II Congreso Iberoamericano Virtual de Acuicultura 105

CIVA 2003 (http://www.civa2003.org), 105-121

Nuevos aportes a la morfología y distribución de Malacobdellaarrokeana (Nemertea: Bdellonemertea), endocomensal del Geoduck del sur, Panopea abbreviata (Bivalvia: Hiatellidae) en Patagonia (Argentina)

Sergio R. Martorelli1, Néstor F. Ciocco

2,3, Maria Cielo Bazterrrica

3

1 Centro de Estudios Parasitológicos y Vectores (CEPAVE), La Plata (Argentina)

2 Centro Nacional Patagónico (CENPAT-CONICET, Chubut (Argentina)

3 Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco, Chubut (Argentina)

Resumen

Se aportan nuevos datos relacionados con Malacobdella arrokeana a partir de ejemplares recolectados en su hospedador tipo, Panopeaabbreviata (Valenciennes, 1839), en Patagonia (Argentina). Los nemertinos malacobdélidos han sido reportados como endocomensales de varios bivalvos en los Océanos Atlántico y Pacífico Norte, y sólo recientemente se reportaron para el Atlántico Sudoccidental. M. arrokeana se diferencia de todas las otras especies conocidas hasta el presente principalmente por el número de ondulaciones intestinales, el gran tamaño que el cuerpo puede alcanzar, la posición dorso-lateral del poro excretor, el largo de la proboscis y del rincocele y por la posición de la comisura nerviosa posterior. Sobre la base del estudio de un importante número de especimenes juveniles y adultos se presentan nuevos datos morfométricos así como otros tendientes a posibilitar una mejor diferenciación de los especimenes juveniles, y adultos machos y hembras. Además se amplia la distribución geográfica original de la especie Panopea del Golfo San José al Golfo San Matías, y se aportan nuevos datos relativos a la relación simbionte-hospedador.

Summary

New contribution to morphology and distribution of Malacobdella arrokeana (Nemertea: Bdellonemer-tea), an entocomensal of the Southern Geoduck, Panopea abbreviata (Bivalvia: Hiatellidae) from Patagonia (Argentina) New data related to Malacobdella arrokeana were reported based on specimens collected in their type host, Panopea abbreviata (Valenciennes, 1839), from Patagonia (Argentina). The mallacobdellid nemerteans have been reported as entocommensals of many european and american bivalves from the North Atlantic and North Pacific Oceans, and only recently were reported in the Southwestern Atlantic. M. arrokeanadiffers from the others known species principally for the number of intestinal undulations, the great size that it can reach, the front-side position of the excretory pore, the length of the proboscis and rynchocoel, and the position of the posterior nerve commisure. On the basis of studies of an important number of juvenile and adult specimens new meristic data were presented and some characteristic tending to complete the description and differentiation of males, females and juvenile were reported. The original distribution in bivalves from the San Jose Gulf was extended to the San Matias Gulf and new dates related to the symbiont-host relationship were also presented.

Introducción

La pesca de moluscos bivalvos en el litoral nordpatagónico de Argentina es uno de los rubros más importantes de la pesca artesanal, dando lugar a lo que se conoce localmente como "marisquería", es decir, recolección manual de bivalvos mediante buceo (1). Las principales especies explotadas en orden decreciente de importancia son la vieira tehuelche (Aequipecten tehuelchus), la cholga (Aulacomya atra), la almeja rayada (Ameghinomyaantiqua) y el mejillón (Mytilus edulis platensis).

Entre las especies no tradicionales (2) se encuentra la almeja panopea o Geoduck del sur, Panopea abbreviata (Valenciennes, 1839) (Figura 1). Se trata de un bivalvo hiatélido endémico del Atlántico sudoccidental que se distribuye desde Río de Janeiro (23º S) en Brasil hasta Puerto Deseado (48º S) en Argentina (Figura 2) . Es un molusco de tamaño grande (se registraron ejemplares con más de 1 300 g de peso) que vive enterrado en fondos fangosos y arenosos hasta 75 m de profundidad. Esta especie está siendo objeto actualmente de numerosos estudios tendientes a investigar la viabilidad su explotación comercial (2).

