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Dieta y Ecología Alimenticia del Mono Araña Café (Ateles hybridus) en la Serranía de las Quinchas, Boyacá, Colombia.

Mateo Márquez Mancini

Director: Andrés Link Co­director: Pablo R. Stevenson

TESIS PARA OPTAR AL TÍTULO DE BIÓLOGO BOGOTÁ, 2008

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Dieta y Ecología Alimenticia del Mono Araña Café (Ateles hybridus) en la Serranía de las Quinchas, Boyacá, Colombia.

Mateo Márquez M. 1 200222569

Resumen Investigue la dieta y ecología alimenticia de un grupo de monos araña café (Ateles hybridus) en la Serranía de las Quinchas, Boyacá, Colombia desde julio 2007 a diciembre 2007. Al igual que en otros estudios realizados para otras especies del genero, los monos araña café son principalmente frugívoros, 89.73% de la dieta esta compuesta por frutos, seguido por otros ítems como hojas, flores y tierra de salados. La dieta estuvo compuesta por un total de 48 especies de plantas, lo cual muestra que es una dieta diversa. Sin embargo solo 14 de estas especies representan mas del uno porciento de la dieta, con una fuerte tendencia hacia Hyeronima alchorneoides. No se encontró ninguna relación entre los indicadores de abundancia de frutos, área basal y número de árboles en fruto, y el tamaño del subgrupo, sin embargo el tamaño del árbol si estuvo correlacionado con el número de individuos alimentándose. Palabras Clave: Dieta; Mono Araña Café; Ateles hybridus; Fenología 1 ma­marqu@uniandes.edu.co

Introducción El estudio de los primates Neotropicales durante las últimas décadas nos ha permitido conocer y comprender cuales son las distintas estrategias ecológicas más utilizadas por cada una de éstos, que les permiten explotar diferentes nichos en un mismo lugar. Se ha demostrado que existe una relación entre la distribución de los recursos y las estrategias de forrajeo utilizadas por los primates (Chapman, 1988, 1990). Los Atelinos son adecuados para la realización de este tipo de estudios ya que viven en ambientes estacionales en los cuales se presenta una variación de los recursos a lo largo de los años, tienen una flexibilidad en su estructura social lo cual permite observar su respuesta a diferentes condiciones ecológicas, y son una familia que varia mucho en cuanto a dieta y estrategias de forrajeo (Di Fiore, 2004). Los monos aulladores, Alouatta sp., junto con los muriquis, Brachyteles sp., son considerados los más folívoros de toda esta familia (Di Fiore & Campbell, 2007), aunque algunos estudios han revelado que los monos araña lanudos tienen mayor acceso a frutos debido al tipo de movimiento que utilizan, la braqueación, similar a la de los monos araña (Strier, 1992). Los churucos, Lagothrix sp., al igual que los monos araña tienen un alto porcentaje de consumo de frutos en su dieta (Di Fiore, 2004), pero también se ha visto que consumen un porcentaje significativo de artrópodos (Stevenson, 1992). Por ultimo tenemos a los monos araña, Ateles sp., los cuales son considerados principalmente frugívoros, especializándose en el consumo de frutos maduros, pero se ha observado el consumo de hojas jóvenes para complementar su dieta (Di Fiore & Campbell, 2007; Stevenson et al., 2000). Las diferentes especies de monos araña son muy similares entre ellas en cuanto a dieta, por lo que se puede realizar fácilmente una comparación, la variación que se pueda encontrar entre las dietas estaría dada por la vegetación de los sitios de estudio (Russo et al., 2005). Se ha observado en varios estudios que además del consumo de frutos, los monos araña complementan su dieta con una gran variedad de ítems como por ejemplo hojas jóvenes, madera en descomposición, flores y con tierra (Di Fiore et al., en prensa). La diversidad de frutos consumidos por los monos araña es generalmente alta, llegando a incluir 250 especies diferentes (Dew, 2005; Suarez, 2006). Además de ser frugívoros especialistas, se ha demostrado que los monos araña son muy buenos dispersores de

