Origen y evolución temprana

de las aves

Las aves representan una de las

especializaciones mas notables

de vertebrados en el vuelo. Se

destacan por sus huesos

livianos, múltiples elementos

esqueléticos fusionados,

reducción de la fíbula, gran

desarrolllo del cinturón pectoral

en relación al aleteo, brazos

transformados en alas, la

presencia de plumas, reducción

de la cola, pérdida de los

dientes, y el dedo oponible en el

pie, que le permite aferrarse a

las ramas de los árboles.

El comprensión de cómo se

adquirieron todos estos rasgos

fue un procesos que comenzó

con el descubrimiento de

Archaeopteryx en el siglo XIX y

que ha aumentado notablemente

en las últimas décadas

Poco después de que el hecho de

la evolución ganara aceptación, los científicos se abalanzaron

sobre el registro fósil en busca de los representantes de los

ancestros de las formas actuales.

La evolución implicaba claramente que las aves habían

descendido de los reptiles, lo cual se delataba en sus pies

escamosos

Debido a esto el descubrimiento

del fósil de Archaeopteryx lithographica fue un

acontecimiento de gran

importancia, ya que esta criatura emplumada presentaba con

claridad dientes en sus mandíbulas, garras en sus manos

y una larga cola vertebral,

generando el vínculo esperado entre aves y reptiles.

Archaeopteryx

La presencia inconfundible de

plumas en Archaeopteryx ha

llevado al reconocimiento

universal de su afinidad con

las aves y a una definición

convencional del grupo aves

como todos los descendientes

del ancestro cómun más

reciente compartido por

Archaeopteryx con las aves

actuales.

El descubrimiento de

Archaeopteryx generó la

pregunta respecto a cuál de

todos los grupos de reptiles

fósiles serían los que dieron

origen a las aves.

Geigen Baur y T. Huxley

presentaron paralelamente

la propuesta de que las

aves habían descendido de

pequeños dinosaurios

carnívoros (terópodos).

Huxley justificó su

propuesta mediante la

comparación anatómica del

pequeño dinosaurio

Compsognathus con

Archaeopteyrx, ambos del

mismo sitio de calizas

litográficas de alemania.

Especialmente llamativa

era la semejanza en el

bipedismo y el pie.

Poco antes de la publicación del origen de las especies se habían establecido

un importante avance paleontológico: Se estableció la existencia de un importante grupo de reptiles fósiles, los Dinosauria

Sin embargo, pronto se generaron hipótesis alternativas, que consideraban

que las semejanzas observadas entre dinosaurios terópodos y las aves habían sido adquiridas de manera independiente como el resultado de la

convergencia en torno al estilo de vida bípedo. Se señalaba además que los

terópodos evidenciaban la reducción del tamaño del brazo, lo cual se consideraba un impedimento para la evolución de las alas.

En 1929, un importante libro sobre el

origen de las aves por Heilmann reconocía las semejanzas existentes

entre aves y dinosaurios terópodos. Sin embargo, consideró que la ausencia de

clavícula en los terópodos implicaba que

estos no podían haber dado origen a las aves, en las cuales las clavículas son de

gran tamaño y componen la “fúrcula” o hueso de los deseos.

En aquel entonces era popular el concepto de la “ley de Dollo” que afirma

que un órgano o estrucutra perdido en la evolución tiene una probabilidad muy

baja de volver a aparecer bajo la misma

forma en los descendientes. Actualmente se sabe que esta

consideración no puede ser aplicada como ley y que las reversiones o

atavismos ocurren de manera natural y

pueden obtenerse experimentalmente (Ej. Dientes de pollo por Dr. David

Lemus, Chile)

Heilmann popularizó el concepto

de que ancestros cuadrúpedos y arborícolas habían dado origen a

las aves, evolucionando el vuelo en el contexto de los saltos entre

ramas, de manera similar a lo

ocurrido en las ardillas voladoras.

Los dinosaurios terópodos parecían impedidos de desarrollar

un estilo de vida arborícola por su

postura bípeda y brazos reducidos. Más aún, la ubicación

del centro de masa de los terópodos en la cadera, impediría

efectuar saltos entre rama y rama,

a diferencia de un centro de masa ubicado más hacia anterior

Desde la publicación de “El origen de las Aves” de Heilmann, el origen de las

aves a partir de los dinosaurios se consideró hipótesis refutada. Si bien se aceptaba que los dinosaurios eran de alguna forma cercanos a las

aves, existía la opinión mayoritaria de que el ancestro común más reciente compartido por un ave y un dinosaurio debió ser una forma cuadrúpeda, con

bipedismo facultativo, como Euparkeria y Ornithosuchus, y que las aves no

descienden de dinosaurios terópodos.

