ASPECTOS POBLACIONALES Y SÍNDROME DE AFECTACIÓN DE ...
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0 ASPECTOS POBLACIONALES Y SÍNDROME DE AFECTACIÓN DE Espeletia miradorensis (Asteraceae) EN EL PNN CHINGAZA Gonzalo Torres Naranjo Estudiante de Maestría en Ciencias Biológicas Amanda Varela Ramirez PhD Tutora PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS ECOLOGÍA, SISTEMÁTICA Y BIOLOGÍA DE LA CONSERVACIÓN BOGOTÁ
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ASPECTOS POBLACIONALES Y SÍNDROME DE AFECTACIÓN DE Espeletia
miradorensis (Asteraceae) EN EL PNN CHINGAZA
Gonzalo Torres Naranjo
Estudiante de Maestría en Ciencias Biológicas
Amanda Varela Ramirez PhD
Tutora
PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA
FACULTAD DE CIENCIAS MAESTRÍA EN CIENCIAS BIOLÓGICAS
ECOLOGÍA, SISTEMÁTICA Y BIOLOGÍA DE LA CONSERVACIÓN BOGOTÁ
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AGRADECIMIENTOS
Quiero agradecer en primera instancia a la vida y a mi mamá, la señora Alcirita
Naranjo Cadena (Q.E.P.D.), por su ayuda, motivación, entusiasmo y planeación
conjunta de culminar este estudio. Siempre encontré en ella comprensión y apoyo
incondicional, disfrutó conmigo de los logros y de las enseñanzas; sin la inspiración
de ella jamás se hubiera alcanzado esta meta. Este trabajo lo dedico a la memoria
de mi mamita, guerrera y ejemplo de vida.
Agradezco a la doctora Amanda Varela Ramírez, su tutoría, paciencia, orientación
y enseñanzas, estas fueron fundamentales para la culminación de este proyecto.
Sin su ayuda hubiera sido imposible llegar a buen término en la investigación. Su
calidad de ser humano y profesional hizo posible alcanzar lo planeado.
Agradezco a Claudia Tatiana Martínez Echeverry, por su ayuda decidida en el
trabajo de campo, la colaboración y apoyo permanente. También por el amor,
cariño, compromiso y dedicación, los cuales fueron decisivos en el desarrollo de la
investigación.
Agradezco a Parques Nacionales Naturales de Colombia, a la administración de
PNN de Chingaza, quienes facilitaron la visita al páramo de Chingaza y a los guarda
parques que contribuyeron al trabajo de campo. También agradezco a la Pontificia
Universidad Javeriana, a mis profesores por sus consejos y grandes enseñanzas, a
mis compañeros de aula y de laboratorio por sus aportes, amabilidad y
compañerismo.
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Contenido
I. INTRODUCCIÓN .............................................................................................. 7
II. MARCO TEÓRICO ........................................................................................... 9
2.1 El Páramo ...................................................................................................... 9
2.2 Espeletia miradorensis (Cuatrec.) ................................................................ 12
2.3 Atributos poblacionales ................................................................................ 14
2.4 Síndrome de afectación ............................................................................... 16
III. ANTECEDENTES ........................................................................................... 18
IV. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA ............................................................. 25
V. OBJETIVOS .................................................................................................... 27
5.1 Objetivo General .......................................................................................... 27
5.2 Objetivos Específicos ................................................................................... 27
VI. PREGUNTA E HIPÓTESIS DE INVESTIGACIÓN ......................................... 28
6.1 Pregunta de investigación ............................................................................ 28
6.2 Hipótesis: ..................................................................................................... 28
VII. MATERIALES Y MÉTODOS ........................................................................... 28
7.1 Área de estudio ............................................................................................ 28
7.2 Establecimiento de parcelas ........................................................................ 30
7.3 Muestreo de las variables poblacionales ..................................................... 31
7.4 Muestreo del síndrome de afectación .......................................................... 33
7.5 Identificación de síndrome de afectación ..................................................... 34
VIII. RESULTADOS Y DISCUSIÓN ....................................................................... 37
8.1 Estructura poblacional .................................................................................. 40
8.2 Densidad poblacional ................................................................................... 52
8.3 Ubicación espacial ....................................................................................... 57
8.4 Tasa de crecimiento ..................................................................................... 59
8.5 Tasa natalidad.............................................................................................. 64
8.6 Tasa de mortalidad ...................................................................................... 68
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8.7 Síndrome de afectación ............................................................................... 75
8.7.1 Incidencia síntomas del síndrome de afectación ................................... 75
8.7.2 Severidad de los síntomas del síndrome de afectación ......................... 81
IX. CONCLUSIONES ........................................................................................... 91
X. RECOMENDACIONES ................................................................................... 94
XI. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ............................................................... 95
ANEXOS ............................................................................................................. 113
Anexo 1 ............................................................................................................ 113
Anexo 2. ........................................................................................................... 136
Anexo 3 ............................................................................................................ 143
Anexo 4 ............................................................................................................ 147
Anexo 5. ........................................................................................................... 148
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RESUMEN
Espeletia miradorensis ha sido muy poco estudiada, siendo reducido el
conocimiento que se tiene de su estructura poblacional, densidad, mortalidad y
natalidad. Está restringida al páramo de Sumapaz y a tres sectores del páramo de
Chingaza. Parece tener problemas poblacionales que han sido evidenciados en un
estudio reciente, el cual indica ausencia o reducción de juveniles. Tampoco se sabe
si el síndrome de afectación puede estar relacionado con problemas poblacionales,
que podrían llevar incluso llegar a la extinción local de la especie. Por estas razones,
se establecieron algunos atributos poblacionales y el nivel de síntomas del síndrome
de afectación que presenta E. miradorensis, en los sectores de Buitrago y Siecha
del páramo de Chingaza. Para esto se realizó un estudio para lo cual se
establecieron parcelas monoespecíficas de E. miradorensis, de 5x5 m, 10 en el
sector de las lagunas de Buitrago y 10 en las lagunas de Siecha del PNN Chingaza.
Cada 4 meses, durante 16 meses se tomó la altura, conteo de individuos totales,
nuevos y muertos, para calcular aspectos poblacionales. Además, se determinó la
incidencia y severidad de síntomas del síndrome de afectación. Se establecieron
siete clases de tamaño para E. miradorensis, y se reveló una estructura poblacional
que no responde a una J invertida, con alto número de plántulas y muy pocos
juveniles. La estructura poblacional en los dos sectores estudiados fue similar pero
no se comporta igual. Asimismo, la tasa de natalidad, de mortalidad, la incidencia y
severidad de síntomas del síndrome de afectación cambiaron. La densidad
poblacional, fue similar, pero es baja en comparación con la de otras especies del
género. A mediano y largo plazo es factible que la población de Buitrago presente
mayor compromiso de desaparecer, por la menor cantidad de juveniles que tiene, la
baja aparición de nuevos individuos, la alta mortalidad que presenta y la severidad
de la afectación por infección fúngica. Se sugiere continuar con el monitoreo a
mediano plazo basado en mortalidad e incidencia de síntomas, y realizarlo en el otro
sector del PNN Chingaza reportado con la especie. Identificar las causas de la
disminución de los juveniles, los agentes causales de los síntomas del síndrome de
afectación serían importantes para definir estrategias de manejo.
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I. INTRODUCCIÓN
Es de gran importancia en Colombia el páramo que se encuentra en el Parque
Nacional Natural Chingaza, ubicado en la Cordillera Oriental de los Andes, en los
departamentos de Cundinamarca y Meta. Provee de recurso hídrico a más de 10
millones de personas entre habitantes de Bogotá, municipios aledaños y del
piedemonte llanero (IDEAM 2002, CEPAL 2009, 2010, IPCC 2007, Díazgranados
2015, Galindo et al. 2016). Su riqueza hidrológica hace parte de la macrocuenca del
Orinoco (Barrera et al. 2005). Presenta una gran biodiversidad en flora y fauna, con
especies endémicas, destacándose el frailejón, planta promotora del recurso hídrico
en el ecosistema de páramo, con abundante representación de individuos y
especies del género Espeletia. Este género es el más estudiado en la región (i. e.
Principio 21 de la Declaración de Estocolmo 1972, IDEAM 2001, Pabón y Lozano
2005, Benavides et al. 2007 y 2010, Díazgranados 2015).
La importancia de conocer los aspectos poblacionales de las especies vegetales y
en particular la de los frailejones, radica en el significado que tienen en los
ecosistemas de páramo y los servicios ambientales y biológicos que prestan. Los
frailejones en general tienen una estructura poblacional variada, donde algunos
conservan su dinámica ecológica, y el número de poblaciones suficiente para evitar
su extinción. Se han realizado varios estudios con especies del género Espeletia.
Los trabajos se han centrado en la estructura poblacional, establecimiento,
crecimiento y reproducción. Entre las especies evaluadas se encuentra E. spicata
(Estrada y Monasterio 1988), E. grandiflora (Fagua y González 2006, Rojas et al.
2013), E. barclayana (Cavelier et al. 1992), E. killipii (Vargas y Pedraza 2004, García
et al. 2009), E. argentea y Espeletiopsis corymbosa entre otras (Rojas et al. 2018),
E. pycnophylla (Sánchez 2004, Benavides et al. 2007,), E. schultzii (Llambí et al.
2004) y E. uribei (Gallego y Bonilla 2015). Para E. miradorensis solo hay un trabajo
preliminar sobre su estructura poblacional (Téllez 2017).
Por otra parte, en los páramos de Cruz Verde, Sumapaz y Chingaza, se ha
reportado síndrome de afectación en los frailejones, que involucra la presencia de
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síntomas como deformaciones en las hojas, clorosis, pérdida de tejidos y pudrición
del tallo presumiblemente causados por varios agentes que involucran insectos y
hongos (Medina et al. 2010). Las poblaciones de varias especies de frailejones se
han visto afectadas por el síndrome E. corymbosa, E. argentea, E. grandiflora, E.
barclayana, E. killipii, E. pleiochasia, E. miradorensis, E. murilloi, E. uribei, E.
corymbosa, (Fagua y González 2006, Gallego y Bonilla 2015; Rojas et al. 2018). En
todas se reporta afectación y muerte en las diferentes clases de tamaño (Rojas et
al. 2018). No obstante, algunos autores han sugerido que el síndrome de afectación
en las poblaciones es debido al efecto del cambio climático (Lorente et al. 2004,
IPCC 2007, González 2011, Congreso Mundial de Páramos 2012, Herzog et al.
2012, Vuille 2013, Programa de las Naciones Unidas para el Medio Ambiente -
PNUMA - 2014).
Una de las especies de frailejones poco estudiados es E. miradorensis, reportada
en el páramo de Sumapaz y en el páramo de Chingaza, mostrando su alto grado de
endemismo y haciendo relevante su conocimiento. El único trabajo realizado
recientemente, con una duración de tres meses, identificó que su estructura
poblacional no tiene forma de “J invertida” porque se encuentra reducida en la clase
de tamaño juvenil, y presenta síntomas del síndrome de afectación relacionados
con dipteros (Téllez 2017). Por lo tanto, ahora es relevante comprobar los resultados
obtenidos por Téllez, con el fin de identificar si estos se mantienen en el tiempo y
sugerir acciones de conservación y manejo para implementar por parte del PNN
Chingaza.
Con base en lo anterior este trabajo una investigación para establecer algunos
atributos poblacionales y, la incidencia y severidad del síndrome de afectación que
presenta E. miradorensis en los sectores de Buitrago y Siecha del páramo de
Chingaza.
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II. MARCO TEÓRICO
2.1 El Páramo
Los páramos se formaron en la Cordillera Oriental hace cuatro Millones de años
durante el Plioceno, generando un corredor biológico de especies que fueron
asentándose en la cadena montañosa de los Andes hasta la actualidad (Ortiz 2014).
Varios autores definen el páramo como una región de vida, ecosistema o bioma
delimitada entre la vegetación boscosa y las nieves perpetuas (Monasterio 1980,
Monasterio y Molinillo 2003, Hofstede et al. 2003, Rubio et al. 2010, Cortés y
Sarmiento 2013, Avella et al. 2014, Sarmiento y León 2015). Según Rangel-Ch.
(2000), el páramo es una zona biológica integradora, formada por la biota, suelo,
clima e influencia humana, en un ambiente de alta montaña, entre el bosque andino
y el límite inferior de las nieves perpetuas. Para Sarmiento et al. (2013), el páramo
es un socioecosistema de alta montaña, en la zona intertropical, entre los límites del
bosque andino y las nieves perpetuas, con bajas temperaturas y presencia de
pajonales, frailejones, chuscales y matorrales. Contando con varias zonas de
turberas y humedales; lagos, lagunas, quebradas y ríos, fuentes hídricas
subterráneas y subsuperficiales. También lo define como un territorio pluriétnico y
multicultural, habitado e intervenido por el hombre, transformándolo en los patrones
de páramo que hoy existen.
Los páramos tienen condiciones climáticas extremas, y según su ubicación
geográfica y condiciones de elevación, pueden ser húmedos o secos (Moore 2009,
Rivera y Rodríguez 2011, Rangel-Ch y Pinto 2012, Díazgranados 2015). Presentan
una temperatura promedio anual baja, y aunque no muestran variaciones
importantes durante el año, tienen notorias diferencias entre el día y la noche,
poseen pluviosidad del tipo unimodal muy variable que oscila entre los 700 y 3000
mm, llegando a veces a 6000 mm por año; con presencia de precipitación horizontal
(Monasterio 1980, Vuilleumier y Monasterio 1986, Sarmiento y Ungar 2014). Los
páramos propiamente dichos se registran entre los 3200 y 3800 m de elevación
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(Rangel-Ch. 2000, Rivera y Rodríguez 2011, Díazgranados 2015), soportando alta
irradiación ultravioleta B, bajos niveles de presión atmosférica y de oxígeno, así
como heladas, acompañadas de fuertes vientos y drásticas variaciones de
temperatura entre el día y la noche. Todo esto hace, que los organismos presenten
un metabolismo lento y generen adaptaciones especiales (Moore 2009, Tobón
2011, Suárez 2013). En el caso de la vegetación, las especies desarrollaron
estrategias tales como baja estatura, hojas gruesas y pequeñas, con pubescencia
y colores claros en disposición de roseta, en algunos casos secretan gomas y
mucílagos de protección y mantienen las hojas muertas, formando la necromasa en
algunos frailejones (Rivera y Rodríguez 2011, Ortiz 2014, Díazgranados 2015).
Se cuenta en el planeta con 34 páramos y una superficie total de 1’932.395 ha
(Cabrera y Ramirez 2014). Existen páramos en África, Indonesia, Papua Nueva
Guinea, Sierra Nevada de Santa Marta y Costa Rica, pero los más representativos
se ubican en la Cordillera de los Andes, con el 99% de los páramos del mundo.
Colombia posee el 49% de los páramos y ocupa el primer lugar en el número y
extensión de estos ecosistemas, ocupando el 1,7% de territorio nacional (Morales
et al. 2007, Cabrera y Ramirez 2014).
Los páramos son los ecosistemas de alta montaña más biodiversos del mundo,
tienen un registro de aproximadamente 124 familias, 644 géneros y 4.696 especies
de plantas (Rangel-Ch. 2000). En el páramo de Chingaza la flora reporta 534
especies de plantas con flores, 74 de helechos, 87 de musgos, 107 de hepáticas, y
100 de líquenes, para un total de 902 especies (Díazgranados 2013). Tanto en
Chingaza, como en otros páramos, los frailejones son las plantas más conspicuas
y son determinantes para el equilibrio del ecosistema, contribuyen en gran medida
a la regulación del agua con sus médulas esponjosas y su abundante necromasa,
además de proporcionar hábitat y alimento a más de 148 morfoespecies y 110
especies de artrópodos (Sendoya y Bonilla 2005, Eraso y Amarillo 2016). Muchas
especies de artrópodos cohabitan dentro de los capítulos (inflorescencias), el tallo
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y hojas, los cuales son aprovechados como alimento de orugas, barrenadores,
lepidópteros, coleópteros e inclusive por aves y mamíferos (Díazgranados 2013).
En la conservación de los páramos Colombia cuenta con la organización del
Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SINAP), la cual incluye 59 Parques
Nacionales y aproximadamente 28’000.000 ha de reserva, de las cuales 2’906.137
ha son páramos, para un total de 42% (Cortés y Sarmiento 2013); y el Parque
Nacional Natural Chingaza, hace parte de estas áreas protegidas. Fundado el 6 de
junio de 1977, está ubicado en la Cordillera Oriental de la Región Andina de
Colombia, y es circundante a Bogotá (Díazgranados 2013). En él se encuentra el
páramo de Chingaza, que oferta servicios ecosistémicos invaluables, siendo el de
mayor beneficio, el recurso hídrico. Chingaza, posee alrededor de 40 lagunas
naturales entre ellas las Lagunas de Buitrago, las de Siecha y la de Chingaza,
además está el embalse de Chuza del sistema de la Empresa de Acueducto de
Bogotá, que provee agua al 80% de la Capital y a 11 municipios más; y su rango de
elevación está comprendido entre 2800 y 4020 m, los que corresponden a los cerros
de San Luis y Boquerones (Cárdenas y Vargas 2008, Cabrera y Ramírez 2014,
Díazgranados 2015, Galindo et al. 2016). En términos de fauna, Chingaza presenta
la mayor riqueza reportada de mamíferos; 24 especies, que incluyen tres endémicas
y cuatro amenazadas, 154 de aves, 16 de reptiles, 90 de anfibios y 131 de
mariposas, hay que destacar especies emblemáticas como el oso anteojos,
(Tremarctos ornatus), el tapir de montaña (Tapirus pinchaque) y el venado cola
blanca (Odocoileus virginianus) y en aves, el cóndor de los Andes (Vultur gryphus),
así como colibríes, águilas y loros. En la flora se destacan plantas de la familia
Asteraceae, Orchidaceae y Poaceae. Los pastos (Poaceae), frailejones (subtribu
Espeletiinae, familia Asteraceae), que dominan las comunidades del páramo alto,
resaltando por su abundancia y diversidad (Díazgranados 2015).
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2.2 Espeletia miradorensis (Cuatrec.)
En el planeta sólo se observan frailejones en los páramos de Ecuador, Colombia y
Venezuela, siendo los colombianos los más representativos por su extensión,
servicios que prestan y su gran biodiversidad. Los frailejones son la vegetación más
emblemática de los páramos, y se reporta en elevaciones por encima de los 3000
m (Rangel-Ch. 2000). Dependiendo de la elevación a la cual se encuentra el
frailejón, se asocia con diferentes tipos de vegetación. Según Rangel-Ch. y Pinto
(2012), en el subpáramo (3000 a 3500 m.), los frailejones se encuentran con
vegetación arbustiva, y bosque de bajo tamaño. En las elevaciones comprendidas
entre los 3500 y 4100 m., o páramo propiamente dicho, el frailejón se encuentra con
formaciones arbustivas abiertas, y en el súper páramo (mayores alturas a 4100 m.),
la vegetación es menos continua (Rangel-Ch. 2000, Rangel-Ch. y Pinto 2012).
En general los frailejones se asocian con diferentes gramíneas de macolla. En áreas
menos húmedas con plantas del género Calamagrostis, en intermedias con
macollas y bambúes, y en áreas con alta humedad con Chusquea (Morales et al.
2007). Son plantas del dominio Eucariota, que pertenece a las espermatofitas,
Magnoliáceas de la familia Asteraceae, o compuestas, que reúne más de 23.000
especies en 1.600 géneros. La familia Asteraceae, deriva su nombre de Aster, que
significa estrella, y que hace referencia a la forma de inflorescencia (Ferriol y López
2016, Diazgranados 2012a y 2015). Pertenecen a la subtribu Espeletiinae con 8
géneros, 144 especies, 17 subespecies, 22 variedades y 8 formas (Díazgranados
2012b, 2015, 2017, Vargas 2016, Díazgranados y Barber 2017, Díazgranados y
Sánchez 2017, Rojas et al. 2018). Este género tiene adaptaciones morfológicas y
fisiológicas al ambiente extremo de páramo, como el crecimiento en roseta, hojas
pubescentes y suculentas, posee en algunas especies hojas marcescentes,
aislando al tronco de las bajas temperaturas y radiación ultravioleta, además, cuenta
con una médula al interior del tronco que les permite retener agua (Moore 2009,
Suárez 2013, Rojas et al. 2013).
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El frailejón E. miradorensis (Cuatrec.), es una especie vegetal conspicua,
característica de los páramos y registrada sólo en Colombia, en páramos de
Sumapaz y Chingaza (Díazgranados 2013), en este último su presencia se
encuentra restringida a pequeños lugares (Galindo et al. 2016), y está considerada
en categoría de casi amenazada (Calderón et al. 2005), pertenece a la subtribu
Espeletiinae Cuatrec., de la familia Asteraceae (Cuatrecasas 1975, 1982,
Díazgranados 2012a, 2012b). la especie E. miradorensis fue inicialmente descrita
en el lugar denominado “El Mirador” en el Páramo de Sumapaz, identificada
inicialmente como variedad de Espeletia grandiflora (Cuatrecasas 1975) y también,
se relacionó en algunos documentos como Espeletia killipii (Zuluaga 2002, Castro
et al. 2007, García et al. 2009, Acosta y Torrenegra 2011); sin embargo, actualmente
E. miradorensis es aceptada como especie válida. José Cuatrecasas (1982),
catalogó a E. miradorensis como una planta endémica, la cual se encuentra entre
los 2730 y 4000 m de elevación, en suelos de poca pendiente y mal drenados
(Cuatrecasas 1975, 1982, Díazgranados 2012a, 2012b). En el Parque Nacional
Natural (PNN) Chingaza, es usual encontrarla en hondonadas, suelos encharcados
y con alta humedad. Hay que resaltar la longitud de su tallo o fuste, el cual es
variable, pero llega en ocasiones a los 6 m de altura, posee una roseta con hojas
dispuestas en forma de estrella y con pseudopeciolo, las hojas terminan
desprendiéndose, evitando que se forme la necromasa (Figura 1). Forma
inflorescencias en capítulos, sobresaliendo de las hojas y ubicándose en la parte
media de la roseta. Las hojas son lanceoladas, elípticas, oblongas, semicoriáceas
y de color verde grisáceo con pubescencia grisácea y lígulas amarillas
(Diazgranados y Barber 2017). Debido a la longitud de su tallo o fuste E.
miradorensis, semeja una palmera en el páramo (Díazgranados 2012b, Galindo et
al. 2016 y Díazgranados y Barber 2017).
