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Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera:

Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia

Gonzalo David Rueda

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias Agrarias, Departamento de Ciencias Forestales

Medellín, Colombia

2015

Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera:

Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia

Gonzalo David Rueda

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:

Magister en Bosques y Conservación Ambiental

Director:

Ph. D. Pablo Benavides Machado

Co-director:

M. Sc. Oscar Efraín Ortega Molina

Línea de Investigación:

Entomología

Grupo de Investigación:

Manejo Integrado de Plagas, Cenicafé – Colciencias A1

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias Agrarias, Departamento de Ciencias Forestales

Medellín, Colombia

2015

Investigadores

Investigador principal:

Gonzalo David Rueda. Ing. Agrónomo.

Estudiante M. Sc. Bosques y Conservación Ambiental.

Director:

Pablo Benavides Machado. Ing. Agr. Ph. D.

Disciplina de Entomología. Cenicafé -FNC.

Codirector:

Oscar Efraín Ortega Molina. Biólogo Entomólogo. M. Sc.

Universidad Nacional de Colombia, Sede Medellín.

Asesores:

Esther Cecilia Montoya. Estadístico M. Sc.

Disciplina de Biometría. Cenicafé -FNC.

Luis Miguel Constantino. Biólogo M. Sc.


Zulma Nancy Gil Palacio. Ing. Agr. Ph. D.


A la Virgen del Carmen por

todas sus bendiciones

recibidas y por ayudarme a

cumplir un sueño.

A mi madre; Ana María

Rueda, por su profundo

amor, apoyo incondicional

en mi proceso de educación

y en todas las etapas de mi

vida.

A mis hermanos, sobrinos, y

a Viviana que llegó en el

momento justo de mi vida, a

todos muchas gracias por su

constante apoyo y confianza

en lo que hago.

Para todos ellos con todo mi

cariño y amor.

Agradecimientos

Al Comité Departamental de Cafeteros de Antioquia especialmente al Servicio de

Extensión por el gran apoyo logístico durante la fase de campo.

A los colaboradores y directivos de Cenicafé por la hospitalidad y ayuda que me

brindaron durante todo el desarrollo del proyecto.

A la Universidad Nacional de Colombia, por enseñarme el vasto mundo de la

investigación.

A la Cooperativa de Caficultores de Antioquia por su apoyo incondicional durante todo el

proceso de estudio.

A la Disciplina de Entomología. Cenicafé. Por su disposición, asesoría y

acompañamiento durante la investigación.

Pablo Benavides Machado. Disciplina de Entomología. Cenicafé. FNC.

Oscar Efraín Ortega Molina. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional de Colombia.

Esther Cecilia Montoya Restrepo. Disciplina de Biometría. Cenicafé. FNC.

Luis Miguel Constantino Chuaire. Disciplina de Entomología. Cenicafé. FNC.

Christer Hansson. Museo de Entomología Universidad de Lund, Suecia.

Zulma Nancy Gil Palacio. Disciplina de Entomología. Cenicafé. FNC.

Rubén Darío Medina Rivera. Disciplina de Biometría. Cenicafé. FNC.

Andrés Mauricio López. Gestión de Recursos Naturales y Conservación. Cenicafé. FNC.

Audberto Quiroga Mosquera. Disciplina Mejoramiento Genético. Cenicafé. FNC.

Nelson Duque R. Disciplina de Agroclimatología. Cenicafé. FNC.

Luis Fernando Botero Franco. Director Ejecutivo. Comité de Cafeteros de Antioquia.

Rafael Ignacio Gómez Giraldo. Gerente. Cooperativa de Caficultores de Antioquia.

Diego Fernando López Idárraga. Líder de Extensión. Comité de Cafeteros de Antioquia.

León Gonzalo Ramos Arroyave. Servicio de Extensión. Comité de Cafeteros de

Antioquia.

Guillermo Antonio Correa Londoño. Facultad de Ciencias Agrarias. Universidad Nacional

de Colombia.

A todas aquellas personas que de algún modo contribuyeron y estuvieron relacionadas

con la realización de este estudio.

A todos Dios le pague por su su tiempo, dedicación, cumplimiento; por ser paciente y

entregarme parte de su experiencia para hacer de esta tesis un documento mejor.

Resumen y Abstract X

Resumen

El café es un producto de gran importancia económica y social para Colombia, siendo

Antioquia uno de los departamentos más productores y tradicionales. El minador de la

hoja del café, Leucoptera coffeellum, es una de las principales plagas del café en la

región neotropical. En Brasil, se han estimado perdidas en rendimiento hasta del 80%

por ataques de esta plaga, dado posiblemente por la baja presencia de parasitoides en el

cultivo, consecuencia del uso indiscriminado de insecticidas y herbicidas. En Colombia,

ha sido poco estudiado, debido a que los ataques han sido esporádicos. Con el propósito

de realizar un diagnóstico de L. coffeellum y sus parasitoides en el departamento de

Antioquia, se realizó esta investigación exploratoria donde se evaluó el porcentaje de

infestación de la plaga, así como el parasitoidismo natural, identificando especies de

parasitoides a través de un muestreo bietápico en más de 1.100 lotes cafeteros entre 2 y

5 años de edad, durante cuatro momentos entre los años 2013 y 2014. Se evaluaron 60

árboles por lote mediante un muestreo sistemático, se seleccionó una rama de la parte

media (unidad de muestreo) y se determinó el porcentaje de infestación por minador a

partir del número de hojas totales y minadas. Posteriormente se recolectaron hojas

infestadas en los árboles, a partir de las cuales se obtuvieron las minas activas y se

depositaron en recipientes durante 30 días en condiciones de laboratorio. Se calculó el

parasitoidismo natural con el número de parasitoides e individuos de minador que

emergieron. Finalmente se identificaron las especies de enemigos naturales con la

colaboración de especialistas internacionales. Los resultados mostraron promedios de

infestación de L. coffeellum inferiores al 2% y promedios de parasitoidismo que oscilaron

entre 58,0 y 88,8% en el departamento de Antioquia. Emergieron en total, 787

parasitoides del Orden Hymenoptera, familia Eulophidae, distribuidos en dos subfamilias:

Eulophinae y Entedoninae. Se identificaron siete especies: Closterocerus coffeellae,

Closterocerus lividus, Zagrammosoma multilineatum, Pnigalio sarasolai, Horismenus sp.,

Horismenus n. sp., y Apleurotropis n. sp., Estas dos últimas nuevas especies para

Colombia, y quizás para la ciencia. El controlador natural del minador de la hoja del café

XI Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia

más abundante fue C. coffeellae. Los resultados de esta investigación permiten concluir

que L. coffeellum se encuentra bajo control natural en el departamento de Antioquia. Se

debe proceder con una estrategia de Control Biológico por Conservación para su manejo

y no se debe recomendar el uso de insecticidas químicos.

Palabras clave: Coffea arabica, Colombia, Enemigos naturales, Minador de la hoja del

café, Control natural, Control Biológico por Conservación.

Resumen y Abstract XII

Abstract

Coffee is of great importance, economically and socially, for Colombia. Antioquia is one

of the largest and most traditional Colombian coffee departments. Coffee Leaf Miner,

Leucoptera coffeellum, is one of the main insect coffee pests in the Neotropics. In Brazil,

the losses caused by this pest have been estimated in 80% yield decrease, due possibly

to the low presence of natural enemies as a result of the indiscriminated use of

insecticides and herbicides. In Colombia, since the damages caused by this insect have

been sporadic, diagnosis in the field has been barely pursued. This exploratory research

was carried out in order to diagnose L. coffeellum and its parasitoids in the department of

Antioquia. We evaluated the pest´s infestation levels, and so far the natural parasitism,

identifying the species of the parasitoids, through a bietapic sampling performed in more

tan 1,100 coffee crops between the ages of 2 and 5 years, during four moments between

2013 and 2014. We evaluated 60 coffee trees per crop through a systematic sampling,

selecting a branch from the middle of the tree (sampling unit) and calculating the

infestation level taking the number of infested and total leaves. Furthermore, infested

coffee leaves were taken from the coffee trees, and then active mines were deposited

during 30 days in closed recipients in lab conditions. We calculated the natural parasitism

using the total number of parasitoids and individuals of Coffee Leaf Miner emerged.

Finally, the natural enemies’ species were identified by international specialists. The

results indicated an average of L. coffeellum infestation level under 2%, and parasitism

levels over between 58.0 and 88.8% in the department of Antioquia. In total, 787

parasitoid individuals emerged, all belonged to the Order Hymenoptera, family

Eulophidae, and comprised in two dos subfamilies: Eulophinae and Entedoninae. Seven

parasitoid species were identified: Closterocerus coffeellae, Closterocerus lividus,

Zagrammosoma multilineatum, Pnigalio sarasolai, Horismenus sp., Horismenus n. sp.,

and Apleurotropis n. sp. These last two new species for Colombia, and perhaps for

science. The most abundant natural enemy of Coffee Leaf Miner was the species C.

coffeellae. The results here obtained allowed to conclude that L. coffeellum is under total

natural control in the department of Antioquia. An strategy of Conservation Biological

Control must follow the control of this insect pest, and therefore, no chemical control

should be recommended.

XIII Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia

Key words: Coffea arabica, Colombia, Natural enemies, Coffee leaf miner, Natural

control, Conservation Biological Control.

Contenido XIV

Contenido

Pág.

Resumen .......................................................................................................................... X

Lista de figuras ............................................................................................................ XVI

Lista de Tablas........................................................................................................... XVIII

Introducción ..................................................................................................................... 1

1. Objetivos ................................................................................................................... 4 1.1 Objetivo general ............................................................................................... 4

1.1.1 Objetivos específicos ............................................................................ 4

2. Revisión de literatura ............................................................................................... 5 2.1 El minador de la hoja del café Leucoptera coffeellum ...................................... 5

2.1.1 Descripción taxonómica ........................................................................ 5 2.1.2 Distribución geográfica .......................................................................... 6 2.1.3 Biología y hábitos .................................................................................. 6 2.1.4 Importancia económica y daños ............................................................ 8 2.1.5 Manejo integrado ................................................................................... 9

2.2 Parasitoides de L. coffeellum ......................................................................... 10 2.3 Diversidad y conservación ............................................................................. 11 2.4 Índices de diversidad ..................................................................................... 12

3. Materiales y métodos ............................................................................................. 15 3.1 Área de estudio y muestreo ........................................................................... 15 3.2 Infestación por L. coffeellum en el departamento de Antioquia ...................... 16 3.3 Parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia ................. 19 3.4 Análisis estadístico ........................................................................................ 19

4. Resultados y discusión .......................................................................................... 21 4.1 Área de estudio y muestreo ........................................................................... 21 4.2 Infestación por L. coffeellum en el departamento de Antioquia ...................... 23 4.3 Parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia ................. 31

5. Conclusiones .......................................................................................................... 46

6. Recomendaciones .................................................................................................. 47

A. Anexo: Análisis estadístico para la evaluación del tercio medio y superior del arbusto ........................................................................................................................... 48

B. Anexo: Análisis estadístico para la evaluación de lotes de café en crecimiento y en producción…………………………………………………………………………………..49

C. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L. coffeellum primer muestreo. .. 50

XV Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia

D. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L. coffeellum segundo muestreo.51

E. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L. coffeellum tercer muestreo. .. 52

F. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L. coffeellum cuarto muestreo. . 53

G. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum primer muestreo. ........................ 54

H. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum segundo muestreo. ..................... 55

I. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum tercer muestreo. ........................... 56

J. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum cuarto muestreo. ......................... 57

Bibliografía .................................................................................................................... 58

Contenido XVI

Lista de figuras Pág.

