PBS y 0,05 mL de CFA (Fan et al., 1997).

Veinticinco días después de la inmunización se realizó la infección experimental, para lo cual a todos los ratones del grupo control y del grupo experimental se les administró vía oral 0,1 mL de PBS que contenía 200 huevos viables de H. nana,. Después de 15 días de la administración del parásito, se realizó la necropsia de los ratones para verificar la presencia de especimenes adultos de H. nana y comprobar la eficiencia de la inmunización.

Tratamiento Estadístico: La evaluación de la infección experimental se hizo con análisis de varianza, con un nivel de significancia de 0,05. La eficiencia de la inmunización se calculó según lo indicado por Flisser et al. (1982):

Et = (Pni—Pi)/Pni

Donde:Pni: Proporción de ratones infectados en un grupo no inmunizado.Pi: Proporción de ratones infectados de un grupo inmunizado.t: Tiempo entre la inmunización y la evaluación de la eficiencia.

ResultadosDos ratones del grupo experimental (inmunizados) presen-

taron cuatro formas adultas (1, 3) de H. nana, cuya longitud estuvo comprendida entre 1,5—5 cm y en el grupo control (no inmunizados) se encontraron cinco ratones con 21 (1, 2, 4, 4, 10) formas adultas, cuyas medidas estaban entre 0,2—1,5 cm. En todos los casos las infecciones estuvieron localizadas en el tercio último del ileón. La eficiencia de la inmunización calculada fue de 60% y el análisis de varianza mostró que existe diferencia signifi-cativa (P<0,05) entre el grupo control y grupo experimental.

DiscusiónLa inmunidad producida por las oncósferas homólogas a la

infección por H. nana var. nana en M. musculus fue baja, 60%; esto pudo sucede porque la dosis inmunizante fue insuficiente. Wikerhauser (1982), al inmunizar bovinos contra Taenia sagina-ta concluyó que sobrenadantes de oncósferas incubadas in vitro contenían antígenos protectores similares a aquellos producidos por oncósferas inyectadas; pero que su eficiencia dependía de la cantidad más que en su calidad (Flisser et al., 1982).

El hallazgo de un menor número de ratones infectados en el grupo inmunizado así como la baja cantidad de parásitos encon-trados en estos comparados con el grupo control, permite afirmar que hubo un efecto protector de las oncósferas homólogas a la infección por H. nana var. nana. Estudios previos demostraron que las oncósferas de cestodos inducen una respuesta protectora; tal es el caso de Fan et al., (1997) quienes inmunizaron cerdos con oncósferas no viables homólogas o heterólogas de Taiwan Taenia, Korea Taenia y Taenia saginata, observandose una fuerte resistencia a la inoculación e infección con huevos viables de Taiwan Taenia; asimismo Ito et al., (2004), reportaron una protección completa contra la infección de parásitos homólogos en ratas y ratones inmunizados con oncósferas de H. diminuta y H. nana.

El sexo de los ratones parece ser un factor importante en la variabilidad de los resultados. En nuestra evaluación del efecto protector de las oncósferas de H. nana, los ratones que se usaron fueron hembras; y existe evidencia que las hembras podrian ser resistentes a las infecciones con este parásito. Es así que Richard, (1982) encontró que el ganado vacuno inmunizado con oncósferas cultivadas in vitro de Taenia hydatígena, mostró mayor eficiencia de inmunización en hembras que en machos. Mitchell et al. (1977) también reportaron gran susceptibilidad a la infección con T. taeniformis en ratones machos.

La no infeccion del 50% de ratones en el grupo control podría atribuirse a que los ratones utilizados fueron adultos cuando se realizó el experimento, ya que H. nana afecta mayormente a huéspedes jóvenes o inmunodeficientes. El escaso número de cestodes encon-trados se debería al poco número de huevos inoculados en la dosis, siendo la infectividad usualmente baja, ya que sólo 2 a 5% de los huevos desarrollan hasta cisticercoides (Weinmann, 1991).

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Efecto protector de oncósferas homólogas

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Vásquez et al.



Péptidos antibacterianos en venenos de escorpiones peruanosRev. peru. biol. 15(1): 139-142 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Péptidos antibacterianos de los venenos de Hadruroides mauryi y Centruroides margaritatus

Enrique Escobar1, Lidia Flores2 y Carlos Rivera1

Antibacterial peptides from Hadruroides mauryi and Centruroides margaritatus venom

1) Laboratorio de Bioquímica y Genética Molecular y (2) Labora-torio de Microbiología Molecular, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apdo. 11-0058, Lima 11, Perú.

Email Enrique Escobar: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenEn este trabajo se describen algunos péptidos antibacterianos de los venenos de los escorpiones Hadruroides mauryi (Francke y Soleglad, 1980) y Centruroides margaritatus (Gervais, 1841), aislados mediante cromatografía de intercambio iónico en CM Sephadex C-25 con buffer acetato de amonio 0,05M a pH 7. El veneno de H. mauryi (44,4 mg) fue separado en 7 fracciones proteicas. La fracción IV inhibió el crecimiento de Escherichia coli, Pseudomona aeuginosa y Bacillus cereus; la fracción V afectó a P. aeruginosa y B. cereus; y fracción VI mostró actividad sobre B. cereus. El veneno de C. margaritatus (50,6 mg) también fue fraccionado en 7 frac-ciones proteicas. La fracción II inhibió el crecimiento de Staphylococcus aureus; Las fracciones III, IV, V y VI afectaron a S. aureus, P. aeruginosa y B. cereus; y finalmente la fracción VII afectó a P. aeruginosa. En todos los casos los péptidos aislados fueron de naturaleza básica, con excepción del correspondiente a la fracción II de C. margaritatus. Adicionalmente determinamos que todos los péptidos carecen de acción hemolítica.

