Ácaros Mesostigmata como potenciales controladores de ...

Ácaros Mesostigmata como potenciales controladores de Thrips

tabaci Lindeman en el cultivo de cebolla Allium cepa L.

Mayerly Alejandra Castro López

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias Agrarias, Departamento de Agronomía

Bogotá D.C., Colombia

2018

Ácaros Mesostigmata como potenciales controladores de Thrips


Mayerly Alejandra Castro López

Tesis o trabajo de investigación presentada(o) como requisito parcial para optar al título

de:

Magister en Ciencias Agrarias - Línea Entomología

Director (a):

Ph.D.(c). Augusto Ramírez-Godoy

Codirector (a):

Ph.D.(c). Diana Marcela Rueda Ramírez

Línea de Investigación:

Entomología

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias Agrarias, Departamento de Agronomía

Bogotá D.C., Colombia

2018

Agradecimientos

A mis padres Dora María López Contreras y German Castro González, por su amor,

compañía, esfuerzo y apoyo incondicional, en cada momento vivido.

A mis directores Diana Rueda Ramírez y Augusto Ramírez-Godoy, por haberme brindado

la oportunidad, colaboración y confianza durante el desarrollo de la presente investigación,

especialmente a Diana Rueda, que con su experiencia y conocimiento, me enseño y aporto

bases muy importantes acerca de la Acarología.

Al Profesor John Wilson Martínez Osorio, quién a pesar de no ser oficialmente mi director,

formo parte importante durante el desarrollo de este trabajo, con su conocimiento,

confianza y apoyo, en todo momento.

A mi amigo Miguel Galán por su colaboración en los diferentes muestreos realizados.

A mis amigas Paola Toloza, Diana Páez, Angela Parra, Sonia Pérez, Zulma Cardenal y

Ericka León, por su amistad y compañía.

A los integrantes del grupo de investigación Manejo Biológico de Cultivos (GMBC), por su

apoyo y colaboración en el transcurso de la investigación.

A la Universidad Nacional de Colombia, por la oportunidad de realizar mis estudios de

Posgrado, igualmente, a cada uno de los docentes encargados de mi formación.

A la Gobernación de Boyacá y Colciencias, por la financiación de mis estudios y trabajo de

grado.

Por ultimo y no menos importante, a todas aquellas personas con las cuales compartimos

diferentes experiencias y conocimientos, en el transcurso de esta tesis.

Resumen y Abstract VII

Resumen

La cebolla de bulbo Allium cepa L. es uno de los cultivos hortícolas de mayor importancia

a nivel nacional, siendo el departamento de Boyacá el mayor productor del país. Dentro de

sus principales limitantes se encuentra Thrips tabaci (Lindeman), que produce daños

directos e indirectos. Entre las estrategias de manejo más empleadas, se encuentra el uso

de productos de síntesis química, que en algunos casos ha generado una presión de

selección, lo que conlleva al desarrollo de poblaciones de insectos resistentes a estos

productos. Por tal razón, es importante desarrollar estrategias de manejo alternativas y

complementarias que sean efectivas y disminuyan el impacto ambiental; entre estas se

destaca el manejo biológico, especialmente con depredadores, como el uso de ácaros

edáficos del orden Mesostigmata. Por tal razón, el presente estudio consistió en identificar,

criar y evaluar ácaros edáficos Mesostigmata provenientes de los municipios de Duitama,

Tibasosa y Nobsa, del departamento de Boyacá, con potencial biocontrolador sobre T.

tabaci. Como resultados, se encontraron seis especies predominantes de ácaros edáficos

asociadas a este cultivo, que pertenecen a las familias Laelapidae, Parasitidae,

Macrochelidae y Rhodocaridae; los cuales se caracterizaron morfológicamente y se les

realizo un análisis morfométrico. Se desarrolló un método de cría para Gaeolaelaps

aculeifer y Parasitus bituberosus, suministrándoles Aleuroglyphus sp. (Acari: Astigmata) y

nematodos de la familia Rhabditidae. Se encontró una capacidad de depredación diaria

promedio de G. aculeifer y P. bituberosus de 6.1 pre-pupas/pupas de T. tabaci,

presentando una respuesta funcional tipo II y el nivel en el que la oviposición fue mayor,

fue de 7.13 ± 0.42 y 6.08 ± 0.5 (huevos/día) para P. bituberosus y G. aculeifer,

respectivamente. Por lo anterior, las especies evaluadas son potenciales biocontroladores

de T. tabaci.

Palabras clave. Depredación, Laelapidae, Parasitidae, pupas, trips.

VIII Ácaros Mesostigmata como potenciales controladores de Thrips tabaci

Lindeman en el cultivo de cebolla Allium cepa L.

Abstract

The onion Allium cepa L. is one of the most important horticultural crop at the national level,

being the Department of Boyacá the main producer in the country. Within the main

limitations is found are Thrips tabaci (Linderman), which causes direct and indirect damage.

Among the management strategies used mainly, is the use of chemical synthesis products,

that in some cases has generated a selection pressure that leads to the development of

insect populations resistant to these products. For this reason, it is important to develop

alternative and management strategies that are effective and reduce the environmental

impact; among these are biological management, especially with predators, such as the

use of edaphic mites of the order Mesostigmata. For this reason, the present study was

based on identifying, breeding and evaluating edaphic mites Mesostigmata from the

municipalities of Duitama, Tibasosa and Nobsa, from the department of Boyacá, with

biocontrol potential on T. tabaci. As results, six predominant species of edaphic mites

associated with this crop were found, belonging to the families Laelapidae, Parasitidae,

Macrochelidae and Rhodocaridae; which were characterized morphologically and was

performed morphometric analysis. A breeding method was developed for Gaeolaelaps

aculeifer and Parasitus bituberosus, by supplying Aleuroglyphus sp. (Acari: Astigmata) and

nematodes of the family Rhabditidae. An average daily predation capacity of G. aculeifer

and P. bituberosus of 6.1 pre-pupae/pupae of T. tabaci was found, presenting a type II

functional response and the level at which the oviposition was higher, was 7.13 ± 0.42 and

6.08 ± 0.5 (eggs/day) for P. bituberosus and G. aculeifer, respectively. Therefore, the

evaluated species are potential biocontrollers of T. tabaci.

Keywords: Predation, Laelapidae, Parasitidae, pupae, Thrips.

Contenido IX

Contenido

Pág.

Resumen ....................................................................................................................... VII

Lista de figuras .............................................................................................................. XI

Lista de tablas ............................................................................................................. XIII

Lista de Símbolos y abreviaturas ............................................................................... XIV

Introducción .................................................................................................................... 1

Objetivos .......................................................................................................................... 5

Objetivo general............................................................................................... 5

Objetivos específicos ....................................................................................... 5

2. Capítulo 1. Ácaros Edáficos Mesostigmataasociados a cultivos de cebolla de

bulbo Allium cepa L. en el departamento de Boyacá. .................................................. 7

Resumen ......................................................................................................... 7

Introducción ..................................................................................................... 8

Materiales y métodos ....................................................................................... 9

Área de estudio ..................................................................................... 9

Colección, identificación y descripción de ácaros .................................. 9

Resultados ..................................................................................................... 10

Familia Laelapidae .............................................................................. 11

Familia Macrochelidae ........................................................................ 16

Familia Rhodocaridae ......................................................................... 19

Familia Parasitidae .............................................................................. 22

Discusión ....................................................................................................... 27

Conclusiones ................................................................................................. 29

Bibliografía ..................................................................................................... 30

3. Capítulo 2. Evaluación de dos tipos de presa para la cría de Gaeolaelaps

aculeifer (Mesostigmata: Laelapidae) y Parasitus bituberosus (Mesostigmata:

Parasitidae) .................................................................................................................... 35

Resumen ....................................................................................................... 35

Introducción ................................................................................................... 36

X Ácaros Mesostigmata como potenciales controladores de Thrips


Materiales y métodos ..................................................................................... 38

Mantenimiento de las colonias ............................................................ 39

Evaluación de la oviposición ............................................................... 39

Análisis estadístico .............................................................................. 40

Resultados ..................................................................................................... 41

Oviposición de Gaeolaelaps aculeifer ................................................. 41

Oviposición de Parasitus bituberosus .................................................. 42

Discusión ....................................................................................................... 44

Conclusión ..................................................................................................... 46

Bibliografía ..................................................................................................... 46

4. Capítulo 3. Capacidad depredadora de Gaeolaelaps aculeifer (Mesostigmata:

Laelapidae) y Parasitus bituberosus (Mesostigmata: Parasitidae) sobre el estado de

pre- pupa/pupa de Thrips tabaci (Lindeman). ............................................................. 51

Resumen ....................................................................................................... 51

Introducción ................................................................................................... 52

Materiales y Métodos ..................................................................................... 55

Mantenimiento de las colonias ............................................................ 56

Evaluación de la depredación y oviposición ........................................ 57

Respuesta funcional y numérica ......................................................... 57

Análisis estadístico .............................................................................. 58

Resultados ..................................................................................................... 59

Depredación por Gaeolaelaps aculeifer .............................................. 59

Depredación por Parasitus bituberosus ............................................... 60

Respuesta funcional y numérica de G. aculeifer y P. bituberosus ....... 62

Discusión ....................................................................................................... 64

Conclusiones ................................................................................................. 66

Bibliografía ..................................................................................................... 67

5. Conclusiones y recomendaciones ........................................................................ 73

Conclusiones ................................................................................................. 73

Recomendaciones ......................................................................................... 74

Bibliografía .................................................................................................................... 75

Contenido XI

Lista de figuras

Pág.

Figura 2-1: Vista ventral de Gaeolaelaps aculeifer (Hembra). Foto tomada por M.A. Castro,

el 06 de abril de 2017. .................................................................................................... 13

Figura 2-2: Vista ventral de Gaeolaelaps queenslandicus (Hembra). Foto tomada por M.A.

Castro, el 06 de abril de 2017. ........................................................................................ 16

Figura 2-3: Vista ventral de Macrocheles robustuslus (Hembra). Foto tomada por M.A.


Figura 2-4: Vista ventral de Protogamasellopsis dioscorus (Hembra). Foto tomada por M.A.


Figura 2-5: Vista ventral de Parasitus bituberosus (Hembra). Foto tomada por M.A. Castro,

el 05 de marzo de 2018. ................................................................................................. 24

Figura 2-6: Vista ventral de Neogamasus aff. cervicornis (Hembra). Foto tomada por M.A.


Figura 3-1: Oviposición media (± error estándar) de Gaeolaelaps aculeifer con dos tipos

de dietas. Letras iguales por día indican que no se presentaron diferencias significativas,

según la prueba de Tukey (P≤0,05). ............................................................................... 41

Figura 3-2: Oviposición media (± error estándar) de Parasitus bituberosus con dos fuentes

de alimento. Letras iguales por día indican que no se presentaron diferencias significativas,

según la prueba de Tukey (P≤0,05). ............................................................................... 43

XII Ácaros Mesostigmata como potenciales controladores de Thrips


Figura 4-1: Depredación por Gaeolaelaps aculeifer con diferentes cantidades de pre-

pupas/pupas de Thrips tabaci (± error estándar). Letras dieferentes arriba de las barras

indican diferencias significativas (Tukey, α=0,05). .......................................................... 59

Figura 4-2: Depredación de Parasitus bituberosus en diferentes cantidades de pre-

pupas/pupas de Thrips tabaci (± error estándar). Letras diferentes arriba de las barras

indican diferencias significativas (Tukey, α0,05). ............................................................ 61

Figura 4-3: Respuesta funcional de Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus a

diferentes densidades de pre-pupas/pupas de Thrips tabaci. Los puntos representan los

datos observados. .......................................................................................................... 62

Figura 4-4: Respuesta numérica de Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus en

función de diferentes densidades de pre-pupas/pupas de Thrips tabaci. Los puntos

representan los datos observados. ................................................................................. 63

Contenido XIII

Lista de tablas

Pág.

Tabla 3-1: Oviposición media diaria (± error estándar) y proporción de huevos viables de

Gaeolaelaps aculeifer con dos diferentes fuentes de alimento. ...................................... 42


Parasitus bituberosus con dos diferentes fuentes de alimento. ...................................... 43

Tabla 4-1: Oviposición diaria (media±SE) y tasas de viabilidad de Gaeolaelaps aculeifer

con diferentes cantidades de Thrips tabaci en estado pre pupa/pupa. ........................... 60

Tabla 4-2: Oviposición diaria (media±SE) y tasas de viabilidad de Parasitus bituberosus

con diferentes cantidades de Thrips tabaci en estado pre-pupa/pupa. ........................... 61

Tabla 4-3: Parámetros de la respuesta funcional de Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus

bituberosus alimentados con el estado pre-pupa/pupa de Thrips tabaci. ........................ 63

Contenido XIV

Lista de Símbolos y abreviaturas

Símbolos con letras latinas Símbolo Término Unidad SI

A Área m2 L Longitud m T Temperatura K T Tiempo s V Volumen m3

Símbolos con letras griegas Símbolo Término Magnitud

µm Micrómetro Longitud

Abreviaturas Abreviatura Término

a Eficiencia de búsqueda aff. Afín ANOVA Análisis de varianza MIP Manejo integrado de Plagas Th Tiempo de manipulación

Introducción

La producción de cebolla de bulbo en Colombia se realiza en gran parte del territorio

nacional, encontrándose en un total de 22 departamentos, con un área sembrada de

14.275,2 hectáreas y con una producción de 319.987 toneladas por año. Según la red de

información y comunicación del sector agropecuario de Colombia – Agronet, en el periodo

del 2017, en el departamento de Boyacá se reportó un área de 6.371,3 ha, una producción

de 180.129 Ton, con una participación del 56%, siendo el departamento con mayor

producción a nivel nacional.

Dentro de las principales limitantes de este cultivo se encuentra Thrips tabaci Lindeman

(Thysanoptera: Thripidae), que en el estado de Lara – Venezuela, ocasiono deformaciones

foliares, reducción del tamaño de los bulbos y disminución de los rendimientos (Salas et

al., 1993). El ciclo de vida de los trips comprende: huevo, dos instares larvales, dos instares

púpales y adulto. Con un tiempo promedio de desarrollo 14.2 ± 1.7 días en condiciones

ambientales de 23.4 ± 2 °C, 86 ± 3% HR y 12: 12 horas (día: noche) en el estado de Lara

Venezuela, usando plantas de cebolla como hospedero (Arrieche et al., 2006). El adulto,

los dos estados larvales y el huevo son encontrados en las plantas hospederas, mientras

que el estado de pupa es inactivo y se presenta en el suelo (North y Shelton, 1986).

