UNIVERSIDAD DE LA SERENA FACULTAD DE CIENCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA
Banco de semillas y emergencia de plantas anuales: implicancias para la mantención de las comunidades en el desierto costero del Norte Chico chileno
por:
Diego Alejandro Sotomayor Melo
Tesis presentada al Departamento de Biología de la Universidad de La Serena, como uno de los requisitos para optar al grado de Magíster en Ciencias Biológicas, mención Ecología de Zonas Áridas
Profesor Guía: Dr. Julio R. Gutiérrez Camus Comisión de Tesis: Dr. Francisco A. Squeo Porcile
Dr. Lohengrin A. Cavieres
Marzo 2010 La Serena, Chile
UNIVERSIDAD DE LA SERENA FACULTAD DE CIENCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA
Programa de Magíster en Ciencias Biológicas mención Ecología de Zonas Áridas
La Defensa Final de la Tesis titulada:
“Banco de semillas y emergencia de plantas anuales: implicancias para la mantención de las comunidades en el desierto costero del Norte Chico chileno”
Presentada por el Candidato a Magíster:
Diego Alejandro Sotomayor Melo
Ha sido aprobada por la Comisión de Tesis, constituida por los profesores abajo firmantes, calificándose con nota final………….
Dr. Julio R. Gutiérrez Camus Mag. Arturo Cortés Maldonado Profesor Guía Coordinador del Programa Universidad de La Serena Universidad de La Serena
Dr. Francisco A. Squeo Porcile Dr. Lohengrin A. Cavieres Miembro Comisión de Tesis Miembro Comisión de Tesis
Universidad de La Serena Universidad de Concepción
Dr. Marco Corgini Videla Dirección de Estudios de Postgrado
Universidad de La Serena
Fecha:
ii
AGRADECIMIENTOS
Quiero expresar mi más sincero agradecimiento al Dr. Julio R. Gutiérrez,
director de mi tesis, por su constante apoyo, colaboración, paciencia y
excelentes comentarios durante la realización de este trabajo.
Al Dr. Francisco A. Squeo y al Dr. Lohengrin A. Cavieres, miembros del comité
de tesis, por su disposición y valiosos comentarios que contribuyeron durante
las distintas fases de diseño y ejecución de esta tesis.
A mi familia: Cecilia, Alejandro, Sergio y Dante por su amor, confianza,
incondicional apoyo y constante estímulo durante la realización de mis estudios.
A mi segunda familia en Chile: Pachi, Paty y Víctor por su excelente acogida,
apoyo y generosidad.
A la Comisión Nacional Científica y Tecnológica (CONICYT) del Gobierno de
Chile, quienes a través de la Beca Latinoamericana de Magíster M-58080091
permitieron la realización de mis estudios en Chile.
Al proyecto FONCECYT 1070808 del Dr. Julio Gutiérrez, al Instituto Ecología y
Biodiversidad (IEB) Proyecto ICM-PO5-002 y CONICYT PFB-23, y al Proyecto
de la Fundación BBVA Grant INTERCAMBIO (BIOCON06-105) por el
financiamiento de este proyecto. Al Centro de Estudios Avanzados en Zonas
Áridas (CEAZA) por el apoyo en las salidas de terreno.
A Gina Arancio por la identificación de las muestras botánicas y por sus
valiosos comentarios sobre la flora regional.
A mis compañeros del Magíster: Pato García, Danny Carvajal, Rodrigo Estévez
y Manuela Erazo, Joaquín Morales, Paola Henríquez, Paola Vargas; y de
laboratorio: Alex Cea, Leticia Sánchez, Camila Holzapfel, Hernán Vásquez por
iii
sus innumerables contribuciones durante el desarrollo de mi tesis y mis
estudios en Chile. También a los profesores del Magíster, quienes me
trasmitieron sus valiosos conocimientos para la ejecución de esta tesis.
Al Mag. Arturo Cortés y al Laboratorio de Ecofisiología Animal de la Universidad
de La Serena por su gentileza al prestarme la cámara de crecimiento donde se
realizaron los experimentos de esta tesis.
Al Dr. Juan Armesto y al Dr. Martín Carmona por su colaboración con
bibliografía.
Al Dr. Jaime Madrigal por su disposición y valiosos consejos estadísticos para
el análisis de datos.
iv
TABLA DE CONTENIDOS
RESUMEN 1
ABSTRACT 3
INTRODUCCIÓN 5
1.1. El desierto costero del Norte Chico 7
1.2. Mantención de comunidades en ambientes variables 10
1.3. Banco de semillas 13
1.4. Emergencia de plántulas 19
1.5. Hipótesis 21
1.6. Objetivos 23
MATERIALES Y MÉTODOS 25
2.1. Área de estudio 25
2.2. Colecta de muestras de suelo 29
2.3. Determinación del banco de semillas 32
2.4. Sistema experimental 33
2.5. Muestreo en terreno 35
2.6. Análisis de datos 36
RESULTADOS 39
3.1. Banco de semillas 39
3.2. Sistema experimental para la emergencia de plántulas 61
3.3. Emergencia de plántulas en terreno 69
DISCUSIÓN 74
4.1. Banco de semillas 74
4.2. Emergencia de plántulas: efectos de temperatura y precipitación 80
4.3. Correspondencia entre resultados obtenidos en el banco de semillas,
laboratorio y terreno 83
4.4. Mantención de comunidades en el desierto costero del Norte Chico 85
LITERATURA CITADA 88
ANEXOS 97
v
LISTA DE TABLAS Tabla 1. Promedio anual (PA) y coeficiente de variación (CV) de la
precipitación en localidades del desierto costero del Norte Chico 9
Tabla 2. Características fisicoquímicas de los suelos de las localidades de
estudio. Los valores corresponden al promedio y 1 error estándar.
Los nombres de las columnas hacen referencia a las 3 primeras
letras del nombre de cada localidad. 32
Tabla 3. Peso y densidad (± 1 error estándar) de las 10 especies de
anuales más abundantes del banco de semillas en las localidades
de estudio en el desierto costero del Norte Chico de Chile. El
asterisco denota especies exóticas. 40
Tabla 4. Resumen del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA) para
los bancos de semillas y variables ambientales. 49
Tabla 5. Información estadística de las variables significativas incluidas en el
modelo multivariado de Análisis de Correspondencia Canónica (CCA). 49
Tabla 6. Correlaciones de las variables ambientales con los ejes
canónicos del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA). 51
Tabla 7. Colinearidad entre las variables ambientales utilizadas en el
modelo del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA). 51
Tabla 8. Densidad (± 1 error estándar) de las 10 especies más
abundantes que emergieron en las bandejas de acuerdo a la
temperatura a la que se llevó a cabo el ensayo. 62
Tabla 9. Umbrales de precipitación (mm) por temperatura de las especies
de anuales que emergieron en los experimentos de laboratorio. El
asterisco denota especies exóticas. 68
Tabla 10. Números de especies registrados en cada experimento o
muestreo realizado en las localidades de estudio. 72
Tabla 11. Similitud florística (%) entre el banco de semillas, experimentos
de laboratorio y muestreo en terreno utilizando el Índice de
Sorensen (10, 15, 20= experimentos a 10ºC, 15ºC y 20ºC,
respectivamente; S= banco de semillas; T= muestreo de terreno). 73
vi
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Ubicación de las localidades de estudio en el desierto costero
del Norte Chico de Chile. 27
Figura 2. Localidades de estudio en el desierto costero del Norte Chico
de Chile. A: Rodillo; B: Cisne; C: Pajonales; D: Carrizal; E:
Bronces; F: Choros; G: Romeral; H: Lagunillas. 30
Figura 3. Densidad de semillas total y de especies anuales (± 1 error
estándar) en las localidades de estudio en el desierto costero del
Norte Chico de Chile. Las letras indican grupos estadísticamente
homogéneos (Test de Tukey, p<0,05). 43
Figura 4. Número de especies total y de anuales (± 1 error estándar)
encontradas en los bancos de semillas de las localidades del
desierto costero del Norte Chico de Chile. Las letras indican
grupos estadísticamente homogéneos (Test de Tukey, p<0,05). 44
Figura 5. Densidad de semillas y número de especies (valores ± 1 error
estándar) de anuales nativas y exóticas encontradas en los bancos
de semillas de las localidades del desierto costero del Norte Chico
de Chile. 46
Figura 6. Diagrama de ordenación directa mediante Análisis de
Correspondencia Canónica (CCA) para los bancos de semillas
incluyendo variables ambientales. Los colores están relacionados
con las 8 localidades de estudio. Los triángulos representan
centroides de las especies (códigos, Anexo 2). Variables
ambientales: PREC: precipitación; N: nitrógeno; P: fósforo; K:
potasio; STA1, STA2, STA3 centroides de las 3 estaciones en que
se realizaron los muestreos: diciembre, abril y agosto de 2009,
respectivamente. 48
Figura 7. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la
precipitación (PREC) en el modelo CCA sobre las especies en el
banco de semillas, utilizando valores de t de Student. Las especies
vii
dentro de los anillos de Van Dobben presentan relaciones
significativas positivas o negativas de acuerdo al signo en el borde
del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables ambientales,
Fig. 6). 53
Figura 8. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la
concentración de potasio (K) en el modelo CCA sobre las especies
en el banco de semillas, utilizando valores de t de Student. Las
especies dentro de los anillos de Van Dobben presentan
relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al signo
en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables
ambientales, Fig. 6). 54
Figura 9. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la
concentración de fósforo (P) en el modelo CCA sobre las especies
en el banco de semillas, utilizando valores de t de Student. Las
especies dentro de los anillos de Van Dobben presentan
relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al signo
en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables
ambientales, Fig. 6). 56
Figura 10. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la
concentración de nitrógeno (N) en el modelo CCA sobre las
especies en el banco de semillas, utilizando valores de t de
Student. Las especies dentro de los anillos de Van Dobben
presentan relaciones significativas positivas o negativas de
acuerdo al signo en el borde del anillo. (Códigos de especies,
Anexo 2; variables ambientales, Fig. 6). 57
Figura 11. Modelo de distribución espacial de la riqueza de especies en
los bancos de semillas en función a los gradientes ambientales.
Las isoclinas representan gráficamente las variaciones
estadísticamente significativas de la riqueza de especies sobre el
plano descrito por los dos primeros ejes de la ordenación (Códigos
variables ambientales, Fig. 6). 58
viii
Figura 12. Viabilidad promedio (± 1 error estándar) por localidad en los
bancos de semillas. Las letras indican grupos significativamente
homogéneos (Test de Tukey, p<0,05). 59
Figura 13. Tamaño medio (± 1 error estándar) de las semillas de anuales
en las localidades del desierto costero del Norte Chico. Las letras
indican grupos significativamente homogéneos (Test de Tukey,
p<0,05). 60
Figura 14. Densidad de plántulas (± 1 error estándar) emergidas en los
experimentos de laboratorio. A: Rodillo; B: Carrizal; C: Choros; D:
Lagunillas. 65
Figura 15. Número de especies (± 1 error estándar) emergidas en los
experimentos de laboratorio. A: Rodillo; B: Carrizal; C: Choros; D:
Lagunillas. 66
Figura 16. Densidad de semillas viables y plántulas registradas en el
muestreo de terreno de las localidades de estudio en agosto 2009.
Valores ± 1 error estándar. 70
Figura 17. Densidad (±1ES) de semillas en los bancos de semillas para
algunas zonas áridas en América. Los datos del desierto costero
del Norte Chico y de P. N. Fray Jorge (Gutiérrez & Meserve 2003)
corresponden a anuales (izquierda) y total (derecha); los de R. N.
Las Chinchillas-Aucó (Gutiérrez et al. 2000) son para 3 ambientes:
xérico, mésico y quebradas, respectivamente; los del desierto de
Sonora corresponden al máximo y mínimo recalculados a partir de
Reichman (1984). 76
ix
x
LISTA DE ANEXOS
Anexo 1. Listado taxonómico de las especies determinadas en los
diferentes muestreos y experimentos. (Origen: E= endémica, N=
nativa no endémica, A= adventicia); forma de vida (FV): T= árbol,
F= fanerófita, S= sufrútice, K= cactácea, H= hierba perenne,
B=hierba bi-anual, A= hierba Anual; categoría de conservación
(CS) a nivel regional en Coquimbo (4) y Atacama (3): EX=
extinta, EP= en peligro, VU= vulnerable, FP= fuera de peligro,
IC= insuficientemente conocida y NE= no evaluada). 97
Anexo 2. Códigos de las especies utilizados en las figuras del Análisis
de Correspondencia Canónica (CCA). 102
Anexo 3. Listado de las especies determinadas durante los muestreos y
experimentos. 103
1
RESUMEN
El objetivo principal de esta tesis fue identificar los mecanismos que permiten la
mantención de comunidades de plantas anuales en el desierto costero del
Norte Chico de Chile. En cuanto a banco de semillas se planteó la hipótesis de
que su riqueza y abundancia estará condicionada por el gradiente de aridez
presente en este desierto. Para emergencia de plántulas, la hipótesis consistió
en que existirá también una influencia del gradiente aridez y que precipitación y
temperatura también influirán en la germinación generando comunidades
estructuralmente diferentes. Estas comunidades estarían utilizando la estrategia
del oportunismo cauto como adaptación a un ambiente altamente variable. Para
probar estas hipótesis se utilizó una combinación de estudios in situ y
experimentos de laboratorio. Los estudios in situ consistieron en la colección de
muestras para determinar el banco de semillas y en muestreos para determinar
las plantas que emergieron producto de los estímulos ambientales en 8
localidades separadas aproximadamente 0.5º entre los 26º y 30º S que abarca
este desierto. Los experimentos de laboratorio se diseñaron para evaluar los
efectos de agua y temperatura sobre la emergencia de plantas a partir de
muestras de suelo de 4 localidades separadas entre sí por 1º de latitud. Se
encontró que el gradiente de aridez presente en este desierto es el principal
determinante de la composición y abundancia de las comunidades de plantas
anuales, tanto en banco de semillas como para las que emergieron en
condiciones naturales o experimentales. Los bancos de semillas estarían
2
sirviendo como reservorios de propágulos puesto que permanecieron semillas
viables luego de la época de germinación. Asimismo, existen otras variables
ambientales como la concentración de nutrientes en el suelo, y la temperatura
que juegan roles importantes y sus efectos son especie-específicos. La mayor
concentración de nutrientes se relaciona a lugares hacia la parte sur del
gradiente donde la perturbación antrópica es mayor. En términos generales se
encontró que las comunidades de anuales en este desierto se encuentran
fundamentalmente influenciadas por las condiciones de aridez y además
presentan estrategias como la del oportunismo cauto o respuestas diferenciales
a las condiciones ambientales que les permiten mantenerse en estas
condiciones extremas.
Palabras claves: plantas anuales, banco de semillas, coexistencia de especies,
desierto costero chileno, oportunismo cauto, relación especie-ambiente.
3
ABSTRACT
The main objective of this thesis was to identify the mechanisms that allow the
maintenance of annual plant communities in the coastal desert of north-central
Chile. We hypothesize that species richness and abundance of the seed banks
are determined by the aridity gradient present in this desert. Seedling
emergence will also be affected by the gradient, and precipitation and
temperature will also determine structurally different communities. These
communities will be utilizing the cautious opportunism strategy to cope with a
highly variable environment. To test these hypotheses we utilized a combination
of field surveys and laboratory essays. Field surveys consisted in the collection
of samples to determine seed banks and surveys to evaluate seedling
emergence under natural field conditions in 8 localities separated every 0.5º
between 26º-30ºS, along the coastal desert. Laboratory essays were designed
to test the effects of water and temperature on seedling emergence from soil
samples taken from 4 localities separated every 1º. We found that the aridity
gradient present in this desert was the principal determinant of annual plant
communities’ composition and abundance in seed banks, as well as for seedling
emergence in natural and experimental conditions. Seed banks are likely to be
acting as propagule reservoirs given that viable seeds remained after the
germination season. In addition, there are other environmental factors, such as
nutrient concentration and temperature; playing important roles and their effects
are species-specific. The highest nutrient concentration was related to localities
4
towards the southern tip of the gradient where human disturbance is greater. In
general terms, we found that annual plant communities in this desert are
fundamentally determined by the conditions of aridity, and that they exhibit
strategies like cautious opportunism and differential responses to the
environment that allow them to maintain themselves in those extreme
conditions.
Keywords: annual plants, seed banks, cautious opportunism, Chilean coastal
desert, species-environment relationship, species coexistence.
5
INTRODUCCIÓN
En las regiones áridas y semiáridas la precipitación ejerce un control fuerte
sobre las historias de vida, las características fisiológicas y la composición de
especies de su biota (Noy-Meir 1973, Chesson et al. 2004). En estos sistemas
la precipitación es tan baja que el agua es el factor controlador dominante de
los procesos biológicos, además es altamente variable a través del año
ocurriendo en eventos discretos e infrecuentes, donde esta variación tiene un
gran componente estocástico (Noy-Meir 1973). Estos sistemas poseen una
naturaleza pulsante (Noy-Meir 1973), que a su vez regula el ciclo de nutrientes
(Austin et al. 2004).
Las plantas del desierto pueden poseer dos estrategias principales de
supervivencia ante estas condiciones: tolerancia a la sequía, exhibida en
general por especies perennes (i. e. plantas suculentas y arbustos), y evasión
de la sequía, característica de las especies efímeras. Bajo la forma de semillas
(en el caso de las anuales) o de bulbos (en el caso de las geófitas), las
especies efímeras pueden permanecer latentes en el suelo durante varios años
hasta que se presenten las condiciones apropiadas para su desarrollo (Vidiella
1992, Ward 2009). En algunos desiertos, como en el desierto costero del Norte
Chico chileno, las poblaciones de plantas anuales representan un componente
muy importante de la biodiversidad (Armesto et al. 1993), sobreviviendo años
sucesivos con escasez o ausencia de agua debido a que sus semillas pueden
6
permanecer latentes en el suelo por varios años. Aún en años lluviosos no
todas las semillas viables germinan de una vez, previniendo el evento que una
cohorte de semillas que ha germinado no sobreviva para florecer y producir
semillas, permitiendo así que las semillas que permanecieron latentes en el
suelo sobrevivan para florecer y producir semillas en años futuros (Venable &
Lawlor 1980, Inouye 1991).