Megalancosaurus

Se ha propuesto al protorosuario Longisquama

como una posible alternativa para un ancestro no-dinosaurio las aves, dado el descubrimiento de

estructuras en su piel que han sido comparadas con plumas, pero que en realidad poseen diferencias

estructurales importantes

Desde los años 60’s hasta hoy, una serie de descubrimientos fósiles han

resucitado con fuerza la hipótesis de que las aves son dinosaurios terópodos

El descubrimiento del terópodo dromaeosaurido Deinonychus antirrhopus

reveló nuevas semejanzas entre terópodos y las aves. El Dr. John Ostrom de Yale resucitó la hipótesis de un origen terópodo de las aves a partir de

la comparación del esqueleto de Deinonychus con Archaeopteryx. Deinonychus revela que existieron dinosaurios terópdos muy semejantes a

alas aves que poseían largos brazos con manos raptoriales y una

impresionante garra en el pie que sugería un estilo de depredación activa. Resucitan las afirmaciones de que podía esperarse que algunos fósiles de

dinosaurios llegaran a ser descubiertos con plumas.

Deinonychus

Comienza la época del “renacimiento de los dinosaurios” Se argumenta

que los dinosaurios no eran animales de sangre fría e inactivos sino que eran más semejantes a las aves en la complejidad de su conducta y su

nivel de actividad y metabolismo. Se presentan varias evidencias en este sentido y se genera un importante debate repecto al metabolismo de los

dinosaurios.

John Ostrom Robert Bakker

El advenimiento de la sistemática

numérica y la metodología cladística permitió darle un

tratamiento matemático a la información provista por los

caracteres morfológicos, a fin de

establecer las afinidades filogenéticas de los organismos

(Se abandona el “ojímetro”). En 1986, Jacques Gauthier aplica

esta metodología a la filogenia de

los reptiles y al origen de las aves, llegando a la conclusión de que las

aves son dinosaurios. Desde aquel entonces muchas

veces se han repetido los análisis

filogenéticos, añadiendo nuevos descubrimientos fósiles que

robustecen aún más la conclusión de que las aves son dinosaurios

terópodos.

Sin embargo, han persistido un grado de polémica respecto a cuales

dinosaurios celurosaurios son los más cercanos a las aves

Especialmente polémica resulta la posición de los Alavarezsauridae. Este grupo ha

sido identificado por algunos como aves, y por otros como cercanos a los Orntihomimidos, cercanos a Oviraptoridae como los dinosaurios más próximos

a las aves

Comienzan a descubrirse dinosaurios terópodos con preservación de las

clavículas. Más impresionante aún, en muchos se aprecia que las clavículas se fusionan hacia la línea media, al igual que el hueso de los deseos. La fúrcula

se encuentra presente en dinosaurios terópodos de varios grupos, incluyendo formas grandes y pequeñas. Muchas veces la fúrcula fue confundida con una

costilla ventral (gastralia)

La objeción interpuesta por la ley de Dollo queda empíricamente descartada.

Con el advenimiento de la metodología cladística, las aves fueron aceptadas como un tipo de dinosaurio dentro de la comunidad dedicada a la sistemática

filogenética y la gran mayoría de la comunidad paleontológica

Hacia la década de los 90’s hubo un resurgimiento de objeciones teóricas en

contra de un origen de las aves a partir de dinosaurios, con argumentos construidos desde la perspectiva de la mecánica respiratoria. Estas objeciones

sin embargo se han demostrado infundadas, ya no corren dentro de la comunidad científica, y sus propios autores ahora confiesan que las aves son

dinosaurios.

El origen de las aves a partir de los dinosaurios ha recbido un fuerte

espaldarazo por el descubimiento a partir de 1997 de dinosaurios “peludos” (cubiertos con un integumento filiforme) y dinosaurios que presentan

plumas.

Sin embargo los detractores de siempre (especialmente Alan Feduccia, editor

de Science) han argumentado que estos no son dinosaurios sino aves que se parecen a dinosaurios, negando toda utilidad de los resultados del tratamiento

matemático de la información morfológica.