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Figura 1. E. miradorensis en el sector de las Lagunas de Buitrago en el PNN
Chingaza. Tomado por Torres (2017).
2.3 Atributos poblacionales
Al considerar las relaciones que establece un conjunto de individuos al interior del
sistema o estructura que lo integran, surgen propiedades que se identifican con las
del individuo, pero que tienen que ver con las características a nivel poblacional,
tales como la densidad, natalidad y mortalidad de la especie entre otras (Morlans
2004) conformando el estudio demográfico o ecología de poblaciones.
Pero el estudio de poblaciones no solo se limita a la medición de las variables que
la componen; como la densidad de individuos, la estructura y la forma en que
cambian las poblaciones en el tiempo; sino que utiliza estos atributos para hacer
análisis, proyecciones y presupuestos, también establece la caracterización y las
relaciones entre los miembros y el medio circundante (Traveset et al. 2004,
Palladino 2010). Una de las orientaciones en el estudio de las poblaciones, es el
impacto numérico que presentan las interacciones entre las plantas y su ambiente.
(Pavón et al. 2011, Camargo 2014).
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Por otra parte, una de las orientaciones en el estudio de las poblaciones es el
impacto numérico que presentan las interacciones entre las plantas y su ambiente
(Pavón 2011, Camargo 2014). Este es el caso de la población de frailejones en el
páramo y sus múltiples interacciones con el ambiente biótico y abiótico,
estableciendo en sus áreas de distribución relaciones con poblaciones de
artrópodos, aves y mamíferos (Macana et al. 2015). Pero también, con el agua
disponible, la precipitación horizontal, las nubes y la niebla, entre otros. Los
frailejones capturan el agua y regulan el flujo hidrológico en el páramo; toman el
dióxido de carbono de la atmósfera y contribuyen a su fijación en la superficie,
favoreciendo el almacenamiento de gran cantidad de agua y materia orgánica en el
suelo (Diazgranados 2015). A su vez, el fino entramado de las interacciones
biológicas genera dinámicas y estructuras poblacionales que se pueden entender
evaluando sus atributos, tales como la densidad, la natalidad o la mortalidad, formas
de crecimiento, distribución por edades, adaptación y dispersión (Suárez et al.
2010).
Se puede obtener medidas como la estimación de biomasa por unidad de superficie
o porcentaje de cobertura (Venegas 2011), para evaluar la cantidad o proporción de
ocupación de las plantas en una superficie. Así se logra calcular la distribución de
la especie y su abundancia en el área ocupada. Por otro lado, una característica
propia de algunas poblaciones de plantas es que se distribuyen en fragmentos o
parches de hábitats adecuados, los cuales están separados por parches de hábitats
inadecuados, donde no podrían establecerse. En el caso de E. miradorensis se
observan condiciones ambientales particulares de suelo muy húmedo, lo que
propicia conglomerados de individuos formando poblaciones que están separadas
ocasionalmente por otras especies y suelos menos húmedos, presentes en el
páramo del PNN Chingaza (Vargas 2016, Galindo et al. 2016).
Las características del suelo en una región no solo influyen en el establecimiento de
las plantas, sino que son el soporte de las interacciones planta-insecto-
microorganismo, allí la humedad y temperatura, así como nutrientes y otros factores
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abióticos, permiten relaciones interespecificas que posiblemente culminen en
afectación para alguno de los participantes (Agrios 2005). En el caso de las plantas,
estas pueden presentar afectación por interacción con hongos patógenos o por
herbivoría de insectos, atacando diferentes partes de la planta o el todo. Estas
alteraciones morfológicas y fisiológicas del individuo nos permiten evaluar en el
frailejón, los síntomas de incidencia y severidad, y por ende el síndrome de
afectación y su condición orgánica. (Zabaleta 2000, Agrios 2004, Camarena 2009,
Gaitán 2018).
Para la estimación del grado de daño que pueda tener una población por infección
fúngica o de herbivoría, se emplea el índice de incidencia, tomando como juicio la
proporción o porcentaje de individuos que manifiestan la enfermedad, sobre el total
de la población considerada, en un lapso dado (Madden y Hughes 1995), esto es
importante porque permite medir la ocurrencia de nuevos casos de afectación en
las poblaciones. Hay que considerar que es posible que haya recuperación o muerte
en los individuos afectados. Respecto del índice de severidad, se calcula
considerando el área del individuo con afectación sobre el área total, o también, el
número de hojas afectadas respecto al número total de hojas del organismo (Cooke
et al. 2006), también importante porque permite observar la intensidad de la
afectación en cada individuo de la población y visualizar que tan peligrosa es la
afectación en un momento determinado.
2.4 Síndrome de afectación
Cuando se reúnen varios síntomas o signos de afectación en los individuos, se
habla de un síndrome el cual se asocia a un daño o déficit funcional, el cual puede
tener o no causas conocidas (Reverend 2000). Sin embargo, se conoce que los
síntomas pueden ser diferentes, y también los agentes que los producen. En las
plantas se ha estimado que posiblemente la afectación esté relacionada con
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factores abióticos y bióticos como los insectos herbívoros y los hongos patógenos
(Rojas et al. 2018).
Todos los organismos presentan relaciones interespecíficas que pueden ser
benéficas o perjudiciales (Camarena 2009). Para el caso de los insectos hay más
de un millón de especies que tienen relaciones con las plantas, algunos de ellos son
polinizadores, otros son inocuos, pero muchos tienen actividades alimentarias a
expensas de las plantas de donde obtienen sus nutrientes (Fagua y González 2006,
Camarera 2009). Esta depredación o herbivoría por insectos que soportan las
plantas, genera una dinámica de adaptaciones tanto en la planta como en los
insectos, que eventualmente generan variaciones en la estructura poblacional
(Camarena 2009). Los insectos también pueden ser vectores de patógenos que
harían daño a la planta, conjugándose casualmente con la herbivoría y acentuando
su afectación (Erazo y Amarillo 2016). Otra interacción que se presenta en las
plantas son los endófitos fúngicos, que viven asintomáticamente dentro de los
tejidos como una fase latente, donde el organismo puede desarrollar síntomas o
causar cambios en la fisiología de la planta hospedera (Carroll 1988, Carrión et al.
2001, Prada et al. 2009, Sánchez 2013 et al., Varela 2014b, 2016a, Varela y Jácome
2018). Sin embargo, no solo se han reportado hongos endófitos, también se han
registrado otros organismos en las plantas, como bacterias, protistas e
invertebrados, aunque en la actualidad la mayoría de estudios están orientados a
los endosimbiontes fúngicos (Carrión et al. 2001, Gamboa 2006, Lambert y Bekal
2009, Sánchez et al. 2013).
Las plantas enfermas generalmente se debilitan o se devastan por causa de los
agentes que ocasionan la enfermedad, sean patógenos o ambientales y los tipos de
órganos o tejidos que son afectados determinan el tipo de función que será
restringida (Agrios 2004, González y Valero 2014). Esta afectación hace que llevar
a cabo sus funciones normales disminuya o se anule por completo y como resultado,
la planta se altere parcialmente o muera (Agrios 2004, Camarena 2009, González y
Valero 2014).
18
Los efectos de las simbiosis entre hongo y planta son variados, dependiendo del
tipo de planta hospedera y de las especies de hongos que interactúan con ella
(Agrios 2005, Newton 2010). Una relación puede pasar de favorable a perjudicial, si
las condiciones ecológicas y fisiológicas así lo orientan. Por ejemplo, cuando en una
relación simbiótica el hongo elimina más carbono que el requerido por la planta
hospedera, se pasa de una interacción favorable a una parasítica (Smith 2009). En
este sentido los frailejones también presentan hongos endófitos que pueden
transformarse en patógenos y comprometer su anatomía y fisiología (Faeth y Fagan
2000, Gamboa 2006, González 2012, Gaitán 2018).
Así como se han verificado actividades de hongos fitopatógenos en frailejones,
también se ha evidenciado afectación por herbivoría producida por insectos (Medina
et al. 2010, Varela y Jácome 2018). En el PNN Chingaza, se ha observado
alteraciones con afectación producida aparentemente por insectos plaga, porque si
bien toda la herbivoría produce daño en el tejido de una planta, no siempre el
rompimiento de tejido responde a un ataque de insectos (Granados et al. 2008
Camarena 2009, Medina et al. 2010). Además, se debe diferenciar en las plantas,
entre la huella de alimentación del insecto y el daño mecánico simple, como el que
causa el viento en condiciones naturales (Camarena 2009, Urbina 2011).
III. ANTECEDENTES
Desde la antigüedad se ha tenido interés por comprender las relaciones entre los
organismos y su entorno, de saber en dónde y cómo encontrar a las presas para la
caza o la pesca, así como la recolección de alimentos, orientaron el trabajo por la
taxonomía y la historia natural, después la agricultura y la ganadería, generó la
necesidad de conocer de plantas y animales, pero es hasta el siglo XIX que la
ecología se establece en una ciencia teórico practica interdisciplinar. Recibe los
aportes de la biología, geología, de geógrafos y otros, que comparten el interés por
19
el estudio de los seres vivos y el ambiente natural (Milián 2007). Posterior a esto,
con la participación de Graunt (1962) y Cole (1958), se describe la importancia de
estimar cuantitativamente una población y sus índices de natalidad y mortalidad, la
proporción de sexos y la estructura de grupos de edad en las poblaciones humanas
(Milián 2007). Eran los inicios de la demografía o ecología de poblaciones, en la
cual hoy en día se utilizan las variables de estructura poblacional, densidad, tasa de
crecimiento, natalidad, mortalidad y flujos migratorios, logrando el conocimiento de
las dinámicas poblacionales, como herramienta valiosa para preservar la
biodiversidad (Palladino 2010).
Varios trabajos en ecología de poblaciones se han realizado con plantas y animales,
aunque en plantas de alta montaña tropical y específicamente en frailejones sean
escasos. Una investigación relevante con Espeletia spicata en el páramo desértico
en Venezuela. Estrada y Monasterio (1988), donde se analizan aspectos de la
estructura poblacional, la sobrevivencia y las causas de mortalidad en las
poblaciones. Se identifican a las plántulas y juveniles como las fases más
vulnerables del ciclo de vida y con mayor mortalidad (Silva et al. 2000), las de edad
intermedia con menor mortalidad y mayor capacidad reproductiva, y las más
longevas, con alta mortalidad (Llambí et al. 2004, Fagua y González 2006, Benítez
et al. 2007, Rojas et al. 2012)
Diferentes investigaciones con frailejones han demostrado que las etapas de vida
en el ciclo de las plantas tienen importancia por lo que representan en la dinámica
de las poblaciones. El remplazo que realizan las plántulas y juveniles a futuro de los
individuos adultos, las muertes y las transiciones entre las clases de tamaño,
establecen la abundancia en cada clase de tamaño y en la estructura poblacional.
Adicionalmente las interacciones intraespecificas e interespecíficas que se
presentan entre los individuos causan variaciones en las abundancias de estos en
las clases de tamaño y establecen la estructura poblacional que exhiben. Esto se
refleja en una dinámica poblacional, si las poblaciones se mantendrán o no en el
tiempo (Cavelier et al. 1992, Fagua y González 2006, García et al. 2009, Rojas et
20
al. 2012). De ahí que en varios estudios los individuos han sido agrupados dentro
de las poblaciones en clases de tamaño, en individuos reproductivos y no
reproductivos, mientras que otros estudios han centrado su atención en una clase
de tamaño en particular. Esto ha sido fundamental en la identificación de la
estructura poblacional de los frailejones y de su comportamiento poblacional. Es el
caso del estudio realizado con E. barclayana en el páramo de Guerrero (Cavelier et
al. 1992), en donde con base en la tasa de producción de hojas se establecen cinco
clases de tamaño y relacionan a cada una con la tasa de productividad en hojas/año,
señalando mayor tasa en la segunda clase de tamaño (61-90 cm). Por otra parte,
en Llambí et al. (2004) analizaron los cambios de la estructura poblacional de
Espeletia schultzii después de una perturbación agrícola, y la relacionaron con las
clases de tamaño. Determinaron que aumentaba la abundancia de individuos en
todas las clases de tamaño, que aparecían nuevas plantas, pero que esto dependía
también de las condiciones físicas del suelo local.
Otros trabajos se han orientado a aspectos reproductivos en los frailejones, y
también relacionados con la ecología de las poblaciones. García et al. (2009) trabajó
con E. grandiflora y Espeletia killipii en el páramo Chingaza, realizando un censo de
las dos especies, con el cual identificaron la altura del primer evento reproductivo
en ambas especies (70 cm), y estimaron la cantidad de descendientes por floración.
Lara y Cárdenas (2015) encontraron que el promedio de supervivencia de las
plántulas en E. schultzii es de 54,5 m2 y en E. grandiflora la tasa de sobrevivencia
es de 11,7% lo que equivale a tres veces menos la de E. schultzii. Por otro lado, en
el páramo de Chingaza Fagua y González (2006), con E. grandiflora trabajaron la
fenología reproductiva, concluyendo que es similar a la de otras especies de
Espeletia en Colombia y en páramos secos en Venezuela (Estrada y Monasterio
1988, Cavelier et al. 1992) con momentos sincrónicos de floración. En la polinización
reportaron una variada pero reducida disponibilidad de polinizadores, y las tasas de
crecimiento la semejaron a las de otras especies de Espeletia (Llambí et al. 2004,
Garcia et al. 2009, Tobón 2011), excepto por la alta tasa de crecimiento encontrada
para juveniles y adultos.
21
Una investigación relevante es la realizada por Rojas et al. (2018) ya que da cuenta
de los frailejones presentes en todo el Territorio CAR y establece una lista de
biodiversidad en frailejones identificando la riqueza de estas plantas en páramos de
los departamentos de Cundinamarca y Boyacá. Además, evalúa el estado de
afectación de cada especie. Reportó 2 géneros y 18 especies, en seis complejos de
páramos. Con las especies estableció la estructura poblacional, con base en si
presentaban o no la típica forma de J invertida esperada y si mostraban alteraciones
o síntomas de afectación. Para su consideración se establecieron tres grupos de
especies con base en la estructura poblacional; una con el patrón esperado de J
invertida la cual se registró para E. grandiflora, E. cabrerensis y E. corymbosa. Otras
especies con estructura poblacional similar, pero con la clase de tamaño juvenil más
abundante, E. incana, E. killipii, E. murilloi, E. uribei, E. chocontana y E. argentea; y
finalmente otro grupo de especies donde se presentaron clases de tamaño con
cantidades de individuos muy diferentes, como es el caso de E. congestiflora, E.
garciae, E. rabanalensis y E. sp.1 (especie no identificada).
De las especies trabajadas en el territorio CAR no se logró corroborar la presencia
en campo E. miradorensis, pero se reportó como especie del territorio CAR (Rojas
et al. 2018), debido a que con base en colecciones tipo depositadas en herbario
COL está reportada para localidades de Cundinamarca. Además, de dos especies
colectadas en campo que no se pudieron determinar, al parecer una de ellas es E.
miradorensis, pero esto está por confirmar. Sin embargo, esto permitió ratificar que
esta especie está restringida a lugares específicos en los páramos.
Por otra parte, aunque el estudio de los frailejones en los páramos se inició hace
mucho tiempo, casi tres siglos después de la llegada de los españoles a América
(Diazgranados 2015), son relativamente recientes las observaciones que se
hicieron del síndrome de afectación en estos. Es posible que se hayan presentado
desde varias décadas atrás, pero las primeras evidencias registradas en el PNN
Chingaza fueron realizadas por el guardaparques Luis Alberto Espino en el año
22
2000, concretamente en E. uribei. Después, en otros recorridos realizados por el
guardaparques Alirio García, las registró en el sector de La Playa, del mismo PNN,
y reporta la presencia de hongos en la raíz de Espeletia uribei que hace que se
sequen lentamente y mueran, generando mal olor al tallo y un color amarillento a
las hojas. Adicionalmente, se observó una larva en el cogollo de las plantas, según
se encuentra consignado por Varela (2018).
Posteriormente, Medina et al. (2012) reportó para la cuenca Calostros un área de
376.600 m2 de frailejones con síndrome de afectación, llegando ésta a
incrementarse a un área de 2.247.600m2 en un lapso de ocho meses. Algunos
individuos en ese tiempo murieron (Medina et al. 2010). Después, con avances en
la descripción de la distribución espacial y temporal de la afectación en los
frailejones de los páramos de Andes del Norte, se realizó una confirmación de dicha
afectación en los páramos de Chingaza, Cruz verde, Sumapaz, Galeras y Cocuy. A
la vez se hicieron reportes sin confirmar de páramos con afectación en Tamá, Pisba,
Guaca, Guanentá, Los Nevados, Las hermosas, Puracé, Nevado del Huila y
Frontino. En Venezuela en el páramo de Piedras blancas también hay reportes no
oficiales de afectación, lo mismo que en Ecuador en el páramo El Ángel con
Espeletia pycnophylla (Medina et al. 2016).
En el PNN Chingaza se han realizado varios trabajos de investigación sobre el
estado y síndrome de afectación en frailejones. En E. corymbosa, E. grandiflora, E.
argentea, E. killipii y E. uribei, se ha encontrado diferentes grados de síntomas
(Varela 2014a, 2014b, 2016, 2018). En E. argentea los síntomas del síndrome de
afectación (entorchamiento y herbivoría por insectos) alcanzan una incidencia del
78% registrando afectación por síntomas de herbivoría de 47% y por síntomas de
entorchamiento de 63% (Varela 2014b). E. miradorensis, reconocida como valor
objeto de conservación (Galindo et al. 2016), mostró síntomas de herbivoría y
síndrome de afectación por microrganismos, como posibles causantes de pudrición
en hojas (Téllez 2017). Pero este síndrome de afectación en los frailejones se hizo
evidente desde el 2009, cuando los habitantes del páramo de Chingaza e
23
investigadores observaron en el área de la quebrada Calostros frailejones síntomas
del síndrome de afectación. Estas observaciones congregaron a estudiosos de
diferentes instituciones para evaluar la dimensión del problema y ofrecer posibles
soluciones al síndrome que se presentaba. Es entonces que en el 2010 se realiza
la primera diagnosis en E. grandiflora, E. argentea y E. corymbosa y se reporta una
incidencia del 11% en 315 individuos de E. grandiflora y un 89% no presentaban
síntomas (Medina et al. 2010, 2012, 2016). De los frailejones afectados el 90%
presentó daño leve (de 1% a 25%) nivel 1, según escala de Salinas (2013), un 8%
de daño nivel 2 (26% a 50%) y un 2% nivel 3 (51% a 75%). Ningún frailejón presentó
nivel 4 (76% a 100%; Medina et al. 2016).
Las observaciones en campo muestran que el síndrome de afectación es dinámico
en el tiempo, aumentando o reduciéndose, y como consecuencia los individuos
pueden recuperarse o morir. Así que después de lo reportado en el 2009 para E.
grandiflora se halló que, en el 2013 en el PNN Chingaza, la incidencia había
aumentado y el 49% de la población se encontraba con síntomas, siendo la
proporción de individuos con síntomas de herbivoría del 32% y entorchamiento el
35%. Las clases de tamaño más afectadas fueron las intermedias, coincidiendo con
las clases de mayor número de individuos y con una severidad baja o media, lo que
sugirió que el daño ocasionado no representaba hasta ese momento una amenaza
para la supervivencia de la población (Medina et al. 2012, Medina et al. 2013). Por
otro lado, estudios en la población de E. argentea mostraron un alto nivel de
afectación por entorchamiento, y herbivoría, presentando alto grado de incidencia
78%, pero bajo grado de severidad de 9,5% para herbivoría y 22% para
entorchamiento (Medina et al. 2013, Varela en Cabrera y Ramirez 2014, Varela
2018).
La variación tanto en la incidencia y severidad en los síntomas del síndrome de
afectación parece ser especie específica, depender de los síntomas que presenta
una misma planta y factores ambientales. Por ejemplo, el grado de incidencia y
severidad de pudrición de hongos fue mayor en E. argentea (70%) que en E.
24
grandiflora (45%), en la cuenca de la quebrada Calostros (PNN Chingaza; Varela y
Jácome 2013). Por otra parte, se identificó una relación inversa entre la incidencia
de herbivoría por insectos y la pudrición por hongos en los frailejones se registró 32
± 8% con síntomas de herbivoría de insectos y 35 ± 8% con infección fúngica,
reportando a las clases de tamaño intermedias con más síntomas de afectación,
que coincide con las clases de tamaño más numerosas (Medina et al. 2013),
además, la severidad reportada fue baja, 9,5% para herbivoría de insectos y 22%
para infección fúngica y cuando aumentaba la herbivoría disminuía el
entorchamiento en los frailejones (Medina et al. 2013, 2016, Varela 2014b, 2018).
Otro aspecto relevante en la afectación de las poblaciones de frailejones es la
humedad que registra el suelo. En ese sentido, para E. grandiflora se presentaron
más individuos enfermos con una humedad en el suelo de 78%, mientras que con
una humedad del 5% hubo mayor disponibilidad de fósforo en el suelo y mayor
cantidad de individuos sanos (Varela 2014).