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semillas, alejando las semillas del parental, aumentando así la probabilidad de supervivencia, y predando las semillas en muy bajos porcentajes (Link & Di Fiore, 2006) Como se mencionó anteriormente hay una gran variabilidad en cuanto a dieta y sistemas sociales en esta familia, y es interesante observar la manera en la que cada uno de estos primates ha desarrollado diferentes estrategias que parecieran maximizar su forrajeo e inclusive convivir entre ellas. Con la adquisición del sistema social de fisión­fusión, los monos araña han desarrollado una estrategia para reducir la competencia intraespecifica (Klein & Klein, 1977). Se cree que al minimizar este tipo de competencia también se está reduciendo la distancia que debe recorrer el sub­ grupo para encontrar los recursos (Chapman et al., 1995). En algunos estudios se ha observado que la variabilidad de los recursos a lo largo del tiempo tiene un efecto sobre la explotación de los mismos (Terborgh, 1983). Symington, 1987, observó una fuerte correlación entre el tamaño del sub­grupo y la disponibilidad de recursos para Ateles belzebuth chamek, sin embargo para Ateles belzebuth belzebuth no se encontró una relación tan estrecha entre estas variables (Stevenson et al., 1998).Debido a que los monos araña están especializados al consumo de frutos, las estrategias utilizadas para obtener estos recursos deben ser óptimas ya que la variabilidad en el tiempo y el espacio de estos es muy grande. Sin embargo, aun no es claro cual es la principal ventaja de presentar un sistema social de fisión­fusión.

De las especies de monos araña, Ateles hybridus es una de las menos estudiadas. Descripciones de su historia natural son importantes, debido a que sus poblaciones se encuentran altamente amenazadas (Defler 2003) y es importante conocer sus requerimientos ecológicos, para poder sugerir planes de conservación.

Objetivo Principal Hacer una descripción preliminar de la dieta del mono araña café, Ateles hybridus, y determinar cuales aspectos de la ecología alimenticia juegan un papel importante en las estrategias ecológicas de este.

Objetivos Específicos Como objetivos específicos de este estudio se encuentran:

• Observar la variación de recursos alimenticios consumidos mensualmente. • Determinar si existe una correlación entre disponibilidad de recursos y el uso

de ellos. • Determinar si existe una correlación entre el tamaño del subgrupo y la

disponibilidad del recurso.

Métodos Sitio de Estudio

Este estudio se realizó en la Reserva Natural de las Aves “El Paujil” de ProAves ubicada en la Serranía de las Quinchas, departamento de Boyacá, Municipio Puerto Boyacá, Corregimiento Puerto Pinzón (06°02'48 N, 74°16'00 W), durante los meses de junio a diciembre del 2007. El área de estudio está conformada por tres fragmentos de bosque húmedo tropical (Reserva, La Solita y El Banco), los cuales han sido expuestos recientemente a procesos de tala selectiva. Dos de los tres fragmentos (Reserva y La Solita) poseen un área aproximada de 70 hectáreas, y han servido como rango de hogar para el grupo de estudio. El tercer fragmento (El Banco) tiene un área aproximada de 110 hectáreas, y se unió recientemente con los dos anteriores gracias

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al contacto que existe entre las copas de los árboles de cada fragmento, sin embargo la mayoría de los datos tomados corresponden a los dos primeros fragmentos. Este terreno se caracteriza por ser muy quebrado, compuesto por un gran número de lomas inclinadas y quebradas que las dividen. Existen en los tres fragmentos un total de 19 senderos (aprox. 9.3km), los cuales están marcados cada 25 metros con una cinta coloreada y una placa indicando la ubicación (Fig. 1). El total de lluvia durante el periodo de estudio (junio 2007­diciembre 2007) fue de 1674mm (Prom.=239.1mm; DS=146.3; rango=80.7 a 422.3mm). Se observó una variación en la pluviosidad durante el periodo estudio, siendo octubre y agosto los meses donde se presentaron las lluvias más fuertes, mientras que en los meses restantes no se observó una variación muy marcada (Fig. 2). Durante el desarrollo de esta investigación se trabajó con una de las cuatro especies de primates que se encuentran en este sitio de estudio: Ateles hybridus. El grupo de estudio (CH­1) esta compuesto por 29 individuos de monos araña café. Además de encontrar a los monos araña también están presentes los monos aulladores Alouatta seniculus, las monos cariblancos Cebus albifrons y los monos nocturnos Aotus sp.