Ante suministros de lluvia altamente impredecibles, aunque suficientes para
desencadenar germinación, una respuesta total a una simple señal (i.e. una
lluvia pequeña) puede ser prematura y puede decrecer severamente el
potencial reproductivo de la población (Pake & Venable 1996, Adondakis &
Venable 2004). Noy-Meir (1973) propone que la fracción de germinación óptima
de semillas de plantas anuales disminuye en la medida que el ambiente es más
incierto, así en ambientes altamente inciertos, la estrategia óptima es la del
oportunismo cauto. Esta reducción ha sido probada sólo en algunos sistemas
(Freas & Kemp 1983, Pake & Venable 1996). De hecho, la longevidad y
heterogeneidad de las semillas que permite esta germinación diferencial o
retrasada son características comunes en plantas del desierto (Ward 2009).
Muchas de ellas tienen mecanismos de regulación de la germinación complejos
que permiten la germinación en respuesta a una combinación precisa de
factores ambientales o a una secuencia de eventos (Noy-Meir 1973). Esta
reducción de la fracción de germinación se puede describir como una apuesta
evolutiva, en la que estas plantas estarían “apostando” por su mantención a
7
largo plazo germinando por encima de un umbral y manteniendo una fracción
de semillas sin germinar, antes que una germinación masiva ante cualquier
pulso, que en caso de ser insuficiente para permitir el desarrollo completo de
las mismas estaría provocando un evento de extinción local. Es así que una
apuesta evolutiva se puede definir como la reducción de la varianza de la
adecuación darwiniana con un costo probable en la reducción de la adecuación
darwiniana promedio o esperada en respuesta a un ambiente variable (Venable
& Lawlor 1980). Otro atributo de este tipo es el tamaño de las semillas: se ha
propuesto que semillas más pequeñas podrán afrontar más exitosamente una
mayor variabilidad ambiental (Noy-Meir 1973).
1.1. El desierto costero del Norte Chico
El ambiente árido del desierto del Norte Chico es causado por un régimen
climático influenciado por la corriente fría de Humboldt que fluye de sur a norte
y la celda de alta presión del Pacífico occidental central que impide el
movimiento hacia el norte de frentes de lluvias con excepción de algunos
inviernos. Las condiciones atmosféricas influenciadas por un anticiclón
subtropical estable, resultan en un clima costero templado uniforme con lluvias
escasas (Rundel et al. 1991, Juliá et al. 2008). Esta zona se caracteriza por 2-5
años de sequía (Vidiella 1992) seguidas por un aumento notable en la
cobertura de plantas después de eventos de lluvia en invierno de al menos 15
mm (Vidiella & Armesto 1989). Su rápido crecimiento y abundante floración
después de las lluvias, es un fenómeno que se conoce como “desierto florido”
8
(Muñoz 1985), el cual tiene importantes implicancias ecológicas y económicas
para la región. El desierto florido representa un aumento notable en la
disponibilidad de recursos para las redes tróficas locales (i. e. herbívoros,
frugívoros, polinizadores, detritívoros) así como para el ganado doméstico. En
esta región de Chile, muchas comunidades rurales subsisten en base a la alta
productividad de las especies efímeras que son fuente de forraje para su
ganado (Gutiérrez 2008). No obstante la importancia ecológica y económica del
fenómeno de germinación masiva en el desierto costero chileno, existe escasa
información sobre la dinámica del banco de semillas y su relación con los
regímenes de precipitación u otros factores que podrían estimular la
germinación y el crecimiento de las plantas.
A lo largo de todo el desierto costero del Norte Chico de Chile (26º-31º LS),
comprendido entre las regiones de Atacama y Coquimbo, existe sólo una
estación lluviosa, restringida a los meses de invierno, y las temperaturas
presentan escasa fluctuación a lo largo del año (diCastri & Hajek 1976). Existe
un marcado gradiente latitudinal de precipitación (Tabla 1): tanto en el promedio
anual como la predictibilidad de las lluvias disminuyen abruptamente de sur a
norte (Vidiella & Armesto 1989, Vidiella 1992, Squeo et al. 1994). En
consecuencia, las plantas que se encuentran en el extremo sur del gradiente
reciben lluvias que son superiores en magnitud y que ocurren con mayor
frecuencia en comparación con las plantas que se encuentran en el extremo
norte (Vidiella 1992). La estación de crecimiento de las plantas anuales, es
9
decir, el periodo que transcurre entre la germinación y la muerte, puede variar
desde semanas hasta meses, dependiendo de los patrones de temperaturas y
lluvias de un determinado año (Vidiella et al. 1999, Gutiérrez 2008). La gran
variabilidad inter-anual en la densidad, diversidad y productividad de las plantas
anuales estaría, asimismo, relacionada con la variabilidad en temperatura y
precipitación (Armesto et al. 1993).
Tabla 1. Promedio anual (PA) y coeficiente de variación (CV) de la precipitación
en localidades del desierto costero del Norte Chico (Almeyda 1950).
Precipitación
Localidad
Latitud
Elevación
(m)
PA
(mm)
CV
(%)
No años de
registro
Chañaral 26o21' 13 23 87 18
Caldera 27o03' 30 24 94 58
Copiapó 27o21' 370 25 94 74
Vallenar 28o35' 460 55 73 26
La Serena 29o54' 40 124 65 140
Coquimbo 29o56' 5 115 65 64
Lagunillas 30o6' 10 131 51 23
Las especies de plantas efímeras (anuales y geófitas) aumentan en importancia
desde sur a norte alcanzando su máxima riqueza en Carrizal Bajo (28ºS),
donde además se encuentra la mayor riqueza de especies endémicas (Armesto
et al. 1993, Vidiella et al. 1999). Hacia el norte por la costa, la riqueza de
especies de plantas disminuye, desapareciendo completamente a partir de los
10
26ºS (Gutiérrez 2008). Manchones de plantas se encuentran a lo largo de ríos
[plantas ribereñas, Gutiérrez et al. (1998)] y en lugares con influencia de la
neblina (Rundel et al. 1991). Por otro lado, el número de especies anuales
exóticas disminuye abruptamente en este gradiente de aridez (Armesto et al.
1993), lo que a su vez está relacionado con la mayor presencia de poblaciones
humanas en la parte sur del gradiente, es decir mayor perturbación. Esta mayor
perturbación está relacionada con mayor cantidad de nutrientes, los que tienen
un efecto sobre las dinámicas de las especies presentes en el área, en especial
el nitrógeno (Gutiérrez 1992, 1993).
1.2. Mantención de comunidades en ambientes variables
Debido a la alta diversidad de las anuales en ambientes con gran variabilidad
temporal, éstas han sido citadas como ejemplo de sistema biológico en el que
la variabilidad temporal podría estar promoviendo la coexistencia (Pake &
Venable 1996). Inouye (1991) señala que son cuatro los factores que
probablemente contribuyen a la mantención de la alta diversidad. Tres de estos
factores pueden ser aplicables al desierto del Norte Chico (Gutiérrez 2008). El
primero, es la limitada cantidad de precipitación que caracteriza a los desiertos
en general. Debido a que la productividad está limitada por la precipitación, los
desiertos carecen de un dosel cerrado de vegetación perenne. Cuando el agua
está disponible, los espacios abiertos pueden ser colonizados por las plantas
anuales. Un segundo factor es la variación de la disponibilidad de agua tanto en
el tiempo como en el espacio. Pequeñas diferencias en la topografía superficial
11
pueden crear diferencias significativas en la humedad del suelo al canalizar los
flujos de agua lejos de algunas áreas y concentrarlas en otras. La variación
espacial de los suelos en relación al tipo y textura puede amplificar la variación
a escala más pequeña de la humedad del suelo. La variación interanual en las
precipitaciones puede afectar la proporción del banco de semillas que germina
cada vez, debido a las diferencias en los umbrales de respuesta de las
diferentes especies de plantas anuales. Un tercer factor sería la depredación de
semillas y plantas anuales. La depredación densidad-dependiente, frecuencia-
dependiente y tamaño-dependiente, puede reducir la abundancia de especies
de anuales competitivamente dominantes que pueden desplazar especies de
anuales que son competidoras más pobres. El cuarto factor se refiere a la
estacionalidad de la precipitación (i.e. invierno, verano) y como ésta se
relaciona a la presencia de comunidades de plantas anuales diferentes, y no se
aplica a este desierto debido a que las lluvias solo ocurren en invierno.
Noy-Meir (1973) menciona que ante condiciones ambientales altamente
variables son 2 las estrategias que optimizan la mantención de las especies de
anuales: (1) la fracción de germinación óptima disminuye a medida que la
probabilidad de un resultado no exitoso aumenta, convirtiéndose en una
estrategia de oportunismo cauto; y (2) el crecimiento se optimiza al maximizar
la correlación entre las señales externas para la activación y un resultado
exitoso. Adicionalmente, Chesson (2000) identificó dos mecanismos generales
que promueven la coexistencia en ambientes variables: el efecto de
12
almacenamiento y la no-linealidad relativa de la competencia. El primer
mecanismo ha sido identificado en varios ecosistemas e incluso como
responsable en el mantenimiento de la diversidad genética. El segundo
mecanismo involucra distintos patrones de crecimiento poblacional y consumo
de recursos en función a como el crecimiento y el consumo de cada especie
cambian directamente en función de la disponibilidad de recursos; esta no-
linealidad relativa se expresa en que las especies tienen curvas de forma
diferente para describir su crecimiento en función de la disponibilidad de
recursos. Este último factor ha sido menos estudiado (Chesson et al. 2004).
La teoría del efecto de almacenamiento (Chesson et al. 2004) identifica las
condiciones bajo las cuales la partición temporal puede ser efectiva al promover
la diversidad, y descansa sobre las diferencias en la fenología (e.g.
germinación). Estarían involucrados tres factores. Primero, existen respuestas
específicas de las especies al ambiente físico. Segundo, una respuesta positiva
al ambiente físico debe llevar a mayor competencia (covarianza entre ambiente
y competencia). Tercero, algún factor en la historia de vida debe amortiguar el
crecimiento de la población como prevención a periodos desfavorables. Los
requerimientos específicos de germinación pueden proveer una partición
temporal del nicho bastante fina, debido a que los requerimientos de
germinación son más restrictivos que los requerimientos para el crecimiento
vegetativo y la reproducción. Facelli et al. (2005), en un estudio en el sur de
Australia encontraron que las especies en el banco de semillas aparentan tener
13
estrategias contrastantes, que potencialmente promueven la coexistencia por el
efecto de almacenamiento.
En relación al tercero de los factores del efecto de almacenamiento, el concepto
de apuesta evolutiva (Venable & Lawlor 1980, Pake & Venable 1996, Venable
2007) está definido en términos de un intercambio entre la media y la varianza
de algún criterio de desempeño tal como el crecimiento poblacional o el éxito
reproductivo, amortiguando el crecimiento de la población en prevención a
periodos desfavorables. Los organismos con algún atributo de apuesta
evolutiva tendrán mayor éxito a largo plazo, aunque esto signifique alguna
disminución en la respuesta poblacional inmediata ante condiciones favorables,
como por ejemplo una fracción germinativa reducida.
1.3. Banco de semillas
Es ampliamente reconocido que las anuales del desierto tienen bancos de
semillas. El banco de semillas es la concentración de propágulos viables
enterrados en el suelo por períodos variables de tiempo (Thompson & Grime
1979). Los bancos de semillas son críticos para las poblaciones de anuales del
desierto que persisten en ambientes variables e impredecibles (Pake & Venable
1996). Las semillas de las plantas anuales son la base de una cadena trófica
diversa (Inouye 1991, Gutiérrez 2001).
14
En la ausencia de una estructura vegetativa perenne, la germinación de
semillas de las anuales es riesgosa debido a que estas semillas representan el
único vínculo de un año al siguiente y la precipitación requerida para la
germinación puede ser diferente de la requerida para la sobrevivencia de las
plántulas (Adondakis & Venable 2004). Como resultado de esto la germinación
es algunas veces seguida por una falla reproductiva completa, por lo que
muchas especies tienen mecanismos para que sus semillas permanezcan
latentes hasta que las condiciones necesarias para su sobrevivencia y
germinación ocurran (Noy-Meir 1973). Algunas plantas tienen también
mecanismos que aseguran que las semillas producidas por un solo individuo
germinen en más de una ocasión, a menudo en periodos de años. El último
fenómeno se entiende en términos de apuestas evolutivas para encarar una
variación ambiental impredecible (Venable & Lawlor 1980).
- Distribución espacial y temporal
Los bancos de semillas en el suelo son altamente variables en el tiempo y en el
espacio (Reichman 1984, Gutiérrez et al. 2000, Gutiérrez & Meserve 2003,
Facelli et al. 2005). Si hay alta disponibilidad de agua, las plantas pueden
alcanzar tamaños comparables a los de arbustos pequeños y producir miles de
semillas. En años con lluvias esparcidas y escasas las plantas pueden producir
sólo una o unas pocas semillas antes de morir (Gutiérrez 2008). La lluvia de
semillas, los granívoros, el envejecimiento y muerte de las semillas y la
germinación de semillas dan cuenta de la variación en el banco de semillas
15
(Harper 1977, Fenner 1985). Gran parte de la variación temporal del banco de
semillas del suelo está asociada a la variabilidad de la producción primaria de
las especies de plantas anuales (Nelson & Chew 1977). Los eventos post-
dispersión, como depredación o enterramiento de semillas, estarían
relacionados con el peso medio (tamaño) de las mismas, puesto que semillas
de formas redondeadas y mayor peso tienden a enterrarse o ser más
susceptibles a depredación (Traba et al. 2006).
Gutiérrez & Meserve (2003) reportaron que después del Fenómeno El Niño-
Oscilación Sur (ENOS) de 1991-1992 la abundancia del banco de semillas en el
matorral espinoso del Parque Nacional Bosque Fray Jorge aumentó entre 5 a
10 veces. Un resultado similar fue obtenido por Gutiérrez et al. (2000) en la
localidad de Aucó en la Región de Coquimbo asociado al ENOS de 1997. La
fuerte respuesta de las plantas anuales y del banco de semillas a los años
lluviosos ENOS demuestra la importancia de este fenómeno en el
reabastecimiento, recuperación y probable mantención de la vegetación
efímera en la región árida de Chile (Gutiérrez & Meserve 2003, Gutiérrez 2008).
La distribución vertical de las semillas también puede ser un factor de
variabilidad en los bancos de semillas (Marone et al. 1998), aunque no se ha
encontrado como un factor relevante en el desierto del Norte Chico (Vidiella &
Armesto 1989) o en otros desiertos, como el de Sonora (Pake & Venable 1996).
Vidiella & Armesto (1989) no encontraron diferencias en la composición de
16
especies entre muestras tomadas a 3 y 6 cm de profundidad, sin embargo
encontraron que a partir de las muestras más superficiales germinaban mayor
cantidad de plántulas, lo que sugiere que la mayor cantidad de semillas viables
se encuentran en los estratos más superficiales.
No todas las semillas viables producidas en una población natural de plantas
germinan en la temporada siguiente a su producción. Si una porción sobrevive
a años subsecuentes, el resultado es un banco de semillas con una estructura
de edades (Moriuchi et al. 2000). La estructura de edades del banco de
semillas es un determinante crítico de muchos aspectos de ecología de
poblaciones y comunidades básica y aplicada, así como de las dinámicas de
evolución. En un estudio con Pectocarya recurvata (Boraginaceae) del desierto
de Sonora se encontró que la estructura de edades está sesgada hacia edades
más jóvenes (1 o 2 años) con un máximo de antigüedad de 7 años (Moriuchi et
al. 2000). No se tiene ningún estudio de este tipo para el desierto costero del
Norte Chico.
- Latencia
Las especies anuales se encontrarían en un alto riesgo de extinción local a
menos que posean algún mecanismo de latencia que regule su emergencia,
permitiendo solamente la germinación de una fracción de semillas en respuesta
a un umbral mínimo de precipitación, manteniendo así el resto en el banco
como una reserva viable (Noy-Meir 1973, Venable & Lawlor 1980). Este tipo de
17
latencia se denomina latencia innata y se refiere a la incapacidad de la semilla
de germinar apenas ha sido dispersada, aún cuando se den condiciones
favorables para su desarrollo (Fenner 1985). Esta incapacidad puede estar
dada por la inmadurez del embrión, por la presencia de cubiertas gruesas que
previenen el flujo de agua y oxígeno, por compuestos inhibidores que deben ser
lavados o bien por requerimientos específicos de fotoperiodo o temperatura
(Fenner 1985).
Las poblaciones que experimentan más variación temporal deberán tener
menores fracciones de germinación y una mayor fracción de sus semillas en los
bancos de semillas interanuales que las poblaciones que experimentan menos
variabilidad temporal; asimismo, las poblaciones con semillas más grandes
experimentarán menor variación temporal en el éxito reproductivo y, por lo
tanto, tendrán mayores fracciones de germinación, que las poblaciones con
semillas más chicas (Pake & Venable 1996). Adondakis & Venable (2004)
encontraron que una considerable fracción de las semillas de un gremio de
anuales del desierto de Sonora no germina bajo condiciones favorables ya sea
en el campo o en condiciones controladas en cámara de crecimiento. Tales
comportamientos son consistentes con las predicciones de las apuestas
evolutivas para las anuales del desierto. Además, se ha encontrado una
correlación positiva entre la fracción de germinación y la adecuación darwiniana
(Pake & Venable 1996), lo que sugiere que las plantas anuales poseen una
estrategia llamada “germinación predictiva”. Esto significa que aunque el
18
momento de la germinación sea variable entre diferentes años, existe una
correlación positiva entre el momento de germinación en un determinado año y
la oportunidad que entrega el mismo para el éxito reproductivo de la planta.
Este patrón de mayor germinación en años favorables tiene importantes
implicancias para la coexistencia de las especies en ambientes con gran
variabilidad temporal.
Se ha postulado que existe una sustitución parcial entre latencia y dispersión
como adaptaciones evolutivas en ambientes variables tanto espacial como
temporalmente, sugiriéndose que las anuales del desierto apuestan más por la
latencia que por la dispersión debido a que la precipitación como fuente
dominante de variabilidad es más fácil esperarla que buscarla vía dispersión
(Venable & Lawlor 1980). Por otro lado, también se ha comprobado que la
mayor parte de las semillas de las anuales del desierto se dispersan poco
(Venable et al. 2008), aunque debe considerarse la dispersión de semillas por
viento, que fundamentalmente estaría involucrada en traslados de semillas a
mayor distancia y en mucha menor cantidad (Reichman 1984, Venable et al.
2008). Así, el escape en tiempo sería el dominante sobre el escape en espacio,
pero con una importancia relativa que variaría entre sitios y años. Esta baja
capacidad de dispersión también tendría importantes implicancias para la
coexistencia de especies, ya que estaría promoviendo mayor competencia
intra-específica que potencialmente tiene un rol muy importante en la
19
promoción de la coexistencia de especies en presencia de variaciones
espaciales (Venable et al. 2008).