Con relación a los agentes causantes de la enfermedad de los frailejones, que se
encuentran consumiendo las hojas jóvenes del centro de la roseta de los frailejones,
algunos de los insectos identificados pertenecen al orden Lepidoptera de la familia
Pterophoridae, Coleoptera de la familia Carabidae y ocasionalmente Diptera
(Medina et al. 2010). En los frailejones se hallaron escarabajos Dyscolus interruptus
(Putzeys, 1878) y Dyscolus striatulus (Chaudoir, 1978), en la base de la roseta,
formando una serie de túneles o galerías construidas por ellos mismos. Algunos
individuos se encontraron realizando herbivoría en las hojas más grandes de la
roseta del frailejón, lo que era extraño, ya que los carábidos no pertenecen a la
fauna propia del frailejón y sólo ocasionalmente buscan presas en la roseta durante
su actividad nocturna (Moret 2005). Se identificaron adicionalmente hongos como
Colletotrichum (Ascomycota), en las láminas de la hoja de los frailejones, y los
cuales involucran especies endófitas no patógenas y parasíticas. Adicionalmente se
constató que la afectación más frecuente fue de herbivoría por insectos en las hojas
maduras (Medina et al. 2010, Varela 2014b, 2018). Estos daños están asociados
directamente a insectos fitófagos, del orden Lepidoptera y Coleoptera que
25
ocasionan deterioro severo sobre los frailejones, que originan clorosis, deformación
de hojas y pérdida de tejidos (Varela 2014, 2018). Hay varios insectos reportados
más recientemente, que atacan a los frailejones, como Oidaematophorus espeletiae
de la familia Pterophoridae, polillas de la familia Noctuidae y varias especies y
morfotipos de la familia Curculionidae, Premnotrypes sp., Premnotrypes sp.,
Listroderes sp., Listronotus sp., Purianus sp., Hylesinus sp. y varios morfotipos
(Varela 2016).
Con relación a E. miradorensis hay que señalar que solo se ha desarrollado un
trabajo preliminar que reporta la presencia de síntomas del síndrome de afectación.
Este reporte es para las poblaciones ubicadas en inmediaciones a las lagunas de
Buitrago y de Siecha, y consiste principalmente en herbivoría por larvas de insecto,
del orden Díptera, siendo la clase de tamaño juvenil la más afectada 40% (Téllez
2017). Sin embargo, esta fue una observación puntual y se desconoce si esto se
mantiene en el tiempo.
IV. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA
La información acerca de la identificación de las características demográficas en los
frailejones es escasa, sin embargo, hay trabajos que abordan aspectos de la
ecología poblacional, entre ellos el realizado con E. spicata en el páramo desértico
de Venezuela (Estrada y Monasterio 1988). Los realizados con E. barclayana en el
páramo de Guerrero (Cavelier et al. 1992), o los adelantados con E. grandiflora en
el páramo de Chingaza (Fagua y González 2006, García et al. 2009, Venegas 2011).
En ninguno de ellos se estudia la dinámica poblacional con variables como la tasa
de natalidad y mortalidad. Adicionalmente, no hay un estudio poblacional por clases
de tamaño que dé cuenta del comportamiento de las especies, de la estructura
poblacional en el tiempo, del estado de cada una de las clases de tamaño. De tal
forma que, de conocer algunos de estos aspectos, se podría definir por ejemplo el
26
tipo de crecimiento de una especie, una eventual vulnerabilidad o tener el
conocimiento necesario para tomar acciones a ciertas clases de tamaño, orientadas
a la conservación y el cuidado de la especie.
Otro aspecto es el síndrome de afectación que están presentando los frailejones en
diferentes páramos de Colombia, Ecuador y Venezuela. Inicialmente se consideró
que los reportes en los páramos de los Andes del Norte se debían al impacto
antrópico por ganadería y agricultura en el ecosistema de páramo. Sin embargo,
recientemente se ha determinado que ésta no es la única causa de los síntomas de
afectación en frailejones (Varela 2016, 2018). Algunas investigaciones han
demostrado que se presentan síntomas del síndrome de afectación en frailejones
relacionados con infección por hongos o de herbivoría por insectos (Medina et al.
2010, González 2012, Hernández et al. 2014, Gaitán 2018, Varela 2016, 2018).
Por otra parte, el frailejón identificado como E. miradorensis es una planta tropical
de alta montaña poco estudiada y siendo reportada en los páramos de Sumapaz y
Chingaza. Está catalogada como Valor Objeto de Conservación (VOC) al igual que
todos los frailejones de PNN Chingaza y estimada como endémica para la Cordillera
Oriental en Colombia (Galindo et al. 2016, Beltrán y Arias 2018). Con esta especie
se han realizado muy pocos trabajos, pero en ninguno se hace referencia a su
comportamiento demográfico, no se ha identificado la tasa de crecimiento, de
natalidad y mortalidad, aspectos importantes no sólo para el conocimiento de la
especie en sí misma, sino para el conocimiento, conservación y manejo de otras
especies de frailejones que hacen parte del sistema de páramo.
En este sentido, el presente trabajo se hace relevante para generar conocimiento
que permitiría no sólo caracterizar algunas de las poblaciones de E. miradorensis
en el PNN Chingaza, en términos de aspectos de su estructura poblacional como la
densidad, la tasa de crecimiento, la tasa de natalidad y de mortalidad, sino
identificando además incidencia y severidad de síntomas de afectación. Pero de
manera importante aportaría a la política administrativa de los recursos naturales
27
del páramo dentro del área protegida, para la conservación de la biodiversidad del
ecosistema y la sostenibilidad del recurso hídrico.
V. OBJETIVOS
5.1 Objetivo General
Establecer algunos atributos poblacionales y el nivel de síntomas del síndrome de
afectación que presenta E. miradorensis, en los sectores de Buitrago y Siecha del
páramo de Chingaza.
5.2 Objetivos Específicos
Determinar la estructura poblacional de E. miradorensis en inmediaciones a
las lagunas de Siecha y Buitrago del PNN Chingaza.
Establecer la densidad, tasa de crecimiento, tasa de natalidad y mortalidad
de E. miradorensis en sectores de las lagunas de Siecha y Buitrago del PNN
Chingaza.
Determinar la incidencia y severidad de síntomas del síndrome de afectación
que presenta E. miradorensis en inmediaciones a las lagunas de Siecha y
Buitrago del PNN Chingaza.
28
VI. PREGUNTA E HIPÓTESIS DE INVESTIGACIÓN
6.1 Pregunta de investigación
¿Cuáles son algunos de los aspectos demográficos (estructura y densidad
poblacional, tasa de natalidad y mortalidad), y el nivel de incidencia y severidad de
síntomas que se observa en E. miradorensis en los sectores de Buitrago y Siecha
del PNN Chingaza?
6.2 Hipótesis:
Las poblaciones de E miradorensis en inmediaciones a las lagunas de Buitrago y
Siecha, presentan una estructura poblacional de J invertida, con una tasa de
natalidad mayor que la tasa de mortalidad, y con una incidencia y severidad más
alta para los síntomas por herbivoría que de hongos.
VII. MATERIALES Y MÉTODOS
7.1 Área de estudio
El estudio se realizó entre agosto de 2018 y diciembre de 2019 en el Parque
Nacional Natural Chingaza (PNN Chingaza), en área protegida inscrita a la Unidad
Administrativa Especial del Sistema De Parques Nacionales Naturales de Colombia
(UAESPNN). El PNN Chingaza está ubicado en la Cordillera Oriental de la Región
Andina de Colombia, en los departamentos de Cundinamarca y Meta. Contiguo a
Bogotá. El Parque está ubicado en las coordenadas 4°31’ 03’’ N, 73°50’50’’ O,
cobijando parte del páramo de Chingaza (Díazgranados 2013). Cuenta con
extensión total de 76.600 ha (Vargas y Pedraza 2004; Díazgranados 2015, Galindo
et al. 2016). La temperatura media anual está entre 5°C y 11°C, con régimen de
29
lluvias unimodal y elevación entre los 3200 y 3800 m, presenta condiciones de alta
humedad, vientos fuertes con “lluvia horizontal” y variaciones repentinas de
nubosidad, al igual que abundante precipitación, alcanzando hasta los 3000 mm de
promedio anual (Rangel-Ch. 2000, Tejedor et al. 2012, González 2012, Galindo et
al. 2016). Con relación al suelo de este páramo, tienen abundante contenido de
material orgánico, alta capacidad para capturar CO2 y persistencia en la
concentración de carbono en el suelo. Su temperatura es baja y posee alta acidez,
así como bajo contenido de fósforo y de alófana. La humificación y mineralización
resultado de la actividad biológica forma suelo con diferentes características y
proporciones. La mayor proporción corresponde a suelos derivados de ceniza
volcánica o andisoles con 49%. Inceptisoles o suelos relativamente jóvenes con
gran capacidad para almacenar agua, están en el páramo en un 24%. Suelos
orgánicos principalmente en áreas de depresión, llamados histosoles están en 15%.
Suelos muy jóvenes o entisoles en el 9% y el 3% en afloramientos rocosos (Rangel-
Ch. 2000, Vargas y Pedraza 2004, Rivera y Rodríguez 2011, Sánchez 2013).
La temperatura tiene amplias variaciones diarias, pudiendo alcanzar en la noche
hasta -2°C y en el día puede llegar a 25°C o más dependiendo de otras variables
como la topografía, los vientos, la pluviosidad o la nubosidad. En los suelos la
temperatura es mayor que la del aire, sobre todo en zonas más altas. El agua juega
un papel importante en las características físicas del suelo, la capacidad de
infiltración y la recarga de acuíferos permite almacenar agua, alcanzando en los
primeros 30 cm hasta el 61.7% de agua del volumen total del suelo (Rivera y
Rodríguez 2011). En el sector de las lagunas de Buitrago los suelos son muy
oscuros, ricos en materia orgánica y ácidos. Predominan los histosoles por
presentar zonas cóncavas, alrededor de las lagunas, con alta retención de agua
(Rangel-Ch. 2000, Morales et al. 2007, Diazgranados 2015 Galindo et al. 2016).
Se escogieron dos lugares de muestreo en el páramo del PNN Chingaza, los cuales
están identificados como los sectores de: Las lagunas de Buitrago, ubicado en los
4°45'31.03"N y 73°49'44.89"O y el de las Lagunas de Siecha en 4°45'45.79"N y
30
73°51'5.53"O (Figura 2), lugares donde se han reportado poblaciones de E.
miradorensis. Los sectores en donde se encuentra la especie de estudio tienen una
elevación superior a los 3600 m, siendo un área llana en el caso de Buitrago y con
pendiente leve, en el caso de Siecha. Los dos lugares son muy húmedos,
encontrándose anegados y presentando alta escorrentía y corrientes de agua
subterránea. La vegetación se caracteriza por la presencia de pajonales, chuscales,
frailejones; en lugares con drenaje deficiente aparecen algunos arbustos y musgos.
7.2 Establecimiento de parcelas
Los dos sitios de muestreo elegidos están separados entre sí por aproximadamente
70 km. Lagunas de Buitrago presenta una elevación de 3617 m y Lagunas de Siecha
de 3643 m. Las áreas de muestreo están contiguas a las lagunas presentes en cada
sitio.
Figura 2. Ubicación del área de estudio (lagunas de Siecha y lagunas de Buitrago) en el Parque Nacional Natural Chingaza. Mapa tomado de GoogleEarth. Fotos tomadas por Torres (2017).
Sector lagunas de Siecha
Sector lagunas de Buitrago
31
Se escogieron estos sitios, con base en visitas de campo previas, teniendo en
cuenta las orientaciones de funcionarios del Parque sobre la ubicación de las
poblaciones de E. miradorensis y el trabajo preliminar realizado con E. miradorensis
por Téllez (2017).
Los muestreos se realizaron entre los meses de agosto del 2018 y diciembre de
2019 (16 meses), y se tomó la información en parcelas como unidades básicas de
muestreo (Martella et al. 2012). Se establecieron parcelas de 25 m2 cada una (5x5
m), diez en inmediaciones a las Lagunas de Buitrago, y otras diez, en los
alrededores a las Lagunas de Siecha. La ubicación de las parcelas se definió
teniendo en cuenta los parches donde se encontraba una mayor cantidad de
individuos de la especie, eran monoespecíficas y estaban separadas entre sí por lo
menos 15 m. Para cada sitio (Buitrago y Siecha) se registró la elevación que fue de
3617 m y 3643 m respectivamente, y se tomaron las coordenadas geográficas y la
elevación con GPS. Se asignó una identificación a cada parcela, al igual que a cada
frailejón dentro de la parcela.
7.3 Muestreo de las variables poblacionales
En cada parcela se asignó una identificación a cada planta de frailejón, Se hizo
conteo del total de individuos, incluyendo plántulas (≤15 cm de altura) y la marcación
de cada uno de estos se realizó con paletas de madera; para el caso de las plántulas
se utilizaron banderines para su marcación. Se realizaron cinco muestreos, uno
cada cuatro meses durante los dieciséis meses del monitoreo. Para cada individuo
con tallo se registró la altura de este en forma directa con un metro, sumándole la
altura de la roseta, para la obtención de la altura total, la cual fue tomada desde la
base de la roseta hasta la hoja más alta, y se registró la altura de la primera
sinfloresencia, donde se registra la primera cicatriz del florecimiento. Se contabilizó
el número de individuos vivos, la cantidad de nuevas plántulas y la cantidad de
individuos muertos.
32
La altura total de los individuos con tallo sirvió para establecer las clases de tamaño
para adultos utilizando la fórmula de Sturges (1926), comúnmente utilizada en otros
trabajos de estructura poblacional de frailejones (Estrada y Monasterio 1988, Fagua
y González 2006, Torres 2013, Téllez 2017 y Varela 2018), entre otros.
𝐼 =𝑋 𝑚á𝑥 − 𝑋 𝑚í𝑛
𝐶
donde:
C = 1 + (3.3 x log N)
C = el número de clases
I = es el intervalo de cada clase de tamaño.
X = el valor máximo y mínimo de la longitud del tallo
N = es el número total de los individuos
Con base en las clases de tamaño se pudo evidenciar la estructura poblacional para
cada muestreo, en cada parcela, mediante una gráfica de la cantidad de individuos
registrados en cada clase de tamaño. Esto se hizo para cada parcela en cada
muestreo.
La densidad se estableció calculando el número de individuos por unidad de área,
referida a 1 m2. Para referenciar este dato se usó el valor menor y mayor obtenido,
y adicionalmente se calculó el valor promedio ± desviación estándar, para comparar
con otros estudios.
La tasa de crecimiento se calculó obteniendo la diferencia de la longitud del tallo
entre el primer muestreo (agosto de 2018) y el último (diciembre de 2019). Se
registró el promedio ± la desviación estándar de la tasa de crecimiento de los
individuos que permanecían vivos al último muestreo, tomando sólo a estos la
diferencia de longitud del tallo o fuste. Se hizo cálculo de los dos sectores de estudio
por separado (Buitrago y Siecha) y posteriormente se reunieron los resultados para
comparar con otros estudios.
33
Con relación a la tasa de natalidad se calculó para cada muestreo, tomando los
datos de todas las parcelas y los muestreos en conjunto de los dos sectores de
estudio (Buitrago y Siecha), utilizando la fórmula:
𝑏 =𝐵
𝑃 𝑥 1000
donde:
b = es la tasa bruta de nacimientos, considerados en este caso como el número de
plántulas nuevas encontradas en cada muestreo
B = número total de plántulas nuevas en los 16 meses
P = número total de individuos en los 16 meses
La tasa o índice de mortalidad se calculó por cada muestreo, en cada parcela y con
todo el conjunto de datos en cada sector de estudio (Buitrago y Siecha), con la
fórmula:
𝑚𝑥 =𝐹𝑥
𝑃𝑥 𝑥 1000
donde:
mx = la tasa de mortalidad en E. miradorensis por cada 1000 individuos
Fx = número de individuos muertos
Px = el número total de individuos (vivos y muertos)
7.4 Muestreo del síndrome de afectación
Para identificar el área con síntomas de afectación por hongos o por herbivoría en
cada individuo, se consideró el cambio de coloración textura, entorchamiento o
necrosis de las hojas con alteraciones por hongos. La pérdida de tejido vegetal
como síntoma de afectación por herbivoría, y para evaluar el grado de severidad se
utilizaron los rangos porcentuales a manera de cuadrantes, daño leve (de 0% a
25%) nivel 1, según escala de Salinas (2013), daño nivel 2 (26% a 50%) daño nivel
3 (51% a 75%) y daño nivel 4 (76% a 100%) Medina et al. (2016). Estos porcentajes
34
permitieron cuantificar porcentualmente la cantidad de daño en cada individuo con
síntomas de afectación.
7.5 Identificación de síndrome de afectación
Para identificar incidencia por presencia o ausencia de síntomas en E. miradorensis
de pudrición por hongos, o por herbivoría de insectos se usó el registro de
observación directa. Para evaluar severidad se tomaron dos ejes perpendiculares
cruzados entre sí formando cuatro cuadrantes en la roseta, y se hizo valoración del
número de cuadrantes con síntomas (Salinas et al. 2013), para la valoración del
grado de severidad. Para la evaluación y registro porcentual de los adultos se tomó
consideró toda la roseta incluyendo hojas jóvenes y maduras. Se valoraron
independientemente los síntomas que exhibían por herbivoría de insectos y por
pudrición fúngica en cada individuo (Figura 3 y 4). En las plántulas y juveniles
(individuos menores de 35 cm) se realizó la misma observación por cuadrantes y se
complementó con el conteo de hojas para sacar el estimativo porcentual de los
síntomas del síndrome de afectación.
Para evaluar el síndrome de afectación en las poblaciones de E. miradorensis,
primero se observó si los individuos presentaban o no síntomas por herbivoría de
insectos o por pudrición de hongos, segundo, se identificó el tipo de afectación en
cada individuo, herbivoría o pudrición, tercero, se identificó el grado de pudrición por
hongos o de síntomas de herbivoría por insectos en cada individuo. Esto se realizó
con cada individuo de cada parcela, en cada uno de los cinco muestreos que se
realizaron durante el tiempo de estudio. Posterior al registro, con los datos se
sacaron los promedios porcentuales ± desviación estándar de la incidencia y
severidad. de las poblaciones de estudio (sectores de Buitrago y Siecha), como se
describe a continuación.
35
Figura 3. Síntomas de herbivoría por insectos en individuos de E. miradorensis A. Hojas con signos de herbivoría por insectos en adulto. B. Síntomas de herbivoría por insectos en plántula. Fotos tomadas por Torres (2018).
Figura 4. Síntomas de pudrición por hongos en individuos de E. miradorensis A. Debilitamiento y pérdida de turgencia de hojas con pudrición en la base. B. Pudrición por hongos en base de la roseta. (Rojas et al. 2018). Fotos tomadas por Torres (2018).
D
A B
A B
36
La incidencia se estimó como el porcentaje ± la desviación estándar de los
individuos en las poblaciones que presentaban afectación dentro del total de la
población en el tiempo de muestreo (16 meses). Se usó la fórmula propuesta por
Madden y Hughes (1995):
𝐼 =𝑁𝑎
𝑁𝑡 𝑥 100
donde:
I es la incidencia
Na el número de individuos afectados y
Nt el número de individuos totales de la población estudiada.
Se calculó la incidencia para la población de cada sector de trabajo (Buitrago y
Siecha). Se obtuvo el porcentaje de afectación de la población por cada muestreo y
en cada parcela de los dos sectores, así se registró la afectación de pudrición por
hongos y por herbivoría de insectos obteniendo la incidencia en cada población.
Por otro lado, el índice de severidad se estimó en todos los individuos con síntomas
de afectación por hongos o por herbivoría. La valoración se realizó en el área foliar
de la roseta estimándose el área porcentual de la de las hojas con síntomas de
afectación, observando todas las hojas jóvenes y maduras, con respecto a toda la
roseta. Se registró la severidad para los síntomas de afectación por hongos y para
los de herbivoría. Para obtener la severidad en cada individuo se aplicó la ecuación
de Cooke et al. (2006).
𝑆 =𝐻𝑎
𝐻𝑡 𝑥 100
donde:
S = es la severidad de la afectación en cada individuo,
Ha = el porcentaje de hojas afectadas y
Ht = el 100% de la roseta del individuo.
37
Luego se obtuvo un promedio porcentual ± desviación estándar del grado de
severidad en los individuos con síntomas de afectación, en cada sector de estudio,
por cada muestreo y por cada clase de tamaño presente en las parcelas.
Con los datos porcentuales de síntomas de afectación de cada individuo, en cada
sector, de cada muestreo presente en cada clase de tamaño, se procedió a
sintetizar la información, se calculó un promedio porcentual ± desviación estándar,
tanto por muestreo como por clase de tamaño. Con esto se pudo determinar si la
severidad del síntoma de afectación aumentaba, se mantenían con el mismo grado
o disminuía.
VIII. RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los factores meteorológicos caracterizan las condiciones climáticas en un
ecosistema y en el páramo cumplen una función determinante en los procesos
biológicos. Se sabe que temperatura y humedad son variables que inciden en los
ritmos de los ciclos biológicos y en las adaptaciones que los seres vivos desarrollan
para su supervivencia, por eso conocer el comportamiento de la temperatura y la
precipitación durante el periodo de estudio es relevante para establecer una relación
entre estos factores climáticos y aspectos poblacionales de la especie de estudio E.
miradorensis. La temperatura promedio durante el periodo de estudio (agosto de
2018 a diciembre de 2019) fue relativamente constante; sin embargo, los meses
que registraron la temperatura más alta fueron octubre de 2018 (14,4 °C) y abril de
2019 (14,7 °C) y las más bajas se registraron en julio de 2019 (11,7 °C), y en
septiembre de 2018 y agosto de 2019 con12,1 °C. La diferencia máxima fue de 3°C
entre la temperatura más alta y la más baja registrada. Con relación a la
precipitación, las mayores pluviosidades se presentaron en abril y junio de 2019
(120,03 y 121 mm, respectivamente), y la más baja en diciembre de 2018 (2,06 mm)
y octubre de 2019 (7,03 mm). La temperatura y precipitación del periodo de estudio
estuvieron por debajo del rango de temperatura y precipitación de otros periodos,
38
mostrando una diferencia importante. Con relación a la velocidad del viento en el
periodo de estudio, los registros mostraron pequeñas variaciones, los más altos se
presentaron en agosto de 2018 (20,25 km/h) y en julio de 2019 (19,5 km/h) y los
más bajos en marzo de 2019 (12,3 km/h) y en octubre de 2018 (12,55 km/h). La
comparación con los años anteriores (2016-2017) muestra que durante el periodo
de estudio se registró la precipitación, temperatura y velocidad del viento más baja,
reduciéndose la precipitación a la mitad y la temperatura en 6,2°C, en promedio. La
velocidad del viento también estuvo 3,36 km/h por debajo del periodo de
comparación 2018-2019 (Figura 5).
