UNIVERSIDAD NACIONAL

FACULTAD DE CIENCIAS EXACTAS Y NATURALES

ESCUELA DE CIENCIAS BIOLÓGICAS

Informe Escrito final

Respuesta fenológica, ecofisiológica y alométrica de Psychotria elata (Swartz.)

Hammel y Palicourea lasiorrachis Oersted en dos coberturas con diferente estado de

regeneración en Río Macho, Costa Rica.

Proyecto de graduación presentado como requisito parcial para optar por el grado de

Licenciatura en Biología con Énfasis en Manejo de Recursos Naturales

Esteban Francisco Salazar Acuña

Campus Omar Dengo

Heredia, Costa Rica

2011

I

Este trabajo de graduación fue _______________________ por el tribunal examinador

de la Escuela de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional como requisito parcial

para optar por el grado de Licenciatura en Biología con Énfasis en Manejo de Recursos

Naturales

_________________________________

Dr. Alexander Rojas (quien preside)

Sustituye al Decano de la Facultad de Ciencias Exactas y Naturales

__________________________________

M.Sc. Carola Scholz

Sustituye al Director de la Escuela de Ciencias Biológicas

___________________________________

Ph.D. Roberto Cordero Sol{orzano

Tutor

___________________________________

M.Sc. Tania Bermúdez Rojas

Asesora

__________________________________

M.Sc. Elizabeth Árnaez Serrano

Invitado especial

II

Resumen

El sotobosque es un componente importante de los ecosistemas tropicales y sus

respuestas ante los cambios antropogénicos pueden definir las interacciones ecológicas

a varios niveles. Se caracterizaron las variables ambientales, las relaciones alométricas,

la fenología y la concentración de glucosa en los tejidos (n=25) de Psychotria elata y

Palicourea lasiorrachis en dos coberturas vegetales con diferente estado de

regeneración natural en Rio Macho, Costa Rica, desde junio de 2009 hasta julio de

2010. La temperatura media fue mayor en el tacotal que en el bosque, pero en ninguno

de ellos estuvo correlacionada con la fenología. Los parámetros lumínicos obtenidos de

fotografías hemisféricas fueron diferentes entre coberturas, entre la época seca y

lluviosa, con excepción en la época lluviosa entre las especies. Las relaciones

alométricas no estuvieron influenciadas por la cobertura o la especie, pero la interacción

sitio-especie fue significativa. Ambas especies mostraron diferencias principalmente en

la temporalidad en la fructificación, con un atraso en la producción de P. elata en ambos

sitios con respecto a P. lassiorachis. La floración es asincrónica pero cambia

diferencialmente cuando crecen en el tacotal. La glucosa contenida en los tallos no varió

entre especies o coberturas, pero si entre épocas y aumenta durante la época de

fructificación. P.elata es una especie más dependiente de la cobertura y respondió más a

los cambios antropogénicos, que los observados en P. lasiorrachis. Los cambios

evidenciados en las respuestas fenológicas y alométricas de estas plantas permiten

suponer que la ecología funcional de estas especies se adapta a las condiciones

particulares producidas por las actividades humanas, pero se mantiene en ambos sitios.

Los arbustos de sotobosque responden diferencialmente ante los cambios producidos

por las actividades humanas a largo plazo y es necesario incluirlos en las evaluaciones

sobre la restauración de los ecosistemas de altura.

III

Agradecimientos

Este trabajo de graduación es el resultado del apoyo y colaboración amigos, profesores

y familiares. Un agradecimiento especial al Dr, Roberto Cordero Solórzano y a la M.Sc.

Tania Bermúdez por los innumerables consejos y por el apoyo recibido durante todo el

proceso. A la Escuela de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional y la Comisión

Nacional de Rectores, por el apoyo financiero y de infraestructura; al coordinador de la

Estación de Biología Tropical y Acuicultura Río Macho M.Sc. Iván Sandoval; a la Red

Latinoamericana de Botánica (RLB), la Asociación Latinoamericana de Botánica (ALB)

y a la Sociedad Mesoamericana para la Biología y la Conservación (SMBC), por las

diversas oportunidades de presentar adelantos de este trabajo en diferentes congresos y a

todas aquellas personas que me inspiraron con su consejo y comentarios durante este

recorrido.

IV

Dedicatoria

A mi familia natural y escogida, mis compañeros y compañeras, a los amantes de lo

vivo, lo verde, lo florido y a todos aquellos y aquellas que ven el mundo crecer a través

de los ojos del bosque y su inmensa energía.

V

Índice

Miembros del tribunal………………………………………………………………..................................... I

Resumen…………………………………………………………………………............................................. II

Agradecimientos……………………………………………………………………........................................ III

Dedicatoria………………………………………………………………………………………..…………..... IV

Índice…………………………………………………………………………………………..………………. V

Índice de cuadros…………………………………………………………………………...…………………. VI

Índice de figuras………………………………………………………………………………………………. VII

Abreviaturas………………………………………………………………………………..………………….. VIII

1. Introducción……………………………………………………………………………..………………… 1

1.1. Antecedentes……………………………………………………………………..……….................. 3

1.2. Justificación……………………………………………………………………….............................. 4

1.3. Objetivos……………………………………………………………………………...……………… 7

1.3.1. Objetivo General……………………………………………………………………………….. 7

1.3.2. Objetivos específicos……………………………………………………………………………. 7

2. Metodología……………………………………………………………………………………………….. 8

2.1. Sitio de estudio……………………………………………………………………………………….. 8

2.2. Especies estudiadas……………………………………………………………………….................. 9

2.3. Variables microambientales………………………………………………………….……………… 11

2.4. Mediciones de crecimiento y alométricas………………………………………….……………….. 12

2.5. Registro de la fenología………………………………………………………….…….……………. 13

2.6. Calidad nutricional de los tallos y frutos……………………………………………….................. 14

2.7. Relación entre las variables microambientales y la respuesta fenológica…………….………….. 15

2.7.1. Ambiente lumínico…………………………………………………………………………………. 15

2.7.2. Temperatura……………………………………………………………………………………….. 15

3. Resultados………………………………………………………………………………………………….. 16

3.1. Variables microambientales………………………………………………………………………... 16

3.2. Mediciones de crecimiento y alométricas………………………………………………………….. 20

3.3. Ciclos fenológicos……………………………………………………………………………………. 23

3.4. Relación entre las variables microambientales y la respuesta fenológicas……………………… 29

3.4.1. Ambiente lumínico…………………………………………………………………................... 29

3.4.2. Temperatura……………………………………………………………………........................ 29

3.5. Calidad nutricional de los tallos y frutos………………………………………………………….. 31

4. Discusión…………………………………………………………………………………………………… 35

4.1. Variables microambientales………………………………………………………………………... 35

4.1.1. Temperatura……………………………………………………………................................... 35

4.1.2. Ambiente Lumínico…………………………………………………………………………….. 36

4.2. Mediciones de crecimiento y alométricas………………………………………………………….. 39

4.3. Ciclos fenológicos……………………………………………………………………………………. 42

4.3.1. Temporalidad de la fenología…………………………………………………………………. 42

4.3.2. Intensidad de la fenología…………………………………………………………..…………. 43

4.3.3. Sincronía floral anual…………………………………………………………......................... 45

4.4. Calidad nutricional de los tejidos vegetales……………………………………………………….. 46

4.5. Implicaciones Generales…………………………………………………………………………….. 49

4.5.1. Implicaciones ecológicas de los ciclos fenológicas………………………................................ 49

4.5.2. Implicaciones antropogénicas de los ciclos fenológicas…………………………..………….. 51

4.6. Implicaciones ecológicas de las respuestas vegetales fenológicas, fisiológicas y

alométricas……………………………………………………………………………....................... 52

5. Conclusiones…………………………………………………………………………................................ 54

6. Recomendaciones…………………………………………………………………………………………. 56

7. Bibliografía……………………………………………………………………………………………………… 57

VI

Índice de cuadros

Cuadro 1 Descripción del ambiente lumínico general (Promedio ± EE) de las

zonas de bosque y tacotal durante el inicio de la época seca (enero-

febrero 2010) y el inicio de la época lluviosa (Julio 2010) en Río

Macho, Costa Rica……………………………………………….. 17

Cuadro 2 Comparación de las variables lumínicas promedio (± EE) y el

coeficiente de variación (CV) sobre las plantas de P.elata y P.

lasiorrachis en la zona boscosa y tacotal durante el inicio de la época

seca (enero-febrero 2010) y el inicio de la época lluviosa (Julio 2010)

en Río Macho, Costa Rica……………………………... 19

Cuadro 3 Tamaños medios (en mm, ± EE) y comparaciones de las variables de

tamaño entre P. elata y P. lasiorrachis en la zona de bosque y en la

zona de tacotal en Río Macho, Costa Rica …………………… 20

Cuadro 4 Efecto de las coberturas y especies estudiadas con los componentes

principales de la variación de la repuesta de las variables lumínicas y

fenológicas registradas en dos coberturas con diferente estado de

regeneración el valle de Orosi, Costa Rica por medio de una prueba

de ANDEVA…............................................................................................ 31

Cuadro 5 Efecto temporal y espacial sobre la concentración de glucosa en

tallos de P. elata y Palicourea lasiorrachis en la zona de Río Macho,

Costa Rica por medio de una prueba de

ANDEVA………………………………………………………………..... 33

Cuadro 6 Efecto temporal y espacial sobre la concentración de glucosa en los

frutos maduros de P. elata y Palicourea lasiorrachis en la zona de

Río Macho, Costa Rica, por medio de una prueba de

ANDEVA…………………………………………………………............ 34

VII

Índice de figuras

Figura 1 Ubicación de los sitios de bosque y tacotal en los

alrededores de la Estación Biológica Tropical y

Acuacultura Río Macho (EBRM), Orosi, Cartago, Costa

Rica …………………………………………………………... 9

Figura 2 Psychotria elata durante la época de floración en la zona

de Río Macho, Orosi, Cartago, Costa Rica………………… 10

Figura 3 Palicourea lasiorrachis durante la época de floración en la

zona de Río Macho, Orosi, Cartago, Costa Rica…………... 11

Figura 4 Temperaturas promedios de las zonas de bosque y de

tacotal en Río Macho, Costa Rica, desde junio 2009 hasta

julio 2010……………………………………………………... 16

Figura 5 Relaciones logarítmicas de Altura (H)/Diámetro basal (Db)

de P. elata y P. lasiorrachis en los dos sitios

(Bosque/Tacotal) en Río Macho, Costa Rica. H: Altura;

Db: Diámetro basal.……………………..…………………... 21

Figura 6 Promedio (+EE) del Índice de esbeltez para P. elata y P.

lasiorrachis en las coberturas de bosque y tacotal en la

zona de Río Macho, Costa Rica …………………………….. 22

Figura 7 Respuesta fenológica de Psychotria elata en las áreas de

bosque y tacotal en el Valle de Orosi, Cartago, Costa Rica

durante junio de 2009 hasta julio de 2010.…………………. 24

Figura 8 Respuesta fenológica de Palicourea lasiorrachis en las

coberturas de bosque y tacotal en el Valle de Orosi,

Cartago, Costa Rica durante junio de 2009 hasta julio de

2010…………………………………………………………… 25

Figura 9 Respuesta fenológica reproductiva de Psychotria elata y

Palicourea lasiorrachis en la cobertura de bosque en el

Valle de Orosi, Cartago, Costa Rica durante junio de 2009

hasta julio de 201…………………………………………….. 26

Figura 10 Respuesta fenológica reproductiva de Psychotria elata y

Palicourea lasiorrachis en la zona de tacotal en el Valle de

Orosi, Cartago, Costa Rica durante junio de 2009 hasta

julio de 2010………………………………………………….. 27

Figura 11 Sincronía anual promedio de P. elata y P. lasiorrachis en la

zona de bosque y en la zona de tacotal en Río Macho,

Costa Rica……………………………………………………. 28

Figura 12 Análisis de componentes principales para las variables

lumínicas y biológicas de las especies estudiadas…………... 30

Figura 13 Concentraciones promedio de glucosa en los tallos de P.

elata y P. lasiorrachis en las zonas de bosque y tacotal en 4

meses del período…………………………………………….. 32

Figura 14 Concentraciones promedio de glucosa en los frutos de P.

elata y P. lasiorrachis en las zonas de bosque y tacotal en 4

meses del período Octubre 2009-Julio 2010………………... 34

VIII

Abreviaturas

ANDEVA

Análisis de varianza

CNE

Carbohidratos no estructurales

CV Coeficiente de variación

Db Diámetro basal

EBRM Estación de Biología Tropical y Acuicultura Río Macho

ENOS Fenómeno El Niño Oscilación del Sur

Flo Total de flores abiertas

Frut Total de frutos maduros

GSF

Proporción total de claros

H

Altura

HIA

Sistema de fotografías hemisféricas

HJ Total de hojas jóvenes

IE Índice de Esbeltez

LAI

Índice de área foliar

MJ.m-2

año-1

Megajulios por metro cuadrado por año

msnm

Metros sobre el nivel del mar

PCA Análisis de componentes principales

RBD

Cantidad de luz debajo del dosel

S Índice de sincronía floral anual

U Prueba de U-Mann-Whitney

vol/vol Relación volumen/volumen

1

1. Introducción

La fenología es el estudio de la periodicidad de los eventos biológicos (Sakai 2001)

y la relación entre estos eventos con las condiciones abióticas, los factores endógenos y

las relaciones filogenéticas de los organismos vivos (Williams-Linera y Meave 2002,

Badeck et al. 2004). Con respecto a las plantas, se puede entender por fenología el

estudio de la estacionalidad de fenómenos de floración, fructificación, brotación y

exfoliación, como respuesta a las condiciones ambientales o fisiológicas (Bollen y

Donati 2005). Estos fenómenos se consideran de gran importancia ya que su

determinación no solo está influenciada por las condiciones ambientales (Chapman et

al. 1999), sino que pueden verse afectadas por los cambios en el uso del suelo, la

fragmentación (Fuchs et al. 2003, Herrerías-Diego et al. 2006) y otras actividades

humanas (Cascante et al. 2002).