Sinosauropteryx

prima

Dromaeosauridae

Confuciusornis

The problem of digit identity in the wing and the origin of birds

Alexander O. Vargas

Department of Anatomy, University of Wisconsin-Madison Department of Ecology and Evolutionary Biology

Yale University

Definition of birds (Avialae):

XVIIIth century. Linnaeus: Any animal

showing feathers

In the XIXth century, the discovery of

Archaeopteryx, was accordingly considered “the first bird”

Following the historical trail, a generally

accepted current group definition of Birds

has developed : All descendants of the most recent common ancestor shared by

Archaeopteryx with modern birds (Neornithes).

Introduction: The evolutionary origin of birds

Theropoda

Aves (Avialae)

DINOSAURIA Sereno 1999

With the advent of cladistic methods of phylogenetic analysis (based on

algorythms of parsimony) the hypothesis that birds descend from the bipedal predatory dinosaurs (Theropoda) has been reaffirmed

Birds belong in the Archosauria: the

group comprising all the descendants of the most recent common ancestor

shared by birds and crocodilia (The crocodilia are birds closest living

relatives).

Birds are at the same time a type of

archosaur, dinosaur and theropod in the same nested sense in which it is

possible to state that humans are at

the same time a type of mammal, primate and anthropoid (All bird is a

dinosaur, but not all dinosaurs are birds)

Dinosauria

Archosauria

Theropoda

Sumida & Brochu 2000 Aves

Ornithodira

Neotheropoda

Tetanurae

Allosaurus

Coelophysis

Lewisuchus

Early taxa of groups within which

birds are succesively nested (Representative of stages in the

evolution of bird ancestors)

Ornitholestes

Sinornithosaurus

Maniraptora

Eumaniraptora

(Paraves)

Avialae

Rahonavis

Because of the phylogenetic proximity between Archaeopteryx and some

theropod dinosaurs, it was long ago predicted that theropods bearing feathers should eventually be discovered.

There is now evidence that the origin of feathers preceded the origin of Archaeopteryx, and that feathers were present in the theropod ancestors of

birds. Therefore, the old definition of Linnaeus has been mostly abandoned.

Caudipteryx

Microraptor

Dromaeosauridae Sinornithosaurus

Microraptor

Protarchaeopteryx

However, a few researchers do not accept cladistic methods of phylogenetic analys and

maintain that birds do not descend from theropods. They argue that feathered theropods

are not such but in fact are birds that resemble theropods by convergence. Through

qualitative arguments rather than phylogenetic analysis, they propose that birds

descended from other fossil Archosaurs such as Longisquama, a possibly flying form that

presents large scales resembling feathers.

In most amniotes it is possible to observe a sequence in which the skeletal

elements initiate cartilage formation, such that the first digit to initiate cartilage formation is digit 4. It is possible to define a primary axis or “metapterygial axis”

that runs through the ulna into digit digit 4.

Chelydra forelimb

Gallus hindlimb

The embryological argument against the origin of birds from theropods

Within developmental biology, the digits of the wing are called 2, 3 and 4,

according to the fact that the primary axis of cartilage formation runs through the ulna into the posteriomost digit.

Alligator forelimb

Gallus forelimb

Additionally, in the developing wing it is possible to observe the presence of

small transitory mesenchymal condensations that have been interpreted to be vestiges of digital condensations 1 and 5 .

Embryo of the Ostrich (Struthio)

Nevertheless, within paleontology, the digits of the bird wing are called 1, 2 and 3, because they descend from theropod dinosaurs that had lost digits 4 and 5, as indicated by the presence in early theropods of reduced digits 4 and 5, and the notable morphological resemblances between the three remaining digits of theropods with the digits of Archaeopteryx

(A) Alligator (B) The early ornithischian dinosaur Heterodontosaurus (C) The early theropod Herrerasaurus (D) The Neotheropod Coelophysis (E) The tetanuran Allosaurus (F)The early maniraptoran Ornitholestes (G) the early bird Archaeopteryx (H) the

enanthiornithe Sinornis (I) nestling of the modern Opisthocomus (J) 12.5 day embryo of the duck Anas (K) the adult chicken Gallus gallus (L) Adult Opisthocomus.

It has been proposed that the embryological condition of the bird wing is

inconsistent with the origin of birds from theropod dinosaurs, and that birds alternatively must have descended from an ancestor that had lost digits 1

and 5

The apparent inconsistency with the embryology of the wing is considered the greatest obstacle to full acceptance of the hypothesis that birds descend from dinosaurs

As a solution, it has been

proposed that a change in the developmental pathway of

digits 1, 2 and 3 must have occurred, described as a serial

homeotic “frameshift” in the

identity of digital condensations (Wagner and

Gauthier 1999) . Digital condensations do remain

undetermined until late stages,

allowing for the experimental alteration of the identity of a

digital condensation.

