1

UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE NICARAGUA

UNAN – LEON

Programa de Medicina Preventiva

Programa de Maestría en Medicina Preventiva

Mención Sanidad Animal

“Bases técnicas para la evaluación y reducción de los riesgos de introducción y diseminación de virus de la IAAP asociados a humedales en

Nicaragua”.

Tema de tesis presentada en opción al Título Académico de Magister Scientiae en Medicina Preventiva Veterinaria.

Maestrante: MV Xilonem María Calderón Vigil.

Tutora: Dra. M. V. Yolanda Emilia Suárez Fernández, PhD.

León, Nicaragua.

Abril del 2014

2

II. INDICE

Página III. RESUMEN i ABSTRACT ii DEDICATORIA iii AGRADECIMIENTOS iv IV. INTRODUCCIÓN 1 4.1 Antecedentes y justificación 1 4.2 Planteamiento del Problema 2 4.3 Hipotesis 3 V. OBJETIVOS 3

5.1 Objetivos Generales 3 5.2 Objetivos Especificos 3 VI. REVISIÓN BIBLIOGRÁFICA INFLUENZA AVIAR 4 6.1 DEFINICIÓN 4 6.2 HISTORIA Y DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA 4 6.3 IMPACTO ECONÓMICO 8 6.4 IMPORTANCIA EN SALUD PÚBLICA 9 6.5 ETIOLOGIA 10 6.5.1 Clasificación 10 6.5.2 Morfología y estructura viral 11 6.5.3 Composición química 13 6.6 ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS 13 6.6.1 Factores de riesgo para la difusión de los virus 13 6.6.2 Ecología de los virus 16 6.6.2.1 En aves domésticas y silvestres 16 6.6.2.2 En el medio ambiente 18 6.6.2.3 Presencia de humedales 18 6.6.3 Huéspedes y reservorios 20 6.6.4 Susceptibilidad de especies 21 6.6.5 Rol de las aves silvestres en la propagación de los VIA 23 6.6.5.1 Migraciones de aves silvestres 24 6.6.5.2 Prevalencia de la infección por VIA en aves silvestres 28 a).- Patrón espacial 30 b).- Patrón temporal 32 6.7 TRANSMISIÓN 32 6.8 PATOGÉNESIS 35 6.8.1 Características antigénicas 35 6.8.2 Entrada viral y replicación 36 6.8.3 Respuesta inmune 37 6.8.4 Efecto patogénico 38 6.9 MANIFESTACIONES CLÍNICO - PATOLÓGICAS 40 6.9.1 Signos clínicos 41

3

6.9.2 Lesiones patológicas 42 6.10 DIAGNOSTICO DIFERENCIAL 43 6.11 DIAGNOSTICO DE LABORATORIO 43 VII. PARTE EXPERIMENTAL 45 7.1 MATERIALES Y METODOS CAPITULO I 45 7.1.1 Resultados y Discusión Capitulo I 48 7.2 MATERIALES Y METODOS CAPITULO II 68 7.2.1 Resultados Discusión Capitulo II 70 7.3 MATERIALES Y METODOS CAPITULO III 85 7.3.1 Resultados y Discusión Capitulo III 87 VIII. CONCLUSIONES 96 IX. RECOMENDACIONES 97 X. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS 98 ANEXOS

4

LISTADO DE GRÁFICOS

Número Página 1. Frecuencia de presentación de humedales por región del pais en

Nicaragua

50

2. Frecuencia de presentación de humedales por departamento del pais en Nicaragua

51

3. Humedales Ramsar de Nicaragua

52

4. Humedales Ramsar por región del pais de Nicaragua

52

5. Resultados de encuesta de aves acuáticas en Caribe, America

54

6. Recuperaciones de Anas discors anilladas en Estados Unidos y Canada

54

7. Recuperaciones de Aythhya affinis anilladas en Estados Unidos y Canada

55

8 Recuperaciones de Anas americana anilladas en Estados Unidos y Canada

55

9 Relacion de abundancia entre especies durante temporada 2006 56

10 Relacion entre los totales por especie temporada 2006 57

5

LISTADO DE CUADROS

Número Página 1. Brotes de Influenza Aviar en Asia, Europa, África y Oceanía

desde1959 hasta el 2004 asociados a las cepas altamente patógenas H5,H7 y bajamente patógena H9

5

2. Brotes y casos importantes de Influenza Aviar en el continenteamericano desde 1959 hasta el 2006

6

3. Informes de casos de IAAP por H5N1 en aves silvestres en los años 2004 y 2005 en países de Asia

7

4. Factores de Riesgo para la presentación de la IAAP en Asia 15 5. Especies migratorias identificadas que viajan entre Norte y

Sudamérica según orden y familia 28

6. Prevalencia de VIA tipo A en aves silvestres 29 7. Características de las pruebas de diagnóstico selectas para los

VIA 44

8. Listado de humedales de Nicaragua Anexos 9. Humedales Ramsar de Nicaragua Anexos

10. Lista de Patron de Aves de Nicaragua Parte I, Tinamidae- Furnariidae.

Anexos

11. Lista de Patron de Aves de Nicaragua Parte II, Dendrocolaptidae- Passeridae

Anexos

12. Resumen de datos por mes, Enero Anexos 13. Resumen de datos por mes, Abril Anexos 14. Resumen de datos por mes, Marzo Anexos 15. Lista Patron de Maniferos de Nicaragua Dendrocolaptidae-

Passeridae Anexos

16. Fauna de los humedales de Nicaragua Anexos 17. Fauna de los humedales de Nicaragua Anexos Anexos 18. Matriz para la categorización de la difusión y la exposición 62 19. Matriz para la categorización de la difusión y la exposición 63 20. Reportes de enfermedades producidas por VIA en los dos últimos

años según OIE (2014) Anexos

21. Resultados y criterios de la evaluación de la probabilidad de introducción del peligro (evaluación de la difusión)

66

22. Aves de Postura por Explotaciones Avícolas Comerciales Anexos 22.1 Aves de Engorde por Explotaciones Avícolas Comerciales Anexos 23 Vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a VIA según

tipo de explotación Anexos

23.1 Valores individuales de vulnerabilidad por departamento Anexos 24. Matriz de consecuencia Anexos 25. Matriz para la estimación de riesgo Anexos 26. Estimación económica de las pérdidas por influenza aviar

altamente patógena en Nicaragua Anexos

27. Matriz de consecuencia 90 28. Matriz para la estimación de riesgo 91

6

LISTADO DE TABLAS

Número Página 1. Distribucion espacial de frecuencia de humedales por región de

Nicaragua Anexos

2. Distribucion espacial de frecuencia de humedales por departamento de Nicaragua Anexos

Anexos

3. Distribucion de frecuencia por municipio Anexos Anexos 4. Distribucion espacial de frecuencia de humedales Ramsar de

Nicaragua Anexos Anexos

5. Distribución espacial de frecuencias de humedales Ramsar de Nicaragua por departamento

Anexos

6. Distribución de frecuencias de aves por estatus Anexos Anexos 7. Tipos de explotaciones avícolas de Nicaragua 71 8. Tipos de explotaciones avícolas de ponedoras de Nicaragua 71 9. Distribución espacial de las explotaciones avícolas de ponedoras

comerciales de Nicaragua 71

10. Distribución espacial de las explotaciones avícolas de engorde de Nicaragua

72

11. Total de poblaciones avícolas de traspatio de Nicaragua 72

12. Tipos de explotaciones avícolas de Nicaragua 73 13. Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal

en la avicultura comercial tecnificada de Nicaragua por departamentos

76

14. Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura comercial tecnificada de Nicaragua

77

15. Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura comercial tecnificada de Nicaragua

78

16. Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura comercial semi tecnificada de Nicaragua

79

17. Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura comercial semi tecnificada de Nicaragua

79

18. Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura comercial semi tecnificada de Nicaragua

80

19. Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura de traspatio de Nicaragua

81

20. Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura de traspatio de Nicaragua

82

21. Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura de traspatio de Nicaragua

83

22. Pérdidas estimadas por mortalidad y sacrifico de aves afectadas en caso de ocurrir un brote de influenza aviar altamente patógena (IAAP) en un territorio de Nicaragua asociado a humedales

87

7

LISTADO DE FIGURAS

Número Página 1. Conformación del Virus de Influenza Aviar

12

2. Rutas migratorias de aves silvestres en el mundo

26

3. Ubicación geográfica y características administrativas de Nicaragua

Anexo

4. Aves, Humedales y otros usos de la tierra, Nicaragua

Anexo

5. Unidades de conteo de Anseriformes, humedales, cuerpos de agua principales, ciudades y ríos de Nicaragua

Anexo

6. Rutas de aves migatorias en Nicaragua

Anexo

7. Rutas de vuelo de especies migratorias de vida libre

64

8. Rutas de vuelo de especies de aves migratorias de América

65

9. Mapa de riesgo a VIA para la población aviar de Nicaragua

70

10. Areas con peligros de sismos y tsunamis en Nicaragua 74

11. Areas con peligros de inundaciones y erupciones en Nicaragua 74

12. Marco general de un Árbol de Escenarios donde se examinan probabilidades

92

13. Modelo para el análisis de riesgos de introducción y/o diseminación de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua.

94

i

RESUMEN

Nicaragua por su ubicación, características geográficas y gran biodiversidad, además

posee 33 humedales, entre ellos 9 humedales Ramsar, esto hacen del país un sitio

atractivo para 706 especies de aves, entre ellas 71.2% corresponden aquellas aves que

anidan y residen todo el año en el país, el 18% experimentan migraciones hacia

Norteamérica, en donde se crían, seguido de especies que pasan por Nicaragua

durante sus migraciones y no mantienen poblaciones en el país entre los meses de abril

a agosto con un 5% y con un 3.4% las especies con poblaciones residentes y

poblaciones migratorias.

Ante esta situación y por los brotes de influenza aviar que amenazan y afectan al

mundo entero, se realizó este estudio, en donde se determinó que la posibilidad de

introducción y diseminación del VIA a través de los humedales por las aves migratorias

según matrices del OIRSA/OIE, esta fue cataloga de Moderada – Alta, lo que significa

que es posible que ocurra el evento a una probabilidad alta.

En cuanto al nivel de vulnerabilidad de las poblaciones avícolas de Nicaragua, las aves

de traspatio son las más vulnerables, con categoría ALTA, BAJA – MEDIA y MEDIA en

las explotaciones tecnificadas y semitecnificadas.

Se estimaron pérdidas económicas por mortalidad del 95 % y sacrifico de aves

afectadas en caso de ocurrir un brote de IAAP en un territorio de Nicaragua asociado a

humedales en donde se concentra mayormente la población avícola, asociado al

humedal de Tisma (Masaya y Granada), esto con C$ 1 572 294 477 Córdobas.

ii

ABSTRACT

Nicaragua for its location , geographical features and rich biodiversity , wetlands also

has 33 , including 9 Ramsar wetlands , that make the country an attractive place for 706

bird species , including 71.2 % are birds that nest and reside year-round in the country ,

18% experienced migration to North America, where they grow, followed by species that

pass through Nicaragua during migration and do not maintain populations in the country

between the months of April to August with 5% and 3.4% of resident species

populations and migratory populations.

Given this situation and the outbreaks of avian influenza threatening and affect the

whole world , this study was conducted , where it was determined that the possibility of

introduction and spread of AIV through wetlands by migratory birds as matrices OIRSA/

OIE , this was cataloged Moderate - high , which means that it is possible to occur with a

high probability event .

Regarding the level of vulnerability of the poultry populations of Nicaragua, backyard

birds are the most vulnerable category with HIGH, LOW - MEDIA and MEDIA in

commercial poultry farms and semitechnified.

Economic losses due to mortality and sacrifice 95% of birds affected in the event of an

outbreak of HPAI in a territory of Nicaragua where wetlands associated with the poultry

population, associated wetland Tisma ( Masaya and Granada ) is mostly concentrated

were estimated this with C $ 1,572,294,477 Cordobas .

iii

DEDICATORIA

Josè Alejandro Reyes Calderón, por

quitarte horas de atención en tu tierna

edad.

Todo estos esfuerzos mi amor parte

del sacrificio realizado para un futuro

mejor…

iv

AGRADECIMIENTOS.

A Dios por haberme dado todas las oportunidades y las fortalezas necesarias para

finalizar estos estudios.

A mi familia, Mi esposo Marcio Rafael Reyes Mairena, por impulsarme desde un inicio

durante el desarrollar y culminación este proyecto en mi vida.

Mi mamá y mis hermanas por el apoyo recibido, por estar ahí cuando las necesito

siempre.

Tutora y amiga Dra. Yolanda Suárez, sin su apoyo, comprensión y guía no hubiera sido

posible la culminación de esta maestría.

Dra. Martha Hernandez, por sus palabras que nos hacían siempre reaccionar y tomar

conciencia.

Proyecto PROVESA, fondos USDA por ser el donante de este estudio y brindar las

posibilidades de un futuro mejor en el desempeño laboral.

Lic. Martin Lezama, mis respetos a todos sus estudios realizados sobre aves

migratorias en Nicaragua, las cuales fueron de mucha utilidad para la realizacion de

este estudio y siempre despejar mis dudas sobre este tema.

Lic. Luis Valerio del MAGFOR Central, por apoyarme en la realizacion de mapas de los

humedales y granjas avícolas de Nicaragua.

A todos los profesores tanto nacionales como extranjeros por brindarnos conocimientos

acerca de la Medicina Veterinaria Preventiva.

1

IV. INTRODUCCION

4.1 ANTECEDENTES Y JUSTIFICACIÓN DEL TEMA

La gripe aviar o influenza aviar es una enfermedad infecciosa de las aves causada por

un tipo de la cepa A del virus de la gripe. Se trata de una enfermedad que causa alta

mortalidad y que puede propagarse rápidamente a otras granjas y a todo un país. Esta

enfermedad puede también afectar a los seres humanos e incluso causarles la muerte.

La introducción y diseminación del virus causante de la enfermedad se ha vinculado

mucho al contacto directo o indirecto de las aves domésticas con las aves acuáticas

migratorias salvajes. Esta vía se ha citado frecuentemente como una probable causa de

epidemias, siendo también posible que las aves silvestres puedan acarrear la

enfermedad a otras áreas antes de morir. Por esta razón, los sitios donde anidan y

frecuentan las aves acuáticas migratorias salvajes y las endémicas de un lugar son tan

importantes.

Nicaragua posee los humedales interiores más extensos y diversos de Centroamérica.

De hecho, como firmante de la Convención Ramsar, ha designado ocho humedales

como Sitios Ramsar que abarcan unas 405,691 hectáreas en total: Cayos Miskitos y

Franja Costera Inmediata, Deltas del Estero Real y Llanos de Apacunca, Lago de

Apanás-Asturias, Los Guatuzos, Refugio de Vida Silvestre Río San Juan, Sistema de

Humedales de la Bahía de Bluefields, Sistema de Humedales de San Miguelito y

Sistema Lagunar de Tisma (Lezama., 2006).

Existen en Nicaragua 644 especies de aves de las cuales 112 son consideradas aves

migratorias, es decir tienen crías en Norteamérica, y luego se desplazan cada año al

sur hacia Centro y Sur América. De ellas 482 son residentes, 19 son migratorias y

residentes, 28 son migratorias de paso por el país hacia el sur y 3 son migratorias

provenientes del Sur. Nicaragua posee 147 especies de aves acuáticas, de las cuales

63 son migratorias (crían en el hemisferio Norte y luego migran al sur durante la

temporada no reproductiva), 58 son residentes permanentes, 20 son de paso y 6

mantienen poblaciones residentes pero que también migran (Martinez-Sanchez., 2007).

2

En los últimos 25 años en varios países del continente americano se han reportado

brotes de Influenza aviar. No obstante, hasta la fecha no se ha detectado ningún virus

H5N1 en el continente americano.

4.2 PROBLEMA CIENTÍFICO

En Nicaragua la enfermedad influenza aviar no está presente. Esta situación ha sido

corroborada durante once años de monitoreo periódicos realizados por el Ministerio

Agropecuario y Forestal (MAGFOR) en las aves de granjas comerciales y de traspatio,

en el marco del Programa Nacional de Sanidad Avícola, que además monitorea otras

enfermedades (Laringotraqueítis infecciosa, Enfermedad de Newcastle y Tifosis/

Pulorosis).

Debido al conocimiento del potencial de riesgos de los humedales para la introducción y

diseminación de estos agentes, la Unidad Avícola del Departamento de Vigilancia,

Epidemiología y Campañas de la Dirección de Salud Animal del MAGFOR ha realizado

muestreos a nivel nacional de influenza aviar, donde se logró constatar la ausencia de

esta enfermedad en el país. En 2005 inició el monitoreo de unas 60 comarcas aledañas

a seis humedales en el país (Tisma, Malacatoya, Rio San Juan, Moyua, Apanas y

Estero Real). Hasta la fecha y gracias a la vigilancia epidemiológica efectuada se han

obtenido unos 14 000 resultados negativos a esta enfermedad.

Estas informaciones muestran que existe un amplio conocimiento sobre la enfermedad,

sus fuentes de infección, vías de transmisión, organismos susceptibles, reservorios,

hospedadores, distribución mundial y factores de riesgo vinculados a su introducción y

diseminación de la misma.

En consecuencia, y aunque no existe evidencia de la enfermedad en las Américas y

Nicaragua, existen organismos susceptibles, reservorios, hospedadores y factores de

riesgo vinculados a la enfermedad en el país, especialmente aquellos que se asocian a

los humedales y su diversidad de aves migratorias autóctonas y visitadoras. Sin

embargo, todavía se desconoce el nivel de riesgos que para la avicultura nicaragüense

representa la potencial introducción y diseminación del agente causal de la influenza

aviar altamente patógena, especialmente a partir de su asociación con los humedales

del país.

3

4.3 HIPÓTESIS.

El conocimiento del nivel de riesgos e impacto para la avicultura de la introducción y

diseminación del virus de la IAAP relacionado con los humedales en Nicaragua,

permitirá elaborar un “Modelo de Reducción de Riesgos Sanitarios” que facilitará la

toma de decisiones por la autoridad veterinaria competente y la adopción de acciones

diferenciadas de reducción de riesgos por funcionarios y productores de la avicultura

nicaragüense.

V.OBJETIVOS

5.1 OBJETIVO GENERAL.

1. Evaluar los riesgos de introducción y diseminación de virus de la IAAP asociados a

humedales en Nicaragua.

5.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS.

1. Caracterizar los humedales de Nicaragua y definir los indicadores de riesgo

relacionados a peligros sanitarios en los mismos.

2. Definir los peligros sanitarios asociados a la avicultura, identificar el virus de la IAAP

como uno de ellos y evaluar su probabilidad de introducción y diseminación en

Nicaragua.

3. Definir las áreas de riesgo del virus de la IAAP como peligro sanitario e inventariar los

elementos en riesgo a ellas asociados.

4. Evaluar el grado de vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua al virus de la

IAAP.

5. Evaluar el nivel de riesgo que representa la introducción y diseminación del virus de

la IAAP para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales.

6. Estimar el impacto de los niveles de riesgo que representa la introducción y

diseminación del virus de la IAAP para la avicultura de Nicaragua asociado a sus

humedales.

7. Proponer acciones de reducción de riesgos sanitarios a la avicultura nicaragüense

asociados a sus humedales y enfatizar en los relacionados con la IAAP.

4

VI. REVISION BIBLIOGRAFICA:

6.1 DEFINICIÓN

La influenza aviar (IA) es una enfermedad infecciosa viral altamente contagiosa

causada por algunos de los diversos VIA tipo A (OIE, 2009). Estos virus son comunes

en aves silvestres y a veces infectan a aves de corral, sin embargo en estas últimas la

infección puede ser asintomática, producir cuadros leves o manifestaciones clínicas

severas (García et al., 2006; Martin et al., 2007). La enfermedad es considerada dentro

de la lista A de enfermedades por la OIE, y está sujeta a notificación obligatoria

internacional.

6.2 HISTORIA Y DISTRIBUCIÓN GEOGRÁFICA

La enfermedad inicialmente fue reportada en 1878 por el científico italiano Edoardo

Perroncito como plaga de las aves de corral o peste aviar, confundiéndose con una

forma septicémica aguda de Cólera Aviar (Buscaglia, 2004; Marquez, 2007).

Posteriormente fue caracterizada patológicamente por Rivolto y Dilprato en 1880, y en

1901 Centani y Savonuzzi determinaron que la causa del problema era un agente

filtrable (Swayne y Halvorson, 2003).

En la década de 1920, los brotes de la enfermedad se extendieron a aves comerciales

en varios países del mundo, no obstante las medidas de control evitaron un impacto

mayor (Easterday et al., 1972). En 1961 en Sudáfrica los virus fueron aislados por

primera vez en golondrinas de mar (Swayne y Suarez, 2000); luego en 1965 se

identificó al agente como productor de Influenza tipo A, y desde la década de 1970 los

virus fueron aislados de aves silvestres Anseriformes con infecciones asintomáticas

como resultado de programas de vigilancia de la ENC (Slemons et al., 1974).

En los siguientes años los VIA se dispersaron en varios países, por el intercambio

comercial, la globalización económica, movilización intensa de productos avícolas, los

rápidos medios de transporte, la trashumancia de las personas; y la migración

estacional de aves acuáticas y terrestres (OIE, 2008). Desde 1955 hasta el 2000 se

registraron dieciocho brotes de Influenza Aviar Altamente Patógena (IAAP) en pollos y

pavos en diferentes países del mundo (Buscaglia, 2004); esto motivó la elaboración de

5

simposios internacionales, dándole a la enfermedad la denominación de Influenza Aviar

(Swayne y Halvorson, 2003).

Los problemas más graves y severos en avicultura comercial han sido causados por los

subtipos H5 y H7 (Dirección Sanitaria Argentina, 2003) (Cuadro 01); y desde el 2003 los

brotes por la cepa H5N1 se propagaron a aves silvestres y domésticas en varias

regiones de Asia, parte de Europa, el Pacífico, Oriente Medio y África; con riesgo de

producir una pandemia (Monke y Corn, 2007; OIE, 2009).

En América del Norte y Central se identificaron brotes por virus altamente patógenos

que no tienen relación con la cepa H5N1, en Canadá, Estados Unidos, México,

Fuente: OIE (2005).

6

Guatemala y El Salvador (OIE, 2008). En Sudamérica se notificó en Chile, y una

infección incipiente en la avicultura comercial de Colombia (Senne, 2006; FAO, 2007d)

(Cuadro 02).

Los países de Centroamérica también reportaron presencia de IABP por al cepa H5N2,

afectando Guatemala en el 2000, el Salvador en el 2002, y presentándose un foco en

República Dominicana y Haití; sin embargo actualmente se encuentran libres de IAAP

(Organismo Internacional de Sanidad Agrícola, 2010). Los brotes de Influenza Aviar

Bajamente Patógena (IABP) ocurren frecuentemente en todo el mundo y los de IAAP

(H5 y H7) ocurren periódicamente. Las cepas bajamente patógenas se han perpetuado

en aves silvestres causando enfermedad leve o grave con diseminación periódica a la

industria avícola donde pueden mutar a virus altamente patógenos, divergiendo a

diferentes linajes de acuerdo al lugar geográfico (Alexander, 2007a).

La mayoría de países desarrollados han eliminado la enfermedad de sus aves de

corral; sin embargo la epidemia continúa y su erradicación no se espera a corto plazo,

porque los virus están presentes en aves silvestres reservorios de todo el mundo (OIE,

2009) (Cuadro 03).

Fuente: OIE (2005).

7

El virus H5N1 sigue siendo un problema global para la industria avícola, porque circula

actualmente y continúa evolucionando, dando como resultado variaciones en cuanto al

huésped y área geográfica (Webster et al., 2007).

Por esto el H5N1 ha manifestado un comportamiento que ha llevado a replantearse el

conocimiento existente sobre los VIAAP, esto incluye:

Producción de mortandad de aves silvestres no asociadas a brotes en aves de

corral (Alexander, 2007a).

Transmisión directa desde aves silvestres a humanos (OMS 2007).

Transmisión directa desde aves domésticas a aves silvestres migratorias

(Webster et al., 2007b).

Replicación viral principalmente en epitelio traqueal, sugiriendo que la vía

respiratoria es importante en la transmisión (Sturm-Ramirez et al., 2005).

Gran diversidad en la patogenicidad para aves acuáticas desde no patogénica

hasta altamente letal (CFSPH/ IICAB / OIE, 2009).

Fuente: FAO (2007d).

8

Transmisión a carnívoros (félidos y pinnípedos) (Kuiken et al., 2006).

Desarrollo de endemicidad (OIE, 2008).

6.3 IMPACTO ECONÓMICO

El impacto económico de la IA es variable. La enfermedad puede comprometer varios

aspectos como la economía de toda la cadena de producción agropecuaria y las

exportaciones, incluyendo la mano de obra y el abastecimiento de proteína animal para

la población, sobre todo para los más carentes; sin mencionar la amenaza de la

enfermedad como zoonosis (Capua y Marangon, 2006a; Martin et al., 2007); y el daño

en la conservación de la naturaleza (Wetlands International Globalsite, 2007). Según la

FAO hasta al 2006, los costos estimados en esfuerzos de erradicación y control de la

enfermedad a nivel global sumaron 15524 millones de dólares. La mayoría de los focos

y las pérdidas económicas ocurrieron por epizootias de IAAP e involucraron a los

subtipos H5 y H7 en avicultura comercial intensiva en pollos y pavos, generando alta

mortalidad, morbilidad, costos de diagnóstico, cuarentenas, pagos por indemnización y

eliminación de aves del mercado (Swayne y Halvorson, 2003). Las pérdidas en los

países afectados son variables. Por ejemplo; en Australia en 1985 sumaron 2 millones

de dólares; en EEUU en los años 1983, 1984 y 2002, murieron 17 millones de aves y se

perdieron más de 225 millones de dólares (FAO, 2007d); en México en 1994 se

perdieron 50 millones de dólares; en Italia murieron 16 millones de aves entre 1999 y el

2000 perdiéndose 400 millones de euros (Martins, 2003); en China (Hong Kong) en

1997, 1999, 2003 y 2004 las perdidas por la enfermedad sumaron 30 millones de

dólares (Swayne y Halvorson, 2003); y en los Países bajos murieron más de 25

millones de aves en el 2003 perdiéndose 500 millones de euros (OIE, 2005).

En América Latina la amenaza de esta enfermedad trasciende por su potencial efecto

devastador en los planteles afectados y el estado financiero de las empresas avícolas

(Martins, 2003); tal es el caso de Chile en el 2002, donde la muerte de

aproximadamente 540,000 aves determinaron perdidas de 31 millones de dólares

(Rojas y Moreira, 2002); incluyendo el cierre de las barreras comerciales de países

cercanos como Venezuela, Bolivia, Ecuador y Perú (ECLAC, 2005-2006; SENASA-

MINSAMINAG, 2008).

9

Según OIE (2014), el brote por VIAAP H7N3 que inicio en el año 2012 hasta la fecha en

México ha alcanzado más de 70 millones de aves afectadas por esta enfermedad.

6.4 IMPORTANCIA EN SALUD PÚBLICA

La IA representa una de las enfermedades más importantes en salud pública. En

humanos se ha demostrado que la infección por los virus es transitoria; y para traspasar

la “barrera de especie” debe ocurrir un cambio génico mayor (Hidalgo, 2005; Websteret

al., 2007a). No obstante este puede producirse de 2 maneras: por recombinación de

genes entre diferentes virus propios de la misma especie, y entre virus de diferentes

especies de hospederos (Webster y Hulse, 2004).

La transmisión de IA a humanos está documentada, sin embargo no existen evidencias

de transmisión directa entre personas. La virulencia de los virus causantes parece

relacionarse con varios cambios estructurales en su H (Beigel et al., 2005); esta

habilidad para producir brotes epidémicos o pandemias en la población humana radica

en las mutaciones productivas; sin embargo estas son muy poco frecuentes (Hidalgo,

2005). Por otra parte la OMS menciona que subtipos en diferentes especies pueden

intercambiar o recombinar su material genético y fusionarse, produciéndose pandemias

mortales, por su transmisión entre personas durante periodos sostenibles. Las

epidemias de IA en humanos han sido periódicas. En el siglo XX, hubo 3 ocasiones en

donde las variaciones antigénicas de tipo shift produjeron la repentina emergencia de

cepas de alta virulencia y patogenicidad entre la población humana (OMS, 2005). Las

cepas comprometidas fueron la H1N1 en 1918, H2N2 en 1957; y H3N2 en 1968; en

cada ocasión ocurrió una epidemia de propagación mundial (Hidalgo, 2005).

Por otra parte la difusión de los VIA en salud pública no es determinante. Los virus

también pueden esparcirse a través del mercadeo y distribución de productos

alimenticios contaminados tales como carne refrigerada o congelada (Tumpey et al.,

2003; Arranz, 2008); sin embargo no existe evidencia epidemiológica de la infección en

humanos por consumo de carne cocinada apropiadamente (INFOSAN, 2005). A pesar

de esto CENAVECE reporta que el H5N1 tiene un periodo de vida más largo en el

medio ambiente, lo que implica también un riesgo en salud pública. Durante los últimos

años se han descrito casos esporádicos de infecciones en personas con la cepa H5N1

10

en China (Hong Kong), Vietnam y Tailandia; paralelamente a los brotes de enfermedad

en aves (Perez- Breña y Casas, 2004; Sanz, 2009). La mayoría tenían estrecho vínculo

con la actividad agrícola (ambiente doméstico y laboral promiscuo con aves, comercio

de aves vivas, crianza y faenamiento) (Songserm et al., 2006); aunque no se demostró

científicamente la transmisión concreta entre humanos para considerar a estos casos

como problemas epidémicos, el número de personas infectadas aumenta la

probabilidad de que sirvan como “tubo de ensayo” para que emerja un nuevo subtipo

que posea los suficientes genes humanos y se transmita fácilmente entre individuos

(Taubenberger et al., 2005). Desde 1998 se ha comprobado que los humanos se

infectan directamente de las aves, sin que el virus necesite un periodo de adaptación en

la especie porcina (como en los brotes gripales de H5N1 y H9N2) (Godoy, 2006);

menciona que en el mundo fallecen aproximadamente 3,5 millones de personas

anualmente debido a infecciones respiratorias agudas que incluyen a la influenza

humana, constituyéndose entre las primeras causas de muerte entre todas las

enfermedades infecciosas.

6.5 ETIOLOGIA

La IA es causada por los VIA tipo A (Swayne et al., 1998) de la familia

Orthomixoviridae, género Influenzavirus A (OIE, 2009). Estos virus son también

llamados virus de la Gripe A. Dentro de este género Influenzavirus se incluyen a los

virus de Influenza humana, equina, porcina y canina, todos estrechamente relacionados

(CFSPH/ IICAB / OIE, 2009). Los Influenzavirus B y C (o tipo B y C respectivamente) se

han encontrado en humanos y raras veces en focas y porcinos, pero no han sido

reportados en aves (Swayne y Halvorson, 2003).

6.5.1 Clasificación

Los virus están tipificados serológicamente por pruebas de precipitación que detectan

anticuerpos contra sus proteínas internas principalmente la Nucleocápside 13 (NC) y

Matriz (M) (Swayne y Halvorson, 2003); y se subtipifican de acuerdo a sus 16

Hemaglutininas (H) y 9 Neuraminidasas (N) que determinan su antigenicidad (Swayne

et al., 1998). Según Easterday et al., (1997) la nominación científica de los virus incluye;

el tipo, hospedero de origen, sitio geográfico, número de cepa (si hubiera) año de

11

aislamiento del subtipo, designando la H y N en paréntesis; por ejemplo;

A/Chicken/Pennsylvania/1370/83 (H5N2).

Las cepas virales son clasificadas de acuerdo a su alta o baja patogenicidad, y pueden

causar cuadros clínicos alta, mediana y bajamente patógenos (OIE, 2009). Las cepas

altamente patógenas en su mayoría son de subtipos H5 y H7 (Alexander, 2007a). Las

cepas bajamente patógenas pueden ser de otros subtipos e inclusive los de H5 y H7

que se encuentran en la forma bajamente patógena, sin embargo estos pueden

convertirse en cepas altamente patógenas, produciendo infecciones fatales (CIDRP,

2007; CFSPH/ IICAB / OIE, 2009). Debido a esta variación en la patogenicidad, todos

los subtipos H5 ó H7 que son aislados en condiciones de campo son notificables (OIE,

2009).

Las 144 posibles combinaciones (16 de H y 9 de N) de virus de influenza aviar se

denominan influenza tipo A, y pueden infectar aves y mamíferos, incluyendo a las

personas. Los virus de influenza B y C infectan a las personas pero no se encuentran

en las aves. Del mismo modo que un sin número de virus y bacterias conviven con

nosotros sin causarnos problemas, los virus de influenza aviar han convivido en relativa

armonía con las aves silvestres acuáticas durante miles de años (Clark y Hall, 2006;

Webster, 2007).

Finalmente los cuadros clínicos medianamente patógenos, se originan de la mutación

de cepas bajamente patógenas en condiciones de campo, evolucionado después de

pasajes seriados en las poblaciones de aves comerciales (Buscaglia, 2004).

6.5.2 Morfología y estructura viral

Morfológicamente los virus en su mayoría son esféricos y tienen de 80 a 120 nm. de

diámetro, aunque también pueden ser filamentosos o pleomórficos y alcanzar entre 400

a 800 nm. de largo (Cox et al.; 2000; Noda, 2006).

Estructuralmente presentan una envoltura viral y una nucleocápside. La envoltura

externamente tiene una bicapa lipídica derivada de la célula hospedera, con

proyecciones de superficie en forma de espículas denominadas peplómeros,

constituidos por dos proteínas, una en forma de ruedas la Hemaglutinina (H) y otra en

12

forma de hongos la Neuramninidasa (N); ambas ancladas en la bicapa en relación de 5

a 1 (500moléculas de H, y 100 de N forman una partícula viral) (Lamb y Krug, 2001).

La envoltura internamente esta cubierta por una proteína matriz, representada por dos

tipos de proteínas, la M1 y M2. La primera es mayoritaria y junto con las NP les dan al

virus las características antigénicas específicas de tipo A, y la diferencia en el género.

La segunda se encuentra en la superficie de la envoltura y forma un canal iónico para la

entrada de los virus a la célula (Pinto et al., 1992) (Figura 02).

La nucleocápside, esta formada

por 8 segmentos de simetría

helicoidal con 9 nm. de diámetro,

constituido a su vez por dos

componentes internos; la

ribonucleoproteina (RNP o NP) y

el ARN viral al cual se unen 3

polipéptidos PB1, PB2 y PA con

actividad polimerasa (Whittaker et

al., 1996).

Los segmentos tienen cadena simple y son de polaridad negativa. La talla total de todos

los segmentos es de 13,600 nucleótidos (nt) y portan la información genética para las

10 proteínas virales identificadas (Lamb y Krug 2001).

Los segmentos del genoma tienen altamente conservados los extremos terminales 5' y

3', y están constituidos por una secuencia común de 12 a 13 nucleótidos (5'

AGUAGAAACAAGG) para el género Influenza tipo A (Hulse et al., 2004). En el extremo

3' una secuencia conservada en muchos segmentos (3' UCGUUUUCGUCC) que

diferencian los virus humanos del tipo A y del tipo B. Estas secuencias se relacionan

con la señal de traducción para replicación del ARN viral. Los segmentos del genoma

codifican las proteínas estructurales y no estructurales del virus (Noda, 2006).

Figura 1 Conformación del virus de la influenza aviar.

Fuente: Noda (2006).

13

6.5.3 Composición química

Los virus están compuestos de 0.8 a 1.0 % de ARN, 5-8% de carbohidratos, 20% de

lípidos y 70% proteínas (Lamb y Krug, 2001). Los carbohidratos están contenidos en de

los glicolípidos y glicoproteinas e incluyen a la galactosa, manosa, fucosa y glucosalina;

la ribosa esta contenida en el genoma viral; y los lípidos están presentes en la envoltura

viral y son derivados de la célula hospedera (Swayne y Halvorson, 2003).

6.6 ASPECTOS EPIDEMIOLÓGICOS

Se debe tener cuidado en generalizar los aspectos epidemiológicos de la IA (Hanson et

al., 2005). La epidemiología de la IA en aves silvestres es definida por interacciones

entre el hospedero, agente casual y el medio ambiente (Stallknecht y Brown, 2007). En

aves domésticas el tipo de crianza y la especie hospedera, podrían estar actuando

adicionalmente.

6.6.1 Factores de riesgo para la difusión de los virus

Para un adecuado análisis de riesgo se deben identificar una serie de factores que

involucra el riesgo de la introducción y difusión de los virus en poblaciones de aves

(FAO, 2007e).

La difusión de los virus a poblaciones de aves domésticas depende de algunos factores

como:

Las características epidemiológicas de los virus (incubación, período clínico,

resistencia) (Swayne y Halvorson. 2003).

Las especies domésticas afectadas (aves de corral, pavos y otras especies)

(Suarez, 2004).

Los productos contaminados (huevos, carne) (Martin et al., 2007).

Las personas y objetos en contacto (zapatos, cabellos, vestimenta, equipos,

materiales, etc.) (OIE, 2009).

Las aves silvestres migratorias y las aves silvestres residentes del lugar como

reservorios asintomáticos (Yee y Carpenter, 2009).

14

Los factores de riesgo en especies de aves silvestres para actuar como agentes

dispersores de la enfermedad se basan en su comportamiento. Según Blanco

(2009), estos factores pueden ser:

El uso de hábitat, que influye en la posibilidad de transmisión de un ave silvestre

infectada a otra, por contagio directo ó a través del hábitat (hábitat acuático

mayor a hábitat terrestre; agua dulce mayor a agua salobre).

Gregarismo durante la reproducción, migración y período no reproductivo. Las

especies altamente gregarias tienen una mayor probabilidad de ser infectadas,

dado que el contacto cercano entre las aves puede resultar en una transmisión

más fácil de un ave a otra.

Los grupos mixtos, las especies que fácilmente se mezclan con otras son más

susceptibles a ser contagiadas con el virus.

Concentración en agro ecosistemas (pequeñas áreas y grandes densidades),

donde entran en contacto con aves domésticas.

Migraciones y contacto con otras especies, las especies de alto riesgo tendrán la

posibilidad de contraer y transmitir los VIA, si en su migración atraviesan algún

área donde halla un brote de enfermedad y donde podrían infectarse; y

Abundancia en la especie (número de individuos).

La intervención de estos factores en la presentación de brotes es variable. Por ejemplo;

el contacto de aves domésticas con aves silvestres tiene relación con los brotes

producidos en Minnesota en EEUU en la década de los 80; asimismo el contacto de

aves silvestres con fuentes de agua de aves domésticas probablemente influyó en los

brotes de Australia y Chile (Suarez, 2004).

También pueden intervenir una combinación de factores; como en el caso de los brotes

de Asia con su expansión hacia Europa y África (Yee y Carpenter, 2009). El contacto de

patos domésticos sueltos en arrozales, aledaños a humedales que interactuaron con

patos silvestres, pudo ser un factor crítico en la persistencia y propagación de los

VIAAP H5N1 en Tailandia (Gilbert et al., 2006b y Songserm et al., 2006). Por otra parte

en el Sur este Asiático Martin et al., (2006) identificaron que las aves acuática

15

domésticas, prácticas específicas de granjeros y ambientes agroecológicos jugaron un

rol clave en la ocurrencia, mantenimiento y difusión de la IAAP (Cuadro 04).

Finalmente Hulse-Post et al., (2005); y Shortridge y Melville, (2006); concluyeron que

los patos domésticos asiáticos determinaron un papel muy importante en la

epidemiología de la IAAP por el subtipo H5N1 no sólo en la génesis del virus, sino en su

propagación y mantenimiento en varios países asiáticos.

Fuente: FAO (2004).

16

6.6.2 Ecología de los virus

Las investigaciones realizadas por Stallknecht y Brown, (2007) demostraron que las

especies y la estructura de poblaciones son importantes en el mantenimiento de los

virus, su transmisión y posiblemente los movimientos a largas distancias.

6.6.2.1 En aves silvestres y domésticas

Desde la emergencia del H5 en Asia en 1996 y el aparente incremento en la frecuencia

del H7 de alta patogenicidad en Europa y América, se enfocó atención en la ecología de

los VIA en aves silvestres (Fouchier et al., 2004; Jones y Swayne, 2004).

Esto fue resultado de la vigilancia de aves silvestres en muchos países, incluyendo

Japón, Rusia y las Américas. Los estudios de mas de 30 años realizados por Krauss,

en patos silvestres y 2 años en aves playeras que migran de Sudamérica en primavera

(Mayo) y de Alberta, Canadá en invierno (Agosto) confirmó y expandió nuestro

entendimiento de los principios ecológicos de los VIA en aves silvestres.

Todos los subtipos virales se han encontrado en aves silvestres migratorias acuáticas

de lagunas y aves costeras (Marco et al., 2005; Weaver, 2005). Según Alexander,

(2007a) la mayoría son del orden Anseriformes (patos, gansos y cisnes) y

Charadriiformes (gaviotas, golondrinas marinas y aves de las orillas). Por otra parte

Whitworth et al., (2007) reportó que casi el 60% de especies silvestres tienen como

hábitats los humedales y pueden infectarse con cepas altamente patógenas H5N1,

produciendo alta proporción de mortalidad en la población (Convención Ramsar,

2005)(Ver Cuadro 03).

En las aves acuáticas silvestres, los virus de la gripe aviar poco patogénica son una

parte natural del ecosistema. Esos virus han sido aislados en más de 90 especies de

aves silvestres (Stallknecht & Shane 1988; Olsen et al. 2006) y se cree que han existido

durante milenios junto con las aves silvestres en sistemas equilibrados. En sus

huéspedes naturales, los virus de la gripe aviar infectan el tracto gastrointestinal y se

mudan por la cloaca; por lo general no causan enfermedades, aunque se han notificado

algunas anomalías en el comportamiento, como una reducción del comportamiento

migratorio y de búsqueda en los cisnes de BewickCygnuscolumbianusbewickii (van Gils

17

et al. 2007). Más bien, los virus se mantienen en estasis evolutiva, como indican las

tasas bajas de mutación genética (Gorman et al. 1992; Taubenberger et al. 2005).

La FAO menciona que todos los aislados H5N1 provienen de aves acuáticas y

silvestres, han sido altamente patogénicos en pollos. Algunas aves acuáticas

migratorias portan y diseminan los VIAAP H5N1 actualmente en circulación, como los

patos y gansos silvestres en África (Slemons et al., 2003; Munster et al., 2007; Kang et

al., 2009). Asimismo según Causey y Edwards (2008) estas aves son vectores

potenciales para transmitir variantes altamente patógenos a grandes distancias de las

fuentes originales de infección (OIE/FAO/IZSVe y UE, 2007); cambiando

periódicamente los subtipos virales (CFSPH/ IICAB / OIE, 2009).

Las aves silvestres acuáticas también pueden portar los VIABP en forma asintomática,

transmitiéndolos y causando una enfermedad leve en las aves de corral; sin embargo

después de un tiempo algunos de estos virus pueden mutar y volverse altamente

patógenos causando epidemias graves (Whitworth et al., 2007;OIE/FAO/IZSVe y UE,

2007). Según Kaleta et al., (2005) los patos (en su mayoría Mallard

“Anasplatyrhynchos”) son los más comprometidos y proveen el 65.9% de los virus

aislados; asimismo Hanson et al., (2000) reportó mayor prevalencia de infección en

patos salvajes jóvenes que en adultos; no obstante según Linzito et al., (2005) solo se

conoce un único brote de epizootia en estas aves.

Diferentes subtipos de VIA en patos silvestres migratorios en la zona este de Asia se

identificaron a finales de los 90 (Kida et al., 2001); además ciertas especies fueron

capaces de transportar los virus asintomáticamente (Martin et al., 2007). En esa línea

Capua y Marangon, (2006b) reportaron que los patos domésticos pueden actuar como

reservorios de los virus H5N1 con o sin signos clínicos; excretándolos durante largos

períodos (CENAVECE). Las características etológicas de esta especie aportaría

grandemente a actuar como mayores reservorios de virus frente a otras especies

(Whitworth et al., 2007).

18

6.6.2.2 En el medio ambiente

Actualmente no hay consenso sobre el tiempo de supervivencia de los virus en el medio

ambiente. Los virus pueden sobrevivir por largos períodos, permanecer infecciosos en

la tierra, agua o equipos contaminados por semanas ó meses dependiendo de la

temperatura y humedad (especialmente cuando la temperatura es baja) (NABC -Kansas

StateUniversity, 2009), la salinidad y la presencia de materia orgánica (Buscaglia, 2004,

CFSPH/ IICAB / OIE, 2009). Algunos datos implican bajas humedades relativas (20 -

35%) producidas por calentamiento interno y temperaturas frías (5ºC) como se produce

en invierno a favor de la dispersión de los virus (Lowen et al., 2007).

Algunos estudios demostraron que los virus H7N2 permanecieron hasta dos semanas

en las heces y en jaulas hasta 32 días de 15 a 20 ºC, y al menos 20 días de 28 a 30 ºC

(CFSPH/ IICAB / OIE, 2009).

Los virus no resisten altas temperaturas, por tanto los brotes de la enfermedad se

producen más en invierno (Buscaglia, 2004). Los ambientes más fríos y las

temperaturas de aguas superficiales, la contaminación fecal de superficies y charcos de

agua, incrementaron la actividad de las aves acuáticas asociado con la congregación,

preparación para la migración y la adaptación al subtipo viral antes de la detección, y

pudieron haber sido responsables del retardo de la infección en otras especies de aves

como pavos (Weaver, 2005).

Finalmente el análisis del agua y materia fecal en el hábitat de las aves acuáticas

pueden brindar evidencia de los virus que circulan entre las poblaciones de aves

silvestres, de los subtipos específicos, sus niveles de patogenicidad y de los posibles

riesgos para las aves de corral y el ganado susceptible (USDA, 2007). Por otro lado se

desconoce qué tan importante sería la vía respiratoria en la excreción viral para la

manutención de los VIAAP H5N1, su persistencia en ambientes acuáticos y la

transmisión entre especies silvestres y domésticas (Beldoménico y Uhart, 2008).

6.6.2.3 Presencia de humedales

Los humedales desempeñan una función muy importante como reservorios de los virus

en la epidemiología natural de la enfermedad. Hinshaw et al., (1980) concluyó que en

19

algunos humedales poblados por una gran cantidad de patos migratorios se pudo aislar

fácilmente partículas virales del agua. Por otra parte según la FAO y OIE, los virus

aislados del agua de lagos donde las aves acuáticas están presentes, infectan una y

otra vez a las aves acuáticas procedentes de zonas meridionales donde se reproducen

(Convención sobre las especies migratorias, 2008).

Los virus individualmente difieren en su habilidad para mantenerse infectivos y su

persistencia depende de la temperatura, pH y salinidad dentro de rangos que son

normalmente encontrados en aguas superficiales de campo; no obstante se ha

demostrado la persistencia de los VIA en agua dulce (Webster, 1978; Brown et al.,

2007). Por otra parte la persistencia de VIAAP es inversamente proporcional a la

temperatura y salinidad del agua (Stallknecht et al., 1990).

Según el USDA (2007) y Beldoménico y Uhart (2008); ya sea como causa o

consecuencia de que las aves acuáticas sean hospederos naturales de los VIA, los

humedales cumplen un rol preponderante en su eco-epidemiología, existiendo factores

que influyen en su protagonismo tales como:

La alta densidad de aves susceptibles de distintas especies que se congregan en

estos sitios, asegurando una alta tasa de contacto entre aves infectadas y

susceptibles.

Las aves acuáticas (Anseriformes y Charadriiformes) que son el reservorio

natural de la mayoría de las cepas de VIA.

Los virus que persisten en agua dulce y la ruta fecal-oral vía agua contaminada

que parece ser su principal forma de transmisión.

El agrupamiento de especies diferentes que hace posible la coinfección con

varias cepas y el intercambio viral entre distintos hospederos, favoreciendo de

esta manera la evolución del virus y la emergencia de nuevas variantes

antigénicas (cepas virales).

El uso de estos lugares como sitios de escala por parte de aves migratorias que

supone una periódica inmigración y emigración de individuos potencialmente

portadores de virus.