En las zonas tropicales, la intensidad de la fenología reproductiva (la cantidad de

flores o frutos en cada individuo) no es la única variable responsable del éxito

reproductivo de las especies para lograr una dispersión de frutos dentro del bosque. En

este sentido, el grado de sincronización y la duración de los eventos fenológicos entre

los individuos de una población podría ser aun más importante que la cantidad de

própagulos (Bolmgren 1998, Bawa et al. 2003). Por otro lado, muchas plantas tropicales

comparten dispersores y polinizadores, los cuales traslapan sus actividades (Loiselle et

al. 1995, Arteaga y Moya 2002) debido a que los recursos están distribuidos

irregularmente en los ecosistemas (Lopes y Buzato 2005). Esto evidencia que muchas

veces los fenómenos de sincronía están relacionados con adaptaciones evolutivas para la

dispersión y polinización, y son parte de las interacciones dinámicas de los bosques en

escalas temporales amplias (Williams-Linera y Meave 2002). Por ejemplo, en un

estudio de los contenidos estomacales de aves de sotobosque y los ciclos fenológicos,

se determinó que la sincronía en la fenología de plantas de sotobosque de los géneros

Miconia y Psychotria, fue una variable importante en el éxito de dispersión de frutos.

(Poulin et al. 1999).

2

Por otro lado, el valor nutricional de los frutos, la accesibilidad, la competencia, el

riesgo de depredación, el color del fruto y la presencia de compuestos secundarios,

también tienen una influencia determinante en la dispersión (Izhaki et al. 2002,

Flörchinger et al. 2010), y por ende, la intensidad y sicronía de la fenología son solo dos

variables importantes de la reproducción de las plantas en la dinámica de cada

ecosistema.

Por ejemplo, Marquis et al. (1997) cuantificaron el contenido de carbohidratos no

estructurales (CNE) en plantas de sotobosque y determinaron que existe una

acumulación de estos compuestos antes de las floraciones de la plantas. Esta relación

permite utilizar la concentración de estos azúcares para explicar la expresión de las

respuestas fisiológicas de las plantas ante las condiciones ambientales y el estado

interno de la planta (Williams-Linera y Meave 2002). En fin, el análisis de estas

relaciones fisiológicas junto con la integración de los efectos de las condiciones

ambientales sobre la fenología reproductiva podrían explicar, en última instancia, los

patrones de remoción de frutos y de visitación de los dispersores de las especies.

Otros factores importantes son el tamaño de la planta, su arquitectura y la

biomecánica asociada ésta. El tamaño de la planta tiene implicaciones importantes sobre

su capacidad para reproducirse, la depredación de sus hojas, sus frutos y su éxito

reproductivo (Ollerton y Lack 1998, Adler y Kielpinski 2000). La luz, como factor

preponderante en la determinación del crecimiento vegetal, tiene un efecto considerable

sobre la arquitectura de las plantas en el sotobosque y sobre su crecimiento que implican

cambios en su anatomía y morfología (Sterck 1999). Estos tipos de cambios en el

crecimiento o la arquitectura deben poseer un componente adaptativo importante, que

involucra cierto grado de plasticidad fenotípica, como por ejemplo en algunas relaciones

alométricas básicas de las partes reiteradas de las plantas bajo condiciones ambientales

específicas (Cordero et al 2007). Sin embargo, esta plasticidad tiene sus propios

ámbitos de variación que al final tienen también limitaciones competitivas y energéticas

(Givnish 2002).

Esta serie de aspectos que rodean la fenología de las plantas y el contexto

adaptativo que involucra, son una muestra de que debe existir una integración de

influencias ecofisiológicas que se podrían expresar en diversos escenarios ambientales.

3

Es así como el estudio de algunos de los aspectos mencionados en diversos contextos

ambientales (como lo podrían ser diferentes grados de perturbación o de restauración),

puede aportar valiosa información acerca del estado de la diversidad funcional de estos

ambientes (Kirika et al. 2008) y la recuperación funcional de áreas alteradas

(McLachlan y Bazely 2001). En última instancia, es posible inferir los beneficios que

aporta esta diversidad a las sociedades humanas (Martín-López et al. 2007).

1.1. Antecedentes

En Costa Rica, el estudio de la fenología descriptiva comenzó en los años sesenta

(Williams-Linera y Meave 2002) y las metodologías pioneras para la estimación de la

fenología de árboles se iniciaron en la década de los setenta, entre los cuales se puede

destacar el trabajo realizado por Fournier (1974). La mayoría de los estudios en este

tema se han realizado en los bosques de bajura del noreste de Costa Rica (e.i. Frankie et

al. 1974, Opler et al. 1980) y más recientemente en la Estación Biológica La Selva

(Williams-Linera y Meave 2002). Estudios en los últimos 10 años en Costa Rica se han

centrado de nuevo en especies del bosque tropical seco, ya que es uno de los sistemas

biológicos más amenazados de América (Cascante et al. 2002, García y Di Stefano

2004, Herrerías-Diego et al. 2006, Chaves y Avalos 2006, Stoner et al. 2007) y en

estudios fenológicos aplicados a la utilización de esta información en la conservación y

mantenimiento de especies utilizadas por comunidades campesinas e indígenas con

viabilidad en el tratamiento de enfermedades y en la producción forestal de especies

maderables (Moreira y Arnáez 2004, Arnáez y Moreira 2005).

La fenología reproductiva de las plantas de sotobosque, en especial los géneros

Miconia (Melastomataceae) y Psychotria (Rubiaceae) ha sido estudiada por su

importancia como fuente de alimento para aves y otros grupos (Blake et al. 1990,

Poulin et al. 1999). En América del Sur, la fenología del género Psychotria ha sido

estudiada en los últimos años por San Martin-Gajardo y Morellato (2003) y por Lopes y

Buzato (2005), entre otros. Para el género Psychotria, existen estudios detallados sobre

fenología vegetativa (sincronía foliar) en algunas especies del género en las tierras bajas

del centro de Panamá (Wright 1991). Asimismo, la respuesta fenológica del género

Palicourea dentro del bosque y en las zonas de borde fue estudiada en los bosques

4

nublados de México por Williams-Linera (2003). En Costa Rica existen muy pocas

referencias sobre la respuesta de estos géneros en zonas naturales o alteradas a

elevaciones intermedias, con la excepción de algunos trabajos (e.i. Koptur et al. 1988,

Calderón (1994), Wesselingh et al. (1999), entre otros). En el caso de las relaciones

interespecíficas dos especies de rubiáceas y su polinizador fueron descritas a niveles

morfológicos, ecológicas y funcionales en bosque nubosos en Costa Rica (Feinsinger y

Busby 1987, Feinsinger et al. 1988, Murcia y Feinsinger 1996), así como la sincronía

floral en arbustos de sotobosque en las zonas bajas de Panamá (Augspurger 1983).

La zona del Embalse El Llano, en Río Macho de Orosi, en donde se ubica la

Estación Biológica de Río Macho, cuenta con muy pocos trabajos de investigación

exhaustivos y cuantitativos. Algunos destacan el estudio de la determinación de la

diversidad de rubiáceas en la estación (Calderón 1994), el estudio de las interacciones

ecológicas de las plantas de sotobosque de la zona de bosque nuboso (Schumacher

1995) y la diversidad de especies de pteridófitas (Rojas 1998). En relación con otros

grupos, la estación solamente cuenta con los inventarios preliminares de macrohongos

(Alvarado 2007), invertebrados acuáticos (Brenes 2007), mamíferos medianos y

pequeños (Castillo 2007), anfibios (Serrato 2007) y de aves (Herrera 2007), por lo que

aún existe un gran vacío de información acerca de muchos grupos y su ecología en esta

zona.

1.2. Justificación

Este trabajo fue realizado en la Estación de Biología Tropical y Acuicultura Río

Macho (EBRM). Actualmente, esta estación colinda con el Parque Nacional Tapantí-

Macizo Cerro de la Muerte, el cual limita con el Parque Internacional La Amistad. Es

por esto, que la incorporación de investigaciones que analicen la respuesta de los

organismos vegetales ante cambios en el uso del suelo es determinante para sugerir y

continuar con la evaluación de las mejores estrategias de manejo de estas zonas a nivel

regional y nacional. La gran escala de esta ecoregión exalta la necesidad de este tipo de

contribuciones que permitan valorar la sostenibilidad de su conservación.

5

Las especies en estudio fueron seleccionadas por ser componentes biológicos

comunes en el bosque estudiado y con importancia económica. Según Rodríguez et al.

(2006), Psychotria elata es una especie utilizada en los jardines para mariposas, ya que

es utilizada por muchas especies de mariposas como alimento, lo que la convierte en

una planta potencialmente importante para el comercio turístico creciente en el Valle de

Orosi.

Por su parte, P. lasiorrachis es una especie con una distribución amplia en la zona

de estudio (Calderón 1994), por lo que la determinación de su plasticidad ante los

cambios ambientales puede ser utilizada como parámetro evaluativo de la capacidad de

vegetación similar ante la recuperación o rehabilitación funcional del ecosistema local.

De manera específica, la EBRM no contaba con estudios donde se cuantifique la

fenología de ninguna de las especies vegetales presentes en las áreas boscosas naturales

y la respuesta ecológicas de las rubiáceas en otras coberturas presentes en la zona, como

las plantaciones de Jaúl (Alnus acuminata Kunth.) eucalipto (Eucalyptus spp.), pinos

(Pinus sp.) y ciprés (Cupressus lusitanica Mill.). Tampoco se cuenta con este tipo de

estudio en los bosques con diverso estado de regeneración y mucho menos se cuenta

con estudios que provean la información sobre las posibles implicaciones en la

disponibilidad de alimento para los grupos animales involucrados, lo que tiene efectos

sobre la diversidad y capacidad de auto-mantenimiento de estos taxa.

Asimismo, dentro de la determinación de los efectos a largo plazo de las actividades

humanas, usualmente son utilizados organismos que representan la biomasa o la

diversidad de los sitios de interés. Sin embargo, rara vez se incorporan los efectos sobre

la ecología funcional de los estratos inferiores de los bosques. Estos estratos son de gran

importancia, ya que existen una gran cantidad de interacciones ecológicas entre las

plantas y una gran cantidad de organismos heterótrofos (hongos, aves, mamíferos, entre

otros). Es por esto, que el estudio de los efectos sobre especies de sotobosque comunes,

poseen potencial como fuentes de información acerca de los impactos y cómo la

restauración pasiva influye a nivel funcional.

Actualmente no existen parámetros que permitan determinar la viabilidad ecológica

de las diferentes especies utilizadas en reforestación y en la regeneración natural en

6

estas zonas después de una intervención causada por las actividades humanas. Este

parámetro fenológico y alométrico puede utilizarse en la evaluación de la recuperación

de las funciones ecosistémicas de las especies permanentes. Es por esto, que esta

investigación, contribuye con la generación de información que permita entender mejor

el funcionamiento de los sistemas biológicos intervenidos en las zonas de altura de

Costa Rica.

Este trabajo abre la posibilidad de evaluar la capacidad de recuperación de las

especies vegetales de sotobosque ante los cambios en el uso del suelo desde una

perspectiva funcional, en donde no se analice la diversidad de especies, sino la

plasticidad de las especies ante los cambios en las condiciones ambientales.

Específicamente, esta investigación aportará información sobre cómo las especies del

sotobosque logran las condiciones adecuadas para el mantenimiento con éxito de sus

ciclos reproductivos. Esto permitirá hacer comparaciones entre diversos tipos de

coberturas para evaluar la viabilidad de la conservación y el impacto sobre las funciones

ecosistémicas de las plantas sobre cada cobertura

Por último, este proyecto aportará conocimiento acerca de la ecología vegetal de las

áreas modificadas por actividades antropogénicas y su capacidad de rehabilitación o

restauración ecológica desde una perspectiva funcional adecuada a los cambios

causados por los diferentes usos del suelo y provee la capacidad de comparar diversos

sistemas tanto biótica como abióticamente. Según Neil y Wu (2006), por su alta

sensibilidad, las respuestas fenológicas de las especies vegetales permiten analizar los

posibles efectos de fenómenos globales como el cambio climático, por lo que la

realización de este trabajo puede aportar información sobre la dinámica de los

ecosistemas tropicales ante fenómenos de escala global

7

1.3. Objetivos

1.3.1. Objetivo General

Determinar los ciclos fenológicos, la calidad nutricional de los frutos y las relaciones

alométricas de dos especies de rubiáceas de sotobosque en dos coberturas vegetales con

diferente estado de regeneración para determinar las implicaciones en la restauración de

los bosques de altura media de la zona de Río Macho, Costa Rica

1.3.2. Objetivos específicos

Caracterizar las condiciones ambientales de temperatura de las dos coberturas y

el ambiente lumínico sobre las dos especies de plantas del sotobosque.