Palabras claves: veneno, escorpión, antibacteriano, Hadruroides charcasus, Hadruroides mauryi.

AbstractIn this work, we describe antibacterial peptides from Hadruroides mauuryi and Centruroides margaritatus scorpion venom, isolated by ionic exchange chromatography with 0,05M ammonium acetate buffer pH 7. H. mauryi venom (44,4 mg) was separated in 7 protein peaks. IV peak inhibited growth of Escherichia coli, Pseudomona aeuginosa and Bacillus cereus: V peak affect to P. aeruginosa and B. cereus, and VI peak have activity on B. cereus. C. margaritatus venom (50,6 mg) was also separated en 7 protein peaks. II peak inhibited growth of Staphylococcus aureus; III, IV, V and VI peaks affect to S. aureus , P. aeruginosa and B. cerus; and finally VII peak affect to P. aeruginosa. All isolated peptides were of basic pH, with exception of II peak from C. margaritatus. In addition, all peptides have not hemolitic activity.

Keywords: venom, scorpion, antibacterial, Hadruroides charcasus, Hadruroides mauryi.

Desde su descubrimiento, los antibióticos han sido amplia-mente utilizados para el tratamiento de diferentes infecciones microbianas; sin embargo, su efectividad se ha visto limitada por la resistencia que han desarrollado diferentes cepas bacterianas, lo cual ha conducido a la necesidad de buscar nuevas fuentes biológicas de principios antibacterianos.

En 1969 se descubrieron en Bombina variegata, dos péptidos con actividad antimicrobiana (Csordas & Michl, 1969), y a partir de esa fecha numerosos péptidos con la misma propiedad fueron identificados en abejas, avispas, hormigas, arañas y es-corpiones (Steiner et al., 1981; Bulet et al., 1999), así como en plantas (Broekaert et al., 1995) y mamíferos (Nicolas and Mor, 1995; Ganz and Lehrer, 1998; Hoffmann et al., 1999).

Los péptidos antimicrobianos tienen un amplio espectro de actividad contra una diversidad de microorganismos como bacterias, virus, protozoarios, levaduras y hongos, y están impli-cados en la respuesta inmune innata (Larrick and Wright, 1996; Hancocka and Lehrerb, 1998); todos ellos parecen formar poros en la membrana celular aumentando la permeabilidad celular y alterando su fisiología (Sitaram and Nagaraj, 2002); además, muchos de ellos presentan actividad hemolítica. Estos péptidos son de bajo peso molecular (2 a 5 kDa), y en su gran mayoría son de naturaleza básica y anfipática (Torres-Larios et al., 2000).

Mas de 400 péptidos de naturaleza básica han sido descritos y considerando la secuencia de aminoácidos, así como la presencia o no de cisteina para formar puentes disulfuro y ciertos hechos estructurales, éstos se han subdividido en tres clases (Corzo et al., 2001):

- Péptidos lineales que forman alfa hélices y sin cisteína.- Péptidos lineales que forman alfa hélice, sin cisteína y ricos en prolina o arginina.

- Péptidos con estructura de hoja beta y con enlaces disulfuros.

Los venenos de escorpiones han sido investigados amplia-mente por sus neurotoxinas y la acción que ellas tienen sobre diferentes canales iónicos de mamíferos e insectos. Sin embargo, mas recientemente en estos venenos se han descubierto pépti-dos a-helicoidales capaces de formar poros en las membranas de algunos microorganismos produciendo de esta manera un efecto antimicrobiano. Entre estos péptidos tenemos a la parabutoporina de Parabuthus schlechteri (Verdonck et al., 2000), la hadrurina de Hadrurus aztecus (Torres-Larios et al., 2000), la IsCTs de Opisthacanthus madagascariensis (Dai et al., 2001 y 2002) y las pandininas 1 y 2 de Pandinus imperator (Corzo et al., 2001).

En el Perú existen por lo menos 41 especies de escorpiones, sin embargo recién a partir del año 2002 nuestro grupo de in-vestigación ha comenzado a caracterizar los venenos de algunas especies, habiendo identificado y aislado ciertas toxinas con acción sobre insectos y roedores (Escobar et al., 2002; Escobar et al., 2003; Velásquez y Escobar, 2004).

En el presente trabajo, en los venenos de H. mauryi y C. margaritatus hemos identificado diversos péptidos que han mostrado inhibir el crecimiento de bacterias gram positivas y gram negativas, como E. coli, S. aureus, P. aeruginosa y B. cereus, lo cual constituye el primer reporte sobre péptidos antibacterianos en dos venenos de escorpiones peruanos.

140

Escobar et al.


La importancia de estos estudios radica en la necesidad de disponer de principios activos contra diversas infecciones bacterianas que han mostrado ser resistentes al tratamiento convencional con antibióticos.

Veneno de escorpión.- Escorpiones adultos de ambos sexos de las especies H. mauryi y C. margaritatus, fueron colectados en la provincia de Morropón (Lambayeque) y en la provincia de Zarumilla (Tumbes), respectivamente. El veneno, obtenido por estimulación eléctrica (22 voltios), fue colectado con micro-capilares y depositado en una placa petri para luego ser desecado al vacío y conservado en refrigeración hasta su uso.

Cepas bacterianas.- Gram negativas: Escherichia coli ATCC 25922, Pseudomona aeruginosa ATCC 15442, Salmo-nella choleraesuis ATCC 14028 y Klebsiella pneumoniae. Gram positivas: Bacillus cereus ATCC 14579, Enterococcus faecalis y Staphylococcus aureus ATCC 25923.

Cuantificación de proteína.- Fue estimada por la absorción de luz ultravioleta a 280 nm (Warburg & Christian, 1941).

