UNIVERSIDAD DE LA SERENA FACULTAD DE CIENCIAS …

UNIVERSIDAD DE LA SERENA FACULTAD DE CIENCIAS

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA

Banco de semillas y emergencia de plantas anuales: implicancias para la mantención de las comunidades en el desierto costero del Norte Chico chileno

por:

Diego Alejandro Sotomayor Melo

Tesis presentada al Departamento de Biología de la Universidad de La Serena, como uno de los requisitos para optar al grado de Magíster en Ciencias Biológicas, mención Ecología de Zonas Áridas

Profesor Guía: Dr. Julio R. Gutiérrez Camus Comisión de Tesis: Dr. Francisco A. Squeo Porcile

Dr. Lohengrin A. Cavieres

Marzo 2010 La Serena, Chile

UNIVERSIDAD DE LA SERENA FACULTAD DE CIENCIAS

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA

Programa de Magíster en Ciencias Biológicas mención Ecología de Zonas Áridas

La Defensa Final de la Tesis titulada:

“Banco de semillas y emergencia de plantas anuales: implicancias para la mantención de las comunidades en el desierto costero del Norte Chico chileno”

Presentada por el Candidato a Magíster:

Diego Alejandro Sotomayor Melo

Ha sido aprobada por la Comisión de Tesis, constituida por los profesores abajo firmantes, calificándose con nota final………….

Dr. Julio R. Gutiérrez Camus Mag. Arturo Cortés Maldonado Profesor Guía Coordinador del Programa Universidad de La Serena Universidad de La Serena

Dr. Francisco A. Squeo Porcile Dr. Lohengrin A. Cavieres Miembro Comisión de Tesis Miembro Comisión de Tesis

Universidad de La Serena Universidad de Concepción

Dr. Marco Corgini Videla Dirección de Estudios de Postgrado

Universidad de La Serena

Fecha:

ii

AGRADECIMIENTOS

Quiero expresar mi más sincero agradecimiento al Dr. Julio R. Gutiérrez,

director de mi tesis, por su constante apoyo, colaboración, paciencia y

excelentes comentarios durante la realización de este trabajo.

Al Dr. Francisco A. Squeo y al Dr. Lohengrin A. Cavieres, miembros del comité

de tesis, por su disposición y valiosos comentarios que contribuyeron durante

las distintas fases de diseño y ejecución de esta tesis.

A mi familia: Cecilia, Alejandro, Sergio y Dante por su amor, confianza,

incondicional apoyo y constante estímulo durante la realización de mis estudios.

A mi segunda familia en Chile: Pachi, Paty y Víctor por su excelente acogida,

apoyo y generosidad.

A la Comisión Nacional Científica y Tecnológica (CONICYT) del Gobierno de

Chile, quienes a través de la Beca Latinoamericana de Magíster M-58080091

permitieron la realización de mis estudios en Chile.

Al proyecto FONCECYT 1070808 del Dr. Julio Gutiérrez, al Instituto Ecología y

Biodiversidad (IEB) Proyecto ICM-PO5-002 y CONICYT PFB-23, y al Proyecto

de la Fundación BBVA Grant INTERCAMBIO (BIOCON06-105) por el

financiamiento de este proyecto. Al Centro de Estudios Avanzados en Zonas

Áridas (CEAZA) por el apoyo en las salidas de terreno.

A Gina Arancio por la identificación de las muestras botánicas y por sus

valiosos comentarios sobre la flora regional.

A mis compañeros del Magíster: Pato García, Danny Carvajal, Rodrigo Estévez

y Manuela Erazo, Joaquín Morales, Paola Henríquez, Paola Vargas; y de

laboratorio: Alex Cea, Leticia Sánchez, Camila Holzapfel, Hernán Vásquez por

iii

sus innumerables contribuciones durante el desarrollo de mi tesis y mis

estudios en Chile. También a los profesores del Magíster, quienes me

trasmitieron sus valiosos conocimientos para la ejecución de esta tesis.

Al Mag. Arturo Cortés y al Laboratorio de Ecofisiología Animal de la Universidad

de La Serena por su gentileza al prestarme la cámara de crecimiento donde se

realizaron los experimentos de esta tesis.

Al Dr. Juan Armesto y al Dr. Martín Carmona por su colaboración con

bibliografía.

Al Dr. Jaime Madrigal por su disposición y valiosos consejos estadísticos para

el análisis de datos.

iv

TABLA DE CONTENIDOS

RESUMEN 1

ABSTRACT 3

INTRODUCCIÓN 5

1.1. El desierto costero del Norte Chico 7

1.2. Mantención de comunidades en ambientes variables 10

1.3. Banco de semillas 13

1.4. Emergencia de plántulas 19

1.5. Hipótesis 21

1.6. Objetivos 23

MATERIALES Y MÉTODOS 25

2.1. Área de estudio 25

2.2. Colecta de muestras de suelo 29

2.3. Determinación del banco de semillas 32

2.4. Sistema experimental 33

2.5. Muestreo en terreno 35

2.6. Análisis de datos 36

RESULTADOS 39


3.2. Sistema experimental para la emergencia de plántulas 61

3.3. Emergencia de plántulas en terreno 69

DISCUSIÓN 74


4.2. Emergencia de plántulas: efectos de temperatura y precipitación 80

4.3. Correspondencia entre resultados obtenidos en el banco de semillas,

laboratorio y terreno 83

4.4. Mantención de comunidades en el desierto costero del Norte Chico 85

LITERATURA CITADA 88

ANEXOS 97

v

LISTA DE TABLAS Tabla 1. Promedio anual (PA) y coeficiente de variación (CV) de la

precipitación en localidades del desierto costero del Norte Chico 9

Tabla 2. Características fisicoquímicas de los suelos de las localidades de

estudio. Los valores corresponden al promedio y 1 error estándar.

Los nombres de las columnas hacen referencia a las 3 primeras

letras del nombre de cada localidad. 32

Tabla 3. Peso y densidad (± 1 error estándar) de las 10 especies de

anuales más abundantes del banco de semillas en las localidades

de estudio en el desierto costero del Norte Chico de Chile. El

asterisco denota especies exóticas. 40

Tabla 4. Resumen del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA) para

los bancos de semillas y variables ambientales. 49

Tabla 5. Información estadística de las variables significativas incluidas en el

modelo multivariado de Análisis de Correspondencia Canónica (CCA). 49

Tabla 6. Correlaciones de las variables ambientales con los ejes

canónicos del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA). 51

Tabla 7. Colinearidad entre las variables ambientales utilizadas en el

modelo del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA). 51

Tabla 8. Densidad (± 1 error estándar) de las 10 especies más

abundantes que emergieron en las bandejas de acuerdo a la

temperatura a la que se llevó a cabo el ensayo. 62

Tabla 9. Umbrales de precipitación (mm) por temperatura de las especies

de anuales que emergieron en los experimentos de laboratorio. El

asterisco denota especies exóticas. 68

Tabla 10. Números de especies registrados en cada experimento o

muestreo realizado en las localidades de estudio. 72

Tabla 11. Similitud florística (%) entre el banco de semillas, experimentos

de laboratorio y muestreo en terreno utilizando el Índice de

Sorensen (10, 15, 20= experimentos a 10ºC, 15ºC y 20ºC,

respectivamente; S= banco de semillas; T= muestreo de terreno). 73

vi

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Ubicación de las localidades de estudio en el desierto costero

del Norte Chico de Chile. 27

Figura 2. Localidades de estudio en el desierto costero del Norte Chico

de Chile. A: Rodillo; B: Cisne; C: Pajonales; D: Carrizal; E:

Bronces; F: Choros; G: Romeral; H: Lagunillas. 30

Figura 3. Densidad de semillas total y de especies anuales (± 1 error

estándar) en las localidades de estudio en el desierto costero del

Norte Chico de Chile. Las letras indican grupos estadísticamente

homogéneos (Test de Tukey, p<0,05). 43

Figura 4. Número de especies total y de anuales (± 1 error estándar)

encontradas en los bancos de semillas de las localidades del

desierto costero del Norte Chico de Chile. Las letras indican

grupos estadísticamente homogéneos (Test de Tukey, p<0,05). 44

Figura 5. Densidad de semillas y número de especies (valores ± 1 error

estándar) de anuales nativas y exóticas encontradas en los bancos

de semillas de las localidades del desierto costero del Norte Chico

de Chile. 46

Figura 6. Diagrama de ordenación directa mediante Análisis de

Correspondencia Canónica (CCA) para los bancos de semillas

incluyendo variables ambientales. Los colores están relacionados

con las 8 localidades de estudio. Los triángulos representan

centroides de las especies (códigos, Anexo 2). Variables

ambientales: PREC: precipitación; N: nitrógeno; P: fósforo; K:

potasio; STA1, STA2, STA3 centroides de las 3 estaciones en que

se realizaron los muestreos: diciembre, abril y agosto de 2009,

respectivamente. 48

Figura 7. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la

precipitación (PREC) en el modelo CCA sobre las especies en el

banco de semillas, utilizando valores de t de Student. Las especies

vii

dentro de los anillos de Van Dobben presentan relaciones

significativas positivas o negativas de acuerdo al signo en el borde

del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables ambientales,

Fig. 6). 53


concentración de potasio (K) en el modelo CCA sobre las especies

en el banco de semillas, utilizando valores de t de Student. Las

especies dentro de los anillos de Van Dobben presentan

relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al signo

en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables

ambientales, Fig. 6). 54


concentración de fósforo (P) en el modelo CCA sobre las especies

en el banco de semillas, utilizando valores de t de Student. Las

especies dentro de los anillos de Van Dobben presentan

relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al signo

en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables

ambientales, Fig. 6). 56


concentración de nitrógeno (N) en el modelo CCA sobre las

especies en el banco de semillas, utilizando valores de t de

Student. Las especies dentro de los anillos de Van Dobben

presentan relaciones significativas positivas o negativas de

acuerdo al signo en el borde del anillo. (Códigos de especies,

Anexo 2; variables ambientales, Fig. 6). 57

Figura 11. Modelo de distribución espacial de la riqueza de especies en

los bancos de semillas en función a los gradientes ambientales.

Las isoclinas representan gráficamente las variaciones

estadísticamente significativas de la riqueza de especies sobre el

plano descrito por los dos primeros ejes de la ordenación (Códigos

variables ambientales, Fig. 6). 58

viii

Figura 12. Viabilidad promedio (± 1 error estándar) por localidad en los

bancos de semillas. Las letras indican grupos significativamente

homogéneos (Test de Tukey, p<0,05). 59

Figura 13. Tamaño medio (± 1 error estándar) de las semillas de anuales

en las localidades del desierto costero del Norte Chico. Las letras

indican grupos significativamente homogéneos (Test de Tukey,

p<0,05). 60

Figura 14. Densidad de plántulas (± 1 error estándar) emergidas en los

experimentos de laboratorio. A: Rodillo; B: Carrizal; C: Choros; D:

Lagunillas. 65

Figura 15. Número de especies (± 1 error estándar) emergidas en los

experimentos de laboratorio. A: Rodillo; B: Carrizal; C: Choros; D:

Lagunillas. 66

Figura 16. Densidad de semillas viables y plántulas registradas en el

muestreo de terreno de las localidades de estudio en agosto 2009.

Valores ± 1 error estándar. 70

Figura 17. Densidad (±1ES) de semillas en los bancos de semillas para

algunas zonas áridas en América. Los datos del desierto costero

del Norte Chico y de P. N. Fray Jorge (Gutiérrez & Meserve 2003)

corresponden a anuales (izquierda) y total (derecha); los de R. N.

Las Chinchillas-Aucó (Gutiérrez et al. 2000) son para 3 ambientes:

xérico, mésico y quebradas, respectivamente; los del desierto de

Sonora corresponden al máximo y mínimo recalculados a partir de

Reichman (1984). 76

ix

x

LISTA DE ANEXOS

Anexo 1. Listado taxonómico de las especies determinadas en los

diferentes muestreos y experimentos. (Origen: E= endémica, N=

nativa no endémica, A= adventicia); forma de vida (FV): T= árbol,

F= fanerófita, S= sufrútice, K= cactácea, H= hierba perenne,

B=hierba bi-anual, A= hierba Anual; categoría de conservación

(CS) a nivel regional en Coquimbo (4) y Atacama (3): EX=

extinta, EP= en peligro, VU= vulnerable, FP= fuera de peligro,

IC= insuficientemente conocida y NE= no evaluada). 97

Anexo 2. Códigos de las especies utilizados en las figuras del Análisis

de Correspondencia Canónica (CCA). 102

Anexo 3. Listado de las especies determinadas durante los muestreos y

experimentos. 103

1

RESUMEN

El objetivo principal de esta tesis fue identificar los mecanismos que permiten la

mantención de comunidades de plantas anuales en el desierto costero del

Norte Chico de Chile. En cuanto a banco de semillas se planteó la hipótesis de

que su riqueza y abundancia estará condicionada por el gradiente de aridez

presente en este desierto. Para emergencia de plántulas, la hipótesis consistió

en que existirá también una influencia del gradiente aridez y que precipitación y

temperatura también influirán en la germinación generando comunidades

estructuralmente diferentes. Estas comunidades estarían utilizando la estrategia

del oportunismo cauto como adaptación a un ambiente altamente variable. Para

probar estas hipótesis se utilizó una combinación de estudios in situ y

experimentos de laboratorio. Los estudios in situ consistieron en la colección de

muestras para determinar el banco de semillas y en muestreos para determinar

las plantas que emergieron producto de los estímulos ambientales en 8

localidades separadas aproximadamente 0.5º entre los 26º y 30º S que abarca

este desierto. Los experimentos de laboratorio se diseñaron para evaluar los

efectos de agua y temperatura sobre la emergencia de plantas a partir de

muestras de suelo de 4 localidades separadas entre sí por 1º de latitud. Se

encontró que el gradiente de aridez presente en este desierto es el principal

determinante de la composición y abundancia de las comunidades de plantas

anuales, tanto en banco de semillas como para las que emergieron en

condiciones naturales o experimentales. Los bancos de semillas estarían

2

sirviendo como reservorios de propágulos puesto que permanecieron semillas

viables luego de la época de germinación. Asimismo, existen otras variables

ambientales como la concentración de nutrientes en el suelo, y la temperatura

que juegan roles importantes y sus efectos son especie-específicos. La mayor

concentración de nutrientes se relaciona a lugares hacia la parte sur del

gradiente donde la perturbación antrópica es mayor. En términos generales se

encontró que las comunidades de anuales en este desierto se encuentran

fundamentalmente influenciadas por las condiciones de aridez y además

presentan estrategias como la del oportunismo cauto o respuestas diferenciales

a las condiciones ambientales que les permiten mantenerse en estas

condiciones extremas.

Palabras claves: plantas anuales, banco de semillas, coexistencia de especies,

desierto costero chileno, oportunismo cauto, relación especie-ambiente.

3

ABSTRACT

The main objective of this thesis was to identify the mechanisms that allow the

maintenance of annual plant communities in the coastal desert of north-central

Chile. We hypothesize that species richness and abundance of the seed banks

are determined by the aridity gradient present in this desert. Seedling

emergence will also be affected by the gradient, and precipitation and

temperature will also determine structurally different communities. These

communities will be utilizing the cautious opportunism strategy to cope with a

highly variable environment. To test these hypotheses we utilized a combination

of field surveys and laboratory essays. Field surveys consisted in the collection

of samples to determine seed banks and surveys to evaluate seedling

emergence under natural field conditions in 8 localities separated every 0.5º

between 26º-30ºS, along the coastal desert. Laboratory essays were designed

to test the effects of water and temperature on seedling emergence from soil

samples taken from 4 localities separated every 1º. We found that the aridity

gradient present in this desert was the principal determinant of annual plant

communities’ composition and abundance in seed banks, as well as for seedling

emergence in natural and experimental conditions. Seed banks are likely to be

acting as propagule reservoirs given that viable seeds remained after the

germination season. In addition, there are other environmental factors, such as

nutrient concentration and temperature; playing important roles and their effects

are species-specific. The highest nutrient concentration was related to localities

4

towards the southern tip of the gradient where human disturbance is greater. In

general terms, we found that annual plant communities in this desert are

fundamentally determined by the conditions of aridity, and that they exhibit

strategies like cautious opportunism and differential responses to the

environment that allow them to maintain themselves in those extreme

conditions.

Keywords: annual plants, seed banks, cautious opportunism, Chilean coastal

desert, species-environment relationship, species coexistence.

5

INTRODUCCIÓN

En las regiones áridas y semiáridas la precipitación ejerce un control fuerte

sobre las historias de vida, las características fisiológicas y la composición de

especies de su biota (Noy-Meir 1973, Chesson et al. 2004). En estos sistemas

la precipitación es tan baja que el agua es el factor controlador dominante de

los procesos biológicos, además es altamente variable a través del año

ocurriendo en eventos discretos e infrecuentes, donde esta variación tiene un

gran componente estocástico (Noy-Meir 1973). Estos sistemas poseen una

naturaleza pulsante (Noy-Meir 1973), que a su vez regula el ciclo de nutrientes

(Austin et al. 2004).

Las plantas del desierto pueden poseer dos estrategias principales de

supervivencia ante estas condiciones: tolerancia a la sequía, exhibida en

general por especies perennes (i. e. plantas suculentas y arbustos), y evasión

de la sequía, característica de las especies efímeras. Bajo la forma de semillas

(en el caso de las anuales) o de bulbos (en el caso de las geófitas), las

especies efímeras pueden permanecer latentes en el suelo durante varios años

hasta que se presenten las condiciones apropiadas para su desarrollo (Vidiella

1992, Ward 2009). En algunos desiertos, como en el desierto costero del Norte

Chico chileno, las poblaciones de plantas anuales representan un componente

muy importante de la biodiversidad (Armesto et al. 1993), sobreviviendo años

sucesivos con escasez o ausencia de agua debido a que sus semillas pueden

6

permanecer latentes en el suelo por varios años. Aún en años lluviosos no

todas las semillas viables germinan de una vez, previniendo el evento que una

cohorte de semillas que ha germinado no sobreviva para florecer y producir

semillas, permitiendo así que las semillas que permanecieron latentes en el

suelo sobrevivan para florecer y producir semillas en años futuros (Venable &

Lawlor 1980, Inouye 1991).

