Preferencia y eficacia de Notonecta indica (Notonectidae) para diferentes instares larvales de Aedes aegypti (Culicidae)

Cristina Zapata-Maspoli* y Luis A. Guerra*

* Estudiantes de Biología, Universidad Nacional de Colombia, sede Caribe; pasantes Entomología médica del Laboratorio de Salud Pública, Secretaria de Salud

departamental de San Andrés Islas, Colombia.

Correo electrónico: cazapatam@unal.edu.co, laguerrava@unal.edu.co

RESUMEN

Con el fin de establecer las habilidades de predación a partir de sus preferencias y eficacias

tróficas hacia larvas de diferentes instares de Aedes aegypti, se empleó el insecto Notonecta

indica, predador de pequeños invertebrados en comunidades acuáticas. Esta especie se

encontró en cuerpos de agua en la isla de San Andrés, Caribe Colombiano. Se separaron las

pruebas según el tipo de instar de N. indica. Se contó siempre el número de larvas predadas

por los diferentes instares del predador. En los bioensayos se encontró que N. indica tiene

preferencias para predar larvas de Ae. aegypti de instares de mayor tamaño. Además, se

obtuvo que N. indica preda en mayor número larvas de Ae. aegypti de instares iniciales

cuando no encuentra más opciones. Con este trabajo se avanzó hacia la consolidación de

una línea base que permitan la elaboración de planes de control biológico de mosquitos en

la isla de San Andrés y sistemas semejantes.

Palabras Claves: Biocontrol, Mosquitos, relación predador-presa, preferencia, eficacia del

predador.

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ABSTRACT

We used the water-bug Notonecta indica, a little invertebrate predator in aquatic

community, to know their predator abilities since the preference and predator efficacy in

different larval instars of Aedes aegypti. We found this predator in water bodies at San

Andrés Island, Caribbean of Colombia. We carry out each one tests beginning from

different instars of N. indica. We ever count up the number of larval Ae. aegypti predated

by each instars of N. indica in any test. The bioassays show N. indica have preferences to

prey late larval instars of Ae. aegypti. We found N. indica prey more initial than late larval

instars of Ae. aegypti when it have no more options to choose. This work was carried out by

us to give a baseline to develop researches and projects of mosquito biocontrol at the San

Andrés Island and related systems.

Key Words: Biocontrol, Mosquitoes, predator-prey relationship, preference, predator

efficacy.

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INTRODUCCIÓN

Algunas especies de los géneros Culex, Aedes, Anopheles y otros representantes de la

familia Culicidae, principalmente distribuidos en el trópico (Lane, 1953), se caracterizan

por ser vectores de enfermedades tropicales como la fiebre amarrilla, dengue, filaríasis,

malaria, entre otras muchas de importancia médica y biológica (Lane, 1953). Estas

enfermedades representan una constante amenaza para la salud pública del Caribe y de

otras zonas tropicales, por lo que es justificable adelantar trabajos que propicien el control

de estos agentes transmisores y sus fuentes de infección.

Las especies de Aedes se encuentran principalmente asociadas a asentamientos humanos.

Regularmente se hallan en recipientes domiciliarios, en cuerpos de agua potable hasta en

aguas turbias y ricas en materia orgánica. Aedes aegypti Linnaeus 1762, se considera vector

de enfermedades epidemiológicas importantes como la fiebre amarilla y el dengue

(Consoli y De Oliveira, 1998). Por ello es importante el control de estos insectos vectores

para evitar la propagación de cualquier enfermedad importada. En el caso de las islas del

gran Caribe, en las que se desarrolla una economía principalmente turística y comercial, los

puertos, cabeceras urbanas y hoteles de mayor capacidad de ocupación se encuentran muy

cercanos a zonas de humedal, depósitos de agua abandonados, lagunas o charcas no

permanentes.

Hasta el momento se han implementado diversos métodos de erradicación de estos

vectores. En el Caribe se ha empleado el uso de insecticidas que han contribuido al

aumento de la resistencia de los mosquitos a estos agentes químicos (Rawlins, 1998). Éstos

en algunos casos son poco fructíferos, obligando a repetirlos periódicamente con el fin de

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disminuir las posibilidades de brotes de las enfermedades transmitidas por estos (Nelson,

1986).