Comparar los patrones fenológicos, calidad nutricional de los frutos y las

relaciones alométricas de las plantas en las dos coberturas vegetales

Relacionar las variables ambientales de las dos coberturas vegetales con la

duración e intensidad de los ciclos fenológicos y el contenido nutricional de los

frutos.

8

2. Metodología

2.1. Sitio de estudio

Este trabajo se realizó en los alrededores de la Estación de Biología Tropical y

Acuicultura Río Macho, ubicada en el Valle de Orosi, Cartago, Costa Rica. La zona

limita con la región de bosque primario continuo protegido más grande de Costa Rica

(Schumacher 1995). La estación está ubicada a una altitud de 1560 msnm (Calvo 2004)

y posee una precipitación media anual de 2416 mm (Riba-Hernández 1996).

En esta zona, se seleccionaron dos sitios con diferente estado de regeneración. El

primero, un bosque con aproximadamente 50 años de regeneración natural, que se

encuentra en la cercanías de la EBRM a 1700 msnm (9° 46´N y 84° 52´O) que tuvo

actividad ganadera en los años cincuenta. El segundo es un bosque en regeneración o

“tacotal” con unos 15 años de abandono, situado a 1 Km al sureste del embalse El Llano

(Fig. 1), a unos 1650 msnm (9°45´N y 84°51´ O) y que antiguamente fue una

plantación comercial de manzana rosa (Syzigium jambos L. Myrtaceae). Ambos sitios

son propiedad del Instituto Costarricense de Electricidad.

9

Figura 1. Ubicación de los sitios de bosque y tacotal en los alrededores de la Estación

Biológica Tropical y Acuacultura Río Macho (EBRM), Orosi, Cartago, Costa

Rica.

Según Rojas (1998), existen dos zonas de vida correspondientes a Bosque

Pluvial Montano y Bosque Pluvial Montano Bajo. Alrededor de la estación, existe un

mosaico paisajístico, compuesto por plantaciones de café (Coffea arabica L.) con

diferentes métodos de cultivo, de pinos (Pinus spp.), cipreses (Cupresus spp.), jaúl (A.

acuminata Kunth.) y eucalipto (Eucalyptus spp.) sin manejo. Además, la zona cuenta

con grandes extensiones dedicadas al cultivo de café y la ganadería, entre otras

actividades.

2.2. Especies estudiadas

Se trabajó con dos especies de plantas de sotobosque: Psychotria elata (Swartz)

Hammel, que es una planta común dentro del sotobosque de las zonas húmedas

10

premontanas y húmedas tropicales. Según Calderón (1994), el tallo es cilíndrico, glabro,

ramificado y con corteza gris. Las estípulas son connadas, bilobuladas o bidentadas;

mientras que las hojas son simples opuestas con un peciolo que oscila entre los 0,7 a 1,7

cm. Las inflorescencias son terminales, pedunculadas, con dos brácteas exteriores

evidentes. Las flores se pueden encontrar en un número de 2 a 6 por inflorescencia y

poseen el cáliz verde con la corola color blanco (Fig. 2).

Figura 2. Psychotria elata durante la época de floración en la zona de Río Macho,

Orosi, Cartago, Costa Rica.

La segunda especie seleccionada, Palicourea lasiorrachis Oersted, es una especie

endémica regional entre Costa Rica y el oeste de Panamá que se distribuye entre los

1000-2500 msnm (Fig. 3). Sin embargo, Jiménez (2002), reporta la especie en

Colombia en 4 regiones desde los 500-3340 msnm. Esta especie se caracteriza por tener

estípulas interpeciolares bidentadas pubescentes de 1-2 cm de largo, con hojas simples

opuestas con forma elíptica. Las inflorescencias son panículas terminales que miden de

7-18 cm de largo; las flores son numerosas, de color amarillo brillante. El fruto es de

forma ovalada, de color azul oscuro a la madurez. Esta planta crece en bosques

secundarios y en bosquecillos residuales, en el Bosque Lluvioso Montano Bajo

(Calderón 1994).

11

Figura 3. Palicourea lasiorrachis durante la época de floración en la zona de Río

Macho, Orosi, Cartago, Costa Rica.

2.3. Variables microambientales

La caracterización de las condiciones microambientales de las dos comunidades

vegetales se realizó por medio del registro de la temperatura media mensual y el

ambiente lumínico sobre las plantas presentes en cada una de las parcelas en cada

muestreo. La temperatura se registró por medio de un sensor de temperatura

incorporado a un almacenador de datos (Datalogger Extech 42270, EE.UU.), el cual se

colocó a aproximadamente 1.7 m sobre el nivel del suelo en el tallo de un árbol. La

temperatura fue registrada cada 15 minutos por 5-8 días en intervalos mensuales (5-8

días/mes).

La estimación de los microambientes lumínicos sobre cada planta se obtuvo a

través de la toma de fotografías hemisféricas (Rich 1990). Este método consiste en la

captura de fotografías por medio de una cámara digital (marca Sigma EX SD14)

colocada sobre cada una de las plantas marcadas. Se tomaron 5 fotografías por

12

individuo, de las cuales se utilizó la fotografía de mejor resolución y nitidez. Se utilizó

programa para análisis de fotografías hemisféricas (HIA) Hemiview 2.1 (ADC

BioScientific Ltd.) para la estimación del ambiente lumínico en cada uno de los

individuos. Las variables que se seleccionaron para describir el ambiente lumínico y que

se obtuvieron de este programa fueron el Índice de Área Foliar (LAI), la cantidad de luz

bajo el dosel (RBD, MJ.m-2

año-1

) y la proporción total de claros (GSF).

Para poder estimar el cambio en el ambiente lumínico a través del año, se

tomaron fotografías hemisféricas dos veces durante el período de estudio, en enero-

febrero y junio-agosto de 2010. Se estimó el coeficiente de variación (CV) del RBD de

cada una de las poblaciones de las especies estudiadas para comparar la diversidad de

ambientes utilizados por las plantas y todas las variables analizadas se compararon entre

especies y sitios (coberturas) con pruebas de comparaciones de promedios (T-student).

2.4. Mediciones de tamaño y alométricas

Para el registro del tamaño de las plantas de cada especie, se registró su altura

máxima (H) y el diámetro basal (Db) a 60 cm. del suelo, para lo cual se utilizó la

metodología empleada por Cordero et al. (2007), durante 6 meses desde enero hasta

agosto de 2010.

Se compararon las variables entre las especies y entre sitios por medio de

pruebas de U-Mann Whitney (U). Las relaciones de crecimiento (Patrón de escala H/D)

se establecieron por medio de una prueba de Análisis de Covarianza (ANCOVA)

(Cordero 1998). En el caso de las relaciones alométricas, se calculó el Índice de

Esbeltez (IE, del inglés “Slenderness ratio”) para caracterizar la estructura

arquitectónica de las plantas de las dos especies en las dos coberturas. Este índice se

calculó como: IE = l/r, donde l es la altura máxima de la planta y r es el radio del

tallo. Las plantas esbeltas fueron aquellas que poseen arquitecturas delgadas y altas,

mientras que los valores más bajos de esbeltez representan plantas más pequeñas y con

formas más rechonchas (Niklas 1992, 1994). Se realizó una prueba de ANDEVA de una

vía para determinar el efecto de la cobertura vegetal sobre la arquitectura de cada una de

las especies estudiadas.

13

2.5. Registro de la fenología

La fenología se estudió en 25 plantas de cada especie, seleccionadas de entre los

1,5-5 m de altura por aparición en y alrededor de una parcela de 0.5 ha que se demarcó

en cada sitio. Estas parcelas fueron construidas dentro de un proyecto más grande a

nivel ecosistémico que se llevó a cabo en la Escuela de Ciencias Biológicas. Los ciclos

fenológicos de las especies se determinaron por medio del registro mensual de la

floración y la fructificación de todos los individuos marcados entre julio de 2009 hasta

julio de 2010 en cada uno de los sitios. Los registros fenológicos se efectuaron de

manera simultánea con los registros de las variables ambientales de cada sitio.

En cada muestreo se contabilizó el número total de flores abiertas (Flo) y la cantidad

total de frutos maduros presentes (Frut) por planta. Los frutos se cuantificaron en todas

las infrutescencias y solamente se utilizaron los frutos completamente maduros para el

registro de la repuesta de las plantas.

Por otra parte, la fenología vegetativa se estimó indirectamente por medio del

registró de la presencia de hojas jóvenes (HJ) en la totalidad de las ramas de todas las

plantas marcadas. El criterio de clasificación de las hojas se basó en su coloración, su

tamaño y la posición en cada planta. En ambas especies las hojas jóvenes poseen una

coloración distintiva, casi siempre con la presencia de coloraciones rojizas y

amarillentas.

Se utilizó la prueba de U-Mann Whitney descrita en Quinn y Keough (2002) para

comparar las diferencias mensuales de las variables fenológicas de cada especie en las

diferentes coberturas. Para estimar la respuesta de las plantas en términos del grado de

la sincronía floral, se modificó el Índice de Sincronía (S) utilizado por Augspurger

(1983) para calcular la sincronía individual en una población, utilizando los registros

fenológicos mensuales de floración de cada especie, El índice S se utilizó además para

comparar la posible sincronización de la floración con el tipo de cobertura de cada sitio

14

La fórmula utilizada para esto fue:

n

S = (1/n-1)(1/fi)Σ e i≠j , (ecuación 1)

j-1

en donde, n es el número de individuos de la población; fi, el número de meses de

muestreo en que la planta i se encuentra con flores; e es el número de meses

muestreados en donde plantas i y j (i ≠ j) florecen simultáneamente (ec. 1)..

Los valores individuales de S de cada individuo por sitio y por especie fueron

comparados por medio de un ANDEVA de dos factores con interacción, siendo los dos

factores el sitio y la especie. Esta comparación se realizó transformando los valores

porcentuales de S y se utilizó el arcotangente (Arctan) de los valores de S calculados

(Ott 1988).

2.6. Calidad nutricional de los tallos y frutos

Se recolectaron tres muestras de tallos y frutos de P. elata y P. lasiorrachis en 4

épocas: octubre de 2009, diciembre de 2009 y en abril y julio de 2010. Estas muestras

fueron tomadas de tallos con presencia de una inflorescencia terminal y los frutos en el

caso de que se encontraran presentes. Los períodos de octubre y diciembre de 2009 son

considerados como meses sin frutos maduros, aunque algunas plantas mostraron

respuesta de fructificación. En el caso de que no hubiera frutos presentes, se recolectaba

únicamente el tallo de los individuos.

Se calculó la concentración de glucosa en los tallos y frutos por medio del método

colorimétrico de Fenol-Ácido sulfúrico (DuBois et al. 1956), en el cual se utilizaron

tejidos del tallo con inflorescencias presentes en los ápices y los frutos maduros. Este

método es utilizado para determinar la concentración de los carbohidratos solubles en

tejidos vegetales. El método original empleado por Marquis et al. (1997), incluye la

estimación de la concentración de todos los azúcares no estructurales. Sin embargo, en

este trabajo solamente se utilizó como parámetro la concentración de glucosa presente

en los tejidos por medio de un análisis colorimétrico que utilizó muestras maceradas de

tallos o frutos disueltas en etanol (80% vol/vol) (Böege 2005).

15

Las disoluciones obtenidas de tallos y frutos fueron colocadas en un

espectrofotómetro. La lectura a una longitud de onda de 487 nm (DuBois et al. 1956,

Ashwell 1966), fue comparada con una curva de calibración previamente calculada con

concentraciones de glucosa estándar. Se evaluaron los efectos de los sitios de interés

sobre cada una de las especies y la época de los muestreos sobre las concentraciones de

glucosa en los tallos y los frutos por medio de un ANDEVA de dos vías.

2.7. Relación entre las variables microambientales y la respuesta

fenológica

2.7.1. Temperatura

Los patrones fenológicos en términos de la producción mensual de flores, frutos y

hojas jóvenes de las especies fueron relacionados con los valores mensuales de las

temperaturas máxima y mínima de cada sitio, a través del cálculo de coeficientes de

correlación de Pearson.

2.7.2. Ambiente lumínico

El ambiente lumínico y su relación con la respuesta de intensidad fenológica se

estudió mediante un Análisis de Componentes Principales (PCA), en donde se

determinaron los componentes de la variación del LAI, GSF y RBD con la floración,

fructificación y la producción total de hojas jóvenes por planta. Los “scores”

individuales de los dos factores principales del PCA fueron tratados en un análisis de

variancia de dos vías con interacción, siendo los dos factores la especie y el sitio.

16

3. Resultados

3.1. Variables microambientales

La temperatura media, máxima y mínima mensual para el bosque fue de 16,07º C,

32,60º C y 10,70º C, respectivamente. En el caso del tacotal las temperaturas media

mensual, máxima y mínima fueron 17,20º C, 32,10º C y 11, 60º C respectivamente. La

temperatura osciló entre los 11º C y 26º C en ambos sitios (Fig. 4).

Figura 4. Temperaturas promedios de las zonas de bosque y de tacotal en Río Macho,

Costa Rica, desde junio 2009 hasta julio 2010.