Ante suministros de lluvia altamente impredecibles, aunque suficientes para

desencadenar germinación, una respuesta total a una simple señal (i.e. una

lluvia pequeña) puede ser prematura y puede decrecer severamente el

potencial reproductivo de la población (Pake & Venable 1996, Adondakis &

Venable 2004). Noy-Meir (1973) propone que la fracción de germinación óptima

de semillas de plantas anuales disminuye en la medida que el ambiente es más

incierto, así en ambientes altamente inciertos, la estrategia óptima es la del

oportunismo cauto. Esta reducción ha sido probada sólo en algunos sistemas

(Freas & Kemp 1983, Pake & Venable 1996). De hecho, la longevidad y

heterogeneidad de las semillas que permite esta germinación diferencial o

retrasada son características comunes en plantas del desierto (Ward 2009).

Muchas de ellas tienen mecanismos de regulación de la germinación complejos

que permiten la germinación en respuesta a una combinación precisa de

factores ambientales o a una secuencia de eventos (Noy-Meir 1973). Esta

reducción de la fracción de germinación se puede describir como una apuesta

evolutiva, en la que estas plantas estarían “apostando” por su mantención a

7

largo plazo germinando por encima de un umbral y manteniendo una fracción

de semillas sin germinar, antes que una germinación masiva ante cualquier

pulso, que en caso de ser insuficiente para permitir el desarrollo completo de

las mismas estaría provocando un evento de extinción local. Es así que una

apuesta evolutiva se puede definir como la reducción de la varianza de la

adecuación darwiniana con un costo probable en la reducción de la adecuación

darwiniana promedio o esperada en respuesta a un ambiente variable (Venable

& Lawlor 1980). Otro atributo de este tipo es el tamaño de las semillas: se ha

propuesto que semillas más pequeñas podrán afrontar más exitosamente una

mayor variabilidad ambiental (Noy-Meir 1973).

1.1. El desierto costero del Norte Chico

El ambiente árido del desierto del Norte Chico es causado por un régimen

climático influenciado por la corriente fría de Humboldt que fluye de sur a norte

y la celda de alta presión del Pacífico occidental central que impide el

movimiento hacia el norte de frentes de lluvias con excepción de algunos

inviernos. Las condiciones atmosféricas influenciadas por un anticiclón

subtropical estable, resultan en un clima costero templado uniforme con lluvias

escasas (Rundel et al. 1991, Juliá et al. 2008). Esta zona se caracteriza por 2-5

años de sequía (Vidiella 1992) seguidas por un aumento notable en la

cobertura de plantas después de eventos de lluvia en invierno de al menos 15

mm (Vidiella & Armesto 1989). Su rápido crecimiento y abundante floración

después de las lluvias, es un fenómeno que se conoce como “desierto florido”

8

(Muñoz 1985), el cual tiene importantes implicancias ecológicas y económicas

para la región. El desierto florido representa un aumento notable en la

disponibilidad de recursos para las redes tróficas locales (i. e. herbívoros,

frugívoros, polinizadores, detritívoros) así como para el ganado doméstico. En

esta región de Chile, muchas comunidades rurales subsisten en base a la alta

productividad de las especies efímeras que son fuente de forraje para su

ganado (Gutiérrez 2008). No obstante la importancia ecológica y económica del

fenómeno de germinación masiva en el desierto costero chileno, existe escasa

información sobre la dinámica del banco de semillas y su relación con los

regímenes de precipitación u otros factores que podrían estimular la

germinación y el crecimiento de las plantas.

A lo largo de todo el desierto costero del Norte Chico de Chile (26º-31º LS),

comprendido entre las regiones de Atacama y Coquimbo, existe sólo una

estación lluviosa, restringida a los meses de invierno, y las temperaturas

presentan escasa fluctuación a lo largo del año (diCastri & Hajek 1976). Existe

un marcado gradiente latitudinal de precipitación (Tabla 1): tanto en el promedio

anual como la predictibilidad de las lluvias disminuyen abruptamente de sur a

norte (Vidiella & Armesto 1989, Vidiella 1992, Squeo et al. 1994). En

consecuencia, las plantas que se encuentran en el extremo sur del gradiente

reciben lluvias que son superiores en magnitud y que ocurren con mayor

frecuencia en comparación con las plantas que se encuentran en el extremo

norte (Vidiella 1992). La estación de crecimiento de las plantas anuales, es

9

decir, el periodo que transcurre entre la germinación y la muerte, puede variar

desde semanas hasta meses, dependiendo de los patrones de temperaturas y

lluvias de un determinado año (Vidiella et al. 1999, Gutiérrez 2008). La gran

variabilidad inter-anual en la densidad, diversidad y productividad de las plantas

anuales estaría, asimismo, relacionada con la variabilidad en temperatura y

precipitación (Armesto et al. 1993).

Tabla 1. Promedio anual (PA) y coeficiente de variación (CV) de la precipitación

en localidades del desierto costero del Norte Chico (Almeyda 1950).

Precipitación

Localidad

Latitud

Elevación

(m)

PA

(mm)

CV

(%)

No años de

registro

Chañaral 26o21' 13 23 87 18

Caldera 27o03' 30 24 94 58

Copiapó 27o21' 370 25 94 74

Vallenar 28o35' 460 55 73 26

La Serena 29o54' 40 124 65 140

Coquimbo 29o56' 5 115 65 64

Lagunillas 30o6' 10 131 51 23

Las especies de plantas efímeras (anuales y geófitas) aumentan en importancia

desde sur a norte alcanzando su máxima riqueza en Carrizal Bajo (28ºS),

donde además se encuentra la mayor riqueza de especies endémicas (Armesto

et al. 1993, Vidiella et al. 1999). Hacia el norte por la costa, la riqueza de

especies de plantas disminuye, desapareciendo completamente a partir de los

10

26ºS (Gutiérrez 2008). Manchones de plantas se encuentran a lo largo de ríos

[plantas ribereñas, Gutiérrez et al. (1998)] y en lugares con influencia de la

neblina (Rundel et al. 1991). Por otro lado, el número de especies anuales

exóticas disminuye abruptamente en este gradiente de aridez (Armesto et al.

1993), lo que a su vez está relacionado con la mayor presencia de poblaciones

humanas en la parte sur del gradiente, es decir mayor perturbación. Esta mayor

perturbación está relacionada con mayor cantidad de nutrientes, los que tienen

un efecto sobre las dinámicas de las especies presentes en el área, en especial

el nitrógeno (Gutiérrez 1992, 1993).

1.2. Mantención de comunidades en ambientes variables

Debido a la alta diversidad de las anuales en ambientes con gran variabilidad

temporal, éstas han sido citadas como ejemplo de sistema biológico en el que

la variabilidad temporal podría estar promoviendo la coexistencia (Pake &

Venable 1996). Inouye (1991) señala que son cuatro los factores que

probablemente contribuyen a la mantención de la alta diversidad. Tres de estos

factores pueden ser aplicables al desierto del Norte Chico (Gutiérrez 2008). El

primero, es la limitada cantidad de precipitación que caracteriza a los desiertos

en general. Debido a que la productividad está limitada por la precipitación, los

desiertos carecen de un dosel cerrado de vegetación perenne. Cuando el agua

está disponible, los espacios abiertos pueden ser colonizados por las plantas

anuales. Un segundo factor es la variación de la disponibilidad de agua tanto en

el tiempo como en el espacio. Pequeñas diferencias en la topografía superficial

11

pueden crear diferencias significativas en la humedad del suelo al canalizar los

flujos de agua lejos de algunas áreas y concentrarlas en otras. La variación

espacial de los suelos en relación al tipo y textura puede amplificar la variación

a escala más pequeña de la humedad del suelo. La variación interanual en las

precipitaciones puede afectar la proporción del banco de semillas que germina

cada vez, debido a las diferencias en los umbrales de respuesta de las

diferentes especies de plantas anuales. Un tercer factor sería la depredación de

semillas y plantas anuales. La depredación densidad-dependiente, frecuencia-

dependiente y tamaño-dependiente, puede reducir la abundancia de especies

de anuales competitivamente dominantes que pueden desplazar especies de

anuales que son competidoras más pobres. El cuarto factor se refiere a la

estacionalidad de la precipitación (i.e. invierno, verano) y como ésta se

relaciona a la presencia de comunidades de plantas anuales diferentes, y no se

aplica a este desierto debido a que las lluvias solo ocurren en invierno.

Noy-Meir (1973) menciona que ante condiciones ambientales altamente

variables son 2 las estrategias que optimizan la mantención de las especies de

anuales: (1) la fracción de germinación óptima disminuye a medida que la

probabilidad de un resultado no exitoso aumenta, convirtiéndose en una

estrategia de oportunismo cauto; y (2) el crecimiento se optimiza al maximizar

la correlación entre las señales externas para la activación y un resultado

exitoso. Adicionalmente, Chesson (2000) identificó dos mecanismos generales

que promueven la coexistencia en ambientes variables: el efecto de

12

almacenamiento y la no-linealidad relativa de la competencia. El primer

mecanismo ha sido identificado en varios ecosistemas e incluso como

responsable en el mantenimiento de la diversidad genética. El segundo

mecanismo involucra distintos patrones de crecimiento poblacional y consumo

de recursos en función a como el crecimiento y el consumo de cada especie

cambian directamente en función de la disponibilidad de recursos; esta no-

linealidad relativa se expresa en que las especies tienen curvas de forma

diferente para describir su crecimiento en función de la disponibilidad de

recursos. Este último factor ha sido menos estudiado (Chesson et al. 2004).

La teoría del efecto de almacenamiento (Chesson et al. 2004) identifica las

condiciones bajo las cuales la partición temporal puede ser efectiva al promover

la diversidad, y descansa sobre las diferencias en la fenología (e.g.

germinación). Estarían involucrados tres factores. Primero, existen respuestas

específicas de las especies al ambiente físico. Segundo, una respuesta positiva

al ambiente físico debe llevar a mayor competencia (covarianza entre ambiente

y competencia). Tercero, algún factor en la historia de vida debe amortiguar el

crecimiento de la población como prevención a periodos desfavorables. Los

requerimientos específicos de germinación pueden proveer una partición

temporal del nicho bastante fina, debido a que los requerimientos de

germinación son más restrictivos que los requerimientos para el crecimiento

vegetativo y la reproducción. Facelli et al. (2005), en un estudio en el sur de

Australia encontraron que las especies en el banco de semillas aparentan tener

13

estrategias contrastantes, que potencialmente promueven la coexistencia por el

efecto de almacenamiento.

En relación al tercero de los factores del efecto de almacenamiento, el concepto

de apuesta evolutiva (Venable & Lawlor 1980, Pake & Venable 1996, Venable

2007) está definido en términos de un intercambio entre la media y la varianza

de algún criterio de desempeño tal como el crecimiento poblacional o el éxito

reproductivo, amortiguando el crecimiento de la población en prevención a

periodos desfavorables. Los organismos con algún atributo de apuesta

evolutiva tendrán mayor éxito a largo plazo, aunque esto signifique alguna

disminución en la respuesta poblacional inmediata ante condiciones favorables,

como por ejemplo una fracción germinativa reducida.

1.3. Banco de semillas

Es ampliamente reconocido que las anuales del desierto tienen bancos de

semillas. El banco de semillas es la concentración de propágulos viables

enterrados en el suelo por períodos variables de tiempo (Thompson & Grime

1979). Los bancos de semillas son críticos para las poblaciones de anuales del

desierto que persisten en ambientes variables e impredecibles (Pake & Venable

1996). Las semillas de las plantas anuales son la base de una cadena trófica

diversa (Inouye 1991, Gutiérrez 2001).

14

En la ausencia de una estructura vegetativa perenne, la germinación de

semillas de las anuales es riesgosa debido a que estas semillas representan el

único vínculo de un año al siguiente y la precipitación requerida para la

germinación puede ser diferente de la requerida para la sobrevivencia de las

plántulas (Adondakis & Venable 2004). Como resultado de esto la germinación

es algunas veces seguida por una falla reproductiva completa, por lo que

muchas especies tienen mecanismos para que sus semillas permanezcan

latentes hasta que las condiciones necesarias para su sobrevivencia y

germinación ocurran (Noy-Meir 1973). Algunas plantas tienen también

mecanismos que aseguran que las semillas producidas por un solo individuo

germinen en más de una ocasión, a menudo en periodos de años. El último

fenómeno se entiende en términos de apuestas evolutivas para encarar una

variación ambiental impredecible (Venable & Lawlor 1980).

- Distribución espacial y temporal

Los bancos de semillas en el suelo son altamente variables en el tiempo y en el

espacio (Reichman 1984, Gutiérrez et al. 2000, Gutiérrez & Meserve 2003,

Facelli et al. 2005). Si hay alta disponibilidad de agua, las plantas pueden

alcanzar tamaños comparables a los de arbustos pequeños y producir miles de

semillas. En años con lluvias esparcidas y escasas las plantas pueden producir

sólo una o unas pocas semillas antes de morir (Gutiérrez 2008). La lluvia de

semillas, los granívoros, el envejecimiento y muerte de las semillas y la

germinación de semillas dan cuenta de la variación en el banco de semillas

15

(Harper 1977, Fenner 1985). Gran parte de la variación temporal del banco de

semillas del suelo está asociada a la variabilidad de la producción primaria de

las especies de plantas anuales (Nelson & Chew 1977). Los eventos post-

dispersión, como depredación o enterramiento de semillas, estarían

relacionados con el peso medio (tamaño) de las mismas, puesto que semillas

de formas redondeadas y mayor peso tienden a enterrarse o ser más

susceptibles a depredación (Traba et al. 2006).

Gutiérrez & Meserve (2003) reportaron que después del Fenómeno El Niño-

Oscilación Sur (ENOS) de 1991-1992 la abundancia del banco de semillas en el

matorral espinoso del Parque Nacional Bosque Fray Jorge aumentó entre 5 a

10 veces. Un resultado similar fue obtenido por Gutiérrez et al. (2000) en la

localidad de Aucó en la Región de Coquimbo asociado al ENOS de 1997. La

fuerte respuesta de las plantas anuales y del banco de semillas a los años

lluviosos ENOS demuestra la importancia de este fenómeno en el

reabastecimiento, recuperación y probable mantención de la vegetación

efímera en la región árida de Chile (Gutiérrez & Meserve 2003, Gutiérrez 2008).

La distribución vertical de las semillas también puede ser un factor de

variabilidad en los bancos de semillas (Marone et al. 1998), aunque no se ha

encontrado como un factor relevante en el desierto del Norte Chico (Vidiella &

Armesto 1989) o en otros desiertos, como el de Sonora (Pake & Venable 1996).

Vidiella & Armesto (1989) no encontraron diferencias en la composición de

16

especies entre muestras tomadas a 3 y 6 cm de profundidad, sin embargo

encontraron que a partir de las muestras más superficiales germinaban mayor

cantidad de plántulas, lo que sugiere que la mayor cantidad de semillas viables

se encuentran en los estratos más superficiales.

No todas las semillas viables producidas en una población natural de plantas

germinan en la temporada siguiente a su producción. Si una porción sobrevive

a años subsecuentes, el resultado es un banco de semillas con una estructura

de edades (Moriuchi et al. 2000). La estructura de edades del banco de

semillas es un determinante crítico de muchos aspectos de ecología de

poblaciones y comunidades básica y aplicada, así como de las dinámicas de

evolución. En un estudio con Pectocarya recurvata (Boraginaceae) del desierto

de Sonora se encontró que la estructura de edades está sesgada hacia edades

más jóvenes (1 o 2 años) con un máximo de antigüedad de 7 años (Moriuchi et

al. 2000). No se tiene ningún estudio de este tipo para el desierto costero del

Norte Chico.

- Latencia

Las especies anuales se encontrarían en un alto riesgo de extinción local a

menos que posean algún mecanismo de latencia que regule su emergencia,

permitiendo solamente la germinación de una fracción de semillas en respuesta

a un umbral mínimo de precipitación, manteniendo así el resto en el banco

como una reserva viable (Noy-Meir 1973, Venable & Lawlor 1980). Este tipo de

17

latencia se denomina latencia innata y se refiere a la incapacidad de la semilla

de germinar apenas ha sido dispersada, aún cuando se den condiciones

favorables para su desarrollo (Fenner 1985). Esta incapacidad puede estar

dada por la inmadurez del embrión, por la presencia de cubiertas gruesas que

previenen el flujo de agua y oxígeno, por compuestos inhibidores que deben ser

lavados o bien por requerimientos específicos de fotoperiodo o temperatura

(Fenner 1985).

Las poblaciones que experimentan más variación temporal deberán tener

menores fracciones de germinación y una mayor fracción de sus semillas en los

bancos de semillas interanuales que las poblaciones que experimentan menos

variabilidad temporal; asimismo, las poblaciones con semillas más grandes

experimentarán menor variación temporal en el éxito reproductivo y, por lo

tanto, tendrán mayores fracciones de germinación, que las poblaciones con

semillas más chicas (Pake & Venable 1996). Adondakis & Venable (2004)

encontraron que una considerable fracción de las semillas de un gremio de

anuales del desierto de Sonora no germina bajo condiciones favorables ya sea

en el campo o en condiciones controladas en cámara de crecimiento. Tales

comportamientos son consistentes con las predicciones de las apuestas

evolutivas para las anuales del desierto. Además, se ha encontrado una

correlación positiva entre la fracción de germinación y la adecuación darwiniana

(Pake & Venable 1996), lo que sugiere que las plantas anuales poseen una

estrategia llamada “germinación predictiva”. Esto significa que aunque el

18

momento de la germinación sea variable entre diferentes años, existe una

correlación positiva entre el momento de germinación en un determinado año y

la oportunidad que entrega el mismo para el éxito reproductivo de la planta.

Este patrón de mayor germinación en años favorables tiene importantes

implicancias para la coexistencia de las especies en ambientes con gran

variabilidad temporal.

Se ha postulado que existe una sustitución parcial entre latencia y dispersión

como adaptaciones evolutivas en ambientes variables tanto espacial como

temporalmente, sugiriéndose que las anuales del desierto apuestan más por la

latencia que por la dispersión debido a que la precipitación como fuente

dominante de variabilidad es más fácil esperarla que buscarla vía dispersión

(Venable & Lawlor 1980). Por otro lado, también se ha comprobado que la

mayor parte de las semillas de las anuales del desierto se dispersan poco

(Venable et al. 2008), aunque debe considerarse la dispersión de semillas por

viento, que fundamentalmente estaría involucrada en traslados de semillas a

mayor distancia y en mucha menor cantidad (Reichman 1984, Venable et al.

2008). Así, el escape en tiempo sería el dominante sobre el escape en espacio,

pero con una importancia relativa que variaría entre sitios y años. Esta baja

capacidad de dispersión también tendría importantes implicancias para la

coexistencia de especies, ya que estaría promoviendo mayor competencia

intra-específica que potencialmente tiene un rol muy importante en la

19

promoción de la coexistencia de especies en presencia de variaciones

espaciales (Venable et al. 2008).

