Colonizacion Critica de Ulceras Venosas - Conceptos y Perspectivas de Interes Clinico

XIV Congreso de la Sociedad Venezolana de Medicina Interna. Año Cincuentenario. Palacio de los Eventos. 22 al 26 de mayo 2007. Maracaibo, Venezuela. http://www.svmicongreso.org

COLONIZACIÓN CRÍTICA DE ÚLCERAS VENOSAS:NUEVOS DATOS, CONCEPTOS Y

PERSPECTIVAS DE INTERÉS CLÍNICO.

Carlos Alejandro Santos Gyori1 Daniella Gómez Campos2. Carla Guardia3

RESUMEN Con el objetivo de caracterizar el fenómeno microbiológico denominado “Colonización Crítica” en úlceras venosas de miembros inferiores en los pacientes atendidos en UCGV-Razetti, se realizó una investigación descriptiva de corte transversal. Se analizó en su totalidad una población (N=n) constituida por 387 pacientes con diagnóstico de Úlcera Venosa con sospecha de Colonización Crítica, atendidos durante el período Enero 2000 - Marzo 2006. El instrumento empleado registró datos como: Código del paciente, presencia de Diabetes Mellitus, procedencia, número y nombre de los microorganismos aislados en cada cultivo. Los datos fueron analizados mediante frecuencia y porcentaje, obteniéndose los siguientes resultados: El 87,08% de la población presentó diagnóstico de Colonización Crítica confirmado por cultivo. El microorganismo más frecuentemente aislado fue Staphylococcus aureus (37,69% de los pacientes); los pacientes DIABÉTICOS mostraron frecuencias de colonización superiores a las de los NO DIABÉTICOS en 14 de las 21 especies microbiológicas comunes para ambos grupos. Los pacientes RURALES mostraron frecuencias de colonización superiores a las de los URBANOS en 17 de las 21 especies comunes entre ellos. Los afectados por mayor VARIEDAD de microorganismos fueron los DIABÉTICOS/URBANOS (90,91% del total de especies) y los afectados por menor variedad fueron los NO DIABÉTICOS/RURALES (45,45%). El 32,64% de los pacientes presentó colonización polimicrobiana de sus lesiones, observándose su máxima incidencia en DIABÉTICOS/RURALES (72,22% de estos pacientes) y la mínima en la categoría de NO DIABÉTICOS/URBANOS (13,71%). Se espera que ésta investigación brinde orientación conceptual y diagnóstica para tratar ambulatoriamente las úlceras venosas de miembros inferiores complicadas con Colonización Crítica.

SUMMARY With the objective of providing a characterization of the microbiological phenomenon called “Critical Colonization” in venous ulcers of the lower limbs on the patients treated in UCGV – Razetti, the team performed a descriptive, transverse-cut trial. The analyzed population (N=n) consisted on 387 patients treated in the Unit during the January 2000 – March 2006 period, whose venous ulcers were clinically suspicious of carrying the diagnosis of Critical Colonization. The register sheet included data such as: patient´s identity (encoded), presence of Diabetes Mellitus, address, and number/name of the microorganisms found in the culture. Data was analyzed by using frequencies/percentages, providing the following outcomes: 87,08% of the population carried the diagnosis of Critical Colonization (confirmed by culture). The commonest finding was Staphylococcus aureus (37,69% of the population); the DIABETIC patients showed higher colonization frequencies than NON-DIABETICS in 14 of the 21 microbiological species that affected both groups in common. The RURAL group showed higher colonization frequencies than the URBAN group in 17 of the 21 species that affected both groups. The patients affected by the widest microbiological diversity were the DIABETIC/URBAN ones (90,91% of the entire microbiological diversity) and those affected by the smallest diversity were the NON-DIABETIC/RURAL patients (45,45%). 32,64% of the population had POLIMICROBIAN colonization of their ulcers, with maximal incidence on the DIABETIC/RURAL group (72,22% of the population) and the minimal incidence on the NON-DIABETIC/URBAN group. (13,71%). The team hopes that this effort serves as a diagnostic help in the scope of critically colonized venous ulcers on the ambulatory medicine. Key words: Venous Ulcers, Critical Colonization, Diagnostic Guide.

Palabras clave: Úlceras Venosas, Colonización Crítica, Guía diagnóstica.

1 Hospital "Luis Gómez López" 2 Hospital de Biscucuy 3 Hospital de San Felipe

COLONIZACIÓN CRÍTICA DE ÚLCERAS VENOSAS: NUEVOS DATOS, CONCEPTOS Y PERSPECTIVAS DE INTERÉS CLÍNICO.