Toma de Datos Para registrar el comportamiento de los monos araña café, utilicé una combinación de seguimientos continuos de animal focal y muestreos de barrido “scan sampling”. Los muestreos focales tuvieron una duración de 10 minutos en donde escogí a un individuo y registré su actividad cada minuto así como cualquier comportamiento social que ocurrió entre los puntos de muestreo. Los muestreos de barrido fueron tomados cada 5 minutos y en ellos registré la actividad de todos aquellos individuos que pude detectar visualmente. Debido a lo quebrado del terreno, fue imposible hacer muestreos de animal focal por periodos largos. En cambio, realicé seguimiento de subgrupo focal y registré su ubicación, composición y comportamiento alimenticio. Las categorías bajo las cuales se registraron los datos de comportamiento y patrón de actividad fueron las siguientes: Movimiento, Descanso, Alimentación (incluyendo forrajeo) y Actividad Social. La composición y posición espacial del grupo fue registrada cada quince minutos utilizando puntos previamente marcados y georeferenciados en los 9.3 km de senderos y aproximadamente 400 arboles marcados. Con esta información se puede determinar el tamaño promedio de los subgrupos mensualmente y las distancias y rutas utilizadas por los grupos durante los días de seguimiento. La composición del grupo se registró en categorías de edad y sexo y se identificaron los individuos presentes cuando fue posible.

1) Dieta: Para la cuantificación de la dieta del grupo estudiado, se registró la hora de inicio y terminación de los eventos de alimentación que fueron observados. Se consideró un evento de alimentación cada vez que uno o más individuos del subgrupo focal empezó a alimentarse de una fuente de alimentación (p.e., un árbol o una liana). Al observar un individuo entrar a un parche de alimentación, árbol o liana, se registró el tiempo de duración de la alimentación, el numero de individuos alimentándose cada minuto y su edad y sexo, la especie de la cual se alimentaron, el ítem que consumieron (p.e., fruto, hoja, flores, tierra.), el diámetro a la altura del pecho (DAP) y la ubicación espacial del árbol o liana. Para determinar la ubicación de la fuente de alimentación se utilizó el sistema de senderos previamente marcados y mapeados cada 25 metros. Si no se estaba cerca de ningún punto de referencia se procedió a usar un GPS para determinar la posición.

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Figura 1: Mapa de los senderos en la Reserva Natural de las Aves “El Paujil”.

Figura 2: Pluviosidad Reserva Natural de las Aves “El Paujil” durante el año 2007. El estudio se realizó durante junio2007­diciembre2007.

Se intentó colectar material botánico de las plantas consumidas por los monos araña, y luego se llevó acabo una identificación hasta el nivel taxonómico más bajo posible con la ayuda de guías de campo y botánicos con conocimientos de la flora local. El numero total de minutos de alimentación del grupo fue calculado de la siguiente manera: 9:25­9:30 habían 2 individuos alimentándose, 9:31­9:33 habían 3 individuos

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alimentándose y de 9:34­9:35 había un individuo alimentándose, entonces el total de minutos seria (2 x 6) + (3 x 3) + (1 x 2) para un total de 23 minutos mico.

2) Abundancia de Frutos: Por medio de transectos fenológicos de aproximadamente 7.9 km se estimó la abundancia de frutos presentes en el bosque. Estos transectos se realizaron cada quince días. La metodología que se uso para desarrollar estos transectos es la desarrollada por Stevenson (2002) en la cual todos los árboles con frutos, cuya copa se encuentre sobre los transectos fueron incluidos. A cada uno de estos árboles se le midió la distancia perpendicular al transecto, su DAP, se identificaron hasta el nivel taxonómico más bajo en lo posible y se estimó visualmente el tamaño de la cosecha y el porcentaje de frutos maduros. Debido a que no se tenían datos de peso seco de los frutos se utilizaron datos de fenologías realizadas por Pablo R. Stevenson y colaboradores en el lugar de estudio y en el Parque Nacional Tinigua, para estimar la producción de frutos en gramos/hectárea. Se realizo un análisis grafico de preferencia con los datos mencionados anteriormente y el tiempo de consumo de cada una de las especies. Con esta información se podrá observar que papel juega la disponibilidad de frutos en algunos aspectos ecológicos del grupo de estudio.

Resultados Tiempo Invertido en Alimentación

Se obtuvieron en total 273.8 horas de seguimiento del grupo de estudio, de las cuales 60.7 horas fueron en eventos de alimentación, lo cual corresponde al 22.2% del tiempo de observación. Registré un total de 371 eventos de alimentación, los cuales incluyen cada uno de los ítems consumidos (frutos, hojas, flores y otros). El promedio de duración de las sesiones fue de 9.82 minutos (DS: 17.23; rango: 1­175 min.).