20

Las aves que se crían en alojamientos abiertos y zonas ricas en lagos, contactan con

patos silvestres portadores, consecuentemente los virus se difunden con cierta facilidad

hasta alcanzar aves de traspatio, llegando a explotaciones comerciales de pollos de

engorde y gallinas de postura donde la difusión es muy rápida (Linzito et al.,2005). Esto

se debe a los sistemas de manejo que movilizan a los virus entre granjas (García,

2009); además de las prácticas agrícolas sobre todo cerca de humedales que pueden

aumentar la capacidad de propagación del virus (Convención sobre las especies

migratorias, 2008).

Finalmente los brotes de IA en Chile probablemente se debieron al contacto entre

especies silvestres y domésticas potencialmente portadoras (Spackman et al., 2007);

por tanto este contacto no debe desconocerse, ya que algunos planteles de alta

producción se instalaron en las cercanías de importantes humedales (Tala, 2006);

según Alexander (2000) los VIA se aislaron en estas especies en proporción de 15 y

2% respectivamente.

6.6.3 Huéspedes y reservorios

Las aves silvestres acuáticas migratorias y costeras, son huéspedes naturales de los

VIA y no desarrollan mayormente enfermedad (Wetlands International Globalsite, 2007).

Estas pueden transmitir los virus a otras especies de diferentes taxa (otras aves,

cerdos, equinos, félidos, visón, mamíferos marinos y humanos) (Beldoménico y Uhart,

2008). Los cerdos, pollos y codornices, tienen receptores para los VIA y virus de

Influenza de mamíferos y se consideran huéspedes intermediarios para su transmisión

a aves silvestres y otros mamíferos incluyendo humanos (Webster et al., 2007).

Las poblaciones de aves silvestres migratorias y aves acuáticas salvajes incluyendo

patos, gansos, cisnes, aves de la costa y el mar; constituyen los mayores reservorios

naturales de los virus (Olsen et al., 2006; Stallknecht y Brown, 2007); sin embargo en su

mayoría son reservorios de los VIABP (Whitworth et al., 2007; Herrero - Uribe, 2008).

Los VIAAP generalmente son detectados en brotes de la enfermedad en aves de corral,

incluyendo pollos, pavos, codornices y faisanes (OIE, 2009) pudiendo causar una leve

enfermedad de menor importancia cuando infectan a otros patos, gansos y aves

acuáticas (Dir. Nac. San. Anim. - Argent, 2003).

21

Los reservorios naturales expulsan grandes cantidades de virus al ambiente; y estas

son mayores si existe un compromiso clínico (Morgan y Kelly, 1990; Brown et al., 2006).

Muchos brotes de la enfermedad en aves comerciales se han asociado al contacto con

estos reservorios (OPS, 2006); produciéndose desde un cuadro medianamente

patógeno hasta una enfermedad rápidamente mortal (NABC-Kansas State University,

2009); esto favorece el mantenimiento y emergencia de nuevas cepas potencialmente

patógenas por mutación o recombinación genética, tal como lo reportó en Europa

Capua y Marangon, (2006 a).

El pato es una especie importante como reservorio natural de los VIA. Kim et al. (2009);

demostraron que varias especies de patos son naturalmente resistentes a la cepa H5N1

asiática altamente patógena, y pueden excretar los virus del tracto respiratorio e

intestinal asintomáticamente; además Chen et al. (2004) determinaron que estos

pueden ser portadores asintomáticos de los VIAAP H5N1 para pollos y mamíferos; no

obstante falta resolver si estos virus son mantenidos en la población de patos silvestres

del mundo.

Existe evidencia que las especies de patos silvestres pueden dispersarlos, pero falta

demostrar si estos los mantienen y transfieren los virus de una generación a la siguiente

(Kim et al., 2009).

Los reservorios trasmiten el virus a través de sus fuentes directas que pueden ser

heces, secreciones respiratorias y tejidos de aves infectadas (FAO, 2006 c); y las

fuentes indirectas que pueden ser fómites, agua, alimento, personas y hasta objetos

que han estado en contacto con los virus. Finalmente los VIAAP pueden ser viables

durante mucho tiempo en algunas fuentes indirectas (OIE, 2008).

6.6.4 Susceptibilidad de especies

La mayoría de especies de aves domésticas y silvestres son susceptibles a la infección

por VIA tipo A. En aves silvestres, la infección se produce primariamente en patos,

gansos, y otras aves silvestres acuáticas; otras especies susceptibles son las

codornices, faisanes y pintadas (Suarez, 2004; Brown et al., 2006). En aves domésticas

los pollos y pavos son primariamente susceptibles (Tollis y Triani, 2002; Espinal, 2007).

22

Por otra parte según Brown et al., (2007) los patos de bosque representan una especie

indicadora en la sensibilidad a la infección. La especificidad de los VIA por el

hospedero, está determinada por la unión preferencial de la H al receptor celular

presente, compuesto de ácido siálico (AS) en la porción distal de los oligasacáridos

(Gal), y glicolípidos formando el glicocáliz celular. Para Gambaryan et al., (2005) los

aislados virales de distintas especies aviares difieren por su reconocimiento al receptor

oligosacárido de la parte interna. Las diferencias en la forma de unión entre el AS con

las dos moléculas continuas determinan dos tipos de cadenas; AS-α-2-3-Gal-β-1-3-N-

acetil-glucosamina (AS α 2, 3 Gal) en aves, y AS-α-2- 6-Gal-β-1-4-N-acetil-glucosamina

(AS α 2, 6 Gal) en humanos (Swayne y Halvorson 2003).

Un número de hospederos incluyendo porcinos, pollos y codornices tienen receptores

para los virus de Influenza de otros mamíferos incluyendo humanos (Webster et al.,

2007a). Hay evidencia de la presencia de (AS α 2,3 Gal) y (AS α 2,6 Gal) en pulmones

humanos lo cual explicaría la directa transferencia de los virus de influenza a humanos

sugiriendo que los porcinos no son un hospedero intermediario requerido, aunque ellos

podrían servir para facilitar la adaptación y continuar la transmisibilidad en humanos

(Shinya et al., 2006; Van Riel et al., 2006).

Ambas formas de unión se encuentran en porcinos y codornices, consecuentemente

estas especies pueden actuar como mezcladores de cepas de humanos y aves,

posibilitando la transmisión entre especies y el surgimiento de virus pandémicos (Pérez

et al., 2003; Martin et al., 2007). Por su parte, Tollis y Triani, (2002); concluyeron que

influyen tres características primarias en la ocurrencia de la enfermedad en las especies

susceptibles:

a) la probabilidad de exposición al agente causal;

b) la virulencia del virus; y

c) la habilidad del hospedero a contrarrestar el mecanismo patogénico.

Las barreras de las especies a los virus pueden ser categorizadas dentro de las

interacciones virus - hospedero, hospedero - hospedero e individuales, ó dentro y entre

especies, principalmente porque afecta la interacción hospedero - virus (Kuiken et al.,

2006).

23

Según la OIE, la infección viral también se reporta en mamíferos marinos como focas,

ballenas y mamíferos terrestres como cerdos, caballos, visones, tigres, leopardos,

gatos, humanos y recientemente en perros; además algunas cepas virales pueden

causar enfermedad caballos, visones, gatos, perros, hurones, vuelve piedras, palma

civetas, mamíferos marinos y otras especies.

6.6.5 Rol de las aves silvestres en la propagación de los VIA

El papel de las aves silvestres en la dispersión de los VIA es importante Halvorson et

al., (1985) reportaron que los VIABP pueden persistir en ambientes subtropicales y

pueden ser perpetuados todo el año en especies silvestres de Eurasia y de zonas Afro

tropicales. Por otra parte según Arzey, (2004) las aves silvestres son reservorios del

virus en Australia, sin embargo su rol en la transmisión de la enfermedad es

cuestionable. Adicionalmente Fumin et al., (2006) encontraron que en China los VIAAP

H5N1 existen en aves migratorias y pueden diseminarse a otras regiones mediante sus

migraciones.

El rol en la presentación de brotes de IA es variable. La rápida propagación de los

VIAAP H5N1 hacia el este Asiático y Europa en el 2005 y 2006, con aparición de casos

en aves silvestres no asociados a brotes en aves domésticas, sugirió que algunas aves

migratorias podrían ser parcialmente responsables de este movimiento, al menos

entramos cortos (Normile, 2006). En los episodios del 2005, existió una correlación

temporo-espacial entre la propagación de casos hacia occidente y las rutas migratorias

de muchos Anatidae de Asia (Gilbert et al., 2006b); no obstante una proporción de

estos casos fuera del Asia se originaron por el comercio no regulado de aves de corral y

fallas en la bioseguridad de las granjas avícolas tal como menciona DEFRA, (2007).

La cepa H5N1 ha causado muerte de aves en más de 40 especies (Blanco, 2009). Las

especies más comprometidas son las asociadas a sistemas acuáticos (inferiores o

costeros), y muchas son migratorias que pudieron actuar como agentes dispersores de

la enfermedad (Beldoménico y Uhart, 2008). Aquí se considera a aves acuáticas no

paseriformes que dependen ecológicamente de los humedales para cubrir sus

requerimientos básicos (Blanco, 2009).

24

6.6.5.1 Migración de aves silvestres

Es un fenómeno instintivo, producido por mecanismos neurofisiológicos adquiridos por

un largo proceso de selección natural que se transmite hereditariamente (Bort y Bort,

1998); y es influenciado por cambios climáticos, para aprovechar la abundancia

estacional de alimento en la época de verano para anidar (García et al., 2006). Es una

estrategia común en aves que ocupan hábitats estacionales, y consta de movimientos

locales de corto alcance hasta migraciones intercontinentales (Del Hoyo, 1996).

Consecuentemente las aves migratorias pueden transportar patógenos, siempre que

éstos no afecten de manera significativa su estado de salud (Hubalek, 2004).

Las migraciones corresponden a desplazamientos periódicos, regulares y predecibles

en el tiempo y espacio de una población completa o una parte, retornando a su lugar

original después de un tiempo (Bort y Bort, 1998; Boere et al., 2006). La mayoría de

migraciones se producen en sentido latitudinal (norte - sur) y pueden ser de largo,

mediando o corto alcance, como lo hacen las aves playeras, zarapitos, algunas

gaviotas, gaviotines, golondrinas bermejas entre otras; en sentido altitudinal como lo

hacen las dormilonas y la tórtola cordillerana entre otras; y en sentido longitudinal como

las especies que migran de zonas interiores a las costas en el mismo continente (Tala,

2006).

Las migraciones pueden jugar un rol importante en el mantenimiento y dispersión de los

virus bajamente patógenos y otros virus como el H5N1 (Whitworth et al., 2007); entre

los continentes de Asia, Europa y África (Muñoz et al., 2006); y potencialmente podrían

dispersarlos a grandes humedales llevándolos por migración desde países endémicos

hasta Norteamérica y Sudamérica (FAO, 2007c). No obstante Bunn (2004); reportó

previamente que el rol de las aves silvestres en la epidemiología de la enfermedad

difiere en Australia, parte de Europa y Norte América; probablemente por la forma de

confinamiento y las diferentes rutas de migración.

La migración latitudinal de las anátidas influye en la epidemiología de la IA. Muchas

bandadas se reúnen en lagos y charcas, para prepararse y emanciparse; presentando

cambios fisiológicos a nivel digestivo y en tejido muscular para soportar largos viajes

(Bort y Bort, 1998); asimismo los individuos infectados liberan partículas virales

25

constantemente transmitiéndolos a los jóvenes que aún no están contagiados,

convirtiéndolos en portadores del virus (Whitworth et al., 2007). Las aves migratorias

rara vez vuelan el recorrido completo de su ruta entre áreas de nidificación y de

invernada, parando frecuentemente para recuperar energías (por lo general en

humedales) y pasan más tiempo comiendo y preparándose para migrar que volando

(Beldoménico y Uhart, 2008). Esto sucede mayormente con los pájaros; sin embargo

muchos Anseriformes y Charadriiformes realizan migraciones regulares de larga

distancia, y podrían distribuir los virus de baja patogenicidad entre países y continentes

(Del Hoyo et al., 1996); asimismo dependiendo de la especie, cierto segmento de una

población puede permanecer en un área acogedora todo el año si las condiciones lo

permiten (Whitworth et al., 2007).

Muchas especies que van a escala global favorable o sitios de hibernación,forman altas

densidades locales. Estos sitios pueden ser importantes para la transmisión de VIA

entre aves silvestres y en cautiverio, y entre las diferentes especies (Fouchier et al.,

2007). Por otra parte la mayoría de las especies de gaviotas se reproducen en grandes

colonias, donde las aves adultas y jóvenes se encuentran conglomeradas en poco

espacio, favoreciendo la dispersión de los virus (Munster et al., 2007).

Las aves que nidifican en una misma región geográfica por lo general siguen rutas

migratorias similares. Estas migraciones conectan a varias poblaciones de aves en

tiempo y espacio, ya sea en áreas de nidificación comunes, durante la migración, o en

áreas compartidas donde pasan el invierno (Olsen et al., 2006). No obstante Van Gils et

al., (2007) mostraron evidencias de que la infección natural con VIABP estaría asociada

a un desempeño migratorio disminuido en cisnes de Bewick

(Cygnuscolumbianusbewickii).

Los movimientos migratorios de aves entre Alaska y las áreas de Siberia del este,

representan una situación única en donde los principales sistemas de rutas de

migración cruzan los límites continentales (Figura 03). Además en América del Norte, la

ruta de migración del Pacífico se extiende desde el Ártico canadiense, Alaska y Siberia

Oriental, a través de las regiones costeras y del oeste de Canadá, los Estados Unidos y

México, y prosigue hacia América Central y del Sur (USDA, 2007).

26

La superposición en los extremos del norte de estas rutas de migración, y en Hawai y

Oceanía, establece un camino para la transmisión potencial de la enfermedad a través

de los continentes y, para la mezcla, el realineamiento y el intercambio de material

genético entre las cepas desde Eurasia y América del Norte (USDA, 2007).

Dentro de los corredores migratorios en la región Neotropical existen cuatro grandes

corredores migratorios: Pacífico, Atlántico, Central y del Mississipi (Figura 02).

Los patrones de migración indican que en el norte del continente, las aves silvestres

muestran un pico de aislamiento viral mayor entre Setiembre a Octubre, y las aves

marinas entre los meses de Marzo a Mayo. La frecuencia de aislamientos de los VIA

disminuye en los meses de invierno en el extremo norte (Noviembre a Abril) (Webster et

al., 2007); para estos meses las mayores poblaciones están en el sur del continente y

probablemente han dispersado los VIA a las poblaciones de aves silvestres no

migratorias residentes de los humedales de la costa en la ruta del Pacífico en

Sudamérica y estos pueden peristir durante el resto del año.

Figura 2 Rutas migratorias de aves silvestres en el mundo.

Fuente: Monke y Corn (2007).

27

Las migraciones longitudinales son más importantes que las intercontinentales en la

difusión global de los VIA tal lo como lo menciona García (2009); sin embargo la

diseminación del VIA H5N1 de Asia a Africa y Europa indicaría que esto es válido solo

para el continente americano. Los inviernos en la costa central del país no son tan

variables en cuanto a su temperatura y humedad como lo que ocurre en el norte del

continente, por este motivo la migración de las poblaciones silvestres provenientes de

estos lugares se mantiene durante todo el año, aunque entre los meses de Octubre y

Abril es mayor.

Las aves silvestres migran en su mayoría desde el norte hacia el sur del continente

americano, siendo menos frecuente desde el sur hacia el norte; debido al acercamiento

del norte a las zonas árticas en invierno con una disminución más intensa de las

temperaturas (Tala, 2006).

Las aves acuáticas del Neotrópico se clasifican en 8 órdenes y 25 familias, totalizando

298 especies, de las cuales 46% son migratorias (Blanco, 2009). Por otra el mismo

autor reportó que en América del Sur existen alrededor de 100 especies de aves

acuáticas migratorias, las que pueden ser clasificadas en migratorias neárticas,

neotropicales y patagónicas.

Las aves migratorias neárticas se reproducen en la tundra de América del Norte y

migran al Hemisferio Sur durante la época reproductiva; llegan al sur de Sudamérica en

la primavera temprana (Setiembre) y abandonan la región a fines del verano (Abril).

Entre las aves migratorias se mencionan a los Chorlos (Charadiidae), Playeros

(Scolopacidae), Gaviotines (Sternidae), Gaviotas pardas (Stercorariidae), Pato media

luna (Anasdiscors) y Chorlito canela (Cuadro 05).

28

6.6.5.2 Prevalencia de la infección por VIA en aves silvestres

La prevalencia es variable en aves silvestres. La prevalencia de la infección por

subtipos virales en aves acuáticas migratorias varían de acuerdo a la edad, estación y

especie (Weaver, 2005); asimismo la distribución en las especies hospederas varia

dependiendo del año y la estación (Tollis y Triani, 2002). Los VIABP se mantienen

principalmente en las comunidades de aves acuáticas, las que en general sufren la

infección de manera asintomática (Beldoménico y Uhart, 2008).

Los estudios de vigilancia dependiente de la especie, el tiempo y espacio determinaron

la distribución de los subtipos (Stallknecht y Brown, 2007; Fouchier et al., 2007); no

obstante los aislamientos más frecuentes corresponden principalmente a aves de los

géneros Anas, Anser, Cygnus, Larus, y Uria, asimismo el género con prevalencias más

altas es Anas (Cuadro 06) (Olsen et al., 2006).

29

Las mayores prevalencias de los VIABP son observadas principalmente en aves que

migran largas distancias y en aquellas que se alimentan en la superficie del agua

(Garamszegi y Møller, 2007). En esa línea Olsen et al., (2006) demostraron que las

prevalencias son mucho más elevadas en patos de superficie (aproximadamente 10%)

que en patos zambullidores y el resto de las aves acuáticas (<2%). Esta variación entre

gremios de patos puede deberse a la diferencia en comportamiento alimenticio, ya que

los patos zambullidores se alimentan a más profundidad y por lo general en hábitats

marinos tal como lo menciona Del Hoyo et al., (1996).

Las aves playeras (familias Charadriidae y Scolopacidae) no aparentan ser un

reservorio significativo en Eurasia (Munster et al., 2007) pero parecen ser la fuente

principal de VIA en Norte América, y tienen la mayor variedad de subtipos (Krauss et

al., 2004). Por otra parte en América, los subtipos capaces de volverse altamente

patogénicos (H5 y H7) se hallan con más frecuencia en playeras (Krauss et al., 2007).

Finalmente los VIABP H5N1 se han aislado con moderada frecuencia en patos de Norte

América (USDA, 2007). La diversidad en los subtipos virales no está bien entendida,

pero las diferencias de prevalencias que existen entre especies de Charadriiformes y

patos sí. El rol de las aves costeras debe ser considerado separadamente de las aves

migratorias acuáticas (USDA, 2006). Hasta el 2004, nueve subtipos de virus ocurrieron

más en aves playeras que en patos, incluyendo los H5, H7, H9 y H13 (Krauss et al.,

30

2004). Estos datos en la diversidad, son limitados en importancia comparados con la

mayoría de aislamientos recuperados de una especie (Ruddyturnstone) (Fouchier et al.,

2007). Los subtipos H13 y H16 son principalmente hallados en gaviotas. Esto sugiere

nichos especie-específicos para algunos de los VIA (Munster et al., 2007).

La alta prevalencia de los virus en aves costeras ha ocurrido en Mayo y Septiembre, el

cual coincide con los picos de migración en EEUU (Kawaoka et al., 1988). Los virus

aislados en patos son representados por los subtipos H3, H4, H6 y H11 (Stallknetch et

al., 1990 a; Kraus et al., 2004); los H5, H7 y H9 son reportados en bajas prevalencias

(Stallknecht y Shane, 1988; Krauss et al., 2004); pero estos pueden ser más comunes

en localizaciones específicas y tiempos transmitiéndose en áreas de migración, y

aunque la prevalencia es baja, estos virus circulan durante la estación de invierno

(Munster et al., 2005). Finalmente el H8 es extremadamente raro en patos reportándose

menos de 10 aislamientos en los últimos 20 años en Norte América (Stallknecht et al.,

1990 a; Krauss et al., 2004; Hanson et al., 2005). Cabe señalar que un virus de baja

patogenicidad H7N3 se aisló de una Cerceta canela “CinnamonTeal” (Anascyanoptera)

(A/CinnamonTeal/Bolivia/4537/01) durante un monitoreo de aves acuáticas en Bolivia

en el 2001 (Spackman et al., 2006).

a) Patrón temporal

Los estudios de patrones temporales de los VIA en aves silvestres no han sido

desarrollados profundamente en Sudamérica. La vigilancia epidemiológica extensiva

desarrollada en patos de América del Norte ha demostrado que las mayores

prevalencias de los VIABP se observan principalmente en aves juveniles

(probablemente por inexperiencia inmunológica) con un pico a principios de otoño

(setiembre) antes de la migración hacia el sur (Beldoménico y Uhart, 2008).

La prevalencia cae de 60% en patos muestreados de sitios pantanosos cerca a las

áreas canadienses de crianza en el temprano otoño, a 0.4 - 2% en los campos en el sur

de USA y 0.25% en patos que retornan a los campos de crianza en primavera (Krauss

et al., 2004). Patrones similares fueron detectados en patos de Europa, pero allí las

prevalencias en primavera no se presentan tan bajas (más del 6.5%) y en más del 8%

en patos de Siberia antes de la migración (Okazaki et al., 2000).

31

La estacionalidad de las infecciones en aves playeras migratorias de Norteamérica

(marzo a mayo) parece ser opuesta a las observadas en patos (setiembre a diciembre)

con mayores prevalencias (aproximadamente 14%) durante la primavera boreal

(cuando las migratorias llegan a reproducirse) (Webster et al., 2007a). No obstante,

estudios genéticos realizados por Widjaja et al., 2004 y Spackman et al., 2005 no

encontraron grandes diferencias entre los VIA de playeras y patos, sugiriendo que los

‘pooles’ génicos de ambos grupos no estarían separados.Todos estos hallazgos

llevaron a plantear la hipótesis que distintas familias de aves acuáticas estarían

involucradas en la perpetuación de los VIABP y que las aves playeras podrían estar

llevando los virus hacia el norte y sur, cuando migran a las áreas de reproducción que

comparten con los patos en la primavera boreal (Fouchier et al., 2007).

Las prevalencias a través del año alcanza la posibilidad de que los VIA puedan ser

perpetuados solamente en patos. Esto contrasta con la temprana hipótesis, de que las

especies hospederas adicionales o la preservación de los virus en lagos congelados

sobre el invierno jugarían un rol en la perpetuación de VIA (Webster et al., 1992); esto

fue confirmado por Moutou, (2007) quien encontró que la concentración de partículas

virales en el agua que se congelan en invierno, permanecen íntegras hasta el deshielo

y la nueva temporada de preparación de las aves, lo que puede conllevar al contagio de

las nuevas bandadas con virus de la temporada anterior.

Finalmente se ha evidenciado un patrón bianual en los subtipos dominantes en patos

(H3, H4 y H6) en el que los picos de prevalencia en aves playeras son seguidos por

picos en patos (Krauss et al., 2004). Asimismo la distribución de subtipos virales puede

variar en condiciones de campo; por ejemplo en USA la incidencia de la infección

típicamente disminuye en los meses de invierno, pero los virus a menudo pueden ser

aislados todo el año. En Europa, sin embargo esta asincronía en la prevalencia entre

playeras y patos no se observa, y las playeras presentan baja prevalencia a lo largo de

todo el año, por lo que no parecen ser importantes reservorios en ese continente (Olsen

et al., 2006; Munster et al., 2007).

32

b) Patrón espacial

Existen dos diferentes linajes de VIA bien delimitados y separados geográficamente,

uno de Eurasia y otro Americano (Olsen et al., 2006). Sin embargo, la avifauna de

América del Norte y de Eurasia no está completamente separada (Widjaja et al., 2004;

Spackman et al., 2005). Muchas especies de aves zancudas del Hemisferio Norte

viajan largas distancias (Van de Kam et al., 2004) por lo tanto pueden distribuir los virus

en todo el mundo (Fouchier et al., 2007).

Algunos patos y aves playeras unen a Norte América y Eurasia durante su migración

(Del Hoyo et al., 1996); esto sugiere que el aislamiento entre los linajes no sería

completo, lo que es respaldado por el hallazgo de virus conteniendo una mezcla de

genes de ambos linajes (Makarova et al., 1999; Wallensten et al., 2005), o el hallazgo

de virus de linajes americanos en África (Abolnik, 2007). No obstante, la vigilancia

epidemiológica intensiva actual sugiere que el riesgo de intercambio intercontinental de

VIA sería muy bajo (Krauss et al., 2007; Winker et al., 2007).

En algunas zonas de EEUU se ha reportado la dispersión de los VIA y su asociación

con brotes de IABP en aves comerciales (Senne y Suarez, 2006)

Un estudio virológico reciente realizado por Pereda et al. (2008) sugieren que existe un

linaje viral único para Sudamérica, que probablemente evolucionó independientemente,

con mínimo intercambio genético con VIA de otras latitudes. No obstante más allá de

los patrones de migración de las aves silvestres, en el actual mundo globalizado el

mayor riesgo de traslado de VIA puede ser a través del comercio y tráfico internacional

de aves, subproductos, o agentes expuestos a estos (Karesh et al., 2007).

6.7 TRANSMISIÓN

Los VIA se transmiten fácilmente entre las aves; sin embargo el mecanismo por el cual

los virus pasan de un animal a otro es pobremente entendido (CFSPH/ IICAB / OIE,

2009). Según Alexander (2007a) la transmisión es muy compleja y depende de la cepa

viral, especie de ave y los factores ambientales. Algunas referencias reportan que la

transmisión viral en forma general puede producirse principalmente de la siguiente

manera:

33

Por contacto directo con secreciones de aves infectadas, especialmente heces

(ruta fecal-oral) siendo más eficiente en espejos de agua dulce con bajas

temperaturas (Stallknecht y Brown, 2007; Espinal, 2007; USDA, 2007).

Por contaminación del ambiente; alimento, agua, equipos y ropa contaminados

con secreciones de aves infectadas (Espinal, 2007; NABC - Kansas State

University, 2009).

Por aves silvestres acuáticas y marinas clínicamente normales que pueden

introducir el virus a las granjas avícolas (García et al., 2006).

Por huevos rotos contaminados que pueden infectar a los pollitos en la planta de

incubación (Capua y Marangon, 2006a).

Por el compromiso humano, el comercio de aves silvestres (Karesh et al., 2007)

los productos, ó por transferencia de desechos infectivos a aves susceptibles

(Birdlife International, 2005).

Por contacto de hospederos no específicos como porcinos domésticos; aves de

compañía ó mascotas (USDA, 2007), e inclusive insectos como vectores

mecánicos de los virus (OIE, 2009).

Por comercio de productos contaminados, por medio de un viajero infectado; y

hasta por casos de bioterrorismo (USDA, 2007).

La excreción viral puede comenzar 1 ó 2 días después de la infección (CFSPH/ IICAB /

OIE, 2009); por otra parte estudios experimentales realizados por Swayne y Halvorson,

(2003) demostraron que los virus replicaron y se excretaron de patos asintomáticos

hasta por 30 días, de pollos hasta por 36 días y de pavos hasta por 72 días; además

según Ziegler et al., (1999) en poblaciones de aves permanentes los virus pueden ser

mantenidos en operaciones agrícolas y pueden emerger después de algún evento de

estrés.

La persistencia de los virus en materia orgánica es variable. A pesar de haberse

reconocido la importancia de la transmisión oral/fecal en poblaciones de aves silvestres,

existen datos de que su persistencia en agua es extremadamente limitada (Stallknecht

y Brown, 2007). Esta persistencia viral fue evaluada en heces por Beard et al. (1984) y

Lu et al. (2003)y en fluido alantoideo por Lu et al. (2003), y en todos los casos la

34

infectividad fue relativamente corta (días); sin embargo estudios realizados por

Stallknecht et al. (1990bc) y Brown et al. (2007) quienes evaluaron la persistencia viral

en el agua, demostraron que los virus (incluyendo los virus H5N1 de IAAP y otros

subtipos en aves silvestres) pueden persistir por períodos extendidos. Las aves

silvestres podrían transmitir los VIABP a las aves de corral a través de especies puente

o por contacto directo en hábitats compartidos (ej. producción avícola extensiva en

arroceras de Asia), o en mercados de aves vivas (también comunes en Asia)

(CENAVECE). Los virus que se encuentran en heces frescas contaminan el suelo y

agua de los lagos y canales, en donde las aves domésticas, principalmente aquellas

criadas en espacios abiertos, buscan alimento y consumen agua. Los patos y gansos

domésticos así como los pavos aparentemente son las aves que resultan inicialmente

infectadas (García, 2006).

Los virus se difunden con cierta facilidad hasta alcanzar gallináceas que se crían en

traspatio y de ahí llegan a explotaciones comerciales de pollos de engorde y gallinas de

postura donde la difusión es muy rápida, debido a los sistemas de manejo que

movilizan al virus entre granjas (García, 2006). Una vez que infectan a las aves de

granja, los virus encuentran una gran cantidad de hospederos susceptibles lo que

favorece su rápida replicación, la aparición de “errores” y su transformación a formas de

alta patogenicidad (Smith et al., 2006).

La trasmisión de los VIAAP tiende a ser más pobre por la rápida mortalidad que

produce en gallináceas no dando tiempo a la eliminación viral, a diferencia de los

VIABP (Alexander, 2007a; Linzito et al., 2005); no obstante Brown et al. (2007),

concluye que la disminución en la transmisión asociada con la baja eliminación viral

(especialmente de la cloaca) y las condiciones ambientales del agua no influyeron

necesariamente en la habilidad de los virus para transmitirse a dosis infecciosas muy

bajas; además para Webster et al. (2006) algunas aves silvestres podrían estar

transmitiendo directamente los VIAAP a las aves domésticas tal como fue observado en

la propagación del virus del Sudeste asiático hacia occidente.

La trasmisión horizontal de los virus ocurre comúnmente. Por esto Easterday et al.

(1997); sugirió que la transmisión potencial de virus proveniente de aves silvestres

35

enfatiza la necesidad a los criadores a proveer la separación de sus aves comerciales

con estas poblaciones. Por otra parte Swayne y Halvorson (2003) menciona que la

trasmisión vertical no se produce; sin embargo Capucci, et al. (1985) recuperó el agente

de la superficie y del interior de los huevos de gallinas con infecciones experimentales.

Finalmente la CFSPH/IICAB/OIE, (2009) menciona que la transmisión entre especies es

rara, pero puede producirse ocurriendo una epidemia o pandemia, porque el nuevo

hospedero no tiene inmunidad contra el nuevo virus. Para que se produzca una

epidemia de IA deben existir tres requisitos:

1) Los virus deben surgir en una especie con poca ó ninguna inmunidad a ese

subtipo,

2) Los virus deben producir enfermedad en esa especie, y

3) Debe haber transmisión sostenible en la nueva especie.

6.8 PATOGÉNESIS

Debido a la complejidad de los VIA, la patogénesis involucra una serie de aspectos

como; las características antigénicas; la entrada viral y replicación; la variación

antigénica y la respuesta inmune; y los efectos patogénicos.

6.8.1 Características antigénicas

La H y N son las proteínas antigénicas principales que participan en el proceso de

infección, ambas estimulan la formación de anticuerpos protectores; principalmente la H

(Lamb y Krug, 2001). Por otra parte los antígenos H se adhieren a los receptores

celulares, hemaglutinan los glóbulos rojos; y los antígenos N permiten la elusión viral de

la célula hospedera (Swayne y Halvorson, 2003).

La H es el principal determinante. Es una proteína glucosilada y acilada que forma

homotrímeros sobre la superficie viral, y presenta 4-5 epítopesó sitios antigénicos

dominantes que se unen a los sialo-liposacáridos de los receptores en la membrana

celular, induciendo anticuerpos neutralizantes específicos (Fauquet et al., 2004; Kaverin

et al., 2004); además presenta un dominio de fusión necesario para la liberación del

ARN en la célula huésped durante la replicación viral, vital para su transmisión

(Matrosovich, et al., 1999). Por otra parte la N es una sialidasa que evita la formación

36

de agregados de los viriones que emergen de la membrana celular en el proceso de

gemación, mediante remoción del ácido siálico de la superficie celular y digestión de los

enlaces del ácido neuramínico entre la membrana del virus y la célula huésped (Lamb y

Krug, 2001)(Ver Figura 01).

Otras proteínas importantes son la M2 y NS1. La M2 forma un canal iónico para el

incremento de la concentración de iones dentro de la partícula viral, reduciendo el pH y

facilitando la fusión a la membrana del endosomapor la H activada; esto permite liberar

el ARN viral al interior de la célula (Betakova et al., 2005). Por otra parte la NS1

(proteína no estructural) solo es producida durante la infección viral e inhibe el

transporte del ARNm de la célula, permitiendo el transporte del ARN viral a los

ribosomas para su traducción. Su actividad se relaciona con la evasión a la respuesta

inmune innata porque la inhibe siendo antagonista delinteferón alfa (Palese et al.,

2002).

6.8.2 Entrada viral y replicación

La entrada del virus se produce por vía respiratoria u oral, y se replica primariamente en

células epiteliales de los pulmones, tejidos linfoides y otros órganos viscerales como los

riñones y páncreas (Tollis y Triani, 2002); esta actividad varía de acuerdo a la cepa

viral.

Dentro del organismo, la H permite que las células epiteliales del huésped adsorban el

virus, luego este las invade y destruye (Hidalgo, 2005). Después que la célula interactua

con la H viral, el virión es endocitado y encerrado en una vesícula denominada

endosoma. La H del virus con sitio de partición multibásico es activada por furinas y una

endoproteasa como la subtilisina (Stieneke - Grober et al., 1992). El bajo pH, produce

un cambio conformacional de la H (partición en H1 y H2), lo que facilita la fusión de la

membrana viral y la vesícula endocítica, permitiendo al virión liberar su contenido al

citoplasma celular (Linzitoet al., 2005); esto va relacionado con su patogenicidad (Bosch

et al., 1981).

La NC viral es transportada al núcleo celular y su polimerasa asociada comienza la

trascripción primaria del ARNm. Los transcriptos son usados para la traducción de

37

proteínas virales tempranas nucleoproteínas (NP) y proteínas no estructurales (NS1)

(Palese y García, 1999). La trascripción se inicia con 10 a 13 nucleótidos de fragmentos

ARN generados del ARN nuclear heterogéneo del hospedero vía actividad viral

endonucleasa de la PB2 (Lamb y Krug, 2001).

6.8.3. Respuesta inmune

En situaciones reales de epidemias o pandemias, muchas veces la inmunidad no se ha

producido porque el hospedero (aves domésticas) no ha reconocido al nuevo virus

instalado (CFSPH/ IICAB / OIE, 2009).

La inmunidad es mediada por la respuesta humoral y celular. La inmunidad activa por

infección ó inmunización contra los VIA genera una respuesta de anticuerpos tanto a

nivel sistémico y mucoso, que incluye una respuesta de IgM a los 5 días post infección,

seguido de una respuesta corta de IgG. La inmunidad pasiva aún no ha sido reportada

(Swayne y Halvorson, 2003).

En la respuesta humoral, los anticuerpos neutralizantes son producidos contra las

proteínas superficiales H, N y M2; actuando contra la infección y la enfermedad (Tollisy

Triani, 2002). Los anticuerpos inducidos por la M2 aunque no son neutralizantes

reducen la penetración viral y por tanto pueden producir protección parcial (Noda,

2006).

La producción de anticuerpos es variable en las especies de aves. Según Tollis y Triani

(2002) en pollos es más alto que en otras especies domésticas. Por otra parte Swayne

y Halvorson (2003) reportaron que la H estimula anticuerpos protectivos contra los

signos clínicos protegiendo hasta 35 semanas in vivo, y los anticuerpos a N protegen

contra los subtipos homólogos, pero en menor grado. No obstante ambos protegen

contra signos clínicos y muerte por desafío con VIAAP.

Existen pocos estudios sobre la inmunidad celular; sin embargo Suarez y Schultz-

Cherry et al. (2000), demostraron que las células T fueron reconocidas como el principal

efector celular para la protección inmune; es así que la respuesta de linfocitos T

citotóxicos pudo reducir la expulsión viral en ratones infectados con VIAAP. En esa

línea Tollis y Triani (2002) encontraron que la respuesta celular inducida por la

38

vacunación con virus H9N2, protegió contra los signos clínicos de infección por H5N1

en pollos, pero no evitó la eliminación viral en heces perpetuándose su circulación. Por

otra parte Swayne y Halvorson (2003) reportaron que la respuesta inmune contra las

proteínas internas del virus es predominantemente celular.

Finalmente Jackson et al., (1994) determinaron que la presencia de sitios de

glicosilación en la H del virus, afecta su reconocimiento por las células B y T. Además

los oligosacáridos en su punta distal pueden reducir su unión al receptor, afectando la

toma por las células presentadoras de antígeno (Eisenlohr et al., 1987).

6.8.4 Efecto patogénico

Según algunos autores la patogenicidad del virus se debe a dos mecanismos:

1) Cuando la H tiene una cadena de aminoácidos básicos (arginina o lisina con un

sitio de partición enzimática, como resultado de la aparente inserción

ósustitución [3-5]), es fácilmente "reconocida" por proteasas celulares ubicuas en

el huésped (probablemente actúen endoproteasas como las furinas) (Rott et al.,

1995; Perdue et al., 1997); consecuentemente los virus penetran cualquier tipo

de células invadiendo diferentes tejidos y órganos, provocando un cuadro clínico

sistémico prácticamente mortal (Stieneke -Grober, et al., 1992).

2) Cuando la H no tiene la cadena de aminoácidos básicos (solamente la arginina

en el sitio de partición enzimática y otro aminoácido básico con unión [-3 ó -4]) y

solamente es "reconocida" por la proteína tripsina, que se encuentra en el tracto

respiratorio y digestivo de las células hospederas, consecuentemente los virus

solo invaden estos tejidos, produciendo cuadros semejantes a gripes sin

gravedad para las aves (Stieneke - Grober et al., 1992; Kuiken et al., 2006).

Según Herrrero - Uribe (2008), el daño causado por los virus es el resultado de

tres procesos:

i. Replicación directa de los virus en células, tejidos y órganos.

ii. Efectos indirectos de la producción de mediadores celulares como

citoquinas.

iii. Isquemia por trombosis vascular.

39

Los daños patológicos a nivel celular se producen por 2 mecanismos: necrosis y

apoptosis. La necrosis se ha asociado con la replicación viral interna en el núcleo y

citoplasma (Swayne y Halvorson, 2003).La apoptosis se ha demostrado en cultivos

celulares y compromete varias citoquinas incluyendo interferón beta, y factor de

crecimiento transformante beta (Schultz - Cherry et al., 2003).

Los VIAAP no son necesariamente virulentos para todas las especies de aves

(Alexander et al., 1986). Esto ocurre especialmente en patos, que no enferman pese a

que son rápidamente infectados después de la exposición viral experimental

(Alexander, 2007a). Por otra parte a pesar de que se encontró mortalidad en patos

silvestres por infecciones en Italia (Pantin et al., 2007), y Asia en forma experimental

(Ellis et al., 2004; Kishida et al., 2005); la patogenicidad en esta especie no es

consistente entre las diferentes cepas (Pantin et al., 2007).

La patogenicidad de los VIAAP es heterogénea en otras especies (Webster et al.,2006);

además nueva evidencia sugiere que la susceptibilidad depende de la experiencia

inmunológica a otros VIA (Kalthoff et al., 2008). Cabe señalar que algunos estudios

sugieren que los VIAAP pueden llegar a ser bajamente patogénicos en infecciones

experimentales en patos, pero son altamente patogénicos en pollos (Hulse-Post et al.,

2005; Sturm-Ramirez et al., 2005); no obstante Brandon et al., (2007) reconocieron 4

aislados de VIAAP (por codificación genética) que no mostraron virulencia en pollos.

A pesar de que Capua y Mutinelli, (2001) mostraron que la cepa de VIAAP H7N1 causó

mortalidad en patos domésticos Muscovy (Cairina moschata) y gansos domésticos

(Anseranservar Doméstica), después de la infección natural produciendo daño

pancreático y nervioso; Perkins y Swayne (2002), concluyeron que en algunos casos

las cepas altamente patógenas H5 y H7 no produjeron enfermedad o muerte.

La patogenicidad de la H5N1 varía en patos de acuerdo a la edad y la cepa viral y se

correlaciona con los niveles de replicación en tejidos. Esta ha demostrado ser altamente

patogénica para la mayoría de aves silvestres, documentando mortalidad en 105 de las

116 especies (equivalente al 90.7%) de las que se han aislado (NWHC-USDI/USGS,

2009). La infección experimental de patos Pekin con virus A/Duck/Vietnam/12/05

(H5N1) demostró su tropismo en el sistema nervioso y el tejido pancreático con lesiones

40

post mortem evidentes de hemorragias en duodeno, ciego, proventrículo, ventrículo,

tráquea, páncreas y cerebro; así como se demostró previamente en otras especies

aviares naturalmente (Vascellari et al., 2007).

El daño producido en la IAMP se limita al tracto respiratorio o intestinal, y la enfermedad

con muerte se debe mayormente a las infecciones bacterianas secundarias (Swayne y

Halvorson, 2003).

6.9 MANIFESTACIONES CLÍNICO - PATOLÓGICAS

Las manifestaciones clínico patológicas de la enfermedad pueden ayudar a un

diagnóstico presuntivo de la enfermedad, sin embargo se debe tener en cuenta los

antecedentes y su confirmación con las pruebas de laboratorio (Linzito et al., 2005).

6.9.1 Signos clínicos

No existen síntomas patognomónicos de la IA. Los signos pueden ser compatibles con

otras enfermedades (Sánchez et al., 2007). Estos varían de acuerdo al hospedero, cepa

viral, estado inmune, presencia de microorganismos secundarios exacerbantes y

factores ambientales (Martin et al., 2007). Por otra parte el periodo de incubación varía

dependiendo de la dosis viral, ruta de exposición, especie susceptible, y la habilidad de

detectar los signos clínicos (Buscaglia, 2004).

El período de incubación de la enfermedad es desde pocas horas en una infección

experimental mediante inoculación intravenosa ó 3 días en individuos naturalmente

infectados, hasta 14 días en un lote (Easterday, et al., 1997; Alexander, 2007b). La OIE

señala que para fines de comercio internacional y vigilancia epidemiológica, el período

máximo de incubación puede ser hasta de 21 días.

La mayoría de infecciones en aves domésticas son causados por VIABP o virus no

patógenos (Martin et al., 2007) los que producen nula, débil ó moderada enfermedad,

manifestada por una variedad de signos respiratorios, entéricos o reproductivos

(dependiendo de la cepa) (Buscaglia, 2004; Alexander, 2007b; Beldoménico y Uhart,

2008), con disminución en la producción de huevos (Martin et al., 2007); pero en el caso

de los VIAAP (producto de una infección o mutación genética) se produce una

41

enfermedad sistémica severa con alta mortalidad y hasta muerte súbita (CFSPH/ IICAB/

OIE, 2009).

En aves domésticas, algunos cuadros bajamente patógenos pueden estar asociados a

otras enfermedades graves con elevada mortalidad (Alexander, 2007b); sin embargo

según Whitworth et al., (2007) los signos mayormente son poco visibles y algunos

brotes bajamente patógenos pueden no ser detectados clínicamente a menos que las

pruebas de laboratorio muestren seroconversión.

De acuerdo a Buscaglia, (2004) y Martin et al., (2007) en aves domésticas sobretodo en

pollos y pavos, la enfermedad de alta, mediana y baja patogenicidad puede presentar

los siguientes signos clínicos:

Morbilidad y mortalidad del 0 al 100% (dentro de las 24 a 48 horas ó hasta

una semana) sobretodo en los cuadros altamente patógenos.

Disminución en la producción de huevos (perdida de la pigmentación,

huevos deformes ó fragilidad de la cáscara).

Problemas respiratorios (sinusitis, tos, estornudos, estertores y lagrimeo).

Edema peri orbital, de la cara, cresta, y barbillas cianóticas (sobretodo en

pavos).

Depresión (hacinamiento, inactividad).

Anorexia y emaciación.

Desordenes nerviosos.

Diarreas (verdosas ó blancas en algunas aves).

Equimosis en zancas y patas.

Algunos VIAAP H5N1 han demostrado infectar asintomáticamente a patos de collar y

sus derivados domésticos (Anasplatyrhynchos), y estos transmitirlos a otras aves

susceptibles (Sturm-Ramirez et al., 2005). Esto sugiere que los patos pueden estar

contribuyendo a la endemicidad del VIAAP H5N1 en el sudeste asiático. El punto a

dilucidar es si el reservorio son los patos domésticos (Anasplatyrhynchos) de razas

como Pekin o Muskovy; especies silvestres de Anasplatyrhynchos, otros Anatidae, o

ambos (Beldoménico y Uhart, 2008).

42

En aves silvestres los VIAAP y los VIABP raramente producen cuadros clínicos

(Herrrero - Uribe, 2008). Estos se presentan con menor frecuencia en patos, gansos y

aves acuáticas silvestres infectadas por la mayoría de los VIAAP (WetlandsInternational

Globalsite, 2007); no obstante se ha observado una sintomatología respiratoria leve en

aves adultas jóvenes de algunas de estas especies por la infección con VIAAP con

seroconversión a la infección (NABC- Kansas University, 2009).

En otras especies silvestres como cisnes, gaviotas psitácidas y otras aves acuáticas

migratorias, la cepa H5N1 también ha demostrado ser muy virulenta tanto en

infecciones naturales y experimentales (CFSPH/ IICAB / OIE, 2009), y los signos

pueden ser similares a los que presentan las aves comerciales (Rose et al., 2007).

6.9.2 Lesiones patológicas

La presentación de lesiones puede ser variable. En la forma hiperaguda altamente

mortal, a veces son ausentes (Sánchez et al., 2007); sin embargo en las epizootias con

enfermedad leve y baja mortalidad están presentes y en forma diversa (Linzito et al.,

2005). La severidad de las lesiones por una cepa altamente patógena puede ser más

intenso en gallinas, luego en pavos y menos en patos (OIE, 2008). La patogenicidad de

los virus determina su ubicación en el organismo (Buscaglia, 2004).

Macroscópicamente, los cuadros medianamente patógenos pueden evidenciar

inflamación de las vías respiratorias de tipo catarral fibrinosa hasta muco purulenta por

infecciones bacterianas secundarias; peritonitis, enteritis, salpingitis y uratosis

(Alexander, 2007b). Los cuadros altamente patógenos pueden presentar edema

periorbital en cabeza y cuello, fluidos de la cavidad oral y nasal, hemorragias

equimóticas focales en epicardio, músculos pectorales, mucosa del proventrículo y

ventrículo, pulmón y otros; asi mismo lesiones necroticas en órganos viscerales como

bazo, páncreas, corazón, piel y ovarios; y hasta rotura de la yema en cavidad peritoneal

causando severa aerosaculitis y peritonitis en gallinas (FAO, 2007a; NABC-Kansas

University, 2009).

Microscópicamente, los cuadros medianamente patógenos pueden evidenciar

inflamación con infiltrado linfocitario del tracto respiratorio, depleción linfocítica de

43

órganos y agregados linfoides, con necrosis y apoptosis de linfocitos; a veces se

evidencia el antígeno viral en el epitelio respiratorio, túbulo renal o el epitelio

pancreático acinar necrosado (Alexander, 2007b); en los cuadros altamente patógenos

se pueden observar edema, hiperemia, hemorragias y lesiones necróticas ó

inflamatorias más fuertes en tejido cerebral, corazón, pulmón, páncreas y órganos

linfoides (Comotto, 2000; Swayne y Halvorson, 2003).

6.9 DIAGNÓSTICO DIFERENCIAL

Clínicamente los cuadros altamente patógenos deben diferenciarse con una variedad

de enfermedades por la muerte súbita (Martin et al., 2007).

En laboratorio la infección debe diferenciarse con los adenovirus aviares, las cepas

velogénicas de ENC y otros paramixovirus mediante la prueba de AGID y el uso de

antisueros a virus de Influenza tipo A (OIE, 2008). Además debe considerarse otros

agentes como el Síndrome de Cabeza Hinchada, Mycoplasma gallisepticum, Bronquitis

Infecciosa, Clamidiasis y otras bacterias (Swayne et al., 1998).

Finalmente se debe sospechar de la IAAP en cualquier brote de enfermedad de aves de

corral con mortalidad que persista a pesar de la aplicación de medidas preventivas y

terapéuticas, o cuando el contexto epidemiológico sugiere claramente el ingreso de la

infección (Martin et al., 2007).