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INTRODUCCIÓN

La insuficiencia venosa crónica (IVC) constituye una enfermedad de distribución universal, afectando

hasta al 35% de la población adulta y de la tercera edad en algunos países occidentales; su expresión clínica final se encuentra representada en la Úlcera Venosa, padecimiento que implica una importante disminución en la calidad de vida del paciente y que constituye una causa importante de pérdida de horas laborables en países industrializados. 1

En décadas recientes, se ha propuesto una variedad de conductas terapéuticas para su uso en la enfermedad ulcerosa de miembros inferiores, con éxito variable. Desde mediados de los años noventa, la institución sede de esta investigación (UCGV - Razetti) ha desarrollado y perfeccionado dos protocolos útiles para el tratamiento de las Úlceras Venosas y del Pie del Diabético, con resultados ampliamente satisfactorios y amplia aceptación entre múltiples centros hospitalarios que tratan estas patologías a nivel nacional e internacional:

• Fleboreversoperfusión Distal: Procedimiento indicado en las situaciones ya mencionadas, cuya

técnica consiste en, previa supresión transitoria de la circulación arterial del miembro afecto, la perfusión intravenosa en sentido distal de una solución multimedicamentosa que contiene anticoagulantes (como medicación imprescindible), antimicrobianos (seleccionados según previo cultivo/antibiograma de la lesión), Pentoxifilina y corticosteroides (opcionales); luego de la administración, se mantiene la supresión circulatoria durante 25-40 minutos con el propósito de regionalizar la terapéutica; finalizado éste período, se realiza la cura de la lesión y se mantienen medidas terapéuticas establecidas en un segundo protocolo, denominado:

• Manejo Ambulatorio de la Úlcera Venosa: Método empleado para el tratamiento ambulatorio de la

enfermedad ulcerosa de miembros inferiores asociada a patología venosa, que toma en cuenta un amplio grupo de variables dentro del historial clínico del paciente: edad, sexo, talla y peso, presión arterial, cronología de la enfermedad, perfil psíquico del paciente, estado nutricional, antecedentes gineco-obstétricos y quirúrgicos, tabaquismo, hábitos dietéticos, hallazgos clínicos en relación a su patología venosa, evaluación del sistema arterial y linfático, despistaje de Diabetes Mellitus y estudio de las bombas vásculo-músculo-articulares mediante exploración neurológica y ortopédica, haciendo hincapié en la articulación tibiotarsiana. La metodología operacional consiste en, previa confirmación del diagnóstico de Úlcera Venosa mediante métodos clínicos y paraclínicos, determinar el pH de la lesión y tomar una muestra para cultivo y antibiograma, procediendo luego a realizar una limpieza exhaustiva (utilizando bloqueo y/o infiltración de un anestésico local si es necesario), lo cual se lleva a cabo sólo en la primera consulta; se irriga la zona con solución fisiológica y se aplica crema hidratante sobre todo el miembro, excepto en el área de dermatitis ocre, donde se colocan cremas a base de corticoides. Se cubre la lesión con apósitos, (Vendas de Unna -hidrocelulares o hidrocoloides-), para luego recubrir el miembro con gasas y una venda elástica protectora de 10-12 centímetros de anchura, que va desde el pie hasta la zona inmediatamente inferior a la articulación de la rodilla. Por último, se coloca una venda autoadhesiva de la misma anchura sobre la venda protectora, que debe comprimir suavemente el pie, el talón y la lesión, y firmemente por encima de la misma, sin comprometer la circulación arterial distal. Este método se puede complementar en consultas posteriores con esclerosis de perforantes, mesoterapia intra y perilesional y el uso de Fleboreversoperfusión Distal en caso de ser necesario.



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En vista de la disponibilidad de estos nuevos recursos terapéuticos, cuyo empleo es factible en cualquier centro asistencial –público o privado-, resulta conveniente revisar ciertos puntos relacionados con la patología a en cuestión; uno de estos puntos trata sobre el aspecto microbiológico.

