Neurobiologia de La Vision

Neurobiología de la visión

César Urtubia Vicario

Aquesta obra ha estat guardonada per la UPC l'any 1992

EDICIONS UPCUNIVERSITAT POLITÈCNICA DE CATALUNYA

Politext 51 p+c 6/10/99 16:21 Página 2

Primera edición: septiembre de 1996Segunda edición: octubre de 1999

Diseño cubierta: Manel Andreu

© César Urtibia Vicario, 1996

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9Presentación

Presentación

La vista es el *tacto en la distancia+ con la sensación adicional del color. El tacto es la *vista de lo cercano+ sin la sensación de color, pero añadiendo la sensación

de rugosidad. Pierre Villey, 1930

Es un gran motivo de satisfacción personal poder presentar esta obra de síntesis de la neurociencia visual,cuya concepción surgió allá por el año 1992, cuando en el "XII Congreso Nacional de Óptica yOptometría", expuse la conferencia "Campos receptores y percepción visual". Tomé allí conciencia delinterés que los profesionales de la Optometría manifestaban por estos temas, sobre todo quienes por haberefectuado estudios de postgrado, habían tenido constancia de la importancia que las universidadesextranjeras en las que se imparte Optometría (pienso concretamente en Manchester y Pennsylvania)conceden a estos aspectos para una comprensión global de las ciencias optométricas.

Como biólogo, siempre habían suscitado en mí interés los temas relativos al proceso de la transducciónen las sensaciones; la "magia" de ese delicado proceso que transforma tipos de energía tan diversos comolas ondas electromagnéticas, la presión, o la temperatura, en un mismo código que es el impulso nervioso;y cómo después el cerebro, la estructura mejor organizada de nuestro universo conocido, transformabaeste código en percepción. Mi docencia en la Escuela Universitaria de Óptica y Optometría desde el año1979, me llevó a profundizar de forma teórica en los aspectos concernientes a la percepción visual.

Con motivo de que en el año 1992 se culminaba la creación del nuevo Plan de Estudios para laDiplomatura en Óptica y Optometría, (plan 1992), propuse a la Escuela que deberían ser tratados lostemas de la Fisiología Ocular (aspectos vegetativos del metabolismo del ojo) independientemente de loque constituye en sí el proceso visual. Esto dio lugar a la creación en la EUOOT de la asignatura troncal"Neurofisiología de la Visión", que vengo impartiendo desde el año 1993.

El principal motivo de pasar de unos apuntes (ya esbozados cuando en la amplia asignatura Fisiologíay Bioquímica del Plan de Estudios anterior estos temas se reducían a un máximo de cinco o seis) a laconcepción de un libro de texto, fue el hecho de que los alumnos manifestaban la carencia de textos enlengua castellana para poder seguir la nueva asignatura. Por otra parte, al consultar la bibliografía dematerias afines o que bordearan algunos de estos temas en facultades de Psicología y Medicina, tuve laconvicción de que hacía falta un texto de este tipo, pues casi todos ellos estaban en lengua inglesa, y porotra parte había que actualizar el contenido de los capítulos de la visión en textos generales de Fisiología

Neurobiología de la visión10

y Psicología escritos en lengua castellana, dado el constante cambio que está sufriendo la neurocienciavisual.

Relativamente avanzado el proyecto, asistí al seminario científico de verano: " De la Retina al cerebro:Neurobiología de la visión", organizado por el Dr. Carlos Belmonte en julio de 1996 y patrocinado porla Fundación Duques de Soria, que no podía ser más oportuno para tomar contacto directo con una parteimportante de la élite de la neurociencia visual española representada por él mismo y por otros científicosespañoles como Carlos Acuña, Roberto Gallego, Álvaro Pascual-Leone y Manuel Vidal, así como condos figuras señeras de este ámbito, internacionalmente reconocidas, como son David Hubel y ElioRaviola de la Universidad de Harvard.

Las aportaciones de sus conferencias completamente actualizadas, en cada una de sus materiasespecíficas, y los aspectos dudosos de algunos principios biológicos aún no muy esclarecidos, inclusoen libros de consulta y que resolví "sobre el terreno", han sido directamente vertidos en el texto, con loque el texto, si bien es un libro de síntesis, tiene perfectamente revisados y puestos al día los conceptosy descripciones expuestos en el mismo.

Además de que este curso dejó en mí un entrañable recuerdo por los numerosos contactos humanos querealicé, su propio título, vino a determinar que matizara tomándolo "prestado" el título definitivo de milibro de texto. En efecto, la asignatura que imparto no trata exclusivamente de aspectos fisiológicos dela visión sino que varios de sus temas tratan como es de rigor de la bioquímica de la visión, como sonlos que hacen alusión a la fototransducción y a los aspectos relativos a los neurotransmisores de la retina.Esto, unido a que aunque en mi asignatura no se imparten los aspectos estructurales, he creídoconveniente esbozarlos en el texto (estructura de la retina y vías visuales, propios de la Anatomía), paraque no faltara ningún concepto previo. Por ello, decidí que el libro se titulara Neurobiología de la visiónal englobar aspectos más interdisciplinarios, y que de esta forma trascendiese la propia asignatura ypudiera ser utilizado por un número superior de alumnos incluso de otras facultades como me refería alprincipio.

Con este título, aparece, pues, en lengua castellana y en un lenguaje claro y conciso, un texto específicode los aspectos anatómico, bioquímico y fisiológico del proceso visual, vía de información principal paranuestra especie, y del que si bien es fascinante lo ya conocido, aún más apasionante es lo que queda aúnpor descubrir.

César Urtubia Vicario

Octubre, 1996

11Reconocimientos

Reconocimientos

La obra que presento no hubiera alcanzado su forma definitiva, perfectamente revisada, sin lacolaboración de las personas siguientes, a quienes quiero expresar mi más sincero agradecimiento:

Dr. Carlos Acuña, Catedrático de Fisiología de la Universidade de Santiago de Compostela, quecontribuyó a que la estructura y función globales de la corteza visual de la que es un reconocidoinvestigador, aparezcan descritas en su forma correcta, y que apoyó de forma testimonial el proyecto.

Dr. Mariano Aguilar, Catedrático Emérito de Óptica de la Universitat de València, por todo su apoyo,no sólo a este proyecto docente, que demuestra al haberse leído el borrador del texto y hacerme el granhonor de prologarlo, sino por toda la ayuda que en el ámbito científico me presta de una manera directaen los últimos años.

D. José Luis Álvarez, del Departament d´Òptica i Optometría de la U P C, exalumno y actualmentecompañero docente, quien "puso en orden" los conceptos introductorios de la geometría de la visiónbinocular e hizo sugerencias interesantes en el capítulo de introducción.

Dr. Josep Mª Doménech, Catedrático de Anatomía de la Universitat Autònoma de Barcelona, quien enmúltiples ocasiones me ha prestado su ayuda y colaboración. En este proyecto, ha corregido y actualizadola estricta nomenclatura anatómica de la vía visual, que el autor, como biólogo, no hubiera podido quizáplasmar con el rigor debido.

Dr. Eduardo Fernández, del Departamento de Histología de la Universidad de Alicante, que leyóconcienzudamente los capítulos que hacen alusión a las dos principales sinapsis funcionales de la retina.Su ayuda ha sido determinante a la hora de esclarecer la denominación actual de algunos tipos celularesde amacrinas y células horizontales.

Dr. Pere Garriga, del Departament d´Enginyeria Química de la U P C, y compañero de investigaciónhace algún tiempo, por sus correcciones y actualización de los temas de la fototransducción, materia enla que hoy día tiene centrada su investigación.

Dr. Francisco González, del Departamento de Fisiología de la Universidade de Santiago de Compostela,a quien debo el que los conceptos vertidos sobre la neurobiología de la visión binocular y de la visión delcolor alcancen en el texto su descripción más actualizada. Debo referirme especialmente a los primeros,por la detenida lectura que de ellos hizo, y las sugerencias y correcciones, incluída la bibliografía. A él


debo asimismo la clasificación actualizada de las células con respuesta binocular, que tan bien conocepor ser objeto de su investigación desde hace años.

Dr. Enrique Hita, Catedrático de Óptica en la Facultad de Ciencias de la Universidad de Granada, quienha revisado el tema de las anomalías cromáticas, considerando que está al frente de uno de los equiposcientíficos españoles más solventes en la investigación de la visión del color.

D. Francisco Miguel Martínez Verdú, del Departament d´Òptica i Optometria de la U P C, quien hacorregido con detenimiento los aspectos físicos de introducción a la visión del color y que me hafacilitado bibliografía actualizada sobre dichos temas.

Dr. José Luis Miralles, Catedrático de Psicología Básica de la Universitat de València, por el apoyo queactualmente me presta en mi proyecto de investigación y por las sugerencias y correcciones del capítulode la sensación, en el que sus aportaciones como psicólogo han sido de gran utilidad.

Dra. Mª Cinta Puell, del Departamento de Óptica de la Universidad Complutense de Madrid quien consu pionera publicación "Codificación de la señal visual" (1994), me indicó una pauta a seguir en miproyecto, y del que al tener noticia, me mostró su apoyo testimonial.

Dr. Jaume Pujol, Catedrático de Escuela Universitaria y director del Departament d´Òptica i Optometríade la Universitat Politècnica de Catalunya. Quiero agradecerle no sólo su colaboración en docencia y suayuda en la investigación, sino también el decidido apoyo a este proyecto, en el que ha revisado variosconceptos en el tema de la adaptación a la iluminación.

Quiero hacer constar un particular reconocimiento a mis compañeras de docencia:

Dra. Mª Antonia March, quien pionera en publicar en Ediciones U P C, me dio la oportunidad departicipar en su libro de texto "Farmacología ocular" con el capítulo "Fisiología del segmento anteriordel globo ocular", y cuyo proyecto ha servido como experienca previa al mío.

Dª Guadalupe Götzens, quien además de colaborar conmigo en la docencia, es autora de los dos primeroscapítulos del texto y ha revisado además el capítulo relativo a la estructura de la retina.

No quisiera terminar sin agradecer su dedicación a quienes han colaborado en la obra en los aspectosformales. A las "sucesivas" becarias Eva Mena, Cristina Toledo, Mónica González y Mireia Pérez, aquienes debo el tremendo trabajo de la organización por autores y capítulos de la bibliografía que hanalternado con su dedicación al Laboratorio de Prácticas. Especial mención debo hacer de Carmen Blasi,del personal de laboratorio, quien además de la puesta a punto del Laboratorio de Prácicas se haencargado de dar el aspecto formal definitivo a márgenes, encabezamientos, y cientos de correccionesdel texto. Asimismo, no debo olvidar la ayuda prestada por los titulares del Centro de Cálculo, RaúlMonferrer y Maite Gallardo, que en múltiples ocasiones me han indicado cómo resolver alguna cuestiónrelacionada con aspectos informáticos. También quiero agradecer a Margarita Anglada, titular de laBiblioteca de la E.U.O.O.T., su ayuda en la búsqueda de referencias y material bibliográfico en general.

Por fin a Ediciones U P C, y personalmente a Josep Mª Serra, su director, a Montse Mañé, a Ana Latorrey a Débora Castañá, por darme la oportunidad de llevar a cabo este proyecto.

13Indice

Indice

1 Potenciales de membrana Guadalupe Götzens García

1.1 Introducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 191.2 Origen del potencial de membrana . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 211.3 Fenómenos eléctricos en la célula nerviosa . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 231.4 Potencial de acción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26

2 Sinapsis y circuitos neuronales Guadalupe Götzens García

2.1 Introducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 312.2 Mecanismo general de la sinapsis química . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 312.3 Fenómenos eléctricos en la sinápsis química . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 322.4 Sustancias transmisoras en las sinapsis químicas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 332.5 Conducción en la sinapsis química . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 362.6 Circuitos neuronales . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 36

3 Fisiología general de la sensación: los receptores

3.1 Sensación y percepción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 413.2 Vías de conducción del estímulo sensorial . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 423.3 Génesis de la sensación y la percepción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 423.4 La transducción sensorial . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 433.5 Potencial de receptor y potencial generador . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 443.6 Características y modalidades de la sensación . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 453.7 Clasificación de los receptores . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 463.8 Unidad sensorial y campo receptor . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 483.9 Contraste simultáneo y contraste sucesivo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 493.10 Proyección . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 493.11 Discriminación de la intensidad del estímulo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 493.12 Concepto de cronaxia . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 52


4 La visión

4.1 Aproximación al concepto de visión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 554.2 Ciencias de la visión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 564.3 Estímulo de la visión . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 574.4 Información proporcionada por el sistema visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 584.5 Etapas del proceso visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 594.6 Peculiaridades en la percepción de la imagen . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 604.7 Fenómenos entópticos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 60

5 Organización estructural de la retina

5.1 Origen embriológico . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 615.2 Organización espacial . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 625.3 Estratificación convencional de la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 645.4 Conexiones sinápticas en las capas plexiformes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 655.5 Células no neuronales en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 665.6 Tipos neuronales en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 685.7 Retina central y retina periférica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 70

6 Metabolismo vegetativo de la retina

6.1 Nutrición de la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 756.2 Metabolismo de los hidratos de carbono y consumo de oxígeno . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 766.3 Metabolismo lipídico . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 776.4 Metabolismo proteico . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 786.5 Melanogénesis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 786.6 Metabolismo de la vitamina A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 806.7 Neurotransmisores en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 806.8 Degeneración retiniana inducida por la luz . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 81

7 Fotorreceptores

7.1 Fotorreceptores en los mamíferos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 837.2 Estructura de los fotorreceptores . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 857.3 Renovación de proteínas y discos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 87

15Indice

7.4 Respuestas eléctricas en fotorreceptores (Potencial de receptor) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 887.5 Registros electrofisiológicos oculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 89

8 Fotoquímica de la visión

8.1 Luz y fotorrecepción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 958.2 Leyes de la fotoquímica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 968.3 Mínimo cuántico . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 968.4 Pigmentos visuales . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 968.5 El cromóforo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 998.6 Origen vegetal y metabolismo del cromóforo en el organismo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 998.7 Fotoactivación de la rodopsina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1018.8 Regeneración de la rodopsina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 105

9 La fototransducción

9.1 El fotorreceptor como fotomultiplicador de alta resolución . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1079.2 Hiperpolarización de la membrana plasmática del segmento externo del bastón . . . . . . 1079.3 Consideraciones respecto al transporte de la señal desde la rodopsina iluminada

hasta la membrana plasmática . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1109.4 Transmisores internos de la señal . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1119.5 Difusión lateral de la rodopsina en el disco . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1129.6 Complejos enzimáticos en el segmento externo del bastón . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1139.7 Vía de los nucleótidos cíclicos en la fototransducción . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1149.8 Papel del ión calcio en la adaptación a la luz . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 1159.9 Mecanismo desactivador de la rodopsina. Función de la arrestina . . . . . . . . . . . . . . . . . 1179.10 Fundamento bioquímico de la amplificación de la señal . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 117

10 Neurobiología de la adaptación a la iluminación

10.1 Adaptación a la luz y a la oscuridad . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11910.2 Duplicidad de función en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11910.3 Adaptación a la oscuridad. Visión escotópica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12010.4 Bases bioquímicas de la ceguera nocturna . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12310.5 Adaptación a la luz. Visión fotópica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12410.6 Visión e intensidad de luz . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12510.7 Iluminación y agudeza visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 125


11 Resolución espacial en la primera sinapsis de la retina

11.1 Estructura funcional de la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12711.2 Procesamiento visual en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12911.3 Respuestas eléctricas de las células de la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12911.4 Campos receptores en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13011.5 Primera sinapsis de la vía visual (plexiforme externa) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13411.6 Células bipolares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13611.7 El mensaje visual en la primera sinapsis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 13711.8 Células horizontales, inhibición lateral y antagonismo centro-periferia . . . . . . . . . . . . . 139

12 Resolución temporal en la segunda sinapsis de la retina

12.1 Resolución temporal en el sistema visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14312.2 Segunda sinapsis de la vía visual (plexiforme interna) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14312.3 El mensaje visual en la segunda sinapsis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14512.4 Células amacrinas: Modulación de interacciones antagónicas entre ganglionares . . . . . 14512.5 Células interplexiformes . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14812.6 Células ganglionares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14912.7 Percepción de contornos y contrastes simultáneos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 15212.8 Clasificación funcional de las células ganglionares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 15412.9 Conclusiones finales del procesamiento de la información por la retina . . . . . . . . . . . . . 158

13 Vías visuales y organización retinotópica

13.1 Estructura y función de las vías visuales . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 16313.2 Destino encefálico de las vías visuales secundarias . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 16513.3 Vía retinotalámica (pregeniculada) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 16613.4 Vía geniculocortical (postgeniculada) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 16713.5 Colículo superior (tubérculo bigémino superior) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17013.6 Area pretectal del mesencéfalo . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 171

14 La corteza visual. Estructura histológica y campos receptores

14.1 Análisis de la forma visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17314.2 La corteza cerebral . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17414.3 Estructura histológica de la corteza visual primaria . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17514.4 Campos receptores en la corteza visual y detección de contornos . . . . . . . . . . . . . . . . . 17814.5 Hipótesis propuestas sobre las conexiones entre las células de la vía visual . . . . . . . . . . 183

17Indice

15 Organización modular de la corteza visual. Percepción de la forma y movimiento

15.1 Organización modular (columnar) en la corteza visual primaria (V1) . . . . . . . . . . . . . . 18915.2 Corteza visual circunstriada o de asociación (áreas visuales de asociación) . . . . . . . . . . 19315.3 Corteza temporal inferior (ínferotemporal) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19615.4 Corteza parietal posterior . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 19715.5 Integración final de la información visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 198

16 Neurobiología de la visión binocular y estereoscópica

16.1 Mecanismos de la estimación de la distancia y la percepción del relieve . . . . . . . . . . . . 20316.2 Referencias monoculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 20416.3 Referencias binoculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 20516.4 Bases geométricas de la estereopsis . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 20616.5 Sustrato anatómico de la visión binocular . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 20816.6 Bases neurofisiológicas de la percepción estereoscópica . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 21116.7 Desarrollo de la visión binocular . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 218

17 Neurobiología de la motricidad ocular

17.1 Anatomía y función de los músculos extraoculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22117.2 Inervación de los músculos extraoculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22317.3 Leyes de la motilidad ocular . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22317.4 El sistema motor ocular . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22417.5 Tipos de movimientos oculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22417.6 Control encefálico de los movimientos oculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22717.7 Alteraciones de los movimientos oculares . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 228

18 Bases físicas y bioquímicas de la visión en color

18.1 Aspectos físicos de la visión en color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 22918.2 Teorías acerca de la percepción cromática . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 23218.3 Bioquímica de la visión en color por los conos . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 235

19 Visión defectiva del color

19.1 Percepción cromática subjetiva . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 24119.2 Univarianza, divarianza y trivarianza . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 24119.3 Deficiencias congénitas en la visión del color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 242


19.4 Aspectos antropológicos en la visión defectiva del color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 24619.5 Pruebas para la detección de deficiencias cromáticas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 24619.6 Genética molecular de la visión del color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 24719.7 Herencia de la visión defectiva del color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 253

20 Neurofisiología de la visión en color

20.1 Confirmación de la teoría de los pares oponentes de color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 25920.2 Codificación del color en la retina . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26120.3 Codificación del color en el cuerpo geniculado lateral . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26620.4 Codificación del color en la corteza visual . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26720.5 Teoría retinex . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 26820.6 Forma y color . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 270

Bibliografía . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 271

Índice alfabético . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 275

Bibliografía 275

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Índice alfabético 279

Índice alfabético

13-cis-retinal, 99 Angiotensina II, 352-desoxiglucosa radiactiva, 190 Ángulo de disparidad, 2073-4 dehidrorretinal, 99 Anhidrasa carbónica, 81

AAbducción, 221, 222Acetilcolina, 34, 40, 80Ácido aspártico, 35Ácido gamma-aminobutírico, 35, 80Ácido glutámico, 35Ácido láctico, 77Acrómata (s), 245Acromatopsia (s), 242, 243Adaptación, 48, 84, 92, 107, 115, 117, 119-125,

151, 159, 199, 234Adaptación

a la luz, 84, 107, 115, 117, 119, 124, 125a la oscuridad, 84, 119-125, 151, 159neural, 122

Adducción, 221-222Adenosina, 80Adrenalina, 34, 35Agudeza visual, 8, 68, 71, 83, 84, 121, 125, 126,

150, 151, 167, 206, 219, 224, 225,243-246

Alanina, 252Albino, 246, 257Amarillo Banda (s)

indicador, 104 claras, 194, 195, 198visual, 104 delgadas, 194, 195

Ambliopía, 207, 228 de Mach, 133Aminoácido (s), 34,35,78-80, 87, 98, 103, 104, gruesas, 194, 195, 198, 199

114, 117, 146, 242, 248, 249, oscuras, 198252 sináptica, 66, 134, 135

Amplitud modulada (AM), 150

Anillo de Zinn, 221Anomalía (s) cromática (s), 242, 245-247Anomaloscopio, 246, 247Anoxia, 123Antagonismo centro-periferia, 139, 140, 157Antígeno S, 113Área (s)

8 de Brodmann, 22717 de Brodmann, 132, 163, 167, 168, 170,

175, 176, 180, 188, 193,200, 208, 212

18 de Brodmann, 175, 180, 20819 de Brodmann, 163, 175, 227de asociación visual, 193de Panum, 207, 214visual primaria, 194

Arrestina, 113, 114, 117Asa de Meyer, 163, 170Astrocitos, 64, 66, 67, 76ATP, 23, 77, 108, 109ATP-asa, 108, 109

B


Barorreceptores, 48 Carotenoides, 99Base de Schiff, 99, 101, 103, 104 Cascada enzimática, 107, 114Bastón(es) 46, 47, 52, 57, 61-69, 71-73, 75, 78, Catecolaminas, 34

80, 81, 83, 84, 86-89, 96, 97, 104, 105, Ceguera107-113, 115, 117, 119, 121-127, 129, legal, 83135-137, 139, 144, 147-150, 154, nocturna, 83, 123, 124

157-160, 166, 235, 237, 245, 248 Célula (s)Batorrodopsina, 103 amacrina A17 (AI), 144, 147Beta-caroteno, 80, 99-101 amacrina AII, 144, 147, 148, 159Beta-caroteno 15-15'-dioxigenasa, 101 amacrina colinérgica, 146Beta-endorfinas, 80 amacrina dopaminérgica (A18), 148Beta-ionona, 99, 100 amacrina glicinérgica, 147Blanco visual, 104 amacrina recíproca, 147Blanqueo de la rodopsina, 102 amacrinas, 63, 64, 66, 68-70, 80, 122, 129,Blobs, 177, 188, 191, 273 137, 140, 143-147, 154, 160Bomba amacrinas biestratificadas, 69

de calcio, 115 amacrinas desplazadas, 64, 80, 146de sodio-potasio, 108, 109, 115 amacrinas difusas de campo ancho, 69electrógena, 23 amacrinas difusas de campo estrecho, 69

Bulbo terminal, 66, 87, 134 amacrinas uniestratificadas, 69Burbujas,177, 178, 191, 192, 194, 195, 198, 267, binocular, 191, 211-214, 218

268 bipolar de bastones, 69, 136, 137

CCampo

frontal ocular, 227receptor,48, 49, 131-133, 136, 137, 145,

149-152, 154, 157, 159, 160, 178-186, 190, 212, 263-268

visual, 56, 71, 120, 131, 132, 151, 155, 67,168, 170, 173, 175, 180, 189, 193,194, 203, 204, 208, 209, 211, 214,224-227, 230, 238, 268-270

Canal (es)catiónico, 109de sodio, 27, 109, 114, 117semicirculares, 46, 47, 225

Capade los conos y bastones, 64de las células ganglionares, 64de las fibras del nervio óptico, 64nuclear externa, 64nuclear interna, 64plexiforme externa, 64plexiforme interna, 64, 148

bipolar de centro-OFF, 137bipolar de centro-ON, 137bipolar difusa invaginante1, 36bipolar en brocha, 84, 136, 144bipolar plana (enana), 69, 136bipolar invaginante (enana), 69, 136bipolares, 63-65, 68, 69, 80, 87, 93, 122,

127, 129, 132, 134-138, 143, 145, 147, 158, 261

bipolares con terminaciones en forma de brocha, 69

bipolares difusas de bastones, 69bipolares difusas de conos, 69coextensivas de oponencia simple, 265compleja, 180-182, 184, 185complejas con "inhibición terminal", 181con respuesta cromática, 178de amplio rango, 263de campo receptor concéntrico, 178de centro "OFF", 132de centro "ON", 132de cercanía (FA), 215de lejanía (NE), 215de Kupffer, 80 de Müller, 64, 66, 71, 76, 77, 89


de oponencia simple, 157, 265 inhibitorio, 132espectrales oponentes, 266 Cercopithecus talapoin, 238estrelladas, 176, 177, 183, 191, 267 Cerebelo, 170, 227estrelladas espinosas, 176, 177, 267 Ciclo visual, 102, 123estrelladas lisas, 176 Cintilla óptica, 163, 167ganglionar biplexiforme, 158 Circuitos neuronales, 31, 36, 42, 197ganglionares alfa, 154, 155 Círculo Vieth-Müller, 207ganglionares beta, 154, 155 Cisura calcarina, 163, 170, 208ganglionares de "asociación", 154 Citocromooxidasa, 191, 194, 195ganglionares de centro-OFF, 138, 151 Cloro, 21, 22, 33ganglionares de centro-ON, 138, 151 Codificaciónganglionares de tipo A, 157 de la señal visual, 59ganglionares de tipo B, 157 del color, 261, 266, 267ganglionares delta, 154 espacial, 43ganglionares desplazadas, 70 oponente, 132ganglionares difusas, 70, 149 sensorial, 43ganglionares enanas, 70, 157 temporal, 43ganglionares epsilon, 98, 99, 154, 156 Colesterol, 77ganglionares gamma, 154 Colículo superior, 155-157, 166, 170, 171, 195, ganglionares W, 156, 171 226, 227ganglionares X, 155-158 Colinérgica, 146ganglionares Y, 155-158 Colinérgicas, 34, 148, 157hipercomplejas, 181-183 Color (es)horizontales,63-65, 68-70, 122, 127, 129-131, complementarios, 49, 231, 232

133-135, 137, 139-141, 145, 148, no complementarios, 231149, 152, 234, 262 primarios, 230, 231, 233, 241, 242

horizontales de axón corto, 139 Columna (s)horizontales de axón corto tipo I, 68, 139 de dominancia ocular, 191, 192, 211, 218, horizontales de axón corto tipo II, 68, 139 219horizontales de tipo A, 139 de orientación, 189, 190, 192horizontales de tipo B, 139 Conducción horizontales sin axón, 139 antidrómica, 36interplexiformes, 64, 70, 127, 129, 143, 148, ortodrómica, 36

149 saltatoria, 29, 30nudosas de Poliak, 69 Cono, 66-69, 83, 84, 86, 87, 134-136, 138, 139, oponentes dobles, 267, 268 144, 149, 150, 155, 159, 235, 236, 241, 242, 261oponentes simples, 263, 264 Cono (s)planas, 216 L, 236, 265pseudooponentes, 268 M, 236sensibles a la decorrelación retiniana, 216 S, 236, 265simple, 178, 179, 183 Constanciasintonizadas excitatoriamente, 215 de profundidad, 217sintonizadas inhibitoriamente, 215 del color, 269sostenidas, 146, 147, 155, 157 Contraión aniónico, 103transitorias, 146, 147, 155, 157, 158, 160 Contraste

Centro cromático simultáneo, 261excitatorio, 132 cromático sucesivo, 261


simultáneo, 49 retrógrada, 167sucesivo, 49, 234 transináptica, 167

Convergencia, 36, 37, 63, 83, 84, 122, 130, 150, Depresión, 221, 222173, 180, 182-185, 205, 206, 216, Despolarización,24, 26, 27, 29, 31, 33, 37, 38, 44,217, 223, 224, 226 109, 136-138, 140, 144, 151, 262

Copa óptica, 61 Desprendimiento de retina, 76Corpúsculo (s) Detectores

de Krause, 46, 219, 220 de disparidad, 211, 212, 214, 216de Meissner, 46 de profundidad, 212de Pacini, 46 Deuteranomalía, 243, 245de Ruffini, 46 Deuteranopía, 243-245

Correspondencia retiniana, 205 Díada (s), 65, 66, 136, 143, 145Corriente Diencéfalo, 61, 167, 171

generadora, 44 Difusiónoscura, 89, 90, 109, 116 de rotación, 112

Corteza lateral, 112, 117cerebral,42, 62, 128, 170, 174, 175, 189, longitudinal, 112

191, 208, 210, 218, 226, 268 Dihidroxiprofenilalanina, 78estriada, 163, 167, 169, 170, 173, 176, 178, Diplopía , 207

182, 189, 193-196, 211, 216, 267 Disco óptico, 61, 70, 166frontal, 227 Discos, 67, 79, 86-88, 104, 107, 109, 111-113, 230,inferotemporal, 175, 198, 199 235medio temporal, 163, 168, 175, 195 Disparidad (es)occipital, 227 horizontal, 208, 211, 216parietal, 175, 193, 197, 198 negativas, 206, 215preestriada, 163, 193-196 positivas, 206, 215temporal inferior, 193, 196, 197 retiniana, 198, 205, 206, 208, 211, 212, visual de asociación, 174, 193 215, 217visual primaria, 165, 170, 173, 175, 189, vertical, 208

193, 211, 215, 217, 218, Divarianza, 241227 Divergencia, 36, 37, 128

CRBP (proteína celular que une retinol), 101 Dominancia ocular, 191, 192, 210, 211, 218, 219Creciente temporal, 208 Dopacroma, 78Cromóforo, 86, 99, 101-104, 248 Dopamina, 34, 35, 80, 146, 148, 149Cronaxia, 52, 53 Dopaquinona, 78Cuerpo geniculado lateral, 167, 169, 209, 266 Drosophila melanogaster, 98

DDaltonismo, 244 Ecuación de Nerst, 21, 22Decorrelación retiniana, 206, 216 EfectoDecusación parcial, 167, 203 oponente, 151Deficiencia cromática severa, 242 Purkinje, 125Degeneración Electrodo

retiniana, 81 de registro, 25

EEctodermo interno, 61


estimulador, 24, 25 Flip-flop, 112Electronistagmograma (ENG), 93 FosfenosElectrooculograma (EOG), 91 eléctricos, 57Electrorretinograma (ERG), 55, 91 por acomodación, 57 Electrotono, 66, 129, 136 por movimiento, 57Elevación, 221, 222 por presión, 57Elipsoide, 77, 86 por radiación, 57Encefalinas, 35, 80 Fosfodiesterasa de GMPc, 113Enderezamiento, 60 Fosfolípidos, 77, 87Epitelio pigmentario de la retina, 61, 62, 64, 67, Fotocorriente, 108, 109

78, 79, 89, 101, 112, 123, 166 Fotón(es), 44, 56, 59, 83, 84, 93, 95, 96, 99, 100,Eritropsina, 97 101, 103, 107-111, 159, 241Escotopsina, 97, 103, 235, 248 Fotopigmento (s), 84, 86, 96, 99, 101, 103, 104, Esférula, 66, 87, 135 107, 121-125, 234-236, 240, Espacio de Panum, 207, 212-215 242, 245, 247-249, 252-254Espectro visible, 57, 81, 95, 231, 232, 244,245, Fotopsinas, 97, 235

259 Fotoquímica, 95, 96Espectrofotometría de reflexión, 235 Fotorreceptores, 44, 46, 48, 57, 59, 61-68, 70, 71,Estereopsis, 198, 203, 206, 208, 212, 216 76-78, 80, 81, 83, 85, 86, 88, 89,Estímulo 93, 95, 97, 101, 109, 117, 118,

adecuado, 45, 46 120, 122-124, 128-130, 132-137,óptimo, 132 139-141, 150, 152, 158, 166, 173,subumbral, 24 234, 236, 238, 242umbral, 24, 53 Fototransducción, 86, 107, 114, 115, 117

Estrabismo, 218, 219, 228, 246 Fóvea, 48, 64, 69-72, 83, 93, 96, 119-122, 125, Estrabismo artificial, 218 126, 150, 155, 156, 159, 163, 166, 167, Estría de Gennari, 163, 175, 176 173, 205-207, 211, 212, 214, 216, 224-227, Excitabilidad, 23, 37, 139 237, 238, 240, 245Exteroceptores, 46 Foveola, 71, 72, 83, 150, 206, 237Extorsión, 221, 222 Fracción de Weber, 50

FFacilitación, 37Fascículo

genículocalcarino, 170longitudinal medial , 225 GABA, 35, 80, 135, 141, 142, 146, 147

Fase Ganglio ciliar, 171ascendente, 26, 27 Glicina, 35, 80, 146, 147descendente, 27 Gliocitos radiales, 66luminosa, 103 Glucagón, 80, 146oscura, 104 Glucógeno, 67, 77

Fatiga, 48 Glucólisis aerobia, 76Fenilalanina, 78 Glucosa, 76, 77, 190Fenómenos entópticos, 60 Glucosa-6-fosfatasa, 77Fibra conductora, 85, 86 Glutamato, 80, 109, 137, 138, 176Fibras de Henle, 64, 70, 86 GMPc, 107, 111-114, 116, 117, 138, 235

Frecuencia modulada (FM), 150Frontalización, 203Fusión de colores, 230

G


Gotas, 177, 178, 191 LeyGradiente de Bunsen-Roscoe, 96

de concentración, 21 de Grotthus y Draper, 96eléctrico, 21 de Hering, 223

Grumos, 191 de las energías nerviosas específicas, 46Guanilato-ciclasa, 113, 116 de Sherrington, 223Guanosín difosfato, 114 de Stark-Einstein, 96Guanosín monofosfato cíclico, 111 de Stevens, 51

HHaz papilomacular, 166Hendidura sináptica, 31, 32Herencia ligada al sexo, 254Heteroforia, 228Hipercolumna, 189, 192Hiperpolarización,33, 38, 84, 88, 89, 93, 107-110,

133, 134, 136-138, 140, 144, 151, 262Hipsorrodopsina, 104Horóptero, 206, 207, 213, 215

IIlusión (bandas de) Mach, 152Indolaminas, 147Inervación recíproca, 223Inhibición

directa, 38lateral, 133, 139, 140, 182por retroalimentación, 39presináptica, 39

Intermediarios de la rodopsina, 102Interoceptores, 46Intorsión, 221, 222Isóptera, 56Isorrodopsina, 104

KKoniocélulas, 177Koniocórtex, 175

LLáminas pseudoisocromáticas

de Dvorine, 246de Hardy-Rand-Rittler, 246de Ishihara, 246, 247de Stilling, 246

de Weber-Fechner, 50, 51del todo o nada, 24, 32

Lipofuscina (s), 67, 80Lisina (296), 98Longitud (es)

de onda corta, 247, 260, 263de onda dominante, 229de onda larga, 58, 260

LRP (potencial de receptor tardío), 89, 93Lumirrodopsina, 104Luteína, 70

MMacaca

fascicularis, 88mulatta, 188, 238nemestrina, 237

Mácula lútea, 70, 72, 125Magnocélulas, 168, 177, 194Magnosistema, 198, 199, 214Mancha ciega de Mariotte, 166Mecanorreceptores, 29, 48Medio

extracelular, 20, 21, 32, 33intracelular, 20, 23

Melanina, 61, 67, 68, 78, 79, 246Melanogénesis, 78Melanolipofuscina, 67, 79Melanosoma, 78Membrana

de Brüch, 62, 67, 75, 76de Verhoeff, 67limitante externa, 64, 66limitante interna, 64, 66

Metarrodopsina, 104, 113, 114Mezcla

aditiva, 231, 232, 243sustractiva, 231

Microespectrofotometría, 235


Mínimo cuántico, 96 Noradrenalina, 34, 35Mioide, 86, 87 Núcleo (s)Miopía nocturna, 119, 126 de Edinger-Westphal, 171Monoaminas, 34, 35 motor accesorio, 171Monoaminooxidasa, 80 motores del tronco encefálico, 165Monocrómatas, 245, 253 oculomotor, 171Monocromatismo de conos azules, 252 pregeniculado, 167Movimiento (s) pulvinar, 195

conjugado, 224 pretectales, 165de vergencia, 226 supraquiasmáticos, 165sacádicos, 225 Oclusión, 37, 38, 218

Músculo (s) Onda a, 93recto externo, 221-223 Onda b, 93recto inferior, 221, 222 Onda c, 93recto interno, 221, 222 Onda d, 92recto superior, 221, 222 Opsina,97-99, 101-105, 236, 238, 244, 248, oblícuo mayor, 221-223 252-254oblícuo menor, 221, 222 Ora serrata, 61, 62, 72

NNADPH, 76, 124Naranja transitorio, 104Nervio Papila óptica, 57, 71, 166

oculomotor, 171 Papio cynocephalus, 237óptico, 57, 59, 61, 62, 64, 71, 75, 91, Parafóvea, 71, 72

93,128, 129, 150, 154, 163, 166, Pararrodopsina, 104170, 208, 234, 262 Parvocélulas, 158, 168, 194

patético, 222 Parvosistema, 198Neurona, 31-33, 36-39, 44, 46, 48, 63, 68, 70, Pedículo, 66, 69, 87, 134-136108, 128, 129, 131, 132, 136, 158, 169, Pedúnculos cerebrales, 223183, 189, 212 Pegs, 191Neuronas Péptidos, 35, 80

adrenérgicas, 35 Pequeña tritanopía de campo, 238dopaminérgicas, 35 Percepción visual, 41, 56, 59, 197, 206, 229, 273noradrenérgicas, 35 Periferia

Neuropéptido, 146 excitadora, 132Neuropéptido Y, 146 inhibidora, 132, 268Neurorretina, 61, 62 Perifóvea, 71, 72Neurotensina, 80, 146 PeríodoNeurotransmisor, 33, 34, 39, 80, 109, 134, 137, crítico, 219

141, 146, 148, 149, 235 refractario absoluto, 27Nistagmo refractario relativo, 27

optocinético, 225 sensible, 219vestibular, 225 Pie terminal, 66, 87, 134

No decusación, 203 Pigmento (s) visual (es), 68, 87, 96, 97, 105, 120,Nociceptores, 48 123, 235, 247Nodo de Ranvier, 29, 44 Polieno lineal, 99

Órgano (s) tendinoso (s) de Golgi, 46, 47

P


Polimorfismo, 248, 252 de Aguilar-Stiles, 124Postgeniculada, 163, 167 neutro, 244Postimágenes cromáticas, 261 próximo, 226Potasio, 22, 23, 27, 30, 33, 78, 88, 108, 109, 115 retinianos correspondientes, 205, 212Potencial (es) Púrpura visual, 97, 104

C, 262de acción, 26-28, 44, 49, 51, 52, 129, 145de equilibrio, 20-23, 27, 88de espiga, 26de membrana, 20-27, 32, 33, 37, 43, 44,

108, 135, 261de receptor, 44, 68, 86, 88, 89, 93,

108, 109, 117de receptor tardío, 89de receptor temprano, 89de reposo, 21, 23, 24, 88, 108electrotónicos, 24-26, 28, 29evocados, 55generador, 44, 48, 50, 88graduados locales, 129L, 262S, 140, 262

PPSE (potencial postsináptico excitador), 32, 37,38

PPSI (potencial postsináptico inhibidor), 32, 33, 38

Prealbúmina, 101Pregeniculada, 163, 166Prelumirrodopsina, 103Premelanosomas, 78Presorreceptores, 46Pretectum, 165, 166, 170 macular, 64, 67, 70, 71, 86, 157Principio de Dale, 33Privación monocular, 218, 219Proceso visual, 56, 59, 60, 105, 143, 155Prolina radiactiva, 191Propioceptores, 46Protanomalía, 243, 245Protanopía, 243-245, 253-255Proteína (s)

celular que une retinol (CRBP), 101de unión del retinol (RBP), 101(G), 113, 114túnel, 109, 116

Proyección, 49, 60, 156, 158, 165, 168, 174, 176,194, 208, 209, 218, 226, 267

Punto (s)

QQuiasma óptico, 163, 167, 203, 208Quilomicrones, 77, 80, 101Quimiorreceptores, 48

RRadiación (es)

geniculocalcarinas, 163, 167ópticas, 170

RBP (proteína de unión del retinol), 101Receptor, 42, 48, 131, 151, 178, 184Receptores

fásicos, 48primarios, 46, 48secundarios, 46sensoriales, 42-45, 229tónicos, 48

Reflejo (s)de seguimiento, 226optocinético, 225vestíbulo-oculares, 225

Regióncentral, 64, 67, 70, 71, 84, 152, 182, 185

parafoveal, 71, 121, 149, 155perifoveal, 69

Regiones interburbujas, 191Reobase, 53Repolarización, 26, 27Resolución

espacial, 48, 83, 84, 127, 134, 148temporal, 84, 107, 143, 198

Retinacentral, 67, 68, 70, 72, 83, 126ciliar, 62extrafoveal, 150invertida, 62iridiana, 62periférica, 70-72

Retinal "todo-trans", 99


Retinal 11-cis, 99-101, 103 de sacudidas, 224-226Retinol, 80, 99, 101, 104-106Retinol-deshidrogenasa, 101, 105Retinol-isomerasa, 105Retinotópica, 163, 167, 170, 173, 192Retroalimentación, 134Reverberación, 37Rivalidad retiniana, 210Rodopsina, 84, 96-99, 101-106, 108-114, 117,

122-124, 138, 235, 245Rodopsina activada, 101, 102, 104, 109, 113, 114,

117Rodopsina-quinasa, 98, 104

SSaimiri sciureus, 177Saturación, 84, 124, 125, 229, 230, 244, 259Segmento (s)

externo, 61, 64, 67, 68, 75-78, 81, 84-89,93, 96, 97, 101, 104, 105,

107-113, 115-117de conexión, 85, 86interno, 64, 85-87, 89, 109, 115

Sensación (es), 41-46, 48-52, 54, 57, 58, 96, 108,119, 124, 143, 204, 206, 208, 224,229-234, 245, 247, 244, 261, 270

Serieacromática, 231cromática, 231

Serina, 98, 252Serotonina, 34, 80, 146, 147Servomecanismo, 55Sinapsis, 31-34, 36, 38, 40, 42, 61, 63-66, 68-70,

80, 87, 108, 109, 127, 129, 134-137, 140,142-145, 147, 148, 154, 159, 163, 168, 169, 171, 174, 177, 183, 184, 261

Sinapsiseléctricas, 31, 66, 87, 135químicas, 31, 33, 36recíproca, 147

Sistemacromático puro, 195, 198de convergencia, 224, 226de la forma asociada al color, 195, 198de la forma dinámica, 199de movimientos optocinéticos, 224, 225de persecución uniforme, 224, 226

magnocelular, 158, 160, 168, 195, 215, 270, 271

motor ocular, 224, 227, 228parvocelular, 158, 160, 169, 261, 270, 271vestibular, 43, 224, 225visual, 55, 56, 58, 59, 89, 95, 129, 140,

143, 155, 158, 160, 163, 196, 201, 203, 204, 216, 226, 230-232, 247, 270

Sobretiro, 26Sodio, 22, 23, 27, 30, 33, 78, 108-112, 114, 115, 117Somatostatina, 35, 146Somestesia, 45Sublámina a, 144, 149, 154Sublámina b, 144, 149, 154Sumación

espacial, 37, 63, 122, 155, 156, 238temporal, 37

Sustancia P, 35, 80, 146

TTálamo, 42, 62, 163Taurina, 80Telerreceptores, 46Teoría

de la alternancia, 210de los procesos oponentes, 234retinex, 268, 273tricromática, 232, 234

Terminal (es) sináptico (s), 31, 33, 35, 39, 66, 87,108, 134, 135, 149

Termorreceptores, 48Test

de 100 Hue, 247de Fansworth-Munsell, 247de Röth de 28 HUE, 247de Ulloa, 247del colegio médico de Tokyo, 247

Tiempo de aplicación, 53Tirosina, 34, 78Torsión, 221, 226Transducción sensorial, 43Transducina, 113, 114, 117, 138Transmisor interno, 111


Tríada (s), 65, 66, 68, 69, 134, 136 pregeniculada, 163, 167Tricrómatas, 243, 248, 251, 254 visual, 56, 129, 132, 134, 140, 143, 146,Triptófano, 34, 104 158, 160, 163-166, 183, 211, 218,Tritanopía, 238, 240, 243-245, 253, 255 219, 231, 234Tritanopía de campo estrecho, 238 Visceroceptores, 46Trivarianza, 241, 242 VisiónTubérculo bigémino superior, 170 binocular,167, 192, 203, 205, 208, 210,

UUmbral

absoluto, 49de adaptación, 123de sensibilidad, 121diferencial de intensidad, 49

Unidad (es)funcionales, 189microcirculatoria, 75sensorial, 48

Uniocular, 208Uniones

basales, 134, 136 Zeaxantina, 70, 72hendidas, 66, 67, 87, 108, 135, 137, 140, Zonas interláminas, 177

149, 159, 261 Zónulas adherens, 67selladas, 64, 66, 67 Zónulas occludens, 67

Univarianza, 241

VV1, 163, 168, 169, 175-178, 180, 189, 192-195, 198, 199, 201, 208, 214, 215, 267-270, 273V2, 163, 169, 175, 180, 193-195, 198, 199, 201, 214, 268, 270V3, 163, 169, 175, 180, 193-195, 197, 199, 201, 214, 270V4, 163, 169, 175, 180, 193-195, 197-199, 268-270V5, 163, 175, 180, 193-199, 270Ventrículo óptico, 61Vía

de bastones, 137, 144, 149, 160de conos, 137, 149, 160de las pentosas-fosfato, 76de los nucleótidos cíclicos, 111, 114directa, 130, 131, 148indirecta, 130, 131postgeniculada, 163, 167

218, 219, 246defectiva del color, 234, 241, 242, 246,

250, 253, 255, 256diurna, 62, 83, 97, 119, 120, 125, 245escotópica, 62, 84, 120estereoscópica, 203estereoscópica dinámica, 215estereoscópica estática, 214fotópica, 62, 84, 120, 124haplópica, 206nocturna, 62, 83, 119, 120, 122

Vitamina A, 68, 80, 97, 99-101, 104, 120, 123, 124

Z

1 Potenciales de membrana 19

1 Potenciales de membrana

1.1 Introducción

Las membranas celulares son estructuras laminares, formadas por dos capas lipídicas parcialmenteenvueltas por proteínas, cuya función más general es la de separar dos medios de composición y/oconcentración química distinta. En general, todas las membranas celulares permiten el paso del agua ydebido a su propia composición química, bicapas lipídicas, favorecen el paso de substancias no polares(hidrófobas o lipófilas) a través de ellas e impiden el paso de la mayoría de moléculas polares (hidrófilaso lipófobas). También, las moléculas polares sin carga, si su tamaño es suficientemente pequeño, puedenatravesar la bicapa lipídica. Las membranas celulares íntegras, es decir la bicapa lipídica con lasproteínas, también pueden transportar partículas cargadas (moléculas polares con carga, iones) mediantedifusión aunque de forma extremadamente lenta. Debido a ello, los iones y otras muchas moléculaspequeñas utilizan proteínas de membrana para atravesar las membranas celulares (Fig. 1.1).

Fig.1.1 (1) Sustancias apolares y polares sin carga y de pequeño tamaño difunden fácilmente a través de la doblecapa lipídica de la membrana celular. (2) Substancias polares sin carga de mayor tamaño o pequeñas pero concarga no difunden a través de la doble capa lipídica y (3) (4) para ello utilizan distintos tipos de proteínas demembrana


Las propiedades de transporte y permeabilidad a través de las membranas implican la aparición de unadistribución asimétrica de iones a uno y otro lado de la membrana celular, lo que crea una diferencia depotencial entre el interior de la célula y el fluido que la rodea, que se denomina potencial de membrana.

1. Motoneurona espinal

Ion mmol/lt. Potencial de equilibrio Potencial de membranaConcentración

medio medio mV en reposoextracel. intracel.

Na 150.0 15.0 + 60+

K 5.5 150.0 - 90 - 70 mV+

Cl 125.0 9.0 - 70-

2. Célula muscular

Ión mmol/lt. Potencial de equilibrio Potencial de membranaConcentración

medio medio mV en reposoextracel. intracel.

Na 145 12 + 65+

K 4 155 - 95 +

Cl 120 3.8 - 90 - 90 mV-

H 3.8 x 10 13 x 10 - 32+ -5 -5

HCO 27 8 - 323-

Tabla 1.1

En la tabla se muestra la distribución de algunos iones en el medio intracelular y en el medio extracelularen una motoneurona espinal y en una célula muscular. El potencial de membrana se puede medirmediante la introducción de finos electrodos, con diámetro inferior a 0.5 µm, colocados uno en el interiorde la célula y otro en el exterior y calculando la diferencia entre el potencial intracelular y el extracelularmediante un voltímetro (Fig. 1.2). El resultado de la diferencia entre los dos electrodos da valores queoscilan entre -9 mV y -100 mV dependiendo del tipo de tejido estudiado.

E 'RT

FTlog

[exter ]

[ inter ]


Fig. 1.2 Medición del potencial de membrana mediante la utilización de un voltímetro de registro (V) que indicala diferencia de voltaje entre los dos medios. ei: electrodo intracelular. ee : electrodo extracelular

La diferencia de potencial para un tejido determinado permanece fija siempre y cuando la célula esté enreposo, es decir, siempre y cuando la célula se mantenga en condiciones constantes estándar y, por lotanto, no actúe sobre ella ningún cambio ni influencia exterior especial. Así, se habla de potencial demembrana en reposo o potencial de reposo.

En las fibras musculares estriadas y en el tejido nervioso de vertebrados el cálculo del potencial demembrana en reposo da valores entre -55 mV y -100 mV, mientras que en fibras musculares lisas losvalores oscilan entre -55 mV y -33 mV.

1.2 Origen del potencial de membrana

En el interior de la célula aparece un exceso de cargas eléctricas negativas en comparación con el medioextracelular. Este hecho es consecuencia de que la mayoría de proteínas intracelulares y otros anionesno atraviesan la membrana celular y también debido a que los iones Na , Cl y K se distribuyen de forma+ - +

desigual a un lado y otro de la membrana celular.

Tomando como base los valores de la tabla 1.1 y el potencial de reposo de -70 mV de las motoneuronasespinales se observa que en relación al ion cloro, éste está presente en mayor concentración en el exteriorde la célula y, por lo tanto, tiende a difundir hacia el líquido intracelular a favor de un gradiente deconcentración. Sin embargo, como el interior de la célula es negativo en relación al exterior los ionescloro se ven empujados hacia el medio extracelular por gradiente eléctrico. Cuando se iguale laconcentración de iones cloro a ambos lados de la membrana celular se alcanzará el equilibrio. El potencialde equilibrio para el ion cloro se puede calcular mediante la ecuación de Nerst donde:

E ' 61.5 log [ inter ][exter ]

E ' 61.5 log 9.0125.0

' &70 mV

E ' 61.5 log [exter ][ inter ]

' 61.5 log 5.5150.0

E ' 61.5 log [exter ][ inter ]

' 61.5 log 150.015.0

' %60mV


siendo:

E= potencial de equilibrioR= cte. de los gasesT= temperatura de los gasesF= nº coulombs/ mol de carga (cte. de Faraday)Z= valencia para cationes (+ para iones y - para aniones)[inter]= concentración en el interior[exter]= concentración en el exteriorlog= logaritmo decimal

Sustituyendo el valor de los productos de las constantes se obtiene, a 37º C, que:

Sustituyendo los valores de concentración a un lado y otro de la membrana para el ion cloro

El equilibrio para el ion cloro resulta ser de -70 mV, el mismo valor que el potencial de membrana enreposo para el ejemplo con el cual se está trabajando, la motoneurona espinal de mamífero.