El daño directo lo genera el adulto y los estadios ninfales, los cuales se encuentran

principalmente en el espacio estrecho de las hojas tubulares de la cebolla, estos insectos

prefieren alimentarse de las hojas recién emergidas. Tanto los adultos como las larvas de

trips se alimentan dentro de la capa del mesófilo utilizando su aparato bucal picador-

succionador (Larentzaki et al., 2008). Las piezas bucales son en forma de pico con una

solo mandíbula funcional que es la izquierda, el movimiento de su aparato bucal es de

2 Introducción

empuje hacia adelante, con el objeto de perforar la epidermis de las hojas. El daño por

este proceso es la presencia de lesiones de color blanco a plateado en el área de

alimentación, las lesiones en la hoja pueden ocurrir como parches o rayas; Cuando el daño

por alimentación es severo las hojas adquieren una coloración plateada seguido de un

marchitamiento (Gill et al., 2015). Ataques intensos en la parte aérea de la planta causan

pérdidas en el llenado de bulbo, reduciendo su tamaño, calidad y afectando su valor

comercial (Ribeiro et al., 2009).

Al mismo tiempo, estos insectos pueden llegar a ocasionar daños indirectos debido a que

son vectores del virus de la mancha amarilla del iris (IYSV), el cual ocasiona lesiones de

forma lenticular en el tejido foliar que conducen a la disminución de la fotosíntesis

(Buckland et al., 2013). El síntoma inicial es una clorosis a manera de lesiones localizadas

en las hojas en forma de anillos, que posteriormente se vuelven necróticas. Este virus no

conduce directamente a la muerte de la planta; sin embargo, el estrés generado por esta

infección reduce la capacidad fotosintética de la planta y, sumado a la presión ejercida por

las poblaciones de trips, ocasiona la muerte de esta y la pérdida total del cultivo (Reitz,

2013).

Para el control de trips se emplean solo productos de síntesis química, los cuales han

generado una gran presión selectiva de insectos resistentes, como es el caso de los

insecticidas permetrina, cipermetrina (piretroides) y diazinon (organofosforados)

(Larentzaki et al., 2008). Pruebas de toxicidad combinada y clonación molecular sugieren

un importante papel en el sitio de mutación T929I en resistencia a piretroides (Nazemi et

al., 2016). Igualmente, el alto grado de exposición a varios insecticidas ha contribuido al

desarrollo de resistencia en T. tabaci, sumado a otros factores; como un ciclo de vida corto,

alto potencial de reproducción y reproducción tanto haploide como diploide (Da Silva et al.,

2015).

Por lo expuesto anteriormente, el Control Biológico es una alternativa viable para disminuir

la población de T. Tabaci y el uso de productos de síntesis química. En este contexto, las

especies nativas de artrópodos depredadores son muy importantes en programas de

Introducción 3

Manejo Integrado de Plagas (MIP), primordialmente por su adaptabilidad a condiciones

ambientales variables, confiriéndoles una mayor posibilidad de permanecer en el cultivo y

así ejercer un efecto para controlar las plagas eficientemente (Symondson et al., 2002).

Dentro de los depredadores naturales de T. Tabaci se encuentra Orius insidiosus (Say)

(Hemiptera: Anthocorinae) que en liberaciones logró disminuir la densidad poblacional de

trips por planta, en Argentina (Lefebvre et al., 2013). Igualmente, se reporta la capacidad

de depredación de este chinche ende un 74% de individuos de T. tabaci, tanto en

condiciones de invernadero como de laboratorio, en Honduras (Pantoja, 2009).

En el suelo se encuentra una gran diversidad de organismos conectados por interacciones

altamente complejas, lo que proporciona una importante oferta de alimento y microhábitats

para los micro artrópodos del suelo que favorecen su diversidad y abundancia (Krantz,

2009). Dentro de éstos controladores se destacan los ácaros depredadores del suelo que

representan un grupo promisorio como reguladores de insectos plagas en diferentes

ecosistemas (Berndt et al., 2004). Estos enemigos naturales son importantes para el

control de organismos edáficos u organismos con una parte de su ciclo de vida en este

ambiente, por lo que se consideran con un gran potencial para controlar los estados de

pre-pupa/pupa de trips en el suelo (Messelink y van Holstein-Saj, 2008).

Los ácaros edáficos Mesostigmata se reportan como depredadores de diversos

organismos del suelo incluyendo pupas de trips. Diversos estudios en Europa y Brasil han

demostrado que estos ácaros, presentan una capacidad de depredación entre 50-70% de

las fases edáficas de trips, en condiciones de laboratorio (Messelink y van Holstein-Saj

2008; Castilho et al., 2015). En Colombia se ha evaluado la especie Stratiolaelaps sp.

(Acari: Laelapidae) con un porcentaje de depredación del 80% sobre Thrips palmi Karny

(López, 2014). Sin embargo, el conocimiento de estos ácaros en el país es muy limitado

para los diversos cultivos de importancia agrícola nacional.

La posibilidad de usar ácaros depredadores en el control de plagas como agentes de

control biológico, demanda un continuo desarrollo y perfeccionamiento de los métodos de

cría; de tal manera que se garanticen altas producciones a bajo costo y con la calidad

4 Introducción

requerida (Kostiainen, 1994). Los métodos a utilizar dependen fundamentalmente de las

características de la especie que se desea criar, la disponibilidad de espacio y recursos

(Luck et al., 1988).

En Colombia se desconoce la presencia y el potencial de depredación de ácaros edáficos

sobre T. tabaci en el cultivo de cebolla de bulbo, por lo que se hace necesario su

conocimiento y evaluación. Este documento está compuesto por tres capítulos, los cuales

corresponden a los resultados de cada objetivo específico de la tesis.

El primer capítulo se denomina: “Ácaros Edáficos Mesostigmata asociados a cultivos de

cebolla de bulbo Allium cepa L. en el departamento de Boyacá”, en el que se buscó

identificar las principales familias de ácaros de suelo del orden Mesostigmata en cultivos

de cebolla de bulbo del departamento. Con las especies colectadas en el paso anterior, se

desarrolló una metodología de cría para las especies de ácaros Mesostigmata

predominantes en el cultivo de cebolla de bulbo, por lo cual se nombró el segundo capítulo

como: “Evaluación de dos tipos de presa para la cría de Gaeolaelaps aculeifer

(Mesostigmata: Laelapidae) y Parasitus bituberosus (Mesostigmata: Parasitidae).

El tercer capítulo denominado: “Capacidad depredadora de Gaeolaelaps aculeifer

(Mesostigmata: Laelapidae) y Parasitus bituberosus (Mesostigmata: Parasitidae) sobre el

estado de pre- pupa/pupa de Thrips tabaci (Lindeman)”, evaluó la actividad depredadora

de los ácaros edáficos Mesostigmata predominantes en cultivos de cebolla de bulbo sobre

pre-pupas/pupas de Thrips tabaci.

Objetivos

Objetivo general

Identificar y evaluar ácaros Mesostigmata como agentes de control biológico de Thrips

tabaci Lindeman 1889 (Thysanoptera: Thripidae), plaga en cultivos de cebolla Allium cepa

L. en el departamento de Boyacá.

Objetivos específicos

▪ Identificar las principales especies de ácaros de suelo del orden Mesostigmata en

cultivos de cebolla de bulbo en el departamento de Boyacá.

▪ Desarrollar una metodología de cría para las especies de ácaros Mesostigmata

predominantes en el cultivo de cebolla de bulbo.

▪ Evaluar la actividad depredadora de ácaros Edáficos Mesostigmata predominantes

en cultivos de cebolla de bulbo sobre pre-pupa/pupa de Thrips tabaci.

2. Capítulo 1. Ácaros Edáficos Mesostigmata asociados a cultivos de cebolla de bulbo Allium cepa L. en el departamento de Boyacá.

Resumen

El cultivo de cebolla de bulbo Allium cepa L., es uno de los sistemas de producción más

importantes en el departamento de Boyacá; esta actividad se ve afectada por diferentes

artrópodos plaga que ocasionan daños considerables. La utilización de ácaros

Mesostigmata depredadores del suelo que puedan controlar organismos edáficos, es una

alternativa dentro de un Manejo Integrado de Plagas. Por lo anterior, el objetivo de este

estudio fue identificar las especies asociadas al cultivo de cebolla en los municipios de

Duitama, Tibasosa y Nobsa del departamento de Boyacá. En cada municipio se visitaron

seis fincas en las que se tomaron aleatoriamente doce muestras de suelo con un cilindro

de 10 cm de diámetro por 5 cm de profundidad, entre y sobre el surco del cultivo. De cada

muestra se extrajeron los ácaros mediante un equipo con embudos Berlese modificado y

se realizaron montajes de los adultos Mesostigmata en láminas con medio Hoyer. Se

encontraron seis especies predominantes: Gaeolaelaps aculeifer, Gaeolaelaps aff.

queenslandicus, Macrocheles robustuslus, Protogamasellus dioscorus, Parasitus

bituberosus y Neogamasus aff. cervicornis, principalmente en el municipio de Duitama.

Todos los ácaros examinados en el presente estudio se caracterizaron morfológicamente

y se les realizo un análisis morfométrico.

Palabras clave. Gaeolaelaps, Macrocheles, Protogamasellus, Parasitus, Neogamasus.

8 Ácaros Mesostigmata como potenciales controladores de Thrips


Introducción

La cebolla de bulbo (Allium cepa L.) es una de las principales hortalizas del país, el

departamento de Boyacá se destaca por ser su principal productor, con un área sembrada

de 6.371,3 ha y un rendimiento de 180.129T/ha en el 2017 (Agronet, 2018). Sin embargo,

la producción de este cultivo se ve limitada por artrópodos plaga, entre las cuales se

destaca Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae), que no han logrado ser

manejadas con las tradicionales estrategias de control (Gill et al., 2015). Por esto, tácticas

alternativas como el uso de especies depredadoras nativas como agentes de control

biológico se convierte en una opción viable que debe ser explorada.

En el sistema de producción de cebolla de bulbo, se desconocen las especies nativas

asociadas de artrópodos depredadores que podrían ser tenidas en cuenta en programas

de Manejo Integrado de Plagas (MIP). Dentro de los componentes más importantes en la

fauna del suelo se encuentran los ácaros, entre los que se destacan especialmente los

depredadores edáficos, que son capaces de regular poblaciones de artrópodos plaga en

diferentes ecosistemas (Berndt et al., 2004).

Los ácaros edáficos del orden Mesostigmata incluyen especies depredadoras de diversos

organismos del suelo (Messelink y van Holstein-Saj, 2008). Entre las familias más

representativas de este orden se destacan las familias Laelapidae, Parasitidae,

Macrochelidae y Rhodocaridae, de las cuales han sido estudiadas varias especies y se

conoce su potencial de depredación de pequeños artrópodos y nematodos (Castilho et al.,

2015; Moreira y Moraes, 2015; Azevedo et al., 2015.). Sin embargo, el conocimiento de

estas especies de ácaros en el país es muy limitado para los diversos cultivos de

importancia agrícola nacional, lo cual limita su uso práctico.

Debido a la escasa información sobre la presencia de ácaros Mesostigmata en cultivos de

interés agrícola en Colombia y de posibles depredadores de artrópodos plaga, el presente

estudio tuvo como objetivo identificar taxonómicamente las principales especies de ácaros

Capítulo 1 9

de suelo del orden Mesostigmata asociados a cultivos de cebolla de bulbo en el

departamento de Boyacá.

Materiales y métodos

Área de estudio

Los cultivos de cebolla considerados en este estudio se encuentran a cielo abierto en el

departamento de Boyacá en los municipios de Duitama, Tibasosa y Nobsa, los cuales

están ubicados en la cuenca alta del río Chicamocha, con una elevación media de 2.498,

2.504 y 2.497 m, respectivamente. Duitama presenta una temperatura media anual de

14,2˚C y una precipitación de 870 mm; Tibasosa una temperatura media anual de 14,3˚C

y una precipitación de 912 mm; y Nobsa una temperatura media anual de 14,7˚C y una

precipitación de 823 mm. Las fincas con cultivos de cebolla de bulbo seleccionadas en

este estudio se caracterizaron por tener grupo textural Franco Arcilloso (FAr), Franco

Arcillo Arenoso (FArA) y Franco Arcillo Limoso (FArL).

Colección, identificación y descripción de ácaros

Los muestreos fueron realizados entre los meses de agosto del 2016 y enero del 2017. En

cada municipio se visitaron seis fincas de las cuales se tomaron doce muestras de suelo

aleatoriamente, entre y sobre el surco del cultivo. Cada muestra de suelo fue tomada con

un cilindro de 10 cm de diámetro por 5 cm de profundidad, el cual se introdujo en el suelo

mediante impacto. Las muestras fueron transportadas en bolsas plásticas al laboratorio de

Entomología del grupo de investigación de Manejo Biológico de Cultivos, de la Universidad

Pedagógica y Tecnológica de Colombia, sede Tunja, donde los ácaros se extrajeron

mediante un equipo con embudos Berlese modificado (Oliveira et al., 2001).

Paralelamente, una cantidad de aproximadamente 100 g fue tomada de cada sitio de

estudio para la determinación del pH en el laboratorio (método potenciométrico, relación

suelo-agua 1:1- V/V).



Los ácaros Mesostigmata extraídos del suelo y separados se trasladaron al laboratorio de

Entomología de la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Colombia,

sede Bogotá, para su procesamiento. En este, se realizaron montajes de los adultos

Mesostigmata, excluyendo los Uropodina, en láminas con medio Hoyer (Krantz y Walters,

2009). Las láminas se dejaron en un horno a 40°C durante una semana y, posteriormente,

se sellaron con esmalte transparente.

La identificación de familias y géneros de los ácaros se efectuó mediante los trabajos

Krantz y Ainscough, (1990), Lindquist et al. (2009), y claves no publicadas utilizadas en el

curso “Soil Acarology - Acarology Summer Program” (2012) del Laboratorio de

Entomología de Ohio State University. La identificación de especies se realizó mediante la

comparación con descripciones originales, redescripciones y material proporcionado en el

curso “3o treinamento sobre reconhecimeinto de ácaros Mesostigmata de importância

agrícola” (ESALQ-USP, 2016).

Las fotografías fueron tomadas mediante una cámara digital conectada a un microscopio

de contraste de fases. Se realizaron mediciones de cada estructura del ácaro en

micrómetros (µm) por medio de una reglilla ubicada en el ocular del microscopio y se

obtuvo el promedio de cada estructura examinada con su respectivo rango (en paréntesis).

La medición de la pata hace referencia a la distancia entre la base de la coxa hasta el tarso

(sin incluir el pretarso).

Resultados

En los municipios de Duitama, Tibasosa y Nobsa, del departamento de Boyacá, se

registraron seis especies predominantes, que pertenecen a los géneros Gaeolaelaps,

Macrocheles, Protogamasellus, Parasitus y Neogamasus, de las familias Laelapidae,

Capítulo 1 11

Macrochelidae, Rhodocaridae y Parasitidae. De los individuos examinados, se encontraron

e identificaron las siguientes especies de ácaros Mesostigmata:

Familia Laelapidae

Gaeolaelaps aculeifer (Canestrini, 1884)

Laelaps aculeifer Canestrini, 1884: 698.