El objetivo general de la presente investigación consiste en ofrecer una caracterización simple y

actualizada de la presencia microbiológica en Úlceras Venosas de miembros inferiores, para su integración dentro de las perspectivas terapéuticas anteriormente mencionadas; todo esto teniendo en cuenta nociones prácticas de uso reciente como lo es el concepto de “Colonización Crítica”, el cual ofrece una visión clínico-pronóstica más completa que aquellas basadas en contaminación superficial o infección de tejidos profundos que se han observado en la práctica clínica en épocas previas; esto cobra especial importancia al momento de considerar el tratamiento de la úlcera mediante injertos cutáneos, así como de calcular las probabilidades de éxito de dicho recurso. La caracterización descrita se logra a través de los siguientes objetivos específicos:

Confirmación por cultivo de la sospecha clínica de Colonización Crítica en los pacientes estudiados

(expresado en el Gráfico No. 1). Descripción de los hallazgos microbiológicos aislados en la población estudiada:

o En general (Gráfico No. 2) o Distribuyendo a la población en función de variables como la presencia de Diabetes Mellitus

(Gráfico No. 3) o su procedencia urbana/rural (Gráfico No. 4).

Revisión de la diversidad microbiológica que afecta a los diferentes grupos de pacientes en función de las variables mencionadas (Gráfico No. 5).

Evaluación del hallazgo de colonización polimicrobiana del paciente, en función del grupo en que se

encuentra incluido (Gráfico No. 6). La Colonización Crítica de una lesión ulcerosa representa la fase de presencia microbiológica previa

a la infección de tejidos profundos, en la cual se observa un retraso inesperado del progreso hacia la curación de la lesión, condicionado por diversos mecanismos derivados de la proliferación de microorganismos en el lecho ulceral, entre los cuales se encuentran: prolongación de la fase inflamatoria, depleción del complemento, alteración de la coagulación, disfunción leucocitaria, angiogénesis deficitaria y formación de un tejido de granulación friable. 2

La disponibilidad de información sobre la Colonización Crítica de Úlceras Venosas en nuestro medio

se vuelve necesaria desde el momento en que se considera que la mayoría de los centros ambulatorios de salud del país no posee los recursos necesarios para la toma de muestra y procesamiento del cultivo/antibiograma o, en caso de poseerlo, no se dispone de la técnica adecuada para la toma de muestra (biopsia de lecho ulceral) que se requiere para el diagnóstico de Colonización Crítica (el hisopado de secreciones sólo registra la contaminación superficial de la lesión, lo cual posee escaso valor clínico-pronóstico); también es importante tener en cuenta que el cultivo/antibiograma de lesiones ulcerosas no se encuentra incluido en ninguno de los programas preventivos nacionales, por lo que la realización del examen depende normalmente de los recursos económicos del paciente, quien no siempre puede costearlo. La información que genera la presente investigación no pretende sustituir al empleo del cultivo/antibiograma cuando exista disponibilidad del mismo, sino más bien orientar al personal médico hacia una sospecha diagnóstica y tratamiento efectivo del paciente ulceroso desde la primera consulta, sin demoras triviales que pueden oscurecer su pronóstico; esto último es especialmente importante en pacientes altamente susceptibles



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de sufrir complicaciones (por ejemplo, cuando existe el diagnóstico de Diabetes Mellitus u otras comorbilidades inmunosupresoras, o en aquellos pacientes de muy baja condición socioeconómica), en los que el progreso de la colonización hasta la infección de tejidos profundos multiplica de manera alarmante las probabilidades de amputación del miembro afectado, al tiempo que aumenta los costos y la duración de un tratamiento que, desde ese momento, implicará mayores dificultades y menores probabilidades de éxito. Otros motivos que generan necesidad de orientación sobre este tema son los problemas de costos, ineficacia y resistencia antibiótica que ha generado la automedicación por parte de los pacientes y la indicación médica incorrecta de ciertos esquemas empíricos de antibioticoterapia, así como la carencia de pautas terapéuticas y el inadecuado inventario de fármacos antimicrobianos que existe en numerosos centros de salud nacionales.

Métodos

• Se revisó un total de 2.946 historias clínicas, correspondientes a todos los pacientes que

presentaron diagnóstico de Úlcera Venosa con sospecha clínica de Colonización Crítica que asistieron a la UCGV-Razetti durante el período Enero 2000 – Marzo 2006. Posteriormente, se delimitó y analizó en su totalidad a la población de 387 pacientes (N = n / análisis de la totalidad de sujetos-tipo) que cumplió con una serie de estrictos criterios de inclusión/exclusión, entre los cuales estuvieron:

o Cumplimiento de TODOS los criterios clínicos para sospecha de Colonización Crítica, es decir:

Retraso inesperado en la curación de las lesiones (apreciado según el Registro

Clínico de Enfermedad Venosa 3, una escala de 18 puntos empleada en múltiples estudios sobre la enfermedad ulcerosa de miembros inferiores) y pobre progreso en la mejoría clínica del paciente, medida según el instrumento denominado Registro de Incapacidad (que valora el estado clínico del paciente en base a síntomas y a la necesidad de apoyo para la locomoción), aún luego de haber logrado un control aceptable sobre otras comorbilidades que pudiesen estar influyendo en la evolución de las lesiones, durante los períodos considerados como ideales en esos estándares.