Composición de la Dieta Durante el periodo de estudio, la dieta de los monos araña café estuvo compuesta por 48 especies que representan 40 géneros dentro de 29 familias (Anexo 1). Solo 8 individuos, de los mencionados anteriormente, no se pudieron identificar ya que no se pudieron conseguir muestras botánicas. Euphorbiaceae fue la familia más consumida (en tiempo), aunque solo incluyó una especie (Hyeronima alchorneoides), con un total de 15% de los eventos de alimentación. Luego le sigue Urticaceae con 5 especies y un total de 12.9%, Malpighiaceae con 1 especie y un total de 10.2%, Anacardiaceae con 2 especies y un total de 6.5%, Annonaceae con 5 especies y un total de 6.2% y por ultimo Solanaceae con 2 especies y un total de 5.1% (Anexo 2). En cuanto a los ítems consumidos en el periodo de estudio se encontraron resultados consistentes con estudios anteriores, siendo frutos el recurso preferido por los monos araña café, seguido por hojas jóvenes, y complementado con otros ítems como flores, tallos, madera y tierra (Fig. 3). En cuanto a la variación mensual del consumo de recursos se encontraron diferencias significativas en los 6 meses (ANOVA, p=0.0000), estas diferencias nos muestran que el tiempo de consumo de frutos fue diferente a lo largo del estudio, mientras que el tiempo de consumo del resto de los ítems consumidos por A. hybridus, hojas, flores y otros no vario durante la investigación. (Fig. 4). Los datos fueron transformados con la función (Log x+1) para obtener normalidad.

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Figura 3: Ítems consumidos por el grupo de Monos araña café Ateles hybridus en la estación.

Figura 4: Variación mensual de los recursos consumidos por Ateles hybridus en la reserva El Paujil, en la Serranía de Las Quinchas, Colombia. En la parte de abajo de cada mes se presenta el total de minutos invertido en alimentación.

Géneros y Familias más Representativas De las 29 familias consumidas por A. hybridus solo 13 representan más del 1% de la dieta (Fig. 5). Existe una tendencia hacia 2 familias, Euphorbiaceae y Malpighiaceae, que juntas suman más del 50%. Las 16 familias restantes representan menos del 1%. A nivel de especie sólo 14 representan más del 1%, una vez más se observa la misma tendencia hacia Hyeronima alchorneoides (Euphorbiaceae) y Byrsonima cf. spicata (Malpighiaceae) (Fig. 6). Las 34 especies restantes representan menos del 1%.

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Figura 5: Familias más consumidas A. hybridus.

Fenologías Durante este estudio se muestrearon un total de 14 transectos fenológicos. Se encontraron 297 árboles y 46 lianas en fruto lo largo de la investigación. Se usaron dos variables como estimadores de abundancia, 1) No. de arboles en fruto y 2) Área basal. Estas variables mostraron una correlación positiva (r=0.793; p=0.03), igual a lo encontrado por Stevenson 2002 para el Parque Nacional Tinigua. En cuanto a la precipitación no se observó ningún patrón con respecto a la relación entre el número de árboles en fructificación y el total de lluvia (r=0.47; p=0.30; Fig.7).

Efecto de la distribución de recursos sobre el tamaño del subgrupo Parches de alimentación de gran tamaño juegan un papel importante en el número de individuos del subgrupo, ya que estos, en general, presentan una cosecha más grande y por lo tanto más individuos tienen acceso a los recursos por un periodo de tiempo más largo. En la figura 8 podemos observar la relación entre el número total de minutos de alimentación del grupo y DAP, que en este caso indica el tamaño de la cosecha, asumiendo que existe una correlación entre DAP y tamaño de la corona del árbol (Symington, 1987) (y=0.31x+0.36; R 2 =0.03; r=0.167; p=0.002). Por otro lado no se encontró ninguna relación entre el numero máximo de individuos alimentándose y el DAP (Spearman rank correlation = 0.092; p= 0.096), ni tampoco diferencias significativas entre estas variables (Kruskal­Wallis p= 0.420) (Fig. 9). En la figura 10 y 11 se muestra la relación entre el promedio mensual del tamaño del subgrupo y las dos variables de abundancia de frutos, área Basal y # árboles en fruto (ver Anexo 3 para mayor información sobre el tamaño del subgrupo). Ninguna de estas correlaciones fue significativa (AB r=­0.77; p=0.12; No. Árboles r=0.517; p=0.294). Para la correlación de promedio mensual del tamaño del subgrupo y área basal se sacó el mes de diciembre ya que los datos del mes desviaban los datos de la normalidad. Al realizar la correlación incluyendo al mes de diciembre la correlación tampoco fue significativa (r=0.05; p=0.93). El bajo número de árboles en fruto en el

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mes de diciembre se debe a que durante este mes sólo se realizó un recorrido fenológico.