1.4. Emergencia de plántulas
Armesto et al. (1993) señalan que la germinación de las especies de plantas
anuales nativas a Chile ocurre con eventos de lluvia mayores a 15 mm,
mientras que las semillas provenientes de plantas anuales exóticas germinan
con eventos mayores a 5 mm. El mayor umbral encontrado para las especies
nativas sería para impedir partidas falsas, esto es, germinación en respuesta a
un evento de lluvia que no provee bastante humedad para completar el ciclo de
vida de la planta. La respuesta umbral se puede interpretar como la cantidad
mínima de humedad proporcionada por una simple lluvia que permite a la
planta completar su ciclo de vida sin otras lluvias adicionales (Vidiella 1992).
Una lluvia de 20 mm en el invierno de 1989, gatilló la emergencia, crecimiento y
floración de especies de plantas en Carrizal Bajo (28ºS) (Vidiella et al. 1999).
Ensayos de laboratorio con muestras de suelo conteniendo el banco de
semillas del sitio, indicaron emergencia abundante de plántulas con riegos
simulando 15 mm de lluvia (Vidiella 1992). Este umbral de 15 mm es más bajo
que el umbral de 25 mm, documentado para comunidades de plantas del
desierto de Norte América (Gutiérrez & Whitford 1987). Estas discrepancias
estarían relacionadas a diferencias en los requerimientos de germinación de las
especies de plantas o a diferencias en los niveles de evapotranspiración entre
desiertos. Por ejemplo, temperaturas más bajas y mayor nubosidad en el
20
desierto costero de Chile podría traducirse en menor evaporación y
consecuentemente mayor disponibilidad de agua para germinación y
establecimiento de plantas (Vidiella 1992).
Los factores ambientales tales como agua, temperatura y fotoperiodo afectan
las respuestas de germinación en casi todas las especies investigadas a la
fecha (Baskin & Baskin 1998). La respuesta fenotípica a estos factores puede
diferir entre especies, poblaciones y genotipos, pudiendo además diferir entre
años (Adondakis & Venable 2004). Ni la distribución de las condiciones
ambientales dentro del año durante la temporada de germinación, ni el efecto
de las condiciones ambientales en la germinación han sido considerados en
estudios empíricos sobre anuales del desierto, con excepción del estudio de
Clauss & Venable (2000). En ese estudio, en el desierto de Sonora,
combinando ensayos de laboratorio y observaciones en terreno encontraron
que las poblaciones efectivamente diferían en sus respuestas a diferentes
condiciones ambientales, sin embargo, obtuvieron patrones de las fracciones
de germinación contradictorios, lo que demuestra que se requieren mayores
estudios al respecto. Adondakis & Venable (2004) trabajando con un gremio de
anuales en ese desierto obtuvieron resultados que apoyan la hipótesis de la
coexistencia de especies en relación al efecto de almacenamiento. Estos
estudios representan algunas de las pocas pruebas empíricas desarrolladas al
momento sobre las diferentes estrategias de las plantas anuales para
permanecer en las condiciones extremas del desierto, y han sido desarrollados
21
en otros desiertos del mundo diferentes del desierto costero del Norte Chico
chileno.
La temperatura, como modulador inter-anual de la respuesta germinativa de
estas comunidades de anuales, cobra mayor trascendencia a la luz del evento
de cambio climático global. Existe bastante evidencia de que el aumento de la
temperatura tiene influencia sobre los patrones fenológicos de gran cantidad de
especies en el mundo (Parmesan & Yohe 2003). Utilizando modelos de cambio
climático proyectado y de distribución de especies de diferentes taxa (e.g.
mamíferos, aves, plantas), Thomas et al. (2004) encontraron en una muestra
regional del mundo que entre 15 y 37% de las especies estarían condenadas a
la extinción para el 2050. No existen estudios de este tipo para el desierto del
Norte Chico.
1.5. Hipótesis
Consistente con el gradiente de aridez presente de sur a norte en este desierto
costero se plantea que existirán diferencias en la diversidad, composición y
abundancia de los bancos de semillas a lo largo de este gradiente. Los bancos
de semillas en las partes más húmedas del gradiente serán más abundantes y
más diversos que aquellos de las zonas más áridas del mismo, debido a la
mayor disponibilidad de recursos para el desarrollo de la vegetación (i.e. agua).
22
Asimismo, se podrían esperar diferencias estacionales en la abundancia y
composición de los bancos de semillas en todo el gradiente debido a que las
comunidades de anuales responderán de manera diferente a las condiciones
de aridez; se espera menor variación estacional hacia la parte más árida del
mismo, ya que menos semillas germinarían en estas zonas más secas. Si
existiesen diferencias en la abundancia y composición del banco de semillas
entre las muestras de diciembre y abril se podrían atribuir a eventos post-
dispersión como depredación o enterramiento de las semillas en relación al
peso medio (tamaño) de las mismas, debido a que semillas de formas
redondeadas y mayor peso tienden a enterrarse o ser más susceptibles a
depredación.
Se espera diferentes comportamientos de la emergencia de plántulas en
relación a las condiciones de precipitación, temperatura y lugar de colecta en
condiciones experimentales. En cuanto a precipitación, las cantidades menores
de agua permitirán la emergencia de especies exóticas; ambientes de menor
temperatura favorecerán la emergencia de las especies nativas debido a que el
promedio durante la temporada de germinación es relativamente bajo; el lugar
de colecta también influirá tanto en la composición como en la dinámica de las
especies; se esperan que las especies se distribuyan diferencialmente en
relación a los gradientes ambientales, con especies características a diferentes
sectores del gradiente de aridez.
23
Finalmente, se propone que las comunidades de plantas anuales en el desierto
costero del Norte Chico de Chile ante condiciones ambientales altamente
variables, influenciadas principalmente por la aridez se mantienen utilizando la
estrategia del oportunismo cauto, es decir la fracción de germinación óptima de
semillas de plantas anuales disminuye en la medida que el ambiente es más
incierto. En adición, se propone que las semillas en los bancos de semillas se
harán más pequeñas hacia el sur con la finalidad de afrontar la mayor
variabilidad ambiental.
1.6. Objetivos
- Objetivo general
Identificar los mecanismos que permiten la mantención de comunidades de
plantas anuales en el desierto costero del Norte Chico de Chile.
- Objetivos específicos
Determinar la composición del banco de semillas que se presenta en 8
localidades situadas a lo largo de gradiente latitudinal de disminución en la
cantidad de precipitación correspondiente al desierto costero del Norte Chico
después de la producción de semillas, antes de la temporada de crecimiento y
después de la temporada de crecimiento.
24
Estimar experimentalmente la emergencia de plántulas a partir del banco de
semillas de las localidades del desierto costero en relación a distintas
condiciones de agua y temperatura.
Comparar los resultados de laboratorio con observaciones de las comunidades
de plantas anuales en el terreno para establecer en qué medida los factores
puestos a prueba en laboratorio predicen la respuesta de las comunidades de
anuales en terreno, y de qué manera la composición del banco de semillas se
ajusta a la composición de especies que emergen en un año particular.
25
MATERIALES Y MÉTODOS
2.1. Área de estudio
El desierto costero del Norte Chico chileno se extiende aproximadamente entre
los 26º-31º S (Vidiella 1992). Este desierto corresponde a una zona árida con
tendencia mediterránea caracterizada por un periodo seco (7-10 meses) y una
sola estación lluviosa restringida a los meses de invierno (diCastri & Hajek
1976). Entre el 80 y 90% de las precipitaciones caen entre junio, julio y agosto
(Juliá et al. 2008). A lo largo del gradiente latitudinal que recorre esta región, el
promedio anual de lluvia aumenta de 23 mm en el extremo norte a 131 mm en
el extremo sur (Vidiella 1992). Aunque estas cantidades de lluvia representan
una tendencia, los valores que anualmente reciben las plantas pueden ser muy
diferentes al promedio. Ello se debe a la gran variabilidad interanual en la
cantidad de precipitaciones, la cual queda demostrada por los altos valores del
coeficiente de variación que aumentan en dirección norte dentro del gradiente
(Vidiella 1992, Squeo et al. 1994).
Si bien las lluvias son escasas, en este desierto existe un alto grado de
humedad atmosférica constante a lo largo del año, la que incrementa en los
meses de invierno y que se manifiesta a través de frecuente nubosidad y alta
humedad relativa. Otra característica de este desierto es la escasa fluctuación
estacional y diurna de la temperatura debido al efecto moderador de la corriente
oceánica fría de Humboldt que recorre el litoral chileno de sur a norte (Rundel
26
et al. 1991, Juliá et al. 2008). En la región costera del Norte Chico, las
temperaturas medias para las distintas localidades fluctúan alrededor de los 15
ºC y la oscilación térmica anual (la diferencia entre los promedios de los meses
fríos y más cálidos) fluctúa alrededor de los 7 ºC (diCastri & Hajek 1976). Según
Juliá et al. (2008) se estima un incremento de 4 a 5 ºC en la temperatura media
producto del cambio climático para la región. Para el año 2009 las estaciones
meteorológicas en Coquimbo (30ºS) y Romeral (29º45’S) indican un año con
precipitaciones bajo el promedio, 56,9 mm y 47,9 mm respectivamente (datos
disponibles en http://www.ceazamet.cl). No existen estaciones meteorológicas
disponibles más al norte.
En este gradiente de aridez se seleccionaron 8 localidades costeras (Figura 1),
a menos de 1 km de la costa, que corresponden a terrazas marinas planas de
pendiente suave, con suelos arenoso-arcillosos, derivados de dunas fósiles,
con alto drenaje, depositados sobre una capa de tertel (carbonato de calcio).
Las localidades fueron: Rodillo (26º40’S), Cisne (27º15’S), Pajonales (27º45’S),
Carrizal (28ºS), Bronces (28º30’S), Choros (29º15’), Romeral (29º45’S) y
Lagunillas (30º6’S). En cada localidad o sitio de estudio se instalaron 4 parcelas
semipermanentes de 50x20m separadas entre sí al menos 200 m.
La vegetación en todas estas localidades está compuesta por especies
arbustivas, geófitas, hierbas perennes y anuales (Figura 2). En términos
27
generales la cobertura vegetal se incrementa hacia la parte sur del gradiente,
donde además las anuales tienen mayor cobertura.
Figura 1. Ubicación de las localidades de estudio en el desierto costero del
Norte Chico de Chile.
28
Las especies dominantes en Lagunillas son: las arbustivas Adesmia hystrix,
Adesmia litoralis, Encelia canescens, Frankenia chilensis, Chorizanthe kingii,
Nolana sp.; las perennes Cristaria glaucophylla y Solanum heterantherum; la
anual Plantago hispidula y la geófita Conanthera campanulata. En Romeral las
especies dominantes son: las arbustivas Calliandra chilensis, Haplopappus
parvifolius, Senna cumingii, Bahia ambrosioides; las anuales Schismus
arabicus, Cistanthe coquimbensis, Erodium cicutarium, Erodium moschatum,
Bromus berterianus, Cyclospermum laciniatum; y la geófita Leucocoryne
macropetala.
Las especies dominantes en Choros son: las arbustivas Encelia canescens,
Frankenia chilensis, Nolana divaricata, Tetragonia maritima; la perenne
Cristaria glaucophylla; las anuales Eryngium coquimbanum, Helenium
urmenetae; y la geófita Zephyra elegans. En Bronces las especies dominantes
son: las arbustivas Frankenia chilensis, Tetragonia maritima, Nolana divaricata,
Senecio bahioides; la perenne Cristaria glaucophylla; y las anuales Oenothera
coquimbensis y Cistanthe longiscapa.
En Carrizal las especies abundantes son: las arbustivas Tetragonia maritima,
Oxalis gigantea, Encelia canescens, Nolana divaricata, Chuquiraga ulicina,
Atriplex clivicola; las perennes Cristaria aspera, Cristaria glaucophylla; las
anuales Helenium urmenetae, Cistathe longiscapa, Chaethanthera glabrata; y
las geófitas Zephyra elegans y Leucocoryne sp. Las especies dominantes en
29
Pajonales son: las arbustivas Encelia canescens, Chuquiraga ulicina,
Heliotropium floridum, Skitanthus acutus; las perennes Cristaria aspera,
Cristaria glaucophylla, Spergularia arbuscula; y las anuales Bromus berterianus
y Cistanthe longiscapa.
Las especies dominantes en Cisne son: las arbustivas Tetragonia maritima,
Nolana sedifolia, Frankenia chilensis, Skitanthus acutus; la perenne Dioscorea
fastigiata; y las anuales Quinchamalium chilense, Cistanthe longiscapa y
Oenothera coquimbensis. En Rodillo las especies dominantes son: las
arbustivas Skitanthus acutus, Tetragonia maritima, Encelia canescens,
Chuquiraga ulicina; la perenne Dioscorea fastigiata; la anual Quinchamalium
chilense; y la geófita Leucocoryne apendiculata.
2.2. Colecta de muestras de suelo
Para la determinación del banco de semillas en diciembre 2008, abril 2009 y
agosto 2009 se colectaron 20 muestras de suelo al azar (3 cm de diámetro x 5
cm de profundidad = 35,4 cm2) alrededor de cada una de las cuatro parcelas de
50x20m dispuestas en cada una de las 8 localidades de estudio. Muestreos
previos han demostrado que menos del 10% de las semillas se encuentran en
el intervalo 4-6 cm (Gutiérrez & Meserve 2003), además Vidiella & Armesto
(1989) indican que la mayor cantidad de las semillas viables están en los
primeros 3-5 cm de suelo.
30
Figura 2. Localidades de estudio en el desierto costero del Norte Chico de
Chile. A: Rodillo; B: Cisne; C: Pajonales; D: Carrizal; E: Bronces; F: Choros; G:
Romeral; H: Lagunillas.
31
Para los experimentos de laboratorio, durante abril 2009 se colectaron 100
muestras de suelo de aproximadamente 100 cm3, cada una del perímetro de
cada una de las 4 parcelas ubicadas en 4 de los sitios de estudio: Rodillo,
Carrizal, Choros y Lagunillas. Las muestras correspondieron a los primeros 3-5
cm de suelo, donde se concentra la mayor cantidad de semillas (Vidiella &
Armesto 1989, Gutiérrez & Meserve 2003). Las muestras de suelo colectadas
en cada sitio de estudio se homogenizaron mezclándolas para prevenir
interferencias en la respuesta a los tratamientos experimentales debido a una
posible distribución desigual de semillas y nutrientes entre las distintas
muestras de suelo. Este suelo homogenizado se utilizó para los experimentos
de laboratorio.
Las muestras de diciembre contienen el banco de semillas después de la
producción de semillas al final de la temporada de crecimiento, las muestras de
abril contienen las semillas presentes en el suelo antes de la germinación de la
temporada de crecimiento; y las muestras de agosto contienen las semillas
remanentes después de la germinación de las anuales.
Asimismo, durante abril 2009 se colectaron muestras de suelo para hacer la
caracterización fisicoquímica en cuanto al contenido de nitrógeno, fósforo,
potasio, materia orgánica, pH y conductividad eléctrica. Se tomó una muestra
por cada parcela en cada una de las 8 localidades, cada muestra estuvo
compuesta por 10 submuestras tomadas al azar de los primeros 5 cm de suelo
32
dentro de la parcela respectiva haciendo un total de muestra de aprox. 1 kg.
Las muestras fueron llevadas en bolsas plásticas al Laboratorio INIA-La Platina
para su análisis. En general se trata de suelos mayormente básicos, con bajo
contenido de nutrientes, especialmente nitrógeno y fósforo (Tabla 2). El suelo
de Romeral posee la mayor concentración de nitrógeno y potasio.
Tabla 2. Características fisicoquímicas de los suelos de las localidades de
estudio. Los valores corresponden al promedio y 1 error estándar. Los nombres
de las columnas hacen referencia a las 3 primeras letras del nombre de cada
localidad.
Característica Localidad ROD CIS PAJ CAR BRO CHO ROM LAG
pH 8,9 9,0 8,2 9,4 9,7 9,2 7,0 8,30,1 0,1 0,2 0,1 0,1 0,1 0,1 0,1
Materia orgánica (%)
0,2 0,2 0,5 0,5 0,5 0,4 1,3 0,50,0 0,0 0,0 0,1 0,1 0,1 0,1 0,1
Conductividad eléctrica (mmhos/cm)
6,7 6,3 5,2 6,7 11,1 7,3 1,5 1,9
1,8 0,9 0,3 1,6 1,0 1,6 0,2 0,2Nitrógeno (ppm)
1,3 1,3 1,3 1,3 1,3 2,5 6,0 1,30,3 0,3 0,3 0,3 0,3 1,5 0,0 0,3
Fosforo (ppm) 9,3 6,0 8,8 13,0 34,3 26,8 10,0 10,31,0 0,7 0,9 4,1 7,6 3,5 0,4 1,7
Potasio (ppm) 70,3 163,3 230,0 261,5 76,8 95,0 293,0 61,88,2 27,4 7,9 7,0 4,3 11,3 15,7 7,8
2.3. Determinación del banco de semillas
Se utilizó la metodología descrita en Gutiérrez & Meserve (2003). Las muestras
fueron llevadas al laboratorio donde se separaron inicialmente utilizando mallas
cernidoras (tamaño de poro 0,5-3,35 mm), y donde las semillas más pequeñas
fueron extraídas por flotación. Los suelos sobrantes de este proceso fueron
33
regados en bandejas en el Laboratorio de Ecología para comprobar que no
quedasen semillas en los mismos. Las semillas se secaron al horno y fueron
identificadas hasta el nivel de especie utilizando un microscopio estereoscópico
(NIKON SMZ-10), comparándolas con semillas verificadas colectadas de
especímenes que ocurren naturalmente en la zona de estudio. Estas semillas
se colectaron en una salida a terreno previa a la primera colecta de suelo
(noviembre 2008). Además, para determinar el peso medio de las semillas se
utilizó una balanza Sartorius, donde fueron pesadas las semillas de acuerdo al
tamaño en lotes de 10 a 100 semillas. El tamaño medio de las semillas de
anuales se calculó promediando el peso medio de las semillas de las especies
presentes en cada parcela.
Para determinar su viabilidad, todas las semillas que no se rompían al ser
suavemente apretadas fueron consideradas como viables (Gutiérrez et al.
2000), o en su defecto se disectó la semilla y si se encontraba un embrión
carnoso, oleoso o jugoso se consideró viable (Pake & Venable 1996). Las
pruebas con cloruro de tetrazolio han sido descartadas por diferentes motivos
metodológicos (Pake & Venable 1996).