6.10 DIAGNÓSTICO DE LABORATORIO

Incialmente Alexander et al., (1981) reportó que puede aislarse más de un agente en

combinación con los virus e inclusive varios subtipos en patos afectados por problemas

respiratorios en condiciones naturales, favoreciendo la diseminación de los virus a otras

especies domésticas y silvestres hasta humanos. Adicionalmente la OIE, menciona que

algunas pruebas pueden subestimar la prevalencia de las infecciones por H5N1 en

aves silvestres.

Existen varias alternativas, sin embargo es necesario que las pruebas se

complementen para un diagnóstico seguro (Senne, 1998; Swayne et al., 1998;

Spackman et al., 2008). Según la OIE (2009) las técnicas comprenden; aislamiento

viral, identificación del agente, fijación de la patogenicidad, pruebas serológicas, y

44

técnicas moleculares o de captura de antígeno; asimismo se recomienda que las

pruebas de detección de antígeno deban ser utilizadas para identificar el virus solo en

parvadas y no en individuos (Cuadro 07).

Cuadro 7. Características de los de las pruebas de diagnóstico selectas para los VIA.

Fuente: Spackman et al. (2008).

45

VII. PARTE EXPERIMENTAL

CAPÍTULO I

“Probabilidad de introducción y diseminación del virus de los VIA altamente

patógena asociado a humedales en Nicaragua”.

OBJETIVOS ESPECÍFICOS

1. Caracterizar los humedales de Nicaragua desde el punto de vista sanitario y

definir los indicadores de riesgo relacionados a peligros sanitarios en los mismos.

2. Definir los peligros sanitarios asociados a la avicultura, identificar elVIA como uno

de ellos y evaluar su probabilidad de introducción y diseminación en Nicaragua.

MATERIALES Y MÉTODOS

Con el objetivo de caracterizar los humedales de Nicaragua y establecer la probabilidad

de introducción y diseminación de virus causantes de VIA altamente patógena a partir

de ellos en el país, se realizaron las siguientes acciones:

I.- Se caracterizaron los humedales de Nicaragua desde los puntos de vista geográfico

y ambiental.

Para la ejecución de esta etapa se recopiló información relativa al estudio y

caracterización de los humedales de Nicaragua; así como a los acuerdos y

compromisos del país con la Convención Ramsar.

1. Se elaboró un listado de humedales de Nicaragua con su ubicación geográfica,

extensión y otras características distintivas.

2. Se revisó el listando de los Sitios Ramsar de Nicaragua, estableciendo los

humedales involucrados con este instrumento y se prepararon tablas de

distribución de frecuencias para establecer las siguientes variables:

Distribución espacial de frecuencia de humedales en Nicaragua (regiones,

departamentos y municipios).

46

Distribución de frecuencia de humedales Ramsar de Nicaragua.

Distribución espacial de frecuencia de humedales Ramsar en Nicaragua.

3. Se procedió a buscar y consultar información relativa a las características

ambientales de los humedales de Nicaragua y se preparó una caracterización de

los mismos para el propósito de análisis de riesgos sanitarios. En este sentido,

se enfatizó en la fauna aviar endémica y visitadora de cada uno según los

estudios precedentes de Lezama y Mejía (2006); Lezama (2006) y González et

al., (2007). También se incluyó en la caracterización ambiental de estos

humedales la presencia de reptiles, mamíferos y otros animales

4. Se realizaron tablas de distribución de frecuencias y gráficos para determinar:

Los géneros y especies con mayor frecuencia de presentación en humedales

de Nicaragua.

Distribución de géneros y especies de animales endémicos y visitadores en

humedales de Nicaragua.

Los géneros y especies de aves con mayor frecuencia de presentación en

humedales de Nicaragua.

Distribución de géneros y especies de aves endémicas y visitadoras en

humedales de Nicaragua.

5. Se estableció la existencia de rutas migratorias de aves endémicas y/o

visitadoras de los humedales de Nicaragua.

6. Se revisaron los conceptos de fuente de infección, vías de transmisión,

portadores y reservorios de agentes etiológicos y se verificó:

La existencia de correspondencia entre fuente de infección y humedal.

Los conceptos de portadores, reservorios y vías de transmisión de agentes

etiológicos con la presencia de especies de animales inventariadas.

47

La coincidencia de portadores, reservorios y vías de transmisión con las

reportadas para la influenza aviar altamente patógena a nivel global.

Finalmente, se revisaron los reportes y las estadísticas del MAGFOR y se

comprobó si alguno de los humedales investigados había estado relacionado

antes con alguna enfermedad de importancia para la avicultura en el territorio

en cuestión.

II.- Peligros sanitarios asociados a la avicultura de Nicaragua.

7. Con el análisis de la situación del área geográfica, del país y la situación

sanitaria precedente de la avicultura de Nicaragua, se definieron los peligros

sanitarios asociados a la avicultura nicaragüense, a partir de las indicaciones

contenidas en el Código Sanitario Internacional para Organismos Terrestres de

la OIE (2013). Sobre la misma base, se identificaron los VIA altamente patógena

como peligro para la avicultura del país.

8. Para evaluar la probabilidad de introducción y/o diseminación de los VIA

altamente patógena en Nicaragua se procedió de la siguiente forma

Se evaluó la probabilidad difusión o ingreso (introducción), la probabilidad de

exposición (diseminación) del agente etiológico en Nicaragua, y de ambas

(introducción y diseminación), con la utilización la Guía Práctica de Análisis

de Riesgo según OIRSA/OIE (2006) para categorizar los procesos de

introducción y diseminación del agente etiológico; y sus matrices para la

medición cualitativa y semicualitativa de la posibilidad de ocurrencia del

peligro.

Para evaluar la probabilidad de difusión (introducción) y la exposición

(diseminación) de los VIA altamente patógena en Nicaragua se utilizó la guía

de aspectos que dicha guía propone, con adecuaciones al peligro y territorio

en cuestión por lo que se asumieron los siguientes elementos: La

introducción y/o diseminación de los VIA no se producirá por la importación

de mercancías y animales vivos de otras especies para este estudio, sino por

la posible introducción de estos agentes a humedales del país y de ellos a las

48

aves de crianza a través de aves migratorias y sus rutas de vuelo

principalmente, sin descartar otras posibles vías afines.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

I.- Caracterización de los humedales de Nicaragua desde los puntos de vista

geográfico y ambiental.

Los humedales son según la Alianza Sistema de Humedales Paraguay – Paraná (2014)

aquellos cuerpos de agua corriente o estacionaria, temporal o permanente, en los que

el agua es un componente fundamental para el mantenimiento de la circulación de los

materiales y la energía. En el caso de los ríos esto incluye tanto al cauce principal, la

llanura de inundación y sus paleocauces.

La Convención Ramsar (1971) incluye pantanos y marismas, lagos y ríos, pastizales

húmedos y turberas, oasis, estuarios, deltas y bajos de marea, zonas marinas próximas

a las costas, manglares y arrecifes de coral, así como sitios artificiales como estanques

piscícolas, arrozales, embalses y salinas.

El Ministerio de Recursos Naturales y del Ambiente (MARENA, 2003) establece con

arreglo a la Convención sobre los Humedales, que puede tratarse de superficies con

aguas estáticas (lagos, ríos, las de la costa o tierra adentro, montañas o llanos,

naturales o construidas como represa), con agua dulce, salobre o salada, acídula o

alcalina (marismas, lagos, ríos, pantanos, llanura aluvial, bosque de manglares, bosque

inundado, playa de arena, arrecife de coral, ciénaga, represa, un estuario o río

subterráneos y muchos otros tipos más.

Las peculiaridades del entorno hacen que la fauna presente sea por lo general

endémica y netamente diferenciada de las zonas adyacentes; grandes familias de aves

y reptiles están únicamente adaptadas a entornos de este tipo. Su función principal,

aparte de ser un gran ecosistema y un importante hábitat para muchos seres vivos, es

que actúan como filtradores naturales de agua, porque sus plantas hidrófitas, gracias a

sus tejidos, almacenan y liberan agua, y de esta forma hacen un proceso de filtración

(Wikipedia, 2014).

49

Nicaragua es un país ubicado en el istmo centroamericano que limita con Honduras, al

norte, y con Costa Rica, al sur. Colinda con Colombia, Costa Rica, Honduras y El

Salvador. Posee costas en el océano Pacífico y el mar Caribe. Por razones

administrativas, Nicaragua se divide en 15 departamentos y 2 regiones autónomas.

Estos, a la vez, se dividen en 153 municipios (Figura 3). Según MARENA (2003), el

país trabaja por la conservación y el uso sostenible de sus humedales.

Nicaragua posee los humedales interiores más extensos y diversos de Centroamérica.

De hecho, como firmante de la Convención Ramsar, ha designado ocho humedales

como Sitios Ramsar que abarcan unas 405,691 hectáreas en total: Cayos Miskitos y

Franja Costera Inmediata, Deltas del Estero Real y Llanos de Apacunca, Lago de

Apanás-Asturias, Los Guatuzos, Refugio de Vida Silvestre Río San Juan, Sistema de

Humedales de la Bahía de Bluefields, Sistema de Humedales de San Miguelito y

Sistema Lagunar de Tisma (Figura 4).

Según los registros de MARENA (2013) y los análisis del Ministerio Agropecuario y

Forestal (MAG FOR, 2013) existen en Nicaragua un total de 33 humedales distribuidos

por todo el territorio nacional.

En este estudio se pudo comprobar que 64 % de estos humedales se localizan en la

Región del Pacífico, 24 % en la del Atlántico y 12 % en la Región Central, para un total

de 592, 063.9 hectáreas de humedales como en Gráfico I, la Tabla 1 y el Cuadro 1 de

anexos reflejan.

50

Precisamente, por la Región del Pacífico pasan dos importantes corredores de aves

migratorias, que son el Mississippi América y el Pacífico América según Monke y Corn

(2007) refieren. Refiere Lezama (2006) que la Región del Pacífico es la más visitada

por las aves migratorias según estudios que realizara para la Ducks Unlimited en ese

año. Al mismo tiempo, las bases de datos de la Unidad Avícola de la Dirección de Salud

Animal de Nicaragua (DISAAN, 2014) revelan que la mayor cantidad de explotaciones

avícolas del país se encuentran precisamente en la Región del Pacífico.

Esto significa que evidentemente los humedales nicaragüenses podrían ser factores de

riesgo asociados a la introducción y/o diseminación de agentes etiológicos que afecten

a la avicultura del país, porque en los humedales pudieran estar presentes los

reservorios u hospedadores de tales agentes, especialmente aves, entre otros.

Los departamentos con mayor frecuencia de presentación de humedales resultan ser

Chinandega (24 %), Atlántico Norte (19 %), León (15 %) y Río San Juan (12 %) como el

Gráfico II y la Tabla 2 de Anexos muestra.

0

10

20

30

40

50

60

70

Distribucion espacial de frecuencias de humedales por region.

Región del Atlántico Región del Atlántico Región Central Región Central Región del Pacífico Región del Pacífico

Gráfico I. Frecuencia de presentación de humedales por región del país en

Nicaragua.

51

Por la importancia de los humedales, existe una Convención Relativa a los

Humedales de Importancia Internacional especialmente como Hábitat de Aves

Acuáticas, conocida como Convenio de Ramsar, firmada en Ramsar, Irán el 2 de

febrero de 1971 y en vigor desde el 21 de diciembre de 1975. Su principal objetivo es

«la conservación y el uso racional de los humedales mediante acciones locales,

regionales y nacionales y gracias a la cooperación internacional, como contribución al

logro de un desarrollo sostenible en todo el mundo» (Wikipedia, 2014).

Según esta misma fuente, la lista Ramsar de humedales de importancia internacional

incluye en la actualidad más de 1900 lugares (sitios Ramsar) que cubren un área de 1

900 000 km². Al país con mayores áreas de humedales son el Reino Unido con 169; la

nación con el mayor área de humedales listados es Bolivia con más de 148.000 km²,

seguido de Canadá con más de 130 000 km².

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

Humedales por departamento

Gráfico II. Frecuencias de presentación de humedales por departamento en

Nicaragua.

52

Nicaragua se vincula al

Convenio de Ramsar desde

1997 y posee 8 sitios Ramsar

que abarcan un área de 406 852

ha (Gráfico III, Tabla 3 y Cuadro

9 de Anexos).

Precisamente, la región del Pacífico tiene

la mayor cantidad de humedales que son

sitios Ramsar (56 %) (Gráfico IV, Tabla 4

de Anexos). Ya se había mencionado

que tiene el 64 % de los humedales del

país.

Como se observa en la Tabla 5 (Anexos), el 34 % de los humedales Ramsar se

encuentran en el departamento Río San Juan, esto significa que el departamento tiene

4 humedales y de ellos 3 están incluidos en la lista de sitios Ramsar de Nicaragua para

un 75 % de los humedales del departamento. El hecho puede constituir un elemento de

juicio de valor al evaluar los riesgos sanitarios que en ese departamento se puedan

asociar a humedales.

Gráfico III. Humedales Ramsar de Nicaragua

Gráfico IV Humedales Ramsar por región del país en Nicaragua.

53

Ambas regiones autónomas, Chinandega, Jinotega, Masaya y Matagalpa tienen el 11 %

de los humedales sitios Ramsar del país cada uno de ellos.

Para el análisis de los riegos sanitarios, se enfatizó la fauna aviar con un total de 706

especies según ALAS (2007), de las cuales el 71.2% corresponden aquellas aves que

anidan y residen todo el año en el país, el 18% especies que experimentan migraciones

hacia Norteamérica, en donde se crían, seguido de especies que pasan por Nicaragua

durante sus migraciones y no mantienen poblaciones en el país entre los meses de abril

a agosto con un 5% y con un 3.4% las especies con poblaciones residentes y

poblaciones migratorias, a como se logra observar en la Tabla 6 Distribución de

frecuencias de aves por estatus en Anexos.

Esto comparable con Bolivia la cual posee 1,430 especies de aves entre las cuales 97

lo que representa un 7% de especies migratorias, es decir anidan fuera del país en

América del Norte y pasan por Bolivia temporalmente para dirigirse hacia el Sur, el otro

93% corresponde a las 1325 especies nidificantes o endémicas, esto según datos de

Asociación Armonía (2011).

En el cuadro 10 Lista Patrón de Aves de Nicaragua. Parte I Tinamidae – Furnariidae

según la Alianza para las Áreas Silvestres (ALAS, 2000) y Cuadro 11 Lista Patrón de

Aves de Nicaragua. Parte II Dendrocolaptidae – Passeridae según la Alianza para las

Áreas Silvestres (ALAS, 2000), en Anexos, se observa la gran diversidad de aves que

se han identificado dentro del territorio nacional, cada una de las cuales podrían

convertirse en transmisores y/o reservorios de agentes etiológicos.

A partir del año 2000 al 2005 Ducks Unlimited, realizaron conteos de bandadas de aves

acuáticas en el continente Latino Americano, para identificar cuáles eran las regiones

más visitadas del mismo, a como se puede observar en el Grafico V, aparece Colombia

en primer lugar con 883, 000, Republica Dominicana con 93, 500 y en tercer lugar

Nicaragua con 60,500 aves.

54

Bajo este contexto se

identificaron que Anas

discors, anilladas y

liberadas en Estados

Unidos y Canadá, se

encontraron distribuidas

en Colombia con el 24%,

Cuba 17%, Venezuela

15%, Antillas Menores

6% y Belize, Costa Rica,

El Salvador, Nicaragua

con el 5%, (Grafico VI)

Gráfico V Resultados de encuesta de aves acuáticas en Caribe América

Latina. Fuente: Ducks Unlimited (2006)

Gráfico VI Recuperaciones de Anas discors anilladas en Estados Unidos y Canadá. Fuente:

Ducks Unlimited (2006)

55

En cuanto a las aves acuáticas

Aythhya affinis aparece Cuba y

Bahamas con el 14%, seguido

de El Salvador 13%, Honduras

12%, Republica Dominicana

11% y Nicaragua con el 9% de

aves identificadas (Grafico VII).

Las aves acuáticas Anas americana, encontradas en República Dominicana 38%, Cuba

26%, Bahamas 8%, Colombia 6% y Nicaragua 4%, (Gráfico VIII).

Gráfico VII Recuperaciones de Aythhya affinis anilladas en Estados Unidos y Canadá.

Fuente: Ducks Unlimited (2006)

Gráfico VIII Recuperaciones de Anas americana anilladas en Estados Unidos y Canadá.

Fuente: Ducks Unlimited (2006)

56

En el año 2006 Ducks Unlimited, realizó conteos aéreos y terrestres entre los meses de

enero, marzo y abril (Cuadros 12, 13 y 14 de Anexos) de Anseriformes y Anátidos en el

Pacífico tal como se muestra en la Figura 5 (Anexos), entre ellos: Estero Real y Llanos

de Apacunca, costa norte del lago de Nicaragua o Cocibolca, costa norte del lago de

Managua o Xolotlán, Tisma y humedales del sureste como son Guatuzos y archipiélago

de Solentiname.

Con esto se establecieron las posibles rutas de vuelo de las aves migratorias a como se

logra observar en la figura 6 (Anexos).

Por otro lado, debido a la amenaza de influenza aviar (IA), el Ministerio Agropecuario y

Forestal (MAGFOR) solicitó asesoría al programa sobre especies, concentraciones y

medidas de captura de ejemplares vivos para tomar y analizar muestras de sangre en

anseriformes silvestres que permitiera detectar IA en el país, con la siguiente

elaboración de mapa (Figura en el cual se distinguen los diferentes tipos de humedales,

(Gráfico IX).

El patrón de aparición y

concentración de anseriformes,

especialmente zarceta ala azul

ocurre entre enero y marzo, en tanto

las especies residentes como piche

común y canelo suelen aparecen al

final de la temporada seca, abril en

adelante (Gráfico IX).

Gráfico IX Relación de abundancia entre especies durante la temporada 2006.

Fuente: Ducks Unlimited (2006)

57

En términos de cantidades, los patos

migratorios llegaron a totalizar más

de 40,000 individuos, representada

por zarceta ala azul 54%, esto

supone una relación de 1.5:1 con

respecto al piche común que alcanza

hasta el 39% de los anseriformes

contados, esto es un poco más de

30,000 individuos. Otras especies

migratorias resaltan como es el caso

del pato cuchara con un poco más

de 1,000 individuos, las relaciones

proporcionales entre las especies

encontradas ese año se muestran en

Gráfico X.

En el caso de piche común en ese año la influencia de arroceras, especialmente en las

costas del lago Cocibolca (de Nicaragua) entre Malacatoya hasta Puerto Díaz en

Juigalpa, Chontales, entre marzo a abril la labores de arroceras se incrementan en

estos meses, lo que es atractivo para piches comunes (Ducks Unlimited, 2006).

Según Gilbert et al. (2006) y Songserm et al. (2006) se ha tratado de bandadas de

patos domésticos utilizados para “limpiar” arrozales de los restos de grano y varias

plagas, durante lo cual podrían entrar en contacto con patos silvestres que se

encuentran en los mismos humedales. Las investigaciones detalladas realizadas en

Tailandia han demostrado que existe un sólido vínculo entre el virus de la gripe aviar

hiperpatogénica H5N1 y la abundancia de patos que se alimentan en libertad. Gilbert et

al. (2006) llegaron a la conclusión de que los humedales utilizados para la producción

de cultivos dobles de arroz, donde los patos en libertad se alimentan durante todo el

año en los arrozales, parecen ser un factor crítico en la persistencia y propagación de

la gripe aviar hiperpatogénica.

Gráfico X Relación entre los totales por especie, temporada 2006.

Fuente: Ducks Unlimited (2006)

58

En este contexto también se incluyó la caracterización de los humedales por la

presencia de mamíferos y otros animales, en el Cuadro 15 Lista Patrón de Mamíferos

de Nicaragua. Dendrocolaptidae – Passeridae según Martínez – Sánchez et al. (2000)

en la Alianza para las Áreas Silvestres (ALAS, 2000) Anexos. Según la OIE, la infección

viral también se reporta en mamíferos marinos como focas, ballenas y mamíferos

terrestres como cerdos, caballos, visones, tigres, leopardos, gatos, humanos y

recientemente en perros; además algunas cepas virales pueden causar enfermedad

caballos, visones, gatos, perros, hurones, vuelve piedras, palma civetas, mamíferos

marinos y otras especies.

Habida cuenta de la ecología de los huéspedes naturales de los virus de la gripe aviar

poco patogénica, no es sorprendente que los humedales desempeñen una función muy

importante en la epidemiología natural de la gripe aviar. Como sucede con muchos

otros virus, los viriones de la gripe aviar sobreviven más tiempo en agua fría (Lu et al.

2003; Stallknecht et al. 1990), y se cree muy posible que el virus sobreviva durante el

invierno en lagos congelados en zonas de reproducción árticas y subárticas. Así pues,

al igual que las aves acuáticas huéspedes, esos humedales probablemente sean

reservorios permanentes del virus de la gripe aviar poco patogénica (Rogers et al.

2004; Smith et al. 2004), e infectan una y otra vez a las aves acuáticas procedentes de

zonas meridionales para reproducirse (observado en Siberia por Okazaki et al. 2000 y

Alaska por Ito et al. 1995). Efectivamente, en algunos humedales utilizados como base

por una gran cantidad de patos migratorios se pueden aislar fácilmente partículas

virales de gripe aviar del agua de los lagos (Hinshaw et al. 1980).

Además de proporcionar las condiciones adecuadas para la mutación y generación de

virus, las prácticas agrícolas, en particular las empleadas en los humedales, pueden

aumentar la capacidad del virus para propagarse.

La función de los patos domésticos asiáticos en la epidemiología de la gripe aviar

hiperpatogénica H5N1 ha sido investigada en gran detalle y se ha descubierto que

desempeña una función principal no sólo en la génesis del virus (Hulse-Post et al.

2005; Sims 2007), sino también en su Manuales Ramsar para el uso racional de los

59

humedales, 4a. edición propagación y el mantenimiento de la infección en varios países

asiáticos (Shortridge & Melville 2006).

En las aves acuáticas silvestres, los virus de la gripe aviar poco patogénica son una

parte natural del ecosistema. Esos virus han sido aislados en más de 90 especies de

aves silvestres (Stallknecht & Shane 1988, Olsen et al. 2006) y se cree que han

existido durante milenios junto con las aves silvestres en sistemas equilibrados. En sus

huéspedes naturales, los virus de la gripe aviar infectan el tracto gastrointestinal y se

mudan por la cloaca; por lo general no causan enfermedades, aunque se han notificado

algunas anomalías en el comportamiento, como una reducción del comportamiento

migratorio y de búsqueda en los cisnes de Bewick Cygnus columbianus bewickii (Van

Gils et al. 2007).

Tras su aparición entre las aves de corral, un virus de gripe aviar hiperpatogénica

puede volver a infectar a aves silvestres y causar la enfermedad en diversos taxones

de mamíferos. Si los virus de la gripe del tipo A se adaptan dentro de estos nuevos

huéspedes y llegan a ser muy transmisibles, las consecuencias pueden ser

devastadoras, como las pandemias de gripe humana del siglo XX (Kilbourne 2006). Las

condiciones necesarias para que se den infecciones cruzadas vienen dadas por las

prácticas agrícolas en las que seres humanos, aves de corral y otras especies

presentes en grandes densidades están en contacto entre sí en zonas donde existen

también posibilidades de transmisión de los virus de aves de corral infectadas,

productos derivados de esas aves y desechos a aves silvestres, seres humanos y otros

mamíferos en humedales compartidos y en mercados de animales vivos (Shortridge

1977; Shortridge et al. 1977).

Además, las especies que viven en granjas avícolas y asentamientos humanos, o en

sus alrededores, pueden ser “especies puente” que podrían transmitir el virus entre las

aves de corral y las aves silvestres, ya sea por contacto directo entre las aves silvestres

y las de corral que vivan al aire libre o por contacto indirecto con materiales

contaminados. Si bien no existen pruebas sólidas de que las aves silvestres hayan

transportado el virus largas distancias al migrar (Feare & Yasué 2006), el análisis de

secuencias genéticas y otros indicios en gran medida indirectos sugieren que es

60

probable que las aves silvestres hayan contribuido a la propagación (Chen et al. 2006;

Keawcharoen et al. 2008; Kilpatrick et al. 2006; Hesterberg et al. 2007; Weber &

Stilianakis 2007).

II.- Peligros sanitarios asociados a la avicultura de Nicaragua.

Hasta este punto se deja sentado que existen humedales en Nicaragua (algunos de

ellos clasificados como sitios Ramsar), que constituyen fuentes de agentes etiológicos

(fuentes de infección), por encontrarse en ellos de forma eventual o permanente la

presencia de agentes etiológicos productores de enfermedades de importancia para la

sanidad animal y pública; tal es el caso de los VIA.

Por otra parte, en esas fuentes de infección existen poblaciones de aves, mamíferos,

reptiles y anfibios que constituyen portadores y reservorios de tales virus. En

consecuencia, existen las vías de transmisión de los VIA, desde las fuentes de agentes

etiológicos hasta los organismos susceptibles que son las aves de crianza y la

población humana.

Desde el punto de vista de los análisis de riesgos, la identificación de los peligros

constituye el paso primero y clave en este proceso, según OIE (2013 a y b) establece

en sus Códigos de Organismos Terrestres y Acuáticos. Esta fuente cataloga al peligro

como la presencia de un agente biológico, químico o físico en un animal o en un

producto de origen animal, o estado de un o de un producto de origen animal que

puede provocar efectos adversos en la salud.

La identificación de los peligros consiste por tanto en identificar los agentes patógenos

que podrían producir efectos perjudiciales al ser introducidos. Se identifican en principio

los que corresponden a la especie animal que se prevé importar u objeto de análisis,

así como los agentes biológicos que constituyen riesgos potenciales a la salud, es

importante considerar si se trata de agentes notificables, entre otros.

61

En este sentido, se definieron los virus de influenza aviar (VIA) como peligros sanitarios

asociados a la avicultura nicaragüense, a partir de las indicaciones de OIE (2013 a y b).

Este documento refleja de manera explícita la existencia de fuentes de infección,

portadores, reservorios y vías de transmisión de la enfermedad (Cuadros 16 y 17,

anexos). En el país existen poblaciones de aves de crianza tanto comerciales como de

traspatio que pueden ser infectadas por VIA a partir de las poblaciones de aves,

mamíferos (terrestres y acuáticos), reptiles, anfibios y peces que constituyen parte de la

fauna endémica y/o visitadora de Nicaragua, como el Cuadro 17 refleja.

Estos reservorios u hospedadores pueden ser transmisores de la enfermedad

fundamentalmente a partir de:

Aves migratorias (los propios reservorios u hospedadores) que en sus rutas de

vuelo encuentran poblaciones de aves de crianza,

La presencia del hombre y eventualmente de otros animales que tienen contacto

con poblaciones de aves de crianza

A partir de los estudios realizados por el MAGFOR (2001) se conoce que Nicaragua es

libre de la enfermedad hasta ese momento. Desde 2005, se han realizado monitoreos

anualmente a comunidades que se encuentran en la periferia de aquellos humedales

en donde por estudios realizados entre 2005 – 2006 (Lezama, 2006) a través de

DUCKS UNLIMITED, indicaron el inventario de aves migratorias que se concentra

mayormente en los humedales de Nicaragua. Hasta el momento, no ha sido

demostrada la presencia de VIA y de los agentes de otras enfermedades como

laringotraqueitis infecciosa, Newcastle y tifosis-pulorosis.

En estas circunstancias, constituye un hecho de relevancia entonces evaluar la

probabilidad de introducción de los VIA en el país, así como su probabilidad de

diseminación.

62

II.- Ejecución de la evaluación de ocurrencia del peligro:

Para evaluar la probabilidad de introducción de VIA en Nicaragua utilizamos como

referente la Guía de Análisis de Riesgos de OIRSA/OIE (2006) que recomienda

describir el/los proceso(s) biológico(s) necesario(s) para que una actividad de

importación provoque la «difusión» (es decir, la introducción) de agentes patógenos en

un medio determinado, y en estimar cualitativa (con palabras) o cuantitativamente (con

cifras) la probabilidad de que se desarrolle efectivamente ese proceso.

Aspectos que se asumen:

La introducción y/o diseminación de los VIA no se producirá por la importación

(en este estudio) sino por la posible introducción de estos agentes a humedales

del país y de ellos a las aves de crianza a través de aves migratorias y sus rutas

de vuelo principalmente, sin descartar otras posibles vías afines, excepto la

importación de mercancías.

La evaluación cualitativa se realizó siguiendo los procedimientos que OIRSA/OIE

(2006) recomienda.

Según esta herramienta, la probabilidad de difusión (introducción) de los peligros

(agentes etiológicos) se evalúa como sigue.

Cuadro 18. Matriz para la categorización de la difusión y la exposición.

Probabilidad de exposición

Insignificante Extremadamente baja

Muy baja

Baja Ligera Moderada Alta

Pro

ba

bili

dad d

e d

ifusió

n

Alta I EB MB B L M A

Moderada I EB MB B L M M

Ligera I I EB MB B L L

Baja I I I EB MB B B

Muy baja I I I I EB MB MB

Extremadamente baja

I I I I I EB EB

Insignificante I I I I I I I

63

La misma fuente indica que las categorías nominales de evaluación cualitativa

(descriptores) tienen la siguiente descripción:

Cuadro 19. Matriz para la categorización de la difusión y la exposición.

Descriptor Descripción de OIRSA/OIE (2006) para cada descriptor

Insignificante El evento virtualmente no ocurriría

Extremadamente baja Extremamente improbable que ocurra el evento

Muy baja Muy improbable que ocurra el evento

Baja Improbable que ocurra el evento

Ligera Posible que ocurra el evento a una probabilidad baja

Moderada Posible que ocurra el evento a una probabilidad alta

Alta Altamente probable que ocurra el evento

La categoría nominal asignada a la evaluación de la probabilidad de difusión o

introducción de VIA en Nicaragua se cataloga de Moderada – Alta por las siguientes

razones:

1. Los VIA de alta patogenicidad han estado presentes en casi todos los

continentes en los últimos años (OIE, 2014).

El virus H5N1 en Bangladesh, Bhutan, Camboya, China, Hong Kong, India,

Corea, Nepal y Viet Nam en 2013 y en Bangladesh, Bhutan, Camboya,

China, Taipei China, Hong Kong, India, Irán, Israel, Myanmar, Nepal y Viet

Nam en 2012.

El virus H7N2 ha estado en Australia en 2013.

El virus H7N3 en México en 2012 y 2013.

El virus H7N7 en Australia en 2012 y Australia e Italia en 2013.

El virus H5N1 ha estado presente en países de todos los continentes,

excepto América en 2006.

2. El VIA tipo A (H7N9) con mortalidad en humanos están presentes desde abril de

2013 en China (CDC/HAN, 2014), afectando a poblaciones de aves y

provocando mortalidad en humanos.

3. Los VIA de alta patogenicidad del tipo H5N1 están presentes en América

CDC/HAN (2014) desde enero del presente año.

64

4. Reportes de la FAO.

5. El estado de alerta sanitaria que decretan la OIE (2013 c) y la FAO (2013) para

los países de América.

6. La importación de aves vivas al país para las granjas comerciales de

reproductoras, engorde y postura, entre otras cuestiones.

Según los descriptores de OIRSA/OIE (2006) la categoría de Moderada indica aquellas

situaciones en las que es posible que ocurra el evento (introducción del agente

etiológico) a una probabilidad alta, hecho que sin lugar a dudas es la realidad de los

países de América, incluido Nicaragua, por la existencia de condiciones que así lo

indican como la ya mencionada presencia de la enfermedad en el área geográfica, la

proximidad de países afectados como México con cepas de alta patogenicidad y

Guatemala y El Salvador afectadas por cepas de VIA de baja patogenicidad y la

introducción de aves vivas con fines comerciales y en varios propósitos productivos

procedentes Honduras, El Salvador, Costa Rica, Panamá y Estados Unidos, todos

países con una alta probabilidad de presencia de la enfermedad.

Nicaragua comparte

además rutas de vuelos de

aves migratorias (Lezama,

2006) con estos países. La

Organización Mundial de

Sanidad Animal (OIE) ha

plantea desde 2006 el papel

de las aves silvestres y el

comercio internacional como

las principales causas de la

diseminación mundial de la

enfermedad (Correa, 2006).

Muchos autores se han referido a este aspecto de la diseminación de la influenza aviar

altamente patógena a nivel internacional. En este sentido, las rutas de aves migratorias

Figura 7 Rutas de vuelo de especies de aves migratorias de

vida libre. Fuente: Correa (2006)

65

de América tienen una especial significación para la posible introducción de esta

enfermedad en Nicaragua (Serrano, 2006; 2009).

El autor hace referencia a las 6 rutas

de vuelo principales, aunque tienen

especial significación para este

estudio la ruta de Mississippi (3), la

de la Costa del Pacífico (5) y la ruta

del Pacífico propiamente dicha (6).

Precisamente, es en la región del Pacífico de Nicaragua donde se concentran la mayor

cantidad de explotaciones avícolas comerciales, hecho que demanda la correcta

evaluación de los riesgos de introducción y diseminación de la enfermedad al país.

No obstante lo planteado, en este estudio se considera que por la situación

internacional actual de los virus influenza, la probabilidad de penetración de estos

agentes al país tiene cada vez una tendencia a incrementarse. De ahí que esta se

catalogara de Moderada – Alta.

Para evaluar la probabilidad de exposición o diseminación de VIA en Nicaragua

igualmente se utilizó la Guía de Análisis de Riesgos de OIRSA/OIE (2006) que consiste

en describir el/los proceso(s) biológico(s) necesario(s) para que los animales y las

personas del país importador se vean expuestos a los peligros (en este caso, los

agentes patógenos) difundidos a partir de una fuente de riesgo determinada, y en

estimar cualitativa (con palabras) o cuantitativamente (con cifras) la probabilidad de esa

exposición.

Estas instituciones recomiendan que para evaluar la probabilidad de exposición o

diseminación de estos agentes sean considerados los siguientes aspectos:

Figura 8 Rutas de vuelo de especies de aves migratorias de América.

Fuente: Serrano (2006); (2009).

66

Distribución de las poblaciones susceptibles

Inmunidad de la población

Uso del producto en destino

Mecanismo de transmisión de la enfermedad

Factores que afectan la supervivencia del organismo

Presencia de vectores potenciales

Huéspedes secundarios o intermediarios del agente

Para este estudio se establecieron las fuentes de infección (humedales Ramsar y no

Ramsar y los organismos de la fauna silvestre que en ellos viven que pueden resultar

infectados por VIA), reservorios u hospederos (los organismos de la fauna silvestre que

de manera eventual o permanente viven en los humedales y pueden o no reproducirse

en ellos y adquirir VIA), así como eventuales o permanentes mecanismos de

transmisión de la enfermedad entre los que se destacan las rutas de vuelo de las aves

migratorias y la introducción de aves vivas (pollitos de un día) procedentes de otros

países con fines comerciales (Cuadros 8 a 17 de anexos).

En consecuencia, en el estudio que se realiza, la categoría evaluativa que se le confiere

a la probabilidad de exposición (diseminación) de VIA en Nicaragua es de Alta, por las

siguientes situaciones:

Existencia de fuentes de infección, reservorios u hospederos y mecanismos de

transmisión de la enfermedad.

Cuadro 21 Resultados y criterios de la evaluación de la probabilidad de introducción del peligro (evaluación de la difusión).

Descriptor Descripción de OIRSA/OIE (2006) para cada descriptor

Insignificante El evento virtualmente no ocurriría

Extremadamente baja

Extremamente improbable que ocurra el evento

Muy baja Muy improbable que ocurra el evento

Baja Improbable que ocurra el evento

Ligera Posible que ocurra el evento a una probabilidad baja

Moderada Posible que ocurra el evento a una probabilidad alta

Alta Altamente probable que ocurra el evento

67

Existe población animal y humana susceptible a los VIA en todo el país.

Existe población de animales domésticos y de vida libre en las inmediaciones de

los humedales que contribuyen a la supervivencia y circulación de los VIA y al

mantenimiento de la cadena epidemiológica.

Se produce la importación de pollitos de un día con fines comerciales, de países

más al norte de Centroamérica, lo que incrementa los riesgos de introducción y

diseminación de la enfermedad en el país.

Al evaluar la probabilidad de difusión (introducción) y exposición (diseminación) de VIA

en Nicaragua a partir de los humedales del país y tomando como referencia los criterios

de OIRSA/OIE (2006) según Cuadro 18 se consideró que esta es igualmente

Moderada. El hecho significa que la existe la posibilidad de que se produzca la

introducción y/o diseminación de estos virus al país con una probabilidad alta.

CONCLUSIONES

1. En los humedales de Nicaragua existen condiciones para la introducción,

supervivencia y diseminación de VIA en el país.

2. La probabilidad de introducción (difusión) y diseminación (exposición) de VIA en

poblaciones susceptibles de Nicaragua (incluyendo al hombre) es moderada,

según el descriptor de la matriz es Posible que ocurra el evento a una

probabilidad alta.

68

CAPÍTULO II

“Vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a los VIA de alta

patogenicidad”.

OBJETIVOS ESPECÍFICOS

1. Definir las áreas de riesgo del virus de la como peligro sanitario e inventariar los

elementos en riesgo a ellas asociados.

2. Evaluar el grado de vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua al VIA

altamente patógena.

MATERIALES Y MÉTODOS

Para evaluar la vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a los virus de la

influenza aviar altamente patógena y con los humedales del país como factor de riesgo,

se realizaron las siguientes acciones:

1. Con la participación del Sistema de Vigilancia Epidemiológica del MAGFOR y la

DISAAN/DGPSA/MAGFOR, se ubicaron los humedales en un mapa del país de

escala 1:250 000 y se ubicaron igualmente las granjas avícolas bajo control del

MAGFOR.

2. Se verificó la existencia de vínculos que pudieran facilitar la introducción y/o

diseminación de los virus de la influenza aviar altamente patógena entre esas

explotaciones avícolas y los humedales del país. Se reconocieron los vínculos

(vías de comunicación y acceso, las relaciones comerciales o de intercambio

entre áreas) y la existencia de vías de transmisión de los agentes etiológicos

entre una y otra área.

Con la existencia de vínculos se identificaron las “áreas de riesgo sanitario”

asociadas a los humedales.

Las áreas de riesgo donde coincidan además peligros naturales o tecnológicos

reconocidos se consideraron “áreas más a riesgo” porque el nivel de riesgo

69

podría incrementarse tras inundaciones, contaminaciones con químicos,

incendios forestales y otros peligros.

3. En las “áreas de riesgo” y “áreas más a riesgo” identificadas, se inventariaron

los elementos en riesgo (aves de granja y de traspatio) susceptibles de afectarse

por el agente etiológico en estudio.

Para este inventario se consultó la base de datos del Programa Nacional

Avícola (MAGFOR, 2014) que registran las granjas a nivel nacional y las

Asociaciones de Avicultores del país.

Se consideró además la base de datos generada del Censo Nacional

Agropecuario (CENAGRO, 2011), para identificar las poblaciones avícolas de

traspatio consideradas de alto riesgo por su proximidad a los humedales.

Se caracterizaron los elementos en riesgo inventariados (aves de granja y de

traspatio), según tipo de explotación, cantidad, propósitos, condiciones de

manejo y de atención sanitaria y veterinaria. Se realizaron tablas de

distribución de frecuencias para determinar las especies y propósitos más

frecuentemente representados; así como la distribución espacial de las aves

inventariadas y las de granjas y de traspatio.

4. Para la evaluación de la vulnerabilidad de las aves objeto de investigación se

adecuó y aplicó el procedimiento "Metodología de análisis de riesgos

químico-tóxicos para la sanidad animal" según Suárez et al. (2007) que

armoniza con los procedimientos evaluativos que la Guía para Análisis de

Riesgo de OIRSA/OIE (2006). También armoniza con los procedimientos que

Murray et al. (2003) recomiendan en representación de la OIE para

complementar los métodos cualitativos de evaluación de riesgos. El

procedimiento empleado posibilita ofrecer evaluación cualitativa (categorías

nominales) y cuantitativa (puntuación según cuestionario aplicado). En la

utilización de dicha metodología se procedió de la siguiente forma:

70

Se elaboró un cuestionario para evaluar la vulnerabilidad de la población de

aves en riesgo a VIA asociados a humedales. El cuestionario incluyó

indicadores para detectar las brechas sanitarias que posibilitan la introducción

y diseminación de estos agentes en el país, especialmente asociados con los

humedales como factor de riesgo (Anexos).

Se determinó el valor cualitativo y cuantitativo.

Se realizaron tablas de contingencia para observar el comportamiento de los

indicadores usados según criterios de expertos al evaluar la vulnerabilidad.

5. Con los resultados obtenidos se estableció un orden de prioridad de poblaciones

que requieran mayores o más rápidas acciones de reducción de vulnerabilidad

de las aves a la introducción y diseminación de los VIA de alta patogenicidad.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Áreas de riesgo y población avícola en riesgo de Nicaragua a los virus de la

influenza aviar altamente patógena

Para la investigación y utilizando la información y procedimientos del Sistema de

Vigilancia Epidemiológica de la Dirección de Salud Animal (DISAAN), de la Dirección

General de Protección Sanidad Agropecuaria (DGPSA) del Ministerio Agropecuario y

Forestal (MAGFOR) se elaboró un mapa de riesgo a VIA de escala 1:250 000.

Figura 9 Mapa de riesgo a VIA para la población aviar de Nicaragua

71

Fueron ubicados en el mapa los humedales Ramsar y no Ramsar de Nicaragua, así

como las explotaciones avícolas comerciales bajo control del MAG FOR, previamente,

se identificaron las posibles vías de penetración de los agentes etiológicos, y los

vínculos entre los agentes y las poblaciones amenazadas (Cuadros 22, 22.1, Anexos).

Tabla 7 Tipos de explotaciones avícolas de Nicaragua según MAGFOR (2014).

Tipo de granjas explotaciones avícolas

Cantidad por tipo Frecuencia relativa

%

Ponedoras comerciales 116 0.6481 65

Engorde comerciales 63 0.3519 35

Total 179 1.00 100

Como la Tabla 7 refleja, la población avícola comercial de Nicaragua se distribuye en

179 instalaciones, 65 % de ellas destinadas a la postura y 35 % al engorde.

Tabla 8 Tipos de explotaciones avícolas de ponedoras de Nicaragua según MAGFOR (2014).

Tipo de explotaciones avícolas de ponedoras

Cantidad por tipo Frecuencia relativa

%

Granjas tecnificadas 6 0.05 5

Granjas semitecnificadas 110 0.95 95

Total 116 1.00 100

Las explotaciones de ponedoras se distribuyen en las 6 regiones del país, con 116

granjas 95 % semi tecnificadas y 5 % tecnificadas

Tabla 9 Distribución espacial de las explotaciones avícolas de ponedoras comerciales de Nicaragua según MAGFOR (2014).

Departamentos Explotaciones de ponedoras comerciales por departamento

Frecuencia relativa

%

Jinotega 7 0.06 6

Matagalpa 4 0.03 3

Chontales 4 0.03 3

Estelí 5 0.04 4

Nueva Segovia 3 0.03 3

Madríz 5 0.04 4

León 7 0.06 6

Chinandega 7 0.06 6

Managua 17 0.15 1.5

Rivas 6 0.05 5

Masaya 44 0.39 39

Carazo 7 0.06 6

Total 116 1.00 100

72

Las explotaciones avícolas de ponedoras comerciales se distribuyen en el 70.6 % de

los departamentos del país según la Tabla 9 refleja.

Las explotaciones avícolas comerciales destinadas al engorde se distribuyen en el

64.7% de los departamentos del país.

Tabla 10 Distribución espacial de las explotaciones avícolas de engorde de Nicaragua según MAGFOR (2014).

Departamentos Explotaciones de engorde comerciales por departamento

Frecuencia relativa

%

Matagalpa 2 0.031 3.1

Chontales 1 0.016 1.6

Estelí 1 0.016 1.6

Nueva Segovia 1 0.016 1.6

Madríz 1 0.016 1.6

León 2 0.031 3.1

Chinandega 3 0.048 4.8

Managua 13 0.206 20.6

Granada 3 0.050 5

Masaya 25 0.396 39.6

Carazo 11 0.174 17.4

Total 63 1.000 100

Masaya resulta el departamento con mayor cantidad de granjas (39.6 %), seguido de

Managua y Carazo, con 20.6 y 17.4 % respectivamente.

Tabla 11 Total de poblaciones avícolas de traspatio de Nicaragua según CENAGRO (2011).

Tipo de explotaciones avícolas

Cantidad por tipo Frecuencia relativa

%

Ponedoras de traspatio 2 029 294 0.37 37

Aves de engorde (pollos y pollas) de traspatio

2 940 153

0.54 54

Gallos 351 101 0.06 6

Chompipes y sus crías 56 708 0.01 1

Otros 84 363 0.02 2

Total 5 461 619 1.00 100

73

Las aves de traspatio que predominan en Nicaragua son las que tienen como propósito

la obtención de carne, constituyendo el 54 % de las mismas, le siguen las ponedoras en

un 37 % y con menor frecuencia los gallos y otras categorías.

En sentido general, se aprecia que existe en el país una población de 13 983 136 aves,

de las cuales 39 % son de traspatio y 61 % son comerciales, a como se logra observar

en la Tabla 12.

Estas poblaciones avícolas constituyen los elementos en riesgo a los VIA en el país por

encontrarse en áreas de riesgo a estos virus y ser susceptibles de afectarse por ellos

en mayor o menor grado. El 81 % de estas poblaciones se encuentran en las llamadas

áreas más a riesgo.

Se trata de áreas donde peligros de diversa naturaleza confluyen según Suárez et al.

(2008). En este estudio se hace referencia a 145 áreas donde están asentadas

explotaciones avícolas (57 de las cuáles son de engorde y 88 de postura) que se

encuentran amenazadas por peligros naturales.

Tabla 12 Tipos de explotaciones avícolas de Nicaragua según MAGFOR (2014) y CENAGRO (2011).

Tipo de explotaciones avícolas Cantidad por tipo Frecuencia relativa

%

Explotaciones comerciales 8,521517 0.61 61

Explotaciones de traspatio 5, 461 619 0.39 39

Total 13,983136 1.00 100

74

Se hace referencia a de áreas donde existen

peligros o amenazas naturales como los sismos,

tsunamis, inundaciones y erupciones volcánicas,

peligros todos identificados para Nicaragua por

INETER (2001; 2014). Según esta fuente, es una

región de amplia actividad sísmica, que solo

entre 14 – 17 de enero ocurrieron 29 de estos

eventos, siendo la región del Pacífico la de

mayor afectación.

Precisamente, la población avícola de Nicaragua

aunque distribuida por todo el país, se concentra

principalmente en la región del Pacífico.

Respecto a las inundaciones y erupciones

volcánicas, INETER (2014) afirma que la

vertiente del mar Caribe o región del Atlántico,

con su ríos de largo recorrido y gran caudal, ha

sido calificada como la zona más susceptible de

sufrir inundaciones, sin embargo, la vertiente del

Pacífico, con sus ríos de corto recorrido y menor

caudal, la probabilidad de que ocurran extensas

inundaciones es menor; pero los efectos de las

mismas son relativamente mayores, debido a la

rapidez con que se presentan y a la gran

concentración de población y mayor desarrollo

de la infraestructura socio económica. Este

estudio coincide con los criterios de dicha

institución.

Figura 10 Áreas con peligros de sismos y tsunamis según INETER (2001).

Figura 11 Áreas con peligros de inundaciones y erupciones volcánicas según INETER (2001).

75

En sentido general, se trata de áreas donde los riesgos se incrementan y por lo tanto,

las medidas para reducirlos deben ser cuidadosamente planificadas y preparadas.

Muchos esfuerzos se dedican al respecto (CDC, 2009).

Evidentemente, las poblaciones animales deben ser objeto de una adecuada atención

zootécnica y veterinaria, con el objetivo de reducir su vulnerabilidad tanto a eventos

sanitarios como naturales o combinados.

Vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a los VIA

Con el propósito de evaluar la vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a

estos agentes etiológicos se utilizó la "Metodología de análisis de riesgos químico-

tóxicos para la sanidad animal" según Suárez et al. (2007) que armoniza con los

procedimientos evaluativos que la Guía para Análisis de Riesgo según OIRSA/OIE

(2006) que fueron los utilizados también en este estudio para evaluar la probabilidad de

ocurrencia del peligro (introducción y/o diseminación de VIA en el país) y confirmados

según criterios de Murray et al. (2003), consultores de la OIE para los temas.