Figura 2-1. Ciclo de vida de L. coffeellum. A. Adulto. B. Huevo eclosionado y larva formando la mina. C. Larva sana. D. Larva ectoparasitada. E. Larva endoparasitada, nótese la coloración oscura. F. Pupa cubierta con hilos de seda en forma de “X”. Fotografías: L. M. Constantino. ......................................................................................... 7

Figura 3-1. Metodología para el diagnóstico de L. coffeellum y sus parasitoides. A. Departamento de Antioquia. B. Distritos y fincas. C. Lote. D. Árbol de café (TS: tercio superior, TM: tercio medio, TI: tercio inferior). E. Evaluación de la rama productiva del tercio medio. F. Hojas infestadas por minador. G. Minas activas. H. Evaluación de parasitoides. I. Identificación de parasitoides. Fotografías: G. David Rueda. .................. 18

Figura 4-1. Evaluación de hojas infestadas por L. coffeellum......................................... 22

Figura 4-2. Intervalo, con un coeficiente de confianza del 95%, para el porcentaje promedio de infestación de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ................... 24

Figura 4-3. Mínimos y máximos del porcentaje de infestación por L. coffeellum en distritos cafeteros muestreados en Antioquia. A. Mayo de 2013. B. Septiembre de 2013. ....................................................................................................................................... 26

Figura 4-4. Mínimos y máximos del porcentaje de infestación por L. coffeellum en distritos cafeteros muestreados en Antioquia. A. Enero de 2014. B. Mayo de 2014. ...... 27

Figura 4-5. Daños por L. coffeellum en lotes con mal manejo de arvenses. A. Lote con pastos Brachiaria sin cobertura de arvenses nobles. B. Alta infestación por minador con daños viejos en las ramas del tercio medio de la planta. C y D. Daños en más del 50 y 90% de lámina foliar, respectivamente. .......................................................................... 29

Figura 4-6. A Daños por L. coffeellum en lotes con control no selectivo de arvenses (aplicación generalizada de herbicidas). B. Lotes con cubrimiento selectivo de arvenses nobles en las calles, con bajos niveles de infestación por minador. ................................ 29

XVII Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia

Figura 4-7. Altitud de fincas evaluadas con daños por L. coffeellum en el departamento de Antioquia. .................................................................................................................. 30

Figura 4-8. Especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. A. Zagrammosoma multilineatum ♂. B. Zagrammosoma multilineatum ♀. C. Pnigalio sarasolai ♂. D. Pnigalio sarasolai ♀. E. Closterocerus coffeellae ♂. F. Closterocerus coffeellae ♀. G. Closterocerus lividus ♂. H. Closterocerus lividus ♀. I. Horismenus sp (Ashmead, 1904). ♂. J - K. Horismenus n. sp., ♂. L. Apleurotropis n. sp., ♂. ............... 33

Figura 4-9. Intervalo, con un coeficiente de confianza del 95%, para el porcentaje promedio de parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ............. 35

Figura 4-10. Abundancia relativa de las especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ........................................................................................... 36

Figura 4-11. Abundancia de parasitoides de L. coffeellum en las subregiones cafeteras de Antioquia. .................................................................................................................. 37

Figura 4-12. Abundancia y riqueza de especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ........................................................................................... 39

Figura 4-13. Número de especies presentes en los muestreos de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. ........................................................................................... 40

Figura 4-14. Curva de acumulación de especies para los muestreos. A. Mayo de 2013. B. Septiembre de 2013. .................................................................................................. 41

Figura 4-15. Curva de acumulación de especies para los muestreos. A. Enero de 2014. B. Mayo de 2014. ........................................................................................................... 42

Figura 4-16. Dendograma de similitud para los parasitoides de L. coffeellum hallados en los diferentes muestreos en el departamento de Antioquia. A. Jaccard. B. Sorensen. C. Morisita-Horn. ................................................................................................................. 44

Figura 4-17. Nuevos registros de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. A. Horismenus n. sp., ♂. B. Apleurotropis n. sp., ♂. ..................................... 45

Contenido XVIII

Lista de Tablas

Pág. Tabla 3-1. Estructura cafetera del departamento de Antioquia……………………………15 Tabla 4-1. Participación de las subregiones cafeteras de Antioquia en los muestreos…21 Tabla 4-2. Estadísticas descriptivas para la variable porcentajes de infestación por L. coffeellum durante los cuatros muestreos en el departamento de Antioquia…………….24 Tabla 4-3. Parasitoides eulófidos de Antioquia……………………………………………...31 Tabla 4-4. Estadísticas descriptivas para la variable porcentajes de parasitoidismo de L. coffeellum durante los muestreos en el departamento de Antioquia……………………...34 Tabla 4-5. Índices de diversidad, dominancia, riqueza y equidad para las especies de eulófidos identificados en el departamento de Antioquia…………………………………..38

Introducción

Según la Federación Nacional de Cafeteros de Colombia, el cultivo de café (Coffea

arabica L. (Rubiaceae)) es dinamizador de la economía del país, se produce en más de

la mitad de los municipios (592), el área cultivada es de 974 mil hectáreas; en torno al

cultivo que se desarrolla principalmente en pequeñas fincas, se ha constituido un tejido

social único y del cual dependen más de 500 mil familias (FNC 2013). Por tanto,

cualquier problema que lo afecte es de especial importancia para la economía,

sostenibilidad ambiental y social del país. La zona cafetera colombiana se encuentra

localizada en las laderas de las cordilleras que atraviesan al país de sur a norte; cubre

desde 1° a 10° de latitud norte, y dentro de la faja altitudinal de 1.000 a 2.000 msnm, con

temperaturas óptimas para el crecimiento del cultivo entre 19 y 21 °C, precipitación 2.000

a 2.500 mm, y un brillo solar entre 1.600 y 1.800 horas al año (Arcila et al. 2007).

Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville, 1842) (Lepidoptera: Lyonetiidae) comúnmente

llamada minador de la hoja del café, es considerada una de las plagas más graves para

el café en la región neotropical (Green 1984), debido a que cuando sus poblaciones

alcanzan a convertirse en plaga, las defoliaciones pueden ser superiores al 67%, por lo

tanto, las mermas en la producción pueden ser hasta del 52% (Souza & Reis 1992). Los

mismos autores, señalan que en Brasil, en el Estado de Sao Paulo, los ataques por

minador, causaron reducciones hasta del 37% de la producción, igualmente mencionan

que en el Estado de Espíritu Santo, el nivel de defoliación fue superior al 50% y las

reducciones en la producción hasta del 80%. Los daños en la planta son producidos por

la larva al perforar la parte superior de la epidermis de la hoja y penetrar el mesófilo,

alimentándose del tejido de empalizada; las lesiones que se forman entre la epidermis,

son también llamadas galerías o minas (Parra 1985), (Bustillo 2008).

De acuerdo con Bustillo (2008) y Cárdenas (1991), L. coffeellum en Colombia, afecta

cultivos de todas las edades, a plena exposición solar y bajo sombrío regulado, se

Introducción 2

distribuye en las tres cordilleras, con temperaturas superiores a 17 °C y humedad relativa

mayor al 70%, las poblaciones crecen rápidamente a temperaturas mayores de 22 °C y

en cafetales situados por debajo de 1.300 msnm. Sin embargo, durante los últimos 6

años se han registrado ataques de este insecto en localidades ubicadas entre los 1.500 y

1.700 msnm (Constantino et al. 2011).

Frente a un escenario de cambio climático (Walther et al. 2002; Ghini et al. 2008b); L.

coffeellum podría convertirse en una plaga importante para el país (Constantino et al.

2011) en ausencia de sus enemigos naturales, con posibilidades de que sus poblaciones

alcancen niveles de daño económico en los cafetales (Hamada et al. 2006; Ghini et al.

2008a; Ghini et al. 2008b; Assis et al. 2012), debido a que la región andina del país es

considerada como uno de los ecosistemas más vulnerables al cambio climático (IDEAM

2007).

El daño que ocasiona L. coffeellum ha sido estudiado en países productores como Brasil

y México (Carvalho et al. 2004; Guerreiro-Filho 2006; Neves et al. 2006; De la Mora et al.

2008; Lomelí-Flores et al. 2009; Malo et al. 2009; Alves et al. 2011). Contrario a lo que

ocurre en Brasil, la abundancia de parasitoides en Colombia posiblemente ha evitado que

el minador se convierta en plaga clave, evitando así perdidas en la producción hasta del

80% (Souza & Reis 1992).

Los parasitoides del minador han sido estudiados en varias partes de mundo. Bigger

(1973) en África norte de Tanzania registró seis especies de parasitoides pertenecientes

a las familias Eulophidae, Braconidae y Encyrtidae para la especie Leucoptera caffeina.

Barrera (2008) en América tropical registró 20 morfoespecies de parasitoides de

himenópteros, siendo los eulófidos los más comunes. En México, Lomelí-Flores et al.

(2009) encontraron una gran diversidad de parasitoides, 22 especies de Eulophidae, y

dos especies de Braconidae, encontrando que los endoparásitos son más abundantes

que los ectoparásitos. En Colombia, Constantino et al. (2011), mencionan 16 especies,

indicando la gran diversidad de parasitoides presentes en el país. Pereira et al. (2007),

Lomelí-Flores et al. (2009), indican que la dinámica de población del minador,

principalmente la etapa de larva, son afectadas por la presencia de parasitoides. Sin

embargo, en Colombia el excesivo control de arvenses ha conllevado a una mayor

3 Diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia

incidencia de L. coffeellum (Cárdenas 1991), debido a que en campo, los adultos se

alimentan del néctar producida por muchas de estas (Bustillo 2008), aparte las arvenses

influyen en la diversidad y abundancia de los parasitoides, dado que hospedan y

mantienen un conjunto de artrópodos benéficos que ayudan a regular poblaciones de

plagas (Altieri et al. 1999; Arcila et al. 2007; Pereira et al. 2007). De otro lado, el uso

indiscriminado de insecticidas químicos de amplio espectro, eliminan los parasitoides e

incrementan las poblaciones de L. coffeellum por encontrarse protegidas entre las hojas

infestadas, además de causar problemas de resistencia en la plaga (Fragoso et al.

2002a; Fragoso et al. 2002b; Fragoso et al. 2003; Ambrogi et al. 2006; Fernandes et al.

2010). En Brasil por ejemplo existen cerca de 94 productos comerciales recomendados

para su control, que corresponden a 30 ingredientes activos de los cuales el 36% y 17%

corresponden a la clase toxicológica I y II respectivamente (Ministério da Agricultura,

Pecuaria e Abastecimiento do Brasil. 2014).

Las experiencias de manejo de L. coffeellum en el país son escasas, y se basan en la

aspersión de insecticidas químicos organofosforados y piretroides, sin tener en cuenta el

impacto ambiental o efecto sobre la fauna benéfica asociada al cultivo. No existe

información sobre la composición de parasitoides, fundamental en el control biológico de

este insecto plaga. Por tanto, se propuso en el presente trabajo de investigación

contribuir al conocimiento y diagnóstico de L. coffeellum y sus parasitoides en el

departamento de Antioquia, a partir de la determinación de los porcentajes de infestación

y parasitoidismo natural de la plaga y la caracterización de la composición de sus

parasitoides.

