Entesis, entesopatía y espondiloartritis

Patricia Ortiz, et al. IIIII Entesis, entesopatía y espondiloartritis

© 2012, Asociación Colombiana de Reumatología 19

DefiniciónDefiniciónDefiniciónDefiniciónDefinición

Las espondiloartritis son un grupo de enferme-dades reumáticas inflamatorias que tienen unaprevalencia entre 0,5 % y 1,5 % en la poblacióngeneral, con diferencias raciales y geográficas muyimportantes, siendo más común en hombres jó-venes, caucásicos, con una relación entre hom-bres y mujeres de cuatro a uno.1,2 Estudiosrealizados en Latinoamérica (Colombia y Méxi-co) han establecido que el subgrupo de uSpA esla forma más frecuente de presentación: 46 % enColombia y 42 % en México.3

Las SpA comparten ciertas característicasclínicas, pero con diferente presentación encada una de ellas; las más importantes son:entesitis, compromiso del esqueleto axial, ar-tritis predominante en los miembros inferio-re s , dact i l i t i s , t endenc ia a l a a soc iac iónfamiliar, hallazgos radiológicos y la relacióncon el antígeno de histocompatibilidad HLA-B27. 2,4-6

La característica histopatológica fundamentalde las SpA es la entesitis, dada por el compro-miso inflamatorio de las entesis comprometidascorrespondiente a los sitios de inserción de lostendones, ligamentos, fascias y cápsulas articu-lares al hueso.7 En las entesitis comprometidasse observan tres fases: la inflamación, la erosiónósea y la formación de sindesmofitos (espolones).

El término «entesopatía» es relativamentenuevo y como tal fue descrita por primera vezpor Niepel y colaboradores en 1966 en un gru-po de pacientes con SpA.7 En 1970, Ball descri-bió minuciosamente los hallazgos microscópicosde la entesitis en pacientes con AS y demostróque es una característica clínica y patológica muyimportante de esta enfermedad, en contraste conla artritis reumatoide (AR).8

En 1970 Fassbender publicó varios estudiossobre la entesis como parte esencial en el con-cepto de espondiloartritis. En 1975 Françoisevidenció que hay entesitis en la zona de la ar-ticulación sacroilíaca.9 En 1982, Oze demos-tró que la sacroilitis comienza en el huesosubcondral en las zonas de inserción tendinosay ligamentaria.10 En 1982, un síndrome deentesopatía y artropatía seronegativa en niños

fue descrito por Rosenberg.11 Tales observacio-nes también fueron hechas por Burgos-Vargasen un grupo de niños de la población mexica-na mestiza.12 En 1988, Canoso describe loscomponentes del órgano de la entesis del ten-dón de Aquiles en el artículo clásico «ThePremiere Entesis».13

Clínicamente el concepto de entesopatía fueganando importancia y reconocimiento dentrodel cuadro clínico y diagnóstico de las SpA has-ta llegar a ser incluido en el año de 1991 dentrodel grupo de criterios preliminares de clasifica-ción del Grupo Europeo para el Estudio de lasEspondilortropatías (ESSG) como también enlos nuevos criterios propuestos para la clasifica-ción de las formas axiales y periféricas de SpAdel grupo ASAS, que tienen como objetivo agru-par observaciones sistemáticas de los individuoscon evidencia de estas enfermedades.14-18

A pesar de que el término «entesopatía» fueinicialmente utilizado en la literatura especiali-zada, el término «entesitis”» ha ido ganando te-rreno, ya que en años recientes fue establecidala diferencia entre entesopatía y entesitis. Laentesopatía como fenómeno patológico puedeobservarse en muchas entidades con origen me-cánico, metabólico o traumático, mientras queel concepto de entesitis es usado cuando los cam-bios son prevalentemente inflamatorios; esta úl-tima se constituye en una manifestación cardinalde las SpA.19,20

Las manifestaciones clínicas de la entesitis sonampliamente variables; van desde los síntomasy signos de inflamación aguda severa hasta aque-llos cuadros con ausencia de tales manifestacio-nes. Las entesis más comúnmente afectadas enSpA corresponden al tendón de Aquiles, fasciaplantar, sínfisis púbica, trocánteres mayores,tuberosidad isquiática, cresta ilíaca, tendónpatelar y apófisis espinosas de la columna verte-bral, entre otras.21-23