Fraccionamiento del veneno.- 44,4 mg del veneno de H. mauryi fueron disueltos en 1,2 mL de buffer acetato de amonio 0,05M a pH 7, y los restos insolubles fueron eliminados por centrifugación a 10000 rpm durante 15 minutos. Con el veneno de C. margaritatus, se procedió de manera similar, pero en este caso se disolvió 50,6 mg de veneno en 2 ml de buffer.

En cada caso el sobrenadante se aplicó a una columna de CM-Sephadex C-25 (1,1 x 17 cm) equilibrada con el mismo buffer y las proteínas retenidas fueron eluidas con el buffer conteniendo NaCl 0,25M y 0,6M.

Electroforesis en gel de poliacrilamida.- Los patrones electroforéticos de las proteínas aisladas, fueron analizados en geles de poliacrilamida en condiciones denaturantes con dodecil sulfato de sodio (PAGE-SDS), utilizando lisozima (14,3 kDa) y aprotinina (6 kDa) como proteínas estándares (Shäger & Von Jagow, 1987).

Actividad antibacteriana.- La actividad antibacteriana de los venenos y las diferentes fracciones se ensayaron en microplacas

de 96 pocillos, en los que se colocó 90 µL del cultivo bacteriano en medio mínimo (con una absorbancia inicial a 600 nm de 0,02) y 10 µL de la fracción respectiva. Luego de 24 horas a 37 ºC se determinó si hubo crecimiento bacteriano por la turbidez desarrollada en cada pocillo.

Actividad hemolítica.- Se ensayó sobre glóbulos rojos hu-manos, para lo cual 9 mL de sangre se mezclaron con 1 mL de citrato de sodio 3,8 % y se centrifugó a 3000 rpm durante 15 minutos. Se eliminó el sobrenadante y el paquete de glóbulos rojos se lavó 3 veces con buffer fosfato 0,05 M con NaCl 0,9 % a pH 7,4. Finalmente de una suspensión al 0,5 %, se tomó 0,9 mL y se incubó con 0,1 mL de la fracción respectiva durante 1 hora a 37 °C, luego de lo cual se evaluó la hemólisis producida

Al pasar el veneno crudo de H. mauryi por la columna de CM Sephadex C-25, se obtuvieron 7 fracciones de proteína, de las cuales 3 mostraron acción antibacteriana. La fraccion IV (4,3 µg) inhibió el crecimiento de E. coli, P. aeuginosa y B. cereus, la fracción V (2,8 µg) afectó a P. aeruginosa y B. cereus, y finalmente la fracción VI (3,3 µg) mostró actividad sólo sobre B. cereus (Fig. 1).

Las 3 fracciones antibacterianas identificadas en este veneno interactuaron con el gel de CM-Sephadex C-25 y solo fueron eluidas luego de emplear NaCl 0,25M, evidenciando que su carga a pH 7 es negativa y que por lo tanto son de naturaleza básica, como la mayoría de péptidos antibacterianos de venenos de escorpiones. La PAGE-SDS de estas fracciones del veneno de H. mauryi, mostró de una a dos bandas proteicas, tal como lo indica la figura 2.

En relación al veneno de C. margaritatus, cuando éste se pasó por la columna de CM Sephadex C-25, también se resolvió en 7 fracciones de proteína. La fracción II (7,5 µg) inhibió el crecimiento de S. aureus, las fracciones III (7,6 µg), IV (3,1 µg), V (4 µg) y VI (2,7 µg) inhibieron el crecimiento de S. aureus, P. aeruginosa y B. cereus y finalmente la fracción VII (4,7 µg) mostró actividad sobre P. aeruginosa (Fig. 3).

En este caso solo la fracción II eluyó directamente de la columna con el buffer inicial de corrida, lo que indicaría que el péptido antibacteriano contenido en esta fracción es de naturaleza neutra o ácida. Las demás fracciones si fueron de naturaleza básica, pues interactuaron con el gel y solo eluyeron luego del uso del buffer conteniendo NaCl 0,25M (fracciones III, IV, V y VI) o NaCl 0,6M (fracción VII). Igualmente la

0

1

2

3

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90N.° de tubo

A 28

0 nm NaCl 0,25M NaCl 0,6M

I

IIIII

IV V VI VII

Figura 1. Perfil cromatográfico del veneno de Hadruroides mauryi en CM-Sephadex C-25. Se obtuvieron 7 fracciones (del I al VII). El porcentaje de proteína recuperada en cada fracción correspondió a 35,6 (I), 23 (II), 11,8 (III), 8,1 (IV), 3,9 (V), 5,8 (VI) y 11,8% (VII). La fracción V inhibió el crecimiento de Escherichia coli, Pseudomona aeuginosa y Bacillus cereus, la fracción VI afectó a P. aeruginosa y B. cereus, y la fracción VII mostró actividad sobre B. cereus.

1 2 3 4Figura 2. PAGE-SDS de las fracciones protéicas del veneno de Ha-druroides mauryi que mostraron actividad antibacteriana. El carril 1 contiene las proteínas estándares lisozyma (14,3 kDa) y aprotinina (6 kDa). Los carriles 2, 3 y 4 corresponden a los patrones electroforéticos de los picos IV, V y VI respectivamente.


Péptidos antibacterianos en venenos de escorpiones peruanos

PAGE-SDS de cada una de estas fracciones mostró una o dos bandas proteicas (Fig. 4).

En la figura 5 se muestra el resultado de un ensayo típico de actividad antibacteriana en microplacas con pocillos.

En general, los péptidos antibacterianos identificados en este estudio son todos de naturaleza básica, con excepción solo de uno que está presente en el veneno de C. margaritatus. Por otro lado ellos difieren en su especificidad de acción y potencia, aunque esto último será mejor determinado cuando puedan ser purifi-cados y se determine su concentración mínima inhibitoria.