Las estrategias empleadas hasta el momento para el control de mosquitos vectores

van desde el uso de agentes químicos hasta el uso de agentes biológicos. Estos últimos son

organismos con la capacidad de parasitar, predar al insecto vector, entre otras (Chapman,

1974). Sin embargo, muchas de estas estrategias generan impactos que pueden ser

invaluables para comunidades biológicas y humanas. Pues en general, muchas de las

especies empleadas hasta el momento para el control biológico de organismo son extrañas

al hábitat en donde se han introducido, generando a su llegada desequilibrios entre

poblaciones de los sitios intervenidos (Murdoch et al., 1985; Lawler et al., 1999). Muchas

de estas especies controladoras son consideradas amables en comparación con los

controladores químicos. En diferentes países tropicales se han empleado estrategias de

control biológico de mosquito. Brasil, por ejemplo, se ha empleado hasta el momento

Bacillus thuringiensis var. israelensis como biocontrolador de mosquito (Lima et al.,

2005). También se registran estudios de control de mosquito con especies animales como

peces (Bence, 1998; Lee, 2000; Hurst et al., 2004), ranas (Willems et al., 2005), planarias

(Perich et al., 1990), decápodos (Mkoji et al., 1999), libélulas (Quiroz-Martínez et al.,

2005), larvas de otros mosquitos (Mercer et al, 2005) e incluso algunas especies del género

Notonecta que han sido empleadas en conjunto con bacterias (Neri-Barbosa et al., 1997).

Debido a la situación biogeográfica de la isla de San Andrés, reconocida por sus

ecosistemas costeros marinos, fue declarada el diez de noviembre del 2000 como Reserva

de la Biosfera SEAFLOWER por UNESCO. Esto propicia el desarrollo de planes que

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conserven la diversidad biológica de la isla, que puede afectarse por la introducción de

especies foráneas. Para evitar la introducción de especies se sugiere la implementación de

programas de control con organismos nativos para disminuir posibles impactos sobre los

frágiles ecosistemas de la isla.

Algunas especies de Notonecta, también llamados backswimmer, se han

identificado como predadores de larvas de mosquitos y otros invertebrados planctónicos

(Blaustein, 1998; Chesson, 1989; Sih, 1986; Murdoch y Sih, 1978). La importancia de estos

organismos radica en sus hábitos alimentarios y su natural disponibilidad en zonas de esta

isla, como la nativa Notonecta indica Linnaeus 1771. Se ha encontrado para especies de

Notonecta que existen preferencias hacia el tamaño de sus presas (Scott y Murdoch, 1983).

Las especies de Notonecta presentan seis instares que dependen de los cambios en tamaño y

muda, de los cuales el último corresponde al adulto (Mc Ardle y Lawton, 1979; Scott y

Murdoch, 1983; Neri-Barbosa et al., 1997). Murdoch y Sih (1978) han sugerido para

Notonecta hoffmanni que en una población con diferentes clases de edades existe

interferencia por parte de las formas adultas sobre las juveniles en cuanto a su tasa de

predación o número de larvas predadas en el tiempo.

Con el presente estudio se desea conocer las habilidades predadoras de N. indica

hacia los diferentes instares larvales de mosquitos transmisores de enfermedades tropicales

como Ae. aegypti, a partir de su eficacia trófica. Esta eficacia se evalúa a partir del número

de larvas predadas en un tiempo estipulado. Además se pretende estudiar los fenómenos de

preferencia por parte de N. indica hacia algún o algunos instares larvales de Aedes aegypti y

cómo se relacionan estos fenómenos de preferencia con el grado de desarrollo de N. indica.

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MATERIALES Y MÉTODOS

AREA DE ESTUDIO

El presente estudio se realizó entre el 6 de Febrero de 2008 y el 24 de Mayo de 2008 en la

isla de San Andrés ubicada en el Caribe Colombiano entre los 12º28’ - 12º35’ N y 72º29’ -

81º44’. En esta isla se presentan dos picos de lluvias al año, entre mayo-junio y octubre-

noviembre, y la temperatura promedio es de 27.4º C, precipitación media anual de 1900

mm, su superficie es de 25 km2. Su actividad económica se orienta hacia el sector turístico

y comercial (Aguado, 2004).

MATERIAL BIOLÓGICO

El material biológico utilizado en el presente estudio provino de material recolectado en

campo compuesto principalmente por N. indica y de material suministrado por el

laboratorio de salud pública de la isla que corresponde a larvas de Ae. aegypti.