Los indicadores utilizados para esta evaluación fueron la protección de la población

animal, la planificación de contingencias y la preparación del personal encargado de

prevenir y enfrentar emergencias (Cuadros 23 y 23.1 anexos). Previamente, se aplicó

un cuestionario para obtener información sobre los indicadores utilizados en el proceso

de evaluación (Anexo 4).

Vulnerabilidad de la población avícola tecnificada de Nicaragua

La evaluación de la vulnerabilidad de la población avícola tecnificada a VIA de alta

patogenicidad exhibió un valor con categoría nominal predominantemente BAJA –

MEDIA relacionado con un nivel de protección de la población de aves del país

catalogado de MUY ALTO.

76

Tabla 13 Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura comercial

tecnificada de Nicaragua por departamentos.

Vulnerabilidad de la población animal

Protección de la población animal TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 0 0 0 0

MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA - MEDIA 9 0 0 0 0 9

BAJA 0 0 0 0 0 0

Total 9 0 0 0 0 9

La protección de la población animal en granjas avícolas tecnificadas distribuidas en

nueve departamentos del territorio nacional y catalogada como muy alta se debe a que

estas empresas tienen presente que la bioseguridad, el manejo, la relación con el

sector oficial es el mejor aliado para evitar cualquier brote de enfermedad que pueda

generar pérdidas económicas consideradas por los grandes volúmenes de poblaciones

avícolas que maneja la industrias.

Según MAGA (2002), para contrarrestar grandes amenazas, la Bioseguridad es la

herramienta más valiosa, ya que utilizándola se puede en gran parte prevenir el ingreso

de enfermedades de importancia Nacional como la Influenza Aviar y otras

enfermedades de declaración obligatoria.

En el año 2011, la Comisión Nacional de Sanidad Avícola de Nicaragua adecuo la

Directriz del OIRSA con lo consiguiente Norma Técnica Nicaragüense 11 030-11 de

Inspección y Certificación de Establecimientos Avícolas (Gaceta Diario Oficial No. 125.,

2013). Con este instrumento el ministerio (MAGFOR) podrá aplicar a las granjas

avícolas de exportación sanciones a las granjas si no se cumplen con lo establecido por

la misma.

Cuando fue utilizada la planificación de contingencias como indicador para evaluar la

vulnerabilidad de la población avícola tecnificada de Nicaragua por departamentos se

obtuvo calificación de MEDIA.

77

El valor de la planificación y preparación para emergencias es decisivo en la reducción

de riesgos sanitarios y sanitarios asociados a naturales u otros peligros o amenazas

(CDC, 2009; OIE, 2014).

Tabla 14 Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura comercial tecnificada

de Nicaragua.

Vulnerabilidad de la población animal

Planificación de Contingencias TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 0 0 0 0

MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA - MEDIA 0 0 9 0 0 9

BAJA 0 0 0 0 0 0

Total 0 0 9 0 0 9

Esto significa que mientras la vulnerabilidad de la población de aves de explotaciones

tecnificadas a virus influenza fue BAJA – MEDIA, la planificación de contingencias tuvo

un valor de MEDIA.

Por otro lado la falta de un mapa de riesgo donde estén ubicadas las fuentes de peligro

sanitario de los departamentos y municipios del país, las áreas y elementos en riesgo y

los principales factores de riesgo asociados a estos y otros peligros es de importancia

significativa para los programas de vigilancia.

Esto según MINSA (2010), este mapa puede estar representado estableciendo

geográficamente donde y hasta qué punto fenómenos específicos probablemente

causan una amenaza para las personas y/o animales, cuyas características deberán

proporcionar la ubicación (fuentes, extensión, sus manifestaciones, zonas de

influencia), severidad (efectos esperados) y recurrencia (lapsos de tiempo en que el

fenómeno puede ocurrir).

Por otro lado, mientras la vulnerabilidad de esta población de aves a virus influenza fue

BAJA – MEDIA, la preparación del personal para emergencias resultó ser también

BAJA – MEDIA.

78

Tabla 15 Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura

comercial tecnificada de Nicaragua.

Vulnerabilidad de la población animal

Preparación del personal para emergencias TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 0 0 0 0

MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA - MEDIA 0 0 0 9 0 9

BAJA 0 0 0 0 0 0

Total 0 0 0 9 0 9

En cuanto a la relación de la vulnerabilidad con la preparación del personal para

emergencias en la avicultura tecnificada y la falta de conocimientos en la identificación

de riesgos sanitarios en los territorios en donde podrían haber posibles riesgos y/o

fuentes de patógenos, hacen necesario que los servicios oficiales de cada territorio

adecue un plan de contingencia en caso de desastres naturales que resulten con

emergencias sanitarias y que pongan en riesgo las sanidades agropecuarias.

SAGARPA (2012), refiere que con ello, se busca que el personal encargado de atender

las contingencias esté preparado para hacer frente a las enfermedades que se deriven

de eventos naturales y coordinar las actividades que eviten daños mayores a la

ganadería, avicultura, acuacultura y, en su caso, la salud pública nacional.

Suárez et al. (2010) y Suárez (2011) se han referido a la necesidad y exigencias de la

capacitación de los servicios veterinarios, productores y decisores para reducir los

riesgos sanitarios solos o asociados a los desastres naturales.

Vulnerabilidad de la población avícola semi tecnificada de Nicaragua

El nivel de vulnerabilidad de la población avícola de instalaciones semitecnificadas

distribuidas en 13 departamentos de Nicaragua a VIA fue MEDIA, en tanto el valor de

protección de esa población animal resultó ser BAJO – MEDIA.

79

Tabla 16 Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura comercial semi

tecnificada de Nicaragua.

Vulnerabilidad de la población animal

Protección de la población animal TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 0 0 0 0

MEDIA 0 0 0 13 0 13

BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA 0 0 0 0 0 0

Total 0 0 0 13 0 13

En parte al hacer comparación en la bioseguridad y en los aspectos que en esta se

involucran, las granjas avícolas semitecnificadas no poseen las condiciones de

bioseguridad que se deberían implementarse.

Por consiguiente esta población avícola es más vulnerable a la de las granjas

tecnificadas, por consiguiente la Norma Técnica Nicaragüense 11 032-11 de

Regulación de la Actividad Avícola, permite que los avicultores de explotaciones

avícolas extensivas y semi intensivas conozcan los requerimientos que se deben

cumplir al pretender abrir un establecimiento avícola.

Tabla 17 Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura comercial semi

tecnificada de Nicaragua.

Vulnerabilidad de la población animal

Planificación de Contingencias TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 0 0 0 0

MEDIA 0 0 13 0 0 13

BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA 0 0 0 0 0 0

Total 0 0 13 0 0 0

En poblaciones de explotaciones semi tecnificadas, la planificación de contingencias de

contingencia resultó ser MEDIA y la influencia sobre la vulnerabilidad de esa población

tuvo también categoría de MEDIA.

80

La relación de vulnerabilidad media con la planificación de contingencias media en

granjas avícolas semi tecnificadas, se debe en parte al desconocimiento del personal

que atiende las granjas en situaciones de emergencias, así como su movilización en

todo caso.

En Nicaragua se cuenta con un Plan Nacional de Emergencia para Influenza Aviar,

MAGFOR (2006), el cual se basa en las disposiciones de la OIE.

En dicho plan de emergencia van descritas las actividades desde la notificación hasta la

confirmación de la enfermedad, canales de comunicación, conformación del Dispositivo

Nacional de Emergencia Sanitaria (DINESA), cuarentena, sacrificio sanitario, etc.

El plan de emergencia MAGFOR así como el de SAGARPA (2013), utilizado en el brote

de Influenza Aviar altamente patógena H7N3 en México, tienen la misma finalidad,

evitar que la enfermedad una vez introducida en el país, se disemine a otras regiones.

Tabla 18 Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura

comercial semi tecnificada de Nicaragua.

Vulnerabilidad de la población animal

Preparación del personal para emergencias TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 0 0 0 0

MEDIA 0 0 0 13 0 13

BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA mostró un nivel

0 0 0 0 0 0

Total 0 0 0 13 0 13

La preparación del personal para prevenir y enfrentar situaciones de emergencias tuvo

una categoría BAJA - MEDIA, en tanto la vulnerabilidad de esa población exhibió

categoría nominal de MEDIA.

En este sentido Suárez et al. (2008); (2010) y Fabré et al. (2009) insisten en

diagnosticar las capacidades y competencias de los miembros de los servicios

veterinarios en la vigilancia y reducción de los riesgos a la salud animal y pública y

dirigir la capacitación diferenciada de los profesionales de la veterinaria, productores y

81

públicos en general en este sentido. Obviamente, la capacitación del capital humano de

la profesión veterinaria ocupa un lugar central.

Vulnerabilidad de la población avícola de traspatio de Nicaragua

La vulnerabilidad de la población animal de traspatio de Nicaragua mostró un valor

categorizado de ALTA, influenciado sin lugar a dudas por un nivel de protección de esa

población animal evaluado de BAJA - MEDIA.

Tabla 19 Relación entre Vulnerabilidad - Protección de la población animal en la avicultura de traspatio de

Nicaragua.

Vulnerabilidad de la población animal

Protección de la población animal TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 0 17 0 17

MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA 0 0 0 0 0 0

Total 0 0 0 17 0 17

En todo caso las poblaciones avícolas de traspatio se encuentran distribuidas en los 17

departamentos del país.

Las aves de traspatio carecen de las condiciones mínimas de bioseguridad, por tanto el

riesgo de introducción es inminente. Estas aves son criadas en su mayoría por familias

rurales de pocos ingresos económicos.

Ante esta situación el MAGFOR, realiza capacitaciones dirigidas a productores

avícolas, sobre todo en las áreas identificadas de alto riesgo como aquellas

comunidades que se encuentran en las periferias de los humedales.

En estas explotaciones avícolas de autoconsumo familiar, las aves de traspatio en el

caso de que estén cercanas a las granjas avícolas tecnificadas actúan como aves

centinelas para las enfermedades avícolas mediante la vigilancia epidemiológica y

vacunación, actividad realizada por el MAGFOR año con año.

82

Ese valor de vulnerabilidad de la población animal de traspatio ALTO estuvo

influenciado además por un nivel MEDIO de planificación de contingencias.

Tabla 20 Relación entre Vulnerabilidad – Planificación de contingencias en la avicultura de traspatio de

Nicaragua.

Vulnerabilidad de la población animal

Planificación de Contingencias TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 17 0 0 17

MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA 0 0 0 0 0 0

Total 0 0 17 0 0 17

Las aves de traspatio, por las características de manejo, están más expuestas a

padecer enfermedades por la introducción de agentes patógenos en el ambiente, es por

ello que la vigilancia epidemiológica activa y pasiva juega un papel importante en el

control de las enfermedades.

Por tanto se hace necesario que el personal técnico en las regiones del país esté

consciente de esta situación y de las posibles fuente peligro por el posible ingreso de

patógenos, las cuales a su vez pueden ingresar a una explotación avícola si las

medidas de bioseguridad no son las adecuadas.

Según Conan et al. (2012), los métodos de producción en traspatio implican medidas de

bioseguridad bajas y un alto riesgo de infecciones contagiosas, como la enfermedad de

Newcastle (EN) o la zoonosis influenza aviar de alta patogenicidad (del inglés, HPAI).

Igualmente, el nivel ALTO de vulnerabilidad de esa población animal está dado por una

BAJA – MEDIA preparación del personal para emergencias en la avicultura de traspatio

de Nicaragua.

La vigilancia epidemiológica sobre las aves, especialmente las de traspatio y de vida

libre es esencial para reducir la vulnerabilidad de estas y las de crianzas intensivas a

los virus influenza.

83

La presentación de la influenza por virus A H7N9 en China y sus consecuencias en las

crías de aves y humanos así lo indican. Zao et al. (2013) destacan la necesidad de

vigilar los virus de gripe A (H7N9) en diferentes especies. Estos autores sugieren que

las aves silvestres pueden desempeñar un papel en la aparición de virus H7N9

subtipos, similar al papel que desempeñaron en la propagación geográfica del virus

aviar subtipo H5N1.

Tabla 21 Relación entre Vulnerabilidad – Preparación del personal para emergencias en la avicultura de traspatio de Nicaragua.

Vulnerabilidad de la población animal

Preparación del personal para emergencias TOTAL

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA - MEDIA BAJA

MUY ALTA 0 0 0 0 0 0

ALTA 0 0 0 17 0 17

MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA - MEDIA 0 0 0 0 0 0

BAJA 0 0 0 0 0 0

Total 0 0 0 17 0 17

Constituye un hecho importante la venta de aves vivas en mercados públicos o

similares y el riesgo que representa en la diseminación de virus influenza.

En China, Wu et al., (2014) destacan el papel de la preparación del personal encargado

de inspeccionar y manejar este tipo de comercio por su papel en la diseminación de

virus influenza y los riesgos a la salud animal y pública.

Como se puede apreciar, el nivel de vulnerabilidad BAJA – MEDIA, MEDIA y ALTA de

las poblaciones de aves en Nicaragua se manifiesta de una manera coincidente con lo

que la literatura internacional considera para las aves de crianza intensiva, semi

intensiva y de traspatio respectivamente.

La avicultura de Nicaragua está potencialmente en riesgo a la introducción y/o

diseminación de VIA de alta patogenicidad a partir de las aves migratorias y los

humedales del país, y su vulnerabilidad a estos peligros resulta BAJA – MEDIA y

MEDIA en las explotaciones tecnificadas y semitecnificadas. La población de traspatio

tiene una ALTA vulnerabilidad a estos peligros.

Según OIE (2012), además de ser altamente contagiosos entre las aves de corral, los

virus de la influenza aviar se transmiten rápidamente de granja en granja por los

84

movimientos de aves domésticas vivas, de la gente (especialmente si el calzado y otras

prendas están contaminados) y vehículos, equipos, piensos y jaulas contaminados.

Ante esta enfermedad el personal técnico a nivel nacional deberá estar debidamente

capacitado ante cualquier evento sanitario ya sea que se derive de un desastre natural.

CONCLUSIÓN

Los niveles de vulnerabilidad calculados para las aves de explotaciones tecnificadas,

semi tecnificadas y de traspatio de Nicaragua permiten afirmar que son las aves de

traspatio las poblaciones aviares más propensas tanto a la introducción como a la

difusión de los VIA de alta patogenicidad en el país y que la reducción de tales riesgos

es un propósito de prioridad.

85

CAPÍTULO III

“Nivel de riesgo e impacto de la introducción y diseminación del VIA alta

patogenicidad para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales”.

OBJETIVOS ESPECÍFICOS

1. Estimar el impacto de los niveles de riesgo que representa la introducción y

diseminación del VIA para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales.

2. Evaluar el nivel de riesgo que representa la introducción y diseminación del virus

del VIA para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales.

3. Proponer un modelo para el análisis de riesgos introducción y diseminación del

VIA para la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales.

MATERIALES Y MÉTODOS

Para evaluar el nivel de riesgo e impacto de la introducción y diseminación del VIA para

la avicultura de Nicaragua asociado a sus humedales se procedió de la siguiente forma:

1. Se estimaron las pérdidas a consecuencia de la introducción y diseminación del

agente etiológico en el país, para lo que se revisó la herramienta metodológica

MEEZ-ETA: Modelo para estimación económica de pérdidas por enfermedad

zoonótica y/o transmitida por alimentos (ETAs) asociadas o no a desastres

naturales de Suárez et al., (2008) y Suárez et al., (2007) que se ajustó a las

necesidades y particularidades de la avicultura de Nicaragua. Con esta

herramienta ajustada:

Se calculó el impacto en la producción de carne y huevos por la introducción y

diseminación del VIA a partir de humedales de Nicaragua.

2. Se revisó la Guía Práctica de Análisis de Riesgo según OIRSA/OIE (2006) y se

establecieron las consecuencias de la introducción del agente etiológico en

Nicaragua.

86

Se ajustaron los aspectos que recomienda para evaluar las consecuencias

biológicas y económicas para la avicultura de la introducción y diseminación

del VIA en Nicaragua.

Se estimaron las consecuencias biológicas y económicas para la avicultura

nicaragüense, por la posible introducción y diseminación del VIA a partir de

los humedales de Nicaragua.

3. Con la utilización de la Guía Práctica de Análisis de Riesgo según OIRSA/OIE

(2006) se estimó el riesgo de la introducción y diseminación de los agentes

etiológicos a territorio de Nicaragua con participación de los humedales del país.

Esta evaluación implicó:

La revisión de las bases para integrar la evaluación de la probabilidad de

ingreso (difusión y exposición) y de las consecuencias de la enfermedad ya

obtenidas de la investigación.

La estimación propiamente dicha del riesgo de introducción y diseminación del

VIA para la avicultura nicaragüense, a partir de los humedales de Nicaragua.

Se revisaron los criterios de Murray et al. (2003) para uso de la OIE acerca de

las evaluaciones semicualitativas de riesgos y el apoyo de criterios de

expertos en su ejecución.

4. Como contribución a la reducción de riesgos sanitarios asociados a la

introducción y diseminación del VIA en Nicaragua a partir de sus humedales, se

revisó en la literatura internacional, las tendencias del análisis y reducción de

riesgos sanitarios, así como la legislación vigente en Nicaragua para la reducción

de los riesgos sanitarios de introducción de agentes etiológicos para las

enfermedades emergentes de importancia para la sanidad animal, con énfasis en

la avicultura. En consecuencia:

Se elaboró un “Modelo para la reducción de los riesgos sanitarios de

introducción de agentes etiológicos para las enfermedades emergentes a la

87

avicultura nicaragüense” que incluye criterios para dar orden de prioridad en la

reducción de los riesgos.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En el proceso de evaluación de riesgos asociados a agentes etiológicos, la estimación

de las consecuencias según OIRSA/OIE (2006) es la integración de los resultados de la

evaluación de la difusión, la evaluación de la exposición y la evaluación de las

consecuencias para medir todos los riesgos asociados a los peligros identificados.

En este contexto, la estimación de las pérdidas económicas es un paso importante para

la reducción de los riesgos evaluados, en el proceso de manejo de los riesgos (Suárez

et al., 2007 b). El Código de Organismos Terrestres de la OIE (2014) se proyecta en

este mismo sentido.

En esta investigación, se estimaron las pérdidas que podrían producirse en la avicultura

Nicaragüense de todos los propósitos, por la posible introducción (difusión) y

diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad a partir de cualquiera de sus

humedales.

Tabla 22 Pérdidas estimadas por mortalidad y sacrifico de aves afectadas en caso de ocurrir un brote de

influenza aviar altamente patógena (IAAP) en un territorio de Nicaragua asociado a humedales.

Concepto de pérdida

Pérdidas según categoría (córdobas) Total

Ponedoras comerciales

Ponedoras de traspatio

Aves de engorda comerciales

Aves de engorda de traspatio

Aves muertas 1 160 052 640 64 239 298,756 248 358 785 15 281 016 1 487 931 740

Aves sacrificadas

61 911 719,1

3 561 477,724

17 777 260,4

1 112 280

84 362 737,2

Total 1 221 964 359,1 67 800 776,48 266 136 045,4 16 393 296 1 572 294 477

La tabla 22 muestra la estimación económica de las pérdidas según Suárez et al.

(2008) si se introdujera un VIA de alta patogenicidad en Nicaragua a través de un

humedal (como área de asentamiento de aves migratorias) y se presentara la

enfermedad en poblaciones de aves del país.

88

Para la estimación se seleccionaron los departamentos de Masaya y Granada (Cuadro

26) ya que estos representan los departamentos con poblaciones aviares en riesgo, por

tener la mayor cantidad de granjas avícolas (postura y engorde), así como el humedal

de Tisma que es una fuente de peligro sanitario, visitado por aves migratorias y que

posee además numerosas especies que pueden servir como hospederos, reservorios y

vectores de agentes etiológicos que pudieran provocar enfermedad en las poblaciones

en riesgo.

Criterios similares sostienen Murray et al. (2003) al sugerir procedimientos y categoría

evaluativas en este tipo de estudios de riesgo.

Según CFSPH/IICAB (2009), la mayoría de los virus H5N1 han sido aislados de aves

en la orden Anseriformes, en particular las familias Anatidae (patos, cisnes y gansos) y

Charadriiformes (aves playeras, gaviotas y charranes). También han sido reportadas

infecciones sintomáticas en faisanes, perdices, codornices, gallina de Guinea y pavo del

Congo (orden Galliformes), garcetas, cigüeñas y garzas (orden Ciconiiformes), palomas

(orden Columbiformes); águilas, halcones y buitres (orden Falconiformes); búhos (orden

Strigiformes); gallinetas, gallaretas y sultanes (grullas) (orden Gruiformes), cormoranes

(orden Pelecaniformes), emus (orden Struthioniformes), macás (orden

Podicipediformes), periquitos (orden Psittaciformes) y flamencos (orden

Phoenicopteriformes). Las infecciones sintomáticas naturales o experimentales, se han

reportado en aves paseriforme incluyendo pinzones cebra, pinzones domésticos,

gorriones domésticos, los gorriones Eurasiático del árbol, mynahs, cuervos, petirrojos,

urraca, munias, oropéndolas y urracas.

Algunas cepas de la influenza aviar pueden causar enfermedad en mamíferos, incluidos

caballos, visones, gatos, perros, hurones, martas piedra, palma civetas, mamíferos

marinos y otras especies. La evidencia serológica sugiere que los mapaches silvestres

también pueden ser infectados con algunos virus. Los virus aviar (IAAP) H5N1 que

circulan actualmente, parecen tener una particular amplia gama de huéspedes. Algunas

infecciones mortales del virus de la influenza aviar H5N1, han sido reportadas en tigres

y leopardos de zoológico, gatos domésticos, civetas de palmera en cautividad, un perro

y una piedra marta. Las infecciones experimentales con los virus aviar H5N1 se han

89

establecido en gatos domésticos, perros, zorros, cerdos, hurones, roedores, macacos,

vacas y conejos. Estas cepas continúan evolucionando, y otras especies también

pueden ser susceptibles a la infección y/o enfermedad.

Precisamente, las especies reportadas en los humedales de Nicaragua según MARENA

(2003) y Lezama (2006) se encuentran dentro de las antes referidas por CFSPH/IICAB

(2009), Centros Colaboradores de la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE).

Para estimar las pérdidas se partió del supuesto de una mortalidad del 95 % de las

aves, a partir de los criterios de CFSPH/IICAB (2009) de mortalidad entre 90 – 100 %

cuando la enfermedad de presenta por primera vez.

Por tanto las pérdidas estimadas por mortalidad y sacrifico de aves afectadas en caso

de ocurrir un brote de influenza aviar altamente patógena (IAAP) en un territorio de

Nicaragua asociado a humedales (Masaya y Granada) es de C$ 1 572 294 477

Córdobas.

El hecho significa que la producción nacional de carne de pollo, huevos y subproductos

avícolas se vería extremadamente comprometida ya que toda la producción del país es

prácticamente de autoconsumo.

La carne, huevos y subproductos avícolas en Nicaragua son la proteína de origen

animal más barata y por ende de mayor consumo, ante la introducción y diseminación

de los VIA, estos productos resultarían de difícil acceso, por lo que las importaciones de

productos avícolas serian inminentes.

90

Cuadro 27 Matriz de consecuencias.

Descriptor Descripción de OIRSA/OIE (2006) para cada descripción

Insignificantes Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son insignificantes.

Muy bajas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son menores.

Bajas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son bajas

Moderadas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son intermedias

Altas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son severas.

Extremas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del agente patógeno son catastróficas.

Para evaluar el nivel de riesgo de la presencia de humedales con sus aves migratorias

y población endémica o visitadora representan para la introducción y/o diseminación de

los VIA de alta patogenicidad en el país se utilizó la matriz de consecuencias que

OIRSA/OIE (2006) recomiendan según el Cuadro 26 presenta.

Considerando los resultados de las evaluaciones precedentes de vulnerabilidad de la

población animal y los elementos empleados en la respuesta al cuestionario empleado,

se considera oportuno evaluar las consecuencias de un posible evento sanitario

asociado a VIA de ALTAS por las siguientes razones:

Como el territorio nacional es libre de VIA de alta patogenicidad, la población

animal susceptible está inmunológicamente desprotegida ante estos agentes

como la OIE (2014) refiere en su lista de enfermedades.

Una vez introducida la enfermedad, existen vínculos y población animal

suficientemente susceptibles para la diseminación del VIA, sobre todo en la

región del Pacifico de Nicaragua en donde más se concentra la población avícola

según CENAGRO (2011) y MAG FOR (2014).

Por la diversidad de aves migratorias que transitan por nuestro país, así como las

cantidades de aves salvajes endémicas (ALAS, 2001).

91

La introducción de VIA al país por los humedales a través de las aves migratorias

a su vez a las aves de traspatio actuando como diseminadoras de la enfermedad

como (Zao et al. (2014) y Wu et al. (2014) sostienen.

La bioseguridad juega un rol muy importante en las explotaciones avícolas a

todas las escalas, al evitar la propagación y diseminación de las enfermedades,

OIE (2012).

Para evaluar el nivel de riesgo que los VIA de alta patogenicidad asociados a

humedales representan para la población avícola de Nicaragua se utilizó la Matriz para

la Estimación del Riesgo de OIRSA/OIE (2006). También se emplearon los resultados

de la evaluación de la probabilidad de introducción (difusión) y diseminación

(exposición) de VIA y los resultados del nivel de vulnerabilidad de la población animal

según Suárez et al. (2007) y la Matriz de Consecuencias también según OIRSA/OIE

(2006).

En este estudio, la probabilidad de introducción (difusión) y diseminación (exposición)

de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua calculada según OIRSA/OIE (2006) obtuvo

calificación de Moderada; en tanto que la evaluación de las consecuencias fue

considerada Altas al ser evaluada por los mismos procedimientos y evidenció que en

caso de ocurrir el evento, las consecuencias y el impacto biológico y económico

derivado de la introducción del agente patógeno serían severas.

Cuadro 28 Matriz para la estimación del riesgo.

Consecuencias

Insignificante Muy bajas Bajas Moderadas Altas Extremas

Pro

ba

bil

ida

d d

e

dif

us

ión

y

ex

po

sic

ión

Alta I MB B M A E

Moderada I MB B M A E

Ligera I MB B M A E

Baja I I MB B M A

Muy baja I I I MB B M

Extremadamente baja

I I I I MB B

Insignificante I I I I I MB

92

En consecuencia, la coincidencia de estas categorías nominales evaluativas en la

Matriz para la estimación del riesgo de OIRSA/OIE (2006) muestra una evaluación de

Alto para el riesgo.

Según esta fuente, se podría interpretar que la probabilidad de introducción (difusión) y

diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua y la magnitud de

sus consecuencias biológicas y económicas son Altas.

De hecho, el nivel de la vulnerabilidad Alto calculado en este estudio según

recomendaciones de Suárez et al. (2007) confirma el nivel de riesgo estimado según los

criterios de la Oficina Regional de Sanidad Animal para América (OIRSA) y la

Organización Mundial de Sanidad Anima (OIE).

Los procedimientos utilizados coinciden con los criterios de Murray et al. (2003) que

elaboraron un manual de análisis de riesgos que recomienda la Organización Mundial

de Sanidad Animal para estos propósitos.

Figura 12 Marco general de un Árbol de Escenarios donde se examinan probabilidades.

Fuente: Murray et al. (2003).

93

Tal herramienta metodológica considera acertado utilizar procedimientos cualitativos

basados en el juicio de los expertos para la evaluación de los riesgos y como apoyo a

los métodos semicualtitativos.

Según SENASA (2010) mantener un programa con el propósito de prevenir el ingreso

de enfermedades exóticas, así como mantener un sistema de alerta inmediata y un

sistema de vigilancia epidemiológica activa es primordial para el país, ya que la

introducción de la influenza aviar tendría importantes consecuencias sanitarias,

sociales, económicas y un riesgo para la salud pública y la seguridad alimentaria.

En consecuencia, las acciones de reducción de riesgos a la avicultura son necesarias,

especialmente dando prioridad a las poblaciones con niveles de vulnerabilidad más

comprometidos, es decir, traspatio, semi intensivas e intensivas.

94

Este estudio propone un modelo para el análisis de los riesgos asociados a la

introducción y/o diseminación de virus influenza a un territorio, asociado a las aves

migratorias en los humedales como sus áreas de asentamiento.

Selección y caracterización de la población a estudiar

EVALUACIÓN DE RIESGOS

Evaluación de la probabilidad de introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en el territorio según OIRSA/OIE (2006).

EVALUACIÓN DEL PELIGRO

EVALUACIÓN DE LA VULNERABILIDAD DE LA POBLACIÓN ANIMAL EN RIESGO POTENCIAL

Identificar y caracterizar el peligro.

Identificar y caracterizar las fuentes de peligro.

Evaluar la probabilidad de ocurrencia del peligro.

Evaluación de la vulnerabilidad de la población animal a la de introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en el territorio

Adecuar y emplear la Metodología de análisis de riesgos químico-tóxicos para la sanidad animal de Suárez et al. (2007) y:

Determinar las áreas y elementos en riesgo.

Evaluar la vulnerabilidad de la población animal a través de la evaluación de la protección de la población animal, planificación de contingencias y preparación del personal para emergencias.

Evaluación de las consecuencias biológicas y económicas según OIRSA/OIE (2006).

EVALUACIÓN DEL RIESGO DE INTRODUCCIÓN Y/O DISEMINACIÓN DE VIA PARA LA POBLACIÓN DE AVES DE NICARAGUA.

Estimar las pérdidas económicas por la población de aves de Nicaragua, si ocurriera la introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en el territorio según Suárez et al., (2007 b); (2008) y con referencias valor de mortalidad según CFSPH/IICAB (2009).

Evaluación del riesgo de introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad para la población aviar del territorio según OIRSA/OIE (2006).

RECOMENDACIONES PARA REDUCIR EL RIESGO DE INTRODUCCIÓN Y/O DISEMINACIÓN DE VIA PARA LA POBLACIÓN DE AVES DE NICARAGUA.

Aplicación de acciones de reducción de la vulnerabilidad de la población aviar a la de introducción (difusión) y/o diseminación (exposición) de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua.

Aplicación de medidas de reducción de riesgos.

Dar orden de prioridad según nivel de vulnerabilidad determinado.

Figura 13 Modelo para el análisis de riesgos de introducción y/o diseminación de VIA de alta patogenicidad en Nicaragua.

Fuente: Calderón y Suárez (2014).

95

Como se puede apreciar, el modelo incluye un organigrama de ejecución y brinda la

posibilidad de emplear diversas metodologías o instrumentos metodológicos para

cumplir sus propósitos.

Este modelo podría ser utilizado con ajustes y/o adecuaciones para la evaluación de los

riesgos de introducción y/o diseminación de otros agentes etiológicos que pueden

causar enfermedad en animales e incluso humanos (en el caso de las zoonosis) en un

territorio, igualmente asociado a las aves migratorias en los humedales como sus áreas

de asentamiento.

CONCLUSIONES

La probabilidad de introducción y/o diseminación de VIA de alta patogenicidad en

Nicaragua a partir de los humedales y las aves migratorias que en ellas existen son

ALTAS, con grandes afectaciones e impacto en la salud y economía avícola, en

detrimento de industriales y de pequeños productores.

96

VIII. CONCLUSIONES GENERALES

Teniendo en consideración los resultados obtenidos así como la bibliografía consultada

podemos arribar a las siguientes conclusiones:

1. Los procedimientos metodológicos empleados, así como los criterios de la

Organización Mundial de Sanidad Animal y de expertos en el área del

conocimiento permitieron evaluar los riesgos de introducción y/o diseminación de

VIA de alta patogenicidad en Nicaragua y su impacto, utilizando los humedales y

aves migratorias como factores de riesgo.

2. El nivel de vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a los VIA de alta

patogenicidad es BAJO – MEDIO, MEDIO y ALTO para las poblaciones de

explotaciones tecnificadas, semitecnificadas y de traspatio respectivamente,

siendo las aves de traspatio las que suponen un riesgo mayor para la

introducción y/o diseminación de estos virus en el país.

3. El impacto de la posible introducción y/o diseminación de VIA de alta

patogenicidad en Nicaragua es ALTO, con severas consecuencias para la

economía del país y los productores avícolas, pero más especialmente para los

pequeños productores de aves y para los que utilizan esta crianza como vía de

subsistencia.

97

IX. RECOMENDACIONES

Después de analizar los resultados obtenidos en este estudio, se dejan las siguientes

recomendaciones:

1. Se deberán realizar periódicamente estudios de análisis de riesgo de

introducción del VIA altamente patógena a través de las aves migratorias que se

acentúan en los humedales de Nicaragua.

2. Es importante señalar que se necesitan realizar otros estudios de riesgo de

introducción y diseminación del VIA, por otras fuentes como las importaciones de

aves vivas, productos y subproductos de origen avícola, gallos de pelea, etc.

3. La vigilancia epidemiológica en aves de traspatio (centinelas) de las zonas de

alto riesgo por su cercanía a los humedales, juegan un papel importante, por

tanto es necesario reforzar la vigilancia habitual que realiza el MAGFOR, en

estas aéreas.

98

X. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

1 Abolnik C. (2007). Detection of a North American lineage H5 avian influenza virus in a South African wild duck.Onderstepoort. J Vet Res 74: 177-180.

2 Alexander DJ, Spackman DE, Gough RE, Borland ED, Stuart JC. (1981). Isolation of Influenza A viruses from commercial ducks on a farm in Norfolk between August 1979 and March 1980. Avian Pathol 10: 263-272.126

3 Alexander DJ, Parson SG, Manvell RJ. (1986). Experimental assessment of the

pathogenicity of eight avian influenza A viruses of H5 subtype for chickens, turkeys, ducks and quail. Avian Pathol 15:647-662.

4 Alexander DJ. (2000). A review of avian influenza in different bird species. Vet

Microbiology 74 (Iss. 1-2): 3-13.

5 Alexander DJ. (2007a). An Overview of the epidemiology of avian influenza.Vaccine 25: 5637-5644.

6 Alexander DJ. (2007b). Gripe Aviar. Enfermedad y diagnostico. Seccion de Virologia, Centro de Investigaciones en Enfermedades Tropicales (CIET), Fac. deMicrobiologia, Univ. de Costa Rica. Laboratorios de Referencia para la C.E., OIE, y FAO para la Gripe Aviar. Veterinary Laboratories. Disponible en: http://www.oie.int/ESP/normes/mmanual/pdf_es/2.1.14_Gripe_aviar_2007.pdf. Fecha de consulta: 21 marzo del 2012.

7 Alianza para Las Areas Silvestres (ALAS Nicaragua) (2001) Disponible en:

http://www.avesnicaragua.org/ Fecha de consulta: 17 de marzo del 2014

8 Arranz RJ. (2008). Influenza aviar y seguridad alimentaria. Disponible en: http://ranf.com/gripe/influenza/cap09.pdf. Fecha de consulta: 21 diciembre del 2011

9 Arzey G. (2004). The role of wild aquatic birds in the epidemiology of Avian

Influenza in Australia.Australian Vet. Journal 82(6): 377-378.

10 Asociacion Armonia (2011). Bird Conservation in Bolivia. Disponible en: http://armonia-bo.org/. . Fecha de consulta: 15 de marzo del 2014.

11 Beigel H, Farrar JA, Han M, Hayden FG, Jong HR, Lochindarat S, Nguyen

TK,Nguyen TH, Tran TH, Nicoll A, Touch S, Yuen KY. (2005). Avian influenza A(H5N1) infection in humans. N. Engl. J. Med. 353(13):1374-1385.

99

12 Beldoménico P, Uhart M. (2008). Eco epidemiologia de los virus de Influenza Aviar. Rev. FAVE - Cs Vet 7 (1 y 2). Disponible en: http://bibliotecavirtual.unl.edu.ar:8180/publicaciones/bitstream/1/468/5/fave_vet_v7_n1_2_p23_40_resumen.pdf.Fecha de consulta: 18 diciembre del 2010

13 Betakova T, Ciampor F, Hay AJ. (2005). Influence of residue 44 on the activity of

the M2 proton channel of influenza A virus. J Gen Virol 86 (1): 181-184

14 Bird life International. (2005). Las aves migratorias son victimas no vectores de la gripe aviar. Declaracion de sobre Gripe Aviar. Disponible en: http://avesdecostarica.org/ccaocr/Gripe_aviar.html. Fecha de consulta: 14 enero del 2010

15 Blanco DE. (2009). Ecologia y comportamiento de aves silvestres migratorias y

la influenza aviar. Wetlands International- LAC. Bs As. Argentina. Taller Internacional de Vigilancia en Aves Silvestres: Herramienta Global Contra la Influenza Aviar. Santiago, 17 a 18 de junio de 2009. Organizado por el Servicio Agricola y Ganadero; US Department of Agriculture (USDA/APHIS) y Wildlife Conservation Society (WCS). Disponible en: http://www.sag.gob.cl/opendocs/asp/pagVerRegistro.asp?boton=Doc49&argInstanciaId=49&argCarpetaId=1900&argTreeNodosAbiertos=(1900)(49)&argTreeNodoActual=1900&argTreeNodoSel=1900&argRegistroId=4560.Fecha de consulta: 02 febrero del 2011.

16 Boere GC, Galbraith CA, Stroud DA. (2006). Waterbirds around the world. The

Stationery Office, Edinburgh (Reino Unido). Disponible en: http://books.google.com.pe/books?id=4htx09cbgC&pg=PA14&lpg=PA14&dq=Boere+y+Stroud,+2006+migraciones+de+aves+silvestres&source=bl&ots=HUW9_eQDCo&sig=cH7itr08ga2Z_qENlvHrjaDtLDE&hl=es&ei= hTIC_EYP58Aaqlsi6Cg&sa=X&oi=book_result&ct=result&resnum=1&ved=0CBQQ6AEwAA#v=onepage&q&f=false.Fecha de consulta: 14 abril del 2010

17 Bort C.J. y J. Ll. Bort C. (1998). La migracion de aves Grup d' Estudis i Protecco

de les Rapaces (G.E.R). Disponible en: http://www.internatura.org/estudios/migracio.html

18 Bosch FX, Garten W, Klenk HD, Rott R. (1981). Proteolytic cleavage of

influenzavirus hemagglutinins: primary structure of the connecting peptide between HA1 and HA2 determines proteolytic cleavability and pathogenicity of Avian Influenza viruses. Virology 113(2): 725-735.

19 Brandon L, Banks J, Alexander D. (2007). Highly pathogenic avian influenza

viruses with low virulence for chickens in vivo tests. Avian Pathol 36(5): 347-350(4). 128

100

20 Brown JD, Stallknecht DE, Beck JR, Suarez DL, Swayne DE. (2006). Susceptibility of North American Ducks and Gulls to H5N1 Highly Pathogenic.Avian Influenza Viruses. Emerg Infect. Dis. 12(11): 1663-1670.

21 Brown JD, Stallknecht DE, Valeika S, Swayne DE. (2007). Susceptibility of wood

ducks to H5N1 highly pathogenic avian influenza virus. J Will Dis. 43(4): 660-667.

22 Bunn C.M. (2004). The role of wild aquatic birds in the epidemiology of avian influenza in Australia.Aust Vet Journal 82(10): 644.

23 Buscaglia C. (2004). Influenza Aviar. Articulo de Revision. Fac. Ciencias

Veterinarias. Univ. Nac. De la Plata. Bs As. Argentina. In Vet 2004. 6(1): 71-84.

24 Castillo M. 1993. Enfermedades que atacan a la fauna silvestre. Instituto Nicaragüense de Recursos Naturales y del Ambiente (IRENA). Managua, Nicaragua. 6 pp.

25 Capua I. and F. Mutinelli.(2001). Mortality in Muscovy ducks (Cairina moschata)

and domestic gees (Anser anser var. domestica) associated with natural infection with a highly pathogenic avian influenza virus of H7N1 subtype. Avian Pathol 30: 179-183.

26 Capua I, Marangon S. (2006a).Control of Avian Influenza in Poultry. Emerg Infect

Dis 12(9)

27 Capua I, Marangon S. (2006b).Control and prevention of avian influenza in an evolving scenario. Vaccine 25: 5645–5652.

28 Capucci DT, Johnson DC, Brugh M, Smith TM, Jacson CF, Pearson JE, Senne

DA. (1985). Isolation of avian influenza virus (subtype H5N2) from chicken eggsduring a natural outbreak. Avian Dis. 29: 1995-1200.

29 Causey D, Edwards SV.(2008). Ecology of Avian Influenza Virus in Birds.Avian

Influenza Virus in Birds. 197 (Suppl. 1): S29.

30 Centers for Disease Control and Prevention (CDC). (2009). Los CDC publican el informe anual sobre su impacto en la salud. Disponible en: http://www.cdc.gov/spanish/noticias/2009/03/informe_anual/. Fecha de consulta: marzo 14 de 2014.

31 Centers for Disease Control and Prevention (CDC). (2014) First Human Avian

Influenza A (H5N1) Virus Infection Reported in Americas. Disponible en: http://www.cdc.gov/flu/avianflu/h5n1-virus.htm. Fecha de consulta: marzo 7 de 2014.

32 Centers for Disease Control and Prevention (CDC/HAN) (2014) Human

Infections with Novel Influenza A (H7N9) Viruses.Summary and

101

Background.Centers for Disease Control and Prevention (CDC)/Health Alert Network (HAN).Disponible en: http://emergency.cdc.gov/han/han00344.asp. Fecha de consulta: marzo 13 de 2014.

33 CENAVECE. Influenza Aviar. Se modifica el papel de los patos domesticos en

Asia. Mexico. Disponible en:http://www.cenavece.salud.gob.mx/emergencias/interior/flu-aviar.htm. Fecha de consulta: 21 diciembre del 2011

34 Center for Food Security and Public Health (CFSPH) / Institute for International

Cooperation in Animal Biologics (IICAB) (2009). Influenza Aviar de Alta Patogenicidad. Disponible en: www.cfsph.lastate.edu/IICAB/. Fecha de consulta: 20 de marzo de 2014.

35 Clark L, Hall J. (2006). Avian Influenza in wild birds: Status as reservoirs, and

risk to human and agriculture. Ornithological Monographs.The American Ornithologists Union, 2006. (60): 3-29.

36 Comotto GE.(2000). Enfermedades de las aves.Influenza Aviar.1a ed. Lima –

Peru.Ed. Sagazeta. p 157-163.

37 Convención Ramsar sobre los Humedales (2005). La Gripe Aviar hiperpatogenica y sus consecuencias para la conservacion y el uso racional de los humedales. 9ª Reunion de la Conferencia de las Partes Contratantes de la Convencion sobre los Humedales (Ramsar, Iran, 1971) Kampala, Uganda, 8 a 15 Nov. 2005. Disponible en: http://www.usda.gov/birdflu. http://www.ramsar.org/res/key_res_ix_23_s.htm. Fecha de consulta: 21 octubre del 2010

38 Convención sobre las especies migratorias (2008). Proyecto de Resolucion

sobre como responder al reto que presenta el surgimiento y resurgimiento de enfermedades en espeiesc migratorias, incluyendo la Gripe Aviar Altamente Patogena H5N1. Distribucion General. PNUMA/CMS/Resolucion.9.8/ Rev.1. 28 de noviembre de 2008. Roma, del 1 al 5 de Diciembre del 2008. Disponible en:http://www.cms.int/bodies/COP/cop9/documents/meeting_docs/Res%20and%20Rec/ Sp/Res_9_08_Rev3_Avian_Influenza_S.pdf

39 Correa (2006). Papel de la Organización Mundial de la Sanidad Animal (OIE) en

la prevención y control de las enfermedades graves que afectan la economía animal Importancia de la Influenza Aviar. Conferencia Magistral. VI Cong. Int. Desastres. La Habana. Cuba.

40 Convención de Ramsar sobre los Humedales (2013). Disponible en:

http://www.ramsar.org/indexsp.htm. Fecha de consulta: 17 de noviembre del 2013

102

41 Cox NJ, Fuller F, Kaverin N, Klenk RA, Lamb B, Mahy W, Mc Cauley JW, Nakamura K, Palese P, Webster RG. (2000). Orthomixoviridae. In: VirusTaxonomy. Van Regenmortel MH., Fauquet CL., Bishop DHL., Carsntens EB., EstesMK., Lemon SM, Maniloff J, Mayo MA, Mc Geoch DL, Pringue CR, Wickner RB.Seventh Report of the International Committee on taxonomy of viruses. AcademicPress: San Diego. p: 585-597.

42 Chen H, Deng G, Li Z, Tian G, Jiao P, Zhang L, Liu Z, Webster RG, Yu K.

(2004).The evolution of H5N1 influenza viruses in ducks in southern China.PNAS. 101(28):10452. Disponible en:http://www.pnas.org/content/101/28/10452.abstract?citedby=yes&legid=pnas;101/28/10452. Fecha de consulta: 23 de abril del 2008

43 DEFRA.(2007). Outbreak of highly pathogenic H5N1 Avian Influenza in Suffolk in

January 2007.A report of the epidemiological findings by the National Emergency Epidemiology Group.Disponible en:http://news.bbc.co.uk/2/shared/bsp/hi/pdfs/20_04_07_defra_bird.pdf. Fecha de consulta: 15 de septiembre del 2012.

44 Del Hoyo J, Elliot A, Sargatal J. (1996). Handbook of the birds of the world.Vols.

1 and 3. Lynx Edicions, Barcelona - Espana (Vol. 1) p 528–628 / (Vol. 3) p 276–722. Disponible en: http://en.wikipedia.org/wiki/Handbook_of_the_Birds_of_the_World#Volume_3:_Hoatzin_to_Auks.Fecha de consulta: 12 mayo del 2013

45 Dirección Nacional de Sanidad Animal. (2003). Manual de procedimientos

Influenza aviar altamente patogena. Servicio Nacional de Sanidad y Calidad Agroalimentaria. Direccion de Luchas sanitarias. Programa de animales de Granja. Influenza aviar altamente patogena. Disponible en:http://www.aviculturaargentina.com.ar/sanidad/Manual%20de%20Procedimientos%20de%20Influenza%20Aviar.pdf. Fecha de consulta: 4 febrero del 2008

46 Donatelli I, Campitelli L, Di Trani L, Puzelli S, Selli L, Fioretti A, et al. (2001).

Characterisation of H5N2 influenza viruses from Italian poultry. J Gen Virol 82: 623-630.

47 Ducks Unlimited (2006). Disponible en: https://www.ducks.org/ Fecha de

consulta: 17 de marzo del 2014

48 Economic Commission for Latin America and the Caribbean (ECLAC) (2005- 2006).113 Chapter VI Bird flu and foot-and-mouth disease: impacts and regionalcooperation. Latin America and the Caribbean in the World Economy. Disponible en:http://www.eclac.org/publicaciones/xml/0/26620/Chapter_VI.pdf. Fecha de consulta: 17 de junio del 2008

103

49 Eisenlohr L, Gerhard W, Hackett CJ. (1987). Role of receptor-binding activity of the viral haemagglutinin molecule in the presentation of influenza virus antigens to helper T cells. J Virol 61: 1375-1383.

50 Ellis, TM, Bousfield RB, Bissett LA, Dyrting KC, Luk GS, Tsim ST, Sturm-Ramirez K, Webster RG, Guan Y, Malik Peiris JS.(2004). Investigation of outbreaksof highly pathogenic H5N1 avian influenza in waterfowl and wild birds in Hong Kongin late 2002.Avian Pathol 33: 492-505.

51 Espinal C. (2007). Influenza aviar y amenaza de una pandemia. Rev. CES. Med.

21(Supl. 1): 49-54.

52 Easterday BC, Hinshaw VS, Halvorson DA.(1997). Influenza. In: Calnek BW, Barnes HJ, Beard CV, Mc Dougald LR, Siaf YM, eds. Diseases of Poultry. 10th ed. USA: Iowa State University Press: Ames, IA, p 583-605.

53 Easterday, B.B., and B. Tumova.(1972). Avian Influenza. In: Hofstad MS, Calnek

BW, Hembolt CF, Reid WM, Yoder Jr. HW, eds. Diseases of poultry, 6th ed. USA: Iowa State University Press: Ames, IA, p 670-700.

54 Fabré, Y.; Suárez, Y.; Fuentes, M. (2008). Metodología para realizar el

diagnóstico de las capacidades de los servicios veterinarios asistenciales para la prevención y control de las zoonosis en territorios. REDVET. Revista electrónica de Veterinaria. ISSN: 1695-7504. Vol. 10, Nº. 7, Julio/2009. Disponible en: http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n070709.html. Fecha de consulta: marzo 14 de 2014.