17

Ambas coberturas mostraron un patrón anual muy similar en los dos sitios

estudiados; sin embargo, el tacotal fue el sitio con mayores temperaturas mensuales

promedio. La temperatura promedio mostró sus valores más bajos a finales de 2009 y

principios de 2010 en ambos sitios. No obstante, las temperaturas bajas se mantuvieron

hasta marzo y comenzaron a incrementarse hasta alcanzar sus máximos valores en abril

de 2010. Al igual que en 2009, la temperatura promedio comenzó a descender entre

mayo y junio de 2010. El tacotal fue el sitio más cálido durante todo el período de

muestreo. Para ambos sitios, octubre y noviembre de 2009 fueron los dos únicos meses

en que la temperatura se mantuvo relativamente constante (Fig. 4). Es de destacar que

la diferencia de temperatura entre bosque y tacotal en el periodo más frío del año es de

solamente un 1º C, siendo el sotobosque del bosque el sitio más frío.

El LAI fue mayor en el bosque que el tacotal tanto al inicio de la época seca como

al inicio de la época lluviosa, mientras que GSF y RBD fueron menores en el bosque

que en el tacotal en ambas épocas (Cuadro 1). El bosque y el tacotal fueron diferentes

en todas las variables lumínicas entre las dos épocas (U-Mann Whitney; α = 0,05; P<

0,001). Sin embargo, las diferencias entre las variables lumínicas entre especies se

dieron principalmente en el inicio de la época seca, mientras que en la época lluviosa

solamente el GSF del tacotal mostró diferencias significativas (Cuadro 2).

Cuadro 1. Descripción del ambiente lumínico general (Promedio ± EE) de las zonas

de bosque y tacotal durante el inicio de la época seca (enero-febrero 2010) y

el inicio de la época lluviosa (Julio 2010) en Río Macho, Costa Rica.1

LAI GSF RBD (MJ.m-2

año-1

)

Época Seca

Bosque 3,244 ± 0,221 0,144 ± 0,012 1581,32 ± 131,77

Tacotal 2,403 ± 0,154 0,178 ± 0,010 2516,44 ± 228,96

Época Lluviosa

Bosque 3,623 ± 0,139 0,108 ± 0,010 1182,48 ± 107,06

Tacotal 3,039 ± 0,239 0,119 ± 0,010 1290,12 ± 107,85

1. Prueba de comparación de U-Mann Whitney (Ver texto)

18

Se encontró que el coeficiente de variación (CV) para cada una de las variables

analizadas mostró valores similares entre las especies, los sitios y las épocas. El CV se

mantuvo entre el 20% y 32% en todas las variables, épocas y sitios. Sin embargo,

durante la época seca, el LAI fue más variable sobre las plantas de P. lasiorrachis del

bosque, mientras que GSF y RBD fueron más variables en la población de P. elata de

esta cobertura. El ambiente de P. lasiorrachis tuvo más variabilidad en el tacotal para

todas las variables estudiadas que en el bosque. Durante la época lluviosa en el bosque,

las plantas de P. elata son las que poseen un LAI con el CV mayor, mientras que los

individuos de P. lasiorrachis tienen un CV más alto en GSF y RBD. En el tacotal esta

tendencia cambia, ya que LAI es más variable sobre las plantas de P. lasiorrachis que

sobre las plantas de P. elata. GSF y RBD son más variables sobre los individuos de P.

elata (Cuadro 2).

Se encontró que el ambiente lumínico utilizado por estos arbustos de sotobosque

fue diferente entre el bosque y el tacotal, sin embargo, no entre las zonas en donde se

encuentran las especies en cada uno de los sitios. Esto indica que los ambientes

lumínicos son diferentes entre sitios en conjunto, pero las especies se establecen

independientemente de la luz en cada cobertura, ya que ambas especies poseen un

ambiente lumínico similar en cada cobertura (Cuadro 3). No obstante, la interacción

entre el sitio y la especie indica que ambas especies responden de manera diferencial en

su respuesta fenológica en cada uno de las coberturas de interés.

19

Cuadro 2. Comparación de las variables lumínicas promedio (± EE) y el coeficiente de variación (CV) sobre las plantas de P.elata y P.

lasiorrachis en la zona boscosa y tacotal durante el inicio de la época seca (enero-febrero 2010) y el inicio de la época lluviosa (Julio

2010) en Río Macho, Costa Rica.

U: test de U-Mann Whitney, P: probabilidad; *: P<0,05; **: P<0,005.

Época Cobertura Variable P. elata CV P. lasiorrachis CV U P

Seca

Bosque

LAI 3,828 ± 0,38 0,256 2,960 ± 0,22 0,258 -48,0 0,024*

GSF 0,118 ± 0,015 0,314 0,138 ± 0,016 0,296 40,0 0,033*

RBD 1301,20 ± 169,92 0.314 1476,0 ± 183,19 0.296 83,0 0,048*

Tacotal

LAI 2,607 ± 0,099 0,295 2,836 ± 0,113 0,316 -158,0 <0,001**

GSF 0,172 ± 0,017 0,253 0.184 ± 0,023 0,297 209,0 <0,001**

RBD 1886,90 ± 186.48 0.252 3556.89 ± 248,37 0,297 161,1 <0,001**

Lluviosa

Bosque

LAI 4,102 ± 0,192 0,264 4,632 ± 0,415 0,256 28,0 0,501

GSF 0,069 ± 0,004 0,233 0,070 ± 0,009 0,238 -15,0 0,722

RBD 758,83 ± 45,06 0,234 725,15 ± 94,60 0,239 -35,0 0,398

Tacotal

LAI 3,122 ± 0,141 0,231 3,552 ± 0,206 0,253 44,0 0,289

GSF 0,148 ± 0,016 0,234 0,162 ± 0,008 0,211 82,5 0,045*

RBD 1624,56 ± 171,37 0,304 1773,95 ± 92,07 0,212 80,0 0,053

20

3.2. Mediciones de tamaño y alométricas

Las variables de tamaño mostraron una tendencia a ser mayores en el tacotal que en

el bosque, con la excepción del Db de P. lasiorrachis, que fue mayor en el bosque. El

tacotal fue la cobertura que mostró los valores de H más grandes en ambas especies. Sin

embargo, el Db fue mayor para P. elata en el tacotal, mientras que P. lasiorrachis tuvo

tallos más anchos en el bosque. Además, solamente la H media entre P. elata y P.

lasiorrachis en el bosque no mostró diferencias significativas, mientras que todos los

Db y la H entre especies en el tacotal fueron diferentes (Cuadro 3).

Cuadro 3. Tamaños medios (en mm, ± EE) y comparaciones de las variables de

tamaño entre P. elata y P. lasiorrachis en la zona de bosque y en la zona

de tacotal en Río Macho, Costa Rica

H: Altura; Db: Diámetro basal, U, test de Mann-Whitney, P., probabilidad; *: P<0,05;

***: P<0,005. Ver texto para detalle de comparaciones intraespecíficas

La comparación entre las variables de las especies en una misma cobertura indica

que la altura y diámetro promedio de las plantas de P. elata fueron significativamente

mayores en el tacotal que el bosque (T-Student; t=-6,59; P<0,0001*; t=-2,39;

P=0,0209*, respectivamente). En el caso de P. lasiorrachis, la altura y el diámetro de

las plantas tuvieron un comportamiento diferente. Específicamente, la altura fue mayor

en el tacotal (T-Student; t=,4461; P<0,001*) mientras que el diámetro fue mayor en el

bosque (T-Student; t=3,795; P<0,001*).

El ANCOVA mostró que la H y el Db de P. elata están muy relacionados entre sí

(F1=4059, 11; P<0,001*). El patrón de escala H/Db fue diferente entre coberturas

(F1=5,92; P=0,019*), así como la cobertura y el diámetro basal (F1=4,36; P=0,042). En

el caso de P. lasiorrachis el patrón escalar H/Db mostró un alta relación (F1=2337, 11;

Cobertura Variable P. elata P. lasiorrachis U P

Bosque H 2055,8 ± 102,1 2121,6 ± 99,13 23,0 0,642

Db 14,37 ± 1,24 17,54 ± 3,12 106,0 0,029*

Tacotal H 3876,84 ± 280,0 2318 ± 204,21 130,0 0,000***

Db 17,54 ± 1,01 15.33 ± 1,198 123,0 0,000***

21

P<0,001*) y no se encontró diferencias entre coberturas (F1=3,90; P=0,056) pero si en

la interacción (F1=6,40; P=0,016*) (Fig. 5). Ambos modelos de ANCOVA explicaron el

99% de la variación.

Figura 5. Relaciones logarítmicas de Altura (H)/Diámetro basal (Db) de P. elata y P.

lasiorrachis en los dos sitios (Bosque/Tacotal) en Río Macho, Costa Rica. H:

Altura; Db: Diámetro basal.

22

El Índice de esbeltez (Fig. 6) fue similar en las dos especies cuando están

creciendo en el bosque (U-Mann Whitney; W=49,0; P=0,485). Sin embargo en el

tacotal, P. elata tuvo plantas mucho menos esbeltas que P. lasiorrachis (U-Mann

Whitney; W= 143,0; P<0,001**). El ANDEVA de dos factores mostró que el IE no fue

afectado significativamente por el tipo de cobertura (Factor del sitio, ANDEVA; F1=

2,0; P= 0,1608) y que tampoco varió significativamente por el factor especie

(ANDEVA; F1= 2,94; P= 0,0901). Sin embargo, si existió un efecto de la interacción

entre los sitios y las especies (ANDEVA; F1=6,68; P= 0,0115*). P. lasiorrachis no

mostró diferencias entre las coberturas (U-Mann Whitney; W=39,0; P=0,242), pero si se

encontró diferencias para P. elata (U-Mann Whitney; W=-134, 5,0; P=0,003**).

Figura 6. Promedio (+EE) del Índice de esbeltez para P. elata y P. lasiorrachis en las

coberturas de bosque y tacotal en la zona de Río Macho, Costa Rica.

23

3.3. Ciclos Fenológicos

P. elata presentó una floración claramente bimodal. Esta especie mostró un pico

alto de producción de flores entre los meses de julio hasta agosto de 2009 y otro pico

menor pero más amplio de febrero a abril de 2010. Se observaron dos períodos con

picos de floración que representaron del 20 al 25% de la producción anual. No se

registraron flores desde setiembre hasta diciembre de 2009, que es la época en donde se

da la fructificación de la especie, por lo que esta especie no parece presentar un traslape

entre estas fenofases. En el caso de la fructificación, P. elata mostró un pico general que

inició en septiembre de 2009 y finalizó en enero de 2010. En el caso del bosque, este

pico se mantuvo solamente desde septiembre a noviembre de 2009 con un porcentaje

alto de la producción anual de frutos, mientras que el tacotal este pico se extendió hasta

enero de 2010. Se encontraron diferencias significativas en el pico de producción de

frutos entre ambas coberturas en varios meses continuos (Fig. 7).

Por otro lado, P. lasiorrachis mostró una floración general más extendida que P.

elata, desde septiembre de 2009 hasta junio de 2010, con dos picos de floración. El

primer pico registrado se inició en septiembre con una caída en diciembre, en donde

comienza el segundo pico que se mantiene hasta junio de 2010. En esta especie, el

bosque es la cobertura que muestra mayor producción de flores y el período más

extenso de la fenofase. El tacotal mostró una fenofase cono menor intensidad pero con

una extensión similar entre coberturas. Los meses que mostraron diferencias

significativas entre la producción de flores y de frutos en ambas coberturas fueron 4

para la floración y solamente uno en la respuesta de fructificación y se encontraron

separados entre sí, por lo que no se evidenció una tendencia diferencial en la

temporalidad de estas fenofases entre el bosque y el tacotal (Fig. 8).

La producción de hojas jóvenes se mantuvo durante todo el año para ambas especie

(Fig. 7 y 8). En P. elata no mostró meses continuos con diferencias significativas en la

intensidad de producción, pero si una alta variabilidad en los meses de octubre a

diciembre de 2009, que coinciden con el período de alta fructificación para esta especie

(Fig. 7).

24

Figura 7. Respuesta fenológica de Psychotria elata en las áreas de bosque y tacotal en

el Valle de Orosi, Cartago, Costa Rica durante junio de 2009 hasta julio de

2010. *: Prueba de U-Mann Whitney con diferencia significativa, α= 0.05.

P. lasiorrachis mostró meses con diferencias significativas en la producción de

hojas jóvenes en donde el tacotal es la cobertura que mantiene una mayor intensidad de

producción de hojas jóvenes, mientras que el bosque sufre un caída en su producción

que coincide con el período de alta fructificación de frutos en ambos sitios (Fig.8).

25

Figura 8. Respuesta fenológica de Palicourea lasiorrachis en las coberturas de bosque

y tacotal en el Valle de Orosi, Cartago, Costa Rica durante junio de 2009

hasta julio de 2010. *: Prueba de U-Mann Whitney con diferencia

significativa, α= 0.05.

Con el fin de apreciar más claramente la comparación de la fenología reproductiva

de ambas especies por cobertura, se presentan los datos separados por coberturas en las

figuras 9 y 10). Se puede observa que en el bosque, la floración de ambas especies

posee diferencias solamente en algunos meses aislados entre sí y no muestran un patrón

diferencial constante en la intensidad. Las diferencias se deben principalmente a los dos

26

meses en donde P. elata no produce flores, rasgos que se presenta en dos de los tres

meses donde hay diferencias significativas. La fructificación si posee diferencias

temporales y de intensidad, en donde P. lasiorrachis inicia su pico de producción de

frutos en julio de 2009 y desciende en octubre de 2009, cuando P. elata muestra su

máxima intensidad de producción, por lo que el traslape entre las fenofases de

fructificación entre especies fue de solamente 2 meses (Fig. 9).