Es necesario aclarar que durante parte del período de estudio se presentó el
fenómeno de El Niño. Este inició en el país a finales del 2018 y se prolongó durante
el primer trimestre de 2019 (IDEAM 2019), lo cual coincidió con la primera
temporada seca del año. Aunque se pronosticó que el fenómeno de El Niño era de
débil a moderado, el incremento de temperatura y un descenso en la precipitación
debía haberse registrado en todo el territorio colombiano; sin embargo, en los
sectores de estudio este aspecto que no se evidenció. De acuerdo con el reporte de
las estaciones del IDEAM La Floresta, San isidro, Santa Cruz de Siecha y Guasca,
cercanas a los sectores de Buitrago y Siecha, respectivamente, hubo un aumento
en la precipitación, pero no en la temperatura, es decir, para los sectores de estudio
se reportó baja precipitación y baja temperatura.
Se trabajó con un número inicial de 120 individuos de Espeletia miradorensis en las
lagunas de Buitrago y 116 en las lagunas de Siecha, en un área total de 500 m2
(250 m2 en cada sitio de trabajo). Sin embargo, hubo variación en el número de
individuos dentro de las parcelas, durante el tiempo de seguimiento, tanto por
muerte de individuos como por aparición de nuevas plántulas. El número final de
individuos de E. miradorensis después de 16 meses fue de 111 en las lagunas de
Buitrago y de 119 en las lagunas de Siecha.
39
Figura 5. Información reportada por el IDEAM de las estaciones La Floresta, Guasca, San Isidro y Santa Cruz de Siecha. A. Promedio de temperatura (°C) y de precipitación (mm/año) ± desviación estándar y B. Promedio de velocidad del viento (km/h) ± desviación estándar, para el periodo comprendido entre agosto de 2018 y diciembre de 2019.
-50
0
50
100
150
200
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cip
itac
ión
(m
m)
Tem
per
atu
ra (
°C)
Periodo de muestreoTemperatura (°C) Precipitación (mm)
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Vel
oci
dad
del
Vie
nto
(km
/h)
Periodo de Estudio
A
.
B
.
40
8.1 Estructura poblacional
Para el consolidado de las clases de tamaño en cada sitio de muestreo (Buitrago y
Siecha) se manejaron siete intervalos de clase en total. De estos se definieron cinco
intervalos para los individuos adultos con base en la altura del tallo, que fue una
medida más consistente que la altura total. Además, de estas clases de tamaño, se
incluyeron dos clases adicionales, la de plántulas y la de juveniles. En el Anexo 1
se presentan las gráficas del número de individuos de cada clase de tamaño en
cada parcela, para cada muestreo, en los dos sitios de estudio.
Tanto en Buitrago como Siecha hubo un leve cambio en la estructura poblacional a
través de los 16 meses de seguimiento, pero en ningún caso la estructura
poblacional fue una J invertida, como se manifiesta en la estructura poblacional de
otras especies como E. grandiflora, E. spicata, E. barclayana, E. argentea, E.
chocontana, Espeletiopsis corymbosa, E. pleiochasia, E. rabanalensis, E. garciae
(Cavelier et al. 1992, Estrada y Monasterio 1988, Fagua y González 2006,
Benavides et al. 2007, Rojas et al. 2018). Esta estructura de la J invertida esperada
es el mismo comportamiento de la estructura poblacional encontrado para E.
grandiflora en el páramo de Chingaza y en el Complejo Cruz Verde – Sumapaz y E.
barclayana y E. corymbosa en el páramo de Guerrero, y para E. cabrerensis en el
Complejo Cruz Verde - Sumapaz (Varela 2018). En Venezuela Llambí et al. (2004)
también reporta el mismo tipo de estructura para Espeletia schultzii. Por otra parte,
la estructura poblacional de E. miradorensis, al igual que la de otras especies que
no tiene la forma de J invertida, podría indicar que hay modificaciones en factores
ambientales relacionados con las actividades humanas como el cambio del uso del
suelo previo a actual, o el cambio climático, que impactan sobre las poblaciones
afectando algunas clases de tamaño en particular. Esto podría depender de la
especie y la naturaleza y magnitud de las modificaciones ambientales generadas,
lo cual sería necesario explorar en mayor profundidad.
Para el caso de plántulas (tamaños ≤ 15 cm) en solo una parcela del sector de
Buitrago (parcela 8) y en tres de Siecha (parcelas 3, 4 y 6), no se encontraron
41
individuos de esta clase de tamaño en ninguno de los muestreos. Esto indica que si
en el 80% de las parcelas hay plántulas, que son un grupo importante en la
estructura poblacional, habría una representación suficiente de estas para
remplazar los adultos a futuro (Gallego y Bonilla 2015). Las plántulas estuvieron
representadas con 37 individuos en Buitrago y 54 en Siecha, observándose en la
clase de tamaño plántula una mayor proporción de individuos mayor con relación al
resto de clases de tamaño, correspondiente a 15,2% y 15,7% de plántulas en cada
uno de los sectores de los sectores de estudio, Buitrago y Siecha, respectivamente
(Figura 6). Sin embargo, trabajos con otras especies de frailejón han determinado
que esta es la clase de tamaño más vulnerable (Fagua y González 2006, Gallego y
Bonilla 2015). Las plántulas deben superar condiciones extremas de estrés
ambiental como la inestabilidad de los suelos, la alta acidez, temperaturas variables
y bajos niveles de oxígeno (Gallego y Bonilla 2015). Esto compromete el crecimiento
y la supervivencia de las plántulas y puede ser un limitante para la dinámica
poblacional.
La clase de tamaño juvenil de E. miradorensis registra una ausencia o sensible
disminución en el número de individuos, en los sectores de Buitrago y Siecha
(Figura 7). De veinte parcelas en los dos sectores de estudio, sólo se encontraron
15 individuos juveniles en seis de las veinte parcelas, lo que equivale al 6,35% con
respecto al total de individuos de las demás clases de tamaño en los dos sectores
(236 individuos). En Buitrago la clase de tamaño juvenil (16 - 162 cm de altura)
presentó un promedio de 2,2 ± 2,42 individuos, con relación al número total de
juveniles en las parcelas del sector. En Siecha este promedio fue de 5,4 ± 6,25. Esto
apuntaría a que presumiblemente el bajo número de juveniles en las poblaciones
muestreadas no generaría reemplazo de los individuos adultos, y de mantenerse en
esa tendencia, en relativamente poco tiempo se reducirían las poblaciones hasta
llegar al punto de poder extinguirse localmente.
La estructura poblacional en ambos sectores de estudio no cambió
considerablemente en el tiempo. Es sólo hasta el cuarto muestreo en que se
42
registraron cambios considerables en la estructura poblacional de Buitrago, por
disminución del número de plantas en las clases de tamaño adulto2, 3 y 4 y el
aumento de plántulas. En Siecha el cambio se evidencia en el quinto muestreo,
aumentando la cantidad de individuos para las clases de tamaño plántulas y
juveniles, generándose una estructura poblacional en forma de J invertida. Esto
indicaría que se requiere más de un muestreo para determinar la estructura
poblacional, ya que esta puede cambiar en el tiempo y en momentos alejarse o
acercarse a la J invertida.
Por otro lado, en el sector de Siecha también muestra disminución de individuos del
tamaño adultos, siendo las clases de tamaño intermedias las que más presentan
disminución, y las clases de tamaño plántula y juvenil aumentan. El tamaño juvenil
es la clase que más incrementa su número, alcanzando casi el doble entre el primer
muestreo y el último en el sector de Siecha. En el quinto muestreo aumentan las
plántulas en los dos sectores. Sin embargo, es en el sector de Siecha en donde no
sólo aumenta más el tamaño plántula, sino que aumenta el tamaño juvenil
superando el número de los adultos (Figura 6).
43
0
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Clases de Tamaño
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Nú
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os
Clases de tamaño
A
. B
. C
.
D
.
E
44
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Clases de tamaño
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Clases de tamaño
05
101520253035404550
Nú
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idu
os
Clases de tamaño
Figura 6. Seguimiento en el tiempo de la cantidad total de individuos en las diferentes clases de tamaño y de la estructura poblacional de E. miradorensis, en el sector de las lagunas de Buitrago (A, B, C, D y E.) y las Lagunas de Siecha (F, G, H, I y J.) con cinco muestreos desde agosto de 2018 a diciembre de 2019.
0
5
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úm
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de
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s
Clases de tamaño
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Nú
mer
o d
e in
div
idu
os
Clases de tamaño
F
.
G
. H
.
I J
45
La estructura poblacional de E. miradorensis en los dos sectores estudiados
(Buitrago y Siecha), en su mayoría, tienen una cantidad semejante de individuos en
todas las clases de tamaño exceptuando las plántulas (Figura 7). En ninguna
parcela se evidenciaron individuos de E. miradorensis con alturas entre 35 y 162 cm
(clase juvenil), excepto un individuo en una parcela de Siecha (de 100 cm de altura).
La baja representación en la clase de tamaño juvenil también puede tener
implicaciones en la continuidad de estas poblaciones en el tiempo (Estrada y
Monasterio 1988, Fagua y González 2006, Godínez et al. 2011, Varela 2018).
Figura 7. Promedio ± desviación estándar del número de la cantidad de individuos en las diferentes clases de tamaño de E. miradorensis, en las Lagunas de Buitrago (A) y Lagunas de Siecha (B). Promedio de todas las parcelas en cada sitio, teniendo en cuenta todos los muestreos realizados desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019.
En Buitrago para la clase de tamaño con alturas entre 163-216 cm (adulto1), el
promedio de individuos fue de 10,9 ± 2,81 y en Siecha esta misma clase de tamaño
presentó un promedio de individuos de 6,8 ± 1,76 (Tabla 1). Esto contrasta con otros
estudios en frailejones en donde la clase de tamaño de adulto1 es más numerosa
comparada con las otras clases de tamaño adulto, las cuales van disminuyendo en
0
5
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Nú
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Clases de tamaño
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Nú
mer
o d
e in
div
idu
os
Clases de tamaño
A B
46
número de individuos a medida que hay un incremento en el tamaño de las plantas.
Es el caso de lo reportado con E. grandiflora en el trabajo de Fagua y González
(2006) en Piedras Gordas páramo de Chingaza. También al realizado por Venegas
(2011) en Lomas Peñas de Siecha, en el páramo de Chingaza, y al de Rojas et al.
(2018), realizado en varios páramos del territorio CAR, con 18 especies de
frailejones, entre ellas E. grandiflora y E. corymbosa, de los páramos de Cruz Verde
– Sumapaz y Guerrero, respectivamente. Investigaciones como las de Cavelier et
al. (1992) con E. barclayana en inmediaciones de la Laguna Verde, en el páramo
de Guerrero, otro es el de Benavides et al. (2007) en la reserva natural de Pueblo
Viejo, en el páramo el infiernillo con la especie E. pycnophylla, muestran la misma
tendencia. Asimismo, los estudios realizados en Venezuela con E. spicata en el
páramo de Piedras Blancas (Estrada y Monasterio 1988), y el de Llambí et al. (2004)
en el Valle de Las Pinuelas, páramo de Gavidia con E. schultzii, registran resultados
semejantes respecto a la clase de tamaño adulto1.
En contraste con lo expuesto para E. grandiflora y E. corymbosa (Fagua y González
2006, Rojas et al. 2018), en el presente estudio se encontró que para E.
miradorensis hay una disminución en el número de individuos de las clases de
tamaño de juveniles y de adulto2 y adulto4, pero en adulto5 el número de los
individuos se eleva inusitadamente (Tabla 1).
Por otra parte, considerando a todos los individuos de cada sector, en el de Buitrago
los individuos fueron los más altos en promedio (219,71 ± 1,72 cm altura de tallo);
en Siecha, el promedio fue más bajo (207,85 ± 1,90 cm altura de tallo). Teniendo
como base que en varios estudios se ha establecido una relación estrecha entre la
altura y la edad, como el de Cavelier et al. (1992) para E. barclayana, el de Llambí
(2004) para E. schultzii, Fagua y González (2006) para E. grandiflora, y Lara y
Cárdenas (2015) para E. killipii, Gallego y Bonilla (2015) para Espeletia uribei.
47
Tabla 1. Promedio ± desviación estándar (SD), de Individuos en las clases de tamaño de E. miradorensis de los sectores de Buitrago y Siecha del páramo en el PNN Chingaza. Reúne el promedio de las 10 parcelas de cada sector y los cinco muestreos realizados en el periodo comprendido entre agosto de 2018 y diciembre de 2019.
Promedio
Plántulas
Promedio
Juveniles
Promedio
Adulto1
Promedio
Adulto2
Promedio
Adulto3
Promedio
Adulto4
Promedio
Adulto5
Clases de Tamaño
de Buitrago
≤ 15cm 16-162 163-216 217-270 271-324 325-378 379-432
Sector Buitrago
15,20±7,64 2,2±2,42 10.9±2,81 5,3±1,9 4,8±1,9 3,5±1,58 7,9±1,35
Clases de Tamaño
de Siecha
≤ 15cm 16-99 100-184 185-269 270-354 355-439 440-524
Sector Siecha
15,7±10,41 5,4±6,25 6,8±1,76 4,8±2,29 4,8±1,69 1,9±1,06 5,3±1,49
48
También está el trabajo de Varela (2018) con E. argentea, E. barclayana y
Espeletiopsis corymbosa, y se podría establecer lo mismo para E. miradorensis.
Entonces, si hay más individuos con mayor altura (edad) en el sector de Buitrago,
esto podría relacionarse con mayor longevidad de dichos individuos con respecto a
los de Siecha. Esto a su vez supondría una colonización más temprana en el sector
de la población de Buitrago frente a la de Siecha.
Por otra parte, hay que destacar que las parcelas del sector de Buitrago están
ubicadas en áreas donde aparentemente hay mayor humedad en el suelo, lo que
se infiere por la presencia continua del suelo anegado (observación personal). Este
aspecto se observó en todos los muestreos en el sector de Buitrago y en la mayoría,
pero no en todos los muestreos de Siecha. En las parcelas donde había más
encharcamiento y se presentaba suelo anegado, había una menor abundancia de
plántulas y juveniles (observación personal). Si en dichas parcelas se presentaban
adicionalmente varios individuos adultos, estos sólo eran uno o dos,
correspondientes a plántulas o juveniles. Esto último corroboraría el hecho que no
es frecuente que adultos e individuos no reproductivos compartan espacios
adyacentes como ocurre en E. uribei (Gallego y Bonilla 2015).
En Siecha el terreno es inclinado, con bastante cantidad de agua de escorrentía y
con corrientes de agua bajo el suelo con poca profundidad (se perciben
auditivamente), de tal forma que la mayor parte del año se encuentran
encharcamientos presentando hondonadas con poco drenaje, a pesar de la
inclinación del terreno. En Buitrago el sitio donde se instalaron las parcelas es una
depresión amplia y plana del terreno adyacente a las lagunas, la cual permaneció
inundada durante todos los muestreos. Esto podría sugerir que, aunque E.
miradorensis crece en suelos de páramo húmedo, en Buitrago la abundante
cantidad de agua podría generar mayor resistencia al establecimiento de plántulas
y juveniles.
49
En los muestreos del sector de Siecha se observó un terreno muy húmedo, pero
menos que en Buitrago (por menor encharcamiento superficial) y se confirmó la
presencia de mayor número de individuos nuevos. Por el contrario, hay algunas
especies que reportan el establecimiento en páramos secos. Es el caso de E.
schultzii en páramo seco venezolano, como lo indica Llambí (2004), Fagua y
González (2006) con E. grandiflora, o Rojas et al. (2018), con E. argentea, E. uribei,
E. glandulosa y E. corymbosa. Sin embargo, hay otras especies de frailejones que
crecen en suelos secos, pero ocasionalmente en húmedos, como E. grandiflora, E.
boyacensis, E. murilloi y Espeletiopsis corymbosa (Rojas et al. 2018). En relación
con E. miradorensis se precisa la presencia de las poblaciones en terrenos
húmedos, pero tal vez no demasiado húmedos, ya que el encharcamiento parece
no favorecer a la aparición de nuevos individuos. Esto se deriva de los registros de
mayor cantidad de plántulas y juveniles (Figura 8) en el sector de Siecha, donde el
suelo no siempre presentó encharcamientos. Por lo tanto, esta característica de la
humedad en el suelo debería de cuantificarse en próximos estudios sobre E.
miradorensis y otras especies de frailejón, para relacionarla con la densidad
poblacional y la abundancia de las diferentes clases de tamaño, con el fin de
entender la relación de esta variable edáfica con dichos aspectos poblacionales.
Se observó un incremento en el número de los individuos de las clases de tamaño
de plántulas y juveniles en Siecha. En Buitrago sólo hubo incremento en la cantidad
de individuos de la clase de tamaño juvenil, mientras que el de plántulas se mantuvo
igual (Figura 8). No obstante, tanto en Buitrago como en Siecha la abundancia de
todas las clases de tamaño de adultos disminuyó entre el 10,60% y 10,20% al final
de los 16 meses de seguimiento (Figura 8). Esto podría indicar que la clase de
tamaño juvenil en las poblaciones de E. miradorensis estudiadas serían más
vulnerables a algún factor no considerado en este estudio, por estar en menor
cantidad. Adicionalmente esto podría generar cierta vulnerabilidad en estas
poblaciones por las implicaciones que tiene este tamaño de clase al remplazar a los
individuos en estado reproductivo. Entonces el estado de conservación de la
especie, al menos dentro del área protegida, podría estar comprometida, pues sólo
50
se conoce otra población en el sector de San Juanito, dentro del PNN Chingaza.
Según el criterio de evaluación de la Lista Roja de la UICN E. miradorensis está
categorizada como preocupación menor o casi amenazada, pero podría pasar a
especie vulnerable (Calderón et al. 2005, Varela 2018).
Para hacer una evaluación del aumento o disminución total de la abundancia de
individuos por clases de tamaño en los sectores de Buitrago y Siecha se analizó la
diferencia de las poblaciones del muestreo inicial y final (agosto de 2018 y diciembre
de 2019). Se encontró que en la clase de tamaño juvenil se incrementó el número
de individuos en los dos sectores entre un 37,79% y un 53,84%, se encontró que,
en general, después de 16 meses la abundancia de todos los individuos en las
clases de tamaño (excepto juveniles), disminuyó (Tabla 3).
Figura 8. Cambio en el número total de individuos de las clases de tamaño, en los sectores de las lagunas de Buitrago (A) y lagunas de Siecha (B), para el muestreo inicial en agosto de 2018 y el final en diciembre de 2019.
0
5
10
15
20
25
30
35
Nú
mer
o d
e in
div
idu
os
Clases de tamañoINICIAL
FINAL
0
5
10
15
20
25
30
35
Nú
mer
o d
e in
div
idu
os
Clases de tamañoINICIAL
FINAL
A B
51
Tabla 3. Porcentaje promedio ± desviación estándar del aumento, disminución o equivalencia de individuos en las clases de tamaño de E. miradorensis en los sectores de Buitrago y Siecha del páramo en el PNN Chingaza. El promedio es de las 10 parcelas de cada sector y para todos los muestreos realizados al inicio del estudio y al final. Agosto de 2018 y diciembre de 2019.
Plántula
(# ind)
Juvenil
(# ind)
Adulto
1
(# ind)
Adulto2
(# ind)
Adulto3
(# ind)
Adulto4
(# ind)
Adulto5
(# ind)
Sector
Buitrago
0,0±7,6
Igual
53,8±2,4
Aumentó
4,5±2,8
Disminu
yó
20,0±1,9
Disminuyó
23,8±1,9
Disminuy
ó
0,0±1,5
Disminuy
ó
3,0±1,3
Disminuy
ó
Sector
Siecha
13,7±10,4
Aumentó
37,5±6,2
Aumentó
7,1±1,7
Disminu
yó
17,6±2,2
Disminuyó
23,8±1,6
Disminuy
ó
60,0±1,0
Disminuy
ó
0,0±1,4
Disminuy
ó
Con base en los datos colectados se puede hacer una aproximación al
establecimiento de la edad a la cual los individuos se vuelven reproductivos. Al no
contar en las poblaciones de Buitrago y Siecha con individuos con tamaños entre
35 y 100 cm, esto hace que se dificulte establecer el límite preciso entre juvenil y
adulto. Los individuos de 16 a 35 cm de altura no son reproductivos y carecen de la
cicatriz de sinflorescencia que los individuos a partir de los 100 cm (adultos) sí
presentaron. Por tanto, no se puede identificar exactamente a partir de qué altura
inician este estado. No obstante, en otros trabajos se reporta el tamaño exacto en
que inician la etapa reproductiva. Fagua y González (2006), registraron que los
adultos de E. grandiflora inician su etapa reproductiva a los 21 cm, con la generación
de la primera sinflorescencia. Por su parte, Zuluaga (2002), reportaron para E. killipii
su primera etapa reproductiva al alcanzar los 70 cm de altura, mientras que Cavelier
et al. (1992) con E. barclayana reportaron a los primeros reproductores con tamaños
entre 61-90 cm de altura. Estos reportes muestran que cada especie tiene en
relación con la altura un tamaño en el cual el individuo presenta la maduración y
aparición de estructuras reproductivas (sinflorescencias) que lo habilita en la
reproducción.