Anatomía de las entesisAnatomía de las entesisAnatomía de las entesisAnatomía de las entesisAnatomía de las entesis

Las entesis constituyen los sitios de inserción detendones, ligamentos, fascias y cápsulas articula-res al hueso y se caracterizan por ser estructurasmetabólicamente muy activas y extremadamente

Rev. Colomb. Reumatol. IIIII vol. 19 núm. I marzo de 2012

20 © 2012, Asociación Colombiana de Reumatología

sensibles debido al alto contenido de termina-ciones nerviosas.23,24

La anatomía de las entesis ha sido descritapor varios autores, entre ellos Benjamín, quedefine básicamente dos grandes tipos de entesis:las fibrosas y las fibrocartilaginosas (FC). Las detipo fibroso se caracterizan por estar compues-tas de tejido fibroso denso y puro, el cual une eltendón o ligamento al hueso, mientras que lasde tipo fibrocartilaginoso contienen una zona decartílago transicional en la interface ósea. Lasentesis de tipo fibroso son típicas de la metáfisisy la diáfisis de los huesos largos, y las de tipoFC son comunes a las epífisis.21

La mayoría de las entesis son del tipo FC yen este caso la inserción del tendón, ligamento,fascia o cápsula articular al hueso está compuestapor cuatro zonas histológicamente identificables,las cuales se mezclan entre sí y representan latransición del tendón o ligamento hasta su in-serción en el hueso.13,19 Los tendones puedentener diferentes formas y tallas: algunos son ban-das planas y otros, cordones redondeados; y laforma de la entesis frecuentemente coincide conla del tendón.25

La entesis contiene gran cantidad de termi-naciones nerviosas y es avascular, pero se irrigade forma similar al cartílago articular, por me-dio de la penetración de los vasos a través delhueso subcondral, lo que favorece la formaciónde hueso, disipando el estrés y convirtiéndoloen el sitio de anclaje más importante de los teji-dos blandos al hueso ya que es el punto de in-terface entre el fibrocartílago calcificado y elhueso subcondral.26,27

Histopatología y bioquímica de las entesisHistopatología y bioquímica de las entesisHistopatología y bioquímica de las entesisHistopatología y bioquímica de las entesisHistopatología y bioquímica de las entesisen SpAen SpAen SpAen SpAen SpA

Los tejidos que contienen fibroblastos son con-siderados generalmente como metabólicamenteinactivos comparados con otros tejidos; sinembargo, los tendones y ligamentos que consti-tuyen las entesis están constantemente respon-diendo a factores mecánicos y/o biológicos,indicando que las entesis fibrocartilaginosas (FC)son tejidos muy dinámicos que responden todoel tiempo a estímulo, tienen la habilidad inhe-

rente de promover la formación de nuevo hue-so. Por el contrario, durante los periodos de in-movil ización, los tendones y l igamentosdisminuyen su contenido de fibrocartílago y, porlo tanto, la fuerza de las entesis.1,28

Es también importante que durante la dife-renciación, las células FC se acumulen en unmomento que corresponde al mayor incremen-to en la carga mecánica sobre la entesis. Lascélulas FC de la entesis están rodeadas por unamatriz extracelular, en la cual las moléculas deproteoglicanos son visibles. La habilidad de lasfibras de las entesis para resistir la compresiónes el resultado de la presencia de colágeno tipoII y agrecano en la matriz extracelular, la cuales sintetizada por las células FC debido a lametaplasia fibroblástica. Hay cambios marca-dos en la distribución de los glucosaminogli-canos (GAG) en las entesis: ambos tipos (fibrosay FC) contienen dermatán sulfato pero única-mente las inserciones FC tienen keratán sulfatoy condroitina 4 y 6, la última de las cuales esun marcador importante de fibrocartílago desuperficie.20,24,28 Por lo anterior se ha estableci-do el concepto de entesis como un órgano designificancia general entendiendo que no es so-lamente el sito de inserción como unión focal,sino que hace parte de un complejo (tendón,fibrocartílago, cojinete graso, bursa y sinovio)que disipa el estrés de la interfaz del hueso conel sitio de unión por sí mismo y que explica losdiversos cambios patológicos incluyendo bur-sitis, sinovitis y cambios extracapsulares.29

Todo lo anteriormente expuesto es de parti-cular interés en SpA, sobre todo en etapas tem-pranas y antes del desarrollo de la anquilosis, yaque no está claro si el fenómeno de entesitis com-promete únicamente las entesis que contenganfibrocartílago.27,30