1.4. Emergencia de plántulas

Armesto et al. (1993) señalan que la germinación de las especies de plantas

anuales nativas a Chile ocurre con eventos de lluvia mayores a 15 mm,

mientras que las semillas provenientes de plantas anuales exóticas germinan

con eventos mayores a 5 mm. El mayor umbral encontrado para las especies

nativas sería para impedir partidas falsas, esto es, germinación en respuesta a

un evento de lluvia que no provee bastante humedad para completar el ciclo de

vida de la planta. La respuesta umbral se puede interpretar como la cantidad

mínima de humedad proporcionada por una simple lluvia que permite a la

planta completar su ciclo de vida sin otras lluvias adicionales (Vidiella 1992).

Una lluvia de 20 mm en el invierno de 1989, gatilló la emergencia, crecimiento y

floración de especies de plantas en Carrizal Bajo (28ºS) (Vidiella et al. 1999).

Ensayos de laboratorio con muestras de suelo conteniendo el banco de

semillas del sitio, indicaron emergencia abundante de plántulas con riegos

simulando 15 mm de lluvia (Vidiella 1992). Este umbral de 15 mm es más bajo

que el umbral de 25 mm, documentado para comunidades de plantas del

desierto de Norte América (Gutiérrez & Whitford 1987). Estas discrepancias

estarían relacionadas a diferencias en los requerimientos de germinación de las

especies de plantas o a diferencias en los niveles de evapotranspiración entre

desiertos. Por ejemplo, temperaturas más bajas y mayor nubosidad en el

20

desierto costero de Chile podría traducirse en menor evaporación y

consecuentemente mayor disponibilidad de agua para germinación y

establecimiento de plantas (Vidiella 1992).

Los factores ambientales tales como agua, temperatura y fotoperiodo afectan

las respuestas de germinación en casi todas las especies investigadas a la

fecha (Baskin & Baskin 1998). La respuesta fenotípica a estos factores puede

diferir entre especies, poblaciones y genotipos, pudiendo además diferir entre

años (Adondakis & Venable 2004). Ni la distribución de las condiciones

ambientales dentro del año durante la temporada de germinación, ni el efecto

de las condiciones ambientales en la germinación han sido considerados en

estudios empíricos sobre anuales del desierto, con excepción del estudio de

Clauss & Venable (2000). En ese estudio, en el desierto de Sonora,

combinando ensayos de laboratorio y observaciones en terreno encontraron

que las poblaciones efectivamente diferían en sus respuestas a diferentes

condiciones ambientales, sin embargo, obtuvieron patrones de las fracciones

de germinación contradictorios, lo que demuestra que se requieren mayores

estudios al respecto. Adondakis & Venable (2004) trabajando con un gremio de

anuales en ese desierto obtuvieron resultados que apoyan la hipótesis de la

coexistencia de especies en relación al efecto de almacenamiento. Estos

estudios representan algunas de las pocas pruebas empíricas desarrolladas al

momento sobre las diferentes estrategias de las plantas anuales para

permanecer en las condiciones extremas del desierto, y han sido desarrollados

21

en otros desiertos del mundo diferentes del desierto costero del Norte Chico

chileno.

La temperatura, como modulador inter-anual de la respuesta germinativa de

estas comunidades de anuales, cobra mayor trascendencia a la luz del evento

de cambio climático global. Existe bastante evidencia de que el aumento de la

temperatura tiene influencia sobre los patrones fenológicos de gran cantidad de

especies en el mundo (Parmesan & Yohe 2003). Utilizando modelos de cambio

climático proyectado y de distribución de especies de diferentes taxa (e.g.

mamíferos, aves, plantas), Thomas et al. (2004) encontraron en una muestra

regional del mundo que entre 15 y 37% de las especies estarían condenadas a

la extinción para el 2050. No existen estudios de este tipo para el desierto del

Norte Chico.

1.5. Hipótesis

Consistente con el gradiente de aridez presente de sur a norte en este desierto

costero se plantea que existirán diferencias en la diversidad, composición y

abundancia de los bancos de semillas a lo largo de este gradiente. Los bancos

de semillas en las partes más húmedas del gradiente serán más abundantes y

más diversos que aquellos de las zonas más áridas del mismo, debido a la

mayor disponibilidad de recursos para el desarrollo de la vegetación (i.e. agua).

22

Asimismo, se podrían esperar diferencias estacionales en la abundancia y

composición de los bancos de semillas en todo el gradiente debido a que las

comunidades de anuales responderán de manera diferente a las condiciones

de aridez; se espera menor variación estacional hacia la parte más árida del

mismo, ya que menos semillas germinarían en estas zonas más secas. Si

existiesen diferencias en la abundancia y composición del banco de semillas

entre las muestras de diciembre y abril se podrían atribuir a eventos post-

dispersión como depredación o enterramiento de las semillas en relación al

peso medio (tamaño) de las mismas, debido a que semillas de formas

redondeadas y mayor peso tienden a enterrarse o ser más susceptibles a

depredación.

Se espera diferentes comportamientos de la emergencia de plántulas en

relación a las condiciones de precipitación, temperatura y lugar de colecta en

condiciones experimentales. En cuanto a precipitación, las cantidades menores

de agua permitirán la emergencia de especies exóticas; ambientes de menor

temperatura favorecerán la emergencia de las especies nativas debido a que el

promedio durante la temporada de germinación es relativamente bajo; el lugar

de colecta también influirá tanto en la composición como en la dinámica de las

especies; se esperan que las especies se distribuyan diferencialmente en

relación a los gradientes ambientales, con especies características a diferentes

sectores del gradiente de aridez.

23

Finalmente, se propone que las comunidades de plantas anuales en el desierto

costero del Norte Chico de Chile ante condiciones ambientales altamente

variables, influenciadas principalmente por la aridez se mantienen utilizando la

estrategia del oportunismo cauto, es decir la fracción de germinación óptima de

semillas de plantas anuales disminuye en la medida que el ambiente es más

incierto. En adición, se propone que las semillas en los bancos de semillas se

harán más pequeñas hacia el sur con la finalidad de afrontar la mayor

variabilidad ambiental.

1.6. Objetivos

- Objetivo general

Identificar los mecanismos que permiten la mantención de comunidades de

plantas anuales en el desierto costero del Norte Chico de Chile.

- Objetivos específicos

Determinar la composición del banco de semillas que se presenta en 8

localidades situadas a lo largo de gradiente latitudinal de disminución en la

cantidad de precipitación correspondiente al desierto costero del Norte Chico

después de la producción de semillas, antes de la temporada de crecimiento y

después de la temporada de crecimiento.

24

Estimar experimentalmente la emergencia de plántulas a partir del banco de

semillas de las localidades del desierto costero en relación a distintas

condiciones de agua y temperatura.

Comparar los resultados de laboratorio con observaciones de las comunidades

de plantas anuales en el terreno para establecer en qué medida los factores

puestos a prueba en laboratorio predicen la respuesta de las comunidades de

anuales en terreno, y de qué manera la composición del banco de semillas se

ajusta a la composición de especies que emergen en un año particular.

25

MATERIALES Y MÉTODOS

2.1. Área de estudio

El desierto costero del Norte Chico chileno se extiende aproximadamente entre

los 26º-31º S (Vidiella 1992). Este desierto corresponde a una zona árida con

tendencia mediterránea caracterizada por un periodo seco (7-10 meses) y una

sola estación lluviosa restringida a los meses de invierno (diCastri & Hajek

1976). Entre el 80 y 90% de las precipitaciones caen entre junio, julio y agosto

(Juliá et al. 2008). A lo largo del gradiente latitudinal que recorre esta región, el

promedio anual de lluvia aumenta de 23 mm en el extremo norte a 131 mm en

el extremo sur (Vidiella 1992). Aunque estas cantidades de lluvia representan

una tendencia, los valores que anualmente reciben las plantas pueden ser muy

diferentes al promedio. Ello se debe a la gran variabilidad interanual en la

cantidad de precipitaciones, la cual queda demostrada por los altos valores del

coeficiente de variación que aumentan en dirección norte dentro del gradiente

(Vidiella 1992, Squeo et al. 1994).

Si bien las lluvias son escasas, en este desierto existe un alto grado de

humedad atmosférica constante a lo largo del año, la que incrementa en los

meses de invierno y que se manifiesta a través de frecuente nubosidad y alta

humedad relativa. Otra característica de este desierto es la escasa fluctuación

estacional y diurna de la temperatura debido al efecto moderador de la corriente

oceánica fría de Humboldt que recorre el litoral chileno de sur a norte (Rundel

26

et al. 1991, Juliá et al. 2008). En la región costera del Norte Chico, las

temperaturas medias para las distintas localidades fluctúan alrededor de los 15

ºC y la oscilación térmica anual (la diferencia entre los promedios de los meses

fríos y más cálidos) fluctúa alrededor de los 7 ºC (diCastri & Hajek 1976). Según

Juliá et al. (2008) se estima un incremento de 4 a 5 ºC en la temperatura media

producto del cambio climático para la región. Para el año 2009 las estaciones

meteorológicas en Coquimbo (30ºS) y Romeral (29º45’S) indican un año con

precipitaciones bajo el promedio, 56,9 mm y 47,9 mm respectivamente (datos

disponibles en http://www.ceazamet.cl). No existen estaciones meteorológicas

disponibles más al norte.

En este gradiente de aridez se seleccionaron 8 localidades costeras (Figura 1),

a menos de 1 km de la costa, que corresponden a terrazas marinas planas de

pendiente suave, con suelos arenoso-arcillosos, derivados de dunas fósiles,

con alto drenaje, depositados sobre una capa de tertel (carbonato de calcio).

Las localidades fueron: Rodillo (26º40’S), Cisne (27º15’S), Pajonales (27º45’S),

Carrizal (28ºS), Bronces (28º30’S), Choros (29º15’), Romeral (29º45’S) y

Lagunillas (30º6’S). En cada localidad o sitio de estudio se instalaron 4 parcelas

semipermanentes de 50x20m separadas entre sí al menos 200 m.

La vegetación en todas estas localidades está compuesta por especies

arbustivas, geófitas, hierbas perennes y anuales (Figura 2). En términos

27

generales la cobertura vegetal se incrementa hacia la parte sur del gradiente,

donde además las anuales tienen mayor cobertura.

Figura 1. Ubicación de las localidades de estudio en el desierto costero del

Norte Chico de Chile.

28

Las especies dominantes en Lagunillas son: las arbustivas Adesmia hystrix,

Adesmia litoralis, Encelia canescens, Frankenia chilensis, Chorizanthe kingii,

Nolana sp.; las perennes Cristaria glaucophylla y Solanum heterantherum; la

anual Plantago hispidula y la geófita Conanthera campanulata. En Romeral las

especies dominantes son: las arbustivas Calliandra chilensis, Haplopappus

parvifolius, Senna cumingii, Bahia ambrosioides; las anuales Schismus

arabicus, Cistanthe coquimbensis, Erodium cicutarium, Erodium moschatum,

Bromus berterianus, Cyclospermum laciniatum; y la geófita Leucocoryne

macropetala.

Las especies dominantes en Choros son: las arbustivas Encelia canescens,

Frankenia chilensis, Nolana divaricata, Tetragonia maritima; la perenne

Cristaria glaucophylla; las anuales Eryngium coquimbanum, Helenium

urmenetae; y la geófita Zephyra elegans. En Bronces las especies dominantes

son: las arbustivas Frankenia chilensis, Tetragonia maritima, Nolana divaricata,

Senecio bahioides; la perenne Cristaria glaucophylla; y las anuales Oenothera

coquimbensis y Cistanthe longiscapa.

En Carrizal las especies abundantes son: las arbustivas Tetragonia maritima,

Oxalis gigantea, Encelia canescens, Nolana divaricata, Chuquiraga ulicina,

Atriplex clivicola; las perennes Cristaria aspera, Cristaria glaucophylla; las

anuales Helenium urmenetae, Cistathe longiscapa, Chaethanthera glabrata; y

las geófitas Zephyra elegans y Leucocoryne sp. Las especies dominantes en

29

Pajonales son: las arbustivas Encelia canescens, Chuquiraga ulicina,

Heliotropium floridum, Skitanthus acutus; las perennes Cristaria aspera,

Cristaria glaucophylla, Spergularia arbuscula; y las anuales Bromus berterianus

y Cistanthe longiscapa.

Las especies dominantes en Cisne son: las arbustivas Tetragonia maritima,

Nolana sedifolia, Frankenia chilensis, Skitanthus acutus; la perenne Dioscorea

fastigiata; y las anuales Quinchamalium chilense, Cistanthe longiscapa y

Oenothera coquimbensis. En Rodillo las especies dominantes son: las

arbustivas Skitanthus acutus, Tetragonia maritima, Encelia canescens,

Chuquiraga ulicina; la perenne Dioscorea fastigiata; la anual Quinchamalium

chilense; y la geófita Leucocoryne apendiculata.

2.2. Colecta de muestras de suelo

Para la determinación del banco de semillas en diciembre 2008, abril 2009 y

agosto 2009 se colectaron 20 muestras de suelo al azar (3 cm de diámetro x 5

cm de profundidad = 35,4 cm2) alrededor de cada una de las cuatro parcelas de

50x20m dispuestas en cada una de las 8 localidades de estudio. Muestreos

previos han demostrado que menos del 10% de las semillas se encuentran en

el intervalo 4-6 cm (Gutiérrez & Meserve 2003), además Vidiella & Armesto

(1989) indican que la mayor cantidad de las semillas viables están en los

primeros 3-5 cm de suelo.

30

Figura 2. Localidades de estudio en el desierto costero del Norte Chico de

Chile. A: Rodillo; B: Cisne; C: Pajonales; D: Carrizal; E: Bronces; F: Choros; G:

Romeral; H: Lagunillas.

31

Para los experimentos de laboratorio, durante abril 2009 se colectaron 100

muestras de suelo de aproximadamente 100 cm3, cada una del perímetro de

cada una de las 4 parcelas ubicadas en 4 de los sitios de estudio: Rodillo,

Carrizal, Choros y Lagunillas. Las muestras correspondieron a los primeros 3-5

cm de suelo, donde se concentra la mayor cantidad de semillas (Vidiella &

Armesto 1989, Gutiérrez & Meserve 2003). Las muestras de suelo colectadas

en cada sitio de estudio se homogenizaron mezclándolas para prevenir

interferencias en la respuesta a los tratamientos experimentales debido a una

posible distribución desigual de semillas y nutrientes entre las distintas

muestras de suelo. Este suelo homogenizado se utilizó para los experimentos

de laboratorio.

Las muestras de diciembre contienen el banco de semillas después de la

producción de semillas al final de la temporada de crecimiento, las muestras de

abril contienen las semillas presentes en el suelo antes de la germinación de la

temporada de crecimiento; y las muestras de agosto contienen las semillas

remanentes después de la germinación de las anuales.

Asimismo, durante abril 2009 se colectaron muestras de suelo para hacer la

caracterización fisicoquímica en cuanto al contenido de nitrógeno, fósforo,

potasio, materia orgánica, pH y conductividad eléctrica. Se tomó una muestra

por cada parcela en cada una de las 8 localidades, cada muestra estuvo

compuesta por 10 submuestras tomadas al azar de los primeros 5 cm de suelo

32

dentro de la parcela respectiva haciendo un total de muestra de aprox. 1 kg.

Las muestras fueron llevadas en bolsas plásticas al Laboratorio INIA-La Platina

para su análisis. En general se trata de suelos mayormente básicos, con bajo

contenido de nutrientes, especialmente nitrógeno y fósforo (Tabla 2). El suelo

de Romeral posee la mayor concentración de nitrógeno y potasio.

Tabla 2. Características fisicoquímicas de los suelos de las localidades de

estudio. Los valores corresponden al promedio y 1 error estándar. Los nombres

de las columnas hacen referencia a las 3 primeras letras del nombre de cada

localidad.

Característica Localidad ROD CIS PAJ CAR BRO CHO ROM LAG

pH 8,9 9,0 8,2 9,4 9,7 9,2 7,0 8,30,1 0,1 0,2 0,1 0,1 0,1 0,1 0,1

Materia orgánica (%)

0,2 0,2 0,5 0,5 0,5 0,4 1,3 0,50,0 0,0 0,0 0,1 0,1 0,1 0,1 0,1

Conductividad eléctrica (mmhos/cm)

6,7 6,3 5,2 6,7 11,1 7,3 1,5 1,9

1,8 0,9 0,3 1,6 1,0 1,6 0,2 0,2Nitrógeno (ppm)

1,3 1,3 1,3 1,3 1,3 2,5 6,0 1,30,3 0,3 0,3 0,3 0,3 1,5 0,0 0,3

Fosforo (ppm) 9,3 6,0 8,8 13,0 34,3 26,8 10,0 10,31,0 0,7 0,9 4,1 7,6 3,5 0,4 1,7

Potasio (ppm) 70,3 163,3 230,0 261,5 76,8 95,0 293,0 61,88,2 27,4 7,9 7,0 4,3 11,3 15,7 7,8

2.3. Determinación del banco de semillas

Se utilizó la metodología descrita en Gutiérrez & Meserve (2003). Las muestras

fueron llevadas al laboratorio donde se separaron inicialmente utilizando mallas

cernidoras (tamaño de poro 0,5-3,35 mm), y donde las semillas más pequeñas

fueron extraídas por flotación. Los suelos sobrantes de este proceso fueron

33

regados en bandejas en el Laboratorio de Ecología para comprobar que no

quedasen semillas en los mismos. Las semillas se secaron al horno y fueron

identificadas hasta el nivel de especie utilizando un microscopio estereoscópico

(NIKON SMZ-10), comparándolas con semillas verificadas colectadas de

especímenes que ocurren naturalmente en la zona de estudio. Estas semillas

se colectaron en una salida a terreno previa a la primera colecta de suelo

(noviembre 2008). Además, para determinar el peso medio de las semillas se

utilizó una balanza Sartorius, donde fueron pesadas las semillas de acuerdo al

tamaño en lotes de 10 a 100 semillas. El tamaño medio de las semillas de

anuales se calculó promediando el peso medio de las semillas de las especies

presentes en cada parcela.

Para determinar su viabilidad, todas las semillas que no se rompían al ser

suavemente apretadas fueron consideradas como viables (Gutiérrez et al.

2000), o en su defecto se disectó la semilla y si se encontraba un embrión

carnoso, oleoso o jugoso se consideró viable (Pake & Venable 1996). Las

pruebas con cloruro de tetrazolio han sido descartadas por diferentes motivos

metodológicos (Pake & Venable 1996).