55 Fauquet CM, Mayo MA, Maniloff J, Desselberger U, Ball LA. (2004). Virus

Taxonomy, Eighth Report Academic Press, 1162 pp. Microbiology & Immunology: BS3035. Disponible en:http://www.micro.msb.le.ac.uk/3035/BS3035/htlm. Fecha de consulta: 14 de febrero del 2008.

56 Food Alimentary Organization (FAO) (2006c).El control de Gripe Aviar. Guia

para la prevencion y control de la Gripe Aviar en la Avicultura de pequena escala en America Latina y el Caribe. Disponible en: http://www.paho.org/spanish/ad/dpc/vp/flu-avi-fao-guia.htm. Fecha de consulta: 26 de marzo del 2013

57 Food Alimentary Organization (FAO) (2007a).Influenza Aviar. Disponible

en:http://www.rlc.fao.org/es/prioridades/transfron/aviar/epidemio.htm. Fecha de consulta: 2 de septiembre del 2013

58 Food Alimentary Organization (FAO) (2007c). Asistencia de emergencia para la

deteccion temprana de la Influenza Aviar en la Region Andina. Disponible en: http://www.rlc.fao.org/es/ganaderia/pdf/3105.pdf. Fecha de consulta: 2 de septiembre del 2013.

104

59 Food Alimentary Organization (FAO) (2007d).Directrices generales y encuesta

epidemiologica para la elaboracion de un analisis de riesgo de influenza aviar en America Latina y el Caribe. Asistencia de emergencia para la deteccion temprana de la Influenza Aviar Altamente Patogena en el Caribe (TCP/RLA/3103); Centroamerica(TCP/RLA/3104); Region Andina (TCP/RLA/3105) y Cono Sur (TCP/RLA/3106). Proyectos FAO de Cooperacion Tecnica. Centro de Emergencia para el Control de las Enfermedades Transfronterizas de los Animales (ECTAD). Organizacion de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentacion (FAO). Oficina Regional para America Latina y el Caribe (FAORLC).

60 Food Alimentary Organization (FAO)(2007e). Influenza Aviar. Boletin de

Enfermedades transfronterizas de los animales. Emergency Prevention System Empres. FAO Division de Produccion y Sanidad Animal. Jul 2004 - Dic. 2006. Disponible en: ftp://ftp.fao.org/docrep/fao/010/a1229s/a1229s00.pdf. Fecha de consulta: 20 de septiembre del 2013.

61 Fouchier RA, Schneeberger PM, Rozendaal FW, Broekman JM, Kemink SA, Munster V, Kuiken T, Rimmelzwaan GF, Schutten M, Van Doornum GJ, Koch G, Bosman A, Koopmans M, Osterhaus AD. (2004). Avian influenza A virus(H7N7) associated with human conjunctivitis and a fatal case of acute respiratorydistress syndrome. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA101: 1356–1361. Disponible en:http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/14745020

62 Fouchier RA, Munster VJ, Keawcharoen J, Osterhaus AD, Kuiken T.

(2007).Virology of Avian Influenza in relation to wild birds. J Wilf Dis. 43 (Supl. 3): 7-14.

63 Fumin L; Tang S, Zhao D, Zhang X, Kou Z, Li Y, Zhang Z, Yin Z, Chen S, Li S,

Zhang D, Yan B, Li T. (2006). Characterization of H5N1 Influenza Viruses Isolatedfrom Migratory Birds in Qinghai Province of China in 2006. Avian Dis. 51(2): 568-572.

64 Gambaryan A, Yamnikova S, Lvov D, et al. (2005). Receptor specificity of

influenza viruses from bird and mammals: new data of involvement of the inner fragments of the carbohydrate chain. Virology 334: 276-283. 135

65 García M, Crawford JM, Latimer JW, Rivera-Cruz E, Perdue ML. (1996).

Heterogeneity in the haemagglutinin gene and emergence of the highly pathogenicphenotype among recent H5N2 avian influenza viruses from Mexico.J Gen Virol.77:1493–504.

66 García GJ. (2006). Influenza Aviar: Situacion Mundial, Impacto en la Salud

Pública yCriterios de la Organizacion Mundial de la Salud Animal. Oficina International de Epizootias (OIE).

105

67 García GJ. (2009). Influenza Aviar: Control Epidemiologico. FAO. Oficina Regional para Latinoamerica y el Caribe. Disponible en: http://www.rlc.fao.org/es/prioridades/transfron/aviar/pdf/ControlIAAP.pdf. Fecha de consulta: 12 agosto del 2013.

68 García S.; Martínez C.; Molina S.; Sances D. y M. Tapia. (2006). Rol de las aves

migratorias en la transmision de la Influenza Aviar. Univ. de Chile. Fac. de Ciencias Veterinarias y Pecuarias. Departamento de Medicina Preventiva Animal Epidemiologia. Disponible en: https://www.ucursos. cl/veterinaria/2009/1/DU12/1/material_alumnos/previsualizar?id_material=1003. Fecha de consulta: 14 de mayo del 2013.

69 Garamszegi L, Møller A. (2007). Prevalence of avian influenza and host ecology.

Proc.R.Soc.B 274: 2003-2012.

70 Gilbert M, Xiao X, Domenech J, Lubroth J, Martin V, Slingenbergh J. (2006b).Anatidae Migration in the Western Palearctic and Spread of Highly Pathogenic Avian Influenza H5N1 Virus. Emerg Infect Dis 12(11):1650-1656.

71 Godoy P. (2006). Avian influenza pandemics: a new challenge for public health.

Gaceta Sanitaria. 20(1):4-8 Barcelona ene-feb. 2006.Disponible en: http://www.scielosp.org/pdf/gs/v20n1/editorial2.pdf. Fecha de consulta: 12 noviembre del 2010

72 Gorman OT, Bean WJ, Webster RG. 1992. Evolutionary processes in influenza

viruses: divergence, rapid evolution, and stasis. Current Topics in Microbiology and Immunology. 176: 75-97.

73 Halvorson DA, Kelleher CJ, Senne DA. 1985. Epizootiology of avian influenza:

effect of season on incidence in sentinel ducks and domestic turkeys in Minnesota. Appl. Environ Microbiol. 49(4): 914-919

74 Hanson BA, Stallknecht DE, Swayne DE, Lewis LA, Senne DA. (2000). Virus de

Influenza aviar en patos de Minnesota 1998-2000. Avian Dis 47(53): 867-871.

75 Hanson BA, Swayne DE, Senne DA, Lobpries DS, Hurst J, Stallknecht DE. (2005). Avian Influenza Viruses and Paramyxoviruses in Wintering and Resident Ducks inTexas.J Wilf Dis 41(3): 624-628.

76 Herrrero - Uribe L. (2008). El virus influenza y la gripe aviar. Acta

MédicaCostarricense. Acta Med Costarricense 50(1): 13-19

77 Hidalgo H. (2005). Aclaraciones sobre la hipotetica relacion de la Influenza de las aves y la Influenza humana. Novedades Medico Cientificas. AMEVEA. Chile Marzo 14.2005

106

78 Hinshaw VS, Webster RG, Turner B. (1980).The perpetuation of Orthomyxoviruses and Paramyxoviruses in Canadian waterfowl. Canadian J Microb 26: 622-629.

79 Hubalek Z. (2004). An annotated checklist of pathogenic microorganisms

associated with migratory birds. J Wild Dis 40: 639-659.

80 Hulse DJ, Webster RG, Russell RJ, Perez DR. (2004).Molecular determinants within the surface proteins involved in the pathogenicity of H5N1 influenza viruses in chickens. J Virol. 78(18): 9954-64.

81 Hulse-Post DJ, Sturm-Ramirez KM, Humberd J, Seiler P, Govorkova EA, Krauss S, Scholtissek C, Puthavathana P, Buranathai C, Nguyen TD, Long HT, Naipospos TSP, Chen H, Ellis TM, Guan Y, Peiris JSM, Webster RG. (2005). Roleof domestic ducks in the propagation and biological evolution of highly pathogenicH5N1 influenza viruses in Asia.Proceed of the National Acad of Sciences 102 (30):10682-10687.

82 Instituto Nicaraguense de Estudios Territoriales (INETER) Mapas (2001).

Disponible en: http://www.ineter.gob.ni/Geodecia/mapas_de_nicaragua.html. Fecha de consulta: 15 de enero del 2014

83 INFOSAN (2005).Highly pathogenic H5N1 avian influenza outbreaks in poultry

and in humans: Food safety implications. Information note No 7/2005 - Avian Influenza. Disponible en:http://www.who.int/foodsafety/fs_management/No_07_AI_Nov05_en.pdf. Fecha de consulta: 12 noviembre del 2008

84 Jackson DC, Drummer HE, Urge L, Otvos LJR, Brown LE. (1994). Glycosylation

of a synthetic peptide respresenting a T-cell determinant of influenza virus haemagglutinin results in loss of recognition by CD4+T-cell clones Virol. 199: 422- 430.

85 Jones YL, Swayne DE. (2004). Comparative pathobiology of low and

highpathogenicity H7N3 Chilean avian influenza viruses in chickens. Avian Dis. 48: 119-128.

86 Kaleta EF, Hergarten G, Yilmaz A. (2005). Avian influenza A viruses in birds – an

ecological, ornithological and virological view. Dtsch Tierarztl Wochenschr. 112(12): 448-456.

87 Kalthoff D, Breithaup A, Teifke JP, Globig A, Harder T, Mettenleiter TC, Beer M. (2008).Highly Pathogenic Avian Influenza Virus (H5N1) in experimentallyinfected adult mute swans. Emerg Infect Dis 14:1267-1270.

88 Kang SJ, Kim HM; Kim YH, Hwang SD, Shin JS, Ku KB, Kim HS, Sea SH.

(2009).Phylogenetic analysis of reasorted avian influenza viruses isolated from Koreandomestic ducks from 2005 to 2007. Virus Genes. 38(1): 80-84.

107

89 Karesh WB, Cook RA, Gilbert M, Newcomb J. (2007). Implication of wildlife trade

on the movement of avian influenza and other infectious diseases. J Wildl Dis 43: S55-S59.

90 Kaverin NV, Rudneva IA, Ilyushina NL, Lipatov YA, Krauss S, Webster

RG.(2004). Structural Differences among Hemagglutinins of Influenza A Virus Subtypes areReflected in Their Antigenic Architecture: Analysis of H9 Escape Mutants. J Virol 78:1240-249.

91 Kawoaka Y, Chambers TM, Sladen WL, Webster RG. (1988). Is the gene pool of

influenza viruses in shorebirds and gulls different from that in wild duck? Virol 163: 247-250.

92 Kida H, Okasaki K, Takada A, Ozaki H, Tashiro M, Lvov DK, Shortridge KF,

Webster RG. (2001). Global surveillance of animal influenza for the control of futurepandemics. International congress series 1219(2001): 169-171.

93 Kim JK, Negovetich N J, Heather LF, Webster RG. (2009). Ducks: The "Trojan

Horses" of H5N1 influenza. Influenza and Other Respiratory Viruses 3(4): 121 -128. 152.

94 Kishida N, Skoda Y, Isoda N, Matsuda K, Eto M, Sunago Y, Umemura T, KidaH.

(2005). Patogenicity of H5 Influenza viruses for ducks. Arch. Virol 150 (7):1383- 1392.139

95 Krauss S, Walker D, Pryor P, Niles L, Chenghong L, Hinshaw V, Webster

RG.(2004). Influenza A viruses of Migrating Wild Aquatic Birds in North America. 2004.Vect Borne and Zoon Dis. 4(3): 177-189.

96 Krauss S, Obert CA, Franks J, Walker D, Jones K, Seiller P, Niles L, Pryor SP,

Obenauer JC, Naeve CW, Widjaja L, Webby RJ, Webster RG. (2007). Influenza inMigratory Birds and Evidence of Limited Intercontinental Virus Exchange. PLoS.Pathog. 3: 167

97 Kuiken T, Holmes EC, McCauley J, Rimmelzwaan GF, Williams CS, Grenfell BT.

(2006). Host species barriers to Influenza Virus Infections. Science 312: 4-13.

98 La Gaceta Diario Oficial Nicaragua, No. 125, (2013). Norma Técnica Obligatoria Nicaragüense de Inspección y Certificación del Explotaciones Avícolas. Disponible en: http://legislacion.asamblea.gob.ni/normaweb.nsf/b34f77cd9d23625e06257265005d21fa/9e2079f10a97af3f06257bc7006ebfd4?OpenDocument. Fecha de Consulta: 22 marzo del 2014.

99 La Gaceta Diario Oficial Nicaragua, No. 127, 2013. Norma Técnica Obligatoria

Nicaragüense de Regulación de la Actividad Avícola. Disponible en:

108

http://legislacion.asamblea.gob.ni/normaweb.nsf/9e314815a08d4a6206257265005d21f9/7148e46a64b9515a06257bc2007807b2?OpenDocument. Fecha de Consulta: 22 marzo del 2014.

100 Lamb RA, Krug RM. (2001). Orthomyxoviridae: the viruses and their replication.

In:Virology. Knipe DM, Howley PM. (Eds.), 4th ed. Philadelphia, PA, USA: R.Lippincott-Raven. p 1487-1531.

101 Lezama M. 2006. Estado de Conservación de Aves Acuáticas y sus Hábitats en

Nicaragua (Reporte País). Managua, Nicaragua. 110 p.

102 Linzito OR, Espinoza C, Rodriguez CA, Pecoraro M. (2005). Resena sobre vigilancia y prevencion de la influenza aviar y rol zoonotico. Acta Bioquim.Clin.Latinoam.La Plata sept/dic. 2005. 39(4): 485-492.

103 Lowen AC, Mubareka S, Steel J, Palese P. (2007). Influenza Virus Transmission Is Dependent on Relative Humidity and Temperature. PLoS Pathog 3(10): e151. Disponible en:http://www.plospathogens.org/article/info:doi/10.1371/journal.ppat.0030151. Fecha de consulta: 14 de octubre del 2013.

104 Makarova NV, Kaverin NV, Krauss S, Senne D, Webster RG. (1999). Transmission of Eurasian avian H2 influenza virus to shorebirds in North America.J GenVirol 80(12): 3167- 3171.

105 Marco MA, Foni E, Campitelli L, Delogu M, Raffini E, Chiapponi Ch, Barigazzi G, Cordioli P, Trani LD, Donatelli I. (2005). Influenza virus circulation in wildaquatic birds in Italy during H5N2 and H7N1 poultry epidemic periods (1998 to2000). Avian Pathol 34(6): 480-485.

106 Marquez M. A. (2007). Evolucion de la influenza aviar .Una enfermedad exotica o enzootica? Disponible en:http://www.geosalud.com/enfermedades_infecciosas/gripeaviar.htm. Fecha de consulta: 23 noviembre del 2013.

107 Martins P. (2003). Impacto Economico de las Enfermedades Avicolas de la lista

“A” de la OIE. En: II Seminario Internacional OIE ALA sobre Influenza Aviar y Enfermedad de Newcastle. 13-15 Agosto. 2003. Lima Peru.

108 Martin V, Forman A, Lubroth J. (2007). Preparandose para la Influenza aviar altamente patogena. Dir. de Produccion y Sanidad Animal. Organizacion de Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentacion. FAO. Roma Italia. 2007.

109 Martin V, Sims L, Lubroth J, Pfeiffer D, Slingenbergh J, Domenech J. (2006). Epidemiology and ecology of highly pathogenic avian influenza with particularemphasis on South East Asia.Dev Biol (Bassel) 124: 23-36.

109

110 Martínez-Sánchez J, Maes JM, van den Berghe E, Morales S, & Castañeda E. 2001. Biodiversidad zoológica en Nicaragua. MARENA/PNUD. Managua, Nicaragua. 174 pp.

111 Martinez-Sanchéz J (2007). Lista de Patron de Aves de Nicaragua. Disponible

en: http://www.bio-nica.info/biblioteca/ListaPatronAvesNicaragua2007.pdf. Fecha de consulta: 17 de marzo del 2014.

112 Matrosovich MM, Zhou N, Kawaoka Y, Webster RG. (1999).The surface

glycoprotein of H5 influenza viruses isolated from humans, chickens and wild aquatic birds have distinguishable properties. J. Virol 73: 1146-55.

113 Ministerio Agropecuario Y Forestal (MAGFOR) (2014). Direccion de salud

animal. Base de datos de unidad avícola. 114 Ministerio de Ganadería de Guatemala MAGA 2002. Instructivo de aplicación

de medidas de bioseguridad en producción avícola. Disponible en: ttp://portal2.maga.gob.gt/unr_normativas/pdfs/MANUAL%20DE%20BIOSEGURI DAD%20III.pdf. Fecha de consulta: 18 de marzo 2014.

115 Ministerio de Salud MINSA, Perú 2010. Instrumentos Participativos para la

Evaluación de Riesgos, Peligros, Vulnerabilidad y Capacidades Disponible en: http://www.minsa.gob.pe/ogdn/cd1/pdf/ERI_04/parte3.pdf. Fecha de consulta 20 de marzo 2014.

116 Ministerio de Recursos Naturalez MARENA (2003). Humedales de Nicaragua.

Disponible en: http://www.sinia.net.ni/wamas/documentos/humedales/humedales_nicaragua.pd f. Fecha de consulta: 12 de febrero del 2014.

117 Morgan IR, Kelly AP. (1990). Epidemiology of an avian influenza outbreak in

Victoria in 1985. Aust. Vet. I. 67:125-128. 118 Monke J, Corn ML. (2007). Avian Influenza in Poultry and Wild Birds.CRS

Report for congress. Congressional Research Service.Disponible en: http://www.nationalaglawcenter.org/assets/crs/RL33795.pdf. Fecha de consulta: 20 de octubre del 2011.

119 Moutou, F. (2007). La vengeance de la civette masquee, capitulos “La vengeance de la civette”; y “Bibovirus: des virus ailes” Le Pommier, Paris. p 15- 42 / p 43-68.

120 Munster VJ, Baas C, Lexmond P, Waldenström J, Wallensten A, Fransson T,

Rimmelzwaan GF, Beyer WEP, Schutten M, Olsen B, Osterhaus ADME, Fouchier RAM. (2007). Spatial, Temporal, and Species Variation in Prevalence of Influenza A Viruses in Wild Migratory Birds. J Wildf Dis 43(Sup. 3): 15-20.

110

121 Muñoz MJ, Sánchez-Vizcaíno JM, Peris S. (2006).Can highly pathogenic avianinfluenza (HPAI) reach the Iberian Peninsula from Asia by means migratory birds?Short communication. Spanish Journ Agricultural Res 4(2): 140-

145.

122 Murray N (2003). Handbook on import risk analysis for animals and animal

products. Introduction and qualitative risk analysis (volume 1).

123 National Agricultural Biosecurity Center (NABC), Kansas State University

(2009).Avian Influenza Fact Sheet.Wednesday, September 30th 2009. Disponible en:http://nabc.ksu.edu/content/factsheets/category/Avian%20Influenza

124 National Wildlife Health Center - United States Department of the Interior/ United

States Geological Survey. (NWHC- USDI/ USGS)(2009). Surveillance Planfor the Early Detection of H5N1 Highly Pathogenic Avian Influenza Virus inMigratory Birds in the United States: Surveillance Year 2009.Disponible en: http://www.nwhc.usgs.gov/http://www.nwhc.usgs.gov/publications/other/aisurveil lanceplan.jsp

125 Noda J. (2006). Virus de la Influenza Aviar: Caracteristicas Geneticas Antigenicas y Diagnostico Actual. Rev Salud Anim. Cuba. 28(3): 147-57.

126 Normile D. (2006).Avian influenza. Evidence points to migratory birds in H5N1

spread. Science 311: 1225.142.

127 Organizacion Mundial de Sanidad Animal (OIE) (2005). Conferencia Cientifica

Internacional sobre Influenza Aviar. Recomendaciones. OIE. Paris Francia. 7-8 Abril 2005. Disponible en: http://www.oie.int/downld/Good_Governance/E_3.1.4.8.pdf. Fecha de consulta: 17 de agosto del 2012.

128 Organizacion Mundial de Sanidad Animal (OIE) (2008). Codigo Sanitario para los animales terrestres. Influenza Aviar. Disponible en: http://www.oie.int/esp/normes/MCode/es_chapitre_1.10.4.htm. Fecha de consulta: 24 julio del 2013.

129 Organizacion Mundial de Sanidad Animal (OIE) (2009). Terrestrial Manual.Avian

Influenza. Version adopted by the World Assembly of Delegates of the OIE in May 2009. Disponible en:http://www.oie.int/eng/normes/mmanual/2008/pdf/2.03.04_AI.pdf. Fecha de consulta:Fecha de consulta:18 de noviembre del 2013.

130 Oficine International of Epizooties/ Food Alimentary Organization/ Institute Zooprofilactic of Venecia/ Europe Union (OIE/FAO/IZSVe/UE) (2007).Conferencia Cientifica Co-organizada en Verona Italia. La vacunacion: unaherramienta de lucha contra la Influenza Aviar. 20-22 marzo 2007. Documento deinformacion de la OIE. Recomendaciones de Verona.Disponible

111

en:http://www.oie.int/esp/info_ev/Other%20Files/E_Guidelines%20on%20AI%20vaccination. pdf. Fecha de consulta: 29 mayo del 2013.

131 OIE (2014) Actualización sobre influenza aviar altamente patógena (tipo H5 y

H7) en animales. Organización Mundial de Sanidad Animal. Disponible en: http://www.oie.int/animal-health-in-the-world/update-on-avian-influenza/. Fecha de consulta: marzo 13 de 2014.

132 Oficina Regional de la OIE para América (OIRSA)/Organización Mundial de

Sanidad Animal (OIE). (2006). Guía Práctica de Análisis de Riesgo. Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE).

133 Okazaki K, Takada A, Ito T, Imai M, Takakuwa H, Hatta M, Ozaki H, Tanizaki T,

Nagano T, Ninomiya A, Demenev VA, Tyaptirganov MM, Karatayeva TD, Yamnikova SS, Lvov DK, Kida H. 2000. Precursor genes of future pandemicinfluenza viruses are perpetuated in ducks nesting in Siberia. Arch Virology 145: 885-893.

134 Olsen B, Munster VJ, Wallensten A, Waldenström J, Osterhaus ADME, Fouchier RAM. 2006. Global Patterns of Influenza A Virus in Wild Birds. Review.Science.21(312) 5772: 384-388.

135 Organización Mundial de la Salud (OMS) (2005). La Gripe Aviar (“Gripe del pollo”) y la importancia de su trasmision al ser humano. Revista Trimestral Latinoamericana y de Desarrollo Sustentable. Serie de informes sobre la Gripe Aviar. Disponible en: http://www.revistafuturos.info/futuros_11/gripe_aviar.htm. Fecha de consulta:

136 Organización Mundial de la Salud (OMS)(2007). Casos confirmados en humanos de Influenza Aviar por H5N1, 25 Noviembre 2003 - 24 Noviembre 2006. Reporte Epidemiologico semanal 82: 41-48.

137 Organización Panamericana de la Salud (OPS) (2006). El control de las

enfermedades transmisibles, 18a edicion. Publicacion Cientifica y Tecnica de la OPS No613, p 379-386.

138 Organismo Internacional Regional de Sanidad Agropecuaria (OIRSA) (2010).

Influenza Aviar. Mexico, Belice, Guatemala, el Salvador, Honduras, Nicaragua, Costa Rica, Panama, Republica Dominicana. Copyright 2010. Sistema Integrado de Informacion. Disponible en: http://www.oirsa.org/portal/Influenza_Aviar.aspx. Fecha de consulta: 12 de junio del 2012.

139 Pantin - Jackwood MJ, Suarez DL, Spacjman E, Swayne DE. 2007. Age at

infection affects the pathogenicity of Asian highly pathogenic avian influenza H5N1viruses in duck. Virus Res 130(1-2): 151-161.

112

140 Palese P, García - Sastre A. (2002). Influenza vaccines: present and future. J Clin Invest 110: 9-13.

141 Perdue ML, García M, Senne D, Fraire M. (1997). Virulence - associated

sequence duplication at the hemaglutinin cleavage site of Avian Influenza viruses. Virus Res49: 173-86.

142 Pérez-Breña P, Casas I. (2004). Infecciones producidas por los virus de la gripe

aviar A (H5N1) en las poblaciones de aves del sudeste asiatico y en la especie humana. EnfInfecc Microbiol Clin. 22(7): 412-8.

143 Perez DR, Lim W, Seiler JP. et al. (2003). Role of quail in the interspecies

transmission of H9 influenza A viruses: molecular changes on HA that correspond to adaptation from ducks to chicken. J Virol 77(5): 3148-3156.

144 Perkins LE, Swayne DE, (2002).Pathogenicity of a Hong Kong-origin H5N1

highly pathogenic avian influenza virus for emus, geese, ducks, and pigeons. Avian Dis. 46(1): 53-63. 144.

145 Pinto LH, Holsinger LJ, Lamb RA.(1992). Influenza virus M2 protein has ion

channel activity. Cell 69: 517-528.

146 Rojas OH, Moreira ZR. (2002). Influenza Aviar en Chile. 2002: Una Sinopsis.

Ministerio de Agricultura. Division de Proteccion Pecuaria. Salud Animal e Inocuidad de los Alimentos. Gobierno de Chile. Disponible en: http://www2.sag.gob.cl/Pecuaria/bvo/BVO_6_numero_especial_oct_2006/articulos/sinopsis_I

A_2002.pdf. Fecha de consulta: 12 abril del 2009 147 Rott R, Klenk HD, Nagai Y, Tashiro M. (1995). Influenza viruses, cell enzymes

and pathogenicity.Am. J. Respir. Crit. Care Med 152: S16-S19. 148 Rose K, Newman S, Uhart M, Lubroth J. (2007). Vigilancia de la Influenza Aviar

altamente patogena en las aves silvestres. Toma de muestras de aves sanas, enfermas y muertas. Food Alimentary Organization. FAO. Division de Produccion y Sanidad Animal. Disponible en:ftp://ftp.fao.org/docrep/FAO/010/a0960s/a0960s00.pdf. Fecha de consulta: 20 mayo 2010.

149 Sánchez A, Agüero M, Jiménez MA, Gómez-Tejedor C. (2007). Influenza aviar:

Diagnostico de laboratorio. Laboratorio Central de Veterinaria. Laboratorio Nacional de Referencia para Influenza Aviar. Disponible en: http://www.analesranf.com/ranf/index.php/mono/article/view/586/603. Fecha de

consulta:

150 Schultz - Chery S, Cocí M, Thompson E, Tumpey TM. (2003). Examinig the

Celular Pathways Envolved in Influenza virus induced Apoptosis. Avian Dis. 47: 968-971.

113

151 Secretaria de Agricultura Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentacion (SAGARPA) (2012). Seminario para atención ante desastres naturales en el sector pecuario y acuícola. Disponible en :http://www.sagarpa.gob.mx/saladeprensa/2012/Paginas/2013B627.aspx. Fecha de Consulta: 24 de marzo del 2014.

152 Secretaria de Agricultura Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentacion

(SAGARPA/SENASICA) (2013). Plan de emergencia de Influenza Aviar. Disponible en http://www.senasica.gob.mx/?id=4994. Fecha de consulta: 20 de marzo del 2014.

153 Serrano, E. (2009). La Sanidad Animal en Cuba y el Mundo. Perspectivas. II

Seminario Científico Internacional sobre Medicina Veterinaria. AGROCIENCIAS

2009. Universidad Agraria de La Habana. Disponible en: http://www.unah.edu.cu. Fecha de consulta: 12 de marzo de 2014.

154 Serrano (2006).Sistema de Salud Animal en Cuba: Influenza Aviar. Prevención,

Vigilancia y Control.Conferencia. VI Cong. Int. Desastres. La Habana. Cuba.

155 Servicio Nacional de Salud Animal (SENASA) 2010. Programa Nacional de

Salud Aviar. Disponible en: http://www.senasa.go.cr/senasa/sitio/files/181211055357.pdf. Fecha de consulta: 22 de marzo del 2014.

156 Senne DA. 1998. Virus propagation in embryonating eggs. In: Swayne De, Glisson JR, Jackwood MW, Pearson JE, Reed WM, eds. Isolation and Identification of Avian Pathogens. 4th ed. American Association of Avian Pathologist. USA. PA: Kennet Square. 235-247.

157 Senne DA. (2006). Avian Influenza in North and South America, 2002–

2005.Avian Dis 51 (s1): 167-173.

158 Servicio Nacional de Sanidad Agraria - Ministerio de Salud - Ministerio de Agricultura (SENASA - MINSA – MINAG)(2008). Reportes periodisticos deldiario El Peruano. Febrero 2008.

159 Shinya K, Ebina M, Yamada S, Ono M, Kasai N, Kawaoka Y. (2006). Avian flu:

Influenza virus receptors in the human airway. Nature 440: 435- 436.

160 Shortridge KF, Melville DS.(2006). Domestic poultry and migratory birds in the interspecies transmission of avian influenza viruses: a view from Hong Kong. Waterbirds around the world. Disponible

114

en:http://www.jncc.gov.uk/PDF/pub07_waterbirds_part4.2.4.pdf. Fecha de consulta: 25 de Agosto del 2010.

161 Slemons RD, Johnson DC, Osborn JS, Hayes F. 1974. Type A Influenza viruses isolated from wild free-flying ducks in California. Avian Dis 18: 119-24.

162 Slemons RD, Hansen WR, Converse KA, Senne DA. 2003. Type A Influenza

Virus Surveillance in Free Flyng, Nonmigratory Ducks Residing on the Eastern Shore of Maryland. Avian Dis. 47: 1107-1117.

163 Smith GJ, Naipospos TS, Nguyen TD, De Jong MD, Vijaykrishna D, Usman TB,

Hassan SS, Nguyen TV, Dao TV, Bui NA, Leung YH, Cheung CL, Rayner JM,Zhang JX, Zhang LJ, Poon LL, Li KS, Nguyen VC, Hien TT, Farrar J, Webster RG, Chen H, Peiris JS, Guan Y. (2006). Evolution and adaptation of H5N1 influenzavirus in avian and human hosts in Indonesia and Vietnam. Virology 350: 258-268.114

164 Songserm, TR., Jam-on R, Sae-Heng N, Meemak N, Hulse-Post DJ, Sturm-

Ramirez KM, Webster RG. (2006). Domestic ducks and H5N1 Influenza Epidemic,Thailand. Emerging Infect. Dis. 12(4): 575-581.

165 Spackman E, Stallknecht DE, Slemons RD, Winker K, Suarez DL, Scott M,

Swayne DE. (2005). Phylogenetic analyses of type A influenza genes in naturalreservoir species in North America reveals genetic variation. Virus Res. 114: 89-100.

166 Spackman E, Mc. Cracken KG, et al. (2006). “H7N3 avian influenza virus found

in a South American wild duck is related to the Chilean 2002 poultry outbreak, contains genes from equine and North American wild bird lineages, and is adapted to domestic turkeys”. J. Virol. 80(15): 7760-4.

167 Spackman E, McCracken KG, Winker K, Swayne DE. (2007). An Avian

Influenza Virus from Waterfowl in South America Contains Genes from North American Avian and Equine Lineages. Avian Dis 51(s1): 273-274. 147.

168 Spackman E, Suarez DL, Senne DA. (2008). Avian Influenza. Diagnostics and

Surveillance Methods. Disponible en:http://ddr.nal.usda.gov/bitstream/10113/16378/1/IND44069367.pdf. Fecha de consulta: 14 mayo del 2010.

169 Stallknetcht DE, Shane SM. 1988. Host range of avian influenza virus in free-

living birds. Vet Res Communications 12: 125-141.

115

170 Stallknecht DE, Kearney MT, Shane SM, Zwank PJ. 1990. Effects of pH, temperature, and salinity on persistence of avian influenza viruses in water. Avian Dis 34: 412-418.

171 Stallknecht DE, Shane SM, Zwank PJ, Senne DA, Kearney MT. 1990 Avian Influenza Viruses from Migratory and Resident Ducks of Coastal Louisiana. Avian Dis 34(2): 398 405.

172 Stallknecht DE, Brown JD. 2007. Wild Birds and the Epidemiology of

AvianInfluenza. J Wilf Dis 43 (3) p: 515-520.

173 Stieneke - Grober A, Vey M, Angliker H, Shaw E, Thomas G, Roberts C, et

al.,1996. Influenza virus haemagglutinin with multibasic cleavage site is activated by furin, a subtilisin endoprotease. EMBO J 1992:112047-14.

174 Sturm-Ramirez KM, Hulse-Post DJ, Govorkova EA, Humberd J, Seiler P,

Puthavathana P, Buranathai C, Nguyen TD, Chaisingh A, Long HT, Naipospos TSP, Chen H, Ellis TM, Guan Y, Peiris JSM, Webster RG. 2005. Are DucksContributing to the Endemicity of Highly Pathogenic H5N1 Influenza Virus in Asia?J Virol 79(17): 11269-11279.

175 Suarez DL. 2000. Evolution of avian influenza viruses. Vet Microbiol 74(1-2):15-

27.

176 Suarez DL, Schultz-Cherry S. 2000.Immunology of avian influenza virus: a

review. Developm and Comp Inmunol 24: 269-83.

177 Suarez D. 2004.Avian Influenza: An Emerging Pathogen. Emergent and Re

emerging Disease.USDA/ARS.Southeast Poultry Research Laboratory. USA. 178 Suarez DL. 2005. Overview of avian influenza DIVA test strategies. USDA/ARS,

Southeast Poultry Research Laboratory, 934 College Station Road, Athens, GA 30605. USA.

179 Suárez, Y.; Cepero, O.; Figuero, M.; Chávez, P.; Cabrera, C.; Pérez, W. (2007).

Metodología de análisis de riesgos químico–tóxicos para la sanidad animal. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 2007, 26 (3), 565-576.

180 Suárez, Y.; Fabré, Y.; García, L.; Machado, G.; Palazuelos, F.; Pérez, L.;

Roque, E.; Abeledo, M. A.; Pérez, N.; Moreno, J.; Álvarez, J. (2010). Sistema de capacitación de los servicios veterinarios para la prevención y control de las zoonosis y enfermedades transmitidas por alimentos (ETAs). REDVET. Revista electrónica de Veterinaria. ISSN: 1695-7504. Vol. 11, Nº. 03B, Marzo/2010. Disponible en:http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n030310B.html. Fecha de consulta: marzo 14 de 2014.

181 Suárez, Y. (2011). El concepto "Una Salud" en el contexto global actual.

116

REDVET. Revista electrónica de Veterinaria. ISSN: 1695-7504. Vol. 12, Nº. 5B, Mayo/2011. Disponible en: – http://www.veterinaria.org/revistas/redvet/n0505411B.html. Fecha de consulta: marzo 14 de 2014.

182 Swayne DE, Halvorson DA. 2003. Influenza. In: Calnek BW. Diseases of Poultry.Chapter 5. 11th ed. Iowa State Press, USA. Editorial Board for the American Association of Avian Pathologists.p 135- 160.

183 Swayne DE, Senne DA, Beard CW. 1998. Avian Influenza. In: Swayne DE,

Glisson JR, Kwood MW, Pearson JE, Reed WM. Isolation and Identification of Avian Pathogens. 4th ed. American Association of Avian Pathologist. Kennet Square, PA, USA p 150-155.

184 Swayne DE, Suarez DL. 2000. Highly pathogenic avian influenza. Rev. Sci.

Tech. Off Int Epiz 19: 463-482.

185 Tala GCh. 2006. Que hacen aqui esas gaviotas… que hacen aqui, tan lejos de

su lugar natal. Ministerio de Agricultura. Division de Proteccion Pecuaria. Salud Animal e Inocuidad de los Alimentos. Ministerio de Agricultura. Gobierno de Chile. SAG.Bol. Vet. Oficial. 5. 2006 (1). 24 p.

186 Taubenberger JK, Reid AH, Lourens RM., Wang R, Jin G, Fanning TG. 2005.

Characterization of the 1918 influenza virus polymerase genes. Nature 437(7060):889-893.

187 The Center Food Security & Public Health / Institute forInternational Cooperation

in Animal Biologics / Oficine International ofEpizooties (CFSPH/ IICAB / OIE) (2009). Influenza Aviar de Alta Patogenicidad. Peste de las Aves de Corral,Gripe Aviar. Disponible en:http://www.cfsph.iastate.edu/Factsheets/es/influenza_aviar_de_alta_patogeni cidad.pdf. Fecha de consulta: 12 abril del 2011.

188 Tollis M, Triani DJ. 2002. Recent Developments in Avian Influenza Research:

Epidemiology and Inmunoprophylaxis. The Vet Journ 164.202-215.

189 Tumpey TM, Suárez DL, Perkins LE, Senne DA, Lee J, Mo IP, Sung TM,

Swayne DE 2003. Evaluation of a High Patogenicity H5N1 Avian InfluenzaInfection. Avian Dis 51: 408-413.

190 United States Departament of Agriculture (USDA) 2006.Interagency Strategic

Plan.An Early Detection system for highly pathogenic H5N1. Avian Influenza in wild migratory birds Disponible en:http://www.usda.gov/documents/wildbirdstrategicplanpdf_seg6.pdf. Fecha de consulta: 15 enero 2011.

117

191 USD United States Departament of Agriculture (USDA) 2007.Plan Estrategico entre agencias de EEUU. Un sistema de deteccion temprana del virus H5N1 de la Influenza aviar altamente patogena en aves migratorias silvestres.Disponible en:

http://www.usda.gov/wps/portal/en_espanol?contentidonly=true&contentid=en_e spanol/sp0095.06.html. Fecha de consulta: 13 marzo 2011.

192 Van de Kam J, Ens B, Piersma T, Zwarts L. 2004. Shorebirds: An

IllustratedBehavioural Ecology (KNNV Publishers, Utrecht, Netherlands, 2004). 368p.

193 Van Gils JA, Munster VJ, Radersma R, Liefhebber D, Fouchier RA, Klaassen M.

2007.Hampered foraging and migratory performance in swans infected with lowpathogenicavian influenza A virus. PLoSONE. 2: e184. Disponible en:http://www.plosone.org/article/info%3Adoi%2F10.1371%2Fjournal.pone.0000 184. Fecha de consulta: 21 diciembre del 2011

194 Van Riel D, Munster VJ, De Wit E, Rimmelzwaan GF, Fouchier RA, Osterhaus

V, Kuiken T. 2006. H5N1 virus attachment to lower respiratory tract.Science 312:399.

195 Vascellari M, Gramoto L, Trevisan L, Basilicata L, Toffan A, Milani A, Mutinelli F.

2007. Pathologic Finding s of highly pathogenic Avian Influenza virus.A/Duck/Vietnan/12/05 (H5N1) in experimentally infected Pekin Duck Based onInmunochemistry and In Situ Hibridization. Vet Pathol. 44:635-642.

196 Wallensten A, Munster VJ, Elmberg J, Osterhaus AD, Fouchier RA, Olsen B.

2005.Multiple gene segment reassortment between Eurasian and American lineagesof influenza A virus (H6N2) in Guillemot (Uriaaalge). Arch.Virol 150: 1685-1692.

197 Weaver T. 2005. Surveys in Waterfowl Part I: The Role of Wild and

DomesticWaterfowl in Avian Influenza Outbreaks in Domestic Poultry. Avian Influenza.National Surveillance Unit.NAHSS Outlook. February 2005. Animal HealthMonitoring & Surveillance.Animal and Plant Health Inspection Service.USDA. Disponible en:http://www.aphis.usda.gov/vs/ceah/ncahs/nsu/outlook. Fecha de consulta: 21 diciembre del 2011.

198 Webster RG, Bean WJ, Gorman OT, Chambers TM, Kawaoka Y. 1992.

Evolution and ecology of influenza A viruses. Microb Rev 56: 152–179.

199 Webster RG, Hulse DJ. 2004. Microbial adaptation and change: Avian Influenza.

Rev. Sci. Tech. 23(2): 453-65.

118

200 Webster RG, Peiris M, Chen H, Guan Y. 2006. H5N1 Outbreaks and Enzootic Influenza. Emerg Infect Dis 12: 3-8.

201 Webster R, Krauss S, Hulse-Post D, Stum - Ramirez K. 2007a.Evolucion del virus de la Influenza en Aves Silvestres. Division of Virology Department of InfectiousDiseases, St. Jude Children/ Research Hospital, 332 North Lauderdale Memphis,Tennesse 38105, USA. Disponible en:http://www.who.int/csr/disease/avian_influenza/country/cases_table_2007_0 1_15/en/index.html. Fecha de consulta: 15 mayo del 2010.

202 Webster RG, Hulse-Post DJ, Sturm-Ramirez KM, Guan Y, Peiris M, Smith G,

Chen H. 2007b. Changing Epidemiology and Ecology of Highly Pathogenic AvianH5N1 Influenza Viruses.Avian Dis 51(s1): 269-272.

203 Wetlands International Globalsite. 2007. Latinoamerica y el Caribe. Influenza

aviar y aves migratorias. Disponible en: http://lac.wetlands.org/WHATWEDO/Influenzaaviar/tabid/1152/Default.aspx. Fecha de consulta: 12 diciembre del 2010.

204 Whittaker G, Bui M, Helenius A. 1996. The role of nuclear import and export in

influenza virus infection. Trends Cell Biol 6(2): 67-71.

205 Whitworth D, Newman S, Mundkur T, Harris P. 2007. Wild birds and Avian

Influenza. An introduction to applied filed research and diseases sampling techniques. Food Alimentary Organization (FAO). Division de Produccion y Sanidad Animal. Disponible en: ftp://ftp.fao.org/docrep/fao/010/a1521e/a1521e.pdf. Fecha de consulta: 18 septiembre del 2010

206 Widjaja L, Krauss SL, Webby RJ, Xie T, Webster RG. 2004. Matrix gene ofInfluenza A Viruses isolated from wild aquatic birds: Ecology and Emergence ofInfluenza A Viruses. J Virol 78(16): 8771-8779.

207 Winker K, Mccracken KG, Gibson DD, Pruett CL, Meier R, Huettman F, Wege

M, Kulikova IV, Zhuravlev YN, Perdue ML, Spackman E, Suarez DL, Swayne DE. 2007. Movements of birds and avian influenza from Asia into Alaska. EmergInfect Dis 13: 547-552.

208 Wu, P.; Fang, J.; Liao, Q; Ng, D.; Wu, J.; Leung, G.; Fielding, R.; Cowling, B.

(2014). Responses to Threat of Influenza A (H7N9) and Support for live Poultry Markets, Hong Kong, 2013. Emerging Infectoious Disease. Vol.20, Número 5, mayo 2014.

209 Yee KS, Carpenter TE, et al. 2009. “Epidemiology of H5N1 avian influenza”.

Comp Inmunol Microbiol Infect Dis 32(4): 325-340.

119

210 Zhao, B.; Zhang, X.; Zhu, W.; Teng, Z.; Yu, X.; Wu, D.; Pei, E.; Yuan, Z.; Yang, L.; Dayan, W.; Shu, Y.; Fan, W. (2014). Novel influenza aviar A (H7N9) Virus en Tree Sparrow, Shanghai, China, 2013. Emerging Infectoious Disease. Vol.20, Número 5, mayo 2014.

211 Ziegler AF, Dabison S, Acland H, Eckroade RJ. 1999. Characteristic of H7N2 (nonpahogenic) avian influenza virus infections in commercial layers, in Pennsylvania, 1997-98. Avian Dis 43:142-149.

ANEXOS CAPITULO I

Anexo 1 Figuras

Figura 3. Ubicación geográfica y características administrativas de Nicaragua, Wikipedia

(2014).

División político-administrativa de Nicaragua

epartamento Población

(2002)

Supeficie

(km²) Densidad Capital

01 Atlántico

Norte 236 560 32 159 6 Bilwi

02 Atlántico Sur 332 752 27 407 10 Bluefields

03 Boaco 156 649 2 155 32 Boaco

04 Carazo 170 808 1 051 142 Jinotepe

05 Chinandega 419 757 4 926 71 Chinandega

06 Chontales 167 424 6 378 23 Juigalpa

07 Estelí 201 305 2 335 75 Esteli

08 Granada 179 163 929 168 Granada

09 Jinotega 319 908 9 755 26 Jinotega

10 León 383 221 5 107 66 León

11 Madriz 122 182 1 602 67 Somoto

12 Managua 1 868 297 3 672 298 Managua

13 Masaya 290 421 590 409 Masaya

14 Matagalpa 501 229 8 523 45 Matagalpa

15 Nueva Segovia 181 038 3 123 47 Ocotal

16 Río San Juan 90 867 7 473 9 San Carlos

17 Rivas 159 649 2 155 65 Rivas

18 Nicaragua 5 900 100 130 494 45 Managua

(*)= Todos los datos de población son del Censo del 2002

Figura 4 Aves, Humedales y otros usos de la tierra, Nicaragua.

Fuente: MAGFOR (2006)

Figura 5 Unidades de conteo de Anseriformes. Humedales, cuerpos de agua principales, ciudades y ríos de Nicaragua. (Analista SIG, Bismarck Valdés).

Cuadro 9 Humedales Ramsar de Nicaragua

Sitio Lugar País Fecha Área

(ha)

Localización

1135 NIC-02 Cayos Miskitos y Franja Costera Immediata

Región Autónoma del Atlántico Norte

Nicaragua 08 de noviembre de 2001 85 000 14°23’N 82°46’W

1136 NIC-03 Deltas de Estero Real y Llanos de Apacunca

Departamento de Chinandega Nicaragua 08 de noviembre de 2001 81 700 12°53’N 87°13’W

1137 NIC-04 Lago de Apanás-Asturias Departamento de Jinotega Nicaragua 08 de noviembre de 2001 5 415 13°10’N 85°58’W

1138 NIC-05 Refugio de Vida Silvestre Río San Juan

Departamento de Río San Juan Región Autónoma del Atlántico Sur

Nicaragua 08 de noviembre de 2001 43 000 ~10°56’N 83°40’W

1139 NIC-06 Sistema de Humedales de la Bahía de Bluefields

Región Autónoma del Atlántico Sur

Nicaragua 08 de noviembre de 2001 86 501 11°55’N 83°45’W

1140 NIC-07 Sistema de Humedales de San Miguelito

Departamento de Río San Juan

Nicaragua 08 de noviembre de 2001 43 475 11°25’N 84°51’W

1141 NIC-08 Sistema Lagunar de Tisma Departamento de Managua Departamento de Granada

Nicaragua 08 de noviembre de 2001 16 850 12°04’N 85°5

0915 NIC-01 Los Guatuzos Departamento de Río San Juan

Nicaragua 30 de julio de 1997 43 750 11º00’N 84º52’W

1980 NIC-09 Sistema Lacustre Playitas-Moyúa-Tecomapa

Departamento de Matagalpa Nicaragua 29 de junio de 2011 1 161 12°35’47”N 86°02’48”W

Cuadro 10 Lista Patrón de Aves de Nicaragua. Parte I Tinamidae – Furnariidae según la Alianza para las Áreas Silvestres (ALAS, 2000).