El predador del mosquito

Para las diferentes pruebas realizadas se utilizaron individuos de N. indica que fueron

recolectados en campo el día 25 de abril del 2008, en horas de la mañana, en dos piscinas

abandonadas al oeste de la isla (12º 33’ 50.2’’ N, 81º 43’ 30.3’’ W). La de mayor tamaño

tenía un cuerpo de agua de no más de 80 cm de profundidad, un ancho de 9.60m y una

longitud de 17.60m, pH de 8.00, 4.85 mg/ L de oxigeno disuelto, conductividad de 2250

µS/ cm y temperatura de 32º C. La menor de las piscinas tenía un cuerpo de agua de 20 cm

de profundidad, un ancho de 3.70m, una longitud de 5.80m, pH de 8.65, 4.94 mg/ L de

oxigeno disuelto, conductividad de 2450 µS/ cm y temperatura de 28º C. Estas variables

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se midieron empleando sondas multiparámetros WTW (Wissenschaftich-Technische

Werstätten) ref. 330i/340i para medición de pH, Oxigeno disuelto, Conductividad y

temperatura.

Se recolectaron N. indica de sexto instar (67 individuos), de quinto instar (75 individuos),

de cuarto instar (52 individuos) y de tercer instar (tan solo cinco individuos). Para el

proceso de recolección se emplearon coladores plásticos de 21 cm de diámetro. Los

individuos recolectados pudieron mantener su número e incluso cambiar de instar a lo largo

del periodo de estudios en agua tratada de llave. Después de los experimentos se encontró

que este organismo podía reproducirse en el laboratorio. Se obtuvieron 431 huevos de los

cuales eclosionaron 284, sin embargo, solo nueve N. indica lograron mantenerse hasta el

último día de estudios.

Se han empleado para los experimentos instares avanzados de N. indica. Estos van entre el

cuarto instar hasta el sexto y se han nombrado como N4, N5 y N6. En Fig. 1 se expone una

muestra de N. indica ordenada según su instar. Se omite el segundo instar por falta

individuos recolectados.

El mosquito

En el laboratorio se contó con material vivo de Ae. aegypti en todas sus fases. Se empleó

las cantidades disponibles para cada instar larval del mosquito. Se ha nombrado del primer

al cuarto instar larval del mosquito como L1, L2, L3 y L4 (Fig. 2). Estas larvas se

obtuvieron a partir de un proceso de producción de huevos de mosquito que son

almacenados en condiciones aisladas no totalmente deshidratadas donde los huevos se

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conservaban en estado quiescente. Estos huevos bajo ciertas condiciones pueden

mantenerse viables y eclosionar después de un año (Consoli y de Oliveira, 1998). Estos

huevos que corresponden a cuarta generación (F4) de larvas capturadas en campo pueden

ser reactivados en condiciones óptimas de humedad siempre y cuando no superen los cuatro

meses de almacenamiento.

ACLIMATACIÓN DEL MATERIAL BIOLÓGICO

Las N. indica se trasladaron a laboratorio. Se ubicaron en recipientes de plástico con agua

de llave con un pH de 7.7, 4.81 mg de O2/ mL, y 654 µS/ cm de conductividad, con una

temperatura de 26º C. Para las pruebas en que se utilizó este organismo se les negó

alimentación por lo menos de un día para asegurarse que no se sacien durante el

experimento como lo sugiere McArdle (1979). Con el fin de disminuir el estrés por

disturbios en su traslado a los recipientes de prueba se les dejó reposar 15 min antes de

iniciar cada bioensayo.

BIOENSAYOS EN CONDICIONES SEMICONTROLADAS

Prueba de densidades predador-presa

El experimento se llevó a cabo para determinar si la tasa de predación por las diferencias en

número de las poblaciones tanto del predador como de la presa. Para esto se propusieron

tres tratamientos que conservaron la densidad del predador y presa en un volumen de agua,

manteniendo entre los organismos siempre una relación 1: 5 (N. indica: larva de Ae.

aegypti). En la prueba se utilizó N. indica en su quinto instar (N5) y larvas de Ae. aegypti

en su segundo instar (L2). Para los tres tratamientos: T1, T2 y T3, fue constante la

luminosidad y temperatura del agua (28ºC). En el primer tratamiento (T1) se emplearon

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dos N. indica por diez larvas de Ae. aegypti en 37.5 mL de agua, para el siguiente

tratamiento (T2) se emplearon ocho N. indica por 40 larvas de Ae. aegypti en 150 mL de

agua y por último, en el tercer tratamiento (T3), se emplearon 16 N. indica por 80 larvas de

Ae. aegypti en 350 mL de agua. Para todos los casos se utilizó recipientes transparentes.