Como hipótesis se plantearon las siguientes: a) el porcentaje de incidencia de L.

coffeellum en cultivos de café en Antioquia no supera el 30% y b) existen especies no

registradas de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.

Frente a este escenario se espera en Colombia evitar la dependencia a productos

químicos y optar por medidas de protección y conservación de los parasitoides del

minador, contribuyendo de esta forma a la economía del caficultor y la protección del

medio ambiente y la sostenibilidad del agroecosistema cafetero.

1. Objetivos

1.1 Objetivo general

Realizar un diagnóstico de Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville) (Lepidoptera:

Lyonetiidae) y sus parasitoides en el departamento de Antioquia.

1.1.1 Objetivos específicos

Determinar los porcentajes de infestación de L. coffeellum en el departamento de

Antioquia.

Caracterizar la composición de parasitoides de L. coffeellum en el departamento

de Antioquia.

2. Revisión de literatura

2.1 El minador de la hoja del café Leucoptera coffeellum

Leucoptera coffeellum (Guérin-Méneville, 1842), es considerada una de las principales

plaga en la mayoría de las regiones cafeteras de América, causando pérdidas

significativas en la producción (Bacca et al. 2006; Bustillo 2008). Es una especie

monófaga, debido a que sólo es capaz de atacar plantas de café (Cantor & Cárdenas

2001; Caixeta et al. 2004). Tal vez su adaptación especifica se deba a los estímulos que

ofrece la cafeína al actuar en sinergia con otros compuestos para favorecer la puesta de

sus huevos (Magalhâes et al. 2008). Tiene una mayor preferencia por plantas sanas

(Teodoro et al. 2009). Su nombre de minador se debe a la capacidad que tiene de formar

minas o galerías en la epidermis de la hoja en su estado de larva (Caixeta et al. 2004;

Bustillo 2008).

2.1.1 Descripción taxonómica

Varios autores han discutido la validez del nombre científico del minador del café L.

coffeellum, pero se ha llegado a la conclusión de que ni el género Perileucoptera ni la

especie coffeella son apropiados (Cantor & Cárdenas 2001).

Ubicación taxonómica de L. coffeellum.

Clase: Insecta

Orden: Lepidoptera

Familia: Lyonetiidae

Género: Leucoptera

Especie: L. coffeellum, Guérin-Méneville 1842.

Revisión de literatura 6

Al insecto se le conoce comúnmente como: Minador de la hoja del café (en español),

Bicho mineiro do café (en portugués) y coffee leaf miner (en inglés) (Cantor & Cárdenas

2001). Sinonimia: Elachista coffeella (Guérin-Méneville) 1842, Leucoptera coffeella

(Guérin-Méneville) 1895, Perileucoptera coffeella (Guérin-Méneville) (Vega et al. 2006;

Bustillo 2008).

2.1.2 Distribución geográfica

L. coffeellum es una especie de amplia distribución en la región neotropical (Cantor &

Cárdenas 2001; Barrera 2008; Hill 2008; Constantino et al. 2011). Existen otras tres

especies que se alimentan de las hojas del café en África, L. meyricki (Ghesquiére,

1940), L. coma (Ghesquiére, 1940), L. caffeina (Washbourn, 1940), la única registrada en

Asia es L. caffeina (Bigger 1973; Guerreiro-Filho 2006; Vega et al. 2006; Bustillo 2008;

Hill 2008).

2.1.3 Biología y hábitos

Las hojas minadas son una forma de herbivoría de insectos endófagos, tal es el caso de

L. coffeellum (Sinclair & Hughes 2010). Su cría y reproducción se favorecen

notablemente durante las épocas secas (Perthuis et al. 2005). Sin embargo, su incidencia

ocurre durante todos los meses del año (De Paiva Custódio et al. 2009). Su biología y

hábitos han sido ampliamente estudiados por varios autores, en América (Barrera 2008),

en Brasil (Parra 1985; Guerreiro-Filho 2006; Barrera 2008) y Colombia (Cárdenas 1991;

Bustillo 2008).

L. coffeellum es un microlepidóptero (Figura 2-1 A) de hábitos crepusculares, presenta

dimorfismo sexual, con una relación de sexos 1:1, de color blanco plateado, antenas

filiformes más largas que el cuerpo, las alas anteriores presentan los márgenes anales

flecosos y una mancha o anillo negro rodeado de un halo amarillo brillante (Cárdenas

1991; Bustillo 2008). Un día después de la emergencia, los adultos se aparean y dos días

después de la cópula, la hembra inicia la oviposición (Cárdenas 1991; Michereff et al.


2004; Guerreiro-Filho 2006), con preferencia en las hojas maduras de la parte media e

inferior de la planta (Barrera 2008). El apareamiento es diurno (Michereff et al. 2007). Su

ciclo de vida, en función de los cambios de temperatura, varía entre 30 a 45 días (Bustillo

2008) y 25 a 75 días (Barrera 2008).

Figura 2-1. Ciclo de vida de L. coffeellum. A. Adulto. B. Huevo eclosionado y larva formando la mina. C. Larva sana. D. Larva ectoparasitada. E. Larva endoparasitada, nótese la coloración oscura. F. Pupa cubierta con hilos de seda en forma de “X”. Fotografías: L. M. Constantino.

El huevo tiene un aspecto gelatinoso (Figura 2-1 B), de forma ovalada y translúcida, son

puestos en forma aislada en los espacios internervales sobre la haz de las hojas o

depositado en grupo de hasta siete (Cárdenas 1991; Barrera 2008; Constantino et al.

2011). La duración del estado de huevo es de 6 a 10 días (Bustillo 2008).

Después de la emergencia, las larvas penetran en el tejido de la hoja por la parte inferior

del huevo (Guerreiro-Filho 2006). Sin la posibilidad de moverse a otra hoja para continuar

su alimentación (Reis Junior et al. 2000a). Es de forma ahusada con anillos muy notorios

y más ancha hacia la cabeza (Figura 2-1 C, D y E); puede llegar a medir hasta 4 mm de

longitud (Cárdenas 1991). Pasa por cuatro estadios larvales, cuyo estado dura entre 16 a


26 días (Bustillo 2008). La alta temperatura y humedad relativa acortan su estado larval

(Parra 1985).

Después del cuarto estadio, la larva empupa sobre las hojas construyendo previamente

un capullo blanco con hilos de seda en forma de equis (X) en el envés de la hoja (Figura

2-1 F), durante los cuales es invulnerable a los insecticidas, pero no a sus enemigos

naturales (Cárdenas 1991), el estado dura cerca de 14 días y generalmente la mayoría

se encuentran en el tercio inferior de la planta (Bustillo 2008). Las temperaturas entre 27

y 30 °C son las más favorables para su desarrollo (Parra 1985).

2.1.4 Importancia económica y daños

El daño que ocasiona L. coffeellum en el cultivo de café ha sido estudiado en países

productores como Brasil y México (Carvalho et al. 2004; Guerreiro-Filho 2006; Neves et

al. 2006; De la Mora et al. 2008; Lomelí-Flores et al. 2009; Malo et al. 2009; Alves et al.

2011).

En Colombia los ataques son comunes en cultivos de café localizados a bajas altitudes

(< 1.300 msnm), caracterizadas por ser cálidas y favorecido por densidades de siembra

menores de 7.500 árboles por hectárea, manejo inadecuado de arvenses y uso

indiscriminado de agroquímicos (Cárdenas 1991; Bustillo 2008; Constantino et al. 2011).

Según Meireles et al. (2001), Caixeta et al. (2004), De Paiva Custódio et al. (2009), Alves

et al. (2011) hacen relación al ataque de la plaga debido a situaciones de nutrición y

estrés hídrico en la planta.

Una sola larva consume entre 1,0 y 2,0 cm2 de área foliar (Cárdenas 1991; Constantino

et al. 2011). Al concurrir varias en una sola mina pueden causar el necrosamiento hasta

de un 90% de la hoja (Cárdenas 1991). Se estima que una pérdida del 61% de las hojas

causa una reducción del 70% de materia seca en el tronco, 60% en las raíces y 50% de

la actividad fotosintética en el resto de las hojas (Bustillo 2008). Neves et al. (2006)

encontraron que rangos del 26-36% del área foliar dañada causan efectos negativos en

la fisiología de la planta. Vega et al. (2006) registraron pérdidas de hasta el 50% en Brasil

y 40% en Puerto Rico. En Ecuador, registran defoliaciones entre 70 y 90% en C. arabica


y de 30 a 40% en C. canephora, y en Brasil las defoliaciones del 94 al 95% causaron una

reducción en el rendimiento del 68 al 80% (Barrera 2008). Souza & Reis (1992), Scalon

et al. (2011) han estimado que las pérdidas en rendimiento producidas por ataques del

minador pueden llegar hasta el 80% donde no existe control de la plaga. Considerando a

L. coffeellum como una plaga clave en muchos países productores particularmente Brasil

(Souza & Reis 1992; Fragoso et al. 2002a; Carvalho et al. 2004; Guerreiro-Filho 2006;

Michereff et al. 2007; Bacca et al. 2008; Alves et al. 2011).

Según Constantino et al. (2011) consideran como Umbral de Daño Económico

porcentajes mayores al 20% de hojas minadas para cultivos de primera cosecha

(menores de 2 años), en otras condiciones del cultivo, el umbral estimado es del 30%.

Cárdenas (1991), Parra et al. (1995) consideran el 25% en lotes en producción. Neves et

al. (2006), establecieron los niveles de daño en tres intervalos 0 a 25%, 26 a 36% y

>37% encontrando que el control del insecto debe estar por debajo de 26 a 36% del área

foliar dañada.

2.1.5 Manejo integrado

El manejo de L. coffeellum se basa en el uso de una serie de medidas de control

tendientes a reducir las poblaciones de la plaga a niveles que no causen daño económico

en el cultivo, estas medidas deben ser compatibles con el agroecosistema.

Control cultural: se refiere al uso de distancias de siembra adecuadas, ya que al

minador le favorecen las densidades de siembra menores de 7.500 árboles/ha (Cárdenas

1991).

Control biológico por conservación: está orientada hacia un aumento de la

abundancia y la diversidad de parasitoides, a partir de un manejo adecuado de plantas

arvenses con el objetivo aumentar la presencia de fauna benéfica (Cárdenas 1991; Altieri

et al. 1999; Benavides et al. 2013).

Control genético: consiste en el uso de variedades resistentes o tolerantes al minador

(Mondego et al. 2005; Ramiro et al. 2006). Algunos materiales de estos son C.


stenophylla, C. salvatrix, C. dewevrei, C. congensis cv. Bangelan, C. brevipes, C. liberica,

C. eugenioides, C. kapakata y C. racemosa (Guerreiro-Filho & Mazzafera 2000; Melo et

al. 2006).