2.4. Sistema experimental
Se utilizó un sistema experimental con 4 localidades, 4 niveles de riego y 3 de
temperatura. El total de tratamientos fue 4x4x3=48 con 5 réplicas cada uno, en
total 240 unidades experimentales. Las cuatro localidades corresponden a
34
Rodillo, Carrizal, Choros y Lagunillas. Los cuatro niveles de riego (precipitación
simulada) correspondieron a 0 mm (como control), al umbral mínimo para la
emergencia de las plantas exóticas (10 mm), el umbral de las nativas (20 mm) y
la cantidad de precipitación que dio mayores resultados de emergencia de
plántulas (30 mm), siguiendo el experimento de Vidiella (1992). Los tres niveles
de temperatura fueron: una temporada de crecimiento promedio en cuanto a
temperatura (15 ºC día/ 10 ºC noche, cada fase 12 horas), una temporada de
crecimiento calurosa (20 ºC/10 ºC, cada fase 12 horas) y una temporada de
crecimiento fría (10 ºC/10 ºC, cada fase 12 horas). Las condiciones de
temperatura fueron determinadas de acuerdo a los datos presentados en Hajek
& di Castri (1975) y Juliá et al. (2008) para las estaciones presentes en el área
de estudio. El periodo de luz correspondió a 12 horas.
Para los experimentos de laboratorio se utilizaron envases plásticos de 1000
cm3 de capacidad (6 cm de alto por 190 cm2 de superficie), donde cada envase
fue llenado en un 90% por arena fina de río seca esterilizada en la parte inferior
y 100 cm3 de suelo homogenizado. Este diseño permite disminuir la
profundidad de la capa de la muestra de suelo utilizada, eliminando respuestas
diferenciales de las especies debido a la localización de las semillas en la
muestra, a la vez que disminuye la velocidad de infiltración de agua y evita la
pérdida de suelo y semillas a través de los orificios del fondo. Los envases se
regaron con un aspersor utilizando agua desmineralizada, para simular
características parecidas a la caída de lluvia. Los riegos se hicieron
35
gradualmente a lo largo de 24 horas, para evitar la sobresaturación del suelo y
problemas de aireación hasta completar la cantidad de agua de cada
tratamiento.
Los experimentos se efectuaron en una cámara de crecimiento entre julio y
octubre del 2009 en tres oportunidades correspondientes a cada temperatura
del diseño. Las muestras utilizadas corresponden a las colectadas en abril
2009. Las variables de respuesta fueron: a) densidad de plántulas y b) riqueza
de especies que emergieron de cada envase conteniendo suelo. Se hicieron
evaluaciones diarias hasta que dejaron de emerger nuevas plántulas (aprox. 20
días después del inicio del experimento). Las plántulas no identificadas solo se
consideraron en los análisis de densidad.
2.5. Muestreo en terreno
En agosto 2009, durante la temporada de crecimiento, se realizó un muestreo
de la vegetación de las 8 localidades de estudio con el fin comparar el número
de plántulas por unidad de superficie, el número de especies y la composición
florística en los sitios de estudio con los resultados de laboratorio y el banco de
semillas. En cada una de las 4 parcelas instaladas en cada localidad se
determinó la densidad de plántulas y el número de especies en cinco
cuadrados de 30x30 cm (en total 20 cuadrados por sitio). En todos los casos se
siguió la nomenclatura de las especies vegetales según Marticorena &
Quezada (1985), Marticorena et al. (2001) y Squeo et al. (2008)
36
Las fracciones de germinación se obtuvieron de dividir la cantidad de plántulas
que emergieron en condiciones naturales entre la sumatoria de la cantidad de
semillas viables y el número de plántulas emergidas por parcela (Pake &
Venable 1996). Para comparar los resultados del banco de semillas, y los de
laboratorio con observaciones de las comunidades de plantas anuales en el
terreno se utilizó el índice de similitud de Sorensen (IS): IS= 2c/a+b, donde c=
número de especies comunes, a= número de especies en el banco de semillas
o laboratorio y b= número de especies en terreno (Henderson 2003).
2.6. Análisis de datos
Para la comparación de la abundancia de semillas a través del tiempo
considerando las localidades de colecta se utilizó análisis de varianza (ANOVA)
de medidas repetidas (factor dentro de sujetos: variación estacional), utilizando
el paquete estadístico STATISTICA (Statsoft 2004). Asimismo se comparó el
porcentaje de viabilidad, tamaño medio de las semillas y fracciones de
germinación por localidad utilizando análisis de varianza de una vía. Se utilizó
la prueba de Tukey para hacer las comparaciones a posteriori respectivas.
Por otro lado, se utilizó el Análisis de Correspondencia Canónica (CCA), para
evaluar diferencias en la composición del banco de semillas entre temporadas y
lugares, y producir un ordenamiento de las unidades experimentales, así como
para evaluar la influencia de las variables climáticas sobre los patrones
37
observados; utilizando el programa estadístico CANOCO (ter Braak & Smilauer
2003). Se ha demostrado que el CCA es un método de ordenación eficiente y
que no posee los artefactos matemáticos de los otros análisis de la familia de
los análisis de correspondencia (Palmer 1993). La ordenación se realizó con 26
especies de anuales, éstas cumplían el requisito de presentar al menos una
densidad de 100 semillas/m2 en algunas de las parcelas. Se utilizaron las
estaciones como “dummy” variables categóricas (Leps & Smilauer 2003). Las
variables ambientales continuas utilizadas fueron concentración de nitrógeno,
fósforo, potasio y precipitación media. Las variables referentes a las
características del suelo fueron extraídas de los análisis de muestras de suelo;
la precipitación se obtuvo del modelo climático WordClim (Hijmans et al. 2005).
En el CCA la influencia de las variables ambientales sobre los vectores de
respuesta de las especies se puede evaluar utilizando diagramas con intervalos
de influencia construidos en función de valores de t de Student para cada
contraste entre la especie o variable de interés y una variable ambiental
particular (Leps & Smilauer 2003). Estos intervalos se representan gráficamente
mediante los anillos de Van Dobben y se construyeron diagramas de influencia
para cada variable ambiental significativa.
El sistema experimental se analizó utilizando el paquete estadístico SAS (SAS
2003) mediante un modelo de regresión considerando los tres factores ya
especificados (localidad, precipitación y temperatura) para evitar la no
38
independencia de las observaciones al utilizar una sola cámara en 3 momentos
diferentes. Temperatura y precipitación simulada fueron introducidos al modelo
como predictores continuos, y la localidad utilizando “dummy” variables (Draper
& Smith 1981). Las pendientes se compararon para encontrar diferencias
significativas entre localidades utilizando la matriz varianza-covarianza de la
regresión para construir un estadístico t de Student (Draper & Smith 1981),
comparándolo con la respectiva tabla (Sokal & Rohlf 1987). Los datos fueron
transformados para cumplir los supuestos de los análisis estadísticos utilizados.
39
RESULTADOS
3.1. Banco de semillas
Se encontró un total de 89 especies, pertenecientes a 30 familias, en los
bancos de semillas de las 8 localidades del desierto costero del Norte Chico.
De estas, 51 (57,3%) especies corresponden a hierbas anuales, 17 (19,1%) a
especies arbustivas, 15 (16,9%) a hierbas perennes, 2 (2,2%) a plantas
parásitas, y 4 (4,5%) a geófitas. De las 89 especies, 38 (42,7%) son endémicas
a Chile, con 20 especies de anuales endémicas (39,2% de las anuales), 9
arbustos (52,9% de los arbustos), 2 geófitas (50% de las geófitas) y 7 perennes
(46,7% de las perennes). Las especies exóticas corresponden a 11 (12,4%) de
todas las determinadas en el banco de semillas; con 9 anuales exóticas (17,6%
de las anuales), 1 perenne (6,7% de las perennes), y 1 arbustiva (5,9 % de las
arbustivas).
Para todo el banco de semillas las familias más abundantes son las Asteraceae
(11 especies), Nolanaceae (10 especies), Portulaceae (7 especies),
Caryophyllaceae (6 especies) y Onagraceae (6 especies). Se encontraron 22
familias de anuales (73,3% de las familias determinadas para todo el banco);
las más abundantes son Portulaceae (7 especies), Onagraceae (6 especies),
Nolanaceae (4 especies) y Asteraceae (4 especies). Dentro de las anuales
exóticas se determinaron 8 familias, dentro de las que destacan las
Geraniaceae con 2 especies (ver Anexo 1).
40
Tabla 3. Peso y densidad (± 1 error estándar) de las 10 especies de anuales
más abundantes del banco de semillas en las localidades de estudio en el
desierto costero del Norte Chico de Chile. El asterisco denota especies
exóticas. Especies Densidad (semillas/m2) Peso
(mg) ROD CIS PAJ CAR BRO CHO ROM LAG
Bromus berterianus
2,13 0,0 0,0 109,3 0,0 0,0 0,0 958,8 0,00,28 0,0 0,0 16,1 0,0 0,0 0,0 134,9 0,0
Cistanthe coquimbensis
0,23 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 526,4 3972,7 1022,30,01 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 142,7 211,6 166,4
Cistanthe longiscapa
0,07 7,1 360,7 310,2 334,9 1149,2 0,0 0,0 0,00,00 7,1 96,0 52,1 43,3 106,7 0,0 0,0 0,0
Crassula closiana
15,3 16,5 3,5 3,5 5,9 4,7 850,7 5,9 8,9 10,8 3,5 2,5 3,2 3,6 104,5 3,7
Erodium cicutarium/ moschatum*
3,30 0,0 0,0 0,0 1,2 0,0 0,0 1247,9 0,00,19 0,0 0,0 0,0 1,2 0,0 0,0 125,2 0,0
Eryngium coquimbanum
0,15 0,0 2,4 0,0 4,7 4,7 3872,8 477,1 0,00,01 0,0 1,6 0,0 4,7 3,2 750,5 74,4 0,0
Helenium urmenatae
0,10 3,5 22,3 55,2 532,3 298,5 278,5 349,0 2,40,01 2,5 9,3 15,3 267,6 154,6 133,2 76,1 1,6
Oenothera coquimbensis
0,10 1,2 1196,2 8,2 142,2 0,0 1,2 1,2 0,00,01 1,2 358,9 5,9 58,0 0,0 1,2 1,2 0,0
Plantago hispidula
2,17 0,0 0,0 0,0 7,1 15,3 99,9 2,4 780,20,08 0,0 0,0 0,0 7,1 9,4 81,1 1,6 217,8
Quinchamalium chilense
0,20 867,2 824,9 7,1 0,0 0,0 0,0 0,0 0,00,02 165,0 132,3 3,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Total anuales 1155,0 2936,3 849,5 1364,2 1947,0 5521,3 10516,3 2250,1 163,2 444,4 39,1 284,5 169,5 614,9 445,2 315,3
Total arbustos 447,7 304,3 152,8 508,8 200,9 329,0 84,6 980,0 51,0 73,8 30,9 105,6 20,5 37,6 29,8 241,5
Total geófitas 0,0 0,0 0,0 34,1 0,0 16,5 12,9 0,0 0,0 0,0 0,0 17,4 0,0 6,2 6,4 0,0
Total parásitas 0,0 7,1 17,6 34,1 18,8 7,1 8,2 2,4 0,0 4,8 8,2 8,2 7,2 2,7 2,7 1,6
Total perennes 14,1 232,7 412,4 255,0 138,7 628,6 42,3 670,9 6,9 40,9 63,5 34,7 46,7 67,4 8,3 158,1
Indeterminadas 204,5 77,6 199,8 226,8 124,6 179,8 193,9 59,9 52,4 25,7 37,2 44,7 20,6 31,5 31,4 23,5
TOTAL 1821,3 3557,9 1632,1 2422,9 2429,9 6682,2 10858,2 3963,3 133,3 526,5 76,4 321,2 173,7 591,3 444,3 459,7
41
Las semillas de anuales representaron el 82,4% de todas las semillas contadas
en los bancos de las diferentes localidades. Su representación en el banco de
semillas varió entre 52,1% en Pajonales y 96,8% en Romeral (Tabla 3). Las
especies de anuales nativas más abundantes fueron Cistanthe coquimbensis
en Romeral y Eryngium coquimbanum en Choros, mientras que las especies de
anuales exóticas más abundantes fueron Erodium cicutarium y Erodium
moschatum en Romeral (Tabla 3).
En la mayoría de localidades las semillas de arbustos ocuparon el segundo
lugar en abundancia dentro del banco de semillas, a excepción de Pajonales y
Choros donde fueron las hierbas perennes las que ocuparon este lugar. Las
geófitas se presentaron mayormente hacia la parte central del gradiente
(Carrizal, Choros y Romeral), aunque en ningún caso superaron la densidad de
100 semillas/m2. Otro componente del banco de semillas fue el de las semillas
de plantas parásitas, Cuscuta spp., presentes en gran parte del gradiente, a
excepción de Rodillo, y que tampoco superaron las 100 semillas/m2 en ninguna
localidad.
Se encontró diferencias significativas en la densidad de semillas totales en las
localidades de estudio (F(7,24)= 15,18; p<0,0001), sin embargo no se encontró
ninguna diferencia estacional (F(2,48)= 0,82; p=0,44). La localidad de Romeral
presentó la mayor densidad de semillas, mientras que en Pajonales se registró
la menor cantidad de semillas por m2 (Figura 3). Asimismo, se encontraron
42
diferencias significativas en la densidad de semillas de especies anuales entre
localidades (F(7,24)= 14,69; p<0,0001), y no se encontraron diferencias
estacionales (F(2,48)= 0,68; p=0,51). La localidad con mayor densidad de
semillas de anuales fue Romeral, y la que presentó menor densidad fue
Pajonales.
El número de especies en los bancos de semillas fue diferente entre
localidades (F(7,24)= 27,94; p<0,0001), pero tampoco se encontraron diferencias
estacionales en esta variable de respuesta (F(2,48)= 0,087; p=0,91). Las
localidades con mayor número de especies fueron Choros y Romeral, mientras
que la localidad con menor número de especies fue Rodillo (Figura 4). El
número de especies de anuales fue diferente entre localidades (F(7,24)= 33,14;
p<0,0001), mientras que no existieron diferencias estacionales (F(2,48)= 0,48;
p=0,62). La localidad con mayor número de especies de anuales promedio fue
Romeral, mientras que la localidad con menor número de especies fue Rodillo
(Figura 4).
43
Localidades
Den
sida
d (s
emill
as/m
2 x10
3 )
1
2
3
4
5
6 TotalAnuales
Rodillo Cisne Pajonales Carrizal Bronces Choros Romeral Lagunillas
aabab
abcabc
bc
cd
d
aabab ab
abcbc
cd
d
Figura 3. Densidad de semillas total y de especies anuales (± 1 error estándar)
en las localidades de estudio en el desierto costero del Norte Chico de Chile.
Las letras indican grupos estadísticamente homogéneos (Test de Tukey,
p<0,05).
44
Localidades
No d
e es
peci
es/p
arce
la
5
10
15
20
TotalAnuales
Rodillo Cisne Pajonales Carrizal Bronces Choros Romeral Lagunillas
a
bbb bbc
c
d
a
bb
bbb
c c
Figura 4. Número de especies total y de anuales (± 1 error estándar)
encontradas en los bancos de semillas de las localidades del desierto costero
del Norte Chico de Chile. Las letras indican grupos estadísticamente
homogéneos (Test de Tukey, p<0,05).
45
En todo el gradiente fueron las semillas de plantas anuales nativas las más
abundantes, tanto en densidad como en número de especies (Figura 5). Las
semillas de anuales exóticas sólo estuvieron presentes en las localidades de
Carrizal, Bronces, Choros, Romeral y Lagunillas, todas ellas hacia la parte
centro-sur del gradiente de aridez en estudio.
La localidad de Romeral fue la que presentó la mayor cantidad especies
exóticas, así como la mayor densidad de semillas de exóticas en su banco de
semillas. Fue también esta localidad la que presentó la mayor cantidad de
especies nativas, así como la mayor densidad de semillas de especies nativas
(Figura 5).
46
Localidades
Den
sida
d (s
emill
as/m
2 x 1
03 )
1
2
3
4
5
No d
e es
peci
es/p
arce
la
5
10
15Semillas nativasSemillas exóticasEspecies nativasEspecies exóticas
Rodillo Cisne Pajonales Carrizal Bronces Choros Romeral Lagunillas
Figura 5. Densidad de semillas y número de especies (valores ± 1 error
estándar) de anuales nativas y exóticas encontradas en los bancos de semillas
de las localidades del desierto costero del Norte Chico de Chile.
47
El Análisis de Correspondencia Canónica (CCA) permitió ordenar
espacialmente las muestras tomadas en las localidades de estudio,
considerando las estaciones en las que se realizaron los muestreos (Figura 6).
Así, los cuatro primeros ejes de especies retienen cerca del 50% de la varianza
total en los datos y cerca del 100% de la varianza de la relación especies-
ambiente (Tabla 4). Si bien es cierto todas las variables ambientales incluidas
en el modelo canónico resultaron significativas (Tabla 5), sólo las variables
continuas (i. e. precipitación, nitrógeno, fósforo y potasio) presentan relaciones
importantes con los ejes canónicos (Tabla 6).
El primer eje canónico estaría relacionado fundamentalmente a precipitación y
nitrógeno, el segundo a la concentración de potasio, el tercero a la
concentración de fósforo y el cuarto al nitrógeno. Las variables “dummy”
correspondientes a las estaciones aparecen muy pobremente relacionadas a
los ejes canónicos, y aunque son significativas están explicando una baja
porción de la varianza en el modelo canónico. Nitrógeno y precipitación, así
como nitrógeno y potasio presentaron correlaciones por encima de 0.5 lo que
indica que estas variables estarían relacionadas (Tabla 7).
48
-1,0 1,0Eje 1
-1,0
1,0
Eje
2adten
brberciare
cicoq
cilon
cisp1
cisp2
cisp3
crclocrpum
crlin
cylacerodi
ercoq
gaapa
heurm
nosp2nosp3
nobac
nosp1
oecoq
pedim
plhis
quchi
scaravipus
PREC
N
P
K
STA1
STA2
STA3
RODILLO
CISNE
PAJONALES
CARRIZAL
BRONCES
CHOROS
ROMERAL
LAGUNILLAS
Figura 6. Diagrama de ordenación directa mediante Análisis de
Correspondencia Canónica (CCA) para los bancos de semillas incluyendo
variables ambientales. Los colores están relacionados con las 8 localidades de
estudio. Los triángulos representan centroides de las especies (códigos, Anexo
2). Variables ambientales: PREC: precipitación; N: nitrógeno; P: fósforo; K:
potasio; STA1, STA2, STA3 centroides de las 3 estaciones en que se realizaron
los muestreos: diciembre, abril y agosto de 2009, respectivamente.