Prueba de eficacia trófica según el tipo de larva

Este experimento se llevó a cabo con el fin de comparar la eficacia trófica de N. indica para

predar, según el instar utilizado (N4, N5 y N6), cada instar larval de Ae. aegypti. La

eficacia se ha definido como el número de presas predadas en un tiempo determinado. En

las pruebas de eficacia se utilizaron siempre grupos de tres N. indica. Cada instar de este

predador se enfrentó a cada tipo de instar larval de Ae. aegypti obteniéndose cuatro

tratamientos para cada instar de N. indica. Para cada tratamiento se utilizó un volumen

constante de 380 mL de agua a 24ºC, con una profundidad de 8.7 cm, luminosidad

permanente y un número de 20 larvas por réplica. Se contó el número de larvas que fueron

predadas por N. indica en 30 minutos de tiempo. Se emplearon beakers de 400 mL como

recipientes, cubiertos con papel aluminio en sus paredes laterales. Cada tratamiento vario

en el número de replicas entre tres y siete debido a la disponibilidad en número de cada

instar larval de Ae. aegypti y el número de N. indica recolectadas.

Prueba de preferencia trófica por estadio de larva

Se realizó este experimento con el fin de determinar si N. indica presenta preferencias

tróficas hacia alguno o algunos de los instares larvales de Ae. aegypti. En la prueba de

preferencias se utilizaron los tres últimos instares de N. indica (N4, N5 y N6) y los cuatro

instares larvales de Ae. aegypti (L1, L2, L3 y L4). Para cada instar de N. indica se usaron

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cinco beakers de 400 mL con 380 mL de agua, con una profundidad de 8.7 cm, a una

temperatura de 24º C, con tres N. indica/ beaker. En cada recipiente se suministró diez

larvas de cada instar larval (40 larvas/ beaker). Finalizado el experimento, se procedió a

separar las larvas muertas, se clasificaron y contaron según el instar larval.

ANALISIS ESTADISTICO

Se realizaron análisis de varianzas para todas las pruebas en las que se aceptó la

distribución normal de los datos según el estadístico prueba de Ryan-Joiner (RJ) similar a

Shapiro-Wilk con valor de probabilidad mayor al grado de significancia. Las medias

encontradas para los diferentes tratamientos estudiados se reportan con su respectivo error

estándar (SE) y desviación estándar (St. Dev). Se presentan intervalos de confianza del

95% (CI).

Para aquellas pruebas en las que se realizó el análisis de varianza, y se rechazó la hipótesis

de inexistencia de diferencias significativas entre los efectos de los tratamientos (P< 0.05;

Fcalculado> Ftabulado), se prosiguió con la prueba de comparaciones múltiples pareadas de

Tukey que compara entre las diferencias mínimas entre las medias de los tratamientos. Los

resultados de las pruebas, tablas y las gráficas reportadas se han adaptado de los arrojados

por el software estadístico MINITAB 15. 30day-trial.

RESULTADOS

PRUEBA DE DENSIDADES PREDADOR-PRESA

En esta prueba se registraron los tiempos requeridos en cada tratamiento para que las N.

indica predaran la totalidad de larvas dispuestas por recipiente. Los datos de estos tiempos

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medidos en minutos se reportan en Tabla 1. Se encontró que no hay diferencias

significativas entre los tratamientos (Tabla 2), lo que sugiere que no hay cambios o

diferencias en la tasa de predación cuando se mantiene la densidad de predador-presa

constante y la relación numérica entre predador y presa (1: 5).

PRUEBA DE EFICACIA TRÓFICA SEGÚN EL TIPO DE LARVA

Se separaron los resultados según el tipo de N. indica empleada para cada tratamiento. El

número promedio de larvas predadas por cada uno de los tres instares de N. indica se

presentan en la Fig. 3. Se realizó un análisis de varianza para los tratamientos con N4 y N5

para probar si existían diferencias significativas entre el número de larvas predadas en 30

minutos para cada tratamiento. Para el caso de N6 no se hace dicho análisis, puesto que los

datos son muy explícitos, y sugieren notables diferencias entre el número de larvas de

cuarto instar (L4) predadas respecto a las otras formas larvales de Ae. aegypti. Tanto para

N4 (α= 0.05, p< 0.000) como para N5 (α= 0.05, p< 0.041) se encontraron diferencias

significativas. Se realizó un procedimiento de comparaciones múltiples de Tukey a partir de

la premisa de que los datos son normales a partir de la prueba de Ryan-Joiner (RJ) para N4

(RJ= 0.981, p> 0.100) y N5 (RJ= 0.954, p>0.100) y que presentan diferencias significativas

entre los tratamientos asignados según el tipo de larva. Los resultados de este análisis se

reportan en las tablas 3 y 4.