52
En el momento de iniciarse los muestreos (agosto de 2018) la mayoría de los
adultos de E. miradorensis se encontraban en floración, tanto en el sector de
Buitrago como en el de Siecha. Esto concuerda con las épocas de floración
reportadas para E. grandiflora (Fagua y González 2006, Lara y Cárdenas 2015). Los
trabajos realizados con E. grandiflora coinciden en que la época de floración se
inicia en marzo y va hasta agosto o septiembre del mismo año, la floración
permanece durante 30 – 96 días, se abren los capítulos desde octubre hasta
noviembre y hay dispersión de semillas desde septiembre hasta mayo (ocho
meses). Las semillas no presentan periodo de dormancia, germinan en condiciones
adecuadas de humedad, luz y temperatura (Fagua y González 2006, Lara y
Cárdenas 2015). Sin embargo, aunque hay un porcentaje de semillas que no logra
germinar, las que lo hacen tienen un tiempo indeterminado de germinación. Las
semillas que no encuentran las condiciones ambientales adecuadas, entran en un
estado de latencia que no puede prolongarse por mucho tiempo, pues de lo contrario
pierden su viabilidad (Lara y Cárdenas 2015).
Por otra parte, en el caso de E. miradorensis las poblaciones estudiadas mostraron
que el individuo registrado con tronco más pequeño (100 cm), ya tenía vestigios de
sinfloresencias. Esto haría suponer que, si hay un crecimiento anual promedio de la
clase juvenil de 1,90 ± 1,38 cm/año, los individuos de E. miradorensis posiblemente
comenzarían su ciclo reproductivo alrededor de los 53 años (o sea a los 100 cm).
Sin embargo, la ausencia de individuos entre los tamaños 35 y 100 cm, no permite
saber si el ciclo reproductivo es antes.
8.2 Densidad poblacional
Con respecto a la densidad de las poblaciones estudiadas de E. miradorensis en
los sectores de Buitrago y Siecha del PNN Chingaza, desde agosto de 2018 hasta
diciembre de 2019, se registró en Buitrago un promedio de 0,40 ± 0,14 individuos/m2
y en Siecha 0,41 ± 0,25 individuos/m2. En el sector de Buitrago dicha densidad
53
estuvo en un rango de 0,21-0,64 ± 0,02 individuos/m2 y en el sector de Siecha este
estuvo en un rango de 0,12-0,92 ± 0,04 individuos/m2.
Al analizar los resultados de la densidad por parcela se encontró que la mayoría de
parcelas en los dos sectores mostraron disminución de dicha densidad. En Buitrago
sólo la parcela número 7 mostró aumento, y las parcelas 5 y 9 mantuvieron la misma
densidad, aunque la 9 registró una pequeña disminución en la mitad del periodo
monitoreado. En las parcelas de Siecha no se registró en ninguna parcela igual
densidad a través del periodo de monitoreo, en 7 parcelas de las 10 hubo
disminución, mostrando en dos parcelas 6 y 7, una reducción a la mitad. En la
parcela 8 y 10 del sector de Siecha fue donde más se incrementó el registró, pasó
de 0,56 ± 0,65 a 1,08 ± 0,65 individuos/m2 en la parcela 8 y de 0,28 ± 0,12 a 0,56 ±
0,12 individuos/m2 en la parcela 10, incrementándose al doble en ambas parcelas
la densidad inicial. La parcela 1 también registró un incremento importante (25%)
de una cuarta parte de la densidad inicial (Tabla 4).
El número de plántulas y juveniles representaron en el sector de Buitrago el 41,66%
de todos los individuos en el sector y en Siecha constituyen el 50%. Esto influye en
el establecimiento de nuevos individuos. Las plántulas y juveniles usualmente se
establecen muy cerca unos de otros (a pocos cm), pero esto no es frecuente en
individuos adultos. Estos últimos están a distancias superiores a 1 m, e incluso en
algunos casos superan los 2 m.
La densidad poblacional se incrementó en algunas de las parcelas de las parcelas
de los dos sectores de estudio. Es el caso de la parcela 7 de Buitrago y las parcelas
1, 8 y 10 de Siecha. Esto debido a diferentes factores, como por ejemplo las posibles
condiciones particulares bióticas y abióticas del suelo, la ubicación geográfica o de
lugar de las parcelas o la tolerancia que han mostrado las plántulas y juveniles a
crecer muy cerca entre sí (Figura 9).
54
Hay pocos estudios que registran información acerca de la densidad de plantas para
el género Espeletia. Sin embargo, se pueden nombrar algunos como el de Estrada
y Monasterio (1988), que con los datos que registran para E. spicata permiten que
se calcule una densidad de 0,78 individuos/m2, en el páramo de Piedras Blancas
(Venezuela). Esta densidad representa casi dos veces la del presente estudio. Por
otro lado, Lambí (2004) proporciona datos para E. schultzii en el Valle de Las
Pinuelas, del Páramo de Gavidia (Venezuela) con los que se logra calcular una
densidad de 6,9 individuos/m2, densidad bastante alta comparada con los estudios
mencionados para otras especies de frailejón.
Otro valor, relativamente alto para la densidad de frailejones es el del estudio con
E. pycnophylla, en el cual se determinó que presentaba una densidad de 1,95
individuos/m2 (Benavides et al. 2007), en el páramo del Infiernillo, departamento de
Nariño. Esto equivale a cinco veces más de lo reportado para E. miradorensis, en
el presente trabajo.
Tabla 4. Promedio ± desviación estándar de la densidad de individuos en los sectores de Buitrago y Siecha de las 10 parcelas en los cinco muestreos comprendidos entre agosto de 2018 y diciembre de 2019. B= Buitrago S= Siecha M= Muestreo.
Parc
ela
No.
BM1
(ind/
m2)
BM2
(ind/
m2)
BM3
(ind/
m2)
BM4
(ind/
m2)
BM5
(ind/
m2)
SM1
(ind/
m2)
SM2
(ind/
m2)
SM3
(ind/
m2)
SM4
(ind/
m2)
SM5
(ind/
m2)
1 0,4 ±
0,18
0,3
2±
0,18
0,32
±
0,18
0,32
±
0,18
0,32
±
0,18
0,36
±
0,08
6
0,32
±
0,08
6
0,28
±
0,08
6
0,36
±
0,08
6
0,56
±
0,08
6
2 0,52
±
0,04
0,48
±
0,04
0,44
±
0,04
0,44
±
0,04
0,4 ±
0,04
0,36
±
0,04
5
0,28
±
0,04
5
0,24
±
0,04
5
0,24
±
0,04
5
0,24
±
0,04
5
55
3 0,68
±
0,02
0,64
±
0,02
0,64
±
0,02
0,64
±
0,02
0,64
±
0,02
0,28
±
0,02
0,24
±
0,02
0,24
±
0,02
0,24
±
0,02
0,2 ±
0,02
4 0,24
±
0,12
0,24
±
0,12
0,2 ±
0,12
0,2 ±
0,12
0,2 ±
0,12
0,44
± 0,2
0,44
± 0,2
0,36
± 0,2
0,4 ±
0,2
0,36
± 0,2
5 0,4±
0
0,4±
0
0, 4±
0
0, 4±
0
0,4±
0
0,2 ±
0,82
0,2 ±
0,82
0,2 ±
0,82
0,16
±
0,82
0,16
±
0,82
6 0,32
±
0,34
0,32
±
0,34
0,28
±
0,34
0,28
±
0,34
0,24
±
0,34
0,2 ±
0,24
0,16
±
0,24
0,08
±
0,24
0,08
±
0,24
0,08
±
0,24
7 0,36
±
0,32
0,36
±
0,32
0,36
±
0,32
0,36
±
0,32
0,28
±
0,32
0,24
±
0,21
0,24
±
0,21
0,2 ±
0,21
0,16
±
0,21
0,16
±
0,21
8 0,44
±
0,18
0,44
±
0,18
0,44
±
0,18
0,8 ±
0,18
0,76
±
0,18
0,56
±
0,65
0,6 ±
0,65
0,64
±
0,65
0,96
±
0,65
1,08
±
0,65
9 0,28
±
0,04
0,2 ±
0,04
0,2 ±
0,04
0,2 ±
0,04
0,28
±
0,04
0,52
±
0,09
0,48
±
0,09
0,48
±
0,09
0,44
±
0,09
0,4 ±
0,09
10 0,56
±
0,05
0,56
±
0,05
0,48
±
0,05
0,52
±
0,05
0,44
±
0,05
0,28
±
0,12
0,28
±
0,12
0,28
±
0,12
0,28
±
0,12
0,56
±
0,12
Por otro lado, el presente trabajo es el primer registro que se hace de densidad para
E. miradorensis, pues los pocos que se han realizado sobre la densidad poblacional
de frailejones en el PNN Chingaza se han hecho fundamentalmente con E.
grandiflora, entre ellos el de Fagua y González (2006), que indica una densidad de
0,76 ± 0,4 individuos/m2, realizado en el PNN Chingaza. Otro trabajo con E.
grandiflora fue el de Torres (2013), de donde se dedujo un valor de la densidad en
56
1,55 individuos/m2, trabajo también realizado en PNN Chingaza, en la cuenca de la
quebrada Calostros.
Así mismo, en el páramo de Chingaza y en el páramo de Cruz Verde (Varela 2016),
de donde se logró calcular una densidad para E. grandiflora en 1,68 individuos/m2 y
para en E. argentea de 1,39 individuos/m2. Estas diferencias de densidad
poblacional reportadas, incluso para la misma especie puede variar dependiendo
del lugar donde crecen, como en laderas del sotavento, en laderas del barlovento
(Cavelier et al. 1992), o en sitios de con un relieve particular, que brindan
condiciones ambientales ligeramente distintas (Smith et al. 2009, Benavides et al.
2007). Las dos poblaciones de estudio se encuentran en suelos con niveles altos
de humedad evidenciada por anegamiento del suelo, lo cual puede incidir en la baja
densidad poblacional encontrada, siendo en Buitrago de 0,40 ± 0,14 individuos/m2
y en Siecha de 0,41 ± 0,25 individuos/m2. Esto arroja una densidad promedio de
0,40 ± 0,19 individuos/m2, que comparada con el rango de la de E. grandiflora (2,90-
4,2 individuos/m2), es tres a cuatro veces menor.
Figura 9. Densidad promedio ± desviación estándar del número de individuos de E. miradorensis, en las parcelas de los sectores de Buitrago (A) y Siecha (B). teniendo en cuenta todos los muestreos realizados desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019.
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
Pro
med
io D
ensi
dad
(In
d/m
2 )
Unidades de Muestreo
0
0,2
0,4
0,6
0,8
1
1,2
1,4
Pro
med
io D
ensi
dad
(In
d/m
2 )
Unidades de Muestreo
A B
57
El único trabajo registrado para E. miradorensis en los mismos sectores del PNN
Chingaza (Téllez 2017) permitieron hacer un estimativo tomando en cuenta la
relación entre el área que se trabajó y el número de individuos muestreados, de una
densidad de 0,17 individuos/m2 basados en 4 parcelas de 400 m2. Este valor es
menor al obtenido en el presente trabajo. Sin embargo, la menor densidad en Téllez
(2017) puede deberse a una mayor presencia de adultos frente a plántulas y
juveniles, durante ese momento. También, puede ser una consecuencia del lugar
específico donde se instalaron las parcelas, que pudieron presentar condiciones
abióticas menos favorables y por lo tanto habría una menor densidad poblacional.
En definitiva, se infiere que las poblaciones de E. miradorensis registran una
densidad baja comparada con otras especies de frailejones y si bien esto puede ser
una característica intrínseca, pone en consideración su permanencia en el páramo
de Chingaza.
8.3 Ubicación espacial
El análisis de la ubicación de una población en un área determinada permite
identificar factores intrínsecos como los caracteres genéticos, anatómicos y
fisiológicos de las poblaciones, así como factores extrínsecos o ambientales, que
son fundamentales para el establecimiento y la sobrevivencia de las especies
(Palladino 2010, Pavón 2011). Los páramos, aunque ostentan condiciones
ambientales similares como la alta radiación UV, cambios marcados de temperatura
entre el día y la noche, fuertes vientos, presencia de neblina y alta precipitación, no
presentan homogeneidad en toda su extensión. Hay diferencias en las condiciones
atmosféricas, el drenaje y la humedad del suelo que los hace diferentes y también
a las poblaciones que en él se encuentran. Teniendo en cuenta que los páramos
pueden ser clasificados en dos como secos y húmedos principalmente (Rangel-Ch.
2004, Diazgranados 2015) algunas especies de frailejones crecen en páramos
secos como por ejemplo E. grandiflora (Fagua y González 2006) o E. schultzii
(Lambí 2004), y otras como E. miradorensis o E. killipii (Zuluaga 2002) crecen en
páramo húmedo, siendo la humedad un aspecto relevante para el establecimiento
58
de estas especies. E. miradorensis se caracterizó por estar presente en suelos muy
húmedos, condiciones ambientales de los sectores de Buitrago y Siecha. Aunque
en Buitrago hubo más humedad que en Siecha, hay que destacar que la densidad
poblacional fue similar en los dos sectores.
Otro aspecto que determina la distribución y supervivencia en los individuos es la
competencia dentro de la misma especie, fenómeno usual en plantas (Pavón 2011),
y posiblemente presente en E. miradorensis, considerando que en muchas especies
de plantas se presenta competencia por luz, espacio o nutrientes. En E.
miradorensis los individuos de mayor tamaño se encuentran mínimo a 1 m de
distancia (observación personal). Sin embargo, cuando no han alcanzado la primera
clase de individuo reproductivo se encuentran a distancias -en ocasiones de
milímetros- que sugerirían que los individuos carecen de inhibición del vecino
próximo, tal vez porque en este momento aún no compiten por nutrientes, luz o no
generan sustancias alelopáticas de alejamiento o inhabilitación. Probablemente
esta sea la relación intraespecífica que da explicación del por qué los individuos de
E. miradorensis en la clase de tamaño de plántulas y juveniles están agregados y
en adultos están distanciados, aunque es algo que aún no se ha abordado para otra
especie de frailejón.
Factores determinantes para el establecimiento y supervivencia de los individuos
son las condiciones ambientales como por ejemplo la precipitación, la temperatura
y la velocidad del viento (Cárdenas y Vargas 2008, Armenta 2013, Rangel-Ch. 2000,
Díazgranados 2015). Probablemente estos parámetros juegan un papel importante
en la dinámica de las poblaciones de frailejones y en este caso de E. miradorensis,
al determinar fenómenos atmosféricos que inciden diferencialmente sobre los
individuos.
59
8.4 Tasa de crecimiento
Es importante reconocer que el crecimiento de una planta está influenciado por las
condiciones ambientales, factores como la disponibilidad de luz, el agua o los
nutrientes, pueden determinar el mayor o menor crecimiento de los individuos
(Valladares et al. 2008). Por eso el conocimiento de la tasa de crecimiento en una
especie permite examinar las condiciones y el estado de un ambiente en particular,
pero también las características propias de la especie (la genética), para responder
a circunstancias del entorno. Para el caso de los individuos de E. miradorensis en
el páramo de Chingaza, en el sector de Buitrago se registró una tasa de crecimiento
promedio de 2,88 ± 1,20 cm/año y en el sector de Siecha fue de 2,32 ± 1,00 cm/año,
lo que arrojaría un promedio general, teniendo en cuenta los dos sectores, de una
tasa de crecimiento de 2,60 ± 1,10 cm/año (Tabla 5). Esta tasa de crecimiento es
ligeramente mayor a la reportada para otras especies del género como E. schultzii
(Llambí 2004), la cual está entre 1 y 2,5 cm al año, y muy inferior a la de E.
grandiflora registrada por Fagua y González (2006), los cuales la estimaron en 7,6
cm/año. En E. barclayana Cavelier et al. (1992), determinaron su crecimiento según
las longitudes del tallo; para tallos < de 30 cm de altura la tasa de crecimiento fue
de 1,1 cm/año y con tallos entre 61 – 90 cm el crecimiento fue de 3,8 cm/año. Estos
registros fueron inferiores a lo relacionado por Fagua y González (2006) para E.
grandiflora. En general, se coincide con que el crecimiento es lento para los
individuos de las especies del género Espeletia, presuntamente como respuesta a
una baja actividad metabólica, debido a las condiciones ambientales extremas a las
que están expuestos. La elevación, las condiciones climáticas propias de páramo,
y entre estas las bajas temperaturas, hacen que estos individuos presenten poco
crecimiento en el tiempo (Rangel-Ch. et al. 2000, Pabón et al. 2011).
Es difícil establecer comparaciones entre los registros de crecimiento obtenidos en
el presente trabajo y otros que se hayan realizado anteriormente, porque son muy
reducidos, y no discriminan el cálculo por clases de tamaño. E. miradorensis no
registra reportes previos de tasas de crecimiento.
60
Tabla 5. Promedio ± desviación estándar de crecimiento absoluto (cm/año) para individuos de E. miradorensis (plántulas, juveniles y adultos) en los sectores de Buitrago y Siecha, en el páramo del PNN Chingaza. Promedio obtenido a partir de los datos de diferencia de alturas para los cinco muestreos realizados entre agosto de 2018 y diciembre de 2019.
Crecimiento
absoluto de
plántulas
(cm/año)
Crecimiento
absoluto de
juveniles
(cm/año)
Crecimiento
absoluto de
adultos
(cm/año)
Crecimiento absoluto
plántulas, juveniles y
adultos (cm/año)
Sector de
Buitrago
1,08 ± 0,70 1,77 ± 1,50 5,79 ± 1,42 2,88 ± 1,20
Sector de
Siecha
1,01 ± 0,90 2,04 ± 1,27 3,91 ± 0,85 2,32 ± 1.00
Promedio 1,39 ± 0,80 1,90 ± 1,38 4,85 ± 1,13 2,60 ± 1,10
En los sectores de Buitrago y Siecha del PNN Chingaza se reportan diferencias de
crecimiento absoluto entre plántulas, juveniles y adultos. Esto es relevante porque
muestra que hay un crecimiento diferencial en las clases de tamaño, dato no
registrado antes para ninguna especie de Espeletia o Espeletiopsis. Esto cobra
relevancia en el sentido que permite predecir, tanto el tiempo requerido como el
tamaño en el que los individuos inician su etapa reproductiva y pasan de la clase de
tamaño juvenil a la de adulto, produciendo las primeras sinflorescencias. Sin
embargo, en las poblaciones de E. miradorensis al no presentar individuos entre 35
y 100 cm de altura es difícil calcular esta edad de inicio de la etapa reproductiva,
pero permite identificar que esta es clase de tamaño en la especie es más
vulnerable, ya que presenta alta mortalidad (reflejada en su ausencia); de esta
manera se pueden orientar estrategias de manejo adecuado, seguimiento y
conservación de estas clases de tamaño.
El análisis de la tasa de crecimiento de E. miradorensis muestra semejanzas de
crecimiento entre lo reportado en el sector de Buitrago y lo reportado en el sector
61
de Siecha. En los dos sectores el patrón observado es que las plántulas y juveniles
tienen menor tasa de crecimiento frente a los adultos y que la clase de tamaño
plántula es la que registra menor tasa de crecimiento, comparado con los demás
individuos de las otras clases de tamaño. En la clase de tamaño adulto1 se registra
un importante incremento de la tasa de crecimiento, en comparación con plántulas
y juveniles, siendo este aumento más notorio en Buitrago, donde supera al de las
demás clases de tamaño. Los tamaños adulto2, adulto3 y adulto4 en comparación
con la clase de tamaño juvenil tienen semejanza en la tasa de crecimiento en los
dos sectores de estudio. Por otro lado, la clase de tamaño adulto5, tiene la menor
representación de individuos, pero reporta una tasa de crecimiento que supera a la
mayoría de las clases de tamaño en los dos sectores de estudio. En el sector de
Siecha la clase adulto5 es la que tuvo la mayor tasa de crecimiento frente a las
demás clases de tamaño (Figura 10).
Posiblemente el sector de Siecha es más favorable para el establecimiento de
nuevos individuos de E. miradorensis y para su aumento de tamaño, dado que los
individuos de las clases de tamaño plántula y juvenil, reportaron menor tasa de
crecimiento en Buitrago (plántula 3,39% y juvenil 5,56%) que en Siecha (plántula
4,46% y juvenil 9,92%). Aspecto que se visualiza en los registros de tasa de
crecimiento (Figura 10).
Por otra parte, tomando en cuenta que los registros muestran que el crecimiento en
adultos es de 4-5 veces mayor al reportado para plántulas y juveniles, y
considerando que no necesariamente los individuos crecen más al alcanzar un
tamaño o edad, se podría suponer que las condiciones ambientales favorecen a la
especie en la clase de tamaño adulto.
62
Figura 10. Promedio ± desviación estándar de la tasa de crecimiento de E. miradorensis en los sectores de las lagunas de Buitrago y Siecha, de agosto de 2018 a diciembre de 2019, registrada en para cada clase de tamaño en el sector de Buitrago (A) y en el sector de Siecha (B).
La respuesta a condiciones favorables del entorno edáfico podría ser entonces la
mayor tasa de crecimiento del estado de adulto, haría a los individuos de E.
miradorensis más tolerantes a suelos anegados o porque posiblemente, después
de alcanzar un tamaño de adulto tengan mayor capacidad fotosintética y metabólica,
como resultado del aumento en el diámetro de la roseta y por ende con más número
de hojas y de mayor tamaño. Otro aspecto para considerar es que, si bien los
individuos adultos en Buitrago tienen la mayor tasa de crecimiento, en el sector de
Siecha se encuentran los individuos más altos de los dos sectores de estudio. Sin
embargo, en Buitrago hay mayor cantidad de individuos altos, lo que permitiría
suponer que los individuos llegaron allí posiblemente antes que los individuos a
Siecha y por eso pueden ser más longevos y más altos en promedio.