49
Tabla 4. Resumen del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA) para los
bancos de semillas y variables ambientales.
Ejes 1 2 3 4 Total
Eigenvalores 0,669 0,367 0,284 0,113 1,446
Correlaciones especies-
ambiente
0,962 0,898 0,822 0,620
Porcentaje acumulado de varianza
especies 23,0 35,7 45,4 49,3
especies-ambiente 46,3 71,6 91,3 99,1
Inercia total 2,906
Tabla 5. Información estadística de las variables significativas incluidas en el
modelo multivariado del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA).
Variable Lambda A P-valor F
Precipitación 0,65 0,001 27,04
Fósforo (K) 0,35 0,001 17,00
Potasio (P) 0,29 0,001 16,48
Nitrógeno (N) 0,14 0,001 8,79
Estación 2 (STA2) 0,01 0,001 0,55
Estación 1 (STA1) 0,01 0,001 0,41
50
La ordenación directa en relación a los gradientes ambientales (Figura 6)
permite establecer que el principal eje de variación en la composición del banco
de semillas entre las localidades de estudio es la precipitación, separando 3
grupos de localidades: el primer grupo representado por las localidades
nortinas Rodillo, Cisne y Pajonales, el segundo grupo por Carrizal, Bronces y
Choros, localidades de la parte intermedia del gradiente, y el tercero por las
localidades más sureñas de Romeral y Lagunillas.
El segundo eje de variación podría atribuirse a la concentración de nutrientes
en el suelo, potasio principalmente y en segundo lugar nitrógeno y permite
separar aún más las localidades de estudio, especialmente el grupo Romeral-
Lagunillas, con concentraciones de nutrientes contrastantes. Las localidades
del norte Rodillo, Cisne, Pajonales y Carrizal se distribuyen a lo largo de un
gradiente de concentración de potasio. Bronces y Choros se presentan en un
punto medio para ambos gradientes generales.
Romeral se diferencia claramente del resto de localidades al presentar la mayor
concentración de nitrógeno y fósforo, así como las 3 únicas especies de
anuales exóticas consideradas en este análisis: Erodium spp., Galium aparine y
Schismus arabicus. Lagunillas en la parte más al sur del gradiente se separa de
las otras localidades por especies nativas como Adesmia tenella, Plantago
hispidula y Cistanthe sp. 3.
51
Tabla 6. Correlaciones de las variables ambientales con los ejes canónicos del
Análisis de Correspondencia Canónica (CCA).
Variable Eje 1 Eje 2 Eje 3 Eje 4
Precipitación -0,9720 0,1911 -0,1016 0,0914
Nitrógeno (N) -0,6401 -0,5559 -0,2829 0,4445
Fósforo (P) -0,0534 0,0889 0,9366 0,3304
Potasio (K) -0,2933 -0,8695 -0,2859 -0,2743
Estación 1 (STA1) 0,0145 0,0515 -0,0440 -0,0020
Estación 2 (STA2) 0,0014 -0,0509 -0,0282 0,0710
Estación 3 (STA3) -0,0160 -0,0008 0,0728 -0,0700
Tabla 7. Colinearidad entre las variables ambientales utilizadas en el modelo de
Análisis de Correspondencia Canónica (CCA).
Variable PREC N P K STA1 STA2 STA3
Precipitación (PREC) 1
Nitrógeno (N) 0,5851 1
Fósforo (P) 0,0036 -0,1341 1
Potasio (K) 0,1227 0,6313 -0,4192 1
Estación 1 (STA1) -0,0079 -0,0149 0,0105 -0,0103 1
Estación 2 (STA2) 0,0043 0,0109 -0,0135 0,0064 -0,5083 1
Estación 3 (STA3) 0,0036 0,0041 0,0029 0,0040 -0,4983 -0,4933 1
52
La precipitación ejerce un efecto significativo sobre la mayoría de especies
incluidas en el modelo CCA (Figura 7). De las 26 especies incluidas en el CCA
sólo 5 (Nolana sp 3., Nolana baccata, Cruckshanksia pumila y Cryptantha
linearis, Bromus berterianus) no muestran una relación significativa con el
aumento o disminución de la precipitación. Los anillos de Van Dobben permiten
diferenciar dos grupos de especies: aquellas que se encuentran en la parte más
árida del gradiente, como Quinchamalium chilense, Cistanthe longiscapa y
Oenothera coquimbensis, entre otras; y aquellas que ocurren en la parte más al
sur del gradiente como Plantago hispidula, Eryngium coquimbanum, Erodium
spp. y Cistanthe coquimbensis. Además se evidencia una relación negativa
significativa con la concentración de nitrógeno.
El potasio, segunda variable de importancia, altamente relacionada al segundo
eje de la ordenación canónica, muestra relaciones significativas con menor
número de especies y relaciones positivas con la concentración de nitrógeno y
fósforo (Figura 8). En la influencia positiva se encuentran especies presentes
en Romeral como las nativas Cyclospermum laciniatum, Viola pusilla, Cistanthe
sp. 2 y las exóticas Erodium spp., Galium aparine y Schismus arabicus. En la
influencia negativa destacan las endémicas Plantago hispidula y Adesmia
tenella de mayor presencia en Lagunillas, y Quinchamalium chilense
principalmente en Rodillo y Cisne.
53
-1,0 1,0Eje 1
-1,0
1,0
Eje
2
PREC
NP
K
STA1
STA2
STA3
adten
brberciare
cicoq
cilon
cisp1
cisp2
cisp3
crclo
crpum
crlin
cylac erodi
ercoq
gaapa
heurm
nosp2nosp1
oecoq
pedim plhis
quchi
scaravipus
(+)
(-)
Figura 7. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la precipitación
(PREC) en el modelo CCA sobre las especies en el banco de semillas,
utilizando valores de t de Student. Las especies dentro de los anillos de Van
Dobben presentan relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al
signo en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables
ambientales, Fig. 6).
54
-0,8 0,8Eje 1
-0,8
0,8
Eje
2
PREC
NP
K
STA1
STA2
STA3
adten
brberciare
cicoq
cilon
cisp1
cisp2
cisp3
crclo
crpum
crlin
cylacerodi
ercoq
gaapa
heurm
nosp2nosp1
oecoq
pedim plhis
quchi
scara vipus
(+)
(-)
Figura 8. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la concentración de
potasio (K) en el modelo CCA sobre las especies en el banco de semillas,
utilizando valores de t de Student. Las especies dentro de los anillos de Van
Dobben presentan relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al
signo en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables
ambientales, Fig. 6).
55
La influencia de la concentración de fósforo es aún menor y está sesgada
mayormente a una influencia positiva por las especies presentes en Romeral
(Figura 9). Sólo 2 especies presentan relaciones negativas significativas con la
concentración de fósforo, Cistanthe sp. 3 de Lagunillas y Quinchamalium
chilense de Rodillo y Cisne; mientras que 8 especies presentan relaciones
positivas significativas, todas ocurren principalmente en Romeral y destacan las
exóticas Erodium spp., Galium aparine y Schismus arabicus.
La concentración de nitrógeno sólo influye significativamente en la ocurrencia
de 3 especies (Figura 10). Esta influencia es negativa y se da con las especies
Plantago hispidula, Cistanthe coquimbensis y Cistanthe sp. 3; todas presentes
hacia la parte sur del gradiente.
El aumento en la riqueza de especies está claramente relacionado con el
incremento en la precipitación, y en segundo lugar con el incremento en la
concentración de nutrientes en el suelo, principalmente potasio y nitrógeno
(Figura 11). De esta manera se pueden ordenar las localidades de estudio de
menor riqueza a mayor riqueza de especies: Rodillo, Cisne, Pajonales, Carrizal,
Bronces, Lagunillas, Choros y Romeral. La mayor riqueza de especies ocurre
en la localidad donde, si bien es cierto la precipitación no es máxima, la
concentración de nutrientes si lo es.
56
-0,5 0,5Eje 1
-0,5
0,5
Eje
2
N
P
STA1
STA2
STA3
adten
brber
ciare
cicoq
cilon
cisp1
cisp2
cisp3
crclo
cylac erodigaapa
nosp2nosp1
oecoq
pedim plhis
quchi
scaravipus
(+)
(-)
Figura 9. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la concentración de
fósforo (P) en el modelo CCA sobre las especies en el banco de semillas,
utilizando valores de t de Student. Las especies dentro de los anillos de Van
Dobben presentan relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al
signo en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables
ambientales, Fig. 6).
57
-0,5 0,5Eje 1
-0,5
0,5
Eje
2
N
P
STA1
STA2
STA3
adten
brber
ciare
cicoq
cilon
cisp1
cisp2
cisp3
crclo
cylac erodigaapa
nosp2nosp1
oecoq
pedim plhis
quchi
scara vipus
(+)
(-)
Figura 10. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la concentración
de nitrógeno (N) en el modelo CCA sobre las especies en el banco de semillas,
utilizando valores de t de Student. Las especies dentro de los anillos de Van
Dobben presentan relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al
signo en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables
ambientales, Fig. 6).
58
-1,0 1,0Eje 1
-1,0
1,0
Eje
2
PREC
N
P
K
STA1
STA2
STA3
2
4
6
6
8
10
12
14
4
RODILLO
CISNE
PAJONALES
CARRIZAL
BRONCESCHOROS
LAGUNILLAS
ROMERAL
Figura 11. Modelo de distribución espacial de la riqueza de especies en los
bancos de semillas en función a los gradientes ambientales. Las isoclinas
representan gráficamente las variaciones estadísticamente significativas de la
riqueza de especies sobre el plano descrito por los dos primeros ejes de la
ordenación (Códigos variables ambientales, Fig. 6).
59
Se encontraron diferencias significativas en la viabilidad de las semillas en los
bancos de semillas por localidad (F(7,24)= 165,55; p<0,0001). Las localidades
con mayor porcentaje de semillas viables fueron Romeral con 84,8±1,5% y
Choros 82,8±2,0%, mientras que las localidades con menor porcentaje de
viabilidad de semillas fueron las nortinas de Rodillo con 20,5±1,2% y Pajonales
con 20,8±2,1%. En términos generales el porcentaje de semillas viables
disminuye hacia la parte norte del gradiente (Figura 12).
Rodillo Cisne Pajonales Carrizal Bronces Choros Romeral Lagunillas
Localidades
Via
bilid
ad (%
)
10
20
30
40
50
60
70
80
90
a a
b
bcc
d
e e
Figura 12. Viabilidad promedio (± 1 error estándar) por localidad en los bancos
de semillas. Las letras indican grupos significativamente homogéneos (Test de
Tukey, p<0,05).
60
Además, se encontraron diferencias significativas en el tamaño medio de las
semillas de anuales de las diferentes localidades (F(7,24)= 125,65; p<0,0001).
Las localidades sureñas de Romeral y Lagunillas presentaron las semillas más
grandes (ca. de 1mg), principalmente por semillas grandes como las de
Plantago hispidula, Bromus berterianus y Erodium spp. Las localidades nortinas
de Rodillo y Cisne presentaron las semillas más chicas, especialmente por
semillas muy pequeñas como las de Cistanthe longiscapa y Quinchamalium
chilense. En términos generales el tamaño medio de las semillas de especies
anuales disminuye hacia la parte norte del gradiente (Figura 13).
Localidades
Tam
año
med
io (m
g)
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
aa
bcb
bc
cdd
d
Rodillo Cisne Pajonales Carrizal Bronces Choros Romeral Lagunillas
Figura 13. Tamaño medio (± 1 error estándar) de las semillas de anuales en las
localidades del desierto costero del Norte Chico. Las letras indican grupos
significativamente homogéneos (Test de Tukey, p<0,05).
61
3.2. Sistema experimental para la emergencia de plántulas
Producto de los tratamientos experimentales emergieron 43 especies de
plantas, de las que 23 (53,4%) son anuales, 10 (23,3%) arbustivas, 8 (18,6%)
hierbas perennes, 1 (2,3%) parásita y 1 (2,3%) geófita. De estas 43 especies,
25 (58,1%) especies son endémicas a Chile, con 13 anuales endémicas (56,5%
de las anuales), 9 arbustos endémicos (90% de los arbustos) y 4 perennes
(50% de las perennes). Sólo emergieron 2 (4,7%) especies introducidas del
total de especies emergidas, ambas especies son anuales: Schismus arabicus
y Mesembryanthemum cristallinum (8,7% de las anuales).
Dentro de estas 43 especies las familias más abundantes fueron Portulacaceae
con 7 especies, Aizoaceae y Asteraceae, ambas con 5 especies cada una.
Dentro de las anuales la familia con mayor cantidad de especies fue
Portulaceae con 7 especies, seguida de Aizoaceae con 3 especies. Las
exóticas corresponden a las familias Aizoaceae y Poaceae (ver Anexo 1).
En cuanto a abundancia el 75,8% de las especies que germinaron fueron de
anuales. Las especies que germinaron con mayor abundancia fueron Eryngium
coquimbanum, Cammisonia dentata y Helenium urmenetae en Choros,
Plantago hispidula en Lagunillas y Crassula clossiana en Rodillo (Tabla 8).
Ninguna de las especies exóticas alcanzó una densidad importante.
62
Tabla 8. Densidad (± 1 error estándar) de las 10 especies más abundantes que
emergieron en las bandejas de acuerdo a la temperatura a la que se llevó a
cabo el ensayo.
Especies
Densidad (plantulas/m2) Lagunillas Choros Carrizal Rodillo
10 15 20 10 15 20 10 15 20 10 15 20 Cammisonia dentata
24,5 10,5 7,0 154,3 84,2 77,1 17,5 63,1 45,6 0,0 0,0 0,010,1 5,6 4,8 26,9 19,7 23,4 9,8 22,5 20,4 0,0 0,0 0,0
Cistanthe coquimbensis
14,0 21,0 10,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,06,2 11,2 5,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Cistanthe longiscapa
0,0 0,0 0,0 98,2 66,6 38,6 101,7 66,6 28,1 10,5 10,5 10,50,0 0,0 0,0 22,9 17,4 12,0 22,6 35,4 12,4 7,6 7,6 5,6
Crassula clossiana
3,5 0,0 0,0 17,5 10,5 7,0 21,0 0,0 0,0 73,6 129,7 45,63,5 0,0 0,0 8,4 10,5 4,8 8,6 0,0 0,0 22,3 18,4 13,5
Cyclospermum laciniatum
0,0 0,0 3,5 0,0 14,0 63,1 0,0 0,0 31,6 0,0 0,0 28,10,0 0,0 3,5 0,0 14,0 18,6 0,0 0,0 16,9 0,0 0,0 17,7
Eryngium coquimbanum
0,0 0,0 10,5 182,3 220,9 220,9 14,0 45,6 24,5 0,0 0,0 0,00,0 0,0 7,6 27,6 43,9 34,1 8,1 16,9 12,4 0,0 0,0 0,0
Helenium urmenetae
0,0 3,5 0,0 0,0 178,8 234,9 0,0 0,0 14,0 0,0 0,0 14,00,0 3,5 0,0 0,0 25,6 33,6 0,0 0,0 9,6 0,0 0,0 14,0
Plantago hispidula
175,3 154,3 154,3 3,5 7,0 7,0 3,5 7,0 0,0 0,0 0,0 0,027,5 17,4 25,4 3,5 4,8 4,8 3,5 4,8 0,0 0,0 0,0 0,0
Total anuales 227,9 203,4 189,4 476,9 704,8 680,3 161,3 256,0 224,4 108,7 178,8 98,234,7 26,6 25,0 36,8 49,7 38,2 25,4 44,4 44,9 18,1 23,4 22,9
Tetragonia maritima
0,0 3,5 3,5 3,5 21,0 0,0 14,0 213,9 280,5 0,0 0,0 10,50,0 3,5 3,5 3,5 11,2 0,0 8,1 42,5 72,2 0,0 0,0 7,6
Total arbustos 35,1 70,1 52,6 3,5 59,6 45,6 24,5 217,4 284,0 0,0 0,0 10,59,8 14,2 11,5 3,5 13,5 12,4 8,7 42,9 72,2 0,0 0,0 7,6
Total geófitas 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 7,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,00,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
Total parásitas 0,0 0,0 0,0 0,0 10,5 0,0 21,0 52,6 14,0 0,0 0,0 0,00,0 0,0 0,0 0,0 7,6 0,0 8,6 12,6 9,6 0,0 0,0 0,0
Cristaria glaucophylla
17,5 49,1 42,1 17,5 31,6 17,5 17,5 24,5 14,0 0,0 7,0 0,06,6 20,8 13,8 8,4 10,0 8,4 8,4 15,3 8,1 0,0 4,8 0,0
Total perennes 17,5 63,1 49,1 17,5 38,6 21,0 21,0 49,1 28,1 3,5 10,5 7,06,6 20,7 13,1 8,4 10,8 8,6 8,6 16,6 12,4 3,5 5,6 7,0
Indeterminadas 0,0 0,0 3,5 0,0 0,0 10,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,00,0 0,0 3,5 0,0 0,0 10,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0
TOTAL 280,5 336,6 294,6 497,9 813,5 764,5 227,9 575,1 550,5 112,2 189,4 115,741,9 34,4 32,8 37,3 52,6 45,6 25,5 47,5 66,1 19,8 25,6 21,9
63
Al ajustar el modelo de regresión para la cantidad de plántulas emergidas por
tratamiento (Figura 14) se encontró que tanto el efecto de precipitación
(t(234;0,05)= 13,89; p<0,0001), temperatura (t(234;0,05)= 2.59; p=0,01), como el de
las localidades de colecta de las muestras son significativos. Sin embargo,
debido a que ninguna plántula emergió de los tratamientos de 0 mm de
precipitación se decidió comprobar si este efecto significativo de la precipitación
iba más allá de la respuesta ante la presencia o ausencia de este recurso. Para
esto, se ajustó otro modelo de regresión dejando afuera el tratamiento de riego
de 0 mm. Con este nuevo modelo no se encontró un efecto significativo de la
precipitación (t(174;0,05)= 0,09; p=0,93), pero los efectos por temperatura
(t(174;0,05)= 4,49; p<0,0001) y por la localidad de colecta permanecieron
presentes. Todas las localidades fueron diferentes entre sí (t(174;0,05), Lagunillas-
Choros= 9,35; Lagunillas-Carrizal= 3,72; Lagunillas-Rodillo= 6,03; Choros-
Carrizal= 5,65; Choros-Rodillo= 15,43; y Carrizal-Rodillo= 9,78). Emergieron
más plántulas a 15 y 20ºC (ANOVA F(2,177)= 7,04, p=0,0011; Test de Tukey,
p<0,05).