La entesis está constituida por cuatro zonas:la primera es el propio tendón o ligamento yestá constituida por bandas gruesas de fibras decolágeno, las cuales muestran una considerablefuerza y habilidad para resistir la tracción. Lasegunda zona está constituida por fibrocartílagono mineralizado; esta región tiene un espesorvariable y está constituida por fibras de colágenosimilares a la del tendón o ligamento y contiene



condrocitos. La tercera zona contiene fibrocar-tílago mineralizado y se encuentra directamen-te adyacente al hueso en el cual se inserta. Lacuarta y última zona es el hueso mismo; al finalde la inserción del tendón o ligamento al hueso,las fibras de colágeno se mezclan imperceptible-mente con aquellas fibras de la matriz ósea, vol-viéndose una sola. Las fibras de colágeno quepenetran más profundamente en el hueso sonlas llamadas fibras de Sharpey y tienen funcio-nes de fijación.24

También debe tomarse en cuenta el conceptode inflamación específica en SpA, el cual no estárestringido solamente a las entesis sino que seextiende al hueso subcondral, la medula ósea y lacápsula articular. Los estudios histopatológicos yotros estudios recientes con Resonancia NuclearMagnética (RNM), en los cuales se tomaron pa-cientes en etapas tempranas de la enfermedad,comúnmente mostraron cambios inflamatoriosimportantes en el hueso subcondral.1,31

Un hallazgo importante de entesitis en SpAes la presencia de una aumentada vascularizaciónen los sitios de unión de las entesis, es decirdonde se juntan la sinovial, la cápsula articular,el hueso subcondral y la medula ósea. Además,se ha demostrado que los procesos de osificacióncomo la formación de entesofitos están precedi-dos de invasión vascular, indicando un papeldefinitivo de la neoformación vascular en lahistopatología de los cambios en la entesitis enSpA y en la nueva formación ósea, lo que inducea la formación de sindesmofitos que conlleva ala anquilosis y por esta razón es el factor princi-pal de la pérdida de la movilidad asociada a lasSpA.21,23 Como lo reportó François, sinovitis levepero destructiva y el compromiso del huesosubcondral son los cambios más tempranos iden-tificados histológicamente en la articulaciónsacroilíaca.22

En la experiencia de Braun, usando RMNpara su valoración en las etapas tempranas delas SpA, el proceso inflamatorio comienza en elcartílago, cerca de la cápsula articular; poste-riormente sobreviene la destrucción de los teji-dos adyacentes a l cart í lago art icular y suremplazo por te j ido f ibroso y f inalmenteneoformación ósea.32

La inflamación de los tejidos blandos y la des-trucción ósea ocurren en los sitios de entesis ylos infiltrados inflamatorios de fibroblastos in-vaden el hueso que está adyacente al sitio deentesitis y al hueso subcondral. En estudios re-cientes los infiltrados inflamatorios y el edemafueron claramente evidentes en la médula óseade pacientes con SpA y en especímenes tomadoscerca de los sitios de entesitis en los que las cé-lulas inflamatorias predominantes fueron loslinfocitos T CD3+. En pacientes con PsA loslinfocitos T CD4+ constituyeron la mayoría delas células inflamatorias.33

Imaginología normal en entesitis en las SpAImaginología normal en entesitis en las SpAImaginología normal en entesitis en las SpAImaginología normal en entesitis en las SpAImaginología normal en entesitis en las SpA

Las características radiológicas de las entesis hanjugado un papel importante en la definición delas lesiones de entesitis y a su vez en el conceptode SpA. Estos hallazgos están descritos en la li-teratura médica e incluyen: osteopenia en el si-tio de inserción, irregularidad de la corteza ósea,erosiones, calcificaciones de los tejidos blandosy formación de nuevo hueso en el sitio de laentesitis. La periostitis, que no necesariamenteestá relacionada con una inserción en particu-lar, también se considera una característicaradiológica vista en SpA y se visualiza como su-perficies óseas de contornos borrosos e irregula-res.30,34 En entesit is periférica, el procesoinflamatorio en tendones y ligamentos puede servisualizado mejor por ultrasonido o RMN, perotambién es posible detectar entesitis por rayosX convencionales.31,35,36