2.4. Sistema experimental

Se utilizó un sistema experimental con 4 localidades, 4 niveles de riego y 3 de

temperatura. El total de tratamientos fue 4x4x3=48 con 5 réplicas cada uno, en

total 240 unidades experimentales. Las cuatro localidades corresponden a

34

Rodillo, Carrizal, Choros y Lagunillas. Los cuatro niveles de riego (precipitación

simulada) correspondieron a 0 mm (como control), al umbral mínimo para la

emergencia de las plantas exóticas (10 mm), el umbral de las nativas (20 mm) y

la cantidad de precipitación que dio mayores resultados de emergencia de

plántulas (30 mm), siguiendo el experimento de Vidiella (1992). Los tres niveles

de temperatura fueron: una temporada de crecimiento promedio en cuanto a

temperatura (15 ºC día/ 10 ºC noche, cada fase 12 horas), una temporada de

crecimiento calurosa (20 ºC/10 ºC, cada fase 12 horas) y una temporada de

crecimiento fría (10 ºC/10 ºC, cada fase 12 horas). Las condiciones de

temperatura fueron determinadas de acuerdo a los datos presentados en Hajek

& di Castri (1975) y Juliá et al. (2008) para las estaciones presentes en el área

de estudio. El periodo de luz correspondió a 12 horas.

Para los experimentos de laboratorio se utilizaron envases plásticos de 1000

cm3 de capacidad (6 cm de alto por 190 cm2 de superficie), donde cada envase

fue llenado en un 90% por arena fina de río seca esterilizada en la parte inferior

y 100 cm3 de suelo homogenizado. Este diseño permite disminuir la

profundidad de la capa de la muestra de suelo utilizada, eliminando respuestas

diferenciales de las especies debido a la localización de las semillas en la

muestra, a la vez que disminuye la velocidad de infiltración de agua y evita la

pérdida de suelo y semillas a través de los orificios del fondo. Los envases se

regaron con un aspersor utilizando agua desmineralizada, para simular

características parecidas a la caída de lluvia. Los riegos se hicieron

35

gradualmente a lo largo de 24 horas, para evitar la sobresaturación del suelo y

problemas de aireación hasta completar la cantidad de agua de cada

tratamiento.

Los experimentos se efectuaron en una cámara de crecimiento entre julio y

octubre del 2009 en tres oportunidades correspondientes a cada temperatura

del diseño. Las muestras utilizadas corresponden a las colectadas en abril

2009. Las variables de respuesta fueron: a) densidad de plántulas y b) riqueza

de especies que emergieron de cada envase conteniendo suelo. Se hicieron

evaluaciones diarias hasta que dejaron de emerger nuevas plántulas (aprox. 20

días después del inicio del experimento). Las plántulas no identificadas solo se

consideraron en los análisis de densidad.

2.5. Muestreo en terreno

En agosto 2009, durante la temporada de crecimiento, se realizó un muestreo

de la vegetación de las 8 localidades de estudio con el fin comparar el número

de plántulas por unidad de superficie, el número de especies y la composición

florística en los sitios de estudio con los resultados de laboratorio y el banco de

semillas. En cada una de las 4 parcelas instaladas en cada localidad se

determinó la densidad de plántulas y el número de especies en cinco

cuadrados de 30x30 cm (en total 20 cuadrados por sitio). En todos los casos se

siguió la nomenclatura de las especies vegetales según Marticorena &

Quezada (1985), Marticorena et al. (2001) y Squeo et al. (2008)

36

Las fracciones de germinación se obtuvieron de dividir la cantidad de plántulas

que emergieron en condiciones naturales entre la sumatoria de la cantidad de

semillas viables y el número de plántulas emergidas por parcela (Pake &

Venable 1996). Para comparar los resultados del banco de semillas, y los de

laboratorio con observaciones de las comunidades de plantas anuales en el

terreno se utilizó el índice de similitud de Sorensen (IS): IS= 2c/a+b, donde c=

número de especies comunes, a= número de especies en el banco de semillas

o laboratorio y b= número de especies en terreno (Henderson 2003).

2.6. Análisis de datos

Para la comparación de la abundancia de semillas a través del tiempo

considerando las localidades de colecta se utilizó análisis de varianza (ANOVA)

de medidas repetidas (factor dentro de sujetos: variación estacional), utilizando

el paquete estadístico STATISTICA (Statsoft 2004). Asimismo se comparó el

porcentaje de viabilidad, tamaño medio de las semillas y fracciones de

germinación por localidad utilizando análisis de varianza de una vía. Se utilizó

la prueba de Tukey para hacer las comparaciones a posteriori respectivas.

Por otro lado, se utilizó el Análisis de Correspondencia Canónica (CCA), para

evaluar diferencias en la composición del banco de semillas entre temporadas y

lugares, y producir un ordenamiento de las unidades experimentales, así como

para evaluar la influencia de las variables climáticas sobre los patrones

37

observados; utilizando el programa estadístico CANOCO (ter Braak & Smilauer

2003). Se ha demostrado que el CCA es un método de ordenación eficiente y

que no posee los artefactos matemáticos de los otros análisis de la familia de

los análisis de correspondencia (Palmer 1993). La ordenación se realizó con 26

especies de anuales, éstas cumplían el requisito de presentar al menos una

densidad de 100 semillas/m2 en algunas de las parcelas. Se utilizaron las

estaciones como “dummy” variables categóricas (Leps & Smilauer 2003). Las

variables ambientales continuas utilizadas fueron concentración de nitrógeno,

fósforo, potasio y precipitación media. Las variables referentes a las

características del suelo fueron extraídas de los análisis de muestras de suelo;

la precipitación se obtuvo del modelo climático WordClim (Hijmans et al. 2005).

En el CCA la influencia de las variables ambientales sobre los vectores de

respuesta de las especies se puede evaluar utilizando diagramas con intervalos

de influencia construidos en función de valores de t de Student para cada

contraste entre la especie o variable de interés y una variable ambiental

particular (Leps & Smilauer 2003). Estos intervalos se representan gráficamente

mediante los anillos de Van Dobben y se construyeron diagramas de influencia

para cada variable ambiental significativa.

El sistema experimental se analizó utilizando el paquete estadístico SAS (SAS

2003) mediante un modelo de regresión considerando los tres factores ya

especificados (localidad, precipitación y temperatura) para evitar la no

38

independencia de las observaciones al utilizar una sola cámara en 3 momentos

diferentes. Temperatura y precipitación simulada fueron introducidos al modelo

como predictores continuos, y la localidad utilizando “dummy” variables (Draper

& Smith 1981). Las pendientes se compararon para encontrar diferencias

significativas entre localidades utilizando la matriz varianza-covarianza de la

regresión para construir un estadístico t de Student (Draper & Smith 1981),

comparándolo con la respectiva tabla (Sokal & Rohlf 1987). Los datos fueron

transformados para cumplir los supuestos de los análisis estadísticos utilizados.

39

RESULTADOS


Se encontró un total de 89 especies, pertenecientes a 30 familias, en los

bancos de semillas de las 8 localidades del desierto costero del Norte Chico.

De estas, 51 (57,3%) especies corresponden a hierbas anuales, 17 (19,1%) a

especies arbustivas, 15 (16,9%) a hierbas perennes, 2 (2,2%) a plantas

parásitas, y 4 (4,5%) a geófitas. De las 89 especies, 38 (42,7%) son endémicas

a Chile, con 20 especies de anuales endémicas (39,2% de las anuales), 9

arbustos (52,9% de los arbustos), 2 geófitas (50% de las geófitas) y 7 perennes

(46,7% de las perennes). Las especies exóticas corresponden a 11 (12,4%) de

todas las determinadas en el banco de semillas; con 9 anuales exóticas (17,6%

de las anuales), 1 perenne (6,7% de las perennes), y 1 arbustiva (5,9 % de las

arbustivas).

Para todo el banco de semillas las familias más abundantes son las Asteraceae

(11 especies), Nolanaceae (10 especies), Portulaceae (7 especies),

Caryophyllaceae (6 especies) y Onagraceae (6 especies). Se encontraron 22

familias de anuales (73,3% de las familias determinadas para todo el banco);

las más abundantes son Portulaceae (7 especies), Onagraceae (6 especies),

Nolanaceae (4 especies) y Asteraceae (4 especies). Dentro de las anuales

exóticas se determinaron 8 familias, dentro de las que destacan las

Geraniaceae con 2 especies (ver Anexo 1).

40

Tabla 3. Peso y densidad (± 1 error estándar) de las 10 especies de anuales

más abundantes del banco de semillas en las localidades de estudio en el

desierto costero del Norte Chico de Chile. El asterisco denota especies

exóticas. Especies Densidad (semillas/m2) Peso

(mg) ROD CIS PAJ CAR BRO CHO ROM LAG

Bromus berterianus

2,13 0,0 0,0 109,3 0,0 0,0 0,0 958,8 0,00,28 0,0 0,0 16,1 0,0 0,0 0,0 134,9 0,0

Cistanthe coquimbensis

0,23 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 526,4 3972,7 1022,30,01 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 142,7 211,6 166,4

Cistanthe longiscapa

0,07 7,1 360,7 310,2 334,9 1149,2 0,0 0,0 0,00,00 7,1 96,0 52,1 43,3 106,7 0,0 0,0 0,0

Crassula closiana

15,3 16,5 3,5 3,5 5,9 4,7 850,7 5,9 8,9 10,8 3,5 2,5 3,2 3,6 104,5 3,7

Erodium cicutarium/ moschatum*

3,30 0,0 0,0 0,0 1,2 0,0 0,0 1247,9 0,00,19 0,0 0,0 0,0 1,2 0,0 0,0 125,2 0,0

Eryngium coquimbanum

0,15 0,0 2,4 0,0 4,7 4,7 3872,8 477,1 0,00,01 0,0 1,6 0,0 4,7 3,2 750,5 74,4 0,0

Helenium urmenatae

0,10 3,5 22,3 55,2 532,3 298,5 278,5 349,0 2,40,01 2,5 9,3 15,3 267,6 154,6 133,2 76,1 1,6

Oenothera coquimbensis

0,10 1,2 1196,2 8,2 142,2 0,0 1,2 1,2 0,00,01 1,2 358,9 5,9 58,0 0,0 1,2 1,2 0,0

Plantago hispidula

2,17 0,0 0,0 0,0 7,1 15,3 99,9 2,4 780,20,08 0,0 0,0 0,0 7,1 9,4 81,1 1,6 217,8

Quinchamalium chilense

0,20 867,2 824,9 7,1 0,0 0,0 0,0 0,0 0,00,02 165,0 132,3 3,7 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0

Total anuales 1155,0 2936,3 849,5 1364,2 1947,0 5521,3 10516,3 2250,1 163,2 444,4 39,1 284,5 169,5 614,9 445,2 315,3

Total arbustos 447,7 304,3 152,8 508,8 200,9 329,0 84,6 980,0 51,0 73,8 30,9 105,6 20,5 37,6 29,8 241,5

Total geófitas 0,0 0,0 0,0 34,1 0,0 16,5 12,9 0,0 0,0 0,0 0,0 17,4 0,0 6,2 6,4 0,0

Total parásitas 0,0 7,1 17,6 34,1 18,8 7,1 8,2 2,4 0,0 4,8 8,2 8,2 7,2 2,7 2,7 1,6

Total perennes 14,1 232,7 412,4 255,0 138,7 628,6 42,3 670,9 6,9 40,9 63,5 34,7 46,7 67,4 8,3 158,1

Indeterminadas 204,5 77,6 199,8 226,8 124,6 179,8 193,9 59,9 52,4 25,7 37,2 44,7 20,6 31,5 31,4 23,5

TOTAL 1821,3 3557,9 1632,1 2422,9 2429,9 6682,2 10858,2 3963,3 133,3 526,5 76,4 321,2 173,7 591,3 444,3 459,7

41

Las semillas de anuales representaron el 82,4% de todas las semillas contadas

en los bancos de las diferentes localidades. Su representación en el banco de

semillas varió entre 52,1% en Pajonales y 96,8% en Romeral (Tabla 3). Las

especies de anuales nativas más abundantes fueron Cistanthe coquimbensis

en Romeral y Eryngium coquimbanum en Choros, mientras que las especies de

anuales exóticas más abundantes fueron Erodium cicutarium y Erodium

moschatum en Romeral (Tabla 3).

En la mayoría de localidades las semillas de arbustos ocuparon el segundo

lugar en abundancia dentro del banco de semillas, a excepción de Pajonales y

Choros donde fueron las hierbas perennes las que ocuparon este lugar. Las

geófitas se presentaron mayormente hacia la parte central del gradiente

(Carrizal, Choros y Romeral), aunque en ningún caso superaron la densidad de

100 semillas/m2. Otro componente del banco de semillas fue el de las semillas

de plantas parásitas, Cuscuta spp., presentes en gran parte del gradiente, a

excepción de Rodillo, y que tampoco superaron las 100 semillas/m2 en ninguna

localidad.

Se encontró diferencias significativas en la densidad de semillas totales en las

localidades de estudio (F(7,24)= 15,18; p<0,0001), sin embargo no se encontró

ninguna diferencia estacional (F(2,48)= 0,82; p=0,44). La localidad de Romeral

presentó la mayor densidad de semillas, mientras que en Pajonales se registró

la menor cantidad de semillas por m2 (Figura 3). Asimismo, se encontraron

42

diferencias significativas en la densidad de semillas de especies anuales entre

localidades (F(7,24)= 14,69; p<0,0001), y no se encontraron diferencias

estacionales (F(2,48)= 0,68; p=0,51). La localidad con mayor densidad de

semillas de anuales fue Romeral, y la que presentó menor densidad fue

Pajonales.

El número de especies en los bancos de semillas fue diferente entre

localidades (F(7,24)= 27,94; p<0,0001), pero tampoco se encontraron diferencias

estacionales en esta variable de respuesta (F(2,48)= 0,087; p=0,91). Las

localidades con mayor número de especies fueron Choros y Romeral, mientras

que la localidad con menor número de especies fue Rodillo (Figura 4). El

número de especies de anuales fue diferente entre localidades (F(7,24)= 33,14;

p<0,0001), mientras que no existieron diferencias estacionales (F(2,48)= 0,48;

p=0,62). La localidad con mayor número de especies de anuales promedio fue

Romeral, mientras que la localidad con menor número de especies fue Rodillo

(Figura 4).

43

Localidades

Den

sida

d (s

emill

as/m

2 x10

3 )

1

2

3

4

5

6 TotalAnuales

Rodillo Cisne Pajonales Carrizal Bronces Choros Romeral Lagunillas

aabab

abcabc

bc

cd

d

aabab ab

abcbc

cd

d

Figura 3. Densidad de semillas total y de especies anuales (± 1 error estándar)

en las localidades de estudio en el desierto costero del Norte Chico de Chile.

Las letras indican grupos estadísticamente homogéneos (Test de Tukey,

p<0,05).

44

Localidades

No d

e es

peci

es/p

arce

la

5

10

15

20

TotalAnuales


a

bbb bbc

c

d

a

bb

bbb

c c

Figura 4. Número de especies total y de anuales (± 1 error estándar)

encontradas en los bancos de semillas de las localidades del desierto costero

del Norte Chico de Chile. Las letras indican grupos estadísticamente

homogéneos (Test de Tukey, p<0,05).

45

En todo el gradiente fueron las semillas de plantas anuales nativas las más

abundantes, tanto en densidad como en número de especies (Figura 5). Las

semillas de anuales exóticas sólo estuvieron presentes en las localidades de

Carrizal, Bronces, Choros, Romeral y Lagunillas, todas ellas hacia la parte

centro-sur del gradiente de aridez en estudio.

La localidad de Romeral fue la que presentó la mayor cantidad especies

exóticas, así como la mayor densidad de semillas de exóticas en su banco de

semillas. Fue también esta localidad la que presentó la mayor cantidad de

especies nativas, así como la mayor densidad de semillas de especies nativas

(Figura 5).

46

Localidades

Den

sida

d (s

emill

as/m

2 x 1

03 )

1

2

3

4

5

No d

e es

peci

es/p

arce

la

5

10

15Semillas nativasSemillas exóticasEspecies nativasEspecies exóticas


Figura 5. Densidad de semillas y número de especies (valores ± 1 error

estándar) de anuales nativas y exóticas encontradas en los bancos de semillas

de las localidades del desierto costero del Norte Chico de Chile.

47

El Análisis de Correspondencia Canónica (CCA) permitió ordenar

espacialmente las muestras tomadas en las localidades de estudio,

considerando las estaciones en las que se realizaron los muestreos (Figura 6).

Así, los cuatro primeros ejes de especies retienen cerca del 50% de la varianza

total en los datos y cerca del 100% de la varianza de la relación especies-

ambiente (Tabla 4). Si bien es cierto todas las variables ambientales incluidas

en el modelo canónico resultaron significativas (Tabla 5), sólo las variables

continuas (i. e. precipitación, nitrógeno, fósforo y potasio) presentan relaciones

importantes con los ejes canónicos (Tabla 6).

El primer eje canónico estaría relacionado fundamentalmente a precipitación y

nitrógeno, el segundo a la concentración de potasio, el tercero a la

concentración de fósforo y el cuarto al nitrógeno. Las variables “dummy”

correspondientes a las estaciones aparecen muy pobremente relacionadas a

los ejes canónicos, y aunque son significativas están explicando una baja

porción de la varianza en el modelo canónico. Nitrógeno y precipitación, así

como nitrógeno y potasio presentaron correlaciones por encima de 0.5 lo que

indica que estas variables estarían relacionadas (Tabla 7).

48

-1,0 1,0Eje 1

-1,0

1,0

Eje

2adten

brberciare

cicoq

cilon

cisp1

cisp2

cisp3

crclocrpum

crlin

cylacerodi

ercoq

gaapa

heurm

nosp2nosp3

nobac

nosp1

oecoq

pedim

plhis

quchi

scaravipus

PREC

N

P

K

STA1

STA2

STA3

RODILLO

CISNE

PAJONALES

CARRIZAL

BRONCES

CHOROS

ROMERAL

LAGUNILLAS

Figura 6. Diagrama de ordenación directa mediante Análisis de

Correspondencia Canónica (CCA) para los bancos de semillas incluyendo

variables ambientales. Los colores están relacionados con las 8 localidades de

estudio. Los triángulos representan centroides de las especies (códigos, Anexo

2). Variables ambientales: PREC: precipitación; N: nitrógeno; P: fósforo; K:

potasio; STA1, STA2, STA3 centroides de las 3 estaciones en que se realizaron

los muestreos: diciembre, abril y agosto de 2009, respectivamente.