Fig 2.4.3 Homeotic transformation of the thumb to an index in humans.

Heiss (1957)

Work on the molecular development of the limb has shown that the

expression of the Hoxd13 and Hoxd12 genes can be used to identify the development of digit 1 in developing limbs (Chiang et al 2001, Ros et al

2003). Hoxd12 is not expressed in dígit 1, but it is expressed in all other digits (Knezevic et al 1997). Hoxd13, in turn, is expressed in all dígits,

including digit 1.

Hoxd12 Hoxd13

Forelimb

Hindlimb

11.5 12.5 11.5 12.5

Forced misexpression of Hoxd12 in all digits of the mouse can lead to the

homeotic transformation of dígit 1 to a longer, triphalangeal dígit 2 (Knezevic et al. 1997).

The knockout of Hoxd13 in the mouse leads to altered development of dígit

1, which presents reduced length and fusion of two phalanges in a single element (Fromental-Ramain et al. 1996, Zákány et al. 1997).

The expression of genes Hoxd12 and Hoxd13 can be used to aid the

assessment of digital identity in the wing of birds

Sin embargo, la morfología comparada (de taxa fósiles y vivientes) identifica a los dedos del ala de las aves como 1, 2 y 3

Wagner y Gauthier 1999 PNAS 96:5111

Solución

propuesta:

1,2,3 = 2,3,4.

Inferencia de un

evento de Desplazamiento

Homeótico en Serie (“DHS”)

(Homeotic Frame-

shift ) en la evolución del ala

Feduccia 1999 PNAS

A algunos puede tomarles un tiempo entusiasmarse con el DHS…

(A) Alligator (B) The early ornithischian dinosaur Heterodontosaurus (C) The early theropod Herrerasaurus (D) The Neotheropod Coelophysis (E) The tetanuran Allosaurus (F)The early maniraptoran Ornitholestes (G) the early bird Archaeopteryx (H) the

enanthiornithe Sinornis (I) nestling of the modern Opisthocomus (J) 12.5 day embryo of the duck Anas (K) the adult chicken Gallus gallus (L) Adult Opisthocomus.

Cambios de identidad especificados por mesénquima interdigital posterior a cada dedo A)

Esquema de B) retirada de interdígito (ID) posterior a dedo 2 C) retirada de interdígito posterior a dedo

3 D) Control: injerto de condensación 2 en ID 2 y E) condensación 3 en ID 3. F) Condensación 3 en ID 2 G) Condensación 2 en ID 3

Dahn y Fallon 2000 Science 289: 438

Vargas se gana una pequeña beca development para pasar 1 mes en el lab de John Fallon en Wisconsin

Ahí aprende que en extremidades en que no hay controversia sobre la identidad de los

dedos (ratón, pie del pollo) la expresión de genes Hox se utiliza para identificar el

desarrollo del dedo 1. HoxD-10, HoxD-11 y HoxD-12 están ausentes sólo en el dedo 1,

pero se expresan en todos los demás dedos. HoxD-13 y HoxA-13, en cambio, se

expresan en todos los dedos, incluído el dedo 1

HoxD-12 HoxD-13

Brazo

Pierna

11.5 12.5 11.5 12.5

Chiang et al 2001 Dev Biol 236: 421

1

3

2

4 5

1 2

3

4

5

The knockout of Hoxd13 in the mouse leads to altered development of dígit

1, which presents reduced length and fusion of two phalanges in a single element (Fromental-Ramain et al. 1996, Zákány et al. 1997).

The expression of genes Hoxd12 and Hoxd13 can be used to aid the

assessment of digital identity in the wing of birds

Expresión forzada de HoxD-12 en el dedo 1 de ratón:

transformación a un dedo 2

Expresión forzada de HoxD-12

en pie de pollo (colaboración con Fallon lab) sugiere

conservación funcional de HoxD-12 en ratón y pollo

(pese a 300 millones de años

de divergencia evolutiva)

Expresión forzada de

HoxD-11 en dedo 1 del pie

del pollo: transformación a

un dedo 2

EXPERIMENTOS FUNCIONALES

En el ala, HoxD-10, HoxD-11 y HoxD-12 están ausentes sólo en el dedo bifalangeal anterior del ala. La expresión genética sugiere que este es un dedo 1, pese a desarrollarse a partir de la posición embriológica del dedo 2.