Control biológico: se fundamenta en el uso de organismos vivos como parasitoides

(Melo et al. 2007; Lomelí-Flores 2010; Da Palma-Santos & Pérez-Maluf 2010),

depredadores principalmente Polistes spp., Polybia spp., y Omicron sp. (Hymenoptera:

Vespidae) (Cárdenas 1991; Bustillo 2008; Constantino et al. 2011). Scalon et al. (2011)

encontraron que las avispas depredadoras son las responsables de la muerte de 25 a

50% de las larvas de minador. Fernandes et al. (2009) señalan que el aumento en las

densidades de avispas dependen de los niveles poblacionales de L. coffeellum. Otros

organismos patógenos empleados en el control biológico son Beauveria bassiana y

Metarhizium anisopliae (Cárdenas 1991; Constantino et al. 2011). Reis Junior et al.

(2000b) sugieren que los programas de control biológico de L. coffeellum deben basarse

en el conocimiento de las interacciones tróficas, al demostrar que los parasitoides y

depredadores interactúan negativamente.

Control químico: se usa cuando L. coffeellum ha alcanzado el Umbral de Daño

Económico y no existe otra forma de impedir el daño al cultivo. Sin embargo, la

dependencia de los insecticidas de amplio rango de acción han causado efectos

negativos en otras poblaciones de organismos y la contaminación del agroecosistema

(Fragoso et al. 2002a). Según Fragoso et al. (2001), Carvalho et al. (2004) y Bacci et al.

(2006) indican que los productos químicos son eficientes contra el minador pero, al

mismo tiempo, son tóxicos para las avispas depredadoras y parasitoides, el uso de

insecticidas organofosforados ha llevado a la aparición de insectos resistentes en Brasil

(Fragoso et al. 2003; Ecoli et al. 2010).

2.2 Parasitoides de L. coffeellum

Los parasitoides del minador han sido estudiados en varias partes de mundo. Bigger

(1973) en África norte de Tanzania registró seis especies (Apanteles bordagei,

Cirrospilus variegatus, Achrysocharis ritchiei, Elasmus leucopterae, Ageniaspis sp. y

Pediobius coffeicola) en el control natural de L. meyricki y L. caffeina.


En América tropical, Barrera (2008) registró 20 morfoespecies, siendo Eulophidae los

más comunes y en orden de abundancia (Pnigalio, Closterocerus y Zagrammosoma).

En México, se encontraron 22 especies de Eulophidae (Cirrospilus spp., Closterocerus

spp., C. cinctipennis, Elachertus spp., Horismenus spp., Miotropis sp., Neochrysocharys

spp., N. arvensis, N. chalybea, N. formosa, Pnigalio spp., P. sarasolai De Santis,

Zagrammosoma lineacticeps, Z. multilineatum) y dos especies de Braconidae,

encontrando que los endoparasitoides son más abundantes que los ectoparasitoides

(Lomelí-Flores et al. 2009).

En Brasil, Melo et al. (2007), Da Palma-Santos & Pérez-Maluf (2010) registraron seis

especies (Cirrospilus neotropicus, C. coffeellae, Horismenus aeneicollis,

Neochrysocharys coffeae, Stiropius sp1, Stiropius sp2). Ecoli et al. (2010), Pereira et al.

(2007) registraron cuatro especies (Horismenus sp., C. coffeellae, Centistidea striata y

Orgilus niger). Pereira et al. (2007) indica además que estos parasitoides se encontraron

emergiendo también de pupas. Amaral et al. (2010) registraron cuatro especies la

mayoría Braconidae (Orgilus niger, Stiropius reticulatus, Centistidea atriata y Horismenus

spp.). En el mismo país, Reis Junior et al. (2000b) registraron ocho especies (Mirax sp.,

Colastes sp., Horismenus sp., Closterocerus., Proacrias sp., Eubadizon sp., Cirrospilus

sp. y Tetrastichus spp.).

En Colombia, las poblaciones de minador son reguladas naturalmente por 16 especies

(Achrysocharoides sp., Aprostocetus sp., Cirrospilus sp., Chrysocharis sp., Chrysocharis

livida., C. coffeellae., C. lividus., Eulophus sp., Elachertus sp., Horismenus cupreus.,

Pnigalio sarasolai., Tetrastichus sp., Z. multilineatum., Z. zebralineatum y Proacrias

coffeae) (Constantino et al. 2011). Cárdenas (1991), Bustillo (2008) registraron seis (C.

coffeellae., Horismenus sp., Pnigalio sp., Chrysocharis sp., Zagrammosoma sp. y

Tetrastichus sp.) y siete especies (C. coffeellae., Horismenus sp., P. sarasolai., Z.

zebralineatum., Elachertus sp., Aprostocetus y Chrysocharis sp.) respetivamente, todos

pertenecientes a la familia Eulophidae.

2.3 Diversidad y conservación

Según Perfecto et al. (2007), en América Latina el café ha sido tradicionalmente cultivado

bajo el dosel de diversos árboles de sombra, lo que ha representado una matriz de alta


calidad que ha contribuido a mantener la estabilidad ecológica en muchas regiones,

promoviendo la abundancia y diversidad de enemigos naturales y demostrando ser

importante para la conservación de la biodiversidad.

Probablemente la reaparición de L. coffeellum en algunos cultivos de café, se debe a la

simplificación de los agroecosistemas cafeteros (Nestel 1995; De la Mora et al. 2008),

debido a que éstos promueven una mayor abundancia y diversidad de enemigos

naturales, particularmente parasitoides (Perfecto et al. 2007; Teodoro et al. 2009), al

favorecer la depredación y parasitoidismo de larvas (Borkhatoria et al. 2006; De la Mora

et al. 2008; Amaral et al. 2010; Lomelí-Flores et al. 2010; Philpott et al. 2010;

Vandermeer et al. 2010). En Lomelí-Flores et al. (2010) observaron que el sombrío

disminuye la temperatura ambiente y, a la vez, afecta la supervivencia del minador, la

oviposición y el tiempo de desarrollo. Paradójicamente Bacca et al. (2012) muestra que la

reducción de la temperatura favoreció la infestación de la plaga. Cárdenas (1991),

Gusmâo et al. (2000), Fragoso et al. (2001), Fragoso et al. (2002a), Mendonςa et al.

2005, Bustillo (2008), Lomelí-Flores et al. (2009), Ecoli et al. (2010), Fernandes et al.

(2010) y Constantino et al. (2011) sugieren que las poblaciones de L. coffeellum se han

vuelto plaga debido al uso generalizado de plaguicidas, al eliminar sus enemigos

naturales principalmente parasitoides y depredadores.

Como un aporte a la conservación de enemigos naturales de L. coffeellum en el

agroecosistema cafetero sugieren la diversificación con plantas arvenses previamente

seleccionadas como proveedores de alimento, permitiendo así la constitución de una

diversidad funcional orientada al manejo ecológico rico en néctar y polen (Amaral et al.

2010; Rezende et al. 2011). También Altieri et al. (1999), consideran que las arvenses

son un componente importante de los agroecosistemas al afectar positivamente la

dinámica y biología de los insectos benéficos.

2.4 Índices de diversidad

Según Ludwing & Reynolds (1991), Moreno (2001), Villarreal et al. (2006), existen varios

índices para medir la diversidad, cada uno ligado al tipo de información que se desea

analizar.


Índice de Shannon - Wiener: Asume que todas las especies están representadas en las

muestras; indica que tan uniformes están representadas las especies (en abundancia)

teniendo en cuenta todas las especies muestreadas (Villarreal et al. 2006).

Índice de Simpson: Está basado en la dominancia, y es un parámetro inverso al

concepto de uniformidad o equidad de la comunidad. Esta fuertemente influenciado por la

importancia de las especies más dominantes. Muestra la probabilidad de que dos

individuos sacados al azar de una muestra correspondan a la misma especie (Moreno

2001; Villarreal et al. 2006).

Índice de Berger-Parker: Es la relación entre el número de individuos más abundante y

el número de individuos, un incremento se traduce como la disminución de la equidad y

un aumento en la dominancia.

Serie de Hill: Es una medida del número de especies cuando cada una es ponderada

por su abundancia relativa, a medida que aumenta el número de especies, las más raras

se vuelven menos importantes (Villarreal et al. 2006).

Índice de Equidad: Los índices de equidad o uniformidad miden la distribución de las

abundancias de las especies dentro de una muestra, un índice de equidad debe ser

independiente del número de especies. Cuando todas las especies en una muestra son

igualmente abundantes el valor de los índices de equidad tiende a cero. Según Pinto-

Coelho (2000), el índice de equidad varía entre cero y uno, cuando este valor es mayor

que 0,5 se considera indicativo de uniformidad en la distribución de las especies en el

área evaluada.

Curva de acumulación de especies: Se utiliza para estimar el número de especies

esperadas a partir de un muestreo. Muestra la acumulación del número de especies en

función del número colectado; de tal manera que la riqueza de especies aumentará hasta

que llegue un momento en el cual, por más que recolecte, el número de especies

alcanzará un máximo y se estabilizará en una asíntota. Para la construcción de la curvas

de acumulación se utilizan estimadores basados en la abundancia o incidencia, ejemplo

de esto son el estimador de Chao 1 y el estimador ACE (Estimador de cobertura de la


muestra basado en la abundancia de las especies), los cuales se basan en la abundancia

registradas en los diferentes muestreos de los individuos pertenecientes a una

determinada especie (Espinosa 2003). Muchas especies están representadas por pocos

individuos en una muestra (especies raras), comparadas con las especies comunes,

que pueden estar representadas por muchos individuos, el estimador Chao 1 está

basado en la abundancia, esto quiere decir que los datos que requiere se refieren a la

abundancia de individuos que pertenecen a una determinada clase en una muestra. Se

basa en la presencia de las especies raras, es decir, saber cuántas especies están

representadas por un solo individuo en la muestra (singletons), y cuantas especies

están representadas por exactamente dos individuos (doubletons).

Índice de Similitud: mide el grado de recambio de especies, ha sido evaluado

principalmente teniendo en cuenta proporciones o diferencias. Las proporciones pueden

evaluarse con ayuda de índices, así como de coeficientes que nos indican qué tan

similares/ disímiles son dos comunidades o muestras. Muchas de estas similitudes y

diferencias también se pueden expresar o visualizar por medio de distancias. Estas

similitudes o diferencias pueden ser tanto de índole cualitativa (utilizando datos de

presencia – ausencia) como de carácter cuantitativo (utilizando datos de abundancia

proporcional de cada especie o grupo de estudio) (Villarreal et al. 2006).

Índice de Jaccard: Relaciona el número de especies compartidas con el número total de

especies exclusivas.

Índice de Sorensen cuantitativo: Relaciona la abundancia de las especies compartidas

con la abundancia total en las dos muestras.

Índice de Morisita – Horn: Relaciona las abundancias especificas con las abundancias

relativas y total. Es altamente sensible a la abundancia de las especies abundantes.

3. Materiales y métodos

3.1 Área de estudio y muestreo

Este estudio se realizó de manera paralela y aprovechando la estructura del programa de

evaluación continuada de “Roya y Broca,” que la Federación Nacional de Cafeteros de

Colombia, a través de CENICAFÉ y el Servicio de Extensión, viene realizando en

Colombia desde el año 2010. La investigación se desarrolló en todo el departamento de

Antioquia (Tabla 3-1), el cual incluye las subregiones productoras de café: Suroeste,

Oriente, Norte-Noreste y Occidente.

Tabla 3-1. Estructura cafetera del departamento de Antioquia.