Hypoaspis aculeifer.— Canestrini, 1885: 84; Oudemans, 1902b: 24; Oudemans, 1903b:

129; Sellnick, 1931: 695; Willmann, 1949a: 115; Willmann, 1951: 117; Willmann,

1952a: 146; Turk, 1953: 11; Bregetova, 1956: 77; Fonseca, 1958b: 50;

Strandtmann, 1963: 3; Costa, 1961b: 258; Costa, 1962: 489; Costa, 1966a: 141;

Costa, 1966c: 74; Solomon, 1968a: 675; Bhattacharyya, 1968: 540; Costa, 1968:

11; Beron, 1974: 176; Hughes, 1976: 292; Karg, 1978b: 18; Neves & Carmona,

1981/82: 295; Zeman, 1982: 233; Ruf & Koehler, 1993: 198; Pinto-da-Rocha,

1995: 87; Ma, 1996: 48; Cobanoglu & Bayram, 1998: 190; Liu & Ma, 2003: 654;

Ren & Guo, 2008: 329.

Geolaelalps aculeifer. — Walter & Oliver, 1990: 295; Farrier &Hennessey, 1993: 72

Especímenes examinados. Cuatro hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda de

Tongua (5˚48ˈ40.75” N, 73˚0ˈ46.908” O), a 2.504 m de elevación, en el municipio de

Duitama, el 29 de septiembre de 2016; y tres hembras colectadas por M.A. Castro en la

vereda de San Martin (5˚47ˈ56.33” N, 72˚58ˈ39.11” O), a 2.511 msnm, en el municipio de

Nobsa, el 10 de agosto de 2016. El suelo presentó un pH de 8,38 y 8,08, respectivamente.

Morfología de la Hembra. (Figura 2-1)

Gnathosoma. Dígito fijo con 99 (93-105) de largo, con tres dientes; digito móvil del

quelícero con 99 (93-105) de largo, con dos dientes. Los cornículos se encuentran bien

separados uno del otro subparalelamente, con 66 (65-68) de largo; la seta hipostomal h3

en línea longitudinal con h1 y ligeramente posterior de h2. Las medidas de las setas



hipostomales fueron: h1 con 41 (38-45), h2 con 38, h3 con 55 (50-58), pc con 45 (38-53)

de largo.

Idiosoma. Sus medidas fueron: 779 (738- 813) de largo y con 488 (480-500) de ancho.

Idiosoma dorsal. Escudo Dorsal con 663 (638-675) de largo y con 412 (405-415) de su

parte más ancha. Medidas de las setas: j1 con 44 (43-45), j2 con 64 (60-68), j3 con 74 (73-

75), j4 con 56 (53-60), j5 con 44 (43-45), j6 con 33 (33-35), z1 con 63, z2 con 73 (70-75),

z3 con 66 (63-68), z4 con 67 (63-70), z5 con 52 (50-55), z6 con 28, s1 con 50 (48-55), s2

con 57 (53-63), s3 con 57 (55-60), s4 con 66 (64-67), s5 con 51 (48-55), s6 con 57 (50-63),

r2 con 74 (73-75), r3 con 53 (52-55), r4 con 54 (50-58), r5 con 40 (37-43); J1 con 28 (25-

30), J2 con 21 (20-22), J3 con 18 (17-20), J4 con 23 (20-25), J5 con 25 (23-28), Z1 con 28

(27-30), Z2 con 20 (18-23), Z3 con 21 (20-23), Z4 con 27 (23-30), Z5 con 46 (40-70), S1

con 40 (38-45), S2 con 29 (28-30), S3 con 23 (18-28), S4 con 28 (25-30), S5 con 26 (20-

30), R1 con 23 (20-25), R2 con 19 (18-20), R3 con 19 (18-20), R4 con 20 (17-25), R5 con

21 (20-23), R6 con 24 (20-28) UR1 con 25, UR2 con 20 (18-22) de largo. Sus setas

dorsales son simples.

Idiosoma ventral. Base del tritosterno con 15 (13-18) de ancho en la parte proximal y con

35 (30-38) de largo; lacinia con 92 (90-95) de largo, pilosa, separada totalmente, con un

área pre-esternal poco esclerotizada. Escudo esternal con 191 (185-200) de largo y con

192 (188-200) de ancho, con tres pares de setas (st1‒st3); st1 con 50, st2 con 50, st3 con

48 (43- 50) de largo. La seta st4 con 33 (30-38), se encuentra ubicada debajo del escudo

esternal. Escudo genital en forma de lengua con 100 (93-105) de largo y con 61 (58-63)

de ancho, la st5 con 31 (30-33) dentro del escudo genital. Medidas de las setas del

opistogaster: Jv1 con 35 (30-38), Jv2 con 39 (38-40), Jv3 con 30, Jv4 con 25 (23-28), Jv5

con 27 (25-28), Zv1 con 25, Zv2 con 30 (28-33), Zv5 con 22 (20-23) de largo. Escudo anal

con 91 (85-95) de largo y con 70 (65-75) de ancho; la abertura anal mide 31 (28-33) de

largo y 19 (18-20) de ancho, las setas paranales con 24 (23-25) y la seta postanal con 29

(28-30).

Patas. El largo de las patas presentó las siguientes mediciones: pata I con 675 (663-700),

pretarso I con 28 (27-30) de largo; pata II con 540 (533-550), pretarso II con 29 (28-30) de

Capítulo 1 13

largo; pata III con 527 (518-538), pretarso III con 25 (23-28) de largo; pata IV con 792 (750-

820), pretarso IV con 33 (30-38) de largo.

Observaciones. Los especímenes examinados se ajustan con la redescripción realizada

por Evans y Till, (1966); sin embargo, los especímenes examinados por estos autores

presentan un escudo dorsal (360) y esternal (138) más ancho, al igual que el largo de los

cuatro pares de patas (pata I 390, pata II 336, pata III 285 y pata IV 465). Debido a que en

la descripción y redescripciones no se reportaron las mediciones de los escudos y setas,

no fue posible hacer una comparación completa.

Figura 2-1: Vista ventral de Gaeolaelaps aculeifer (Hembra). Foto tomada por M.A. Castro, el 06 de abril de 2017.



Gaeolaelaps queenslandicus (Womersley, 1956)

Androlaelaps queenslandicus Womersley, 1956a: 577.

Androlaelaps queenslandicus. — Wang & Li, 1965: 239.

Geolaelaps queenslandicus. — Ryke, 1963: 13; Walter & Oliver, 1990: 295; Farrier &

Hennessey, 1993: 73.

Hypoaspis (Gaeolaelaps) queenslandica. — Faraji et al., 2008: 207.

Gaeolaelaps queenslandica. — Trach, 2012: 162.

Especímenes examinados. Dos hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda de

Peña negra (5˚47ˈ26.34” N, 72˚59ˈ25.66”O), a 2.499 m de elevación, en el municipio de

Tibasosa, el 18 de noviembre de 2016; una hembra colectada por M.A. Castro en la vereda

de Punta larga (5˚46ˈ38.75” N, 72˚58ˈ49.44” O), a 2.497 m de elevación, en el municipio de

Nobsa, el 10 de agosto de 2016; y tres hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda

de Tongua (5˚48ˈ40.75” N, 73˚0ˈ46.908”O), a 2.504 m de elevación, en el municipio de

Duitama, el 07 de septiembre de 2016. El suelo presento un pH de 7,71, 8,08 y 8,38,

respectivamente.


Gnathosoma: Dígito fijo con 90 (88-95) de largo, con dos dientes; digito móvil del quelícero

con 80 (78-85) largo y con dos dientes. Los cornículos se encuentran bien separados uno

del otro, subparalelamente, con 56 (50-63) de largo. La seta hipostomal h3 en línea

longitudinal con h1 y ligeramente posterior de h2. Las medidas de las setas hipostomales

fueron: h1 con 38 (38-40), h2 con 25, h3 con 31 (30-33), pc con 20 de largo.

Idiosoma. Sus medidas fueron: 596 (575-625) de largo y 308 (275-356) de ancho.


parte más ancha. Medidas de las setas: j1 con 31 (28-33), j2 con 41 (38-43), j3 con 41 (38-

43), j4 con 43 (40-45), j5 con 38 (35-40), j6 con 33 (30-38), z1 con 37 (35-40), z2 con 38

(35-40), z3 con 38 (35-40), z4 con 38, z5 con 43, z6 con 35 (33-38), s1 con 29 (25-33), s2

con 28 (25-30), s3 con 36 (33-38), s4 con 33 (30-35), s5 con 38 (35-40), s6 con 35 (33-38),

Capítulo 1 15

r2 con 41 (38-43), r3 con 57 (55-60), r4 con 37 (33-40), r5 con 42 (40-43); J1 con 28 (25-

33), J2 con 27 (23-30), J3 con 27 (23-30), J4 con 27, J5 con 28 (25-30), Z1 con 38, Z2 con

36 (35-38), Z3 con 38 (38-40), Z4 con 40 (38-43), Z5 con 45, S1 con 33 (30-40), S2 con 39

(38-43), S3 con 38, S4 con 38 (35-40), S5 con 40 (38-40), R1 con 32 (30-33), R2 con 29

(28-30), R3 con 33, R4 con 28 (25-30), R5 con 43, UR1 con 28, UR2 con 31 (30-33) de

largo. Sus setas dorsales son simples.


25 de largo; lacinia con 77 (75-80) de largo, pilosa, separada totalmente. Escudo esternal

con 173 (170-175) de largo y 163 (150-175) de ancho, con tres pares de setas (st1‒st3),

st1 con 39 (38-40) st2 con 33 (30-35), st3 con 38. Debajo del escudo esternal, se ubica la

st4 con 28 (25-30). Escudo genital en forma de lengua con 153 (150-158) de largo y con

73 (70-75) de ancho, con la st5 29 (28-30) dentro del escudo genital. Medidas de las setas

del opistogaster: Jv1 con 28, Jv2 con 28 (27-30), Jv3 con 26 (25-28), Jv4 con 28, Zv1 con

23, Zv2 con 26 (25-28), Zv3 con 25. El escudo anal mide 64 (63-68) de largo y 51 (50-53)

de ancho; la abertura anal mide 26 (23-28) de largo y 23 (20-25) de ancho, las setas

paranales con 21 (20-23) y la seta postanal con 25 de largo.




600), pretarso IV con 27 (20-30) de largo.


por Ryke, (1963); sin embargo, los especímenes examinados por el autor, presentan un

idiosoma más largo (540). Debido a que en la descripción y redescripciones posteriores no

se reportan las mediciones de los escudos y setas, no fue posible hacer una comparación

completa. Los especímenes examinados presentan una seta adicional en la serie J

(llamada en este estudio como px2), lo cual puede ser una variación intra-específica.



Figura 2-2: Vista ventral de Gaeolaelaps queenslandicus (Hembra). Foto tomada por

M.A. Castro, el 06 de abril de 2017.

Familia Macrochelidae

Macrocheles robustuslus (Berlese, 1904)

Holostaspis subbadius var. rubustulus Berlese, 1904a: 264.

Macrocheles robustulus. — Axtell, 1961: 748; Filipponi & Pegazzano, 1962b: 230; Costa,

1966: 533; Bregetova, 1977: 376; Hyatt & Emberson, 1988: 106.

Macrocheles (Macrocheles) robustulus. — Krauss, 1970: 136; Karg, 1971: 132.

Holostapis humeratus Berlese, 1908: 13 [Sinonimia por Filipponi & Pegazzano, 1962b:

234].

Capítulo 1 17

Nothrholaspis punctillatus Willmann, 1939: 176 [Sinonimia por Filipponi, 1959: 210].

Macrocheles coprophila Womersley,1942: 167 [Sinonimia por Filipponi & Pegazzano

1962b: 234].

Macrocheles rothamstedensis Evans & Browning, 1956: 15 [Sinonimia por Filipponi, 1959:

210].

Especímenes examinados. Cuatro hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda de

Peñas negras (5˚47ˈ26.34” N, 72˚59ˈ25.655” O), a 2.499 msnm, en el municipio de

Tibasosa, el 08 de agosto de 2016. El suelo presentó un pH de 7,71.


Gnathosoma Dígito fijo con 93 (88-98) de largo, con tres dientes; digito móvil del quelícero

con 86 (83-93) largo, con dos dientes. Los cornículos se encuentran bien separados uno

del otro, subparalelamente, con 67de largo. La seta hipostomal h3 en línea longitudinal con

h1 y ligeramente posterior de h2. Las medidas de las setas hipostomales fueron: h1 con

69 (63-75), h2 con 56 (50-63), h3 con 80 (75-85), pc con 28 (25-30) de largo.

Idiosoma. Sus medidas fueron: 767 (750-775) de largo y con 479 (438-525) de ancho.


parte más ancha. Medidas de las setas: j1 con 39 (38-40), j2 con 39 (38-40), j3 con 45, j4

con 48 (45-50), j5 con 25, j6 con 28 (25-30), z2 con 25, z5 con 28 (25-30), z6 39 (38-40),

s3 con 73 (70-75), s4 con 40 (38-43), r3 con 26 (25-28), r4 con 50; J2 con 39 (38-40), J5

con 50, Z1 con 39, Z3 con 49 (48-50), Z4 con 45, Z5 con 43 (40-45), S1 con 29 (28-30),

S2 con 39 (38-40), S4 con 38, S5 con 44 (43-45) de largo. Sus setas dorsales son simples,

excepto j1, j4, J5, Z4, Z5, s3 y r3, son más gruesas y pilosas.


49 (48-50) de largo; lacinia con 77 (75-80) de largo, pilosa, separada totalmente. Escudo

esternal con 185 (175-193) de largo y de ancho 238 (213-250), incluyendo tres pares de

setas (st1‒st3 ), st1 con 47 (40-50), st2 con 46 (45-48), st3 con 39 (38-40), con pequeños

escudos metaesternales que incluyen la st4 con 38 de largo, escudo genital en forma de



montículo con 117 (113-125) de largo y 136 (125-145) de ancho, que incluye la st5 con 37

(35-38), escleritos accesorios sobre puestos al escudo genital; con un escudo ventrianal

de 248 (230-263) de largo y de 217 (200-225) de ancho. Medidas de las setas del

opistogaster: Jv1 con 31 (30-33), Jv2 con 37 (35-38), Jv3 con 33, Jv4 con 22, Jv5 con 35

(33-38), Zv2 con 39 (38-40), Zv3 con 26 (25-28), Zv4 con 43 (40-45), Zv5 con 40 (38-43);

la abertura anal mide 27 (25-30) de largo y 25 de ancho.