Asimismo, es notable el hecho que seis de las siete fracciones cromatográficas obtenidas al separar el veneno de C. margari-tatus, presentaron actividad antimicrobiana. Cabe resaltar que

en un estudio previo en este mismo veneno, en algunos de esas fracciones se identificaron toxinas con acción sobre crustáceos, insectos y roedores, lo cual podría significar que en estas fraccio-nes se hallan mezcladas estas toxinas con los péptidos antibacte-rianos, aunque otra posibilidad es que un mismo péptido posea tanto actividad tóxica como antibacteriana, tal como fue hallado recientemente en el veneno de Heterometrus laoticus donde se ha reportado un péptido con actividad antibacteriana y también con acción tóxica sobre grillos (Uawonggul et al., 2007).

De hecho, debido a la larga existencia de los escorpiones por más de 400 millones de años, se podría suponer que estos pép-tidos han participado en mecanismos de defensas muy antiguos y altamente eficientes contra los microorganismos patógenos presentes en sus presas. Asimismo un comportamiento que se ha verificado en varias especies de escorpiones, consiste en esparcir ocasionalmente su veneno sobre su cuerpo, lo cual permitiría especular que sea una forma de prevenir infecciones por micro-organismos del ambiente, mediante los péptidos antibacterianos presentes en el veneno.

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0

1

2

3

0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100N.° de tubo

A 28

0 nm

NaCl 0,25M NaCl 0,6M

I

II III

IVV

VIVII

Figura 3. Perfil cromatográfico del veneno de Centruroides margarita-tus en CM-Sephadex C-25. Se obtuvieron 7 fracciones (del I a l VII). El porcentaje de proteína recuperada en cada fracción correspondió a 33,7 (I), 16,8 (II), 20,7 (III), 6,4 (IV), 9,3 (V), 4,5 (VI) y 8,5 % (VII). La fracción II inhibió el crecimiento de Staphylococcus aureus, las frac-ciones III, IV, V y VI inhibieron a S. aureus, Pseudomona aeuginosa y Bacillus cereus, la fracción VII afectó a P. aeruginosa.

1 2 3 4 5 6 7Figura 4. PAGE-SDS de las fracciones proteicas del veneno de Cen-truroides margaritatus que mostraron actividad antibacteriana. Los carriles 1, 3, 4, 5, 6 y 7 corresponden a los patrones electroforéticos de las fracciones II, III, IV, V, VI y VII respectivamente. El carril 2 contiene las proteínas estándares lisozyma (14,3 kDa) y aprotinina (6 kDa).

Figura 5. En la figura se muestra un resultado típico de actividad antibacteriana evaluada en microplacas. Se puede observar que en los pocillos de las columnas 4, 5, 7 y 8 hay crecimiento bacteriano lo que se denota por la turbidez generada. En cambio en los pocillos de la columna 6 es evidente la inhibición del crecimiento. En este caso la bacteria utilizada fue Pseudomona aeruginosa y la acción inhibitoria correspondió a dos de las fracciones antibacterianas del veneno de Hadruroides mauryi.

142

Escobar et al.


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Viewpoint of biosemiotic in biological casesRev. peru. biol. 15(1): 143-144 (Julio 2008)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

ISSN 1561-0837

Viewpoint of biosemiotic in biological cases

Walter Cabrera-Febola

Perspectivas de biosemiotica en casos biológicos

Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Facultad de Ciencias Biológicas. Apartado 170090, Lima 17, Perú

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COMENTARIO DE LIBRO


Gunther Witzany, 2007. The Logos of the Bios 2. Bio-Communication. Vilnius,UMWEB. ISBN 13978-952-5576-04-7

This book, like the first volume, is basically a collection of papers with the principal aim of offering the practical applica-tions of the theory presented in volume 1. In consequence, this review will be, also, intends chapter by chapter.

The first chapter intend to show communication in plants under the biosemiotic paradigm, which involves sign processes that are realized among plants of different species, plants with other organisms, and also among cells, and, even, in cells of the same plant. To that aim the author provides interesting examples in each kind of interaction. What is worth to note is the proposition that chemical molecules function as signs and that they are interpreted which implies that they are differing from molecules that not form part of messages, which are noise. In connection to this it should be noted the sense of the term semiochemicals that the author specifies, he points out that it must embrace all chemicals which are involved as signs, in sign-mediated interactions in and between organisms. Which is also interesting is the similarity between plants and animals in the developing of immune substances and even more the synapse-like communication among all parts of the plant and recognition in neuronal-like networks, that are a possible explanation of some kind of memory shown by plants, all this could be part of an underlying principle that could be called the relativity constancy of patterns. What seems something misleading is the assertion that plants have a decentralized nervous system which seems not proved.

The second chapter is dedicated to the communication in fungi under the biosemiotic perspective. Here there are also nice examples illustrating the theme, of all these which is very interesting to be noted is the relationship between viruses and fungi which is a unique one different to the relationships among viruses with animals and plants being this a possible indication of coevolution between viruses and fungi, also it shows the relevance of cooperation and the tendency to structuration that might be widespread in nature. What is also reliable to note is a pattern followed throughout the whole of the signalling process which states that fungal organisms coordinate all their behavioural actions utilizing a core set of chemical molecules, and the distinction of the biosemiotic perspective differentiating the three levels of rules employed in signalling against former systematisations that investigate only combinatorial rules of meaning and functions.