La mayor altura registrada en las dos poblaciones fue de 520 cm, en el sector de
Siecha. Al tomar en cuenta que hay una estrecha relación entre altura y edad, se
calculó la longevidad de E. miradorensis, utilizando las clases de tamaño adulto4 y
adulto5 (las más longevas) en los sectores de Buitrago y Siecha. Considerando un
promedio de altura de 379,94 ± 40,51 cm y un crecimiento promedio en las clases
0
5
10
15
20
25
30
Tasa
de
crec
imie
nto
(%
)
Clases de tamaño
0
5
10
15
20
25
30
Tasa
de
crec
imie
nto
(%
)
Clases de tamaño
A B
63
de esta edad de 2,60 ± 1,10 cm/año (n=18), se obtuvo un estimativo aproximado de
longevidad de E. miradorensis para los sectores de estudio, que estaría en un rango
entre 131 y 162 años. En el caso de un individuo de 100 cm (menor tamaño
registrado de un individuo reproductivo), su edad sería de 53 años,
aproximadamente.
Un aspecto que podemos destacar es el cálculo realizado con la tasa de crecimiento
de plántulas, juveniles y adultos de E. miradorensis para identificar en qué edad
tuvieron problemas los juveniles, ya que muestra una notoria disminución de esta
clase. Con base en las medidas de crecimiento y tomando en cuenta que el juvenil
más alto registra 35 cm, y el adulto más pequeño 100 cm, que equivale a 53 años,
se restó la mayor edad registrada en juveniles 18 años, arrojando una diferencia de
35 años, lo que corresponde al tiempo aproximado en el que presentaron algún
problema y murieron los juveniles. Sería importante posteriormente identificar
aspectos ambientales que pudieron ocurrir en esa época y que ayudaran a explicar
dicho cambio.
Por otro lado, E. miradorensis cuenta con adaptaciones para el establecimiento y
crecimiento en ambientes de alta montaña tropical, y esto asegura su supervivencia.
pero, no es la única. E. pycnophylla también ha desarrollado diferentes
adaptaciones en sus estructuras, las cuales le facilitan el establecimiento y
crecimiento en el páramo. Una característica de E. pycnophylla es que en ambientes
en donde el agua y los nutrientes son abundantes y la escorrentía es baja, la
germinación aumenta, en consecuencia, esto hace que la densidad poblacional
aumente, como también la competencia (Sánchez 2004, Rodríguez et al. 2017).
La competencia intraespecífica que presenta E. pycnophylla es mayor en los
adultos, y está en relación directa con la mortalidad de la especie, y en contraste
con la densidad poblacional (Benavides et al. 2007). La altura de las plantas adultas
de E. pycnophylla se incrementa al aumentar la elevación, al mismo tiempo que
disminuye el establecimiento de plántulas a mayores elevaciones y ocurre menos
64
competencia entre adultos y plántulas. Así que con el menor establecimiento de
plántulas a mayores elevaciones (superiores a 3500 m), resulta menos competencia
entre adultos y plántulas y por consiguiente aumenta la longevidad. Otro aspecto es
que con los disturbios de índole antrópico o natural (quemas, deforestación,
volcamiento por vientos y otros), la tasa de crecimiento es diferencial en las clases
de tamaño de E. pycnophylla y presenta mayor crecimiento en los juveniles y
plántulas (5,05 % ± 2,88) que en adultos (2.87%±0,56), y la mortalidad es mayor en
plántulas (0,58) que en los adultos (0,36; Sánchez 2004). Estos resultados son
contrastantes con lo encontrado en los sectores de Buitrago y Siecha para E.
miradorensis, que presenta un menor crecimiento de las plántulas (1,39 ± 0,80) que
de los adultos (4,85 ± 1,13), mientras que hubo una mayor mortalidad en plántulas
(31,81%) que en adultos (13,63%). Al parecer la variable que más determina el
crecimiento diferencial entre plántulas y adultos en E. pycnophylla es la elevación
(Sánchez 2004), pero para este trabajo esto no se pudo establecer por cuanto la
elevación en los dos sectores de estudio es similar.
8.5 Tasa natalidad
Así mismo, para el establecimiento de los nuevos individuos de E. miradorensis es
pertinente considerar las características del suelo, como uno de los determinantes
para la germinación y posterior desarrollo de las plántulas. En el caso del páramo
las condiciones climáticas extremas, dificultan la absorción radicular de agua y
nutrientes (Castaño 2002), el suelo tiene baja disponibilidad de oxígeno, alta
capacidad de absorción de agua, arcillas y sustancias húmicas muy ácidas, que
unidas a fuertes cambios de temperatura entre el día y la noche, la niebla y las
lluvias, dificultan el establecimiento de los nuevos individuos (Avella et al. 2014,
Gallego y Bonilla 2015). Entre agosto de 2018 y abril de 2019 no hubo registro de
nuevas plántulas de E. miradorensis, coincidente con la precipitación más baja
registrada en el periodo de estudio y temperatura media (Figura 5). De los cinco
muestreos, únicamente se registraron nuevos individuos en los muestreos de
65
agosto y diciembre de 2019, periodos donde también presentaron una baja
temperatura y precipitación, después de registrar las más altas del periodo de
estudio. Sin embargo, se presentó una importante aparición de nuevas plántulas en
las parcelas estudiadas, siendo mayor la tasa de natalidad en Siecha que en
Buitrago.
Con 16 apariciones de nuevos individuos en Buitrago y considerando una n= 120,
se obtuvo una tasa de natalidad de 133,33 lo que equivale a 13,33% anual y en
Siecha con un número de nuevas plántulas de 26 y un n=116, se obtuvo una tasa
de natalidad de 224,137 lo que equivale a 22,41% anual (Tabla 6). Estos resultados
diferenciales en cada sitio posiblemente son debidos al menos en parte a que si
bien en ambos lugares hay alta humedad, en Siecha que es el sector que registró
mayor establecimiento de plántulas, presenta un mejor drenaje y menor humedad
edáfica, en el cual el suelo mantiene todo el año inundado (observación personal).
Esta presencia de alta humedad eventualmente puede ser un limitante para la
absorción de nutrientes y el establecimiento de nuevos individuos (Castaño 2002),
ya que para la germinación y aparición de plántulas se requieren condiciones
abióticas específicas (Gallego y Bonilla 2015).
Otro aspecto a considerar en la cantidad de nuevas plántulas es la viabilidad que
tienen las semillas por posible ataque de hongos o insectos en un lugar o en otro.
Ya que se sabe que muchas semillas son consumidas por diminutos insectos, aun
estando en los capítulos de la sinflorescencia (Mendoza y Martínez 2011, Gallego y
Bonilla 2015). Además, puede también haber problemas de malformación en las
semillas, ya que también se han visto algunas huecas por dentro y seguramente
también hay otros aspectos que pueden incidir en la germinación de las semillas y
posterior aparición de nuevas plántulas (Vargas y Pérez 2014).
Se sabe que el entorno ambiental se refleja en los rasgos de una población,
manifestándose en la distribución geográfica, el número de individuos (abundancia
y densidad), los recursos disponibles y los nutrientes. Las poblaciones se
66
incrementan en donde los ambientes permiten que la supervivencia y reproducción
sean mayores y disminuyen de manera progresiva a medida que se alejan de estas
condiciones (Sánchez 2004). De allí se puede suponer que la alta tasa de natalidad
en el sector de Siecha, se debería a que esta población está en un entorno favorable
para su crecimiento, contrario o menor a lo que sucedería con Buitrago. Por lo tanto,
como los individuos en consideración son de la misma especie (E. miradorensis),
con características específicas y genética similar, entonces, esa diferencia de la
tasa de crecimiento poblacional se podría adjudicar principalmente a las
condiciones del medio.
Cuando las poblaciones de plantas se encuentran en ambientes con condiciones
extremas, utilizan los recursos de forma que optimizan el crecimiento y la
reproducción (Rangel-Ch. 2000, Díazgranados 2015). Para ello desarrollan
adaptaciones anatómicas y fisiológicas que les permite ser exitosas en el
ecosistema donde se encuentran.
En el páramo las altas elevaciones, la baja temperatura, la baja cantidad de oxígeno
disponible, hacen que los recursos como los nutrientes estén menos disponibles
(Llambí et al. 2012). La actividad de los organismos se torna más lenta a mayores
elevaciones, y cuando esto sucede el metabolismo de los individuos se reduce y la
absorción de nutrientes presenta más dificultad (Vargas y Pedraza 2004, Bonilla
2005). Es importante para los frailejones orientar su energía a las funciones vitales,
como son el mantenimiento de ellos en el ambiente y optimizar la reproducción. Por
lo tanto, una estrategia que utilizan los frailejones es producir un gran número de
semillas, pues muchas morirán bajo las condiciones extremas a las que están
expuestas (Vargas y Pedraza 2004). Una respuesta adaptativa adicional sería la
generación de un mayor número de capítulos en las sinflorescencias cuando se
encuentran a mayores elevaciones, dado que allí las condiciones climáticas son
menos favorables. Esto se confirma en un estudio realizado con E. pycnophylla en
67
Tabla 6. Número de nuevos individuos de E. miradorensis en las parcelas de los sectores de Buitrago y Siecha, en el páramo del PNN Chingaza. Los nuevos individuos aparecieron en agosto, muestreo 4 y diciembre de 2019, muestreo 5. P=Parcela.
MUESTREO 4
NUEVOS INDIVIDUOS
MUESTREO 5
NUEVOS INDIVIDUOS
TOTAL NUEVOS
INDIVIDUOS
SECTOR
BUITRAGO
P 8
P 10
9
1
P 1
P 9
P 10
1
4
1
16
SECTOR SIECHA
P 1
P 8
P 10
7
3
3
P 8
P 10
8
5
26
Nariño (Sánchez 2004) donde se encontró que a una elevación de 3360 m ± 15, el
número de capítulos en las sinflorescencias era menor que el encontrado a 3600 m
(Morlans 2004, Sánchez 2004). Para el caso de E. miradorensis, especie que crece
a elevaciones superiores a los 3600 m encontramos que tiene más de 18 capítulos
en las sinflorescencias (Rodríguez 2018 comunicación personal), lo cual podría ser
una estrategia desarrollada por esta especie, para producir gran cantidad de
semillas y compensar las condiciones ambientales extremas que impone esta
elevación. Esto se probaría buscando poblaciones en menores elevaciones y
determinando el número de capítulos de los individuos. Por otra parte, seguramente
los individuos de E. miradorensis también presentan dilación en su metabolismo y
dificultad para la absorción de nutrientes, que posiblemente suple con la generación
de un gran número de semillas. De esto puede depender el hecho de reportar una
densidad poblacional inferior a otras especies de frailejones como E. grandiflora,
pero también puede depender el crecimiento anual en altura, la presencia de nuevos
68
individuos o la muerte de algunos que por senescencia (adultos), vulnerabilidad
(plántulas y juveniles) o ataque de patógenos, terminan sucumbiendo.
8.6 Tasa de mortalidad
Por otro lado, en la dinámica de las poblaciones, la variación del número de
individuos en el tiempo, así como la aparición de otros nuevos y la mortalidad, son
claves para su explicación. Como en los lugares de estudio no hay grandes
disturbios o perturbaciones antrópicas, que alteren estos ecosistemas, la variación
por mortalidad a causa de estos fenómenos es poco probable. Se adjudicaría
entonces la mortalidad de los frailejones a otras causas, pudiendo ocurrir por
senescencia, volcamientos, o por disturbios naturales como el viento o la acción de
venados y osos (Rangel-Ch. 2000, Mora 2002, Gallego y Bonilla 2015). Otra
condición es la muerte de los individuos en pie, la cual puede presentarse por
síntomas de ataque por hongos, síntomas por herbivoría de insectos, o la
combinación de ambos (Varela 2019 comunicación personal). Estos síntomas del
síndrome de afectación generan daños y pérdida del tejido foliar (Varela 2018), que
comprometen la actividad fotosintética y la translocación de nutrientes y agua, y la
posibilidad de generar sustancias para la defensa del individuo, poniendo en peligro
su supervivencia (Camarena 2009).
Para el análisis de mortalidad se registraron los muertos a partir de diciembre de
2018 (segundo muestreo), momento en el que hubo condiciones ambientales
particulares, ya que la temperatura fue la más baja registrada en el periodo de
estudio y la precipitación, aunque no fue la más baja, tampoco fue la de mayor
registro. Sin embargo, el tercer muestreo que presenta la mayor mortalidad en los
dos sectores de estudio registró la mayor temperatura y humedad. Es posible
entonces que estas condiciones climáticas tengan una incidencia directa e indirecta
en la mortalidad de los individuos y vale la pena explorar esto a profundidad.
69
La tasa bruta de mortalidad en Buitrago fue de 183,33 y en Siecha de 172,41. Esto
equivale a que en Buitrago hay una mortalidad del 18,33 ± 5,86% anual, porcentaje
promedio de las diez parcelas y los cinco muestreos realizados. En Siecha la
mortalidad promedio fue muy similar a la de Buitrago, calculada como del 17,24 ±
11,54% anual (Figura 11 C).
Para el análisis de la mortalidad en el periodo de agosto de 2018 a diciembre de
2019, en cada parcela del sector de Buitrago se destaca la presencia de individuos
muertos en pie, la mayoría murieron en esta condición (86,36%), el resto caídos
posiblemente por la acción de osos y uno con huellas de haber sido escudriñado
fuertemente en la roseta, semejando la acción de oso andino.
Posiblemente la muerte de individuos en Buitrago sea por pudrición fúngica en gran
parte de los individuos, como consecuencia de las inundaciones permanentes en
este sector. Se identificó menor cantidad de muertos en las parcelas 3, 4 y 5, donde
registró un solo individuo muerto en cada una.
Estas parcelas que registran baja mortalidad se encuentran en una pequeña
elevación del terreno, permitiendo un mejor drenaje, por lo cual es posible
considerar que la saturación de agua frecuente del suelo puede generar condiciones
adversas para la longevidad de los individuos, por pudrición de raíces, y
debilitamiento para mantenerse en pie (Agrios 2005, Torres 2013, Gaitán 2018).
Pero en el mismo sector de Buitrago la mayor mortalidad se encontró en la parcela
10 con cinco individuos, siendo la del mayor registro de muertos en los dos sectores
(Anexo 2 C).
70
Figura 11. Número total de individuos muertos en los sectores de las lagunas de Buitrago (A) y Siecha (B), en los muestreos desde agosto de 2018 a diciembre de 2019. Promedio ± desviación estándar del porcentaje del número de individuos muertos en los sectores de Buitrago y Siecha en las fechas de muestreo (C).
En contraste con las anteriores parcelas, la ubicación específica de esta mostró la
permanente inundación durante todo el periodo de muestreo. Por otra parte, en el
sector de Siecha no hubo individuos muertos por volcamiento, todos murieron en
pie. En todas las parcelas hubo muertes excepto en las parcelas 8 y 10,
posiblemente debido a las condiciones ambientales particulares de las parcelas o
por una mejor respuesta de defensa de los individuos frente al ataque de patógenos.
0
1
2
3
4
5
6
7
8
No
. de
Ind
ivid
uo
s M
uer
tos
Muestreos
0
1
2
3
4
5
6
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8
No
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Ind
ivid
uo
s M
uer
tos
Muestreos
0
5
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15
20
25
30
35
40
45
50
ago-18 dic-18 abr-19 ago-19 dic-19
Mo
rtal
idad
(%
)
Muestreos
BUITRAGO
SIECHA
C
A B
71
De los dos sectores de estudio la clase de tamaño con mayor mortalidad fue la de
adulto1, seguida por la clase de tamaño plántula (Figura 12). Este fue el mismo
patrón encontrado en el sector de Buitrago. En Siecha la mayor mortalidad se
presentó en la clase de tamaño adulto3, seguida de adulto1 y adulto4. Respecto a
la clase de tamaño juvenil, en ninguno de los muestreos y parcelas de los dos
sectores se registraron muertes (Figura 12).
Figura 12. Número total de individuos muertos en las clases de tamaño de los sectores de las lagunas de Buitrago (A) y Siecha (B), de agosto de 2018 a diciembre de 2019. Al analizar las muertes en los sectores de estudio por clases de tamaño se observó
que los individuos muertos en Buitrago estuvieron concentrados en unas clases de
tamaño (plántula, adulto1, 4 y 5), mientras que en Siecha la cantidad de muertes es
más o menos similar entre las clases de tamaño (1-5 individuos), con excepción del
tamaño juvenil (sin individuos muertos). La alta mortalidad en plántulas del sector
de Buitrago sugiere mayor vulnerabilidad en este sector frente a Siecha, ya que en
esta última sólo se presentó la muerte de una plántula.
7
0
10
0 01
4
0
2
4
6
8
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No
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div
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os
mu
erto
s
Clases de tamaño
10
43
54
3
0
2
4
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12
No
. in
div
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os
mu
erto
s
Clases de tamaño
A B
72
Como se sabe las plántulas y juveniles se constituyen en la base de relevo de los
individuos con capacidad reproductiva (Silva et al. 2000) Este aspecto en Buitrago
se ve amenazado con el alto número de muertes en plántulas y la baja cantidad de
juveniles que presenta (seis individuos en total, en las diez parcelas de estudio), lo
que plantearía una situación crítica a futuro, ya que no habría remplazo para los
adultos que van muriendo en este sector. Estas observaciones se refuerzan con las
expuestas por Rojas et al. (2012), quienes sostienen que las plántulas presentan un
aumento en la mortalidad durante el segundo año de aparición. Esta alta mortalidad
en plántulas que se reporta principalmente en el sector de Buitrago podría estar
propiciando que muy pocos individuos lleguen a la clase de tamaño juvenil y aunque
no registre alta mortalidad, sí lleva a que haya un bajo número de juveniles en los
dos sectores. Sin embargo, sería importante hacer seguimiento a mediano plazo a
plántulas y juveniles de pequeño tamaño para reconocer la causa de la existencia
de pocos juveniles y la ausencia total de plantas entre de 35 a 162 cm de altura.
Hay que destacar que no hay estudios que reporten la tasa de mortalidad para
alguna especie de la subtribu Espeletiinae, lo cual ubica al presente trabajo, como
el primero en generar información sobre la tasa de mortalidad para una especie del
género Espeletia (E. miradorensis). Esto se constituye en la base de un seguimiento
más prolongado por parte del PNN, dadas las condiciones particulares de esta
especie, y para poder considerar el efecto de variaciones climáticas y de eventos
fortuitos sobre estas poblaciones. Adicionalmente daría pie para poder generar
información de la tasa de mortalidad de otras especies de frailejones,
particularmente si es de individuos muertos en pie, pues sería un indicativo del
impacto del síndrome de afectación sobre las poblaciones, algo que aún no se ha
estimado.
Con la mayoría de frailejones muertos en pie (92,85%) a causa del síndrome de
afectación por pudrición fúngica o herbivoría del tronco por insectos, algunos
investigadores han querido identificar otros síntomas asociados a dicha mortalidad.
Algunos de los síntomas reconocidos en diferentes especies del género Espeletia
73
no han permitido establecer una clara asociación con el o los factores o agentes
involucrados. Es el caso del trabajo de Torres (2013), quien encontró en E.
grandiflora signos de entorchamiento y herbivoría, en la cuenca de la quebrada
Calostros PNN Chingaza, o el trabajo de Suárez (2013), que con E. argentea
encontró síntomas de entorchamiento y malformaciones resultado de la herbivoría
principalmente en temporada seca. González (2012) trabajando con E. argentea,
encontró que en las hojas con el síntoma de herbivoría por insectos, había mayor
probabilidad de estar asociadas con géneros de hongos fitopatógenos. Por otro
lado, Hernández et al. (2014) y Muñoz (2015) observaron en E. grandiflora el ataque
de la polilla Oidaematophorus espeletiae, la cual consume las hojas centrales de la
roseta en E. grandiflora y E. uribei (Hernández et al. 2014) y plantearon que
posiblemente las fracciones removidas de esta tenían efectos fatales para el
frailejón, por ser de este sitio donde crecen estas hojas, de donde crece la planta o
debido a que larvas de O. espeletiae eran vectores de hongos patógenos trasmitidos
al alimentarse, lo que llevaba a la muerte en estas especies (Hernández et al. 2014,
Varela 2016, 2018). Se ha reportado también al género Hellinsia sp. y a escarabajos
del género Dyscolus afectando a E. grandiflora, E. argentea y E. uribei (Medina et
al. 2010, Medina et al. 2016). Otro trabajo ha reconocido varias especies con
síntomas de afectación: E. grandiflora, E. killipii, E. spicata, E. barclayana, E.
argentea, E. chocontana, E. cabrerensis, E. pleiochasia, E. rabanalensis, E. garciae,
E. boyacensis, E. murilloi y Espeletiopsis corymbosa (Varela 2018, Rojas et al.
2018). De los síntomas del síndrome afectación que presentan estas especies,
algunos están relacionados con pudrición por hongos, tales como la pudrición de
hojas y tallo (mertesis), moteado en las hojas (motnesis), manchas pardas
(homaposis), manchas negras (homosis), puntos negros (hoposis), hongos puntilla
(hoblasis) y mertesis, ablandamiento de las hojas nuevas por debilitamiento (Torres
2013, Cabrera y Ramírez 2014, Varela 2014, 2016, 2018, Rojas et al. 2018, Gaitán
2018, Altsjor & Varela en prep.).
Por otro lado, las tasas de natalidad y mortalidad en una población miden su
dinámica y la representación que a futuro tendrá la especie (Martella 2012, Gallego
74
y Bonilla 2015), aspecto que se estimó en E. miradorensis para las poblaciones de
los sectores de Buitrago y Siecha. Entonces, partiendo de los porcentajes de
natalidad (13,33% anual) y mortalidad (18,33% anual) calculados para Buitrago se
puede inferir que en la población se está reduciendo en un 5% anualmente. Si esto
se mantiene, entonces podríamos suponer que en 20 años aproximadamente la
población de E. miradorensis en el sector de Buitrago se extinguiría. Por el contrario,
para la natalidad (22,41% anual) y mortalidad (17,24% anual), en Siecha se podría
inferir que en esta población hay un incremento en la población del 5,17% anual. Si
estas tasas se mantienen generaría un mantenimiento de la población de E.
miradorensis en el sector de Siecha a futuro y el limitante a su tasa de crecimiento
serían las condiciones ambientales, particularmente relacionadas con el cambio y
la variabilidad climática, el espacio y los nutrientes. Esta información es importante
porque puede ser usada por la administración del área protegida (PNN Chingaza)
para tomar decisiones sobre el manejo de estas poblaciones. Algunas de las
acciones que se podrían realizar involucrarían el declarar a esta especie como
objeto de cuidado especial, en los sectores de estudio (Buitrago y Siecha), proponer
y orientar el monitoreo continuo del comportamiento de las poblaciones de E.
miradorensis, registrar cambios en clase de tamaño debidos a síntomas del
síndrome de afectación, enfocándose en la clase de tamaño juvenil.