TINAMUS TINAMIDAE TINAMOUS

Tinamú Grande Tinamus major Great Tinamou

Tinamú Chico Crypturellus soui Little Tinamou

Tinamú Canelo Cryturellus cinnamomeus Thicket Tinamou

Tinamú Pizarroso Cryturellus boucardi Slaty-breasted Tinamou

ZAMPULLINES Y SOMORMUJOS PODICIPEDIDAE GREBES

Zampullín Enano Tachybaptus dominicus Least Grebe

Zampullín Piquipinto Podilymbus podiceps Pied-billed Grebe

PIQUEROS SULIDAE BOOBIES AND GANNETS

Piquero Patiazul Sula nebouxii Blue-footed Booby

Piquero Pardo Sula leucogaster Brown Booby

PELICANOS PELECANIDAE PELICANS

Pelícano Blanco Americano Pelecanus erythrorhynchos American White Pelican

Pelícano Pardo Pelecanus occidentalis Brown Pelican

CORMORANES PHALACROCORACIDAE CORMORANTS

Cormorán Neotropical Phalacrocorax brasilianus Neotropic Cormorant

ANINGAS ANHINGIDAE DARTERS

Aninga Anhinga anhinga Anhinga

RABIHORCADOS FREGATIDAE FRIGATEBIRDS

Rabihorcado Magno Fregata magnificens Magnificent Frigatebird

GARZAS ARDEIDAE HERONS

Avetoro Neotropical Botaurus pinnatus Pinnated Bittern

Avetorillo Pantanero Ixobrychus exilis Least Bittern

Garza Tigre Colorada Tigrisoma lineatum Rufescent Tiger-Heron

Garza Tigre Gorgilisa Tigrisoma mexicanum Bare-throated Tiger-Heron

Garzón Azul Ardea herodias Great Blue Heron

Garzón Grande Ardea alba Great Egret

Garceta Patiamarilla Egretta thula Snowy Egret

Garceta Azul Egretta caerulea Little Blue Heron

Garceta Tricolor Egretta tricolor Tricolored Heron

Garceta Rojiza Egretta rufescens Reddish Egret

Garcilla Bueyera Bubulcus ibis Cattle Egret

Garcilla Capiverde Butorides striatus Striated Heron

Garza Pechicastaña Agamia agami Agami Heron

Martinete Capinegro Nycticorax nycticorax Black-crowned Night-Heron

Martinete Cangrejero Nyctanassa violacea Yellow-crowned Night-Heron

Pico Cuchara Cochlearius cochlearius Boat-billed Heron

IBISES Y ESPATULAS THRESKIORNITHIDAE IBISES AND SPOONBILLS

Ibis Blanco Eudocimus albus White Ibis

Ibis Cariblanco Plegadis chihi Plegadis chihi White-faced Ibis

Ibis Verde Mesembrinibis cayennensis Green Ibis

Espátula Rosada Ajaia ajaja Roseate Spoonbill

CIGÜEÑAS CICONIDAE STORKS

Jabirú Jabiru mycteria Jabiru

Cigüeña Americana Mycteria americana Wood Stork

ZOPILOTES CATHARTIDAE AMERICAN VULTURES

Zopilote Negro Coragyps atratus Black Vulture

Zopilote Cabecirrojo Cathartes aura Turkey Vulture

Zopilote Cabecigualdo Cathartes burrovianus Lesser Yellow-headed Vulture

Zopilote Real Sarcoramphus papa King Vulture

PATOS, GANSOS Y CISNES ANATIDAE DUCKS, GEESE AND SWANS

Piche Piquirrojo Dendrocygna autumnalis Black-bellied Whistling-Duck

Pato Real Cairina moschata Muscovy Duck

Pato Calvo Anas americana American Wigeon

Pato Cabeciverde Anas platyrhynchos Mallard

Cerceta Aliazul Anas discors Blue-winged Teal

Cerceta Castaña Anas cyanoptera Cinnamon Teal

Pato Cuchara Anas clypeata Northern Shoveler

Pato Rabudo Anas acuta Northern Pintail

Cerceta Común Anas crecca Green-winged Teal

Porrón Picudo Aythya valisineria Canvasback

Porrón Cabecirrojo Aythya americana Redhead

Porrón Collarejo Aythya collaris Ring-necked Duck

Porrón Menudo Aythya affinis Lesser Scaup

Pato Cariblanco Oxyura jamaicensis Ruddy Duck

AGUILAS, GAVILANES Y MILANOS ACCIPITRIDAE EAGLES, HAWKS AND KITES

Aguila Pescadora Pandion haliaetus Osprey

Elanio Cabecigris Leptodon cayanensis Gray-headed Kite

Elanio Piquiganchudo Chondrohierax uncinatus Hook-billed Kite

Elanio Tijereta Elanoides forficatus Swallow-tailed Kite

Elanio Carigualdo Gampsonyx swainsonii Pearl Kite

Elanio Azul Elanus leucurus White-tailed Kite

Elanio Caracolero Rostrhamus sociabilis Snail Kite

Elanio Gorgirrayado Harpagus bidentatus Double-toothed Kite

Elanio Colinegro Ictinia mississippiensis Mississippi Kite

Elanio Plomizo Ictinia plumbea Plumbeous Kite

Gavilán Collarejo Bursarellus nigricollis Black-collared Hawk

Aguilucho Pálido Circus cyaneus Northern Harrier

Gavilán Chico Accipiter superciliosus Tiny Hawk

Gavilán Pajarero Accipiter striatus Sharp-shinned Hawk

Gavilán Bicolor Accipiter bicolor Bicolored Hawk

Gavilán Ranero Geranospiza caerulescens Crane Hawk

Gavilán Dorsigris Leucopternis semiplumbea Semiplumbeous Hawk

Gavilán Blanco Leucopternis albicollis White Hawk

Gavilán Gris Asturina nitida Grey Hawk

Gavilán Cangrejero Buteogallus anthracinus Common Black-Hawk

Gavilán Negro Buteogallus urubitinga Great Black-Hawk

Gavilán Charreteado Parabuteo unicinctus Harris´s Hawk

Gavilán Chapulinero Buteo magnirostris Roadside Hawk

Gavilán Aludo Buteo platypterus Broad-winged Hawk

Gavilán Colicorto Buteo brachyurus Short-tailed Hawk

Gavilán Pechioscuro Buteo swainsonii Swainson´s Hawk

Gavilán Coliblanco Buteo albicaudatus White-tailed Hawk

Gavilán Impostor Buteo albonotatus Zone-tailed Hawk

Gavilán Colirrojo Buteo jamaicensis Red-tailed Hawk

Aguila Harpía Harpia harpyja Harpy Eagle

Aguila Crestada Morphnus guianensis Crested Eagle

Aguililla Blanquinegra Spizastur melanoleucus Black-and-White Hawk-Eagle

Aguililla Negra Spizaetus tyrannus Black Hawk-Eagle

Aguililla Penachuda Spizaetus ornatus Ornate Hawk-Eagle

HALCONES Y CARACARAS FALCONIDAE FALCONS AND CARACARAS

Halcón Barreteado Micrastur ruficollis Barred Forest-Falcon

Halcón Collarejo Micrastur semitorquatus Collared Forest-Falcon

Caracara Avispero Daptrius americanus Red-throated Caracara

Caracara Crestado Caracara plancus Crested Caracara

Guaco Herpetotheres cachinnas Laughing Falcon

Cernícalo Americano Falco sparverius American Krestel

Esmerejón Falco columbarius Merlin

Halcón Bigotudo Falco femoralis Aplomado Falcon

Halcón Murcielaguero Falco rufigularis Bat Falcon

Halcón Pechicanelo Falco deiroleucus Orange-breasted Falcon

Halcón Peregrino Falco peregrinus Peregrine Falcon

PAVONES Y CHACHALACAS CRACIDAE CURASSOWS AND CHACHALACAS

Chachalaca Lisa Ortalis vetula Plain Chachalaca

Chachalaca Cabecigrís Ortalis cinereiceps Gray-headed Chachalaca

Chachalaca del Pacífico Ortalis leucogastra White-bellied Chachalaca

Pava Crestada Penelope purpurascens Crested Guan

Chachalaca Negra Penelopina nigra Highland Guan

Pavón Grande Crax rubra Great Curassow

PERDICES Y CODORNICES ODONTOPHORIDAE PARTRIDGES AND QUAILS

Perdiz Cariblanca Dendrortyx leucophrys Buffy-crowned Wood-Partridge

Codorniz Gorginegra Colinus nigrogularis Black-throated Bobwhite

Codorniz Crestada Colinus cristatus Crested Bobwhite

Codorniz Pechicastaña Odontophorus melanotis Black-eared Wood-Quail

Codorniz Moteada Odontophorus guttatus Spotted Wood-Quail

Codorniz Ocelada Cyrtonyx ocellatus Ocellated Quail

Codorniz Carirrufa Rhynchortyx cinctus Tawny-faced Quail

RASCONES, POLLUELAS Y FOCHAS RALLIDAE RAILS, GALLINULES AND COOTS

Polluela Colorada Laterallus ruber Ruddy Crake

Polluela Gorgiblanca Laterallus albigularis White-throated Crake

Polluela Pechigrís Laterallus exilis Gray-breasted Crake

Rascón Cuellirrufo Aramides axillaris Rufous-necked Wood-Rail

Rascón Cuelligrís Aramides cajanea Gray-necked Wood-Rail

Rascón Café Amaurolimnas concolor Uniform Crake

Polluela Norteña Porzana carolina Sora

Polluela Pechiamarilla Porzana flaviventer Yellow-breasted Crake

Calamón Americano Porphyrula martinica Purple Gallinule

Polla de Agua Gallinula chloropus Common Moorhen

Focha Americana Fulica americana American Coot

PATOS CANTILES HELIORNITHIDAE FINFOOTS

Pato Cantil Heliornis fulica Sungrebe

AVES SOLES EURYPYGIDAE LIMPKINS

Cárao Aramus guarauna Limpkin

ALCARAVANES BURHINIDAE THICK-KNEES

Alcaraván Americano Burhinus bistriatus Double-striped Thick-Knee

CHORLITOS Y AVEFRIAS CHARADRIIDAE PLOVERS AND LAPWINGS

Chorlito Gris Pluvialis squatarola Killdeer

Chorlito Dorado Pluvialis dominica American Golden-Plover

Chorlitejo Collarejo Charadrius collaris Collared Plover

Chorlitejo Semipalmeado Charadrius semipalmatus Semipalmated Plover

Chorlitejo Tildío Charadrius vociferus Killdeer

OSTREROS HAEMATOPODIDAE OYSTERCATCHERS

Ostrero Americano Haematopus palliatus American Oystercatcher

CIGÜEÑUELAS Y AVOCETAS RECURVIROSTRIDAE STILTS AND AVOCETS

Cigüeñuela Cuellinegra Himantopus mexicanus Black-necked Stilt

JACANAS JACANIDAE JACANAS

Jacana Centroamericana Jacana spinosa Northern Jacana

CORRELIMOS Y SIMILARES SCOLOPACIDAE SANDPIPERS AND ALLIES

Andarríos Patigualdo Grande Tringa melanoleuca Greater Yellowlegs

Andarríos Patigualdo Chico Tringa flavipes Lesser Yellowlegs

Andarríos Solitario Tringa solitaria Solitary Sandpiper

Playero Aliblanco Catoptrophorus semipalmatus Willet

Correlimos Vagabundo Heteroscelus incanus Wandering Tattler

Andarríos Maculado Actitis macularia Spotted Sandpiper

Pradero Bartramia longicauda Upland Sandpiper

Zarapito Trinador Numenius phaeopus Whimbrel

Vuelvepiedras Rojizo Arenaria interpres Ruddy Turnstone

Playero de Rompiente Aphriza virgata Surfbird

Correlimos Semipalmeado Calidris pusilla Semipalmated Sandpiper

Correlimos Occidental Calidris mauri Western Sandpiper

Correlimos Menudo Calidris minutilla Least Sandpiper

Correlimos Lomiblanco Calidris fuscicollis White-rumped Sandpiper

Correlimos Pechirrayado Calidris melanotus Pectoral Sandpiper

Correlimos Patilargo Calidris himantopus Stilt Sandpiper

Praderito Pechianteado Tryngites subruficollis Buff-breasted Sandpiper

Agujeta Común Limnodromus griseus Short-billed Dowitcher

Agachadiza Común Gallinago gallinago Common Snipe

Falaropo Cuellirrojo Phalaropus lobatus Red-necked Phalarope

GAVIOTAS Y CHARRANES LARIDAE GULLS AND TERNS

Gaviota Reidora Larus atricilla Laughing Gull

Gaviota de Franklin Larus pipixcan Franklin's Gull

Gaviota Argéntea Larus argentatus Herring Gull

Charrán Piquinegro Sterna nilotica Gull-billed Tern

Charrán Embridado Sterna anaethetus Bridled Tern

Pagaza Piquirroja Sterna caspia Caspian Tern

Pagaza Real Sterna maxima Royal Tern

Pagaza Elegante Sterna elegans Elegant Tern

Pagaza Puntiamarilla Sterna sandvicensis Sandwich Tern

Charrán Rosado Sterna dougallii Roseate Tern

Charrán Común Sterna hirundo Common Tern

Charrán Menudo Sterna antillarum Least Tern

Charrán Sombrío Sterna fuscata Sooty Tern

Fumarel Negro Chlidonias niger Black Tern

Tiñosa Común Anous stolidus Brown Noddy

Picotijera Americano Rhynchops niger Black Skimmer

PALOMAS Y TORTOLAS COLUMBIDAE PIGEONS AND DOVES

Paloma Común Columba livia Rock Dove

Paloma Colorada Columba cayennensis Pale-vented Pigeon

Paloma Escamosa Columba speciosa Scaled Pigeon

Paloma Gorriblanca Columba leucocephala White-crowned Pigeon

Paloma Piquirroja Columba flavirostris Red-billed Pigeon

Paloma Collareja Columba fasciata Band-tailed Pigeon

Paloma Piquicorta Columba nigrirostris Short-billed Pigeon

Tórtola Aliblanca Zenaida asiatica White-winged Dove

Tórtola Rabuda Zenaida macroura Mourning Dove

Tortolita Colilarga Columbina inca Inca Dove

Tortolita Común Columbina passerina Common Ground-Dove

Tortolita Menuda Columbina minuta Plain-breasted Ground-Dove

Tortolita Rojiza Columbina talpacoti Ruddy Ground-Dove

Tortolita Azulada Claravis pretiosa Blue Ground-Dove

Paloma Coliblanca Leptotila verreauxi White-tipped Dove

Paloma Cabecigrís Leptotila rufaxilla Gray-fronted Dove

Paloma Pechigrís Leptotila cassinii Gray-chested Dove

Paloma Cariblanca Geotrygon albifacies White-faced Quail-Dove

Paloma Violácea Geotrygon violacea Violaceous Quail-Dove

Paloma Rojiza Geotrygon montana Ruddy Quail-Dove

PERICOS Y LOROS PSITTACIDAE PARAKEETS AND PARROTS

Perico Verde Aratinga holochlora Green Parakeet

Perico Gorgirrojo Aratinga strenua Pacific Parakeet

Perico Frentirrojo Aratinga finschi Crimson-fronted Parakeet

Perico Pechiolivo Aratinga nana Olive-throated Parakeet

Perico Frentinaranja Aratinga canicularis Orange-fronted Parakeet

Guacamayo Verde Mayor Ara ambigua Great Green Macaw

Guacamayo Rojo Ara macao Scarlet Macaw

Chocoyo Listado Bolborhynchus lineola Barred Parakeet

Chocoyo Barbinaranja Brotogeris jugularis Orange-chinned Parakeet

Loro Cabecipardo Pionopsitta haematotis Brown-hooded Parrot

Loro Gorgiblanco Pionus senilis White-crowned Parrot

Loro Frentiblanco Amazona albifrons White-fronted Parrot

Loro Frentirrojo Amazona autumnalis Red-lored Parrot

Loro Verde Amazona farinosa Mealy Parrot

Loro Nuquiamarillo Amazona auropalliata Yellow-naped Parrot

CUCOS Y GARRAPATEROS CUCULIDAE CUCKOOS AND ANIS

Cuclillo Piquinegro Coccyzus erythropthalmus Black-billed Cuckoo

Cuclillo Piquigualdo Coccyzus americanus Yellow-billed Cuckoo

Cuclillo Enmascarado Coccyzus minor Mangrove Cuckoo

Cuco Ardilla Piaya cayana Squirrel Cuckoo

Cuclillo Listado Tapera naevia Striped Cuckoo

Cuclillo Faisán Dromococcyx phasianellus Pheasant Cuckoo

Cuclillo Sabanero Morococcyx erythropygus Lesser Ground-Cuckoo

Correcaminos Menor Geococcyx velox Lesser Roadrunner

Cuco Hormiguero Neomorphus geoffroyi Rufous-vented Ground-Cuckoo

Garrapatero Piquiliso Crotophaga ani Smooth-billed Ani

Garrapatero Común Crotophaga sulcirostris Groove-billed Ani

LECHUZAS TYTONIDAE BARN-OWLS

Lechuza Común Tyto alba Barn Owl

BUHOS Y MOCHUELOS STRIGIDAE OWLS AND PYGMY-OWLS

Tecolotito Sabanero Otus cooperi Pacific Screech-Owl

Tecolotito Manchado Otus trichopsis Whiskered Screech-Owl

Tecolotito Vermiculado Otus guatemalae Vermiculated Screech-Owl

Búho Penachudo Lophostrix cristata Crested Owl

Búho de Anteojos Pulsatrix perspicillata Spectacled Owl

Búho Grande Bubo virginianus Great Horned Owl

Mochuelo Herrumbroso Glaucidium brasilianum Ferrugineous Pygmy-Owl

Cárabo Café Ciccaba virgata Mottled Owl

Cárabo Negriblanco Ciccaba nigrolineata Black-and-White Owl

Búho Oscuro Asio stygius Stygian Owl

Búho Listado Pseudoscops clamator Striped Owl

POCOYOS Y AÑAPEROS CAPRIMULGIDAE GOATSUCKERS AND NIGHTHAWKS

Añapero Colicorto Lurocalis semitorquatus Short-tailed Nighthawk

Añapero Menor Chordeiles acutipennis Lesser Nighthawk

Añapero Zumbón Chordeiles minor Common Nighthawk

Pocoyo Tapacaminos Nyctidromus albicollis Common Pauraque

Pocoyo Ocelado Nyctiphrynus ocellatus Ocellated Poorwill

Pocoyo de Carolina Caprimulgus carolinensis Chuck-will´s-widow

Pocoyo Mejicano Caprimulgus salvini Tawny-collared Nightjar

Pocoyo Gritón Caprimulgus vociferus Whip-poor-will

Pocoyo Colimaculado Caprimulgus maculicaudus Spot-tailed Nightjar

ESTAQUEROS NYCTIBIDAE POTOOS

Estaquero Grande Nyctibius grandis Great Potoo

Estaquero Común Nyctibius griseus Common Potoo

Estaquero Norteño Nyctibius jamaicensis Northern Potoo

VENCEJOS APODIDAE SWIFTS

Vencejo Barbiblanco Cypseloides cryptus White-chinned Swift

Vencejo Cuellicastaño Streptoprocne rutila Chestnut-collared Swift

Vencejo Collarejo Streptoprocne zonaris White-collared Swift

Vencejo Pasajero Chaetura pelagica Chimney Swift

Vencejo Grisáceo Chaetura vauxi Vaux´s Swift

Vencejo Lomigrís Chaetura cinereiventris Gray-rumped Swift

Macuá Menor Panyptila cayennensis Lesser Swallow-tailed Swift

Macuá Mayor Panyptila sanctihieronymi Great Swallow-tailed Swift

COLIBRIES TROCHILIDAE HUMMINGBIRDS

Ermitaño Bronceado Glaucis aenea Bronzy Hermit

Ermitaño Barbudo Threnetes ruckeri Band-tailed Barbthroat

Ermitaño Colilargo Phaethornis superciliosus Long-tailed Hermit

Ermitaño Enano Phaethornis longuemareus Little Hermit

Colibrí Pechiescamado Phaeochroa cuvierii Scaly-breasted Hummingbird

Sable Violáceo Campylopterus hemileucurus Violet Sabrewing

Jacobino Nuquiblanco Florisuga mellivora White-necked Jacobin

Colibrí Orejivioláceo Pardo Colibri delphinae Brown Violet-ear

Colibrí Orejivioláceo Verde Colibri thalassinus Green Violet-ear

Manguito Colipúrpura Anthracothorax prevostii Green-breasted Mango

Colibrí Cabeciazul Klais guimeti Violet-headed Hummingbird

Colibrí Gorgiverde Abeillia abeillei Emerald-chinned Hummingbird

Coqueta Crestinegra Lophornis helenae Black-crested Coquette

Esmeralda Rabihorcada Chlorostilbon canivetii Canivet's Emerald

Ninfa Violeta y Verde Thalurania colombica Violet-crowned Woodnymph

Zafiro Colidorado Hylocharis eliciae Blue-throated Goldentail

Zafiro Bicejudo Hylocharis leucotis White-eared Hummingbird

Amazilia Pechiblanca Amazilia candida White-bellied Emerald

Amazilia Pechiazul Amazilia amabilis Blue-chested Hummingbird

Amazilia Frentiazul Amazilia cyanocephala Azure-crowned Hummingbird

Amazilia Coliazul Amazilia cyanura Blue-tailed Hummingbird

Amazilia Rabiazul Amazilia saucerrottei Steely-vented Hummingbird

Amazilia Rabirrufa Amazilia tzacatl Rufous-tailed Hummingbird

Amazilia Canela Amazilia rutila Cinnamon Hummingbird

Colibrí Colirrayado Eupherusa eximia Stripe-tailed Hummingbird

Copete Nevado Microchera albocoronata Snowcap

Colibrí Patirrojo Chalybura urochrysia Bronze-tailed Plumeleteer

Montañés Pechiverde Lampornis sybillae Green-breasted Mountain-gem

Montañés Gorgipúrpura Lampornis calolaema Purple-throated Mountain-gem

Colibrí Gorrivioláceo Eugenes fulgens Magnificent Hummingbird

Espadachín Enmascarado Heliotryx barroti Purple-crowned Fairy

Colibrí Piquilargo Heliomaster longirostris Long-billed Starthroat

Colibrí Pochotero Heliomaster constantii Plain-capped Starthroat

Florín Gorgiazul Tilmatura dupontii Sparkling-tailed Hummingbird

Estrellita Pasajera Archilochus colubris Ruby-throated Hummingbird

TROGONES TROGONIDAE TROGONS

Trogón Cabecinegro Trogon melanocephalus Black-headed Trogon

Trogón Violáceo Trogon violaceus Violaceous Trogon

Trogón Collarejo Trogon elegans Elegant Trogon

Trogón Colibarreteado Trogon collaris Collared Trogon

Trogón Gorginegro Trogon rufus Black-throated Trogon

Trogón Colinegro Trogon massena Slaty-tailed Trogon

Quetzal Pharomachrus mocinno Resplendent Quetzal

GUARDABARRANCOS MOMOTIDAE MOTMOTS

Guardabarranco Enano Hylomanes momotula Tody Motmot

Guardabarranco Azul Momotus momota Blue-crowned Motmot

Guardabarranco Canelo Mayor Baryphthengus martiia Rufous Motmot

Guardabarranco Picoancho Electron carinatum Keel-billed Motmot

Guardabarranco Canelo Menor Electron platyrhynchum Broad-billed Motmot

Guardabarranco Común Eumomota superciliosa Turquoise-browed Motmot

MARTINES PESCADORES ALCEDINIDAE KINGFISHERS

Martín Pescador Collarejo Ceryle torquata Ringed Kingfisher

Martín Pescador Norteño Ceryle alcyon Belted Kingfisher

Martín Pescador Pechicanelo Chloroceryle amazona Amazon Kingfisher

Martín Pescador Verde Chloroceryle americana Green Kingfisher

Martín Pescador Bicolor Chloroceryle inda Green-and-Rufous Kingfisher

Martín Pescador Pigmeo Chloroceryle aenea American Pygmy Kingfisher

BUCOS BUCCONIDAE PUFFBIRDS

Buco Collarejo Notharcus macrorhynchos White-necked Puffbird

Buco Bigotudo Malacoptila panamensis White-whiskered Puffbird

Buco Cariblanco Monasa morphoeus White-fronted Nunbird

JACAMARES GALBULIDAE JACAMARS

Jacamar Culirrufo Galbula ruficauda Rufous-tailed Jacamar

TUCANES RAMPHASTIDAE TOUCANS

Tucancito Verde Aulacorhynchus prasinus Emerald Toucanet

Tucancito Collarejo Pteroglossus torquatus Collared Aracari

Tucancito Pechinegro Selenidera spectabilis Yellow-eared Toucanet

Tucán Pico Iris Ramphastos sulfuratus Keel-billed Toucan

Tucán Pechiamarillo Norteño Ramphastos swainsonii Chestnut-mandibled Toucan

CARPINTEROS PICIDAE WOODPECKERS

Carpinterito Oliváceo Picumnus olivaceus Olivaceous Piculet

Carpintero Careto Melanerpes formicivorus Acorn Woodpecker

Carpintero Carinegro Melanerpes pucherani Black-cheeked Woodpecker

Carpintero Nuquigualdo Melanerpes hoffmannii Hoffmann´s Woodpecker

Carpintero Frentigualdo Melanerpes aurifrons Golden-fronted Woodpecker

Carpintero Chupador Sphyrapicus varius Yellow-bellied Sapsucker

Carpintero Cremoso Picoides scalaris Ladder-backed Woodpecker

Carpintero Serranero Picoides villosus Hairy Woodpecker

Carpintero Atabacado Veniliornis fumigatus Smoky-brown Woodpecker

Carpintero Alirrufo Piculus simplex Rufous-winged Woodpecker

Carpintero Alidorado Piculus rubiginosus Golden-olive Woodpecker

Carpintero Norteño Colaptes auratus Northern Flicker

Carpintero Canelo Celeus loricatus Cinnamon Woodpecker

Carpintero Castaño Celeus castaneus Chestnut-colored Woodpecker

Carpintero Crestirrojo Dryocopus lineatus Lineated Woodpecker

Carpintero Picoplata Campephilus guatemalensis Pale-billed Woodpecker

HOJARASQUEROS FURNARIIDAE OVENBIRDS

Colaespina Apizarrado Synallaxis brachyura Slaty Spinetail

Trepamusgo Rayado Hyloctistes subulatus Striped Woodhaunter

Hojarasquero Gorgicrema Automolus ochrolaemus Buff-throated Foliage-gleaner

Hojarasquero Rojizo Automolus rubiginosus Ruddy Foliage-gleaner

Piquivuelto Común Xenops minutus Plain Xenops

Tirahojas Gorgirojo Sclerurus mexicanus Tawny-throated Leaftosser

Tirahojas Barbiescamado Sclerurus guatemalensis Scaly-throated Leaftosser

Cuadro 11 Lista Patrón de Aves de Nicaragua. Parte II Dendrocolaptidae – Passeridae según la Alianza para las Áreas

Silvestres (ALAS, 2000)

TREPADORES DENDROCOLAPTIDAE WOODCREEPERS

Trepador Pardo Dendrocincla fuliginosa Plain-brown Woodcreeper

Trepador Alirrufo Dendrocincla anabatina Tawny-winged Woodcreeper

Trepador Rojizo Dendrocincla homochroa Ruddy Woodcreeper

Trepadorcito Oliváceo Sittasomus griseicapillus Olivaceus Woodcreeper

Trepadorcito Acuminado Glyphorhynchus spirurus Wedge-billed Woodcreeper

Trepador Gigante Xiphocolaptes promeropirhynchus

Strong-billed Woodcreeper

Trepador Barreteado Dendrocolaptes sanctithomae

Northern Barred Woodcreeper

Trepador Gorgicrema Xiphorhynchus susurrans Cocoa Woodcreeper

Trepador Piquiclaro Xiphorhynchus flavigaster Ivory-billed Woodcreeper

Trepador Pinto Xiphorhynchus lachrymosus

Black-striped Woodcreeper

Trepador Maculado Xiphorhynchus erythropygius

Spotted Woodcreeper

Trepador Dorsilistado Lepidocolaptes souleyetii Streaked-headed Woodcreeper

Trepador Cabecipunteado Lepidocolaptes affinis Spot-crowned Woodcreeper

HORMIGUEROS THAMNOPHILIDAE ANTBIRDS

Hormiguero Lineado Cymbilaimus lineatus Fasciated Antshrike

Hormiguero Mayor Taraba major Great Antshrike

Hormiguero Búlico Thamnophilus doliatus Barred Antshrike

Hormiguero Plomizo Thamnophilus atrinucha Western Slaty Antshrike

Hormiguero Café Thamnistes anabatinus Russet Antshrike

Hormiguerito Pechirrayado Dysithamnus striaticeps Streak-crowned Antvireo

Hormiguerito Café Myrmotherula fulviventris Checker-throated Antwren

Hormiguerito Flanquiblanco Myrmotherula axillaris White-flanked Antwren

Hormiguerito Pechinegro Myrmotherula schisticolor Slaty Antwren

Hormiguerito Alipinto Microrhopias quixensis Dot-winged Antwren

Hormiguero Pizarroso Cercomacra tyrannina Dusky Antbird

Hormiguero Frentiazul Gymnocichla nudiceps Bare-crowned Antbird

Hormiguerito Dorsicastaño Myrmeciza exsul Chestnut-backed Antbird

Hormiguerito Moteado Hylophylax naevioides Spotted Antbird

Hormiguero Alifranjeado Myrmornis torquata Winged-banded Antbird

Hormiguero Bicolor Gymnopithys leucaspis Bicolored Antbird

Hormiguero Ocelado Phaenostictus mcleannani Ocellated Antbird

Hormiguero Carinegro Formicarius analis Black-faced Antthrush

HORMIGUEROS FORMICARIIDAE ANTTHRUSHES AND ANTPITTAS

Hormiguero Escamado Grallaria guatimalensis Scaled Antpitta

Hormiguero Pechirrayado Hylopezus perspicillatus Streak-chested Antpitta

Hormiguero Pechicanelo Hylopezus dives Thicket Antpitta

MOSQUITEROS TIRANOS TYRANNIDAE TYRANT FLYCATCHERS

Mosquiterito Cejiblanco Ornithion semiflavum Yellow-bellied Tyrannulet

Mosquiterito Chillón Camptostoma imberbe Northern Beardless-Tyrannulet

Mosquitero Amarillo Capsiempis flaveola Yellow Tyrannulet

Elenia Coronigualda Myiopagis viridicata Greenish Elaenia

Elenia Copetona Elaenia flavogaster Yellow-bellied Elaenia

Elenia Montañera Elaenia frantzii Mountain Elaenia

Mosquitero Oliváceo Mionectes oleagineus Ochre-bellied Flycatcher

Mosquitero Cabecipardo Leptopogon amaurocephalus

Sepia-capped Flycatcher

Mosquiterito Cejigrís Zimmerius vilissimus Paltry Tyrannulet

Picotorcido Norteño Oncostoma cinereigulare Northern Bentbill

Espatulilla Gris Poecilotriccus sylvia Slate-headed Tody-Flycatcher

Espatulilla Común Todirostrum cinereum Common Tody-Flycatchera

Piquiplano de Anteojos Rhynchocyclus brevirostris Eye-ringed Flatbill

Piquiplano Azufrado Tolmomyias sulphurescens

Yellow-olive Flycatcher

Piquichato Norteño Platyrinchus cancrominus Stub-tailed Spadebill

Piquichato Coronado Platyrinchus coronatus Golden-crowned Spadebill

Cazamoscas Real Norteño

Onychorhynchus coronatus

Royal Flycatcher

Mosquiterito Colirrufo Terenotriccus erythrurus Ruddy-tailed Flycatcher

Mosquitero Rabiamarillo Myiobius sulphureipygius Sulphur-rumped Flycatcher

Mosquiterito Pechileonado Aphanotriccus capitalis Tawny-chested Flycatcher

Mosquitero Moñudo Mitrephanes phaeocercus Tufted Flycatcher

Pibí Colicorto Contopus cooperi Olive-sided Flycatcher

Pibí Mayor Contopus pertinax Greater Pewee

Pibí Occidental Contopus sordidulus Western Wood-Pewee

Pibí Oriental Contopus virens Eastern Wood-Pewee

Pibí Tropical Contopus cinereus Tropical Pewee

Mosquitero Ventriamarillo Empidonax flaviventris Yellow-bellied Flycatcher

Mosquitero Cuellioliváceo Empidonax virescens Acadian Flycatcher

Mosquitero Norteño Empidonax alnorum Alder Flycatcher

Mosquitero Uniforme Empidonax trailli Willow Flycatcher

Mosquitero Gorgiblanco Empidonax albigularis White-throated Flycatcher

Mosquitero Menudo Empidonax minimus Least Flycatcher

Mosquitero de Hammond Empidonax hammondii Hammond's Flycatcher

Mosquitero Amarillento Empidonax flavescens Yellowish Flycatcher

Cazamoscas Negro Sayornis nigricans Black Phoebe

Cazamoscas Rojo Pyrocephalus rubinus Vermilion Flycatcher

Mosquitero Colilargo Colonia colonus Long-tailed Tyrant

Atila Rabiamarilla Attila spadiceus Bright-rumped Attila

Plañidera Rojiza Rhytipterna holerythra Rufous Mourner

Güis Crestioscuro Myiarchus tuberculifer Dusky-capped Flycatcher

Güis Gorgipálido Myiarchus cinerascens Ash-throated Flycatcher

Güis Crestipardo Menor Myiarchus nuttingi Nutting´s Flycatcher

Güis Migrador Myiarchus crinitus Great Crested Flycatcher

Güis Crestipardo Mayor Myiarchus tyrannulus Brown-crested Flycatcher

Güis Común Pitangus sulphuratus Great Kiskadee

Güis Picudo Megarhynchus pitangua Boat-billed Flycatcher

Güis Chico Myiozetetes similis Social Flycatcher

Güis Cabecigrís Myiozetetes granadensis Gray-capped Flycatcher

Cazamoscas Pechiamarillo Myiodynastes luteiventris Sulphur-bellied Flycatcher

Mosquitero Listado Legatus leucophaius Piratic Flycatcher

Tirano Tropical Tyrannus melancholicus Tropical Kingbird

Tirano Colinegro Tyrannus verticalis Western Kingbird

Tirano Costero Tyrannus dominicensis Gray Kingbird

Tijereta Rosada Tyrannus forficatus Scissor-tailed Flycatcher

Tijereta Sabanera Tyrannus savana Fork-tailed Flycatcher

GENEROS DE INSERCION DUDOSA GENERA INCERTAE SEDIS

Saltarín Oliváceo Schiffornis turdinus Thrush-like Manakin

Saltarín Cabecigrís Piprites griseiceps Gray-headed Piprites

Pía Rojiza Lipaugus unirufus Rufous Piha

Plañidera Moteada Laniocera rufescens Speckled Mourner

Cabezón Canelo Pachyramphus cinnamomeus

Cinnamon Becard

Cabezón Aliblanco Pachyramphus polychopterus

White-winged Becard

Cabezón Collarejo Pachyramphus major Gray-collared Becard

Cabezón Gorgirrosado Pachyramphus aglaiae Rose-throated Becard

Titira Carirroja Tityra semifasciata Masked Tityra

Titira Coroninegra Tytira inquisitor Black-crowned Tityra

COTINGAS COTINGIDAE COTINGAS

Cotinga Linda Cotinga amabilis Lovely Cotinga

Cotinga Nevada Carpodectes nitidus Snowy Cotinga

Frutero Gorgirrojo Querula purpurata Purple-throated Fruitcrow

Campanero Centroamericano Procnias tricarunculata Three-wattled Bellbird

SALTARINES PIPRIDAE MANAKINS

Saltarín Cuelliblanco Manacus candei White-collared Manakin

Saltarín Gorgiblanco Corapipo altera White-ruffed Manakin

Saltarín Toledo Chiroxiphia linearis Long-tailed Manakin

Saltarín Cabecirrojo Pipra mentalis Red-capped Manakin

VIREOS VIREONIDAE VIREOS

Vireo Ojiblanco Vireo griseus White-eyed Vireo

Vireo de los Manglares Vireo pallens Mangrove Vireo

Vireo Pálido Vireo bellii Bell´s Vireo

Vireo Pechiamarillo Vireo flavifrons Yellow-throated Vireo

Vireo de Anteojos Vireo solitarius Blue-headed Vireo

Vireo Grisáceo Vireo gilvus Warbling Vireo

Vireo Canadiense Vireo philadelphicus Philadelphia Vireo

Vireo Ojirrojo Vireo olivaceus Red-eyed Vireo

Vireo Cabecigrís Vireo flavoviridis Yellow-green Vireo

Verdillo Leonado Hylophilus ochraceiceps Tawny-crowned Greenlet

Verdillo Menudo Hylophilus decurtatus Lesser Greenlet

Vireón Esmeralda Vireolanius pulchellus Green Shrike-Vireo

Vireón Cejirrufo Cyclarhis gujanensis Rufous-browed Peppershrike

URRACAS Y CUERVOS CORVIDAE JAYS AND CROWS

Urraca de los Pinares Cyanocitta stelleri Steller's Jay

Urraca Copetona Calocitta formosa White-throated Magpie-Jay

Urraca Parda Cyanocorax morio Brown Jay

Urraca Pechinegra Cyanocorax melanocyaneus

Bushy-crested Jay

Cuervo Común Corvus corax Common Raven

GOLONDRINAS HIRUNDINIDAE SWALLOWS

Avión Púrpura Progne subis Purple Martin

Avión Pechigrís Progne chalybea Gray-breasted Martin

Golondrina Bicolor Tachycineta bicolor Tree Swallow

Golondrina Rabiblanca Tachycineta albilinea Mangrove Swallow

Gol. Alirrasposa Norteña Stelgidopteryx serripennis Northern Rough-winged Swallow

Gol. Alirrasposa Sureña Stelgidopteryx ruficollis Southern Rough-winged Swallow

Avión Zapador Riparia riparia Bank Swallow

Golondrina Gorginegra Petrochelidon pyrrhonota Cliff Swallow

Golondrina Común Hirundo rustica Barn Swallow

AGATEADORES CERTHIIDAE CREEPERS

Agateador Americano Certhia americana Brown Creeper

CHARRALEROS Y CHOCHINES TROGLODYTIDAE WRENS

Saltapiñuela Nuquirrufa Campylorhynchus zonatus Band-backed Wren

Saltapiñuela Barreteada

Campylorhynchus rufinucha

Rufous-naped Wren

Charralero de las Rocas Salpinctes obsoletus Rock Wren

Charralero Gorginegro Thryothorus atrogularis Black-throated Wren

Charralero Cabecinegro Thryothorus nigricapillus Bay Wren

Charralero Pechirrayado Thryothorus thoracicus Stripe-breasted Wren

Charralero Pechimoteado Thryothorus maculipectus Spot-breasted Wren

Charralero Rufiblanco Thryothorus rufalbus Rufous-and-White Wren

Charralero Fajeado Thryothorus pleurostictus Banded Wren

Charralero Cejiblanco Thryothorus ludovicianus Carolina Wren

Charralero Culirrufo Thryothorus modestus Plain Wren

Chochín Casero Troglodytes aedon House Wren

Chochín Cejirrufo Troglodytes rufociliatus Rufous-browed Wren

Chochín Sabanero Cistothorus platensis Sedge Wren

Chochín Pechiblanco Henicorhina leucosticta White-breasted Wood-Wren

Chochín Pechigrís Henicorhina leucophrys Gray-breasted Wood-Wren

Chochín Ruiseñor Microcerculus marginatus Nightingale Wren

Chochín Cariazul Cyphorhinus phaeocephalus

Song Wren

MIRLOS ACUATICOS CINCLIDAE DIPPERS

Mirlo Acuático Americano Cinclus mexicanus American Dipper

REYEZUELOS Y PERLITAS SYLVIIDAE GNATCATCHERS

Cazajején Carirrufo Microbates cinereiventris Tawny-faced Gnatwren

Cazajején Picudo Ramphocaenus melanurus Long-billed Gnatwren

Perlita Cabecinegra Polioptila albiloris White-lored Gnatcatcher

Perlita Tropical Polioptila plumbea Tropical Gnatcatcher

ZORZALES TURDIDAE TRUSHES

Celeste Oriental Sialia sialis Eastern Bluebird

Solitario Gris Myadestes unicolor Slate-colored Solitaire

Zorzal Piquinaranja Catharus aurantiirostris Orange-billed Nightingale-Thrush

Zorzal Gorrirojizo Catharus frantzii Ruddy-capped Nightingale-Thrush

Zorzal Cabecinegro Catharus mexicanus Black-headed Nightingale-Thrush

Zorzal Carigrís Catharus minimus Gray-cheeked Thrush

Zorzal Ustulado Catharus ustulatus Swainson's Thrush

Zorzal Grande Hylocichla mustelina Wood Thrush

Sensontle Montañés Turdus plebejus Mountain Robin

Sensontle Pardo Turdus grayi Clay-colored Robin

Sensontle Gorgiblanco Turdus assimilis White-throated Robin

MIMIDOS MIMIDAE MOCKINGBIRDS AND THRASHERS

Maullador Gris Dumetella carolinensis Gray Catbird

AMPELISES BOMBYCILLIDAE WAXWINGS

Ampelís Americano Bombycilla cedrorum Cedar Waxwing

REINITA OLIVACEA PEUCEDRAMIDAE OLIVE WARBLER

Reinita Olivácea Peucedramus taeniatus Olive Warbler

REINITAS PARULIDAE WOOD-WARBLERS

Reinita Aliazul Vermivora pinus Blue-winged Warbler

Reinita Alidorada Vermivora chrysoptera Golden-winged Warbler

Reinita Verduzca Vermivora peregrina Tennessee Warbler

Reinita Coroninaranja Vermivora celata Orange-crowned Warbler

Parula Cejiblanca Parula superciliosa Crescent-chested Warbler

Parula Norteña Parula americana Northern Parula

Parula Tropical Parula pitiayumi Tropical Parula

Reinita Amarilla Dendroica petechia Yellow Warbler

Reinita Flanquicastaña Dendroica pensylvanica Chesnut-sided Warbler

Reinita Colifajeada Dendroica magnolia Magnolia Warbler

Reinita Atigrada Dendroica tigrina Cape May Warbler

Reinita Rabiamarilla Dendroica coronata Yellow-rumped Warbler

Reinita Pechinegra Dendroica chrysoparia Golden-cheeked Warbler

Reinita Gorginegra Dendroica virens Black-throated Green-Warbler

Reinita Bicolor Dendroica townsendi Townsend´s Warbler

Reinita Cabecigualda Dendroica occidentalis Hermit Warbler

Reinita Gorginaranja Dendroica fusca Blackburnian Warbler

Reinita Gorgiamarilla Dendroica dominica Yellow-throated Warbler

Reinita Pinera Dendroica graciae Grace´s Warbler

Reinita Galana Dendroica discolor Prairie Warbler

Reinita Coronirrufa Dendroica palmarum Palm Warbler

Reinita Castaña Dendroica castanea Bay-breasted Warbler

Reinita Cerúlea Dendroica cerulea Cerulean Warbler

Reinita Rayada Mniotilta varia Black-and-White Warbler

Candelita Norteña Setophaga ruticilla American Redstart

Manguito Dorado Protonotaria citrea Prothonotary Warbler

Reinita Anteada Helmitheros vermivorus Worm-eating Warbler

Reinita Andarina Seiurus aurocapillus Ovenbird

Reinita Acuática Norteña Seiurus noveboracensis Northern Waterthrush

Reinita Acuática Cejiblanca Seiurus motacilla Louisiana Waterthrush

Reinita Cachetinegra Oporornis formosus Kentucky Warbler

Reinita Enlutada Oporornis philadelphia Mourning Warbler

Reinita Ojeruda Oporornis tolmiei MacGillivray´s Warbler

Enmascarado Norteño Geothlypis trichas Common Yellowthroat

Enmascarado Carinegro Geothlypis semiflava Olive-crowned Yellowthroat

Enmascarado Coronigrís Geothlypis poliocephala Gray-crowned Yellowthroat

Reinita Encapuchada Wilsonia citrina Hooded Warbler

Reinita Gorrinegra Wilsonia pusilla Wilson´s Warbler

Reinita Pechirrayada Wilsonia canadensis Canada Warbler

Candelita Aliblanca Myioborus pictus Painted Redstart

Reinita Alzacola Euthlypis lachrymosa Fan-tailed Warbler

Reinita Coronigualda Basileuterus culicivorus Golden-crowned Warbler

Reinita Cabecicastaña Basileuterus rufifrons Rufous-capped Warbler

Reinita Guardarribera Phaeothlypis fulvicauda Buff-rumped Warbler

Reinita Grande Icteria virens Yellow-breasted Chat

MIELEROS COEREBIDAE BANANAQUIT

Mielero Cejiblanco Coereba flaveola Bananaquit

TANGARAS THRAUPIDAE TANAGERS

Tángara Ojeruda Chlorospingus ophtalmicus Common Bush-Tanager

Tángara Olivácea Chlorothraupis carmioli Olive Tanager

Tángara Cabecigrís Eucometis penicillata Gray-headed Tanager

Tángara Piquiganchuda Lanio leucothorax White-throated Shrike-Tanager

Tángara Ribetiblanca Tachyphonus luctuosus White-shouldered Tanager

Tángara Coronidorada Tachyphonus delatrii Tawny-crested Tanager

Tángara Hormiguera Coronirroja Habia rubica Red-crowned Ant-Tanager

Tángara Hormiguera Gorgirroja Habia fuscicauda Red-throated Ant-Tanager

Tángara Rojiza Piranga flava Hepatic Tanager

Tángara Veranera Piranga rubra Summer Tanager

Tángara Escarlata Piranga olivacea Scarlet Tanager

Tángara Cabecirroja Piranga ludoviciana Western Tanager

Tángara Dorsirrayada Piranga bidentata Flame-colored Tanager

Tángara Aliblanca Piranga leucoptera White-winged Tanager

Tángara Nuquirroja

Ramphocelus sanguinolentus

Crimson-collared Tanager

Tángara Rabirroja Ramphocelus passerinii Passerini's Tanager

Tángara Azulada Thraupis episcopus Blue-gray Tanager

Tángara Aliamarilla Thraupis abbas Yellow-winged Tanager

Tángara Palmera Thraupis palmarum Palm Tanager

Eufonia Gorginegra Euphonia affinis Scrub Euphonia

Eufonia Coronigualda Euphonia luteicapilla Yellow-crowned Euphonia

Eufonia Piquigruesa Euphonia laniirostris Thick-billed Euphonia

Eufonia Gorgiamarilla Euphonia hirundinacea Yellow-throated Euphonia

Eufonia Capuchiazul Euphonia elegantissima Elegant Euphonia

Eufonia Olivácea Euphonia gouldi Olive-backed Euphonia

Eufonia Menuda Euphonia minuta White-vented Euphonia

Clorofonia Coroniazul Chlorophonia occipitalis Blue-crowned Chlorophonia

Tángara Alirrufa Tangara lavinia Rufous-winged Tanager

Tángara Capuchidorada Tangara larvata Golden-hooded Tanager

Mielero Celeste Dacnis cayana Blue Dacnis

Mielero Verde Chlorophanes spiza Green Honeycreeper

Mielero Colicorto Cyanerpes lucidus Shining Honeycreeper

Mielero Patirrojo Cyanerpes cyaneus Red-legged Honeycreeper

EMBEREZIDOS EMBERIZIDAE EMBERIZIDS

Semillerito Negro Volatinia jacarina Blue-black Grassquit

Espiguero Variable Sporophila americana Variable Seedeater

Espiguero Collarejo Sporophila torqueola White-collared Seedeater

Espiguero Canelo Sporophila minuta Ruddy-breasted Seedeater

Semillero Nicaragüense Oryzoborus nuttingi Nicaraguan Seed-Finch

Semillero Piquigrueso Oryzoborus funereus Thick-billed Seed-Finch

Semillero Azulado Amaurospiza concolor Blue Seedeater

Semillerito Cariamarillo Tiaris olivacea Yellow-faced Grassquit

Pinzón Piquirecto Haplospiza rustica Slaty Finch

Pinchaflor Canelo Diglossa baritula Cinnamon-bellied Flowerpiercer

Pinzón Amarillo Sicalis luteola Grassland Yellow-Finch

Saltón Gorgiamarillo Atlapetes albinucha White-naped Brush-Finch

Saltón Gorgiblanco Buarremon brunneinuchus Chestnut-capped Brush-Finch

Pinzón Piquinaranja Arremon aurantiirostris Orange-billed Sparrow

Pinzón Aceituno Arremonops rufivirgatus Olive Sparrow

Pinzón Cabecilistado Arremonops conirostris Black-striped Sparrow

Pinzón Orejiblanco Melozone leucotis White-eared Ground-Sparrrow

Sabanero Cabecilistado Aimophila ruficauda Stripe-headed Sparrow

Sabanero Dorsilistado Aimophila botteri Botteri´s Sparrow

Sabanero Rojizo Aimophila rufescens Rusty Sparrow

Sabanero Pechigrís Spizella passerina Chipping Sparrow

Sabanero Colicorto Ammodramus savannarum Grasshopper Sparrow

SALTADORES Y PIQUIGRUESOS CARDINALIDAE SALTATORS AND GROSBEAKS

Saltador Grisáceo Saltator coerulescens Grayish Saltator

Saltador Enmedallado Saltator maximus Buff-throated Saltator

Saltador Cabecinegro Saltator atriceps Black-headed Saltator

Piquigrueso Piquirrojo Saltator grossus Slate-colored Grosbeak

Piquigrueso Carinegro Caryothraustes poliogaster Black-faced Grosbeak

Piquigrueso Pechirrosado Pheucticus ludovicianus Rose-breasted Grosbeak

Piquigrueso Negriazulado Cyanocompsa cyanoides Blue-black Grosbeak

Azulito Oscuro Cyanocompsa parellina Blue Bunting

Piquigrueso Azul Guiraca caerulea Blue Grosbeak

Azulito Norteño Passerina cyanea Indigo Bunting

Azulito Multicolor Passerina ciris Painted Bunting

Sabanero Común Spiza americana Dickcissel

ZANATES Y CHICHILTOTES ICTERIDAE GRACKLES AND ORIOLES

Tordo Arrocero Dolichonyx oryziborus Bobolink

Tordo Sargento Agelaius phoeniceus Red-winged Blackbird

Zacatero Común Sturnella magna Eastern Meadowlark

Cacique Piquinegro Dives dives Melodious Blackbird

Zanate Grande Quiscalus mexicanus Great-tailed Grackle

Zanate Nicaragüense Quiscalus nicaraguensis Nicaraguan Grackle

Vaquero Ojirrojo Molothrus aeneus Bronzed Cowbird

Vaquero Grande Scaphidura oryzivora Giant Cowbird

Chichiltote Capuchinegro Icterus dominicensis Black-cowled Oriole

Chichiltote Dorsinegro Icterus wagleri Black-vented Oriole

Chichiltote Castaño Icterus spurius Orchard Oriole

Chichiltote Dorsiamarillo Icterus chrysater Yellow-backed Oriole

Chichiltote Coliamarillo Icterus mesomelas Yellow-tailed Oriole

Chichiltote Dorsilistado Icterus pustulatus Streak-backed Oriole

Chichiltote Maculado Icterus pectoralis Spot-breasted Oriole

Chichiltote Mayor Icterus gularis Altamira Oriole

Chichiltote Norteño Icterus galbula Baltimore Oriole

Cacique Picoplata Amblycercus holosericeus Yellow-billed Cacique

Cacique Rabirrojo Cacicus uropygialis Scarlet-rumped Cacique

Oropéndola Alinegra Psarocolius wagleri Chestnut-headed Oropendola

Oropéndola Mayor Psarocolius montezuma Montezuma Oropendola

Piquituerto Común Loxia curvirostra Red Crossbill

PINZONES CARDUELIDOS FRINGILLIDAE CARDUELINE FINCHES

Verdecillo Cabecinegro Carduelis notata Black-headed Siskin

Verdecillo Menor Carduelis psaltria Lesser Goldfinch

GORRIONES Y TEJEDORES PASSERIDAE OLD WORLD SPARROWS

Gorrión Común Passer domesticus House Sparrow

Cuadro 12 Resumen de datos por mes, Enero (Ducks Unlimited, 2006)

Cuadro 13 Resumen de datos por mes, Marzo (Ducks Unlimited, 2006).