49

Tabla 4. Resumen del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA) para los

bancos de semillas y variables ambientales.

Ejes 1 2 3 4 Total

Eigenvalores 0,669 0,367 0,284 0,113 1,446

Correlaciones especies-

ambiente

0,962 0,898 0,822 0,620

Porcentaje acumulado de varianza

especies 23,0 35,7 45,4 49,3

especies-ambiente 46,3 71,6 91,3 99,1

Inercia total 2,906

Tabla 5. Información estadística de las variables significativas incluidas en el

modelo multivariado del Análisis de Correspondencia Canónica (CCA).

Variable Lambda A P-valor F

Precipitación 0,65 0,001 27,04

Fósforo (K) 0,35 0,001 17,00

Potasio (P) 0,29 0,001 16,48

Nitrógeno (N) 0,14 0,001 8,79

Estación 2 (STA2) 0,01 0,001 0,55

Estación 1 (STA1) 0,01 0,001 0,41

50

La ordenación directa en relación a los gradientes ambientales (Figura 6)

permite establecer que el principal eje de variación en la composición del banco

de semillas entre las localidades de estudio es la precipitación, separando 3

grupos de localidades: el primer grupo representado por las localidades

nortinas Rodillo, Cisne y Pajonales, el segundo grupo por Carrizal, Bronces y

Choros, localidades de la parte intermedia del gradiente, y el tercero por las

localidades más sureñas de Romeral y Lagunillas.

El segundo eje de variación podría atribuirse a la concentración de nutrientes

en el suelo, potasio principalmente y en segundo lugar nitrógeno y permite

separar aún más las localidades de estudio, especialmente el grupo Romeral-

Lagunillas, con concentraciones de nutrientes contrastantes. Las localidades

del norte Rodillo, Cisne, Pajonales y Carrizal se distribuyen a lo largo de un

gradiente de concentración de potasio. Bronces y Choros se presentan en un

punto medio para ambos gradientes generales.

Romeral se diferencia claramente del resto de localidades al presentar la mayor

concentración de nitrógeno y fósforo, así como las 3 únicas especies de

anuales exóticas consideradas en este análisis: Erodium spp., Galium aparine y

Schismus arabicus. Lagunillas en la parte más al sur del gradiente se separa de

las otras localidades por especies nativas como Adesmia tenella, Plantago

hispidula y Cistanthe sp. 3.

51

Tabla 6. Correlaciones de las variables ambientales con los ejes canónicos del

Análisis de Correspondencia Canónica (CCA).

Variable Eje 1 Eje 2 Eje 3 Eje 4

Precipitación -0,9720 0,1911 -0,1016 0,0914

Nitrógeno (N) -0,6401 -0,5559 -0,2829 0,4445

Fósforo (P) -0,0534 0,0889 0,9366 0,3304

Potasio (K) -0,2933 -0,8695 -0,2859 -0,2743

Estación 1 (STA1) 0,0145 0,0515 -0,0440 -0,0020

Estación 2 (STA2) 0,0014 -0,0509 -0,0282 0,0710

Estación 3 (STA3) -0,0160 -0,0008 0,0728 -0,0700

Tabla 7. Colinearidad entre las variables ambientales utilizadas en el modelo de

Análisis de Correspondencia Canónica (CCA).

Variable PREC N P K STA1 STA2 STA3

Precipitación (PREC) 1

Nitrógeno (N) 0,5851 1

Fósforo (P) 0,0036 -0,1341 1

Potasio (K) 0,1227 0,6313 -0,4192 1

Estación 1 (STA1) -0,0079 -0,0149 0,0105 -0,0103 1

Estación 2 (STA2) 0,0043 0,0109 -0,0135 0,0064 -0,5083 1

Estación 3 (STA3) 0,0036 0,0041 0,0029 0,0040 -0,4983 -0,4933 1

52

La precipitación ejerce un efecto significativo sobre la mayoría de especies

incluidas en el modelo CCA (Figura 7). De las 26 especies incluidas en el CCA

sólo 5 (Nolana sp 3., Nolana baccata, Cruckshanksia pumila y Cryptantha

linearis, Bromus berterianus) no muestran una relación significativa con el

aumento o disminución de la precipitación. Los anillos de Van Dobben permiten

diferenciar dos grupos de especies: aquellas que se encuentran en la parte más

árida del gradiente, como Quinchamalium chilense, Cistanthe longiscapa y

Oenothera coquimbensis, entre otras; y aquellas que ocurren en la parte más al

sur del gradiente como Plantago hispidula, Eryngium coquimbanum, Erodium

spp. y Cistanthe coquimbensis. Además se evidencia una relación negativa

significativa con la concentración de nitrógeno.

El potasio, segunda variable de importancia, altamente relacionada al segundo

eje de la ordenación canónica, muestra relaciones significativas con menor

número de especies y relaciones positivas con la concentración de nitrógeno y

fósforo (Figura 8). En la influencia positiva se encuentran especies presentes

en Romeral como las nativas Cyclospermum laciniatum, Viola pusilla, Cistanthe

sp. 2 y las exóticas Erodium spp., Galium aparine y Schismus arabicus. En la

influencia negativa destacan las endémicas Plantago hispidula y Adesmia

tenella de mayor presencia en Lagunillas, y Quinchamalium chilense

principalmente en Rodillo y Cisne.

53

-1,0 1,0Eje 1

-1,0

1,0

Eje

2

PREC

NP

K

STA1

STA2

STA3

adten

brberciare

cicoq

cilon

cisp1

cisp2

cisp3

crclo

crpum

crlin

cylac erodi

ercoq

gaapa

heurm

nosp2nosp1

oecoq

pedim plhis

quchi

scaravipus

(+)

(-)

Figura 7. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la precipitación

(PREC) en el modelo CCA sobre las especies en el banco de semillas,

utilizando valores de t de Student. Las especies dentro de los anillos de Van

Dobben presentan relaciones significativas positivas o negativas de acuerdo al

signo en el borde del anillo. (Códigos de especies, Anexo 2; variables

ambientales, Fig. 6).

54

-0,8 0,8Eje 1

-0,8

0,8

Eje

2

PREC

NP

K

STA1

STA2

STA3

adten

brberciare

cicoq

cilon

cisp1

cisp2

cisp3

crclo

crpum

crlin

cylacerodi

ercoq

gaapa

heurm

nosp2nosp1

oecoq

pedim plhis

quchi

scara vipus

(+)

(-)

Figura 8. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la concentración de

potasio (K) en el modelo CCA sobre las especies en el banco de semillas,





55

La influencia de la concentración de fósforo es aún menor y está sesgada

mayormente a una influencia positiva por las especies presentes en Romeral

(Figura 9). Sólo 2 especies presentan relaciones negativas significativas con la

concentración de fósforo, Cistanthe sp. 3 de Lagunillas y Quinchamalium

chilense de Rodillo y Cisne; mientras que 8 especies presentan relaciones

positivas significativas, todas ocurren principalmente en Romeral y destacan las

exóticas Erodium spp., Galium aparine y Schismus arabicus.

La concentración de nitrógeno sólo influye significativamente en la ocurrencia

de 3 especies (Figura 10). Esta influencia es negativa y se da con las especies

Plantago hispidula, Cistanthe coquimbensis y Cistanthe sp. 3; todas presentes

hacia la parte sur del gradiente.

El aumento en la riqueza de especies está claramente relacionado con el

incremento en la precipitación, y en segundo lugar con el incremento en la

concentración de nutrientes en el suelo, principalmente potasio y nitrógeno

(Figura 11). De esta manera se pueden ordenar las localidades de estudio de

menor riqueza a mayor riqueza de especies: Rodillo, Cisne, Pajonales, Carrizal,

Bronces, Lagunillas, Choros y Romeral. La mayor riqueza de especies ocurre

en la localidad donde, si bien es cierto la precipitación no es máxima, la

concentración de nutrientes si lo es.

56

-0,5 0,5Eje 1

-0,5

0,5

Eje

2

N

P

STA1

STA2

STA3

adten

brber

ciare

cicoq

cilon

cisp1

cisp2

cisp3

crclo

cylac erodigaapa

nosp2nosp1

oecoq

pedim plhis

quchi

scaravipus

(+)

(-)

Figura 9. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la concentración de

fósforo (P) en el modelo CCA sobre las especies en el banco de semillas,





57

-0,5 0,5Eje 1

-0,5

0,5

Eje

2

N

P

STA1

STA2

STA3

adten

brber

ciare

cicoq

cilon

cisp1

cisp2

cisp3

crclo

cylac erodigaapa

nosp2nosp1

oecoq

pedim plhis

quchi

scara vipus

(+)

(-)

Figura 10. Diagrama de la influencia significativa (p<0,05) de la concentración

de nitrógeno (N) en el modelo CCA sobre las especies en el banco de semillas,





58

-1,0 1,0Eje 1

-1,0

1,0

Eje

2

PREC

N

P

K

STA1

STA2

STA3

2

4

6

6

8

10

12

14

4

RODILLO

CISNE

PAJONALES

CARRIZAL

BRONCESCHOROS

LAGUNILLAS

ROMERAL

Figura 11. Modelo de distribución espacial de la riqueza de especies en los

bancos de semillas en función a los gradientes ambientales. Las isoclinas

representan gráficamente las variaciones estadísticamente significativas de la

riqueza de especies sobre el plano descrito por los dos primeros ejes de la

ordenación (Códigos variables ambientales, Fig. 6).

59

Se encontraron diferencias significativas en la viabilidad de las semillas en los

bancos de semillas por localidad (F(7,24)= 165,55; p<0,0001). Las localidades

con mayor porcentaje de semillas viables fueron Romeral con 84,8±1,5% y

Choros 82,8±2,0%, mientras que las localidades con menor porcentaje de

viabilidad de semillas fueron las nortinas de Rodillo con 20,5±1,2% y Pajonales

con 20,8±2,1%. En términos generales el porcentaje de semillas viables

disminuye hacia la parte norte del gradiente (Figura 12).


Localidades

Via

bilid

ad (%

)

10

20

30

40

50

60

70

80

90

a a

b

bcc

d

e e

Figura 12. Viabilidad promedio (± 1 error estándar) por localidad en los bancos

de semillas. Las letras indican grupos significativamente homogéneos (Test de

Tukey, p<0,05).

60

Además, se encontraron diferencias significativas en el tamaño medio de las

semillas de anuales de las diferentes localidades (F(7,24)= 125,65; p<0,0001).

Las localidades sureñas de Romeral y Lagunillas presentaron las semillas más

grandes (ca. de 1mg), principalmente por semillas grandes como las de

Plantago hispidula, Bromus berterianus y Erodium spp. Las localidades nortinas

de Rodillo y Cisne presentaron las semillas más chicas, especialmente por

semillas muy pequeñas como las de Cistanthe longiscapa y Quinchamalium

chilense. En términos generales el tamaño medio de las semillas de especies

anuales disminuye hacia la parte norte del gradiente (Figura 13).

Localidades

Tam

año

med

io (m

g)

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0

aa

bcb

bc

cdd

d


Figura 13. Tamaño medio (± 1 error estándar) de las semillas de anuales en las

localidades del desierto costero del Norte Chico. Las letras indican grupos

significativamente homogéneos (Test de Tukey, p<0,05).

61

3.2. Sistema experimental para la emergencia de plántulas

Producto de los tratamientos experimentales emergieron 43 especies de

plantas, de las que 23 (53,4%) son anuales, 10 (23,3%) arbustivas, 8 (18,6%)

hierbas perennes, 1 (2,3%) parásita y 1 (2,3%) geófita. De estas 43 especies,

25 (58,1%) especies son endémicas a Chile, con 13 anuales endémicas (56,5%

de las anuales), 9 arbustos endémicos (90% de los arbustos) y 4 perennes

(50% de las perennes). Sólo emergieron 2 (4,7%) especies introducidas del

total de especies emergidas, ambas especies son anuales: Schismus arabicus

y Mesembryanthemum cristallinum (8,7% de las anuales).

Dentro de estas 43 especies las familias más abundantes fueron Portulacaceae

con 7 especies, Aizoaceae y Asteraceae, ambas con 5 especies cada una.

Dentro de las anuales la familia con mayor cantidad de especies fue

Portulaceae con 7 especies, seguida de Aizoaceae con 3 especies. Las

exóticas corresponden a las familias Aizoaceae y Poaceae (ver Anexo 1).

En cuanto a abundancia el 75,8% de las especies que germinaron fueron de

anuales. Las especies que germinaron con mayor abundancia fueron Eryngium

coquimbanum, Cammisonia dentata y Helenium urmenetae en Choros,

Plantago hispidula en Lagunillas y Crassula clossiana en Rodillo (Tabla 8).

Ninguna de las especies exóticas alcanzó una densidad importante.

62

Tabla 8. Densidad (± 1 error estándar) de las 10 especies más abundantes que

emergieron en las bandejas de acuerdo a la temperatura a la que se llevó a

cabo el ensayo.

Especies

Densidad (plantulas/m2) Lagunillas Choros Carrizal Rodillo

10 15 20 10 15 20 10 15 20 10 15 20 Cammisonia dentata

24,5 10,5 7,0 154,3 84,2 77,1 17,5 63,1 45,6 0,0 0,0 0,010,1 5,6 4,8 26,9 19,7 23,4 9,8 22,5 20,4 0,0 0,0 0,0

Cistanthe coquimbensis

14,0 21,0 10,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,06,2 11,2 5,6 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0

Cistanthe longiscapa

0,0 0,0 0,0 98,2 66,6 38,6 101,7 66,6 28,1 10,5 10,5 10,50,0 0,0 0,0 22,9 17,4 12,0 22,6 35,4 12,4 7,6 7,6 5,6

Crassula clossiana

3,5 0,0 0,0 17,5 10,5 7,0 21,0 0,0 0,0 73,6 129,7 45,63,5 0,0 0,0 8,4 10,5 4,8 8,6 0,0 0,0 22,3 18,4 13,5

Cyclospermum laciniatum

0,0 0,0 3,5 0,0 14,0 63,1 0,0 0,0 31,6 0,0 0,0 28,10,0 0,0 3,5 0,0 14,0 18,6 0,0 0,0 16,9 0,0 0,0 17,7

Eryngium coquimbanum

0,0 0,0 10,5 182,3 220,9 220,9 14,0 45,6 24,5 0,0 0,0 0,00,0 0,0 7,6 27,6 43,9 34,1 8,1 16,9 12,4 0,0 0,0 0,0

Helenium urmenetae

0,0 3,5 0,0 0,0 178,8 234,9 0,0 0,0 14,0 0,0 0,0 14,00,0 3,5 0,0 0,0 25,6 33,6 0,0 0,0 9,6 0,0 0,0 14,0

Plantago hispidula

175,3 154,3 154,3 3,5 7,0 7,0 3,5 7,0 0,0 0,0 0,0 0,027,5 17,4 25,4 3,5 4,8 4,8 3,5 4,8 0,0 0,0 0,0 0,0

Total anuales 227,9 203,4 189,4 476,9 704,8 680,3 161,3 256,0 224,4 108,7 178,8 98,234,7 26,6 25,0 36,8 49,7 38,2 25,4 44,4 44,9 18,1 23,4 22,9

Tetragonia maritima

0,0 3,5 3,5 3,5 21,0 0,0 14,0 213,9 280,5 0,0 0,0 10,50,0 3,5 3,5 3,5 11,2 0,0 8,1 42,5 72,2 0,0 0,0 7,6

Total arbustos 35,1 70,1 52,6 3,5 59,6 45,6 24,5 217,4 284,0 0,0 0,0 10,59,8 14,2 11,5 3,5 13,5 12,4 8,7 42,9 72,2 0,0 0,0 7,6

Total geófitas 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 7,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,00,0 0,0 0,0 0,0 0,0 4,8 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0

Total parásitas 0,0 0,0 0,0 0,0 10,5 0,0 21,0 52,6 14,0 0,0 0,0 0,00,0 0,0 0,0 0,0 7,6 0,0 8,6 12,6 9,6 0,0 0,0 0,0

Cristaria glaucophylla

17,5 49,1 42,1 17,5 31,6 17,5 17,5 24,5 14,0 0,0 7,0 0,06,6 20,8 13,8 8,4 10,0 8,4 8,4 15,3 8,1 0,0 4,8 0,0

Total perennes 17,5 63,1 49,1 17,5 38,6 21,0 21,0 49,1 28,1 3,5 10,5 7,06,6 20,7 13,1 8,4 10,8 8,6 8,6 16,6 12,4 3,5 5,6 7,0

Indeterminadas 0,0 0,0 3,5 0,0 0,0 10,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,00,0 0,0 3,5 0,0 0,0 10,5 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0 0,0

TOTAL 280,5 336,6 294,6 497,9 813,5 764,5 227,9 575,1 550,5 112,2 189,4 115,741,9 34,4 32,8 37,3 52,6 45,6 25,5 47,5 66,1 19,8 25,6 21,9

63

Al ajustar el modelo de regresión para la cantidad de plántulas emergidas por

tratamiento (Figura 14) se encontró que tanto el efecto de precipitación

(t(234;0,05)= 13,89; p<0,0001), temperatura (t(234;0,05)= 2.59; p=0,01), como el de

las localidades de colecta de las muestras son significativos. Sin embargo,

debido a que ninguna plántula emergió de los tratamientos de 0 mm de

precipitación se decidió comprobar si este efecto significativo de la precipitación

iba más allá de la respuesta ante la presencia o ausencia de este recurso. Para

esto, se ajustó otro modelo de regresión dejando afuera el tratamiento de riego

de 0 mm. Con este nuevo modelo no se encontró un efecto significativo de la

precipitación (t(174;0,05)= 0,09; p=0,93), pero los efectos por temperatura

(t(174;0,05)= 4,49; p<0,0001) y por la localidad de colecta permanecieron

presentes. Todas las localidades fueron diferentes entre sí (t(174;0,05), Lagunillas-

Choros= 9,35; Lagunillas-Carrizal= 3,72; Lagunillas-Rodillo= 6,03; Choros-

Carrizal= 5,65; Choros-Rodillo= 15,43; y Carrizal-Rodillo= 9,78). Emergieron

más plántulas a 15 y 20ºC (ANOVA F(2,177)= 7,04, p=0,0011; Test de Tukey,

p<0,05).