Asimismo, para el número de especies por envase (Figura 15) los efectos de
precipitación (t(234;0,05)= 12,06; p<0,0001), temperatura (t(234;0,05)= 2,55; p=0,01),
y de las localidades de colecta de las muestras fueron significativos. Al remover
las observaciones de tratamiento de riego de 0 mm no se encontró un efecto
significativo de la precipitación (t(174;0,05)= 0,42; p=0,67), pero los efectos por
temperatura (t(174;0,05)= 3.72; p<0,0001) y localidad de colecta permanecieron
64
significativos. En este caso, casi todas las localidades fueron diferentes entre sí
(t(174;0,05), Lagunillas-Choros= 7,23; Lagunillas-Rodillo= 7,62; Choros-Carrizal=
6,74; Choros-Rodillo= 14,84; y Carrizal-Rodillo= 8,10), a excepción de
Lagunillas y Carrizal (t(174;0,05)= 0,49). La mayor cantidad de especies de
plántulas emergieron a 15 y 20ºC (ANOVA F(2,177)= 9,24; p=0,0002; Test de
Tukey, p<0,05). Debido a estos efectos, se presentan los resultados en función
a las variables significativas: temperatura y localidad (Tabla 8).
Dentro de las especies más abundantes de anuales (Tabla 8) Camissonia
dentata disminuye en abundancia con el incremento de temperatura en
Lagunillas y Choros, mientras que en Carrizal encuentra su óptimo a 15ºC.
Cistanthe coquimbensis encuentra su mayor abundancia a 15ºC y disminuye
hacia 20ºC. Cistanthe longiscapa disminuye desde 10ºC a 20ºC en Choros y
Carrizal, y se mantiene constante en Rodillo. Crassula closiana disminuye o no
aparece por encima de 10ºC, a excepción de Rodillo donde aumenta en 15ºC y
luego disminuye drásticamente hacia 20ºC. Cyclospermum laciniatum aparece
o incrementa hacia 20ºC en todas las localidades. De manera semejante,
Helenium urmenatae se desarrolla mejor hacia los 20ºC, a excepción de
Lagunillas donde aparece sólo a 15ºC. Eryngium coquimbanum se ve
favorecida por encima de 15ºC en Lagunillas y Choros, mientras que en
Carrizal alcanza su máximo a 15ºC. Plantago hispidula se desarrolla mejor a
10ºC en Lagunillas, mientras que en Choros y Carrizal incrementa hacia 15-
20ºC.
65
C
0 10 20 30
200
400
600
800
1000
A
Den
sida
d (p
lánt
ulas
/m2 )
200
400
600
800
1000 10o C 15o C 20o C
D
Precipitación (mm)
0 10 20 30
B
Figura 14. Densidad de plántulas (± 1 error estándar) emergidas en los
experimentos de laboratorio. A: Rodillo; B: Carrizal; C: Choros; D: Lagunillas.
66
C
Precipitación (mm)
0 10 20 30
1
2
3
4
5
6
7 D
0 10 20 30
A
No e
spec
ies/
enva
se 1
2
3
4
5
6
7 10o C15o C20o C
B
Figura 15. Número de especies (± 1 error estándar) emergidas en los
experimentos de laboratorio. A: Rodillo; B: Carrizal; C: Choros; D: Lagunillas.
67
En todas las localidades de estudio, 10 mm de precipitación fue el umbral de
respuesta más frecuente entre las distintas especies (Tabla 9). El umbral de
respuesta para las especies de anuales comunes a varias localidades del
gradiente latitudinal fue el mismo en algunos casos (Cammisonia dentata,
Eryngium coquimbanum), mientras que en otros presentó diferencias. Por
ejemplo, en Cistanthe longiscapa se hizo mayor hacia el norte, en Crassula
clossiana se hizo menor hacia el norte. En Platago hispidula se hizo mayor de
Lagunillas a Choros, y disminuyó en Carrizal.
Asimismo, 10 mm de precipitación fue el umbral más común en las diferentes
temperaturas evaluadas. El umbral de Cistanthe coquimbensis en Lagunillas y
Cistanthe longiscapa en Rodillo aumentó a los 15 y 20ºC; y disminuyó en
Crassula clossiana en Choros y en Quinchamalium chilensis en Rodillo. La
mayoría de especies mantuvieron el mismo.
Sólo Adesmia tenella, Cammisonia dentata y Eryngium coquimbanum
mantuvieron su umbral constante en 10 mm de precipitación en todos los
tratamientos donde germinaron. La exótica Mesembryanthemum cristallinum
apareció a 15º C en Lagunillas con 20 mm de precipitación, y en Choros y
Carrizal a 20º C con un umbral menor: 10 mm. Schismus arabicus sólo apareció
a 10º C en Choros.
68
Tabla 9. Umbrales de precipitación (mm) por temperatura de las especies de
anuales que emergieron en los experimentos de laboratorio. El asterisco denota
especies exóticas.
Especies
Umbrales de precipitación (mm)
Temperatura (ºC)
Lagunillas Choros Carrizal Rodillo
10 15 20 10 15 20 10 15 20 10 15 20
Adesmia tenella 10 10
Cammisonia dentata 10 10 10 10 10 10 10 10 10
Cistanthe cachinalensis 10
Cistanthe coquimbensis 10 20 20 10 10 10
Cistanthe longiscapa 10 10 10 10 20 20
Cistanthe sp. 1 20 20 10
Cistanthe sp. 2 10
Crassula clossiana 20 20 10 10 10 10 10 10
Cryptantha sp. 1 30
Cyclospermum laciniatum 10 10 10 10 20
Eryngium coquimbanum 10 10 10 10 10 10 10
Gamochaeta sp. 2 20 10
Helenium urmenetae 10 10 10 20 10
Lastarriaea chilensis 10
Mesembryanthemum cristallinum* 20 10 10
Montiopsis sp. 1 30 20
Montiopsis trifida 20
Oenothera coquimbensis 20 10 10 10 10
Plantago hispidula 10 10 10 20 20 20 10 10
Quinchamalium chilensis 20 10
Schismus arabicus* 20
Tetragonia ovata 30 10 30
Viola pusilla 30
69
3.3. Emergencia de plántulas en terreno
Durante el muestreo realizado en agosto 2009 sólo se registró emergencia de
plántulas en las localidades de Rodillo, Cisne, Choros, Romeral y Lagunillas. Se
encontraron 39 especies de plantas en todas las localidades que presentaron
germinación, de las que 19 (48,7%) son anuales, 7 (17,9%) arbustivas, 10
(25,6%) hierbas perennes y 4 (10,3%) geófitas. De estas 39 especies, 22
(56,4%) especies son endémicas a Chile, con 7 anuales endémicas (36,8% de
las anuales), 5 arbustos endémicos (71,4% de los arbustos), 6 perennes (60%
de las perennes), y 4 geófitas (100% de las geófitas). Asimismo, emergieron 4
(10,3%) especies exóticas del total de especies determinadas, todas ellas
anuales: Erodium cicutarium, Erodium moschatum, Linaria texana y Schismus
arabicus (21,1% de las anuales). La familia mejor representada fue la
Asteraceae (7 especies), mientras que para las anuales fueron Apiaceae y
Portulacaceae cada una con 3 especies (ver Anexo 1).
Sólo 5 especies superaron las 40 plántulas/m2: la endémica Cryptantha linearis
(58,6±21,7 plántulas/m2), las exóticas Erodium spp. (121,8±30,1 plántulas/m2) y
Schismus arabicus (328,6±63,6 plántulas/m2) en Romeral, la endémica
Plantago hispidula (43,1±22,4 plántulas/m2) en Lagunillas, y Quinchamalium
chilense (117,6±41,4) en Rodillo; todas ellas anuales. La mayor cantidad de
plántulas ocurrió en Romeral (533,4±106,1 plántulas/m2), y la menor cantidad
en Cisne (11,5±4,1 plántulas/m2) (Figura 16).
70
Localidades
Den
sida
d (s
emill
as-p
lánt
ulas
/m2 x
103 )
1
2
3
4
5
6
7
8
9 Semillas viables Plántulas
Rodillo Cisne Pajonales Carrizal Bronces Choros Romeral Lagunillas
Figura 16. Densidad de semillas viables y plántulas registradas en el muestreo
de terreno de las localidades de estudio en agosto 2009. Valores ± 1 error
estándar.
71
Al comparar la cantidad de plántulas que emergieron en condiciones naturales
con la cantidad de semillas viables (Figura 16) más el número de plántulas
emergidas por localidad se obtiene la fracción de plántulas emergidas del total
del banco de semillas viable previo a la germinación. Esta fracción varía entre
0,254±0,057 en Rodillo, 0,055±0,011 en Romeral, 0,024±0,007 en Lagunillas,
0,012±0,004 en Choros, hasta 0,010±0,004 en Cisne. Las fracciones de Rodillo
son significativamente mayores que las de las otras localidades, seguidas por
Romeral y Lagunillas, siendo esta última semejante también a las de Cisne y
Choros (ANOVA F(4,15)= 23,43; p<0,0001; test de Tukey, p<0,05).
Adicionalmente, al comparar el número de especies a través de todos los
experimentos o muestreos realizados (Tabla 10), se puede observar que la
mayor cantidad de especies se registró en el banco de semillas. En general la
mayor riqueza de especies se registró hacia la parte sur del gradiente,
principalmente en Romeral y Choros, mientras que la menor riqueza estuvo en
la parte norte del gradiente: Rodillo y Cisne.
La similitud florística entre las diferentes aproximaciones a la composición de
las comunidades de plantas en las localidades de estudio alcanzó sus mayores
valores en los contrastes entre tratamientos experimentales de temperatura
(Tabla 11). La similitud florística entre el banco de semillas y la emergencia de
plántulas en terreno es relativamente baja, manteniéndose por debajo del 40%.
72
Tabla 10. Números de especies registrados en cada experimento o muestreo
realizado en las localidades de estudio.
Número de especies
Experimentos/muestreos
Localidades 10º C 15º C 20º C Semillas Terreno
Rodillo 4 7 6 19 6
Cisne nd nd nd 27 3
Pajonales nd nd nd 28 0
Carrizal 13 16 13 31 0
Bronces nd nd nd 28 0
Choros 10 18 20 42 17
Romeral nd nd nd 43 20
Lagunillas 11 17 14 35 13
nd, no determinado
73
Tabla 11. Similitud florística (%) entre el banco de semillas, experimentos de
laboratorio y muestreo en terreno utilizando el Índice de Sorensen (10, 15, 20=
experimentos a 10ºC, 15ºC y 20ºC, respectivamente; S= banco de semillas; T=
muestreo de terreno).
Localidades
Similitud florística (%)
Contrastes
10/15 10/20 15/20 10/S 15/S 20/S 10/T 15/T 20/T S/T
Rodillo 72,7 60,0 46,2 34,8 38,5 40,0 60,0 46,2 33,3 24,0
Cisne nd nd nd nd nd nd nd nd nd 20,0
Pajonales nd nd nd nd nd nd nd nd nd nd
Carrizal 55,2 46,2 55,2 36,4 38,3 36,4 nd nd nd nd
Bronces nd nd nd nd nd nd nd nd nd nd
Choros 50,0 40,0 73,7 30,8 46,7 45,2 37,0 40,0 32,4 27,1
Romeral nd nd nd nd nd nd nd nd nd 38,1
Lagunillas 35,7 48,0 70,9 39,1 34,6 28,6 41,7 33,3 37,3 25,0
nd, no determinado
74
DISCUSIÓN
4.1. Banco de semillas
Este estudio representa el primer reporte sobre composición y abundancia de
los bancos de semillas en el gradiente de estudio basado en conteo directo de
semillas, es decir incluyendo banco de semillas germinable y no germinable.
Esta información es importante para entender como las comunidades de
plantas responden a regímenes de precipitación inciertos y decrecientes en
zonas áridas, y es trascendental para el manejo y conservación de recursos
naturales dada la gran proporción de endemismo y las amenazas actuales a la
biodiversidad en este desierto. Además, ilustra la importancia de la
conservación de suelos.
Nuestra hipótesis inicial para la composición y abundancia de los bancos de
semillas en el desierto del Norte Chico fue que existirían diferencias en la
diversidad, composición y abundancia de los bancos de semillas a lo largo del
gradiente de aridez. Nuestros resultados demuestran claramente como la
precipitación representa el factor dominante para el control de los procesos
biológicos, tal como ha sido enunciado por varios autores (Noy-Meir 1973,
Chesson et al. 2004, Ward 2009). Efectivamente, la diversidad de anuales y su
abundancia en el banco de semillas disminuyen hacia el norte. Esto podría no
ser cierto para los bancos de semillas en Rodillo y Cisne (localidades situadas
en la parte más al norte del gradiente con una abundancia inusual de
75
Quinchamalium chilense), y se podría deber a condiciones específicas del
microclima de estas localidades.
La abundancia de semillas en los bancos es comparable con otros
documentados para zonas áridas (Figura 17). Gutiérrez et al. (2000) y Gutiérrez
& Meserve (2003) reportaron la abundancia de semillas en relación al evento El
Niño-Oscilación Sur (ENOS) para Aucó (31º30’S) y para el Parque Nacional
Bosque Fray Jorge en el norte-centro de Chile (30º38’S), respectivamente, con
densidades de semillas de anuales de alrededor de 5000 semillas/m2 en años
no-ENOS (1993-1995 en Fray Jorge, 1996 en Aucó); esta cantidad de semillas
es similar a aquella registrada en este estudio, considerando además que el
2008 fue un año no-ENOS. Pake & Venable (1996) considerando las especies
más abundantes en el desierto de Sonora reportaron densidades de semillas
comparativamente menores a las reportadas aquí para las anuales del desierto.
Las localidades con menor abundancia en sus bancos de semillas (Rodillo,
Pajonales, Carrizal y Bronces) tienen menor densidad de semillas que la
previamente documentada para otros ambientes áridos, aunque algo semejante
a lo documentado por Reichman (1984) también para el desierto de Sonora. La
abundancia de semillas de anuales en Romeral (+ de 10000 semillas/m2)
representa un valor superior a los reportes previos mencionados y podría estar
relacionada a las condiciones de mayor perturbación y mayor disponibilidad de
nutrientes en este lugar, lo que favorece la presencia de plantas exóticas (Davis
et al. 2000).
76
Rod
illo
Cis
ne
Pajo
nale
s
Car
rizal
Bron
ces
Cho
ros
Rom
eral
Lagu
nilla
s
FJ19
90
FJ19
91
FJ19
92
FJ19
93
FJ19
94
FJ19
95
AU19
96
AU19
97
SO19
74
1
2
3
4
5D
ensi
dad
(sem
illas/
m2 x
104 )
Desier
to co
stero
Norte C
hico
Este es
tudio
P. N. F
ray Jo
rge
Gutiérr
ez &
Mes
erve (
2003
)
R. N. L
as C
hinch
ilas
Gutiérr
ez et
al. (2
000)
Desier
to de
Son
ora
Reichm
an (1
984)
Figura 17. Densidad (±1ES) de semillas en los bancos de semillas para
algunas zonas áridas en América. Los datos del desierto costero del Norte
Chico y de P. N. Fray Jorge (Gutiérrez & Meserve 2003) corresponden a
anuales (izquierda) y total (derecha); los de R. N. Las Chinchillas-Aucó
(Gutiérrez et al. 2000) son para 3 ambientes: xérico, mésico y quebradas,
respectivamente; los del desierto de Sonora corresponden al máximo y mínimo
recalculados a partir de Reichman (1984).
77
Asimismo, nuestros resultados muestran similitudes así como diferencias en
composición de especies y abundancia, respectivamente, con aquellos
documentados por Vidiella (1992) para Rodillo, Carrizal, Choros y Lagunillas
mediante experimentos de emergencia de plántulas en laboratorio. Ese trabajo
es el único estudio previo sobre composición y abundancia de bancos de
semillas germinables para el área de estudio. Vidiella (1992) encontró la mayor
abundancia de plántulas emergiendo a partir de muestras de suelo tomadas en
Lagunillas, mientras en este estudio se encontró mayor abundancia en el banco
de semillas de Choros. La principal razón de discrepancia se podría deber a la
pequeña cantidad de exóticas encontradas en el presente estudio.
En cuanto a abundancia, las semillas de anuales representaron el 82,4% de
todas las semillas contadas en los bancos de las diferentes localidades. Este
resultado es mayor a la proporción de anuales al total reportada en Gutiérrez &
Meserve (2003), donde se encontró valores de 60% aún en años ENOS,
llegando a ser menor en años no-ENOS. El estudio de Gutiérrez & Meserve
(2003) documenta la gran abundancia del arbusto Chenopodium petiolare que
representa gran parte de la abundancia de no anuales en Fray Jorge. Aquí, no
encontramos ningún arbusto tan abundante, pero si encontramos que los
arbustos eran el segundo grupo funcional en cuanto a abundancia luego de las
anuales.
78
Asimismo, nosotros esperábamos encontrar diferencias estacionales en la
abundancia y composición de los bancos de semillas. No encontramos tales
diferencias. Este resultado coincide con Gutiérrez & Meserve (2003), quienes
estudiando 6 años los bancos de semillas en el Parque Nacional Fray Jorge no
encontraron diferencias estacionales, aunque sí interanuales. En nuestro
estudio se podría explicar debido a la poca germinación que ocurrió en la
temporada de crecimiento, lo que también está relacionado a la baja cantidad
de precipitaciones durante el año 2009.
Por otro lado, de acuerdo con lo publicado por Armesto et al. (1993), Gutiérrez
(2008) y Vidiella (1992) se esperaba una mayor cantidad de especies exóticas
en la parte sur del gradiente debido a la mayor presencia humana y a que las
condiciones de mayor humedad permiten que las exóticas renueven su
presencia en el banco de semillas con mayor frecuencia. Efectivamente,
encontramos mayor cantidad de exóticas hacia la parte sur del gradiente;
Romeral fue donde se presentó la mayor cantidad especies exóticas así como
la mayor densidad de semillas de exóticas en su banco de semillas.
Interesantemente, fue también esta localidad la que presentó la mayor cantidad
de especies nativas, así como la mayor densidad de semillas de especies
nativas. Patrones de este tipo se han descrito en la literatura y se relacionan a
la invasibilidad por mayor cantidad de recursos y en muchos casos son escala-
dependiente (Tilman 1997, Davis et al. 2000, Shea & Chesson 2002, Kreuling et
al. 2008). Por un lado, la mayor riqueza de especies residentes impide el
79
establecimiento de especies exóticas invasoras, sin embargo también se ha
postulado que este efecto de la riqueza depende de cuántos nichos ocupan en
el sistema y si existen “nichos vacantes” en el mismo (Tilman 1997). Por otro
lado, la aridez reduce la susceptibilidad a la invasión mientras que los eventos
de fuertes lluvias la aumentan (Kreuling et al. 2008). Lo que podría estar
ocurriendo en Romeral es que si bien es cierto se trata de la comunidad más
rica en el gradiente de estudio tenga “nichos vacantes” que pueden ser
ocupados por las especies exóticas, mientras que hacia el norte la aridez puede
estar actuando como limitante al establecimiento de exóticas, aunque sería
posible considerar que existan “nichos vacantes”. Se pudo establecer que el
aumento en la riqueza de especies está relacionado con el incremento en la
precipitación, y en segundo lugar con el incremento en la concentración de
nutrientes en el suelo, principalmente potasio y nitrógeno.