Aumento súbito en la producción de exudado.

Presencia de tejido de granulación hipertrófico, húmedo, friable y sangrante a

contactos leves.

o Ausencia de signos clínicos de infección profunda o sistémica. o Se descartaron los pacientes que presentaron enfermedad ulcerosa de otra etiología. El

diagnóstico de Ulcera Venosa se realizó mediante la evaluación clínica, fotopletismografía de pulso/reflujo y Doppler Vascular.

o Ausencia de comorbilidades activas (distintas a Diabetes Mellitus tipo 2) que pudieran

causar retraso en la curación de las lesiones (otras enfermedades metabólicas, enfermedad autoimmune, tratamiento esteroideo y alteraciones hidroelectrolíticas no resueltas.).



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o El cultivo empleado para el diagnóstico fue el primero obtenido por cada paciente al ser

recibido en la UCGV-Razetti. Cada cultivo se realizó mediante la técnica de toma de muestra indicada para Colonización Crítica (biopsia de lecho ulceral), siendo posteriormente procesado por el Laboratorio Central Razetti (cultivo bacteriológico) y el Laboratorio Viccari (cultivo micológico) de Barquisimeto, Estado Lara; el procesamiento incluyó screening de contaminación.

o La recolección de la información se llevó a cabo en un instrumento diseñado para tal fin,

el cual incluyó los siguientes datos: Identificación del paciente (codificada) – Edad – Sexo – Lugar de procedencia – Peso – Número y nombre de los microorganismos aislados en su cultivo. El procesamiento de la información se llevó a cabo en base a frecuencias y porcentajes determinados según los objetivos planteados anteriormente. La homogenización de la diversidad clínico-pronóstica en la evaluación clínica de los pacientes (cuya realización fue necesaria dada la heterogeneidad en edad, peso y sexo dentro de la población) fue realizada según los parámetros establecidos en los estándares ya mencionados.

Resultados



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Gráfico No. 1

Frecuencia de Colonización Crítica confirmada por cultivo. (Unidad de Cirugía General y Vascular Razetti. Enero 2000 – Marzo 2006

(n=387)

87,08%

12,92%

Cultivo PositivoCultivo Negativo

87,08 % de los pacientes que presentaron sospecha clínica de Colonización Crítica obtuvieron confirmación del diagnóstico mediante cultivo, mientras que 12,92% de los ellos obtuvo cultivo negativo.

Gráfico No. 2 Hallazgos Microbiológicos en Úlceras Venosas con diagnóstico de Colonización Crítica confirmado por

cultivo (en la población general). (Unidad de Cirugía General y Vascular Razetti. Enero 2000 – Marzo 2006)

(n=337)



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37,69

24,63

15,73

7,727,42

5,93

3,86 3,562,67 2,37 2,08

1,48 0,89 0,59 0,3

0

5

10

15

20

25

30

35

40

Microorganismos

% del to

tal d

e ulce

ras co

loniza

das

S.aureus P.aeruginosa E.coli C.albicans K.pneumoniae M.pyogenes B.fragilis

P.mirabilis E.cloacae S.BHa Candida sp A.baumanii M.morganii C.freundii

E.aerogenes S.Co (-) S. NoHb S.marcescens Enterococcus sp P.vulgaris C.amalonaticus

S.odorifera E.aglomerans P.penneri S.maltophilia S.agalactiae P.f luorescens B.hominis

B.japonicum Klebsiella sp A.hydrophila C.luteola T.rubrum

La población delimitada se vio afectada por un total de 33 especies microbiológicas.

Los microorganismos mas frecuentemente aislados fueron Staphylococcus aureus (37,69% de los pacientes), Pseudomona aeruginosa (24,63%), Escherichia coli (15,73%) y Candida albicans (7,72%). La mayoría de las especies restantes cae dentro de alguna de tres categorías que en gran parte se encuentran solapadas (Bacilos Gram (-) / Enterobacterias / Patógenos oportunistas), encontrándose también algunos aislamientos de microorganismos atípicos lesiones ulcerosas, como C. luteola, T. rubrum, A. hydrophila.