Figura 2-3: Vista ventral de Macrocheles robustuslus (Hembra). Foto tomada por M.A. Castro, el 06 de abril de 2017.

Patas. El largo de las patas presentó las siguientes mediciones: pata I con 625 (600-650)

de largo; pata II con 583 (563-613), pretarso II con 29 (25-33) de largo; pata III con 496

Capítulo 1 19

(488-500), pretarso III con 32 (30-33) de largo; pata IV con 750; pretarso IV con 35 (30-38)

de largo.

Observaciones. Los especímenes examinados se encuentran dentro del rango de

medidas reportado por Costa (1996) en Israel y Özbek et al. (2015) para especímenes de

Turquía. Sin embargo, se observó que el escudo dorsal (616 x 350) reportado por Azevedo

et al. (2017) para especímenes de Brasil, es de menor tamaño que en los individuos

examinados en este estudio. Debido a que en la descripción y redescripciones posteriores

no se reportan las medidas de los escudos y setas, no fue posible hacer una comparación

completa.

Familia Rhodocaridae

Protogamasellopsis dioscorus (Manson,1972)

Protogamásellus dioscorus Manson,1972:437

Protogamasellopsis dioscorus. — Evans & Purvis, 1987: 855; Karg, 1944a: 123; Karg,

1944b: 208; Karg, 2007: 124; Castilho & Moraes, 2010: 397.

Especímenes examinados. Tres hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda de

Tongua (5˚48ˈ40.75” N, 73˚0ˈ46.908” O), a 2.504 msnm, en el municipio de Duitama, el 29

de septiembre de 2016; tres hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda la pradera

(5 ˚51ˈ39.1” N, 73˚01ˈ45.7” O), a 2.768 msnm, en el municipio de Duitama, el 06 de

septiembre de 2016; y dos hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda de Peñas

negras (5˚47ˈ26.56” N, 72˚59ˈ41.45”O), a 2.502 msnm, en el municipio de Tibasosa, el 21

de octubre de 2016. El suelo presentó un pH de 8,38, 7,9 y 7,53, respectivamente.

Morfología de la Hembra. (Figura 2-4).

Gnathosoma. Dígito fijo con 63 (60-65) de largo, con cinco dientes, digito móvil del

quelícero con 58 (55-60) largo, con dos dientes. Los cornículos se encuentran bien

separados uno del otro, subparalelamente, con 50 de largo. La seta hipostomal h3 en línea



longitudinal con h1 y ligeramente posterior de h2. Las medidas de las setas fueron: h1 con

19 (18-20), h2 con 13 (13-15), h3 con 80 (75-85), pc con 28 (25-30) de largo.

Idiosoma. Sus medidas fueron: 504 (475-525) de largo y con 189 (188-193) de ancho.

Idiosoma dorsal. Escudo podonotal con 207 (198-215) de largo y con 143 (118-160) en

su parte más ancha, Medidas de las setas: j1 con 34 (33-35), j2 con 18 (18-20), j3 con 24

(20-28), j4 con 25, j5 con 23 (20-25), j6 con 23 (20-25), z1 con 16 (15-18), z2 con 25, z3

con 19 (18-20), z4 con 28 (28-30), z5 con 43 (40-45), s1 con 18, s3 con 23, s4 con 30 (28-

33), s5 con 24 (23-25), s6 con 28 (25-30), r2 con 33 (30-35), r3 con 41 (38-45), r4 con 19

(18-20), r5 con 16 (15-18); En el escudo opistonotal con 213 (163-238) de largo y con 113

(100-125) en su parte más ancha, Medidas de las setas: J1 con 19 (18-20), J2 con 26 (20-

30), J3 con 23 (23-25), J4 con 23 (23-25), J5 con 35 (33-38), Z1 con 24 (23-25), Z2 con 24

(23-25), Z3 con 25, Z4 con 28 (28-30), Z5 con 43 (40-45), S1 con 28 (28-30), S2 con 25,

S3 con 25, S4 con 27 (25-28), S5 con 29 (28-30), R1 con 22 (20-23), R2 con 21 (20-23),

R3 con 18 (18-20), R4 con 20 (18-23), R5 con 23 (23-25), R6 con 26 (25-28), UR3 con 19

(18-20), UR4 con 27 (25-28) de largo, sus setas son simples.

Idiosoma ventral. Base del tritosterno con 13 (13-15) de ancho en la parte proximal y de

largo con 35 (30-38); lacinia con 84 (83-88) de largo, pilosa, separada totalmente. En la

parte pre esternal se encuentra una región débilmente esclerotizada, incluida la st1 con 24

(23-25), escudo esternal con 116 (113-120) de largo y de ancho con 114 (113-118), con

tres pares de setas (st2‒st4), st2 con 27 (25-30), st3 con 31 (28- 35), st4 con 24 (23-25).

Escudo genital en forma de montículo con 82 (75-95) de largo y 58 (55-60) de ancho,

incluida la st5 con 20 dentro del escudo genital; con escudo ventrianal de 162 (160-163)

de largo y 73 de ancho que incluye: Jv1 con 21 (18-23), Jv2 con 22 (20-25), Jv3 con 30,

Jv4 con 33 (30-35), Zv2 con 23, Zv3 con 16 (13-18), Zv4 con 39 (38-40). La abertura anal

mide 18 de largo y 17 (15-18) de ancho, las setas paranales con 29 (28-30) y la seta

postanal con 52 (50-55) de largo.


pretarso I con 18 (15-20) de largo; pata II con 263 (250-275), pretarso II con 13 de largo;

pata III con 238 (235-243), pretarso III con 13 de largo; pata IV con 381 (375-385), pretarso

IV con 13 (13-15) de largo.

Capítulo 1 21

Observaciones. Los especímenes examinados se ajustan con la descripción original

realizada por Manson (1972); los especímenes examinados por este autor, presentan un

idiosoma ligeramente más corto (485). De manera adicional, las mediciones se encuentran

dentro de los rangos de tamaño reportados por Castilho y Moraes (2010), a excepción de

algunas setas: j2 (26), z1(20), z2 (35), z3 (26), s4 (39), s5 (38), s6 (39), r4 (26), r5 (33), J1

(24), Z3 (29), Z4 (36), S1 (38), S2 (32), S3 (32), S4 (37), R1 (33), R2 (29), R3 (30), R4 (33),

R5 (37), UR3 (29) y UR4 (39), que son más largas en los especímenes de Brasil, entretanto

el escudo ventrianal (155) de largo y (73) de ancho, con el primer (360) y cuarto (370) par

de patas, son menores en los especímenes de Brasil.

Figura 2-4: Vista ventral de Protogamasellopsis dioscorus (Hembra). Foto tomada por M.A. Castro, el 06 de abril de 2017.



Familia Parasitidae

Parasitus bituberosus (Karg 1972)

Parasitus americanus Berlese, 1906:138

Parasitus bituberosus Karg, 1972: 57

Especímenes examinados. Cinco hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda de

Peñas negra (5˚44ˈ52.15” N, 72˚59ˈ28.18” O), a 2.483 msnm en el municipio de Tibasosa,

el 13 de enero de 2017. Los suelos presentaron un pH de 7,71.

Morfología de la Hembra. (Figura 2-5).

Gnathosoma: Dígito fijo con 89 (88-90) de largo con tres dientes; digito móvil del quelícero

con 84 (83-85) largo con siete dientes. Los cornículos se encuentran bien separados uno

del otro, subparalelamente, con 37 (35-38) de largo y 19 (18-20) de ancho. La seta

hipostomal h3 en línea longitudinal con h1 y ligeramente posterior de h2. Las medidas de

setas fueron: h1 con 67 (65-68), h2 con 87 (83-90), h3 con 89 (88-90), pc con 71 (63-75)

de largo.

Idiosoma. Sus medidas fueron: 988 (975-1000) de largo y con 598 (568-625) de ancho,

fundido con un par de incisiones laterales.


su parte más ancha, Medidas de las setas: j1 con 106 (100-113), j2 con 46 (38-50), j3 con

65 (63-70), j4 con 82 (80-83), j5 con 38, j6 con 51 (48-53), z1 con 48 (43-50), z2 41(35-50),

z3 con 35 (30-38), z4 con 49 (48-50), z5 con 99 (98-100), z6 con 53 (50-60), s1 con 25, s3

con 63 (58-68), s4 con 66 (65-68), s5 con 65 (60-70), s6 con 74 (70-78), r2 con 39 (38-43),

r3 con 154 (150- 58), r5 con 22 (20-25). En el escudo opistonotal con 525 (513-538) de

largo y con 585 (555-600) en su parte más ancha, con aproximadamente 27 pares de

setas. Sus setas son largas y simples, sin embargo, las setas j1, j4, z5 y r3 no son similares

a las otras, debido a que son más largas, gruesas y pilosas.

Capítulo 1 23

Idiosoma ventral. Base del tritosterno con 25 (20-30) de ancho en la parte proximal y de

largo con 50; lacinia pilosa y separada totalmente, con 111 (108-113) de largo. Escudo

esternal con 196 (188-200) de largo y de ancho con 202 (175-225), con tres pares de setas

(st1- st3) cuya distancia es de 166 (163-168), st1 con 70 (68-73), st2 con 62 (60-63) con

una distancia horizontal entre el par de st2 con 116 (113-118), st3 con 64 (63-65) con una

distancia horizontal entre el par de st3 con 121 (118-125), con grandes escudos

metaesternales que rodean el escudo genital incluyendo la st4 con 71 (63-75), escudo

genital en forma triangular con 246 (238-250) de largo y 237 (235-238) de ancho,

incluyendo la st5 con 66 (63-68), con una distancia horizontal entre el par de st5 con 154

(150-163); escudo ventrianal con 400 (325-450) de largo y de 421 (388-475) de ancho, que

incluye: Jv1con 68 (65-70), Jv2 con 70 (68-73), Jv3 con 64 (63-68), Jv4 con 97 (93-100);

Zv1 con 35 (30-40), Zv3 con 58 (50-63), Zv4 con 46 (43-50), Zv5 con 56 (38-68). La

abertura anal mide 39 (38-40) de largo y con 30 de ancho, las setas paranales con 36 (33-

38) y la seta postanal con 33 de largo.

Patas. El largo de las patas presentó las siguientes mediciones: pata I con 1088 (988-

1175), pretarso I con 48 (45-50) de largo; pata II con 738 (713-750), pretarso II con 37 (33-

40) de largo; pata III con 800 (738-838), pretarso III con 38 (35-40) de largo; pata IV con

1288 (1250-1315); pretarso IV con 50 de largo.

Observaciones. Los especímenes examinados se ajustan con la descripción realizada por

Karg (1972) con especímenes de Alemania. Debido que en la descripción y no se reportan

las mediciones de las setas, no fue posible hacer una comparación completa. Los

especímenes examinados presentan varios pares de setas adicionales, lo cual puede ser

una variación intraespecífica.



Figura 2-5: Vista ventral de Parasitus bituberosus (Hembra). Foto tomada por M.A.

Castro, el 05 de marzo de 2018.

Neogamasus aff. cervicornis (Van-Daele, 1975)

Parasitus cervicornis Van-Daele, 1975: 401

Neogamasus cervicornis Athias-Henriot, 1980c:35 [Sinonimia por Athias-Henriot 1977:].

Especímenes examinados. Tres hembras colectadas por M.A. Castro en la vereda la

esmeralda (5˚44ˈ52.15” N, 72˚59ˈ28.21” O), a 2.483 msnm, en el municipio de Tibasosa, el

08 de agosto de 2016. El suelo presentó un pH de 6,38.

Diagnosis de la Hembra. (Figura 2-6).

Capítulo 1 25

Gnathosoma: Dígito fijo con 128 (113-143) de largo, con tres dientes; digito móvil del

quelícero con 123 (108-138) largo, con cuatro dientes. Los cornículos se encuentran bien

separados uno del otro, subparalelamente, con 45 (40-50) de largo y 23 (20-25) de ancho.

La seta hipostomal h3 en línea longitudinal con h1 y ligeramente posterior de h2. Las

medidas de setas fueron: h1 con 48 (43-53), h2 con 53 (50-55), h3 con 51 (50-53), pc con

55 de largo.

Idiosoma. Las medidas fueron: 813 (750-875) de largo y con 456 (450-463) de ancho.


su parte más ancha, medidas de las setas: j1 con 85 (75-88), j3 con 63 (58-68), j4 con 73

(63-83), j5 con 64 (63-65), j6 con 81 (75-88), z1 con 30, z3 con 33 (30-35), z4 con 74 (68-

80), z5 con 71 (65-78), z6 con 65 (63-68), s2 con 28 (25-30), s3 con 28 (25-30), s4 con 58

(50-65), s4 con 71 (68-75), s5 con 63 (60-65), s6 con 69 (63-75), r3 con 91 (90-93), r4 con

16 (15-18); En el escudo opistonotal con 413 (350-475) de largo y con 688 (625-750) en

su parte más ancha, con más de 50 pares de setas. Sus setas son largas y simples, sin

embargo, la seta r3 no es similar a las otras, debido a que es más larga, gruesa y pilosa.


73 (70-75) de largo; lacinia pilosa y separada totalmente, con 110 (100-120) de largo.

Escudo esternal con 196 (175-205) de largo y de ancho con 238 (225-250), con tres pares

de setas (st1- st3) cuya distancia es de 169 (158-180), st1 con 59 (55-63), st2 con 53 (50-

53) con una distancia horizontal entre el par de st2 de con 114 (110-118), st3 con 58 (53-

63) con una distancia horizontal entre el par de st3 de 113, con grandes escudos

metaesternales que rodean el escudo genital incluyendo la st4 con 54 (53-55), escudo

genital en forma triangular con 185 (183-188) de largo y 194 (188-200) de ancho,

incluyendo la st5 con 48 dentro del escudo genital, con una distancia horizontal entre el

par de st5 con de 105 (98-113); con escudo ventrianal con 190 (175-205) de largo y con

290 (275-305) de ancho, que incluye: Jv1 con 58 (55-60), Jv2 con 56 (50-53), Jv3 con 60

(58-63), Jv4 con 55, Zv1 con 51 (50-53), Zv2 con 63, Zv3 con 65, Zv4 con 63, Zv5 con 53

(50-55). La abertura anal mide 28 de largo y 21 (20-23) de ancho, las setas paranales con

18 (15-20) y la seta postanal con 33 (30-35) de largo.



Figura 2-6: Vista ventral de Neogamasus aff. cervicornis (Hembra). Foto tomada por

M.A. Castro, el 06 de abril de 2017.




1063); pretarso IV con 51 (50-53) de largo.


por Hennessey y Farrier (1989); sin embargo, los especímenes examinados por estos

Capítulo 1 27

autores presentan un escudo podonotal (390) y escudo opistonotal (321) más cortos para

especímenes de Estados Unidos. Debido que en la descripción y redescripciones

posteriores no se reportan las mediciones de los escudos y setas, no fue posible hacer una

comparación completa.