Cuadro 14 Resumen de datos por mes, Abril (Ducks Unlimited, 2006).

Cuadro 15. Lista Patrón de Mamiferos de Nicaragua. Dendrocolaptidae – Passeridae según Martínez – Sánchez et al. (2000) en la Alianza para las Áreas Silvestres (ALAS, 2000)

NOMBRE EN ESPANOL NOMBRE CIENTIFICO NOMBRE EN INGLES

ZARIGÜEYAS DIDELPHIDAE OPOSSUMS

Zarigüeya Neotropical Didelphis marsupialis Common Opossum

Zarigüeya Norteamericana Didelphis virginiana Virginia Opossum

Zarigüeya Ocelada Philander opossum Gray Four-eyed Opossum

Zarigüeya Acuática Chironectes minimus Water Opossum

Zarigüeya Café Metachirus nudicaudatus Brown Four-eyed Opossum

Zarigüeya Mexicana Marmosa mexicana Mexican Mouse Opossum

Zarigüeya de la Mosquitia Micoureus alstoni Alston´s Mouse Opossum

Zarigüeya Lanuda Caluromys derbianus Central American Woolly Opossum

OSOS HORMIGUEROS MYRMECOPHAGIDAE ANTEATERS

Hormiguero Gigante Myrmecophaga tridactyla Giant Anteater

Tamandua Norteño Tamandua mexicana Northern Tamandua

Hormiguero Sedoso Cyclopes didactylus Silky Anteater

PEREZOSOS BRADYPODIDAE SLOTHS

Perezoso Bigarfiado Choloepus hoffmanni Hoffmann’s Two-toed Sloth

Perezoso Trigarfiado Bradypus variegatus Brown-throated Three-toed Sloth

ARMADILLOS DASYPODIDAE ARMADILLOS

Armadillo Centroamericano Cabassous centralis Northern Naked-tailed Armadillo

Armadillo Común Dasypus novemcinctus Nine-banded Armadillo

MUSARAÑAS SORICIDAE SHREWS

Musaraña Americana Común Cryptotis parva Least Shrew

MURCIELAGOS SAQUEROS EMBALLONURIDAE SAC-WINGED BATS

Murciélago Narigudo Rhynchonycteris naso Proboscis Bat

Bilistado Café Saccopteryx bilineata Greater White-lined Bat

Bilistado Negruzco Saccopteryx leptura Lesser White-lined Bat

Saquero Pelialborotado Centronycteris centralis Shaggy Bat

Cariperro Mayor Peropteryx kappleri Greater Doglike Bat

Cariperro Menor Peropteryx macrotis Lesser Doglike Bat

Saquero Chato Cormura brevirostris Chestnut Sac-winged Bat

Saquero Cachetón Balantiopteryx plicata Gray Sac-winged Bat

Murciélago del Rama Cyttarops alecto Smoky Bat

Saquero Blanco Diclidurus albus Northern Ghost Bat

MURCIELAGOS PESCADORES NOCTILIONIDAE FISHERMAN BATS

Pescador Menor Noctilio albiventris Lesser Fishing Bat

Pescador Mayor Noctilio leporinus Greater Fishing Bat

MURCIELAGOS BIGOTUDOS MORMOOPIDAE MUSTACHED, NACKED- BACKED BATS

Dorsilampiño Menor Pteronotus davyi Davy´s Naked-backed Bat

Dorsilampiño Mayor Pteronotus gymnonotus Big Naked-backed Bat

Bembón Mayor Pteronotus parnellii Common Mustached Bat

Bembón Membriligado Pteronotus personatus Lesser Mustached Bat

MURCIELAGOS LANCEROS PHYLLOSTOMIDAE AMERICAN LEAF-NOSED-BATS

Orejudo Peludo Micronycteris hirsuta Hairy Big-eared Bat

Orejudo Crestimellado Micronycteris microtis Common Big-eared Bat

Orejudo Rufo Micronycteris minuta Tiny Big-eared Bat

Orejudo Ventriclaro Micronycteris schmidtorum Schmidt´s Big-eared Bat

Orejudo Gorgiamarillento Lampronycteris brachyotis Orange-throated Bat

Orejudo Craniliso Trinycteris nicefori Niceforo´s Bat

Orejudo Montañés Glyphonycteris sylvestris Tricolored Bat

Murciélago Patilargo Macrophyllum macrophyllum Long-legged Bat

Orejudo Listado Tonatia brasiliense Pygmy Round-eared Bat

Orejón Frentilistado Tonatia saurophila Stripe-headed Round-eared Bat

Orejudo Crestado Tonatia silvicola White-throated Round-eared Bat

Lancero Listado Mimon crenulatum Striped Hairy-nosed Bat

Lancero Menor Phyllostomus discolor Pale Spear-nosed Bat

Lancero Gigante Phyllostomus hastatus Greater Spear-nosed Bat

Murciélago Labiornado Trachops cirrhosus Fringe-lipped Bat

Carnicero Menor Chrotopterus auritus Woolly False Vampire Bat

Carnicero Menor Vampyrum spectrum Great False Vampire Bat

Lengüilargo Dentiabierto Glossophaga commissarisi Brown Long-tongued Bat

Lengüilargo del Pacífico Glossophaga leachii Gray’s Long-tongued Bat

Lengüilargo Neotropical Glossophaga soricina Common Long-tongued Bat

Lengüilargo Hocicudo Anoura geoffroyi Geoffroy’s Hairy-legged Bat

Hocicudito Oscuro Lichonycteris obscura Dark Long-togued Bat

Murciélago Forestal Hylonycteris underwoodi Underwood’s Long-tongued Bat

Colicorto Peludo Choeroniscus godmani Godman’s Whiskered Bat

Lengüilargo Panameño Lonchophylla robusta Orange Nectar Bat

Colicorto Peludo Carollia brevicauda Silky Short-tailed Bat

Colicorto Menor Carollia castanea Chestnut Short-tailed Bat

Colicorto Común Carollia perspicillata Seba´s Short-tailed Bat

Colicorto del Pacífico Carollia subrufa Gray Short-tailed Bat

Hombrigualdo Claro Sturnira lilium Little Yellow-shouldered Bat

Hombrigualdo Patipeludo Sturnira ludovici Highland Yellow-shouldered Bat

Frutero Común Artibeus jamaicensis Jamaican Fruit-eating Bat

Frutero Hondureño Artibeus inopinatus Honduran Fruit-eating Bat

Frutero Breñero Artibeus intermedius Intermediate Fruit-eating Bat

Frutero Ventrimarrón Artibeus lituratus Great Fruit-eating Bat

Frutero Menudo Artibeus phaeotis Pygmy Fruit-eating Bat

Frutero Llanero Artibeus toltecus Toltec Fruit-eating Bat

Frutero Selvático Artibeus watsoni Thomas’ Fruit-eating Bat

Constructor Listado Uroderma bilobatum Common Tent-making Bat

Constructor Pálido Uroderma magnirostrum Brown Tent-making Bat

Murciélago Narigón Platyrrhinus helleri Heller´s Broad-nosed Bat

Murciélago Rostrilistado Vampyrodes caraccioli Great Stripe-faced Bat

Orejón Peludo Chiroderma villosum Hairy Big-eyed Bat

Orejigualdo Pequeño Vampyressa pusilla Little Yellow-eared Bat

Orejigualdo Grande Vampyressa nymphaea Striped Yellow-eared Bat

Nariorejudo Amarillo Mesophylla macconnelli Macconnell’s Bat

Murciélago Blanco Ectophylla alba Honduran White Bat

Frutero Cariviejo Centurio senex Wrinkle-faced Bat

Vampiro Común Desmodus rotundus Common Vampire Bat

Vampiro Aliblanco Diaemus youngi White-winged Vampire Bat

Vampiro Orejudo Diphylla ecaudata Hairy-legged Vampire Bat

MURCIELAGOS EMBUDEROS NATALIDAE FUNNEL-EARED BATS

Embudero Común Natalus stramineus Mexican Funnel-eared Bat

MURCIELAGOS VENTOSEROS THYROPTERIDAE DISK-WINGED BATS

Ventosero Orejigualdo Thyroptera discifera Peter´s Disk-winged Bat

MURCIELAGOS VESPERTINOS VESPERTILIONIDAE PLAIN-NOSED BATS

Vespertino Plateado Myotis albescens Silver-haired Myotis

Vespertino Mesoamericano Myotis elegans Elegant Myotis

Vespertino Velludo Myotis keaysi Hairy-legged Myotis

Vespertino Negro Myotis nigricans Black Myotis

Vespertino Ripario Myotis riparius Riparian Myotis

Casero Neotropical Eptesicus furinalis Argentine Brown Bat

Anteado Centroamericano Rhogeessa tumida Central American Yellow Bat

Colipeludo Rojo Lasiurus blossevillii Western Red Bat

MURCIELAGOS COLUDOS MOLOSSIDAE FREE-TAILED BATS

Sombrerete Neotropical Eumops auripendulus Black Bonneted Bat

Sombrerete Menudo Eumops bonariensis Dwarf Bonneted Bat

Sombrerete Blanquecino Eumops glaucinus Wagner´s Bonneted Bat

Sombrerete del Pacífico Eumops underwoodi Underwood´s Bonneted Bat

Sombrerete Centroamericano Promops centralis Big Crested Mastiff Bat

Moloso Negro Molossus ater Black Mastiff Bat

Moloso Colombiano Molossus bondae Bonda Mastiff Bat

Moloso Caribeño Molossus molossus Little Mastiff Bat

Moloso Centroamericano Molossus pretiosus Miller´s Mastiff Bat

Moloso de Sinaloa Molossus sinaloae Sinaloan Mastiff Bat

MONOS AMERICANOS CEBIDAE AMERICAN MONKEYS

Mono Cariblanco Cebus capucinus White-faced Capuchin

Mono Aullador Alouatta palliata Mantled Howler Monkey

Mono Araña Ateles geoffroyi Central American Spider Monkey

ARDILLAS SCIURIDAE SQUIRRELS

Ardilla Matagalpina Sciurus deppei Deppe´s Squirrel

Ardilla del Rama Sciurus richmondi Richmond´s Squirrel

Ardilla Centroamericana Sciurus variegatoides Variegated Squirrel

Ardilla Enana Norteña Microsciurus alfari Alfaro´s Pygmy Squirrel

TALTUZAS GEOMYIDAE POCKET GOPHERS

Taltuza Segoviana Orthogeomys matagalpae Nicaraguan Pocket Gopher

RATONES ESPINOSOS HETEROMYIDAE POCKET MICE

Ratón Espinoso del Pacífico Liomys salvini Salvin´s Spiny Pocket Mouse

Ratón Espinoso Selvático Heteromys desmarestianus Forest Spiny Pocket Mouse

RATAS Y RATONES MURIDAE RATS AND MICE

Rata Arrocera Serrana Oryzomys alfaroi Alfaro´s Rice Rat

Rata Arrocera Grande Oryzomys alfari Cana Rice Rat

Rata Arrocera Bigotuda Oryzomys bolivaris Long-whiskered Rice Rat

Rata Arrocera Ribereña Oryzomys couesi Coues’ Rice Rat

Rata Arrocera del Rama Oryzomys dimidiatus Nicaraguan Rice Rat

Rata Arrocera Orejinegra Oryzomys rostratus Rusty Rice Rat

Rata Arrocera Parda Melanomys caliginosus Dusky Rice Rat

Rata Arrocera Mesoamericana Oligoryzomys fulvescens Northern Pygmy Rice Rat

Rata Algodonera Sigmodon hispidus Hispid Cotton Rat

Rata Arbórea Centroamericana Tylomys nudicaudus Northern Climbing Rat

Rata Arbórea Orejuda Ototylomys phyllotis Big-eared Climbing Rat

Rata Arbórea Vespertina Nyctomys sumichrasti Vesper Rat

Ratón Leñador Neotoma chrysomelas Nicaraguan Wood Rat

Ratón Menudo Sureño Baiomys musculus Southern Pygmy Mouse

Ratón Cantor Patinegro Scotinomys teguina Alston´s Singing Mouse

Ratón Cosechador Chato Reithrodontomys brevirostris Short-nosed Harvest Mouse

Ratón Cosechador Colibicolor Reithrodontomys fulvescens Fulvous Harvest Mouse

Ratón Cosechador Orejudito Reithrodontomys gracilis Slender Harvest Mouse

Ratón Cosechador Serranero Reithrodontomys sumichrasti Sumichrast´s Harvest Mouse

Ratón Cosechador Mexicano Reithrodontomys mexicanus Mexican Harvest Mouse

Ratón Cosechador de la Meseta Reithrodontomys paradoxus Nicaraguan Harvest Mouse

Ratón Patiblanco del Pacífico Peromyscus gymnotis Naked-eared Deer Mouse

Ratón Patiblanco Colipinto Peromyscus mexicanus Mexican Deer Mouse

Ratón Patiblanco Colipeludo Peromyscus stirtoni Stirton´s Deer Mouse

Rata Gris Rattus norvegicus Norway Rat

Rata Negra Rattus rattus Roof Rat

Ratón Común Mus musculus House Mouse

PUERCOESPINES ERETHIZONTIDAE NEW WORLD PORCUPINES

Puercoespín Mesoamericano Coendou mexicanus Mexican Porcupine

GUATUSAS DASYPROCTIDAE AGOUTIS

Guatusa Dasyprocta punctata Central America Agouti

GUARDATINAJAS AGOUTIDAE PACAS

Guardatinaja Agouti paca Paca

RATAS ESPINOSAS ECHIMYIDAE SPINY RATS

Rata Espinosa Norteña Proechimys semispinosus Tomes´ Spiny Rat

Rata Espinosa Nicaragüense Hoplomys gymnurus Armored Rat

CONEJOS LEPORIDAE RABBITS

Conejo Neotropical Sylvilagus brasiliensis Forest Rabbit

Conejo Americano Sylvilagus floridanus Eastern Cottontail

CANIDOS CANIDAE DOGS AND FOXES

Coyote Canis latrans Coyote

Zorro Ostoche Urocyon cinereoargenteus Gray Fox

MAPACHES Y SIMILARES PROCYONIDAE RACCONS AND ALLIES

Mapache Procyon lotor Northern Raccoon

Coatí Nasua narica White-nosed Coati

Kinkayú Potos flavus Kinkajou

Olingo Bassaricyon gabbii Olingo

COMADREJAS, MOFETAS Y SIMILARES MUSTELIDAE WEASELS, SKUNKS AND ALLIES

Comadreja Mustela frenata Long-tailed Weasel

Glotón Mayor Galictis vittata Greater Grison

Culumuco Eira barbara Tayra

Mofeta Negra Mephitis macroura Hooded Skunk

Mofeta Manchada Spilogale putorius Spotted Skunk

Mofeta Dorsiblanca Conepatus mesoleucus Common Hog-nosed Skunk

Mofeta Bilistada Conepatus semistriatus Striped Hog-nosed Skunk

Nutria Colilarga Lutra longicaudis Neotropical River Otter

GATOS FELIDAE CATS

Ocelote Leopardus pardalis Ocelot

Margay Leopardus wiedii Margay

Leoncillo Herpailurus yaguarondi Jaguarundi

Puma Puma concolor Puma

Jaguar Panthera onca Jaguar

MANATIES TRICHECHIDAE MANATEES

Manatí Caribeño Trichechus manatus West Indian Manatee

TAPIRES TAPIRIDAE TAPIRS

Tapir Centroamericano Tapirus bairdii Baird´s Tapir

SAHINOS TAYASSUIDAE PECCARIES

Jabalí Americano Tayassu tajacu Collared Peccary

Sahino Labiblanco Dicotyles pecari White-lipped Peccary

VENADOS CERVIDAE DEERS

Venado Coliblanco Odocoileus virginianus White-tailed Deer

Venado Rojo Mazama americana Red Brocket

DELFINES DELPHINIDAE DOLPHINS

Delfín Lagunero Sotalia fluviatilis Tucuxi

Delfín Hocicudo Tursiops truncatus Bottlenose Dolphin

BALLENAS BALAENOPTERIDAE RORQUAL WHALES

Ballena Azul Balaenoptera musculus Blue Whale

Ballena Jorobada Megaptera novaeangliae Humpback Whale

Cuadro 16 Fauna de los humedales de Nicaragua.

Humedal

(denominación)

Humedal Sitio Ramsar

Rutas de aves migratorias

Fauna endémica

Fauna visitadora Fuente

Humedal Lago de Apanás-Asturias

Humedal Estero Real y Llanos de Apacunca

Humedal Sistema Lagunar de Tisma

Humedal Bahía de Bluefields

Humedal de San Miguelito.

Humedal Los Guatusos

Humedal Cayos Miskitos y Franja Costera

Humedal Refugio de Vida Silvestre Rio San Juan.

Humedal Laguna de Moyua.

X

X

X

X

X

X

X

X

Piche canelo (Dendrocygna bicolor)

Piche común (Dendrocygna autumnalis) Pato real (Cairina moschata)

Anas crecca (Green-winged Teal)

Pato c. verde (Anas platyrhynchos)

Pato cuchara (Anas clypeata)

Cerceta castaña (Anas cyanoptera)

Pato cola de gallo (Anas acuta)

Pato calvo (Anas americana)

Porrón menor (Aythya affinis)

Porrón mayor (Aythya marila)

Porrón pico aguja Canvasback (Aythya valisineria)

Porrón cabeza roja (Aythya americana)

Porrón collarejo (Aythya collaris)

Pato careto o mascarado (Nomonyx dominica )

Pato cariblanco (Oxyura jamaicensis)

Focha americana (Fulica americana)

Zambullidor (Podilymbus podiceps)

Lezama (2006)

Cuadro 17 Fauna de los humedales de Nicaragua.

Humedales Departamento Sitio Ramsar

Especies de animales

Sí No Aves Reptiles Mamíferos Anfibios Peces Organismos acuáticos

CA

YO

S

MIS

KIT

OS

Y

FR

AN

JA

CO

ST

ER

A

INM

ED

IAT

A

RAAN X Chelonia mydas (tortuga verde)

Sotalia fluviatilis ("'tucuxi"

delfín de agua dulce)

Trichechus manatus (tortuga de carey)

LA

GO

DE

AP

AN

ÁS

-

AS

TU

RIA

S

Jinotega X aves acuáticas (migratorias)

Hurra longicaudis nutria "perro de agua"

Peces

DE

LT

AS

DE

L E

ST

ER

O

RE

AL

Y L

LA

NO

S D

E

AP

AC

UN

CA

(35 e

specie

s d

e f

auna

)

Chinandega X Peces de cultivo

Camarón (cultivos intensivos y semi intensivos)

Cuadro 17 Fauna de los humedales de Nicaragua (continuación).

Humedales Departamento Sitio Ramsar

Especies de animales

Sí No Aves Reptiles Mamíferos Anfibios Peces Organismos acuáticos

RE

FU

GIO

DE

VID

A

SIL

VE

ST

RE

RIO

SA

N

JU

AN

(corr

edor

bio

lógic

o

me

soam

ericano) Río San Juan,

RAAS X cuatro especies de

tortugas Trichechus manatus (manatí)

SIS

TE

MA

DE

HU

ME

DA

LE

S

DE

SA

N

MIG

UE

LIT

O

Río San Juan X especies de aves,

especies de reptiles

especies de mamíferos

especies de peces

SIS

TE

MA

DE

HU

ME

DA

LE

S

DE

LA

BA

HÍA

DE

BLU

EF

IELD

S

RAAS X jaguar, pantera onca, Danto tapirus (tapir

centroamericano) o bairaii,

Alouatta fisca (mono aullador)

Leopardus pardalis (ocelote)

Pesca artesanal

SIS

TE

MA

LA

GU

NA

R

DE

TIS

MA

Managua

Granada

X Aves migratorias

Cuadro 20 Reportes de enfermedades producidas por VIA en los dos últimos años según OIE (2014)

Año 2013

Australia Informe final

Australia Notificación inmediata

Informe de seguimiento n º

Informe de seguimiento n º

Informe de seguimiento n º 3

Informe de seguimiento n º 4

(Continua e 2014)

Bangladesh H5N1 2013 02/05/13 Informe de seguimiento n º 41

2013 29/04/13 Informe de seguimiento n º 42

2013 21/12/13 Informe final

Bhutan H5N1 2013 11/01/13 Informe de seguimiento n º 8

2013 02/08/13 Informe de seguimiento n º 9

2013 15/08/13 Informe final

Camboya 2013 27/01/13 Notificación inmediata

2013 30/01/13 Informe de seguimiento n º 1

2013 22/02/13 Informe de seguimiento n º 2

2013 03/12/13 Informe de seguimiento n º 3

2013 15/03/13 Informe final

2013 19/08/13 Notificación inmediata

2013 09/09/13 Informe final

China (Rep. Pop. de) H5N1 2013 13/05/13 Notificación inmediata

2013 18/06/13 Informe final

China (Rep. Pop. de) H5N2 2013 21/12/13 Notificación inmediata

(Continua en 2014)

Taipei Chino H5N2 2013 03/04/13 Informe final

Hong Kong (SAR-PRC) H5N1 2013 29/01/13 Notificación inmediata (informe final)

India H5N1 2013 13/02/13 Informe final

2013 09/03/13 Notificación inmediata

2013 15/06/13 Informe final

2013 05/08/13 Notificación inmediata

2013 11/11/13 Informe final

Italia H7N7 2013 15/08/13 Notificación inmediata

2013 21/08/13 Informe de seguimiento n º 1

2013 23/08/13 Informe de seguimiento n º 2

2013 28/08/13 Informe de seguimiento n º 3

2013 09/05/13 Informe de seguimiento n º 4

2013 18/09/13 Informe final

Corea (Rep Dem. Popular) H5N1 2013 13/05/13 Notificación inmediata

2013 22/05/13 Informe final

México H7N3 2013 08/01/13 Notificación inmediata

2013 16/01/13 Informe de seguimiento n º 1

2013 18/02/13 Informe de seguimiento n º 2

2013 28/02/13 Informe de seguimiento n º 3

2013 23/03/13 Informe de seguimiento n º 4

2013 17/04/13 Informe de seguimiento n º 5

2013 23/04/13 Informe de seguimiento n º 6

2013 07/05/13 Informe de seguimiento n º 7

2013 12/06/13 Informe de seguimiento n º 8

2013 08/12/13 Informe de seguimiento n º 9

2013 31/08/13 Informe de seguimiento n º 10 53411

Nepal H5N1 2013 06/01/13 Informe de seguimiento n º 3 51861

2013 18/01/13 Informe de seguimiento n º 4 51972

2013 21/01/13 Informe de seguimiento n º 5 51978

2013 15/02/13 Informe de seguimiento n º 6 52132

2013 04/11/13 Informe de seguimiento n º 7 52502

2013 26/05/13 Informe de seguimiento n º 8 52855

2013 30/06/13 Informe de seguimiento n º 9 53105

2013 09/09/13 Informe de seguimiento n º 10 53467

2013 11/09/13 Informe de seguimiento n º 11 53474

2013 21/09/13 Informe de seguimiento n º 12 53561

2013 12/11/13

Informe de seguimiento n º 13

(Continua en 2014) 53967

Sudáfrica H5N2 2013 15/04/13 Informe de seguimiento n º 14 52569

2013 25/07/13 Informe final 53

Vietnam H5N1 2013 14/10/13 Notificación inmediata 53759

Informe de seguimiento n º 1 (Continua en 2014) 54367

Última actualización: 17/03/2014 (ma)

Cuadro 20 Reportes de enfermedades producidas por VIA en los dos últimos años según OIE (2014)

Año 2012

Australia H7N7 5/11/12 Notificación inmediata 51597

2/11/12 Informe de seguimiento n º 1 51637

21/12/12

Informe de seguimiento n º 2

(Continua en 2013) 51810

Bangladesh H5N1 15/01/12 Informe de seguimiento n º 37 49374

19/03/12 Informe de seguimiento n º 38 50076

22/04/12 Informe de seguimiento n º 39 50334

19/11/12

Informe de seguimiento n º 40

(Continua en 2013) 51624

Bhutan H5N1 09/01/12 Notificación inmediata 49289

17/01/12 Informe de seguimiento n º 1 49383

18/01/12 Informe de seguimiento n º 2 49403

01/03/12 Informe de seguimiento n º 3 49827

02/03/12 Informe de seguimiento n º 4 49854

09/03/12 Informe de seguimiento n º 5 49912

20/04/12 Informe de seguimiento n º 6 50325

25/10/12

Informe de seguimiento n º 7

(Continua en 2013) 51476

Camboya H5N1 01/06/12 Notificación inmediata 50579

11/06/12 Informe final 50633

China (Rep. Pop. de) H5N1 31/03/12 Informe de seguimiento n º 1 50193

18/04/12 Informe de seguimiento n º 2 50313

24/04/12 Informe de seguimiento n º 3 50346

17/05/12 Informe de seguimiento n º 4 50483

06/06/12 Informe de seguimiento n º 5 50600

02/07/12 Informe de seguimiento n º 6 50772

11/07/12 Informe de seguimiento n º 7 50828

29/08/12 Informe final 51134

18/09/12 Notificación inmediata 51214

09/11/12 Informe final 51571

Taipei Chino H5N2 03/03/12 Notificación inmediata 49884

10/03/12 Informe de seguimiento n º 1 49967

19/03/12 Informe de seguimiento n º 2 50066

02/04/12 Informe de seguimiento n º 3 50208

14/05/12 Informe de seguimiento n º 4 50471

25/05/12 Informe de seguimiento n º 5 50531

13/06/12 Informe de seguimiento n º 6 50645

28/06/12 Informe de seguimiento n º 7 50742

06/07/12 Informe de seguimiento n º 8 50812

Taipei Chino H5N1 17/07/12 Notificación inmediata (informe final) 50.870

Taipei Chino H5N2 19/07/12 Informe de seguimiento n º 9 50882

14/08/12 Informe final 51049

07/12/12

Notificación inmediata

(Continua en 2013) 51735

Hong Kong (SAR-PRC) H5N1 06/01/12 Informe de seguimiento n º 2 49241

12/01/12 Informe de seguimiento n º 3 49353

20/01/12 Informe de seguimiento n º 4 49425

27/01/12 Informe de seguimiento n º 5 49498

03/02/12 Informe de seguimiento n º 6 49558

09/02/12 Informe de seguimiento n º 7 49619

17/02/12 Informe de seguimiento n º 8 49747

24/02/12 Informe de seguimiento n º 9 49804

01/03/12 Informe de seguimiento n º 10 49926

09/03/12 Informe de seguimiento n º 11 49910

19/03/12 Informe de seguimiento n º 12 50064

23/03/12 Informe de seguimiento n º 13 50123

29/03/12 Informe de seguimiento n º 14 50172

13/04/12 Informe de seguimiento n º 15 50259

04/05/12 Informe de seguimiento n º 16 50394

18/05/12 Informe de seguimiento n º 17 50489

21/06/12 Informe de seguimiento n º 18 50706

06/07/12 Informe de seguimiento n º 19 50810

27/07/12 Informe de seguimiento n º 20 50935

29/09/12 Informe final 51.297

India H5N1 11/01/12 Notificación inmediata 49326

13/01/12 Informe de seguimiento n º 1 49359

18/01/12 Informe de seguimiento n º 2 49405

28/01/12 Informe de seguimiento n º 3 49504

04/02/12 Informe de seguimiento n º 4 49573

06/02/12 Notificación inmediata (informe final) 49.583

16/03/12 Informe de seguimiento n º 5 50030

07/05/12 Informe de seguimiento n º 6 50400

19/06/12 Informe de seguimiento n º 7 50678

25/06/12 Informe de seguimiento n º 8 50712

16/07/12 Informe de seguimiento n º 9 50852

31/08/12 Informe final 51158

26/10/12 Notificación inmediata 51500

29/11/12

Informe de seguimiento n º 1

(Continua en 2013) 51693

Irán H5N1 01/01/12 Informe de seguimiento n º 9 49205

08/01/12 Informe de seguimiento n º 10 49277

18/01/12 Informe final 49401

Israel H5N1 09/03/12 Notificación inmediata 49908

Israel H5 15/03/12 Notificación inmediata (gatos) 50007

25/03/12 Informe de seguimiento n º 1 (gatos) 50127

Israel H5N1 25/03/12 Informe final 50125

Israel H5 15/04/12 Informe final (gatos) 50265

México H7N3 21/06/12 Notificación inmediata 50723

25/06/12 Informe de seguimiento n º 1 50727

02/07/12 Informe de seguimiento n º 2 50783

10/07/12 Informe de seguimiento n º 3 50840

16/07/12 Informe de seguimiento n º 4 50876

24/07/12 Informe de seguimiento n º 5 50929

02/08/12 Informe de seguimiento n º 6 50982

17/09/12 Informe de seguimiento n º 7 51205

12/12/12 Informe final 51759

Myanmar H5N1 28/02/12 Notificación inmediata 49821

12/03/12 Informe de seguimiento n º 1 50028

27/07/12 Informe final 50959

Nepal H5N1 12/02/12 Informe de seguimiento n º 1 49623

15/02/12 Informe de seguimiento n º 2 49664

11/03/12 Informe de seguimiento n º 3 49965

26/03/12 Informe de seguimiento n º 4 50129

10/07/12 Informe final 50941

14/10/12 Notificación inmediata 51387

02/11/12 Informe de seguimiento n º 1 51823

24/12/12

Informe de seguimiento n º 2

(Continua en 2013) 51829

Sudáfrica H5N2 23/02/12 Informe de seguimiento n º 10 49787

Última actualización: 17/03/2014 (ma)

Côte d'Ivoire H5N1 25/04/06 Notificación inmediata 1904

Afganistán H5N1 20/03/06 Notificación inmediata

(Informe final) 1626

Albania H5N1 7/03/06 Notificación inmediata 1629

1/03/06 Informe de seguimiento No.1 1633

23/03/06 Informe de seguimiento No.2 1638

09/05/12 Informe de seguimiento n º 11 50426

8/06/12 Informe de seguimiento n º 12 50748

4/10/12

Informe de seguimiento n º 13

(Continua en 2013) 51315

Vietnam H5N1 3/02/12 Informe de seguimiento n º 58 49556

6/02/12 Informe de seguimiento n º 59 49571

8/02/12 Informe de seguimiento n º 60 49601

0/02/12 Informe de seguimiento n º 61 49621

3/02/12 Informe de seguimiento n º 62 49625

4/02/12 Informe de seguimiento n º 63 49652

5/02/12 Informe de seguimiento n º 64 49670

8/02/12 Informe de seguimiento n º 65 49745

1/02/12 Informe de seguimiento n º 66 49769

4/02/12 Informe de seguimiento n º 67 49802

2/03/12 Informe de seguimiento n º 68 49848

3/03/12 Informe de seguimiento n º 69 49969

3/03/12 Informe de seguimiento n º 70 50121

3/07/12 Informe de seguimiento n º 71 50910

7/08/12 Informe de seguimiento n º 72 51025

8/08/12 Informe de seguimiento n º 73 51031

5/08/12 Informe de seguimiento n º 74 51055

3/08/12 Informe de seguimiento n º 75 51094

6/09/12 Informe de seguimiento n º 76 51170

7/09/12 Informe de seguimiento n º 77 51199

4/12/12 Informe final 51804

27/10/06 Informe final 1645

Austria H5N1 20/02/06 Notificación inmediata 1650

31/07/06 Informe final 1655

Azerbaiyán H5N1 15/02/06 Informe final 1664

01/03/06 Notificación inmediata 1677

23/03/06 Informe de seguimiento No.1 1686

10/04/06 Informe final 1693

Bosnia y Herzegovina H5N1 20/02/06 Notificación inmediata 1710

22/03/06 Informe final 1720

Bulgaria H5N1 12/02/06 Notificación inmediata 1733

Burkina Faso H5N1 04/04/06 Notificación inmediata 1746

22/05/06 Informe final 1756

Camboya H5N1 13/04/06 Notificación inmediata 1850

16/08/06 Informe de seguimiento No.1 1853

04/09/06 Informe final 1856

Camerún H5N1 12/03/06 Notificación inmediata

(Informe final) 1859

China (Rep. Pop. de) H5N1 03/01/06 Informe de seguimiento No.12 1862

10/01/06 Informe de seguimiento No.13 1865

07/02/06 Informe de seguimiento No.14 1868

20/04/06 Notificación inmediata 1889

26/05/06 Informe de seguimiento No.1 1892

07/06/06 Informe de seguimiento No.15 1871

09/06/06 Informe de seguimiento No.2 1895

20/06/06 Informe de seguimiento No.16 1874

26/06/06 Informe de seguimiento No.3 1898

28/06/06

Informe de seguimiento No.4

(Continúa en 2007) 1901

04/07/06 Informe de seguimiento No.17 1877

21/07/06 Informe de seguimiento No.18 1880

15/08/06 Informe de seguimiento No.19 1883

04/10/06 Informe de seguimiento No.20 1886

Croacia H5N1 17/01/06 Informe de seguimiento No.4 1955

08/02/06 Informe de seguimiento No.5 1961

21/02/06 Informe de seguimiento No.6 1968

23/02/06 Informe de seguimiento No.7 1976

14/03/06 Informe de seguimiento No.8 1982

11/04/06 Informe de seguimiento No.9 1988

27/10/06 Informe final 1994

República Checa H5N1 29/03/06 Notificación inmediata 2020

10/04/06 Informe de seguimiento No.1 2025

26/04/06 Informe de seguimiento No.2 2032

09/05/06 Informe final 2039

24/05/06 Notificación inmediata 2047

15/06/06 Informe final 2055

Côte d'Ivoire H5N1 15/05/06 Informe de seguimiento No.1 1907

20/07/06

Informe de seguimiento n º 2

(Continúa en 2007) 1910

Dinamarca H5N1 15/03/06 Notificación inmediata 2067

24/03/06 Informe de seguimiento No.1 2074

05/04/06 Informe de seguimiento No.2 2081

12/04/06 Informe de seguimiento No.3 2091

04/05/06 Informe de seguimiento No.4 2100

18/05/06 Notificación inmediata 2132

31/05/06 Informe de seguimiento No.5 2107

30/06/06 Informe final 2118

30/06/06 Informe de seguimiento No.1 2139

10/08/06 Informe de seguimiento No.2 2146

12/09/06 Informe final 2151

Djibouti H5N1 27/05/06 Notificación inmediata

(Continúa en 2007) 2160

Egipto H5N1 18/02/06 Notificación inmediata 2169

23/03/06

Informe de seguimiento No.1

(Continúa en 2007) 2179

Francia H5N1 20/02/06 Notificación inmediata 2234

23/02/06 Informe de seguimiento No.1 2237

25/02/06 Notificación inmediata 2252

03/03/06 Informe de seguimiento No.2 2240

08/03/06 Informe de seguimiento No.3 2243

27/03/06 Informe final 2255

28/03/06 Informe de seguimiento No.4 2246

26/04/06 Informe final 2249

18/06/06 Informe final cont. 2258

Georgia H5N1 27/03/06 Notificación inmediata

(Informe final) 2261

Alemania H5N1 16/02/06 Notificación inmediata 2264

09/03/06 Informe de seguimiento No.1 2267

17/03/06 Informe de seguimiento No.2 2270

31/03/06 Informe de seguimiento No.3 2274

06/04/06 Notificación inmediata 2311

11/04/06 Informe de seguimiento No.4 2279

15/05/06 Informe de seguimiento No.5 2285

19/05/06 Informe final 2301

28/07/06 Informe final 2319

Grecia H5N1 13/02/06 Notificación inmediata 2328

15/02/06 Informe de seguimiento No.1 2334

22/02/06 Informe de seguimiento No.2 2342

24/02/06 Informe de seguimiento No.3 2351

27/03/06 Informe de seguimiento No.4 2361

22/08/06 Informe final 2372

Hong Kong (SAR-PRC) H5N1 20/01/06 Notificación inmediata 2385

20/03/06 Informe final 2393

Hungría H5N1 20/02/06 Notificación inmediata 2417

01/03/06 Informe final 2397

09/06/06 Notificación inmediata 2405

23/06/06 Informe de seguimiento No.1 2411

16/10/06 Informe final 2414

India H5N1 23/02/06 Informe de seguimiento No.1 2420

08/03/06 Informe de seguimiento No.2 2424

05/06/06 Informe de seguimiento No.3 2430

11/08/06 Informe final 2436

Indonesia H5N1 24/04/06 Informe de seguimiento No.12 2442

25/09/06 Notificación inmediata 2447

26/09/06

Informe final

(Endémica) 2450

Irán H5N1 15/02/06 Notificación inmediata 2459

26/02/06 Informe final 2462

Irak H5N1 03/02/06 Notificación inmediata 2453

07/02/06 Informe de seguimiento No.1 2456

Israel H5N1 18/03/06 Notificación inmediata 2465

23/03/06 Informe de seguimiento No.1 2468

02/04/06 Informe de seguimiento No.2 2471

04/06/06 Informe de seguimiento No.3 2474

23/07/06 Informe final 2477

Italia H5N1 14/02/06 Notificación inmediata 2480

22/02/06 Informe de seguimiento No.1 2483

02/03/06 Informe de seguimiento No.2 2487

21/09/06 Informe final 2495

Jordania H5N1 27/03/06 Notificación inmediata 2499

30/03/06 Informe de seguimiento No.1 2540

16/04/06 Informe final 2545

Kazajstán H5N1 21/03/06 Notificación inmediata 2551

16/07/06 Informe final 2556

Corea (Rep Dem. Popular)

H5N1 22/12/06 Informe de seguimiento No.1

(Continúa en 2007) 2570

Corea (Rep. de) H5N1 26/11/06 Notificación inmediata 2562

Laos H5N1 04/08/06 Notificación inmediata

(Informe final) 2575

Malasia (península) H5N1 23/02/06 Notificación inmediata 2580

02/03/06 Informe de seguimiento No.1 2587

29/03/06 Informe de seguimiento No.2 2595

19/06/06 Informe final 2602

Mongolia H5N1 30/05/06 Notificación inmediata 2610

28/07/06 Informe final 2619

Myanmar H5N1 12/03/06 Notificación inmediata 2628

16/03/06 Informe de seguimiento No.1 2637

26/04/06 Informe de seguimiento No.2 2646

04/09/06 Informe final 2654

Níger H5N1 28/02/06 Notificación inmediata 2663

02/06/06 Informe de seguimiento No.1 2672

15/06/06 Informe final 2682

Nigeria H5N1 08/02/06 Notificación inmediata 2687

15/02/06 Informe de seguimiento No.1 2693

02/03/06 Informe de seguimiento No.2 2698

05/03/06 Informe de seguimiento No.3 2706

15/03/06 Informe de seguimiento No.4 2719

31/03/06

Informe de seguimiento No.5

(Continua en 2008) 2733

Pakistán H5N1 02/03/06 Notificación inmediata 2742

04/04/06 Informe de seguimiento No.1 2751

25/04/06 Informe de seguimiento No.2 2769

02/12/06 Informe de seguimiento No.3 2776

20/12/06 Informe final 2789

Auton palestina. Territorios

H5N1 11/04/06 Notificación inmediata 299

11/04/06 Notificación inmediata 3658

27/07/06 Informe final 2809

27/07/06 Informe final 3667

Polonia H5N1 08/03/06 Notificación inmediata 2820

13/03/06 Informe de seguimiento No.1 2830

20/03/06 Informe de seguimiento No.2 2840

04/04/06 Informe de seguimiento No.3 2849

10/04/06 Informe de seguimiento No.4 2879

13/04/06 Informe de seguimiento No.5 2924

10/05/06 Informe de seguimiento No.6 2943

07/06/06 Informe final 2953

Rumania H5N1 04/01/06 Informe de seguimiento No.15 2964

17/01/06 Informe de seguimiento No.16 2975

13/02/06 Informe de seguimiento No.17 2983

22/02/06 Informe de seguimiento No.18 2993

24/02/06 Informe de seguimiento No.19 3001

06/03/06 Informe de seguimiento No.20 3010

14/03/06 Informe de seguimiento No.21 3052

17/03/06 Informe de seguimiento No.22 3060

29/03/06 Informe de seguimiento No.23 3065

27/04/06 Informe final 3070

16/05/06 Notificación inmediata 3080

24/05/06 Informe de seguimiento No.1 3089

01/06/06 Informe de seguimiento No.2 3119

14/06/06 Informe de seguimiento No.3 3129

20/12/06 Informe final 3139

Rusia H5N1 16/02/06 Notificación inmediata

(Informe final) 3147

Serbia y Montenegro H5N1 02/03/06 Notificación inmediata

Notificación inmediata (informe final) 3158

Eslovaquia H5N1 24/02/06 Notificación inmediata 3168

Eslovenia H5N1 12/02/06 Notificación inmediata 3177

24/02/06 Informe de seguimiento No.1 3184

03/03/06 Informe de seguimiento No.2 3192

03/04/06

Informe de seguimiento No.3

(Continúa en 2007) 3204

Sudáfrica H5N2 03/07/06 Notificación inmediata 3208

06/07/06 Informe de seguimiento No.1 3213

28/07/06 Informe de seguimiento No.2 3218

04/08/06 Informe de seguimiento No.3 3228

21/09/06 Informe de seguimiento No.4 3237

27/10/06 Informe final 3244

España H5N1 07/07/06 Notificación inmediata

(Informe final) 3254

Sudán H5N1 18/04/06 Notificación inmediata 3288

08/05/06 Informe de seguimiento No.1 3292

19/07/06 Informe de seguimiento No.2 3301

02/10/06 Informe de seguimiento No.3 3310

14/12/06

Informe de seguimiento No.4

(Continúa en 2007) 3317

Suecia H5N1 16/03/06 Notificación inmediata 3357

20/03/06 Informe de seguimiento No.1 3368

09/08/06 Informe final 3383

Suiza H5N1 26/02/06 Notificación inmediata 3423

14/03/06 Informe de seguimiento No.1 3433

31/03/06 Informe final 3614

03/04/06 Informe de seguimiento No.2 3470

10/04/06 Informe de seguimiento No.3 3478

24/04/06 Informe de seguimiento No.4 3483

01/05/06 Informe de seguimiento No.5 3488

08/05/06 Informe de seguimiento No.6 3496

15/05/06 Informe de seguimiento No.7 3506

22/05/06 Informe de seguimiento No.8 3516

29/05/06 Informe de seguimiento No.9 3528

06/06/06 Rapport de suivi No.10 3545

12/06/06 Informe final 3553

26/07/06 Notificación inmediata 3623

02/08/06 Informe de seguimiento No.1 3633

Tailandia H5N1 11/01/06 Informe de seguimiento No.82 3564

18/01/06 Informe de seguimiento No.83 3574

26/01/06 Informe de seguimiento No.84 3584

02/02/06 Informe de seguimiento No.85 3594

09/02/06 Informe de seguimiento No.86 3603

07/11/06 Informe final 3643

Turquía H5N1 08/01/06 Informe de seguimiento No.1 3682

17/01/06 Informe de seguimiento No.2 3689

25/01/06 Informe de seguimiento No.3 3696

01/02/06 Informe de seguimiento No.4 3705

17/02/06 Informe de seguimiento No.5 3715

23/02/06 Informe de seguimiento No.6 3724

01/03/06 Informe de seguimiento No.7 3736

07/03/06 Informe de seguimiento No.8 3746

16/03/06 Informe de seguimiento No.9 3756

23/03/06 Informe de seguimiento No.10 3769

30/03/06 Informe de seguimiento No.11 3777

06/04/06 Informe de seguimiento No.12 3786

14/04/06 Informe de seguimiento No.13 3795

20/04/06 Informe de seguimiento No.14 3803

04/05/06 Informe de seguimiento No.15 3811

17/05/06 Informe de seguimiento No.16 3817

15/08/06 Informe final 3823

Ucrania H5N1 10/01/06 Informe de seguimiento No.5 3866

19/01/06 Informe de seguimiento No.6 3871

25/01/06 Informe de seguimiento No.7 3877

01/02/06 Informe de seguimiento No.8 3883

09/02/06 Informe de seguimiento No.9 3890

22/02/06 Informe de seguimiento No.10 3896

10/03/06 Informe de seguimiento n º 11 de 3903

12/05/06 Notificación inmediata 3927

31/05/06 Informe de seguimiento n º 0.1 3932

15/06/06 Informe de seguimiento No.12 3909

15/06/06 Informe de seguimiento No.2 3938

23/06/06 Informe de seguimiento No.13 3915

23/06/06 Informe de seguimiento No.3 3943

07/07/06 Informe de seguimiento No.14

(Continúa en 2007) 3921

10/07/06 Informe de seguimiento No.4 3949

24/07/06 Informe de seguimiento No.5 3955

Reino Unido H5N1 06/04/06 Notificación inmediata 3961

20/04/06 Informe de seguimiento No.1 3966

27/04/06 Informe de seguimiento No.2 3970

02/05/06 Informe final 3976

Vietnam H5N1 23/01/06 Informe de seguimiento No.16 3984

23/02/06 Informe de seguimiento No.17 4000

29/08/06 Informe de seguimiento No.18 4005

15/09/06 Informe de seguimiento No.19 4011

19/12/06

Notificación inmediata

(Continúa en 2007) 4018

Zimbabue H5N2 17/02/06 Informe final 4024

Última actualización: 17/03/2014 (ma)

Anexo 3. Tablas.

Tabla 1 Distribución espacial de frecuencias de humedales de Nicaragua por región.

Región geográfica Humedales por región geográfica

Región geográfica %

Región del Atlántico 8 0.24 24

Región Central 4 0.12 12

Región del Pacífico 21 0.64 64

Total 33 1.00 100

Tabla 4 Distribución espacial de frecuencias de humedales Ramsar de Nicaragua por región.

Región geográfica Humedales Ramsar por región geográfica

Frecuencia relativa %

Región del Atlántico 2 0.22 22

Tabla 2 Distribución espacial de frecuencias de humedales de Nicaragua por departamento.

Departamentos Humedales por departamento

Frecuencia relativa

%

Atlántico Norte 6 0.19 19

Atlántico Sur 2 0.06 6

Boaco 0 0 0

Carazo 0 0 0

Chinandega 8 0.24 24

Chontales 0 0 0

Estelí 0 0 0

Granada 1 0.03 3

Jinotega 3 0.09 9

León 5 0.15 15

Madriz 0 0 0

Managua 1 0.03 3

Masaya 1 0.03 3

Matagalpa 1 0.03 3

Nueva Segovia 0 0 0

Río San Juan 4 0.12 12

Rivas 1 0.03 3

Total 33 1 100

Tabla 3 Distribución de frecuencias de humedales Ramsar de Nicaragua por municipio.