Para el ion potasio la situación es parecida pero a la inversa ya que el gradiente de concentración estáorientado hacia el exterior y el gradiente eléctrico hacia el interior. Sustituyendo valores en la ecuaciónde Nerst se obtiene que:

con lo cual el potencial de equilibrio se alcanzará a -90 mV.Como el potencial de membrana en reposoes de -70 mv el valor de -90 mv significa que en el interior de la motoneurona espinal existe unaconcentración de iones K mayor que la explicable por los gradientes químico y eléctrico.

Para el ion sodio la situación es distinta a la de los iones cloro y potasio, ya que la dirección del gradientequímico se dirige hacia el interior al igual que el gradiente eléctrico. Sustituyendo valores en la ecuaciónde Nerst se obtiene que para la motoneurona espinal:


El valor del potencial de equilibrio para el ión sodio da un valor positivo de +60 mV. Como ni elpotencial de equilibrio para el ión K (-90 mV) ni el potencial de equilibrio para el ión Na (+60 mV)+ +

están equilibrados con el potencial de membrana en reposo, cabrá pensar que la célula ganaráprogresivamente iones Na mientras que perderá, también progresivamente, iones K hasta igualarse las+ +

concentraciones, mediante fuerzas pasivas eléctricas y químicas, con el potencial de membrana en reposo.

Sin embargo, se mantienen las concentraciones, alta para el ión K y baja para el ión Na , intracelulares+ +

de forma constante. Este hecho se debe a la actividad de una proteína de membrana, la ATP asa de Na-Kque transporta iones K desde el exterior hasta el interior celular y que extrae iones Na fuera de la célula.+ +

De esta manera, en el medio intracelular se conserva una concentración elevada de iones K y baja de+

iones Na .+

Además la ATP asa de Na-K actúa como una bomba electrógena ya que por cada 3 iones Na que extrae+

introduce 2 iones K contribuyendo así al mantenimiento del valor negativo del potencial de membrana+

de reposo (ver Fig. 1.1). Si la actividad metabólica celular desapareciera la ATP asa de Na-K dejaría debombear por falta de energía metabólica y los iones sodio difundirían hacia el interior de la célula a favorde un gradiente de concentración hasta que las concentraciones se igualaran a ambos lados de lamembrana. El mismo efecto se observaría para el ion potasio.

1.3 Fenómenos eléctricos en la célula nerviosa

La célula nerviosa tiene como principal característica la excitabilidad, es decir, que es capaz de recibiry conducir información por medio de señales eléctricas que cambian el valor del potencial de membranaen reposo.

1.3.1 Variaciones del potencial de membrana en reposo

Ya se ha comentado anteriormente que el potencial de membrana para una célula determinada permanecefijo siempre y cuando la célula esté en "reposo", es decir, siempre que no actúe sobre ella, sobre la célula,ninguna variación energética de su ambiente. El tipo de energía que puede modificar el potencial demembrana en reposo puede tener orígenes muy diversos (mecánico, térmico, luminoso, sonoro, eléctrico,etc.), y a cualquier variación de energía del medio capaz de variar el valor del potencial de membrana enreposo se le denomina estímulo.

Debido a que el tipo de energía que es más fácil controlar y graduar (tanto su magnitud como suduración) es la eléctrica, la mayoría de estudios realizados sobre variaciones del potencial de membranaen reposo, se realizan por medio de variaciones de este tipo de energía. Si se estimula eléctricamente elinterior de una fibra nerviosa se producirán modificaciones del valor del potencial de membrana enreposo. Se puede utilizar el mismo aparato y procedimiento que se utiliza para medir el potencial dereposo. Al estimular eléctricamente una fibra nerviosa puede ocurrir lo siguiente:


- que el estímulo no sea lo suficientemente intenso para producir una respuesta (estímulo subumbral).- que el estímulo sea lo suficientemente intenso para producir una respuesta (estímulo umbral).

En este segundo caso la respuesta será la máxima y no aumentará con estímulos superiores al valorumbral, de manera que la fibra nerviosa o no responde (estímulo subumbral) o responde totalmente(estímulo umbral o supraumbral): ley del todo o nada.

Si se aplica una corriente eléctrica de valor subumbral, mediante un electrodo estimulador, éstadespolariza la membrana en el punto de estimulación el cual se hace positivo e inmediatamente despuésla corriente fluye dentro de la fibra nerviosa desde ese punto positivo hacia las regiones todavía enreposo, y, por lo tanto, más negativas, para luego atravesar la membrana hacia el líquido extracelular (Fig.1.3).

Fig. 1.3 La corriente producida por el electrodo estimulador (eE) fluye desde el punto estimulado hacia las regionestodavía en reposo

Cuanto más elevada es la resistencia eléctrica de la membrana y más baja la del líquido intracelular máslejos se dispersará la polarización. Además, el flujo de corriente será máximo a nivel del electrodoestimulador y disminuye de forma exponencial cuanto más alejado se encuentra del punto deestimulación. Este fenómeno se puede calcular insertando electrodos de registro intracelulares a diversasdistancias (0, 25, 5 mm.) a partir del electrodo estimulador y se conoce con el nombre de propagacióno dispersión electrónica (Fig. 1.4).

Estas variaciones del potencial de membrana en reposo durante el paso de una corriente subumbral yalgún tiempo después han sido denominados potenciales electrotónicos (Fig. 1.5). La disminución delpotencial de reposo (despolarización), por debajo de una variación de +10 mv, produce cambiospuramente pasivos de la membrana celular. Estas variaciones se denominan potenciales electrotónicospuros.


Fig. 1.4 (A): Registro de un potencial electrotónico. eE: electrodo estimulador. eR : electrodo de registro colocado1

en el mismo punto de estimulación. eR : electrodo de registro colocado a 2.5 mm del electrodo estimulador. eR :2 3

electrodo de registro colocado a 5 mm. del electrodo estimulador. (B): Los potenciales electrotónicos decaen enintensidad al aumentar la distancia entre el punto de aplicación y el registro

Fig. 1.5 Efectos sobre el potencial de membrana al aplicar estímulos subumbrales de distinta intensidad (I -I ). Estos1 5

cambios pueden ser despolarizantes o hiperpolarizantes


Las despolarizaciones que sobrepasan el valor de un potencial electrotónico puro implican ya cambiosde conductancia iónica de la membrana. Estos potenciales pueden producir:

1.- una excitación local, no plena, denominada potencial electrotónico local no propagado o2.- una excitación plena y propagada denominada potencial de acción.

1.4 Potencial de acción

Al excitar una fibra nerviosa con un estímulo con valor umbral o superior se origina no sólo el cambiodel potencial de membrana en reposo, denominado potencial de acción, sino que además éste se propagaa lo largo de toda la fibra nerviosa y constituye el impulso nervioso.

1.4.1 Fases del potencial de acción

La figura 1.6 muestra el esquema de un potencial de acción en una fibra nerviosa.En primer lugaraparece, una vez alcanzado el valor umbral que desencadena el potencial de acción, una fase ascendentehasta alcanzar un valor máximo positivo o pico del potencial de acción, situado en este caso en los +30mV. Este pico del potencial de acción se alcanza por pérdida de las cargas negativas de reposo por lo quea la fase ascendente también se le denomina fase de despolarización. Alcanzado el máximo valor positivoo pico del potencial de acción, se restablece la polarización de la membrana. Esta fase es la derepolarización de la membrana. A la porción tanto de la fase ascendente como de la descendente delpotencial de acción con valores positivos se le denomina sobretiro (en este caso desde 0 hasta + 30 mV).El conjunto de la fase ascendente y la descendente forman el potencial de espiga del axón.

Fig. 1.6 Esquema de las distintas fases del potencial de acción


En algunas células la repolarización de la membrana no se alcanza directamente desde la fase descendentesino que primero se debe sobrepasar el valor negativo de reposo para alcanzarlo posteriormente. Estehecho da lugar a las fases denominadas postpotenciales o potenciales tardíos que pueden serhiperpolarizantes o despolarizantes según presenten valores más negativos o más positivos que el valorde reposo. Durante la fase ascendente de despolarización y durante gran parte de la fase descendente derepolarización la célula es refractaria a la estimulación. El período refractario se subdivide en dos:período refractario absoluto y período refractario relativo.

El período refractario absoluto corresponde al período comprendido entre el valor umbral o nivel dedescarga y hasta aproximadamente una tercera parte de la fase descendente de la repolarización de lamembrana. Durante este período refractario absoluto ningún estímulo, por intenso que sea, puede excitarde nuevo a la célula.

El período refractario relativo abarca el período que comprende desde el final del período refractarioabsoluto hasta que se alcanza el valor umbral. Durante este período estímulos más intensos que el delvalor umbral pueden causar una nueva excitación. El período refractario relativo se superpone a la fasepostpotencial y no siempre se pueden separar claramente. El período refractario se debe a la inactivaciónde los canales para el ion sodio mientras que el período postpotencial se debe a los cambios que implicanla elevada conductancia del ion potasio.

1.4.2 Origen del potencial de acción

A medida que el potencial local se aproxima al valor umbral la permeabilidad de la membrana para el iónNa empieza a modificarse hasta alcanzar el valor máximo en el potencial umbral. A partir de este valor+

todos los fenómenos siguientes dependen directamente del intercambio iónico a través de la membranay son independientes del estímulo eléctrico que los originó.

La disminución del potencial de membrana cercana al valor umbral implica un ligero aumento de lapermeabilidad de membrana a los iones Na . Esta permeabilidad se ve rápidamente incrementada al llegar+

al valor umbral por apertura de los canales de compuerta dependientes de voltaje para ión sodio. Estehecho produce una rápida despolarización de la membrana que tiende a alcanzar el valor del potencialde equilibrio para el ion Na igual a +60 mV (ver anteriormente).+

No obstante el valor de potencial de equilibrio de +60 mV no se alcanza durante el potencial de acción,primero porque la abertura de los canales de sodio dependientes de voltaje implican un posterior cierreautomático de los mismos, con lo que el aumento de permeabilidad de este ion Na es intensa pero breve,+

segundo porque el gradiente eléctrico del sodio se invierte al invertirse el potencial de membrana, ahorapositivo, y tercero porque al mismo tiempo que se abren los canales de sodio en la despolarización inicialtambién se abren los canales de potasio dependientes de voltaje. Esta abertura es más lenta pero másprolongada que la de los canales de sodio, por lo que cuando ya se han cerrado los canales de sodio, yno hay entrada de cargas positivas, todavía hay un flujo de salida por los canales de potasio con lo quese logra así la repolarización de la membrana (Fig. 1.7).


Fig. 1.7 Cambios en la conductancia en la membrana (mmho/cm ) para el ion Na y K durante el potencial de2 + +

acción

1.4.3 Conducción-propagación del potencial de acción

Una de las características más importantes del potencial de acción es que éstos son potencialespropagados y no decrementales. Es decir, una vez alcanzado el valor del potencial umbral, en el puntode la fibra nerviosa donde se ha producido la estimulación, se origina un potencial de acción que sepropaga a lo largo de toda la fibra nerviosa con la misma intensidad inicial, sin decremento. Éstas sondiferencias básicas si se compara al potencial de acción con los potenciales electrotónicos (locales y nopropagados).

Este hecho se puede observar si se mide, en una fibra nerviosa, el potencial de acción en dos puntosdistintos y relativamente alejados uno de otro. Si se estimula la fibra nerviosa se puede medir primeroel potencial de acción en el primer punto de medición y posteriormente, pasado un tiempo, también sedetecta el mismo valor de potencial de acción, sin decremento, en el segundo punto de medición.

En cambio, en la transmisión electrotónica los valores de los potenciales se hacen menores cuanto másalejado esté el punto de medición del punto de estimulación. No obstante, la transmisión electrotónicaactúa en la conducción del potencial de acción.

Desde un punto ya excitado de la membrana las cargas positivas fluyen hacia las áreas inmediatamenteadyacentes cargadas de forma negativa. Los gradientes de potencial hacen que la corriente fluyalongitudinalmente tanto en el interior como en el exterior de la membrana y que se cree un circuitocircular de corriente cuando ésta atraviesa la membrana. Es precisamente esta corriente de salida la quedespolariza la región adyacente en reposo y genera en este punto un potencial electrotónico.


Cuando este potencial alcanza el valor umbral inicia su propia corriente de iones Na que producen un+

potencial de acción que a su vez suministra corriente de cargas para despolarizar de forma electrotónicalas zonas inmediatamente adyacentes. Esta serie de hechos se sucede regularmente a lo largo de toda lafibra nerviosa. Una vez iniciado, el impulso propagado no despolariza el área detrás de él por estar enperiodo refractario.

1.4.4 Conducción en fibras con vaina de mielina.

En las fibras con vaina de mielina, los potenciales electrotónicos caen muy poco con la distancia ya quelas membranas con vaina de mielina presentan una elevada resistencia al paso de cargas. No se pierdencargas si no es a través de los nodos de Ranvier. La despolarización en estas fibras mielínicas salta deun nodo de Ranvier a otro, por lo que la conducción de la estimulación se denomina conducciónsaltatoria. Como entre nodos apenas se consume tiempo de conducción la velocidad de conducción delas fibras mielínicas es bastante más rápida que la de las fibras amielínicas del mismo grosor (Fig. 1.8y Tabla 1.2).

(A) Fibras Función, p.e., Diámetro medio Velocidad media de de la fibra conducción

A" Aferencias primarias del huso muscular,

motoras a los músculos esqueléticos 15 F m 10 m/sA$ Aferencias cutáneas para el tacto y la presión 8 F m 50 m/sA( Motoras a los husos musculares 5 F m 20 m/sA* Aferencias cutáneas para la temperatura y

el dolor 3 F m 15 m/sB Simpáticas preganglionares 7 m/sC Aferencias cutáneas para el dolor,

simpáticas posganglionares 0,5 F m 1 m/s

(B) Grupos Función, p.e., Diámetro medio Velocidad media de de la fibra conducción

I Aferencias primarias del huso muscular y

aferencias del órgano tendinoso 13 F m 75 m/sII Mecanorreceptores de la piel 9 F m 55 m/sIII Sensibilidad profunda del músculo

a la presión 3 Fm 11 m/sIV Fibras de dolor 0,5 F m 1 m/s

Tabla 1.2 Clasificación de las fibras nerviosas según Erlanger-Gasser (A) y según Lloyd-Hunt (B). Las fibras detipo C y IV son amielínicas


Fig. 1.8 Esquema de conducción saltatoria en los axones con vaina de mielina

Bibliografía complementaria

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HOKIN, L.E., HOKIN, M.R. (1965). "The chemistry of cell membranes." Sci. Am., 213: 78-86.

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SOLOMON, A.K. (1960). "Pores in the cell membrane." Sci. Am., 201:146-156.

2 Sinapsis y circuitos neuronales 31

2 Sinapsis y circuitos neuronales

2.1 Introducción

Los estímulos que desencadenan los potenciales de acción en las neuronas tienen como función finaltransmitir la información desde la neurona a otra u otras células. Este paso de información entre célulasse realiza en unas zonas concretas de comunicación denominadas sinapsis. La estructura histológica dela sinapsis, aunque puede ser muy variada, siempre está formada por dos elementos esenciales:

1.- el terminal nervioso presináptico (célula presináptica) y2.- la membrana celular postsináptica (célula postsináptica).

Durante cierto tiempo se pensó que el terminal presináptico y la célula postsináptica estaban fuertementeunidos de forma que el potencial de acción podía pasar de una célula a otra sin interrupción. Este hechosólo se cumple para un tipo muy concreto y poco frecuente de sinapsis, las sinapsis eléctricas.

El tipo más frecuente de sinapsis es la sinapsis química donde no existe unión estructural entre la célulapresináptica y la postsináptica, que están separadas por un espacio intercelular de aproximadamente 20nm denominado hendidura sináptica.En este tipo de sinapsis, donde no existe continuidad entremembranas celulares pre y postsináptica, el potencial de acción de la célula presináptica libera a lahendidura sináptica una substancia química, el transmisor, que se unirá a receptores proteicos en lamembrana postsináptica. La unión entre el transmisor químico y el receptor desencadena cambios depermeabilidad en la membrana de la célula postsináptica.

2.2 Mecanismo general de la sinapsis química

La llegada del potencial de acción presináptico a los terminales sinápticos provoca no sólo ladespolarización de la membrana a nivel de los terminales sino tambien la abertura de canales para losiones calcio dependientes de voltaje situados a nivel de dichos terminales.


La entrada de iones calcio provoca el aumento de los niveles de concentración de calcio libre en losterminales sinápticos y esto, a su vez, provoca que las vesículas que contienen la substancia transmisorase unan primero a la membrana plasmática y posteriormente liberen su contenido, por exocitosis, a lahendidura sináptica.

La liberación de la sustancia transmisora al medio extracelular se realiza en forma de cuantos o númerode moléculas de substancia transmisora contenidas en una vesícula sináptica que se liberan al mismotiempo; no obstante en el sistema nervioso central la idea de cuantos liberados corresponde no al númerode vesículas que liberan su contenido sino al de terminales presinápticos de una misma neurona quesinaptan con la neurona postsináptica. La sustancia transmisora liberada difunde en la hendidura sinápticay se une a proteínas específicas de membrana, los receptores sinápticos de la membrana postsináptica.La unión entre el transmisor y el receptor conlleva la aparición de cambios conformacionales en lasproteínas de membrana que producen como efecto final cambios de permeabilidad en la membranapostsináptica.

Estos cambios de permeabilidad pueden ser directos o indirectos. En los primeros la unión entre eltransmisor y el receptor da lugar a la abertura directa de ciertos canales iónicos, mientras que en lossegundos la unión entre el transmisor y el receptor desencadena una serie de reacciones, entre distintoscompuestos celulares que, posteriormente, provocarán la abertura de algunos canales iónicos.

2.3 Fenómenos eléctricos en la sinapsis química

El cambio de permeabilidad de la membrana postsináptica, producida por la unión entre el transmisorquímico y la proteína receptora, da lugar a un potencial local denominado potencial postsináptico (PPS).El potencial postsináptico tiene todas las características de los potenciales electrotónicos es decir, es unpotencial graduado que disminuye exponencialmente en el tiempo y en el espacio, que no responde a laley del todo o nada, que puede sumarse y que una vez alcanza cierto valor umbral origina un potencialde acción postsináptico que se propaga. En este caso el potencial postsináptico que produce ladisminución del potencial de membrana en reposo se denomina potencial postsináptico despolarizante.

Otra posibilidad es que el potencial postsináptico no tenga un efecto despolarizante de la membranapostsináptica sino que la hiperpolarice, en este caso se habla de potencial postsináptico hiperpolarizante.Los potenciales postsinápticos hiperpolarizantes no pueden producir potenciales de acción y se lesdenomina potenciales postsinápticos inhibidores (PPSI), mientras que a los potenciales postsinápticosdespolarizantes que sí pueden producir potenciales de acción se les denomina potenciales postsinápticosexcitadores (PPSE).

2.3.1 Base iónica de los potenciales postsinápticos

Existen dos tipos básicos de potenciales postsinápticos los PPSE y los PPSI y la producción de un tipou otro depende básicamente del tipo o los tipos de canales iónicos de membrana que se activen como


respuesta a la unión entre el transmisor presináptico y el receptor postsináptico. Una posibilidad es quela unión transmisor-receptor induzca a la abertura de canales de ion Na . Los iones Na difunden tanto+ +

a favor de gradiente de concentración como eléctrico hacia el interior celular, con lo que generan unaumento de cargas positivas que como consecuencia produce la despolarización de la membrana y la hacemás excitable. Así, la abertura de canales para el ion sodio, da lugar a la producción de potencialespostsinápticos excitadores; otra posibilidad es que la unión transmisor-receptor induzca a la abertura node los canales para el ion sodio, sino a los canales dependientes de ion cloro. Los iones cloro pasan, eneste caso, al interior celular siguiendo su gradiente de concentración, lo que da lugar a que se incrementeel número de cargas negativas intracelulares y la polaridad de la membrana.

La hiperpolarización hace que el potencial de membrana se encuentre más lejos del nivel umbral para laproducción del potencial de acción. Es por ello, por lo que la abertura inicial de los canales para los ionescloro da lugar a la producción de potenciales postsinápticos inhibidores. En algunas neuronas la aberturade canales para los iones potasio también pueden producir PPSI por salida de iones potasio hacia el medioextracelular.

2.4 Sustancias transmisoras en las sinapsis químicas

Actualmente se conocen un gran número de sustancias que actúan como transmisores en las sinapsisquímicas. Algunas son moléculas bien conocidas tanto químicamente como funcionalmente mientras quede otras se desconoce tanto la naturaleza química como la localización o la función exacta quedesempeñan. No obstante, aparecen unas características generales para el conjunto de neurotransmisoresque permite clasificarlos como tales y que son: que estas sustancias aparecen en mayor concentración enlos terminales sinápticos que en otras regiones celulares, que pueden ser sintetizados, almacenados yliberados por las neuronas presinápticas y que son capaces de reaccionar con los receptorespostsinápticos.

En un principio se pensó que cada neurona sólo era capaz de liberar un único tipo de transmisor por susterminales sinápticos, con la consecuencia implícita de que todos los terminales sinápticos de la mismaneurona liberarían el mismo tipo de transmisor, concepto que se conoce con el nombre de principio deDale. Este principio se relaciona con el concepto de que las neuronas tendrían o bien acción excitadorao bien acción inhibidora según la sustancia transmisora que liberasen. Sin embargo, una misma neuronapuede ser excitadora o inhibidora aunque libere la misma substancia transmisora, ya que la excitacióno la inhibición no depende directamente del tipo de neurotransmisor liberado sino de la unión entre untransmisor dado y un tipo de receptor postsináptico concreto.

2.4.1 Tipos de neurotransmisores

La clasificación más sencilla, debido al gran número y variedad de sustancias transmisoras que seconocen, es la realizada sobre la base de su peso molecular, y que establece dos grupos:


1.- transmisores de bajo peso molecular 2.- transmisores de mayor peso molecular

Dentro del primer grupo podemos incluir a sustancias bien conocidas como son la acetilcolina (2.1), lasmonoaminas, derivados metabólicos de aminoácidos, y a los aminoácidos propiamente dichos.Acetilcolina: es el principal neurotransmisor del sistema nervioso periférico. Es liberado tanto por las alfacomo por las gamma motoneuronas, por las células preganglionares del sistema nervioso autónomosimpático y parasimpático y por las postganglionares del parasimpático. También aparecen sinapsisliberadoras de acetilcolina en el sistema nervioso central aunque con distribución más restringida.

CH - COO - CH - CH - N ( CH ) (2.1)3 2 2 3 3+

Las sinapsis en las que se libera acetilcolina, así como las neuronas que las liberan, se denominan sinapsisy neuronas colinérgicas. Las sinapsis colinérgicas suelen ser excitadoras aunque también las hay queproducen efectos inhibidores. Monoaminas: dentro de este grupo de neurotransmisores se encuentrancuatro moléculas que derivan de forma casi directa de aminoácidos: la noradrenalina, la adrenalina, ladopamina y la serotonina. Noradrenalina, adrenalina y dopamina derivan del aminoácido tirosina y enconjunto reciben el nombre de catecolaminas (Fig. 2.1) por el anillo catecol que contienen en sumolécula. La serotonina deriva del aminoácido triptófano.

Fig. 2.1 Biosíntesis de las catecolaminas


Las neuronas que segregan noradrenalina se denominan neuronas noradrenérgicas y neuronasadrenérgicas las que segregan adrenalina. Las neuronas que segregan dopamina son denominadasdopaminérgicas. Las neuronas noradrenérgicas constituyen la mayor parte de las neuronaspostganglionares del sistema nervioso autónomo simpático. También existen a nivel cerebral y troncoencefálico gran cantidad de neuronas que segregan monoaminas en general y que pueden producir tantoacciones excitadoras como inhibidoras según el tipo de receptor con el que interactúen.

Aminoácidos: algunos aminoácidos proteicos actúan también como transmisores sinápticos en el sistemanervioso central. De ellos, algunos actúan como transmisores excitadores y otros como inhibidores.

De entre los que tienen acción excitadora están, como más conocidos, el ácido glutámico y el ácidoaspártico y como inhibidores el ácido gamma-aminobutírico (GABA), derivado del glutámico pordescarboxilación, y la glicina.

H N - CH.COOH - CH - CH - COOH Ac.glutámico2 2 2

H N - CH.COOH - CH - COOH Ac. aspártico2 2

(2.2)

H N - CH - CH - CH - COOH G.A.B.A.2 2 2 2

H N - CH - COOH Glicina2 2

Incluidos dentro del grupo de transmisores con mayor peso molecular que los grupos anteriores están lospertenecientes al grupo de moléculas peptídicas. Actualmente se conoce un gran número de péptidos queactúan como sustancias neuroactivas en el sistema nervioso central. Algunos están ampliamentedistribuidos y probablemente presentan funciones múltiples y generales, mientras que otros actúan deforma restringida y muy específica.

Entre los neuropéptidos más conocidos están la somatostatina (14 aminoácidos), la sustancia P (11aminoácidos), la angiotensina II (8 aminoácidos) y las encefalinas (5 aminoácidos). Las neuronas conneuropéptidos activos contienen además, en sus terminales sinápticos, alguno de los transmisores de bajopeso molecular.


2.5 Conducción en la sinapsis química

Al originarse un potencial de acción en un punto de la fibra nerviosa éste se propaga a lo largo de ellaen ambas direcciones como consecuencia de despolarizaciones electrotónicas a partir del punto de origen.Sin embargo, la existencia de sinapsis química implica que la conducción fisiológica del impulso sepropague en un solo sentido: desde las dendritas o desde el soma celular hasta los terminales sinápticosdonde se localizan las sustancias transmisoras. Este sentido de conducción es denominado ortodrómicomientras que la conducción en sentido contrario se denomina antidrómico.

2.6 Circuitos neuronales

Los potenciales postsinápticos despolarizantes pueden producir variaciones de membrana capaces deoriginar un potencial de acción en la célula postsináptica. Ahora bien, la acción de un solo potencialpostsináptico excitador debido a la descarga de un único botón sináptico no es capaz, por sí solo, dealcanzar el valor umbral para la producción del potencial de acción propagado. No obstante, el sistemanervioso está constituido por un complejo sistema de conexiones neuronales que permiten, en muchoscasos, amplificar y/o atenuar señales con distinta actividad.

2.6.1 Divergencia y convergencia

Los axones de la mayoría de las neuronas presinápticas se subdividen en un número variable, según eltipo neuronal, de colaterales presinápticos que sinaptan con un número, también variable, de neuronaspostsinápticas. De esta forma un estímulo procedente de una sola neurona diverge hacia varias neuronaspostsinápticas (Fig. 2.2).

Fig. 2.2 La información de la neurona (1) diverge sobre las neuronas "a", "b", "c" y "d"


También, y como consecuencia de la divergencia, la mayoría de neuronas postsinápticas recibenaferencias procedentes de un número variable de neuronas presinápticas. De esta forma varias neuronaspresinápticas convergen sobre una misma neurona postsináptica (Fig. 2.3).

Fig. 2.3 Sobre la neurona "d" converge la información de las neuronas (1) y (2)

Divergencia y convergencia son la base anatómica para los mecanismos fisiológicos de facilitación,sumación, oclusión y reverberación.

2.6.2 Facilitación y sumación

Como consecuencia de la convergencia, la magnitud de la variación del potencial de membrana enreposo de una neurona postsináptica depende de la suma de potenciales, excitadores y/o inhibidores,que actúan sobre ella durante un período de tiempo dado. De esta forma, la descarga de un potencialpostsináptico excitador aplicado de forma repetitiva durante un período lo suficientemente corto,para que antes de que decaiga el primero o el anterior, ya se produzca el siguiente, permite que sesumen sus despolarizaciones y se alcance el potencial umbral desencadenante del potencial deacción en la neurona postsináptica.

Igualmente, la descarga simultánea de varios PPSE subliminales, procedentes de distintosterminales presinápticos, suman sus despolarizaciones y pueden alcanzar el potencial umbral. Losdos tipos de mecanismos por los que se alcanza la excitabilidad máxima de la neurona postsinápticaa partir de PPSE subliminales corresponden al concepto de sumación temporal y sumación espacialrespectivamente. El concepto de facilitación hace referencia a que la membrana postsinápticadespués de ser excitada por el primer PPSE subliminal, presenta un potencial de membrana máscercano al potencial umbral, con lo que al siguiente PPSE le será más fácil alcanzar el nivel dedescarga y la producción del potencial de acción.


2.6.3 Oclusión

Una neurona presináptica (neurona 1) puede descargar de forma repetitiva varios PPSE subliminales quese suman y alcanzan el potencial supraumbral sobre dos neuronas postsinápticas (neurona a y b). Otraneurona (neurona 2) que sinapte también con tres neuronas (neurona b, c y d) puede producir el mismofenómeno de sumación si descarga repetitivamente (Fig. 2.4).

Así, la neurona presináptica 1 produce dos potenciales de acción, uno sobre la neurona a y otro sobre laneurona b. También, y por el mismo mecanismo, la neurona 2 produce tres potenciales de acción, unosobre las neuronas b y c, otro sobre la neurona d. Cuando ambas neuronas, 1 y 2, descargan al mismotiempo y, de forma repetitiva, por sumación, se obtendrán potenciales supraumbrales sobre las neuronasa, b, c y d (Fig. 2.4). La estimulación conjunta de las dos neuronas presinápticas da lugar a una respuestamenor (3 potenciales de acción) que la estimulación de cada una de ellas por separado (2+2). Estadisminución en la respuesta se denomina oclusión (Fig. 2.4).

Fig. 2.4 La estimulación conjunta de neuronas presinápticas que convergen sobre una o más neuronaspostsinápticas da lugar a resultados de oclusión

2.6.4 Inhibición

Como ya se ha mencionado anteriormente la descarga de potenciales postsinápticos inhibidores produceuna mayor polarización de la neurona postsináptica y como consecuencia la inhibición directa (inhibiciónpostsináptica) de la misma. Al igual que los PPSE, los PPSI pueden sumarse entre sí. También puedenaparecer fenómenos de sumación entre PPSE y PPSI prevalecerá la despolarización o la hiperpolarizaciónen función de cuál de ellos tenga una mayor magnitud.

En las sinapsis del sistema nervioso central es muy característico encontrar otro tipo de inhibiciones. Unode ellos se obtiene por la posición de una interneurona inhibitoria intercalada entre algunos de loscolaterales de la neurona presináptica excitatoria y la neurona postsináptica. De esta forma laestimulación de la neurona presináptica excitatoria produce tanto efecto de estimulación como deinhibición (Fig. 2.5).


Fig. 2.5 Esquema de una interneurona inhibitoria intercalar, representada en negro

Otro tipo de inhibición aparece cuando la interneurona inhibitoria actúa al mismo tiempo como neuronapostsináptica y neurona presináptica. En este caso la excitación de la neurona inhibidora intercalarproduce la inhibición de la neurona desencadenante de su excitación. Este tipo de inhibición es conocidocomo inhibición por retroalimentación o en feedback (Fig. 2.6).

Fig. 2.6 Esquema de una interneurona inhibitoria intercalar, en negro, en un circuito de retroalimentación

Un tercer tipo de inhibición, muy frecuente, es el de la inhibición presináptica. En este caso, la neuronainhibitoria actúa directamente sobre el terminal presináptico. Por medio de la inhibición presináptica sedisminuye la cantidad de neurotransmisor que ha de liberarse por los botones sinápticos y comoconsecuencia produce una menor excitación de la neurona postsináptica (Fig. 2.7).

Fig. 2.7 Esquema de inhibición presináptica. La neurona representada en negro inhibe al terminal presináptico.



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3 Fisiología general de la sensación: los receptores 41

3 Fisiología general de la sensación: los receptores

3.1 Sensación y percepción

En opinión del filósofo y matemático francés René Descartes, el elemento que establece de una formamás definida la diferencia entre la persona y el animal es la separación entre sensaciones y percepciones.Un animal reacciona como un autómata, de una forma exclusivamente refleja ante los cambios del medio.El ser humano, por el contrario, al tomar conciencia de sus sensaciones es capaz de una percepciónpropiamente dicha. Según Pieron (1966): " La percepción es una gnosia, es decir, una toma de concienciasensorial de objetos o de acontecimientos exteriores que han dado lugar a sensaciones más o menosnumerosas y complejas". Puede justificarse el reconocer como la base de una percepción o de una gnosia(conocimiento) dadas, un número determinado de sensaciones elementales. En clínica neurológica estaconcepción dualista es muy importante, ya que se ha establecido en la percepción visual por ejemplo, unadistinción entre la ceguera, en la que toda percepción visual ha desaparecido a consecuencia de laabolición de sensaciones visuales elementales, y la agnosia visual, en la que el paciente no reconoce unobjeto a pesar de que las sensaciones visuales elementales son posibles. Según la actual fisiología:

"La percepción es el resultado de la integración intracerebral de los impulsos nerviosos que provienende los órganos de los sentidos, lo que permite al organismo adaptar su comportamiento en función de lasmodificaciones que tienen lugar en sí mismo o fuera de sí".

Así pues, la percepción no está determinada exclusivamente por los impulsos sensoriales, sino quedepende de la estructura de las actividades del sistema nervioso central en el momento determinado enque ésta tiene lugar. El cerebro impone la percepción de una estructura diferente a la del estímulo físico.La percepción, por tanto, dista mucho de ser un fenómeno pasivo y se manifiesta como un acto de"decisión" con sede en el cerebro, en cuanto a la probable significación de las informaciones sensorialespara el individuo. Esta "decisión", ampliamente condicionada por la experiencia innata o adquirida porel animal, puede tener para éste gran importancia biológica, como en el caso de reconocer en la lejaníala silueta de un depredador, cuyas formas se confunden con el fondo. Por el contrario, la "decisión" puedeser difícil en el caso de imágenes ambiguas, como es el "cubo de Necker" o la ilusión óptica de Jastrow,en la que el sujeto percibe alternativamente, pero nunca al mismo tiempo, el perfil de un pato o de unconejo.


3.2 Vías de conducción del estímulo sensorial

Las sensaciones son el resultado consciente de procesos ocurridos en nuestro cerebro después de lallegada de impulsos procedentes de las fibras sensitivas. En su producción intervienen los siguienteselementos:

a) El estímulo, energía específica para cada tipo de sensación.b) El receptor, situado en la periferia, allí donde se origina una fibra sensitiva. c) Las fibras nerviosas aferentes, en el nervio periférico y en la médula espinal.d) El tálamo, "estación de relevo" de los impulsos nerviosos en su curso hasta la corteza cerebral.e) Las áreas sensitivas receptoras del córtex cerebral, conectadas a su vez con diversas áreas psíquicaso de asociación, donde el impulso se interpreta y puede almacenarse en forma de memoria.

3.3 Génesis de la sensación y la percepción

3.3.1 Información

Información, en fisiología sensorial, se refiere a cualquier aspecto del medio interno o externo que tengaun cierto significado para el organismo. Así, es "información" la cantidad de luz en el ambiente, lacantidad de sonido en una calle, la fuerza necesaria para levantar un libro, etc. De hecho, todo aquelloque sea capaz de producir un estímulo y provocar una sensación o una respuesta motora. En realidad, másdel 99% de toda la información sensorial no provoca respuesta motora o sensación consciente, ya quees eliminada continuamente por el cerebro como irrelevante.

De aquí, que una de las principales funciones del sistema nervioso sea la de la elaboración de lainformación, de manera que se produzca la sensación o la respuesta motora adecuada. Para ello, cuentacon las sinapsis y los circuitos neuronales. Como la energía del entorno es muy diversa, y el sistemanervioso uno, se requiere una transformación o transducción de esas diferentes energías, que se lleva acabo en los receptores sensoriales.

3.3.2 Concepto de receptor

La sensibilidad de nuestro cuerpo se basa en la activación de terminaciones nerviosas distribuidas en elseno de los tegumentos, y asimismo en la mayoría de las estructuras profundas (músculos, vasos yvísceras). En tanto que receptores, estas terminaciones son capaces de transformar un estímulo mecánico,químico, térmico e incluso eléctrico en un mensaje aferente. Los receptores son los elementosestablecidos para captar las modificaciones del entorno. En fisiología el término receptor se utiliza nosólo para referirse a los receptores sensoriales, sino en un sentido muy diferente a las proteínas que fijanneurotransmisores, hormonas y otras sustancias con una gran afinidad y especificidad, como una primeraetapa en la iniciación de las respuestas fisiológicas específicas.


3.3.3 La sensación

Como resultado final de la estimulación de los receptores, aparecen unas impresiones sensorialessubjetivas, de diversa índole, cuya suma constituye la sensación. Si dicha sensación procede de laactivación de un solo tipo de receptor, se habla de sensaciones primarias. Así, sensación de frío, calor,dolor, etc. Cuando la sensación se produce por la estimulación de diferentes tipos de receptoressensoriales, se denominan sensaciones mixtas. Un ejemplo de este tipo lo constituye las sensacionesprovocadas por la textura de un objeto, generadas por poblaciones distintas de receptores sensoriales. Porfin, la "toma de conciencia" de esta sensación, es decir, su interpretación previo contraste conexperiencias previas, da lugar a la percepción (Belmonte y Cerveró, 1992).

3.4 La transducción sensorial

Transducción sensorial es el proceso mediante el cual los diferentes tipos de energía que pueden alcanzara los receptores son transformados en variaciones del potencial de membrana. La transducción de lainformación sensorial a potenciales receptores y posteriormente a cambios en la descarga neural, implicauna forma de codificación (Loewenstein y col., 1966). (Tabla 3.1). Codificación sensorial quiere decirque la información se transforma (transduce) de un conjunto de símbolos (organización de la energía dellegada) en otro (potenciales de acción). En el sistema nervioso, la información sensorial se codifica dedos maneras básicas:

a) codificación espacial: diferentes estímulos alteran la actividad de diferentes neuronas.

b) codificación temporal: la intensidad de un estímulo se codifica mediante la tasa de descarga neural.

Sentido Visión Audición Equili- Gusto Olfato Tacto Propio-brio Dolor cepción

Organosensorial

Ojo Oído Sistema Lengua Nariz Piel Músculovestibular

Tipo de Energía E n e r g í a E n e r g í a E n e r g í a E n e r g í a E n e r g í a E n e r g í aenergía del radiante m e c á n i c a m e c á n i c a q u í m i c a q u í m i c a mecánica mecánicaestímulo (luz) (cambios en ( d e s p l a z a - (forma de (forma de E n e r g í a C a m b i o s

la presión miento de la las molécu- las molé- t é r m i c a en la lon-del aire) endolinfa) las) culas) L e s i ó n gitud del

tisular músculo

Tabla 3.1 Transducción en diversos órganos sensoriales


3.5 Potencial de receptor y potencial generador

La transducción sensorial comienza con unos procesos físico-químicos a partir de la acción del estímulosobre la membrana del receptor, que tienen como resultado el cierre o la abertura de canales iónicos enla zona estimulada, lo cual da lugar a una transferencia de cargas a través de la membrana, lo que sedenomina "corriente generadora". Si el receptor es una neurona modificada en su extremo (receptorprimario), esta variación del potencial de membrana es siempre una despolarización. Esta despolarizaciónlocal se denomina potencial de receptor en tanto en cuanto tiene su origen en el receptor. Estadespolarización se propaga electrotónicamente a las regiones próximas. Si supera el umbral de excitacióndel receptor, determina la producción de potenciales de acción en el primer nodo de Ranvier, que sepropagarán sin decremento a lo largo del axón. Por eso se le denomina también potencial generador.

Cuando el receptor no es una neurona (receptor secundario), el estímulo puede provoca en dicha célulaespecializada una hiperpolarización (fotorreceptores) o una despolarización (células gustativas). A estadespolarización o hiperpolarización se la denomina, en este caso, potencial de receptor, que en esta célulanunca será el potencial generador. Este estímulo se transmite a las neuronas sensoriales que contactancon ella directamente o a través de una interneurona. En la neurona, será donde se produzca el potencialgenerador, que se traducirá en una descarga de potenciales de acción propagados (Fig. 3.1).

Los receptores sensoriales transforman, por lo tanto, un código de amplitud de frecuencia (potencialgenerador) en un código de modulación de dicha frecuencia (frecuencia modulada). Sea cual sea lasensación que genera una respuesta, siempre se produce una transducción energética, que implica enmuchos casos una amplificación de la señal, ya que a veces el estímulo exterior puede ser un único fotón,como ocurre en la visión.

Fig. 3.1 Relación entre el potencial generador y los potenciales de acción a partir de la superación del umbral


3.6 Características y modalidades de la sensación

3.6.1 Parámetros que definen la sensación

a) Las impresiones sensoriales que se originan en un tipo específico de receptor sensorial constituyen unamodalidad, por ejemplo la visión. b) Los distintos colores, tamaños o formas, serán cualidades de dichasensación, que permiten la identificación del estímulo. c) La sensación viene definida, además, por suintensidad y dimensiones espaciales y temporales, que conducen a la cuantificación de dicho estímuloy a distinguir entre estímulos con la misma cualidad según su extensión, localización, curso temporal yamplitud. d) Por fin, la sensación posee una dimensión afectiva, que puede ser de agrado o desagrado.

3.6.2 Modalidades sensoriales

Se suele decir que tenemos cinco sentidos: vista, oído, olfato, gusto y tacto. Son, en realidad, más decinco, pero es muy difícil definir algunas sutiles fronteras entre las varias categorías de todos ellos. Lasomestesia, o sentido del tacto, detecta cambios en la presión, el calor, el frío, la vibración, la forma ytextura, la posición de los miembros y la sensación de dolor. Si bien está claro que pueden detectarsetodos esos estímulos, el problema radica en si son detectados o no por sentidos diferentes.

Goldscheiner y Blix, independientemente, probaron a finales del siglo XIX la sensibilidad de su propiapiel y la de sus allegados con una cánula de punta fina. Encontraron que la sensibilidad no era uniforme,sino puntual: es decir, que la máxima sensibilidad táctil estaba limitada a pequeños puntos. Hallaron quelos puntos de máxima sensibilidad táctil eran insensibles al dolor de un pinchazo, y viceversa; los puntossensibles al calentamiento, no lo eran al enfriamiento, al tacto o a los pinchazos. Posteriores trabajos en esta línea llevaron a las definiciones de modalidades de sensación cutánea, tacto-presión, calor-frío y dolor. Se infirió de estas observaciones psicofísicas que cada modalidad de sensacióntenía su propio órgano sensorial específico y se extrapoló a las demás sensaciones. En la especie humana,hay al menos once sentidos conscientes, y además un gran número de receptores sensoriales que envíaninformación que no llega a la conciencia. Hasta la fecha se han definido las modalidades sensoriales ylos tipos de receptores que aparecen en la tabla 3.2.

3.6.3 Especificidad de los receptores y estímulo adecuado

Un tipo determinado de receptor sensorial responde preferentemente a estímulos constituidos por un tipode energía específica o unos pocos, o bien a una variación de dicha energía. Para dicho estímulo elreceptor presenta un umbral muchísimo mas bajo que el que posee para otras formas de energía. Elreceptor presenta, pues, especificidad para su estímulo adecuado. Debe distinguirse esta especificidadbiofísica para la clase de energía estimulante, de la especificidad de la sensación que provoca laestimulación de un tipo de receptor sensorial.


Johannes Müller (1840) consideró este segundo aspecto en su "ley de las energías nerviosas específicas"donde afirmó que "nuestras percepciones sensoriales vienen determinadas por los órganos sensorialesque poseemos" (op. cit. en Belmonte y Cerveró, 1992). Según esto, la excitación de un tipo concreto dereceptor provoca la sensación correspondiente a una determinada modalidad sensorial, incluso cuandoel estímulo no es el adecuado. Un ejemplo clásico son los "fosfenos" o impresiones coloreadas a partirde presiones o golpes en los globos oculares, ya que la energía mecánica obviamente no es la específicapara la sensación visual. Sin embargo, el umbral para estas respuestas no específicas es superior, envarios órdenes de magnitud. Para el ser humano, el estímulo adecuado que desencadena la sensaciónvisual es la luz, franja del espectro electromagnético que va desde los 380 a los 780 nmaproximadamente, en condiciones de iluminación normales.

3.7 Clasificación de los receptores

La clasificación de los receptores se ha efectuado atendiendo a diversos criterios, según:

a) Por la localización del estímulo.

Exteroceptores. Receptores de sensaciones externas: Telerreceptores. Sensaciones originadas fuera delcuerpo, a una cierta distancia. Su fuente de estímulos está separada del organismo. En la visión los conosy bastones, en la audición las células ciliadas. Receptores de contacto. Están en relación con el entornoinmediato. La propia fuente de estímulos toma contacto con los receptores. Sensaciones táctiles engeneral. Ejemplo, los corpúsculos de Meissner para el tacto, los de Krause para el frío.

Interoceptores. Receptores de sensaciones internas: Visceroceptores. Sensaciones de tipo visceral o queinforman del medio interno. Los impulsos que se originan en ellos no llegan habitualmente al campo dela conciencia y, cuando lo hacen, despiertan sensaciones mal localizadas. Informan del hambre, la sed,la presión sanguínea y el dolor interno. Propioceptores. Se excitan por la presión, el estiramiento y loscambios de tensión. Se hallan situados en la profundidad de los tejidos. Sensaciones musculares: en losmúsculos, husos musculares y en los tendones, los órganos tendinosos de Golgi. Los presorreceptorescomo los corpúsculos de Pacini. Por fin el sentido del equilibrio, que está representado por los canalessemicirculares y el utrículo y sáculo del laberinto en el oído interno.

b) Por su estructura morfo-funcional

Receptores primarios: son verdaderas neuronas con una porción superficial modificada. Constituyen lamás primitiva forma de integración receptiva, ya que únicamente se produce una diferenciación en eltrabajo neuronal. La propia neurona realiza la transducción de la energía externa en impulso nervioso.De este tipo son los corpúsculos de Pacini y Ruffini y la pituitaria olfativa.

Receptores secundarios: son células epiteliales especializadas que contactan con células neuronales enprofundidad. La célula epitelial transformada realiza la transducción pero será la neurona la que transmitael impulso nervioso. Ejemplo: células auditivas y fotorreceptores.


Modalidad sensorialModalidad sensorialModalidad sensorialModalidad sensorial ReceptorReceptorReceptorReceptor Órgano del sentidoÓrgano del sentidoÓrgano del sentidoÓrgano del sentido

Visión Conos y bastones Ojo

Audición Células ciliadas Oído (órgano de Corti)

Olfato Neuronas olfativas Mucosa olfativa

Gusto Células receptoras gustativas Papila gustativa

Aceleración rotacional Células ciliadas Oído (canales semicirculares)

Aceleración lineal Células ciliadas Oído (utrículo y sáculo)

Tacto-presión Terminaciones nerviosas Diversos

Calor Terminaciones nerviosas Diversos

Frío Terminaciones nerviosas Diversos

Dolor Terminaciones nerviosas libres ...

Movimiento y posición de las Terminaciones nerviosas Diversosarticulaciones

Longitud del músculo Terminaciones nerviosas Huso muscular

Tensión muscular Terminaciones nerviosas Órgano tendinoso de Golgi

Presión arterial Terminaciones nerviosas Receptores de estiramiento en el seno carotídeo y el arco aórtico

Presión venosa central Terminaciones nerviosas Receptores de estiramiento en lasparedes de las grandes venas

Inflación de los pulmones Terminaciones nerviosas Receptores de estiramiento en elparénquima pulmonar

Temperatura de la sangre en la cabeza Neuronas hipotalámicas ...

PO arterial Terminaciones nerviosas (?) Cuerpos carotídeos y aórticos2

pH de LCR Receptores en el bulbo raquídeo ...

Presión osmótica del plasma Células en el hipotálamo anterior ...

Diferencia arteriovenosa de la Células del hipotálamo (glucostatos) ...glucemia

Tabla 3.2 Modalidades sensoriales principales (las 11 primeras son conscientes)


c) Por su tipo de respuesta

Adaptación de un receptor. La frecuencia de las descargas de impulsos originadas en un receptor, porun estímulo que se mantiene constante en su intensidad, disminuye incluso si éste es excitado de formacontinua. Al mismo tiempo se observa una disminución de la amplitud del potencial generador, lo quese denomina adaptación.

Fatiga de un receptor. Adaptación no es igual que fatiga. En esta condición se observa una menorfrecuencia inicial y una adaptación más rápida en respuesta a un estímulo cuya magnitud no se hamodificado. Se establece más pronto y es más pronunciada cuanto mayor sea la intensidad y el tiempoque haya actuado el estímulo. El reposo hace desaparecer la fatiga.

Receptores tónicos. O de respuesta sostenida. Su adaptación es lenta. No se fatigan nunca, ya que envíanconstantemente una información requerida siempre por el organismo, como el pH o la presiónsanguínea. Receptores fásicos. O de respuesta gradual. Son receptores de adaptación rápida. Cuando unestímulo sostenido de intensidad constante se aplica a un receptor, la frecuencia de los potenciales deacción de su fibra sensorial declina con el tiempo. Así, al ponerse una prenda, se aprecia su contacto enun primer momento, pero al cabo de poco tiempo la sensación desaparece. Se explica por un mecanismode retroalimentación receptor-tálamo-receptor, hasta que el proceso se detiene.

d) Por el tipo de energía o cualidad del estímulo

Mecanorreceptores: oído, receptores a la presión en la piel. Barorreceptores: receptores de la presiónsanguínea. Quimiorreceptores: olfato y gusto. Termorreceptores: receptores de variaciones detemperatura. Nociceptores: receptores del dolor. Fotorreceptores: receptores de luminosidad.

3.8 Unidad sensorial y campo receptor

El término unidad sensorial se aplica a un solo axón sensitivo y a todas sus ramas periféricas. El númerode éstas varía, pero puede ser muy grande.

Campo receptor de una unidad sensorial (neurona) es la zona o superficie en la que un estímulo sensorialproduce una respuesta en dicha neurona. Para diferenciarlos de los de las neuronas centrales se lesdenomina campos receptores primarios. Sobre las neuronas sensoriales centrales aisladas, convergensinápticamente muchas fibras nerviosas aferentes primarias. Los campos receptores de estas neuronasserán, por tanto, mayores que los campos receptores primarios de las fibras nerviosas aferentes. En laretina, los campos receptores de las células ganglionares que están conectados con los receptores de lafóvea son más pequeños que los que son inervados por los receptores de la periferia de la retina.Generalmente, los campos receptores (áreas inervadas por una unidad sensorial) se superponen yentrelazan con las áreas inervadas por otras unidades (solapamiento de los campos receptores). Además,las regiones con alta densidad de inervación se caracterizan por una capacidad de resolución espacial másfina para los estímulos.


3.9 Contraste simultáneo y contraste sucesivo

En muchas ocasiones se produce una estimulación por contraste, es decir, una sensación creada a partirde una información anterior. Este hecho permite definir: contraste simultáneo y sucesivo.

Contraste simultáneo. La excitación de un receptor disminuye la sensibilidad de las zonas vecinas delcampo receptor para los estímulos de igual naturaleza y los aumenta para los opuestos. Este fenómenose aprecia en la visión de los colores complementarios.

Contraste sucesivo. Después de que un estímulo ha dejado de actuar sobre un receptor, la sensibilidadde éste para ese estímulo disminuye y aumenta para los opuestos. En la prueba con tres cubos llenos deagua a distintas temperaturas, la sensación de frío o de calor, se tiene por contraste a partir de latemperatura del agua del cubo que se ha tocado en último lugar.