Discusión

Se observó la presencia de varias especies de diferentes familias de ácaros Mesostigmata

en cultivos de cebolla de bulbo del departamento de Boyacá. Esto demuestra la diversidad

y la gran capacidad de adaptación de estas especies a la intervención del suelo, lo cual es

una característica importante para su uso potencial en programas de control de biológico

(Moraza y Balanzategui, 2015). Las características morfológicas de los Mesostigmata con

frecuencia se asocian al hábitat en el cual se encuentran, incluyendo la habilidad de

alimentarse de diferentes organismos como otros ácaros, pequeños insectos, nematodos,

hongos y polen (Castilho et al., 2015). Sin embargo, la diversidad de especies es mayor

en zonas sin perturbación como los bosques, con una presencia de hasta 80% en

forestales (Rueda et al., 2013).

La anterior afirmación se comprobó dado que, a pesar de encontrarse reconocidos

depredadores, el número de individuos fue limitado y en algunas fincas no se encontraron

ácaros Mesostigmata en el suelo, lo cual se atribuye al manejo del agroecosistema (Arroyo

et al., 2013) y a la susceptibilidad a perturbaciones, como se ha observado en Europa

(Postma-Blaauw et al., 2010), disminuyendo su abundancia y diversidad de los

Mesostigamata, con el uso de los suelos respecto a otros hábitats (Tsiafouli et al., 2015;

George et al., 2017)

La familia Laelapidae presenta una distribución mundial y la mayoría de estudios

biológicos, se centran en la especie G. aculeifer principalmente en Europa y Norte América

(Moreira y Moraes, 2015), en comparación con los reportes de G. queenslandicus que fue



descrita originalmente en el sur de Queensland en Australia (Womersley, 1956), y

recientemente se encontró en regiones tropicales como Puerto Rico (Beaulieu, 2009); sin

embargo, en Colombia no se tenía reporte de estas especies, así como, la elevación de

las zonas estudiadas que son superiores a los rangos expuestos, (1.725 a 1.963 m)

(Kavianpour y Nemati, 2013).

Dentro de la familia Macrochelidae, la especie M. robustulus se encuentra extendida en

todo el mundo (Hyatt y Emberson, 1988; Mašán, 2003). Su primer reporte se realizó en

Nueva Zelanda y Australia (Krantz y Filipponi, 1964) y el más reciente en Brasil, en suelos

de granjas comerciales para ganadería, en elevaciones entre 552 msnm (Azevedo et al.,

2017). Esta especie es reconocida por ser forética sobre insectos; sin embargo, también

se ha encontrado en musgo y estiércol (Azevedo et al., 2015); debajo de plantas leñosas

como Quercus sp. y Pyrus sp., en elevaciones entre 303 -1.457 msnm (Özbek et al., 2015).

Las elevaciones en las que se reporta esta especie son menores al rango registrado en el

municipio de Tibasosa.

A nivel mundial se conoce 15 géneros que contienen 148 especies de Rhodocaridae

(Castilho et al., 2015), de las cuales 19 se han descrito en Sur América, provenientes de

países como Brasil, Argentina, Ecuador, Venezuela (Castilho y Moraes, 2010) y

recientemente en Colombia (Rueda et al., 2013). P. dioscorus fue reportado por primera

vez en Nueva Zelanda comprobando así la presencia y amplia distribución geográfica de

las especies estudiadas en zonas en las cuales no se tenían reportes.

Los individuos de la familia Parasitidae predominan en hábitats transitorios como estiércol,

compost, desechos o en nidos de insectos, aves y mamíferos. La especie Neogamasus

cervicornis se puede encontrar en hojarasca, en suelos de frutales y de huertas, con

elevaciones entre los 707 – 1.608 msnm (Nemati et al., 2013). Los reportes previos son de

especímenes colectados en Holanda, Irán, Nepal y Norte América (Hennesey y Farrier,

1989; Khezri et al., 2006), por lo que, de comprobarse la identificación de esta especie,

este se constituiría en el primer reporte para Latinoamérica. Entre tanto, la especie P.

bituberosus se ha reportado en suelos de Sur África y Alemania (Athias-Henriot 1980, Karg

1972). Las especies P. bituberosus y N. aff. cervicornis, se habían reportado a elevaciones

inferiores a las del presente estudio, lo cual demuestra su amplia distribución.

Capítulo 1 29

La diversidad de las familias estudiadas posiblemente está relacionada con el área

evaluada, dado que factores como el tipo de vegetación y condiciones edafoclimáticas,

pueden afectar la abundancia de los ácaros Mesostigmata (Fuentes et al., 2008). Un

ejemplo de lo anterior es la relación entre el pH y la presencia de algunas especies de

ácaros Mesostigmata. Manu et al. (2016) reportan que en este orden presentó mayor

abundancia en suelos con pH neutros, lo cual concuerda con el presente estudio, dado

que, las especies se encontraron en suelos ligeramente básicos (7,6). Sin embargo, este

factor físico no puede ser determinante (Manu et al., 2016), un ejemplo de lo anterior, es

la presencia de especies de las familias Ascidae, Blattisociidae y Melicharidae

pertenecientes al mismo orden, en suelos ácidos (4,3 – 5,4 ± 0,1), en zonas de bosque

andino y pastizales en Colombia (Rueda et al., 2016).

Los hábitos de alimentación difieren en cada familia e inclusive en cada especie.

Generalmente las familias Laelapidae, Parasitidae, Macrochelidae y Rhodocaridae pueden

llegar alimentarse de larvas de mosca (Diptera: Sciaridae, Muscidae), trips (Thysanoptera:

Thripidae), nemátodos (Rhabditida: Steinernematidae, Heterorhabditidae; Tylenchida:

Tylenchulidae) entre otros (Carrillo et al., 2015). La presencia de especies de estas familias

en el cultivo de cebolla de bulbo, puede ser un indicador de disponibilidad de alimento; sin

embargo, se deben mejorar las condiciones para aumentar su establecimiento y la

supervivencia de nuevas generaciones, dado el bajo número de individuos colectados.

Conclusiones

Las especies Geolaelalps aculeifer, Geolaelalps queenslandicus, Macrocheles

robustuslus, Protogamasellopsis dioscorus, Parasitus bituberosus y Neogamasus aff.



cervicornis; se encontraron asociados en cultivos de cebolla de bulbo y pueden ser

potenciales controladores biológicos para pequeños insectos plaga en este cultivo. El

siguiente paso es hacer pruebas iniciales de la capacidad depredadora de las especies

más representativas para importantes artrópodos en este cultivo, como es el caso de

Thrips tabaci.

Las especies encontradas en el presente estudio se reportan por primera vez para el

departamento de Boyacá y algunas como Macrocheles robustuslus, Protogamasellopsis

dioscorus, Parasitus bituberosus y Neogamasus aff. cervicornis, se registran por primera

vez para Colombia.

Las especies Geolaelalps aculeifer, Geolaelalps queenslandicus, Macrocheles

robustuslus, Parasitus bituberosus y Neogamasus aff. cervicornis, fueron colectadas en

elevaciones superiores a las reportadas anteriormente.

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3. Capítulo 2. Evaluación de dos tipos de presa para la cría de Gaeolaelaps aculeifer (Mesostigmata: Laelapidae) y Parasitus bituberosus (Mesostigmata: Parasitidae)

Resumen

Los ácaros depredadores edáficos del orden Mesostigmata son considerados como

agentes de control biológico; dentro de este orden, se destacan las especies Gaeolaelaps

aculeifer (Mesostigmata: Laelapidae) y Parasitus bituberosus (Mesostigmata: Parasitidae),

por ser potenciales depredadores de artrópodos plaga. Sin embargo, se desconoce una

dieta eficiente en Colombia para la cría de estas especies. El objetivo de este trabajo fue

evaluar diferentes tipos de presa, Aleuroglyphus sp. (Acari: Astigmata) y nematodos de la

familia Rhabditidae para la multiplicación de los depredadores evaluados en condiciones

de laboratorio. La oviposición promedio de G. aculeifer fue de 31,7 huevos alimentado con

Aleuropglyphus sp. y de 30,8 huevos con Rhabditidae. En contraste, P. bituberosus

presento diferencias significativas con los dos tipos de dieta, se obtuvieron 37 huevos con

una alimentación a base de Rhabditidae y 28 huevos con Aleuroglyphus sp.; la viabilidad

de los huevos en los ensayos fue superior a 89%. Lo anterior indica la posibilidad de

implementar ácaros Astigmata y Nematodos de la familia Rhabditidae, para la producción

masiva de G. aculeifer y P. bituberosus.

Palabras clave. Astigmata, Nematodos, Depredadores edáficos, Método de cría.



Introducción

Una gran abundancia de especies de ácaros del orden Mesostigmata se encuentra

asociadas al suelo, dentro de los cuales sobresalen depredadores que se alimentan

principalmente de otros ácaros, nematodos, pequeños insectos y colémbolos (Castilho et

al., 2015), y algunas de estas especies son consideradas plagas en cultivos agrícolas. En

el orden se destacan la familia Laelapidae (Navarro-Campos et al., 2012; Wu et al., 2014;

Moreira y Moraes, 2015) y la familia Parasitidae (Lesna et al., 1996; Gerson et al., 2003),

que actualmente son estudiados por su potencial depredador de diferentes organismos del

suelo.

La familia Laelapidae es un grupo ecológicamente diverso, comprende parásitos obligados

y facultativos, depredadores de vida libre que habitan generalmente en el suelo, pero se

pueden encontrar en nidos de artrópodos y vertebrados (Strong y Halliday, 1994; Krantz y

Walter, 2009). La familia incluye alrededor de 1.300 especies clasificadas en 90 géneros,

dentro de los cuales se destaca Gaeolaelaps Evans & Till, por ser un género cosmopolita

(Beaulieu, 2009). A nivel mundial, se pueden considerar alrededor de 100 especies

descritas dentro de este género (Kazemi et al., 2014). Las especies de Gaeolaelaps

usualmente se encuentran en el suelo y en la hojarasca. Sin embargo, también son

reportadas asociadas a diferentes órdenes y familias de insectos como Blattodea,

Formicidae, Scarabaeidae y Termitididae (Moreira y Moraes, 2015).

La mayoría de los estudios biológicos de este género referencian a la especie Gaeolaelaps

aculeifer (Canestrini,1884) por presentar una distribución uniforme en Europa y América

(Moreira y Moraes, 2015) y por su potencial como controlador biológico de mosquitos

fungosos (Sciaridae: Bradysia y Lycoriella spp.), moscas costeras (Ephydridae: Scatella

spp.), ácaros de bulbo y de moho (Acaridae: Rhizoglyphus y Tyrophagus spp.) (Lesna et

al., 2000; Vänninen y Koskula, 2004).

Capítulo 2 37

La superfamilia Parasitoidea contiene una sola familia, Parasitidae, que representan un

gran grupo del suborden Gamasina (Hyatt, 1980). Miembros de esta familia se reportan

como depredadores de pequeños artrópodos y nematodos, especialmente en el suelo y en

hábitats de insectos, pájaros y mamíferos, así como en galerías de insectos (Lindquist et

al., 2009). Uno de los géneros más conocidos, Parasitus, se encuentra en nidos de

pequeños animales o insectos y en materia orgánica en descomposición (Nazari y

Hajizadeh, 2013); pueden alimentarse de nematodos, ácaros saprófagos y micófagos,

colémbolos, larvas de dípteros de las familias Sciaridae, Phoridae y Cecidomyiidae (Al-

Amidi et al., 1991) y larvas de los escarabajos de la corteza (Kinn,1971; Castilho et al.,

2015).

La utilización de ácaros Mesostigmata del suelo como potenciales agentes de control

biológico, constituye una herramienta potencial para programas de Manejo Integrado de

Plagas (MIP); por lo que surge la necesidad de establecer metodologías de cría eficientes

para estos depredadores (Van Lenteren, 2003; Hoy, 2011), con sistemas de producción

económicos.

Las metodologías de cría se basan en la obtención de grandes cantidades del depredador,

con un recurso alimenticio económico, rentable y eficiente (Grenier y De Clercq, 2003); por

tal razón, el éxito reproductivo está directamente relacionado con la calidad del alimento y

se le puede atribuir diferencias significativas en los parámetros reproductivos con base en

la provisión de requisitos nutricionales (Ranabhat et al., 2014), aunque la presa preferida

para la alimentación o la reproducción no sea necesariamente el mejor, para el desarrollo

y la supervivencia (Shah y Liu, 2013) del depredador.

Se reporta que los ácaros de la cohorte Astigmata (Acari: Sarcoptiformes: Oribatida) sirven

como fuente de alimentación para varias especies de depredadores (Barbosa y Moraes,

2016). Algunos Astigmata se pueden reproducir fácilmente en harina, salvado o sustratos

similares en contenedores pequeños (Ramakers y Van Lieburg, 1982). Un ejemplo de lo

anterior, es la especie Aleuroglyphus ovatus (Troupeau) que ayuda a la producción en



masa de Neoseiulus barkeri Hughes (Acari: Phytoseiidae) controlador de ácaros fitófagos

y otros organismos (Gerson et al., 2003); adicionalmente, los depredadores Stratiolaelaps

scimitus (Womersley) (Mesostigmata: Laelapidae) y Protogamasellopsis zaheri (Abo-

Shnaf), (Mesostigmata: Rhodacaridae), presentan una supervivencia superior al 78%,

cuando se les suministra Tyrophagus putrescentiae (Schrank) (Astigmatina: Acaridae)

como alimento (Barbosa y Moraes, 2016).

Otro método de alimentación económicamente viable son los nematodos

entomopatógenos (NEP's), especialmente de la familia Rhabditidae. Las Digamasellus

fallax (Leitner) (Mesostigmata: Digamasellidae) (Binns, 1973), Arctoseius cetratus

(Sellnick) (Mesostigmata: Ascidae) (Binns, 1972) y Parasitus bituberosus Karg

(Mesostigmata: Parasitidae) (Szafranek et al., 2013), se alimentan de nematodos

pertenecientes a la familia Rhabditidae. Así mismo, la especie Protorhabditis sp., se reporta

como dieta para Protogamasellopsis posnaniensis (Acari: Rhodacaridae) (Castilho et al.,

2009), Macrocheles sp. (Acari: Macrochelidae) (Azevedo et al., 2015) y Cosmolaelaps

Jaboticabalensis (Acari: Laelapidae) (Moreira et al., 2015) entre otros.

El objetivo de esta investigación fue desarrollar una metodología de cría con dos diferentes

presas, Aleuroglyphus sp. y nematodos de la familia Rhabditidae; para las especies de

ácaros Mesostigmata Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus. Por ser depredadores

generalistas y que a futuro puedan implementarse como parte del MIP para diversos

artrópodos plaga en cultivos agrícolas.