Tipos de humedales Humedales por tipo Frecuencia relativa %

Humedales no Ramsar 24 0.73 73

Humedales Ramsar 9 0.27 27

Total 33 1 100

Región Central 2 0.22 22

Región del Pacífico 5 0.56 56

Total 9 1.00 100

Tabla 5 Distribución espacial de frecuencias de humedales Ramsar de Nicaragua por departamento.

Departamentos Humedales Ramsar por departamento

Frecuencia relativa

%

Región Autónoma Atlántico Norte 1 0.11 11

Región Autónoma Atlántico Sur 1 0.11 11

Boaco 0 0 0

Carazo 0 0 0

Chinandega 1 0.11 11

Chontales 0 0 0

Estelí 0 0 0

Granada 0 0 0

Jinotega 1 0.11 11

León 0 0 0

Madriz 0 0 0

Managua 0 0 0

Masaya 1 0.11 11

Matagalpa 1 0.11 11

Nueva Segovia 0 0 0

Río San Juan 3 0.34 34

Rivas 0 0 0

Total 9 1.00 100

Tabla 6 Distribución de frecuencias de aves por estatus. ALAS (2007)

Estatus de las aves Total de aves/estatus Frecuencia relativa %

R 503 0.712 71.2

M 127 0.180 18

R, M 24 0.034 3.4

P 35 0.050 5

S 5 0.007 0.7

S,P 2 0.003 0.3

A 1 0.001 0.1

V 9 0.013 1.3

Total 706 1.000 100

Leyenda

R Especies que anidan y residen todo el año en el país.

M Especies que experimentan migraciones hacia Norteamérica, en donde se crían.

R, M Especies con poblaciones residentes y poblaciones migratorias

P Especies que pasan por Nicaragua durante sus migraciones y no mantienen poblaciones en el país entre los meses de abril a agosto.

S Especies que anidan en el país y migran hacia Suramérica.

S,P Especies con poblaciones que anidan en Nicaragua y luego migran hacia el sur y con poblaciones que solo pasan por nuestro territorio.

A Especies que experimentan migraciones altitudinales hacia las montañas de Costa Rica donde crían.

V Vagabundo, uno o dos registros fuera del rango conocido para la especie.

ANEXOS CAPITULO II

Cuadro 22 Aves de Postura por Explotaciones Avícolas Comerciales

Humedales Áreas de Riesgo

(Granjas/Comarca - Unidad Epidemiológica)

Tipo de explotación Ubicación

Población de aves

Vínculos

Áreas de riesgo

Áreas más a riesgo

Departamento Municipio Comarca

Apanás Avícola Jiguina Granjas Comerciales Semitecnificada

Jinotega Jinotega Jiguina 8,485 Aves silvestres y/o migratorias.

Aves de Traspatio.

Condiciones de Bioseguridad inadecuadas.

Personal de granjas en contacto con aves de traspatio

Sí No

Apanás Jeymar Granjas Comerciales Semitecnificada

Jinotega Jinotega Boca del norte 2,900 Sí No

Apanás San Martin Granjas Comerciales Semitecnificada

Jinotega Jinotega Apanás 800 Sí No

Apanás La Laguna Granjas Comerciales Semitecnificada

Jinotega Jinotega La laguna 10,000 Sí No

Apanás Avícola La Reliquia Granjas Comerciales Semitecnificada

Jinotega Jinotega Limito 9,000 Sí No

Apanás Granja Friesen Granjas Comerciales Semitecnificada

Jinotega Jinotega Limito 5,100 Sí No

Apanás Avícola Jarquin Granjas Comerciales Semitecnificada

Jinotega Jinotega Limito 6,250 Sí No

Moyuá Selva Negra Postura y Engorde Matagalpa Matagalpa Molino Norte 800 Sí No

Apanás Ceta Santiago Baltodano Granjas Comerciales Semitecnificada

Matagalpa Muy Muy Conpajagua 500 Sí No

Apanás Las veguitas Granjas Comerciales Semitecnificada

Matagalpa El Tuma la Dalia

Wasaka Abajo 8,000 Sí No

Apanás CANAVALIA Granjas Comerciales Semitecnificada

Matagalpa El Coral Coral 3,778 Sí No

AGUIMAR Granjas Comerciales Semitecnificada

Chontales Juigalpa Quebrantadero 1,000 Sí No

Las Delicias Granjas Comerciales Semitecnificada

Chontales Juigalpa Santa Rita 8,149 Sí No

Instituto Tecnológico Granjas Comerciales Semitecnificada

Chontales Juigalpa San Antonio 960 Sí No

El Amparo Granjas Comerciales Semitecnificada

Chontales Acoyapa San Lucas 1,000 Sí No

Avícola La Roca Granjas Comerciales Semitecnificada

Estelí San Juan de Limay

Mateare 2,000 Sí No

Huevos Frescos Granjas Comerciales Semitecnificada

Estelí Estelí Las Limas 15000 Sí No

El Águila Granjas Comerciales Semitecnificada

Estelí Estelí Las Limas 1600 Sí No

Divino Niño Granjas Comerciales Semitecnificada

Estelí La Trinidad El Rosario 1000 Sí No

El Pollito Granjas Comerciales Semitecnificada

Estelí La Trinidad Barrio Pedro J Chamorro

70 Sí No

La Sidra Granjas Comerciales Semitecnificada

Nueva Segovia Jalapa La Sidra 1600 Sí No

San Pablo Granjas Comerciales Semitecnificada

Nueva Segovia Quilali San Pablo 2600 Sí No

CARI Granjas Comerciales Semitecnificada

Nueva Segovia Ocotal Ocotal 9630 Sí No

San José Granjas Comerciales Semitecnificada

Madriz Somoto Aguas Calientes 9,282 Sí No

SOCOPA Granjas Comerciales Semitecnificada

Madriz Somoto Santa Rosa 576 Sí No

Chinchal Granjas Comerciales Semitecnificada

Madriz Somoto El Chinchal 320 Sí No

Sin nombre Granjas Comerciales Semitecnificada

Madriz Palacaguina Rio Arriba 348 Sí No

San Antonio Granjas Comerciales Semitecnificada

Madriz San Juan de Rio Coco

Bálsamo Centro 300 Sí No

Apanás Agropecuaria El Carmen Granjas Comerciales Semitecnificada

León Malpaisillo Terrero numero 1 20,000 Sí Si

Apanás Avícola Coronado Granjas Comerciales Semitecnificada

León León Los Marañones 1,800 Sí Si

Apanás Avícola Praga Granjas Comerciales Semitecnificada

León León León 8,000 Sí Si

Apanás Veracruz Granjas Comerciales Semitecnificada

león León Veracruz 7,550 Sí Si

Apanás San Pablo Granjas Comerciales Semitecnificada

León León La Caballera 1,400 Sí Si

Apanás Agropecuaria El Carmen Granjas Comerciales Semitecnificada

León Nagarote Ojo de agua 23,000 Sí Si

Apanás San Antonio Granjas Comerciales Semitecnificada

León Paz Centro Pancorba 4,600 Sí Si

Estero Real Avícola Rosales Granjas Comerciales Semitecnificada

Chinandega Chichigalpa Pellizco Central 26000 Sí Si

Estero Real Belén Granjas Comerciales Semitecnificada

Chinandega El Viejo Rio Chiquito 12000 Sí Si

Estero Real Avícola San Miguel Granjas Comerciales Semitecnificada

Chinandega El Viejo El Viejo 5220 Sí Si

Estero Real Avícola Roberto Chindeño Granjas Comerciales Semitecnificada

Chinandega El Viejo San Jerónimo 5300 Sí Si

Estero Real Don Julián Granjas Comerciales Semitecnificada

Chinandega El Viejo Los Valientes 10000 Sí Si

Estero Real El Mojon Granjas Comerciales Semitecnificada

Chinandega Posoltega El Nojon 1,800 Sí Si

Estero Real Apastepe Granjas Comerciales Semitecnificada

Chinandega Chinandega Chinandega 2503 Sí Si

S/N San Pedro Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Ticuantepe Gaspar García Laviana

10,000 Sí Si

S/N San Jose Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Ticuantepe Bo Leonel Reynosa 4,000 Sí Si

S/N La Esperanza Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Ticuantepe Cuatro Esquinas 28,500 Sí Si

S/N Guadalupana Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Villa El Carmen Monte Fresco 20,000 Sí Si

S/N Jubert Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua San Rafael del Sur

Sánchez Norte 7,000 Sí Si

S/N Sinaí Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua San Rafael del Sur

Sánchez Norte 1,920 Sí Si

S/N La Purísima Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Villa El Carmen Nandayosi 5,000 Sí Si

S/N San Miguel Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Tipitapa Zambrano 9,000 Sí Si

S/N Avícola KABAL Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Managua Monte Verde 14,000 Sí Si

S/N Avícola Nejapa Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Managua Nejapa 1,864 Sí Si

S/N Campo Amor Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Managua Nejapa 2,000 Sí Si

S/N La Unión Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Managua Esquipulas 6,000 Sí Si

S/N Los Blancos Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Managua Esquipulas 1,038 Sí Si

S/N Santa. María Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Managua Las Viudas 3,500 Sí Si

S/N Los Montenegro Granjas Comerciales Semitecnificada

Managua Managua Cuatro Esquinas 80 Sí Si

S/N Santa Lucia Granjas Comerciales Tecnificada

Managua Tipitapa Tipitapa 312,335 Sí Sí

Cárdenas La Fe Granjas Comerciales Semitecnificada

Rivas Belén Belén 1500 Sí Si

Cárdenas Quinta Morales Granjas Comerciales Semitecnificada

Rivas Rivas Monte San Juan 130 Sí Si

Cárdenas Popoyuapa Granjas Comerciales Semitecnificada

Rivas Rivas Rivas 2,020 Sí Si

Cárdenas N.P.H Granjas Comerciales Semitecnificada

Rivas San Jorge El Conde 600 Sí Si

Cárdenas Finca Santa María Granjas Comerciales Semitecnificada

Rivas Rivas Chocolata 480 Sí Si

Cárdenas El Socorro Granjas Comerciales Semitecnificada

Rivas Rivas Tronco Solo 2,990 Sí Si

Tisma San Lorenzo Levante y Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya Masaya 6500 Sí Si

Tisma MI terruño Granjas Comerciales Masaya Niquinohomo Hoja Chigue 2000 Sí Si

Semitecnificada

Tisma El Esfuerzo Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Chilamate 450 Sí Si

Tisma Fusjumau Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Chilamate 9,000 Sí Si

Tisma Palsa Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Chilamate 6,000 Sí Si

Tisma La Conchita Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Genicero 2,800 Sí Si

Tisma Quinta Irela Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Niquinohomo La Ceiba 7,980 Sí Si

Tisma La Esperanza Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya La Concepción La Concha 2,000 Sí Si

Tisma San Vicente Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Niquinohomo Barrio Maxil 21,500 Sí Si

Tisma Los Naranjos Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya Barrio María Auxiliadora

9,000 Sí Si

Tisma Avícola la Conchita Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya La Pacayita 4,000 Sí Si

Tisma Nazareno Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya La Laguna 6,000 Sí Si

Tisma Carolina Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nandasmo El Zapoton 4,835 Sí Si

Tisma Yema Dorada Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Túnel 900 Sí Si

Tisma Bendición de Dios Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya Quebrada Onda 100 Sí Si

Tisma Avícola Rodríguez Levante y Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya 2,500 Sí Si

Tisma Los Alejos Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Túnel 2,170 Sí Si

Tisma Avícola La Esperanza Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Hatillo 7,000 Sí Si

Tisma Los Estradas Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nindirí Nindirí 6,500 Sí Si

Tisma San Martin Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nindirí El Portillo 2,700 Sí Si

Tisma Avícola San Rafael Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Hatillo 7,820 Sí Si

Tisma Karelis Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nindirí San francisco 2,500 Sí Si

Tisma La Menuda Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nindirí Piedra Menuda 31,000 Sí Si

Tisma Makase Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya 4,000 Sí Si

Tisma Los Cocos Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nindirí Los Altos 11,720 Sí Si

Tisma La Propia Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Niquinohomo La Poma 280 Sí Si

Tisma El Pozo Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Niquinohomo 2,500 Sí Si

Tisma Las Mercedes Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Niquinohomo Las Mercedes 13987 Sí Si

Tisma San Ramón Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Niquinohomo Hoja Chique 5683 Sí Si

Tisma El Padrino Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Niquinohomo María Auxiliadora 9000 Sí Si

Tisma Minihacienda Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nandasmo Nandasmo 1940 Sí Si

Tisma Los Ángeles Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Chilamate 1000 Sí Si

Tisma Avícola Apoyo Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya Valle La Laguna 2000 Sí Si

Tisma Donaldo Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Hatillo 2700 Sí Si

Tisma El Pomal Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya El Hatillo 1650 Sí Si

Tisma Avicola roan Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Catarina Barrio Francisco 10,000 Sí Si

Tisma Avicola Baez Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya La Concepción Santiago 7,400 Sí Si

Tisma S/N Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya La Paquita 580 Sí Si

Tisma Yema de Oro Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Masaya Reforma II 160,000 Sí Si

Tisma Esperanza I Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nindirí San Francisco 6,000 Sí Si

Tisma Esperanza II Granjas Comerciales Semitecnificada

Masaya Nindirí Campuzano 5,000 Sí Si

Tisma BARRANCA Granjas Comerciales Tecnificada

Masaya Nindirí Nindirí 117,082 Sí Si

Tisma LA TRINIDAD Granjas Comercial

Tecnificada

Masaya Masatepe Campos Azules 120,837 Sí Si

Tisma Santa Ana Granjas Comerciales Tecnificada

Masaya Masatepe Pio XIII 159,678 Sí Si

Tisma Dios es Bueno Granjas Comerciales Semitecnificada

Carazo La Conquista La Conquista 500 Sí Si

Tisma Peniel Granjas Comerciales Semitecnificada

Carazo La Conquista La Conquista 250 Sí Si

Tisma La Unión Granjas Comerciales Semitecnificada

Carazo La Conquista La Conquista 400 Sí Si

Tisma Avícola Rodríguez Granjas Comerciales Semitecnificada

Carazo Diriamba La Boquita 600 Sí Si

Tisma Guadalupana Granjas Comerciales Semitecnificada

Carazo El Rosario El Panamá 640 Sí Si

Tisma Rosal Granjas Comercial

Tecnificada

Carazo Jinotepe El Tanque 188,936 Sí Si

Tisma San Francisco Granjas Comerciales

Tecnificada

Carazo San Marcos Marvin Corrales 201,600 Sí Si

Total Población de Aves de Postura Comercial 744240

Cuadro 22.1 Aves de Engorde por Explotaciones Avícolas Comerciales

Humedales Unidad Epidemiológica (Granjas)

Tipo de explotación Ubicación Población de aves

Vínculos

Áreas de riesgo

Áreas más a riesgo Departamento Municipios Comarca

S/N Nagarote Granjas Comercial Tecnificada

León Nagarote Guanacaste 223,935 Aves silvestres y/o migratorias. Aves de Traspatio. Condiciones de Bioseguridad adecuados o ineficientes. Aves silvestres y/o migratorias. Aves de Traspatio. Condiciones de Bioseguridad adecuados o ineficientes

Si Si

S/N Avícola Cristiana Granjas Comercial Semitecnificada

León Nagarote Ojo de agua 3,000 Si Si

S/N La Chinandega Granjas Comercial Tecnificada

Chinandega Chinandega San Benito 138,500 Si Si

S/N Sin nombre Granjas Comercial Semitecnificada

Chinandega Chinandega Reparto colonia GRACSA

1,500 Si Si

S/N Sin nombre Granjas Comercial Semitecnificada

Chinandega Chinandega San Benito 300 Si Si

S/N La Promesa Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa Quebrada Honda 40,600 Si Si

S/N Santa Bárbara Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa Quebrada Honda 172,100 Si Si

S/N Los Laureles Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa Los Laureles 199,517 Si Si

S/N El Lago Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa Tipitapa 132,473 Si Si

S/N La Chinampa Granjas Comercial Tecnificada

Managua Villa Carlos Fonseca

Los Cedros 85,254 Si Si

S/N Zambrano Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa Zambrano 294,916 Si Si

S/N PONICSA Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa San Benito 297,067 Si Si

S/N Banderas Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa Banderas 300,656 Si Si

S/N Maderas Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa Maderas 379,000 Si Si

S/N Santa Martha Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa Tipitapa 195,400 Si Si

S/N Pénjamo Granjas Comercial Tecnificada

Managua Tipitapa San Benito 262,264 Si Si

S/N San Antonio Granjas Comercial Semitecnificada

Managua Villa del Carmen

Monte Fresco 1,000 Si Si

S/N Santa Rosa Granjas Comercial Semitecnificada

Managua Villa del Carmen

Monte Fresco 300 Si Si

Tisma La Guirola Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Nindirí Esquipulas 90,600 Si Si

Tisma Santa Gema Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masaya Los Cocos 66,168 Si Si

Tisma La Trinidad I Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Nindirí San francisco 294,164 Si Si

Tisma La Trinidad II Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Nindirí San Francisco 169,265 Si Si

Tisma San Juan Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Nindirí Veracruz 93,468 Si Si

Tisma Danilo Aguirre Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masaya Santa Teresa 59,715 Si Si

Tisma San Martín Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masaya Guanacastillo 138,025 Si Si

Tisma San Jerónimo Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masaya Guanacastillo 9,270 Si Si

Tisma Justo Garay # 1 Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masatepe Campos Azules 174,028 Si Si

Tisma Justo Garay # 2 Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masatepe Campos Azules 134,794 Si Si

Tisma San Martin Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Tisma Tisma 252,000 Si Si

Tisma La Trinidad Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masatepe Campos Azules 306,100 Si Si

Tisma San Fernando Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masatepe Campos Azules 99,360 Si Si

Tisma Santa Amalia Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masatepe Campos Azules 326,483 Si Si

Tisma Guanacastillo Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Masaya Guanacastillo 580,000 Si Si

Tisma La Hoya Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Nandasmo Pio XII 700 Si Si

Tisma Madroñal Granjas Comercial Tecnificada

Masaya Nindirí Campuzano 43,878 Si Si

Tisma Peor es nada Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Masaya La Conchita 500 Si Si

Tisma Avícola Las Cañas

Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Niquinohomo El Pochote 2,300 Si Si

Tisma Laura Mercedes Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Niquinohomo Niquinohomo 500 Si Si

Tisma San Jerónimo Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Niquinohomo Niquinohomo 6,000 Si Si

Tisma La Mazamorra Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Masatepe Masatepe 800 Si Si

Tisma Pollos parrilleros Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Masatepe Reparto Masatepe

3,100 Si Si

Tisma Santa Rosa Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Nindirí Los Altos 1,050 Si Si

Tisma La Quinta Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya La Concepción La Concepción 1,300 Si Si

Tisma Pollera Villalobos Granjas Comercial Semitecnificada

Masaya Nandasmo Pio XII 2,300 Si Si

Tisma Claudia Chamorro # 1

Granjas Comercial Tecnificada

Granada Granada Los Malacos 270,090 Si Si

Tisma Claudia Chamorro # 4

Granjas Comercial Tecnificada

Granada Granada Los Malacos 53,080 Si Si

Oscar Turcios Granjas Comercial Tecnificada

Granada Nandaime Las Breñas 51,885 Si Si

San Luís I Granjas Comercial Tecnificada

Carazo Diriamba La Trinidad 149,600 Si Si

San Luís II Granjas Comercial Tecnificada

Carazo Diriamba La Trinidad 145,578 Si Si

San Rafael Granjas Comercial Tecnificada

Carazo Diriamba Las Carolinas 244,035 Si Si

Triangulo Granjas Comercial Tecnificada

Carazo Diriamba Cuatro Esquinas 471,180 Si Si

Santa Teresa Granjas Comercial Tecnificada

Carazo El Rosario El Rosario 150,320 Si Si

San Pedro Granjas Comercial Tecnificada

Carazo San Marcos San Pedro 57,791 Si Si

La Palmera Granjas Comercial Tecnificada

Carazo Diriamba Walter Pavón 107,500 Si Si

Santa Clara Granjas Comercial Tecnificada

Carazo San Marcos Pikin Guerrero 0 Si Si

Santa Teresa Granjas Comercial Tecnificada

Carazo Santa Teresa El Guayabo 229,230 Si Si

Peniel Granjas Comercial Semitecnificada

Carazo La Conquista La Conquista 5,000 Si Si

Santa Lucia Granjas Comercial Tecnificada

Chontales Camoapa El Pochote 105,200 Si No

Castillo Granjas Comercial Tecnificada

Matagalpa Darío Bo. San Luis 56,193 Si No

San Carlos Granjas Comercial Tecnificada

Matagalpa Ciudad Darío El Jobo 90,245 Si No

La Esperanza Granjas Comercial Semitecnificada

Nueva Segovia Jalapa Teotecante 400 Si No

Avícola familiar García

Granjas Comercial Semitecnificada

Madriz Somoto Casco urbano 6,000 Si No

La Bendición Granjas Comercial Semitecnificada

Estelí Estelí Estelí 300 Si No

Población Total de Aves Comerciales de Engorde 7777,277

Anexo 2.

METODOLOGÍA PARA EVALUAR LA VULNERABILIDAD DE LA POBLACIÓN ANIMAL AMENAZADA (ajustada según Suárez et al. (2007) para propósitos de evaluación de riesgos

a la avicultura en Nicaragua)

I.- ENCUESTA PARA EVALUAR El GRADO DE VULNERABILIDAD DE LA POBLACION ANIMAL AMENAZADA POR HUMEDALES EN NICARAGUA. Municipio: ________________ Fuente: ______________________________

Cuadrante geográfico: ______________________

Agente etiológico(s) involucrado(s):

Tipo de riesgo.

Sanitario: Naturales: Gases tóxicos: Residuos de industrias:

Plaguicidas y otros productos en la agricultura:

POBLACIÓN AVIAR AMENAZADA POR ESPECIE

CANTIDAD DE ANIMALES POR CATEGORÍA

PORCENTAJE RESPECTO AL TOTAL

AVES DE ENGORDA COMERCIALES

AVES DE ENGORDA DE TRASPATIO

AVES DE POSTURA COMERCIALES

AVES DE POSTURA DE TRASPATIO

GALLOS

CHOMPIPES

OTROS

TOTAL

(a) PROTECCION DE LA POBLACION ANIMAL.

1. - Observación clínico - productiva permanente de los animales por parte de criadores y propietarios.

Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______

2. - Conocimiento del comportamiento de la morbilidad y la mortalidad tomando en cuenta especies, razas. propósitos y causas.

Conocida (0) poco conocida (2) desconocida (4) puntos ______

3. - Se planifican y/o ejecutan muestreos serológicos y bacteriológicos para las enfermedades aviares.

se planifican y ejecutan sistemáticamente (0)

se planifican y ejecutan a veces (2)

se planifican pero no se ejecutan (4)

no se planifican ni ejecutan (4) puntos ______

4. - Se utilizan animales centinelas (de traspatio) para detectar la circulación de agentes etiológicos.

se utilizan sistemáticamente (0)

se utilizan a veces (2)

no se utilizan (4) puntos ______

5. - Se realizan exámenes de laboratorio activos para determinar el grado de salud de los animales.

Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______

6. - Se realiza el examen post mortem de los animales destinados al sacrificio o los que mueren, para determinar la presencia de alteraciones compatibles con alguna enfermedad.

Siempre que hay una denuncia (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______

7. - Se aplica un plan de bioseguridad en las granjas y crianzas.

Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______

8. - Se evalúa el plan de bioseguridad en las granjas y crianzas por el servicio veterinario oficial.

Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______

9. - Se realizan exámenes de laboratorio al agua y los alimentos para determinar la calidad física, química y microbiológica de los mismos.

Sistemáticamente (0) a veces (2) nunca (4) puntos ______

(b) PLANIFICACION DE CONTINGENCIAS.

1. - Las granjas o crianzas amenazadas tienen previsto el personal técnico que participará en una emergencia, así como su movilización.

Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______

2. - Existe en las empresas avícolas o crianzas amenazadas un stock de medicamentos y otros insumos para casos de una emergencia, así como su movilización.

En todas (0) en algunas (2) en ninguna (4) puntos ______

3. - Están concebidas para las poblaciones aviares amenazadas de cada departamento y municipio las principales medidas contraepidémicas (sacrificios sanitarios, incineración o aprovechamiento de cadáveres, entre otras) a aplicar en casos de emergencias.

En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos _____

4. - Están previstos los medios necesarios para ejecutar las medidas señaladas en el aspecto anterior

En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos ______

5. - Están identificadas las fuentes de peligro sanitario de los departamentos y municipio que puedan afectar a la población animal.

Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______

6. - Estás determinadas las áreas de riesgo de las fuentes de sanitario de los departamentos y municipio del país.

Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______

7. - Existe un inventario de la población animal amenazada por fuentes de peligro sanitario de los departamentos y municipio del país.

Completo (0) incompleto (2) no existe (4) puntos ______

8. - Están previstas las fuerzas, medios y procedimientos técnicos a aplicar en caso de un brote de enfermedad de la lista de la OIE (medidas preventivas, plan de acción por etapas, aseguramiento logístico veterinario, plan de apoyo de las instancias superiores y la participación de otros sectores económicos territoriales) de los departamentos y municipio del país..

En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos ______

9. - El plan cuenta con organización de la dirección y del canal de comunicación entre de propietarios, veterinarios oficiales e instancias de gobiernos locales y nacional.

En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos ______

10. - Existe un mapa de riesgo donde estén ubicadas las fuentes de peligro sanitario de los departamentos y municipios del país, las áreas y elementos en riesgo y los principales factores de riesgo asociados a estos y otros peligros

Existe completo (0) existe incompleto (2) no existen (4) puntos ______

Total de puntos de (b) ______________

(c) PREPARACION DEL PERSONAL ENCARGADO DE LA PREVENCION ACCIÓN Y RECUPERACION EN CASOS DE EVENTOS SANITARIOS O COMBINADOS.

1. - Existe conocimiento por parte de propietarios, criadores, técnicos y veterinarios oficiales y privados de las empresas avícolas o crianzas amenazadas de cada municipio de que en el territorio existen fuentes de peligro sanitario.

En todos los casos (0) en algunos casos (2) en ningún caso (4) puntos ______

2. - Perciben estas personas el riesgo que impone a una comunidad la presencia de actividades que involucran riesgos sanitarios solos o asociados.

Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______

3. - El personal técnico del servicio veterinario de los municipios (Coordinador, Médicos Veterinarios y Técnicos.) ha recibido indicaciones de las instancias superiores para la elaboración del Plan de Contingencias del municipio para casos de emergencias sanitarias u otras catástrofes.

Todas (0) algunas (2) ninguna (4) puntos ______

4. – El coordinador de cada región ha recibido indicaciones de las instancias superiores de incluir los riesgos sanitarios y otros al elaborar el Plan de Contingencias de cada territorio.

Indicaciones completas (0) indicaciones incompletas (2)

Sin indicaciones (4) puntos ______

5. - El personal técnico de cada territorio (municipio, departamento y región) ha recibido preparación para la prevención y enfrentamiento de emergencias sanitarias o provocadas por otros peligros.

Preparación especializada en desastres sanitarios (0) preparación general pre y postgraduado en desastres (2) sin preparación para desastres (4) puntos ______

Total de puntos de (c) ___________

TOTAL DE PUNTOS (valor de vulnerabilidad obtenido de la suma de a, b y c) -------

II.- INDICACIONES PARA LA RECOLECCION DE DATOS A EMPLEAR EN LA EVALUACION DE LA VULNERABILIDAD DE LA POBLACION ANIMAL AMENAZADA.

la recolección de datos será realizada a nivel de municipio y estará en relación a las poblaciones amenazada por los riesgos sanitarios (VIA).

esta será realizada por el veterinario oficial del municipio que tiene a su cargo la planificación de contingencias y se auxiliará de personal técnico de las granjas y/o empresas avícolas amenazadas que él designe.

la recolección de datos implica el conocimiento de la existencia de fuentes de peligro y de los factores de riesgo definidos e identificados previamente (la información será suministrada oralmente o a través de informes por el funcionario que a nivel departamental que atiende la planificación de contingencias o el investigador contratado al efecto).

la identificación de los elementos en riesgo (población aviar amenazada) se realizará de conjunto entre los niveles municipal y departamental y atenderá a las características particulares de cada fuente de peligro sanitario y a los factores de riesgo definidos (vínculos entre las fuentes y los elementos que pudieran afectarse en casos de episodios sanitarios y/o desastres naturales).

los datos se recogerán en la encuesta preparada al efecto y se procederá:

a.) Llenar los datos generales y específicos que aparecen en la primera parte de la encuesta.

b.) Analizar y emitir criterios por indicadores propuestos:

(a) Protección de la Población Animal.

Este indicador tiene 10 aspectos o enunciados, los que presentan 3 opciones con valores de puntuación

entre paréntesis de 0, 2 y 4 puntos respectivamente

en cada aspecto, seleccione la opción que considere de acuerdo a la situación de la población amenazada objeto de análisis, y coloque la puntuación obtenida en la línea en blanco a su derecha que equivale a puntos (solo el aspecto 3 tiene más de tres opciones para seleccionar una)

sume la puntuación de cada uno de los aspectos del indicador A y obtendrá el valor de este que colocará en el espacio correspondiente

el indicador A tiene asignado un valor máximo de 40 puntos y mínimo de 0

(b) Planificación de Contingencias

se procederá de idéntica forma que en el caso anterior

(c) Preparación del personal encargado de la prevención acción y recuperación en casos de eventos sanitarios o combinados.

se procederá de idéntica forma que en los casos anteriores, aunque este indicador solo tiene 5 aspectos

el indicador C tiene asignado un valor máximo de 20 puntos y mínimo de 0

Para calcular el valor de la Vulnerabilidad de la Población Animal, se suman los subtotales de los indicadores (a), (b) y (c). El valor deberá estar entre 0 y 100 puntos.

Indicaciones para el análisis de los resultados de la vulnerabilidad de la población aviar amenazada.

este análisis será realizado por el especialista o funcionario de los servicios veterinarios oficiales que a nivel departamental atiende el área avícola o la planificación de contingencias (Planes de

Contingencia) o el investigador contratado al efecto, con la información relativa al peligro (amenaza), que será suministrada por la entidad manejadora de desastres del territorio

los resultados parciales podrán ser expresados en términos cuantitativos y/o cualitativos

para este análisis, deberá ser considerada la puntuación de los indicadores a, b y c de 40, 40 y 20 puntos respectivamente y podrán ser emitidos criterios evaluativos parciales cuantitativos y cualitativos.

(a) Protección de la población animal.

sumando los valores de los 10 aspectos del indicador (a), obtendremos un valor entre 0 y 40 puntos y se aplicará la siguiente escala:

NIVEL DE PROTECCION DE LA POBLACION ANIMAL Y PLANIFICACIÓN DE CONTINGENCIAS

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA-MEDIA BAJA

0-7 8-15 16-23 24-31 32-40

(b) Planificación de Contingencias (Plan de Contingencias).

sumando los valores de los 10 aspectos del indicador (b), obtendremos un valor entre 0 y 40 puntos y se aplicará la misma escala que para el indicador (a). Se utiliza la escala anterior por tener igual valor que el indicador (a).

(c) Preparación del personal encargado de la prevención acción y recuperación en casos de eventos sanitarios o combinados.

sumando los valores de los 5 aspectos del indicador ( c), obtendremos un valor entre 0 y 20 puntos y se aplicará la siguiente escala:

PREPARACION DEL PERSONAL PARA PREVENCION Y ENFRENTAMIENTO DE EMERGENCIAS SANITARIAS

MUY ALTA ALTA MEDIA BAJA-MEDIA BAJA

0-3 4-7 8-11 12-15 16-20

Para determinar el GRADO DE VULNERABILIDAD DE LA POBLACION ANIMAL

AMENAZADA (V) se sumarán los subtotales de los indicadores (a), (b) y (c) cuyo valor debe

estar entre 0 y 100 puntos.

para la expresión cualitativa y cuantitativa e interpretación de los resultados, se empleará la escala:

VULNERABILIDAD DE LOS ELEMENTOS EN RIESGO

BAJA BAJA-MEDIA MEDIA ALTA MUY ALTA

0-19 20-39 40-59 60-79 80-100

Cuadro 23 Vulnerabilidad de la población avícola de Nicaragua a VIA según tipo de explotación.

Vulnerabilidad de la población avícola comercial tecnificada de Nicaragua a los VIA.

Departamentos Protección de la población animal

Planificación de contingencias

Preparación del personal para emergencias

Vulnerabilidad de la población avícola comercial por departamentos y país

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico Categoría nominal

León 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Chinandega 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Managua 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Masaya 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Granada 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Carazo 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Chontales 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Matagalpa 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Estelí 2 MUY ALTA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 34 BAJA - MEDIA

Valores generales en aves comerciales

18 MUY ALTA 162 MEDIA 126 BAJA - MEDIA 306 BAJA-MEDIA

Vulnerabilidad de la población avícola comercial semi tecnificada de Nicaragua a los VIA.

Departamentos Protección de la población animal

Planificación de contingencias

Preparación del personal para emergencias

Vulnerabilidad de la población avícola por departamentos y país

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico Categoría nominal

León 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Chinandega 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Managua 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Masaya 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Granada 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Carazo 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Chontales 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Matagalpa 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Nueva Segovia 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Madriz 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Estelí 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Jinotega 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Rivas 24 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 56 MEDIA

Valores generales en aves comerciales

312 BAJA - MEDIA 234 MEDIA 182 BAJA - MEDIA 728 MEDIA

Vulnerabilidad de la población avícola de traspatio de Nicaragua a los VIA.

Departamentos Protección de la población animal

Planificación de contingencias

Preparación del personal para emergencias

Vulnerabilidad de la población avícola de traspatio por departamentos y país

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico

Categoría nominal

Valor numérico Categoría nominal

León 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Chinandega 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Managua 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Masaya 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Granada 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Carazo 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Chontales 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Boaco 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Matagalpa 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Nueva Segovia 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Madriz 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Estelí 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Jinotega 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Rivas 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Río San Juan 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

RAAN 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

RAAS 28 BAJA - MEDIA 18 MEDIA 14 BAJA - MEDIA 60 ALTA

Valores generales en aves omerciales

476 BAJA - MEDIA 306 MEDIA 238 BAJA - MEDIA 1 020 ALTA

Anexo Cuadro 23.1 Valores individuales de vulnerabilidad por departamento.

Departamento Protección de la población animal en granjas semi tecnificadas Total

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

León 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Chinandega 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Managua 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Masaya 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Granada 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Carazo 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Chontales 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Matagalpa 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Nueva Segovia 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Madriz 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Estelí 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Jinotega 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Rivas 2 2 2 4 2 2 2 2 4 2 24

Total 26 26 26 52 26 26 26 26 52 26 312

Departamento Protección de la población animal en aves de traspatio Total

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

León 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Chinandega 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Managua 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Masaya 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Granada 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Carazo 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Chontales 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Boaco 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Matagalpa 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Nueva Segovia 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Madriz 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Estelí 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Jinotega 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Rivas 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Río San Juan 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

RAAN 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

RAAS 4 4 0 2 2 2 4 4 4 2 28

Total 68 68 0 34 34 34 68 68 68 34 476

Departamento Planificación de contingencias en granjas tecnificadas Total

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

León 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Chinandega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Managua 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Masaya 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Total 0 0 0 0 0 0 0 0 0 2 18

Granada 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Carazo 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Chontales 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Matagalpa 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Estelí 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Total 18 0 0 18 18 18 36 18 0 36 162

Departamento Planificación de contingencias en granjas semi tecnificadas Total

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

León 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Chinandega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Managua 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Masaya 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Granada 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Carazo 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Chontales 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Matagalpa 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Nueva Segovia 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Madriz 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Estelí 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Jinotega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Rivas 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Total 26 0 0 26 26 26 52 26 0 52 234

Departamento Planificación de contingencias en aves de traspatio Total

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

León 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Chinandega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Managua 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Masaya 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Granada 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Carazo 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Chontales 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Boaco 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Matagalpa 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Nueva Segovia 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Madriz 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Estelí 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Jinotega 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Rivas 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Río San Juan 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

RAAN 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

RAAS 2 0 0 2 2 2 4 2 0 4 18

Total 34 0 0 34 34 34 68 34 0 68 306

Departamento Preparación del personal en granjas tecnificadas Total

1 2 3 4 5

León 2 2 4 4 2 14

Chinandega 2 2 4 4 2 14

Managua 2 2 4 4 2 14

Masaya 2 2 4 4 2 14

Granada 2 2 4 4 2 14

Carazo 2 2 4 4 2 14

Chontales 2 2 4 4 2 14

Matagalpa 2 2 4 4 2 14

Estelí 2 2 4 4 2 14

Total 18 18 36 36 18 126

Departamento Preparación del personal en granjas semi tecnificadas Total

1 2 3 4 5

León 2 2 4 4 2 14

Chinandega 2 2 4 4 2 14

Managua 2 2 4 4 2 14

Masaya 2 2 4 4 2 14

Granada 2 2 4 4 2 14

Carazo 2 2 4 4 2 14

Chontales 2 2 4 4 2 14

Matagalpa 2 2 4 4 2 14

Nueva Segovia 2 2 4 4 2 14

Madriz 2 2 4 4 2 14

Estelí 2 2 4 4 2 14

Jinotega 2 2 4 4 2 14

Rivas 2 2 4 4 2 14

Total 26 26 52 52 26 182

Departamento Preparación del personal en aves de traspatio Total

1 2 3 4 5

León 2 2 4 4 2 14

Chinandega 2 2 4 4 2 14

Managua 2 2 4 4 2 14

Masaya 2 2 4 4 2 14

Granada 2 2 4 4 2 14

Carazo 2 2 4 4 2 14

Chontales 2 2 4 4 2 14

Boaco 2 2 4 4 2 14

Matagalpa 2 2 4 4 2 14

Nueva Segovia 2 2 4 4 2 14

Madriz 2 2 4 4 2 14

Estelí 2 2 4 4 2 14

Jinotega 2 2 4 4 2 14

Rivas 2 2 4 4 2 14

Río San Juan 2 2 4 4 2 14

RAAN 2 2 4 4 2 14

RAAS 2 2 4 4 2 14

Total 34 34 68 68 34 238

Matriz de Consecuencias

Cuadro 24 Matriz de consecuencias.

Descriptor Descripción de OIRSA/OIE (2006) para cada descripción

Insignificantes Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la

Introducción del agente patógeno son insignificantes.

Muy bajas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción

del agente patógeno son menores.

Bajas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del

agente patógeno son bajas

Moderadas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción

del agente patógeno son intermedias

Altas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del

agente patógeno son severas.

Extremas Las consecuencias biológicas y económicas derivadas de la introducción del

agente patógeno son catastróficas.

Cuadro 25 Matriz para la estimación del riesgo.

Consecuencias

Insignificante Muy bajas Bajas Moderadas Altas Extremas

Pro

ba

bil

ida

d d

e

dif

us

ión

y e

xp

os

ició

n

Alta I MB B M A E

Moderada I MB B M A E

Ligera I MB B M A E

Baja I I MB B M A

Muy baja I I I MB B M

Extremadamente baja

I I I I MB B

Insignificante I I I I I MB

ANEXOS CAPÍTULO III

Cuadro x Estimación económica de las pérdidas por influenza aviar altamente patógena en Nicaragua según MEEZ – ETA (2008).

Aves en áreas de riesgo de la región del Pacífico Aves totales: 6 963 117

Aves amenazadas Aves totales Masaya - Granada: 3 571 440 Datos

Aves totales de Masaya: 3 445 231

La de Masaya, lugar donde se concentra la avicultura del

pacífico y con existencia de vínculos para los VIA a partir de

humedales

Ponedoras: 642 610 (traspatio: 82 379)

Ceba: 2 721 069 (traspatio: 113 241)

Reproductores: 49 653

Gallos: 23 257

Chompipes y sus crías: 1 850

Otras aves: 6 792

Aves totales de Granada: 126 209

Las de Granada que también forma parte junto a Masaya del

Humedal de Tisma.

Ponedoras: 48 576 (traspatio: 37 929)

Ceba: 64 354 (traspatio: 57 879)

Reproducción: 432

Gallos: 7 671

Chompipes y sus crías: 1 081

Otras: 4 095

Conceptos Precio Pérdida estimada

Aves muertas

Aves muertas de Masaya Valor de mortalidad de 95 % de las aves amenazadas (a partir del valor de mortalidad referido por CFSPH/IICAB (2009) para la enfermedad

Aves totales muertas:

Ponedoras comerciales muertas: 532 219,45

Ponedoras de traspatio muertas: 78 260,05

Pollos de ceba muertos: 2 477 436,6

Pollos de traspatio muertos: 107 578,95

Canales de ponedoras comerciales no producidas

Las del 50 % de animales muertos que se venden por unidad 60.00 15 966 583,5

Canales de ponedoras de traspatio no producidas

Las del 50 % de animales muertos que se venden por unidad 60.00 2 347 801,5

Canales de engorde comercial no producidas

Las del 50 % de los animales muertos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.

30.00 89 187 717,6

Canales de engorde de traspatio no producidas

Las del 50 % de los animales muertos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.

30.00 3 872 842,2

Menudos Bolsa de 1 lb con menudos de 2 aves 12.00 14 864 619,6

Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de engorde comercial

dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 143 691 322,8

Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de traspatio

dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 6 239 579,1

Huevos dejados de producir en ponedoras comerciales

Por gallinas muertas 300 huevos/año y 693,5 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 1 122 450 820,05

Huevos dejados de producir en ponedoras de traspatio

Por gallinas muertas 150 huevos/año y 350 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 41 639 042,203

Total de pérdidas por aves muertas en Masaya 1 440 260 329

Conceptos Precio Pérdida estimada

Aves muertas de Granada Valor de mortalidad de 95 % de las aves amenazadas (a partir del valor de mortalidad referido por CFSPH/IICAB (2009) para la enfermedad

Aves totales muertas:

Ponedoras comerciales muertas: 10 114,65

Ponedoras de traspatio muertas: 36 032,55

Pollos de ceba muertas: 6 151,25

Pollos de traspatio muertas: 54 985,05

Canales de ponedoras comerciales no producidas

Las del 50 % de animales muertos que se venden por unidad 60.00 303 439,5

Canales de ponedoras de traspatio no producidas

Las del 50 % de animales muertos que se venden por unidad 60.00 1 080 976,5

Canales de engorde comercial no producidas

Las del 50 % de los animales muertos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.

30.00 221 445

Canales de engorde de traspatio no producidas

Las del 50 % de los animales muertos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.

30.00 1 979 461,8

Menudos Bolsa de 1 lb con menudos de 2 aves y peso de 1 lb 12.00 36 907,5

Muslo y contra muslo dejados de producir en aves engorde comercial

dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 356 772,5

Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de traspatio

dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 3 189 132,9

Huevos dejados de producir en ponedoras comerciales

Por gallinas muertas 300 huevos/año y 693,5 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 21 331 796,85

Huevos dejados de producir en aves de traspatio

Por gallinas muertas 150 huevos/año y 350 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 19 171 478,553

Total de pérdidas por aves muertas en Granada 47 671 411.1

Pérdidas por muerte estimadas totales por IAAP en la Masaya – Granada (región del Pacífico) 1 487 931 740

Conceptos Precio Pérdida estimada

Aves sacrificadas

Aves sacrificadas de Masaya Es el 5 % de las aves afectadas, calculado del valor de mortalidad de 95 % de las aves amenazadas, por el valor de

Aves totales sacrificadas:

Ponedoras comerciales sacrificadas: 28 011,55

mortalidad referido por CFSPH/IICAB (2009) para la enfermedad

Ponedoras de traspatio sacrificadas: 4 118,95

Pollos de ceba sacrificadas: 130 391,4

Pollos de traspatio sacrificadas: 5 662,05

Canales de ponedoras comerciales no producidas

Las del 5 % de animales vivos que se venden por unidad 60.00 1 680 693

Canales de ponedoras de traspatio no producidas

Las del 5 % de animales vivos que se venden por unidad 60.00 247 137

Canales de engorde comercial no producidas

Las del 5 % de los animales vivos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.

30.00 9 388 180,8

Canales de engorde de traspatio no producidas

Las del 5 % de los animales vivos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.

30.00 407 667,6

Menudos Bolsa de 1 lb con menudos de 2 aves y peso de 1 lb 12.00 782 348,4

Muslo y contra muslo dejados de producir en aves engorde comercial

dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 7 562 701,2

Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de traspatio

dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 328 398,9

Huevos dejados de producir en ponedoras comerciales

Por gallinas muertas 300 huevos/año y 693,5 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 59 076 358,95

Huevos dejados de producir en aves de traspatio

Por gallinas muertas 150 huevos/año y 350 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 2 191 528.537

Total de pérdidas por aves sacrificadas en Masaya 81 665 014.4

Conceptos Precio Pérdida estimada

Aves sacrificadas de Granada

Valor de mortalidad de 95 % de las aves amenazadas (a partir del valor de mortalidad referido por CFSPH/IICAB (2009) para la enfermedad

Aves totales sacrificadas:

Ponedoras comerciales sacrificadas: 532,35

Ponedoras de traspatio sacrificadas: 1 896,45

Pollos de ceba sacrificadas: 323,75

Pollos de traspatio sacrificadas: 2 893,95

Canales de ponedoras comerciales no producidas

Las del 5 % de animales vivos que se venden por unidad 60.00 31 941

Canales de ponedoras de traspatio no producidas

Las del 5 % de animales vivos que se venden por unidad 60.00 113 787

Canales de engorde comercial no producidas

Las del 5 % de los animales vivos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.

30.00 23 310

Canales de engorde de traspatio no producidas

Las del 5 % de los animales vivos. 60 % del peso corporal, que es de 4 lb.

30.00 208 364,4

Menudos Bolsa de 1 lb con menudos de 2 aves y peso de 1 lb 12.00 1 942,5

Muslo y contra muslo dejados de producir en aves engorde comercial

dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 18 777,5

Muslo y contra muslo dejados de producir en aves de traspatio

dos/animal y peso aproximado de 1 lb cada uno 29.00 167 849,1

Huevos dejados de producir en ponedoras comerciales

Por gallinas muertas 300 huevos/año y 693,5 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 1 122 726,15

Huevos dejados de producir en aves de traspatio

Por gallinas muertas 150 huevos/año y 350 días de postura 3.7 (110.00 /30 u) 1 009 025,187

Total de pérdidas por aves sacrificadas en Granada 2 697 722,84

Pérdidas por aves sacrificadas por la enfermedad (IAAP) en Masaya – Granada (región de Masaya – Granada en el Pacífico)

84 362 737.2

Tabla 23 Aves susceptibles estimadas en áreas de riesgo de humedales en Nicaragua según CENAGRO (2011).

Territorio con humedales

Humedal con el que se relaciona

Existencia de reservorios (tipos)

Inventario de elementos en riesgo

Explotaciones Agropecuarias (EAs) con aves

Aves Granjas Avícolas

Aves Crianza Familiar (Traspatio)

Otras Total de Aves

Masaya-Granada Humedal Sistema Lagunar de Tisma

Aves Migratorias 14,360 3235266 325,305 10 887 3 571,458

Chinandega Humedal Estero Real y Llanos de Apacunca

Aves Migratorias 12,976 151,487 395,390 6,814 553,691

Leon S/N 16,197 70,016 479,226 483,931 6,131

Managua S/N 10,194 1533047 250,507 4,819 1788373

Rivas S/N 9,247 12,493 246,531 5 167 264,191

Matagalpa S/N 24,558 82577 597,651 8,888 689116

Jinotega Humedal Lago de Apanàs-Asturias

Aves Migratorias 26,050 59,814 622,691 10,153 692,658

RAAN Humedal Cayos Miskitos y Franja Costera Inmediata

Aves Migratorias 17,423 5,567 493,652 7,004 506,223

RAAS Sistema de Humedales de la Bahía de Bluefields

Aves Migratorias 19,782 3,304 590,470 8,928 602,702

Rio San Juan Refugio de Vida Silvestre Rio San Juan/ Sistema de Humedales San Miguelito

Aves Migratorias 7,672 588 221,274 3,482 225,344

Total aves en riesgo 5154159 4222697 550 073 8899887

Vigilancia Epidemiológica en comunidades del

humedal de Tisma, Masaya, Foto X. Calderón (2009)

Reconocimiento y anillamiento aves migratorias

humedal de Apanás, Jinotega, C. Duttman (2005)