Los hallazgos radiológicos de entesitis en ra-diografía convencional incluyen: edema de teji-dos blandos que puede ser visualizado como unaumento en la densidad, osteopenia vista comouna pérdida de la densidad ósea, aumento en latrabeculación ósea e irregularidad de la corticalósea del s it io de inserción de la entesis ,periostitis, calcificación de los tejidos blandosadyacentes a las entesis y formación de enteso-fitos. Estos cambios entesopáticos se aprecianmejor en articulaciones pequeñas que en grandes,sobre todo en pacientes con PsA.34 Los cambiosde entesitis en la pelvis se hacen visibles especí-ficamente en la sínfisis del pubis, tuberosidad



isquiática, rama iliopúbica y rama isquiopúbica,donde se pueden presentar cambios mínimos,dados por osteopenia subcortical y generaliza-da; fenómenos destructivos reflejados por pér-dida de la definición de la cortical y erosionesen el sitio de inserción del tendón y cambios deneoformación visualizados por calcificacionesirregulares35,37,38 (figura 1).

La tomografía computarizada (TC) no ha sidomuy utilizada en el estudio de las entesitis. Suuso se ha restringido como guía para la infiltra-ción de las articulaciones sacroilíacas en pacien-tes con SpA.39,40

Los estudios con gammagrafía ósea solo hanpodido mostrar un aumento difuso en la capta-ción del isótopo a nivel general pero de caracte-rísticas inespecíficas. Esta técnica fue utilizada parael diagnóstico imaginológico de sacroiliítis, pero,a pesar de su alta sensibilidad, es poco específica,por lo que no se usa en la práctica cotidiana.41,42

Otro método que se ha estudiado en la eva-luación de las SpA y de los fenómenos enteso-páticos asociados es la RNM. La introducciónde esta modalidad constituye el principio delavance en las imágenes durante las últimas dosdécadas. La principal ventaja de la RNM es sucapacidad para visualizar la inflamación en tejidosblandos y medula ósea, anomalías que pueden

Figura 1.Figura 1.Figura 1.Figura 1.Figura 1.Rama isquiopúbica: se observa osteopeniasubcortical, pérdida de la definición de la corticaly erosiones en el sitio de inserción del tendóncon calcificaciones irregulares.

ser detectadas mediante secuencias de T1 consupresión de grasa y STIR. Los primeros estu-dios con RMN mostraron la naturaleza extrasi-novial de las lesiones inflamatorias entesopáticasen pacientes con SpA.41,42 Posteriormente losestudios de RMN demostraron que la respuestainflamatoria asociada con la entesitis es muchomás extensa de lo que inicialmente se pensó yha llevado a dos observaciones patogénicas im-portantes: que la base de los cambios extracap-sulares observados en el proceso patológicoinflamatorio en SpA es la entesitis misma y quela respuesta inflamatoria asociada con la entesitispuede ser mucho más extensa, envolviendo nosolo los tejidos adyacentes, sino también la mé-dula ósea cercana, de donde el proceso puedeextenderse a una distancia considerable del sitioinicial de entesitis.32,43-45

La RMN muestra evidencia de edema demedula ósea e inflamación de diversas estructu-ras dentro y fuera de la cápsula articular. LaRMN dinámica es muy útil en diagnóstico tem-prano de sacroiliítis y compromiso espinal enSpA cuando las radiografías convencionales sonnormales, ya que el grado de realce del gadolinioparece relacionarse con los cambios histológicos.El edema óseo parece ser más evidente en lossitios desprovistos de sinovial como la fascia plan-



Figura 2.Figura 2.Figura 2.Figura 2.Figura 2.Fascia plantar: se evidencia engrosa-miento y alteración del patrón fibrilarcon zonas hipoecoicas en el sitio de suinserción, sus márgenes se encuentranborrosos. Existe irregularidad de lacortical del calcáneo.

tar; por esta razón, el edema óseo es más promi-nente en SpA que AR.42,46,47

Sin embargo, la RMN tiene algunas limita-ciones en la evaluación de las entesis, entre lasque se encuentra el alto costo y el limitado accesoa los equipos, sumado esto a la falta de estanda-rización en la técnica para la evaluación de lasarticulaciones sacroilíacas en el contexto de lasSpA.48,49 Hay evidencia de que las lesiones agu-das documentadas por RNM también tienen va-lidez predictiva de las anormalidades radiográficas,tanto en articulaciones sacroilíacas como en co-lumna vertebral.48,50