The third chapter is dedicated to communication processes within and among corals, these include also organisms of all phyla that populate the shallow-waters of tropical ecosystems. As in the previous chapters this abound in nice examples illus-

trating the points treated. One of the interesting points tried in this chapter is the striking similarity between coral reefs and terrestrial tropical ecosystems which makes us to think one more time in the relative constancy of patterns. Also it is interesting to note that what permits the coral to survive in the long term are the communication processes and relationships with the surrounding life-world rather than the individual organism. It is established that to the success of these processes all participants must obey the semiotic rules, though these rules are not free of problems that may disrupt the life processes. This chapter ends with an interesting appendix on bioerosion which shows the very important action that bioeroders do on the coral reef creating a diversity of habitats, contributing to the sculpture of the reef, and producing sediments though if the transpecific communication is distorted the activity of bioeroders might trigger the decline of the reef.

The fourth chapter is dedicated to the distinct communica-tive competences of bacteria on all levels. One of the interesting points presented is that referred to the importance of viruses in the evolution, diversity, and competences of bacteria via the horizontal gene transfer and the emergence of the symbolic DNA from remnants of viral integration success which are part of a genome editing meta-code that possesses higher order regulatory function for the same genetic data-set, which, for the future, represents the pathways for inheritance of acquired abilities all this is also remarked by Goldenfeld and Woes (2007) in a very interesting and insightful essay. What is also worth of noting is the fact that the evolution of bacteria was not a random event of chance mutations and their selection but transfer of whole genes and gene-blocks, and the fact that the essential results of genome editing are not emerged randomly through chance mutations and their selection but through real viral competences. Both facts are lucidly illustrated. Finally, it is necessary to emphasize what is mentioned about communicative competences of bac-teria enabling them to develop, organize, and coordinate rich social life; this is also shown and enriched by Shapiro (2007) in a lucid article.

The fifth chapter is dedicated to the natural genome-editing competences of viruses, this is developed using three evolution-ary steps that of the eukaryotic nucleus, the origin of the adaptive immune system, and the innovation of placental mammals in all of these the very important action of viruses is clearly stated under the biosemiotic perspective. Which is of particular interest is the proposition that the evolutionary novelty is not randomly a derivation of chance mutations as largely has been considered, but a precise genome editing by omnipresent viral agents be-ing this built on combinatorial rules and interactional contexts which determine differences in the semantic context. Thus evolutionary history is not the result of a summation of chance mutations of the genetic text with its associated selection, but, in the words of the author, “it is a permanent and competent processing of genetic sequences to acquire previously unknown

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abilities and to ward off competing parasites via genomic in-novation”. What is disputable is the proposition that viruses are living beings, though they could display varying survival strate-gies differing in agree of their host this do not seem necessarily a characterization to qualify an entity as alive.

The sixth chapter is dedicated to the serial endosymbiotic theory (SET) and its biosemiotic update. SET gives a turn in the way we see the evolutionary process from ramification to merging, but the author criticise the use of the classic language of mechanistic biology as imprecise puntualizing that it describes the altered states of matter and not the semiotic aspects of ge-nome editing. Making emphasize in the fact that it is a multi-leveled, generative DNA-processing which is involved instead of “fusion” (the quotations marks by the author) emphasizing that sign processes are always related to “life” functions. An item that is of great interest is the one referred to language and com-munication which offers some very interesting ideas that merit an analysis which here because of a lack of space is not possible. Of all this it seems that the author does not make a clear distinc-tion between language and communication though he makes clear that both depend on sign usage, also after giving a list of the prerequisites for successful communication he establish that “only with such an (universal-) pragmatic concept of language and communication…” which is not correct because a list of prerequisites is not a conceptualisation of something. One thing that his discourse seems to raise is that for a real understanding of nature it might be necessary, if not the creation of a complete new language, at least the creation of new signs (words and structures) which may go beyond the mathematics and verbal language that we have at this time, this is also puntualized in

the essay by Goldenfeld and Woese (2007). One final point worth to mention is that the author in proposing a difference between living and non-living nature says that life depends on sign-mediated interactions which is incorrect if we think in life as opposite to death, probably he is referring to organic living nature which is commonly mistakenly equated with life, being the mistake to confound the possessors: the organisms with the possessed: life.

The last chapter tries on the Unwelt concept supplemented by the Mitwelt concept and goes on examples of these concepts. Of all these what calls for special attention is the inheritance of the geMetaCode which constitutes the 97 percent of the DNA having higher order regulatory and constitutional functions, the importance of this geMetaCode is exemplified with the capac-ity of plants of overwriting the inherited genetic code reverting to that of their grand or great-grandparents. This is evident in situations like stress. Therefore, perhaps, we might talk of an stress evolution too.

The book finishes with a short epilogue reinforcing and sum-marizing the ideas of bio-communication.

At the end one feels to having read a nice book with inter-esting propositions supported by a good deal of empirical data. In this volume the English appears improved respect to the first volume, though there are some grammatical and spelling mistakes. The great majority of figures lack of a reference in the text this is the same for the only one box. Again it has the same great fault of the first volume there is not index. A better proofreading has been necessary. Something that merits to be appreciated is the photograph on the cover.

Literature citedN. Goldenfeld & C. Woese. 2007. Biology’s next revolution. Nature.

445, 369.J. A. Shapiro. 2007. Bacteria are small but not stupid: cognition,

natural genetic engineering and socio-bacteriology. Stud. Hist. Phil. Biol. & Biomed. Sci. 38, 807-819.

Colofón

Suscripciones y CanjeSubscriptions and Exchange programsLa Revista Peruana de Biología aparece con una periodicidad semestral y esta dedicada a la publicación de los resultados de investigaciones originales e inéditas en las áreas de Biodiversidad, Biotecnología, Manejo ambiental, Ecología y Biomédicas. Los trabajos recibidos son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. The Revista Peruana de Biología has a semester periodicity and publishes the results of original research in Biodiversity, Biotechnology, Environmental management, Ecology and Biomedical areas. Papers in Spanish or English are peer-reviewed using international criteria of quality, creativity, originality and the knowledge contribution.