Vargas & Fallon 2005 JEZB (MOL DEV EVOL) 304:86

Vargas and Fallon 2005 JEZ B (MDE) 304:86

Pie pollo Mano ratón

HoxD-13 HoxD-12 HoxD-13 HoxD-12

Mano de pollo (dias 7 y 8)

¿Qué tal si la ausencia de expresión de HoxD-12 es sólo cosa de ser el dedo más anterior? Los mutantes de pollo talpid2 y Silkie presentan un pie con un eje antero-posterior

alterado. talpid2 muestra un pie “posteriorizado” y polidáctilo, sin dedo 1. En Silkie, el

dedo más anterior no es el dedo 1 sino un dedo 2 ectópico

Silkie Talpid2

Vargas & Fallon 2005 JEZB 304:86

En ratón, HoxA-13 se expresa en todos los dedos, pero sólo el dedo 1 requiere HoxA-13

para su formación. Es el único dedo que desaparece en ausencia de función de HoxA-13

Image from Fromental-Ramain et al. 1996

Discussion Considering the fossil evidence, it is notable that in the development of the wing of the wildtype chicken, the expression of Hoxd12 is absent in the most

anterior digit, an the expression of Hoxd13 is present. Despite the fact this digit is described as developing from digital condensation 2, the expression of

Hoxd12 y Hoxd13 indicate it is a digit 1.

Para observar la “función” de HoxA-13 en el ala, un alelo dominante negativo (putativo)

para HoxA-13 fue contruido que comprende una fusion of dominio represor de la

transcripción del gen engrailed de drosphila y una región de HoxA-13 (EnHoxA-13) en

un vector retroviral que fue electroporado en el primordio del ala en estadio 17

Datos preliminares: Como resultado, el dedo anterior del ala dejó de formarse

sugiriendo que sólo este dedo requiere HoxA-13, tal como el dedo 1 del ratón.

Desplazamiento

Homeótico

en Serie:

Identidad y

expresión de

HoxD10-12 hacia

posterior

Ratón Pollo

Pero, el ratón es sólo un pariente lejano de las aves. Los crocodylia son los parientes vivos más cercanos a las aves.

Aproximación

comparativa:

Si el dedo más anterior del ala es un dedo 2, es posible que en los crocodilia el dedo 2 no exprese HoxD-10, HoxD-11 y HoxD-12

Si, de acuerdo al DHS, la ausencia de HoxD-10, HoxD-11 y HoxD-12 en el en el ala de las aves indica, como en el ratón, el desarrollo del dedo 1, la ausencia de expresión debiera observarse sólo en el dedo 1 de parientes más cercanos de las aves

Clonamos un fragmento del exon 1 de HoxD-11 de Alligator mississippiensis para observar su expresión en dedos embrionarios.

Vargas et al 2008 PLoS ONE 3(10): e3325

Como en el ratón, en Alligator, HoxD-11 está ausente sólo en el dedo 1 bifalangeal; el dedo anterior del ala se parece exclusivamente al dedo 1 de Alligator

Esto es consistente con el DHS, que mantiene que los dedos del ala son 1,2 y 3 pese a

desarrollarse a partir de las condensaciones 2,3,y 4

Vargas et al 2008 PLoS ONE 3(10): e3325

La transformación homeótica de dedos se ha documentado, pero sólo para dedos individuales

Dahn y Fallon 2000 Science 289:438

La evidencia experimental: ¿Es posible un DHS en el lab?

Sin embargo, nunca se ha demostrado el desplazamiento en serie, simultáneo de más de un dígito. ¿Podemos inducir un DHS de manera experimental?

Scherz et al. 2007 Dev Biol 308:343

La aplicación de cyclopamina en estadios 18-20 produce alas bidáctilas con dedos 1 y 2.

¿Dónde está el eje primario de

formación de cartílago en estas

alas experimentales?

Cyclopamine

La Cyclopamina inhibe la señalización de Shh, un morfógeno que se transcribe en una región posterior, desde donde su proteína disminuye su concentración en gradiente hacia anterior

En 9/54 casos, las alas bidáctilas presentaron un cartílago anterior al dedo 1 que no se desarrolla en un dígito. Esta puede corresponder a células con potencial condrogénico que normalmente producen un dígito pero que quedan “vacantes” (sin identidad especificada) tras el DHS hacia posterior

Wildtype

Cyclopamine-Treated

La expresión de HoxD-12 también está desplazada, una posición digital más cerca del eje primario de formacion de cartílago