3.10 Proyección

Si bien el cerebro recibe y aprecia la sensación, la "proyecta" al lugar u órgano terminal en que se recibió,y el individuo la "advierte" en la región periférica. Es decir, que independientemente del lugar en que seaestimulada una fibra sensitiva determinada, a lo largo de su trayecto hasta la corteza, la sensaciónconsciente es referida al lugar del receptor. Este fenómeno, conocido como proyección, se hace patenteen las estimulaciones corticales. Cuando se estimula el área cortical que recibe los impulsos de la manoizquierda, la persona nota las sensaciones en su mano izquierda, y no en la cabeza.

Un ejemplo dramático es el de las personas con miembros amputados, que se quejan a menudo de dolory de sensaciones propioceptivas en el miembro amputado (miembro "fantasma"). En parte este tipo desensaciones se debe a la presión sobre el muñón del miembro amputado, que inicia impulsos en las fibrasnerviosas que previamente llegaban de los órganos sensitivos de aquel miembro y las sensacionesevocadas son proyectadas hacia donde se encontraban los receptores.

3.11 Discriminación de la intensidad del estímulo

La intensidad del estímulo es transmitida al cerebro de dos formas: por la variación en el número dereceptores activados y por la variación en la frecuencia de los potenciales de acción generados por laactividad de un receptor determinado. La magnitud de la respuesta, apreciada objetivamente por losfenómenos eléctricos u otras reacciones, o subjetivamente por la intensidad de la sensación, se halla enrelación con diversas magnitudes del estímulo. Se denomina umbral absoluto a la menor cantidad deenergía estimulante requerida para que el estímulo sea detectado. El umbral diferencial de intensidadpermite distinguir las variaciones en la intensidad de los estímulos mediante variaciones en la intensidadde la sensación. Para cada modalidad de sensación será requerido un aumento mínimo en la intensidaddel estímulo para que ese estímulo sea percibido.


3.11.1 Ley de Weber-Fechner

Weber, en 1851 enunció el siguiente principio (op. cit. en Covian, 1978): "la cantidad que debe agregarsea un estímulo para originar una diferencia en la sensación, es normalmente una fracción constante de eseestímulo. Esta ley se conoce como la ley de la mínima diferencia perceptible o también como la fracciónde Weber, cuya expresión matemática es la siguiente:

) E/E = K

donde, E representa la intensidad del estímulo que provoca determinada sensación, y )E el aumentomínimo en la intensidad de ese estímulo perceptible como incremento de sensación.

Por ejemplo, esta constante sería de 1/300 para peso, calor y sonido, y de 1/100 para la luz. Es decir, quees posible discriminar la luminosidad de intensidad 100 de la de 100 + 1 la de 200 de la de 200 + 2, lade 1000 de la de 1000 + 10. La relación 1/100, 2/200, 10/1000 es constante.

Fechner, discípulo de Weber, dedujo una fórmula capaz de definir matemáticamente la medida de laintensidad de la sensación, y llegó a la conclusión de que por encima del umbral, la sensación aumentacomo el logaritmo natural de la intensidad del estímulo, o sea, que a una progresión geométrica de laintensidad del estímulo, le corresponde una progresión aritmética de la sensación percibida (Fig. 3.2).Esta relación se representa por la ecuación:

S = K.log E + C

donde, S es la intensidad de la sensación, E la del estímulo, y K y C constantes.

Este enunciado se conoce como ley psicofísica de Fechner, que ha sido de utilidad en psicofísica a pesarde las críticas de que es objeto. Algunos autores sostienen que la diferencia entre dos sensaciones escualitativa y no cuantitativa. Si apreciamos "cantidad" es porque se las relaciona con un objeto externo,el estímulo, cuyo aumento en intensidad es susceptible de medida.

Esta ley, conocida también como ley de Weber-Fechner, ofrece una explicación satisfactoria para unaenorme gama de intensidades de estímulos que puede explorar nuestro sistema nervioso, pero no paratodas. Muy recientemente se ha visto que sólo es aplicable para niveles elevados de estímulos visuales,auditivos y cutáneos, y no parece corresponder a la mayoría del resto de las sensaciones. No obstante esútil, ya que al menos conceptualmente, demuestra que cuanto mayor es el estímulo sensorial basal, mayordebe ser también el cambio adicional de intensidad para que la mente perciba el cambio. En psicofísica,no sucede como en la física o en la química, en las que se da igualdad de naturaleza entre la acción(estímulo) y la reacción (sensación), ya que en este caso, el estímulo es físico o químico y la reacción espsíquica. La ley de Fechner parece cumplirse más bien en el propio receptor, es decir, en la transducción,ya que se ha observado que en algunos de ellos, la amplitud del potencial generador está en relación conel logaritmo de la intensidad del estímulo, y que la frecuencia de descarga de impulsos se hallalinealmente relacionada con la amplitud del potencial generador.


Fig. 3.2 Ley de Weber-Fechner. Línea continua, magnitud del estímulo. Línea discontinua, magnitud de la sensación

3.11.2 Ley de Stevens

Una nueva aproximación para encontrar una buena relación matemática entre la intensidad real delestímulo y su interpretación es la llamada ley exponencial o ley de Stevens (Stevens, 1957) que proponeuna función exponencial según:

R = K.EA

donde R es la sensación percibida, E la intensidad del estímulo y, para cualquier modalidad sensorialespecífica, K y A son constantes.

La frecuencia de los potenciales de acción que generan un estímulo en una fibra nerviosa sensitiva estárelacionada con la intensidad del estímulo que la inicia de acuerdo a una función exponencial. Los datosactuales, a partir de la construcción de gráficas logarítmicas mediante esta función exponencial, indicanque en el SNC, la relación entre un estímulo (intensidad real) y la sensación (intensidad percibida) eslineal entre unos límites amplios (Fig. 3.3).

Consecuentemente, parece que para una modalidad sensorial dada, la relación entre la sensación y laintensidad del estímulo viene determinada en primer término por las propiedades intrínsecas de losreceptores periféricos. Sin embargo, tal y como se observa en la gráfica, incluso esta ley exponencialresulta inadecuada para intensidades muy bajas o muy altas.


Fig. 3.3 Ejemplo de la ley exponencial de Stevens (1957), que muestra la relación entre la magnitud de un estímulotáctil (E) y la frecuencia de los potenciales de acción en fibras nerviosas sensitivas (R) (izquierda). A la derechaexpresado en una gráfica de coordenadas logarítmicas

3.12 Concepto de cronaxia

La mayor o menor abundancia de receptores trae consigo una mayor o menor abundancia de vías. Elnúmero de receptores por unidad de superficie define la riqueza de la sensación que recibirá elorganismo, por lo que es interesante conocer el número de unidades de que consta un órgano receptor,como pueden ser los conos y bastones en la retina. El producto de la intensidad del estímulo por lasuperficie en que se recibe es una constante, por lo tanto, si se quiere disminuir la intensidad del mismo,deberá aumentarse la superficie y viceversa.

Hay una relación clara entre la intensidad de un estímulo y su duración o tiempo de aplicación. Alrepresentarlo gráficamente aparece una curva de intensidad-duración (fig. 3.4). La intensidad del estímulovariará según la duración de la aplicación de dicho estímulo. Los estímulos poco intensos deberán serumbrales, pero además actuar a tiempos infinitos para surtir efecto. En sentido general los estímulos, porgrandes que sean, han de aplicarse durante un tiempo determinado para surtir efecto, aunque éste sea muycorto. Con estímulos de mayor duración, la intensidad umbral está relacionada con la duración delestímulo.


Modificando la intensidad del estímulo y los tiempos de acción, se obtiene siempre una curva de este tipo.Se observa que hay un tiempo mínimo de aplicación para que se produzca el estímulo umbral, es decir,para que se produzca efecto en el mínimo tiempo útil. La relación que aparece en la figura 10 se cumplesólo para corrientes que alcanzan su intensidad máxima rápidamente. Las corrientes que asciendenlentamente, a veces no hacen descargar al nervio, porque éste se adapta de alguna manera al estímuloaplicado, un proceso denominado acomodación.

La magnitud de la corriente requerida para excitar un nervio o músculo determinados se llama reobase,y el tiempo durante el cual debe ser aplicada, tiempo de aplicación. La cronaxia o tiempo de excitaciónes el tiempo que debe aplicarse una corriente doble de la reobase para producir una respuesta (Lapicque,1926). La cronaxia para cada fibra nerviosa es constante. Para una fibra nerviosa normal, es siempremenor de 1 ms, mientras que para una fibra lesionada puede alcanzar un valor hasta cien veces mayorque el normal.

Fig. 3.4 Curva teórica que muestra la relación fuerza-duración para la excitación de un tejido (muscular onervioso. Aparecen señalados los puntos correspondientes a la cronaxia y a la reobase (véase texto)


Referencias

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STEVENS, S.S., GALANTER, E.H. (1957). "Ratio scales and category scales for a dozen perceptualcontinua". J. Exp. Psychol. 54: 377.


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SCHMIDT, R.F., THEWS, G. (1989). "General and Special Sensory Physiology". En HumanPhysiology. Part III. Springer Verlag. Berlin, Heidelberg, Nueva York.

4 La visión 55

4 La visión

4.1 Aproximación al concepto de visión

Según Skeffington (1928), la visión es en sentido amplio "un proceso multisensorial, perceptivo,cognoscitivo y cinestésico". Una definición conceptual puede ser "la capacidad para procesar informacióndel entorno, obtener un significado y comprender lo que se ve mediante el sistema visual". Otra másdescriptiva: "el sentido especial mediante el que se perciben los objetos del entorno, su forma, color,posición, etc., siendo el estímulo de excitación la luz que proviene de los objetos, y que incide sobre laretina". David Marr (1985) resalta que "en primer lugar y fundamentalmente, la visión es una tarea deprocesamiento de información". Pero también nos recuerda a continuación que no puede concebirse a lavisión como un simple proceso, sino que además nuestro cerebro debe ser capaz de representar lainformación visual en toda su extensión.

4.1.1 Métodos objetivos de detección (fisiológicos)

Desde un punto de vista técnico pueden efectuarse pruebas objetivas, pero sólo para saber si está"funcionando" el sistema visual o parte de él. Son cambios objetivos detectables: a) La constricciónpupilar. b) El blanqueo del pigmento retiniano. c) El electrorretinograma (E.R.G.). d) Los potencialesevocados en el córtex visual.

4.1.2 Métodos subjetivos (psicofísicos)

Si bien estos hechos fisiológicos objetivamente registrables son útiles para evaluar el estado del sistemavisual, las medidas más sensibles de función visual son de naturaleza psicofísica. Dependen de respuestassubjetivas, en las cuales los sujetos humanos son utilizados como si se tratara de instrumentos demedición. Considerando al sujeto como un instrumento, se intentará averiguar en qué momento detectadiferencias (por ejemplo, contraste de colores). La experiencia concluirá cuando no se detectendiferencias. Si se considera al sujeto como un servomecanismo, se le solicitará que se adapte hasta quelos hemicampos coloreados parezcan iguales.


Otro tipo de información puede obtenerse midiendo la sensibilidad del detector, es decir, qué diferenciadebe existir entre los campos para que exista una desigualdad perceptible. Ejemplo, ver la diferencia entreun objeto y el fondo. Así, la isóptera correspondiente a un estímulo determinado constituye el límite dela zona del campo visual dentro del cual el objeto-estímulo se percibe diferente del fondo. El sistemavisual humano está dotado de una sensibilidad tal que es capaz de detectar en la oscuridad un destello,si una docena de fotones inciden sobre la retina.

Skeffington (1928) propuso que "visión es la capacidad de comprender los estímulos visuales". Trata lavisión como un fenómeno holístico (integrador) que se desarrolla por las contribuciones de: Postura yequilibrio. Proceso antigravitatorio. Proceso de situación. Saber dónde está cada cosa. Proceso deidentificación. Saber qué es cada cosa. Proceso fonador-auditivo. Capacidad de describir con palabrascosas que se ven directamente, o en las que se piensa indirectamente (op. cit. en Rodríguez, 1995).

4.2 Ciencias de la visión

La percepción visual ha sido un problema que ha atraído la atención de los científicos durante muchossiglos. En 1604, Kepler escribió: "La visión, como digo, sucede cuando la imagen de todo el hemisferiodel mundo exterior, se proyecta en el interior de la retina cóncava". Newton (1709) sentó las bases de lostrabajos modernos sobre visión del color y Helmholtz (1910) tiene en su tratado de óptica fisiológicaaspectos que aún hoy en día mantienen todo su vigor (op. cit. en Marr, 1985). El estudio de la visión oproceso visual requiere la conjunción de muchos aspectos interdisciplinarios para cada una de sus etapas.Con la síntesis de todos ellos puede lograrse la comprensión de la percepción visual. Desde el punto devista físico, el ojo es un receptor de energía radiante. Desde el fisiológico, es un sistema transformadorde energía para ser integrada en el cerebro. Los objetivos de las ciencias involucradas en el estudio dela visión son a grandes rasgos:

Anatomía. Estructura y organización del ojo y la vía visual.

Fisiología. Función del ojo y del sistema visual.

Física. Biofísica de la formación de la imagen y de la fotorrecepción.

Microbiología. Patología ocular causada por microorganismos.

Optometría. Funcionalidad del sistema visual en relación con el entorno.

Patología. Disfunciones visuales por causas patológicas congénitas.

Psicología. Mecanismos psicológicos de la percepción visual.

Química. Fotoquímica de la visión y mensajes químicos en el sistema visual.

4 La visión 57

4.3 Estímulo de la visión

4.3.1 Estímulos inadecuados

Incluyen los hechos no luminosos que producen sensación de visión. Producen sensaciones luminosasinformes denominadas fosfenos o fotopsias. Forman parte de los fenómenos entópticos. Se distinguen:

- Fosfenos por presión. Aparecen como una mancha con un borde contrastante, al ejercer presión sobrela esclerótica. Se perciben como luces distantes. Su apariencia depende de su observación a la luz o a laoscuridad, así como ligeramente de los sujetos. Si la región del globo ocular presionada es la nasal, seperciben en el lado temporal, y viceversa. La aparición del fosfeno depende de si es observado con luzo en la oscuridad. Puede aparecer oscuro en el ojo adaptado a la luz y claro en el ojo adaptado a laoscuridad.

- Fosfenos por movimiento. Se observa en el ojo adaptado a la oscuridad. Al mover rápidamente los ojos,aparecen dos círculos de luz: uno correspondiente a la papila óptica, otro más grande corresponde a lasinserciones de los músculos rectos. Estos destellos son el resultado de la distorsión de la retina, por el"período inercial" entre el estímulo y la respuesta del nervio óptico, y de la presión por desplazamientodel humor vítreo por los estirones de los músculos extraoculares.

- Fosfenos por acomodación. En la oscuridad se observa como una luz periférica, cuando el músculociliar se contrae durante la acomodación. En la luz, como un objeto más o menos lejano que se vuelvegris sobre un fondo brillante.

- Fosfenos eléctricos. Se observan haciendo pasar corrientes eléctricas débiles a través del ojo. Estánrelacionados con la transmisión del impulso eléctrico a partir de los fotorreceptores.

- Fosfenos por radiación. Aparecen al hacer pasar rayos X, u otra radiación ionizante a través de la retina.Astronautas en órbita han informado de fosfenos, quizás debido a rayos cósmicos.

4.3.2 Estímulos adecuados

Son las radiaciones electromagnéticas visibles que corresponden al rango de "luz". Los receptores sonlos conos y bastones (fotorreceptores), que suponen aproximadamente el 70% de los receptores de todoel organismo humano. Casi un 30% de las vías nerviosas aferentes, que proyectan al sistema nerviosocentral, está constituido por fibras de los dos nervios ópticos. Estos datos dan a la visión el rango desentido dominante en el ser humano. El ojo humano es sensible únicamente a la estrecha franja deradiaciones conocida como espectro visible, dentro de la amplia banda de radiaciones electromagnéticasque nos envuelve y que va desde los rayos "gamma", cuya longitud es una milmillonésima de metro, alas ondas de radio, con una longitud de onda de varios kilómetros. El espectro visible para el ojo humanoen condiciones de iluminación normales (luz diurna), abarca desde los 380 a los 780 nm, es decir, desdeel violeta al rojo (Figura 4.1).


Fig. 4.1 Espectro electromagnético con el espectro visual ampliado. Abajo, energía requerida por muchos procesosfotobiológicos en la naturaleza (de Wald y otros, 1959)

Por otra parte, el brillo, percibido por observadores humanos, no está exclusivamente en función delcontenido energético de la luz, ya que diferentes longitudes de onda luminosa producen sensacionesvisuales con diferente eficacia. Así, las longitudes de onda media identificables como verdessubjetivamente, son las más eficaces para producir una sensación visual. Las longitudes de onda larga(rojas) o las de onda corta (azules) requieren cantidades de energía muy superiores para producir nivelesequivalentes de brillo.

4.4 Información proporcionada por el sistema visual

El sistema visual proporciona información diversa y exhaustiva del entorno:

- Luz y oscuridad - Intensidad luminosa (brillo)- Contraste (claro-oscuro) - Imagen (reproducción de la forma)- Agudeza visual (resolución de la imagen) - Sentido espacial o de profundidad (percepción del relieve)- Percepción del movimiento o resolución de la imagen en el tiempo - Reconocimiento y comparación de imágenes de acuerdo con experiencias previas- Percepción cromática. Discriminación de colores y contraste de color

4 La visión 59

4.5 Etapas del proceso visual

Los antiguos griegos pensaban que la visión era un "fluido interno que emanaba del ojo". Hoy díasabemos que es la energía radiante la que reflejada en los objetos que componen una escena, incide enel ojo, donde comienza la primera etapa del procesado de la información visual. El proceso visual puedeser subdividido en seis fases de las cuales las cinco primeras explican las etapas de la vía sensorial operceptiva, y la sexta resume los sistemas que modulan esta percepción mediante un proceso retroactivo(Figura 4.2).

I. Organización del estímulo luminoso. Refracción de los rayos luminosos y enfoque de imágenes sobrela retina.

II. Fototransducción. Transformación o transducción de cuantos de luz (fotones) en una señal nerviosaa través de la actividad fotoquímica. Tiene lugar exclusivamente en los fotorreceptores de la retina.

III. Codificación de la señal visual en la retina. Procesamiento de la actividad neural en la retina,(bipolares-ganglionares) y transmisión de impulsos codificados a través del nervio óptico.

IV. Codificación de la señal visual en el tálamo. Amplificación de la señal visual de la retina y supresiónde información no pertinente en los cuerpos geniculados laterales.

V. Decodificación de la señal visual en el córtex. Procesamiento de la señal visual primero en el córtexvisual (lóbulo occipital), posteriormente en las áreas de asociación, y por fin en el área interpretativageneral (zona temporo-parieto-occipital) que culmina con la percepción visual.

VI. Retroalimentación en el sistema visual. Reflejos asociados con el sistema visual, como laacomodación, la graduación de la abertura pupilar y el control de los movimientos oculares.

Fig. 4.2 Etapas del proceso visual


4.6 Peculiaridades en la percepción de la imagen

Enderezamiento. La imagen se forma invertida, pero los objetos se ven derechos. El proceso deenderezamiento es de orden psicológico y se inicia en el niño, por asociaciones diversas, sobre todo lassuministradas por el sentido del tacto. Proyección. Es la capacidad de situar los objetos que se ven a unadistancia determinada. Se basa en informaciones previas del aprendizaje propioceptivo y táctil (mediciónde distancias caminando o alargando los miembros).

4.7 Fenómenos entópticos

A veces las imágenes retinianas pueden corresponder a objetos situados dentro del ojo, y se hablaentonces de fenómenos o imágenes entópticas. Un tipo son los fosfenos, descritos anteriormente. Eldesprendimiento de cuerpos dentro del humor vítreo provoca la visión de sombras que se denominan"moscas volantes" cuando se mira al cielo o a una luz. También si hay muchos puntos opacos en elcristalino o en la córnea, al recibir luz, brillan rodeados de un halo coloreado. La red vascular de la retinapuede observarse en uno mismo, si se mira al cielo claro por el agujerito de una tarjeta que se mueve paradesplazar las sombras de los vasos sobre la retina. Son las figuras de Purkinje. Los glóbulos rojos se venmirando al cielo a traves de un vidrio azul-violeta, o bien con el aparato de Fortin, con el que se proyectauna intensa luz de ese color, colocada lateralmente con respecto al ojo y animada de movimiento devaivén.

Referencias

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MARR, D. (1985) "Introducción general" en La Visión. Alianza Editorial. Madrid.

RODRIGUEZ, J.L., RODRIGUEZ, A. (1995) "¿Qué es la Optometría?". Ver y Oír, nº 97: 45-47.

WALD, G. (1971). "Vida y luz" (Sci. Am. 1959) en La base molecular de la vida. Editorial Blume.Madrid. pp: 357-358.


COLOMA, P., MATEOS, F. (1993). "El proceso de la visión". Revista del Optico Optometrista, nº 121:27-32.

URTUBIA VICARIO, C. (1983). "Aspectos generales del proceso visual". Ver y Oír, nº 3: 13-26.

5 Organización esructural de la retina 61

5. Organización estructural de la retina

5.1 Origen embriológico

La retina puede considerarse una "porción móvil del cerebro", ya que es una estructura del sistemanervioso central que se mueve junto con el ojo. Los tallos ópticos nacen del tubo neural, entre eldiencéfalo y el telencéfalo. De hecho el nervio óptico, que conecta la retina con los centros visualesencefálicos, es desde el punto de vista estructural y funcional una vía del sistema nervioso central, másque un nervio periférico.

La retina deriva del ectodermo interno del tubo neural. Toda la retina deriva de una evaginación del tuboneural formada por dos capas que reciben el nombre de copa óptica (cáliz óptico). La capa externa dela copa origina el epitelio pigmentario y la interna origina el resto de la retina. La cavidad embrionariaentre las dos capas de la copa óptica recibe el nombre de ventrículo óptico. Esta cavidad se obliteradurante el desarrollo por la interdigitación de prolongaciones citoplasmáticas de las células del epiteliopigmentario, hacia los segmentos externos de los fotorreceptores.

En la zona entre el epitelio pigmentario de la retina y la retina propiamente dicha, puede haber comoconsecuencia de patologías diversas, una separación o espacio que causa ceguera parcial. Estedesprendimiento que vuelve a crear la cavidad de la vesícula óptica, se debe en parte a la falta de uniónentre la neurorretina y la capa pigmentaria, excepto a nivel de la ora serrata y el disco óptico, donde laretina está firmemente unida a la capa coroidea.

La formación de la retina humana comienza en forma de pliegues, entre los 20 y los 23 días de vidaembrionaria. A las 7 semanas se han formado en la parte posterior del neuroepitelio dos estratosdiferentes: el externo y el interno. Hacia las 12 semanas se forman los primeros conos y hacia la semana15 los primeros bastones, a partir de la capa nuclear externa. En este mismo período pueden yaidentificarse algunas sinapsis en las dos capas plexiformes. Por otra parte, la melanina comienza aaparecer en el epitelio pigmentario en la primera semana de vida embrionaria.

Ontogenéticamente, la retina constituye una extensión del cerebro anterior que avanza junto con el nervioóptico hasta penetrar en el ojo y formar las partes siguientes (Fig. 5.1):


a) La neurorretina (retina visual), y el epitelio pigmentario hasta la ora serrata, límite de la retinafuncional. Tiene una superficie aproximada de 5 cm y unos 0,56 mm de grosor en la zona más espesa.2

En el ecuador es muy fina (0,18 mm) y en la ora serrata (0,88 mm).

b) La retina ciliar, en la capa posterior del cuerpo ciliar.

c) La retina iridiana, en la capa posterior del iris.

Fig. 5.1 Delimitación de la retina funcional en el globo ocular

5.2 Organización espacial

La retina es la membrana fotosensible del ojo que contiene los fotorreceptores: conos, que responden aniveles elevados de luminosidad y que son responsables de la visión diurna y en color (visión fotópica),y bastones, con respuestas a muy baja intensidad luminosa y que permiten la visión nocturna (visiónescotópica), sin detalles ni color. Cuando los fotorreceptores reciben el estímulo luminoso adecuado seexcitan, y transmiten señales a través de sucesivas neuronas en la propia retina, que a través de las fibrasdel nervio óptico alcanzarán en primer lugar el tálamo y posteriormente la corteza cerebral, donde seintegrará en último lugar la información luminosa.

La retina humana, como la de todos los vertebrados, es una retina invertida, en la que los fotorreceptoresse encuentran en la capa más externa y las neuronas que intervienen en el procesamiento y la transmisiónde la información al cerebro en las internas. Ocupa los dos tercios posteriores del ojo. Internamente estáen contacto con el cuerpo vítreo y externamente con la membrana de Brüch de la coroides.


En general, las células están geométricamente orientadas en dos planos: uno perpendicular a la curvaturadel globo ocular, y el otro paralelo a la misma. La sucesión de fotorreceptores, células bipolares y célulasganglionares, forma columnas de células o vías de señalización orientadas en dirección axial a lacurvatura retiniana. Las células horizontales y las células amacrinas se orientan paralelamente a lacurvatura ocular, lo que posibilita la interacción entre las células de las columnas. Por otra parte, las víasde señalización están organizadas para la convergencia. En efecto, estudios de topografía en retinahumana efectuados por Farber y col. (1985) y más recientemente por Curcio y col. (1990), demuestranque la retina de un adulto humano posee en cada ojo entre 80 y 110 millones de bastones y entre 4 y 5millones de conos, que después de conectar con las bipolares concentrarían su mensaje enaproximadamente un millón de células ganglionares. Cada una de estas células, sería como un colector,de manera que algunos fotorreceptores que enviando individualmente impulsos débiles no lograríanestimular la célula, pueden conseguirlo al confluir mediante la sumación espacial. Considerando laorganización neural vertical, tendremos:

Neurona I: Fotorreceptores Sinapsis I: Capa plexiforme externa

Neurona II: Células bipolaresSinapsis II: Capa plexiforme interna

Neurona III: Células ganglionares

Fig. 5.2 Esquema general de la retina con las diversas conexiones sinápticas


5.3 Estratificación convencional de la retina

Se distinguen en la retina visual (excepto en la fóvea) diez estratos o capas a partir de una observacióncon microscopía óptica (Fig. 5.2). Desde la coroides hacia el humor vítreo, se disponen según:

1.- Estrato pigmentario o epitelio pigmentario de la retina (EPR). Constituido por las células delepitelio pigmentario.

2.- Estrato fotosensible o capa de los conos y bastones. Formada por los segmentos externos delos fotorreceptores que responden a estas dos morfologías.

3.- Membrana limitante externa (MLE). Complejos de unión (uniones selladas) entre las célulasgliales de Müller y los segmentos internos de los conos y los bastones.

4.- Estrato nuclear externo o capa nuclear externa (CNE). Contiene los cuerpos celulares conlos núcleos de los conos y bastones. Internamente a los núcleos de los conos se hallan hastacuatro hileras de núcleos de bastones. En la fóvea hay hasta diez hileras de núcleos de conos.

5.- Estrato plexiforme externo o capa plexiforme externa (CPE). Lugar de sinapsis entrefotorreceptores, células bipolares, células interplexiformes y células horizontales. Es más espesaen la región central debido a que los axones de los conos y bastones son más largos y oblicuosa medida que se acercan a la fóvea. Por eso esta región de la retina recibe el nombre de capa delas fibras de Henle.

6.- Estrato nuclear interno o capa nuclear interna (CNI). Contiene los cuerpos celulares con losnúcleos de bipolares, horizontales, amacrinas, interplexiformes, células ganglionaresdesplazadas y los de las células gliales de Müller.

7.- Estrato plexiforme interno o capa plexiforme interna (CPI). Lugar de sinapsis de las célulasbipolares, amacrinas, ganglionares e interplexiformes.

8.- Capa de las células ganglionares. Formada por los núcleos de la mayoría de las célulasganglionares en varios estratos, células amacrinas desplazadas, los de algunos astrocitos, yademás sinapsis como en la plexiforme interna. El espesor de esta capa es de unos 10 a 20micrómetros en la retina periférica, pero en la región macular alcanza los 80 micrómetros debidoa la existencia de hasta 10 estratos de núcleos celulares.

9.- Capa de las fibras del nervio óptico. Responde a la disposición en haz de los axones de lascélulas ganglionares, que desde toda la semiesfera posterior del ojo, convergen para formar elnervio óptico. Estos axones no presentan ramificaciones.

10.- Membrana limitante interna (MLI). Complejos de unión entre terminaciones expandidas de lascélulas de Müller en la superficie vítrea.


5.4 Conexiones sinápticas en las capas plexiformes

5.4.1 Sinapsis en la plexiforme externa (Primera sinapsis)

Observaciones al microscopio electrónico han revelado transmisiones sinápticas de:

- Fotorreceptores a células bipolares.- Fotorreceptores a células horizontales.- Células horizontales a fotorreceptores.- Células horizontales a bipolares.- Sinapsis eléctricas entre los cuerpos sinápticos de ciertos tipos de fotorreceptores.- Interplexiformes a bipolares y horizontales.

Tríadas. En los cuerpos sinápticos de los fotorreceptores se dan invaginaciones profundas denominadastríadas, cuyos elementos constituyentes son (Fig. 5.3a):

- Invaginación en las terminaciones sinápticas de conos o bastones.- Una dendrita de célula bipolar invaginante en el centro de la invaginación, en los conos, y hasta cuatro

en los bastones.- Dos prolongaciones a los lados de células horizontales.

Fig 5.3 a) Organización de la tríada. b) Organización de la díada


El terminal sináptico del cono se llama pedículo o pie terminal, y el del bastón esférula. En la esférulade bastón, la invaginación es profunda, y no lo es tanto en las varias que existen en los pedículos de cono.En el terminal sináptico de ambos fotorreceptores, en un plano que atraviesa los procesos de lashorizontales que contactan en la tríada, se localiza una placa membranosa en forma de media lunadenominada lamela sináptica que, debido al aspecto que presenta en los cortes histológicos, recibecomúnmente el nombre de banda sináptica. Existen además en los pedículos de cono sinapsis "planas"con las bipolares en las regiones no invaginadas, no observadas en las esférulas de los bastones.

Contactos interceptores laterales. Se dan entre pedículos de conos y entre pedículos y esférulas debastones. Suelen ser del tipo uniones selladas o hendidas, y permiten la difusión por electrotono, delimpulso nervioso entre las células que contactan. Son sinapsis eléctricas.

5.4.2 Sinapsis en la plexiforme interna (Segunda sinapsis)

Igualmente se han descrito transmisiones sinápticas entre los siguientes elementos:

- Bipolares a ganglionares- Bipolares a amacrinas- Amacrinas a bipolares- Amacrinas a amacrinas- Amacrinas a ganglionares- Amacrinas a interplexiformes- Interplexiformes a amacrinas (menos frecuentes)

Díadas. Son las uniones entre las células amacrinas y las sinapsis axodendríticas de la bipolares a lasganglionares (Fig. 5.3b).

5.5 Células no neuronales en la retina

5.5.1 Astrocitos

Células gliales situadas paralelamente a las fibras ópticas y a los vasos sanguíneos. La mayoría de lasretinas, y en especial las de los primates, no contienen oligodendrocitos.

5.5.2 Gliocitos radiales o células de Müller

Son células gliales gigantes, un tipo celular incluido dentro de la ependimoglía, ya que desempeñantambién el papel que corresponde a las células ependimarias, que revisten otras cavidades ventricularesdel cerebro. Atraviesan verticalmente la retina desde la membrana limitante interna, hasta la membranalimitante externa. Actúan como "remaches" de ambas capas para su sujección.


Esta función mantiene constante la presión del fluido extracelular, así como el propio espesor dela retina, de forma que se opone a un eventual engrosamiento que pudiera originarse porextravasación de fluido vascular o por inflamación. Tienen prolongaciones orientadas en formaradial que llenan los intersticios entre las neuronas de la retina, sobretodo en las capas plexiformesy nucleares, aunque incluyen porciones de conos y bastones. No contactan con el segmento externode los fotorreceptores. En cierto modo, envuelven a las neuronas de la retina, con lo quedesempeñan funciones de sostén y aislamiento de estas células. Llenan todos los espacios noocupados por neuronas, excepto en la retina central, donde lo hacen los astrocitos. Son, además, unafuente de energía que se almacena en ellos en forma de glucógeno.

5.5.3 Epitelio pigmentario de la retina

La capa pigmentada de la retina responde a un epitelio monoestratificado, un mosaico celular de unos 10-20 micrómetros de espesor, denominado epitelio pigmentario de la retina (EPR). Mediante su láminabasal está en relación con la membrana de Brüch de la coroides para su nutrición y oxigenación. Lasuperficie de unión entre células adyacentes del epitelio pigmentario tiene una cierta apariencia demembrana cristalina al ser observada al microscopio, y ha sido denominada membrana de Verhoeff. Eltipo de uniones intercelulares responde a zónulas occludens y zónulas adherens. Las zónulas occludensestán situadas en la capa interna de las células orientadas hacia el ventrículo ocular, y cumplen la funciónde frenar los movimientos intercelulares de las moléculas a través del epitelio, con lo cual se facilita elcontrol de su transporte a través de las células epiteliales. La capa de células del epitelio pigmentario,unida de esta manera, forma una barrera de resistencia eléctrica de gran magnitud, denominadamembrana R. Además, poseen uniones selladas (hendidas), que posiblemente acoplen de forma eléctricaunas células epiteliales con otras.

Se calcula que el número de células del epitelio pigmentario de la retina humana oscila entre los cuatromillones y medio y los seis millones. Sus células son proporcionales al número de fotorreceptores en lamácula, y más escasas en la periferia retiniana. En promedio (excepto en la región central), el polo apicalde una célula del epitelio pigmentario contacta hasta con 30 fotorreceptores, que pueden ser todosbastones, mezcla de conos y bastones, y sólo conos. La célula epitelial fagocita las porciones más apicalesde los segmentos externos de los fotorreceptores que incluyen los discos más antiguos.

Estas células contienen abundantes gránulos de melanolipofuscina, que proviene de la mezcla demelanina y lipofuscina. Hay más densidad de pigmento en la región macular que en la región periférica.No obstante, el grado de pigmentación global es variable en relación con la raza o el fenotipo delindividuo. Los gránulos de melanina están concentrados principalmente en el polo apical de las célulasy también en las prolongaciones citoplasmáticas que se entrelazan con los segmentos externos de losconos y bastones. Estas prolongaciones abrazan hasta un tercio de la longitud de un segmento externode un bastón y algo menos en el cono. La melanina es un pigmento oscuro que impide la reflexión de laluz por todo el globo ocular evitando la iluminación difusa de la retina. Contribuye, así, a la nitidez dela imagen, mediante el contraste entre puntos claros y oscuros.


Los albinos son personas que carecen de melanina en todo su cuerpo (piel, cabello, iris, coroides yepitelio pigmentario) debido a un defecto hereditario. Cuando una persona albina entra en un áreailuminada, la luz que incide sobre su retina se refleja en todas direcciones a través de las ahora superficiesclaras (prácticamente transparentes), de forma que un único punto de luz, que normalmente excitaría tansólo a unos pocos fotorreceptores, excitará a muchos más al ser atravesados por los rayos luminosos, queademás incidirán en éstos de forma más oblicua que lo normal con lo que la agudeza visual disminuiráen gran medida. En este sentido, y dependiendo del grado de albinismo, la agudeza visual de los albinos,incluso con la mejor corrección óptica posible, se halla confinada en un 10-20% respecto a las personasnormalmente pigmentadas.

La capa pigmentada almacena, por otra parte, grandes cantidades de vitamina A, la cual se intercambiacontinuamente a uno y otro lado de la membrana de los segmentos externos de conos y bastones, que seencuentran insertados entre las evaginaciones de las células del epitelio pigmentario. A partir de ella seformará el componente no proteico (retinal) de los cuatro tipos de pigmentos visuales que existen en losfotorreceptores del ojo humano. Proporciona asimismo apoyo metabólico y funcional por medio deltransporte activo de iones, a los conos y bastones. Se ha demostrado que es esencial para la supervivenciade los fotorreceptores, ya que cuando falta o está gravemente dañada, los conos y bastones adyacentesdegeneran. La integridad estructural y funcional del epitelio pigmentario de la retina es necesaria parala generación del potencial de receptor en los fotorreceptores.

5.6 Tipos neuronales en la retina

En la retina de primate, pueden distinguirse los tipos neuronales siguientes:

Fotorreceptores (NEURONA I). Son los conos y los bastones. Son células epiteliales transformadas océlulas neuroepiteliales. Realizan la fototransducción, o transformación del estímulo luminoso en señalnerviosa.

Células horizontales. Transmiten señales horizontales de retroalimentación en la plexiforme externa. Elnúmero y la longitud de las prolongaciones de las células horizontales aumenta desde la retina centralhasta la retina periférica. En la mayor parte de los vertebrados parecen existir al menos dos variedadesde estas células. En los primates, tienen dendritas que establecen dobles o triples sinapsis con los conosy forman tríadas. Existen dos tipos funcionales (Kolb y col.1980; Boycott y col. 1987):

- Células horizontales H1 o de axón corto tipo I. Contactan con conos y con bastones.- Células horizontales H2 o de axón corto tipo II. Conectan exclusivamente conos con conos.

Células bipolares (NEURONA II). Transmiten señales desde los bastones, los conos y las célulashorizontales a la capa plexiforme interna, donde establecen sinapsis con células amacrinas o ganglionares.En la retina de los primates, se pueden distinguir un tipo de bipolar para bastón y hasta ocho variedadespara cono según :


- Polisinápticas o difusas de bastones (Bipolares con terminaciones en forma de brocha). Susdendritas, muy abundantes, contactan con varios bastones y su número depende de la regiónretiniana. Cada célula tiene contacto con bandas sinápticas de uno o muchos bastones ycélulas horizontales dentro del estrato plexiforme externo. A su vez, establece sinapsisaxosomáticas, axodendríticas y cintiformes con células ganglionares y amacrinas dentro delos estratos plexiforme interno y capa de las células ganglionares.

- Polisinápticas o difusas de conos. Contactan con varios conos en la región extrafoveal. Se lasclasifica a su vez en planas e invaginantes, según su contacto en el pedículo del cono. Cadacélula efectúa contactos sinápticos con la base de muchos conos de todos los tipos, dentro dela capa plexiforme externa, y sinapsis con todos los tipos de ganglionares y con amacrinasdentro del estrato plexiforme interno.

- Monosinápticas de conos o bipolares enanas. Contactan cada una con un sólo cono en lafóvea y en la región perifoveal. Se las clasifica en bipolar (enana) invaginante, si su dendritaes el elemento central de la tríada en la invaginación del pedículo y bipolar (enana) plana,cuando su contacto en la base del cono no es invaginado. Debe tenerse en cuenta que cada unode estos tipos se considera funcionalmente diferente según los conos sean sensibles al azul,al rojo o al verde. A su vez, efectúan numerosas sinapsis con células amacrinas y con unaúnica célula ganglionar enana (también específica para la vía de cada tipo de cono), y quizáscon algunas ganglionares difusas.

Células amacrinas (neuronas anaxónicas). Transmiten señales en dos direcciones: directamente desdelas células bipolares a las células ganglionares, u horizontalmente, dentro de la capa plexiforme, entrelos axones de las células bipolares, las dendritas de las células ganglionares y otras células amacrinas,o entre éstas últimas y las interplexiformes. Sus núcleos se hallan ubicados en la subcapa interna de lacapa nuclear interna. Este estrato se adelgaza hacia la fóvea y desaparece en la fóvea central, al igual quelas células horizontales. Los procesos de las células amacrinas no tienen bandas sinápticas, perocontienen densas acumulaciones de vesículas sinápticas, próximas a zonas de posibles sinapsis. Boycotty Dowling (1969) propusieron una clasificación morfológica de las amacrinas según:

a) Estratificadas. Desde el soma celular se emite un proceso dirigido interiormente que se ramificasucesivamente en procesos cada vez más finos, en una capa horizontal claramente precisa. Estaramificación tiende a ser moderada. A su vez consideraron:

- Células amacrinas uniestratificadas. Con ramificaciones en un solo plano.- Células amacrinas biestratificadas. Con ramificaciones en dos planos.

b) Difusas. Pueden mostrar dispersión difusa o no estratificada de sus procesos:

- Células amacrinas difusas de campo estrecho. Procesos poco extendidos. Se conocen tambiéncon el nombre de células nudosas de Poliak.

- Células amacrinas difusas de campo ancho. Procesos muy extendidos.


Hay además una variedad denominada desplazada, debido a que su cuerpo celular se encuentra en la capade células ganglionares. Como se verá más adelante, la actual clasificación tiene en cuenta ademásaspectos bioquímicos, distinguiéndose hasta 45 tipos celulares.

Células ganglionares (NEURONA III). Reciben sus impulsos de las bipolares y amacrinas y transmitenseñales de salida desde la retina al cuerpo geniculado lateral y al mesencéfalo.

Dowling y Boycott (1968), basándose en estudios anteriores de Ramón y Cajal (1911) y de Poliak (1941)distinguieron dos tipos funcionales básicos: grandes (polisinápticas) o pequeñas (monosinápticas).Algunas células ganglionares están asimismo "desplazadas", y tienen sus cuerpos celulares cerca de lascélulas amacrinas en la capa nuclear interna. Aunque ya estos autores distinguían casi 20 tipos diferentes,los dos tipos básicos en varias especies de vertebrados son:

- Células ganglionares enanas o monosinápticas. Cada una efectúa varios contactos sinápticos con una célula bipolar enana y con células amacrinas.

- Células ganglionares difusas o polisinápticas. Efectúan sinapsis con muchas células de

todos los tipos de bipolares y con células amacrinas.

Células interplexiformes. Transmiten señales en dirección retrógrada desde la capa plexiforme internahasta la plexiforme externa. Sus cuerpos neuronales están situados en la capa nuclear interna. Las señalesemitidas por este tipo de células son todas inhibitorias y se supone que controlan la diseminación lateralde señales visuales por las células horizontales en la capa plexiforme externa.

5.7 Retina central y retina periférica

5.7.1 Región macular y fóvea

Una definición precisa de la región central de la retina, que considera al resto de la retina regiónperiférica, incluye distinciones fisiológicas y psicofísicas, así como neuroanatómicas. En todas lasespecies de vertebrados, incluida la humana, existen regiones retinales funcionalmente especializadas apartir de una desviación organizativa. Las zonas especializadas para inspeccionar detalles son ricas enconos, y los contienen más delgados y en más cantidad de ellos por unidad de área que otras zonas. En el ser humano, la zona rica en conos hacia el centro de la retina tiene aproximadamente 6-8 mm. dediámetro y en general se la delimita por la presencia de un pigmento carotenoide amarillo, no fotolábil,en los axones de los fotorreceptores, muy largos en esta zona (fibras de Henle) y en algunas células dela porción interna de la retina, que da a la región el nombre de mácula lútea. Está situada a unos 4 mmdel lado temporal de la papila o disco óptico. Se habla también de región central o región macular. Elpigmento macular es una mezcla de luteína y zeaxantina (Bone 1988, Handelman 1988) cuya proporciónvaría en conos y bastones. La intensidad del pigmento amarillo que ejerce cierto efecto sobre lapercepción del color varía considerablemente de un individuo a otro.


El centro de esta región rica en conos presenta una depresión o fóvea. En el ser humano, toda la depresiónocupa aproximadamente 1,5 mm o 5° de arco. La porción central de la fóvea con sólo 0,26 mm dediámetro o 54' de arco, recibe el nombre de foveola. Esta pequeña depresión retiniana está compuestaexclusivamente por conos, del tipo más fino y estilizado que existe en toda la retina (1,5 micrómetros dediámetro), que contrasta con el realmente cónico y mucho más grueso y corto de los conos situados máshacia la periferia retiniana (Tabla 5.1). El centro de la fóvea está rodeado por una región parafoveal yésta a su vez por una región perifoveal. El círculo marcado por los límites de la parafóvea tiene undiámetro de 2,5 mm y el definido por los límites de la perifóvea 5,5 mm de diámetro. La parafóvea secaracteriza por poseer la acumulación más densa de células nerviosas en toda la retina. La región fovealy la parafoveal tienen en conjunto un diámetro de 2,5 mm. Su límite externo es el punto en que las célulasganglionares se agrupan hasta en cuatro hileras de núcleos. Viene a coincidir con la zona teñida conpigmento macular. La perifóvea (1,5 cm de ancho) se termina donde la capa de células ganglionares sereduce a un solo estrato.

En la región central o región macular, los vasos sanguíneos, las células ganglionares, la capa nuclearinterna y las capas plexiformes se encuentran desplazadas lateralmente. En la foveola, el espesor de laretina se reduce de tal modo que sólo contiene conos y los segmentos interpuestos de las células glialesde Müller. De esta forma, la luz alcanza estos conos sin impedimentos. Dado que por una parte los rayosque inciden en esta zona son perpendiculares a la misma y que, por otra, la imagen del entorno seproyectará en los fotorreceptores más finos de toda la retina, el grado de resolución en ella será óptimo,es decir, se tendrá la imagen más nítida. Por ello, la foveola es la región de la retina de máxima agudezavisual. La región de entrada del nervio óptico (axones de las células ganglionares) o papila óptica notiene retina, por lo que representa un punto ciego en el campo visual del sujeto. Es un disco ovalado de1,5 mm de diámetro.

5.7.2 Distribución de conos y bastones en la retina

Osterberg (1935) efectuó un estudio de la distribución de conos y bastones en una única retina humana,si bien sus datos concuerdan con otros más actuales de tipo psicofísico. (Fig. 5.4).

Conos. La concentración de conos presenta un pico brusco de aproximadamente 199.000 conos/mm en2

la fóvea (presenta variaciones importantes según los individuos) y luego cae bruscamente hastaaproximadamente 4.000 a 5.000 conos/mm , y permanece esencialmente en ese nivel en prácticamente2

el resto de la retina. Parece existir una concentración de conos a lo largo del meridiano horizontal,principalmente en la región nasal de la retina. Continúa habiendo conos incluso en la región másperiférica de la retina, si bien la percepción del color es muy escasa en esta región.

Bastones. La concentración de bastones hace un pico a 20° fuera de la fóvea, si se toma el ángulo desdeel punto nodal imagen. Esta región, la de mayor densidad de bastones, está aproximadamente a 6 mm.de la fóvea y la densidad de bastones aquí es de unos 160.000 bastones/mm . Luego disminuye en forma2

menos brusca que la población de conos, y llega a unos 30.000 a 40.000 bastones/mm en la periferia2

extrema de la retina.


Región retiniana Diámetro lineal Diámetro angular

Retina central

I. Fóvea Depresión ligera 1,5 mm 5,2°

foveola Depresión acusada 0,4 mm 1,4°(sin vasos sanguíneos)

"isla central" Conos más finos de todala retina. (no hay bastones) 0,05-0,075 mm 0,17°-0,24°

II. Parafóvea Anillo circular de unos 0,5 mm alrededor de la fóvea 2,5 mm 8,6°

III. Perifovea Anillo circular de unos 1,5 mmalrededor de la fóvea 5,5 mm 19°

Mácula lútea Prácticamente toda la retina centralestá pigmentada por un carotenoidemezcla de luteína y zeaxantina que protege a la fóvea de las radiacionesde onda corta 5 mm 17°

Retina periférica Se subdivide asimismo en tres regiones antes de la ora serrata:

IV. Periferia próxima 8,5 mm 29°

V. Periferia media 14,5 mm 50°

VI. Periferia lejana 40 mm

VII.Periferia extremo Retina no funcional (Ora serrata) 40 mm

Tabla 5.1 Regiones funcionales en la retina (resumido de Poliak, 1941)


Fig. 5.4 Distribución de conos y bastones en la retina humana (según Oesterberg, 1935)

Referencias

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6 Metabolismo vegetativo de la retina 75

6. Metabolismo vegetativo de la retina

6.1. Nutrición de la retina

Fue Otto Henrich Warburg (1833-1970), quien en primer lugar prestó atención al inusual metabolismoactivo de la retina (tanto, que su capacidad de consumo de oxígeno es equiparable a la de un tumormaligno). Sus más importantes investigaciones acerca de los sistemas de oxidación interna de células ytejidos se fechan entre 1908 y 1924, y en ellas insiste en la importancia de la estructura celular en estasreacciones. Estos estudios, junto con el descubrimiento del NAD como enzima celular y el aislamientode la riboflavina, le merecieron la concesión del Premio Nobel en 1931. A pesar de que la retina tieneun elevado porcentaje de metabolismo, la circulación vascular del ojo normal es más que adecuada paracubrir el abastecimiento necesario de nutrientes y la eliminación de productos de desecho.

6.1.1 Irrigación de la retina

Los principales vasos sanguíneos que penetran en la retina quedan limitados a un residuo de la hendiduraen el centro de la cabeza del nervio óptico. La retina está adherida a la coroides, la cual es una rica capavascular, situada debajo de la esclerótica. El riego sanguíneo que nutre a las capas internas de la retinaproviene de la arteria central de la misma, la cual penetra en el ojo junto con el nervio óptico y luego sedivide para regar toda la superficie interna de la retina. Así pues, gran parte de la retina tiene su propioriego sanguíneo, independiente de la coroides vascular, pero es insuficiente y toma oxígeno por difusiónde la coroides. En consecuencia, las capas más externas de la retina, incluyendo especialmente lossegmentos externos de los conos y bastones, dependen en parte de la difusión de productos nutritivosdesde la coroides. Cada capilar y la porción de retina irrigada por él constituyen una unidadmicrocirculatoria.

Todos los materiales que llegan por vía coroidea deben pasar a través de la membrana de Brüch (queparece ser muy permeable a los fluidos, electrolitos y pequeñas moléculas) y a continuación pasarán através del epitelio pigmentario. La capacidad de selección y transferencia del epitelio pigmentariosuponen una barrera sanguínea para las capas externas de la retina.


Los capilares de la retina no están fenestrados, contrariamente a los de la coroides. La pared de loscapilares de la retina y los procesos envolventes de las células de Müller, junto con los astrocitos, formanla barrera sanguínea para las capas internas de la retina. Las uniones de las células endoteliales de losvasos sanguíneos son estrechas o completamente cerradas. Por ello, para entrar o salir de la retina, lamayor parte de las sustancias requieren un transporte activo a través de las células endoteliales.

El transporte de metabolitos y agua a través de los capilares retinianos y de los procesos de las célulasde Müller es probablemente análogo al que realiza el epitelio pigmentario. El dióxido de carbono, la ureay otros metabolitos de desecho, pasan en dirección opuesta, a través del epitelio pigmentario y lamembrana de Brüch hacia la circulación coroidea. Cualquier componente intravascular debe atravesarel citoplasma de al menos una capa celular, antes de llegar a la retina neural. De esta forma es como seprocesa y aprovecha el combustible para las actividades metabólicas de la retina.

6.1.2 Desprendimiento de retina

A veces, la retina visual se desprende del epitelio pigmentario. La causa puede ser el acúmulo de líquidoo de sangre entre retina y coroides, pero más frecuentemente depende de la contracción de fibrascolágenas delgadas que desde el humor vítreo tiran irregularmente de la retina hacia el interior del globoocular. La retina desprendida puede resistir a la degeneración durante dos o tres días gracias al riegosanguíneo independiente de la arteria retiniana.

6.2. Metabolismo de los hidratos de carbono y consumo de oxígeno

6.2.1 Aporte de la glucosa

Los capilares retinianos aportan en cantidad suficiente la glucosa y el oxígeno que serán metabolizadosen las capas internas de la retina. Los fotorreceptores reciben glucosa y oxígeno desde la circulacióncoroidea. El metabolismo de los hidratos de carbono y la respiración (consumo de oxígeno) están en laretina fuertemente enlazados, como en cualquier otro tejido. Estos dos procesos ocurren simultáneamentey son interdependientes. El proceso de glucólisis aerobia (unido al respiratorio) es la vía principal de laretina. Esto no obstante, existen indicios de que la glucólisis anaerobia en el segmento externo delfotorreceptor, aportaría una parte de los requerimientos energéticos en la fototransducción.