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Figura 1 Panopea abbreviata. Vista de una de las valvas (tomado de Ciocco (2)).

Figura 2 Distribución de Panopea abbreviata en el Atlántico Sur (tomado de Ciocco (2)).

En el marco de un estudio biológico y poblacional de P. abbreviata se halló en la cavidad del manto de la misma un nemertino perteneciente al género Malacobdella (Blainville, 1827) (Nemertea, Bdellonemertea). El mismo comprende a un reducido número de especies que son comensales en la cavidad del manto de moluscos bivalvos marinos reportados en distintas localidades de los océanos Atlántico y Pacífico Norte (3,4,5,6,7,8,9,10,11,12 y 13). Las características más importantes de este género son: su cuerpo oval, con forma de hirudíneo, una ventosa de fijación posterior y una trompa inerme anterior. Las características morfológicas del nemertino hallado permitieron su comparación con M. arrokeana, la única especie conocida en el Mar Argentino descripta recientemente (13) en el mismo hospedador. En el desarrollo del estudio poblacional mencionado anteriormente se colectaron numerosos ejemplares de este nemertino. El objetivo del presente trabajo es aportar nuevos datos a la descripción original de esta especie relacionados fundamentalmente con las características diferenciales de los individuos machos, hembras y juveniles; ampliar su rango local de distribución y brindar datos preliminares relativos a la relación simbionte-hospedador.

Material y métodos

Los ejemplares de Panopea abbreviata se recolectaron en el infralitoral superior de dos localidades del norte de Patagonia: Puerto Lobos (42º01' S - 65º04' W, sur del Golfo San Matías, mayo-octubre de 2000) y punta Mejillón (42º23'39" S - 64º3516" W, sudoeste del Golfo San José, mayo de 2001).

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Algunos nemertinos fueron fijados sin presión en formol neutralizado al 10%, aclarados en aceite de clavo y estudiados sin colorear. Otros especimenes fueron fijados bajo presión entre porta y cubreobjetos, coloreados con carmín acético, diafanizados en aceite de clavo y montados en bálsamo de Canadá. Tres especimenes, uno de cada sexo y un juvenil fueron incluidos en parafina, seccionados a 4-5 μm y coloreados con hematoxilina eosina (H&E). La descripción se completó con algunas observaciones efectuada sobre ejemplares vivos. Los ejemplares montados fueron estudiados usando microscopio de campo claro y con contraste interferencial de Nomarski. Los ejemplares más grandes se observaron usando una lupa binocular estereoscópica. Los dibujos se realizaron con ayuda de una cámara clara. Las medidas se tomaron usando un ocular micrométrico y se dan en milímetros como rangos. Las fotografías se tomaron usando una cámara digital Polaroid DMC2 para microscopio y una cámara digital Mavica FD7 con adaptador para lupa binocular. Ejemplares de referencia para el desarrollo de este estudio, cortes histológicos de macho, hembra y juvenil, y ejemplares de los dos sexos se depositaron en la colección helmintológica del Museo de La Plata.

Características morfológicas de Malacobdella arrokeana (Ivanov y cols, 2002)

Sumario Taxonómico

Hospedador: Panopea abbreviata (Valenciennes, 1839) (Bivalvia, Hiatellidae)

Sitio de infección: Posición dorsal de la cavidad paleal cerca de la base de los sifones

Localidad: Puerto Lobos (golfo San Matías) y Punta Mejillón (golfo San José)

Descripción

Basada en observaciones de ejemplares fijados en formol, coloreados y montados, ejemplares en vivo, y cortes histológicos de macho, hembra y juvenil. Las medidas se tomaron sobre 20 ejemplares fijados en formol al 10% sin aplastar.