PRUEBA DE PREFERENCIA TRÓFICAS POR ESTADIO DE LARVA

Se asumió que cada tratamiento corresponde al número de larvas de un mismo instar que

fueron predadas por un instar particular de N. indica. El promedio de larvas predadas para

cada instar larval del mosquito se han agrupado según el instar del predador (Fig. 4). Cabe

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anotar que este experimento se diferenció del anterior en cuanto a que cada recipiente

contenía los cuatro tipos de larva de mosquito en conjunto. Para cada grupo de datos

asociado a un tipo de predador se ha realizado un análisis de varianza (α= 0.05) para probar

si existían diferencias significativas entre los tratamientos. Se obtuvo tanto para N4 (p=

0.017) como en N5 (p= 0.005) y N6 (p= 0.000) que por lo menos uno de los tipos larvales

presentaba diferencias respecto a los demás en cuanto a la proporción absoluta o número de

larvas predadas. Se corroboró que cada grupo de datos se distribuye de manera normal (N4:

RJ= 0.98, p>0.10; N5: RJ= 0.97, p>0.10; N6: RJ= 0.98, p>0.10). A partir de estos

resultados se ha optado por realizar una prueba Tukey para cada grupo de datos analizado.

Los resultados de esta prueba se reportan en las tablas 5, 6 y 7. Se ha asociado la media de

cada tratamiento a un grupo nombrado con una letra del alfabeto; los tratamientos que

guardan semejanzas entre sí comparten la misma letra o grupo.

DISCUSIÓN

Murdoch y Sih (1978) encontraron fuertes relaciones entre diferentes densidades del

predador N. hoffmanni y de su presa (larvas de mosquito). Esta relación interviene en el

número de larvas consumidas finalmente por el instar del predador. Instares maduros de

Notonecta interfirieren en la tasa de alimentación de los instares juveniles de este predador.

Por esto se ha decidido separar las pruebas según el instar de Notonecta.

En la primera prueba, manteniendo siempre la misma relación de abundancia de N. indica y

de su presa, se pretendió evaluar si al variar el número del predador se afectaba la tasa de

predación de este. En este bioensayo no se evidenció diferencias en cuanto a la tasa de

larvas predadas. Se determinó que no hay diferencias significativas que demuestren una

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dependencia de la tasa de predación respecto al número de predadores presentes en los

medios empleados. Se pensó que estos resultados podrían soportar la hipótesis de que es lo

mismo trabajar con un número bajo de predadores que trabajar con un mayor número de

estos.

Pese a que el experimento sugiere que pueden aplicarse pruebas con un bajo número de N.

indica, se decidió no continuar con esta metodología pues no todos los factores pueden ser

controlados por esta. En el momento de hacer el experimento las N. indica empleadas

asumían comportamientos anormales para el experimento evidenciados por el posible estrés

asociado a choques que estas sufrían contra las paredes translucidas de los recipientes, el

desinterés de predar durante todo el experimento e incluso el abandono del recipiente

disminuían la competencia por la presa entre los predadores aun presentes. Incluso, la

dificultad de predar en cuerpos de agua muy poco profundos puede ser también un factor de

estrés. En este bioensayo, la mayor altura que podía tener un cuerpo de agua mínima fue de

no más de ocho mm y la máxima fue de 30 mm muy por debajo de lo empleado por

McArdle y Lawton (1979).

La forma de tomar los tiempos fue crucial para la obtención de resultados. En la prueba de

densidades se esperó que cada grupo del predador agotara la totalidad de las presas. Esto no

permite excluir o minimizar el efecto de la saciedad del predador. Esto incluye un gran

error al experimento pues esto no permitiría obtener datos controlados acerca de la tasa de

predación (McArdle y Lawton, 1979). Se considera por parte de los autores como adecuado

tomar datos para la tasa de predación (Número de larvas predadas/ min) por debajo del

punto de saciedad. Para el caso de N. indica no se conoce este punto de saciedad

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relacionado con el número de presas consumidas. Para evitar el efecto de la saciedad del

predador, se tomó el experimento de densidades como exploratorio para los siguientes

experimentos. En este se observó que dos, ocho e incluso 16 N. indica aun después de una

hora continuaban alimentándose de larvas de mosquitos del instar cuarto. Por esto se

decidió que para posteriores pruebas se evaluaría el número de larvas consumidas en un

tiempo no mayor a 30 min. La optimización o mejora de este experimento no se logró

concluir puesto que no se contó con el material biológico necesario para rehacer dichas

pruebas.