Figura 9. Respuesta fenológica reproductiva de Psychotria elata y Palicourea

lasiorrachis en la cobertura de bosque en el Valle de Orosi, Cartago, Costa

Rica durante junio de 2009 hasta julio de 2010. *: Prueba de U-Mann

Whitney con diferencia significativa, α= 0.05.

El tacotal mostró un patrón de floración muy similar a lo largo de todo el año

estudiado, ya que ambas especies mantuvieron producción de flores por un período

similar. Sin embargo, si se detectaron diferencias significativas en la intensidad en seis

meses entre diciembre de 2009 y junio de 2010. Por su parte, la fructificación fue mayor

27

en P. elata que en P. lasiorrachis, además que los períodos de alta producción de frutos

entre las especies no se traslaparon (Fig. 10).

Figura 10. Respuesta fenológica reproductiva de Psychotria elata y Palicourea

lasiorrachis en la zona de tacotal en el Valle de Orosi, Cartago, Costa Rica

durante junio de 2009 hasta julio de 2010. *: Prueba de U-Mann Whitney

con diferencia significativa, α= 0.05.

Además de los cambios en frecuencia e intensidad de los fenómenos fenológicos, se

analizó la sincronía de la floración. Los promedios de la sincronía floral anual (S) no

fueron significativamente diferentes entre P. elata y P. lasiorrachis en el bosque (T-

student; t= 1,830; P= 0,082), pero si en el tacotal (T-student; t= 10,514; P= 0,001**).

Sin embargo, la figura 11 muestra que a pesar de que los promedios de S para los

28

especies son muy similares en el bosque, hay un cambio claro de esa tendencia en el

tacotal.

Específicamente, P elata duplica su sincronía y P. lassiorachis la disminuye en

aproximadamente un 30%. Esto resultó en que en el tacotal P. elata tuviera un nivel

relativamente alto de sincronía, mientras que P. lasiorrachis la tendiera a disminuir.

Estadísticamente, el ANDEVA mostró efectos significativos en las tres fuentes de

variación de S. De este modo, el factor cobertura (F1= 68,57; P< 0, 000**), especie

(F1= 5,177; P< 0, 025*) y la interacción entre el sitio y la especie (F1= 37,72; P< 0,

000**) tuvieron efectos significativos sobre la sincronía de la producción de las flores

(Fig. 11).

Fig. 11. Sincronía anual media ( ± EE) de P. elata y P. lasiorrachis en la zona de

bosque y en la zona de tacotal en Río Macho, Costa Rica.

29

3.4. Relación entre las variables microambientales y la respuesta

fenológica

3.4.1. Temperatura

No se encontró correlación entre la temperatura promedio, máxima o mínima con la

respuesta fenológica de las poblaciones analizadas en ninguno de los sitios de interés.

3.4.2. Ambiente lumínico

Las tres variables que expresan el régimen lumínico que experimentan los

individuos muestreados, el Índice de Área Foliar (LAI), el índice de claros (GSF) y la

luz debajo del dosel (RBD), mostraron valores claramente distinguibles en los sitios. El

análisis de PCA se realizó combinando las variables de la respuesta fenológica y

alométricas con las relacionadas con el régimen lumínico. Los dos primeros factores

principales explican el 60% de la variación de los datos. El primer componente (34%)

está mayormente afectado por las variables lumínicas, mientras que las variables

biológicas parecen explicar mejor el segundo componente (26%). Sin embargo, el LAI

y las variables alométricas y de la producción total de flores y frutos presentan una

variación similar con el primer componente. La producción de hojas jóvenes no parece

contribuir a la variación total explicada de ambos componentes (Fig. 12). La cobertura

presente en cada sitio se asocia de manera conformante con la respuesta de intensidad

fenológica de las especies estudiadas.

30

Figura 12. Análisis de componentes principales (PCA) para las variables lumínicas y

biológicas de las especies estudiadas.

Se aplicó un ANDEVA con interacción del efecto del sitio y la especie sobre los

“scores” del PCA para cada componente, los cuales fueron altamente significativos. El

componente 1 fue afectado por el sitio y la interacción entre el sitio y la especie,

mientras que le componente 2 fue afectado significativamente por las tres fuentes de

variación (Cuadro 4).

31

Cuadro 4. Efecto de las coberturas y especies estudiadas con los componentes

principales de la variación de la repuesta de las variables lumínicas y

fenológicas registradas en dos coberturas con diferente estado de

regeneración el valle de Orosi, Costa Rica por medio de una prueba de

ANDEVA.

*: P<0,05; **: P<0,01; ***.

3.5. Calidad nutricional de los tallos y frutos

La glucosa presente en los tallos de ambas especies no sobrepasó el 13% del

peso seco para ninguna de las épocas de muestreo. Las concentraciones de glucosa en

los tallos no mostraron diferencias significativas entre especies o sitios, pero si se

encontró una diferencia estadísticamente significativa entre los meses en que se

extrajeron muestras. Los tallos de ambas especies muestran una tendencia a mantener

una menor concentración de azúcares durante los meses de octubre a diciembre del

2009, periodo que coincide con los meses en que la producción de frutos fue más

intensa en ambos sitios. La concentración de glucosa aumentó en los meses de abril y

julio del 2010, y que coincide también con menor intensidad de frutos maduros

producidos (Fig. 13).

F R2 P

Componente 1 24,42 0,4718 0,000***

Sitio 58,40 0,000***

Especie 0,38 0,538

Interacción Sitio-especie 20,04 0,000***

Componente 2 9,99 0,2690 0,000**

Sitio 15,86 0,000***

Especie 6,84 0,011*

Interacción Sitio-especie 0,65 0,002**

32

Figura 13. Concentraciones promedio de glucosa (± EE) en los tallos de P. elata

y P. lasiorrachis en las zonas de bosque y tacotal en 4 meses del período Octubre 2009-

Julio 2010.

A pesar de que los promedios de la concentración de glucosa variaron entre un

poco menos de 8 hasta el 12%, fue posible observar diferencias significativas y obtener

coeficientes de determinación bastante altos. Específicamente, el ANDEVA evidenció

que las concentraciones de glucosa en los tallos de P. elata tuvieron un efecto

significativo del tipo de cobertura, el mes y la interacción entre el mes y la cobertura.

Esta especie varió sus concentraciones de glucosa en los tallos según el sitio así como

según la época del año. En el caso de P. lasiorrachis, las concentraciones de azúcar no

33

tuvieron un efecto del tipo de cobertura, mientras que el mes sí tuvo un efecto altamente

significativo (Cuadro 5).

Cuadro 5. Efecto temporal y espacial sobre la concentración de glucosa en tallos de P.

elata y Palicourea lasiorrachis en la zona de Río Macho, Costa Rica por

medio de una prueba de ANDEVA.

Psychotria elata g.l. F P R2

Cobertura 1 27,239 0,000*** 0,872

Mes 3 169,866 0,000***

Interacción mes-cobertura 3 19,106 0,000***

Palicourea lasiorrachis g.l. F P R2

Cobertura 1 0,193 0,667 0,936

Mes 3 36,472 0,000***

Interacción mes-cobertura 3 1,334 0,298

***:P<0,0001.

La concentración de glucosa en los frutos se obtuvo solamente de los dos

primeros períodos de muestreo (Octubre y Diciembre de 2009), ya que el resto del

tiempo se consideró como períodos de ausencia de frutos por la poca disponibilidad de

frutos maduros en ambas especies (Fig. 14).

La glucosa en los frutos alcanzó 13% del peso seco, mostrando concentraciones

más altas que los tallos (Fig. 13 y 14). El ANDEVA para la concentración de los frutos

de ambas especies mostró que el tipo de cobertura y mes tuvieron efectos significativos.

Ambas especies tuvieron efecto de la cobertura, el mes y la interacción entre el mes y la

cobertura en la presencia de este azúcar simple en los tejidos. Ambas especies

respondieron diferencialmente ante las diferencias en las coberturas y en el mes de año

(Cuadro 6). Las dos especies aumentaron levemente sus concentraciones de azúcares en

diciembre de 2009. Sin embargo, P. lasiorrachis mostró una tendencia más fuerte que

P. elata a aumentar su concentración en el mes de diciembre de 2009 (Fig. 14).

34

Cuadro 6. Efecto temporal y espacial sobre la concentración de glucosa en los frutos

maduros de P. elata y Palicourea lasiorrachis en la zona de Río Macho,

Costa Rica, por medio de una prueba de ANDEVA.

Psychotria elata g.l. F P R2

Sitio 1 24,525 0,001** 0,824

Mes 1 5,973 0,040*

Interacción mes-sitio 1 6,930 0,030*

Palicourea lasiorrachis g.l. F P R2

Sitio 1 6,543 0,034* 0,896

Mes 1 48,667 0,000***

Interacción mes-sitio 1 13,490 0,006**

*=P<0,01; **=P<0,001.

Figura 14. Concentraciones promedio de glucosa (+EE) en los frutos de P. elata y P.

lasiorrachis en las zonas de bosque y tacotal en 4 meses del período

Octubre 2009-Diciembre 2009.

35

4. Discusión

4.1. Variables microambientes

4.1.1. Temperatura

El tacotal que es un sitio con menor cobertura boscosa y más energía lumínica

disponible. Mostró los valores mensuales de temperatura más altos; mientras que el

bosque se mantuvo con temperaturas más bajas que en el tacotal todo el año. La

tendencia está claramente influenciada por la presencia de una cobertura más densa que

también se refleja en los valores mayores de LAI y los valores de RDB obtenidos en el

bosque. Esta situación fue la esperada y parece tener implicaciones importantes en

algunos de los aspectos que veremos más adelantes sobre las respuestas fenológicas, de

crecimiento y de acumulación de sustancias de reserva por parte de estas especies frente

a las condiciones microambientales generales encontradas en ambos sitios.

Sin embargo, el patrón anual mensual de las temperaturas no es diferente entre

sitios, ya que a nivel macroecológico es claro que estos sitios se encuentran lo

suficientemente cerca como para esperar diferencias en el clima de la región. A la vez,

es probable que no exista diferencia en factores como la precipitación y la irradiación

sobre cada uno. Este patrón debe ser el resultado de la influencia de otras variables

además del ambiente lumínico, tales como las coberturas circundantes y otros factores

del paisaje en general de la zona que se sabe influyen en las condiciones abióticas de las

asociaciones vegetales (Doerner 2007). La precipitación fue una variable que no fue

contemplada en la relación con la fenología pese a la importancia que se ha visto que

tiene en la comprensión de la respuesta fenológica (Borchert 1999, Newell 2002,

Zimmerman et al. 2007), sin embargo, la cercanía de los sitios, su ubicación en la

misma vertiente y la conectividad que existe entre las coberturas, permiten que la

precipitación sobre la toda el área de estudio no debe resultar diferente.

36

Las grandes variaciones de temperatura tienen un efecto significativo en los bosques

de zonas templadas (Badeck et al. 2004), mientras que las plantas de zonas tropicales se

ven afectadas por otras variables (Borchert et al. 2005). Aunque el tacotal tuvo una

temperatura media más alta que el bosque, no hubo relaciones entre esta variable y las

respuestas fenológicas y nutricionales.

Por otra parte, la temperatura mantuvo un patrón similar entre sitios, así que la

respuesta fenológica no está dirigida o estimulada directamente por los cambios en la

temperatura de los sitios, sino por otras variables relacionadas a la temperatura como la

cantidad de energía disponible (RBD), que si mostró relaciones con la fenología

reproductiva de ambas especies de plantas. Sin embargo, se sabe que la temperatura está

directamente influenciada por la irradiación (van Schaik et al. 1993, Morellato et al.

2000, Galloway 2002), influyendo de manera significativa en los procesos bioquímicos

y ecológicos de las plantas (Berry y Björkman 1980).

Morellato et al. (2000), demostraron que las plantas de bosques tropicales pueden

mostrar respuestas estaciones en su fenología en sitios sin evidentes cambios en la

temperatura o la precipitación. Esto sugiere que la fenología puede mostrar variaciones

importantes sin que existan estacionalidad, sino más bien es una respuesta ante la luz.

4.1.2. Ambiente lumínico

Según Endler (1993), la luz se distribuye de muchas formas en los bosques en donde

ambiente lumínico depende de los diferentes estratos y la geometría del dosel, de la

dinámica de caída de árboles en términos de formación y cierre de claros. Guevara-

Escobar et al. (2005) observaron que la estructura del dosel es fundamental en las

interacciones de las especies en plantaciones forestales con valores de LAI similares a

los encontrados para el bosque y el tacotal. Sin embargo, es la intensidad de la radiación

lumínica la que tiene efectos significativos sobre las plantas en las zonas cercanas al

Ecuador (Renner 2007).

En el caso de Río Macho, las coberturas estudiadas están expuestas a todos estos

factores, sin embargo, las dos poblaciones de las plantas de P. elata y P. lassiorachis,

37

presentaron ambientes lumínicos distintos en cada cobertura. No obstante, ambas

especies se establecieron dentro de cada cobertura indiferentemente del LAI o el GSF,

al menos en la época lluviosa. Las diferencias encontradas en las variables del ambiente

lumínico sugieren que existe una diferencia entre la época seca y lluviosa sobre ambas

poblaciones de plantas. Estos cambios pueden implicar diferentes condiciones que

podrían influenciar la respuesta fenológica de las plantas (Wright 1991), como

“gatillos” que inicien y controlen fenofases (Augspurger 2004, Badeck et al. 2004,

Zimmerman et al. 2007).