La pérdida del dedo posterior, el desplazamiento de la morfología y de la expresión de HoxD-12, y la aparición de un cartílago anterior “vestigial”, fueron todas previamente implicadas para el DHS evolutivo. Esto sugirie que el mecanismo del DHS se sobrepone con el de la vía de señalización de Shh

Conclusiones

La ausencia de HoxD-12, HoxD-11 y HoxD-10 en dedo 1 es ancestral para amniotos y conservada en ratón y pollo

El caso del ala de las aves ejemplifica cómo el origen embriológico puede no ser infalible como indicador de homología (pese a que generalmente funciona)

Como previamente no se habían descrito desplazamientos homeóticos en serie experimentales, la aplicación de cyclopamina confirma una posibilidad mecanística que previamente había sido inferida mediante comparaciones evolutivas.

(La naturaleza no hace distinción entre ciencias experimentales y comparativas; los mismos mecanismos se ven reflejados en ambas)

Actuales investigaciones de Vargaslab en el Departamento de Biología:

Deriva fenogenética: Cambio de la expresión de genes Tbx en un dedo 4 que

no cambia de morfología

Pese al descubrimiento de estos dinosaurios emplumados, persiste aún

una objeción importante, publicable en evistas académicas, y que guarda relación con la identidad de los dedos del ala de las aves.

De acuerdo a este argumento (La “objeción embriológica) las aves poseen

tres dedos en el ala que corresponden a los dedos índice , medio, y anular (2,3, y 4), mientras que los tres dedos de la mano de los dinosaurios son el

pulgar, índice y medio (1, 2y 3)

Este es el único actualmente argumento publicable en revistas científicas

para decir que las aves no son dinosaurios

Hinchliffe 2002

Gilbert 2002

Por lo tanto la paleontología y la biología del desarrollo parecen

ofrecer información conflictiva respecto a si los dedos de

la mano de las aves son 1,2 y 3 ó 2, 3 y 4.

El argumento más perdurable y reconocido en contra del origen de las aves a partir de los

dinosaurios ha sido la identificación 2, 3, 4 de los dígitos del ala. La información aquí

presentada no favorece este argumento y consolida el hecho de que las aves son

representantes vivientes de los dinosaurios

La transformación de dinosaurio en Ave Las aves presentan muchos rasgos que es posible describir cómo se adquirieron a

partir de los dinosaurios.

En las aves,la pantorrilla difiere de la de un dinosaurio por que el hueso de la fíbula se ve reducido en tamaño y su extremo distal no se contacta con el tarso (tobillo)

Importantemente, este cambio se ve

“recapitulado” en el desarrollo embrionario de las aves

Alargamiento de la pierna bajo la rodilla

Archer et al (1984) Afirman que la fíbula pierde su extremo distal (epifisis)

distal en el desarrollo, con la consecuente reducción del crecimiento

longitudinal hacia distal (“reducción” de la fíbula). Adicionalmente, plantean

que el trozo desprendido corresponde al hueso calcáneo (fibulare) del tobillo.

Archer describe un plano de células aplanadas (zona transparente)

cerca de la epifisis fibular y afirma que especifica el futuro plano de

fractura

Sin embargo, en la mayoría de los tetrápodos (con la excepción de

los urodelos) y en todos los amniotos, el calcáneo se presenta

como una condensación cartilaginosa independiente desde

estadios muy tempranos que se observa previo a las

condensaciones cartilaginosas del arco digital (Siguiendo la

secuencia de condrificación del “eje metapterigio”)

¿Qué ocurría en el desarrollo de un dinosaurio?

Si el fibulare se desprendía de la fíbula, ¿Porqué no disminuía

el crecimiento longitudinal de la fíbula?

Si se origina de forma diferente ¿Es homólogo el calcáneo de aves

al de otros tetrápodos?

Mediante diafanizados y cortes histológicos, observé que el calcáneoen el pollo y

en el pato se desarrolla como en cualquier tetrápodo. En el caso del pollo puede

ser observado como un elemento independiente entre los estadios 26 al 28, previo

al supuesto origen por desprendimiento propuesto por Archer

Pollo E26 Pato 6 días

E26

E27

E28

Resultados:

El fibulare (calcáneo) de las aves no se origina a partir de la epífisis

distal de la fíbula cartilaginosa, sino que inicia la condrogénesis

como un elemento independiente (E25) .Ulteriomente se aproxima

mucho a la fíbula (E28-29), momento en que se ha deescrito un

repentino alargamiento de la fíbula (Hall 1975, Archer 1984). La

zona de células aplanadas descrita por Archer et al. probablemente

corresponde a la interfase entre los pericondrios de ambos huesos.