Muestreo

Esta investigación fue de tipo exploratoria descriptiva. De acuerdo con la metodología

establecida por Cenicafé, se realizaron cuatro muestreos durante dos momentos en 2013

(mayo, septiembre) y 2014 (enero, mayo). A través de un muestreo por conglomerado en

dos etapas (bietápico), donde la primera etapa la conformaron los distritos (área cafetera

Características Tamaño

Municipios cafeteros 94 Distritos cafeteros 118 Fincas 113.936 Área sembrada en café 133.405 ha.

Altitud promedio 1.597 msnm.

Edad promedio (años) 5,7

Densidad promedio (árboles/ha) 5.543

Profesionales del Servicio de Extensión 105

Materiales y métodos 16

compuesta por veredas y fincas, con una extensión aproximada de 1.000 a 1.200

hectáreas) y la segunda etapa la conformaron las fincas (Scheaffer et al. 2007). La

población fueron los lotes en café con edades entre dos a cinco años y la unidad de

muestreo la conformaron las ramas.

Evaluación del tercio medio y superior de la planta

Para evaluar la infestación de L. coffeellum en cultivos de café, se han propuesto varias

metodologías (Conceição et al. 2005; Ecoli et al. 2010). Flórez & Hernández (1981)

sugieren revisar los daños en los tres tercios de la planta. Bearzoti & De Aquino (1994)

recomiendan el tercio superior, y la mayoría coinciden en seleccionar el tercio medio de

la planta (Neto et al. 1999; De Paiva Custódio et al. 2009; Amaral et al. 2010). Con el

objetivo de evaluar el tercio medio de la planta propuesto en la metodología por

CENICAFÉ, se realizó un premuestreo durante los meses de enero y febrero de 2013 en

la estación experimental Naranjal CENICAFÉ, localizada en la vereda la Quiebra,

municipio de Chinchiná, Caldas, Colombia. El propósito fue evaluar los tercios medio y

superior en plantas afectadas por minador. Para esto, se compararon dos lotes con

edades entre 2 a 5 años, y en cada uno se contabilizó el número de hojas totales y

afectadas por minador en una rama de 60 árboles seleccionados en un recorrido

sistemático entre surcos. Los análisis estadísticos se hicieron con el software estadístico

SAS® (SAS Institute, 2004), versión 9.3.

3.2 Infestación por L. coffeellum en el departamento de Antioquia

Para evaluar la infestación de L. coffeellum en Antioquia (Figura 3-1 A), se utilizó la

siguiente metodología:

1. Para cada época de muestreo se identificó en el SICA (Sistema de Información

cafetera, la cual contiene la información de todas las fincas cafeteras y lotes de café por

finca, con variables tales como edad, variedad, área, entre otras) los distritos que


presentaron más de cinco fincas con al menos una hectárea sembrada en café entre 2 y

5 años de edad, con lo cual se conformó el marco de muestreo (Figura 3-1 B).

2. Del marco de muestreo se seleccionó aleatoriamente el 50% de los distritos de

Antioquia y en cada uno de los distritos se seleccionaron aleatoriamente cinco fincas.

3. En cada finca se seleccionó al azar un lote que cumpliera con lo descrito en el numeral

uno (Figura 3-1 C).

4. En dicho lote se hizo un recorrido sistemático entre surcos seleccionando 60 árboles.

En cada árbol seleccionado se tomó al azar la rama más productiva del tercio medio

(Figura 3-1 D y E). En esta rama, se contabilizó el número de hojas totales y afectadas

por minador (Figura 3-1 F). El muestreo en surco consistió en seleccionar los árboles

centrales de los surcos del lote. Si el lote presentaba 60 surcos, se tomó un árbol por

surco, caso contrario, si tenía 30, se tomaron dos por surco.

5. Si la rama seleccionada tenía hojas con minas, se recolectaban hasta 10 hojas

minadas en el árbol.

6. Las hojas retiradas con minas se depositaron en sobres de manila sellados y se

identificaron los sobres con el código del lote de acuerdo con el SICA.

7. Las hojas con minas activas (Figura 3-1 G) se trasladaron al laboratorio general de

Entomología de Cenicafé en neveras de icopor con gel refrigerante, para así contabilizar

el número de individuos de parasitoides por especies.

8. Las hojas con minas activas se depositaron durante 30 días en cajas de cría que

contenían en un recipiente una solución al 10% de KCl para mantener la humedad

relativa, cubiertas con tela tull blanca en condiciones de laboratorio, con temperaturas de

27 ± 2 °C y 70 ± 10% de humedad relativa, para permitir la emergencia de la plaga o sus

enemigos naturales (Figura 3-1 H-I).

9. Para cada lote se determinó el porcentaje de hojas con minador (Ecuación 1), el

número de especies de parasitoides y el número de individuos por especie (variables de

interés).

Ecuación 1. % HM = THM X 100 TH Donde:

%HM: Porcentaje de hojas minadas

THM: Total de hojas minadas

TH: Total de hojas contabilizadas


Figura 3-1. Metodología para el diagnóstico de L. coffeellum y sus parasitoides. A. Departamento de Antioquia. B. Distritos y fincas. C. Lote. D. Árbol de café (TS: tercio superior, TM: tercio medio, TI: tercio inferior). E. Evaluación de la rama productiva del tercio medio. F. Hojas infestadas por minador. G. Minas activas. H. Evaluación de parasitoides. I. Identificación de parasitoides. Fotografías: G. David Rueda.

TS

TM

M

TI

B

C

D E F

G H I

A


3.3 Parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia

Para cada lote se determinó:

1. El porcentaje de parasitoidismo (Ecuación 2). (Variables de interés). Ecuación 2. % PA = TPo X 100 TPo +TM Donde:

%PA: Porcentaje de parasitoidismo

TPo: Total parasitoides que emergieron

TM: Total minadores que emergieron

2. Abundancia (Variable complementaria), determinada como el número total de

individuos de parasitoides que emergieron de la minas activas.

3. Riqueza (Variable complementaria), establecida como el número de especies obtenido

en cada muestreo.

Las observaciones de las minas se hicieron con la ayuda de estereoscopio. La

identificación a nivel de familia y género se hizo con la ayuda de claves taxonómicas

(Borror et al. 1989; Hanson & Gauld 1995; Gibson et al. 1997; Sharkey 2006; Burks

2012). Para la identificación a nivel de especie, duplicados del material colectado fueron

enviados al especialista de la familia Eulophidae, Dr. Christer Hansson del Museo de

Entomología y Ecología de la Universidad de Lunds en Suecia. Las especies de

parasitoides de L. coffeellum identificadas fueron conservadas y depositadas en la

colección entomológica de Cenicafé (Museo Entomológico Marcial Benavides)

sistematizadas bajo los códigos MEMB 20164 hasta MEMB 20263.

3.4 Análisis estadístico

Para cada época de muestreo y para las variables de interés se procedió con:

1. Análisis descriptivo para cada distrito, en términos de mínimos y máximos

observados de infestación por L. coffeellum.


2. Se calculó el promedio de incidencia de L. coffeellum para el departamento de

Antioquia a través de la estructura del muestreo bietápico. Además para dicho

promedio se construyó el intervalo con un coeficiente de confianza del 95%.

3. Se identificó para el departamento la mediana, los percentiles 75 y 90.

4. Se identificaron los lotes que presentaron porcentajes de infestación por minador

de: 0, entre 0 y 15%, entre 15 y 30 y > 30, con los cuales se construyó el mapa de

frecuencia de daño, por zonas, para el departamento de Antioquia. El diseño se

hizo con el software ArcGIS® (Versión 9.1).

5. Se identificaron las especies de parasitoides. Para cada uno de los muestreos se

determinó el número de especies y su respectiva abundancia. Además, para

caracterizar la composición se utilizaron los siguientes índices: Riqueza (S),

Curvas de acumulación de especies, Diversidad (Shannon-Wiener), Dominancia

(Simpson y Berger-Parker), Abundancia (Números de Hill), Equidad. El recambio

de especies entre distritos y zonas se analizaron con los índices de similitud:

Jaccard, Sorensen, Morisita-Horn.

Los análisis para las variables de interés se hicieron con el software estadístico SAS®

(SAS Institute, 2004), versión 9.3.

Para las variables complementarias los valores de riqueza y abundancia corresponden al

número de especies e individuos recolectados. La diversidad, equidad y dominancia se

obtuvieron con el programa Past® (Versión. 3.0). Se utilizaron estimadores no

paramétricos con el propósito de determinar la riqueza real de los parasitoides de

minador. Los estimadores no paramétricos fueron Jacknife 1 y Jacknife 2, que utilizan

datos de presencia-ausencia y se enfocan en especies poco abundantes o raras, o sea,

las que se presentan solamente en 1 o 2 muestras o que tienen 1 o 2 individuos en el

conjunto de muestras. Los estimadores se calcularon usando el programa EstimateS®

(Versión. 9.1). Para el análisis de abundancia (Números de Hill), a partir de la propuesta

hecha por Jost (2006) se realizaron los cálculos en el programa Microsoft Office Excel

2007.

4. Resultados y discusión

4.1 Área de estudio y muestreo

A partir del muestreo bietápico se realizaron cuatro muestreos durante dos momento en

2013 (mayo, septiembre) y 2014 (enero, mayo). Encontrando que la participación por

subregiones en los diferentes muestreos es cercana a los porcentajes de sus áreas

cultivadas: Suroeste 56, Oriente 16, Norte-Noreste 15 y Occidente 13 (Tabla 4-1).

Tabla 4-1. Participación de las subregiones cafeteras de Antioquia en los muestreos.

Año Mes Muestreo Distritos

Subregión

Lotes Suroeste Oriente

Norte

Noreste Occidente

2013 Mayo 1 60 33 11 13 3 285

Septiembre 2 59 29 10 12 8 253

2014 Enero 3 61 32 10 13 6 285

Mayo 4 58 25 12 11 10 308

Total

1.131

Evaluación del tercio medio y superior de la planta

Los resultados del análisis de varianza para la variable infestación por minador en los

tercios medio y superior de la planta mostraron diferencias estadísticamente significativas

(P=0.0039) (Anexos A), confirmando que el tercio medio de la planta es la zona más

afectada por L. coffeellum (Figura 4-1). De manera complementaria, se evaluó la

infestación en cafetales en crecimiento y en producción, indicando que a pesar de ser el

Resultados y discusión 22

promedio de infestación menor en lotes mayores de 2 años, el minador afecta en las dos

etapas de crecimiento del cafetal (Anexo B).

Figura 4-1. Evaluación de hojas infestadas por L. coffeellum.

Estos resultados son concordantes con lo encontrado en experimentos por Cárdenas

(1991), De Paiva Custódio et al. (2009), Amaral et al. (2010), Ecoli et al. (2010),

Constantino et al. (2011) quienes sugieren evaluar los daños de minador en el tercio

medio de la planta. Método también empleado en los trabajos de mejoramiento genético

(Ramiro et al. 2004) y control de la plaga (Carvalho et al. 2005; Mendonςa et al. 2006;

Souza et al. 2006). No obstante, el tercio superior, a pesar de haber presentado un bajo

promedio, sigue siendo una zona de evaluación para algunos investigadores (Neto et al.

1999; Conceição et al. 2005).