La oxidación de la glucosa a través de la vía de las pentosas-fosfato explica aproximadamente el 23%de su utilización, aunque en caso de deficiencia de oxígeno, la vía tiene una mayor importancia. Lofundamental de esta vía es que aporta pentosas para la síntesis de nucleótidos y, sobre todo, que es unafuente de NADPH. Éste interviene en la reducción del retinal "trans" en los segmentos externos de losfotorreceptores, y de aquí la importancia de esta ruta metabólica en la retina.


Al igual que en el cerebro, existe una cantidad limitada de glucosa en la retina, en forma deglucógeno, ubicado principalmente en las células de Müller. Asimismo, estas células contienen elenzima glucosa-6-fosfatasa, y son, por tanto, capaces de ceder la glucosa a las células vecinas apartir del glucógeno. El ATP producido en la retina y el cerebro deriva casi exclusivamente delmetabolismo de la glucosa.

6.2.2 Consumo de oxígeno

Se ha demostrado que el tejido retiniano junto con el tejido cerebral es el que más oxígeno consumedespués del músculo activo. Aunque es alta la tasa de respiración en la retina, la oxidación de piruvatoen las mitocondrias no se corresponde con la producción de piruvato a partir de glucosa, y éste sealmacena en forma de ácido láctico. La oxidación de la glucosa parece tener lugar en presencia deabundante oxígeno, y sin embargo el 90% del producto de la oxidación es ácido láctico.

En muchos tejidos, el ácido láctico se forma únicamente cuando hay un aporte de oxígenoinsuficiente. Existen evidencias de que las células de la retina pueden usar el ácido láctico comocombustible para una ulterior producción de energía. Los únicos tejidos que se conocía que teníanesta capacidad son el músculo y el hígado. Asimismo parece que las células de la retina son lasúnicas en poder fijar CO dentro de grandes moléculas orgánicas. Este proceso es conocido como2

fijación del dióxido de carbono.

Parece ser que los fotorreceptores consumen la mitad del oxígeno y producen la mitad del lactatode la retina. En ellos el 80% de la respiración es oxidación de glucosa. En el resto de células,corresponde al 55% de la respiración. Estudios microanalíticos en mono y conejo han demostradouna gran tasa de actividad en la región elipsoide de los fotorreceptores. Estos estudios, junto conexámenes de microscopía electrónica, manifestaron una densa acumulación de mitocondrias en laregión elipsoide de los fotorreceptores. De aquí, que el elipsoide participe en gran medida en elconsumo de oxígeno y en la producción de energía de la retina.

6.3 Metabolismo lipídico

El colesterol, los ácidos grasos libres, las grasas neutras y los fosfolípidos son transportados, aligual que la glucosa, mediante la red vascular coroidea y retiniana. Los ácidos grasos libres viajanen el plasma unidos a la seroalbúmina, mientras las grasas neutras, los fosfolípidos y el colesterolse unen a los quilomicrones, pequeños glóbulos lipídicos cubiertos por una fina capa proteica.

El colesterol desempeña un importante papel en la formación de las membranas celulares. Laconcentración de colesterol en cerebro y tejido retinal es generalmente más alta que en los demástejidos excepto en la corteza adrenal. La tasa de renovación de colesterol en las membranascelulares de la retina como en los segmentos externos de los fotorreceptores es bastante lenta. Lavida media de los lípidos en tejido nervioso y retina es de unos 15 días.


6.4. Metabolismo proteico

Las proteínas de la dieta para ser absorbidas deben ser descompuestas en la pared intestinal enaminoácidos. Todas las células de la retina y el epitelio pigmentario pueden oxidar completamente elesqueleto carbonado de todos los aminoácidos dentro del ciclo de los ácidos tricarboxílicos (ciclo deKrebs). Los aminoácidos alcanzan la retina y el epitelio pigmentario por la vía habitual coroidea y decapilares retinianos, si bien parece haber un ligero transporte por difusión a través del cuerpo vítreo.

Dentro de la retina, los aminoácidos son transportados al interior de las células en contra de un gradientede concentración y, por tanto, su transporte es dependiente de energía. La anoxia, la hipotermia y variosinhibidores respiratorios disminuyen el transporte de aminoácidos dentro de las células retinianas. Eltransporte de aminoácidos dentro de la célula suele ir acompañado de una pérdida de potasio y de unmovimiento de sodio compensatorio hacia el interior de la membrana.

6.5 Melanogénesis

En el curso de los tres primeros meses de vida intrauterina, se realiza el ciclo de maduración de lamelanina en el interior del epitelio pigmentario de la retina, con la aparición sucesiva de premelanosomassin pigmento que, cargándose de melanina, originan el melanosoma inmaduro, y posteriormente elmelanosoma homogéneo. En el adulto, los granos de melanina presentan una ultraestructura de materialhomogéneo y pigmentado, rodeado de una única membrana de aspecto ovalado o circular. La síntesis demelanina se efectúa a través de las sucesivas transformaciones del aminoácido tirosina. Los mamíferosson incapaces de sintetizar la tirosina a partir de carbohidratos. Pero puede ser sintetizada a partir de lafenilalanina por hidroxilación u obtenida de la dieta.

La tirosinasa es un enzima que contiene cobre y que es sintetizado por los ribosomas en el retículoendoplasmático rugoso; posteriormente pasa al liso, y por fin es incorporado dentro de una vesícula defosfolípido formada en el complejo de Golgi de la célula. Una "tirosinasa lenta", en presencia de oxígeno,hidroxila la tirosina a dihidroxiprofenilalanina (DOPA). Posteriormente, una "tirosinasa rápida", latransforma en dopaquinona (Fig. 6.1). Las porciones restantes del proceso no parece que seanenzimáticas, debido a lo cual, la dopa y la dopaquinona se ciclan y se oxidan a dopacroma, y despuésmediante un proceso de óxido-reducción interno y la pérdida de una sola molécula de dióxido de carbono,pasa a 5, 6-Dihidroxiindol, el más inmediato precursor de la melanina. Este último compuestoexperimenta polimerización a melanina, la cual se une mediante un enlace de quinona, a los grupossulfidril o amino de la proteína estructural.

Los gránulos de melanina del epitelio pigmentario de la retina son algo más oscuros y redondos que losque se encuentran en el iris, la coroides o la dermis. La melanina puede funcionar como un estabilizadorde radicales libres, aceptando electrones producidos por la fotoactividad de los segmentos externos delos conos y bastones. Los radicales libres generados por irradiación de luz visible en los fotorreceptores,podrían ser capturados por los gránulos de melanina, protegiendo de esa forma estas delicadas estructurasde los daños inducidos por electrones.


En la piel, la melanina actúa como una pantalla solar. Puede pensarse en una función similar en el epiteliopigmentario dentro del ojo. Puede asimismo actuar disminuyendo la reflexión interna, y respecto al ojoen general, tendría una función de disipador, al convertir la luz en calor, el cual puede ser transportadode una forma rápida y eficiente lejos de él por los capilares de la coroides. Esta última función la sugiereel hecho de que la circulación coroidea drena a través del sistema de venas vorticosas, que suministransangre a la coroides.

Fig. 6.1 Proceso de síntesis de la melanina

Lipofuscinas. Su origen aún no está aclarado, aunque recientes trabajos (Feeney-Burns y col. 1988) losconsideran como productos derivados del metabolismo en los fagosomas que digieren los discos en elepitelio pigmentario. En parte, este metabolismo contribuye a que se forme la melanolipofuscina enretinas de primate, cuando la lipofuscina se une a la melanina formada en los gránulos. En corteshistológicos aparecen como gránulos pigmentados de color marrón amarillento. Se trata de verdaderasvacuolas (lisosomas). Son más numerosos en los ancianos. Bioquímicamente se trata de un conjuntoformado por lípidos (20%), aminoácidos (30%), y enzimas.


6.6 Metabolismo de la vitamina A

La vitamina A de mamíferos es un alcohol de 20 carbonos, el retinol, que se ingiere en forma de beta-caroteno. En el intestino delgado, se forma retinol libre por escisión, que pasa a la mucosa intestinaldonde es esterificado por reacción con palmitoil-coenzima A. El éster de palmitoil se disuelve en laporción de triglicérido de los quilomicrones y pasa a la linfa. El éster es finalmente eliminado de la sangrepor el hígado y almacenado, principalmente por las células de Kupffer. El éster se descompone yreconstituye constantemente y las células del parénquima del hígado contienen retinol libre, el cual, enuna combinación mol a mol con una proteína de transporte, es enviado a los tejidos que lo requieren,entre ellos el ojo. El ojo requiere un aporte continuo de vitamina A y es el único órgano en el que se hadeterminado una función molecular para esta vitamina.

6.7 Neurotransmisores en la retina

Actualmente existe un conocimiento parcial respecto a los neurotransmisores secretados por algunas delas células de la retina. Ambos tipos de fotorreceptores secretan glutamato en las sinapsis que establecentanto con células bipolares como con las horizontales. Miller y col. (1986) han demostrado que las célulasbipolares, horizontales y ganglionares poseen receptores para el glutamato, que podría ser la moléculabásica implicada en la vía vertical de comunicación directa en la retina. Por otro lado, existen subtiposde receptores de glutamato, caracterizados por su diferente reactividad frente a diversos análogos delglutamato. En estos casos, la respuesta al glutamato puede ser ampliamente modificada por la presenciade determinados cofactores como la glicina y por el estado previo de polarización de la célula. Estudioshistológicos y bioquímicos han demostrado que hay diversos tipos de células amacrinas, con funcionesprobablemente distintas, que secretan diferentes sustancias transmisoras (Dowling y col., 1975; Pasantes-Morales, 1986; Masland y Tauchi, 1986):

- Aminoácidos: Acido gamma-amino butírico (GABA), serotonina, taurina, glicina, dopamina,acetilcolina e indolamina, que funcionan normalmente como inhibidores.

- Péptidos: Neurotensina, glucagón, sustancia P, encefalinas, beta-endorfinas, colecisto-quinina, LHRH, LTH, PIV.

Recientemente se ha informado de la adenosina como neuromodulador en la retina de mamíferos (Blazynski,1990). Han sido localizados receptores a la adenosina en algunas células amacrinas desplazadas que secretan comoneurotransmisores acetilcolina o GABA. La anhidrasa carbónica ha sido aislada en conos, y en el epiteliopigmentario de la retina, pero no en bastones. Su papel exacto no está aclarado. Se ha propuesto que una de lassustancias que inhibe a la monoaminooxidasa, la enzima que cataliza la oxidación de 5-hidroxitriptamina y dedopamina, interfiere con la discriminación de los colores rojo y verde. Debe considerarse el hecho de que unneurotransmisor o neuromodulador, que provoque excitación o inhibición, depende tanto de su propia naturalezabioquímica, como de los receptores y mecanismos de la membrana que determinarán en una célula concreta surespuesta a dicho estimulador químico.


6.8 Degeneración retiniana inducida por la luz

Un entorno luminoso muy brillante puede producir cambios degenerativos en los segmentos externos delos fotorreceptores. Estos cambios degenerativos no parece que estén totalmente relacionados con el caloro con la desnaturalización de las proteínas del segmento externo. Las quemaduras solares de la retina sonfrecuentes cuando se mira el sol fijamente o cuando se observa un eclipse sin protección adecuada, asícomo en cualquier otra actividad que permita que los rayos solares incidan directamente sobre la retina(Young, 1994).

La retina humana está normalmente expuesta a radiaciones por debajo de 10 W/cm y por encima de este2

nivel, la duración de la exposición está limitada por el parpadeo. Mirar directamente al sol produce unairradiancia retinal de 10 W/cm . La retinitis solar (quemadura del eclipse, fotorretinitis, o maculopatía2

solar), es pues el resultado de mirar fijamente al sol, y supone una quemadura de la retina así como unpunto ciego en el lugar del daño. Es el resultado de un mecanismo fotoquímico dañino, que se sigue deuna exposición de la retina a las longitudes de onda más corta del espectro visible, como el azul y elvioleta.

Al principio, en los primeros segundos, cuando se mira fijamente al sol, las pupilas se contraen. Comola retina empieza a calentarse, la pupila se dilata, haciendo que entre más energía luminosa, lo cualacelera la quemadura y aumenta su severidad. La patofisiología exacta de la reacción midriática esdesconocida, si bien probablemente implique un daño térmico y una disfunción de los receptores delreflejo pupilar que son los conos y bastones en la retina. La figura 6.2 resume los daños ocularesproducidos por la luz solar (Sliney, 1986).

Fig. 6.2 Cuadro-resumen de los diversos daños oculares en función de la longitud de onda de la radiación solar (deSliney, 1986)


Referencias

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7 Fotorreceptores 83

7 Fotorreceptores

7.1 Fotorreceptores en los mamíferos

En la retina de los mamíferos cabe distinguir dos tipos de fotorreceptores diferentes, tanto morfológicacomo funcionalmente: los conos y los bastones. Los bastones son sensibles a bajas intensidadesluminosas e intervienen en la visión nocturna (escotópica) y los conos en la visión diurna y cromática(fotópica). Son células de forma alargada, polarizadas en cuanto su forma y función, y segmentadas ensubregiones con diferente papel funcional. Si una persona pierde la total funcionalidad de los conos seráciego durante el día por lo que tendrá ceguera legal al padecer una grave incapacidad; pero si pierde lafuncionalidad de los bastones tendrá sólo ceguera nocturna.

Los conos ejecutan la función visual mejor que los bastones, excepto cuando hay muy poca luz. Elsistema de conos proporciona mejor agudeza visual que el sistema de bastones, y tiene una mejorresolución espacial y temporal de los cambios en la imagen visual. Los conos proporcionan asimismola visión cromática. El sistema de conos presenta una mejor resolución espacial por dos motivos:

a) los conos están concentrados en la fóvea, especialmente en la foveola, donde la imagen visual estámenos distorsionada; b) el sistema de bastones presenta mucha más convergencia, ya que muchosbastones transmitirán su mensaje a una sola bipolar, y esto hará que sean más difíciles de transmitir lasvariaciones espaciales. Sin embargo, sólo unos pocos conos convergen con cada célula bipolar, con loque se obtiene mejor resolución espacial (Tabla 7.1).

Los bastones tienen una longitud algo superior a los conos y son, en general, más estrechos, si biendepende de la porción de la retina que analicemos. En la retina central miden alrededor de 2 micrómetrosde diámetro, mientras que en las regiones periféricas alcanzan hasta 4 ó 5 micrómetros. Los conos dela retina periférica tienen entre 5 y 8 micrómetros mientras que en la fóvea sólo alcanzan 1,5 micrómetrosde diámetro. El sistema de los bastones, mucho más sensible, presenta acromatismo. Los bastonesamplifican la señal mucho más que los conos. Así, un único fotón puede dar una señal detectable,mientras que se requieren cientos de fotones absorbidos por un cono para evocar una respuesta similar


CONOS BASTONES

Estructura externo ancho y corto) (segmento externo más fino yDireccionalmente selectivos (segmento Menor selectividad de dirección

alargado)

Concentración de Menor que en bastones Elevada concentraciónfotopigmento

Conexiones (en primates) 2 bipolares enanas que a su vez conectan una sola bipolar en brochaCada cono en la región central conecta con Convergencia de muchos bastones a

con 2 ganglionares enanas

Respuesta a la luz Hiperpolarización Hiperpolarización

Amplificación Baja Elevada

Umbral Detección de un solo fotón. Umbral de Detección de un solo fotón. UmbralBaja sensibilidad (umbral elevado). Alta sensibilidad (umbral bajo).

iluminación: superior a 100 fotones de iluminación: superior a 10 fotones

Voltaje en relación a la Las características varían mucho dependiendo de la luz de fondo:luminancia Buena adaptación a la luz Sin adaptación a la luz

Saturación Sólo para luz muy intensa sobre 150 Td y se completa a losSaturados con luz diurna: empieza

1000 Td

Máximos de sensibilidad Tres tipos de pigmento en la especieespectral en nanómetros humana: S/A (440-445 nm), Un único pigmento (rodopsina):

Visión fotópica (cromática). Visión escotópica (acromática).

M/V (530-535 nm) , L/R (560-565 nm) 498 nm.

Resolución espacial: Elevada por lo que se refiere a los conos Muy baja debido a la granagudeza visual rojos y verdes. Los conos azules están muy convergencia

dispersos.

Resolución temporal Alta Baja

Respuesta temporal Rápida Lenta

Tiempo de regeneración:adaptación a la Unos 5 minutos Entre 40 y 60 minutos

oscuridad

Tabla 7.1 Diferencias estructurarles y funcionales entre conos y bastones


7.2 Estructura de los fotorreceptores

Cada fotorreceptor (Fig. 7.1), tomando como centro su cuerpo celular, presenta dos regiones:

a) Expansión externa, que consta de una zona transductora o segmento externo, una estructura conectorao segmento de conexión, y una zona para el mantenimiento de la homeostasis celular o segmento interno.

b) Expansión interna, con una fibra conductora y una zona transmisora o terminal sináptico.

Fig. 7.1 Esquema de los dos tipos de fotorreceptores


7.2.1 Segmento externo

El segmento externo de un bastón es una estructura cilíndrica y alargada, mientras que el de un cono esrelativamente corto, cónico y afilado. Cada segmento externo constituye un apilamiento de discos ennúmero de varios cientos, de naturaleza membranosa, que responde a una doble estructura lipídica en laque se ubican las proteínas de transmembrana que constituyen el fotopigmento. Están orientados enángulo recto en relación al eje longitudinal de la célula. Según las especies, la cantidad de discos oscilaentre 600 y 1000 para los bastones. Los discos pueden ser hendidos o lobulados. En los conos hay másdiscos (entre 1000 y 1200) pero su espesor es menor. Todos los discos de un cono mantienen sucontinuidad con la membrana celular, pero sólo algunos discos de un bastón lo hacen (Nilsson, 1964).Los conos y bastones poseen pigmentos fotosensibles específicos y diferentes en su estructura. Los cuatrofotopigmentos poseen el 11-cis retinaldehído como cromóforo (captador de luz) y están unidos a otrastantas diferentes opsinas (porciones proteicas puras). La eficiencia de captación luminosa del segmentoexterno, se hace en forma óptima debido a la orientación axial, respecto a la luz, de los cromóforos dela molécula de fotopigmento en el plano del disco. Es dentro de este segmento externo donde tienen lugarla fototransducción y la génesis del potencial de receptor.

7.2.2 Segmento de conexión

El estrecho tallo que conecta los segmentos externo e interno es un puente citoplasmático por dondepasan los productos de la biosíntesis. Encierra un cilio que se extiende desde un cuerpo basal complejo,situado en el vértice del segmento interno, hasta el segmento externo, que es en realidad una porción muymodificada de dicho cilio.

7.2.3 Segmento interno

Contiene el citoplasma propiamente dicho de la célula, con sus orgánulos característicos. El segmentointerno se subdivide en dos partes: Una porción distal o externa, llamada zona elipsoide donde selocalizan las mitocondrias, que desempeñan un papel crucial en el suministro de energía para elfuncionamiento de los fotorreceptores. Es mayor en conos y tiene más mitocondrias que en los bastones.La otra, porción proximal o interna, llamada zona mioide, contiene el complejo de Golgi y un extensoretículo endoplasmático.

7.2.4 Cuerpo celular

Contiene el núcleo con la información genética, más voluminoso en conos que en bastones.

7.2.5 Fibra conductora

Es una delgada fibra de citosol rica en neurofibrillas. Son los neurotúbulos que atraviesan de arriba aabajo la célula. En la región macular, zona en la que alcanzan mayor longitud, dan a la plexiforme externael nombre de capa de las fibras de Henle.


7.2.6 Terminales sinápticos

Cada fibra termina en un terminal sináptico especializado que está en contacto sináptico complejo conlas fibras nerviosas de las células bipolares y horizontales.

a) Pedículo o pie terminal. Recibe este nombre la terminación sináptica del cono, debido a que lasuperficie sináptica tiene una base plana. La base aplanada de cada pedículo presenta hasta 25invaginaciones.

b) Esférula o bulbo terminal. Es la denominación del terminal sináptico del bastón, debido que espequeño y redondeado. Presenta una única invaginación.

Los terminales sinápticos de conos y bastones se ponen en contacto entre sí mediante uniones hendidas,que funcionalmente corresponderían a sinapsis eléctricas. En retina de primate no se han observadocontactos de este tipo entre esférulas únicamente.

7.3 Renovación de proteínas y discos

Los orgánulos citoplasmáticos del segmento interno sintetizan las nuevas proteínas, incluídas lasfotorreceptoras. Una vez sintetizadas, son transportadas a traves de la estructura conectora hasta la basedel segmento externo, donde se forman los discos de doble membrana característicos. Esto fue verificadopor Young (1967) mediante técnicas autorradiográficas. En efecto, cuando un aminoácido tritiado seincorpora dentro de un bastón, se incorpora a la biosíntesis de proteínas en la región mioide, y en pocotiempo, la proteína radioactiva puede ser observada en un migración hacia el segmento externo a travésdel cilio de conexión. Aproximadamente el 60% del material de la membrana es proteico y el 40%lipídico, principalmente compuesto de fosfolípidos.

Los nuevos discos de los bastones se forman continuamente en el segmento de conexión medianteplegamientos sucesivos de la membrana celular, y las moléculas de pigmento visual se incorporanorientadas regularmente y alineadas con toda precisión en la cavidad de los pliegues membranosos. Losdiscos se desplazan hacia la capa coroidea; a medida que se añaden nuevos discos pierden su continuidadcon la membrana celular, y se convierten en sacos membranosos cerrados. Generalmente alcanzan laextremidad del segmento externo, donde son expulsados e incorporados en las células pigmentarias.Young y Droz (1968) calcularon que los discos se reemplazan a una tasa de 25 a 36 diarios según lasespecies. En promedio cada célula del epitelio pigmentario fagocita de 2000 a 4000 discos en un períodosemanal (Young, 1971). Cada disco tiene una vida media de 10 días.

En el caso de los conos, las proteínas recien sintetizadas en el segmento interno se difunden a través delsegmento externo y se incorporan en todos los discos del cono. Estos discos, no llegan nunca a constituiruna entidad independiente de la membrana celular, lo cual es una diferencia fundamental respecto a losbastones. La renovación de proteínas en los conos es un proceso más difuso, y tiene lugar en diversoslugares en sus segmentos externos. Young lo llamó "sustitución molecular".


La renovación y eliminación de los discos sigue una pauta de ritmo circadiano (próximo a las 24 h). Enlas primeras horas del día, se fagocitan los ápices de los bastones mediante un mecanismo desencadenadopor la luz. Por el contrario la fagocitosis de los segmentos de los conos tiene lugar por la noche, enambiente de oscuridad (Young, 1978).

7.4 Respuestas eléctricas en fotorreceptores (Potencial de receptor)

Tomita (1971) efectuó registros en las retinas de anfibios y reptiles, y demostró que en la oscuridad, lamembrana plasmática del segmento externo del bastón está sólo parcialmente despolarizada, con unpotencial de unos -40 mV. Inmediatamente después de un estímulo luminoso, esta membrana sehiperpolariza por un breve período de tiempo. Esta hiperpolarización es de -30 mV, con lo que se alcanzael potencial de reposo de -70 mV, o potencial de equilibrio para los iones potasio a ambos lados de lamembrana. Esta hiperpolarización recibe el nombre de potencial de receptor o potencial generador y suduración es diferente para conos y bastones (Fig. 7.2).

Fig. 7.2 Potencial de receptor en bastones (a) y conos (b)

Nunn y col. (1984) probaron en la retina de Macaca fascicularis que si bien en ambos fotorreceptoresun pulso luminoso produce una rápida hiperpolarización, el tiempo de latencia es tres veces mayor (1 s)en los bastones que en los conos. El máximo de este potencial de receptor dura unos 300 ms en losbastones, y menos en los conos. Asimismo, los bastones manifiestan una recuperación más lenta del valorbasal de -40 mV. Esto explica que una imagen visual que incida sobre la retina durante una millonésimade segundo, parezca durar más de un segundo. El potencial generador de los conos tiene una aparicióny una terminación rápidas, mientras que el de los bastones tiene una aparición rápida y una terminaciónlenta.


Las curvas que relacionan la amplitud de los potenciales generadores con la intensidad del estímulotienen formas iguales en ambos, pero en los bastones son mucho más sensibles. Por tanto, las respuestasde los bastones son proporcionales a intensidades de estímulos a niveles de iluminación que se encuentranpor debajo del umbral de los conos. Por otra parte, las respuestas de los conos son proporcionales aintensidades de estímulo a niveles elevados de iluminación en un momento en el que las respuestas delos bastones son ya máximas y no pueden acusar variación. Por eso, los conos generan respuestas acambios de intensidad luminosa por encima de la iluminación de fondo, pero no pueden detectar cambiosabsolutos de iluminación, mientras que los bastones sí. Si se hace incidir un fino destello luminoso sobreun fotorreceptor, se detecta un cambio eléctrico en dos fases:

a) Potencial de receptor temprano (ERP: early receptor potential). Es debido a la isomerización delpigmento retiniano. Tiene una duración de varios microsegundos. Presenta una relación lineal con laintensidad de la luz incidente (proporcionalidad directa).

b) Potencial de receptor tardío (LRP: late receptor potential). Es debido a la hiperpolarización de lamembrana del segmento externo del bastón. Dura entre 1 y 2 milisegundos. Su relación con la intensidadde la luz es de tipo logarítmico.

En ambos casos, las respuestas aparecen como deflexiones negativas en el registro, es decir, señalan quela diferencia de potencial entre el interior y el exterior ha aumentado.

7.5 Registros electrofisiológicos oculares

El estudio de las respuestas eléctricas en toda la vía óptica presenta un doble interés: es indispensablepara comprender el mecanismo de la visión y es útil en clínica para ayudar a diagnosticar muchasenfermedades del sistema visual. La electrofisiología visual se ha desarrollado mucho en los últimosaños, gracias a la miniaturización de los electrodos y a la utilización de micropipetas. En este capítuloconsideraremos solamente la electrofisiología correspondiente a las respuestas eléctricas de losfotorreceptores, epitelio pigmentario y células de Müller.

La retina está constituida por millones de neuronas. La diferencia de reparto de un lugar a otro de susmembranas engendra un campo eléctrico que puede recogerse con electrodos extrarretinianos. En elfotorreceptor fluye una corriente eléctrica continua desde el segmento interno al segmento externo porsu exterior y del segmento externo al interno por el interior. Concretamente lo que sucede es un transportecitoplasmático del ión Na . Dado que esta corriente es máxima cuando la retina no está iluminada, se le+

ha dado el nombre de corriente oscura (Fig. 7.3).

Con esta corriente oscura se asocia un gradiente constante de potencial extracelular. La capa de conosy bastones es negativa en relación a la capa plexiforme externa. Como resultado global, puedeconsiderarse al globo ocular como un dipolo eléctrico en el cual la parte posterior del ojo eselectronegativa respecto a la parte anterior. Este hecho es la base de varios registros electrofisiológicosoculares (Fig. 7.4).


Fig. 7.3 Corriente oscura generada a través de un fotorreceptor

La actividad eléctrica del ojo ha sido estudiada registrando las fluctuaciones de la diferencia de potencialentre un electrodo colocado en la córnea y otro en la parte posterior del ojo. En reposo (sin iluminar)existe una diferencia de potencial de unos 6 mV entre la parte anterior y posterior del ojo, donde laanterior es de signo positivo. La iluminación de la retina evoca una serie de cambios de potencialeléctrico que pueden registrarse a cierta distancia de la misma. Cuando la retina está en reposo(oscuridad), se habla de electrooculografía (electrooculograma EOG). Cuando la retina es estimulada porla luz se habla de electrorretinografía (electrorretinograma ERG).

Fig. 7.4 El ojo como dipolo eléctrico


7.5.1 Electrooculograma (E.O.G.)

Se demostró anteriormente que la parte posterior del ojo es electronegativa en relación a la parte anterior.Este potencial puede ser utilizado para registrar la posición de los globos oculares dentro de su bóveda.Se colocan un par de electrodos en las sienes del sujeto y se mide la diferencia de potencial que registran.Si se mueven los dos ojos, el electrodo hacia el cual se aproximan las córneas se hace positivo respectoal otro electrodo. El aparato que sirve para amplificar y registrar la corriente emitida es el mismo que seusa en electrorretinografía. Basta modificar la amplificación y la velocidad de desarrollo. Diferencia deajuste de electrodos entre ERG y EOG: para el registro del ERG se ajusta el electrodo activo al globoocular y se desplaza con él; para el EOG, los electrodos se ajustan a las sienes y los globos oculares semueven con relación a los electrodos fijos (Fig. 7.5) Como con el EOG pueden registrarse la posicióny el movimiento de los globos oculares, aún con los párpados cerrados, una de sus utilizaciones másfrecuentes es la investigación del sueño.

Fig. 7.5 a) Ajuste de electrodos en el electrorretinograma. b) Ajuste de electrodos y base eléctrica del registro delelectrooculograma

7.5.2 Electrorretinograma (ERG)

El principal interés de la electrorretinografía, tanto desde el punto de vista experimental (fisiológico)como clínico, radica en que el electrorretinograma (ERG), o registro de la actividad bioeléctrica de laretina es el dato objetivo más directo que pueda tenerse del funcionamiento de la retina. El primero enintentar un registro global del ojo fue Holmgren a mediados del siglo pasado, quien colocó electrodosen la córnea y en el nervio óptico de la rana. Las auténticas tentativas de lograr un ERG y de interpretarlose dieron en los decenios veinte a cuarenta. Especialmente con los estudios de los neurofisiólogos Graniten Suecia (1933) y Adrian en Inglaterra (1945), se obtuvo la base que permitió a Karpe (1958) crear laelectrorretinografía clínica.


En la práctica clínica (en humanos) el "contacto activo" es un electrodo en una lente de contacto sobrela superficie de la córnea y el "contacto indiferente" se fija a un punto situado a una distancia convenientesobre la cabeza. Debe tenerse en cuenta que una deflexión positiva del potencial en la córneahabitualmente corresponde a una deflexión negativa en las capas externas de la retina. Por otro lado, elregistro corresponde a una respuesta global de millones de neuronas retinianas. El ERG es un trazadopolifásico cuyo aspecto es muy variable según las condiciones experimentales. Se atribuye a las capasexternas de la retina, pues desaparece tras la destrucción de las mismas y se conserva en el caso deafectación de células ganglionares. Los tiempos de latencia y culminación, así como la altura de laamplitud de las ondas, dependen del estado de adaptación, de la intensidad, de la duración y de lalongitud de onda del estímulo luminoso, así como de factores individuales (Fig. 7.6).

Asimismo ejerce una cierta influencia la edad. El trazado que se describirá, se obtiene en clínica con undestello prolongado que estimula globalmente la retina. Poco después del comienzo de la iluminación segeneran tres tipos característicos de ondas, llamadas por convención a, b y c. Corresponden a una breveonda negativa, seguida de una breve onda positiva que en su final desciende un poco por debajo de lalínea isoeléctrica, para volver a ascender y originar una larga deflexión positiva. En algunos animales yocasionalmente en primates aparece una breve onda d.

Fig. 7.6 Componentes del electrorretinograma en los mamíferos (según Granit, 1933)


Onda a

Su amplitud es de unos 100-150 microvoltios. Es breve y tiene polaridad negativa en la córnea. Será, portanto, positiva en los segmentos externos de los fotorreceptores. En el mono presenta su mayor amplituda nivel de la fóvea. Representa un verdadero potencial de receptor. Se mantienen en los casos deintoxicación con yodatos, que inactivan las células pigmentarias, así como en los casos en los que seejerce una presión sobre la papila del nervio óptico y que tiene como efecto impedir el paso de la sangrepor la arteria central de la retina hacia las células bipolares y ganglionares, respetando la irrigación delos fotorreceptores a través de los coriocapilares. La onda a presenta dos componentes sucesivos quecoinciden con el registro de los potenciales de receptor:

ERP. La primera onda está causada por la isomerización del pigmento retiniano bajo el efecto de losfotones incidentes: transformación físico-química. Su duración es de algunos microsegundos.

LRP. La segunda onda es la expresión de la hiperpolarización de la membrana celular: fenómenonervioso. Su duración es de 1 a 2 milisegundos.

Es muy importante destacar el hecho de que la primera onda presenta una relación lineal y la segunda unarelación logarítmica con la intensidad de la luz incidente.

Onda b

Es más larga y de mayor amplitud (400 microvoltios). En la córnea se manifiesta como positiva. Suorigen se debe a las células gliales de Müller, ya que cuando se efectúa un registro directo sobre esascélulas se obtiene una onda B de amplitud máxima con el electrodo explorador. Es un hecho comprobadoque en la retina, como en otros tejidos del SNC, las células de la glia se despolarizan por los iones de K+

que se acumulan en el líquido intersticial durante el proceso excitatorio.

Onda c

Es la de comienzo más lento y duración más larga y también es positiva en la córnea. Esta onda tambiéndesaparece en las intoxicaciones con yodatos, a los que son sensibles las células del epitelio pigmentario,por lo que se deduce que serían estas células las responsables de la onda c. Es tan lenta que con estímuloscortos, su pico tiene lugar después del estímulo. En experiencias con animales aparece a veces, alterminar el estímulo luminoso, una onda llamada d, que en humanos es muy pequeña e incluso noaparece.

7.5.3 Electronistagmograma

En el diagnóstico clínico se emplea el mismo método para registrar los movimientos de los ojos durantela estimulación de los órganos vestibulares. Esta técnica recibe el nombre de electronistagmografía.


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8 Fotoquímica de la visión 95

8. Fotoquímica de la visión

8.1 Luz y fotorrecepción

8.1.1 Energía fotoquímica y longitud de onda

La atmósfera terrestre permite ser atravesada únicamente por las radiaciones que van desde los 300 a los1.100 nm de longitud de onda. Los cuantos de energía con longitudes de onda superior a 850 nm tienenuna energía insuficiente para isomerizar las moléculas orgánicas. El máximo de energía de la radiaciónfiltrada por la atmósfera se da a 480 nm y el máximo de la distribución de cuantos de energía se halla aunos 555 nm.

Las longitudes de onda inferiores a 300 nm tienen una energía suficientemente alta como para destruirlas proteínas, si bien el rango entre 200 y 400 nm es el más eficaz en fotoquímica. El sistema visual delos animales está, pues, constreñido a funcionar con una gama espectral entre los 300 y los 850 nm. Enla especie humana, lo hace entre 380 y 780 nm.

8.1.2 Reacciones fotoquímicas

Una reacción fotoquímica es una reacción química desencadenada por radiaciones electromagnéticas,particularmente las del espectro visible. En la química ordinaria, es la energía térmica la quedesencadena las reacciones. Los fotones (cuantos lumínicos) excitan los electrones de los átomoslos hacen saltar sobre órbitas más periféricas, de forma que el átomo o la molécula son llevados aun estado tal de energía en el que la excitación energética sobrepasa a la de unión y la molécula seescinde.

En la retina, el último producto de la reacción fotoquímica es la energía nerviosa. Ladescomposición fotoquímica del pigmento localizado en los fotorreceptores provoca lahiperpolarización de sus membranas externas, constituyendo el origen del impulso nervioso que serátransmitido al cerebro. Puede decirse, pues, que la reacción fotoquímica es la "base" de la visión.


8.2 Leyes de la fotoquímica

a) Ley de Grotthus y Draper: "Sólo aquellas radiaciones absorbidas por un sistema determinado puedenproducir efectos en él". No existe interacción entre fotones y átomos del pigmento si la energía de losfotones corresponde a los niveles energéticos de esos átomos. Es decir, el fotón será absorbido sólo enel caso de que no encuentre ningún nivel energético que se adecúe al suyo. A partir del estado excitado,los átomos pueden participar en una transformación química o perder esa energía en forma de radiación.Esta radiación es, por lo general, de mayor longitud de onda que la absorbida (fluorescencia). Una vezla molécula de fotopigmento está excitada tendremos la reacción fotoquímica primaria, independientede la temperatura.

b) Ley de Bunsen-Roscoe: "La acción fotoquímica sólo depende del producto de la intensidad de la luzpor el tiempo de exposición". Sólo es general para la acción fotoquímica primaria.

c) Ley de Stark-Einstein o ley del equivalente fotoquímico: Establece que "cada molécula que reaccionaabsorbe un cuanto de radiación". Esta ley se deduce de la relación E = h.v que es la energía de un fotón,y se refiere exclusivamente a la reacción primaria. La actividad fotoquímica de un reacción esdirectamente proporcional a su frecuencia.

8.3 Mínimo cuántico

Un dato fundamental en el conocimiento del proceso fotoquímico es el número de fotones capaz deprovocar una sensación luminosa. Si se explora la retina a 20° de la fóvea, que es la zona de máximasensibilidad, con una longitud de onda óptima de 510 nm, se obtiene que la mínima energía que debeincidir sobre el ojo está comprendida entre 2,1 x 10 erg y 5,7 x 10 erg. Estas energías equivalen-10 -10

respectivamente a 58 y 148 fotones de dicha longitud de onda. Cerca del 5% de la radiación recibida esreflejada por la córnea, el 50% absorbida por los diferentes medios del ojo, y que el 80% del 45% restanteatraviesa la retina sin ser absorbida. Por tanto, sólo entre 6 y 14 fotones son útiles para los bastones.Teniendo en cuenta el gran número de bastones contenidos en la zona de la retina sobre la cual incide eldestello de prueba, se concluye que basta un único fotón que active una única molécula de rodopsina paraestimular un bastón (Hecht y col. 1942).

8.4 Pigmentos visuales

8.4.1 La rodopsina

Böll en 1876 observó que la retina de una rana, que guardada en una cámara oscura mostraba un colorpúrpura o magenta brillante, lo perdía al ser expuesta a la luz, quedaba amarillo pálido y blanco al cabodel tiempo. El color púrpura reaparecía después de un tiempo en oscuridad. Kühne en 1879 fue el primeroque aisló una sustancia fotosensible en la retina, localizándola en el segmento externo de los bastones yvalorando debidamente su función en el proceso de la visión (op. cit. en Wald, 1954).


Se la llamó en un principio eritropsina, por su color rojo-anaranjado brillante, que da esta tonalidad a laretina. También se la ha llamado púrpura visual, ya que refleja la luz de los dos extremos del espectro,rojo y azul. Posteriormente, se la denominó con el prefijo griego "rodhos" (rosado) y se le puso el nombrede rodopsina. La rodopsina aparece como esencial para el mantenimiento del sistema membranoso delos fotorreceptores. La porción proteica, opsina, que forma parte del pigmento visual de los bastones,puesto que actúa con intensidades bajas de luz (obscuridad = escotos) fue denominada escotopsina.Debido a que la visión diurna (visión fotópica) se localiza en los tres tipos celulares de conos, sedenominó a las tres opsinas de los conos fotopsinas.

Fig. 8.1 Espectro de absorción de la rodopsina, del retinal y de la escotopsina (según Wald, 1954)

Una solución de rodopsina humana presenta un máximo de absorción a una longitud de onda de 498 nmen la zona del visible, que corresponde a la banda espectral del verde. En su espectro de absorciónpodemos distinguir tres bandas (Wald, 1954) gamma (278 nm) corresponde a la opsina, beta (370 nm)corresponde al retinal y alfa (498 nm) corresponde la rodopsina íntegra (Fig. 8.1 b).

8.4.2 Estructura y localización de la opsina de los bastones

La opsina es una proteína de transmembrana, que corresponde cuantitativamente al 80% de la proteínatotal de la célula y al 95% de la proteína localizada en las membranas discoidales y de membrana externadel bastón. Correspone a un 40% en peso del segmento externo. Según las especies, existen entre 20.000y 800.000 moléculas de rodopsina por disco. Un bastón humano puede contener hasta 70 millones demoléculas de rodopsina (Crescitelli y Dartnall, 1953). La rodopsina tiene una amplia fracción de su masaincluida en la doble capa lipídica. Es una proteína conjugada, compuesta por la glucoproteína opsina encombinación con el isómero ll-cis del aldehído de la vitamina A o retinal.


El peso molecular de las opsinas en vertebrados oscila entre los 27000 y los 41000 daltons de larodopsina bovina o humana. La rodopsina contiene hasta un 60% de estructura helicoidal, 7 hélices detipo alfa, conectadas por segmentos no helicoidales y orientadas en un plano perpendicular a la bicapalipídica. Su grupo amino-terminal está situado en el espacio intradiscal mientras que el carboxi-terminalse localiza en el citosol. Esta región es rica en aminoácidos hidrofílicos, con siete residuos de treoninay serina, susceptibles de fosforilación por el enzima rodopsina-quinasa, al exponer la rodopsina a la luz(Fig. 8.2).

Fig. 8.2 Estructura tridimensional de la rodopsina (según Dratz y Hargrave, 1983)

La secuencia aminoacídica de la rodopsina bovina fue la primera en ser determinada (Ovchinnikov y col.(1982); Dratz y Hargrave 1983). Consta de 348 aminoácidos, localizándose la unión del retinal en elgrupo épsilon-amino de la lisina 296, en la hélice siete. La rodopsina de bovino contiene dos cadenas deoligosacáridos cada una de ellas subdividida en 6-8 unidades de monosacáridos, que aportan al conjuntounas 2000 unidades de peso molecular. La secuencia de aminoácidos de cada opsina es diferente en cadaespecie animal y en cada tipo de fotorreceptor.

Recientemente, se han aislado y secuenciado los genes que codifican las opsinas en bovinos, humanosy en la mosca del vinagre (Drosophila melanogaster). Los genes de bovino y humano muestran grananalogía, ya que al manifestarse, las respectivas opsinas presentan un 94% de aminoácidos idénticos.Asimismo están interrumpidos por cuatro intrones de localización análoga. El gen de Drosophila tienetambién cuatro intrones y un 22% de analogía con el que codifica la opsina bovina.


8.5 El cromóforo

La opsina es insensible a la luz. A ella se fija el retinal 11-cis (Wald, 1937), un derivado de la vitaminaA o retinol, que equivale aproximadamente a un 10% del peso total de la molécula. A la presencia de estecromóforo (cromóforo significa "que da color") se deben su color rojo-magenta y la sensibilidad a la luz.En la mayoría de vertebrados terrestres y marinos es el retinal 11-cis (retinal ) (Fig. 8.3 a). En peces de1

agua dulce es el 3-4 dehidrorretinal (retinal ) (Wald, 1951) y en otros organismos el 9-cis o el 13-cis-2

retinal . El retinal es un polieno lineal, lo cual le confiere propiedades cromóforas favorables, ya que sus6 enlaces simples y dobles alternantes constituyen una larga red no saturada de electrones. La banda deabsorción del retinal aislado en disolventes orgánicos se encuentra entre 360 y 380 nm. La unión con laopsina se efectúa por la unión del grupo NH (épsilon-amino) y el grupo CHO del retinal mediante un2

enlace de base de Schiff protonada (Bownds, 1967).

El retinal presenta una disposición paralela a la superficie del disco, y en dirección perpendicular a la luz.La molécula es muy inestable y constituye un auténtico "cepo de fotones". Se halla ubicado en uncomplejo proteico que presenta cargas eléctricas diferentes según el tipo de opsina. A este entornoeléctrico se debe el espectro de absorción que caracteriza a cada fotopigmento y que se define por sumáximo de absorción.

El retinal 11-cis contiene 4 enlaces dobles carbono- carbono en su cadena lateral. Tres de ellos están enforma "trans" y el cuarto, entre las posiciones 11 y 12 , en forma "cis". Al exponerse a la luz la moléculade rodopsina, el 11-cis-retinal, cuya estructura tiene forma acodada y está ligado a la opsina, experimentala transformación a una conformación rectilínea, retinal "todo-trans" (llamado así porque ahora los cuatrodobles enlaces tienen configuración "trans") (Fig. 8.3 b). Esta transformación no viene catalizada porenzimas, sino por la propia luz. La isomerización del retinal se continúa en una serie de otros cambiosmoleculares, que terminan en la disociación de la rodopsina, y dan lugar a opsina libre y a retinal "todotrans". Cálculos mecanocuánticos predijeron un gran cambio en la distribución electrónica para el estadoexcitado del 11-cis-retinal, en comparación con el estado fundamental. Mediante técnicasespectroscópicas se tenían evidencias de la estructura del estado excitado del retinal como el efecto deun intenso campo eléctrico al absorber la luz (Mathies y col., 1976). Concretamente, se midió un grandesplazamiento de la densidad de cargas, y se observó el movimiento de la carga positiva desde el N+

de la base de Schiff protonada, hacia el anillo hexagonal de beta-ionona.

8.6 Origen vegetal y metabolismo del cromóforo en el organismo

8.6.1 Los carotenoides como precursores de cromóforos

Las sustancias captadoras de luz de los pigmentos fotosensibles que permiten la visión en animales y elfototropismo, en plantas, son derivados del beta-caroteno, dentro de los carotenoides. Los carotenoidesson pigmentos cuyo color varía entre el amarillo y el rojo, formados por una larga cadena recta decarbonos e hidrógenos a la que deben su color.


Fig. 8.3 a) Estructura del retinal 11-cis. b) Isomerización a "todo-trans" al captar el fotón

Los vegetales son los únicos seres capaces de sintetizar estas moléculas, mientras que los animales debentomarlos de ellos. Debido a la doble cadena que presentan los carotenos, aparecen una variedad deestereoisómeros, alfa, beta y gamma. Sólo los carotenos que presentan un anillo de beta-ionona puedenfuncionar como precursores de la vitamina A. Los carotenos alfa y gamma sólo tienen uno, por lo quedarán una única molécula de vitamina A por oxidación. El beta-caroteno, es una molécula simétrica quecontiene 40 átomos de carbono y dos anillos de beta-ionona, por lo que dará lugar a dos moléculas devitamina A.

8.6.2 Transporte de la vitamina A en el organismo.

La vitamina A aparece en los vertebrados en dos formas: vitamina A o retinol , la forma más corriente1 1

en todos los vertebrados de todos los medios, y vitamina A (denominada así impropiamente, ya que no2

tiene propiedades vitamínicas en la especie humana) o retinol exclusiva de peces de agua dulce y fase2

acuática de los anfibios. La vitamina A en el ser humano se mide oficialmente en "unidadesinternacionales" que contienen cada una de ellas 0,3 microgramos de vitamina A purificada. El contenidomedio en sangre se sitúa entre 50 ui y 300 ui. La recomendación de toma diaria para un adulto con buenasalud es de unas 5000 ui. Hasta su entrada en el ojo distinguiremos las etapas:


A) Intestino delgado. La vitamina A se obtiene de la dieta a partir del beta-caroteno. La conversiónmetabólida del beta-caroteno en vitamina A se produce en la pared del intestino delgado. En la célulaintestinal, la molécula es oxidada mediante el enzima beta-caroteno-15,15'-dioxigenasa a dos moléculasde retinal "todo trans" y posteriormente es reducido a retinol (vitamina A) por la retinol-deshidrogenasa.Allí mismo, el retinol es esterificado con ácidos grasos, el más común de los cuales es el palmitato. Seincorpora luego a los quilomicrones y llega al hígado a través de la linfa.

B) Hígado. En el hígado es captado y almacenado el éster de retinol, donde puede permanecer durantemeses. Cuando el organismo requiere vitamina A, es transportado por la sangre hasta los tejidos diana,entre ellos el epitelio pigmentario de la retina. Para ello, es previamente hidrolizado y luego combinadocon una proteína específica, la proteína de unión de retinol (RBP) (20.000 daltons), en inglés RetinolBinding Protein (Saari y col, 1977) y en esta forma estable es liberada a la sangre.

C) Sangre. Cuando este complejo binario alcanza la sangre, se une a la prealbúmina, y forma entoncesel complejo ternario retinol-RBP-prealbúmina, que viaja en esta forma hasta el epitelio pigmentario dela retina o cualquier otro tejido.

D) Epitelio pigmentario de la retina. El polo basal de estas células está en contacto con la membrana deBrüch de la coroides, y por esta vía llega el retinol de la sangre. Unicamente el polo basal presenta enestas células receptores específicos para el complejo retinol-RBP-prealbúmina. Formado elmacrocomplejo con el receptor de membrana, la RBP y la prealbúmina se desligan del retinol y sólo éstepenetra en la célula. La RBP no es reciclada, sino que es modificada y degradada posteriormente por elriñón. El retinol dentro de la célula forma un nuevo complejo al unirse con una proteína de su citosol,presente también en la mayoría de tejidos de los mamíferos. Se denomina proteína celular que une retinol(CRBP) y tiene un peso molecular de 14.600 daltons. La biosíntesis de los fotopigmentos (unión delretinal a la opsina) tiene lugar en el segmento externo de los fotorreceptores, mientras que el sistemaenzimático de óxido-reducción es exclusivo del epitelio pigmentario dentro del ojo. La vitamina A, escaptada por el epitelio pigmentario, donde por acción de la retinol-deshidrogenasa pasa a retinal "todotrans", el cual da lugar al isómero 11-cis por acción de la retinal-isomerasa. El retinal 11-cis estransportado al segmento externo de los fotorreceptores.

8.7 Fotoactivación de la rodopsina

Cuando un fotón es absorbido por la rodopsina, ésta se decolora rápidamente hasta llegar a blanco.Tienen lugar dos importantes acontecimientos sucesivos:

1) Ésta comienza a descomponerse en picosegundos, y cambia en varias etapas su conformacióntridimensional. Se tiene entonces la rodopsina activada. El proceso continúa hasta la total escisión delretinal de la opsina. La causa de la escisión y de la alta intestabilidad de la molécula es la fotoactivaciónde los electrones en los enlaces insaturados del retinal que conducen a un cambio casi instantáneo de laforma "cis" del retinal, a la forma "trans". La base de Schiff se desplaza aproximadamente 0,5 nm enrelación a la porción del anillo del cromóforo.


2) Esta rodopsina activada provoca la hiperpolarización de la membrana externa del fotorreceptor.

El primer acontecimiento, blanqueo de la rodopsina o ciclo visual, consiste en la escisión del retinal dela opsina por hidrólisis. Mediante enfriamientos a temperaturas próximas a la del nitrógeno o heliolíquidos, según las etapas de la reacción, se ha enlentecido este rapidísimo proceso y se han distinguidounos productos intermedios. Se trata de unos cambios sucesivos tanto en el cromóforo como en laproteína y son conocidos como los "intermediarios" de la rodopsina. Estos intermediarios quedandefinidos por su diferente espectro de absorción (Fig. 8.4).

Fig. 8.4 Secuencia de intermediarios en la fotólisis de la rodopsina


Se distinguen dos fases según el proceso se realice inmediatamente después de la absorción del fotón(isomerización), o transcurra en oscuridad como consecuencia de la reacción primaria (activación de larodopsina):

A) Fase luminosa: Isomerización

1) Batorrodopsina (Prelumirrodopsina). Se trata de la reacción fotoquímica primaria". Unos pocospicosegundos después de la absorción del fotón se produce la mayor parte de la isomerización del retinal.Se origina un intermediario fotolítico, llamado batorrodopsina o prelumirrodopsina (543 nm), detectadoa la temperatura del nitrógeno líquido, que contiene una forma inestable "todo trans" del cromóforoparcialmente disociada de la escotopsina. Ha sido detectado a temperatura ambiente unos 6 picosegundosdespués del destello luminoso. Éste es el único paso que requiere energía luminosa, ya que las posterioresreacciones son susceptibles de producirse en la oscuridad y requieren de enzimas. Se supone que lasreacciones posteriores conllevan cambios conformacionales tanto en el cromóforo (retinal) como en laapoproteína (escotopsina).

La energía almacenada por la batorrodopsina es aproximadamente el 60% de la que lleva el fotón,con lo que no sólo es un proceso de alta eficiencia para una conversión fotoenergética, sino queademás, al llevarse más de la mitad de la energía, actúa como una barrera energética, y asegura queno se produzcan isomerizaciones espontáneas del cromóforo, que dificultarían la discriminaciónentre luz y oscuridad.