Gráfico No. 3 Hallazgos Microbiológicos en la Colonización Crítica de úlceras Venosas, en función del diagnóstico de

Diabetes Mellitus. UCGV - Razetti. Enero 2000 - Marzo 2006.



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(n=337)

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

SA PA EC Cal KP MP PM Ecl SBA SNB MM SM CSp Eae AB CF Esp BF PV SO Scn Cam PP Sma Sag BH BJ Eag Ksp AH CL TR PF

Diabét icosNo Diabét icos

El grupo de pacientes DIABÉTICOS se vio afectado por las 33 especies microbiológicas que afectaron a la población general (es decir, fue afectado por el 100% de la diversidad microbiológica). El grupo de NO DIABÉTICOS fue afectado por sólo 21 de esas especies (63,64% de la diversidad microbiológica). Los pacientes DIABÉTICOS presentaron frecuencias relativas de colonización SUPERIORES a las de los NO DIABÉTICOS en 14 de las 21 especies microbiológicas comunes para ambos grupos; por lo tanto, sólo 7 especies microbiológicas lograron afectar en mayor proporción a los pacientes NO DIABÉTICOS, aunque ninguna de ellas lo hizo en porcentajes estadísticamente significativos. Los pacientes DIABÉTICOS fueron quienes se vieron afectados por los casos aislados de colonización por microorganismos atípicos: B. hominis, B. japonicum, A. hydrophila, C. luteola, T. rubrum, etc.

Gráfico No. 4

Hallazgos Microbiológicos en la Colonización Crítica de Úlceras Venosas, en función de la Procedencia de los pacientes. UCGV - Razetti. Enero 2000 - Marzo 2006.

(n=337)



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0

10

20

30

40

50

60

UrbanosRurales

El grupo de pacientes URBANOS fue afectado por un total de 31 especies microbiológicas (93,94%

de la diversidad), mientras que los pacientes RURALES se vieron afectados por sólo 23 especies (69,70% de la diversidad microbiológica). Sin embargo, el grupo de pacientes RURALES sufrió mayores frecuencias relativas de Colonización de sus lesiones que el de los pacientes URBANOS en 17 de las 21 especies microbiológicas comunes para ambos grupos.

Gráfico No. 5



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Diversidad de especies microbiológicas observadas en la Colonización Crítica de úlceras Venosas, en función del diagnóstico de Diabetes Mellitus y la Procedencia de los pacientes. UCGV - Razetti. Enero

2000 - Marzo 2006. (n=337)

90,91

66,6757,58

45,45

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Categorías de pacientes (según DM + Procedencia)

% d

el to

tal d

e es

peci

es m

icro

biol

ógic

as

Diabéticos/Urbanos Diabéticos/Rurales No Diabéticos/Urbanos No Diabéticos/Rurales

Este gráfico describe de manera más extensa lo expresado en los dos resultados anteriores, al evaluar la diversidad microbiológica que afecta a cuatro grupos de pacientes separados en función de la COMBINACION de las variables DIABETES MELLITUS y PROCEDENCIA. Los pacientes DIABETICOS URBANOS fueron afectados por el 90,91% de la diversidad microbiológica, los DIABETICOS RURALES por 66,67% de la diversidad, los NO DIABETICOS URBANOS por 57,58% y los NO DIABETICOS RURALES por 45,45%.

Gráfico No. 6 Colonización Crítica Polimicrobiana de Úlceras Venosas en miembros inferiores, en función del

diagnóstico de Diabetes Mellitus y la Procedencia de los pacientes. UCGV - Razetti. Enero 2000 - Marzo 2006.



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(n=337)

72,22

41,94

32,03

13,710

10

20

30

40

50

60

70

80

Categorías de pacientes (Según DM + Procedencia)

%

Diabéticos/Rurales No Diabéticos/Rurales Diabéticos/Urbanos No Diabéticos/Urbanos

Este gráfico muestra la frecuencia de Colonización Crítica polimicrobiana observada en cada uno de los grupos de pacientes señalados en el gráfico anterior. El 72,22% del grupo de pacientes DIABETICOS RURALES sufrió colonización polimicrobiana de sus lesiones, seguido por el de NO DIABETICOS RURALES (41,94%), los DIABETICOS URBANOS (32,03%) y los NO DIABETICOS URBANOS (13,71%).