Lo anterior contribuye a la implementación de programas de monitoreo de L. coffeellum

permitiendo minimizar los esfuerzos de muestreo. Sin embargo, al ser el tercio medio la

zona más atacada por el minador, recomiendan que el número ideal de hojas para

evaluar su incidencia es 20, 60, 160 y 200 hojas por lote de acuerdo con Amaral et al.

(2010), Ecoli et al. (2010), De Paiva Custódio et al. (2009) y Conceição et al. (2005)

respectivamente.


4.2 Infestación por L. coffeellum en el departamento de Antioquia

Los porcentajes promedios de infestación (Tabla 4-2) de L. coffeellum en el

departamento de Antioquia presentaron un comportamiento similar durante los cuatro

muestreos realizados en los periodos 2013 (mayo, septiembre) y 2014 (enero, mayo).

Los datos en la tabla 4-2, muestran que el segundo muestreo realizado en septiembre de

2013 registró el mayor porcentaje de infestación. Sin embargo, este hecho está

acompañado de un aumento en el error estándar sin sobrepasar el 1,0%. El incremento

presentado en el valor de la desviación estándar se debe al valor extremo de 82,72% que

se presentó en una finca del distrito Valparaíso 001. El percentil 75 y 90, muestra que el

75% de las fincas evaluadas presentaron porcentajes de infestación por debajo del

0,27%, mientras que el 90% estaban por debajo del 2,0%. Con un coeficiente de

confianza del 95%, se estima que el promedio de infestación para el departamento

estuvo entre 0,61 y 2,69% (Figura 4-2), siendo este valor menor al Umbral de Daño

Económico estimado para el minador. Los valores mínimos y máximos observados en

cada distrito (Figura 4-3 B), indican que 82,72% fue el valor máximo de infestación

presentado en los distritos. En el mapa de infestación (Anexo H) se muestra los distritos

evaluados y que superaron el Umbral de Daño Económico estimado (30%). Los distritos

por encima de este valor fueron Valparaíso 001 y Ciudad Bolívar 001 (56,82%).

En los muestreos de (mayo de 2013) y (enero y mayo de 2014) se presentaron valores

bajos en los promedios de infestación (Tabla 4-2), acompañado de una disminución en

los valores del error estándar y desviación estándar. De las 846 fincas visitadas durante

estos tres muestreos, sólo una de estas estuvo por encima del Umbral de Daño

Económico, localizada en el distrito Betania 001 con valor de infestación del 35,93%

(Figura 4-4 B). Los percentiles 75 y 90, indican que el 90% de las fincas evaluadas

estaban por debajo de 0,87% de infestación. Los valores mínimos y máximos observados

en cada distrito, indican que el valor máximo observado en mayo de 2013 se presentó en

el distrito Betulia 001 (Figura 4-3 A), mientras en los muestreos de enero y mayo de 2014

los valores máximos se presentaron en los distritos Pueblorrico 001, Támesis 001 y

Betania 001 respectivamente (Figura 4-4 A, B).


0,23

0,61

0,11 0,06

0,59

2,69

0,35

0,550,41

1,65

0,230,30

0,0

0,5

1,0

1,5

2,0

2,5

3,0

Mayo 2013 Septiembre 2013 Enero 2014 Mayo 2014

Po

rcen

taje

de i

nfe

sta

ció

n

Muestreo

Media + L. superior

Media - L. inferior

Media

Tabla 4-2. Estadísticas descriptivas para la variable porcentajes de infestación por L. coffeellum durante los cuatros muestreos en el departamento de Antioquia.

Estadísticas

descriptivas

Muestreo

2013 2014

Mayo Septiembre Enero Mayo

Tamaño de muestra 285 253 285 308

% Promedio 0,41 1,65 0,23 0,30

Error estándar 0,09 0,53 0,06 0,12

Desviación estándar 1,56 8,43 1,04 2,19

Mediana 0,00 0,00 0,00 0,00

Moda 0,00 0,00 0,00 0,00

Mínimo 0,00 0,00 0,00 0,00

Máximo 15,61 82,72 9,92 35,93

Percentil 75 0,00 0,27 0,00 0,00

Percentil 90 0,87 2,00 0,40 0,49

Figura 4-2. Intervalo, con un coeficiente de confianza del 95%, para el porcentaje promedio de infestación de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.


Los intervalos de confianza (Figura 4-2) en todas las mediciones muestran diferencias

estadísticas entre los momentos de muestreo. Sin embargo, estos valores están lejos del

Umbral de Daño Económico estimado.

Para todos los muestreos, la mediana fue cero (0), indicando que el 50% de las fincas

evaluadas en los distritos cafeteros de Antioquia no presentaban incidencia de minador,

el otro 50% de las fincas evaluadas presentaban incidencia entre cero (0) y su valor

máximo registrado (Tabla 4-2).

Los mapas de frecuencia de daño construidos para cada muestreo (anexos G, H, I, J)

muestran que de 1.131 lotes evaluados, sólo cinco presentaron porcentajes de

infestación entre 15 y 30% ubicadas en los distritos de Aburrá Sur 001, Ituango 001,

Jardín 001, Tarso 001 y Betulia 001 y tres superaron el nivel de daño del 30% ubicadas

en los distritos de Ciudad Bolívar 001, Valparaíso 001 y Betania 001.


Figura 4-3. Mínimos y máximos del porcentaje de infestación por L. coffeellum en distritos cafeteros muestreados en Antioquia. A. Mayo de 2013. B. Septiembre de 2013.

0

4

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12

16

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01

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1

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01

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00

1

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2

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01

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1

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01

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DistritosA

0

10

20

30

40

50

60

70

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90

100

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01

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01

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02

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03

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04

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01

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01

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1

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4

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01

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00

1

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1

Po

rcen

taje

s

DistritosB


Figura 4-4. Mínimos y máximos del porcentaje de infestación por L. coffeellum en distritos cafeteros muestreados en Antioquia. A. Enero de 2014. B. Mayo de 2014.

0

2

4

6

8

10

12

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01

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Distritos

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C. B

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1

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rum

al 0

01

Yo

lom

bó

00

1

Po

rcen

taje

s

Distritos

B


Es probable que la diferencia en los promedios de infestación de L. coffeellum durante

los muestreos (Tabla 4-2), esté relacionada con el uso irracional de insecticidas y mal

manejo de arvenses que se realizaron a las fincas visitadas.

En relación con el uso irracional de insecticidas y mal manejo de arvenses, se

inspeccionaron algunas fincas de los distritos de Valparaíso 001, Ciudad Bolívar 001 y

Betania 001, las cuales presentaron valores de infestación por encima del Umbral de

Daño Económico estimado para el minador (Parra et al. 1995; Neves et al. 2006;

Constantino et al. 2011). Los incrementos de las poblaciones de la plaga y los daños en

el cultivo correspondieron específicamente a dos factores. El primero se debe al uso

indiscriminado de insecticidas químicos de amplio espectro, sumado a esto se

observaron incrementos en las dosis y frecuencias de la aplicación, estas observaciones

son concordantes con otros estudios (Fragoso et al. 2002a; Fragoso et al. 2002b;

Fragoso et al. 2003), quienes afirman que el uso indiscriminado de insecticidas para el

control de minador puede conllevar problemas mucho más graves, es decir, a causar

resistencia en la plaga (Fragoso et al. 2002a; Fragoso et al. 2002b; Fragoso et al. 2003;

Ambrogi et al. 2006; Fernandes et al. 2010). El segundo factor determinante se debe al

mal manejo de arvenses, específicamente en la finca La Germania del municipio de

Tarso (Distrito Tarso 001) se presentaron valores del 22,6% de infestación, muy cercanos

al Umbral de Daño Económico, observando claramente la severidad de los ataques en

lotes con mal manejo de arvenses (Figura 4-5 y 4-6).


Figura 4-5. Daños por L. coffeellum en lotes con mal manejo de arvenses. A. Lote con pastos Brachiaria sin cobertura de arvenses nobles. B. Alta infestación por minador con daños viejos en las ramas del tercio medio de la planta. C y D. Daños en más del 50 y 90% de la lámina foliar, respectivamente.

Figura 4-6. A Daños por L. coffeellum en lotes con control no selectivo de arvenses (aplicación generalizada de herbicidas). B. Lotes con cubrimiento selectivo de arvenses nobles en las calles, con bajos niveles de infestación por minador.


Según Cárdenas (1991) y Bustillo (2008), en el país los ataques de L. coffeellum son más

comunes en cultivos de café localizados a bajas altitudes (< 1.300 msnm) y

caracterizadas por ser zonas cálidas. Sin embargo, en Antioquia el minador estuvo

presente en todas las altitudes evaluadas, teniendo en cuenta que la altitud promedio de

la caficultura en el departamento es de 1.597 msnm (Tabla 3-1) y las fincas

seleccionadas aleatoriamente en el muestreo bietápico correspondieron a más del 68%

de las fincas situadas por encima de los 1.300 msnm (Figura 4-7). Lo anterior confirma

los hallazgos de Constantino et al. (2011) quienes afirman que durante los últimos años

se han venido presentando ataques de minador en localidades entre los 1.500 y 1.700

msnm. Sin embargo, durante el estudio, se presentaron infestaciones en 74 fincas en

altitudes entre los 1.700 y 2.000 metros, correspondiente al 28% de las fincas

muestreadas. Lo anterior demuestra que las poblaciones de minador se encuentran

presentes en todas las altitudes evaluadas en este estudio.

Figura 4-7. Altitud de fincas evaluadas con daños por L. coffeellum en el departamento de Antioquia.

01020304050607080

Mayo 2013 Septiembre 2013

Enero 2014 Mayo 2014

5 3 511

45

74

4347

Nú

me

ro d

e f

inc

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Muestreo

< 1.300 msnm > 1.300 msnm


A partir de los análisis estadísticos (Anexos C, D, E y F), se pudo evidenciar los bajos

porcentajes de infestación de minador en el departamento de Antioquia durante los

cuatro muestreos efectuados, corroborando la hipótesis que la infestación por L.

coffeellum en Antioquia no superó el 30%. Sin embargo, se sugiere seguir monitoreando

los daños causados en aquellas fincas y distritos que se encontraron por encima del

Umbral de Daño Económico (> 30%).

4.3 Parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia

Emergieron 787 especímenes de himenópteros parasitoides de la superfamilia

Chalcidoidea, pertenecientes a la familia Eulophidae. Dentro de los eulófidos fueron

identificadas siete especies de parasitoides agrupadas en dos subfamilias (Tabla 4-3).

Tabla 4-3. Parasitoides eulófidos de Antioquia.

Subfamilia Comportamiento Especie

Muestreo

Total 2013 2014

Mayo

Septiembre Enero Mayo

Eulophinae Ectoparasitoide Zagrammosoma multilineatum 6 15 0 1 22

Ectoparasitoide Pnigalio sarasolai 5 32 3 9 49

Entedoninae Endoparasitoide Closterocerus coffeellae 108 393 61 85 647

Endoparasitoide Closterocerus lividus 7 43 1 15 66

Ectoparasitoide Horismenus sp. 1 0 0 0 1

Ectoparasitoide Horismenus n. sp. 0 1 0 0 1

Apleurotropis n. sp. 0 1 0 0 1

Total 127 485 65 110 787

En la tabla 4-3. La subfamilia Entedoninae agrupa el 71,43% y Eulophinae 28,57% de las

especies encontradas. En Antioquia los endoparasitoides son más abundantes que los

ectoparasitoides, estos resultados son concordantes con lo encontrado por Lomelí-Flores

et al. (2009) en la región del Soconusco de Chiapas, México, bajo condiciones de campo

en cafetales con sombrío.