Adicionalmente, se sugiere llevar un registro de individuos muertos en pie y
volcados, observar el estado de la roseta, la presencia o ausencia de
sinflorescencias. De ser posible, usando la información de condiciones atmosféricas
como el viento, la lluvia, la nubosidad y la temperatura, poder establecer si estos
factores que están relacionados con incidencia y severidad del síndrome de
afectación y la mortalidad, especialmente para la clase de los juveniles de E.
miradorensis del PNN Chingaza.
Así mismo, hay eventos que pueden afectar a las poblaciones, como son los
desastres naturales o provocados, el volcamiento por vientos fuertes o el turismo
mal orientado (Gaitán 2018). No obstante, en E. miradorensis se ha observado
síntomas del síndrome de afectación como herbivoría o patogenicidad fúngica, que
75
pueden influir seguramente en la sostenibilidad de la especie a futuro. Ya que puede
llegar a provocar la muerte aumentada de los individuos (Camarena 2009, González
2012, Varela 2018).
8.7 Síndrome de afectación
En los sectores de estudio del presente trabajo, todos los individuos de E.
miradorensis registraron síntomas de ataque por hongos en alguno de los cinco
muestreos realizados en las parcelas, excepto un individuo de la clase de tamaño
adulto1 del sector de Buitrago, que no registró este tipo de síntoma en ninguno de
los muestreos. Esto mostró que las poblaciones tienen alta incidencia de los
síntomas mencionados del síndrome de afectación. Otro aspecto para tener en
cuenta es que no se presentó en ninguno de los individuos de los dos sectores,
síntomas por herbivoría de insectos solamente; es decir todos los individuos que
presentaron síntomas de herbivoría, también presentaron síntomas de pudrición por
hongos.
8.7.1 Incidencia síntomas del síndrome de afectación
Para todos los cálculos de incidencia se aplicó la fórmula de Madden y Hughes
(1995) como se expresó anteriormente. Se consideró el promedio de los individuos
con síntomas de afectación en todas las parcelas y en cada uno de los muestreos.
Cada uno de los muestreos se caracterizó por presentar condiciones climáticas
particulares, con pequeñas variaciones, pero donde se destaca el primero (14,4°C)
y cuarto (11,7°C) muestreo, y la temperatura más alta de todo el periodo de estudio
se registró en el tercer muestreo, donde la precipitación también fue la más alta del
periodo (agosto 2018- diciembre2019). Esto haría suponer que estas condiciones
ambientales influyeron para que posterior a las elevadas temperaturas y alta
humedad registrada, se propiciaran aumentos en los resultados de incidencia en
cuanto a síntomas de afectación por herbivoría de insectos y de pudrición por
hongos en los individuos de los sectores de estudio.
76
En el sector de Buitrago se registró en el primer muestreo un alto porcentaje de
síntomas de pudrición por hongos (80,83% ± 11,52) y bajo de 6,66% ± 0,82 para
síntomas de herbivoría por insectos. Igualmente, en el sector de Siecha el 75,86%
± 9,16 de individuos de la población registró en el primer muestreo síntomas de
afectación por hongos, pero un mayor porcentaje de individuos con síntomas por
herbivoría de insectos (22,41% ± 3,77) que en Buitrago. Sin embargo, la incidencia
de pudrición fúngica y de herbivoría por insectos disminuyó del primer al último
muestreo. En el sector de Buitrago los síntomas de pudrición por hongos pasaron
de 80,83% ± 11,52 a 57,5% ± 11,52 y en síntomas de afectación por insectos paso
de 6,66% ± 0,82 a 4,16% ± 0,82. En el sector de Siecha la disminución de la
incidencia de síntomas de pudrición por hongos fue leve pasando de 75,86% ± 9,16
a 71,55% ± 9,16 y los síntomas de herbivoría por insectos pasó de 22,41% ± 0,82
a 13,79% ± 0,82. Se observó también que en los dos sectores hubo más individuos
con síntomas de pudrición por hongos que con síntomas de herbivoría de insectos
(Figura 13). En Buitrago la incidencia de pudrición por hongos registró
aproximadamente el 73,96 % por encima de la herbivoría por insectos y en Siecha,
el porcentaje de pudrición por hongos por encima del daño en las hojas por insectos
fue del 52,9%.
Estos resultados difieren de los obtenidos para E. grandiflora por Torres (2013), en
la cuenca de la quebrada Calostros en el PNN Chingaza, donde se reporta una
incidencia por hongos de 35% ± 8 y para herbivoría de insectos de 32% ± 8,
registrándose una similitud entre los porcentajes de afectación por hongos y por
insectos, lo que no sucede en el presente trabajo (E. miradorensis), donde la de los
síntomas de afectación por hongos fue entre 4 y 11 veces más alta que los síntomas
de afectación por insectos. Por otro lado, la afectación por herbivoría de insectos,
registrada por Torres (2013) para E. grandiflora (32% ± 8) fue más alta que la
reportada por el presente trabajo para E. miradorensis en el sector de Buitrago
(5,68% ± 0,82) y en el sector de Siecha (16,22% ± 3,77).
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Figura 13. Cambio en el tiempo del porcentaje de incidencia de los síntomas de pudrición por hongos y de herbivoría por insectos en E. miradorensis presente en los sectores de las lagunas de Buitrago y Siecha, entre agosto de 2018 a diciembre de 2019. Síntomas de pudrición por hongos en individuos del sector de Buitrago (A), síntomas de herbivoría por insectos en individuos en el sector de Buitrago (B), síntomas de pudrición por hongos en individuos en el sector de Siecha (C) y síntomas de herbivoría por insectos en individuos en el sector de Siecha (D).
Otro trabajo sobre la incidencia de afectación en E. argentea fue el realizado por
Suárez (2013), en la quebrada Calostros del PNN Chingaza. En este trabajo se
reportó un porcentaje de afectación por hongos de 63% y de herbivoría de 47%.
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Igual otro trabajo llevado a cabo en la quebrada Calostros por Jiménez (2012)
reportó que la herbivoría y la pudrición fúngica en E. argentea variaba en función
del tiempo de la época climática registrando durante la temporada de lluvia, una
incidencia del 8% y en época seca de 22%, valores menores a los obtenidos en el
presente trabajo para la pudrición por hongos (75,86% ± 19,44) y para la herbivoría
por insectos (16,22% ± 3,77) en el sector de Siecha.
Es necesario recalcar que las comparaciones de incidencia son difíciles de efectuar,
ya que se hacen en distintos momentos del tiempo, elevaciones y se ha reportado
en especies distintas, lo que dificulta generalizar resultados o comportamientos. Es
el caso de lo reportado por Torres (2013) con una población de E. grandiflora muy
afectada (51%) con herbivoría de 32% ± 8 y pudrición por hongos de 35% ± 8,
ambos porcentajes diferentes a lo reportado por Jiménez (2012) quien registró que
la herbivoría y la pudrición fúngica en E. argentea variaban en función del tiempo de
la época climática, registrando durante la temporada de lluvia una incidencia del 8%
y en época seca de 22%.
Suárez (2013) con E. grandiflora caracterizó la dinámica de la enfermedad de la
población en época seca, y determinó que la dinámica de la pudrición total para la
incidencia de entorchamiento y herbivoría en la población mostró un aumento del
7,9% en el tiempo seco en el 2013, respecto al tiempo de lluvia de 2012. Mientras
que disminuyó la incidencia por herbivoría para la época de lluvias en relación con
la época seca, y hubo aumento en la incidencia por entorchamiento del 21,75% de
afectación para la época seca (Rojas et al. 2018). Estos resultados muestran
semejanza en la incidencia y severidad registrada para E. miradorensis en los
sectores de Buitrago y Siecha. Durante el estudio la incidencia de los síntomas de
herbivoría y de pudrición por hongos disminuyó, aunque levemente, cuando se
presentó menos precipitación y una temperatura ligeramente más alta (octubre-
diciembre). Por otra parte, después de la alta precipitación ocurrida entre abril y
junio hubo un gran incremento en la incidencia de síntomas de pudrición fúngica y
79
uno moderado en la incidencia de síntomas de herbivoría (agosto de 2018 y agosto
de 2019).
Hay que continuar con el trabajo de monitoreo en cada especie y en las condiciones
ambientales particulares que tiene cada una. Ahora, considerando el presente
estudio, hay que resaltar que es el primero en hacer seguimiento de los síntomas
de pudrición por hongos y de herbivoría de insectos por tanto tiempo, ya que la
mayoría de estudios son puntuales y toman datos en un momento del tiempo o por
periodos no mayores a 4 meses.
La incidencia de síndrome de afectación en las diferentes clases de tamaño de los
sectores de estudio por hongos e insectos mostró un incremento hacia los tamaños
intermedios. En Buitrago la mayor incidencia se reportó en adulto2 (23% ± 6,37) y
en adulto3 (15 ± 6,37%) y en Siecha en adulto2 (18,10% ± 6,72) y adulto3 (16,37 ±
6,72%), los adultos1 y 4 presentaron en los dos sectores baja incidencia, y de todas
las clases de tamaño la menor en los dos sectores se registró para la clase de
tamaño adulto5 (0,83% ± 6,37 en Buitrago y 0,86% ± 6,72 en Siecha). El síndrome
de afectación en juveniles fue menor en Buitrago (9,16% ± 6,37) que en Siecha
(15,51% ± 6,72), y las clases de tamaño plántulas presentaron la mayor afectación
en los dos sectores, por encima de las demás clases de tamaño, registrando en
Buitrago una incidencia de herbivoría por insectos de 32% ± 6,37 y en Siecha de
34,48% ± 6,72. Estos resultados de alta incidencia para las plántulas podrían
explicar parcialmente, el bajo número de individuos de la clase juvenil en los dos
sectores de estudio, ya que podría provocar la muerte de estas, reduciendo
posibilidad de remplazar a futuro a los juveniles. Si se considera que adicionalmente
a la existencia de un bajo número de juveniles reportado en los sectores de estudio,
estos son atacados por hongos e insectos, entonces su número podría disminuir o
prácticamente hacer desaparecer una cohorte de esta clase de tamaño. Sin
embargo, no se ha comprobado que los frailejones mueran por herbivoría
solamente; monitoreos realizado en E. grandiflora han permitido establecer que se
presenta asociación entre síntomas de herbivoría y de pudrición por hongos (Torres
80
2013, Cabrera y Ramírez 2014, Varela 2016, Gaitán 2018). Una propuesta
explicativa de la interacción frailejón – insecto – hongo, parece estar orientada a
que primero se presenta la herbivoría por insectos, generando pérdida de tejido y
posteriormente aprovechando esas heridas ya causadas por los insectos se
produciría la pudrición fúngica. Este síndrome de afectación puede ser superado
por el frailejón o puede conllevar el individuo a la muerte (Lara y Cárdenas 2015,
Gallego y Bonilla 2015, Varela 2018, 2019).
Identificar a una planta con herbivoría por insectos en su área foliar es relativamente
fácil, ya que esta está caracterizada por la pérdida parcial del tejido de las hojas, ya
sea como una porción de la lámina foliar o porciones más pequeñas que dejan
orificios, sin verse afectada la nervadura central. En los dos sectores de estudio, los
síntomas de herbivoría por insectos en las diferentes clases de tamaño fue inferior
a la reportada por síntomas de afectación de hongos. En los dos sectores de
estudio, la mayor incidencia por herbivoría de insectos la presentó la clase de
tamaño adulto1 en Siecha (32,8% ± 12,22), seguida de la clase de tamaño adulto2
(26,6% ± 12,22). La menor incidencia de afectación por herbivoría de insectos la
registraron las clases de tamaño plántula y juvenil en los dos sectores de estudio.
Además, en el sector de Buitrago la clase de tamaño adulto5, no registró ningún
porcentaje de afectación (Figura 14).
En contraste con el presente estudio, el trabajo de Torres (2013) con E. grandiflora
reporta que en las clases de tamaño de juvenil a adulto3 hubo aumento de la
incidencia de síntomas de pudrición por hongos y de herbivoría de insectos, y de la
clase de tamaño adulto3 a adulto5 hubo descenso en la incidencia de estos
síntomas. Reporta también que, por clases de tamaño, la proporción de individuos
sanos siempre fue mayor a la de individuos con síntomas de pudrición fúngica o
herbivoría de insectos. Contrario a lo que se obtuvo en el presente trabajo, donde
casi todos los individuos presentaron síntomas de pudrición por hongos. Una
coincidencia en los reportes de los síntomas de afectación por clases de tamaño
entre los dos trabajos es el aumento de los síntomas en las clases de tamaño
81
intermedias. En el trabajo realizado por Suárez (2013), con E. argentea, no hubo
diferencias en el porcentaje de herbivoría entre las clases de tamaño juvenil1,
adulto1 y adulto2, pero en adulto3 presenta un incremento de incidencia por
herbivoría igual al de los individuos sanos (48%). También destaca que las primeras
clases de tamaño registran menos incidencia de síntomas de herbivoría por insectos
que las demás. Estos resultados de Suárez (2013), coinciden con los resultados
obtenidos en E. miradorensis, en donde también hay aumento de incidencia de
herbivoría por insectos en las clases de tamaño adultos, y muy baja incidencia en
plántulas y juveniles (Figura 14D).
El patrón de afectación por pudrición de hongos y herbivoría de insectos en E.
miradorensis en los sectores de (Buitrago y Siecha) muestra una disminución en el
tiempo, tanto de pudrición fúngica como de herbivoría por insectos.
8.7.2 Severidad de los síntomas del síndrome de afectación
No solo se debe considerar si los individuos en la población tienen o no síntomas
del síndrome de afectación, sino que existen diferentes grados de estos en los
individuos. Cada individuo parece tener un proceso independiente de expresión de
síntomas; y su severidad puede aumentar o disminuir dependiendo del riesgo al que
esté expuesto, como la posible cercanía de otros individuos son síntomas, el grado
de severidad de dichos síntomas en los individuos vecinos, aspectos genéticos
relacionados con la resistencia de los individuos o factores ambientales. También el
momento en el tiempo en que desarrollan síntomas del síndrome de afectación y la
antigüedad de esta en el individuo hace que unos presenten mayor severidad que
otros; además, hay algunos individuos que logran sobreponerse a los síntomas del
síndrome de afectación, pero otros no.
Las condiciones climáticas también tienen una influencia determinante para la
severidad, la temperatura y precipitación juegan un papel importante en la dinámica
de los síndromes de afectación en los individuos.
82
Figura 14. Porcentaje de incidencia de pudrición por hongos y de herbivoría por insectos en las clases de tamaño de E. miradorensis presente en los sectores de las lagunas de Buitrago y Siecha. Datos obtenidos de agosto de 2018 a diciembre de 2019. Pudrición por hongos a individuos en el sector de Buitrago (A), herbivoría por insectos a individuos en el sector de Buitrago (B), Pudrición por hongos a individuos en el sector de Siecha (C) y herbivoría por insectos a individuos en el sector de Siecha (D).
Hay que considerar que en términos generales la severidad aumentó después de
periodos de alta precipitación y temperatura, es decir, después del tercer y cuarto
muestreo (Figura 15), igual que al inicio del periodo de estudio.
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Para la evaluación de la severidad o grado de afectación de los individuos de E.
miradorensis de los sectores de Buitrago y Siecha se determinó el porcentaje de
severidad para cada muestreo (Figura 15) y para cada clase de tamaño (Figura 16).
Con el fin de facilitar la lectura de los grados de severidad en los individuos de los
sectores de estudio se adoptó la siguiente convención: bajo (grado 1), medio (grado
2), alto (grado 3) y muy alto (grado 4). Así, la evaluación por severidad de E.
miradorensis evidenció en su mayoría, para los dos sectores de estudio, una
severidad baja por pudrición fúngica y de herbivoría por insectos, y con aumento en
las clases de tamaño intermedias.
Aunque el comportamiento de la severidad tiene algunas similitudes en los dos
sectores hay diferencias que es importante considerar. La mayoría de los individuos
de la población de E. miradorensis mostró bajo grado de severidad en el sector de
Buitrago. La severidad de síntomas por pudrición fúngica de afectación grado 1 fue
de 89,58% ± 9,57; grado 2 de 10,41% ± 9,57 y la severidad de herbivoría por
insectos grado 1 fue de 4,16% ± 0,16 y grado 2 de 1,66% ± 0,16. Para el sector de
Siecha la severidad de síntomas por pudrición fúngica se presentó en grado 1 con
64,89% ± 6,43 y grado 2 con 25,53% ± 6,43 y en herbivoría por insectos fue en
grado 1 de 7,75% ± 1,12 y grado 2 de 6,03% ± 1,12.
Se evidencia una mayor proporción de síntomas por pudrición fúngica (rango entre
55,45% y 82,69%) que por herbivoría por insectos (rango entre 4,80% y 8,18%), en
los dos sectores. De los individuos muertos ninguno presentó huellas de herbivoría
por insectos y pérdida de tejido foliar, lo que hace suponer que las muertes de los
individuos no fueron a causa de herbivoría foliar por insectos. Sin embargo, se ha
visto a escarabajos que hacen túneles y galerías en el tronco de los frailejones
perforándolo y posibilitando ocasionar la muerte (Medina et al 2010, Cabrera y
Ramirez 2014, Varela 2014, 2016).
84
Figura 15. Porcentajes de severidad de síntomas de pudrición por hongos en Buitrago (A), severidad de síntomas de herbivoría por insectos en Buitrago (B), severidad de síntomas de pudrición por hongos en Siecha (C) y severidad de síntomas de herbivoría por insectos en Siecha (D). Esto para E. miradorensis en los muestreos realizados en los sectores de las lagunas de Buitrago y las lagunas de Siecha, con registro desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019.
En los sectores de Buitrago y Siecha se presentó predominancia de baja severidad,
tanto de síntomas de pudrición fúngica como de herbivoría por insectos.
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Considerando los registros de los dos sectores se obtiene que el 77,23% ± 8 de
individuos presentan bajo grado de severidad para síntomas de pudrición por
hongos y 17,97% ± 8 grado medio. Es decir, que el 95,2% de la población de E.
miradorensis presentó niveles de bajo-medio de severidad de dichos síntomas. En
Buitrago no se registró grado 3 para pudrición fúngica, pero en Siecha sí, aunque
en una baja proporción de individuos (9,57% ± 6,43 de individuos). Para el registro
de síntomas de herbivoría por insectos, en los dos sectores nuevamente la mayor
severidad se registró en el grado 1 con el 5,95% ± 0,64 seguido del grado 2 con el
3,84% ± 0,64. Solo un individuo registró grado 3 de herbivoría de insectos
representa el 0,83% ± 1,12 en el sector de Buitrago. Sin embargo, son los individuos
en Siecha los que presentan mayor severidad para los dos síntomas y en mayor
cantidad de individuos (Figura 16).
Figura 16. Porcentaje de severidad por síntomas de afectación de hongos e insectos en las diferentes clases de tamaño presentes en las lagunas de Buitrago (A) y las lagunas de Siecha (B), con registros desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019.
Se presentó predominancia de baja severidad tanto por pudrición fúngica como por
herbivoría. Así, examinando las diferencias en los grados de severidad de los
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individuos en los sectores de estudio (Buitrago y Siecha) se encuentra que las
clases de tamaño plántula y juvenil presentaron alta incidencia, pero baja-media
severidad de síntomas de pudrición fúngica, y no mostraron ningún grado de
severidad de síntomas de herbivoría por insectos. Por otro lado, las clases de
tamaño intermedias presentaron un grado de severidad de síntomas de pudrición
por hongos medio-alto y de síntomas de herbivoría por insectos bajo-medio.
En Buitrago los mayores porcentajes de severidad por pudrición fúngica se
registraron en las clases de tamaño de adulto1 y adulto5 (20,92% y 24,0%
respectivamente) y el menor porcentaje en juveniles (15,99%) y en plántula
(18,95%). Igualmente, en Siecha los mayores porcentajes de severidad se
registraron en las mismas clases de tamaño (58,6% y 69,0%, respectivamente), en
juvenil (24,60%) y menor en plántula 16,55% (Figura 16B).
Por otra parte, el porcentaje de severidad por herbivoría de insectos en Buitrago
(Figura 16A) se registró en la clase de tamaño adulto1 (13,92%), y los menores
porcentajes en juvenil, plántula y adulto5 (0,90%; 1,67% y 0,1%, respectivamente).
La severidad en herbivoría de insectos en el sector de Siecha registrada en la clase
de tamaño adulto1 (32,8%) y en adulto2 (26,6%), fue la más alta en los dos sectores.
Por otra parte, en Siecha los registros más bajos para herbivoría de insectos los
arrojaron las clases de tamaño plántulas (1,55%) y juveniles (2,52%). Anexo 4 y
(Figura 17).
Para el estudio de E. grandiflora Torres (2013) reportó que la severidad por
herbivoría aumentaba hasta la clase de tamaño adulto3 y posteriormente descendía
gradualmente hasta el adulto6, en el caso de la pudrición fúngica reportó que las
clases de tamaño con mayor severidad fueron adulto5 y adulto6, las cuales
presentaron igual afectación por pudrición fúngica y por herbivoría de insectos. Esto
contrasta con los resultados obtenidos en el presente trabajo el cual muestra gran
diferencia entre la severidad por pudrición de hongos y por herbivoría de insectos.