Asimismo, para el número de especies por envase (Figura 15) los efectos de

precipitación (t(234;0,05)= 12,06; p<0,0001), temperatura (t(234;0,05)= 2,55; p=0,01),

y de las localidades de colecta de las muestras fueron significativos. Al remover

las observaciones de tratamiento de riego de 0 mm no se encontró un efecto

significativo de la precipitación (t(174;0,05)= 0,42; p=0,67), pero los efectos por

temperatura (t(174;0,05)= 3.72; p<0,0001) y localidad de colecta permanecieron

64

significativos. En este caso, casi todas las localidades fueron diferentes entre sí

(t(174;0,05), Lagunillas-Choros= 7,23; Lagunillas-Rodillo= 7,62; Choros-Carrizal=

6,74; Choros-Rodillo= 14,84; y Carrizal-Rodillo= 8,10), a excepción de

Lagunillas y Carrizal (t(174;0,05)= 0,49). La mayor cantidad de especies de

plántulas emergieron a 15 y 20ºC (ANOVA F(2,177)= 9,24; p=0,0002; Test de

Tukey, p<0,05). Debido a estos efectos, se presentan los resultados en función

a las variables significativas: temperatura y localidad (Tabla 8).

Dentro de las especies más abundantes de anuales (Tabla 8) Camissonia

dentata disminuye en abundancia con el incremento de temperatura en

Lagunillas y Choros, mientras que en Carrizal encuentra su óptimo a 15ºC.

Cistanthe coquimbensis encuentra su mayor abundancia a 15ºC y disminuye

hacia 20ºC. Cistanthe longiscapa disminuye desde 10ºC a 20ºC en Choros y

Carrizal, y se mantiene constante en Rodillo. Crassula closiana disminuye o no

aparece por encima de 10ºC, a excepción de Rodillo donde aumenta en 15ºC y

luego disminuye drásticamente hacia 20ºC. Cyclospermum laciniatum aparece

o incrementa hacia 20ºC en todas las localidades. De manera semejante,

Helenium urmenatae se desarrolla mejor hacia los 20ºC, a excepción de

Lagunillas donde aparece sólo a 15ºC. Eryngium coquimbanum se ve

favorecida por encima de 15ºC en Lagunillas y Choros, mientras que en

Carrizal alcanza su máximo a 15ºC. Plantago hispidula se desarrolla mejor a

10ºC en Lagunillas, mientras que en Choros y Carrizal incrementa hacia 15-

20ºC.

65

C

0 10 20 30

200

400

600

800

1000

A

Den

sida

d (p

lánt

ulas

/m2 )

200

400

600

800

1000 10o C 15o C 20o C

D

Precipitación (mm)

0 10 20 30

B

Figura 14. Densidad de plántulas (± 1 error estándar) emergidas en los

experimentos de laboratorio. A: Rodillo; B: Carrizal; C: Choros; D: Lagunillas.

66

C

Precipitación (mm)

0 10 20 30

1

2

3

4

5

6

7 D

0 10 20 30

A

No e

spec

ies/

enva

se 1

2

3

4

5

6

7 10o C15o C20o C

B

Figura 15. Número de especies (± 1 error estándar) emergidas en los

experimentos de laboratorio. A: Rodillo; B: Carrizal; C: Choros; D: Lagunillas.

67

En todas las localidades de estudio, 10 mm de precipitación fue el umbral de

respuesta más frecuente entre las distintas especies (Tabla 9). El umbral de

respuesta para las especies de anuales comunes a varias localidades del

gradiente latitudinal fue el mismo en algunos casos (Cammisonia dentata,

Eryngium coquimbanum), mientras que en otros presentó diferencias. Por

ejemplo, en Cistanthe longiscapa se hizo mayor hacia el norte, en Crassula

clossiana se hizo menor hacia el norte. En Platago hispidula se hizo mayor de

Lagunillas a Choros, y disminuyó en Carrizal.

Asimismo, 10 mm de precipitación fue el umbral más común en las diferentes

temperaturas evaluadas. El umbral de Cistanthe coquimbensis en Lagunillas y

Cistanthe longiscapa en Rodillo aumentó a los 15 y 20ºC; y disminuyó en

Crassula clossiana en Choros y en Quinchamalium chilensis en Rodillo. La

mayoría de especies mantuvieron el mismo.

Sólo Adesmia tenella, Cammisonia dentata y Eryngium coquimbanum

mantuvieron su umbral constante en 10 mm de precipitación en todos los

tratamientos donde germinaron. La exótica Mesembryanthemum cristallinum

apareció a 15º C en Lagunillas con 20 mm de precipitación, y en Choros y

Carrizal a 20º C con un umbral menor: 10 mm. Schismus arabicus sólo apareció

a 10º C en Choros.

68

Tabla 9. Umbrales de precipitación (mm) por temperatura de las especies de

anuales que emergieron en los experimentos de laboratorio. El asterisco denota

especies exóticas.

Especies

Umbrales de precipitación (mm)

Temperatura (ºC)

Lagunillas Choros Carrizal Rodillo

10 15 20 10 15 20 10 15 20 10 15 20

Adesmia tenella 10 10

Cammisonia dentata 10 10 10 10 10 10 10 10 10

Cistanthe cachinalensis 10

Cistanthe coquimbensis 10 20 20 10 10 10

Cistanthe longiscapa 10 10 10 10 20 20

Cistanthe sp. 1 20 20 10

Cistanthe sp. 2 10

Crassula clossiana 20 20 10 10 10 10 10 10

Cryptantha sp. 1 30

Cyclospermum laciniatum 10 10 10 10 20

Eryngium coquimbanum 10 10 10 10 10 10 10

Gamochaeta sp. 2 20 10

Helenium urmenetae 10 10 10 20 10

Lastarriaea chilensis 10

Mesembryanthemum cristallinum* 20 10 10

Montiopsis sp. 1 30 20

Montiopsis trifida 20

Oenothera coquimbensis 20 10 10 10 10

Plantago hispidula 10 10 10 20 20 20 10 10

Quinchamalium chilensis 20 10

Schismus arabicus* 20

Tetragonia ovata 30 10 30

Viola pusilla 30

69

3.3. Emergencia de plántulas en terreno

Durante el muestreo realizado en agosto 2009 sólo se registró emergencia de

plántulas en las localidades de Rodillo, Cisne, Choros, Romeral y Lagunillas. Se

encontraron 39 especies de plantas en todas las localidades que presentaron

germinación, de las que 19 (48,7%) son anuales, 7 (17,9%) arbustivas, 10

(25,6%) hierbas perennes y 4 (10,3%) geófitas. De estas 39 especies, 22

(56,4%) especies son endémicas a Chile, con 7 anuales endémicas (36,8% de

las anuales), 5 arbustos endémicos (71,4% de los arbustos), 6 perennes (60%

de las perennes), y 4 geófitas (100% de las geófitas). Asimismo, emergieron 4

(10,3%) especies exóticas del total de especies determinadas, todas ellas

anuales: Erodium cicutarium, Erodium moschatum, Linaria texana y Schismus

arabicus (21,1% de las anuales). La familia mejor representada fue la

Asteraceae (7 especies), mientras que para las anuales fueron Apiaceae y

Portulacaceae cada una con 3 especies (ver Anexo 1).

Sólo 5 especies superaron las 40 plántulas/m2: la endémica Cryptantha linearis

(58,6±21,7 plántulas/m2), las exóticas Erodium spp. (121,8±30,1 plántulas/m2) y

Schismus arabicus (328,6±63,6 plántulas/m2) en Romeral, la endémica

Plantago hispidula (43,1±22,4 plántulas/m2) en Lagunillas, y Quinchamalium

chilense (117,6±41,4) en Rodillo; todas ellas anuales. La mayor cantidad de

plántulas ocurrió en Romeral (533,4±106,1 plántulas/m2), y la menor cantidad

en Cisne (11,5±4,1 plántulas/m2) (Figura 16).

70

Localidades

Den

sida

d (s

emill

as-p

lánt

ulas

/m2 x

103 )

1

2

3

4

5

6

7

8

9 Semillas viables Plántulas


Figura 16. Densidad de semillas viables y plántulas registradas en el muestreo

de terreno de las localidades de estudio en agosto 2009. Valores ± 1 error

estándar.

71

Al comparar la cantidad de plántulas que emergieron en condiciones naturales

con la cantidad de semillas viables (Figura 16) más el número de plántulas

emergidas por localidad se obtiene la fracción de plántulas emergidas del total

del banco de semillas viable previo a la germinación. Esta fracción varía entre

0,254±0,057 en Rodillo, 0,055±0,011 en Romeral, 0,024±0,007 en Lagunillas,

0,012±0,004 en Choros, hasta 0,010±0,004 en Cisne. Las fracciones de Rodillo

son significativamente mayores que las de las otras localidades, seguidas por

Romeral y Lagunillas, siendo esta última semejante también a las de Cisne y

Choros (ANOVA F(4,15)= 23,43; p<0,0001; test de Tukey, p<0,05).

Adicionalmente, al comparar el número de especies a través de todos los

experimentos o muestreos realizados (Tabla 10), se puede observar que la

mayor cantidad de especies se registró en el banco de semillas. En general la

mayor riqueza de especies se registró hacia la parte sur del gradiente,

principalmente en Romeral y Choros, mientras que la menor riqueza estuvo en

la parte norte del gradiente: Rodillo y Cisne.

La similitud florística entre las diferentes aproximaciones a la composición de

las comunidades de plantas en las localidades de estudio alcanzó sus mayores

valores en los contrastes entre tratamientos experimentales de temperatura

(Tabla 11). La similitud florística entre el banco de semillas y la emergencia de

plántulas en terreno es relativamente baja, manteniéndose por debajo del 40%.

72

Tabla 10. Números de especies registrados en cada experimento o muestreo

realizado en las localidades de estudio.

Número de especies

Experimentos/muestreos

Localidades 10º C 15º C 20º C Semillas Terreno

Rodillo 4 7 6 19 6

Cisne nd nd nd 27 3

Pajonales nd nd nd 28 0

Carrizal 13 16 13 31 0

Bronces nd nd nd 28 0

Choros 10 18 20 42 17

Romeral nd nd nd 43 20

Lagunillas 11 17 14 35 13

nd, no determinado

73

Tabla 11. Similitud florística (%) entre el banco de semillas, experimentos de

laboratorio y muestreo en terreno utilizando el Índice de Sorensen (10, 15, 20=

experimentos a 10ºC, 15ºC y 20ºC, respectivamente; S= banco de semillas; T=

muestreo de terreno).

Localidades

Similitud florística (%)

Contrastes

10/15 10/20 15/20 10/S 15/S 20/S 10/T 15/T 20/T S/T

Rodillo 72,7 60,0 46,2 34,8 38,5 40,0 60,0 46,2 33,3 24,0

Cisne nd nd nd nd nd nd nd nd nd 20,0

Pajonales nd nd nd nd nd nd nd nd nd nd

Carrizal 55,2 46,2 55,2 36,4 38,3 36,4 nd nd nd nd

Bronces nd nd nd nd nd nd nd nd nd nd

Choros 50,0 40,0 73,7 30,8 46,7 45,2 37,0 40,0 32,4 27,1

Romeral nd nd nd nd nd nd nd nd nd 38,1

Lagunillas 35,7 48,0 70,9 39,1 34,6 28,6 41,7 33,3 37,3 25,0

nd, no determinado

74

DISCUSIÓN


Este estudio representa el primer reporte sobre composición y abundancia de

los bancos de semillas en el gradiente de estudio basado en conteo directo de

semillas, es decir incluyendo banco de semillas germinable y no germinable.

Esta información es importante para entender como las comunidades de

plantas responden a regímenes de precipitación inciertos y decrecientes en

zonas áridas, y es trascendental para el manejo y conservación de recursos

naturales dada la gran proporción de endemismo y las amenazas actuales a la

biodiversidad en este desierto. Además, ilustra la importancia de la

conservación de suelos.

Nuestra hipótesis inicial para la composición y abundancia de los bancos de

semillas en el desierto del Norte Chico fue que existirían diferencias en la

diversidad, composición y abundancia de los bancos de semillas a lo largo del

gradiente de aridez. Nuestros resultados demuestran claramente como la

precipitación representa el factor dominante para el control de los procesos

biológicos, tal como ha sido enunciado por varios autores (Noy-Meir 1973,

Chesson et al. 2004, Ward 2009). Efectivamente, la diversidad de anuales y su

abundancia en el banco de semillas disminuyen hacia el norte. Esto podría no

ser cierto para los bancos de semillas en Rodillo y Cisne (localidades situadas

en la parte más al norte del gradiente con una abundancia inusual de

75

Quinchamalium chilense), y se podría deber a condiciones específicas del

microclima de estas localidades.

La abundancia de semillas en los bancos es comparable con otros

documentados para zonas áridas (Figura 17). Gutiérrez et al. (2000) y Gutiérrez

& Meserve (2003) reportaron la abundancia de semillas en relación al evento El

Niño-Oscilación Sur (ENOS) para Aucó (31º30’S) y para el Parque Nacional

Bosque Fray Jorge en el norte-centro de Chile (30º38’S), respectivamente, con

densidades de semillas de anuales de alrededor de 5000 semillas/m2 en años

no-ENOS (1993-1995 en Fray Jorge, 1996 en Aucó); esta cantidad de semillas

es similar a aquella registrada en este estudio, considerando además que el

2008 fue un año no-ENOS. Pake & Venable (1996) considerando las especies

más abundantes en el desierto de Sonora reportaron densidades de semillas

comparativamente menores a las reportadas aquí para las anuales del desierto.

Las localidades con menor abundancia en sus bancos de semillas (Rodillo,

Pajonales, Carrizal y Bronces) tienen menor densidad de semillas que la

previamente documentada para otros ambientes áridos, aunque algo semejante

a lo documentado por Reichman (1984) también para el desierto de Sonora. La

abundancia de semillas de anuales en Romeral (+ de 10000 semillas/m2)

representa un valor superior a los reportes previos mencionados y podría estar

relacionada a las condiciones de mayor perturbación y mayor disponibilidad de

nutrientes en este lugar, lo que favorece la presencia de plantas exóticas (Davis

et al. 2000).

76

Rod

illo

Cis

ne

Pajo

nale

s

Car

rizal

Bron

ces

Cho

ros

Rom

eral

Lagu

nilla

s

FJ19

90

FJ19

91

FJ19

92

FJ19

93

FJ19

94

FJ19

95

AU19

96

AU19

97

SO19

74

1

2

3

4

5D

ensi

dad

(sem

illas/

m2 x

104 )

Desier

to co

stero

Norte C

hico

Este es

tudio

P. N. F

ray Jo

rge

Gutiérr

ez &

Mes

erve (

2003

)

R. N. L

as C

hinch

ilas

Gutiérr

ez et

al. (2

000)

Desier

to de

Son

ora

Reichm

an (1

984)

Figura 17. Densidad (±1ES) de semillas en los bancos de semillas para

algunas zonas áridas en América. Los datos del desierto costero del Norte

Chico y de P. N. Fray Jorge (Gutiérrez & Meserve 2003) corresponden a

anuales (izquierda) y total (derecha); los de R. N. Las Chinchillas-Aucó

(Gutiérrez et al. 2000) son para 3 ambientes: xérico, mésico y quebradas,

respectivamente; los del desierto de Sonora corresponden al máximo y mínimo

recalculados a partir de Reichman (1984).

77

Asimismo, nuestros resultados muestran similitudes así como diferencias en

composición de especies y abundancia, respectivamente, con aquellos

documentados por Vidiella (1992) para Rodillo, Carrizal, Choros y Lagunillas

mediante experimentos de emergencia de plántulas en laboratorio. Ese trabajo

es el único estudio previo sobre composición y abundancia de bancos de

semillas germinables para el área de estudio. Vidiella (1992) encontró la mayor

abundancia de plántulas emergiendo a partir de muestras de suelo tomadas en

Lagunillas, mientras en este estudio se encontró mayor abundancia en el banco

de semillas de Choros. La principal razón de discrepancia se podría deber a la

pequeña cantidad de exóticas encontradas en el presente estudio.

En cuanto a abundancia, las semillas de anuales representaron el 82,4% de

todas las semillas contadas en los bancos de las diferentes localidades. Este

resultado es mayor a la proporción de anuales al total reportada en Gutiérrez &

Meserve (2003), donde se encontró valores de 60% aún en años ENOS,

llegando a ser menor en años no-ENOS. El estudio de Gutiérrez & Meserve

(2003) documenta la gran abundancia del arbusto Chenopodium petiolare que

representa gran parte de la abundancia de no anuales en Fray Jorge. Aquí, no

encontramos ningún arbusto tan abundante, pero si encontramos que los

arbustos eran el segundo grupo funcional en cuanto a abundancia luego de las

anuales.

78

Asimismo, nosotros esperábamos encontrar diferencias estacionales en la

abundancia y composición de los bancos de semillas. No encontramos tales

diferencias. Este resultado coincide con Gutiérrez & Meserve (2003), quienes

estudiando 6 años los bancos de semillas en el Parque Nacional Fray Jorge no

encontraron diferencias estacionales, aunque sí interanuales. En nuestro

estudio se podría explicar debido a la poca germinación que ocurrió en la

temporada de crecimiento, lo que también está relacionado a la baja cantidad

de precipitaciones durante el año 2009.

Por otro lado, de acuerdo con lo publicado por Armesto et al. (1993), Gutiérrez

(2008) y Vidiella (1992) se esperaba una mayor cantidad de especies exóticas

en la parte sur del gradiente debido a la mayor presencia humana y a que las

condiciones de mayor humedad permiten que las exóticas renueven su

presencia en el banco de semillas con mayor frecuencia. Efectivamente,

encontramos mayor cantidad de exóticas hacia la parte sur del gradiente;

Romeral fue donde se presentó la mayor cantidad especies exóticas así como

la mayor densidad de semillas de exóticas en su banco de semillas.

Interesantemente, fue también esta localidad la que presentó la mayor cantidad

de especies nativas, así como la mayor densidad de semillas de especies

nativas. Patrones de este tipo se han descrito en la literatura y se relacionan a

la invasibilidad por mayor cantidad de recursos y en muchos casos son escala-

dependiente (Tilman 1997, Davis et al. 2000, Shea & Chesson 2002, Kreuling et

al. 2008). Por un lado, la mayor riqueza de especies residentes impide el

79

establecimiento de especies exóticas invasoras, sin embargo también se ha

postulado que este efecto de la riqueza depende de cuántos nichos ocupan en

el sistema y si existen “nichos vacantes” en el mismo (Tilman 1997). Por otro

lado, la aridez reduce la susceptibilidad a la invasión mientras que los eventos

de fuertes lluvias la aumentan (Kreuling et al. 2008). Lo que podría estar

ocurriendo en Romeral es que si bien es cierto se trata de la comunidad más

rica en el gradiente de estudio tenga “nichos vacantes” que pueden ser

ocupados por las especies exóticas, mientras que hacia el norte la aridez puede

estar actuando como limitante al establecimiento de exóticas, aunque sería

posible considerar que existan “nichos vacantes”. Se pudo establecer que el

aumento en la riqueza de especies está relacionado con el incremento en la

precipitación, y en segundo lugar con el incremento en la concentración de

nutrientes en el suelo, principalmente potasio y nitrógeno.