La emergencia de todos los parasitoides entre los 25 y 30 días concuerdan con lo hallado

en otros estudios por Reis Junior et al. (2000a, b), Melo et al. (2007), Amaral et al.

(2010), Da Palma-Santos & Pérez-Maluf (2010), Ecoli et al. (2010), en Brasil, bajo

condiciones de laboratorio.

En Antioquia, la gran diversidad de parasitoides del Orden Hymenoptera, se agrupa

exclusivamente en la familia Eulophidae. Estos resultados son concordantes con los

hallazgos para Colombia de Cárdenas (1991), Bustillo (2008), Constantino et al. (2011), y

en América por Reis Junior et al. (2000b), Melo et al. (2007), Pereira et al. (2007),

Barrera (2008), (Lomelí-Flores et al. 2009), Da Palma-Santos & Pérez-Maluf (2010),

Ecoli et al. (2010) quienes encontraron en sus estudios a los parasitoides de la familia

Eulophidae como lo más abundantes.

Según Christer Hansson especialista en la familia Eulophidae, las especies identificadas

fueron Zagrammosoma multilineatum (Ashmead, 1988), Pnigalio sarasolai (De Santis,

1983), Closterocerus coffeellae (Ihering, 1914), Closterocerus lividus (Ashmead, 1894),

Horismenus sp. (Walker, 1843), Horismenus n. sp., y Apleurotropis n. sp., (Figura 4-8),

consideradas estas dos últimas especies nuevos registros para Colombia y quizás

nuevas para la ciencia. Las especies Horismenus sp., Horismenus n. sp., y Apleurotropis

n. sp., identificadas en la subfamilia Entedoninae fueron las más raras, con solo un

individuo durante los cuatro muestreos (figura 4-8).

Durante el periodo de estudio, los promedios de parasitoidismo (Tabla 4-4) en el

departamento de Antioquia presentaron similares comportamiento durante los últimos

tres muestreos (septiembre de 2013, enero y mayo de 2014) con respecto a mayo de

2013. Los datos en la tabla 4-4, muestran que el segundo muestreo de minador

realizado en septiembre de 2013 presentó el mayor porcentaje de parasitoidismo, hecho

que está acompañado de una disminución en el error estándar. Los valores mínimos y

máximos observados indican que 42,40% fue el mínimo de parasitoidismo registrado en

las fincas evaluadas y 100% el valor máximo. Con un coeficiente de confianza del 95%,

se estima que el promedio de parasitoidismo para este periodo en Antioquia estuvo entre

84,05 y 93,59% (Figura 4-9).


Figura 4-8. Especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. A. Zagrammosoma multilineatum ♂. B. Zagrammosoma multilineatum ♀. C. Pnigalio sarasolai ♂. D. Pnigalio sarasolai ♀. E. Closterocerus coffeellae ♂. F. Closterocerus coffeellae ♀. G. Closterocerus lividus ♂. H. Closterocerus lividus ♀. I. Horismenus sp. ♂. J - K. Horismenus n. sp., ♂. L. Apleurotropis n. sp., ♂.


Tabla 4-4. Estadísticas descriptivas para la variable porcentajes de parasitoidismo de L. coffeellum durante los muestreos en el departamento de Antioquia.

Estadística

descriptiva

Muestreo

2013 2014


Tamaño de muestra 210 654 80 131

Promedio (%) 57,95 88,82 83,58 84,00

Error estándar 6,35 2,43 3,90 3,19

Mínimo 0,00 42,40 50,00 43,00

Máximo 100,00 100,00 100,00 100,00

En los muestreos de (mayo de 2013) y (enero y mayo de 2014) se presentaron valores

altos en los promedios de parasitoidismo (Tabla 4-4), acompañado de un incremento en

los valores del error estándar. Estos resultados corroboran los hallazgos de Constantino

et al. (2011) quienes señalan en Colombia no se justifica el uso de insecticidas químicos

para el control de minador, debido a los altos porcentajes de parasitoidismo en

condiciones naturales ya que en Antioquia el valor más bajo estuvo cercano al 60%.

Los valores mínimos y máximos observados, indican que el valor mínimo (0%) observado

en mayo de 2013 se presentó en una sola finca de los distritos de Amagá 001,

Angelópolis 001, Argelia 001, Liborina 001 y San Luis 001, teniendo en cuenta que el

número de minas activas fue una. En el muestreo de enero con un valor mínimo del 50%

se presentaron en los distritos de Angostura 001, Argelia 001, Pueblorrico 001 y Sonsón

001. En mayo de 2014 el valor mínimo (43%) se presentó en el distrito Caicedo 001. Con

un coeficiente de confianza del 95% (Figura 4-9) en todas las mediciones los promedios

de parasitoidismo estuvieron por encima del 50%. Sin embargo, estos valores están lejos

de los valores estimados 20% (Constantino et al. 2011).

El presente estudio corrobora los resultados de Da Palma-Santos & Pérez-Maluf (2010)

quienes muestran a los parasitoides himenópteros como importantes enemigos naturales

de L. coffeellum, demostrando su alta eficiencia en el control natural del minador y

contribuyendo así al equilibrio ecológico del agroecosistema cafetero. Sin embargo,

durante el estudio el mayor número de parasitoides emergidos (485) y el mayor

porcentaje de parasitoidismo (88,82) se registró en el segundo muestreo (septiembre).


Vale resaltar, que esta abundancia en este mes estuvo relacionada con el mayor

porcentaje de infestación de L. coffeellum y tiempo seco.

Figura 4-9. Intervalo, con un coeficiente de confianza del 95%, para el porcentaje promedio de parasitoidismo de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.

De todas las especies de parasitoides halladas en la zona de estudio, C. coffeellae fue la

más abundante y en menor abundancia se encontró a Horismenus sp., Horismenus n.

sp., y Apleurotropis n. sp., (Figura 4-10). Estos resultados confirman con los hallazgos

de Cárdenas (1991), Constantino et al. (2011) al registrar a C. coffeellae como

parasitoide primario de L. coffeellum, al considerarla como la más importante en

Colombia, debido a su abundancia y distribución.

En este sentido, Pereira et al. (2007), Bustillo (2008), Lomelí-Flores et al. (2009), Ecoli et

al. (2010) destacan la importancia de C. lividus, P. sarasolai, y Z. multilineatum, en el

control natural de la plaga, indicando también deben ser consideradas como agentes

primarios en la regulación de poblaciones de minador.

De igual manera, Barrera (2008), Bustillo (2008), Lomelí-Flores et al. (2009), Constantino

et al. (2011) señalan los géneros Horismenus y Apleurotropis como importantes agentes

57,95

88,8283,58 84,00

70,40

93,59 91,23 90,26

45,50

84,05

75,93 77,74

0

20

40

60

80

100

Mayo 2013 Septiembre 2013 Enero 2014 Mayo 2014

Po

rce

nta

je d

e p

ara

sit

oid

ism

o

Muestreo

Media + L. superior

Media - L. inferior

Media


de control en otras regiones cafeteras de América, a pesar de haber obtenido un solo

individuo. Los resultados de Reis Junior et al. (2000b), Melo et al. (2007), Pereira et al.

(2007), Amaral et al. (2010) destacan al género Horismenus como un importante

regulador de las poblaciones de minador en la caficultura de Brasil.

Figura 4-10. Abundancia relativa de las especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.

Horismenus n. sp., y Apleurotropis n. sp., a pesar de ser los primeros registros para

Colombia, deben ser consideradas especies de alta importancia ecológica en el

agroecosistema cafetero, debido a que pueden estar afectando negativamente la

dinámica y biología de L. coffeellum.

La mayor diversidad de parasitoides encontrada en el departamento de Antioquia, fue

registrada en la subregión del Suroeste y en menor proporción en el Oriente, Norte-

Noreste y Occidente (Figura 4-11).

0

10

20

30

40

50

60

70

80

9082,21

8,39 6,23 2,80 0,13 0,13 0,13

Po

rcen

taje

Especie


La diferencia de la abundancia encontrada en cada subregión, está relacionada con los

niveles poblacionales de L. coffeellum. La proporción de muestras con minas activas

procedieron de las subregiones Suroeste 59,5%, Oriente, 21,5%, Norte-Noreste 15,7% y

Occidente 3,3%. Con respecto a las proporciones en abundancia de parasitoides

correspondieron a las subregiones Suroeste 56,1%, Oriente, 30,1%, Norte-Noreste

12,3% y Occidente 1,5%. Esto explica el número de parasitoides que emergieron en las

distintas subregiones.

Figura 4-11. Abundancia de parasitoides de L. coffeellum en las subregiones cafeteras de Antioquia.

De acuerdo con Flórez & Hernández (1981), pese a las bajas densidades de minador

encontradas en algunas subregiones, los parasitoides reflejan un buen índice de su

eficiencia para regular las poblaciones de la plaga en condiciones naturales y una alta

especialización y capacidad de búsqueda.

0% 20% 40% 60% 80% 100%

Zagrammasoma multilineatum

Closterocerus coffeellae

Closterocerus lividus

Pnigalio sarasolai

Horismenus sp

Horismenus n. sp.

Apleurotropis n.sp.

22

352

46

18

1

1

1

214

3

20

74

14

9

7

3

2

Subregión

Ab

un

dan

cia

Suroeste Oriente Norte - Noreste Occidente


Índices de diversidad

Diversidad alfa

Riqueza

En relación a la riqueza (Tabla 4-5), para todos los muestreos fue baja. Sin embargo,

durante el segundo muestreo se presentó la mayor riqueza y abundancia; pues de 485

individuos se registraron seis especies, seguido del primer muestreo (127/5), cuarto

muestreo (110/4) y con menor riqueza el tercer muestreo (65/3).

Tabla 4-5. Índices de diversidad, dominancia, riqueza y equidad para las especies de eulófidos identificados en el departamento de Antioquia.

Índices

Muestreo

2013 2014


N° de individuos 127 485 65 110

Riqueza

N° de especies 5 6 3 4

Dominancia

Simpson (DSp) 0,27 0,33 0,12 0,38

Berger-Parker (d) 0,85 0,81 0,94 0,77

Equidad

Equidad (J) 0,38 0,39 0,24 0,52

Shannon (H´) 0,61 0,70 0,27 0,72

Dominancia

De acuerdo con el índice de dominancia (Silveira Neto et al. 1976), una sola especie C.

coffeellae fue dominante y más abundante durante todos los muestreos, siendo

marcadamente abundante durante septiembre de 2013 (Figura 4-12). Las especies C.

lividus, P. sarasolai y Z. multilineatum también presentaron una abundancia mayor en

este periodo, comparado con los demás muestreos. Sin embargo, debido a la baja

abundancia que presentaron las especies de los géneros Horismenus y Apleurotropis

fueron consideradas raras o ausentes.


Estos resultados concuerdan con los estudios de Barrera (2008), al determinar las

especies de los géneros Closterocerus, Pnigalio y Zagrammosoma como las más

abundantes.

En relación al índice de Simpson, el valor mínimo (0,12) fue observado en el tercer

muestreo, manifestando que durante este se presentó la menor diversidad si la

comparamos con los demás muestreos, los cuales mostraron los valores más alto y más

cercanos, lo que indica que la diversidad fue mayor.