Cuerpo lingüiforme a elongado con una marcada escotadura anterior y una ventosa posterior de 2.2-8 mm de largo y 2-9 mm de ancho (Figura 3). La coloración general de los individuos, machos y hembras, in vivo varía desde un aspecto semi-transparente hasta individuos coloreados de color pardo-amarillento o rosado-rojizo. Cuerpo en ejemplares maduros fijados de 17 a 49 mm de largo y 9-15 mm de ancho máximo. El ejemplar más grande encontrado, naturalmente extendido, midió 73.6 mm de largo y 11.2 mm de ancho (Figura 4). Los ejemplares inmaduros (Figuras 5 y 6) midieron 4-14 mm de largo y 1.2-5 mm de ancho. La talla (largo) media de 54 ejemplares sin fijar provenientes de Puerto Lobos (nueva localidad de distribución), no discriminados en maduros e inmaduros, fue 20.45 mm (s=0.77). Boca anterior y terminal continuándose por una amplia faringe de 9-10 mm de largo y 6 mm de ancho que ocupa gran parte de la mitad anterior del cuerpo en los ejemplares contraídos y el primer cuarto del cuerpo en los extendidos. La faringe presenta internamente numerosos surcos cubiertos de delgadas papilas (Figura 18). Las papilas de la zona anterior suelen asomar por la abertura bucal y son más evidentes a nivel de la escotadura anterior (Figura 19) . Esófago corto de sección irregular, sin papilas. El intestino tiene por lo general en los individuos vivos una coloración amarillo oscuro a marrón clara y mide aproximadamente dos veces la longitud del cuerpo; se presenta sumamente plegado en los ejemplares contraídos (Figuras 3, 4 y 16), con 9 a 12 ondulaciones en los especimenes adultos y 10 a 13 en los juveniles (Figura 5). El intestino desemboca en un ano posterior y dorsal que suele presentar una especie de ampolla terminal (Figura 20).

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.

Figura 3

Malacobdella arrokeana. Macho, espécimen contraído vista ventral (Escala=5 mm).

Figura 4 Malacobdella arrokeana. Macho, espécimen extendido, vista ventral (Escala= 35 mm).

Figura 5 Malacobdella arrokeana. Juvenil, vista dorsal (Escala=1 mm).

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Figura 6 Malacobdella arrokeana. Juveniles fijados en formol, vista dorsal (Escala=5 mm).

Figura 7 Malacobdella arrokeana. Vista ventral, especimenes fijados en formol, macho (izquierda), hembra (derecha). (Escala en mm).

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Figura 8 Malacobdella arrokeana. Macho, extremo anterior del cuerpo con la probóscide evertida (Escala=3 mm).

Figura 9

Malacobdella arrokeana. Ejemplar macho en vista dorsal fijado en formol (Escala en mm).

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Figura 10 Malacobdella arrokeana. Hembras maduras en vista dorsal (Escala= 2.5 mm).

Figura 11 Malacobdella arrokeana . Corte longitudinal (H&E) mostrando el poro excretor (PE) y la pared lateral del cuerpo (PC) (Escala=0.11 mm).

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Figura 12 Malacobdella arrokeana. Corte longitudinal (H&E) del extremo posterior mostrando la comisura nerviosa (CN) y el intestino posterior (IP) (Escala=0.2 mm).

Figura 13 Malacobdella arrokeana. Hembra, corte sagital (H&E) mostrando la posición dorsal de las gónadas (GON) e intestino (I) (Escala=1.6 mm).

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Figura 14 Malacobdella arrokeana. Hembra, corte sagital (H&E) con detalle de gónadas con ovocitos en distintos estados de desarrollo (Escala=0.055 mm).

Figura 15 Malacobdella arrokeana. Macho, corte transversal (H&E) mostrando gónadas (Escala=0.1 mm).

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Figura 16 Malacobdella arrokeana. Hembra, ejemplar completo en vista dorsal aclarado en aceite de clavo (Escala=1.6 mm).

Figura 17 Malacobdella arrokeana. Hembra, ejemplar completo en vista ventral aclarado en aceite de clavo (Escala=1.6 mm).

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Figura 18 Malacobdella arrokeana. Extremo anterior con detalle de la faringe en corte sagital (H&E) (Escala=0.1 mm).

Figura 19 Malacobdella arrokeana. Vista de la escotadura anterior con las papilas faríngeas . asomando por ella (Escala=1.5 mm).

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Figura 20 Malacobdella arrokeana. Vista del ano con la dilatación o ampolla terminal (flecha) (Escala=2 mm).

Figura 21 Malacobdella arrokeana. Detalle de la probóscide y rincocele en corte transversal (H&E) (Escala=0.115 mm).