Ulteriormente (E30) se pierde la proximidad física entre fíbula y

fibulare, interpretada erróneamente por Archer como el

desprendimiento de la epifisis distal de la fíbula. El fibulare despues

es incorporado por fusión al tibiotarso.

Alargamiento del coracoides y

evolución del músculo sterno-coracoideo

Fusión y expansión de las placas esternales

Unión, alargamiento y

cambio de ángulo entre

las clavículas

Alargamiento de antebrazo y de

la mano

Metacarpo 1 reducido, no

fusionado al metacarpo2

Epipophysis cervicales

Metatarso V reducido, no fusionado al tarso

Alargamiento de la pierna bajo la rodilla

Presencia de cresta cnémica

Los alavarezasauridae fueron considrados como las aves más basales luego de

Archaeopteryx,. Por ejemplo, se parecen al a las aves modernas en la reducción de la fíbula, Sin embrago, actualmente no se les considera aves, sino terópodos

muy cercanos a las aves

Rahonavis ostromi

Presenta la garra en forma de Hoz característica de los Deinonychosauria

Se han descrito restos de una

supuesta ave triásica, Protoavis. Sin embargo, este no es aceptado por

la mayoría de la comunidad paleontológica. Se ha argumentado

que es una mezcla de diferentes

animales del triásico

Posición del dígito 1 del pie

dígito 1 oponible

Para distinguir si este cambio de posición del dígito 1 es el resultado del

desplazamiento del dígito o más bien del mayor crecimiento hacia proximal de

los metatarsos, efectué inyecciones del colorante lipofílico fluorescente DiI en

la región proximal, media y distal de los metatarsos en desarrollo del pie de

pollos de 6 y 7 días de incubación. Cada sitio de inyección fue dibujado con una

camara lucida. Luego se fotografió el lugar en que se detectaron las celúlas

marcadas al día 9 del desarrollo, cuando el dígito 1 presenta una ubicación

distal

La orientación del pubis es cada vez más hacia

atrás, en la ontogenia y filogenia

Las aves poseen sacos

respiratorios, verdaderas extensiones de los pulmones

hacia distintas regiones corporales, incluynedo el interior

de huesos (no mostrado en la

figura) El aire ingresa hacia los sacos posteriores y luego hacia

los pulmones y sacos más anteriores, generando una

unidireccionalidad del flujo aéreo

completamente única a las aves.

El primer metacarpo, grande e independiente en Archaeopteryx, se hace pequeño

y se fusiona completamente al segundo metacarpo en aves actuales, presentando además un proceso de la musculatura extensora de la mano

En aves modernas frecuentemente se

describe que el calcáneo posee un proceso ascendente. Esto se considero

incompatible con el tobillo de dinosaurios terópodos, en los cuales el

astrágalo es el que proyecta un

proceso ascendente. Sin amebargo, una examinación de la emvrología

indica que en realidad este proceso ascendente no pertenence al

calacáneo, sino que al astrágalo, como

en dinosaurios

Deinonychus Archaeopteryx

Hesperornithiforme

Hoatzin

Pygostilia: Confuciusornithidae +

Ornithotoraces Poseen pygostilo, esternón osificado

con quilla Confuciusornithidae Poseen un pygostilo, pero el Tercer

dedo de la mano aún posee 4 falanges Destaca la pérdida de los dientes,

adquirida independientemente de las aves actuales (Neornithes)

Hallux oponible muy bien desarrollado

Tanto los músculos pectorales,

que bajan el ala, como el múculos supracoracoideo, que la

levanta, se insertan en la quilla del esternón. El supracoracoideo

actua como la rueda de una

grúa. El desarrollo del supracoracoideo está

relacionado con el alargamiento del coracoides y la paprición de

un foramen trióseo que los

pefora permitiendo la inserción del músculo en la cara posterior

del húmero

Ornithotoraces: Enantiornithes + Ornithuromorpha. Presencia del alula: dígito 1

del ala 1 modificado, sostiene plumas del “ala pequeña”. Coracoides se alarga

Las Enanthiornithes, a diferencia de Confuciusornithidae, eran dentadas, y habpainr educido el número de falanges en el dígito 3 de la amno, de 4

falanges, a una sola. Sin embargo, retienen los dígitos 1 y 2 con 2 y 3 falanges, las terminales siendo las falanges unguales (garras)

Poseen un metatarso IV muy delgado en el pie, los extremos más distales de

los metatarsos no se fusionan.