Revista Peruana de Biología Suscripción anual, volumen 14 con dos número, costo incluye envío.Annual subscription one volume and two numbers, mailing is included.Perú 50 nuevos solesOther countries US$ 40

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PAUTAS PARA LA PRESENTACIóN DE LOS ARTíCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGíAMayo 2008

(Continúa....)

1. La Revista Peruana De Biología es una publicación científica arbitrada y es editada por el Instituto de Investigaciones de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú. Tiene una periodicidad semestral y los números aparecen en agosto y diciembre, tanto en su versión impresa como online.

2. La Revista Peruana De Biología recibe artículos completos, originales e inéditos en los temas de biodiversidad, biotecnología, ecología, manejo ambiental y biomedicina, elaborados según las normas indicadas en las presentes pautas.

3. Los artículos pueden ser presentados en idioma inglés o castellano. 4. Los artículos serán evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución

al conocimiento. El artículo es aceptado luego del proceso de revisión por árbitros y las modificaciones indicadas. El artículo aceptado será editado y una prueba enviada al autor para la aceptación y consentimiento de publicación.

5. El artículo deberá ser presentado acompañado de una carta dirigida al Editor Jefe, firmada por el responsable del trabajo con quien se tendrá comunicación, indicando además el carácter inédito, original y completo del artículo presentado y su disposición para que sea revisado y editado.

6. El artículo puede ser enviado por correo común; en este caso por triplicado y además los archivos digitales apropiados. El artículo comprende el texto, con las páginas numeradas correlativamente y las ilustraciones, en hojas aparte y comprenden las tablas y figuras.

7. El artículo también puede ser enviado por email al Editor Jefe. Los archivos deben ser enviados de acuerdo a las pautas indicadas en el presente documento.

8. El texto del artículo debe ser escrito en letras Courier 12 puntos, doble espacio, en papel bond A4. En general todos los artículos deben de tener: Título (en inglés y castellano), nombre y apellido de los autores, institución de los autores, dirección postal y correo electrónico de los autores, Resumen no mayor de 250 palabras (en inglés y castellano), 5 palabras clave (en inglés y castellano).

9. El título no debe de exceder de 20 palabras y debe expresar el contenido real del trabajo, si incluye un nombre genérico o específico se indicarán los taxa de referencia.

10. La Revista cuenta con las siguientes secciones:a. Trabajos originales. Son artículos primarios, inéditos que exponen los resultados de trabajos de investigación y

constituyen aportes al conocimiento. Deben contener las siguientes partes: Título, autores, Resumen (en inglés y castel-lano), palabras clave (en inglés y castellano), Introducción, Material y métodos, Resultados, Discusión, Agradecimientos y Literatura Citada. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 20 páginas, las ilustraciones deben ser sólo las necesarias para una mejor exposición de los resultados.

b. noTas cienTíficas. Son artículos primarios, reportes de resultados cuya información es de interés para la comunidad científica. La extensión del texto no será mayor de 8 páginas. Esta sección debe tener las siguientes partes: Título, autores, Resumen (en inglés y castellano), palabras clave (en inglés y castellano), cuerpo de la Nota, Agradecimientos y Literatura Citada.

c. arTículos de revisión. Son artículos primarios, en esta sección se incluyen trabajos que constituyen una exhaustiva revisión del tema de investigación del autor, se incluyen aquí tesis, revisiones taxonómicas y recapitulaciones. Deben contar las siguientes partes: Título, autores, Resumen (en inglés y castellano), palabras clave (en inglés y castellano), Introducción, cuerpo de la revisión, Agradecimientos y Literatura Citada. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 25 páginas. Las ilustraciones deben ser sólo las necesarias para una mejor exposición de los resultados.

d. comenTarios. Son artículos donde se discute y exponen temas o conceptos de interés para la comunidad científica. Se incluyen aquí ensayos de opinión y monografías. Deben contar con las siguientes partes: Título, autores, cuerpo del comentario, y Literatura Citada. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 10 páginas.

e. comenTarios de libros. Son artículos que comentan recientes publicaciones de interés para la comunidad científica. Puede solicitarse al Comité Editor la elaboración de un comentario enviando dos copias del libro a la dirección postal de la Revista Peruana de Biología.

11. Cuando el artículo exponga sobre experimentos con humanos y animales, los procedimientos deben de ceñirse a la Declara-ción de Helsinki de 1975 y a las leyes peruanas vigentes (Ley 27265). Deben ser presentadas las declaraciones pertinentes y mencionadas en el texto.

12. Cuando el artículo exponga sobre nuevas especies, nuevos registros, ampliaciones biogeográficas o inventarios taxonómicos debe indicarse el depósito de los ejemplares en un centro de referencia taxonómico.

13. Cuando los especimenes hallan sido colectados en áreas protegidas, debe de contarse con los respectivos permisos.14. Los nombres científicos del género y especie irán en cursivas. La primera vez que se cita un organismo deberá hacerse con su

nombre científico completo (género, especie y autor); posteriormente podrá citarse solamente la inicial del nombre genérico y el nombre específico completo.

15. Deben usarse los símbolos de las unidades del Sistema Internacional de Medidas. Si fuera necesario agregar medidas en otros sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser definidas en el texto. Decimales con coma, no punto (ejemplo correcto: 0,5; incorrecto: 0.5).

16. Las citas en el texto deben incluir el apellido del autor y año (ejemplo: (Carrillo, 1988) o « ... de acuerdo a Sánchez (1976) …» o (Chávez y Castro, 1998; Rios, 1999; Piedra, 2001)). Si hay varios trabajos de un autor en un mismo año, se citará con una letra en secuencia adosada al año (ejemplo: Castro, 1952a). Cuando hay más de dos autores se citará al primer autor y se colocará et al. (Ejemplo: (Smith et al., 1981) o «según Smith et al. (1981)»).