Además, Torres (2013) reporta a los adultos 5 y 6 como las clases de tamaño con
87
mayor severidad. En el trabajo con E. miradorensis como ya se ha expresado
anteriormente, la mayor severidad se reportó en las clases de tamaño intermedio,
lo cual es muy compatible con los resultados que presentó Torres (2013). Sin
embargo, al considerar que lo registrado en severidad para ambos trabajos dista de
ser igual, significa que las especies E. grandiflora y E. miradorensis a nivel
fisiológico responden de diferente forma a presiones de patogenicidad. Su genoma
y las condiciones ambientales son particulares para cada una, y muestran que es
necesario evaluar constantemente y de forma particular a cada especie de frailejón,
ya que sólo de esta manera se logrará conocer el comportamiento de las
poblaciones frente a síndromes de afectación y posibilita la toma de decisiones en
su manejo y conservación.
En otro estudio en E. argentea realizado por Suárez (2013) establecieron cuatro
clases de tamaño en la estructura poblacional (juvenil1, adulto1, adulto2 y adulto3),
y se reportó mayor severidad para adulto 2 (25,4%) y adulto3 (59.4%), resultados
similares a los relacionados por Torres (2013), pero contrastantes con los del
presente trabajo. Adicionalmente, el trabajo de Varela (2016) realizado en la cuenca
de la quebrada Calostros del PNN Chingaza, registró para E. grandiflora un 37±5%
de los individuos con grado 3. De síntomas de afectación por herbivoría 6-12% de
las hojas afectadas, y para el 32±7% grado 3 de pudrición por hongos con el 13-
25% de las hojas afectadas.
Para el caso de E. argentea en el mismo trabajo (Varela 2016), el porcentaje de
severidad tanto para herbivoría como para entorchamiento fueron bajos, ya que la
mayoría de sus individuos no sobrepasó una severidad del 9,5 % para herbivoría y
22% para entorchamiento durante el año estudiado. Además, reportó que la
severidad por entorchamiento en E. grandiflora fue mayor durante la época seca
(7,9%), y por herbivoría en la época húmeda. Estos resultados coinciden con los de
Torres (2013), en los cuales presentan una severidad similar para los síntomas de
herbivoría por insectos y pudrición por hongos (32±8% por herbivoría y del 35±8%
para entorchamiento. Las condiciones climáticas en Torres (2013) también
88
coinciden con las registradas por Varela (2016) donde los síntomas del síndrome
de afectación de pudrición por hongos y por herbivoría fueron menores en época
húmeda. Esto se podría considerar similar para el caso de E. miradorensis, ya que
se registró una severidad media en el síntoma de pudrición por hongos y baja para
herbivoría en la época seca, y un incremento a grado medio después de la época
de lluvia para herbivoría y alta para pudrición por hongos (Figura 17).
En general, la severidad en E. miradorensis por pudrición de hongos fue
porcentualmente mayor que la de herbivoría, tal vez, como resultado de un ambiente
edáfico favorable para el crecimiento de hongos patógenos, por la humedad, la
temperatura, pH, oxígeno disuelto y nutrientes del suelo (González 2012, Suárez
2013, Buitrago et al. 2015). Hay que recordar que, aunque E. miradorensis se
desarrolla en suelos turbosos y húmedos, la menor severidad de herbivoría por
insectos y la mayor se síntomas de pudrición por hongos se presentó en el sector
de Buitrago. Esto podría entonces deberse a que el suelo en el sector de Buitrago
permaneció inundado todo el tiempo de muestreo (agosto de 2018 a diciembre de
2019). Contrario al sector de Siecha, el cual registró similares condiciones
climáticas, pero el suelo si bien presentó alta humedad, tuvo buen drenaje.
89
Figura 17. Total, del porcentaje de severidad de síntomas de pudrición por hongos en Buitrago (A), severidad de síntomas de herbivoría por insectos en Buitrago (B), severidad de síntomas de pudrición por hongos en Siecha (C) y de síntomas de herbivoría por insectos en Siecha (D). Esto para los cinco muestreos realizados en los sectores de las lagunas de Buitrago y de Siecha, desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019 en cada clase de tamaño, en E. miradorensis.
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De acuerdo con lo anterior los hongos pudieron desarrollarse con mayor éxito que
los insectos, ya que los hongos presentan mayor tolerancia a la humedad y en esas
condiciones pueden infectar a más individuos, los cuales presentarían un
incremento en la severidad de los síntomas de pudrición por hongos, mientras que
los insectos tienen menor tolerancia a la humedad, y se orientan más a la época
seca (Carrión et al. 2001, Agrios 2005, Gaitán 2018). Ahora bien, eso explicaría
parcialmente que en el sector de Siecha, aún con similares condiciones climáticas
que Buitrago, registre una mayor severidad de síntomas de herbivoría por insectos.
Hay que resaltar que el suelo del sector de Siecha es altamente húmedo, pero
presenta un buen drenaje.
El presente trabajo es un primer acercamiento a la ecología de poblaciones con una
especie endémica, de la cual se conocen sólo cuatro sitios de crecimiento en el
planeta que son: El Mirador, en el páramo de Sumapaz y San Juanito, Lagunas de
Buitrago y Lagunas de Siecha en el páramo de Chingaza, ambos circundantes a
Bogotá. E. miradorensis es la especie con la cual se realizó el primer reporte con
seguimiento de más de cuatro meses (inusual en este tipo de estudios), en la cual
se consideraron variables poblacionales para síntomas del síndrome de afectación.
Pero con la cual también, se adquirió conocimiento de aspectos poblacionales
novedosos para una especie conspicua de frailejón. Se determinó la estructura
poblacional por clases de tamaño, la densidad, la tasa de crecimiento, la natalidad
y mortalidad, así como la incidencia y severidad, atributos observados en dos
poblaciones de E. miradorensis, que no solo son las bases para su conocimiento y
conservación, si no que sirven para evaluar estos aspectos poblacionales en otras
especies de frailejón y conservarlas.
Este estudio con base en los resultados obtenidos nos muestra la importancia de
priorizar a E. miradorensis sobre otras especies, ya que tiene una distribución
restringida y una baja densidad poblacional. Aspecto que puede ser utilizado por la
administración del área protegida. Esta información debe sumar para la
modificación de la zonificación y manejo que se le hace a la especie. Adicionalmente
91
la información generada en el presente estudio sirve como fundamento e impulso
del desarrollo de la investigación en las pruebas de mejoramiento de la germinación
y el conocimiento de las condiciones óptimas para la propagación de la especie, con
opción de generar estrategias de propagación ex-situ e in-situ. Este estudio también
proporciona una línea base para proponer que se haga énfasis en el monitoreo en
los sectores de Buitrago y Siecha, sobre todo en la mortalidad. Adicionalmente, se
dan pautas clave para el tratamiento y control de los síntomas del síndrome de
afectación, que debe ser diferencial para las distintas clases de tamaño, así como
un manejo diferenciado en los distintos síntomas.
IX. CONCLUSIONES
E. miradorensis ha sido una especie muy poco estudiada, que tiene un gran valor
ecológico y como modelo de investigación. Dentro del gran desconocimiento que
hay de E. miradorensis se encuentran sus características demográficas, y entre
ellas la estructura poblacional. Este es un atributo relevante para el conocimiento
de la especie y en este trabajo se logra corroborar que hay una baja representación
de la clase de tamaño juvenil. Se determinó que E. miradorensis puede ser
identificada como la palmera del páramo, ya que alcanza alturas que superan los 5
m y en promedio es de 4 m. Su estructura poblacional difiere de la forma de J
invertida, ya que las clases de tamaño iniciales no son las más abundantes, lo que
implica que faltaría el remplazo a futuro de los adultos reproductivos que mueren.
Antes de este trabajo no se había hecho un estudio de identificación de la densidad
poblacional y de la tasa de crecimiento de E. miradorensis. Solo hasta ahora se
realiza una descripción de la densidad, la cual se puede decir que es baja (0,40 ±
0,14 y 0,41 ± 0,25) en comparación con lo reportado para otras especies de
frailejones. Se identificó el hecho de que usualmente los adultos no comparten
espacio con plántulas y juveniles, posiblemente, porque se genera competencia
intraespecífica, restringiéndose la incidencia de luz y nutrientes.
92
E. miradorensis se registró un promedio mediano (2,60 ± 1,10 cm/año) en la tasa
de crecimiento, presentando leves diferencias entre las clases de tamaño y en los
dos sectores de estudio. Sin embargo, los datos que más se asemejan entre los dos
sectores son la densidad y la tasa de crecimiento. La diferencia más notoria se
encontró en la natalidad (menor en Buitrago) y en la incidencia y severidad por
herbivoría (mayor en Siecha). Con relación a la estructura poblacional, la cantidad
de individuos en los sectores Buitrago y Siecha fue similar en la clase de tamaño
plántulas de los dos sectores, al igual que en la clase de tamaño adulto3, estas
semejanzas del número de individuos en los sectores de estudio se presentaron en
los muestreos a través del tiempo, así como también la tasa de crecimiento para las
distintas clases de tamaño fue similar en ambos sectores.
Se han llevado a cabo algunos trabajos que abordan la temática reproductiva en el
género Espeletia, pero sin asumir la natalidad como atributo poblacional, con
cálculos demográficos. En el presente trabajo se identifican algunas características
que determinan este evento y se estimó la tasa de natalidad para E. miradorensis
entre 13,33%-22,41% anual. Por otro lado, la mortalidad fue estimada como de
17,24-18,33% anual. Se identificaron las clases de tamaño que mostraron mayor
mortalidad en los dos sectores de estudio (plántula, adulto1 y adulto3) y se concluye
que, de acuerdo con la relación reportada de natalidad y mortalidad, la población de
E. miradorensis en el sector de Buitrago se extinguirá en aproximadamente 20 años,
mientras que en el sector de Siecha se mantendría, con un incremento en la
población del 5,17% anual.
En cuanto a los síntomas del síndrome de afectación se determinó que las
infecciones fúngicas y la herbivoría por insectos se presentan simultáneamente en
plantas o solo los síntomas de pudrición por hongos, en ambos sectores y alteraron
la anatomía y fisiología de las plantas. En cuanto a la incidencia, se observó en
ambos sectores de estudio que hubo más individuos con síntomas de pudrición por
hongos (78,24 ± 10,34%), que individuos con síntomas por herbivoría de insectos
(14,81 ± 2,29%). Reportando mayor incidencia de afectación por pudrición fúngica
93
en el sector de Buitrago (80,83 ± 11,52%) y mayor incidencia por herbivoría de
insectos (22,75 ±3,77%) en Siecha. En ambos sectores de estudio la incidencia fue
mayor en las clases intermedias, tanto de pudrición por hongos como por herbivoría
de insectos. Las plántulas, también presentaron principalmente síntomas de
afectación por pudrición fúngica y tuvieron el mayor registro de incidencia de todas
las clases de tamaño en los dos sectores de estudio. La severidad en el sector de
Siecha se acentuó en los extremos de las clases de tamaño, siendo adulto1 y
adulto5 las de mayor grado de severidad.
En cuanto a los síntomas del síndrome de afectación se determinó que las
infecciones fúngicas y la herbivoría por insectos se presentan simultáneamente en
plantas o solo los síntomas de pudrición por hongos, en ambos sectores y alteraron
la anatomía y fisiología de las plantas. En cuanto a la incidencia, se observó en
ambos sectores de estudio que hubo más individuos con síntomas de pudrición por
hongos (78,24 ± 10,34%), que individuos con síntomas por herbivoría de insectos
(14,81 ± 2,29%). Reportando mayor incidencia de afectación por pudrición fúngica
en el sector de Buitrago (80,83 ± 11,52%) y mayor incidencia por herbivoría de
insectos (22,75 ±3,77%) en Siecha. En ambos sectores de estudio la incidencia fue
mayor en las clases intermedias, tanto de pudrición por hongos como por herbivoría
de insectos. Las plántulas también presentaron principalmente síntomas por
pudrición fúngica y tuvieron el mayor registro de incidencia de todas las clases de
tamaño en los dos sectores de estudio. La severidad en el sector de Siecha se
acentuó en los extremos de las clases de tamaño, siendo adulto1 y adulto5 las de
mayor grado de severidad.
La población de E. miradorensis presente en inmediaciones a las lagunas de
Buitrago requiere especial atención, ya que, de continuar en su estado actual, la
extinción ocurriría en relativo corto tiempo, y podría acelerarse aún más, si se
consideran otros factores como el calentamiento global. Esto significa que los
efectos, particularmente del cambio climático, pueden disminuir la biodiversidad y
94
abundancia de E. miradorensis que se encuentra en un bioma tan vulnerable a estos
efectos como el páramo.
X. RECOMENDACIONES
E. miradorensis es una especie que se encuentra en un ambiente abiótico particular
y sería interesante hacer el seguimiento a mediano plazo con el propósito de
recoger información de la variación de los factores atmosféricos y de las condiciones
del suelo como el pH, nutrientes, oxígeno y material orgánico, que posibilite su
permanencia y el establecimiento de nuevos individuos.
Es importante realizar monitoreo a los sectores de Buitrago y Siecha, ojalá por un
lapso de tiempo no inferior a 10 años, que permita principalmente dilucidar la baja
cantidad de juveniles en la estructura poblacional de los dos sectores, confirmar la
mayor incidencia y severidad de los síntomas de afectación por pudrición fúngica
sobre los síntomas de afectación por herbivoría de insectos, identificar en cada
clase de tamaño las variables de incidencia, severidad, natalidad, mortalidad y tasa
de crecimiento, registrar cómo se comporta la población de E. miradorensis en el
tiempo en relación a su distribución geográfica u horizontal y a la estructura
poblacional.
Por eso se debe continuar con el seguimiento que se hizo en el presente trabajo a
E. miradorensis, poder ofrecer información actualizada de algunas de las
poblaciones de la especie. Contrarrestar el estado del síndrome de afectación en el
que se encuentra la población del sector de Buitrago y evitar su extinción local a
mediano y largo plazo, sin dejar de lado los otros sectores donde hace presencia la
especie.
Invitar a la administración del PNN Chingaza a liderar y hacer alianzas con
instituciones académicas y a las comunidades de la región para aunar esfuerzos
que propendan por el cuidado y preservación de la especie. Orientar y delegar
acciones de registro periódico del estado y la incidencia y severidad del síndrome
95
de afectación que exhiban los individuos de E. miradorensis, además de la
cuantificación de los muertos en pie y el incremento de individuos nuevos.
Se sugiere la identificación de los organismos asociados a los síntomas del
síndrome de afectación para esta especie, con el fin de conocer si son específicos
de la misma o pueden estar siendo dispersados de las especies de frailejones
adyacentes. Adicionalmente, comenzar a evaluar la aplicación de agentes de control
biológico como hongos antagonistas que neutralicen la acción de los patógenos, de
tal forma que se puedan esto conduzca al aumento de algunas clases de tamaño
con número disminuido y a la población en general.
XI. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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ANEXOS
Anexo 1. Seguimiento cada cuatro meses de las clases de tamaño de individuos de
E. miradorensis, en cada una de las parcelas del sector de las lagunas de Buitrago
y las Lagunas de Siecha, desde agosto de 2018 a diciembre de 2019. P=parcela,
M=muestreo. El número enseguida de la letra que identifica la parcela y el muestreo
correspondiente al número del muestreo en el cual se obtuvieron los datos.
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136
Anexo 2.
Seguimiento de cinco mediciones (una cada cuatro meses) de los individuos de E.
miradorensis, para cada una de las parcelas (A) natalidad en Buitrago, (B) natalidad
en Siecha (C) mortalidad en el sector de Buitrago y (D) en Siecha, de agosto de
2018 a diciembre de 2019. P=parcela, M=muestreo.
A.
P1 P2
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3
4
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os
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os
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2
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os
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3
4
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Nu
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idu
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Mueseos
138
B.
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P3 P4
P5 P6
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os
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1
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4
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div
idu
os
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0
1
2
3
4
5
6
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Nu
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idu
os
Muestreos
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os
Muestreos
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0
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Muestreos
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C.
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0
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tos
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9
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uo
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2
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9
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tos
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2
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4
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tos
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3
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P9 P10
D.
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tos
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1
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uo
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0
1
2
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Ind
ivid
uo
s m
uer
tos
Muestreos
143
Anexo 3. A.
B.
0
20
40
60
80
100
120
140
Pre
cip
itac
ión
(m
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ño
)
Periodo de Estudio
02468
101214161820
Tem
per
atu
ra (
°C)
Periodo de Estudio
144
C.
Información reportada por el IDEAM de las estaciones La Floresta, Guasca, San Isidro y Santa Cruz de Siecha. Consolidada en promedios de A. Precipitación (mm/año) B. Temperatura (°C) y C. Velocidad del viento (Km/h), para el periodo comprendido entre agosto de 2018 y diciembre de 2019. A.
B.
0
5
10
15
20
25V
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cid
ad d
el V
ien
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km/h
)
Periodo de Estudio
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50
100
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ITA
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PERIODO DE ESTUDIO
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TEM
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RA
(°C
)
PERIODO DE ESTUDIO
145
C.
D.
E.
-10
10
30
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90V
ELO
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AD
DEL
VIE
NTO
(km
/h)
PERIODO DE ESTUDIO
0
50
100
150
200
PR
ECIP
ITA
CIÓ
N (
mm
/añ
o)
PERIODO DE ESTUDIO
0
5
10
15
20
25
30
TEM
PER
ATU
RA
(°C
)
PERIODO DE ESTUDIO
146
F.
Promedios de precipitación (mm/año), temperatura (°C) y velocidad del viento (Km/h) obtenidos de las estaciones de La Floresta, Guasca, San Isidro y Santa Cruz de Siecha. Información facilitada por el IDEAM. Periodo entre agosto de 2016 a diciembre de 2017 (A, B y C) y periodo entre agosto de 2009 y diciembre de 2010 (D, E y F).
0102030405060708090
VEL
OC
IDA
D D
EL V
IEN
TO (
km/h
)
PERIODO DE ESTUDIO
147
Anexo 4. Tabla de información reportada por el IDEAM, estaciones La Floresta, Guasca, San Isidro y Santa Cruz de Siecha. Consolidada en promedios de A. Precipitación (mm/año) B. Temperatura (°C) y C. Velocidad del viento (Km/h). Del periodo comprendido entre agosto de 2018 y diciembre de 2019. Resultados presentados por mes.
Precipitación (mm/año)
Temperatura (°C)
Velocidad del
Viento (km/h)
Factores meteorológicos de estaciones cercanas a los sectores de las lagunas de Buitrago y las lagunas de Siecha del PNN Chingaza en el periodo de estudio entre agosto de 2018 y diciembre de 2019 (registro dado en meses).
ago-18 86,33 12,5 20,25
sep-18 44,93 12,1 14,8
oct-18 32,0 14,4 12,55
nov-18 32,33 13,5 12,65
dic-18 2,06 13,16 13,75
ene-19 35,5 13,16 14,6
feb-19 17,0 13,16 13,25
mar-19 47,66 13,4 12,3
abr-19 120,06 14,7 13,7
may-19 75,96 13,16 16,2
jun-19 121,03 13,8 19,3
jul-19 77,36 11,7 19,5
ago-19 47,16 12,1 15,4
sep-19 57,43 12,8 12,8
oct-19 7,03 13,16 14,25
nov-19 53,5 13,6 13,7
dic-19 8,8 12,9 14,45
148
Anexo 5.
Porcentajes de severidad en E. miradorensis, con afectación por hongos e insectos. Sectores de lagunas de Buitrago y lagunas de Siecha, con registro desde agosto de 2018 hasta diciembre de 2019 en el páramo del PNN Chingaza. Severidad por hongos en Buitrago (A), severidad por herbivoría de insectos en Buitrago (B), severidad por hongos en Siecha (C) y severidad por herbivoría de insectos en Siecha (D) A.
AGO /18 DIC/18 ABR/19 AGO/19 DIC/19
PLÁNTULAS 13,78 14,47 15,39 16,44 34,65
JUVENILES 9,09 10,45 10,9 15,45 34,09
ADULTO1 25,0 21,42 18,57 17,5 22,14
ADULTO2 21,6 14,1 9,64 14,1 21,96
ADULTO3 24,16 19,77 17,5 12,77 18,61
ADULTO4 36,2 15,5 16,5 14,5 16,5
ADULTO5 50,0 30,0 20,0 10,0 10,0
B.
AGO /18 DIC/18 ABR/19 AGO/19 DIC/19
PLÁNTULAS 4,86 1,97 0,78 0,78 0
JUVENILES 1,36 0 0 0,9 2,27
ADULTO1 12,85 10,71 13,57 15,0 17,5
ADULTO2 10,0 8,21 8,75 11,42 11,96
ADULTO3 10,55 9,16 10,83 11,11 11,38
ADULTO4 8,5 7,5 2,5 4,0 1,5
ADULTO5 0 0 0 0 10
149
C.
AGO /18 DIC/18 ABR/19 AGO/19 DIC/19
PLÁNTULAS 13,87 13,62 17,5 20,62 17,17
JUVENILES 24,16 24,44 26,94 21,66 25,83
ADULTO1 47,0 60,0 64,0 61,0 61,0
ADULTO2 33,25 24,15 27,25 28,75 29,75
ADULTO3 47,75 9,25 38,0 34,75 33,75
ADULTO4 37,08 32,91 28,75 27,71 39,58
ADULTO5 30,0 50,0 75,0 90,0 100,0
D.
AGO /18 DIC/18 ABR/19 AGO/19 DIC/19
PLÁNTULAS 5,87 2,25 1,25 1,25 2,0
JUVENILES 5,27 2,5 0 0 0
ADULTO1 40,0 30,0 31,0 32,0 31,0
ADULTO2 29,5 23,5 18,5 17,75 14,75
ADULTO3 38,5 23,75 25,5 26,5 25,25
ADULTO4 29,16 22,08 20,83 21,66 25,41
ADULTO5 30,0 10,0 0 0 0