Discusión



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Gráfico No. 1: Este resultado coincide con el obtenido por Oviedo (2006) en un estudio realizado en el Hospital Central Universitario “Antonio María Pineda” de Barquisimeto, en el que 87,5% de los pacientes evaluados obtuvo cultivos positivos. Gráfico No. 2: Las cifras que arroja el Gráfico No. 2 coinciden en gran parte con las de diversos estudios a nivel local, nacional e internacional 4. Dos conductas muy arraigadas en la medicina ambulatoria en el país consisten en el tratamiento empírico de lesiones ulcerosas mediante antibioticoterapia tópica (cuya ineficacia e influencia en la aparición de resistencia antibiótica ha sido demostrada en diversos estudios) y el empleo de esquemas de farmacoterapia dirigidos únicamente a los cocos grampositivos (pensando en estos como único agente colonizador de las lesiones), lo cual resulta inadecuado si se tiene en cuenta la diversidad microbiológica que afecta a la población de pacientes ulcerosos, demostrada en el gráfico discutido y también en otros estudios. Por otra parte, la dotación de antibióticos parenterales de los centros ambulatorios de salud generalmente incluye fármacos como Oxacilina y diversas presentaciones de Penicilina para el tratamiento de S. aureus, los cuales se encuentran respectivamente en el 1er y 3er lugar de resistencia en el caso de este microorganismo, según estadísticas locales y foráneas de data reciente. Tampoco es frecuente encontrar fármacos antipseudomónicos en estos establecimientos, como Piperacilina-Tazobactam, Carbapenems o Cefalosporinas de 3ra Generación. La Ciprofloxacina, útil en el tratamiento de ambos microorganismos, no se encuentra disponible en presentaciones parenterales como estándar dentro de la red ambulatoria. Gráfico No. 3: No existen otros estudios para comparar los resultados de este gráfico; las estadísticas que el mismo arroja se corresponden de manera satisfactoria con lo esperado en base a la teoría, teniendo en cuenta el condicionamiento que ejerce la Diabetes Mellitus sobre los mecanismos fisiopatológicos que permiten la Colonización Crítica de lesiones ulcerosas. Gráfico No. 4: No existen estudios con los cuales comparar los resultados que arroja este gráfico. Los datos obtenidos sugieren dos posibles asociaciones: - A mayor densidad demográfica, es mayor la diversidad microbiológica a la que se encuentra expuesta una lesión ulcerosa, para efectos de Colonización Crítica. - A menor puntuación de Graffar (o peores condiciones socioeconómicas, de infraestructura sanitaria o disposición de excretas), el paciente se encuentra en mayor riesgo de padecer Colonización Crítica de su lesión ulcerosa. Gráfico No. 5: No existen otros estudios para la comparación de los resultados que arroja este gráfico. Los resultados obtenidos exponen la influencia conjunta que ejercen la DIABETES MELLITUS (en primer lugar) y la procedencia URBANA (en segundo lugar) como factores que exponen a un paciente a una mayor diversidad microbiológica en la Colonización Crítica de su lesión ulcerosa, duplicándose dicha diversidad en el paciente DIABETICO URBANO con respecto al paciente NO DIABETICO RURAL. Gráfico No. 6: No existen otros estudios con los cuales comparar los resultados obtenidos en este gráfico. En el caso de la Colonización Crítica polimicrobiana, es decir, la presencia de más de un microorganismo actuando como colonizador en el cultivo de un paciente determinado, la procedencia RURAL (en primer



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lugar) y la DIABETES MELLITUS (en segundo lugar) actuaron como condicionantes de exposición del paciente.

Referencias bibliográficas



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1 Simkin, R. (1991). Varices, Úlceras y Angiodisplasias. Libreros López Editores.

2 Internet: www.ulceras.net/monograficos/terapeutica01.htm.

3 Oviedo, M (2006). Manejo Ambulatorio Médico y Quirúrgico de la Úlcera Venosa en el Hospital Central Universitario “Antonio María Pineda” de Barquisimeto. Tesis de Postgrado.

4 Lim, Tao S.; Mwipatayi, B.; Murray, R.; Sieunarine, K.; Abbas, M.; Angel, D,. Microbiological Profile of Chronic Ulcers of the Lower Limb. ANZ Journal of Surgery (Blackwell Publishing), Volume 76, Number 8, August 2006, pp. 688-692(5).

http://www.ulceras.net/monograficos/terapeutica01.htm

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