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Figura 22 Malacobdella arrokeana. Vista de la probóscide desenvaginada en la que se puede observar las papilas superficiales (Escala=0.7 mm).

Figura 23 Malacobdella arrokeana. Detalle de la ventosa posterior (Escala=3 mm).

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Figura 24 Malacobdella arrokeana. Detalle de un ovocito (flecha) montado sin colorear entre porta y cubreobjetos (Escala=0.1 mm).

La probóscide, inerme, se halla cubierta de pequeñas papilas cónicas (Figura 22). El rincocele es dorsal al intestino, se extiende desde la zona ecuatorial de la faringe hasta el extremo posterior del cuerpo y presenta un diámetro aproximado de 6-7 mm (Figura 21). La probóscide se extiende posteriormente sobrepasando el extremo posterior del segundo tercio del cuerpo. En un ejemplar juvenil de 12.8 mm de largo el rincocele midió 17 mm de largo mientras que la probóscide fue de 13.5 mm. En el ejemplar adulto más largo que se halló, (Figura 4) la probóscide midió más de 70 mm de largo y la porción evertida 17.6 mm (Figura 8).

A cada lado de la faringe se observa un ganglio cerebral. De cada uno de ellos salen 3 cordones nerviosos principales (anterior, posterior y lateral). El cordón nervioso posterior recorre el cuerpo lateralmente entre el intestino y la pared del mismo llegando hasta el extremo posterior. La comisura nerviosa posterior pasa por la región posterior del recto entre éste y la pared del cuerpo (Figura 12).

Gónadas dorsales, ubicadas a los lados del cuerpo, desde la zona posterior de la faringe hasta el extremo posterior del mismo, y ocupando además el espacio entre las ondulaciones intestinales. La distribución observada fue idéntica en machos y hembras. Como es típico en otros malacobdélidos cada gónada desemboca independientemente al exterior. Ovarios con ovocitos en diferentes estados de desarrollo (Figuras 13 y 14). Testículos con distintos estadios de células espermáticas (Figura 15). En ejemplares vivos las gónadas son opacas con un aspecto granular, que varió según los ejemplares entre granos claros y obscuros. Ovarios de color blanco opaco y testículos levemente rosados.

El sistema excretor desemboca en dos colectores laterales ubicados a cada lado del cuerpo muy cerca de los cordones nerviosos laterales. Los poros excretores son latero-dorsales desembocando en la pared del cuerpo un poco por debajo de la región media del mismo. En un ejemplar inmaduro seccionado se observaron los poros excretores a 5.3 mm del extremo anterior del cuerpo (Figura 11).

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En la Tabla I se brindan las medidas de 3 individuos tomados como ejemplares de referencia para la descripción de machos hembras y juveniles. Los juveniles presentan el mismo aspecto fisonómico que los adultos (Figura 6) guardando las proporciones corporales y en alguno de ellos se observaron 1 ó 2 ondulaciones intestinales más en relación a las que presentan los adultos. Los especimenes machos y hembras son aproximadamente del mismo tamaño (Figuras 7, 9 y 10), pero por lo general los machos tienden a ser más largos y angostos que las hembras, característica que se acentúa cuando los ejemplares están vivos. La presencia de gran número de ovocitos maduros en las hembras les confiere un aspecto más ensanchado (Figuras 10, 16 y 17) . En los ejemplares fijados las hembras muestran un cuerpo de aspecto sub rectangular con el extremo anterior más ancho. Por el contrario los machos se presentan con un aspecto más delgado con una marcada tendencia a que el extremo terminal sea más angosto. Ante dudas en su identificación se puede confirmar, en animales fijados, extrayendo un pequeño trozo de la pared dorsal del cuerpo, con pinzas de punta fina, y observándolas al microscopio óptico entre porta y cubre objetos. En la preparación se distinguen fácilmente, en el caso de las hembras, los grandes ovocitos (Figura 24). En vivo las hembras maduras presentan un color rosado pálido con tintes verdosos y son marcadamente más anchas que los machos. Estos últimos presentan al estar vivos una forma mucho más delgada, son de color blanco y de menor grosor corporal que las hembras.

Tabla I Malacobdella arrokeana, principales medidas (mm) de los ejemplares tomados como referencia para la descripción de macho, hembra y juvenil.