Nuestro estudio también incluyó un enfoque multivariado para el análisis de la
composición y abundancia de los bancos de semillas en el gradiente. El
principal eje de variación en estos parámetros entre las localidades de estudio
es la precipitación, mientras que el segundo eje de variación podría atribuirse a
la concentración de nutrientes en el suelo, potasio principalmente y en segundo
lugar nitrógeno. Estos resultados de alguna manera contrastan con los
obtenidos por Gutiérrez & Whitford (1987) y Gutiérrez (1992, 1993) quienes
señalan al nitrógeno como segundo factor importante después del agua. En
nuestro estudio el gradiente de nitrógeno es relativamente corto en relación al
80
gradiente de potasio, lo que podría llevar a sugerir que en condiciones
limitantes de nitrógeno el potasio tomaría un rol preponderante en la
distribución de las comunidades de anuales.
Los análisis de la influencia de las variables ambientales permiten separar a las
especies de acuerdo a su relación con determinadas porciones de estos
gradientes, lo que además permitió observar diferencias en las comunidades de
anuales a lo largo del gradiente de estudio. Estas relaciones especies-ambiente
estarían promoviendo la coexistencia de especies mediante una partición
espacial del nicho, tal como ha sido establecido por la teoría del efecto de
almacenamiento (Chesson 2000, Chesson et al. 2004, Sears & Chesson 2007).
4.2. Emergencia de plántulas: efectos de temperatura y precipitación
De similar manera el gradiente de aridez actuó como principal determinante de
la distribución y abundancia de las plantas emergidas en los envases. Esto se
evidencia en las diferencias entre todas las localidades consideradas en este
sistema experimental. Los resultados obtenidos en este estudio coinciden con
lo documentado por Vidiella (1992) en cuanto a que fue en Carrizal y Choros
donde se encontró la mayor diversidad de especies nativas. Sin embargo,
nuevamente se evidencia la menor cantidad de exóticas que germinó en
nuestro experimento.
81
Interesantemente, no se encontró efecto de la precipitación al remover las
observaciones del tratamiento de 0 mm. Esto refleja que efectivamente se trata
de una respuesta umbral que involucraría el lavado de sustancias inhibidoras
de germinación, tal como lo sugieren Vidiella (1992) y Baskin & Baskin (1998).
Se considera que muchas semillas poseen compuestos inhibidores en sus
cubiertas o embriones y estos deben ser removidos para dar paso a la ruptura
de la latencia y al inicio del proceso de germinación. Sin embargo, si se aprecia
que este umbral sería algo más bajo del previamente propuesto de 15-20 mm
(Vidiella 1992, Armesto et al. 1993, Gutiérrez 2001). Esta diferencia se podría
atribuir a condiciones micro-climáticas en la cámara de crecimiento que están
relacionadas con la diferencia de presión de vapor entre el ambiente y las
semillas permitiendo su activación. Alternativamente, si se considera que los
últimos años desde el 2004 han tenido precipitaciones por debajo de la media
(datos disponibles en http://www.ceazamet.cl) se podría asumir que estuvo
ocurriendo lavado de estos compuestos inhibidores sin generar germinación, lo
que llevaría a disminuir su umbral ante un posible próximo estímulo. Estos
lavados de las sustancias inhibidoras serían asimétricos y no ocurrirían de la
misma manera en todas las semillas [por su distribución altamente irregular en
el terreno (Thompson & Grime 1979, Reichman 1984)] lo que generaría que
diferentes grupos de semillas respondan a las condiciones ambientales en un
año determinado y esta disminución del umbral no se dé en todo el banco de
semillas en desmedro de la persistencia de la especie. Este mecanismo sería
importante para mantener bancos de semillas viables durante los largos
82
periodos de extrema sequía hasta que ocurra un evento muy favorable en
cuanto precipitación.
Siendo significativo el efecto de la temperatura se puede corroborar que existen
respuestas diferenciales a las condiciones ambientales, componente necesario
para la coexistencia de especies en un ambiente de gran variabilidad espacial y
temporal. Jara et al. (2006) estudiando 6 especies de la zona árida del norte-
centro de Chile encontraron que existe bastante correspondencia entre las
condiciones simuladas en cámaras de crecimiento y lo que efectivamente
ocurre en terreno para la germinación de las especies nativas. Esto nos permite
reafirmar que estos patrones diferenciales en la respuesta de las anuales a los
factores ambientales podrían darse también en terreno.
Mayor cantidad de plántulas, así como mayor cantidad de especies emergieron
a 15 y 20ºC, lo que concuerda con la información disponible de las condiciones
climáticas durante la temporada de crecimiento (diCastri & Hajek 1976, Juliá et
al. 2008). En adición a esto es preciso notar que varias especies, como Platago
hispidula, Crassula closiana, Camissonia dentata, Cistanthe longiscapa,
Cistanthe coquimbensis se desarrollan mejor a menores temperaturas (10-
15ºC), mientras que otras encuentran mejor desarrollo hacia los 20ºC
(Cyclospermum laciniatum, Helenium urmenetae). Esto como ya se mencionó
tiene importancia para la mantención de estas comunidades en este desierto
83
costero, y también permite explicar la ocurrencia de distintos tipos de
comunidades en diferentes años.
En todas las localidades de estudio, 10 mm de precipitación fue el umbral de
respuesta más frecuente entre las distintas especies, lo que concuerda con el
estudio previo de Vidiella (1992). Esta respuesta umbral se vio afectada en
algunos casos por la temperatura a la que se realizó el ensayo. Estas
respuestas diferenciales, tanto numéricas como de umbral de respuesta,
cobran otro sentido a luz del cambio climático global. Se ha previsto que en la
zona existirá un incremento de 5ºC producto de este fenómeno global (Juliá et
al. 2008). Esto quiere decir que existirán plantas que encontrarán su óptimo,
mientras que otras correrán riesgo de desaparecer. Además, también se debe
considerar el efecto de suelos más calientes sobre la viabilidad de las semillas,
como lo señalan Ooi et al. (2009). Escalando esta afirmación a nivel de
comunidad, este estudio representa la primera evidencia empírica de que
efectivamente ocurrirá un cambio en la composición y abundancia de las
plantas anuales en el desierto costero del Norte Chico de Chile. Mayores
estudios son requeridos para afinar las predicciones al respecto.
4.3. Correspondencia entre resultados obtenidos en el banco de semillas,
laboratorio y terreno
Considerando todos los resultados obtenidos con los diferentes enfoques (i. e.
banco de semillas, experimentos, estudios en terreno) se ha encontrado una
84
gran proporción de anuales, que en términos de número de especies hacen
más del 50% de las especies en el área de estudio. Se trata de comunidades
de plantas con endemismo de cerca del 60%, y que al considerar sólo las
anuales está entre 40 y 50%. Estos resultados son semejantes a los reportes
realizados por Armesto et al. (1993) y Gutiérrez (2008), y recalcan la
importancia de esta flora para la biodiversidad regional y de Chile.
Las 5 especies que emergieron en mayor abundancia en terreno también
fueron abundantes en el banco de semillas. Adicionalmente, al comparar el
número de especies a través de todos los experimentos o muestreos
realizados, se puede observar que la mayor cantidad de especies se registró en
el banco de semillas. La similitud florística entre las diferentes aproximaciones a
la composición de las comunidades de plantas en las localidades de estudio
alcanzó sus mayores valores en los contrastes entre tratamientos
experimentales de temperatura, siendo relativamente baja entre banco de
semillas y emergencia de plántulas en terreno (< de 40% en todos los casos).
Este resultado es semejante al obtenido por Vila & Gimeno (2007), Gutiérrez &
Meserve (2003) y Gutiérrez et al. (2000), y evidencia que la vegetación y el
banco de semillas de una localidad están dinámicamente inter-relacionados y
que algunas especies pueden estar presentes en alguno de estos componentes
y no en el otro (Thompson & Grime 1979). Es también preciso mencionar que
existieron varias especies presentes en el banco de semillas que no
85
emergieron, ya sea en terreno o laboratorio, (ver Anexo 3), lo que resalta esta
relación dinámica entre bancos de semillas y la vegetación presente en terreno.
4.4. Mantención de comunidades en el desierto costero del Norte Chico
Noy-Meir (1973), Freas & Kemp (1983), Venable & Brown (1988), Pake &
Venable (1996) y más recientemente Venable (2007) han sugerido que las
anuales del desierto ante un ambiente altamente impredecible han adoptado la
estrategia del oportunismo cauto, que se puede definir también como una
apuesta evolutiva, en la que se reduce algún atributo de respuesta inmediata al
ambiente a favor de mayor estabilidad a largo plazo. En nuestro estudio
encontramos evidencia que permite sugerir que las anuales en el desierto
costero del Norte Chico no estarían utilizando esta estrategia. Las fracciones de
germinación en todos los casos fueron muy bajas (<5%), y no mostraron un
patrón claro de disminución hacia el norte. Rodillo, la localidad más al norte,
presentó la mayor fracción de germinación (25%). Este incremento en la
proporción de semillas germinadas se debería a una respuesta umbral que
desencadena la germinación masiva de plantas (Vidiella 1992) y que éstas
tendrían la capacidad de desarrollarse apropiadamente y dejar semillas sin
disminuir su adecuación darwiniana a largo plazo, como es sugerido por Angert
et al. (2007), siendo una respuesta altamente especie-específica.
Puesto que todas las fracciones de germinación fueron bajas existe también la
posibilidad de que esta estrategia del oportunismo cauto si esté siendo
86
utilizada, y que la razón por la que no se observa un cambio aparente en las
fracciones de germinación es que el desierto del Norte Chico se encuentra en
un extremo muy árido donde todas las plantas anuales responden
semejantemente a los pulsos de precipitación. Esta afirmación se podría apoyar
en 2 aspectos: (1) los gradientes de precipitación donde se ha observado esta
disminución en la fracción de germinación reciben considerablemente más
precipitación, como por ejemplo el desierto de Sonora que recibe ca. 250 mm
anuales (Pake & Venable 1996), y (2) que el umbral de respuesta de las
anuales en el gradiente es muy semejante, 10 mm de precipitación en este
estudio. Considerando estos argumentos, consideramos que las especies de
anuales en el desierto costero chileno si estarían utilizando la estrategia del
oportunismo cauto, aunque no disminuyen su fracción de germinación puesto
que ya es muy baja. En adición, se encontró que efectivamente el tamaño
medio de las semillas se reduce hacia la parte norte del gradiente donde las
condiciones de variabilidad son más extremas. Este resultado apoya nuestra
afirmación sobre la utilización de la estrategia del oportunismo cauto.
Analizando conjuntamente todos nuestros resultados encontramos evidencia
que permite afirmar que las condiciones de aridez en el gradiente de estudio
ejercen un control fuerte sobre las comunidades de anuales en el desierto
costero del Norte Chico. Estas comunidades en respuesta a estas condiciones
de escasez e impredictibilidad de recursos presentan estrategias como la del
87
oportunismo cauto o respuestas diferenciales a las condiciones ambientales
que les permiten mantenerse en estas condiciones extremas.
Como comentario final, es preciso recalcar que esta tesis provee el primer
reporte sobre abundancia y composición de bancos de semillas totales (fracción
germinable más fracción no germinable) en la zona sur del desierto de
Atacama, lo que a su vez recalca la importancia de la conservación de suelos
en esta zona. Además se han provisto evidencias empíricas de un posible
cambio en la composición y estructura de las comunidades de anuales producto
del incremento en las temperaturas por el cambio climático global y de
respuestas diferenciales a los estímulos ambientales.
88
LITERATURA CITADA
ADONDAKIS S & DL VENABLE (2004) Dormancy and germination in a guild of
sonoran desert annuals. Ecology 85: 2582-2590.
ALMEYDA E (1950) Pluviometría de las zonas del desierto y las estepas cálidas
de Chile. Editorial Universitaria S. A., Santiago, Chile. 168 pp.
ANGERT AL, TE HUXMAN, GA BARRON-GAFFORD, KL GERST & DL
VENABLE (2007) Linking growth strategies to long-term population
dynamics in a guild of desert annuals. Journal of Ecology 95: 321-331.
ARMESTO JJ, PE VIDIELLA & JR GUTIÉRREZ (1993) Plant communities of
the fog-free coastal desert of Chile: plant strategies in a fluctuating
environment. Revista Chilena de Historia Natural 66: 271-282.
AUSTIN AT, L YAHDJIAN, JM STARK, J BELNAP, A PORPORATO, U
NORTON, DA RAVETTA & SM SCHAEFFER (2004) Water pulses and
biogeochemical cycles in arid and semiarid ecosystems. Oecologia 141:
221-235.
BASKIN CC & JM BASKIN (1998) Seeds: Ecology, Biogeography, and
Evolution of dormancy and germination. Academic Press, San Diego. 666
pp.
CHESSON P (2000) Mechanisms of Maintenance of Species Diversity. Annual
Review of Ecology and Systematics 31: 343-366.
CHESSON P, RLE GEBAUER, S SCHWINNING, N HUNTLY, K WIEGAND,
MSK ERNEST, A SHER, A NOVOPLANSKY & JF WELTZIN (2004)
89
Resource pulses, species interactions, and diversity maintenance in arid
and semi-arid environments. Oecologia 141: 236-253.
CLAUSS MJ & DL VENABLE (2000) Seed germination in desert annuals: an
empirical test of adaptative bet hedging. American Naturalist 155: 168-
186.
DAVIS MA, JP GRIME & K THOMPSON (2000) Fluctuating resources in plant
communities: a general theory of invasibility. Journal of Ecology 88: 528-
534.
DICASTRI F & E HAJEK (1976) Bioclimatología de Chile. Universidad Católica
de Chile, Santiago. 129 pp.
DRAPER NR & H SMITH (1981) Applied Regression Analysis. John Wiley &
Sons, New York, USA. 709 pp.
FACELLI JM, P CHESSON & N BARNES (2005) Differences in seed biology of
annual plants in arid lands: a key ingredient of the storage effect. Ecology
86: 2998-3006.
FENNER M (1985) Seed ecology. Chapman and Hall, New York. 151 pp.
FREAS KE & PR KEMP (1983) Some relationships between environmental
reliability and seed dormancy in desert annual plants. Journal of Ecology
71: 211-217.
GUTIERREZ JR & WG WHITFORD (1987) Chihuahuan Desert annuals:
importance of water and nitrogen. Ecology 68: 2032-2045.
90
GUTIERREZ JR, F LÓPEZ-CORTÉS & PA MARQUET (1998) Vegetation in an
altitudinal gradient along the Río Loa in the Atacama Desert of northern
Chile. Journal of Arid Environments 40: 383-399.
GUTIÉRREZ JR (1992) Effects of low water supplementation and nutrient
addition on the aboveground biomass production of annual plants in a
Chilean coastal desert site. Oecologia 90: 556-559.
GUTIÉRREZ JR (1993) The effect of water, nitrogen, and human-induced
desertification on the structure of ephemeral plant communities in the
Chilean costal desert. Revista Chilena de Historia Natural 66: 337-344.
GUTIÉRREZ JR (2001) Dynamics of ephemeral plants in the coastal desert of
north-central Chile. En: PRAKASH I (ed) Ecology of Desert
Environments: 105-124. Scientific Publishers (India), Jodhpur.
GUTIÉRREZ JR (2008) El Desierto Florido en la Región de Atacama. En:
SQUEO FA, G ARANCIO & JR GUTIÉRREZ (eds) Libro Rojo de la Flora
Nativa y de los sitios prioritarios para su conservación: Región de
Atacama: 285-291. Ediciones Universidad de La Serena, La Serena,
Chile.
GUTIÉRREZ JR & WG WHITFORD (1987) Responses of Chihuahuan Desert
herbaceous annuals to rainfall augmentation. Journal of Arid
Environments 12: 127-139.
GUTIÉRREZ JR & PL MESERVE (2003) El Niño effects on soil seed bank
dynamics in north-central Chile. Oecologia 134: 511–517.
91
GUTIÉRREZ JR, G ARANCIO & FM JAKSIC (2000) Variation in vegetation and
seed bank in a Chilean semi-arid community affected by ENSO 1997.
Journal of Vegetation Science 11: 641-648.
HAJEK ER & F DICASTRI (1975) Bioclimatografía de Chile. Universidad
Católica de Chile, Santiago, Chile. 224 pp.
HARPER JL (1977) Population biology of plants. Academic Press, London. 892
pp.
HENDERSON PA (2003) Practical methods in ecology. Blackwell Publishing,
Oxford, UK. 176 pp.
HIJMANS RJ, SE CAMERON, JL PARRA, PG JONES & A JARVIS (2005) Very
High Resolution Interpolated Climate Surfaces for Global Land
Areas. International Journal of Climatology 25: 1965-1978.
INOUYE RS (1991) Population biology of desert annual plants. En: POLIS GA
(ed) The Ecology of Desert Communities: University of Arizona Press,
Tucson, Arizona.
JARA PA, G ARANCIO, R MORENO & MR CARMONA (2006) Factores
abióticos que influencian la germinación de seis especies herbáceas de
la zona árida de Chile. Revista Chilena de Historia Natural 79: 309-319.
JULIÁ C, S MONTECINOS & A MALDONADO (2008) Características
Climáticas de la Región de Atacama. En: SQUEO FA, G ARANCIO & JR
GUTIÉRREZ (eds) Libro Rojo de la Flora Nativa y de los Sitios
Prioritarios para su Conservación: Región de Atacama: 25-42. Ediciones
Universidad de La Serena, La Serena, Chile.
92
KREULING J, C BEIERKUNHLEIN, L ELLIS & A JENTSCK (2008) Invasibility of
grasslands and heath communities exposed to extreme weather events -
additive effects of diversity resistance and fluctuating physical
environment. Oikos 117: 1542-1554.
LEPS J & P SMILAUER (2003) Multivariate analysis of ecological data using
CANOCO. Cambridge University Press, Cambridge, UK. 269 pp.
MARONE L, BE ROSSI & ME HORNO (1998) Timing and spatial patterning of
seed dispersal and redistribution in a South American warm desert. Plant
Ecology 137: 143-150.