El índice de Berger-Parker, muestra que el valor máximo (0,94) fue observado en el

tercer muestreo, manifestando que durante este se presentó la mayor dominancia si la

comparamos con el cuarto muestreo de L. coffeellum, el cual mostró el valor más bajo.

Los valores para el primero y segundo muestreo fueron intermedios.

Figura 4-12. Abundancia y riqueza de especies de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.

Abundancia

0

50

100

150

200

250

300

350

400

Z. multilineatum

C. coffeellae C. lividus P. sarasolai Horismenus sp.

Horismenus n. sp.,

Apleurotropis n. sp.,

Nú

mero

de in

div

idu

os

Especie

Mayo de 2013 Septiembre de 2013 Enero de 2014 Mayo de 2014


Equidad

El índice de equidad, señala que durante el cuarto muestreo se presentó la mayor

equidad, o sea, las diferentes especies poseen abundancia semejante, seguida del

segundo y el primer muestreo, mientras el tercero presentó la menor equidad. El valor del

índice para el tercer muestreo fue el más bajo, debido a la dominancia presentada por C.

coffeellae con 61 individuos de un total de 65 registrados, es decir, el 94% de los

registros durante este muestreo pertenecen a una misma especie.

El índice de Shannon-Wiener, indica que el tercer muestreo (enero de 2014) presentó

una baja uniformidad en la distribución de las especies observadas en las muestras,

comparado con los muestreos de mayo y septiembre de 2013 y mayo de 2014 que

presentaron un índice mayor.

Según Jost (2006), Hill (1973) sugiere realizar transformaciones matemáticas a los

índices antes propuestos (Shannon-Wiener, Simpson) y presenta la denominada serie de

números de diversidad, de acuerdo con lo anterior y basado en la figura 4-13, aunque en

número de especies en el muestreo dos (Septiembre de 2013) y uno (mayo de 2013)

aparecen con mayor número de especies, al observar N1 y N2 se aprecia que el número

efectivo de especies fue similar para los cuatros muestreos. En los muestreos 1, 2 y 4

apareció un número cercano a dos especies, mientras el tercero cercano a una. Si se

observan las especies muy abundantes en general estuvo entre 1 y 1,5 especies.

Figura 4-13. Número de especies parasitoides presentes en los muestreos de L. coffeellum en el departamento de Antioquia.

0

1

2

3

4

5

6

7

0 1 2 3 4

Nú

me

ro d

e e

sp

ec

ies

Muestreo

N0 número de sp. N1 número de sp. abundantes N2 número de sp. muy abundantes


Curvas acumuladas de especies (CAE)

A partir de las curvas acumuladas, el número total de especies observadas en el primer

muestreo fue cinco, levemente menor al estimado con los indicadores de riqueza ACE y

Chao 1. Según el estimador de riqueza Chao 1 debería haber cinco especies, con lo cual

el número de especies registradas representa el 100% del valor esperado; con ACE

debería haber 5,37, con lo que el número de especies registradas seria del 93,1% (Figura

4-14 A). El número de especies con un solo individuo (únicas o singletones) fue uno y

con dos individuos (dobles o dobletones) fue cero.

Durante el segundo muestreo, el número total de especies observadas fue seis. Según el

estimador de riqueza Chao 1 debería haber siete especies, con lo cual el número de

especies registradas representa el 84,2% del valor esperado; con ACE debería haber

siete, con lo que el número de especies registradas seria del 84,2% (Figura 4-14 B). El

número de especies con un solo individuo (únicas o singletones) fue dos y con dobles o

dobletones fue cero.

Figura 4-14. Curva de acumulación de especies para los muestreos. A. Mayo de 2013. B. Septiembre de 2013.

0

1

2

3

4

5

6

1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58Nú

mero

de S

p. a

cu

mu

lad

as

Número de muestras

Sobs ACE Chao 1 Cole

0

2

4

6

8

1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58

Nú

mero

de S

p. a

cu

mu

lad

as

Número de muestras


A

B


Durante el tercer muestreo, el número total de especies observadas fue tres. Según el

estimador de riqueza Chao 1 debería haber tres especies, con lo cual el número de

especies registradas representa el 100% del valor esperado; con ACE debería haber

4,11, con lo que el número de especies registradas seria del 76,26% (Figura 4-15 A). El

número de especies singletones y dobletones fue cero. Durante el cuarto muestreo, el

número total de especies observadas fue cuatro. Según el estimador de riqueza Chao 1

debería haber cuatro especies, con lo cual el número de especies registradas representa

el 100% del valor esperado; con ACE debería haber cinco, con lo que el número de

especies registradas seria del 78,58% (Figura 4-15 B). El número de especies

singletones y dobletones fue cero.

Figura 4-15. Curva de acumulación de especies para los muestreos. A. Enero de 2014. B. Mayo de 2014.

0

1

2

3

4

5

1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58 61

Nú

mero

de S

p. a

cu

mu

lad

as

Número de muestras


0

1

2

3

4

5

6

1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58Nú

mero

de S

p. acu

mu

lad

as

Número de muestras


A

B


Diversidad beta Dendogramas de similitud con base en los índices de Jaccard, Sorensen cuantitativo y Morisita-Horn En relación a los índices de similitud (Figura 4-16 A, B y C), con Jaccard y Sorensen se

encontró que los muestreos de mayo de 2013 y 2014 (primero y cuarto) fueron similares,

es decir presentaron especies en común. Pero a su vez se diferenciaron de los

muestreos de enero de 2014 y septiembre de 2013 que fueron los menos parecidos o

más lejanos. Sin embargo, con el índice de similitud de Morista-Horn (Figura 4-16 C) se

encontró que los muestreos de mayo y septiembre de 2013 (primero y segundo) fueron

similares; mientras que los muestreos de enero y mayo de 2014 fueron los menos

parecidos o más lejanos. Esto se debe a que este último índice tiene en cuenta la

abundancia de los individuos y no solo la riqueza como los dos primeros.

De acuerdo con los resultados anteriores, la diversidad encontrada en el departamento

de Antioquia fue baja, esto se debe a la presencia de una especie muy abundante, otras

menos abundantes y otras raras. Por lo tanto, basados en lo que refleja la abundancia de

las especies, se puede decir que C. coffeellae juega el papel más importante en el control

natural de L. coffeellum. En los resultados de esta investigación se pudo corroborar la

hipótesis que en el departamento de Antioquia existen especies no registradas de

parasitoides de L. coffeellum. Sin embargo, se sugiere seguir monitoreando aquellas

fincas y distritos donde se encontraron estas dos nuevas especies para Colombia, y

quizás para la ciencia (Figura 4-17).


Figura 4-16. Dendograma de similitud para los parasitoides de L. coffeellum hallados en los diferentes muestreos en el departamento de Antioquia. A. Jaccard. B. Sorensen. C. Morisita-Horn.

A

B

C


Figura 4-17. Nuevos registros de parasitoides de L. coffeellum en el departamento de Antioquia. A. Horismenus n. sp., ♂. B. Apleurotropis n. sp., ♂.

A B

5. Conclusiones

Los resultados de esta investigación detectaron un solo momento de mayor porcentaje

de infestación de L. coffeellum en cultivos de café en el departamento de Antioquia,

septiembre de 2013, siendo este menor al 2%. Sin embargo, este valor está lejos del

Umbral de Daño Económico del 30%.

Durante el tiempo de estudio, de 1.131 fincas visitadas sólo tres superaron el Umbral de

Daño Económico y estuvieron localizadas en los distritos de Valparaíso 001, Ciudad

Bolívar 001 y Betania 001 en los muestreos de septiembre de 2013 y mayo de 2014

respectivamente.

Bajo condiciones de laboratorio emergieron individuos de parasitoides de la familia

Eulophidae, clasificados por el especialista internacional en siete especies y agrupadas

en dos subfamilias: Entedoninae y Eulophinae. Siendo Entedoninae los más abundantes.

De todas las especies halladas en la zona de estudio, el 82,21% corresponden a C.

coffeellae, confirmándola como la más abundante e importante en el control natural de L.

coffeellum. Horismenus n. sp., y Apleurotropis n. sp., son dos registros nuevos para

Colombia, y quizás para la ciencia.

Los niveles de parasitoidismo en el departamento de Antioquia no fueron menores al

20%, por el contrario el menor parasitoidismo estuvo cercano al 60%. Por lo anterior, se

puede indicar que las poblaciones de L. coffeellum en Antioquia se encuentran bajo

control natural durante todo el año por parte de un complejo de parasitoides.

6. Recomendaciones

No se recomienda el control químico bajo ninguna circunstancia. Por ejemplo, los

insecticidas de contacto no actúan sobre las larvas. Por lo tanto, el manejo del minador

de la hoja del café debe realizarse mediante una estrategia de Control Biológico por

Conservación.

Por ser L. coffeellum una plaga estacional que se ve favorecida con el aumento de las

temperaturas y la disminución de las lluvias. Se recomienda, antes del comienzo de los

tiempos secos, limpiar únicamente los platos de los árboles de los cafetales en

crecimiento, manteniendo las coberturas de arvenses en las calles, para permitir la

sobrevivencia y establecimiento de los enemigos naturales que controlan naturalmente al

minador de la hoja del café.

Se debe suspender la aplicación generalizada de insecticidas y herbicidas en aquellas

zonas donde no se conozcan los porcentajes de infestación por L. coffeellum y los

valores de parasitoidismo, debido a que un mal manejo inicial conlleva a riesgos en la

resurgencia de plagas inducidas como el minador de la hoja del café. Para esta actividad

se debe utilizar el selector de arvenses. Esto permitiría el establecimiento de los

arvenses nobles y restaurar el equilibrio ecológico en los lotes.

Si los niveles de hojas minadas se encuentran por debajo del Umbral de Daño

Económico (30%), se debe monitorear cada ocho días.

En futuros trabajos de la Federación Nacional de Cafeteros de Colombia, se debe

realizar un diagnóstico de la situación de L. coffeellum y sus parasitoides en las regiones

más productoras de café en el país, con el objetivo de no recomendar el control químico

en aquellas zonas donde las poblaciones de la plaga son reguladas naturalmente.

A. Anexo: Análisis estadístico para la evaluación del tercio medio y superior del arbusto.


B. Anexo: Análisis estadístico para la evaluación de lotes de café en crecimiento y en producción.

Anexos 50

C. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L.

coffeellum primer muestreo.


D. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L.

coffeellum segundo muestreo.

Anexos 52

E. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L.

coffeellum tercer muestreo.


F. Anexo: Análisis estadístico de infestación por L.

coffeellum cuarto muestreo.

Anexos 54

G. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum

primer muestreo.

75°2

8'2

9''O

76°0

7'2

6''O

7°13'30''N

5°36'00''N


H. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum

segundo muestreo.

76°0

7'2

6''O

7°13'30''N

75°2

8'2

9''O

5°36'00''N

Anexos 56

I. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum tercer

muestreo.

76°0

7'2

6''O

7°13'30''N

75°2

8'2

9''O

5°36'00''N


J. Anexo: Mapa de infestación por L. coffeellum

cuarto muestreo.

76°0

7'2

6''O

7°13'30''N

75°2

8'2

9''O

5°36'00''N

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