Esto indica que la cobertura actúa de igual forma sobre las especies en ambas

épocas, pero son las especies las que responden diferencialmente ante cada una de las

asociaciones vegetales, lo que les permite coexistir (Poorter y Arets 2003). Kimura y

Simbolon (2002) encontraron que la distribución espacial de palmas de sotobosque era

independiente a las condiciones lumínicas, lo que podría repetirse en estas especies de

sotobosque. Sin embargo, está distribución de los individuos debe encontrarse dentro de

ámbitos establecidos de luz que no necesariamente son los ámbitos del ambiente

lumínico promedio de la cobertura.

Las plantas de las dos especies están en ambientes lumínicos promedio más abiertos

y en general con más energía disponible (Cuadro 2) en el tacotal. Sin embargo, las

especies respondieron diferencialmente ante esta disponibilidad de luz. Esto indica que

las especies tienen requerimientos ecológicos diferentes, por lo que la respuesta es una

misma cobertura en la intensidad de producción de frutos fue diferente. P. elata parece

verse favorecida en la producción de frutos en las zonas más abiertas durante los picos

de fructificación. No obstante, La cobertura no afectó la floración de igual forma, ya

que los picos se mantuvieron similares. Por su parte, P. lasiorrachis tuvo un

comportamiento diferencial a P. elata. La producción de flores y frutos no mostró

cambios significativos en su intensidad, pese a que la mayor producción de flores y

frutos fue en el bosque, no hubo diferencias significativas, lo que indica que esta especie

muestra una mayor capacidad de establecerse y reproducirse en ambientes lumínicos

diferentes, sin alterar significativamente su respuesta con respecto a otras coberturas

más oscuras.

38

Esta diferencia encontrada en P. lasiorrachis podría explicarse de manera fisiológica

y ecológica. La probable explicación fisiológica es que esta especie se vea afectada por

los grandes cambios en la cobertura, provocando un estado de estrés hídrico que reduce

la producción de frutos de P. lasiorrachis en los ambientes más claros del tacotal, donde

se sitúa. Los áreas de bosque en estado de sucesión ofrecen un ambiente más estresante

en variables como la luminosidad y la humedad del suelo (Gálhidy et al. 2006), por lo

que esta especie pudo verse afectada en su producción de frutos en el tacotal de una

manera más significativa.

Por su lado, P. elata respondió a ambientes lumínicos un poco más abiertos, con una

mayor producción en el tacotal, con diferencias significativas en los picos de

producción entre sitios. Esto indica que estos microambientes lumínicos en los que se

sitúa en el tacotal, beneficiaron la producción de frutos. P. lasiorrachis parece

aclimatarse ya que no posee cambios significativos en la intensidad, lo que indica que

sus ámbitos para las variables lumínicos para esta especie son más amplios y le permite

establecerse en diferentes ambientes sin mostrar cambios bruscos en su fenología.

Por otra parte, la ecología de la dispersión y polinización también podría ser una

variable que explique el comportamiento particular de P. lasiorrachis en el tacotal.

Herrerías-Diego et al. (2006) demostraron que la fragmentación y los cambios en el uso

de suelo tienen un efecto a largo plazo sobre la reproducción de las plantas, alterando

las respuestas fenológicas reproductivas. Por ejemplo, Katahashi y Kamitani (2004)

observaron que las plantas con copas más grandes con frutos presentes tienen mayor

reproducción que las que tienen copas más pequeñas. Los cambios observados en la

fenología y la forma de crecimiento de P. lasiorrachis pueden ser atribuibles a los

cambios producidos en el tacotal.

Por último, las actividades humanas tienen un efecto sobre los bosques en su

capacidad de albergar polinizadores que contribuya con el proceso reproductivo de las

plantas, además de que podría tener efectos sobre la distribución de los individuos

compatibles (Murcia 2002).

39

Finalmente, los cambios producidos sobre el balance hídrico como resultado

indirecto de los cambios en la cobertura, alterando la distribuciones espaciales y la

riqueza de especies presentes (Ishii y Asano 2010), lo que podría definir muchas

relaciones de competencia, además de muchas variables en la respuesta de la ecología

funcional de cada sitio como por ejemplo la productividad primaria, los ciclos

biogeoquímicos y la fenología (Hooper 1998).

Por otra parte, la sincronía floral de las especies muestra que P. elata tendió a la

sincronización de su floración en el tacotal, lo que fue una respuesta opuesta a la

floración de P. lasiorrachis. Esta enorme sincronización durante el período de estudio,

sugiere que P. elata se vio beneficiada en su producción de flores en el tacotal y una

reducción en la sincronía floral P. lasiorrachis. Este efecto se discute en la sección

4.3.3.

En resumen, las respuestas diferenciales de las plantas pueden responder a un

conjunto de diferentes factores que a las cuales cada especie responde según sus

requerimientos ecológicos (ecomorfología y sincronía), fisiológicos e inclusive

genéticos.

4.2. Mediciones de crecimiento y alometrías

La forma y el tamaño de las plantas se relaciona directamente con los procesos y

condiciones que se encuentra alrededor de los individuos por períodos prolongados

(Bullock 2000, Nishimura et al. 2010) y generalmente las plantas responden ajustando

sus tamaños ante diversas condiciones de estrés (Lawton 1982). El tipo de cobertura

boscosa tuvo un efecto importante sobre la arquitectura de las plantas de P. elata. Las

plantas de esta especie fueron en general más grandes y menos esbeltas en la zona de

tacotal que en la zona de bosque (Cuadro 3). P. lasiorrachis, mostró una cambio no

significativo entre la esbeltez promedio en ambas coberturas, ya que mostro un cambio

mucho menor que el sufrido por P. elata (Fig. 6.). Sin embargo, la esbeltez promedio de

P. elata fue mayor en el tacotal y no fue diferente a la esbeltez de P. lasiorrachis en el

bosque, pero si muy marcada, lo que evidencia plantas con arquitectura esbelta que

40

podría responder la búsqueda de recursos lumínicos en ambas coberturas como

estrategia de competencia de P. elata y una menor plasticidad fenotípica en P.

lasiorrachis (Rice y Bazzaz 1989, Valladares et al. 2000). Esto podría explicar la

tendencia de la arquitectura hacia formas más esbeltas en una especie (Bullock 2000),

pero formas menos esbeltas como estrategia complementaria en la otra especie.

Las diferencias ambientales del tacotal parecen estimular el desarrollo de plantas

con formas más rechonchas, una respuesta típica en ambientes con una mayor

disponibilidad de recursos lumínicos (Sterck 1999). Esto quedo demostrado con los

resultados del índice de esbeltez, donde P. elata responde diferencialmente en las zonas

con mayor cantidad de luz que P. lasiorrachis. Las plantas con índice de esbeltez bajo

sugiere individuos más estables, por lo que fenómenos como el arqueo del tallo o la

fractura por acciones mecánicas como el viento (e.i. Lawton 1982, King 1986, Cordero

et al. 2007), o la caída de ramas podrán ser menos probables para estas plantas. Estas

relaciones arquitectónicas han sido ampliamente demostradas en relación a la

estabilidad de las plantas (Niklas 1999), ya una arquitectura más rechoncha puede

resistir mejor el estrés mecánico que una arquitectura esbelta. Por otro lado, la biomasa

propia de la copa y su distribución es también un factor que debe ser tomado en cuenta

en la ecología de las plantas, ya que el arqueo de los tallos depende de la altura y su

estructura está relacionada con la disponibilidad de luz (Hashimoto 1990). King (1996)

observó que los arbustos de las tierras bajas de Costa Rica responden ante el ambiente

lumínico con la presencia de copas similares a las especies arbóreas del dosel de la

misma edad. No obstante, esta relación se ha demostrado que no se encuentra en

especies arbóreas en el dosel (Coomes y Grubb 1998). Ishii y Asano (2010),

demostraron que las arquitecturas de las plantas para la obtención de luz en ciertos

bosques es una compleja interacción de estrategias que pueden ser complementarias en

una alta productividad de la cobertura, como consecuencia de una obtención espacio-

temporal diferente entre las especies coexistentes. Esto podría ser una explicación de las

arquitecturas diferenciales encontradas en ambas especies estudiadas

Así, la información alométrica y de tamaño sugieren que las especies de rubiáceas

del sotobosque de la zona no responden de igual forma ante los cambios en el uso del

suelo y la luz (Valladares et al. 2000), sino más bien parece que depende de la

41

capacidad de cada especie para tolerar la sombra. Al mismo tiempo, define la

arquitectura de cada población en cada uno de los sitios. De este modo, la cobertura

ejerce un efecto sobre las especies en cuanto a su forma de crecimiento y arquitectura

(Pearcy y Yang 1998). No obstante, P. elata muestra una mayor diferencia entre sitios

que se explica por su capacidad de tolerancia a las diferentes condiciones de luz. Esta

especie cambia sus relaciones alométricas en los diferentes ambientes lumínicos de una

manera más visible que P. lasiorrachis. Oberbauer et al. (1989), ya habían encontrado

esta respuesta en otras plantas de sotobosque en bosques primarios de las zonas bajas de

Costa Rica, exponiendo a dos especies de crecimiento lento a diferentes condiciones de

luz.

Las relaciones alométricas sugieren que P. elata es una especie con individuos más

estables arquitectónicamente y que esta estabilidad depende de la existencia de zonas

con menor cobertura, encontradas en el tacotal, mientras que P. lasiorrachis mantiene

una estabilidad similar en ambos sitios, lo que sugiere que esta especie se ajusta mejor

al aumento de las condiciones lumínicas sin cambiar drásticamente su forma. En ambos

sitios, las formas más estables de P. elata (menos esbeltas) permiten suponer que la

obtención de los recursos lumínicos en el tacotal no requiere cambios en la altura. Estas

tendencias divergentes entre las especies confirman la gran plasticidad de este género en

en sus representantes de zonas tropicales (Valladares et al. 2000). Por lo tanto, la

arquitectura de las plantas está influenciada por las condiciones ambientales (Théry

2001, Nashimura et al. 2010), pero la amplitud de esta respuesta también depende de la

adaptabilidad de cada especie, en este caso principalmente los lumínicos.

Por otra parte, el patrón de escala H/Db de estas plantas también parece estar

influenciado por las coberturas de los sitios, ya que se encontró una relación en el

crecimiento y la cobertura, con excepción de P. lasiorrachis, cuyo efecto fue

marginalmente significativo (Fig. 5). Sin embargo, la interacción fue significativamente

entre especies, lo que identifica diferencias sutiles entre las relaciones de crecimiento

que aparecen solamente en la interacción obtenida.

Las tendencias anteriores definen a P. elata como una especie más tolerante a la

sombra con una gran capacidad de adaptación a los cambios en la luz y por ende, son

poblaciones con una gran plasticidad fenotípica dentro del ámbito de las zonas

42

estudiadas. P. lasiorrachis parece ajustar en menor grado sus patrones de crecimiento

dados los ámbitos de las variaciones ambientales presentes en los sitios de estudio.

Estas condiciones no representan condiciones extremas en las cuales esta especie podría

presentar cambios más evidentes. Esto hace suponer que esta especie más generalista en

cuanto a su respuesta arquitectónica ante la luz y en general muestra cambios más

pequeños en su arquitectura que P. elata. Valladares et al. (2000), encontraron que este

tipo de variaciones pueden ser alternativas de los arbustos de las zonas tropicales para

adaptarse a ambiente lumínicos y aumentar su eficiencia en la captura de luz, por lo que

no sería extraño encontrar diversidad en las morfologías de plantas en ambiente

alterados.

Estas diferencias en los tamaños y en la forma de las plantas podrán tener

implicaciones importantes en la reproducción de las plantas en cada sitio. Por ejemplo,

estos cambios podrían afectar al tipo de frugívoros que utilizan estas plantas como

fuente de alimento (Flörchinger et al. 2010). En términos generales, las plantas más

grandes suelen tener una reproducción más alta que las plantas más pequeñas de la

misma especie (Bonser y Aarsen 2003).

4.3. Ciclos fenológicos

4.3.1. Temporalidad de la fenología

La temporalidad de la fenología en zonas tropicales está determinada en muchos

casos por variables como la precipitación y la luz (van Schaik et al. 1993). La

precipitación no fue cuantificada, sin embargo, es posible suponer que no existe

ninguna variación intraanual en la precipitación de importancia ecofisiológica o

ecosistémica en esta comunidad en esta zona. Sin embargo, los patrones fenológicos de

algunas especies en la Estación Biológica La Selva, por ejemplo, donde la precipitación

alcanza la 4000 mm/año se asocian con períodos de menor precipitación (Bawa et al.

2003). En términos generales, el periodo de floración de ambas especies coincidió con

la amplitud temporal previamente informada por Calderón (1994) para algunas

rubiáceas de estos bosques. No obstante, los diferentes efectos de la cobertura y la

interacción de estos sitios con las especies indican que los organismos vegetales en

43

general responden fenológicamente diferente en cuanto a la temporalidad. Ambas

especies mostraron temporalidad en su respuesta fenológica, especialmente en la

fructificación, que fue mucho más concentrada que la floración. Esta respuesta es

probable que coincida con una ligera estacionalidad, sin embargo, es importante resaltar

que el período de muestreo estuvo bajo la influencia del Fenómeno ENOS (El Niño

Oscilación del Sur), por lo que es posible que las condiciones ambientales del año de

estudio sean diferentes al patrón general de la zona.