Veamos cuál es el mecanismo por el cual la opsina desplaza el máximo de absorción del cromóforo hacialongitudes de onda más larga. En la base de Schiff de la rodopsina, el átomo de nitrógeno está protonadoy, por tanto, cargado positivamente. Cuando el retinal 11-cis absorbe el fotón, y pasa a un estadoexcitado, se produce una redistribución de la carga positiva hacia el anillo, y provoca una deslocalizaciónde electrones a partir de estructuras resonantes. Esta deslocalización electrónica provoca los cambios enel espectro de absorción.

El estado excitado se estabiliza o desestabiliza según se cree, debido a la existencia de aminoácidos concarga negativa o positiva respectivamente, cerca del sistema de electrones pi del anillo. El estado basal,por el contrario, se estabilizará o desestabilizará respectivamente por la presencia de aminoácidoscargados negativa o positivamente en las proximidades del átomo de nitrógeno de la base de Schiff.

En la rodopsina existe un grupo con carga negativa (Ala 113), denominado contraión aniónico, quecontrarresta la carga positiva del nitrógeno. La propia estructura de la opsina determina la distancia entreel contraión y el átomo de nitrógeno de la base de Schiff, lo que afecta al espectro de absorción delfotopigmento. Lo que sucede es que la isomerización de "cis" a "trans" del retinal por la absorción de luzaleja más al átomo de nitrógeno protonado de la base de Schiff de su contraión, lo cual produce undesplazamiento hacia el rojo del espectro de absorción del fotopigmento (543 nm) (Farahbakhsh y col.,1993). Al contrario, una mayor proximidad del contraión al átomo de nitrógeno produce desplazamientosdel máximo de absorción hacia la región de longitudes de onda más corta.


B) Fase oscura: Formación de la rodopsina activada

2) Lumirrodopsina. A la temperatura de -140º C, en cuestión de ns aparece la lumirrodopsina (497 nm).Por su color se le llama "púrpura visual trans".

3) Metarrodopsina. (microsegundos) Los próximos pasos corresponden al intermediario metarrodopsina,que según las condiciones permite distinguir hasta tres etapas (Metarrodopsina I (478 nm), II (380 nm)y III (465 nm). Los cambios espectrales en la absorción del cromóforo que caracterizan los diferentesestados conformacionales de la proteína, hacen suponer que haya cambios en el ambiente electrostáticodel cromóforo, debidos a movimientos de grupos cargados de la proteína alrededor del centro de unióndel retinal.

En los estados de lumirrodopsina y metarrodopsina I, los cambios espectrales del cromóforo no hanpodido correlacionarse con ningún cambio estructural de la proteína. En condiciones especiales aparecenotros intermediarios sin interés general en el ciclo visual, llamados isorrodopsina (cuyo cromóforo es el9-cis-retinal) e hipsorrodopsina (sólo detectado en rodopsina bovina). La metarrodopsina III sedenomina también pararrodopsina y parece ser que no forma parte de la cadena de la descomposiciónde la rodopsina. Correspondería al denominado "naranja transitorio", el 13 cis-retinal.

En el paso de metarrodopsina I a II, (1 milisegundo) el N de la base de Schiff se desprotona y acontinuación se hidroliza liberando opsina y retinal "todo trans" al no encajar en el lugar de enlace enque lo hacia el 11-cis. Es en esta etapa cuando se producen cambios conformacionales en la proteína. Trasel paso a metarrodopsina II, se aprecia un aumento de volumen de la proteína y pequeñas perturbacioneslocales relativas al ambiente hidrofóbico de algunos aminoácidos aromáticos como tirosinas y untriptófano, que pasarían a un entorno más hidrofílico.

La metarrodopsina II, también llamada rodopsina activada, es la que después de sufrir un cambio en suconfiguración tridimensional, a través de unos complejos enzimáticos que actúan en sucesión o "cascadaenzimática" ubicados en la membrana de los discos, provoca la hipepolarización de la membrana delsegmento externo de los bastones. Tras la activación del fotopigmento, la rodopsina es fosforilada poruna quinasa citosólica, inactiva sobre el pigmento no fotoexcitado. La molécula puede incorporar hastaun máximo de 9 fosfatos en la región hidrofílica cercana al grupo carboxilo-terminal. Se supone que loscambios conformacionales debidos a la acción de la luz exponen este segmento y lo hacen accesible ala acción de la rodopsina-quinasa. Este segmento de la molécula está directamente unido a la séptimahélice-alfa, a la que se une el retinal.

4) Retinal "todo trans" + opsina. Al cabo de un segundo, la retina o el extracto de pigmento se decoloragradualmente hasta que adopta un color amarillento, correspondiente al del cromóforo (amarillo visualo amarillo indicador) ya completamente disociado de la opsina.

5) Por fin, cuando el retinal pasa a retinol (vitamina A), si la excitación luminosa es suficientementepotente, se le denomina blanco visual.


8.8 Regeneración de la rodopsina

Así como la escisión de la rodopsina tiene lugar en presencia de luz, su regeneración tiene lugar en totaloscuridad. Si una persona es mantenida en oscuridad durante un período prolongado de tiempo, seregenera totalmente el pigmento visual. El todo-trans-retinal que se libera tras la fotólisis de la rodopsinaes rápidamente reducido a todo trans-retinol mediante la retinol-deshidrogenasa, un enzima asociado alsegmento externo de los bastones (Wald, 1949). Después de esta transformación en alcohol, estransportado desde el segmento externo hasta las células contiguas del epitelio pigmentario, donde, enunión con el retinol proveniente del hígado, es esterificado por ácidos grasos de cadena larga, para sualmacenamiento, o bien regenerado a 11-cis-retinal para que pueda continuar el proceso visual.

Debe existir esta transferencia de retinol desde los bastones hasta el epitelio pigmentario, ya que se sabeactualmente que la actividad del sistema retinol-isomerasa, encargado de la isomerización del todo-trans-retinol a 11-cis-retinol, se localiza en la fracción de membrana de las células del epitelio pigmentario(Bridges y col., 1987). Igualmente se ha comprobado que la actividad de este sistema enzimático esespecífica para el todo-trans-retinol, y que no produce la isomerización de los ésteres de retinol, ni deltodo-trans-retinal.

De hecho, los ésteres de retinol deben ser hidrolizados por una esterasa, ligada a la retinol-isomerasa,antes de su isomerización a 11-cis-retinol. Como consecuencia del descubrimiento de este sistemaenzimático se ha descartado ya en algunos vertebrados (rata, rana, vaca) la existencia de otro sistema quecatalizase la isomerización directa del todo-trans-retinal a 11-cis-retinal. Por otro lado, se sabe que lareacción catalizada por la retinol-isomerasa es un proceso endergónico (4 kcal/mol), si bien no ha sidohallada su fuente de energía. Asimismo, se ignora cuál es el proceso mediante el cual se une de nuevoel 11-cis-retinal a la opsina.

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9 La fototransducción 107

9 La fototransducción

9.1 El fotorreceptor como fotomultiplicador de alta resolución

Un fotorreceptor puede ser comparado a un tubo fotomultiplicador. En ambos sistemas, los fotonesindividuales elevan los electrones a un estado excitado. Como la frecuencia de sucesos térmicos debe ser baja, lacantidad de energía requerida debe ser alta. En el fotomultiplicador, su cátodo debe ser activado por fotones delongitud de onda corta. Por lo mismo, los bastones requieren fotones de longitud de onda azul-verde para laexcitación, y son débilmente excitados por una energía inferior a la de la luz roja, probablemente porque lafrecuencia de sucesos térmicos aumentaría si el espectro de absorción derivara hacia el rojo.

Después de ser absorbido el fotón en el bastón, la señal debe ser amplificada, y este proceso tiene lugaren una serie de reacciones en cadena que reciben el nombre de cascada enzimática. Estas reaccionesbioquímicas acaban con la hidrólisis del GMP y el cierre de canales sensibles a la luz, a través de losc

cuales entran y salen, cationes Ca y Na . 2+ +

La eficiencia de un bastón al convertir un fotón incidente en una señal eléctrica es superior al 50%,mientras que el máximo de eficiencia de un fotomultiplicador es típicamente del 20% (Mc Naughton,1990). Pero hay un aspecto en el que el fotomultiplicador tiene una resolución superior al fotorreceptor,y es el tiempo. Mientras que un fotomultiplicador responde a los 5 ns de absorber un fotón, elfotorreceptor lo hace sólo al cabo de 1 s. Incluso en el caso de adaptación a la luz, cuando la resolucióntemporal es muy elevada, no puede conseguirse una resolución inferior a 40 ms.

9.2 Hiperpolarización de la membrana plasmática del segmento externo del bastón

La fototransducción es un proceso en el que intervienen: el epitelio pigmentario (como suministrador yaceptor de retinal), la membrana de los discos del segmento externo (donde se sitúan los fotopigmentosy varios enzimas), el citosol (donde existen otros enzimas) y la membrana plasmática del fotorreceptor(donde están los canales catiónicos). Se desencadena por la acción de fotones sobre el retinal delfotopigmento correspondiente, lo cual activa mecanismos enzimáticos que culminarán en el cierre oapertura de los canales catiónicos de la membrana plasmática.


9.2.1 Registros electrofisiológicos

Justo después de un destello luminoso, la membrana plasmática del segmento externo se hiperpolarizapor un breve período de tiempo. Esta hiperpolarización recibe el nombre de potencial de receptor, y tienediferente duración en conos y bastones. En éstos el tiempo de latencia puede superar 1 s. Esto explica elque una imagen visual que incida sobre la retina durante una millonésima de segundo pueda producir lasensación de ver esa imagen a veces durante más de un segundo. El potencial de transmembrana es deunos -40 mV en la oscuridad. Un destello de alta intensidad luminosa hace que la hiperpolarizaciónalcance un máximo de -30 mV, con lo que el potencial de membrana se sitúa entonces en -70 mV, quecoincide con el potencial de reposo de una neurona típica.

Baylor y Fettiplace (1975) demostraron que la hiperpolarización era necesaria y suficiente para controlarel flujo de información que se transmitía a otras neuronas visuales a través de la sinapsis. La velocidady amplitud de la hiperpolarización va a depender de varios factores, como la propia intensidad del pulsoluminoso y el nivel basal de iluminación. Así, para un pulso intenso se hiperpolarizaría en algunosmilisegundos, mientras que si la cantidad de luz se redujera a un único fotón lo haría al cabo de 1segundo. La respuesta del bastón a la iluminación se caracteriza por ser un potencial graduado localhiperpolarizante.

La señal que envía el segmento externo del bastón a la zona terminal, donde tiene lugar la sinapsis conla célula bipolar, dependerá del número de fotones absorbidos. Un bastón adaptado totalmente a laoscuridad contiene aproximadamente 70 millones de moléculas de rodopsina. Basta con que incidansobre él unos 30 fotones para que alcance una hiperpolarización (respuesta) con un valor mitad delmáximo. El mínimo cuántico para que un ojo detecte luz se ha calculado entre 6 y 14 fotones. Sinembargo, como se expuso en el capítulo anterior, un sólo fotón absorbido es ya detectado por un bastónadaptado a la oscuridad.

Por otro lado, los bastones de muchos vertebrados investigados (aunque parece que no sucede enprimates) "reúnen" sus señales, debido a las uniones hendidas (selladas), que ponen en contacto bastonesadjuntos y que permiten que las corrientes eléctricas fluyan libremente en el interior de sus cuerpossinápticos. De esta forma, la respuesta hiperpolarizante debida a un solo fotón se distribuye entre diezo más bastones, por lo que se hace demasiado pequeña como para ser detectada electrofisiológicamente.Baylor y col. (1979) midieron la fotocorriente del bastón en lugar de su voltaje. Comprobaron que lafotocorriente es independiente del potencial de la membrana y, por lo tanto, no se ve afectada por lasuniones entre bastones.

9.2.2 Bases iónicas de la hiperpolarización

En todas las células del organismo, existe un trasiego de iones en un sentido y otro a través de sumembrana plasmática. El ión Na está más concentrado en el exterior que en el interior, lo que sucede+

de forma inversa respecto al ión K . Este equilibrio dinámico es mantenido por la bomba de sodio-+

potasio, una ATP-asa, ya que obtiene su energía del ATP proveniente del metabolismo celular.


En los fotorreceptores, la permeabilidad a los iones de potasio es más elevada en el segmento interno yen la terminación sináptica, mientras que con la del Na sucede a la inversa. La distribución del K y del+ +

Na es asimétrica a ambos lados de la membrana porque la ATP-asa saca al exterior más iones Na que+ +

los que introduce de K . Su relación según los tipos celulares es de: 1 a 4, 1 a 3, 1 a 2 o, como es lo más+

común, entran 2 iones K por cada 3 Na que salen al exterior. El ión K saldrá luego al exterior por+ + +

difusión, mientras que el Na entra por canales catiónicos situados en el segmento externo.+

Corriente oscura. En oscuridad, la membrana plasmática del segmento externo del bastón es muypermeable al ion sodio, mientras que la interna es prácticamente impermeable a este ion. Debido a esto,existe un fuerte gradiente a su través mantenido por la bomba de sodio-potasio situada en la membranaplasmática del segmento interno. Los iones sodio entran en el segmento externo a través de unos canalescatiónicos denominados canales de sodio, que son unas proteínas de transmembrana especiales llamadasproteínas túnel.

Estos iones difunden al segmento interno y salen fuera por la ATP-asa. Se establece así la llamadacorriente de oscuridad o corriente oscura (Hagins y col 1970), que fluye también a la terminaciónsináptica del fotorreceptor. La entrada de sodio es lo que provoca despolarización en el fotorreceptor.Esta despolarización mantiene abiertos los canales de Ca que existen en el botón sináptico y la entrada2+

de Ca produce una liberación constante de neurotransmisor hacia la bipolar (Fig. 9.1). 2+

Fotocorriente. Al incidir luz sobre la molécula de rodopsina dentro del segmento externo, se bloquea deforma casi exponencial la entrada de sodio desde el exterior, por lo que el interior de la membrana se harámás electronegativo. Al bloquearse los canales de sodio, disminuye la corriente oscura, lo cual originala llamada fotocorriente (el sodio sale únicamente del segmento interno sin entrar por el externo) y lamembrana se hiperpolariza, con lo que se obtiene un potencial de receptor hiperpolarizante. Acontinuación, se transmitirá la hiperpolarización que se ha generado en la proximidad de los discosiluminados por la membrana plasmática de una manera pasiva hasta la zona de la sinapsis.

La hiperpolarización reduce la liberación de transmisor sináptico (glutamato), con lo que se genera unaseñal que finalmente dará como resultado potenciales de acción en las células ganglionares. En estamodalidad neural, la señal visual alcanzará las zonas específicas precorticales y corticales. La velocidadde la liberación del neurotransmisor en los fotorreceptores está graduada de acuerdo con la intensidadde la luz: cuanto más intensa es la luz, tanto mayor es la hiperpolarización y la reducción de liberacióndel neurotransmisor.

Cuando la célula se halla en su estado más sensible, la absorción de un único fotón reduce la entrada deNa en un millón o más de iones, y genera una hiperpolarización de aproximadamente 1 mV. El problema+

es cómo la luz consigue cerrar estos canales de Na , a partir de cambios conformacionales en la molécula+

de rodopsina activada. La fototransducción debe poseer dos características esenciales: poder deamplificación y capacidad de transmitir una señal generada en la rodopsina a otra proteína (proteína túnelo canal catiónico) alejada de ella.


Fig. 9.2 Situación metabólica de un bastón en oscuridad y en ambiente luminoso.

9.3 Consideraciones respecto al transporte de la señal desde la rodopsina iluminada hastala membrana plasmática

El flujo iónico que atraviesa un poro de la membrana puede superar el millón de iones sodio por segundo.El hecho de que en un bastón adaptado a la oscuridad la absorción de un sólo fotón bloquee el paso demás de un millón de iones sodio (que viene a ser aproximadamente un 3% del flujo que entra), suponeque el cambio de permeabilidad de la membrana al ion sodio y la subsecuente hiperpolarizaciónrepresentan unas respuestas extraordinariamente amplificadas del segmento externo.


Baylor y Fuortes (1970) habían postulado que uno o varios mensajeros intracelulares transportarían laseñal originada en la transformación fotoquímica hasta la membrana plasmática, en la que se operaría uncambio en su conductancia. Consideraron los siguientes hechos:

a) Las membranas de los discos que contienen las moléculas de rodopsina no tienen solución decontinuidad con la membrana plasmática del bastón, con lo que no están acopladas eléctricamente.

b) La molécula de rodopsina que absorbe un fotón dista varios cientos de nanómetros de los canalescatónicos de la membrana plasmática, por lo que no habrá interacción directa entre ambas zonas.

c) La señal parece ser transportada desde las moléculas de rodopsina fotolizadas de las membranas delos discos hasta la membrana plasmática, mediante algún tipo de transmisor interno difusible en el citosoldel segmento externo del bastón.

d) De hecho, se deben sintetizar o desintegrar un elevado número de estos transmisores químicos por laacción de un sólo fotón, ya que el grado de amplificación es muy alto.

Se conoce actualmente que interactúan dos transmisores mediante unos ciclos bioquímicos que incluyencomplejos enzimáticos: el ión Ca y el monofosfato de guanosina en forma cíclica o guanosín2+

monofosfato cíclico (GMPc). Las concentraciones intracelulares de Ca y de GMP guardan relación2+c

inversa en el citosol. En la oscuridad hay una elevada concentración de GMP en el citosol del segmentoc

externo del fotorreceptor. Las moléculas del GMP se acoplan a los canales de Na de la membranac+

plasmática, y los mantiene abiertos. La acción de la luz se traduce en la hidrólisis del GMP , con lo cualc

se liberan las zonas de unión a la membrana y los canales se cierran. Constituye la llamada vía de losnucleótidos cíclicos de la fototransducción.

9.4 Transmisores internos de la señal

9.4.1 Evidencias indicadoras de la acción del GMPc

El papel del GMP como mensajero intracelular de la señal luminosa fue sugerido hace tiempo, pero hacec

muy poco que se ha desvelado completamente su mecansimo modulador de la permeabilidad al Na+

(Fesenko y col. 1985). Asimismo se ha descartado al Ca como mediador directo.2+

a) Al aumentar la concentración de GMP en el citosol, se abren los conductos de sodio de la membranac

plasmática y se cierran si aquella desciende (Fig. 9.2 a).

b) El nivel de GMP se regula por la luz, ya que ésta activa una fosfodiesterasa que lo hidroliza. c

c) La fotoactivación de 1 sóla molécula de rodopsina induce la rápida hidrólisis de más de 400.000moléculas de GMP .c


9.4.2 Evidencias indicadoras de la acción del iòn Ca 2+

a) El aumento de la concentración del Ca en el citosol, bloquea los conductos de sodio de la membrana2+

plasmática, mientras que se abren cuando aquella disminuye.

b) Si se introducen en el citosol agentes quelantes del Ca , como el EGTA, disminuye la fotosensibilidad2+

del bastón.

c) Inmediatamente después de un pulso lumínico, se aprecia la salida de gran número de iones Ca del2+

segmento externo iluminado (Fig. 9.2 b). No obstante, no ha sido localizada su ubicación intradiscal, nipostulado ningún mecanismo de liberación de este ion (Yau y Nakatani, 1985a).

Fig. 9.2 a) Regulación del GMP por la luz. b) Liberación de Ca por la iluminación.c2+

9.5 Difusión lateral de la rodopsina en el disco

Las proteínas de membrana pueden girar alrededor de un eje perpendicular al plano de la bicapa (difusiónde rotación) y desplazarse en la membrana (difusión lateral). Sin embargo no se mueven atravesando labicapa (difusión longitudinal o flip-flop). La medición más exacta de la velocidad de difusión lateral, seha efectuado en moléculas de rodopsina, en las membranas de los discos de los segmentos externos delos bastones de los vertebrados. Estas moléculas no están ancladas muy firmemente en la bicapa lipídica,sino que difunden con facilidad. Poo y Cone (1974) midieron el cambio de absorción de la luz enbastones aislados cuando un haz intenso y enfocado de luz incidía en una sóla cara. La rodopsinapermanece anclada en el mismo disco hasta que éste es fagocitado por el epitelio pigmentario.


9.6 Complejos enzimáticos en el segmento externo del bastón 9.6.1 Enzimas y proteínas en el citosol

a) Guanilato-ciclasa. Sintetiza GMP a partir de GTP en el citosol. El GMP puede acoplarse a lasc c

proteínas-túnel o canales catiónicos y mantenerlos abiertos.

b) Rodopsina quinasa. Pm 68.000 Da. Fosforila a la rodopsina activada.

c) Arrestina. Esta proteína interacciona con la rodopsina. Se le ha denominado arrestina o proteína 48kDa debido a su peso molecular (48.000 daltons). Por sus propiedades inmunológicas también recibe elnombre de antígeno S.

9.6.2 Enzimas anclados en la membrana discoidal

Los dos sistemas enzimáticos poseen una estructura cuaternaria a partir de subunidades de diferentetamaño, que en el caso de la GTP-asa, además de hidrolizar el GTP, son capaces de fijarlo. El hecho deque estas enzimas estén asociadas a la membrana del disco, puede estar regulado por la fuerza iónica delmedio. El mecanismo de la transducción parece estar basado en una serie de amplificaciones en cascadade las actividades enzimáticas del segmento externo de los bastones a partir de la fotolisis de la rodopsina.

a) Transducina. Es un complejo de cadenas polipeptídicas con actividad GTP-ásica, denominada proteínaG o transducina (T), en la cual radica la propiedad de fijación de nucleótidos de guanina, sean GDP oGTP y que es capaz de unirse a la rodopsina activada por acción de la luz. Forma parte del grupo deproteínas acopladoras, denominadas proteínas heterotriméricas G, cuya característica es hidrolizar y fijarel GTP (Stryer, 1987).

La transducina consta de 3 subunidades: alfa, (39.000 Da) que une nucleótidos de guanina, poseeactividad GTP-ásica y parece determinar la especificidad por el receptor y el efector; las otras dossubunidades, beta (35.000 Da) y gamma (8.000 Da), se conservan en las interacciones bioquímicas. Selocaliza en la región citosólica de la membrana de los discos en una relación de 1 molécula por cada 10de rodopsina. En oscuridad, este complejo manifiesta muy poca afinidad por la rodopsina, pero cuandoésta sufre el cambio conformacional en el paso de metarrodopsina I a metarrodopsina II, interaccionacon ella.

b) Fosfodiesterasa de GMP (PDE o FDE). Es una proteína de gran peso molecular (170.000 daltons)c

que se localiza en la periferia de la membrana de los discos del segmento externo, y tiene su sitiocatalítico en el citosol. En los bastones de retina bovina existen entre 6 y 25 moléculas de PDE por cada1000 de rodopsina. La fosfodiesterasa de GMP está formada por dos subunidades semejantes, con unc

peso molecular de 85.000-90.000 Da (alfa y beta), asociadas con otra subunidad (gamma) de 11.000 Dacon carácter inhibidor, que es la que mantiene al enzima inactivo.


9.7 Vía de los nucleótidos cíclicos en la fototransducción

Recibe este nombre la cadena de ciclos bioquímicos que implican varios sistemas enzimáticos y cuyamisión es regular la apertura o cierre de los canales iónicos. La metarrodopsina II o rodopsina activadaprovoca el cierre de los canales de sodio mediante las reacciones consecutivas de la cascada enzimática.La fototransducción responde a la siguiente secuencia de acontecimientos (Fig. 9.3):

1. Fotoactivación de la rodopsina. Consiste en la isomerización del retinal a la forma "todo trans", quese disocia de la proteína, lo cual produce cambios conformacionales en la rodopsina, que exponen alcitosol los aminoácidos susceptibles de fosforilación. Esta transformación permite que la rodopsina sefosforile mediante la acción de una rodopsina quinasa, y se denomina entonces rodopsina activada(Rho ). Estos cambios conformacionales se sitúan en los bucles citoplasmáticos de la proteína*

comprendidos entre los segmentos III-IV y V-VI transmembranales.

2. Activación de la transducina. La rodopsina activada (metarrodopsina II), interacciona con la proteínaG o transducina (con GDP fijado), catalizando el intercambio de GDP (guanosín difosfato) por GTP(guanosín trifosfato), en la membrana discoidal. Cada molécula de Rho activa 1 molécula de transducina*

en 1 ms.

3. Disociación del complejo GTP-T-alfa. Seguidamente se disocia el complejo, y deja libre la subunidadalfa de la transducina unida al GTP. En este proceso, cada molécula de rodopsina activada puede catalizarunas 500 moléculas de transducina (formación de complejos GTP-T), hasta que la fosforilación de sucadena citoplásmica permite a la arrestina competir con la transducina en su interacción con la rodopsina.

4. Activación de la PDE. El complejo alfa-T-GTP se une a la fosfodiesterasa y provoca su activación:la subunidad gamma, inhibidora, es escindida por el complejo alfa-GTP-T, con lo cual la PDE adquiereactividad enzimática. 5. Hidrólisis del GMP por la PDE. El nuevo complejo formado en la interacción T-alfa-PDE alfa y betac

que ha tomado su energía del GTP, hidroliza el GMP , y da guanosín monofosfato (GMP) y H a razónc+

de 4.000 moléculas/s.

6. Desactivación del complejo T-alfa-GTP. La actividad GTP-ásica intrínseca de la subunidad alfa,hidroliza el GTP unido a la transducina, con lo que cesa la activación de la PDE y, por tanto la hidrólisisdel GMP . La hidrólisis de GTP-alfa-T actúa como un auténtico cronómetro bioquímico. Así, el complejoc

T-GTP está en condiciones de volver a activarse por la rodopsina. En efecto, la desactivación delcomplejo T-alfa-GTP-PDE alfa y beta se produce por el paso de GTP a GDP, con liberación de la PDEalfa y beta que se reasocia con la subunidad inhibidora PDE gamma, y de esta forma queda la PDEinactivada.

7. Reconstitución de la transducina. Al mismo tiempo, la T-alfa-GDP recupera su estructura original yse combina con las subunidades beta y gamma, y posibilita de nuevo su interacción con la Rho .*


Fig. 9.3 Mecanismo de la fototransducción en el segmento externo del bastón.

9.8 Papel del ion calcio en la adaptación a la luz

Los iones Ca intervienen en el proceso de fototransducción modulando el metabolismo de los2+

nucleótidos cíclicos. Estaría implicada una bomba intercambiadora de Ca /K /Na (bomba de calcio)2+ + +

en el segmento externo, además de la bomba de sodio-potasio del segmento interno. Aproximadamente,un 10% de la corriente eléctrica de los canales catiónicos es transportada por el Ca . A este flujo de Ca2+ 2+

hacia el interior en la oscuridad se le opone un flujo hacia afuera, mediado por la bomba de calcio (Fig.9.4), que introduce 4Na , por cada Ca y K que extrae al exterior (Mc Naughton, 1990).+ 2+ +


Se sabe actualmente que las alteraciones en los niveles de calcio producidas por la luz son posterioresa la fluctuación de la concentración de GMP . Se ha demostrado experimentalmente que el GMP se unec c

alostéricamente en dos sitios cooperativos, a los canales catiónicos que permiten la entrada de Na en el+

segmento externo de los bastones. Estos canales son permeables tanto al Ca como al Na . Su tiempo2+ +

de apertura media es de aproximadamente 1-3 ms, e independiente del voltaje. Estos canales sonrelativamente abundantes, ya que se ha calculado que existe 1 por cada 500 rodopsinas, y que su densidades de 500 canales por micrómetro cuadrado de membrana plasmática. Parece que el canal consiste en unaproteína túnel o canal, de 63.000 Da, presente tanto en las membranas del disco como en la membranaplasmática.

Fig. 9.4 Nueva concepción del intercambio iónico que provoca la corriente oscura en un bastón (según McNaughton, 1990)

Cuando el GMP está concentrado a unos niveles de entre 5 y 45 micromolar en el citosol, tiene unac

actividad del 50%. Por acción de la luz los niveles caen muy rápidamente. Cuando los niveles soninferiores a 10 micromolar, el GMP unido se disocia del canal, éste se cierra y se reduce la entrada dec

Na , con la consiguiente hiperpolarización (Yau y Nakatani, 1985b). Asimismo, se bloquea la entrada+

de Ca . El aumento en la concentración extracelular de Na activa la bomba intercambiadora de2+ +

Na /Ca , lo cual provoca la liberación de calcio al exterior del segmento externo. Una disminución de+ 2+

Ca intracelular tiende a abrir los canales de Na y Ca , ya que el Ca inhibe la guanilato-ciclasa y2+ + 2+ 2+

activa la fosfodiesterasa.


Esto hace que el nivel de Ca intracelular aumente, y además se tienden a estabilizar tanto los niveles2+

de GMP como de Ca (Yau y Nakatani, 1985a). El calcio regularía, pues, los niveles de GMP y conc c2+

ello el potencial de receptor, así como en la recuperación tras la excitación, hecho importante en laadaptación a la luz en los fotorreceptores. Una luz muy brillante cierra todos los canales de Na y hace+

que los conos se hiperpolaricen desde -40 a -70 mV. En este estado, los conos no pueden responder aintensidades de luz superiores. Pero si se mantiene esta iluminación de fondo, los conos se despolarizanpoco a poco hasta volver al potencial de despolarización de -40 mV, y luego son capaces otra vez dehiperpolarizarse ante un nuevo estímulo luminoso. No obstante, los fotorreceptores no se adaptan ailuminaciones prolongadas.

9.9 Mecanismo desactivador de la rodopsina. Función de la arrestina

Respecto a la rodopsina activada, inmediatamente después de su interacción con la transducina, esinactivada, con lo que la cascada se invierte hasta volver al estado normal con los canales de sodioabiertos. El cambio conformacional provocado por la luz en la rodopsina hace que se expongan a la luzdel citosol zonas que son reconocidas por la proteína soluble rodopsina quinasa. Esta se halla en unaproporción de 1 molécula por cada 1.000 moléculas de rodopsina. Fosforila a la rodopsina activada Rho*

en los siete aminoácidos situados en el extremo carboxilo-terminal y probablemente en el tercer buclecitosólico, con lo que la molécula se carga negativamente. Esto reduce la capacidad de interacción de larodopsina fosforilada por una parte, y por otra la arrestina compite con la transducina, por la zonafosforilada de Rho y bloquea su interacción con la transducina y, por lo tanto, la activación de ésta.*

Cuando se libera el retinal, la arrestina se retira y actúa una fosfatasa (Dolph y col., 1993).

9.10 Fundamento bioquímico de la amplificación de la señal

La cascada de reacciones de la fototransducción amplifica inmensamente la señal luminosa, y contribuyea explicar la elevada sensibilidad de los bastones. La luz hace que aumente la actividad enzimática de laPDE varios cientos de veces. A partir de aquí se produce la secuencia de acontecimientos que hacenposible la amplificación de la señal, favorecida por el hecho de que la rodopsina fotoactivada tiene unaamplia difusión lateral en la membrana del disco, lo cual facilita su interacción con la transducina. Así,por la fotoactivación de una sóla molécula de rodopsina se cataliza el intercambio de GDP por GTP enmuchos cientos de moléculas de fosfodiesterasa. Como cada PDE tiene un número de recambio de 1.000,se concluye que por cada molécula de rodopsina fotoactivada se hidrolizan un elevado número demoléculas de GMP (más de 400.000) en menos de 1 s. Esta gran disminución de GMP en el citosol evitac c

que entren en el segmento externo un millón de cationes Na . Mediante su actividad GTP-ásica, el+

sistema recupera el estado en que estaba en la oscuridad. El GTP unido a la transducina se hidrolizalentamente para dar GDP-T, ya sin actividad de fosfodiesterasa. Por tanto, la energía libre que impulsaeste ciclo amplificador proviene de la hidrólisis del GTP. El sistema de la GTP-asa es un claro ejemplode la utilización de la energía contenida en un enlace -P para la amplificación de una señal.


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1 0 Neurobiología de la adaptación a la iluminación 119

10 Neurobiología de la adaptación a la iluminación

10.1 Adaptación a la luz y a la oscuridad

Si una persona sale de una habitación en penumbra y se expone de pronto a una intensa luz diurna, elajuste retiniano será inadecuado en un primer momento, ya que incluso las zonas oscuras de la imagenle resultarán demasiado brillantes y, como consecuencia, la imagen aparecerá sin contrastes. Esta visióndeficiente desaparecerá cuando la retina se adapte lo suficiente como para que las zonas más oscuras de la imagenno estimulen excesivamente a los receptores. De forma inversa, si una persona sumida en luz diurna potente,penetra súbitamente en un recinto oscuro, su sensibilidad retiniana es tan pequeña que ni siquiera las zonas clarasde la imagen logran excitarla. Pero sí lo lograrán después de la adaptación a la oscuridad.

El ejemplo de esta gran amplitud de adaptación es cotidiano: nuestros ojos funcionan tanto con la luzsolar como con la que emiten las estrellas en un cielo despejado, teniendo en cuenta que la de aquél esunas diez mil millones de veces superior en intensidad. Entre los límites de adaptación máxima a la luzy adaptación máxima a la oscuridad, el ojo puede cambiar su sensibilidad en 10 órdenes de magnitud,mediante ajustes automáticos de sensibilidad a los cambios de iluminación.

10.2 Duplicidad de función en la retina

La retina funciona de diferente manera de día que de noche. La visión diurna da el detalle y el color, serealiza particularmente a través de la fóvea y por medio de los conos. La visión nocturna da una sensacióngrosera de la forma, sin color, pero muestra un umbral de intensidad luminosa muy bajo, próximo allímite teórico. Se asienta en la periferia de la retina, y sus receptores son los bastones. Cualquiersensación de color proviene de la memoria, o de un efecto psicológico basado en el brillo relativo. Ellímite de separación entre la visión nocturna y la visión diurna está en que los objetos presentenluminancias inferiores o superiores a 10 cd/m . -3 2

Un ojo normal en visión diurna adquiere una miopía de 2 dp en visión nocturna, miopía nocturna (Oteroy Durán, 1941) debida a dos causas: a) desplazamiento de la mejor imagen en 1/4 de dp a causa delaumento de la aberración esférica al abrirse la pupila, y b) en su mayor parte a una verdaderaacomodación con modificación de los radios de las caras del cristalino.


Respecto a la localización del estímulo, en visión diurna, cuando el ojo trata de ver con detalle unapequeña zona de su campo visual, se orienta de forma que la imagen de esta zona se forme sobre la fóvea,mientras que en visión nocturna lo hace a unos 6° del centro de la fóvea. La figura 10.1 muestra lasgráficas de sensibilidad relativa fotópica y escotópica. Las diferencias entre visión nocturna y diurna,establecen la existencia de un doble procesamiento visual que se inicia en el ojo de los vertebrados, elcual posee vias independientes, que guardan entre sí una estrecha relación. Estas vías separadas para colory movimiento, intuidas a finales del siglo pasado, han sido investigadas exhaustivamente enneurofisiología y actualmente se tiene un amplio conocimiento de ellas, salvo algunas localizacionescorticales de asociación.

Fig. 10.1 Curvas de sensibilidad espectral fotópica y escotópica (de Wald y Brown, 1958, y de Wald, 1964).

10.3 Adaptación a la oscuridad. Visión escotópica

Al pasar de un lugar iluminado a otro oscuro, en un primer momento no se ve nada. Al cabo de unospocos minutos se distinguen las sombras de los objetos aunque sin matización de color ni detalle. Estaextraordinaria adaptación es debida a un elevadísimo aumento de la sensibilidad retiniana, que es máximaen la región periférica (parafoveal), y se es entonces capaz de percibir una luz de 1x 10 de la máxima-10

percibida durante el día. Una persona que permanezca en oscuridad durante un tiempo prolongado habráregenerado los pigmentos visuales a partir del retinal y las opsinas. Asimismo, la vitamina A se vuelvea transformar en retinal y su límite final viene determinado por la cantidad de opsinas presentes en losfotorreceptores. Es la base bioquímica de la adaptación a la oscuridad.


10.3.1 Características de la visión escotópica

- Dilatación pupilar (midriasis).- Aumento de la concentración de fotopigmentos en conos y bastones.- Desplazamiento del máximo de absorción hacia el azul-verde (498 nm).- Cese de actividad en los conos.- Funcionamiento de los bastones.- Cese de actividad foveal.- Máxima actividad en región parafoveal.- Mínima agudeza visual (nula en la fóvea).- Percepción de claroscuros.- Débil percepción de formas.

Fig. 10.2 Curvas de adaptación a la oscuridad en conos y en bastones.

10.3.2 Curvas de adaptación a la oscuridad

El hecho de que se haya podido determinar la mínima intensidad de luz apreciable por el ojo en losprimeros minutos de adaptación a la oscuridad, ha permitido medir su enorme aumento de sensibilidad.La gráfica de la figura 10.2 muestra el curso de la adaptación a la oscuridad de una persona expuesta aoscuridad total después de haber estado expuesta durante horas a luz brillante. Se observa en la gráficacómo el umbral de sensibilidad cae bruscamente en los 5 minutos iniciales, para presentar luego unescalón, y seguir descendiendo hasta los 20 o 30 minutos, en que se estabiliza, lo que indica que se haalcanzado el punto de máxima sensibilidad. En el ambiente oscuro, el umbral para un estímulo luminosode baja intensidad es al principio muy elevado, por lo que la luz tiene que ser muy intensa para podercaptarla. Pasado un período de algunos minutos, se regeneran los fotopigmentos de las célulasfotorreceptoras de la retina y el umbral se torna mucho más bajo.


La curva característica de la adaptación a la oscuridad muestra normalmente dos segmentos: primero unsegmento corto de adaptación rápida que dura entre 4 y 5 minutos, después uno más largo y lento, deunos 20-30 minutos, que a la larga permite que los ojos alcancen su umbral más bajo. La primera partede la curva representa la adaptación de los conos a la obscuridad. Su adaptación es más rápida, hasta treso cuatro veces más que en los bastones, pero nunca alcanzan el umbral tan bajo de éstos.

La segunda parte de la curva representa la recuperación mucho más lenta de los bastones. Las personasque tienen ceguera total al color por carecer de conos funcionales presentarán sólo esta parte de la curvaal adaptarse a la oscuridad. De aquí que a la visión nocturna se la relacione con los bastones. Por otrolado, gran parte de la mayor sensibilidad de los bastones se debe al hecho de la convergencia de hastamás de 200 bastones en una ganglionar, lo cual tiene un efecto sumatorio (sumación espacial). Debidoa esto, cuando se mira un objeto en condiciones de semioscuridad, se le ve mejor si se dirige la miradade lado para que la imagen se forme en la retina periférica en lugar de la región foveal.

10.3.3 Adaptación neural

Si bien normalmente se explica la curva de adaptación a la oscuridad por el tiempo de regeneración delos fotopigmentos, es posible que también responda a algún tipo de adaptación neural. Se ha propuestoque quizás las células bipolares de la retina respondan a una menor estimulación de los fotorreceptoresque lo que normalmente se requeriría. Las retinas pueden presentar distintos niveles de adaptación sinque existan modificaciones simultáneas de la concentración de pigmentos retinianos.

Cuando aumenta la cantidad de luz por primera vez, la intensidad de las señales transmitidas por lascélulas bipolares, las células horizontales, las células amacrinas y las células ganglionares es muy grande.No obstante, la intensidad de la mayoría de estas señales disminuye rápidamente. Aunque el grado de estaadaptación es de sólo unas cuantas veces, en lugar de los miles de veces que tiene lugar durante laadaptación del sistema fotoquímico, esta adaptación neural aparece en una fracción de segundo, encontraste con los muchos minutos que se requieren para una adaptación completa por parte de losfotopigmentos.

10.3.4 Factores que modifican esta adaptación

a) Longitud de onda. Un ojo adaptado que mire durante breves instantes una luz muy brillante, pierdesu adaptación, aunque no para todas las longitudes de onda. Se aconseja a los aviadores nocturnos usarde día gafas de vidrio rojo que permite la visión por los conos de la fóvea, mientras que mantiene laadaptación de los bastones a la oscuridad. La explicación es que la luz roja está en el límite de la bandade absorción de la rodopsina, con lo que se preserva este fotopigmento.

b) Tamaño del test. Un aumento del tamaño del test, si se mantiene constante la excentricidad de fijación,mejora el umbral en cualquier instante de la curva de adaptación a la oscuridad.


c) Estado de adaptación. Depende del tiempo transcurrido en ambiente luminoso y de la intensidad delestímulo.

d) Anoxia. La falta de oxígeno eleva la curva de adaptación. Cuando un aviador asciende a 5000 m, suumbral sube 2,5 veces; pero si estando a nivel del mar se hiperventilan los pulmones, la curva desciendea la mitad de lo normal. Esto se explica porque se requiere oxígeno en el proceso de regeneración defotopigmento, y en alturas elevadas éste se halla algo más escaso que a nivel del mar.

e) Carencia de vitamina A. Según su grado, al no poder sintetizar el fotopigmento por falta de retinal, lacurva de adaptación a la oscuridad se eleva (mayor umbral) .

10.4 Bases bioquímicas de la ceguera nocturna

La sensibilidad de los bastones es aproximadamente proporcional al antilogaritmo de la concentraciónde rodopsina. Esta relación se admite como válida para los conos. George Wald demostró en 1954 quela sensibilidad de un bastón disminuía unas 8,5 veces cuando la concentración de rodopsina se reducíadel valor máximo en 0,006 % y en 3300 veces si lo hacía en un 0,6% (Tabla 10.1).

Adaptación a lailuminación

Luminancia Duración Aumento del Porcentaje de Nº de moléculas de rodopsina(miliamberts) (segundos) umbral de rodopsina blanqueada por bastón

adaptación blanqueada

10 5 x 8,5 0,006 1.200324 5 x 480 0,19 40.000

1.008 5 x 3.300 0,59 120.000

Tabla 10.1 Relación entre la concentración de rodopsina y la sensibilidad a la luz (de Wald, 1954)

Así pues, la sensibilidad de los fotorreceptores puede alterarse en gran manera, y aumentarla odisminuirla, por cambios mínimos en la concentración de los pigmentos visuales. La vitamina A se hallatanto en el citoplasma de los bastones como en el epitelio pigmentario de la retina en continuainterconversión dentro del ciclo visual. Está disponible para formar nuevo retinal cuando sea necesario.Si la concentración de retinal es excesiva, se reconvierte en vitamina A, y se reduce la cantidad depigmento fotosensible del fotorreceptor.


La ceguera nocturna se produce en situaciones de carencia marcada de vitamina A. Al disminuir lacantidad de vitamina A sanguínea, disminuyen la vitamina A y el retinal en la retina y, en consecuencia,la cantidad de fotopigmento de conos y bastones, con lo que se reduce la sensibilidad de todos losfotorreceptores. Se denomina ceguera nocturna, porque de noche la cantidad existente de luz esdemasiado pequeña para lograr una buena visión, mientras que durante el día hay luz suficiente paraexcitar los conos y bastones, a pesar de que la cantidad de fotopigmento íntegra esté muy reducida. Paraque se produzca este transtorno, la persona debe ingerir una dieta deficiente en vitamina A durante meses,ya que se almacena en el hígado y el organismo dispone de ella según sus requerimientos fisiológicos.No obstante, si se presenta, puede curarse prácticamente de forma total en algo más de media hora,mediante la inyección intravenosa de vitamina A, debido a su fácil conversión en retinal. Los estados dedeficiencia prolongada de vitamina A provocan la degeneración de conos y bastones, así como la delresto de las neuronas retinianas (Dowling y Sidman, 1962). La nicotinamida, perteneciente al complejovitamínico B, interviene en la formación de NADPH, que cataliza la isomerización retinal-vitamina A.

10.5 Adaptación a la luz. Visión fotópica

Si se pasa rápidamente de la oscuridad a un ambiente suficientemente iluminado, se produce unasensación molesta en los ojos, que provoca a veces dolor. Al cabo de pocos segundos, sin embargo, elojo se adapta a la luz, proceso que requiere un tiempo muy inferior al de adaptación a la oscuridad. Puede,entonces, percibirse el detalle y color de los objetos. En ambiente luminoso se escinde una mayorcantidad de moléculas de fotopigmento en ambos tipos de fotorreceptores. Concretamente, los bastonesestarán "saturados" ya que se habrá superado el punto de Aguilar-Stiles (Fig. 10.3). Según Aguilar yStiles (1954), este nivel de saturación a partir del cual no proporcionan información visual, es del ordende 1000 trolands, lo que corresponde a una concentración de rodopsina del 2%. Como el umbral de losconos está por debajo de los 1000 trolands y por encima de esta intensidad no se saturan, no se deja detransmitir información visual. Es la base bioquímica de la adaptación a la luz.

Fig. 10.3 Gráfica que muestra el estado de equilibrio de la rodopsina en los bastones (de Aguilar y Stiles, 1954)


10.5.1 Características de la visión fotópica

Se producen en el ojo una serie de cambios respecto a su funcionamiento en la oscuridad:- Contracción pupilar (miosis). - Disminución de la concentración de fotopigmentos en conos y bastones.- Máximo de absorción en el verde-amarillento (558 nm).- Cese de actividad de los bastones (saturación).- Funcionamiento de los conos.- Disminución de la actividad de la retina periférica.- Máxima actividad de la fóvea.- Máxima agudeza visual, localizada en la fóvea. - Percepción cromática.- Perfecta discriminación de formas.

10.6 Visión e intensidad de luz

Las radiaciones luminosas deben alcanzar una cierta intensidad para ser percibidas. Debe distinguirseentre intensidad física de una radiación luminosa o luminancia, que se mide en candelas/m , y2

luminosidad o brillo, que depende de la luminancia y de otros factores, que son:

a) Grado de adaptación a la oscuridad. El espectro total de las intensidades luminosas perceptibles parael ojo humano es de 10 unidades logarítmicas de luminancia. Gracias a la adaptación, la retina, en funcióndel grado de iluminación ambiental, puede desplazar su sensibilidad hacia arriba o hacia abajo en laescala de luminancias.

b) Juego de contrastes. Una superficie gris sobre un fondo blanco se percibe como más oscura que unasuperficie gris sobre un fondo negro.

c) Efecto Purkinje. Si un ojo adaptado a la oscuridad mira un espectro solar, le aparece como másbrillante la zona correspondiente a la raya E (azul-verde), mientras que en la adaptación a la luz elespectro resalta en la raya D (verde-amarillento). Los objetos verdes o azules parecen brillar más que losrojos durante la noche, mientras que durante el día parecen más brillantes los naranjas y rojos.

10.7 Iluminación y agudeza visual

En el ojo adaptado a la luz, se comprueba una agudeza visual extraordinaria en la fóvea, que decrece ala mitad en el borde de la mácula lútea y cae al 1/40 del valor foveal en el resto de la retina. En el ojoadaptado a la oscuridad, la agudeza visual es nula en la fóvea, comienza a su alrededor, y se mantienea bajo nivel en el resto de la retina, aunque mayor que el correspondiente al de la visión diurna. Laagudeza visual depende sobre todo de los conos, y es máxima en la fóvea y de día.


Los bastones son responsables de la escasa agudeza visual nocturna. Es nula en la fóvea, donde noexisten, y tiene un pequeño valor en la periferia, donde abundan (Fig. 10.4). Por ello, de noche, para vermejor un objeto, se le debe mirar de "reojo", para que la imagen incida en la periferia, donde por efectode sumación los bastones resolverán una imagen menos iluminada, pero también menos nítida.

Fig. 10.4 Curva de agudeza visual relativa en la retina central y periférica.

Referencias

OTERO, J.M., DURAN, A. (1941). "Estudio de la miopía nocturna". An. Fís. Quím., 37: 459.

AGUILAR, M., STILES, W.S. (1954). "Saturation of the rod mechanism of the retina at light levels ofstimulation". Optica Acta, 1: 59-65.

DOWLING, J.E., SIDMAN, R.L. (1962). "Inherited retinal distrophy in the rat". J. Cell. Biol., 14: 73-109. WALD, G. (1954). "On the mechanism of the visual threshold and visual adaptation". Science, 119: 887-892.

WALD, G., BROWN, P.K. (1958). "Human rhodopsin". Science, 127: 222-226.

WALD, G. (1964). "The receptors of human color vision". Science, 145: 1007-1017.


KAWAMURA, S. (1993). "Molecular aspects of photoreceptor adaptation in vertebrate retina". Intern.Rev. Neurobiol., 85: 43-85.

11 Resolución espacial en la primera sinapsis de la retina 127

11 Resolución espacial en la primera sinapsis de la retina

11.1. Estructura funcional de la retina

El procesado sensorial (aferente) de la información visual puede, en esencia, resumirse en dos grandesapartados: un procesado en dos etapas fundamentales en la retina, y otro procesado encefálico, a su vezen dos etapas, la talámica y la cortical. Estudiaremos en primer lugar, en detalle, cada una de las dosetapas que tienen lugar respectivamente en la primera y en la segunda sinapsis de la retina.

El eminente neuroanatomista español Santiago Ramón y Cajal sienta en 1892 las bases para elconocimiento de la organización de la retina. Sus esquemas funcionales se admitieron durante más demedio siglo entre los investigadores de la Histología y la Fisiología, y aún tienen plena vigencia, lamayoría de ellos, hasta que técnicas más potentes, como la microscopía electrónica, los registroselectrofisiológicos intracelulares y los métodos histoquímicos, han permitido un avance en este sentido.El descubrimiento de nuevos elementos y tipos celulares distintos de los ya conocidos permite concebiruna organización compleja de la retina de los primates que según Gallego (1992) incluiría:

- Una doble vía de transmisión de la señal que se origina en los conos, a partir de dos tipos de célulasbipolares de conos.

- Una vía de transmisión de la señal con origen en los bastones, en la que las células bipolares de bastón(brocha), no efectúan sinapsis directa con células ganglionares, sino a través de un tipo de amacrina, laAII, que también contacta con la bipolar invaginante.

- Un sistema de retroalimentación, mediado por las células interplexiformes.

- Dos sistemas de asociación transversal, en las capas plexiformes, a partir de las células horizontalesy amacrinas.

En la capa de células ganglionares, existen unas neuronas de asociación con función aún no definida,que quizás formen parte de un sistema de retroalimentación de ganglionares a amacrinas.


La disposición ordenada, por capas, de las neuronas de la retina y del propio cerebro, sugiere en sí mismaque el procesamiento de la información se realiza en niveles organizados jerárquicamente, pasando deun grupo de células relacionadas funcionalmente al siguiente. El ojo recibe información, la analiza y latransmite al cerebro para su posterior procesamiento a través del nervio óptico. La información que pasade una parte a otra sufre cambios. De unos 120 millones de fotorreceptores, se pasa sólo un millón decélulas ganglionares. Por tanto, en el ojo, en conjunto, se da una concentración de la información.

En consecuencia, una neurona determinada de un nivel superior (CGL o corteza cerebral) que recibaimpulsos de varias neuronas distintas de un nivel inferior no puede reflejar por separado las señales decada una de ellas. Aunque también hay divergencia en cada nivel, los impulsos convergentes de distintoorigen se combinan en cada estación para formar un mensaje totalmente nuevo, que sintetiza todas lasseñales de entrada. Este proceso se llama integración.

Fig. 11.1 Los seis tipos neuronales que procesan la información en la retina


11.2 Procesamiento visual en la retina

El procesamiento visual en la retina lo realizan seis tipos básicos neuronales, cinco aferentes:fotorreceptores, bipolares, horizontales, amacrinas y ganglionares, y un único tipo eferente, la célulainterplexiforme. Los fotorreceptores sinaptan directamente con las células bipolares, que transmiten elmensaje a las ganglionares (Fig. 11.1). Éstas conectan mediante sus largos axones que constituyen elnervio óptico con el tálamo en su vía aferente y con los tubérculos cuadrigéminos y otras estructurasencefálicas en vías de retroalimentación para los reflejos visuales y movimientos oculares. Desde eltálamo la vía visual culmina en el córtex occipital o córtex visual.