Materiales y métodos

El estudio fue conducido entre julio y diciembre del 2017 en el laboratorio de Entomología

del Grupo Manejo Biológico de Cultivos (GMBC), de la Universidad Pedagógica y

Tecnológica de Colombia (UPTC), en Tunja, Boyacá (5˚33ˈ16ˈˈN, 73˚ 21ˈ09ˈˈO). Cada

unidad experimental consistió en cajas de Petri (Ø=4 cm y 1,3 cm de altura), con la base

cubierta con una capa de yeso y de carbón activado, en una mezcla de nueve partes a

Capítulo 2 39

uno, respectivamente (Abbatiello, 1965). Adicionando agua destilada diariamente para

mantener la humedad. Cada unidad fue sellada con una película de plástico transparente

para evitar que los individuos se escaparan.

Mantenimiento de las colonias

Las especies G. aculeifer y P. bituberosus se obtuvieron de una colonia de reserva iniciada

en octubre del 2016, con individuos colectados en cultivos de cebolla de bulbo en los

municipios de Duitama (5˚48ˈ40.75ˈˈN, 73˚0ˈ46.908ˈˈ O), Tibasosa (5˚44ˈ52.15ˈˈ N,

72˚59ˈ28.18ˈˈO) y Nobsa (5˚47ˈ56.33ˈˈ N, 72˚58ˈ39.11ˈˈ O), en el departamento de

Boyacá. Las colonias se mantuvieron en unidades de cría similares a las descritas por

Freire y Moraes (2007), en una incubadora con una temperatura promedio de 19 ± 5 ºC y

humedad relativa de 60 ± 20 %, en ausencia de luz. G. aculeifer fue alimentada con una

mezcla de todos los estadios de desarrollo de Aleuroglyphus sp. y P. bituberosus se

alimentó con nematodos Rhabditidae y Aleuroglyphus sp.

Todas las etapas de desarrollo de Aleuroglyphus sp. (Astigmatina: Acaridae) y los

nematodos Rhabditidae, se obtuvieron de colonias mantenidas en el laboratorio de

Entomología de la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Colombia,

sede Bogotá (4˚35ˈ56ˈˈ N, 74˚04ˈ51ˈˈO). La especie Aleuroglyohus sp. fue alimentada con

comida triturada para caninos (Purina®, contenido nutricional de 9% grasa, 12% humedad,

8% cenizas y 25% proteína). Entretanto, los Nematodos Rhabditidae se mantuvieron sobre

vainas de frijol Phaseolus vulgaris L. (Fabaceae).

Evaluación de la oviposición

Se transfirieron e individualizaron 30 hembras de G. aculeifer y 30 hembras de P.

bituberosus de la colonia a diferentes unidades experimentales, las cuales inmediatamente

se les suministró el alimento. Para cada una de las especies fueron evaluados dos



tratamientos: 1) 30 individuos de diferentes estados de desarrollo de Aleuroglyphus sp.; y

2) 50 nematodos Rhabditidae por unidad. En resumen, para este estudio la unidad

experimental consistió en la caja Petri, con una hembra depredadora más un solo tipo de

alimento a evaluar.

Cada unidad experimental se evaluó diariamente durante ocho días para P. bituberosus y

diez días para G. aculeifer. así como, para reemplazar el alimento disponible. Se realizo

un conteo diario de los huevos ovipositados y la viabilidad de estos, la cual se comprobó

cuando del huevo emergía la larva. Todos los experimentos fueron realizados bajo

condiciones controladas de laboratorio en una incubadora Thermo Scientific™, con una

temperatura promedio de 19 ± 5°C y 60 ± 20 % H.R en ausencia de luz.

Análisis estadístico

Se compararon las tasas de oviposición con los diferentes tipos de dieta para cada especie

de depredador evaluada, considerando un diseño completamente aleatorizado (DCA), con

dos tratamientos y 30 réplicas. Los datos de las variables de respuesta se analizaron

mediante pruebas de normalidad de Shapiro-Wilk y de homogeneidad de varianzas de

Bartlett, previo al análisis de varianza (ANOVA). Cuando se observen diferencias

significativas, se compararán las medias diariamente mediante la prueba de Tukey a P ≤

0.05. El análisis de datos fue desarrollado mediante el programa estadístico R (versión

3.3.2).

Capítulo 2 41

Resultados

Oviposición de Gaeolaelaps aculeifer

Se observaron diferencias significativas, con un crecimiento lineal durante el periodo de

evaluación (X2 = 64,795, df = 9, p =0,0001). En los dos primeros días, la cantidad de huevos

de G. aculeifer fue menor respecto a los siguientes días evaluados, lo cual, se atribuye a

un tiempo de adaptación a las dietas suministradas (Figura 3-1).

Figura 3-1: Oviposición media (± error estándar) de Gaeolaelaps aculeifer con dos tipos

de dietas. Letras iguales por día indican que no se presentaron diferencias significativas,

según la prueba de Tukey (P≤0,05).

La cantidad promedio de huevos diarios por hembra de G. aculeifer, fue igual al alimentarse

de Aleuropglyphus sp. o Rhabditidae; Independiente de la fuente de alimentación, la

supervivencia fue mayor al 89%. Sin embargo, cuando la hembra fue alimentada con

nematodos Rhabditidae, la proporción de huevos viables fue significativamente mayor (X2

= 2,118, df = 1, p = 0,145) (Tabla 3-1).

f

e

decd

abcab

ab

aab

a

0,0

1,0

2,0

3,0

4,0

5,0

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

Ovip

osic

ión

me

dia

Días

Aleuropglyphus sp. Rhabditidae




Gaeolaelaps aculeifer con dos diferentes fuentes de alimento.

Presa Oviposición diaria Viabilidad (%)

Aleuropglyphus sp. 3,5 ± 0,08 a 89 ± 0,75 b

Rhabditidae 3,3 ± 0,11 a 92 ± 0,56 a

Oviposición de Parasitus bituberosus

La oviposición de P. bituberosus presento diferencias significativas con los dos tipos de

dieta (X2 = 28,965, df = 7, p = 0,0001), observándose, un aumento en la cantidad de huevos

en el día 7 en comparación con el tiempo evaluado, para un total de 37 huevos con

Rhabditidae y 28 con Aleuroglyphus sp (Figura 3-2).

La cantidad promedio de huevos por día, fue significativamente mayor cuando la hembra

de P. bituberosus fue alimentada con nematodos Rhabditidae en comparación con

Aleuroglyphus sp. De manera similar, la viabilidad de los huevos fue más alta, cuando se

le suministro nematodos, (X2 = 0,143, df = 1, p = 0,704) cómo se observa en la Tabla 3-2.

Medias de la misma columna seguidas por la misma letra no son

significativamente diferentes, según la prueba de Tukey (P≤0,05).

Capítulo 2 43

Figura 3-2: Oviposición media (± error estándar) de Parasitus bituberosus con dos fuentes

de alimento. Letras iguales por día indican que no se presentaron diferencias significativas,

según la prueba de Tukey (P≤0,05).


Parasitus bituberosus con dos diferentes fuentes de alimento.

Presa Oviposición diaria Viabilidad (%)

Aleuroglyphus sp. 3,4 ± 0,16 b 94 ± 0,77 a

Rhabditidae 4,7 ± 0,24 a 95 ± 0,72 a

En el proceso de cuantificar los huevos ovipositados por cada especie de ácaros edáficos

Mesostigmata, se percibió que el depredador toma su propio huevo con sus quelíceros y

busca un lugar para depositarlo, sobre depresiones en la superficie del sustrato. G.

aculeifer prefiere ubicarlos en el borde de la caja de petri en forma agrupada, mientras P.

bituberosus los deposita individualmente debajo del alimento. Este comportamiento, se da

ab

b

b

abab

ab

a ab

0,0

1,0

2,0

3,0

4,0

5,0

6,0

1 2 3 4 5 6 7 8

Ovip

osic

ión

me

dia

Días

Aleuropglyphus sp. Rhabditidae





con el objeto de evitar el ataque de otros organismos, desecación, o como una medida de

protección para su descendencia, lo cual fue verificado por Castilho et al. (2009) y Barbosa

y Moraes (2016).

Discusión

El presente estudio indica que Aleuroglyphus sp. y Rhabditidae son un recurso adecuado

para la cría de G. aculeifer y P. bituberosus, debido a que se observó una constante

oviposición y viabilidad de los huevos de individuos de las especies depredadoras durante

el periodo evaluado.

Los resultados de este estudio son promisorios, especialmente para P. bituberosus

alimentada con nematodos Rhabditidae, que presento una tasa de oviposición similar a lo

obtenida por Azevedo (2017), quien registró una oviposición promedio de 5,4 ± 1,5 para

Macrocheles n.sp. (Mesostigmata: Macrochelidae) alimentado con Protorhabditis sp.

(Rhabditidae). Sin embargo, los valores de oviposición registrados en este estudio fueron

menores que los reportados para la misma especie con 10,4 ± 4,2 huevos diarios con

nematodos de la familia Rhabditidae (Szafranek et al., 2013) y las especies

Protogamasellopsis posnaniensis (Mesostigmata: Rhodocharidae) con 6,3 ± 0,3 huevos

(Castilho et al., 2009) con Protorhabditis sp.

Este comportamiento puede deberse a las condiciones en las cuales se realizaron los

experimentos, ya que la temperatura en los estudios nombrados (25˚C), fue mayor a la del

presente ensayo; puesto que se trabajó bajo condiciones de la zona donde fue asociada

la especie P. bituberosus. Autores como Kasuga et al. (2006) indican que la fecundidad de

G. aculeifer [mencionado como Hypoaspis (Geolaelaps) aculeifer] puede incrementar 1,2-

3,8 huevos con temperaturas más altas.

La oviposición de G. aculeifer, cuando se le suministro una mezcla de diferentes estados

del nematodo Rhabditidae, concuerda con lo reportado (3,80 ± 1,34) por Navarro-Campos

et al. (2016), que evaluaron una mezcla de Panagrellus redivivus y Panagrellus sp.

Capítulo 2 45

(Nematoda: Panagrolaimidae). No obstante, los resultados del presente estudio fueron

superiores en comparación a la especie Stratiolaelaps scimitus (1,80 ± 0,44) y

Cosmolaelaps jaboticabalensis con 0,28 huevos/hembra/día (Mesostigmata: Laelapidae)

(Moreira et al., 2015). Lo anterior demuestra que Protorhabditis sp., puede contribuir al

establecimiento y mantenimiento de una cría de ácaros depredadores del suelo, bajo

condiciones de laboratorio. El orden Mesostigmata tiene la capacidad de alimentarse de

nematodos, debido a la adaptación de los quelíceros (Evans, 1992).

Barbosa y Moraes (2016), reportan una tasa de oviposición promedio de 2,3 ± 0,10 para

S. scimitus menor a la observada del presente estudio, sin embargo, para

Protogamasellopsis zaheri fue de 8,5 ± 0,40, mayor que lo obtenido por parte de G.

aculeifer y P. bituberosus cuando se les suministro A. ovatus como dieta; Gotoh y Tsuchiya,

(2008) sugieren que estas diferencias en la producción de huevos en los ácaros, se

presentan dada la baja calidad de los nutrientes de su presa, empleando los recursos en

prolongar su mantenimiento, dejando de lado la reproducción. Una de las ventajas que se

han informado en algunas especies del género Aleuroglyphus, es que se consideran como

ácaros ubicuos (Oconnor, 2009) y que pueden ser criados en fuentes económicas, como

por ejemplo harina de maíz (Xia et al., 2009). Lo cual, puede representar un gran beneficio,

cuando se desea realizar crías en masa.

La supervivencia de G. aculeifer y P. bituberosus cuando se les suministro Aleuropglyphus

sp. induce a la posibilidad de usar los ácaros Astigmata para el sostenimiento de estos

depredadores, así como algunas especies de Phitoseidos como Neoseiulus barkeri,

Neosiulus californicus, Euseius concordis, e Iphiseiodes zuluagai, para su transporte o

liberación en campo (Barbosa y Moraes, 2015); no obstante, se debe considerar que

Aleuropglyphus sp. podría no sobrevivir a las condiciones de los cultivos agrícolas.

Se infiere que los nematodos de la familia Rhabditidae y los ácaros Astigmata

Aleuroglyphus sp., suplen las necesidades nutricionales de las especies de ácaros

edáficos Mesostigmata evaluadas, dado que las hembras utilizaron adecuadamente los

nutrientes para transformarlos en huevos. No obstante, las deficiencias en la nutrición, solo



se observan después de varias generaciones (Nguyen et al., 2014). Factor para tener en

cuenta, sobre la idoneidad del tipo de alimento suministrado.

La posibilidad de implementar una dieta mixta en G. aculeifer y P. bituberosus puede

facilitar la cría masiva de estos depredadores, sin embargo, los ácaros poseen la

capacidad de alimentarse, desarrollarse y reproducirse en alimentos no presa como el

polen, facilitando su cría (Momen, 2004) y en ocasiones reduciendo costos de producción;

un ejemplo de lo anterior, es el desarrollo y reproducción de Amblyseius herbicolus (Banks)

con dietas a base de polen de Ricinus communis y Crotalaria juncea (Rodríguez-Cruz et

al., 2013). No obstante, se debe seguir realizando estudios para explorar diferentes tipos

de dieta, para optimizar el proceso de cría de G. aculeifer y P. bituberosus.

Conclusión

Se evidencio la posibilidad de utilizar Aleuropglyphus sp. y Rhabditidae, para la producción

en masa de los depredadores G. aculeifer y P. bituberosus, en condiciones de laboratorio,

por su oviposición y viabilidad de los huevos. Sin embargo, se recomienda buscar otras

fuentes de alimento más económicas para la cría de los ácaros Astigmata.

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4. Capítulo 3. Capacidad depredadora de Gaeolaelaps aculeifer (Mesostigmata: Laelapidae) y Parasitus bituberosus (Mesostigmata: Parasitidae) sobre el estado de pre- pupa/pupa de Thrips tabaci (Lindeman).