En ambas especies, la floración fue estacional en ambas coberturas. En el tacotal

ambas especies mostraron diferencias más marcadas (Fig. 10). Sin embargo, la

fructificación tendió a adelantarse en P. lasiorrachis en ambos sitios con respecto a P.

elata, lo que implica que esta especie posee una período de fructificación anticipado en

ambas coberturas, lo que implica que esta temporalidad no parece verse afectada por las

coberturas.

4.3.2. Intensidad fenológica

Los trabajos de investigación consultados se han centrando en la sincronización y

estacionalidad de la fenología (Bawa et al. 2003). Sin embargo la intensidad fenológica

tiene una gran importancia ecológica (Chapman et al. 1999, Almeida-Nieto y

Lewinsohn 2004), ya que define muchas de las interacciones de los sistemas naturales

(Ángulo-Sandoval et al. 2004, Bertin 2008).

La intensidad en la producción de flores y frutos de ambas especies mostró un efecto

de la cobertura, las especies y la interacción entre el sitio y la especie, lo que indica que

éstas responden diferencialmente ante los ambientes de luz contrastantes de cada sitio.

El análisis de PCA mostró que la variabilidad en la respuesta fenológica tanto en la

floración como en la fructificación estuvieron más cercanamente relacionada al GSF y

el LAI, lo que indica que es disponibilidad de radiación los que influye principalmente

en la intensidad de la respuesta fenológica (Fig. 12). Así la intensidad fenológica está

determinada directamente por la cobertura, las especies y la interacción entre el sitio y

la especie. Esto indica que los “gatillos” que inician las fenofases pueden estar más

relacionados con la respuesta ambiental (Hamann 2004), la intensidad y duración de

44

estos procesos puede estar más relacionada a condiciones bióticas (Elzinga et al. 2007),

especialmente en procesos como la fructificación, que dependen de la presencias de los

polinizadores.

Según Wright (1991), la producción de flores y hojas aumenta en los trópicos en las

épocas con mayor irradiación. Esto podría explicar la mayor intensidad en la producción

de frutos de P. elata en el tacotal y podría parcialmente explicar lo que se presentan

diferencias temporales en el porcentaje de fructificación de las especies. Esta condición

se mantuvo para P. elata en el tacotal durante los picos de producción de frutos, sin

embargo, P. lasiorrachis no tuvo diferencias tan marcadas, lo que confirma que su

posición se sitúa en el óptimo de variación de las condiciones ambientales de ambos

sitios

La diversidad de ambientes encontrados influye mayoritariamente en la respuesta

fenológica reproductiva (floración y fructificación), lo que fue mucho más evidente en

el bosque que en el tacotal. La alta disponibilidad de luz, también explica el aumento en

la intensidad de la producción de frutos maduros en P. elata. Sin embargo, Hamann

(2004) no encontró relaciones directas y además menciona que existen otras variables

ambientales son las responsables de la intensidad y temporalidad de la respuesta

fenológica en los bosques tropicales lluviosos, al no encontrar relaciones directas en el

inicio y en la sincronización de la fenología reproductiva.

Por otra parte, Wright et al. (1999) determinaron que el fenómeno ENOS tiene

efectos sobre la producción de frutos en Panamá y una consecuente reducción al año

siguiente del fenómeno, por lo que es posible que la intensidad registrada en el período

de estudio de este trabajo posea cambios con respecto al patrón general de la zona.

En el caso de las hojas jóvenes, el mantenimiento de un patrón constante en la

temporalidad de la producción, sin la formación de picos en ninguna época del año

parece ser una tendencia general de los arbustos de la familia de las rubiáceas de los

bosques húmedos sin estacionalidad marcada (Opler et al. 1980, Williams-Linera y

Herrera 2003). Es por esto, que la producción de hojas, puede que aporte poca

información en la comprensión de las alteraciones a niveles funcionales producidas por

la actividades humanas sobre los sistemas naturales en zonas de bosque de altura.

45

Sin embargo, si se encontraron diferencias significativas en la intensidad de hojas de

P. lasiorrachis entre las coberturas desde septiembre hasta diciembre de 2009, con

excepción de octubre de 2009. Este tipo de diferencias se ha documentado en otras

especies de arbustos como una respuesta ante cambios en los regímenes de luz (Nicola y

Pickett 1989). Como se mencionó anteriormente, existió una coincidencia entre la

producción de frutos y la época lluviosa, lo que posiblemente influyó también en la

brotación de hojas jóvenes de manera indirecta. Este efecto fue más evidente en P.

lasiorachis; La enorme variación en los valores promedio de P. elata en esta misma

época podría sugerir un efecto similar, pero menos pronunciado, lo que podría reflejar

pequeños diferencias en los microambientes particulares de cada individuo.

4.3.3. Sincronía Floral Anual

La sincronía floral anual de las dos especies en ambas coberturas mostró valores

bajos, con excepción de P elata en la zona de tacotal. En general, períodos largos de

floración usualmente resultan en una baja sincronía en la fenología a nivel poblacional

(Augspurger 1983, Bolmgren 1998, Elzinga et al. 2007), la cual describe la respuesta en

sincronía de ambas poblaciones en ambas coberturas vegetales. Sin embargo, si se

demuestra efecto de la cobertura en su grado de sincronía. En el caso de P. lasiorrachis

no mostró una tendencia hacia la sincronización. Esto puede deberse a que los bosques

sin estacionalidad muestran una gran variedad de patrones fenológicos (Bawa et al.

2003). Pueden existir diferentes respuestas de la misma especie con coberturas

lumínicamente diferentes, ya que las condiciones lumínicas no cambian

significativamente durante el año (Borchert et al. 2005).

El efecto significativo del sitio puede explicarse por la plasticidad de las especies

ante las condiciones ambientales (Nicola y Pickett 1983, Rice y Bazzaz 1989,

Valladares et al. 2000) y los requerimientos ecológicos específicos como la

precipitación, el ambiente lumínico, entre otros. Estas diferencias en la respuesta se

vieron en otras variables como las respuestas alométricas y la intensidad fenológica, lo

que reafirma que ambas especies poseen requerimientos ecológicos distintos y que

responden diferencialmente ante los cambios en el uso del suelo a largo plazo.

46

Al igual que la tendencia obtenida con la arquitectura de las plantas, P. elata mostró

una respuesta típica de una planta con mayor tolerancia a la sombra pero que se ve

influenciada por un aumento de la cantidad y calidad de la energía disponible en el

ambiente. En los bosques deciduos, esta temporalidad es fundamental, especialmente

en la fenología vegetativa que evidencia en una estacionalidad en la cobertura (Kato y

Komiyama 2002), pero también tiene implicaciones importantes sobre la respuesta

fenológica reproductiva (Wright 1999, van Schaik et al. 1993, Zimmerman et al. 2007).

La competencia intraespecífica puede aumentar por una alta coordinación en la

floración, lo podría provocar cambios en su funcionalidad dentro de las coberturas y una

forma de evitar una alta depredación pre-dispersión sobre los frutos verdes (Janzen

1971, Rocha et al. 2006). Huntoon (1987) observó en Monteverde que la

sincronización de la floración de P. elata (Cephaelis elata) favorece la visita de su

polinizador durante los picos de floración, pero las plantas que se encontraron solitarias

obtenidas en promedio más polen que las plantas que se agrupaban. Sin embargo, este

efecto estuvo más marcado a la cercanía de los individuos compatibles, debido a las

diferentes morfologías florales presentes en esta especie. Es probable que P.

lasiorrachis muestre el mismo tipo de morfología, por lo que podemos esperar un

comportamiento similar, ya que esta especie comparte el polinizador principal con P.

elata (Feisinger y Busby 1987).

4.4. Calidad nutricional de los tejidos vegetales

La estacionalidad puede ser una variable que limita la producción, por lo que es

probable que la asignación de recursos (y su almacenaje) sea afectada por la producción

de flores, frutos y hojas (Newell et al. 2002, Tissue y Wright 1995). Se ha demostrado

que los arbustos de bosques húmedos tropicales utilizan sus reservas de carbohidratos

durante el período de reproducción. En otras especies de sotobosque, estas reservas son

tomadas de los tallos y las raíces (Marquis et al. 1997). A pesar de que en este estudio

solamente se midió la concentración de glucosa en los tejidos, los valores obtenidos

fueron menores al máximo informado por por Würth et al. (2005) del 14% en tallos y

ramitas. En las especies estudiadas, donde la concentración de glucosa en los tallos fue

menor durante los períodos en que ambas especies mostraban sus picos de

fructificación. No obstante, estudios previos en el género Psychotria en las tierras bajas

47

de Panamá han demostrado que la carbohidratos almacenados en los tejidos tienen una

función limitada en la reproducción y están más directamente relacionados con el

crecimiento, en donde la reproducción parece estar más relacionada con los productos

directos de la fotosíntesis (Tissue y Wright 1995). Sin embargo, este tipo de trabajos

son muy limitados en los arbustos tropicales de sotobosque y puede que estos

parámetros varíen en otros pisos altitudinales. En el caso de este trabajo, solamente se

utilizó como parámetro la glucosa contenida en los tallos y frutos, lo que podría explicar

la tendencia encontrada en esta zona, y que coincide con la información recolectada

para tierras bajas antes citada.

Las dos coberturas estudiadas mostraron diferencias en la distribución de la

producción de frutos entre las especies. Sin embargo, las especies coinciden en su

período final de maduración de los frutos, período en que la concentración de glucosa

de éstos mostró un aumento significativo De modo claro, las concentraciones de

glucosa sugieren que las plantas de las dos especies de arbustos redistribuyen cierta

cantidad de sus recursos internos de los tallos cercanos a las infrutescencias hacia la

producción y cuajado de frutos. Para las mediciones del 2010, la concentración de

glucosa aumentó significativamente dentro de los tallos en ambos sitios (coberturas) en

ambas especies, cuando ya no habían frutos maduros. Además, es importante resaltar

que la fuerte interacción mes-sitio obtenido destaca el hecho de que este uso de los

recursos internos se utiliza en tiempos diferentes según la cobertura. Esta apreciación

surge del hecho de que P. elata eleva más lentamente las concentraciones de glucosa en

los tallos en el tacotal, de manera concomitante con su retraso en la producción de

frutos.

Del mismo modo, la concentración de glucosa de los frutos durante este corto

periodo del 2009 muestra una tendencia al aumento hacia el final del año en ambas

especies. Esta situación podría enmarcarse dentro de dos posibles contextos, uno

ecofisiológico y uno ecológico. Una posible explicación ecofisiológica tiene que ver con

las posiciones temporales relativas de los muestreos de glucosa en los frutos y su estado

fenológico. Ambas especies aumentan la glucosa, pero no con el mismo grado, siendo

P. elata la que aumenta en ambos sitios la cantidad de glucosa en diciembre, mientras

que P. lassiorachis se mantiene constante en el bosque, y si sufre un aumento en el

48

tacotal. Sin embargo, los valores relativos de estos aumentos son tan pequeños, que

podrían estar dentro del ámbito de error de las respuestas fenológicas.

Ecológicamente ambas especies ofrecen la misma calidad de recurso alimenticio en

los frutos, pequeño pero con una separación temporal entre las especies, que

posiblemente reduce la competencia en cuanto a la dispersión. En el caso del tacotal, la

baja riqueza de especies en comparación con el bosque (Cordero 2011) puede reducir a

nivel de la comunidad la competencia de otros arbustos presentes en la cobertura. (van

Schaik et al. 1993, Chapman et al. 1999, Bin et al. 2010). Dentro del mismo contexto

de la ecología de la dispersión de dos especies con ofertas nutricionales similares, es

posible pensar que el bosque es un sitio con muchas más especies y una mayor densidad

de plantas en los estratos inferiores, donde la competencia por la dispersión podría ser

mucho más compleja que en el tacotal. De esta manera, la especie P elata podría estar

mostrando los efectos de una fuerte presión selectiva en la producción de sus frutos,

como una estrategia útil hacia la separación temporal en la oferta de recursos para los

dispersores, pero con una reducción en casi un 10% su producción con respecto a P.

lasiorrachis en el tacotal

Los dispersores que usualmente se limitan a aves y mamíferos utilizan el color,

el tamaño y concentración de ciertas sustancias como agua y azúcares como algunas de

las variables en la selección de consumo. Sin embargo, los frugívoros suelen ser

oportunistas (Flörchinger et al. 2010). Ya que las características en cuanto a la forma y

el color de los frutos maduros es muy similar entre ambas especies, además de que las

concentraciones de glucosa fueron muy similares, es probable que los frugívoros

utilicen los frutos como fuente de alimento independientemente de la especie, por lo que

el adelanto en la aparición de los frutos de P. lasiorrachis podría tener una ventaja de

dispersión dentro de las poblaciones en ambas coberturas.

Según Izhaki et al. (2002), la carga nutricional del recurso para los frugívoros es

importante en la selección del frutos. Es posible que los frugívoros que utilizan el

recurso no cambien sus tácticas de forrajeo y consumo de frutos (Melo et al. 2003), por

lo que en términos de interacciones planta-animal, la intensidad y distribución de P.

elata en la producción de frutos en ambas coberturas es la variable que define la

capacidad de coexistir en altas densidades y condiciones lumínicas diferentes. Esto fue

49

demostrado por Myers y Kitajama (2007), analizando los CNE en siete especies de

plantas en el sotobosque de Barro Colorado en Panamá.