Por tanto, cada célula bipolar y ganglionar de la retina, la neurona del cuerpo geniculado lateral y lacélula piramidal del córtex visual están conectadas por una misma vía que permite que pueda ser influidapor cierto grupo de fotorreceptores. El flujo de información es modulado en la retina por tres tiposneuronales, dos de asociación horizontal, las células horizontales en la plexiforme externa y las amacrinasen la plexiforme interna, y por la célula interplexiforme que refuerza la modulación en la plexiformeexterna. Las células horizontales modulan interacciones laterales entre fotorreceptores y células bipolares.Las células amacrinas lo hacen entre células bipolares y células ganglionares.

11.3 Respuestas eléctricas de las células de la retina

En el ojo, los potenciales generadores de los fotorreceptores y las respuestas eléctricas de muchas célulasde la retina son potenciales graduados locales, que se propagan por conducción electrotónica oelectrotono. Esto significa que existe un flujo directo de corriente eléctrica en su citoplasma, desde elpunto de excitación hasta la sinapsis de salida.

El significado biológico de la conducción electrotónica es que permite la conducción gradual de la fuerzade la señal. Así, en el caso de los fotorreceptores, la señal hiperpolarizante de salida está directamenterelacionada con la intensidad de la iluminación. De esta forma, podremos percibir intensidades gradualesde iluminación.

Son clásicos los estudios de Werblin y Dowling (1969) en las neuronas de la retina del anfibio Necturus(Fig. 11.2). Las respuestas eléctricas de los bastones y de los conos a la luz son hiperpolarizantes, las delas células horizontales son hiperpolarizantes o despolarizantes, al igual que las de las células bipolares.Las células amacrinas producen potenciales despolarizantes y en algunos casos potenciales de acción.

Una característica de las células ganglionares, algunas amacrinas en la retina, y de la mayoría de lascélulas del resto del sistema visual extraretiniano, es que cuando están en reposo producen descargas demanera continua, incluso en ausencia de iluminación. La aplicación de estímulos apropiados no inicianecesariamente la actividad celular, sino que modifica o modula la frecuencia basal. Las respuestaspueden consistir en un aumento o en una disminución de la frecuencia de descarga. Estos potenciales deacción se propagan a través de distancias apreciables.


Fig. 11. 2 Diferentes respuestas a la luz en las células retinianas (resumido de Werbling y Dowling, 1969)

11.4 Campos receptores en la retina

La información visual que fluye desde los fotorreceptores hasta las ganglionares se organiza en formade "mosaico", según dos grandes vías espaciales en la retina, y mediante la convergencia progresiva deneuronas se organizará en sistemas similares en el tálamo y en el córtex visual. Estos dos tipos de víassuponen una organización espacial de las neuronas según un estímulo directo central y otro de tipo lateral(Fig. 11.3). Esta organización responde al modelo de los campos receptores. a) Vía directa. La información fluye directamente de fotorreceptores a bipolares y ganglionares. Estosfotorreceptores están próximos a las ganglionares.

b) Vía indirecta. Mediante células horizontales laterales, se integra la información de fotorreceptoresdistantes, situados alrededor de los que constituyen la vía directa.


Fig. 11.3 Vía directa principal de la retina (arriba) y vía indirecta a partir de interacciones laterales delas células horizontales (según Masland, 1987)

11.4.1 Concepto de campo receptor

Adrian había denominado campo receptor a una zona cutánea cuya excitación mecánica provoca laexcitación de una sóla fibra nerviosa. Hartline, basándose en ello, denominó campo receptor de unaneurona retiniana a la superficie de la retina cuya excitación por un punto luminoso inmóvil provoca unarespuesta en una célula retininana. El campo visual es el campo completo de visión de una personadeterminada. En fisiología, la expresión campo receptor tiene además otro significado tomado porextensión: la porción del campo visual (fuera del ojo) dentro de la cual la estimulación luminosa móvilo inmóvil (puntos o barras luminosas) puede influir sobre una neurona. Hartline diferenció:

a) Células "ON". Responden al principio de la estimulación.b) Células "OFF". Responden al final de la estimulación.


Los límites (diámetro) de un campo receptor de las neuronas estudiadas en animales de experimentaciónse suelen expresar en grados de ángulo visual, lo que hace la medición independiente de la distancia delojo. El campo receptor de un fotorreceptor tiene la misma medida que éste, es decir, que cada célulafotorreceptora tendría su propia visión del entorno. En primer lugar se determinaron en célulasganglionares y de este tipo celular surgieron los conceptos que luego se extrapolaron a las células de todala vía visual.

Los estudios de Barlow, Kuffler, Hubel y Wiesel en los años cincuenta pusieron de manifiesto unacaracterística común a las células bipolares y ganglionares en la retina, a las células del CGL y a las dela capa IV del área 17 del córtex visual. Todas estas células responden de forma casi óptima a un estímulocircular, pequeño, y que incida dentro de su campo sensorial receptor. Se define el estímulo óptimo comoel que produce la descarga de frecuencia más alta. La clave del éxito de Hubel y Wiesel radica en que sebasaron en la respuesta óptima de las células para su diferenciación funcional. Se operaba de la formasiguiente: se anestesiaba a un animal, gato o mono, y se le enfrentaba a una pantalla sobre la cual seproyectaba una señal luminosa. Se hacía descender un microelectrodo de registro, de tal forma que supunta llegara a las proximidades de una célula de cualquier estadio de la vía visual. Se delimitaba elcampo receptor de una neurona visual, no directamente sobre la retina del animal, sino sobre la pantallasituada ante éste, que constituye su campo visual.

En el ojo de gato adaptado a la oscuridad el campo receptor tiene de 1 a 3 grados. Cuando el estímuloluminoso se presenta en el interior de los límites del campo, la forma del cual es generalmente circular,un tipo de célula reacciona mediante una excitación, seguida, al finalizar la iluminación, de una inhibiciónde su actividad (célula "ON"). Otro tipo de célula ganglionar reacciona mediante una inhibición de suactividad (célula "OFF"). En el ojo de gato adaptado a la luz se encuentra el mismo tipo de camposreceptores que en el adaptado a la oscuridad pero, además, en este caso, la primera zona de influencia estárodeada por una región periférica de 1-2 grados de arco, dispuesta de forma concéntrica alrededor de lazona central y que estimulada, produce el efecto antagónico. El conjunto permite definir el camporeceptor completo de una neurona adaptada a la luz.

Existen pues en la retina de mamíferos superiores dos tipos de campos receptores: El centro puede serexcitatorio con una periferia inhibidora (este tipo celular se llama célula de centro "ON" o célula deencendido en el centro); o bien puede ser de centro inhibitorio con una periferia excitadora (entoncesla neurona se llama célula de centro "OFF" o célula de apagado en el centro. Se habla de codificaciónoponente (Fig. 11.4). Es decir, cada campo receptor está organizado en un sistema centro-periferia conconfiguración circular concéntrica. Campo receptor puede definirse por lo tanto, en sentido amplio, comola zona de influencia de una neurona. La base anatómica de estos campos receptores fue propuesta porDowling y Boycott en 1966 según:

- la secuencia directa de fotorreceptores a células bipolares y a una célula ganglionar, se traduce en elsustrato anatómico del centro de un campo receptor, y

- la secuencia indirecta de fotorreceptores a bipolares a través de las horizontales y de las bipolares a lamisma ganglionar a través de las amacrinas, es el encadenamiento básico de la zona periférica.


Fig.11.4 Distribución de los patrones de descarga en el campo receptor de una célula ganglionar situada en elextremo del electrodo (según Kuffler, 1953)

11.4.2 Inhibición lateral (interacción lateral)

Es muy posible que la inhibición de la respuesta central por la periferia sea debida a una retroaccióninhibidora de un fotorreceptor a otro en la que intervendrían las células horizontales. De esta forma, laactivación de fotorreceptores lejanos por el anillo de luz produce hiperpolarización en la célula horizontal,la cual a su vez inhibe la respuesta de los fotorreceptores activados centralmente.

Es un ejemplo de la llamada inhibición lateral o inhibición aferente, en la cual la activación de una unidadneural particular conlleva la inhibición de las unidades cercanas. Este fenómeno, contribuye a agudizarlos bordes de un estímulo visual y mejora la discriminación. El intrincado sistema de interconexiones dela retina y el sistema de codificación del campo receptor en las células ganglionares, indican que existeabundante inhibición lateral. Los campos receptores se solapan de forma considerable, de modo quepuede suponerse que si un sólo punto luminoso llega al centro de una célula ganglionar, es muy probableque esté llegando a la región periférica de otra.

11.4.3 Bandas de Mach e interacción lateral

Un tipo de ilusión óptica debida probablemente a un tipo de inhibición lateral en la retina humana, sonlas bandas de Mach. Si en un cuarto obscuro se sostiene una lámpara por encima de una hoja blanca depapel, se verá la sombra de aquél. El borde de la sombra presenta un gradiente de oscuro a luminoso, quees donde aparecen las bandas de Mach. En cuanto la sombra comienza a variar de oscura a clara, se veráuna banda muy oscura, y en cuanto está variando a luminosidad completa, se verá otra banda, pero en estecaso, mucho más brillante que las zonas de luz cercanas. Se deduce de esto, que el sistema sensorial nosiempre da una imagen correcta de lo que se le presenta, y, por otro lado, es un buen ejemplo de que unfenómeno perceptual puede explicarse mediante hechos neurofisiológicos conocidos.


11.5 Primera sinapsis de la vía visual (plexiforme externa)

El principal objeto de la organización de la plexiforme externa es el procesamiento de la informaciónespacial (resolución espacial). Las dimensiones espaciales de los centros de los campos receptoresdeterminan la resolución espacial. Cuanto menor es el centro, menor es la posible resolución espacial.La primera sinapsis de la vía visual, localizada en la retina, se efectúa entre los terminales sinápticos delos fotorreceptores con células bipolares, horizontales e interplexiformes. En las diferentes especies devertebrados existe una gran variación en codificación de la señal originada en los fotorreceptores, debidoa la gran variedad morfológica y funcional de sus células horizontales. En este sentido, la retina de losprimates presenta una organización sináptica muy diferente respecto a otros vertebrados, e incluso a otrosmamíferos no primates. Lo mismo cabe decir de la segunda sinapsis y de los tipos celulares queintervienen en ella.

11.5.1 Terminales sinápticos de los fotorreceptores

a) Pedículo o pie terminal. El terminal sináptico de los conos es un ensanchamiento amplio denominadopedículo o pie terminal, debido a que la superficie sináptica tiene una base plana. Se distinguen en ellosunas estructuras densas a los electrones que reciben el nombre de cintas sinápticas o bandas sinápticas,las cuales se organizan como circuitos de retroalimentación. Además, pueden apreciarse vesículassinápticas, que contienen el neurotransmisor, y filamentos basilares (Fig. 11.5).

Tríadas. Son unas invaginaciones en las que penetran dendritas de células bipolares y procesos de célulashorizontales. Cada invaginación contiene un elemento central que es la dendrita de una célula bipolarinvaginante y dos elementos laterales que son procesos de células horizontales. En la retina existen entre15 y 25 invaginaciones en cada pedículo de cono.

Uniones basales. En las zonas no invaginadas de la base del terminal sináptico del cono, existencontactos sinápticos con dendritas de otras células bipolares, las bipolares aplanadas o planas,denominadas uniones basales, cuya característica es el hecho de presentar filamentos en la hendidurasináptica y una depresión ligera en la membrana que presenta material denso a los electrones. En estazona no se aprecian acúmulos de vesículas sinápticas, ni tampoco aparecen estructuras diferenciadas enla membrana postsináptica. Aproximadamente existen dos contactos basales por cada invaginación. Estetipo de contacto es inusual por no existir vesículas sinápticas en la membrana presináptica. Se piensa quees una sinapsis porque en los vertebrados superiores las bipolares "OFF" reciben únicamente influjo deconos, y de alguna forma deben transmitir su hiperpolarización a estas células.

Dado que carecen de vesículas sinápticas, las uniones basales podrían responder a un nuevo mecanismode liberación de transmisor, la liberación de transmisor no vesicular independiente de calcio. Schwartz(1987) ha obtenido evidencias de este mecanismo, si bien no ha determinado aún si opera en la sinapsisbasal. Encontró que la transmisión sináptica de los fotorreceptores hacia algunos tipos de bipolares océlulas horizontales puede mantenerse incluso si la concentración de Ca se ve drásticamente disminuída2+

y el canal de calcio se bloquea simultáneamente por cobalto.


Fig.11.5 Contactos sinápticos en el pedículo de un cono.

Los pedículos contactan tanto en las invaginaciones como en las zonas aplanadas con células horizontales.Entre los pedículos de los conos, bien directamente o bien a través de sus filamentos basales, seestablecen contactos del tipo uniones hendidas, lo que implica sinapsis eléctrica. El significado biológicode este acoplamiento entre terminales sinápticos se supone que es el de disminuir las fluctuaciones delpotencial de membrana que se producen en oscuridad y además contribuir a la amplificación de la señaloriginada en el fotorreceptor por acción de la luz. En el pedículo se han hallado receptores bioquímicosal GABA, que no se han hallado en el resto de la membrana del fotorreceptor y que explicarían losmecanismos de retroalimentación entre células horizontales y fotorreceptores.

b) Esférula o bulbo terminal. Se llama así al cuerpo sináptico del bastón, por ser mucho más pequeño yredondeado que el pedículo del cono. Cada esférula de bastón tiene sólo una banda sináptica y carece defilamentos basilares. Las esférulas presentan una única invaginación con su correspondiente bandasináptica. En la invaginación penetran cuatro o más procesos de células bipolares y horizontales. En laretina de los primates existen también contactos entre esférulas de varios bastones y el pedículo de uncono mediante uniones hendidas (gap junctions), con lo que las relaciones colaterales entre los dos tiposde fotorreceptores se efectuarían asimismo mediante sinapsis eléctricas. Sin embargo, no se han halladohasta la fecha contactos entre esférulas de bastones, descritos ampliamente en retinas de otras especiesde vertebrados.


11.6 Células bipolares

11.6.1 Clasificación morfológica

Ramón y Cajal (1892) ya describió dos tipos básicos de células bipolares, unas que recibían ingresosexclusivamente de conos y otras que lo hacían exclusivamente de bastones. Esto reforzaba la teoría dela duplicidad retiniana, pues establecía dos vías centrípetas para la conducción del estímulo visual: conos-bipolar de conos y bastones-bipolar de bastones. Aunque según las especies se han descrito variedadesmorfológicas de células bipolares, todas se incluyen en los dos tipos básicos citados. Un solo pedículode cono, establece sinapsis con dos tipos de bipolares individuales en la retina de los primates: la bipolarinvaginante (enana), cuyas dendritas constituyen el elemento central de la tríada y la bipolar plana(enana), que establece uniones basales en la membrana no invaginada del pedículo.

Además, se han descrito en la retina de primates otras bipolares de conos, la bipolar difusa plana, labipolar difusa invaginante, que forman sinapsis con seis o siete conos y la bipolar de bastones (bipolaren brocha). Las dendritas de la bipolar de bastones penetran en el complejo sináptico de las esférulas debastones (invaginación), y cada bipolar establece sinapsis con muchos bastones, hasta 40 ó 50. Su axóntermina en la zona más interna de la capa plexiforme interna. En la capa plexiforme interna, las bipolarespresentan contactos sinápticos típicos con bandas sinápticas rodeadas de vesículas y dos elementospostsinápticos: una dendrita de célula ganglionar y un proceso de célula amacrina, lo que se hadenominado díada. Han sido descritas, además, sinapsis recíprocas entre amacrinas y bipolares cuyafunción es efectuar una retroalimentación (amacrina recíproca).

11.6.2 Campo receptor en células bipolares

Las células bipolares no generan potenciales de acción del tipo "todo o nada". Responden a los estímulospresinápticos con potenciales graduados transitorios de dos tipos: hiperpolarizantes y despolarizantes.Dado que los axones de estas células son muy cortos, los potenciales generados en sus dendritas sontambién conducidos por electrotono hacia sus terminaciones axónicas. Un tipo de células bipolares sedespolarizan cuando la luz llega a un grupo pequeño de fotorreceptores que están en contacto inmediatocon ellas, pero se hiperpolarizan cuando la luz llega a los receptores que rodean a los del primer grupo.Otras células bipolares actúan de forma inversa: se hiperpolarizan cuando la luz llega al centro del grupode fotorreceptores, y se despolarizan cuando cae en la zona circundante. Las respuestas a la iluminacióndifusa son del mismo tipo que las evocadas por la iluminación en el centro pero mucho más débiles. Encualquier caso, al tipo de respuesta de la neurona cuando se enciende una luz, sigue otra opuesta cuandola luz se apaga.

Campo receptor de una célula bipolar es la zona de la retina cuya estimulación provoca respuesta en estacélula. El tamaño del centro del campo receptor de centro-ON o de centro-OFF, se corresponde muyexactamente con la dispersión de las ramificaciones dendríticas de la bipolar, por lo que la respuestacentral debe estar producida por los fotorreceptores en contacto sináptico directo.


Dado que la periferia del campo receptor es mucho más extensa que las ramificaciones dendríticas de labipolar, la respuesta debe originarse a partir de la contribución de fotorreceptores que influyan en labipolar de manera indirecta, mediante la interacción lateral de células horizontales. Existen dos tiposfuncionales de células bipolares):

- Bipolar de centro-ON: Se despolariza con estímulos luminosos puntuales que incidan en el centro delcampo receptor, y se hiperpolariza con estímulos luminosos anulares en su periferia.

- Bipolar de centro-OFF: Se hiperpolariza con estímulos luminosos puntuales que incidan en el centrodel campo receptor, y se despolariza con estímulos anulares en su periferia.

11.7 El mensaje visual en la primera sinapsis

11.7.1 Vía de bastones

En la retina de gato hay una separación anatómica y funcional de vías de bastones y de conos a través decélulas bipolares hacia células ganglionares. La vía de bastones es una cadena de por lo menos cuatroneuronas desde el fotorreceptor hasta la célula ganglionar. Los bastones forman sinapsis directas concélulas bipolares de bastones (en brocha). El tamaño del campo receptor de las bipolares de bastones esmucho mayor que el tamaño de su ramificación dendrítica. Probablemente, las terminaciones del axónde las células horizontales tipo B, sean responsables de esta gran superficie de integración espacial paraseñales de bastones. La respuesta de la célula bipolar de bastones en peces, en el conejo, en el gato y enprimates presenta despolarización central (centro-ON). Esta bipolar hace sinapsis con células amacrinasde tipo AII que mantendrían la despolarización en presencia de luz. A su vez, la AII efectúa sinapsismediante uniones hendidas con bipolares de conos.

11.7.2 Vía de conos

La vía de conos hacia las células ganglionares tiene un número menor de elementos sinápticos. Losconos, que también reciben ingresos directamente desde bastones adyacentes, forman conexionessinápticas con los cuerpos celulares de las células horizontales del tipo A y del tipo B en el gato. Losconos efectúan conexiones sinápticas con dos tipos funcionales de células bipolares que inician dos víasseparadas de conducción del estímulo visual: células bipolares de centro ON (bipolares invaginantes)y células bipolares de centro OFF (bipolares aplanadas) (Fig. 11.6). En la oscuridad los fotorreceptoresliberan continuamente glutamato, que provoca en los dos tipos de bipolares diferente respuesta. Labipolar invaginante inhibida por el glutamato se hiperpolariza, pero la célula horizontal y la bipolaraplanada permanecen despolarizadas. Cuando incide la luz se hiperpolariza el fotorreceptor, y disminuyeo cesa la liberación de neurotransmisor. La célula bipolar invaginante quedará despolarizada (centro ON)al ser desinhibida, mientras la aplanada quedará hiperpolarizada (centro OFF) ya que el neurotransmisorla excitaba.


Cada tipo de bipolar conecta respectivamente de forma directa con un sistema células ganglionares, lasganglionares de centro-ON y las ganglionares de centro-OFF. La diferente respuesta de la bipolar (ONu OFF) se debe a que poseen receptores de membrana diferentes para el glutamato. Según handemostrado Nawy y Jahr (1990), la despolarización se mantiene en las células bipolares ON, gracias aque fluyen cationes a través de los canales abiertos en ausencia del transmisor, pues hay una altaconcentración de GMP . El glutamato parece ser justamente la causa del cierre de estos canales,c

precisamente de la misma forma en que la luz causa el cierre de los canales de Na+, pues activará unsegundo mensajero que haría disminuir los niveles de GMP . Las células bipolares tendrían un receptorc

de glutamato, específico, que al igual que la rodopsina activaría una proteína-G, quizás otra transducina,que a su vez activaría a la fosfodiesterasa de GMP . c

Fig. 11. 6 Respuesta a la luz de un cono (hiperpolarización), de la bipolar invaginante o de centro ON(despolarización) y de la bipolar plana o de centro OFF (hiperpolarización)


11.8 Células horizontales, inhibición lateral y antagonismo centro-periferia

11.8.1 Morfología y clasificación en los Vertebrados

Morfológicamente se distinguen dos tipos de células horizontales en la retina de los vertebrados: célulashorizontales de axón corto y células horizontales sin axón, que se diferencian en su estructura yconexiones con los fotorreceptores. Los vertebrados tetrápodos en general, exceptuando los primates,tienen un solo tipo de célula de axón corto, que según las especies presenta diferencias en el número desus dendritas y en la estructura y longitud de su axón. En la retina de gato se distinguieron dos tiposfuncionales (Gallego, 1971; Kolb, 1974; Nelson, 1975; Boycott, 1978):

a) Tipos de células horizontales en la retina de gato Células horizontales de tipo A o sin axón. Son grandes neuronas estrelladas. Sus árboles dendríticosconectan conos con conos, que modulan su excitabilidad.

Células horizontales de tipo B o de axón corto. Son más pequeñas, poseen dendritas más numerosas yun axón muy largo, que en el gato se extiende aproximadamente 300 micrómetros desde su cuerpocelular, para terminar en una zona de telodendria muy ramificada. Se supone que es eléctricamenteindependiente del tramo de las dendritas, y parece funcionar en forma aislada. Un axón terminal de tipoB recibe e integra ingresos de hasta 3000 bastones.

Estas células conectan conos con bastones, e inhiben según algunos autores, a éstos últimos encondiciones fotópicas. Sin embargo, el hecho de la independencia eléctrica de axón y dendritas entra encontradicción con esta hipótesis.

b) Tipos de células horizontales en la retina de primate

En la retina de los primates, que carece de células horizontales sin axón, se clasificaron las horizontalesen dos tipos funcionales de células de axón corto, según sus contactos con los fotorreceptores (Kolb ycol. 1980; Gallego, 1986; Boycott y col. 1987):

Células horizontales de axón corto tipo I (H1): Conectan con sus dendritas pedículos de los tres tipos deconos, mientras que su axón penetra en el complejo sináptico de los bastones.

Células horizontales de axón corto tipo II (H2): Sus dendritas recogen información de conos y su axón,retorcido y ampliamente ramificado, se introduce únicamente en las invaginaciones de los pedículos decono. Cada célula horizontal de tipo H2 recibiría información de un solo tipo de conos, y por tanto estascélulas estarían implicadas en la visión del color. Las células horizontales provocan las respuestasantagónicas en la bipolar.


Recientemente, Kolb y col., (1992, 1994) han descrito un nuevo tipo de célula horizontal, en la retinahumana, que han denominado Célula horizontal H3. Como características morfológicas mássobresalientes, sus dendritas son más abundantes en un 30% que las de H1, y de diámetro más ancho.Pero lo realmente sorprendente es que muchas de ellas parecen emitir procesos desde su cuerpo neuronalen la capa nuclear interna, que descienden y se introducen dentro del estrato más externo de la capaplexiforme interna. El estudio se hizo mediante tinción de Golgi, combinado con un moderno análisisfractal del patrón dendrítico de su arborización (Fernández y col., 1994).

11.8.2 Respuesta eléctrica en las horizontales

En las células horizontales no se habían detectado hasta la fecha potenciales de acción. No obstante unareciente comunicación de Blanco y col. (1996), cuestiona este planteamiento. Estos autores indican porprimera vez a partir de la aplicación extracelular de ácido kaínico en células horizontales sin axónaisladas, de retina de conejo, que dichas células son capaces de producir potenciales de acción. Lasconclusiones se han basado en el estudio de los canales iónicos dependientes del voltaje, y no en registrosintracelulares. Futuras experiencias deberán confirmar estos resultados.

En la mayor parte de las especies responden con una despolarización o una hiperpolarización, según lalongitud de onda incidente. En primates su respuesta es hiperpolarizante. Mediante las conexionestransversales, estas células modulan la respuesta del sistema fotorreceptor-bipolar. En gran parte, lasconexiones entre células horizontales se efectúan mediante sinapsis eléctricas y estas células, puedenmediar en la información lateral transferida a larga distancia.

La acción inhibidora de la célula horizontal es la que modula las interacciones antagónicas entre zonasretinianas concéntricas (fotorreceptores centrales y periféricos) En la zona limítrofe entre iluminacióny oscuridad, las diferencias de polarización de las membranas de los fotorreceptores son máximas. Lacélula horizontal aumenta el contraste entre las dos zonas, facilitando la distinción de contornos.

En otras palabras, para impedir que la señal excitadora se disemine en una amplia zona de la retina,gracias a las arborizaciones dendríticas y axonales de las capas plexiformes, la transmisión por las célulashorizontales proporciona una inhibición lateral de la zona circundante. Es posible que las célulasamacrinas proporcionen una inhibición lateral adicional en la plexiforme interna. Este mecanismo es labase de la discriminación del contraste, y se repetirá sucesivamente en los niveles superiores paraamplificar el contraste claridad-oscuridad. Así pues, el antagonismo centro-periferia que tiene lugar envarios tipos celulares de la vía visual, es la forma que emplea el sistema visual para la "detección debordes", independientemente de cuál sea el nivel de iluminación.

En 1953, Svaetichin descubre unos potenciales lentos y graduales en las células horizontales,denominados luego potenciales S (slow), que atribuye en un principio a los fotorreceptores. Kaneko, en1970, determina su origen en células horizontales de teleósteos. Estos potenciales se propagan a travésdel plexo de las horizontales sin axón, mediante un acoplamiento eléctrico a partir de uniones hendidas.Responden a dos tipos funcionales:


- Horizontales tipo L (respuestas a la luminosidad). Su respuesta es hiperpolarizante tanto para luz blancacomo para luces monocromáticas de cualquier longitud de onda. En los mamíferos, las respuestashiperpolarizantes son de diferente grado, según la longitud de onda del estímulo.

- Horizontales tipo C (respuestas al color). Dan respuestas hiperpolarizantes para unas longitudes deonda y despolarizantes para las que corresponden a los colores opuestos. No existen en mamíferos.

En teleósteos, las células horizontales liberan GABA como neurotransmisor en los mecanismos deretroalimentación sobre los fotorreceptores. En primates, de forma similar, la célula horizontal estaríasecretando GABA en ambiente de oscuridad, el cual hiperpolarizaría a los fotorreceptores. Al incidir laluz, se inhibiría la secreción de GABA, con lo que el fotorreceptor se despolarizaría. Por tanto, son lascélulas horizontales las que modulan el mensaje visual en su primera etapa (Quian y col., 1993).

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12 Resolución temporal en la segunda sinapsis de la retina 143

12 Resolución temporal en la segunda sinapsis de la retina

12.1 Resolución temporal en el sistema visual

El propósito fundamental de la segunda sinapsis de la vía visual es procesar los aspectos temporales delas señales eléctricas. El sistema visual de los vertebrados ha evolucionado de tal forma, que permite lainterpretación práctica del entorno físico exterior, a través de un contacto indirecto, como son lassensaciones provocadas a partir de la energía luminosa. El sistema visual se ha adaptado a la iluminacióndisponible, con niveles muy altos o muy bajos de luminancia. Además, responde a cambios rápidos ylentos de la energía luminosa en función del tiempo, e interpreta casi instantáneamente, la informaciónde ese medio exterior variable. La mayor parte de una determinada escena visual son pequeñas porcioneselegidas de una variedad potencialmente infinita de imágenes tomadas de nuestro medio circundante, quese proyectan en la retina. El sistema visual las muestrea de forma periódica, las almacena, borra ydiferencia matices, con lo que se perciben escenas relativamente estables. Fisiológicamente, procesa estainformación, condensando o descartando aspectos redundantes o irrelevantes, a la vez que amplifica yretiene información esencial. Lo que tiene significado para el proceso visual es la presencia de "algodiferente", es decir, un cambio en una imagen. Por ejemplo los contrastes de luz o de cromaticidad, y loscambios en su situación (lugar del espacio) o en su magnitud (intensidad). Asimismo, el sistema visualrecalca los límites, y detecta los cambios temporales en sus posiciones. Actúa a la vez como undiferenciador, separando aspectos dispares de imágenes, y como un integrador, agrupando sensacionessimilares.

12.2 Segunda sinapsis de la vía visual (plexiforme interna)

La segunda sinapsis de la vía visual tiene lugar en la capa plexiforme interna, si bien hay muchoscontactos sinápticos en la capa de las células ganglionares. La capa plexiforme interna se caracteriza poruna sinapsis especializada, conocida como la díada. El elemento presináptico es el terminal sináptico dela célula bipolar, mientras el elemento postsináptico lo constituyen una dendrita de una célula ganglionary un proceso de célula amacrina, o dos procesos de células amacrinas. Las células amacrinas establecensinapsis con células bipolares (retroalimentación), entre sí, con células ganglionares, y como elementopre y postsináptico de las células interplexiformes. Los axones de las células bipolares se distribuyensegún dos subestratos:


Sublámina a, más externo, en el cual sinaptan los terminales axónicos de la gran mayoría de las bipolaresde centro-OFF (bipolares aplanadas).

Sublámina b, más interno, en el que sinaptan la mayor parte de los terminales axónicos de las bipolaresde centro-ON (bipolares invaginantes). En su porción más interna, o en la capa de las célulasganglionares, sinaptan los terminales axónicos de las bipolares de bastones.

Recientemente se ha demostrado que la bipolar en brocha o polisináptica de bastones no establecesinapsis directa con células ganglionares, sino a través de una sinapsis previa mediante bandas sinápticas,con dos tipos de células amacrinas (Fig. 12.1):

a) Con la amacrina AI (amacrina recíproca), que establece retroalimentación con la propia bipolar.

b) Con la amacrina AII, la cual se relaciona a su vez con los dos tipos de bipolares de cono de la formasiguiente: mediante una unión hendida, con la bipolar-ON (bipolar invaginante) y mediante sinapsisaxodendríticas, con una OFF (aplanada), con células ganglionares (centro ON) y con otras amacrinas.La amacrina AII, hiperpolarizada como la bipolar en oscuridad, se despolarizaría por la luz y transmitiríaesta despolarización a la bipolar ON, que a su vez contacta con una ganglionar ON. Al mismo tiempo,esta despolarización de la AII, activa la sinapsis inhibidora con la bipolar OFF que finaliza en laganglionar OFF. De esta forma, la información de conos y bastones puede llegar a algunas de las mismasganglionares.

Fig. 12.1 Conexiones sinápticas de la vía de bastones en la retina de primate.


12.3 El mensaje visual en la segunda sinapsis

Las células ganglionares reciben el flujo de información a través de las bipolares y amacrinas. Estascélulas, sin ninguna estimulación, están disparando continuamente potenciales de acción que se propagana lo largo de sus axones. Su amplitud es constante independientemente de la intensidad del estímulo, yla diferente frecuencia de disparo de los potenciales de acción será la respuesta a una inhibición (máslentitud) o a una excitación (mayor frecuencia). Las células amacrinas modulan la respuesta directamenteal actuar sobre las ganglionares o interaccionando entre sí. Esta acción, junto con la que las célulashorizontales ejercían sobre las bipolares, contribuye a la organización de los campos receptores en lascélulas ganglionares y a las propiedades que éstos manifiestan.

La célula amacrina recibe información en la sinapsis del axón de la célula bipolar con las dendritas dela célula ganglionar. Mientras las células horizontales toman la información para el proceso espacialinhibiendo las dendritas de las células bipolares, las células amacrinas usan la información para elprocesamiento temporal en el otro extremo de la célula bipolar. Efectúan una sinapsis inhibitoriarecíproca sobre el axón de la célula bipolar, del cual proviene la información. Esta inhibición recíprocadel sistema díada-amacrina puede actuar para ajustar la sensibilidad de la sinapsis bipolar-ganglionardespués de recibir una señal. En este contexto, un destello brillante y su señal retiniana, hace el sistemamenos sensible al siguiente destello. (Fig. 12.2).

Fig. 12.2 "Ajuste" del mensaje de la bipolar a la ganglionar mediante una retroalimentación inhibitoria efectuadapor la célula amacrina en la sinapsis en díada

12.4 Células amacrinas: modulación de interacciones antagónicas entre ganglionares

Ramón y Cajal (1892) denominó "amacrinas" (sin axón) a las interneuronas de asociación horizontal queestablecen sinapsis en la capa plexiforme interna y describió dos tipos fundamentales, estratificadas ydifusas, con muchas variedades en distintas especies animales. Él mismo ya propuso que su funciónpodría consistir en la modulación del impulso nervioso de las bipolares a las ganglionares. Losconspicuos estudios de Gallego y col. (1965) respecto a los campos anatómicos y funcionales de lascélulas ganglionares, le condujeron a postular la intervención de las células amacrinas en las respuestasantagónicas del campo receptor de dichas células. Se ha demostrado actualmente que los módulos decontacto que establecen las amacrinas son altamente selectivos.


Los estudios en la retina del anfibio Necturus, efectuados por Werblin y Dowling (1969), dieron comoresultado que las células amacrinas son las primeras de la vía visual que responden a la estimulaciónluminosa mediante una breve despolarización con impulso nervioso; es decir, generan potencial deacción. De la misma manera reaccionan con una breve despolarización acompañada de potenciales deacción cuando cesa el estímulo luminoso. No obstante, otras muchas responden con potencialeselectrotónicos. Según su respuesta al comienzo y fin del estímulo luminoso, se las clasifica en transitoriasy sostenidas. Las células amacrinas modulan el comportamiento de células ganglionares transitorias.Cuando la luz alcanza la retina, las células amacrinas descargan inmediatamente una ráfaga de potencialesde acción, pero la interrumpen en presencia de un estímulo luminoso continuo.

Ramón y Cajal había descrito hasta catorce tipos diferentes de células amacrinas basándoseexclusivamente en la morfología (hoy día se postulan más de treinta) pero se pensó durante casi mediosiglo que, no obstante las diferencias morfológicas, debían cumplir la misma función. A partir de losestudios bioquímicos de Brendt Ehinger (1969), se ha reconocido la diversidad de estas células.Descubrió este autor, que muchos de los neurotransmisores cerebrales se hallaban también en las célulasde la retina. Un hallazgo esencial fue el hecho de que los diversos tipos de neurotransmisores localizadosen los procesos sinápticos de las amacrinas, se ubicaban en tipos morfológicos diferentes.

Se comprobó posteriormente que, en general, las células amacrinas que presentaban árboles dendríticosdiferentes correspondían a un neurotransmisor determinado. Estudios posteriores de Brecha y col. (1984)pusieron de manifiesto que además de los neurotransmisores, las células amacrinas contenían muchosde los neuropéptidos del organismo que actúan como neurotransmisores, lo que llevó a ampliar más alláde lo previsto la diversidad de las células amacrinas. Se han aislado varios aminoácidos, como glicina,serotonina, dopamina, acetil-colina, GABA... y neuropéptidos como glucagón, sustancia P, neuropéptidoY, neurotensina, somatostatina...(cap 6). Se dedujo de todo esto que las células de morfología diferentedeberían poseer funciones biológicas distintas. Los recientes trabajos de Masland y col. (1987), y otrosposteriores, han permitido diferenciar los siguientes tipos:

12.4.1 Amacrina colinérgica

Identificada por Masland en colaboración con John W. Mills en la retina de conejo. Su neurotransmisor,descargado en presencia de luz es la acetil-colina, que tiene sobre las ganglionares un efecto excitatorio.Además, acumulan GABA y lo secretan por un mecanismo más complejo, probablemente mediante algúntransportador y en ausencia de calcio. En este tipo de amacrina, sus procesos están muy superpuestos.Morfológicamente son monoestratificadas, y se localizan en dos subestratos:

- el cuerpo neuronal de unas se ubica en la porción más interna de la nuclear interna, mientras que susprocesos se extienden por la porción más externa de esta capa,

- otras tienen su cuerpo neuronal en la capa de células ganglionares, y sus procesos se extienden por laporción más interna de la capa nuclear interna. Se trata de células amacrinas "desplazadas".


Funcionalmente, reciben entradas de señales de las células bipolares y de otras amacrinas, y efectúansinapsis exclusivamente con dendritas de las células ganglionares. Sus procesos están eléctricamenteaislados, lo cual permite que una región libere acetil-colina a una célula ganglionar en una pequeña zonay que no lo haga en regiones más alejadas. Esta peculiaridad ha permitido postular que estas amacrinasintervengan en la respuesta direccional de las células ganglionares (en el conejo).

12.4.2 Amacrina gabaérgica y amacrina glicinérgica

En el gato, un 38 % de sus células amacrinas almacenan GABA, y se han descrito cuatro tiposmorfológicos. Un 43% más, almacenan glicina, y se distinguen asimismo tres tipos morfológicosdistintos entre sí y de los cuatro anteriores. Ambos neurotransmisores son inhibidores de las célulasganglionares, como se confirma por registros electrofisiológicos, que dan respuestas inhibitoriassostenidas o transitorias en dichas células.

12.4.3 Amacrina A17 o amacrina recíproca (AI)

Se distingue por su capacidad de acumular sustancias químicamente análogas a la serotonina. Dado quela serotonina y sus análogos corresponden químicamente a indolaminas, se ha denominado a este tipocelular "acumuladora de indolaminas". Masland y col. (1987) descubrieron hasta cinco tiposmorfológicos distintos, pero con tantas características comunes como para no clasificarlas como tiposcelulares funcionalmente independientes.

La principal característica común a todas ellas es que el conjunto de sus dendritas configura un densoplexo ubicado en el margen más profundo de la plexiforme interna. Allí, estas células establecen ladenominada sinapsis recíproca, con las prolongaciones terminales de las células bipolares de bastones.Como se ramifican muy extensamente y establecen contacto con la práctica totalidad de las bipolares debastón, se postuló que intervendrían eficazmente en la vía que sigue la luz débil a través de la retina. Porlo mismo, estos cinco tipos celulares, podrían representar otras tantas vías a través de las cuales otrasneuronas de la retina podían interactuar con las bipolares de bastón.

12.4.4 Amacrina AII

Son unas células tan pequeñas que sus dendritas apenas se solapan unas con otras. Por otra parte suextensión lateral es muy breve. Puede explicarse el reducido tamaño de estas células y su elevadadensidad como base anatómica para mantener elevada la intensidad de la señal a lo largo de esa víacentrípeta. Son muy abundantes y cubren la totalidad de la superficie retiniana. Famiglietti (1983) y Kolby col. (1984) demostraron que en la retina de gato las bipolares de bastones no establecen sinapsisdirectas con células ganglionares, pero sin embargo, este animal tiene una especial sensibilidad encondiciones escotópicas. De aquí que la función de las amacrinas AII sea la de mediar en la respuesta delas ganglionares a la luz débil. Parecen, pues, desempeñar dos funciones:


- Como otras amacrinas, transmiten una señal transitoria hacia las células ganglionares en respuesta alestímulo luminoso, con lo que aumenta la respuesta de éstas al comienzo de dicho estímulo.

- Conectan las bipolares activadas por los bastones con las células ganglionares. Esto permite a la célulaganglionar actuar tanto con luz intensa como con luz débil. Por tanto, la amacrina AII forma parte de lavía directa de la retina, en la que el mensaje visual va del bastón a la célula bipolar, de allí a la amacrinaAII, y por fin a la célula ganglionar.

12.4.5 Amacrina dopaminérgica (A18)

Su neurotransmisor es la dopamina. Son muy escasas en la retina. En retina de conejo Masland y col.(1987) encontraron unas 8500 amacrinas dopaminérgicas, contra 300000 colinérgicas y 350000ganglionares. Poseen además muy pocas dendritas, que se ramifican en segmentos muy finos, de lo queresulta un mosaico con abundantes espacios huecos, a diferencia de los otros tipos de amacrinas. Estaholgada disposición hace pensar en que no realicen actividades en las que se requiera un elevado nivelde resolución espacial. Así, mientras que el tupido mosaico que forman las colinérgicas permite la exactaresolución de un pequeño punto luminoso que estimule la retina, en las dopaminérgicas tendría grandesposibilidades de incidir en los espacios huecos.

Son presinápticas a muchos tipos de amacrinas, como AII, A17 y son postsinápticas a otros tipos deamacrinas y a bipolares específicas de conos del tipo biestratificado gigante (Hokoc y Mariani, 1988).En retinas de gato y de primate, algunas de estas células presentan uno o varios procesos alargadossemejantes a axones que se extienden hasta una extensión de unos 3 mm del soma neuronal y queformarían un plexo en el límite externo de la capa plexiforme interna (Kolb y col., 1990)

12.5 Células interplexiformes

Responden a una organización peculiar de amacrina dopaminérgica. Descritas en la retina de gato porGallego (1971), su cuerpo neuronal se localiza en la capa nuclear interna, y sus procesos se extiendenampliamente tanto por la plexiforme interna como por la plexiforme externa (Fig. 12.3). Gallegodenominó por este motivo interplexiforme a este tipo celular y su nombre se ha generalizado a las célulasque efectúan este tipo de sinapsis en otras especies.

En primates fueron identificadas por Dowling y Ehinger (1975) y en la retina humana, donde se observóuna diferencia notable con las otras amacrinas, por Frederic y col. (1982).

Supuso Gallego que las células interplexiformes formarían parte de un sistema de retroalimentación(feed-back) entre las dos plexiformes de la retina (eferencia de la segunda sinapsis a la primera). Lascélulas interplexiformes son postsinápticas a las amacrinas de la plexiforme interna y presinápticas a lascélulas horizontales, y algunas bipolares en la plexiforme externa. Su función sería suprimir interaccionesinhibitorias en condiciones de poca luz, regulando el grado de contraste de la imagen.


En teleósteos su neurotransmisor es la dopamina (Dowling y Ehinger, 1978) la cual altera el tamaño delcampo receptor de las células horizontales, ya que la respuesta de éstas células aumenta en gran medidasi el estímulo es un punto luminoso, mientras que la respuesta a un estímulo anular disminuye a la mitad.Se postuló a partir de esto que la dopamina disminuiría la propagación de señales entre las célulashorizontales, que forman plexos, y que se acoplarían entre sí mediante uniones hendidas.

12.6 Células ganglionares

Morfológicamente, las células ganglionares se dividen a grandes rasgos en ganglionares difusas opolisinápticas y ganglionares enanas o monosinápticas. A su vez, las ganglionares difusas sesubdivididen en dos grupos: aquéllas cuyas dendritas se extienden de forma difusa, a través de la capaplexiforme interna y las que las presentan estratificadas en uno o más subestratos de dicha capa.

Ganglionar enana. Los primates la presentan en la región parafoveal de su retina. Su cuerpo neuronaly expansiones dendríticas son muy reducidas, y sinapta exclusivamente con el terminal axónico de unaúnica célula bipolar. Presenta dos variedades: una de ellas, tiene sus dendritas ramificadas en lasublámina a, o porción externa de la plexiforme interna; la otra, presenta su árbol dendrítico ramificadoen la sublámina b, o porción interna. Por tanto, las dos variedades de bipolar enana de cono (invaginantey plana) transmiten sus señales a dos ganglionares enanas, que a su vez según su contacto con la bipolarserán: ON para la que contacta con la bipolar ON en la sublámina b y OFF para la que lo hace en lasublámina a con la bipolar OFF.

Fig. 12.3 Organización funcional de la retina de los primates, en la que puede verse la vía de conos, la vía debastones, las conexiones de los dos tipos de horizontales, y el sistema de retroalimentación formado por algunassecuencias de amacrinas y la célula interplexiforme


12.6.1 Campos receptores de las células ganglionares de la retina

Cada célula ganglionar reacciona a la iluminación de una porción limitada de la retina. En 1952 StephenKuffler registró la actividad de células ganglionares aisladas en la retina de gato. Comprobó cómo inclusoen la oscuridad estas células transmitían continuamente impulsos nerviosos de poca intensidad y que laluz modulaba esta actividad espontánea.

Campo receptor de una célula ganglionar de la retina es la zona de la retina cuya estimulación puedemodular la frecuencia de descargas de dicha célula. Podría compararse el potencial graduado local(potencial lento) a la amplitud modulada (AM) en fotorreceptores y bipolares, mientras que en lasganglionares los potenciales de acción son similares a la modulación digital o frecuencia modulada (FM)que son despolarizaciones equipotenciales (igual amplitud). El número de despolarizaciones en unidadde tiempo refleja la intensidad del estímulo, como en los nervios periféricos. Incluso sin estimulación,transmiten impulsos contínuos a ritmos que oscilan según el tipo de ganglionar, entre los 5 y los 40 m/s.Las señales excitadoras incrementan el número de impulsos, mientras que las inhibidoras lo disminuyen.

12.6.2 Tamaño de los campos receptores

Kuffler observó que el campo receptor de las células ganglionares era de tipo circular y que su tamañoera diferente según la zona de la retina estimulada. La gran diferencia entre la proporción defotorreceptores y células ganglionares indica el notable grado de convergencia que opera en la retina. Lafóvea, que carece de bastones, contiene alrededor de 4000 a 5000 conos/mm y el mismo número de2

ganglionares. En la fóvea el campo receptor es angosto, dado que su factor de convergencia es muy bajo.Corresponde a un espacio de 2 micrómetros de ancho que sería el diámetro de un cono foveal, lo queequivale a unos pocos minutos de arco. Como los conos en esta región tienen este diámetro, la fóvea será,por tanto, la zona con máxima capacidad discriminativa y la parte de un objeto que se aprecia con mayornitidez es la que incide sobre ella. Supondrá una elevada agudeza visual.

De hecho la máxima agudeza que existe en la retina corresponde a la foveola, cuyos conos tienen undiámetro de 1,5 micrómetros, y allí será donde los campos receptores tengan el menor tamaño de todala retina. En esencia, una unidad funcional formada por un cono, una célula bipolar y una célulaganglionar forman un sistema de línea privada que se proyecta a través del nervio óptico hasta el CGL,y de allí al córtex.

En la retina extrafoveal o periférica son más amplios, ya que el grado de convergencia aumenta a medidaque nos alejamos de la fóvea, y corresponden a un mayor número de fotorreceptores que convergen enuna sóla célula bipolar (a su vez muchas bipolares lo hacen sobre una ganglionar). Esta convergenciatambién será de tipo mixto, es decir, de varios bastones y conos en sendas bipolares y varias de éstas enuna ganglionar. En el grado máximo hasta más de 50 bastones convergen en una célula bipolar y unos600 pueden hacerlo a través de las interneuronas en una única célula ganglionar.


El campo receptor de una ganglionar de la retina periférica puede tener hasta 1mm o algo más dediámetro, lo que corresponde a un arco de entre 3° y 5° del campo visual. En la retina 1 grado de arcocorresponde aproximadamente a 0,25 mm. En esta región se tendrá por tanto una agudeza visual baja yla detección será más grosera (se percibirán sólo objetos más grandes con resolución más imperfecta).

12.6.3 Clasificación de las ganglionares según su campo receptor

El campo anatómico de una célula ganglionar viene determinado por la superficie que cubren susramificaciones dendríticas. También es mucho menor que su campo receptor, y coincide con el centrodel mismo, por lo que las respuestas a los estímulos de su periferia deben venir mediadas por lasinfluencias de otras células de asociación horizontal, sean horizontales o amacrinas.

Kuffler clasificó las células ganglionares en dos tipos, de acuerdo a sus respuestas del centro: las célulasganglionares de centro-ON, aumentan la frecuencia de descarga que tenían en reposo (potenciales deacción) cuando se ilumina el centro, y células ganglionares de centro-OFF, que disminuyen la frecuenciade su descarga cuando se ilumina el centro de sus campos receptores. Ambos tipos están presentes enigual número en la retina. La luz difusa no es un estímulo eficaz en ninguno de los dos tipos de camposreceptores, mientras que sí lo es un punto luminoso que provocará diferentes respuestas según incida enel centro de uno de estos dos tipos de ganglionares. El estímulo más efectivo para su región periféricaes un anillo circular de luz que también provocaba efectos antagónicos según el tipo de ganglionar (Fig.12.4).

a) Células ganglionares de centro-ON. Reciben contribución de las bipolares despolarizantes de conos(bipolares invaginantes). Su campo receptor tiene una zona central excitatoria y una periferia inhibitoria.Dan respuestas (aumento de la frecuencia de descarga) al inicio de un estímulo luminoso en el centro delcampo (ON) y respuestas antagónicas a un estímulo en la periferia del campo (OFF), respondiendocuando cesa.

b) Células ganglionares de centro-OFF. Reciben contribución de las bipolares hiperpolarizantes de conos(bipolares aplanadas). Su campo receptor presenta una zona central inhibitoria y una periferia excitatoria.Dan respuestas tipo OFF (cese o disminución de la frecuencia de potenciales de acción) cuando la luzincide en el centro del campo y respuestas antagónicas, ON, cuando la luz incide en su periferia.Manifiestan un ligero aumento de la frecuencia de descarga cuando cesa el estímulo luminoso, debidoa un fenómeno inercial de repolarización de la membrana.

Barlow (1957) demostró que los efectos de adaptación desempeñaban un papel en la definición de estosmecanismos de centro-periferia, y que disminuían mucho el efecto antagónico de la periferia en el estadode adaptación a la oscuridad.

Como se verá más adelante, los efectos antagónicos centro-periferia, pueden lograrse con longitudes deonda de colores opuestos (efecto oponente).


12.7 Percepción de contornos y contrastes simultáneos

Se concluye, pues, que las células ganglionares de la retina, en vez de tratar un cuadro "puntillista" dela escena visual, detectan diferencias de iluminación entre dos zonas contiguas en el interior de suscampos receptores. No transmiten al cerebro el valor absoluto instantáneo de la intensidad luminosa encada punto del mosaico de los fotorreceptores, sino la medida renovada a cada instante de unacomparación de los valores de luminosidad distribuidos sobre una determinada zona de la retina.

Si se dobla la intensidad de la luz ambiental, también será doble la cantidad de luz reflejada por losobjetos, pero no cambiará el contraste y, como sabemos, la información requerida para detectar objetosestá básicamente contenida en las variaciones de la intensidad de luz en la escena visual. El cerebroposee mecanismos para interpretar el brillo, el contraste y el color de un objeto, sobre la base delcontraste del entorno. En este contexto, debe tenerse en cuenta la importancia del campo receptor enzonas central y periférica de funciones antagónicas. Es muy importante, sobretodo cuando el estímuloluminoso atraviesa el campo receptor en lugar de estar inmóvil. En estas condiciones el paso del estímuloluminoso por la línea que separa la región periférica de la central, da lugar a una respuesta muycontrastada.

Por ejemplo, cuando el estímulo atraviesa la zona periférica OFF la célula ganglionar está inhibida, perocuando el estímulo llega a la región central ON, la célula es fuertemente excitada en el momento en queel estímulo atraviesa la línea de separación entre las dos zonas. Luego la excitación celular decrece y semantiene a un nivel más elevado que el de la actividad espontánea de la célula. Las cosas suceden comosi en el momento de paso de la zona OFF a la zona ON, la célula reaccionará a la vez a la desaparicióndel efecto OFF y a la aparición del efecto ON. Así pues, si el estímulo abarca exclusivamente la zonacentral, la respuesta será intensa, pero si abarca un poco del campo circundante, la respuesta se atenúa,y es mínima cuando se estimula la totalidad del campo receptor. Por tanto, las células ganglionaresresponden óptimamente al contraste en lugar de a la iluminación difusa. Es decir, son excitadaspreferentemente por el límite entre dos superficies de luminosidades distintas, más que por el nivelabsoluto de luminosidad de cada una de las superficies tomadas aisladamente.