Resumen

Thrips tabaci Lindeman (Thysanoptera: Thripidae), es el principal insecto plaga en el cultivo

de cebolla de bulbo (Allium cepa L.) a nivel mundial. Dentro de las estrategias de control

empleadas principalmente se encuentra el uso de productos de síntesis química que, en

algunos casos, ha generado una presión de selección ocasionando el desarrollo de

poblaciones resistentes. Por tal razón, se hace necesaria la búsqueda e implementación

de Agentes de Control Biológico para interrumpir el ciclo de vida de T. tabaci, con ácaros

depredadores como Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus, especies que se

encontraron asociadas a este cultivo en el departamento de Boyacá en Colombia. En el

presente estudio se evaluó la tasa de depredación y oviposición de estas dos especies,

sobre densidades de 6, 8 y 10 pre-pupas/pupas de T. tabaci, bajo condiciones de

laboratorio. Con las diferentes cantidades de presas, G. aculeifer presento un consumo

promedio diario de 5,1 ± 0,06; 6,5 ± 0,07 y 6,8 ± 0,09 pupas, respectivamente, en

comparación con P. bituberosuscon una depredación de 5,1 ± 0,05; 6,2 ± 0,06 y 6,9 ± 0,08,

respectivamente. Las dos especies de ácaros depredadores se ajustaron a una respuesta

funcional tipo II y el nivel en el que la oviposición fue mayor fue de 7,13 ± 0,42 y 6,08 ± 0,5

(huevos/día) para P. bituberosusy G. aculeifer, respectivamente. Los resultados de este



estudio sugieren que las especies de Mesostigmata evaluadas pueden ejercer un efecto

regulador sobre el estado pupal de T. tabaci.

Palabras clave. Ácaros edáficos, Estado pupal, Respuesta funcional, Respuesta

numérica.

Introducción

En Colombia la cebolla de bulbo (Allium cepa L.) es una de las principales hortalizas

cultivadas, siendo su principal productor el departamento de Boyacá, con un área

sembrada de 6.371 hectáreas y una participación nacional del 56% para el año 2017

(Agronet, 2018). Este departamento se destaca por ser un importante productor de

hortalizas, debido a que la zona se encuentra en el centro del país y a que cuenta con

favorables condiciones agroecológicas.

El cultivo de cebolla de bulbo en Colombia presenta problemas fitosanitarios causados por

artrópodos plaga (García y González, 2010). Su principal limitante es Thrips tabaci

Lindeman (Thysanoptera: Thripidae) por su capacidad invasiva, fácil movilidad y

comportamiento polífago (Smith et al., 2011). El daño económico es causado por la

alimentación de ninfas y adultos en las hojas centrales de la planta, reduciendo su

capacidad fotosintética (Jensen et al., 2003), debido a que perfora los tejidos superficiales

para absorber los contenidos celulares (Crüger, 1991). Las hojas infestadas presentan un

entorchamiento y adquieren una coloración plateada, ocasionando una reducción

significativa del 28 al 73% en el tamaño del bulbo (Jensen et al., 2002).

Thrips tabaci tiene una amplia gama de hospederos (Ibrahim y Adesiyun, 2010). En un

estudio realizado en el cinturón hortícola de Buenos Aires-Argentina, se encontraron

individuos de este insecto atacando 21 cultivos diferentes, entre los que se encontraban

plantas de las familias Apiaceae, Asteraceae, Boraginaseae, Brassicaceae,

Capítulo 3 53

Caprifoliaceae, Convolvulaceae y Leguminoseae. Estas plantas ofrecen sitios de refugio,

alimentación y reproducción durante todo el año, asegurando la supervivencia de T. tabaci

hasta la siguiente temporada de siembra del cultivo de cebolla y las reinfestaciones durante

la época cálida (Carrizo y García, 2017).

Adicionalmente, estos insectos pueden llegar a ocasionar daños indirectos, debido a que

pueden ser vectores del virus de la mancha amarilla del iris (IYSV), perteneciente al género

Tospovirus y a la familia Bunyaviridae. Este virus genera síntomas en la planta de cebolla

tales como lesiones de coloración amarilla, de forma redonda o de diamante, localizadas

tanto en las hojas como en el tallo floral (Goldberg, 2005).

Los productos de síntesis química son la principal herramienta para el control de T. tabaci.

Sin embargo, investigaciones realizadas en Estados unidos, Canadá, Australia y Nueva

Zelanda reportan que la especie ha desarrollado resistencia a insecticidas de los grupos

piretroides, carbamatos y organofosforados, (MacIntyre-Allen et al., 2005; Shelton et al.,

2006; Herron et al., 2008; Nazemi et al., 2016). Debido a que los trips empupan en el suelo

a una profundidad de 1,5-2,0 cm (Tommasini y Maini, 1995), se ha comprobado que las

aplicaciones no alcanzan a afectar a toda la población (Canon et al., 2007). Lo anterior,

conlleva a un excesivo uso de productos de síntesis química para la protección de los

cultivos, por ende, se hace necesario la búsqueda de herramientas de manejo que mejoren

la producción, que sean económicamente viables y que no afecten la biodiversidad de los

ecosistemas y de los agroecosistemas. Por lo tanto, es necesario buscar alternativas de

manejo, y una de estas opciones es la utilización de agentes de control biológico.

Dentro de la fauna del suelo, se destacan los ácaros del orden Mesostigmata por ser

depredadores de vida libre (Lindquist et al., 2009). Estos ácaros se alimentan de pequeños

insectos, colémbolos, ácaros, nematodos, hongos, polen, néctar y algunos pueden

parasitar diferentes grupos de animales (Castilho et al., 2015). Por lo anterior, ácaros

depredadores de este orden se están estudiando por su potencial como agentes de control



biológico de insectos plaga en diferentes cultivos agrícolas, dentro de los cuales

sobresalen especies de las familias Laelapidae y Parasitidae.

En investigaciones previas (Capitulos 1 y 2), se encontraron las especies Gaeolaelaps

aculeifer (Mesostigmata: Laelapidae) y Parasitus bituberosus (Mesostigmata: Parasitidae),

las cuales pueden ser una alternativa de control, para disminuir las poblaciones de T.

tabaci, en el cultivo de cebolla de bulbo. Debido a que la fase de pupa de T. tabaci se

desarrolla en el suelo; se ha observado, una depredación de pupas de trips por parte de

los ácaros edáficos del orden Mesostigmata (Wiethoff et al., 2004; Wu et al., 2014).

La especie Gaeolaelaps aculeifer, se encuentra distribuida en Europa y Norte América, por

tal razón, gran parte de los estudios biológicos se centra en esta especie, debido a que se

puede alimentar de ácaros Astigmata, áfidos, escamas, miriápodos, nematodos, (Moreira

y Moraes, 2015), larvas de dípteros (Sardar y Murphy, 1987), colémbolos como Folsomia

candida Willem y Folsomia fimetaria L. (Heckmann et al., 2007), entre otros. Este género

ha presentado resultados prometedores para varias especies de trips en todo el mundo

(Wiethoff et al., 2004). Berndt et al. (2004) reportaron una depredación del 80,5% de

Frankliniella occidentalis (Pergande) en plantas de frijol. Navarro-Campos et al. (2012)

encontraron una menor abundancia de Pezothrips kellyanus (Bagnall) y daño del fruto, por

presencia de G. aculeifer en plantaciones de cítricos.

El género Parasitus ha sido registrado alimentándose de larvas de escarabajos presentes

en cortezas (Kinn,1971), igualmente, se ha observado la depredación en diferentes larvas

de mosca por las especies Parasitus bituberosus Karg (Al-Amidi y Downes, 1990),

Parasitus coleoptratorum (L.) (Axtell,1986), Parasitus gregarius Ito (Ito, 1977) y Parasitus

sp. (Castilho et al., 2015). Así como, Parasitus primitivus ha logrado desarrollarse cuando

se le ofrece los ácaros Astigmata: Rhizoglyphus robini y Tyrophagus putrescentiae como

presa (Lesna et al., 1995).

Capítulo 3 55

Para determinar la eficiencia de los depredadores en el control de poblaciones de

artrópodos plaga, existen dos parámetros importantes. Uno de estos parámetros es la

respuesta funcional, que es el número de presas atacadas con éxito por el depredador en

función de la densidad de presas (Solomon, 1949) en un espacio e intervalo de tiempo

fijos. Holling (1959) describió tres tipos de modelos matemáticos: el tipo I en el que se

presenta una relación lineal entre la densidad de presas y el número máximo de presas

consumidas, el tipo II en el que la proporción de presas consumidas disminuye

gradualmente con la densidad de presas y el tipo III en el que la proporción de presas

consumidas es dependiente de la densidad de presas (Fathipour y Maleknia, 2016). El

segundo parámetro es la respuesta numérica, que se refiere al cambio progresivo que

tiene el depredador en el número de su progenie en relación con la densidad de presas

(Solomon, 1949). Cuando el depredador aumenta su descendencia a diferentes

densidades de presas, se puede considerar como una estrategia de establecimiento

(Cédola et al., 2001).

Por lo anterior y en función de validar la implementación de los ácaros edáficos del orden

Mesostigmata predominantes en cultivos de cebolla de bulbo como agentes de control

biológico de trips, la presente investigación tuvo como objetivo evaluar la capacidad de

depredación de las especies Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus sobre los

estadios de pre-pupa/pupa de Thrips tabaci en condiciones de laboratorio.

Materiales y Métodos

El estudio fue conducido entre agosto y diciembre de 2017, en el laboratorio de

Entomología del Grupo Manejo Biológico de Cultivos (GMBC), de la Universidad

Pedagógica y Tecnológica de Colombia (UPTC), en Tunja, Boyacá, Colombia, (5˚33´16”

N, 73˚ 21´09” O). Cada unidad experimental consistió en cajas de Petri plásticas (Ø=4 cm

y 1,3 cm de altura), con la base cubierta con una capa de yeso y una de carbón activado,

en una mezcla de nueve partes a uno, respectivamente (Abbatiello, 1965). Se adiciono

agua destilada diariamente para mantener la humedad. Cada unidad fue sellada con una



película de plástico transparente para evitar el escape de los depredadores o el ingreso de

individuos.

Mantenimiento de las colonias

Las especies usadas en este estudio Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus, fueron

colectadas en la rizosfera de cultivos de cebolla de bulbo (Allium cepa L.) en los municipios

de Duitama (5˚48ˈ40.75” N, 73˚0ˈ46.908” O), Tibasosa (5˚44ˈ52.15” N, 72˚59ˈ28.18” O) y

Nobsa (5˚47ˈ56.33” N, 72˚58ˈ39.11” O), en el departamento de Boyacá.

Las colonias se mantuvieron en unidades de cría que consistían de una incubadora con

una temperatura promedio de 19 ± 5 ºC y humedad relativa de 60 ± 20 %, en ausencia de

luz. Esta metodología fue adaptada de Freire y Moraes (2007). G. aculeifer fue alimentado

con una mezcla de todos los estadios de desarrollo de Aleuroglyphus sp. que se reprodujo

sobre comida triturada para caninos (Purina®, contenido nutricional de 9% grasa, 12%

humedad, 8% cenizas y 25% proteína) y P. bituberosus. se alimentó con nematodos de la

familia Rhabditidae y ácaros Astigmata Aleuroglyphus sp.

Las pre-pupas o pupas de T. tabaci, se obtuvieron de una colonia iniciada con

especímenes recolectados de plantas de cebolla de bulbo. Las colonias fueron mantenidas

siguiendo la metodología de López et al. (2007), la cual consiste en recipientes de plástico

transparentes (Ø= 9 cm y 11 cm de altura) con el fondo cubierto con algodón y toallas de

papel humedecidas con agua destilada. En los recipientes y sobre las toallas de papel se

colocaron semillas de haba (Vicia faba L.) germinadas sin cascara, las cuales sirvieron

como sustrato de alimentación y oviposición. Cada recipiente fue sellado con una película

de plástico transparente para evitar el escape o el ingreso de individuos y se mantuvieron

Capítulo 3 57

en una incubadora, bajo a una temperatura promedio de 19 ± 5 ºC, humedad relativa de

60 ± 20 %, en ausencia de luz.

Evaluación de la depredación y oviposición

Se transfirieron e individualizaron 30 hembras de cada especie de ácaro depredador en

las diferentes unidades experimentales descritas previamente, a las cuales se les

suministraba alimento diariamente. Para cada una de las especies fueron evaluados tres

tratamientos: seis, ocho y diez pre-pupas o pupas de T. tabaci. Cada unidad experimental

se evaluó diariamente durante ocho días para P. bituberosusy diez días para G. aculeifer;

periodo de supervivencia del adulto.

Se realizó un conteo diario de las pupas depredadas de T. tabaci, de los huevos

ovipositados por los ácaros depredadores y la viabilidad de estos, la cual se comprobó

cuando del huevo emergía la larva. Todos los experimentos fueron realizados bajo

condiciones controladas de laboratorio, con una temperatura promedio de 19 ± 5 ºC,

humedad relativa de 60 ± 20 %, en ausencia de luz.

Respuesta funcional y numérica

A partir de los resultados obtenidos se determinó el tipo de respuesta funcional (número

de pre-pupas/pupas consumidas), tiempo de manipulación y coeficiente de ataque según

la ecuación de disco de Holling (1959):

𝑁𝑎 =𝑎𝑇𝑁𝑜

1 + 𝑎𝑇ℎ𝑁𝑜

Dónde: Na es el número de prepupas/pupas consumidas por G. aculeifer y P. bituberosus;

No es el número inicial de la densidad de la presa; a es la tasa instantánea de ataque o

eficiencia de búsqueda, la cual expresa la actividad y la capacidad que presentan los



depredadores de encontrar su presa y Th el tiempo de manipulación que los depredadores

gastan en atrapar, matar, consumir y digerir la presa.

La respuesta numérica (número de descendientes de G. aculeifer y P. bituberosusen

función de la densidad de presas) se calculó mediante análisis de regresión utilizando un

modelo hiperbólico, descrito por la siguiente ecuación:

𝑦 =𝑎𝑥

𝑏 + 𝑥

Donde: y es la oviposición diaria de G. aculeifer y P. bituberosus; x, las diferentes

densidades de la presa; a, la máxima oviposición diaria y b, la densidad de la presa

necesaria para alcanzar la máxima respuesta. Los análisis de la respuesta funcional y

numérica se analizaron mediante el programa estadístico R (versión 3.3.2).

Análisis estadístico

La cantidad de pre-pupas/pupas de T. tabaci consumidas por los depredadores G. aculeifer

y P. bituberosusfueron comparadas; así como, las tasas de oviposición con las diferentes

cantidades de presa evaluadas. Considerando un diseño completamente aleatorizado

(DCA), con tres tratamientos y 30 réplicas para cada ácaro depredador. Los datos de las

variables de respuesta se analizaron mediante pruebas de normalidad de Shapiro-Wilk y

de homogeneidad de varianzas de Bartlett, previo al análisis de varianza (ANOVA).

Cuando se observaron diferencias significativas, se compararon las medias mediante la

prueba de Tukey a P ≤ 0.05. El análisis de datos fue desarrollado mediante el programa

estadístico R (versión 3.3.2).

Capítulo 3 59

Resultados

Depredación por Gaeolaelaps aculeifer

En la capacidad depredadora de G. aculeifer alimentado con diferentes cantidades de pre-

pupas/pupas de T. tabaci, se observaron diferencias significativas en el consumo en

relación al número de presas ofrecidas, durante un periodo de diez días (X2 =6,207, df =

2, p = 0,044). El mayor consumo fue observado en el tercer tratamiento (diez) seguido del

segundo (ocho) y el primero (seis), con un consumo promedio diario de (6,8± 0,09), (6,5±

0,07) y (5,1± 0,06) pupas, respectivamente (Figura 4-1).