Se supone que este predador como posible control biológico de larvas de mosquito debe

operar de forma colectiva en cuerpos de agua y no de manera individual o sin compañía. En

campo este predador tendrá que someterse al efecto de la competencia intra-especifica e

incluso ínter-especifica. Esto último, pues existen otras especies que se han encontrado

compartiendo hábitat con este organismo y que también predan larvas de mosquito, tal es el

caso de individuos (instares inmaduros) recolectados de la familia Libellulidae, algunos

especímenes del género Buenoa (Notonectidae), entre otros. De estos grupos se

recolectaron algunos especímenes vivos tomados en campo en el momento de la captura de

las N. indica. Se pudo constatar en campo y en laboratorio que tanto Buenoa sp. como los

nayares de libélulas recolectadas predan a N. indica y larvas de mosquitos de la familia

Culicidae como Ae. aegypti y Culex quinquefasciatus.

McArdle y Lawton (1979) emplearon Notonecta para hallar los efectos predador-presa y el

instar de este predador en un organismo presa como Daphnia con diferentes clases de

tamaño. Para este experimento McArdle y Lawton utilizaron una profundidad constante de

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cinco cm y empleando un individuo del predador contra diferentes abundancias de la presa.

En este estudio encontró que los dos últimos instares juveniles de Notonecta tienen una tasa

de ataque o predación mayor que la del último instar de Notonecta (Adulto). En nuestro

trabajo se encontró que la tasa de predación cambiaba según el experimento analizado.

Estos se explican a continuación:

En el experimento de eficacia según tipo de larva, las mayores tasas de predación del

predador, que pueden definirse como el número medio de larvas predadas en 30 min,

corresponden a aquellos instares de N. indica que predaban las larvas de menor tamaño (L1,

L2 y L3). Para esta prueba no se permitía que el predador eligiese sus presas según el

tamaño o volumen de fluidos corporales que pudiese ser aprovechado de estos

invertebrados. Es probable que estos resultados se asocien a ventajas debidas a las

adaptaciones de alguno de los organismos estudiados. En el caso del predador es posible

que posea ventajas para atacar y atrapar a presas de menor tamaño o que estas por sí

mismas sean más vulnerables que las formas más desarrolladas al ataque del predador. En

el caso de la larva de mayor tamaño (L4) se obtuvo que cada una de las diferentes N. indica

predaban un menor número de esta presa. Es posible que L4 tenga ventajas para huir, poner

sobre aviso a sus compañeras, secretar sustancias o simplemente suplir más rápidamente los

requerimientos energéticos del predador (Sih, 1986). La N. indica de quinto instar en

general fue más eficaz que los otros instares, pues predó un mayor número de larvas de

cada instar. Este fenómeno puede requerir mayor aproximación, pero indudablemente esta

eficacia puede deberse a la necesidad de aumentar de tamaño y continuar hacia su instar

maduro en el que requerirá muchas reservas para su reproducción (Murdoch y Sih, 1978).

16

Si el medio carece de alimento de gran provecho nutricional, N. indica debe orientar sus

esfuerzos hacia la captura de presas que puedan suplir estas necesidades. Para ello debe con

el paso del tiempo ganar experiencia que signifique afinamiento y mayor especialización de

sus habilidades predadoras hacia su presa.

En cuanto al ensayo de preferencias tróficas por estadio de larva se obtuvo que los

diferentes instares de N. indica se alimentan preferiblemente de larvas de mosquito de

mayor desarrollo (L3 y L4). Se presentaron casos en los que el número de las larvas de

mosquito L1 podían mantenerse intactos al final del experimento. Se presentan

comportamientos particulares en cuanto preferencias para cada instar de N. indica hacia

cada instar larval de Ae. aegypti. Sus esfuerzos, que son proporcionales a la tasa de ataque

o predación, parecen correlacionarse al tamaño de la presa y la destreza que se adquiere con

el cambio de instar en el tiempo. Para el caso de N4 y de N5 se presentan semejanzas entre

el número de larvas predadas de los tres últimos instares. Sin embargo, N4 orienta de forma

más dispersa sus esfuerzos a la captura de larvas de instares medios como L2. El predador

tipo N5 orienta de manera muy semejante sus esfuerzos a las dos clases larvales de mayor

talla. La N. indica de mayor desarrollo (N6) evidentemente distribuye sus mayores

esfuerzos de manera casi equitativa hacia las larvas de mayor tamaño (L3 y L4). Las

comparaciones hechas sobre las medias de los números de larvas predadas por las

diferentes clases de N. indica muestran que estas tienden a alimentarse de las larvas de

mayor tamaño, destacándose su predación sobre las presas del tipo L3 y L4 (Tabla 8).