Preferencia Al relacionar la producción de frutos (g/ha) y el tiempo de consumo, no se encontró una tendencia generalista clara (Fig.12), ya que para que esto ocurra se espera una relación positiva entre estas variables. A pesar de que parte de este resultado se puede deber a que no todos los frutos consumidos fueron detectados en la fenología, y en algunos casos no se pudieron inlcluir especies (porque no se tenía información de peso seco para calcular la producción), se encontraron algunos patrones bien claros. Hubo una gran preferencia por los fruros de Hyeronima alchorneoides, a pesar de que no fue una especie muy frecuente produciendo en los transectos. Adicionalmente, a pesar de su gran abundancia, el consumo de frutos de Oenocarpus bataua, no fue proporcional a su abundancia.

Discusión Composición de la Dieta

La dieta de A. hybridus, al igual que otras especies del género, esta compuesta principalmente por frutos maduros (Nunes, 1998; Suarez, 2006, Di Fiore et al., En prensa). Otros ítems como hojas, flores y salados juegan un papel secundario en la dieta, y son consumidos principalmente como complemento de la dieta de frutos (Tabla 1). Durante el periodo de estudio no se observó que escupieran las semillas de los frutos consumidos o algun otro tipo de predación de semillas, por lo cual no se hace ninguna especificación ni se incluye en las graficas. Las familias con mayor representación de especies fueron Urticaceae (5 spp.), Annonaceae (5 spp.), Moraceae (4 spp.) y Sapotaceae (4 spp.), sin embargo las tres primeras no contienen especies consumidas más del 10% del tiempo total de alimentación en frutos. Brosimum lactescens fue la única que se encuentra dentro de las familias con mayor aporte de especies. Al mirar el consumo por familia Urticaceae tiene un porcentaje de 12.94, siendo la segunda familia más consumida. Esto se debe a que a lo largo de los seis meses siempre se encontraron individuos de la familia en fruto, y el consumo de estos fue frecuente. Se podría sugerir que la familia juega un papel importante en la dieta de A. hybridus. A nivel de especie es necesario resaltar a Hyeronima alchorneoides ya que fue consumida 43.39% del tiempo de alimentación. Esta especie posee frutos pequeños, c.a. 0.17cm, árboles de gran tamaño, grandes cosechas y un periodo de fructificación de más o menos 2 meses (para este estudio). Estas características hacen de estos árboles un recurso importante para los monos araña, y esto se ve reflejado en su alto consumo.

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Figura 6: Especies mas consumidas por A. hybridus.

Figura 7: Comparación entre la precipitación mensual y la abundancia de frutos, en este caso representada por el numero de arboles en fruto.

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Figura 8: Relación entre el numero total de minutos de alimentación del grupo Ateles hybridus estudiado en la Serranía de las Quinchas. El eje y muestra el número máximo de individuos alimentándose simultáneamente en el tiempo de alimentación y DAP..

Figura 9: Relación entre # máximo de individuos alimentándose y el tamaño de los árboles en fructificación (DAP). No se encontró correlación entre estas variables (Spearman rank correlation = 0.092; p= 0.096).

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Figura 10: Relación entre promedio mensual del tamaño del subgrupo y área basal de los árboles fructificados (r=­0.774; p=0.124).

Figura 11: Relación entre promedio mensual del tamaño del subgrupo y # árboles fructificando (r=0.517; p=0.294).