En resumen, la glucosa de los tallos sugiere que existe una estacionalidad en el

almacenaje de azúcares simples en ambas especies y que las plantas asignan recursos

desde los centros de almacenaje en los tallos hacia los frutos. El trabajo realizado por

Hoch (2005) en tres especies de árboles de zonas templadas, indica que el crecimiento

de los frutos está relacionado con las concentraciones de glucosa en las ramas que

forman las inflorescencias. El efecto que tienen las épocas en que se recolectaron los

tallos analizados con la concentración de glucosa indica que la planta utiliza recursos

previamente almacenados en el tallo para las actividades reproductivas. Esto sugiere que

la fenología como proceso con un contexto fisiológico dentro del ciclo de vida de las

plantas, inicia antes de cualquier evidencia externa y responde a una necesidad de una

inversión sustancial de energía para complementar la que se desvía durante la formación

de los frutos.

4.5. Implicaciones generales

4.5.1. Implicaciones ecológicas de los ciclos fenológicos

En términos generales, las relaciones coevolutivas de las plantas con sus dispersores

suelen ser difusas (Levey 1987) y no tan específicas como las interacciones con los

polinizadores. Se ha visto que en los bosques tropicales la presencia de una sincronía y

por ende una cierta cantidad de flores disponibles para lograr la aparición de

polinizadores aumentan la competencia por la polinización entre conespecíficos (van

Schaik et al. 1993). Según Feinsinger y Busby (1987), el polinizador principal

reconocido para ambas especies en las zonas de bosque nuboso en Costa Rica,

Lampornis calolaemus (Trochilidae), es territorial y usualmente con muchas plantas

dentro de su territorio. La interacción entre esta ave y ambas especies de plantas en

bosques nubosos de Costa Rica (Feinsinger et al. 1988) demostraron que es posible que

aumente la competencia entre algunas plantas, pero no necesariamente sea un efecto

generalizado. Wright et al. (1999) demuestran que los cambios en los patrones

50

fenológicos registrados transforman las dinámicas tróficas y pueden desencadenar

repercusiones a niveles superiores del ecosistema

Desde el punto de vista interespecífico, el traslape en la floración, no es un factor

que podría explicar la coexistencia entre las especies pues involucra una fuerte

competencia por polinizadores. Por lo tanto, las dinámicas de competencia y la

coexistencia de las especies está relacionada con la diferencia en otras fenofases, tal y

como ocurre con la fructificación en el bosque para especies más dependientes de la

cobertura (Sakai 2001). Esto implica que las diferencias en la distribución de la

producción de frutos por parte de P. elata con respecto a P. lasiorrachis en las dos

coberturas, es todavía más importante para el éxito reproductivo de la planta que la

separación temporal de floración, ya que la competencia por la polinización está

definida y limitada en ambas especies por su polinizador principal.

Esta separación es clara (Fig. 9 y 10) en ambas coberturas y permite suponer junto

con otras variables que se analizan adelante que es este atraso en la fructificación de P.

lasiorrchis con respecto a P. elata, lo que podría definir el establecimiento de las

interacciones bióticas de estas especies en ambas coberturas de la zona.

Es válido suponer que la regeneración natural conlleva una transformación del

tacotal hacia una asociación vegetal similar al bosque, sin embargo, los diferentes usos

que se le dio históricamente a cada cobertura (Potrero en el caso del bosque y plantación

de Z. jambos en el caso del tacotal), podrían resultar en rutas divergentes de restauración

o rehabilitación (Ruíz-Jáen y Aide 2005).

Los registros fenológicos reproductivos permiten apoyar la hipótesis de que en

ambas coberturas la separación en la fructificación responde a una adaptación de las

plantas ante la competencia con otras especies (Freitas y Bolmgren 2008) Esto

posiblemente produce cambios en las dinámicas en las redes tróficas, lo que

probablemente altera el funcionamiento y mantenimiento a largo plazo de las plantas y

los animales en este sitio (Restrepo et al. 1989).

51

Por otra parte, la diversidad de especies también tiene implicaciones sobre la

funcionalidad de los ecosistemas (Vilà 1998). Ambas especies de sotobosque

pertenecen al mismo grupo funcional como fuente de alimento para frugívoros en ambas

comunidades. Sin embargo, los cambios registrados en los patrones fenológicos indican

que esta función es probable que se cumpla de una manera diferencial por cada especie

en cada una de las zonas analizadas. Esto explica la coexistencia de ambas especies

con el mismo rol funcional, que se refleja en las bajas sincronías individuales de las

poblaciones en su hábitat natural

4.5.2. Implicaciones antropogénicas de las respuestas fenológicas

La evidencia encontrada en los cambios de los picos de producción de frutos

muestra los efectos de las perturbaciones antropogénicas en las interacciones planta-

planta y planta-animal. Existen alteraciones en las distribuciones de frutos con el tacotal

(13 años) con respecto a la tendencia de un bosque con 50 años de regeneración. Estas

alteraciones podrían tener implicaciones en la permanencia de algunas de las especies

de rubiáceas de sotobosque, ya que se detectaron cambios en sus picos de fructificación.

Ya se conocen cambios fenológicos significativos en especies del sotobosque. Por

ejemplo, como los documentados en Miconia centrodesma de los bosques de tierras

bajas de Costa Rica (Levey 1990), presentó una fructificación frecuente y no estacional

en zonas abiertas. Esta respuesta sugiere que los cambios antropogénicos decididamente

influyen de diversa forma sobre las plantas del sotobosque tropical de elevaciones bajas

e intermedias, pero que pueden cambiar en cuanto a la velocidad en que este proceso se

lleva a cabo en diferentes elevaciones.

Estas alteraciones tienen una enorme relevancia sobre los procesos ecológicos de las

plantas (Freitas y Bolmgren 2008, Bolmgren 1998) en términos de competencia, éxito

reproductivo depredación, entre otros. Por último, el uso de estas coberturas tuvo

efectos en cómo se dieron y se continúan dando los procesos de regeneración natural

dentro de cada sitio, la velocidad de recuperación de estos sitios y las respuestas

ecológicas de las plantas nativa.

52

4.6. Implicaciones ecológicas de las respuestas vegetales

fenológicas, fisiológicas y alométricas.

La fenología, fisiología y alometrías de las poblaciones vegetales son

importantes en las relaciones biológicas de las plantas y los animales y sus interacciones

ya que estás relaciones son evolutivas (van Schaik et al. 1993). Esto involucra a las

perturbaciones causadas por las actividades humanas que transforman estas relaciones,

causando cambios a largo plazo en las dinámicas poblacionales de las comunidades. Las

variables bióticas como la presencia o ausencia de polinizadores y dispersores, la

sincronía, el mutualismo y otras relaciones de los ecosistemas también definen el

mantenimiento y la capacidad reproductiva de las especies de plantas (Murcia y

Feinsinger 1996, Elzinga et al. 2007).

Todas estas respuestas alométricas y fenológicas encontradas en los arbustos de

sotobosque indican que parte de su ecología funcional como fuente de alimento para

frugívoros, se mantiene en ambas asociaciones. De este modo, se informa de cambios

importantes en la intensidad y en la sincronía de floración de las especies, que son

consecuencias directas de los cambios antropogénicos que modifican el ambiente

lumínico y alteran la forma en que la planta llevan a cabo sus funciones.

Sin embargo, ambas especies respondieron de manera diferencial ante estos

cambios. De manera imprevista, P. elata mostró cambios relativos mayores en ambas

coberturas, lo que demuestra que es una planta con una gran plasticidad fenotípica que

se refleja en sus alometrías en respuesta a su mayor adaptabilidad ante los cambios en la

luz. Sin embargo, es una especie cuyos requerimientos de luz le permite establecerse en

ambientes con mayor cobertura. Por su parte, P. lasiorrachis mostró cambios menos

bruscos en su respuesta fenológica que evidencian que esta especie se establece en

ambientes más abiertos sin mostrar fuertes cambios en su respuesta.

En fin, la ecología funcional de los sistemas naturales se ve afectada por los

cambios drásticos en la cobertura debido a las actividades humanas, que se ven

reflejadas en las respuestas fenológicas y alométricas incluso después de 15 años de

53

abandono, lo que nos permite cuantificar los impactos de dichas actividades no

solamente desde una perspectiva de diversidad, sino desde la función que cumple cada

especie dentro de su sistema natural y cómo se altera este sistema. La respuesta

fenológica nos permite establecer que los cambios en el uso del suelo como el cambio

de cobertura pueden extenderse a largo plazo en este ecosistema de altura en Costa Rica

y que se puede utilizar variables fenológicas y alométricas en conjunto para evaluar el

estado de regeneración de las funciones ecosistémicas de estas coberturas.

Por otra parte, la plasticidad de las especies y su capacidad de establecerse en

diferentes coberturas con condiciones particulares, además de la alta productividad que

poseen durante el año, demuestran la importancia de incluir y contemplar a estos

componentes del ecosistema dentro de los planes de manejo, restauración y en los

estudios sobre la regeneración natural y funcional de los ecosistemas vegetales de

altura. Estas especies poseen características ecofisiológicas que facilitan los trabajos

sobre ecología y fisiología funcional, gracias a su respuesta evidente ante los estímulos

ambientales producidos por los cambios históricos en los sistemas naturales de la región

de Orosí.

Pese a que este trabajo confirma la viabilidad de los arbustos de sotobosque

como indicadores potenciales de los efectos a largo plazo de las perturbaciones de los

sistemas naturales en los bosques de altura de Costa Rica, la información obtenida aún

no permite crear los parámetros cuantitativos para estimar o predecir el estado de

regeneración de las funciones ecosistémicas de cada especie nativa presente o del

ecosistema en sí. Es necesario establecer criterios integrales, para poder determinar

cuáles son las categorías adecuadas en las que se puede clasificar la regeneración

natural, más allá de la edad de las coberturas y su regeneración o de las variables

funcionales tales como la fenología, fisiología y la arquitectura vegetal tratadas aquí.

54

5. Conclusiones

Los cambios sutiles en la intensidad y la sincronía de la fenología

reproductiva de ambas especies. La fenología reproductiva de las especies de

sotobosque estudiadas y su arquitectura está determinada principalmente por el

ambiente lumínico propio de cada una de las coberturas analizadas y cada

especie responde diferencialmente ante cada condición, por lo que esta variable

funcional del ecosistema puede ser utilizada como un parámetro comparativo en

estudios sobre regeneración y restauración en la zona de Orosi. Sin embargo, la

dirección e intensidad de las respuestas ante este tipo de cambios continúa

siendo idiosincrático de la especie.

El análisis de la plasticidad fenotípica muestra los efectos de los diferentes

modos de restauración. El análisis morfológico y alométrico de estas dos

especies permitió encontrar algunas relaciones arquitectónicas directamente

asociadas con su desempeño en cada condición, al mismo tiempo que ayuda a

asignarles un temperamento (preferencias ecológicas o grupo funcional) dado.

Ambas especies contribuyen con sus funciones ecosistémicas reproductivas.

Las dos especies de arbustos utilizadas en este trabajo poseen traslapes en su

función ecosistémica como fuente de alimento para algunas especies frugívoros.

Sin embargo, los cambios temporales y de intensidad fenológica causados por

las diferencias ambientales alteran las respuestas fenológicas, pero no la

capacidad de estas especies de cumplir con esta función.

Ambas especies translocan recursos energéticos internos para cumplir con sus

funciones reproductivas. Los carbohidratos no estructurales (TNC) parecen no

verse afectados por la cobertura en ambas especies, lo que indica que es la

estacionalidad lo que provoca cambios en las concentraciones de azúcares en los

tejidos, lo que posee implicaciones en la disponibilidad de recursos alimenticios

para los frugívoros y los herbívoros que utilizan estas especies como fuentes de

alimento.

55

Las especies de sotobosque estudiadas son claves en el mantenimiento de las

funciones ecológicas de tanto ambientes sucesionales tempranos como tardíos.

Las especies estudiadas son un importante elemento de ambas asociaciones

vegetales analizadas, debido a la amplitud y cambios en su respuesta fenológica,

sus interacciones planta-planta y sus gran capacidad de establecimiento en sitios

con condiciones ambientales diversas y cambiantes por lo que deben ser

contempladas en futuros trabajos de investigación y manejo a nivel ecosistémico

56

6. Recomendaciones

Es indispensable evaluar la fenología de manera más exhaustiva y

prolongada, los efectos a largo plazo de los cambios en el uso del suelo y las

actividades humanas sobre las poblaciones de las especies vegetales en las

zonas de altura, en donde se incorporen las interacciones planta-animal.

La respuesta fenológica descrita en este trabajo deben ser incorporada en los

diagnósticos ambientales y futuros planes de manejo viables para la zona,

para lograr integrar aspectos de la ecología funcional de sistemas biológicos

de las zonas con elevaciones intermedias del Neotrópico.

Los estudios fenológicos deben contener y explicar las variaciones

interanuales para poder explicar la respuesta específica de las plantas ante el

ambiente (e.i. Fuchs et al. 2003, Herrerías-Diego et al. 2006), por lo que es

necesario extender el esfuerzo de muestreo en su escala temporal, con el fin

de obtener información más robusta sobre la respuesta fenológica.

Se deben incorporar más especies de sotobosque al estudio de los efectos de

las actividades productivas sobre la ecología funcional de los sistemas

ecológicos no solo en sus respuestas fenológicas, sino también en su

arquitectura, fisiología y ecología

Es necesario profundizar en otras interacciones ecológicas de las especies

vegetales como la dispersión, la herbivoría y la polinización para poder

generar un escenario más completo de los efectos globales producidos en el

valle de Orosi.

57

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