Nuestro estudio también incluyó un enfoque multivariado para el análisis de la

composición y abundancia de los bancos de semillas en el gradiente. El

principal eje de variación en estos parámetros entre las localidades de estudio

es la precipitación, mientras que el segundo eje de variación podría atribuirse a

la concentración de nutrientes en el suelo, potasio principalmente y en segundo

lugar nitrógeno. Estos resultados de alguna manera contrastan con los

obtenidos por Gutiérrez & Whitford (1987) y Gutiérrez (1992, 1993) quienes

señalan al nitrógeno como segundo factor importante después del agua. En

nuestro estudio el gradiente de nitrógeno es relativamente corto en relación al

80

gradiente de potasio, lo que podría llevar a sugerir que en condiciones

limitantes de nitrógeno el potasio tomaría un rol preponderante en la

distribución de las comunidades de anuales.

Los análisis de la influencia de las variables ambientales permiten separar a las

especies de acuerdo a su relación con determinadas porciones de estos

gradientes, lo que además permitió observar diferencias en las comunidades de

anuales a lo largo del gradiente de estudio. Estas relaciones especies-ambiente

estarían promoviendo la coexistencia de especies mediante una partición

espacial del nicho, tal como ha sido establecido por la teoría del efecto de

almacenamiento (Chesson 2000, Chesson et al. 2004, Sears & Chesson 2007).

4.2. Emergencia de plántulas: efectos de temperatura y precipitación

De similar manera el gradiente de aridez actuó como principal determinante de

la distribución y abundancia de las plantas emergidas en los envases. Esto se

evidencia en las diferencias entre todas las localidades consideradas en este

sistema experimental. Los resultados obtenidos en este estudio coinciden con

lo documentado por Vidiella (1992) en cuanto a que fue en Carrizal y Choros

donde se encontró la mayor diversidad de especies nativas. Sin embargo,

nuevamente se evidencia la menor cantidad de exóticas que germinó en

nuestro experimento.

81

Interesantemente, no se encontró efecto de la precipitación al remover las

observaciones del tratamiento de 0 mm. Esto refleja que efectivamente se trata

de una respuesta umbral que involucraría el lavado de sustancias inhibidoras

de germinación, tal como lo sugieren Vidiella (1992) y Baskin & Baskin (1998).

Se considera que muchas semillas poseen compuestos inhibidores en sus

cubiertas o embriones y estos deben ser removidos para dar paso a la ruptura

de la latencia y al inicio del proceso de germinación. Sin embargo, si se aprecia

que este umbral sería algo más bajo del previamente propuesto de 15-20 mm

(Vidiella 1992, Armesto et al. 1993, Gutiérrez 2001). Esta diferencia se podría

atribuir a condiciones micro-climáticas en la cámara de crecimiento que están

relacionadas con la diferencia de presión de vapor entre el ambiente y las

semillas permitiendo su activación. Alternativamente, si se considera que los

últimos años desde el 2004 han tenido precipitaciones por debajo de la media

(datos disponibles en http://www.ceazamet.cl) se podría asumir que estuvo

ocurriendo lavado de estos compuestos inhibidores sin generar germinación, lo

que llevaría a disminuir su umbral ante un posible próximo estímulo. Estos

lavados de las sustancias inhibidoras serían asimétricos y no ocurrirían de la

misma manera en todas las semillas [por su distribución altamente irregular en

el terreno (Thompson & Grime 1979, Reichman 1984)] lo que generaría que

diferentes grupos de semillas respondan a las condiciones ambientales en un

año determinado y esta disminución del umbral no se dé en todo el banco de

semillas en desmedro de la persistencia de la especie. Este mecanismo sería

importante para mantener bancos de semillas viables durante los largos

82

periodos de extrema sequía hasta que ocurra un evento muy favorable en

cuanto precipitación.

Siendo significativo el efecto de la temperatura se puede corroborar que existen

respuestas diferenciales a las condiciones ambientales, componente necesario

para la coexistencia de especies en un ambiente de gran variabilidad espacial y

temporal. Jara et al. (2006) estudiando 6 especies de la zona árida del norte-

centro de Chile encontraron que existe bastante correspondencia entre las

condiciones simuladas en cámaras de crecimiento y lo que efectivamente

ocurre en terreno para la germinación de las especies nativas. Esto nos permite

reafirmar que estos patrones diferenciales en la respuesta de las anuales a los

factores ambientales podrían darse también en terreno.

Mayor cantidad de plántulas, así como mayor cantidad de especies emergieron

a 15 y 20ºC, lo que concuerda con la información disponible de las condiciones

climáticas durante la temporada de crecimiento (diCastri & Hajek 1976, Juliá et

al. 2008). En adición a esto es preciso notar que varias especies, como Platago

hispidula, Crassula closiana, Camissonia dentata, Cistanthe longiscapa,

Cistanthe coquimbensis se desarrollan mejor a menores temperaturas (10-

15ºC), mientras que otras encuentran mejor desarrollo hacia los 20ºC

(Cyclospermum laciniatum, Helenium urmenetae). Esto como ya se mencionó

tiene importancia para la mantención de estas comunidades en este desierto

83

costero, y también permite explicar la ocurrencia de distintos tipos de

comunidades en diferentes años.

En todas las localidades de estudio, 10 mm de precipitación fue el umbral de

respuesta más frecuente entre las distintas especies, lo que concuerda con el

estudio previo de Vidiella (1992). Esta respuesta umbral se vio afectada en

algunos casos por la temperatura a la que se realizó el ensayo. Estas

respuestas diferenciales, tanto numéricas como de umbral de respuesta,

cobran otro sentido a luz del cambio climático global. Se ha previsto que en la

zona existirá un incremento de 5ºC producto de este fenómeno global (Juliá et

al. 2008). Esto quiere decir que existirán plantas que encontrarán su óptimo,

mientras que otras correrán riesgo de desaparecer. Además, también se debe

considerar el efecto de suelos más calientes sobre la viabilidad de las semillas,

como lo señalan Ooi et al. (2009). Escalando esta afirmación a nivel de

comunidad, este estudio representa la primera evidencia empírica de que

efectivamente ocurrirá un cambio en la composición y abundancia de las

plantas anuales en el desierto costero del Norte Chico de Chile. Mayores

estudios son requeridos para afinar las predicciones al respecto.

4.3. Correspondencia entre resultados obtenidos en el banco de semillas,

laboratorio y terreno

Considerando todos los resultados obtenidos con los diferentes enfoques (i. e.

banco de semillas, experimentos, estudios en terreno) se ha encontrado una

84

gran proporción de anuales, que en términos de número de especies hacen

más del 50% de las especies en el área de estudio. Se trata de comunidades

de plantas con endemismo de cerca del 60%, y que al considerar sólo las

anuales está entre 40 y 50%. Estos resultados son semejantes a los reportes

realizados por Armesto et al. (1993) y Gutiérrez (2008), y recalcan la

importancia de esta flora para la biodiversidad regional y de Chile.

Las 5 especies que emergieron en mayor abundancia en terreno también

fueron abundantes en el banco de semillas. Adicionalmente, al comparar el

número de especies a través de todos los experimentos o muestreos

realizados, se puede observar que la mayor cantidad de especies se registró en

el banco de semillas. La similitud florística entre las diferentes aproximaciones a

la composición de las comunidades de plantas en las localidades de estudio

alcanzó sus mayores valores en los contrastes entre tratamientos

experimentales de temperatura, siendo relativamente baja entre banco de

semillas y emergencia de plántulas en terreno (< de 40% en todos los casos).

Este resultado es semejante al obtenido por Vila & Gimeno (2007), Gutiérrez &

Meserve (2003) y Gutiérrez et al. (2000), y evidencia que la vegetación y el

banco de semillas de una localidad están dinámicamente inter-relacionados y

que algunas especies pueden estar presentes en alguno de estos componentes

y no en el otro (Thompson & Grime 1979). Es también preciso mencionar que

existieron varias especies presentes en el banco de semillas que no

85

emergieron, ya sea en terreno o laboratorio, (ver Anexo 3), lo que resalta esta

relación dinámica entre bancos de semillas y la vegetación presente en terreno.

4.4. Mantención de comunidades en el desierto costero del Norte Chico

Noy-Meir (1973), Freas & Kemp (1983), Venable & Brown (1988), Pake &

Venable (1996) y más recientemente Venable (2007) han sugerido que las

anuales del desierto ante un ambiente altamente impredecible han adoptado la

estrategia del oportunismo cauto, que se puede definir también como una

apuesta evolutiva, en la que se reduce algún atributo de respuesta inmediata al

ambiente a favor de mayor estabilidad a largo plazo. En nuestro estudio

encontramos evidencia que permite sugerir que las anuales en el desierto

costero del Norte Chico no estarían utilizando esta estrategia. Las fracciones de

germinación en todos los casos fueron muy bajas (<5%), y no mostraron un

patrón claro de disminución hacia el norte. Rodillo, la localidad más al norte,

presentó la mayor fracción de germinación (25%). Este incremento en la

proporción de semillas germinadas se debería a una respuesta umbral que

desencadena la germinación masiva de plantas (Vidiella 1992) y que éstas

tendrían la capacidad de desarrollarse apropiadamente y dejar semillas sin

disminuir su adecuación darwiniana a largo plazo, como es sugerido por Angert

et al. (2007), siendo una respuesta altamente especie-específica.

Puesto que todas las fracciones de germinación fueron bajas existe también la

posibilidad de que esta estrategia del oportunismo cauto si esté siendo

86

utilizada, y que la razón por la que no se observa un cambio aparente en las

fracciones de germinación es que el desierto del Norte Chico se encuentra en

un extremo muy árido donde todas las plantas anuales responden

semejantemente a los pulsos de precipitación. Esta afirmación se podría apoyar

en 2 aspectos: (1) los gradientes de precipitación donde se ha observado esta

disminución en la fracción de germinación reciben considerablemente más

precipitación, como por ejemplo el desierto de Sonora que recibe ca. 250 mm

anuales (Pake & Venable 1996), y (2) que el umbral de respuesta de las

anuales en el gradiente es muy semejante, 10 mm de precipitación en este

estudio. Considerando estos argumentos, consideramos que las especies de

anuales en el desierto costero chileno si estarían utilizando la estrategia del

oportunismo cauto, aunque no disminuyen su fracción de germinación puesto

que ya es muy baja. En adición, se encontró que efectivamente el tamaño

medio de las semillas se reduce hacia la parte norte del gradiente donde las

condiciones de variabilidad son más extremas. Este resultado apoya nuestra

afirmación sobre la utilización de la estrategia del oportunismo cauto.

Analizando conjuntamente todos nuestros resultados encontramos evidencia

que permite afirmar que las condiciones de aridez en el gradiente de estudio

ejercen un control fuerte sobre las comunidades de anuales en el desierto

costero del Norte Chico. Estas comunidades en respuesta a estas condiciones

de escasez e impredictibilidad de recursos presentan estrategias como la del

87

oportunismo cauto o respuestas diferenciales a las condiciones ambientales

que les permiten mantenerse en estas condiciones extremas.

Como comentario final, es preciso recalcar que esta tesis provee el primer

reporte sobre abundancia y composición de bancos de semillas totales (fracción

germinable más fracción no germinable) en la zona sur del desierto de

Atacama, lo que a su vez recalca la importancia de la conservación de suelos

en esta zona. Además se han provisto evidencias empíricas de un posible

cambio en la composición y estructura de las comunidades de anuales producto

del incremento en las temperaturas por el cambio climático global y de

respuestas diferenciales a los estímulos ambientales.

88

LITERATURA CITADA

ADONDAKIS S & DL VENABLE (2004) Dormancy and germination in a guild of

sonoran desert annuals. Ecology 85: 2582-2590.

ALMEYDA E (1950) Pluviometría de las zonas del desierto y las estepas cálidas

de Chile. Editorial Universitaria S. A., Santiago, Chile. 168 pp.

ANGERT AL, TE HUXMAN, GA BARRON-GAFFORD, KL GERST & DL

VENABLE (2007) Linking growth strategies to long-term population

dynamics in a guild of desert annuals. Journal of Ecology 95: 321-331.

ARMESTO JJ, PE VIDIELLA & JR GUTIÉRREZ (1993) Plant communities of

the fog-free coastal desert of Chile: plant strategies in a fluctuating

environment. Revista Chilena de Historia Natural 66: 271-282.

AUSTIN AT, L YAHDJIAN, JM STARK, J BELNAP, A PORPORATO, U

NORTON, DA RAVETTA & SM SCHAEFFER (2004) Water pulses and

biogeochemical cycles in arid and semiarid ecosystems. Oecologia 141:

221-235.

BASKIN CC & JM BASKIN (1998) Seeds: Ecology, Biogeography, and

Evolution of dormancy and germination. Academic Press, San Diego. 666

pp.

CHESSON P (2000) Mechanisms of Maintenance of Species Diversity. Annual

Review of Ecology and Systematics 31: 343-366.

CHESSON P, RLE GEBAUER, S SCHWINNING, N HUNTLY, K WIEGAND,

MSK ERNEST, A SHER, A NOVOPLANSKY & JF WELTZIN (2004)

89

Resource pulses, species interactions, and diversity maintenance in arid

and semi-arid environments. Oecologia 141: 236-253.

CLAUSS MJ & DL VENABLE (2000) Seed germination in desert annuals: an

empirical test of adaptative bet hedging. American Naturalist 155: 168-

186.

DAVIS MA, JP GRIME & K THOMPSON (2000) Fluctuating resources in plant

communities: a general theory of invasibility. Journal of Ecology 88: 528-

534.

DICASTRI F & E HAJEK (1976) Bioclimatología de Chile. Universidad Católica

de Chile, Santiago. 129 pp.

DRAPER NR & H SMITH (1981) Applied Regression Analysis. John Wiley &

Sons, New York, USA. 709 pp.

FACELLI JM, P CHESSON & N BARNES (2005) Differences in seed biology of

annual plants in arid lands: a key ingredient of the storage effect. Ecology

86: 2998-3006.

FENNER M (1985) Seed ecology. Chapman and Hall, New York. 151 pp.

FREAS KE & PR KEMP (1983) Some relationships between environmental

reliability and seed dormancy in desert annual plants. Journal of Ecology

71: 211-217.

GUTIERREZ JR & WG WHITFORD (1987) Chihuahuan Desert annuals:

importance of water and nitrogen. Ecology 68: 2032-2045.

90

GUTIERREZ JR, F LÓPEZ-CORTÉS & PA MARQUET (1998) Vegetation in an

altitudinal gradient along the Río Loa in the Atacama Desert of northern

Chile. Journal of Arid Environments 40: 383-399.

GUTIÉRREZ JR (1992) Effects of low water supplementation and nutrient

addition on the aboveground biomass production of annual plants in a

Chilean coastal desert site. Oecologia 90: 556-559.

GUTIÉRREZ JR (1993) The effect of water, nitrogen, and human-induced

desertification on the structure of ephemeral plant communities in the

Chilean costal desert. Revista Chilena de Historia Natural 66: 337-344.

GUTIÉRREZ JR (2001) Dynamics of ephemeral plants in the coastal desert of

north-central Chile. En: PRAKASH I (ed) Ecology of Desert

Environments: 105-124. Scientific Publishers (India), Jodhpur.

GUTIÉRREZ JR (2008) El Desierto Florido en la Región de Atacama. En:

SQUEO FA, G ARANCIO & JR GUTIÉRREZ (eds) Libro Rojo de la Flora

Nativa y de los sitios prioritarios para su conservación: Región de

Atacama: 285-291. Ediciones Universidad de La Serena, La Serena,

Chile.

GUTIÉRREZ JR & WG WHITFORD (1987) Responses of Chihuahuan Desert

herbaceous annuals to rainfall augmentation. Journal of Arid

Environments 12: 127-139.

GUTIÉRREZ JR & PL MESERVE (2003) El Niño effects on soil seed bank

dynamics in north-central Chile. Oecologia 134: 511–517.

91

GUTIÉRREZ JR, G ARANCIO & FM JAKSIC (2000) Variation in vegetation and

seed bank in a Chilean semi-arid community affected by ENSO 1997.

Journal of Vegetation Science 11: 641-648.

HAJEK ER & F DICASTRI (1975) Bioclimatografía de Chile. Universidad

Católica de Chile, Santiago, Chile. 224 pp.

HARPER JL (1977) Population biology of plants. Academic Press, London. 892

pp.

HENDERSON PA (2003) Practical methods in ecology. Blackwell Publishing,

Oxford, UK. 176 pp.

HIJMANS RJ, SE CAMERON, JL PARRA, PG JONES & A JARVIS (2005) Very

High Resolution Interpolated Climate Surfaces for Global Land

Areas. International Journal of Climatology 25: 1965-1978.

INOUYE RS (1991) Population biology of desert annual plants. En: POLIS GA

(ed) The Ecology of Desert Communities: University of Arizona Press,

Tucson, Arizona.

JARA PA, G ARANCIO, R MORENO & MR CARMONA (2006) Factores

abióticos que influencian la germinación de seis especies herbáceas de

la zona árida de Chile. Revista Chilena de Historia Natural 79: 309-319.

JULIÁ C, S MONTECINOS & A MALDONADO (2008) Características

Climáticas de la Región de Atacama. En: SQUEO FA, G ARANCIO & JR

GUTIÉRREZ (eds) Libro Rojo de la Flora Nativa y de los Sitios

Prioritarios para su Conservación: Región de Atacama: 25-42. Ediciones

Universidad de La Serena, La Serena, Chile.

92

KREULING J, C BEIERKUNHLEIN, L ELLIS & A JENTSCK (2008) Invasibility of

grasslands and heath communities exposed to extreme weather events -

additive effects of diversity resistance and fluctuating physical

environment. Oikos 117: 1542-1554.

LEPS J & P SMILAUER (2003) Multivariate analysis of ecological data using

CANOCO. Cambridge University Press, Cambridge, UK. 269 pp.

MARONE L, BE ROSSI & ME HORNO (1998) Timing and spatial patterning of

seed dispersal and redistribution in a South American warm desert. Plant

Ecology 137: 143-150.

MARTICORENA C & M QUEZADA (1985) Catálogo de la Flora vascular de

Chile. Gayana Bot. 42: 5-157.