MARTICORENA C & M QUEZADA (1985) Catálogo de la Flora vascular de
Chile. Gayana Bot. 42: 5-157.
MARTICORENA C, FA SQUEO, G ARANCIO & M MUÑÓZ (2001) Catálogo de
la Flora Vascular de la IV Región de Coquimbo. En: SQUEO FA, G
ARANCIO & JR GUTIÉRREZ (eds) Libro Rojo de la Flora Nativa y de los
sitios prioritarios para su conservación: Región de Coquimbo: 105-142.
Ediciones Universidad de La Serena, La Serena, Chile.
MORIUCHI KS, DL VENABLE, CE PAKE & T LANGE (2000) Direct
measurement of the seed bank age structure of a sonoran desert annual
plant. Ecology 81: 1133-1138.
MUÑOZ PC (1985) Flores del Norte Chico. Dirección de Bibliotecas, Archivos y
Museos, Ilustre Municipalidad de La Serena, La Serena. 95 pp.
93
NELSON JF & RM CHEW (1977) Factors affecting seed germination of three
annual species from an arid region of western Australia Journal of
Ecology 62: 699-709.
NOY-MEIR I (1973) Desert ecosystems: environment and producers. Annual
Review of Ecology and Systematics 4: 25-51.
OOI MKJ, TD AULD & AJ DENHAM (2009) Climate change and bet-hedging:
interactions between increased soil temperatures and seed bank
persistence. Global Change Biology 15: 2375-2386.
PAKE CE & DL VENABLE (1996) Seed banks in desert annuals: implications for
persistence and coexistence in variable environments. Ecology 77: 1427-
1435.
PALMER MW (1993) Putting things in a better order: the advantages of
canonical correspondence analysis. Ecology 74: 2215-2230.
PARMESAN C & G YOHE (2003) A globally coherent fingerprint of climate
change impacts across natural systems. Nature 421: 37-42.
REICHMAN OJ (1984) Spatial and temporal variation of seed distributions in
Sonoran Desert soils. Journal of Biogeography 11: 1-11.
RUNDEL PW, MO DILLON, B PALMA, HA MOONEY, SL GULMON & JR
EHLERINGER (1991) The phytogeography and ecology of the Coastal
Atacama and Peruvian Deserts. Aliso 13: 1-49.
SAS. 2003 SAS/STAT version 9.1. SAS Institute INC., Cary NC, USA.
SEARS ALW & P CHESSON (2007) New methods for quantifying the spatial
storage effect: an illustration with desert annuals. Ecology 88: 2240-2247.
94
SHEA K & P CHESSON (2002) Community ecology theory as a framework for
biological invasions. Trends in Ecology & Evolution 17: 170-176.
SOKAL RR & FJ ROHLF (1987) Introduction to Biostatistics. Dover Publications
INC., New York. 363 pp.
SQUEO FA, JR EHLERINGER, N OLIVARES & G ARANCIO (1994) Variation in
leaf level energy balance components of Encelia canescens along a
precipitation gradient in north-central Chile. Revista Chilena de Historia
Natural 67: 143-155.
SQUEO FA, MTK ARROYO, A MARTICORENA, G ARANCIO, M MUÑOZ-
SCHICK, M NEGRITTO, G ROJAS, M ROSAS, R RODRÍGUEZ, AM
HUMAÑA, E BARRERA & C MARTICORENA (2008) Catálogo de la
Flora Vascular de la Región de Atacama. En: SQUEO FA, G ARANCIO &
JR GUTIÉRREZ (eds) Libro Rojo de la Flora Nativa y de los sitios
prioritarios para su conservación: Región de Atacama: 97-120. Ediciones
Universidad de La Serena, La Serena, Chile.
STATSOFT I. 2004 STATISTICA (Data analysis software system) version 7,
Tulsa, OK USA.
TER BRAAK CJF & P SMILAUER. 2003 CANOCO for Windows version 4.51.
Biometris - Plant Research International, Wageningen, The Netherlands.
THOMAS CD, A CAMERON, RE GREEN, M BAKKENES, LJ BEAUMONT, YC
COLLINGHAM, BFN ERASMUS, MF DE SIQUEIRA, A GRAINGER, L
HANNAH, L HUGHES, B HUNTLEY, AS VAN JAARSVELD, GF
MIDGLEY, L MILES, MA ORTEGA-HUERTA, A TOWNSEND
95
PETERSON, OL PHILLIPS & SE WILLIAMS (2004) Extinction risk from
climate change. Nature 427: 145-148.
THOMPSON K & JP GRIME (1979) Seasonal variation in the seed banks of
herbaceous species in ten contrasting habitats. Journal of Ecology 67:
893-921.
TILMAN D (1997) Community invasibility, recruitment limitation and grassland
biodiversity. Ecology 78: 81-92.
TRABA J, FM AZCÁRATE & B PECO (2006) The fate of seeds in
Mediterranean soil seed banks in relation to their traits. Journal of
Vegetation Science 17: 5-10.
VENABLE DL (2007) Bet hedging in a guild of desert annuals. Ecology 88:
1086-1090.
VENABLE DL & L LAWLOR (1980) Delayed germination and dispersal in desert
annuals: escape in space and time. Oecologia 46: 272-282.
VENABLE DL & JS BROWN (1988) The selective interactions of dispersal,
dormancy, and seed size as adaptations for reducing risk in variable
environments. American Naturalist 131: 360-384.
VENABLE DL, A FLORES-MARTÍNEZ, HC MULLER-LANDAU, G BARRON-
GAFFORD & JX BECERRA (2008) Seed dispersal of desert annuals.
Ecology 89: 2218-2227.
VIDIELLA PE. 1992 Desierto florido: estudio experimental de la emergencia de
plantas efímeras en respuesta a distintos regímenes de precipitación,
96
Facultad de Ciencias, pp. 127. Vol. Magíster en Ciencias Biológicas.
Universidad de Chile, Santiago, Chile.
VIDIELLA PE & JJ ARMESTO (1989) Emergence of ephemeral plant species
from soil samples of the Chilean coastal desert in response to
experimental irrigation. Revista Chilena de Historia Natural 62: 99-107.
VIDIELLA PE, JJ ARMESTO & JR GUTIÉRREZ (1999) Vegetation changes and
sequential flowering after rain in the southern Atacama Desert. Journal of
Arid Environments 43: 449-458.
VILÁ M & I GIMENO (2007) Does invasion by an alien plant species affect the
soil seed bank? Journal of Vegetation Science 18: 423-430.
WARD D (2009) The Biology of Deserts. Oxford University Press, New York.
339 pp.
97
Anexo 1. Listado taxonómico de las especies determinadas en los diferentes
muestreos y experimentos. (Origen: E= endémica, N= nativa no endémica, A=
adventicia); forma de vida (FV): T= árbol, F= fanerófita, S= sufrútice, K=
cactácea, H= hierba perenne, B= hierba bi-anual, A= hierba Anual; categoría de
conservación (CS) a nivel regional en Coquimbo (4) y Atacama (3): EX= extinta,
EP= en Peligro, VU= vulnerable, FP= fuera de peligro, IC= insuficientemente
conocida y NE= no evaluada).
Especie Origen FV CS-4 CS-3 DICOTYLEDONEAE AIZOACEAE Mesembryanthemum cristallinum L. A A Tetragonia macrocarpa Phil. E A FP FP Tetragonia maritima Barnéoud E F FP FP Tetragonia ovata Phil. E A IC(VU?) FP Tetragonia sp. 1 N A Tetragonia sp. 2 N S APIACEAE Cyclospermum laciniatum (DC.) Constance N A FP FP Eryngium coquimbanum Phil. ex Urb. E A FP Homalocarpus bowlesioides Hook. et Arn. E A FP FP Homalocarpus dichotomus (Poepp. ex DC.) Mathias et Constance E A FP FP ASTERACEAE Amblyopappus pusillus Hook. et Arn. N A FP FP Chaetanthera linearis Poepp. ex Less. E A FP Chuquiraga ulicina (Hook. et Arn.) Hook. et Arn. E F FP FP Compositae sp. 1 N S Compositae sp. 2 N S Encelia canescens Lam. N F FP FP Flourensia thurifera (Molina) DC. E F FP Gamochaeta sp. 1 N H Gamochaeta sp. 2 N A Gamochaeta sp. 3 N H Haplopappus parvifolius (DC.) A.Gray E S FP FP Helenium atacamense Cabrera N A FP Helenium sp. N A
98
Helenium urmenetae (Phil.) Cabrera E A FP IC(FP?) Hypochaeris scorzonerae (DC.) F.Muell. E H FP FP Proustia cuneifolia D.Don E F FP FP Senecio bahioides Hook. et Arn. E F FP FP Senecio brunonianus Hook. et Arn. E S FP IC(EX?) BORAGINACEAE Cryptantha linearis (Colla) Greene E A FP Cryptantha sp. N A Pectocarya dimorpha (I.M.Johnst.) I.M.Johnst. E A FP FP BRASSICACEAE Menonvillea chilensis (Turcz.) B.D.Jacks. E A IC(EX?) FP Raphanus sativus L. A AB Schizopetalon maritimum Barnéoud N H CAESALPINIACEAE Senna cumingii (Hook. et Arn.) H.S.Irwin et Barneby E F FP FP CARYOPHYLLACEAE Cardionema ramossisimum (Weinm.) A.Nelson et J.F.Macbr. N H FP Cerastium arvense L. A H Corrigiola sp. 1 N H Silene gallica L. A A Spergularia arbuscula (Gay) I.M.Johnst. E F FP FP Spergularia sp. 1 N A Stellaria sp. 1 N H CHENOPODIACEAE Atriplex mucronata Phil. E H IC FP Atriplex semibaccata R.Br. A H Chenopodium sp. 1 N H CONVOLVULACEAE Dichondra sericea Sw. N H FP CRASSULACEAE Crassula closiana (Gay) Reiche N A IC(VU?) CUSCUTACEAE Cuscuta chilensis Ker-Gawl. N AP FP FP Cuscuta sp. 1 N P EUPHORBIACEAE Euphorbia collina Phil. N H FP FABACEAE (PAPILIONACEAE) Adesmia laxa Clos E H FP IC(VU?) Adesmia littoralis Burkart E S EP Adesmia tenella Hook. et Arn. E A FP FP Lotus subpinnatus Lag. N A FP FP Medicago polymorpha L. A A FRANKENIACEAE
99
Frankenia chilensis K.Presl N S FP FP GERANIACEAE Erodium cicutarium (L.) L'Hér. ex Aiton A A Erodium moschatum (L.) L'Hér. ex Aiton A A LABIATEAE Stachys sp. 1 N S Stachys sp. 2 N H Stachys sp. 3 N S Stachys truncata Kunze ex Benth. E A FP MALVACEAE Cristaria aspera Gay N A VU FP Cristaria glaucophylla Cav. E AH FP FP Cristaria sp. N H NOLANACEAE Nolana acuminata (Miers) Miers ex Dunal E H VU FP Nolana albescens (Phil.) I.M.Johnst. E F IC(VU?) FP Nolana baccata (Lindl.) Dunal E A IC(FP?) FP Nolana divaricata (Lindl.) I.M.Johnst. E F FP FP Nolana elegans (Phil.) Reiche E H FP Nolana sedifolia Poepp. E S FP FP Nolana sp. 1 N A Nolana sp. 2 N A Nolana sp. 3 N A Nolana sp. 4 N S Nolana sp. 5 N A ONAGRACEAE Camissonia dentata (Cav.) Reiche N A FP Clarkia tenella (Cav.) F.H.Lewis et M.R.Lewis N A FP Oenothera coquimbensis Gay E A FP FP Oenothera sp. 1 N A Oenothera sp. 2 N A Oenothera sp. 3 N A Oenothera sp. 4 N A OXALIDACEAE Oxalis megalorrhiza Jacq. N H IC(EX?) Oxalis sp. 1 N S Oxalis sp. 2 N A PLANTAGINACEAE Plantago hispidula Ruiz et Pav. E A FP FP POLYGONACEAE Chorizanthe deserticola Phil. E S FP Chorizanthe kingii Phil. E S VU IC(VU?) Lastarriaea chilensis J.Remy E A FP FP PORTULACACEAE Cistanthe arenaria (Cham.) Carolin ex N A IC
100
Hershk. Cistanthe cachinalensis Phil. E A FP Cistanthe calycina (Phil.) Carolin ex Hershk. E A FP FP Cistanthe coquimbensis (Barnéoud) Carolin ex Hershk. E A FP IC Cistanthe longiscapa (Barnéoud) Carolin ex Hershk. E A FP FP Cistanthe sp. 1 N A Cistanthe sp. 2 N A Cistanthe sp. 3 N A Cistanthe sp. 4 N A Cistanthe sp. 5 N A Montiopsis sp 1. N A Montiopsis sp 2. N A Montiopsis trifida (Hook. et Arn.) D.I.Ford E A FP FP RUBIACEAE Cruckshanksia pumila Clos. E A FP Galium aparine L. A A SANTALACEAE Quinchamalium chilense Molina N A FP SCROPHULARIACEAE Linaria texana Scheele A A SOLANACEAE Solanum heterantherum Witasek ex Reiche E AH FP URTICACEAE Parietaria debilis G.Forst. N A FP FP VERBENACEAE Glandularia sulphurea (D.Don) Schnack et Covas N HS FP VIOLACEAE Viola pusilla Poepp. E A FP FP ZYGOPHYLLACEAE Fagonia chilensis Hook. et Arn. N S FP FP MONOCOTYLEDONEAE ALLIACEAE Leucocoryne appendiculata Phil. E H FP Leucocoryne ixioides (Sims) Lindl. E H VU Leucocoryne macropetala Phil. E H FP FP Leucocoryne sp 1. N H Leucocoryne sp. 2 N H DIOSCOREACEAE Dioscorea fastigiata Gay E H IC FP Dioscorea humifusa Poepp. E H FP POACEAE
101
Bromus berterianus Colla N A FP Schismus arabicus Nees A A TECOPHILAEACEAE Conanthera campanulata Lindl. E H FP Zephyra elegans D.Don E H FP FP Zephyra sp. 1 N H
102
Anexo 2. Códigos de las especies utilizados en los gráficos del Análisis de
Correspondencia Canónica (CCA).
Especie Código Adesmia tenella adten Bromus berterianus brber Cistanthe arenaria ciare Cistanthe coquimbensis cicoq Cistanthe longiscapa cilon Cistanthe sp. 1 cisp1 Cistanthe sp. 2 cisp2 Cistanthe sp. 3 cisp3 Crassula closiana crclo Cruckshanksia pumilla crpum Cryptantha linearis crlin Cyclospermum laciniatum cylac Erodium moschatum/cicutarium erodi Eryngium coquimbanum ercoq Galium aparine gaapa Helenium urmenatae heurm Nolana baccata nobac Nolana sp. 1 nosp1 Nolana sp. 2 nosp2 Nolana sp. 3 nosp3 Oenothera coquimbensis oecoq Pectocarya dimorpha pedim Plantago hispidula plhis Quinchamalium chilense quchi Schismus arabicus scara Viola pusilla vipus
103
Anexo 3. Listado de las especies determinadas durante los muestreos y
experimentos.
Especies Laboratorio Semillas TerrenoAdesmia laxa X Adesmia litoralis X Adesmia tenella X XAmblyopappus pusillus X Atriplex mucronata XAtriplex semibaccata X Bromus berterianus X XCammisonia dentata X X Cardionema ramossisimum X X Cerastium arvense X Chaethantera linearis X Chenopodium sp. 1 X Chorizanthe deserticola XChorizanthe kingii X X Chuquiraga ulicina X Cistanthe arenaria X Cistanthe cachinalensis XCistanthe calycina X Cistanthe coquimbensis X X XCistanthe longiscapa X X XCistanthe sp. 1 X Cistanthe sp. 2 X Cistanthe sp. 3 X Cistanthe sp. 4 XCistanthe sp. 5 XClarkia tenella X Compositae sp. 1 X Compositae sp. 2 X Conanthera campanulata XCorrigiola sp. 1 XCrassula clossiana X X Cristaria aspera XCristaria glaucophylla X X XCristaria sp. 1 XCruckshanksia pumilla X Cryptantha linearis X XCryptantha sp. 1 XCuscuta chilensis X X Cuscuta sp. 1 X
104
Cyclospermum laciniatum X X XDichondra sericea X Dioscorea fastigiata X X XDioscorea humifusa X XEncelia canescens X X XErodium cicutarium X XErodium moschatum X XEryngium coquimbanum X X XEuphorbia collina XFagonia chilensis X Flourensia thourifera XFrankenia chilensis XGalium aparine X Gamochaeta sp. 1 X Gamochaeta sp. 2 XGamochaeta sp. 3 XGimnophytum coquimbensis XGlandularia surphurea XHaplopappus parvifolius XHelenium atacamensis X Helenium sp. 1 XHelenium urmenetae X X Homalocarpus bowlesioides X Homalocarpus dichotomus XHypochaeris scorzonerae XLastarriaea chilensis X X Leucocoryne appendiculata X XLeucocoryne ixioides X Leucocoryne macropetala XLeucocoryne sp 1 X Leucocoryne sp. 2 XLinaria texana X XLotus subpinnatus X Medicago polymorpha X Menonvillea chilensis X Mesembryanthemum cristallinum X X Montiopsis sp. 1 XMontiopsis sp. 2 XMontiopsis trifida XNolana acuminata X Nolana albescens X Nolana baccata X Nolana divaricata X X
105
Nolana elegans X X Nolana sedifolia X X Nolana sp. 1 X Nolana sp. 2 X Nolana sp. 3 X Nolana sp. 4 X Nolana sp. 5 XOenothera coquimbensis X X Oenothera sp. 1 X Oenothera sp. 2 X Oenothera sp. 3 X Oenothera sp. 4 XOxalis megalorrhiza XOxalis sp. 1 X Oxalis sp. 2 X Parietaria debilis X Pectocarya dimorpha X Plantago hispidula X X XProustia cuneifolia X XQuinchamalium chilensis X X XRaphanus sativus X Schismus arabicus X X XSchizopetalum gayanum X Senecio bahioides X XSenecio brunonianus X Senna cumingii X XSilene gallica X Solanum heterantherum XSpergularia arbuscula X Spergularia sp. 1 X Stachys sp. 1 X Stachys sp. 2 X Stachys sp. 3 XStachys truncata X Stellaria sp. 1 X Tetragonia macrocarpa XTetragonia maritima X X XTetragonia ovata X X Tetragonia sp. 1 X Tetragonia sp. 2 XViola pusilla X X Zephyra elegans XZephyra sp. 1 X
Top Related