El significado biológico de los dos tipos de ganglionares es que responden a canales retinianosindependientes y paralelos que se proyectan por separado en el cuerpo geniculado lateral. Estaorganización antagónica de los campos receptores de las ganglionares explica por qué la apariencia deun objeto no tiene una dependencia significativa de la intensidad de la fuente de luz, sino del contrasteespacial, es decir del contraste entre el objeto y su entorno (fondo). Los campos receptores cuyo centroes OFF responden mejor a puntos negros sobre fondo claro, y los de centro ON lo hacen a puntosluminosos sobre fondo oscuro. Un círculo gris parece casi blanco contra un fondo oscuro o negro,mientras que mantendrá su apariencia de gris contra un fondo blanco o brillante. Esta experiencia puederelacionarse con la Ilusión de Mach, en la que el límite de una superficie gris y una superficie blanca espercibido como una línea negra. Asimismo, intervienen en la acentuación de los contrastes lasinhibiciones laterales de las células horizontales y amacrinas en las dos plexiformes para lograr losefectos antagonistas del centro y la periferia de los campos receptores.


Fig. 12. 4 Respuestas de las células ganglionares de la retina con campos receptores de centro-ON y de centro-OFF a diversos tipos de estímulos luminosos (adaptado de Kuffler, 1952)


12.8 Clasificación funcional de las células ganglionares

12.8.1 Morfología de las células ganglionares en la retina de gato

Boycott y Wässle (1974), diferenciaron dos tipos morfológicos básicos de células ganglionares en laretina del gato: alfa, con cuerpo neuronal grande y amplias expansiones dendríticas, y beta, con cuerponeuronal pequeño y cuyas dendritas se agrupan densamente en un campo pequeño. Un tercer tipo, concuerpo neuronal inferior al de las beta, pero con expansiones dendríticas muy ramificadas, se hasubdividido en: gamma, delta y épsilon. Registros electrofisiológicos intracelulares, previos a inyeccionesde tintura en células ganglionares, han puesto de manifiesto una correlación estricta entre los estratos deramificación dendrítica de células ganglionares y sus características de respuesta de campos receptores.

Las células ganglionares de todos los tipos morfológicos con respuestas de centro-OFF, tienen árbolesdendríticos que se ramifican en el tercio externo de la capa plexiforme interna, que se denominasublámina a. Las células ganglionares con respuestas de centro-ON, independientemente de su tamaño,tienen árboles dendríticos que se ramifican en los dos tercios internos de la capa plexiforme interna, quecorresponden a la llamada sublámina b, más próxima a los cuerpos de las células ganglionares. Noobstante, un hallazgo reciente, demuestra que tanto en la sublámina a como en la b, hay célulasganglionares que dan los dos tipos de respuesta ON y OFF, confirmando los datos que prueban que enlas dos subláminas existen terminales axónicas, tando de bipolares invaginantes como planas.

Cada punto, en la retina del gato, parece estar cubierto por lo menos por una célula de centro-OFF, y unacélula de centro-ON, de cada uno de los tipos alfa y beta. Cada tipo de células ganglionares alfa y betaestaría dispuesto en un patrón de mosaico regular diseminado a través de toda la retina. Se estima queentre un 40 y un 50% de todas las células ganglionares en la retina de gato, es diferente de los tipos alfay beta. Hay por lo menos 21 tipos morfológicos diferentes de células ganglionares además de lasvariedades alfa y beta. Se ha demostrado recientemente, que algunas células gamma están dirigidas sólopor ingresos de los bastones y parecen ramificarse exclusivamente en la sublámina a de la capaplexiforme interna. Tienen respuestas de centro-OFF y se cree que posee un ingreso de campo receptorprimariamente a través de las células amacrinas del sistema de bastones.

12.8.2 Células ganglionares de "asociación"

Existe un tipo de célula ganglionar descrito por Gallego y Cruz (1965) en el perro, que denominaron deasociación, cuya existencia fue confirmada por Honrubia (1966). El axón de este tipo de ganglionar nose une a las fibras del nervio óptico, sino que después de un recorrido variable intrarretiniano, se divideen varias ramas a nivel de la plexiforme interna. Estas células pueden representar un papel de asociaciónentre las células ganglionares. Según Gallego, serían activadas por las vías centrípetas visualescomprendidas en la superficie retiniana cubierta por sus dendritas, y los impulsos de su axón modificaríanla respuesta de células ganglionares situadas a distancia, con las cuales efectuarían sinapsis sus ramasterminales. Son células muy poco frecuentes en la retina.


12.8.3 Clasificación de las ganglionares según su respuesta temporal en la retina de gato Enroth-Cugell y Robson en 1966 y Cleland y col. en 1971, mediante registros electrofisiológicos,hallaron los siguientes tipos funcionales de células ganglionares en la retina del gato, que relacionaronademás con su forma y cometido en el proceso visual (Tabla 12.1).

- Células ganglionares X, tónicas o sostenidas. Presentan sumación espacial lineal y su respuesta es detipo ON o tipo OFF durante todo el tiempo de la iluminación retiniana. Son de tamaño mediano (entre10 y 15 micrómetros) y de velocidad de conducción axonal media (aproximadamente 14 m/s).Corresponden a las beta morfològicas. Sus campos receptores son pequeños y representanaproximadamente un 55% de las células registradas. Se hallan concentradas en la región parafoveal y susaxones proyectan exclusivamente en el cuerpo geniculado lateral. Responden óptimamente a estímulospuntuales y menos intensamente a estímulos más amplios. Cada una de ellas recibe señales de al menosun tipo de cono, por lo que serían responsables del inicio del procesamiento de la información cromática.Intervienen en el análisis detallado de alta resolución y la discriminación cromática. Las células de centroON y OFF, reciben entrada directamente de bipolares y la respuesta periférica viene mediada poramacrinas sostenidas. La periferia antagónica de la mayoría de las células ganglionares, implica lamediación de amacrinas sostenidas.

- Células ganglionares Y, fásicas o transitorias (ON-OFF). Presentan sumación espacial no lineal. Sóloreaccionan de una forma muy breve. Producen una serie de descargas fásicas al comienzo y al final dela estimulación. Fueron llamadas ON-OFF, puesto que otras tienen sólo respuesa ON o respuesta OFF.Su velocidad de transmisión es muy rápida, alcanzando velocidades superiores a los 50 m/s. Tienengruesos axones y un cuerpo neuronal muy grande (hasta de 30 micrómetros). Corresponden a las alfamorfológicas. Sus estímulos más eficaces son grandes imágenes en movimiento, por lo que presentancampos receptores extensos. Son las más escasas, ya que suponen sólo un 5% de las neuronasinvestigadas. Reciben ingreso directo de amacrinas transitorias. Responden como muchas amacrinastransitorias, a cambios rápidos de la imagen visual, sea a movimientos rápidos de la misma, o a cambiosinstantáneos de la intensidad luminosa, y envían descargas durante fracciones de segundo antes de quese extinga la señal.

Intervendrían en un análisis inicial de la imagen y en la percepción del movimiento. Sus axones proyectantanto al cuerpo geniculado lateral como a los colículos superiores, que forman parte de la vía aferentealterna, la cual participa en la regulación de los movimientos del globo ocular. Estas células informan alsistema visual de un acontecimiento anormal "diferente", en cualquier parte del campo visual, si bien noespecifican su situación de una forma precisa. Proporcionarían los "indicios" para mover los ojos en esadirección concreta. La conexión entre el colículo superior y la célula transitoria son el sistema medianteel cual un estímulo en movimiento puede despertar una respuesta de orientación en el animal. Cuandolas células transitorias de éste son estimuladas por un movimiento súbito, el mensaje provoca un rápidodesplazamiento del globo ocular que hace que el estímulo quede directamente enfrente de la fóvea, paraque el animal pueda ver la imagen con más claridad. Las células ganglionares transitorias, permiten queya en la retina, se combine el código del espacio (localización en la retina) con el código del tiempo(movimiento).


X Y W

Morfología

Tamaño de la célulaganglionar

medio grande variable

Número muchas; la mayoría pocas; la mayoría en pocascerca de la fóvea la periferia

Axones tasa de conducción tasa de conducción tasa de conducciónmedia rápida variable

Lugares deproyección

cuerpo geniculado cuerpo geniculado exclusivamente allateral lateral y colículo colículo superior

superior

Función

Sumación espacial lineal no lineal mezclada

Sensibilidad almovimiento

+ +++ +/-

Selectividaddireccional

no no sí (en algunascélulas)

Antagonismocentroperiferia

sí sí +/-

Color codificado sí (en primates) no ?

Tabla 12.1 Resumen de los distintos tipos morfológicos de las células ganglionares de la retina y sus propiedadesfuncionales en la retina del gato

- Células ganglionares W. Son el 40% aproximadamente de las restantes ganglionares, y no han sidobien caracterizadas mediante registros electrofisiológicos. Recordemos que habría subgruposdenominados delta y épsilon que deben acabar de definirse. De cuerpo neuronal muy pequeño (inferiora 10 micrómetros), presentan grandes campos receptores debido a su amplia remificación dendrítica.Reciben información de áreas extensas. Su respuesta y velocidad de conducción son las más lentas deentre todas las ganglionares (8 m/s), y pueden ser ON-OFF u ON y OFF.


Corresponden a las gamma morfológicas. Reciben casi todos sus ingresos de bastones, a través debipolares y amacrinas. Sus axones proyectan exclusivamente en los colículos superiores y estaríanrelacionadas con vías reflejas para los movimientos oculares y de la cabeza. Un tipo de ellas seríandetectoras locales de bordes, mientras que otras, relacionadas con amacrinas colinérgicas, podrían serclasificadas como selectivas a la dirección. Asimismo parecen ser importantes para la transmisión de losmensajes de los bastones en visión escotópica.

12.8.4 Ganglionares en la retina de primate

Peter Gouras (1968) fue quien primero caracterizó las células ganglionares en la retina del primate,confirmando unas propiedades que se habían demostrado previamente en el CGL. Estableció que:

a) En la retina de primate se podían distinguir dos tipos de ganglionares respecto a su respuesta temporal:fásicas (transitorias) y tónicas (sostenidas).

b) Las células tónicas eran sensibles al color, y mostraban antagonismo centro-periferia (células deoponencia simple).

c) Las células fásicas eran sensibles al movimiento, y su velocidad de conducción era muy superior a lade las tónicas.

Recientemente se han confirmado estas dos categorías de células ganglionares en la retina de primate(Leventhal y col. 1981):

1) Las células de tipo B, al igual que las (X, beta) tienen campos receptores pequeños, producenrespuestas tónicas (sostenidas), y en general no son sensibles al movimiento, pero sí a las diferenteslongitudes de onda. Debido al tamaño de su cuerpo celular y al de su pequeña ramificación dendrítica sedenominan células ganglionares enanas. Perry y col. (1984), estimaron que las células B, que elloshabían denominado P , constituyen aproximadamente el 80% de la población de las ganglionares debeta

la retina de primate. Provienen casi en su totalidad de la región macular y proyectan exclusivamente alcuerpo geniculado lateral, en sus capas parvocelulares (P). A veces los fisiólogos denominan así a laspropias células ganglionares de la retina que proyectan al CGL.

2) Las células de tipo A, como las (Y, alfa) tienen campos receptores grandes, producen respuestasfásicas, son especialmente sensibles al movimiento y no discriminan longitud de onda. Constituyenaproximadamente el 10 % en la retina de primate (P ) (Perry y col. 1984). Se localizan en la retinaalfa

periférica y proyectan al cuerpo geniculado lateral, en sus capas magnocelulares (M). Como en el casoanterior a veces se las ha denominado células M por este motivo. Además, ramificaciones colaterales,inciden en el colículo superior. Su gran tamaño y asimismo el de sus amplias ramificaciones dendríticashizo que Poliak las denominara células ganglionares "parasol" (células ganglionares gigantes de Ramóny Cajal, 1892). Se ha comprobado que su campo receptor es hasta 2 y 3 veces más extenso que el de lascélulas B, y que son casi 10 veces más sensibles al contraste que aquellas.


Como señaló Gallego (1992), es posible que no exista una exacta equiparación de las ganglionares deprimate y de gato. Efectivamente, a partir de recientes estudios revisados por Shapley y col. (1986) surgeotro punto de vista, y se sugiere una nueva nomenclatura de las ganglionares basándose en el esquemainicial de Enroth-Cugel y Robson y considerando además su proyección al CGL.

La idea es que las células A y su diana magnocelular en el CGL, constan de dos subgrupos funcionalesque se correspondan fisiológicamente con las X e Y del gato. Las más numerosas son las M (75%) y lasx

más escasas las M (25%), que proyectan a la zona magnocelular del CGL. Según esto, las células B (P ),y x

con un comportamiento electrofisiológico equivalente a las X del gato y que proyectan a las parvocélulasdel CGL, no tendrían equivalente en la retina del gato.

Estudios más recientes, parecen confirman que sólo los primates poseen sistema parvocelular entre losmamíferos. No obstante, las células B proporcionan información sobre el color y los detalles finos de laescena, mientras que las A lo harían sobre los estímulos en movimiento, con lo que hasta cierto puntose mantiene el paralelismo funcional. Estas células serían pues la base de dos subsistemas diferentes enel sistema visual de los primates: el sistema parvocelular, relacionado con el color y el sistemamagnocelular, relacionado con el movimiento.

El 10% restante de las ganglionares de la retina de primate, se compone de al menos ocho tipos diferentes(Rodieck, 1988). Uno de ellos, la célula ganglionar biplexiforme, establece conexiones sinápticas conbastones y con células bipolares y ganglionares (Mariani, 1982).

12.9. Conclusiones finales del procesamiento de la información por la retina

12.9.1 Codificación de la información visual por las ganglionares

La codificación de forma y movimiento son ejemplos de cómo el sistema visual codifica lascaracterísticas de espacio y tiempo del estímulo. El sistema visual ha conseguido códigos para patrón(forma) y movimiento que se solapan en forma considerable. La codificación de forma y movimiento sehace progresivamente más compleja y más interrelacionada a medida que los mensajes viajan por la víaaferente, pero en la retina la propia codificación es suficientemente compleja.

Debe resaltarse el hecho de que la tercera neurona de la vía visual, la célula ganglionar, es la que cambiael código de amplitud en código de frecuencia de descargas de potenciales de acción. Debido a lasmúltiples interconexiones, las células ganglionares pueden responder a dos estímulos simultáneos: - Codifican información luminosa, cuando la luz llega a la retina mediante un impulso nervioso sostenidode la célula ganglionar situada en línea directa con los fotorreceptores estimulados.

- Codifican información temporal acerca de la luz, porque las células ganglionares transitorias cercanascambian descargas cuando la luz se enciende o se interrumpe.


12.9.2 Adaptación a la oscuridad moderada y extrema

Las vías que conectan los conos con las células ganglionares se utilizan en la visión normal, con luzdiurna. Con niveles de luz más moderados, esta función la desempeñan los bastones. En la adaptacióndel ojo a una iluminación moderada las señales de bastones son necesarias para pasar hacia las célulasganglionares a través de los conos. Las señales de los bastones parecen transmitirse directamente a losconos adyacentes mediante unas sinapsis eléctricas, que se establecerían entre procesos de conos quecontactan mediante uniones hendidas con las esférulas de bastones. Desde allí, serían pasadas a lasganglionares por las vías específicas. Se explica así el hecho de que las propiedades del campo receptorno cambien cuando el ojo realiza una adaptación moderada a la oscuridad.

Pero durante un tiempo prolongado de exposición a la oscuridad o a una iluminación muy débil, lasensibilidad de las ganglionares se incrementa considerablemente hasta el punto de que estas células soncapaces de detectar los efectos de los fotones absorbidos individualmente por los bastones en el centrode su campo receptor. Un factor que contribuye a esta extrema sensibilidad es el hecho de que las célulasganglionares no son inhibidas por la iluminación existente en su periferia cuando el ojo está plenamenteadaptado a la oscuridad. Es en estas condiciones, cuando las células ganglionares cesan de ser detectoresde contrastes locales y se convierten en unos efectivos detectores de la intensidad luminosa. El cambioproducido en las propiedades del campo receptor, se supone debido a una variación en las vías quetransportan las señales de los bastones hacia las células ganglionares.

Durante una prolongada adaptación a la oscuridad, las uniones hendidas que conectan conos con bastonesparecen estar cerradas, para evitar que las señales de bastones sean transferidas a través de los conos. Lasseñales, sin embargo, parecen ser transferidas a las células ganglionares por la bipolar de bastón. Comovimos, las bipolares de bastón no conectan directamente con la ganglionar, sino que lo hacen con laamacrina AII, que comunica directamente con la ganglionar OFF, e indirectamente con la ganglionar ONa través de las bipolares de cono.

Estas consideraciones están basadas en los pioneros trabajos de Gouras y Link (1966), en la retina deprimate. Estos autores señalaron que ciertas células ganglionares perifoveales, respondían a estímulosiniciados en los bastones con luz débil, pero que cambiaban a ingresos iniciados por los conos cuandose superaban los umbrales de éstos. Las señales supraumbrálicas de esta emisión iniciada por los conosde estas células ganglionares, tardan menos tiempo en alcanzar a las células ganglionares que las queprovienen de los bastones, cuando se estudiaban justo por encima del umbral de éstos últimos.

Utilizando estímulos con diferentes longitudes de onda, Gouras observó que en un estado moderado deadaptación a la oscuridad, la misma célula podía enviar señales iniciadas por conos o por bastones, perono simultáneamente. Parece pues, que el campo receptor de algunas células ganglionares perifovealesen el mono está organizado en dos campos superpuestos.

Wiesel y Hubel (1966) confirmaron la existencia de estas células ganglionares de función dual, si bienhallaron que la mayoría recibía ingreso exclusivo de conos, incluso a 10° fuera de la fóvea. Noencontraron signos de células ganglionares con ingreso sólo de bastones.


12.9.3 Bases anatómicas de la respuesta temporal de las células ganglionares

Kuffler (1953) consideró probable que las células ganglionares con una tasa de disparo sostenida(tónicas), tuvieran un ingreso bastante directo y no complejo desde bipolares, mientras que aquellascélulas ganglionares con respuestas transitorias a la luz (fásicas), tuvieran un ingreso más complejo.

Werblin y Dowling (1969) confirmaron esto en ganglionares de Necturus, Hallaron un tipo de ganglionarcon un campo receptor en el que la iluminación central provocaba una despolarización sostenida, quepodía ser inhibida de forma sostenida por la iluminación del medio circundante.

El segundo tipo de ganglionar daba una descarga fásica, y muchas células ganglionares de este tipodisparaban fásicamente frente a estímulos en movimiento que pasaban a través de sus campos receptores.Estos autores, sugirieron que la fuente importante de ingreso hacia las células fásicas eran las célulasamacrinas, mientras que las bipolares lo eran para las ganglionares tónicas.

Ha sido probado que mientras las células transitorias muestran siempre respuestas bifásicas, los patronesde respuesta sostenida pueden tener componentes transitorio y sostenido. La contribución relativa deingresos de conos y bastones hacia células ganglionares se ha estimado midiendo la sensibilidad a la luzcon diferentes longitudes de onda. Las células ganglionares dominadas por bastones son muy sensiblesen el estado adaptado a la oscuridad, a bajas energías de luz azul, pero requieren hasta 3 unidadeslogarítmicas más de flujo de luz roja para responder en condiciones similares.

Las células ganglionares que reciben un fuerte ingreso desde los conos y bastones tienden a tenerrespuestas bruscas, fásicas o tónicas. En la vía de bastones a ganglionares hay mayor número deconexiones sinápticas que en la vía de conos. Por otro lado, el tiempo de latencia (período sin respuesta)de las respuestas del ingreso de conos hacia ganglionares es mucho más corto que el ingreso de losbastones.

Cuando están activos tanto los conos como los bastones, las señales de los conos tienden a dominar enel componente transitorio, y las señales de los bastones en el componente sostenido de la respuesta delas células ganglionares. Las células que se piensa que tienen predominantemente o exclusivamenteingreso de los bastones, tienen respuestas lentas y cuerpos celulares y axones pequeños.

Consideremos por fin el hecho de que las ganglionares B (P ) y A (M , M ) las únicas que relevan en elx x y

CGL, serán la base, hasta el córtex occipital, de un procesamiento paralelo de la información visual: elcanal M o sistema magnocelular, que conduce señales de movimiento y estructura grosera de la imagen,sin color; el canal P o sistema parvocelular, que conduce las señales del análisis fino y en color de laimagen. Será la base de una organización del sistema visual de los primates en dos subsistemas que seránconsiderados globalmente dentro de las vías visuales, y que responden a una segregación inicial de lainformación visual, ya intuída por los investigadores en el pasado siglo.


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13 Vías visuales y organización retinotópica 163

13 Vías visuales y organización retinotópica

13.1. Estructura y función de las vías visuales

El sistema visual humano principal o vía aferente, está formado por retinas, nervios ópticos, quiasma,cintillas ópticas, cuerpos geniculados laterales, radiaciones geniculocalcarinas, cortezas calcarinas, áreasvisuales de asociación, y conexiones interhemisféricas relacionadas. Este sistema recibe el nombre devía retino-geniculo-cortical que comprende dos tractos: vía retinotalámica (pregeniculada) y víageniculocortical (postgeniculada) (Fig. 13.1). Los axones de las células ganglionares van a proyectarsea diversos núcleos centrales, formando la vía retinohipotalámica, la vía retinotectal, la vía retinocoliculary la vía retino-geniculo-cortical. Esta última vía es la que realiza el procesamiento de las señales visualescon origen en la retina, que después serán procesadas en el cuerpo geniculado lateral y, por fin, en lacorteza visual.

A partir del CGL, se canalizan los dos sistemas M y P por los axones que forman las radiaciones ópticasy que haciendo un arco por el lóbulo temporal alcanzan caudalmente el lóbulo occipital, y forman el asade Meyer. Los axones de las células ganglionares se dirigen hacia atrás formando el nervio óptico, quedespués de atravesar el quiasma será ya la cintilla óptica, dado que sus fibras ya no pertenecen a un únicoojo sino a los dos. Ésta termina y, por tanto, las fibras efectúan sinapsis, en el cuerpo geniculado lateral,que forma parte del tálamo óptico. Las fibras de cada hemirretina nasal se cruzan en el quiasma óptico.En la vía geniculocortical, las radiaciones ópticas proyectan al área visual primaria o área 17 deBrodmann o corteza estriada, debido a que contiene una capa fibrosa, la estría de Gennari, donde existeuna representación de la retina ordenada con arreglo a las proyecciones de los axones de CGL. Las fibrasque conducen señales procedentes de la fóvea tienen una amplia representación en la corteza, a amboslados de la cisura calcarina, (Fig. 13.2).

Los axones de las células piramidales del área 17 (V1) van a proyectar a la corteza preestriada o áreas18 y 19 de Brodmann, hoy día reclasificadas como V2, V3, V4, y V5, zonas corticales que juegan unpapel esencial en la codificación del mensaje visual. Las equivalencias de la nomenclatura de Brodmanncon la actual son las siguientes: área 17 o V1, área 18 que comprende las actuales V2, V3, V3a y V4 y,por fin, el área 19 o área medio temporal (MT) o V5.


Fig. 13.1 Esquema simplificado de las vías visuales


Fig. 13. 2 Proyección de la retina en la corteza visual primaria

13.2 Destino encefálico de las vías visuales secundarias

Las fibras ópticas alcanzan además otras zonas encefálicas:

a) El núcleo supraquiasmático del hipotálamo, posiblemente para controlar ritmos circadianos (día-noche) relacionados con procesos fisiológicos endocrinos.

b) Los núcleos motores del tronco encefálico, para el control y coordinación de los movimientos de losojos, que compensen los giros de la cabeza, de forma que se mantengan los ojos en movimiento sobreobjetos que requieran nuestra atención.

c) Los núcleos pretectales o pretectum, desde donde parten axones hacia los núcleos motores ocularesque activarán el reflejo pupilar a la luz.

d) Los colículos superiores o tubérculos bigéminos, para el control simultáneo bilateral de los dos ojos.Desempeña un importante papel sobre la atención hacia el estímulo visual, manteniendo los ojos "fijos"sobre el objeto de interés.


e) Los núcleos pulvinares, como vía visual secundaria, bien directamente de la vía óptica principal oindirectamente desde los colículos superiores. A continuación pasan a las áreas visuales secundarias, 18y 19 de los lóbulos occipitales.

f) El cuerpo geniculado lateral ventral. El cuerpo geniculado lateral ventral también recibe señalesvisuales directas, pero sólo proyecta hacia estructuras subcorticales: el pretectum, el colículo superior,los núcleos pontinos y el núcleo supraquiasmático. Su función es, hoy por hoy, desconocida.

g) Otras zonas del tálamo y del tallo encefálico, para la percepción de la intensidad de la luz.

13.3 Vía retinotalámica (pregeniculada)

13.3.1 Retina

La distribución de la función visual a través de la retina no es uniforme, sino que presenta una disposicióna modo de zonas concéntricas de sensibilidad creciente hacia el centro, o sea, la fóvea, donde existe lamáxima sensibilidad. En la fóvea los conos constituyen un "botón central libre de bastones" de unos125000 conos. Las células ganglionares que reciben contribución del sistema central de conos envían susaxones directamente al borde temporal del disco óptico, y constituyen el haz papilomacular.

13.3.2 Disco óptico

El disco óptico o papila óptica, es el lugar de salida común de todos los axones de las célulasganglionares retinianas. Se localiza a unos 3-4 mm en el lado nasal de la fóvea, y corresponde a unorificio de 1,5 x 2 mm en la esclerótica, la coroides, el epitelio pigmentario y la propia retina. Al carecercompletamente de fotorreceptores, se proyecta en el espacio visual como un escotoma absoluto,denominado mancha ciega de Mariotte.

13.3.3 Nervio óptico

La longitud total del nervio óptico hasta el quiasma es de aproximadamente 5-6 cm. Desde el disco ópticoal quiasma, las fibras más periféricas de la retina quedan también en la periferia del nervio. Justo pordetrás de la lámina cribosa, las fibras nerviosas se mielinizan, con lo que el diámetro del nervio aumentaa 3 o 4 mm (Potts y col., 1972). En la porción retrolaminar del nervio, los dos tercios del total de célulasintersticiales son oligodendrocitos, que formarán las vainas mielínicas de los axones visuales, funciónque en los nervios periféricos realizan las células de Schwann. De aquí, que pueda considerarse al nervioóptico un fascículo de la sustancia blanca cerebral y no un nervio periférico.


13.3.4 Quiasma óptico

El quiasma óptico está situado a unos 11-13 mm por encima del dorso de la silla turca. A finales del siglopasado fue demostrada histológicamente la decusación parcial de los axones retinianos en la mayoría delos quiasmas de mamíferos. Desde los peces a las aves, la decusación es total, y a partir de los mamíferosplacentarios comienza una homolateralización de las fibras que alcanzará su máximo en los primates. Estaconexión de un ojo con su hemisferio homolateral, junto con la casi otra mitad de las fibras decusadasque se dirigen al mismo lado, es la base anatómica de la visión binocular. Kupfer (1967) demostró queen el ser humano adulto, la relación entre las fibras cruzadas y las no cruzadas en el quiasma óptico eraaproximadamente de 53 a 47, con lo que las fibras no entrecruzadas o no decusadas era muy superior queen cualquier otro primate.

13.3.5 Cintillas ópticas

Las cintillas ópticas se constituyen a medida que las fibras aferentes de la retina pasan a través delquiasma, en su zona inmediatamente posterior. Cada una de ellas se origina en la escotadura posteriordel quiasma y está separada de la otra cintilla óptica por el tallo de la hipófisis en la parte inferior y porel tercer ventrículo en la parte superior (Glasser y Sadun, 1993).

13.4 Vía geniculocortical (postgeniculada)

13.4.1 Organización del cuerpo geniculado lateral dorsal

El cuerpo geniculado lateral dorsal es la estación de relevo principal entre la retina y la corteza estriada.Las cintillas ópticas contienen fibras aferentes de las vías ópticas anteriores que terminan en el cuerpogeniculado lateral (CGL). El CGL es el núcleo visual primario más grande y probablemente másimportante en el ser humano. Las neuronas del CGL darán lugar a los axones que formarán lasradiaciones geniculocalcarinas. El CGL forma parte del tálamo (tálamo visual), a su vez integrante delcerebro intermedio o diencéfalo, y ha sido dividido por Poliak (1957) y otros anatomistas en un grannúcleo dorsal (CGLD) y otro ventral o núcleo pregeniculado.

Parece que en los primates el núcleo pregeniculado, más primitivo, no realiza ninguna función visual. Lascélulas ganglionares de la retina se proyectan de forma ordenada hacia puntos específicos en el CGLD,ya que en cada CGLD hay una representación retinotópica de la mitad contralateral del campo visual.La superficie de la retina no está representada isométricamente en el CGLD. La fóvea, la zona de la retinacon la máxima agudeza visual, tiene la máxima densidad de células ganglionares, por lo que tiene unamayor representación proporcionalmente que la periferia de la retina. Por otro lado, existe una importanteentrada de axones procedentes de la capa VI del córtex visual primario (área 17), involucradaposiblemente en una modulación por inhibición presináptica de las neuronas del CGL, y que regula asíel flujo de información visual (Gilbert y Kelly, 1975).


El CGL es un sistema modelo para la degeneración retrógrada o degeneración transináptica. Loscambios inducidos en las células y la citoarquitectura del CGL que siguen a las lesiones de los axonesde las células ganglionares, se han descrito como una evidencia de muerte celular a consecuencia de lano estimulación aferente presináptica. También ha sido descrito en sentido inverso, al observarse unaatrofia óptica como consecuencia de la destrucción de las radiaciones corticogeniculadas, aunque superíodo de desaferencia es muy superior al caso anterior.

Cada fibra de la vía óptica establece contacto como máximo con 4 a 6 células del CGL. A su vez, cadacélula del CGL recibe aferencias de un número menor de células ganglionares. Una sóla espiga de unaxón de una célula ganglionar es suficiente para provocar una espiga en una sóla célula del CGL. Algunasneuronas del CGL reciben proyección de una sóla célula ganglionar, mientras que en la mayoría, laaferencia excitadora es suministrada por 2 a 3 células ganglionares (Cleland y col., 1971). En los primatesaproximadamente el 90% de las células ganglionares de la retina termina en el CGL. El CGL tieneaproximadamente 1800000 neuronas por lo cual, el índice de células ganglionares de la retina respectoa las del CGL es de 1:2. No obstante, este índice sináptico es un promedio, ya que varía con laexcentricidad y con la capa (lámina) del CGL que consideremos.

13.4.2 Sistemas parvocelular y magnocelular

Los axones de las células ganglionares proyectan una representación espacial precisa de la retina en elcuerpo geniculado lateral. De esta forma, cada campo visual tiene en el cuerpo geniculado lateral unarepresentación contralateral: los axones de la retina nasal se entrecruzan en el quiasma, para hacersinapsis con las neuronas del cuerpo geniculado lateral contralateral, mientras que los axones de la retinatemporal van directamente, sin entrecruzarse, al cuerpo geniculado lateral homolateral. En el gato, elCGL tiene tres capas bien definidas (A, A , B), aunque la capa B se ha vuelto a subdividir. 1

En los primates, el CGL está formado por seis capas de neuronas que han sido numeradas desde la seis,la más dorsal, hasta la uno, la más ventral (Szentágothai, 1973). En el ser humano esta estratificación enseis capas se presenta de forma más compleja, y en conjunto el cuerpo geniculado adquiere la forma deun sombrero de tres picos (Fig. 13.3). A cada lado, las capas 1, 4 y 6 reciben información del ojocontralateral, en tanto que las capas 2, 3 y 5 reciben información del ojo ipsolateral (homolateral). En elcuerpo geniculado lateral se establece una segregación funcional de la información visual. Las capasdorsales, 3, 4, 5 y 6 contienen células pequeñas ("parvus": pequeño), denominadas parvocélulas, mientrasque las capas 1 y 2, ventrales, contienen células grandes ("magnus": grande) a veces de hasta 30 µm dediámetro, llamadas magnocélulas.

Sistema magnocelular. Las células ganglionares grandes (parasol) (M , M ), procedentes en su mayoríax y

de la retina periférica, se proyectan a una zona amplia del cuerpo geniculado lateral, (si bienprincipalmente a su porción magnocelular M) y constituyen el llamado sistema magnocelular, que secontinúa en la capa 4 c alfa del córtex visual primario (área 17 o V1), la cual se proyecta a la capa 4 b deesa misma área. De aquí se proyecta directa o indirectamente al área cortical temporal media (TM). Estavía está relacionada con el bosquejo de la imagen y el movimiento.


Fig. 13 3. Cuerpo geniculado lateral dorsal humano.

Sistema parvocelular. Las células ganglionares pequeñas (ganglionares enanas) (P ) se proyectan a lax

porción parvocelular (P), y constituyen el sistema parvocelular que proyecta en la capa 4 c beta delcórtex visual primario (V1). Desde esta capa, proyecta hacia las capas II y III de V1 y también hacia unazona del área 18 denominada "corteza estriada pálida" (V2). Por fin, proyecta a las áreas V3 y V4. Estavía está relacionada con el detalle y el color.

13.4.3 Campos receptores en el cuerpo geniculado lateral

Cada neurona del cuerpo geniculado lateral recibe sinapsis de un escaso número de células ganglionaresde la retina, por lo que sus campos receptores son del mismo tipo que los de las células ganglionares.Hay que señalar que las respuestas de tipo ON y de tipo OFF son más intensas que en la retina (Hubely Wiesel, 1961). Esto tiene como resultado aumentar el efecto de contraste cuando la mancha luminosapasa de una zona OFF a otra ON y viceversa. Las ganglionares de centro ON influyen sólo en lasneuronas del CGL de centro ON y las de centro OFF proyectan asimismo en neuronas del CGL de centroOFF.

En las capas (láminas) parvocelulares, las láminas 5 y 6 reciben proyecciones principalmente de célulasganglionares de centro excitatorio y las láminas 3 y 4 de centro inhibitorio. Sin embargo esto no ocurreen las capas magnocelulares, en las que los dos tipos de neuronas están entremezcladas a lo largo de estascapas. Las variaciones en el nivel de vigilancia provocan modificaciones en el tamaño de los camposreceptores de las neuronas geniculadas, lo que se atribuye a proyecciones que llegan al CGL desde laformación reticular. En el macaco, se han registrado neuronas con campos receptores de oponenciasimple de color (Wiesel y Hubel, 1966). No es frecuente el registro de neuronas con respuestasdireccionales ni a estímulos que provengan de ambos ojos.


13.4.4 Radiaciones ópticas

El fascículo genículocalcarino se inicia en el CGL y constituye la vía óptica "posterior", que se proyectaa la corteza visual primaria (área 17). Estas fibras mielinizadas parten de la cara dorsal del CGL ydiscurren lateral e inferiormente a través del istmo temporal para abrirse en abanico, y rodean la puntadel asta temporal (inferior) del ventrículo lateral. Las fibras más anteroinferiores forman un acodamiento,el asa de Meyer, en la que se contienen las proyecciones de los cuadrantes retinianos inferioreshomónimos, que representan los campos visuales superiores contralaterales. Las fibras discurren porencima y por debajo del asta occipital del ventrículo lateral, para terminar en la superficie medial dellòbulo occipital en la corteza estriada (cisura calcarina).

13.4.5 Organización retinotópica de la corteza visual

La organización retinotópica en la corteza visual responde al siguiente ordenamiento:

a) El campo macular (incluida la zona de fijación foveal) tiene una representación estrictamenteunilateral. Su representación relativa en la corteza es 35 veces superior al de la retina periférica, siconsideramos la superficie que ocupa en el ojo. La parte central del campo visual se halla representadaen la región caudal de la corteza, si bien la correspondencia exacta entre los diferentes niveles del campovisual y de la corteza es incierta.

b) Aproximadamente sólo una tercera parte de la corteza cerebral estriada se localiza en la superficie dellóbulo occipital, mientras que el resto se localiza en la profundidad de la cisura calcarina, en susramificaciones y en los surcos accesorios. La cara póstero-lateral del polo occipital está ocupada sólo poruna pequeña parte de la corteza estriada (aproximadamente un 3% de la superficie total).

13.5 Colículo superior (tubérculo bigémino superior)

Algunas fibras del nervio óptico se dirigen a los colículos superiores y al pretectum. Estas estructurasestablecen numerosas conexiones con las regiones oculomotoras del tronco cerebral, la médula espinaly el cerebelo, e intervienen en las reacciones de orientación de los ojos y del cuerpo desencadenadas porla aparición de un objeto en la periferia del campo visual. En el primate, el colículo superior recibe poruna parte señales de la mayor parte de las células ganglionares similares a las ganglionares w en el gato,y de parte de las ganglionares M, de la retina, y por otra señales eferentes del córtex visual. Aquí, seintegra con información procedente de los sistemas sensoriales somático y auditivo para que la respuestasensorial se coordine con los movimientos de la cabeza y de los ojos hacia la fuente del estímuloambiental. Así pues, entre las siete capas del colículo existen 3 mapas sensoriales: un mapa para elespacio visual, un mapa de la superficie corporal y un mapa para el espacio acústico. En los colículossuperiores, los campos receptores son de tamaño muy grande, alargados o circulares. Sus células sontodas del tipo ON-OFF, muy sensibles a todo movimiento de la mancha luminosa en el campo visual.


13.6 Area pretectal del mesencéfalo

Los reflejos pupilares a la luz vienen mediados por algunas de las células ganglionares de la retina(células w en el gato) que responden a los cambios en la intensidad luminosa. Estas neuronas proyectanen el área pretectal, situada rostralmente al colículo superior, allí donde el mesencéfalo se fusiona conel tálamo (diencéfalo). Las células en el área pretectal se proyectan bilateralmente hacia las neuronaspreganglionares parasimpáticas en el núcleo de Edinger-Westphal (núcleo motor accesorio), adyacenteal núcleo oculomotor (punto de partida del par craneal III). Las neuronas preganglionares en el núcleode Edinger-Westphal envían axones fuera del tallo encefálico, en el nervio oculomotor, para hacersinapsis en el ganglio ciliar. Este ganglio contiene las neuronas postganglionares que inervan el músculoliso del esfínter pupilar (Fig. 13.4).

Fig. 13.4 Vías del reflejo fotomotor


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14 La corteza visual. Estructura histológica y campos receptores

14.1 Análisis de la forma visual

El primer nivel de análisis de la imagen en la retina sería a modo de mosaico, es decir, a partir de unagran cantidad de elementos discretos. Los medios dióptricos del ojo proyectan una imagen del entornosobre los fotorreceptores, y cada uno de ellos responde a la intensidad de luz que incide sobre él.Mediante un fenómeno de convergencia, muchos fotorreceptores, en la mayor parte de la retina,concentran información visual sobre un número notoriamente inferior de células ganglionares. Sólo enla fóvea este número es aproximadamente igual, por lo que la visión foveal es más aguda y la visiónperiférica mucho menos precisa. A medida que nos alejemos de la fóvea, las "piezas" del mosaico seránmayores y la imagen transmitida al cerebro será cada vez más grosera.

En la corteza visual primaria existe una representación retinotópica, o sea, que la estimulación de unaregión determinada de la retina excita las neuronas de una región específica de la corteza visual primariay, asimismo, la estimulación de regiones adyacentes excita regiones corticales adyacentes. La superficiede la retina no se representa de forma lineal en la corteza visual. La visión foveal con máxima agudezaocupa aproximadamente el 25% de la corteza visual.

La lesión de una pequeña porción de la corteza estriada originará un pequeño punto ciego o escotoma enel campo visual, cuya localización dependerá de la propia localización de la lesión en la corteza. Por otraparte es importante diferenciar el hecho de que la porción cortical sea la corteza primaria o las áreassecundarias o de asociación. En el primer caso, la ceguera (si la lesión es bilateral) será total, ya que nose percibirán los estímulos luminosos en su primer nivel. En el segundo caso, el individuo podrá verobjetos, letras o colores, pero no interpretará formas o significados.

En los años setenta, se efectuaron experiencias que consistían en estimular la corteza visual humanamediante electrodos. Los individuos manifestaron ver determinadas formas geométricas correspondientesal patrón de los electrodos activados en diversos momentos. Con el objeto de intentar corregir la cegueramediante prótesis, se realizó este estudio con personas ciegas, pero la estimulación eléctrica a largo plazocausa lesiones en el tejido, por lo cual se descarta por el momento su utilización.


14.2 La corteza cerebral

El córtex o corteza cerebral, un logro de la evolución, es uno de los capítulos con mayor éxito en lahistoria de los seres vivos. El grado en que un animal depende de un órgano es un índice de laimportancia de ese órgano, y la dependencia de la corteza ha ido aumentando rápidamente al irevolucionando los mamíferos (Hubel y Wiesel, 1980).

La corteza cerebral tiene aproximadamente unos 2 mm de grosor, y es una estructura muy replegada quetiene una superficie media de unos 150000 mm en la especie humana. Se ha calculado que posee unas2

10 neuronas, algo más del 90% de todas las del sistema nervioso. Los cuerpos neuronales se disponen10

en 6 capas celulares que se numeran desde la más externa a la más interna. Alternativamente estas capasson pobres y ricas en células. A lo largo del siglo XIX y principios del XX, se cartografió bien la cortezacerebral y se vio que según la zona funcional, la estructura de las capas variaba ligeramente en cuantoal contenido celular. En la corteza, la regla es que las regiones que tienen función más precisa o mayordiscriminación ocupan relativamente más zona cortical. En la corteza visual, la región foveal de la retinatiene una representación unas 35 veces más detallada que la región periférica lejana. Sin embargo, elverdadero problema era de qué manera analiza el cerebro la información, y en este sentido se acometierondos importantes líneas de investigación que hoy día están en pleno desarrollo:

El primer hallazgo notable de la organización cortical fue el reconocimiento de la subdivisión en zonascon funciones muy diferentes, más o menos ordenadas cartográficamente, si bien su número ha sidomotivo de gran especulación. Los anatomistas han propuesto un número amplio de regiones o áreas (VonEconomo, 109; Vogt, 200), mientras que el de los fisiólogos ha sido algo más modesto (Campbell, 20;Brodmann 52). Aún hoy en día, se acepta la subdivisión en las 52 áreas funcionales propuestas por elfisiólogo alemán Korbinian Brodmann en 1909 (Fig. 14.1). Estas áreas no tienen límites exactos, yademás la correlación anatómica con la función no es tan precisa. No obstante sirve de pauta paralocalizaciones globales. La noción básica que se debe considerar es que la información sobre cualquiermodalidad sensorial se transmite primero a una zona o área cortical primaria, y desde allí, directamenteo a través del tálamo, a una serie de zonas superiores o áreas de asociación.

El segundo gran descubrimiento se debe al neuroanatomista español Santiago Ramón y Cajal (1899) ya su discípulo Rafael Lorente de No (1943), quienes pusieron de manifiesto que las operaciones querealiza la corteza sobre la información que recibe son locales. En esencia, las conexiones son simples:conjuntos de fibras nerviosas aportan información la corteza. Después de atravesar varias sinapsis, lainfluencia de la entrada (proyección cortical) se habrá extendido a todas las capas celulares. Finalmente,otros varios conjuntos de fibras se llevan de esa región concreta mensajes modificados. La naturalezalocal del conexionado es común a todas las regiones corticales. La información que transporta a la cortezauna sóla fibra, puede en principio hacerse sentir a través de toda la profundidad, en unas tres o cuatrosinapsis, mientras que la expansión lateral, producida por los árboles ramificados de axones y dendritas,se limita a efectos prácticos a unos cuantos milímetros, una porción reducida de la vasta extensión de lacorteza cerebral. Todo cuanto realice una determinada región de la corteza, lo hará localmente.


Fig. 14.1 Cartografía de las diversas áreas corticales según Korbinian Brodmann (1909)

En la corteza cerebral se han identificado varias representaciones del campo visual a partir del registroelectrofisiológico de los potenciales corticales evocados mediante estimulación retiniana. En relación conla tradicional clasificación de Brodmann estas regiones o áreas son las siguientes:

- 1 en el área 17 (área visual primaria o V1)- 4 en el área 18 (V2, V3, V3a, V4)- 1 en el área 19 (mediotemporal V5)- 1 en las áreas 20 y 21 (corteza inferotemporal)- 1 en el área 7 (corteza parietal posterior)

14.3 Estructura histológica de la corteza visual primaria

14.3.1 Estría de Gennari-Vick d'Azir en la capa IV

La corteza visual se caracteriza por una marcada estratificación orientada paralelamente a la superficiecortical, y es más delgada (1,5 cm aproximadamente) que otras áreas corticales porque, aunque en estecaso sea mayor la población celular, el espacio intercelular es más reducido. Von Economo la denominópor ello koniocórtex (de konios: polvo). La principal característica que distingue la corteza visualprimaria (área 17 o V1) es la presencia de una capa de fibras mielinizadas relativamente acelular y muypatente, que es visible sin aumento en secciones perpendiculares a ella.


Esta zona de la corteza recibe el nombre de área o corteza estriada, debido al grosor excepcional de lacuarta capa (capa IV), que es el lugar donde terminan los axones de las células del cuerpo geniculadolateral. En la capa IV hay una banda de sustancia blanca que la subdivide en dos partes (IVa y IVc). Estabanda intermedia (IVb) constituye la estría de Gennari-Vick d'Azir descrita por primera vez porFrancesco Gennari en 1782. Esta capa es un plexo fibroso intracortical, mielinizado, compuesto poraxones, orientados horizontalmente, y constituido por células piramidales y estrelladas (Lund, 1973).Numerosas conexiones unen el área 17 con las áreas preestriadas (18 y 19) o áreas de asociación visual(áreas visuales secundarias).

14.3.2 Tipos celulares en la corteza visual

La corteza visual tiene dos tipos celulares fundamentales:

a) Células piramidales. De soma grande y con espinas dendríticas largas. Son neuronas de proyección,cuyos axones proyectan a otras regiones cerebrales. Son excitatorias, y la mayor parte de las vecessecretan glutamato y aspartato.

b) Células estrelladas (granulares). De soma pequeño, las hay que presentan espinas (células estrelladasespinosas). Como las piramidales, son excitatorias y secretan los mismos neurotransmisores. Otras nolas presentan y se denominan células estrelladas lisas. Éstas son inhibitorias y la mayor parte secretanG.A.B.A.

14.3.3 Estratificación de la corteza visual

Del mismo modo que los axones de las células ganglionares proyectan una representación espacialprecisa de la retina sobre el cuerpo geniculado lateral, éste proyecta una representación similar, punto porpunto, sobre la corteza visual. Como el resto del neocórtex, el córtex visual se estratifica en seis capasy varias subcapas que han sido numeradas desde el exterior al interior según (Fig. 14.2): I, II, IIIa, IIIb,IVa, IVb, IVc alfa, IVc beta, Va, Vb, VI. Estas capas contienen los núcleos de los cuerpos celulares ysus árboles dendríticos, que aparecen como zonas oscuras o claras, en secciones de tejido tratadas continciones específicas de cuerpos celulares.

14.3.4 Circuito de retroalimentacion en V1

Los axones de las neuronas del cuerpo geniculado lateral terminan sobre las células estrelladas de la capaIV, concretamente en su zona más profunda, la subcapa IVc. Los axones de la porción magnocelular, 1y 2 (M), del cuerpo geniculado terminan más superficialmente en la capa anterior, en la capa IV c alfay además en la capa VI. Los axones de la porción parvocelular, 3,4,5, y 6 (P), lo hacen en la capa IV cbeta o en la capa IV a, que no existe en humanos (Horton, 1984) y, además, proyectan ramificacionesmenores en la capa VI.


Fig. 14.2 Estratificación del córtex visual. Se representan las conexiones de los sistemas parvocelular, magnocelulary koniocelular del cuerpo geniculado, así como las conexiones verticales entre las propias capas del córtex y laseferencias que desde éste van a otras zonas cerebrales (Adaptado de varios autores).

Otro tipo de células (koniocélulas o células K), en el mono ardilla (Saimiri sciureus) localizadas entrelas láminas del CGL (zonas interláminas, I), proyectan en las capas II y III, y efectúan sinapsis con unascélulas agrupadas en unas estructuras denominadas blobs (burbujas o gotas) con respuesta al color, queserán tratadas más adelante. Sin embargo, como ha demostrado Michael (1987), en el macaco este tipode aferencia es apenas importante, ya que masivamente las células del CGL proyectan en la capa IVcbeta, y desde allí lo hacen a las burbujas o gotas (Fig. 14.2).

A su vez, las células estrelladas de la subcapa IVc proyectan principalmente a capas más superficialesde la corteza, particularmente a la capa IVb (axones de las magnocelulas), a las capas I (parvocelulares),II y III (ambos sistemas) y a la capa VI (ambos sistemas), (Hubel y Wiesel, 1972). Las células en lascapas II y III proyectan a las piramidales de la capa V, las cuales envían axones colaterales a célulaspiramidales de la capa VI. Éstas completan el circuito local excitatorio enviando axones colaterales a lacapa IV para excitar a las células estrelladas inhibitorias (lisas). A su vez estas células contactan ymodulan las respuestas de las células estrelladas excitatorias (espinosas), con lo que completan uncircuito de retroalimentación inhibitorio. Por tanto, las células estrelladas espinosas distribuyen elimpulso desde el CGL hacia el córtex y las células piramidales envían axones colaterales hacia arriba yhacia abajo para integrar la actividad entre las capas de V1. Por otra parte, existe un gran influjo desdela capa VI al cuerpo geniculado.


14.4 Campos receptores en la corteza visual y detección de contornos

14.4.1 Tipos neuronales en V1 según su campo receptor

Los neurofisiólogos Hubel y Wiesel, discípulos de Kuffler, en una serie de trabajos ya clásicosefectuaron en los años cincuenta y sesenta, los primeros estudios sobre las respuestas de las célulascorticales visuales aisladas de gato y esta contribución les valió el Premio Nobel en 1981. Hubel y Wieseldemostraron que las neuronas del córtex visual no respondían simplemente a puntos de luz, sino que lohacían selectivamente a características o rasgos específicos del entorno visual.

Una misma célula cortical puede responder a la excitación de una región retiniana relativamente extensa.Descubrieron varios tipos celulares, cada uno de los cuales respondía a un estímulo diferente dentro desu campo receptor. La mayoría de ellos respondían selectivamente a la longitud de onda, y muchos deestos tipos celulares respondían a estímulos de los dos ojos. Estos aspectos cromáticos y binocularesserán tratados posteriormente.

a) Células de campo receptor concéntrico (estrelladas). Las neuronas de la capa IV c de la cortezaestriada tienen propiedades de respuesta similares a las del cuerpo geniculado lateral dorsal, aunque detamaño ligeramente superior (es decir, campos receptores del tipo centro-periferia antagónicos, conorganización circular concéntrica).

b) Células con respuesta cromática (concéntricas). Existen fuera de la capa IV unas neuronas localizadasen las estructuras denominadas burbujas o gotas que tienen campo circular concéntrico y que respondena estímulos cromáticos.

Las neuronas de otras capas tienen propiedades mucho más interesantes para la detección de formas ycontornos. Los nombres actualmente aceptados para los principales tipos neuronales en el córtex visualprovienen en realidad del tipo de su campo receptor. Así, al hablar de células simples o células complejas,nos referiremos a células con campo receptor simple o campo receptor complejo. Estos camposreceptores, tienen generalmente una forma alargada.