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Tabla 1. Resumen de la dieta de cuatro especies de Ateles en 5 bosques neotropicales

Voltzberg, Surinam*

Tinigua, Colombia*

Yasuni, Ecuador*

Yasuni, Ecuador*

BCI, Panama*

Quinchas, Colombia

Especie A. paniscus A. belzebuth A. belzebuth A. belzebuth A. geoffroyi A. hybridus Frutos (%) 82.9 74 87 78.8 82.2 89.7 Hojas (%) 6.4 12 9 7.7 17.2 6.2 Flores (%) 7.9 5 1 1.3 1 0.3 Otros (%) 2.7 9 0.7 12.2 0.6 2.7 Indeterminados (%) 0 0 3 0 0.3 1.3 No. spp. frutos 160 106 71 238 107 48 Predación Semillas (%) 6.5 2 2.8 0.8 1 0

*Tomado de Russo et al., 2005

Tamaño del Subgrupo vs. Disponibilidad de Recursos La relación positiva encontrada para número total de minutos de alimentación del grupo y tamaño de la cosecha (DAP) era de esperarse, ya que a un mayor tamaño de cosecha más individuos van a poder aprovecharla por un periodo de tiempo más largo (Stevenson et al., 1998; Symington 1987). El hecho de que no existe correlación entre número máximo de individuos alimentándose y el DAP se puede explicar por el terreno del sitio de estudio. Al ser un terreno tan quebrado los micos tienen acceso a arboles con menor tamaño. Además el bosque ha sido sometido a tala selectiva, lo cual hace al sitio a un lugar con un dosel no muy alto y con árboles de menor tamaño. Como se menciono anteriormente, se cree que al dividirse en pequeños subgrupos los monos araña disminuyen la competencia intraespecifica. En algunos estudios se observado un correlación positiva entre disponibilidad de recursos y tamaño de subgrupo. Esto explicaría que la disponibilidad de recursos juega un papel importante en el tamaño del subgrupo ya que al haber un mayor número de parches de alimentación disponibles se espera que el tamaño del subgrupo sea mayor. Si el número de parches es bajo el tamaño del subgrupo se va a ver restringido y deberá ser igual o menor al número de individuos capaces de alimentarse de un parche de alimentación (Symington, 1987). Para este estudio no se encontró ninguna relación entre estas mismas variables. Una posible explicación para esto es la poca variación que se presentó en la disponibilidad de recursos durante la investigación. Sin embargo Stevenson et al. (1998) encontró resultados similares a los de este estudio. Ellos sugieren que el sistema fusión­fisión del genero Ateles se pudo haber originado para dividirse y aprovechar en su totalidad los recursos disponibles, reduciendo la competencia entre subgrupos. Sin embargo, argumentan que este sistema no permite la posibilidad de ajustar el tamaño de los subgrupos de alimentación al tamaño de los árboles fructificados. Adicionalmente no se presentó gran variación en los recursos, una vez mas es de esperarse que el tamaño del subgrupo no muestre relación con la disponibilidad de recursos.

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0

200

400

600

800

1000

1200

1400

1600

1800

0 5000 10000 15000 20000 25000

Producción (gr/ha)

Tiempo de consumo (min)

Brosimum cf. lactescens

Byrsonima cf. spicata

Cecropia sp.

Chrysophyllum cf. lucentifolium

Coccoloba sp.

Genipa sp.

Hyeronima alchorneoides

Neea sp.

Oxandra panamensis

Oxandra venezuelana

Pourouma sp.

Rollinia rufinervis

Spondias mombin

Talisia sp.

Tapirira guianensis

Trichillia sp.

Virola sp.

Anomospermum cf. grandifolium

Asplundia sp.

Caliptranthes sp.

Cestrum cf. racemosum

Chrysophyllum cf. argenteum

Dendropanax caucanus

Endlicheria ruforamula

Ephedranthus colombianus

Faramea amplifolia

Helycostilis cf. tomentosa

Inga sp.

Laetia procera

Lecointea cf. amazonica

Miconia cf. trinervia

Micropholis cf. venulosa

Monstera sp.

Oenocarpus mapora

Pseudolmedia cf. laevigata

Ruizodendron ovale

Sabicea sp.

Solanum sp.

Tetragastris panamensis

Uribea tamarindoides

Zanthoxylum sp.

Figura 12: Figura 12: Relación entre la producción de frutos en la reserva el Paujil, a partir de transectos fenológicos, y el consumo por parte de los monos araña (Ateles hybridus). Se resalta la especie más preferida (Hyeronima alchorneoides) y la mas rechazada (Oenocarpus bataua).