En una prueba relacionada, hecha por Scott y Murdoch (1983), se evaluó la preferencia de

una especie de Notonecta. En este trabajo se encontró que la preferencia de Notonecta hacia

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clases de Daphnia disminuía con el tamaño de la presa. En general, la mayor de las presas

evaluadas no tenía más de dos mm de longitud. En el caso de N. indica, la mayor de sus

presas podían superar los siete mm de longitud (Fig. 2), y sus preferencias hacia su presa

aumentaron proporcionalmente con el tamaño de la larva de Ae. Aegypti (Fig. 5).

Para los últimos tres instares de N. indica, el aumento de tamaño se relaciona directamente

con su instar de desarrollo y muda, de la misma manera este aumento se relaciona con la

cantidad y calidad de alimento necesario para lograr estos cambios. Se considera más

apropiado para la N. indica invertir sus esfuerzos de captura hacia presas de mayor

provecho energético-nutricional antes que invertir en presas que representen valores bajos

de satisfacción.

Ya que los experimentos se adelantaron en condiciones semejantes a los reservorios

comunes de agua potable utilizados en San Andrés Isla se consideran estos resultados como

prometedores para el control de larvas de mosquito en este tipo de reservorio. A partir de

los resultados obtenidos se considera que Notonecta podría ser empleada como

biocontrolador de larvas de mosquito en la isla de San Andrés y Providencia. Puesto que N.

indica se alimenta de larvas del mosquito Aedes aegypti de avanzado desarrollo,

disminuyendo el número de potenciales adultos que pueden ser transmisores de

enfermedades como el dengue. Inclusive, las larvas de menor tamaño, que en algún

momento crecerán, se encuentran en riesgo de ser predadas, debido a que N. indica

demuestra ser eficaz alimentándose de este tipo de larvas cuando no hay más opción. Esto

parece ser más ventajoso que los métodos tradicionales como el uso de insecticidas para el

control de Ae. aegypti que actualmente se emplean en el Caribe, los cuales podrían

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contribuir al aumento de la resistencia de los mosquitos hacia estos insecticidas. Estudios

consultados sugieren que el frecuente uso de estos químicos aumenta la resistencia de los

mosquitos de la familia Culicidae (Reyes-Villanueva et al., 1992; Rawlins, 1998; Poopathi

et al. 2001).

Con miras a la aplicabilidad de planes de control biológico de mosquito, es necesario

obtener informaciones relativas al efecto de la predación de N. indica en otras especies de

mosquito vectores de enfermedades, producción de huevos de mosquitos y cantidad de

alimento requerido para el mantenimiento de N. indica en laboratorio y según su instar,

punto o nivel de saciedad de N. indica de acuerdo con el número de larvas consumidas en el

tiempo, crecimiento de poblaciones requeridas en laboratorio para mantenimiento de

cohortes de N. indica, viabilidad de los huevos de N. indica obtenidos en laboratorio,

resistencia del predador a agentes químicos como cloro (por ejemplo: donde se recolectó N.

indica se cloraba el cuerpo de agua, esto según los habitantes del lugar) e insecticidas,

relación entre la cantidad de alimento disponible y cambios de instar del predador. También

se propone adelantar estudios en los que se conozca el desempeño de N. indica como

predador de larvas de mosquito en medios con variaciones en salinidad, turbidez, riqueza

de materia orgánica, entre otras variables ambientales. Todo lo anterior se sugiere con el fin

de optimizar los planes de manejo de N. indica en condiciones insulares con el fin de

permitir su producción y uso como biocontrolador.

AGRADECIMIENTOS

Ofrecemos el mayor de los agradecimientos al Profesor PhD. Bryan McArdle por su valiosa

colaboración científica. Muchas gracias ofrecemos al Biólogo Fabio Costa del INPA por

19

facilitarnos literatura acerca de Culicidae. A su vez agradecemos al profesor PhD. Ernesto

Mancera y por su contribución en la revisión de este trabajo.

Agradecemos de manera muy atenta a la secretaría de salud del departamento archipiélago

de San Andrés Isla, quienes muy amablemente nos ofrecieron espacio físico para adelantar

nuestras investigaciones y la oportunidad de intercambiar experiencias y conocimientos.