Macho Hembra Juvenil

Largo 21.0 24.0 13.2

Ancho 8.0 10.0 4.9

Ancho extremo anterior 6.5 9.5 2.8

Faringe largo 7.0 7.7 3.9

Faringe ancho 7.0 6.8 3.9

Ventosa largo 4.5 4.7 2.5

Ventosa ancho 6.0 6.0 2.9

Ondulaciones intestinales 9 9 11

Algunas características de la relación simbionte hospedador

En el lote de bivalvos estudiado la prevalencia fue alta y las intensidades más comunes fueron de un único ejemplar por hospedador. La prevalencia para los ejemplares del Golfo San Matías, Puerto Lobos, fue del 100% (n=43) y en los ejemplares del Golfo San José, Punta Mejillón, del 85.7% (n=77). Las intensidades halladas fueron de 1-8 (n=43) en Puerto Lobos (40 de las 43 panopeas observadas presentaron un único nemertino cada una, y sólo un bivalvo presentó 8). En Punta Mejillón la intensidad fue de 1-58 (n=77) (40 de las 77 panopeas observadas presentaron un nemertino cada una).

Las observaciones realizadas sobre panopeas vivas, recién colectadas, permitieron determinar que los comensales solitarios se ubican en la porción dorsal de la cavidad paleal, justo debajo de las branquias (derecha o izquierda sin preferencia aparente). El nemertino se orienta generalmente con la ventosa hacia la porción dorsal, cerca del límite de unión de las valvas con el resto del cuerpo, quedando el extremo libre levemente orientado hacia el lado ventral. En la mayoría de los casos en que se hallaron

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malacobdellas solitarias se trataba de hembras ovígeras de coloración rosada pálida. Cuando aparecen varias malacobdellas en un mismo huésped, por lo general son inmaduras, pálidas y las de mayor talla tienden a estar ubicadas debajo de las branquias. Las más chicas se distribuyen al azar en la masa visceral y en la zona del manto libre debajo de la branquia. En la totalidad de los casos observados, cuando aparecieron hembras maduras, siempre estaban solas.

A priori no parece haber una relación entre la talla del hospedador y el número de comensales o la talla de los mismos; sin embargo esta característica deberá ser corroborada con nuevos estudios.

En cuanto al efecto que puede causar en su hospedador se considera en general a este tipo de nemertinos como endocomensales inocuos para el huésped. Sin embargo se ha reportado que M. grossa puede actuar como un depredador para otros organismos como microcrustáceos que ingresan a la cavidad paleal del molusco (14 y 15).

Conclusiones

Actualmente se reconocen 6 especies válidas de nemertinos malacobdélidos en bivalvos marinos: M. grossa (Müller, 1776), M. minuta (Coe, 1945), M. japonica (Takura, 1987), M. siliquae (Kozloff, 1991), M. macomae (Kozloff, 1991) y M. arrokeana (Ivanov y cols., 2002) (15). Todas ellas se diferencian principalmente por la longitud de la probóscide y del rincocele, la ubicación de la comisura nerviosa posterior, la posición de los nefridioporos, el número de ondulaciones intestinales y la posición y tamaño de las gónadas. Sobre la base de estas características la especie objeto de este trabajo coincide con M. arrokeanadescripta para el mismo hospedador (13). Las medidas generales del cuerpo coincidieron con la especie citada ampliándose algunos de los rangos de las mismas y aportándose además características que permiten una diferenciación de los ejemplares machos y hembras no presentes en la descripción original de la especie. Finalmente se aportaron datos preliminares de la relación con el molusco hospedador mostrando una alta prevalencia e intensidades variables con un máximo de 48 individuos en un solo hospedador y un valor común de una malacobdella por bivalvo. Finalmente se aportan nuevos datos de la ubicación en el hospedador.

Agradecimientos

A Gabriela Escati por su colaboración en el procesamiento de las muestras. A Robin Overstreet (Gulf Coast Research Laboratory, USM, GCRL, USA) y Lester Cannon (Royal Natural Museum, Australia) por sus valiosas sugerencias para la identificación de esta especie. Este estudio se financió con el Proyecto 0656/98 CONICET.

Referencias

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