Fórmula falangeal 2, 3, 1 en la mano

Presencia de fórmula falangeal 2-3-1, como en la mano de aves

mesozoicas enanthiornithes (pato y hoazin, ausente en embriones de pollo 2-2-1)

Sinornis sanctus Opisthocomus hoazin (cuculiformes), cría y

adulto

Anas platirrhynchos, 12.5 días de

incubación y adulto Gallus gallus

Gran tamaño del acetábulo en enantiornithes y el embrión del pollo, en

contratse con el pequeño tamaño del acetábulo en adultos

Ornithuromorpha:

Comparten una mano más similar a la de las aves actuales (neornithes) la

presencia de metacarpos más extensamente fusionados entre s{i

Patagopteryx deferrerasii

Es un ave terrestre del cretácico que ya había perdido la capacidad de volar

Ornithurae: Hesperornis + Carinatae

Poseen acetábulos reducidos

Hesperornothiformes: Formas marinas

dentadas con brazo vestigializado

Carinatae: Presentan mucho mayor desarrollo

de la quilla y una cabeza proxinal del húmero

de forma globular

Dea¿stacan los Ichthyornitidae, marinos,

voladores y dentados

Neornithes: Representan a todos los descendientes del ancestro en común más

rciente de todas las aves actuales. Son Carinatae que han perdido por completo los dientes. Se pierden defeinitivamente las costillas ventrales (gastralia). El

húmero es hueco y presenta una fosa para el ingreso de un saco pulmonar

Las Neornithes se pueden dividr en

dos grupos que se reconocen con facilidad por sus paladares.

Paleognathae: El paladar presenta un vomer grande firementente unido al

pterygoide, no hay articulación entre

pterygoideo y palatino, y hay una articulación movible entre el

pterygoideo y la base de la caja craneana.

Neognathae: paladar más suelto y

móvilLos vomners estan reducidos o perididos por completo, hay una

articulación movible entre el pterygoideo y el palatino, y se pierde

la articulación de pterygoideo con la

caja craneana.

Paleognatha:

Tinamiformes: Tinamúes Apterygiformes: Kiwis, Moas Struthioniformes: Avestruces Rheiformes: Ñandúes Casuariiformes: Casuarios y Emúes

Las Paleognathae son de hábitos terrestres y son pobres voladoras o no vuelan

en absoluto. Debido a esto poseen una quilla esternal ausente o muy pobremente desarrollada, lo cual las diferencia de Neognathae

Los avestruces han perdido por

completo el dígito 1 y 2 y corren sobre dos dedos, el 3 y el 4. El

metatarso 2 está drásticamente reducido.

Este es un enigmático fósil sin nombrar de una ave

que combina la presencia de un paladar paleognatho con el desarrollo de una importante quilla esternal,

como en Neognathae.

Neognathae

Neognatha

Galliformes: pollo, pavo, faisan, Urogallos

Anseriformes: Patos y Cisnes Podicipedifomes: Somormujos

Gaviiformes: Colimbos

Spheniscifomes: Pingüinos Pelecaniformes: Rabijuncos, pelícanos, Cormoranes, fragatas,

Piqueros Procelariformes: Albatroses, Petreles

Gruiformes: Grullas, rascones, pollas de agua y fochas

Charadriformes: Gaviotas, Flamingos, Ostreros, Chorlitos, Zarapitos, Phorhusracidae, Alcas, Frailecillos, etc.

Ardeidae : Avetorillos, según otros, garzas también Columbiformes: palomas y tórtolas

Ciconiiformes: Garzas, Buitres del nuevo mundo

Falconiformes: Halcones, águilas, y buitres del viejo mundo Strigiformes: búhos

Caprimulgiformes: Nictibios, Egotelos Apodiformes: Picaflores y vencejos, otros incluyen chotacabras

Coracciformes: calaos, martín pescadores

Piciformes: carpinteros, tucanes Passeriformes: Aves cantoras

Galloanserae: Galliformes y Anseriformes

Columbiformes

Didus

Ciconiiformes

Terrestre Perchera Zygodactylia

Teratornis

Charadriformes: Un grupo con una gran diversidad de estilos de Vida acuales: Flamingos, aves playeras, gaviotas,

Pingüinos falsos (Auk), y extintos grandes Depredadores terrestres como Phorusrhacidae

Sphenisciformes

Pelecaniformes: Plotopteridae, Familia extinta

convergente con los pingüinos

Pelecaniformes: Pelagornithidae (Pseudodontornes)