Del mismo modo agradecemos al Jardín Botánico de la sede Caribe de la Universidad

Nacional por su valiosa colaboración en la divulgación de nuestro trabajo y por prestarnos

su equipo de microscopia. También extendemos nuestros agradecimientos al biólogo Fáber

González por su colaboración en asesoría científica y recolección de datos. No menos

importantes son nuestros agradecimientos a los jóvenes del colegio Luis Amigó: Daniela,

Sandra y Sebastián por su valioso apoyo y colaboración incondicional. También

agradecemos a todas aquellas personas que consideraron, consideran y consideraran

siempre apoyar toda iniciativa para la resolución de problemáticas que impactan

directamente la salud pública.

20

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24

Tabla 1. Prueba de densidades. En esta tabla se presentan los datos obtenidos del

tiempo en minutos que requirió N. indica (N5) para alimentarse de la totalidad de

larvas (L2). Cada T representa el tipo de tratamiento aplicado.

T1 T2 T3

65 65 85

147 74 47

40 77 88

95 82 110

150 85 42

Tabla 2. Análisis de varianza para los datos obtenidos a partir del experimento de

densidades.

Fuente G L S C P C F Probabilidad

Tratamientos 2 1916 958 0,87 0,442

Error 12 13164 1097

Total 14 15080

25

Tabla 3. Prueba de Tukey para los tratamientos con N4. Prueba de eficacias tróficas

Tratamiento Media SE St. Dev. Comparaciones

L1 17,5 0,9 1,7 a

L2 16,0 1,0 1,7 ab

L3 12,7 0,8 1,5 b

L4 4,3 1,0 2,1 c

Tabla 4. Prueba de Tukey para los tratamientos con N5. Prueba de eficacias tróficas

Tratamiento Media SE St. Dev. Comparaciones

L1 19,8 0,3 0,5 a

L2 19,5 0,5 1,0 a

L3 19,0 0,7 1,4 a

L4 14,8 2,3 4,5 ab

Tabla 5. Prueba de Tukey para los tratamientos con N4. Prueba de preferencias. Se

presentan con el error estándar de a media (SE) y desviación estándar (St. Dev.).

Tratamiento Media SE St. Dev. Comparaciones

L1 1,3 0,5 1 a

L2 4,0 0,7 0,4 b

L3 3,5 0,3 0,6 ab

L4 2,3 0,6 1,3 ab

26

Tabla 6. Prueba de Tukey para los tratamientos con N5. Prueba de preferencias. Se

presentan con el error estándar de a media (SE) y desviación estandar (St. Dev.)

Tratamiento Media SE St. Dev. Comparaciones

L1 1,2 0,6 1,3 a

L2 3,4 0,7 1,5 ab

L3 4,8 0,9 1,9 b

L4 5,0 0,6 1,4 b

Tabla 7. Prueba de Tukey para los tratamientos con N6. Prueba de preferencias. Se

presentan con el error estándar de a media (SE) y desviación estándar (St. Dev.).

Tratamiento Media SE St. Dev. Comparaciones

L1 2,0 0,9 2,1 a

L2 6,4 0,6 1,3 b

L3 9,0 0,4 1 c

L4 9,4 0,4 0,9 c

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Tabla 8. Resultados prueba de Tukey para los tratamientos con todas las Notonecta

indica. Prueba de preferencias. Se presentan con el error estándar de a media (SE) y

desviación estándar (St. Dev.).

Tratamiento Media SE St. Dev. Comparaciones

L1 1,5 0,4 1,5 a

L2 4,6 0,5 1,9 b

L3 5,9 0,7 2,7 b

L4 5,8 0,9 3,2 b

Fig. 1 Notonecta indica corresponde a sus instares seis (N6), cinco (N5), cuatro (N4), tres

(N3) y uno (N1) presentado en orden de izquierda a derecha. La escala ubicada a la derecha

corresponde a milímetros.

28

Fig. 2 Larvas del mosquito Aedes aegypti. Las larvas corresponden a los instares primero

(L1), segundo (L2), tercero (L3) y cuarto (L4), presentados en dicho orden de izquierda a

derecha. La escala empleada a la izquierda corresponde a milímetros.

Fig. 3. Número promedio de larvas

predadas según instar en 30min por los

distintos N4, N5 y N6 (± 1 SE y 95% de

CI). Prueba de eficacia trófica

Fig. 4. Número promedio de larvas

predadas según instar en 30min por los

distintos N4, N5 y N6 (± 1 SE y 95% de

CI). Prueba de preferencia por estadio de

larvas.

N vs L4N vs L3N vs L2N vs L1

8

7

6

5

4

3

2

1

0

Tratamientos

Nº Larvas depredadas

Fig. 5 Promedio del número de larvas predadas según su instar en 30min por los distintos

N4, N5 y N6 en conjunto (± 1 SE y 95% de CI). Prueba de preferencias analizadas en

conjunto.