Figura 4-1: Depredación por Gaeolaelaps aculeifer con diferentes cantidades de pre-

pupas/pupas de Thrips tabaci (± error estándar). Letras dieferentes arriba de las barras

indican diferencias significativas (Tukey, α=0,05).

La mayor oviposición de G. aculeifer se presentó cuando se le suministraron 10 pre-

pupas/pupas, esto se corroboró con el análisis estadístico, donde se presentaron

diferencias significativas con todas las densidades de la presa evaluadas (X2 = 7,497, df =

c

ba

0,0

1,0

2,0

3,0

4,0

5,0

6,0

7,0

8,0

9,0

10,0

Seis Ocho Diez

Cantidad d

e p

upas c

onsum

idas

Cantidad de pupas ofrecidas



2, p = 0,023), así como en la viabilidad de cada huevo (X2 = 3,613, df = 2, p = 0,164), como

se observa en la Tabla 4-1.

Tabla 4-1: Oviposición diaria (media±SE) y tasas de viabilidad de Gaeolaelaps aculeifer

con diferentes cantidades de Thrips tabaci en estado pre pupa/pupa.

Pre-pupas/pupas

ofrecidas

Oviposición

(huevos/día) Viabilidad (%)

6 3,6 ± 0,06 b 86 ± 0,61 c

8 3,9 ± 0,08 b 88 ± 0,74 b

10 4,4 ± 0,10 a 92 ± 0,52 a

Depredación por Parasitus bituberosus

En relación con el consumo diario promedio P. bituberosus, con diferentes cantidades en

el consumo de la presa, se registraron diferencias significativas (X2 = 6,648, df = 2, p =

0,036) entre diez (6,9 ± 0,08) con respecto a ocho (6,2 ± 0,06) y seis (5,1 ± 0,05) pre-

pupas/pupas de trips diarias (Figura 4-2).

Con respecto a la oviposición diaria de P. bituberosus, se observa mayor cantidad de

huevos a medida que aumenta el número de pre-pupas/pupas ofrecidas, lo cual se

corrobora con las diferencias significativas (X2 = 38,223, df = 2, p = 0,005). Sin embargo,

la viabilidad no presentó diferencias (X2 = 3,098, df = 2, p= 0,212), como se presenta en la

Tabla 4-2.



Capítulo 3 61



Figura 4-2: Depredación de Parasitus bituberosus en diferentes cantidades de pre-

pupas/pupas de Thrips tabaci (± error estándar). Letras diferentes arriba de las barras

indican diferencias significativas (Tukey, α0,05).

Tabla 4-2: Oviposición diaria (media±SE) y tasas de viabilidad de Parasitus bituberosus

con diferentes cantidades de Thrips tabaci en estado pre-pupa/pupa.

Pre-pupas/pupas

ofrecidas

Oviposición

(huevos/día) Viabilidad (%)

6 4,8 ± 0,21 c 96± 0,44 a

8 6,3 ± 0,11 b 96 ± 0,34 a

10 6,9 ± 0,06 a 97 ± 0,32 a

c

b

a

0,0

1,0

2,0

3,0

4,0

5,0

6,0

7,0

8,0

Seis Ocho Diez

Cantidad d

e p

upas c

onsum

idas

Cantidad de pupas ofrecidas



Respuesta funcional y numérica de G. aculeifer y P. bituberosus

Para ambas especies la tasa de consumo diario de pre-pupas/pupas se incrementó

gradualmente a medida que aumentó la densidad de la presa. La respuesta inició con un

aumentó casi lineal y luego alcanzó una tendencia a nivelarse, observándose una

disminución en la tasa de consumo a medida que aumentaba el número de presas

disponibles (Figura 4-3). El consumo de las dos especies de los ácaros depredadores

tiende a estabilizarse cuando se le ofrecen 8 pre-pupas/pupas de T. tabaci, con un

consumo promedio diario de 6,2.

Figura 4-3: Respuesta funcional de Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus a

diferentes densidades de pre-pupas/pupas de Thrips tabaci. Los puntos representan los

datos observados.

Capítulo 3 63

Gaeolaelaps aculeifer y P. bituberosusse comportaron como depredadores que se ajustan

al tipo de curva II, donde la respuesta resulta en un aumento desacelerado a medida que

se incrementan las presas ofrecidas, G. aculeifer presenta una tasa instantánea de ataque

(a) o eficiencia de búsqueda más alta que P. bituberosus; no obstante, el tiempo de

manipulación (Th), para los depredadores fue similar, como se observa en la Tabla 4-3.

Tabla 4-3: Parámetros de la respuesta funcional de Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus

bituberosus alimentados con el estado pre-pupa/pupa de Thrips tabaci.

Especie a Th r2 valor-p

G. aculeifer 1,363 0,068 0,97 < 2,2x10-16

P. bituberosus 1,266 0,066 0,97 < 2,2x10-16

La oviposición diaria por parte de los ácaros depredadores incrementó a medida que la

oferta de las presas fue mayor y se estabilizó con un consumo de ocho pre-pupas/pupas,

para las dos especies. Sin embargo, P. bituberosustuvo un número de huevos diarios

máximos (a) de 7,13 ± 0,42 y la densidad de presas necesarias para alcanzar la máxima

respuesta (b) fue de 7 ± 0,56, mayor para G. aculeifer, cuyos valores para (a) fueron de

6,08 ± 0,55 y para (b) fue de 4,51 ± 1,09. Estos valores fueron altamente significativos (R2=

0,98; P= 4,44x10-16 y 9,43x10-8, respectivamente) para las dos especies (Figura 4-4).

Figura 4-4: Respuesta numérica de Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus en

función de diferentes densidades de pre-pupas/pupas de Thrips tabaci. Los puntos

representan los datos observados.



Discusión

Los resultados de este estudio demuestran el potencial de depredación de G. aculeifer y

P. bituberosus sobre el estado de pre-pupa/pupa de T. tabaci. La preferencia de

alimentación sobre el estado pupal, se presenta debido al poco movimiento de estas; lo

que facilita su captura y posterior consumo por parte de los ácaros depredadores, en

comparación con las larvas de trips. Puesto que, al momento de ser capturadas las larvas

realizan un movimiento pendular, golpeando el abdomen del ácaro, produciendo gotas

fecales que obligan al retiro del ácaro para limpiarse (De Brujin et al., 2006). Entretanto, el

adulto utiliza sus alas para escapar (Muñoz et al., 2009).

El consumo diario de G. aculeifer y P. bituberosusfue mayor que los reportados para

diferentes especies de la familia Laelapidade. Stratiolaelaos scimitus presentó un consumo

de 4,5 presas/día (Wu et al., 2014); G. aculeifer [mencionado como Hypoaspis

(Geolaelaps) aculeifer] con 3,5 presas/día; Stratiolaelaps miles (Berlese) con 1,6

Capítulo 3 65

presas/día (Berndt et al., 2004); Cosmolaelaps jaboticabalensis Moreira con 2,6 presas/día

(Moreira et al., 2015). Los anteriores estudios se realizaron con individuos pre-pupa/pupa

de la especie Frankliniella occidentalis. Estudios realizados en Colombia por López (2014)

reportaron un consumo del 45% pupas de T. palmi por parte de Stratiolaelaps sp. En

Europa las especies G. aculeifer y Stratiolaelaps miles se están comercializando para el

control de F. occidentalis (Mouden et al.,2017).

La tasa de oviposición de G. aculeifer y P. bituberosusen este estudio fue mayor que la

tasa encontrada por Moreira et al. (2015), con 0,23 huevos/día para C. jaboticabalensis al

alimentarse de F. occidentalis. Entretanto, Wimmer et al. (2008) reportaron una tasa de

oviposición de 0,92 huevos/día para individuos de Amblyseius swirskii Athias-Henriot

alimentados con los primeros instares larvales F. occidentalis y de 0,99 huevos/día cuando

fueron alimentados con T. tabaci. Navarro-Campos et al. (2016) registraron una tasa de

oviposición de 6,5 huevos/días cuando G. aculeifer se alimentó con larvas de segundo

instar de F. occidentalis. Lo anterior se puede atribuir, a la adaptabilidad que tienen las

especies evaluadas al agroecosistema al que se encontraron asociadas (cultivos de

cebolla de bulbo y rosas). Sin embargo, McMurtry (1982), indica que la capacidad de

crecimiento de una población es solo una característica que componen a un agente de

control biológico como los depredadores de artrópodos.

Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus bituberosus presentaron una respuesta funcional de tipo

II cuando se alimentaron de pre-pupas/pupas de T. tabaci, lo que sugiere que estas

especies depredadoras podrían ser más eficientes en densidades de presas bajas o

moderadas; se ha observado este patrón en algunos ácaros del orden Mesostigmata

(Koehler, 1999), especialmente en especies de Phytoseiidae, tales como Amblyseius

largoensis (Muma) al consumir huevos de Raoiella indica (Acari: Tenuipalpidae) (Carrillo y

Peña, 2012); Phytoseiulus persimilis (Athias-Henriot) y Neoseiulus californicus (McGregor)

depredando ninfas de Panonychus citri (Xiao y Fadamiro, 2010) o Euseius hibisci (Chant)

alimentándose de huevos y protoninfas de Tetranychus urticae (Badii et al., 2004). A pesar

de los pocos estudios referentes a las familias Laelapidae y Parasitidae; S. scimitus

presentó el mismo tipo de respuesta funcional al alimentarse de pupas de T. tabaci y F.

occidentalis (Wu et al., 2014).



La depredación y la oviposición de G. aculeifer y P. bituberosus, aumentaron en función

del incremento en la densidad de oferta de pre-pupas/pupas de T. tabaci. Las hembras

consumieron el 90% de las presas, al nivel más bajo suministrado (6 pupas/día), lo cual

indica que las especies de ácaros edáficos evaluados presentan alta capacidad de

búsqueda, como se observó para A. largoensis (Carrillo y Peña, 2012). Los resultados de

las respuestas funcionales y numéricas sugieren que las pre-pupas/pupas de T. tabaci

representan una dieta adecuada para G. aculeifer y P. bituberosus, debido a que la

cantidad de huevos ovipositados por día aumentó en función de la presa, con una

correlación positiva y altamente significativa. Similares resultados fueron observados por

Wu et al. (2014) y Carrillo y Peña, (2012).

Estudios realizados en campo sugieren combinar ácaros depredadores y hongos

entomopatógenos, dado que, en conjunto lograron una mortalidad mayor al 90% de los

trips, en comparación a los tratamientos en donde se implementaron separadamente en el

suelo (Saito y Brownbridge, 2016). Éstos son elementos para tener en cuenta para

siguientes investigaciones.

Conclusiones

Se presenta el primer reporte para Colombia de Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus

bituberosus sobre el estado pupal de T. tabaci con un consumo promedio de 6,8 y 6,9

respectivamente, demostrando la viabilidad de las dos especies evaluadas.

Parasitus bituberosus presento una oviposición diaria de 6,9 mayor a lo observada por

parte de Gaeolaelaps aculeifer con 4,4 huevos diarios, lo que infiere que la calidad

nutricional de las pre pupas/pupas de T. tabaci fue adecuada para la producción de huevos

por parte de los depredadores evaluados.

Capítulo 3 67

Las especies G. aculeifer y P. bituberosus presentaron una respuesta funcional tipo II, lo

cual indica que el consumo aumentó con el incremento en la densidad presas de T. tabaci,

pero luego se presentó un comportamiento desacelerado a medida que se incrementaron

las presas ofrecidas, hasta llegar a un consumo constante.

Los resultados de este estudio sugieren que G. aculeifer y P. bituberosus son agentes

potenciales de control biológico para el estado pupal de T. tabaci, por su capacidad de

consumo constante y con una proyección positiva para contribuir en un futuro a la

regulación de las poblaciones plaga en el cultivo de cebolla de bulbo.

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5. Conclusiones y recomendaciones

Conclusiones

▪ En los cultivos de cebolla de bulbo del departamento de Boyacá, se encontraron

seis especies de ácaros edáficos del orden Mesostigmata, pertenecientes a las

familias Laelapidae, Parasitidae, Macrochelidae y Rhodocaridae, predominando en

los municipios de Duitama y Tibasosa.

▪ El número de ácaros fue limitado en los cultivos de cebolla de bulbo, en

comparación con zonas con algún grado de perturbación.

▪ Las únicas especies que se pudieron establecer, en condiciones de laboratorio,

fueron: Gaeolaelaps aculeifer (Mesostigmata: Laelapidae) y Parasitus bituberosus

(Mesostigmata: Parasitidae).

▪ Se evidencio la producción de G. aculeifer y P. bituberosus, suministrándoles

ácaros Astigmata y nematodos de la familia Rhabditidae.

▪ Las especies G. aculeifer y P. bituberosus presentaron una respuesta funcional tipo

II, con una depredación superior al 65% de pre pupas/ pupas de T. tabaci.

▪ Se presenta el primer reporte para Colombia de Gaeolaelaps aculeifer y Parasitus

bituberosus sobre el estado pupal de T. tabaci con un consumo promedio de 6,8 y

6,9 respectivamente, demostrando la viabilidad de las dos especies evaluadas.



▪ Los resultados permiten proponer a G. aculeifer y P. bituberosus como un potencial

Agente de Control Biológico para el manejo del estado pupal de T. tabaci, en

cultivos de cebolla de bulbo del departamento de Boyacá.

▪ Este trabajo representa un punto de partida en el departamento de Boyacá, para la

búsqueda e implementación de ácaros Mesostigmata, para el manejo de diversas

plagas agrícolas.

Recomendaciones

• Realizar muestreos en suelos con vegetación remanente, pastizales, bosques y

áreas no tan alteradas; con el objeto de obtener mayor cantidad de individuos de

diferentes especies de ácaros Mesostigmata.

• Buscar fuentes de alimentación económicas para los ácaros Astigmata, como

harina de maíz u otros subproductos.

• Realizar pruebas con mayores densidades de T. tabaci para observar una

estabilidad de consumo constante por parte de G. aculeifer y P. bituberosus que la

del presente estudio.

• Se sugiere realizar estudios iniciales para la evaluación del potencial depredador

de G. aculeifer y P. bituberosus sobre el estado pupal de T. tabaci, en condiciones

de casa malla o invernadero, así como su adaptabilidad al cultivo y supervivencia

en dichas condiciones.

• Debido a la importancia biológica de los ácaros edáficos Mesostigmata, se deben

seguir desarrollando estudios para evaluar su potencial de depredación sobre otras

plagas, así como sistemas de liberación, el costo de su uso y el control que puede

realizar este depredador en diversos sistemas productivos.

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