La ecografía con transductores lineales de altafrecuencia (mayor a 7,5 mHz) ejecutada en tiemporeal es un buen método para evaluar entesitis; conella se puede demostrar edema en las entesis com-prometidas, tendinitis, edema de tejidos blandosperitendinosos, bursitis y edema ligamentoso. Laecografía es la técnica de imagen musculoesquelé-tica que más rápido ha evolucionado, de tal ma-nera que actualmente ha reemplazado a la RNMen diversos campos clínicos y sirve además comocomplemento a otras técnicas.51

La ultrasonografia fue sistemáticamente apli-cada al estudio de entesitis en SpA por primeravez en el año 1994 por Lethinen, seguido porBalint en el 2002 y D. Agostino y colaboradoresen el 2003, aunque estudios previos habían re-portado su utilidad en la evaluación de patolo-gías del tendón y su inserción.52,53 Esta técnicamuestra una promesa considerable como herra-mienta para la evaluación de la inflamación

periférica, especialmente la entesitis, ya que variosestudios indican el valor de la detección de entesitissubclínica, conociendo que los sitios de entesis másinvolucrados en esta patología son miembros infe-riores y superiores. Además es una técnica amplia-mente disponible, económica, no usa radiación y,a pesar de ser operador dependiente, en los estu-dios se ha encontrado adecuada confiabilidad intrae interobservador.50,54

Los hallazgos sonográficos relacionados a loscambios estructurales de la entesitis son: 1.ecogenicidad no homogénea, que correspondea la pérdida del patrón fibrilar normal de lainserc ión del tendón; 2. cambios focalesintratendinosos reflejados por áreas hipoecoicasasociadas con interrupción focal o fragmenta-ción de la estructura fibrilar y/o calcificacionespuntiformes; 3. borramiento de márgenes deltendón; 4. engrosamiento del tendón en el ni-vel de su inserción, que es el signo patológicomás objetivo, y 5. inflamación peritendinosa-perientesal con difusión de fluido inflamato-rio, hallazgo característico de las SpA (paraten-donitis)55 (figura 2).

La sonografía en la escala de grises permite lavisualización de cambios destructivos e inflama-torios en el tendón y estructuras articulares, noobastante con una mayor dificultad para definirclaramente cambios agudos. Por esto, en los últi-mos años se ha dado valor agregado al uso deldoppler poder, ya que permite diferenciar en laenfermedad articular inflamatoria los cuadros agu-dos de los crónicos.56 En SpA el hallazgo princi-



pal en entesitis fue la presencia de vascularizaciónanormal en la inserción de la entesis en el huesocortical (cambio que ayuda a una mejor diferen-ciación entre las SpA) y otras patologíasinflamatorias, incluyendo AR.53

Aunque es una técnica que detecta cambiosmínimos tempranos, se debe ser cuidadoso enevitar sobrediagnóstico ya que es un observadordependiente; por lo consiguiente, se recomien-da una adecuada anamnesis y un examen físicoprevios. También se conoce su utilidad como guíapara aplicaciones de medicamentos y seguimien-to de la respuesta terapéutica.50,52

ConclusionesConclusionesConclusionesConclusionesConclusiones

Aunque los conceptos de Entesis y Entesitis es-tán bien estudiados y caracterizados desde hacevarios años, no son términos comunes ni un temaque habitualmente se maneje en campos comola imaginología. Nos pareció importante hacer

esta revisión de tema con el fin de ilustrar desdevarios aspectos el compromiso de los sitios deinserción de tendones y ligamentos en las espon-diloartritis que, aunque poco frecuentes, gene-ran gran discapacidad.

Creemos que al entender el concepto bioquí-mico, histopatológico y anatómico de la entesis,así como saber interpretar las imágenes en elcontexto clínico de un paciente con sospechaclínica de SpA, puede ser más enriquecedor parael médico y el paciente.

Podemos observar que las diferentes técnicasimaginológicas cumplen una función importanteen la evaluación de tejidos blandos periarticu-lares y cambios óseos en el nivel cortical y enmedula ósea; sin embargo, debemos resaltar laimportancia que tiene el uso de la sonografía enescala de grises acoplada con el doppler podercomo un método confiable para evaluar entesitisen pacientes con SpA y como herramienta im-portante para el diagnóstico temprano.

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Entesis, entesopatía y espondiloartritis

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