MARTICORENA C, FA SQUEO, G ARANCIO & M MUÑÓZ (2001) Catálogo de

la Flora Vascular de la IV Región de Coquimbo. En: SQUEO FA, G

ARANCIO & JR GUTIÉRREZ (eds) Libro Rojo de la Flora Nativa y de los

sitios prioritarios para su conservación: Región de Coquimbo: 105-142.

Ediciones Universidad de La Serena, La Serena, Chile.

MORIUCHI KS, DL VENABLE, CE PAKE & T LANGE (2000) Direct

measurement of the seed bank age structure of a sonoran desert annual

plant. Ecology 81: 1133-1138.

MUÑOZ PC (1985) Flores del Norte Chico. Dirección de Bibliotecas, Archivos y

Museos, Ilustre Municipalidad de La Serena, La Serena. 95 pp.

93

NELSON JF & RM CHEW (1977) Factors affecting seed germination of three

annual species from an arid region of western Australia Journal of

Ecology 62: 699-709.

NOY-MEIR I (1973) Desert ecosystems: environment and producers. Annual

Review of Ecology and Systematics 4: 25-51.

OOI MKJ, TD AULD & AJ DENHAM (2009) Climate change and bet-hedging:

interactions between increased soil temperatures and seed bank

persistence. Global Change Biology 15: 2375-2386.

PAKE CE & DL VENABLE (1996) Seed banks in desert annuals: implications for

persistence and coexistence in variable environments. Ecology 77: 1427-

1435.

PALMER MW (1993) Putting things in a better order: the advantages of

canonical correspondence analysis. Ecology 74: 2215-2230.

PARMESAN C & G YOHE (2003) A globally coherent fingerprint of climate

change impacts across natural systems. Nature 421: 37-42.

REICHMAN OJ (1984) Spatial and temporal variation of seed distributions in

Sonoran Desert soils. Journal of Biogeography 11: 1-11.

RUNDEL PW, MO DILLON, B PALMA, HA MOONEY, SL GULMON & JR

EHLERINGER (1991) The phytogeography and ecology of the Coastal

Atacama and Peruvian Deserts. Aliso 13: 1-49.

SAS. 2003 SAS/STAT version 9.1. SAS Institute INC., Cary NC, USA.

SEARS ALW & P CHESSON (2007) New methods for quantifying the spatial

storage effect: an illustration with desert annuals. Ecology 88: 2240-2247.

94

SHEA K & P CHESSON (2002) Community ecology theory as a framework for

biological invasions. Trends in Ecology & Evolution 17: 170-176.

SOKAL RR & FJ ROHLF (1987) Introduction to Biostatistics. Dover Publications

INC., New York. 363 pp.

SQUEO FA, JR EHLERINGER, N OLIVARES & G ARANCIO (1994) Variation in

leaf level energy balance components of Encelia canescens along a

precipitation gradient in north-central Chile. Revista Chilena de Historia

Natural 67: 143-155.

SQUEO FA, MTK ARROYO, A MARTICORENA, G ARANCIO, M MUÑOZ-

SCHICK, M NEGRITTO, G ROJAS, M ROSAS, R RODRÍGUEZ, AM

HUMAÑA, E BARRERA & C MARTICORENA (2008) Catálogo de la

Flora Vascular de la Región de Atacama. En: SQUEO FA, G ARANCIO &

JR GUTIÉRREZ (eds) Libro Rojo de la Flora Nativa y de los sitios

prioritarios para su conservación: Región de Atacama: 97-120. Ediciones

Universidad de La Serena, La Serena, Chile.

STATSOFT I. 2004 STATISTICA (Data analysis software system) version 7,

Tulsa, OK USA.

TER BRAAK CJF & P SMILAUER. 2003 CANOCO for Windows version 4.51.

Biometris - Plant Research International, Wageningen, The Netherlands.

THOMAS CD, A CAMERON, RE GREEN, M BAKKENES, LJ BEAUMONT, YC

COLLINGHAM, BFN ERASMUS, MF DE SIQUEIRA, A GRAINGER, L

HANNAH, L HUGHES, B HUNTLEY, AS VAN JAARSVELD, GF

MIDGLEY, L MILES, MA ORTEGA-HUERTA, A TOWNSEND

95

PETERSON, OL PHILLIPS & SE WILLIAMS (2004) Extinction risk from

climate change. Nature 427: 145-148.

THOMPSON K & JP GRIME (1979) Seasonal variation in the seed banks of

herbaceous species in ten contrasting habitats. Journal of Ecology 67:

893-921.

TILMAN D (1997) Community invasibility, recruitment limitation and grassland

biodiversity. Ecology 78: 81-92.

TRABA J, FM AZCÁRATE & B PECO (2006) The fate of seeds in

Mediterranean soil seed banks in relation to their traits. Journal of

Vegetation Science 17: 5-10.

VENABLE DL (2007) Bet hedging in a guild of desert annuals. Ecology 88:

1086-1090.

VENABLE DL & L LAWLOR (1980) Delayed germination and dispersal in desert

annuals: escape in space and time. Oecologia 46: 272-282.

VENABLE DL & JS BROWN (1988) The selective interactions of dispersal,

dormancy, and seed size as adaptations for reducing risk in variable

environments. American Naturalist 131: 360-384.

VENABLE DL, A FLORES-MARTÍNEZ, HC MULLER-LANDAU, G BARRON-

GAFFORD & JX BECERRA (2008) Seed dispersal of desert annuals.

Ecology 89: 2218-2227.

VIDIELLA PE. 1992 Desierto florido: estudio experimental de la emergencia de

plantas efímeras en respuesta a distintos regímenes de precipitación,

96

Facultad de Ciencias, pp. 127. Vol. Magíster en Ciencias Biológicas.

Universidad de Chile, Santiago, Chile.

VIDIELLA PE & JJ ARMESTO (1989) Emergence of ephemeral plant species

from soil samples of the Chilean coastal desert in response to

experimental irrigation. Revista Chilena de Historia Natural 62: 99-107.

VIDIELLA PE, JJ ARMESTO & JR GUTIÉRREZ (1999) Vegetation changes and

sequential flowering after rain in the southern Atacama Desert. Journal of

Arid Environments 43: 449-458.

VILÁ M & I GIMENO (2007) Does invasion by an alien plant species affect the

soil seed bank? Journal of Vegetation Science 18: 423-430.

WARD D (2009) The Biology of Deserts. Oxford University Press, New York.

339 pp.

97

Anexo 1. Listado taxonómico de las especies determinadas en los diferentes

muestreos y experimentos. (Origen: E= endémica, N= nativa no endémica, A=

adventicia); forma de vida (FV): T= árbol, F= fanerófita, S= sufrútice, K=

cactácea, H= hierba perenne, B= hierba bi-anual, A= hierba Anual; categoría de

conservación (CS) a nivel regional en Coquimbo (4) y Atacama (3): EX= extinta,

EP= en Peligro, VU= vulnerable, FP= fuera de peligro, IC= insuficientemente

conocida y NE= no evaluada).

Especie Origen FV CS-4 CS-3 DICOTYLEDONEAE AIZOACEAE Mesembryanthemum cristallinum L. A A Tetragonia macrocarpa Phil. E A FP FP Tetragonia maritima Barnéoud E F FP FP Tetragonia ovata Phil. E A IC(VU?) FP Tetragonia sp. 1 N A Tetragonia sp. 2 N S APIACEAE Cyclospermum laciniatum (DC.) Constance N A FP FP Eryngium coquimbanum Phil. ex Urb. E A FP Homalocarpus bowlesioides Hook. et Arn. E A FP FP Homalocarpus dichotomus (Poepp. ex DC.) Mathias et Constance E A FP FP ASTERACEAE Amblyopappus pusillus Hook. et Arn. N A FP FP Chaetanthera linearis Poepp. ex Less. E A FP Chuquiraga ulicina (Hook. et Arn.) Hook. et Arn. E F FP FP Compositae sp. 1 N S Compositae sp. 2 N S Encelia canescens Lam. N F FP FP Flourensia thurifera (Molina) DC. E F FP Gamochaeta sp. 1 N H Gamochaeta sp. 2 N A Gamochaeta sp. 3 N H Haplopappus parvifolius (DC.) A.Gray E S FP FP Helenium atacamense Cabrera N A FP Helenium sp. N A

98

Helenium urmenetae (Phil.) Cabrera E A FP IC(FP?) Hypochaeris scorzonerae (DC.) F.Muell. E H FP FP Proustia cuneifolia D.Don E F FP FP Senecio bahioides Hook. et Arn. E F FP FP Senecio brunonianus Hook. et Arn. E S FP IC(EX?) BORAGINACEAE Cryptantha linearis (Colla) Greene E A FP Cryptantha sp. N A Pectocarya dimorpha (I.M.Johnst.) I.M.Johnst. E A FP FP BRASSICACEAE Menonvillea chilensis (Turcz.) B.D.Jacks. E A IC(EX?) FP Raphanus sativus L. A AB Schizopetalon maritimum Barnéoud N H CAESALPINIACEAE Senna cumingii (Hook. et Arn.) H.S.Irwin et Barneby E F FP FP CARYOPHYLLACEAE Cardionema ramossisimum (Weinm.) A.Nelson et J.F.Macbr. N H FP Cerastium arvense L. A H Corrigiola sp. 1 N H Silene gallica L. A A Spergularia arbuscula (Gay) I.M.Johnst. E F FP FP Spergularia sp. 1 N A Stellaria sp. 1 N H CHENOPODIACEAE Atriplex mucronata Phil. E H IC FP Atriplex semibaccata R.Br. A H Chenopodium sp. 1 N H CONVOLVULACEAE Dichondra sericea Sw. N H FP CRASSULACEAE Crassula closiana (Gay) Reiche N A IC(VU?) CUSCUTACEAE Cuscuta chilensis Ker-Gawl. N AP FP FP Cuscuta sp. 1 N P EUPHORBIACEAE Euphorbia collina Phil. N H FP FABACEAE (PAPILIONACEAE) Adesmia laxa Clos E H FP IC(VU?) Adesmia littoralis Burkart E S EP Adesmia tenella Hook. et Arn. E A FP FP Lotus subpinnatus Lag. N A FP FP Medicago polymorpha L. A A FRANKENIACEAE

99

Frankenia chilensis K.Presl N S FP FP GERANIACEAE Erodium cicutarium (L.) L'Hér. ex Aiton A A Erodium moschatum (L.) L'Hér. ex Aiton A A LABIATEAE Stachys sp. 1 N S Stachys sp. 2 N H Stachys sp. 3 N S Stachys truncata Kunze ex Benth. E A FP MALVACEAE Cristaria aspera Gay N A VU FP Cristaria glaucophylla Cav. E AH FP FP Cristaria sp. N H NOLANACEAE Nolana acuminata (Miers) Miers ex Dunal E H VU FP Nolana albescens (Phil.) I.M.Johnst. E F IC(VU?) FP Nolana baccata (Lindl.) Dunal E A IC(FP?) FP Nolana divaricata (Lindl.) I.M.Johnst. E F FP FP Nolana elegans (Phil.) Reiche E H FP Nolana sedifolia Poepp. E S FP FP Nolana sp. 1 N A Nolana sp. 2 N A Nolana sp. 3 N A Nolana sp. 4 N S Nolana sp. 5 N A ONAGRACEAE Camissonia dentata (Cav.) Reiche N A FP Clarkia tenella (Cav.) F.H.Lewis et M.R.Lewis N A FP Oenothera coquimbensis Gay E A FP FP Oenothera sp. 1 N A Oenothera sp. 2 N A Oenothera sp. 3 N A Oenothera sp. 4 N A OXALIDACEAE Oxalis megalorrhiza Jacq. N H IC(EX?) Oxalis sp. 1 N S Oxalis sp. 2 N A PLANTAGINACEAE Plantago hispidula Ruiz et Pav. E A FP FP POLYGONACEAE Chorizanthe deserticola Phil. E S FP Chorizanthe kingii Phil. E S VU IC(VU?) Lastarriaea chilensis J.Remy E A FP FP PORTULACACEAE Cistanthe arenaria (Cham.) Carolin ex N A IC

100

Hershk. Cistanthe cachinalensis Phil. E A FP Cistanthe calycina (Phil.) Carolin ex Hershk. E A FP FP Cistanthe coquimbensis (Barnéoud) Carolin ex Hershk. E A FP IC Cistanthe longiscapa (Barnéoud) Carolin ex Hershk. E A FP FP Cistanthe sp. 1 N A Cistanthe sp. 2 N A Cistanthe sp. 3 N A Cistanthe sp. 4 N A Cistanthe sp. 5 N A Montiopsis sp 1. N A Montiopsis sp 2. N A Montiopsis trifida (Hook. et Arn.) D.I.Ford E A FP FP RUBIACEAE Cruckshanksia pumila Clos. E A FP Galium aparine L. A A SANTALACEAE Quinchamalium chilense Molina N A FP SCROPHULARIACEAE Linaria texana Scheele A A SOLANACEAE Solanum heterantherum Witasek ex Reiche E AH FP URTICACEAE Parietaria debilis G.Forst. N A FP FP VERBENACEAE Glandularia sulphurea (D.Don) Schnack et Covas N HS FP VIOLACEAE Viola pusilla Poepp. E A FP FP ZYGOPHYLLACEAE Fagonia chilensis Hook. et Arn. N S FP FP MONOCOTYLEDONEAE ALLIACEAE Leucocoryne appendiculata Phil. E H FP Leucocoryne ixioides (Sims) Lindl. E H VU Leucocoryne macropetala Phil. E H FP FP Leucocoryne sp 1. N H Leucocoryne sp. 2 N H DIOSCOREACEAE Dioscorea fastigiata Gay E H IC FP Dioscorea humifusa Poepp. E H FP POACEAE

101

Bromus berterianus Colla N A FP Schismus arabicus Nees A A TECOPHILAEACEAE Conanthera campanulata Lindl. E H FP Zephyra elegans D.Don E H FP FP Zephyra sp. 1 N H

102

Anexo 2. Códigos de las especies utilizados en los gráficos del Análisis de

Correspondencia Canónica (CCA).

Especie Código Adesmia tenella adten Bromus berterianus brber Cistanthe arenaria ciare Cistanthe coquimbensis cicoq Cistanthe longiscapa cilon Cistanthe sp. 1 cisp1 Cistanthe sp. 2 cisp2 Cistanthe sp. 3 cisp3 Crassula closiana crclo Cruckshanksia pumilla crpum Cryptantha linearis crlin Cyclospermum laciniatum cylac Erodium moschatum/cicutarium erodi Eryngium coquimbanum ercoq Galium aparine gaapa Helenium urmenatae heurm Nolana baccata nobac Nolana sp. 1 nosp1 Nolana sp. 2 nosp2 Nolana sp. 3 nosp3 Oenothera coquimbensis oecoq Pectocarya dimorpha pedim Plantago hispidula plhis Quinchamalium chilense quchi Schismus arabicus scara Viola pusilla vipus

103

Anexo 3. Listado de las especies determinadas durante los muestreos y

experimentos.

Especies Laboratorio Semillas TerrenoAdesmia laxa X Adesmia litoralis X Adesmia tenella X XAmblyopappus pusillus X Atriplex mucronata XAtriplex semibaccata X Bromus berterianus X XCammisonia dentata X X Cardionema ramossisimum X X Cerastium arvense X Chaethantera linearis X Chenopodium sp. 1 X Chorizanthe deserticola XChorizanthe kingii X X Chuquiraga ulicina X Cistanthe arenaria X Cistanthe cachinalensis XCistanthe calycina X Cistanthe coquimbensis X X XCistanthe longiscapa X X XCistanthe sp. 1 X Cistanthe sp. 2 X Cistanthe sp. 3 X Cistanthe sp. 4 XCistanthe sp. 5 XClarkia tenella X Compositae sp. 1 X Compositae sp. 2 X Conanthera campanulata XCorrigiola sp. 1 XCrassula clossiana X X Cristaria aspera XCristaria glaucophylla X X XCristaria sp. 1 XCruckshanksia pumilla X Cryptantha linearis X XCryptantha sp. 1 XCuscuta chilensis X X Cuscuta sp. 1 X

104

Cyclospermum laciniatum X X XDichondra sericea X Dioscorea fastigiata X X XDioscorea humifusa X XEncelia canescens X X XErodium cicutarium X XErodium moschatum X XEryngium coquimbanum X X XEuphorbia collina XFagonia chilensis X Flourensia thourifera XFrankenia chilensis XGalium aparine X Gamochaeta sp. 1 X Gamochaeta sp. 2 XGamochaeta sp. 3 XGimnophytum coquimbensis XGlandularia surphurea XHaplopappus parvifolius XHelenium atacamensis X Helenium sp. 1 XHelenium urmenetae X X Homalocarpus bowlesioides X Homalocarpus dichotomus XHypochaeris scorzonerae XLastarriaea chilensis X X Leucocoryne appendiculata X XLeucocoryne ixioides X Leucocoryne macropetala XLeucocoryne sp 1 X Leucocoryne sp. 2 XLinaria texana X XLotus subpinnatus X Medicago polymorpha X Menonvillea chilensis X Mesembryanthemum cristallinum X X Montiopsis sp. 1 XMontiopsis sp. 2 XMontiopsis trifida XNolana acuminata X Nolana albescens X Nolana baccata X Nolana divaricata X X

105

Nolana elegans X X Nolana sedifolia X X Nolana sp. 1 X Nolana sp. 2 X Nolana sp. 3 X Nolana sp. 4 X Nolana sp. 5 XOenothera coquimbensis X X Oenothera sp. 1 X Oenothera sp. 2 X Oenothera sp. 3 X Oenothera sp. 4 XOxalis megalorrhiza XOxalis sp. 1 X Oxalis sp. 2 X Parietaria debilis X Pectocarya dimorpha X Plantago hispidula X X XProustia cuneifolia X XQuinchamalium chilensis X X XRaphanus sativus X Schismus arabicus X X XSchizopetalum gayanum X Senecio bahioides X XSenecio brunonianus X Senna cumingii X XSilene gallica X Solanum heterantherum XSpergularia arbuscula X Spergularia sp. 1 X Stachys sp. 1 X Stachys sp. 2 X Stachys sp. 3 XStachys truncata X Stellaria sp. 1 X Tetragonia macrocarpa XTetragonia maritima X X XTetragonia ovata X X Tetragonia sp. 1 X Tetragonia sp. 2 XViola pusilla X X Zephyra elegans XZephyra sp. 1 X

UNIVERSIDAD DE LA SERENA FACULTAD DE CIENCIAS …

Documents

Transcript of UNIVERSIDAD DE LA SERENA FACULTAD DE CIENCIAS …