17. La liTeraTura ciTada incluirá todas las referencias citadas en el texto dispuestas en orden alfabético del apellido del primer autor, sin número que la anteceda. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuación el apellido. El último autor se diferenciara por que le antecede el símbolo &. Si hubiesen más de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itálica, no versalita. Ejemplos:

a. Montgomery G. G., R. C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis (Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85.

b. Buhrnheim C. M. & L. R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei: Characidae: Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. Neotrop. ichthyol. 4 (2): 167-196.

c. Nogueira R. M. R., M. P. Miagostovich, H. G. Schatzmayr, et al. 1995. Dengue type 2 outbreak in the south of the State of Bahia, Brazil: laboratorial and epidemiological studies. Rev. Inst. Med. trop. S. Paulo 37 (6): 507-510.

d. McLachlan A. & A.C Brown. 2006. The Ecology of Sandy Shores. Elsevier Science & Technology Books. 373pp.e. Crawford D.J. 1983. Phylogenetic and systematic inferences from electrophoretic studies. In: S.D. Tanksley and T.J. Orton,

eds. Isozymes in plant genetics and breeding, Part A. Elsevier, Amsterdam. Pp. 257-287.f. Pianka E.R. 1978. Evolutionary ecology. 2nd edn. New York: Harper & Row.g. Carroll S.B. 2005. Evolution at Two Levels: On Genes and Form. PLoS Biol 3(7): e245. <http://biology. plosjournals.

org/archive/1545-7885/3/7/pdf /10.1371_journal.pbio.0030245-S.pdf >. Acceso 31/07/2005.h. Food and Drug Administrations (FDA). 2001. Fish and Fishery Products Hazards and Controls Guidance. Third Edition

June 2001. <http://www.cfsan.fda.gov/~comm/haccp4.html> (acceso 24/12/07).i. CONAM. 2005. (en línea). Informe nacional del estado del ambiente 2001. <http://www.conam.gob.pe /sinia/INEA2001.

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asignadas a Thylamys elegans en Perú. Tesis, Magíster en Zoología, mención Sistemática y Evolución. Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos. <http://www.cybertesis.edu.pe/sisbib/2002/solari_ts /html/index-frames.html>. Acceso 31/07/2005

18. Las citas de artículos en prensa deben incluir el volumen, el año y el nombre de la revista donde saldrán publicados; de lo contrario deberán ser omitidos.

19. Debe evitarse las citas a resúmenes de eventos académicos (congresos y otros) y las comunicaciones personales.20. Las figuras (Mapas, esquemas, diagramas, dibujos, gráficos, fotos, etc.) y tablas serán numeradas correlativamente con números

arábigos. Las leyendas de las figuras deben presentarse en hoja separada del texto y deben ser suficientemente explicativas. Cada tabla debe llevar un título descriptivo en la parte superior.

21. Las figuras pueden ser presentados en papel Canson y con tinta china, en un tamaño A4, montados sobre cartulina blanca. Los dibujos y fotos de estructuras y organismos deben llevar una escala gráfica para facilitar la determinación del aumento. Los mapas deben llevar las respectivas coordenadas. Las fotografías deben tener 15x10 cm de tamaño como mínimo, en papel liso, con amplio espectro de tonos y buen contraste, montados sobre una cartulina blanca A4. Costos por fotografías a color deberán ser asumidos por el autor.

22. Si las figuras fuesen escaneadas, deben guardarse en un archivo TIFF, tamaño natural, 600 dpi. Las gráficas de origen electrónico deben de enviarse en formato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps). Los mapas en formatos SHP. Fotos de cámaras digitales en formato JPGE mayor a 3Mpixel. Otros archivos independientes en formato TIFF, BMP, Ai, PSD. Costos por ilustraciones a color serán asumidos por el autor.

23. Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivo para las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imágenes insertadas en otros archivos (por ejemplo pegadas en una hoja de MS-Word o Excel).

24. Sólo se aceptan fotos e imágenes digitales de alta calidad. 25. El material enviado no será devuelto, por lo que los autores deben tomar sus precauciones.26. Una prueba del trabajo revisado, editado y diagramado además del cosTo por impresión será enviado al autor para su aprobación. 27. El autor principal podrá solicitar cuatro ejemplares de la revista. Un número de separatas adicional podrá ser solicitado antes

de la impresión teniendo en cuenta los costos respectivos.

Comité EditorE-mail: [email protected] postal: Leonardo Romero (Editor)Revista Peruana de BiologíaUNMSM-FCBApartado 11-0058Lima 11Perú

117 A breeding colony of Wedge-rumped Storm-Petrel, Oceanodroma tethys kelsalli (Lowe 1925), on Santa Island-Peru Una colonia reproductiva de la Golondrina de la Tempestad Peruana, Oceanodroma tethys kelsalli (Lowe 1925), en la Isla Santa, Perú Liliana Ayala, Raul Sanchez-Scaglioni, Samuel Amoros y Luis Felipe121 Gramíneas (Poaceae) bambusiformes del Río de Los Amigos, Madre de Dios, Perú Bambusiform grasses (Poaceae) from the Los Amigos River, Madre de Dios, Peru Jean Olivier127 Notes on and lectotypification of Augusto Weberbauer’s collections of Peruvian Ericaceae Notas sobre y lectotipificaciones de las colecciones de Augusto Weberbauer de Ericaceae peruanas James L. Luteyn, Edgardo M. Ortiz and Blanca León135 Efecto protector de oncósferas homólogas en la infección por Hymenolepis nana var. nana The protector effect of homologous oncospheres to infection of Hymenolepis nana var. nana Oriana Vásquez, Flora Chávez y Hermes Escalante139 Péptidos antibacterianos de los venenos de Hadruroides mauryi y Centruroides margaritatus. Antibacterial peptides from Hadruroides mauryi and Centruroides margaritatus venom Enrique Escobar, Lidia Flores y Carlos RiveraComentario de libro143 Viewpoint of biosemiotic in biological cases Perspectivas de biosemiotica en casos biológicos Walter Cabrera-Febola

(Continúa...)