Otra alternativa es el tipo de estrategia utilizada por machos y hembras. Las hembras tienden a alimentarse de recursos abundantes y que no brinden altos valores energéticos, mientras que los machos usan recursos menos abundantes, más dispersos y que brindan más energía (Shimooka, 2005). Es posible que este tipo de uso del rango de hogar se deba a que los machos patrullan con mas frecuencia las zonas periféricas y por esto se desplazan más, especialmente por estos lugares (Chapman 1988). Estudios realizados en chimpancés han demostrado que existe una diferencia marcada entre sexos. Los machos andan generalmente con otros machos en grupos de mayor tamaño, mientras que las hembras andan en pequeños grupos o con sus crías (Chapman & Wrangham, 1993). Estas mismas diferencias se pueden observar en las diferentes especies de Ateles, sugiriendo que al igual que en chimpancés los patrones

Hyeronima alchorneoides

Oenocarpus batanua

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de agrupamiento pueden estar dados por otros factores diferentes a la disponibilidad de recursos alimenticios.

Índice de Preferencia Hyeronima alchorneoides fue la especie más consumida a pesar que su producción no fue de gran tamaño. Por otro lado Oenocarpus bataua presenta una gran producción pero no se ve reflejado en su consumo, y esta es una de las especies que reprensenta un alto porcentaje en la dieta de otras especies de Ateles (Stevenson et al., 2000, Dew, 2005). A partir de estos resultados se podría deducir que esta especie no presenta una preferencia marcada por alguna especie en particular, pero debido a la falta de datos de pesos y producción no es adecuado hacer esta afirmación. Una vez más las características del terreno juegan un papel importante ya que debido a la inclinación es probable que algunos árboles no fueron detectados en las fenologias. La falta de datos de producción también se puede estar presentando por falta de transectos fenológicos. Conclusiones Al igual que otras especies del género, A. hybridus consume principalmente frutos maduros. Otros ítems alimenticios como hojas, flores y tierra de salados son utilizados para complementar su dieta. Como frugívoro especialista tiene una dieta diversa compuesta por 48 especies que representan 40 géneros dentro de 29 familias. El tamaño del subgrupo no muestra correlación con ninguna de las variables de abundancia de recursos, lo cual concuerda con lo encontrado en algunos otros estudios. Sin embargo si se observo una correlación positiva entre el tamaño del árbol y el número de individuos alimentándose. Además, se ve apoyada la idea de que el sistema social de fusión­fisión presente en los monos araña tiene como objetivo principal disminuir la competencia entre los subgrupos, pero no necesariamente ajustar el número de individuos al tamaño de los parches de alimentación.

Agradeciemientos Este estudio se llevo acabo gracias al apoyo financiero brindado por el Proyecto Primates Colombia y la fundación Biodiversa Colombia. Quiero agradecer especialmente a Andrés Link por brindarme la oportunidad de realizar este trabajo y por todo su apoyo y consejos tanto en la fase de campo como en el manuscrito. También quiero agradecer a Gabriela De Luna por sus consejos en la fase de campoy a Pablo R. Stevenson por sus consejos y su ayuda con la identificación de las muestras botánicas. A mis entrenadoras Mónica Alejandra Ramírez y Camila Alejandra Solano, gracias por la paciencia y todos los consejos útiles que permitieron que esta investigación tuviera un final satisfactorio. A Camilo José Díaz por la compañía durante el primer mes de estudio. A Ricardo Arango y Paola Giraldo por su compañía durante la última fase de campo. A Nelson Galvis por su ayuda con la obtención de muestras botánicas y su compañía. A mi familia por estar siempre pendiente de mí y por todo su apoyo durante estos años. Gracias a María Victoria Arciniegas por su apoyo incondicional durante este año de trabajo. A la Fundación ProAves, especialmente a Eliana Machado, que siempre estuvo pendiente de nuestro bienestar en la reserva. A la familia Montero: Don Montero, Don Bertulfo, Don Jairo y Doña Adela gracias por la compañía tan importante que me brindaron durante esos seis meses, en especial muchas gracias a Doña Adelita por esa comida tan deliciosa que preparaba para nosotros todos los días.

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ANEXOS Anexo 1: Lista de las especies consumidas por los monos araña.