Revista PeRuana de Biología

Volumen 15 Julio, 2008 Número 1Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837 I Semestre

Contenido

Trabajos originales5 Nueva especie de escorpión del género Hadruroides (Scorpiones: Caraboctoninae) de los valles interandinos de Perú A new scorpion species of the genus Hadruroides (Scorpiones: Caraboctoninae) from inter Andean valleys of Peru José Antonio Ochoa y Juan Carlos Chaparro11 Nuevos registros de bivalvos marinos para el Perú New records of marine bivalves from Peru Carlos Paredes y Franz Cardoso15 Dermestidae (Coleoptera) en el Perú: revisión y nuevos registros Dermestidae (Coleoptera) from Peru: revision and new records Walter Ciro Díaz, Miguel Eduardo Anteparra y Andréas Hermann21 Una nueva especie de Ophryosporus (Eupatorieae: Asteraceae) para el Perú New species of Ophryosporus (Eupatorieae Asteraceae) from Peru Abundio Sagástegui_Alva y Eric F. Rodríguez_Rodríguez25 General overview of Tillandsia subgenus Tillandsia in Peru: The three-pinnate species and the case of two endemic species Sinopsis de Tillandsia subgenus Tillandsia en el Peru: las especies tri-pinnadas y el caso de dos especies endémicas Blanca León and Abundio Sagástegui31 Mapas y clasificación de vegetación en ecosistemas estacionales: un análisis cuantitativo de los bosques secos de Piura Vegetation maps and classification in seasonal ecosystems: a quantitative analysis of the Piura dry forests María de los Ángeles La Torre-Cuadros y Reynaldo Linares-Palomino43 Vegetación leñosa, endemismos y estado de conservación en los bosques estacionalmente secos de Jaén, Perú Woody vegetation, endemism and conservation status in the seasonally dry forests of Jaen, Peru José Luis Marcelo-Peña53 Análisis de la composición florística de los bosques de Jenaro Herrera, Loreto, Perú Analysis of the floristic composition of the forests of Jenaro Herrera, Loreto, Peru Eurídice N. Honorio, Toby R. Pennington, Luis A. Freitas, Gustav Nebel y Timothy R. Baker61 Flora vascular y vegetación de la laguna de Parinacochas y alrededores (Ayacucho, Perú) Vascular flora and vegetation of Parinacochas lake and neighborhoods (Ayacucho, Peru) José E. Roque y Ella Karina Ramírez73 Somatic hybrids obtained by protoplast fusion between Solanum tuberosum L. subsp. tuberosum and the wild species Solanum circaeifolium

Bitter Híbridos somáticos obtenidos por fusión de protoplastos entre Solanum tuberosum L. subsp. tuberosum y la especie silvestre Solanum

circaeifolium Bitter Rosa Espejo, Giselle Cipriani, Genoveva Rosel, Alí Golmirzaie and William Roca79 Identificación in silico de un grupo de secuencias ortólogas conservadas (COS) de Ipomoea batatas In silico prediction of conserved ortholog set (COS) sequences from Ipomoea batatas Christian Solís-Calero85 Long-term effects of the consumption of Stevia rebaudiana (Magnoliopsida, Asteraceae) on fertility mice’s Efecto a largo plazo del consumo de Stevia rebaudiana (Magnoliopsida, Asteraceae) en la fertilidad de ratones Juan C. Gil, Paulo Lingan, Carlota Flores y Pedro J Chimoy91 Identificación molecular de Pichia guillermondii aislada de aguas ácidas de minas en el Perú y su resistencia a metales pesados Molecular identification of Pichia guillermondii isolated from mine water acidic of Peru and its resistance to heavy metals Jeanette Orbegozo, Michel Abanto, Ruth García y Pablo Ramírez97 Características de a−acetolactato sintetasa y producción de diacetilo por Enterococcus faecium ETw7 y Enterococcus faecalis ETw23 Characteristics of a−acetolactate synthase and diacetyl production by Enterococcus faecium ETw7 and Enterococcus faecalis ETw23 Marisol Vallejo, Emilio Marguet y Valeria EtchechouryNotas científicas101 El estatus taxonómico de Doydixodon laevifrons (Tschudi, 1846) (Osteichthyes: Kyphosidae) Taxonomic status of Doydixodon laevifrons (Tschudi, 1846) (Osteichthyes: Kyphosidae) Germán Pequeño y Sylvia Sáez105 Reporte de albinismo en Podiceps major, Pelecanus thagus y Cinclodes fuscus y revisión de aves silvestres albinas del Perú Report of albinism in Podiceps major, Pelecanus thagus y Cinclodes fuscus and a revision of wild albino birds from Peru Miriam Torres e Irma Franke109 Succinea peruviana (Gastropoda) en la dieta de la lagartija de las Lomas Microlophus tigris (Sauria) en la Reserva Nacional de Lachay, Lima,

Perú Succinea peruviana (Gastropoda) in the diet of the Lomas lizard Microlophus tigris (Sauria) from the Lachay National Reserve, Peru José Pérez Z.; Katya Balta ; Rina Ramírez y Dora Susanibar111 Inventario rápido de la ictiofauna en la cuenca del Bajo Pachitea, Perú Rapid ichthyological inventory of lower Pachitea Basin, Peru Vanessa E. Palacios, Hernán Ortega y María del Carmen Rojas

RPB v15n1 Mach

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