Familia Especie Ítem consumido No. eventos de alimentación Anacardiaceae Tapirira guianensis frutos 16 Anacardiaceae Spondias mombin frutos 8 Annonaceae Ephedranthus colombianus frutos 4 Annonaceae Oxandra panamensis frutos 10 Annonaceae Oxandra venezuelana frutos 2 Annonaceae Rollinia rufinervis frutos 3 Annonaceae Ruizodendron ovale frutos 1 Annonaceae Morfotipo 1 frutos 2 Annonaceae Morfotipo 2 frutos 1 Apocynaceae Marfotipo 3 frutos 1 Araceae Monstera sp. tallo 2 Araliaceae Dendropanax caucanus frutos 1 Arecaceae Oenocarpus bataua frutos 14 Arecaceae Oenocarpus mapora frutos 1 Bombacaceae Morfotipo 4 hojas nuevas 1 Burseraceae Tetragastris panamensis frutos 3 Cyclanthaceae Asplundia sp. tallo 2 Euphorbiaceae Hyeronima alchorneoides frutos 56 Fabaceae Lecointea cf. amazonica frutos 3 Fabaceae Uribea tamarindoides frutos 1 Flacourtiaceae Laetia procera frutos 4 Lauraceae Endlicheria ruforamula hojas nuevas 1 Malpighiaceae Byrsonima cf. spicata hojas nuevas/frutos 38 Melastomataceae Miconia cf. trinervia frutos 1 Meliaceae Trichillia sp. frutos 1

Menispermaceae Anomospermum cf. grandifolium frutos 3

Mimosaceae Inga sp. frutos 2 Moraceae Brosimum lactescens frutos 12 Moraceae Brosimum sp. frutos 2 Moraceae Helycostilis cf. tomentosa frutos 7 Moraceae Pseudolmedia cf. laevigata frutos 1 Moraceae Morfotipo 5 hojas nuevas 1 Moraceae Morfotipo 6 hojas nuevas 1 Myristicaceae Virola cf. flexuosa frutos 3 Myristicaceae Virola sp. frutos 3 Nyctaginaceae Neea sp. frutos 10 Polygonaceae Coccoloba sp. frutos 8 Rubiaceae Faramea amplifolia frutos 3 Rubiaceae Genipa cf. americana frutos 3 Rubiaceae Sabicea sp. frutos 2

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Rutaceae Zanthoxylum sp. hojas nuevas/frutos 2 Sapindaceae Talisia cerecina frutos 3 Sapindaceae Talisia sp. frutos 1 Sapotaceae Chrysophyllum cf. argenteum frutos 4

Sapotaceae Chrysophyllum cf. lucentifolium frutos 4

Sapotaceae Micropholis cf. venulosa frutos 1 Sapotaceae Pouteria cf. trilocularis frutos 1 Solanaceae Cestrum racemosum frutos 9 Solanaceae Solanum sp. frutos 10 Urticaceae Cecropia sp. hojas nuevas/frutos/tallo 15 Urticaceae Cecropia sp. 1 frutos 3 Urticaceae Cecropia sp. 2 frutos 12 Urticaceae Pourouma sp. 1 frutos 4 Urticaceae Pourouma sp. 2 frutos 9 Urticaceae Pourouma sp. 3 frutos 5

Anexo 2: Porcentajes de eventos de alimentación por familia con sus respectivas especies para los 371 eventos de alimentación del estudio. Familia # de Especies % Eventos de Alimentación Anacardiaceae 2 6.47 Annonaceae 5 6.20 Apocynaceae 1 0.27 Araceae 1 0.54 Araliaceae 1 0.27 Arecaceae 2 4.04 Bombacaceae 1 0.27 Burseraceae 1 0.81 Cyclanthaceae 1 0.54 Euphorbiaceae 1 15.09 Fabaceae 2 1.08 Flacourtiaceae 1 1.08 Lauraceae 1 0.27 Malpighiaceae 1 10.24 Melastomataceae 1 0.27 Meliaceae 1 0.27 Menispermaceae 1 0.81 Mimosaceae 1 0.54 Moraceae 4 6.47 Myristicaceae 2 1.62 Myrtaceae 1 2.70 Nyctaginaceae 1 2.70 Polygonaceae 1 2.16 Rubiaceae 3 2.16 Rutaceae 1 0.54 Sapindaceae 2 1.08 Sapotaceae 4 2.70 Solanaceae 2 5.12 Urticaceae 5 12.94 Saladero N.A. 2.43

18

Indeterminados N.A. 9.43

Anexo 3: Tamaño promedio del subgrupo por mes con su respectiva desviación estándar.

Promedio Subgrupo Desv. Estándar Julio 3.3 1.67 Agosto 3.1 1.67 Septiembre 2.8 1.32 Octubre 2.5 1.29 Noviembre 3.0 1.36 Diciembre 2.8 1.40

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