En principio, estos tipos neuronales estarían jerarquizados según una complejidad ascendente, basadaasimismo en una organización anatómica y de situación. Si bien actualmente los neurofisiólogos sereplantean esta jerarquía, como base de las características de la organización del córtex visual, puedenaceptarse los criterios de clasificación de Hubel y Wiesel:

c) Células simples (Células S) (Hubel y Wiesel, 1962). Descubiertas en la corteza visual del gato.Responden con mayor intensidad a una línea recta o una franja luminosa frente a los ojos del animal, conuna orientación determinada. Si se cambia la orientación de la línea, la respuesta de las células se hacemenos intensa (Fig. 14.3 a). La selectividad de las diferentes neuronas varía pero en general su respuestadecae cuando la línea se inclina más de 10°. Las células simples están localizadas en su mayor parte enla capa IV b y algo menos en la capa VI.


Fig. 14.3 Respuestas de una célula simple a una barra con diversas orientaciones (de Hubel y Wiesel, 1959).

Los campos receptores de estas células tienen regiones céntricas y regiones excéntricas (centro yperiferia), del mismo modo que las del cuerpo geniculado y las ganglionares, pero el campo se encontrómás grande y alargado, no circular. Así, una barra luminosa excita a la célula si se sitúa en el centro delcampo receptor, pero la inhibe si se desplaza a la periferia del mismo. La distribución de flancosexcitadores-inhibidores en los distintos campos receptores simples puede no ser simétrica (Fig. 14.4).Hubel y Wiesel distinguieron los siguientes tipos:

- Centro-ON alargado, con una gran región OFF a un lado y pequeña al otro lado.- Una región ON y una región OFF similares una al lado de la otra.- Un estrecho centro-OFF, con lados ON anchos.- Un amplio centro-ON, con estrechos lados OFF.

Fig. 14.4 Tipos de campo receptor simple (de Hubel y Wiesel, 1959)


d) Células complejas (Células C). Descubiertas en principio en el área 18 del gato y posteriormente enlas áreas 18 y 19 del mono (Hubel y Wiesel, 1965 y 1968). Tienen campos receptores más grandes y elestímulo al que responden con mayor intensidad es una línea en una orientación específica y enmovimiento (Fig. 14.5). Lo hacen de forma óptima tanto a líneas blancas sobre fondo negro, como alíneas oscuras sobre fondo blanco. También responden a los límites entre luminosidad y oscuridad. Loscampos receptores complejos, a diferencia de los simples, no pueden dividirse en regiones antagonistasON y OFF.

Fig. 14.5 Célula compleja con respuesta selectiva a la dirección del movimiento (de Hubel y Wiesel, 1962)

Estas neuronas continúan respondiendo mientras la línea se desplaza dentro del campo receptor, o sea,que no discriminan demasiado el lugar donde aparecía la línea en el campo visual, a diferencia de lassimples. Hubel y Wiesel las describen como células de orientación sin referencia precisa a la posición.De hecho, muchas células complejas responden mejor al movimiento de la línea perpendicular a suángulo de orientación. Por otra parte, las células complejas son las primeras células binoculares, ya quereciben ingresos desde ambos ojos. Según Hubel y Wiesel, las propiedades de su campo receptor seexplican por la convergencia de varias células simples con el mismo eje de orientación y con posicionesligeramente desplazadas a lo largo de una línea horizontal en la retina. Las células complejas se localizanprincipalmente en las capas II y III, aunque también en las capas V y VI, en toda la corteza visual.

14.4.2 Tipos neuronales según su campo receptor en la corteza circunstriada

Algunas células corticales presentaban propiedades especiales en su campo receptor, lo que llevó a Hubely Wiesel a definir campos hipercomplejos, término que luego se abandonó. Estas células con camposhipercomplejos fueron localizadas en el primate en las áreas 18 y 19 (V2, V3, V3a, V4 y V5), si bienexisten algunas en el área 17 (V1). En una célula compleja normal, la respuesta máxima se producecuando la barra iguala la longitud total del campo receptor de la célula. Cuando el estímulo se extiendemás allá del campo receptor, la respuesta no aumenta (Fig. 14.6 a).


Fig. 14.6 a) Respuestas de una célula compleja a diversas longitudes de un estímulo en forma de barra. La respuestase va incrementando mientras la longitud de la barra aumenta aproximadamente 2° de arco. Más allá, la respuestano varía. b) Respuestas de una célula compleja "con inhibición terminal". Una vez que se supera en 2° la ampliación

de la longitud de la línea, la respuesta decae (adaptado de Hubel, 1982)

Hubel y Wiesel hallaron células con comportamiento diferente, que clasificaron en dos tipos:

e) Células complejas "con inhibición terminal" ("end stopped" cells) (Hubel, 1982), en principiobautizadas como células hipercomplejas de orden inferior (Hubel y Wiesel, 1968). La mejor respuestade estas células se logró con un estímulo en forma de barra, el cual no solamente tenía una orientaciónespecífica y movimiento, sino que se requería también alguna discontinuidad, como el final de la línea,un ángulo o un vértice. Estas neuronas presentan una respuesta máxima, cuando la línea o el borde queatraviesa el campo receptor en la retina se "detiene" en uno o en ambos extremos. Es decir, cuando nose extiende más allá del campo excitador en una dirección determinada. (Fig. 14.6 b). Si el estímulosobrepasa el límite, la respuesta decae. Para comprender los campos receptores de este tipo celular,podemos suponer que el campo tendría un componente excitador en un lado y un componente inhibidoren el otro lado.

f) Células complejas "con inhibición terminal total " ("completely end stopped") (Hubel, 1982) o célulashipercomplejas de orden superior (Hubel y Wiesel 1968). Una variedad celular cortical muy interesantees aquélla cuyo estímulo óptimo es una franja en movimiento que no debe extenderse a las franjasinhibitorias del campo receptor.


Su campo receptor vendría determinado por una aferencia de células complejas en el centro y por dosinhibitorias a los lados. La respuesta de esta célula compleja desaparece completamente si la franja seextiende fuera de la zona central (Fig. 14.7). No nos dice con exactitud dónde está la línea en cuanto alplano de movimiento (arriba o abajo), pero sí señala que la línea no sobrepasa la posición de la regióninhibidora del campo receptor.

Fig. 14.7 Cuando se estimula la región activadora central de su campo receptor, esta célula compleja " coninhibición terminal total" responde vigorosamente. Si el estímulo es más alargado e incide ampliamente en una delas regiones inhibidoras, la respuesta decae ostensiblemente. Cuando se cambia la orientación del estímulo y se haceincidir en una de las regiones inhibidoras, apenas existe inhibición, lo que demuestra que la orientación óptima parael efecto inhibitorio es la misma que para la región central (adaptado de Hubel, 1982).

El abandono del término "hipercomplejas" se debe a que algunos años después de que Hubel y Wieselcrearan el término pensando en una confluencia de células complejas hacia una jerarquía superior,Dreher, en 1972, descubió células simples con inhibición terminal en la corteza estriada del gato. Lainhibición terminal de estas células puede ser generada por aferencias inhibidoras del CGL o poraferencias inhibidoras de otras células simples que flanquean la región activadora de las células complejas"con inhibición terminal".

Las neuronas corticales aparecen pues como verdaderos detectores de contornos según la hipótesis queBarlow propuso en el año 1972, que era una extensión de la de Hubel y Wiesel. Los términos "simple"y "complejo", sugieren una jerarquización en la detección de la forma (Hubel y Wiesel 1962), de maneraque las células simples proporcionan el influjo mediante convergencia a las células complejas, y éstas,a su vez, a las complejas "con inhibición terminal". Las células complejas "con inhibición terminal"reflejan una mayor especificidad, con una nueva introducción de la inhibición lateral. Indican laimportancia de la posición dentro del campo receptor.


14.5 Hipótesis propuestas sobre las conexiones entre las células de la vía visual

Hubel y Wiesel han intentado explicar neuroanatómicamente todos los tipos de campos receptorescorticales, sobre la base de sinapsis excitadoras e inhibidoras. Si bien estos modelos son ya antiguos, noexisten hasta la fecha aportaciones novedosas que clarifiquen más las funciones de las células simplesy complejas, por lo que se describirán tal y como fueron expuestos en los años setenta.

Campos receptores simples (células simples). Estos autores sugieren que el campo en forma de bandade la célula cortical simple podría explicarse si varias células estrelladas (que reciben entradas casi 1:1de las neuronas del cuerpo geniculado lateral) con campos receptores concéntricos superpuestos,estuviesen conectadas de forma que proyectaran en una única neurona cortical simple (Fig. 14.8). Si todaslas sinapsis fueran excitadoras, la neurona cortical simple sería activada de forma óptima por una franjaluminosa con un ancho aproximadamente igual a los diámetros de los centros ON de los camposreceptores de las ganglionares. La franja luminosa estaría rodeada por una penumbra inhibidora. Este tipode campo coincide con el de una célula simple.

Fig. 14.8 Explicación de cómo a partir de varios campos receptores de células estrelladas, puede formarse un camporeceptor alargado correspondiente a una célula simple. a) Convergencia de cuatro neuronas estrelladas (capa IV)en una simple. b) Estímulo en barra con orientación óptima, que da la máxima respuesta. c) Estímulo con

orientación ortogonal al anterior, que da respuesta nula (adaptado de Hubel y Wiesel, 1962)

Campos receptores complejos (Células complejas). Hubel y Wiesel los explican mediante la combinaciónde campos receptores simples (Fig. 14.9 a). Las señales procedentes de un cierto número de células concampos simples convergen sobre una célula cortical de orden superior. Cada una de ellas tiene un camporeceptor en forma de banda, con la misma orientación, pero localizado en partes de la retina ligeramenteseparadas. La selectividad de orientación se explicaría admitiendo la existencia de interneuronasinhibitorias (Barlow y Levick, 1965) (Fig. 14.9 b). Si los campos receptores simples están situados losuficientemente cerca los unos de los otros, se entiende cómo un borde correctamente orientado, queincida en cualquier lugar del campo, activa la célula cortical compleja.


Fig. 14.9 a) Convergencia de tres células corticales simples en una compleja. El campo receptor de ésta nodiscriminará exactamente una posición dentro de su campo receptor relativamente extenso. Si el estímulo sale deél habrá respuesta inhibitoria (de Hubel y Wiesel, 1962). b) Por otro lado, al ir excitando sucesivamente célulassimples, detectará movimiento, de forma diferente si lo hace de izquierda a derecha que de derecha a izquierda, yaque activará en un orden diferente las células simples (Barlow y Levick, 1965).

Campos complejos con "inhibición terminal" (parcial o completamente). Hubel y Wiesel sugieren quelas propiedades de un campo receptor de este tipo podrían explicarse si las señales de dos célulascomplejas normales fuesen enviadas a una célula compleja con cese en el borde según dos posibilidades:

a) Tal y como se ve en la figura 14.10 a, se supone que uno de los campos de células complejas estáconectado a la célula compleja "con inhibición terminal" por una sinapsis excitadora (campo a) y el otroque incluye al anterior, por una sinapsis inhibidora (campo b). Cuando se estimula la zona "a", larespuesta inhibitoria es mínima, mientras que si el estímulo es más alargado, la respuesta de la célula decampo receptor "b", será muy vigorosa.

b) Otra posibilidad queda reflejada en la figura 14.10 b: la célula compleja "con inhibiciòn terminal"recibiría entradas de tres neuronas complejas, dos inhibidoras y una excitadora. Un estímulo orientadoque provoque una excitación en la zona central, evocará una inhibición máxima en las zonascircundantes.


Fig. 14.10 Modelos alternativos para explicar el campo receptor de una célula compleja con "inhibición terminal".a) La célula inhibitoria "B", cubre enteramente el campo receptor. La célula inhibidora apenas responde cuandose estimula la región a mediante una línea corta, pero lo hace muy vigorosamente, si se sobrepasa esta región enuno o ambos extremos mediante una línea más larga. b) Convergencia de tres células complejas ordinarias en unade "inhibición terminal". La célula que determina la región central del campo receptor es excitatoria (A), mientrasque las dos que determinan las regiones adyacentes, son inhibitorias (B y C) (adaptado de Hubel, 1982).

Pueden considerarse dos tipos de estímulo óptimo para una célula (simple o compleja) con "inhibiciónterminal", según:

a) El estímulo óptimo para una célula con una zona activadora adyacente a una inhibidora, sería unángulo determinado de un borde o una esquina (Fig. 14.11 a).

b) Por fin, el estímulo óptimo para una célula con "inhibición terminal" que tenga una zona excitadoracentral y dos inhibidoras a los lados sería una línea corta con una orientación y dirección de movimientodeterminados o bien una línea que se curve de forma adecuada en la zona central y no en las adyacentes(más de 20 ó 30°) como se muestra en la figura 14.11 b.


Fig. 14.11 a) El estímulo óptimo para esta célula es un ángulo en movimiento y orientado (90°), que no invada lazona inhibitoria de la derecha (segundo registro) (adaptado de Hubel y Wiesel, 1965). b) Línea curva: estímuloóptimo para una célula que tenga su campo receptor conformado por una zona excitatoria flanqueada por dosinhibitorias (adaptado de Hubel, 1982).

En efecto, una línea curva será analizada por las células complejas como descompuesta a partir de variaslíneas rectas con diversas orientaciones a las que responderían células simples específicas. Puede, pues,concluirse que las "células con inhibición terminal" son detectoras de curvas, esquinas, o de súbitoslímites de líneas. Como propuso Attneave (1954) la información visual se concentra en los contornos ymás particularmente allí donde el contorno cambia de dirección. Un ejemplo es el dibujo de un gatodurmiendo, realizado a partir de la abstracción de 38 puntos en los que se da la máxima curvatura y luegoconectados mediante líneas rectas (Fig. 14.12).


Fig. 14.12 Dibujo de un gato durmiendo realizado abstrayendo 38 puntos de máxima curvatura y uniéndolosmediante líneas rectas (adaptado de Attneave, 1954)

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1 5 Organización modular de la corteza visual. Percepción de la forma y movimiento 189

15 Organización modular de la corteza visual. Percepción de laforma y movimiento

15.1 Organización modular (columnar) en la corteza visual primaria (V1)

Actualmente la mayor parte de los neurofisiólogos que investigan el cerebro, lo conciben organizado enmódulos o unidades funcionales (Hubel y Wiesel, 1976), también denominados hipercolumnas. Estosmódulos varían en tamaño según el área cortical, desde cientos de miles a algunos millones de neuronas.Concretamente, la corteza visual primaria consiste en unos 2500 módulos, cada uno de los cuales tieneaproximadamente 0,5 x 0,7 mm y contiene unas 150000 neuronas (De Valois y De Valois, 1988;Livingstone y Hubel, 1988).

Cada módulo o hipercolumna procesa una porción concreta del campo visual. Constituyen las piezas del"mosaico" de la corteza visual primaria. La organización en columnas de la corteza cerebral ya había sidosugerida hace tiempo mediante los estudios morfológicos de Lorente de No, y fue demostrada porMountcastle en la corteza somatosensorial. Hubel y Wiesel confirmaron esta organización en la cortezavisual. Aunque la corteza estriada presenta una citoarquitectura homogénea, mediante técnicasbioquímicas y electrofisiológicas combinadas, ha sido demostrada su organización en tres tipos decolumnas funcionalmente diferentes.

15.1.1 Columnas de orientación

Si se introduce perpendicularmente a la corteza visual un microelectrodo, que penetra a través de variascapas, la orientación preferencial del estímulo al que responden las neuronas es la misma (Fig. 15.1). Perolas células situadas lateralmente a pocos milímetros del electrodo responden a un estímulo conorientación diferente. Así, si una neurona en un lugar determinado responde mejor a una línea orientadaen un ángulo de 40°, otra neurona muy próxima a aquélla responderá mejor a una línea con unaorientación de 50°. Es decir, que las células de la corteza visual están dispuestas en unas columnasverticales relacionadas con la orientación del estímulo. Se les ha denominado columnas de orientación(Fig. 15.2). Cada 20-50 micrómetros de desplazamiento lateral del electrodo pone de manifiesto neuronasque responden a barras o líneas rotadas 10°, especialmente en las capas II y III.

Neurofisiología de la visión190

Fig. 15.1 Ejemplo de la reconstrucción de un registro electrográfico cortical en el gato. En la porción superior dela figura, el electrodo sigue aproximadamente una columna de orientación. Una vez que atraviesa la sustanciablanca y debido al plegamiento de la corteza, atraviesa sucesivamente de manera oblicua varias columnas celularesque responden a orientaciones diferentes (adaptado de Hubel y Wiesel, 1962)

Las orientaciones preferenciales de las columnas vecinas difieren de forma sistemática. Al ir cambiandode una columna a otra a través de la corteza (introduciendo el electrodo en forma oblicua), aparecencambios secuenciales en la orientación preferencial de 5° a 10°. Puede especularse, por tanto, que paracada campo receptor de una célula ganglionar existe una colección de columnas en una pequeña zona dela corteza visual que representa la orientación preferencial posible a pequeños intervalos en los 360°.

Las columnas de orientación fueron identificadas y localizadas mediante un marcador bioquímico: la 2-desoxiglucosa radiactiva (2-DG) (Hubel, Wiesel y Stryker, 1978). La captación de este derivado de laglucosa es proporcional a la actividad de las neuronas. A diferencia de la glucosa normal, la 2- DG nopuede ser metabolizada y no abandona la célula una vez ha entrado en ella. Empleando esta técnica enanimales (principalmente primates del género Macaca) expuestos a estimulación visual orientada demodo uniforme, como por ejemplo líneas verticales, el mono fue sacrificado y su cerebro cortadohistológicamente. Estos cortes del cerebro muestran una organización de columnas intrincadamentecurvas pero espaciadas uniformemente en una amplia zona de la corteza visual.


15.1.2 Columnas de dominancia ocular

Las células del cuerpo geniculado lateral, las de la capa IV (IV c alfa y IV c beta), y las células simples,reciben información solamente de un ojo, es decir, son estrictamente monoculares. Sin embargo,aproximadamente el 80% de las células complejas, correspondientes a las otras capas reciben informaciónde ambos ojos y son, por tanto, binoculares. Los impulsos son idénticos o casi idénticos por lo querespecta a la porción de campo visual involucrada y la orientación preferencial. No obstante, difieren enintensidad, de tal forma que entre las células cuyos impulsos provienen totalmente del ojo homolateralo contralateral, existe toda una gama de células influidas a diferentes intensidades por ambos ojos.

Las células influidas por un ojo se encuentran en columnas de dominancia ocular vertical que se alternancon columnas de células influidas por el otro ojo (Fig. 15.2). Como existían respuestas binoculares encélulas complejas, debe suponerse que estas columnas de orientación deben intercambiar de alguna formainformación monocular. Las células corticales que tienen preferencia similar de orientación estabanordenadas en columnas, de modo que cuando el electrodo se desplazaba en dirección ascendente haciael cerebro, perpendicular a la corteza cerebral, las células mostraban preferencia por las barras que seencontraban en la misma orientación.

Hubel, Wiesel y Le Vay en 1977, inyectando prolina radiactiva en un ojo, y mediante autorradiografíaen cortes de la corteza visual hallaron que las proyecciones del CGL en la corteza se disponen de formacolumnar, y quedan marcadas (claras) las columnas correspondientes al ojo inyectado y no las del ojotestigo. Estas columnas tienen una anchura de entre 30 y 100 micrómetros y unos 2 mm de profundidad,y cada columna contiene células estrelladas con campos receptores concéntricos y neuronas con camposreceptores simples y complejos.

15.1.3 Gotas o burbujas

Excepto en la IV, las demás capas de la corteza visual contienen agrupamientos celulares que tienen casi0,2 mm de diámetro y que, a diferencia de las células vecinas, contienen una elevada concentración delenzima citocromooxidasa, lo que indica un elevado metabolismo, debido posiblemente a que respondena cualquier orientación espacial. Los estudios pioneros de Wong-Riley en 1978, confirmados por otrosautores en 1980, pusieron de manifiesto que la tinción de la citocromooxidasa daba lugar a un patrónpunteado de columnas oscuras que se extendían a lo largo de las capa II y III y más vagamente de las capasV y VI (Fig. 15.2). A estos grupos celulares se les ha denominado burbujas, gotas o grumos, del inglés pegso blobs, debido a que no tienen límites muy bien definidos.

Las zonas entre estos bloques (aproximadamente 0,5 mm) se denominan regiones interburbujas. En elgato, las células del CGL contactan en la capa IV con células simples. En los primates, lo hacen en primerlugar con células estrelladas. Las células estrelladas de la capa IVc beta se proyectan básicamente a lacapa III. Parece probable que las regiones de burbujas y de interburbujas reciban aferencia desubpoblaciones separadas de la capa IVc beta (continuación del parvosistema).


Fig. 15.2 Esquema de una hipercolumna o módulo que incluye las "burbujas". Se muestran asimismo las diferentesproyecciones de las células del CGL (adaptado de Livingstone y Hubel, 1984).

Las células de las burbujas se caracterizan funcionalmente por no responder a estímulos con orientacióndefinida. Un 70 % responden selectivamente a diferentes longitudes de onda, por lo que codifican el color(Livingstone y Hubel, 1982). Sus campos receptores son circulares y concéntricos. Las neuronas de lasregiones interburbujas responden mayoritariamente a estímulos selectivos a la orientación y a ladirección, si bien algunas células localizadas en los límites con las burbujas parecen responder ademása estímulos cromáticos. Estos campos receptores son complejos, y el hecho de que no se hayanencontrado células simples intermedias entre la capa IV c beta y este tipo celular parece contradecir elesquema clásico de jerarquía de Hubel y Wiesel. Los módulos de Hubel y Wiesel se corresponden conal menos 12 burbujas. Las burbujas tienden a ubicarse en el centro de las columnas de dominancia ocular.Estas burbujas reciben influjo débil de las neuronas localizadas entre las capas parvo y magnocelular enel cuerpo geniculado lateral dorsal del macaco, mientras que reciben un masivo influjo desde la capa IVc beta, donde proyectan las parvocéluas.

15.1.4 Segregación funcional en V1

En cada columna de dominancia ocular se localizan sus correspondientes columnas de orientación yburbujas para la discriminación cromática. Hipercolumna, unidad funcional o módulo, es el conjuntoformado por las dos columnas de orientación correspondientes a los dos ojos, que incluyen las burbujas,y que analizan una región del espacio binocularmente (Fig. 15.2). La estructura de V1 se basa en tresprincipios: 1) Organización retinotópica. 2) Orientación óptima del estímulo. 3) Dominancia ocular.Tiene tres funciones con localización independiente en una unidad funcional: a) Descompone el entornovisual en segmentos de líneas con diversas orientaciones, lo que supone el primer análisis para forma ymovimiento. b) Combina información de los dos ojos, que es el inicio de la visión binocular. c) Iniciaasimismo el análisis cromático.


15.2 Corteza visual circunstriada o de asociación (áreas visuales de asociación)

La percepción global de la escena visual no se localiza en la corteza estriada (V1). Cada módulo respondeexclusivamente a una parte de la información que se presenta en el campo visual. Además, envíadiferentes tipos de información a diferentes regiones de la corteza visual de asociación, cada una de lascuales contiene como mínimo un mapa del campo visual (Fig. 15.3). Zeki (1978) sugirió que este sistemapermite la interacción entre tipos celulares de características similares. Así pues, para que se produzcauna percepción total de la escena, esta información de los módulos individuales debe ser combinada. Estacombinación se produce en la corteza visual de asociación. Esta corteza de asociación se extiende enparte alrededor de la corteza estriada (corteza preestriada o circunstriada), en una pequeña porción dellóbulo temporal (corteza temporal inferior) y, además, a determinadas regiones de la corteza parietal.

Fig. 15.3 Relaciones de la corteza visual primaria con otras áreas (ínferotemporal, circunstriada y campo ocularfrontal) en el macaco

15.2.1 División funcional de la corteza preestriada o circunstriada

Las neuronas de la corteza estriada envían axones a otras regiones de la corteza, y en primer lugar, alprimer nivel de la corteza visual de asociación, la corteza preestriada. Aunque anátomicamente se sitúepor "delante" de la corteza estriada, el hecho de que el análisis de la información se efectúe "después"del que realiza la corteza estriada, ha hecho que algunos autores se refieran a ella como cortezacircunstriada. La mayor parte de las investigaciones en la corteza preestriada han sido realizadas por elequipo de Semir Zeki en el decenio de 1978 a 1988, en paralelo a las de Margaret Livingstone y DavidHubel aproximadamente en el mismo período. Actualmente, la corteza estriada (área 17) se denominaV1, ya que es la única zona cortical donde proyecta el cuerpo geniculado lateral dorsal. Las neuronas deV1 envían axones a tres regiones de la corteza preestriada, denominadas en relación con aquélla, áreasV2, V3 y V5 (Zeki, 1980) (Fig. 15.4). Además otra región de la corteza preestriada, el área V3A, recibeproyecciones de las neuronas de V3, pero no directamente de V1. Otra área, la V4, recibe influjo de laV2, pero no directamente de la V1.


Cada una de estas cinco áreas, V2, V3, V3A, V4 y V5, contiene una o más representaciones del campovisual. Según sus conexiones con las neuronas de V1, o de algunas de ellas a otras, sus neuronas van aresponder a rasgos diferentes de la escena visual (Zeki, 1978; Zeki y Shipp, 1988). Recordemos que lascélulas ganglionares (M) o parasol proyectan a las capas magnocelulares del cuerpo geniculado lateraldorsal y las enanas (P) proyectan a las capas parvocelulares. A su vez, las magnocélulas y lasparvocélulas proyectan a diferentes capas de la corteza estriada (V1). Esta diferenciación de los sistemasmagno y parvocelular continúa hasta la corteza preestriada.

Fig. 15.4 Localización del área visual primaria (V1) y de otras áreas del procesamiento de la información visual(V2, V3, V3 a, V4 y V5) en el córtex visual del macaco (adaptado de Zeki, 1988).

15.2.2 Organización columnar y segregación funcional en V2

Al igual que la tinción de la citocromooxidasa (Wong-Riley, 1978), había puesto de manifiesto lasburbujas en la corteza estriada, empleando la misma técnica, varios investigadores revelaron la presenciade bandas delgadas y gruesas en el área V2 (Livingstone y Hubel, 1982; Tootel y col. 1983). La porciónde corteza circunstriada denominada V2, aparece diferenciada en tres tipos de estrías: unas oscuras, quesegún su anchura se denominan gruesas (anchas), y otras delgadas cursiva, que están separadas por unasbandas de anchura uniforme claras (pálidas). Como pusieron de manifiesto Livingstone y Hubel (1987),las características de las regiones del área V2 son muy diversas. Las neuronas de las burbujas proyectana las bandas finas, y las de la la capa IV b a las bandas gruesas. Las bandas claras reciben proyección delas regiones interburbujas. A su vez, las bandas gruesas proyectan en V3 o en V5. Las bandas finas lohacen a V4, donde asimismo proyectan las bandas claras. Esta separación anatómica supondrá unaorganización funcional en la corteza, que separa en principio los diversos aspectos de la informaciónvisual.


15.2.3 Análisis de la forma dinámica en V3

El área V3 es continuación del sistema magnocelular y es posible que realice el análisis de la formadinámica. Recibe influjo de la capa IVb de la corteza estriada y de las bandas gruesas de V2. Susneuronas son sensibles a la orientación, pero no al color (Zeki, 1978).

Hallazgos posteriores parecen demostrar que algunas células responden selectivamente al color (VanEssen y col., 1986). Quedan por dilucidar las diferencias funcionales entre V3 y V3A.

15.2.4 Análisis cromático en V4

Sistema cromático puro (color e intensidad luminosa). Según Zeki (1980), el área V4 parece estarespecializada en la percepción del color. Recibe influjo de las bandas delgadas del área V2 y muchas desus células son selectivas para la longitud de onda.

Sistema de la forma asociada al color. Pero recibe asimismo influjo de las regiones entre bandas del áreaV2 (bandas claras) y algunas neuronas muestran sensibilidad a la orientación (Zeki y Shipp, 1988).Parece, pues, que esta región analiza asismismo la forma asociada al color.

15.2.5 Análisis del movimiento en V5 (MT)

El área V5 (MT) se localiza en la ladera posterior del surco temporal superior y está especializada en elanálisis del movimiento. Esta región recibe influjo únicamente del sistema magnocelular. De una formadirecta recibe las proyecciones de las células complejas sensibles al movimiento de la capa IV b de lacorteza estriada, de las bandas gruesas del área V2 y del área V3. También del colículo superiordirectamente, e indirectamente a partir de un relevo sináptico en el núcleo pulvinar talámico.

Las lesiones del área V5 en monos impiden la percepción del movimiento. Por otra parte existe "cegueraal movimiento" en personas con lesiones en la corteza preestriada del lóbulo temporal posterior.

Zeki y Shipp (1988) inyectaron peroxidasa de rábano en el área V5 del macaco y observaron que eltransporte retrógrado del enzima origina un patrón de parches en el área V1, similar al producido por latinción de citocromooxidasa. Pero estos parches no se corresponden con las burbujas, lo que indica quela organización de los módulos corticales responde a un patrón más complejo que el propuesto.

Parece que el influjo desde el colículo superior en el área V5 tenga una gran importancia. Rodman y col.(1989) observaron que la destrucción de la corteza estriada no eliminaba la sensibilidad al movimientode las neuronas V5, pero la posterior destrucción del colículo superior sí lo hacía. Se ha demostrado enexperiencias con monos que si bien éstos pueden detectar el movimiento muestran dificultades paraevaluar su velocidad.


Albright y col. (1984) trazaron un mapa de las características de las neuronas sensibles al movimientoen V5. Encontraron que todas las neuronas de esta región respondían mejor a los estímulos enmovimiento que a los estáticos, y que además la mayor parte de ellas eran insensibles al color o a laforma de los estímulos de prueba. La mayoría de las neuronas eran selectivas a la dirección.Comprobaron también que como la corteza estriada, el área V5 está dividida en módulos (Fig. 15.5).

Cada módulo consistiría en dos paralelepípedos contiguos. Moviéndose a lo largo del eje, se encontraríanneuronas cuya sensibilidad al movimiento variaría sistemáticamente en el sentido de las agujas de un relojo en sentido contrario. Las neuronas de las zonas adyacentes de cada paralelepípedo tendríansensibilidades al movimiento orientadas en direcciones opuestas. Este circuito permitiría al sistema visualextraer información sobre la "forma" en movimiento, es decir, la capacidad de percibir elementos que semueven en una determinada dirección como si pertenecieran al mismo objeto.

Fig. 15.5 Módulo cortical en el área V5 (adaptado de Albright y col., 1984).

15.3 Corteza temporal inferior (ínferotemporal)

En primates las ejecuciones que realiza la corteza preestriada son aún un grado intermedio del análisisvisual. Su grado más elevado, que corresponde a los patrones visuales y a la identificación de los objetosparticulares, parece tener lugar en la corteza temporal inferior, que se localiza en la mitad ventral dellóbulo temporal, que se denomina circunvolución temporal inferior. Este área de asociación corticalrecibe influjo de la corteza preestriada y de varios núcleos talámicos, especialmente del pulvinar. Es muyprobable que sea en esta región donde converjan los análisis de forma, color, movimiento y profundidad. Lacorteza temporal inferior de los primates ha sido objeto de numerosos estudios que han puesto de manifiestoalgunas de sus propiedades. En general, sus neuronas responden mejor a los objetos tridimensionales (o afotografías de ellos) que a los estímulos simples, tales como puntos, líneas o rejillas sinusoidales.


Gros y col. (1972) descubrieron algunas que eran más sensibles al movimiento, el contraste, laorientación, etc. Pero también encontraron células que eran extremadamente particulares respecto aaquellos estímulos a los que respondían con más fuerza. Así, algunas responden mejor a fotografías deuna mano (Fig. 15.6), otras al perfil de la cara de un mono, y algunas a la visión frontal de la cara de unmono. La destrucción de la corteza visual de asociación en el lóbulo temporal de las personas causadeficiencias en la percepción visual de las formas "familiares".

Fig. 15.6 Experimento de Gross y col. (1972). El número indica la intensidad de la respuesta en células del córtexínferotemporal de un macaco: 1, no evoca respuesta. 2-3 ligero incremento. 4-5 respuesta gradual cada vez másintensa (5, representa el perfil de una mano humana). 6, respuesta con máxima intensisdad al perfil de una manode macaco de su misma especie.

Sus circuitos neuronales "aprenden" a detectar los estímulos de una forma particular, independientementede su tamaño o localización. Iwai y Mishkin (1969), entrenaron a macacos a discriminar entre el signode suma y un cuadrado, reforzando sus aciertos con una breve alimentación Extirparon en amboshemisferios la corteza temporal, y comprobaron que los monos requerían varios cientos de ensayos parareaprender la tarea. Observaron también, que pequeñas diferencias en el estímulo impedían la ejecuciónde resultado correcto a los monos con lesiones en la corteza temporal inferior. Aunque los animalespodían ser reentrenados a discriminar entre los estímulos originales, fallaban en su discriminación,cuando se superponían a diferentes fondos.

15.4 Corteza parietal posterior

Las áreas V3, V4 y V5 envían información además de a la circunvolución temporal, a la corteza parietalposterior. Esta región parece estar involucrada en la percepción espacial, al recibir influjo a través dedichas conexiones. Las lesiones en el lóbulo parietal impiden la ejecución de tareas que requieren lapercepción y el recuerdo de la localización de los objetos (Ungerleider y Mishkin, 1982).


15.5 Integración final de la información visual

Zeki (1988), a partir de los datos anatómicos de Livingstone y Hubel (1987,1988) y de sus propiasexperiencias electrofisiológicas propuso la existencia de cuatro sistemas de procesamiento de lainformación visual: uno para el color, otro para el movimiento, cada uno de ellos relacionado además conun subsistema de la percepción de la forma. No obstante, este esquema conceptual que se ilustra en lafigura 15.7 no es del todo estricto, ya que algunas investigaciones recientes aportan datos contradictoriosrespecto a la especialización precisa de las áreas visuales.

a) Sistema cromático puro: Parvosistema---V1(capa IV c beta---burbujas)---V2(bandas finas)---V4---corteza ínferotemporal. Un subsistema, masivamente desde la IV c beta y escasamente desde lasinterláminas del CGL (koniocelular), proyecta en las propias burbujas, donde las células presentancromoselectividad, pero no responden a la orientación del estímulo. Proyectan a las bandas oscuras finasde V2 y de allí a V4, cuyas células responden selectivamente a la longitud de onda y al contrastecromático. Su función es la percepción cromática pura, (detalle en la cualidad cromática).

b) Sistema de la forma asociada al color: Parvosistema---V1 (capa IV c beta---interburbujas---V2(bandas claras)---V4---corteza ínferotemporal. El otro subsistema, desde la capa IV c beta proyecta ala zona interburbujas. Conduce información altamente resolutiva sobre los límites constituidos porcontrastes de luminosidad. Aunque las neuronas de los primeros estadios de este sistema son selectivasal color, las de los niveles superiores responden a los límites generados por contrastes, pero no llevaninformación sobre qué colores definen el límite (contraste acromático). Tampoco responden a direccionesparticulares de movimiento. Proyectan a las bandas claras de V2 y desde allí a V4. Dado que gran partede la información sobre la forma de los objetos puede representarse por sus límites o bordes, puedeconcluirse que el parvosistema-interburbujas-bandas claras participa en la percepción de la formaasociada al color. Su función será el reconocimiento de letras (lectura), determinar la textura de lassuperficies y, en definitiva, descifrar "qué" es el objeto y su significado.

c) Sistema de movimiento, estereopsis y localización espacial: Magnosistema---V1 (capa IVc alfa-capaIV b)---bandas gruesas---V5 (MT)-corteza parietal posterior; además: V1 (IV b)---V5--corteza parietalposterior. Las neuronas de la capa IV c alfa proyectan a IV b. La mayoría son células simples, conrespuesta a la orientación y no selectivas para el color. Las células de la capa IV b tienen camposreceptores similares a las de la IV c alfa, pero muchas de ellas son selectivas a la dirección. Las neuronasde este sistema tienen una resolución temporal muy rápida, pero sus respuestas son fásicas, y decaeninmediatamente aunque se mantenga el estímulo. Estas células no presentan cromoselectividad. Lascélulas de IV b proyectan en las bandas gruesas, que muestran selectividad a la orientación. Por otraparte, en su mayor parte manifiestan una enérgica respuesta a las variaciones de disparidad retiniana,por lo que deben desempeñar un papel relevante en la estereopsis. Esta vía analiza las posiciones deobjetos en tres dimensiones de las coordenadas alrededor del cuerpo. Además, describe dónde seencuentra el objeto en cada instante y si se está moviendo. En el límite de la corteza parietal posterior(corteza parietooccipital), las señales se solapan con señales procedentes de las áreas posteriores deasociación somática, que analizan la forma y los aspectos tridimensionales de las señales sensorialessomáticas.


d) Sistema de la forma dinámica. Magnosistema---V1 (capa IVc alfa---capa IV b)----V2 (bandasgruesas)---V3---V3 a---corteza ínferotemporal. Además: V1 (IV b)---V3---V3 a---corteza ínferotem-poral.Se ocupa de la percepción de la forma de los objetos en movimiento. Es decir de "qué" son los objetosque se están moviendo. La mayoría de sus neuronas no son sensibles al color, y sí a la dirección yorientación. El hecho de que una cantidad significativa de estas neuronas responda al color, entra encontradicción con el esquema de Zeki.

Fig. 15.7 Vías parvo y magnocelulares desde la retina y CGL a través de V1 y V2 hasta las áreas V3, V4, V5 e IT.Adaptación a partir de datos de Livingstone y Hubel, 1984 y de Zeki, 1988).


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1 6 Neurobiología de la visión binocular y estereoscópica 203

16 Neurobiología de la visión binocular y estereoscópica

16.1 Mecanismos de la estimación de la distancia y la percepción del relieve

Otra característica del ambiente visual que es especialmente importante para los primates, además de lasformas, es la percepción de las distancias relativas. Además de experiencias táctiles en la primerainfancia, el sistema visual, y concretamente la visión estereoscópica, juegan un papel fundamental en estafunción. A lo largo de la evolución se ha producido un fenómeno de frontalización de los globosoculares. La culminación de este proceso se da en los mamíferos depredadores y en los primates cuyocrisol fue la vida arborícola. La consecuencia ha sido un mayor solapamiento de los campos visualesmonoculares y la necesidad de coordinación precisa de los movimientos oculares, para que el mismopunto del espacio se proyecte en las fóveas de ambos ojos.

Anatómicamente, se observa un progresivo aumento de la no decusación de las fibras en el quiasmaóptico, con lo que la información de los dos ojos puede alcanzar zonas subcorticales y corticales delmismo hemisferio cerebral, requisito para una óptima visión binocular. La visión binocular es, por tanto,el resultado de un mecanismo sensorial combinado con un sistema motor preciso. Fue Isaac Newtonquien, en 1704, propuso por primera vez que en el quiasma óptico se da un intercambio de fibras de losdos nervios ópticos. Este concepto fue denominado decusación parcial.

La visión binocular puede definirse como "el estado visual en el que las imágenes del entorno,proyectadas separadamente sobre las retinas de ambos ojos, se perciben como una imagen única de formasimultánea" (Gallego y González, 1992). Tiene lugar en la porción de campo visual en la que los camposvisuales monoculares se superponen. Tiene una ventaja importante sobre la visión monocular: la visiónestereoscópica, o percepción tridimensional del entorno. Estereopsis significa literalmente "aparienciasólida" y su base anatómica es la separación horizontal de los globos oculares, que hace que las dosimágenes formadas en las retinas de cada ojo sean ligeramente diferentes.

En los primates, cuyo sistema visual es similar al de la especie humana, se han llevado a cabo estudiosque han puesto de manifiesto los mecanismos neurofisiológicos de la estereopsis. Debe tenerse en cuentaque aunque las imágenes proyectadas sobre las dos retinas son bidimensionales, el sistema visual es capazde procesar esta información y generar la tercera dimensión, de dos maneras:


- Percepción en profundidad. Es la percepción de las distancias absolutas y relativas entre los objetos delentorno visual. Puede obtenerse mediante el empleo de referencias monoculares y binoculares.

- Percepción estereoscópica. Es la percepción tridimensional del entorno que nos rodea obtenidamediante el empleo exclusivo de referencias binoculares.

16.2 Referencias monoculares

Utilizando un sólo ojo puede estimarse lo lejos que está un objeto, tomando en cuenta varios indicios,o referencias monoculares:

a) Información pictórica

- El tamaño de la imagen retiniana de un objeto del que se conoce su talla absoluta permite deducir sudistancia.

- El crecimiento del tamaño de un objeto a medida que nos acercamos a él y viceversa.

- Asimismo, puede ser un indicio la interposición (obstrucción u ocultamiento), en la que los objetos que ocluyen a otros en el campo visual deben estar más cerca.

- Podemos fijarnos en las sombras que proyectan los objetos, para según su orientación discerniraproximadamente su proximidad o lejanía. Ello supone que la fuente luminosa procede de un puntodeterminado. Si dicha posición no se conoce, esta referencia se interpretará de forma ambigua.

- La difuminación de los colores, que tienden a uniformizarse en tonos azulados con la distancia.

- Todas estas referencias suponen una experiencia previa, basada en el aprendizaje, si bien existenreferencias como la perspectiva y la textura, que la requieren especialmente.

b) Señales de movimiento

- El paralaje del movimiento o desviación paraláctica. Debido a los movimientos laterales de la cabezay del cuerpo, al cambiar la situación del observador, se crea una desigualdad entre dos imágenesretinianas sucesivas de un mismo objeto. Se debe a que los ángulos visuales formados entre el observadory los objetos observados se modifican con el movimiento de éste. Esto permite al sistema visual discernirqué objeto se encuentra más próximo, cuál más lejano, y además cuál es la distancia relativa entre ellos.Los objetos cercanos parecen moverse en sentido contrario al observador, y los lejanos en el mismosentido.

- La perspectiva del movimiento nos da la sensación de que los objetos más próximos en movimiento, se mueven más deprisa que los más lejanos.


c) Señales de movimiento relativo de los objetos

- Efecto de profundidad cinética. Aparece haciendo girar dos cilindros transparentes con puntos opacos en sus superficies y proyectar, iluminándolos, sus imágenes sobre una superficie plana.

- Efecto estéreocinético. Se logra cuando se observa una superficie con puntos brillantes que se alejan centrífugamente respecto a un punto central.

d) Señales óculo-motoras

- Acomodación. Podemos guiarnos por la nitidez de la imagen, ya que veremos los objetos lejanos másborrosos que los cercanos (al acomodar a visión próxima). No obstante, ese proceso va ligado al deconvergencia que será tratado en el apartado siguiente.

16.3 Referencias binoculares

Si utilizamos los dos ojos simultáneamente, se hace uso de las referencias binoculares, entre las queconsideraremos:

a) Correspondencia retiniana. Si el mismo punto del espacio visual se proyecta asimismo en puntoscorrespondientes de ambas retinas, se percibe como un punto único que queda, además, localizado enel plano de fijación. Se denominan puntos retinianos correspondientes los puntos respectivos de las dosretinas cuya estimulación simultánea por un mismo objeto exterior da lugar a una percepción direccionalúnica. En visión binocular, las dos fóveas son correspondientes y para cada punto de la hemirretinatemporal, del ojo derecho por ejemplo, existe un punto correspondiente en la hemirretina nasal del ojoizquierdo. Los dos puntos correspondientes están, en principio, siempre a la misma distancia en gradosde la fóvea.

b) Disparidad retiniana. Pero la percepción de relieve y distancia es causada, al menos parcialmente, porel hecho de que el mismo objeto es visto de una forma ligeramente distinta por cada ojo y que cada partede este objeto forma, por consiguiente, su imagen en dos puntos retinianos a una distancia desigual dela fóvea. Estas diferencias reciben el nombre de disparidad retiniana. Se basa en el hecho de que loscampos visuales de los dos ojos se solapan, y en que los ojos están separados horizontalmente. Ladisparidad retiniana es la clave más importante que utilizamos para la visión en profundidad, puesto queconstituye la mejor referencia para la visión estereoscópica. Es tan potente, que en ausencia de cualquierotra referencia proporciona percepción tridimensional. Bela Julesz en 1960 demostró este hecho de unamanera clara mediante los estereogramas de puntos al azar. Consisten en dos cuadrados iguales, formadospor puntos colocados al azar, pero en uno de ellos una porción central está desplazada horizontalmenterespecto del otro. Cuando se mira con un solo ojo, la porción central no es visible, pero se percibe muyclaramente una impresión de que esta porción central "sale" hacia dentro o hacia fuera del plano delcuadrado (según el sentido del desplazamiento) al mirar con los dos ojos.


El proceso de foveolización para la fijación de la mirada se realiza efectuando movimientos oculares hastaque el punto de fijación en el espacio visual se proyecta sobre ambas foveolas. Se habla entonces devisión haplópica. El proceso de fusión tiene lugar sólo si las dos imágenes retinianas se integran en unasola en la corteza. Se tiene entonces la impresión de una imagen única. Se habla de visión estereoscópicacuando al dirigir los ejes visuales a un punto común y fusionar ambas imágenes se tiene la sensación derelieve.

c) La decorrelación retiniana. Ocurre cuando sobre áreas correspondientes retinianas se proyectan puntosdiferentes del espacio visual. Se ocasiona, así, una percepción visual confusa.

d) Señales óculo-motoras

- Convergencia. El hecho de que la vergencia ocular sea tanto más importante cuanto más cerca esté elobjeto, sugiere que el grado de convergencia pudiera constituir, para el cerebro, una medida de ladistancia del objeto fijado por la mirada. En efecto, las disparidades retinianas no contienen lainformación completa para el cálculo de las distancias entre objetos, ya que éstas se modifican con elpunto de fijación. Así, dos puntos separados 3 centímetros tendrían mucha menos disparidad retinianasi se ven a una distancia de 5 metros que si se ven a 1 metro de distancia. Si bien la importancia de estareferencia ha sido subestimada en favor de la mucho más potente información dada por la disparidadretiniana, existen actualmente estudios neurofisiológicos que le conceden un papel determinante cuandose trata de distancias próximas en nuestro entorno.

El fenómeno de la fusión binocular requiere por otra parte:

- Retroalimentación (feed-back) sobre el sistema óculo-motor para situar siempre la misma imagen enla fóvea de ambos ojos.

- Propiocepción muscular para el enfoque grosero. Mediante la información retiniana se efectuará elajuste fino. Cuando los ojos se estabilizan tendremos un indicador de la profundidad.

16.4 Bases geométricas de la estereopsis - Horóptero es el lugar del espacio cuyas imágenes se forman en puntos correspondientes de ambasretinas. Todos esos puntos tienen una disparidad retiniana de cero. Dado que los puntos correspondientesretinianos no son exactamente equidistantes de la fóvea, la línea que delimita el horóptero difiereligeramente del círculo de Vieth-Müller. La discrepancia, además, aumenta a medida que se incrementala excentricidad. Puesto que la agudeza visual decrece con el alejamiento de la foveola, no puededeterminarse el horóptero superando los 12-16 grados de excentricidad. Dentro del horóptero la visiónes haplópica. Las disparidades que se producen en puntos localizados por detrás del horóptero recibenel nombre de disparidades positivas o no cruzadas, mientras que disparidades negativas o cruzadas sonaquellas que se producen por puntos localizados entre el horóptero y el observador (Fig. 16.1).


- Círculo de Vieth-Müller. Es un círculo que pasa por el punto de fijación binocular y los centros deambas pupilas en la entrada de los ojos. Teóricamente, todos los puntos del círculo de Vieth-Müller seproyectan en puntos correspondientes retinianos. Haciendo un planteamiento geométrico simple delhoróptero, se comprueba que el horóptero coincidiría con el círculo de Vieth-Müller. En realidadcorrespondería a una esfera en el espacio real tridimensional (Fig. 16.1).

- Espacio de Panum es el espacio definido por los límites anterior y posterior de visión haplópica, y enel cual se produce la fusión binocular de los objetos no fijados (Fig. 16.1).

- Areas de Panum. Un punto determinado del espacio de Panum estimula simultáneamente un únicopunto de un ojo y los puntos de una zona de la retina del otro ojo, cuya disparidad no excede de un ciertogrado, con lo que se tiene visión simple y no diplopía. Estas pequeñas regiones retinianas, son las áreasde Panum.

Fig. 16.1 Diagrama esquemático que muestra el horóptero, el círculo de Vieth-Müller y el espacio Panum

- Diplopía y ambliopía. La desigualdad de distancias respecto a la fóvea de ambas imágenes retinianasen los dos ojos, denominada ángulo de disparidad, apenas puede exceder de algunas decenas de minutosde arco, ya que de otra forma aparecería diplopía (el individuo ve "doble"). La diplopía se observa encasos de parálisis aguda de un músculo ocular. En cambio, si la parálisis o alteración óculo-motoraaparece en la primera infancia, el sujeto no presenta diplopía (a causa de la supresión simultánea, y enocasiones irreversible, de la visión en uno de los dos ojos), fenómeno denominado ambliopía.


- Disparidad vertical. La disparidad retiniana suele referirse siempre a disparidad horizontal. Ladisparidad vertical no parece influir en la estereopsis. Por ejemplo, los estereogramas de puntos al azarno producen sensación de tridimensionalidad cuando las disparidades son verticales. Las disparidadesverticales se modifican en las miradas laterales, por lo que posiblemente tengan la función de calcularel ángulo de desviación de la mirada.

16.5 Sustrato anatómico de la visión binocular

16.5.1 Proyección horizontal de la retina en la corteza visual La visión estereoscópica se basa en: a) el hecho de que la corteza visual de un lado recibe impulsos dela hemirretina nasal contralateral y de la temporal ipsolateral; b) la presencia de unión interhemisféricaa través del cuerpo calloso. Algo más del 80% de las fibras nerviosas de origen retiniano se dirigen alcuerpo geniculado lateral en el primate, y de allí, los axones de las neuronas geniculadas pasan al área17 (V1) de la corteza cerebral o área visual primaria. Numerosas conexiones unen al área 17 con lasáreas preestriadas 18 y 19 o áreas de asociación visual.

Debido al quiasma óptico, en el ser humano, el 53% de las fibras del nervio óptico que se dirigen al CGLsufre decusación, de manera que en cada retina la mitad (el 47%) de sus fibras van a parar al mismo ladodel cerebro y la otra mitad al opuesto. Cada área 17 (de cada lado del cerebro) recibe los impulsosnerviosos provenientes de las hemirretinas correspondientes a los dos hemicampos visualescontralaterales. Es decir, que las dos mitades derechas de cada retina (nasal del ojo izquierdo y temporaldel ojo derecho) van al hemisferio derecho. El hemicampo visual izquierdo, enfrentado a estashemirretinas, es, pues, percibido en el hemisferio derecho. Las dos mitades izquierdas (nasal del ojoderecho y temporal del ojo izquierdo) van al hemisferio izquierdo. Por lo tanto, el hemicampo visualderecho es percibido por el hemisferio izquierdo. Esta zona se denomina zona binocular (Fig. 16.2). Encada hemicampo visual hay también una zona monocular: la luz procedente de la porción temporal delhemicampo visual se proyecta sólo sobre la hemirretina nasal del ojo en el mismo lado, porque la narizbloquea esta luz, que alcanzaría el ojo del lado opuesto. Esta porción monocular del campo visual (sinsolapamiento binocular) se llama también el creciente temporal o uniocular, pues constituye el extremotemporal, en forma de cuarto creciente, de cada hemicampo visual.

16.5.2 Proyección vertical de la retina en la corteza visual

Los cuadrantes inferiores de las dos hemirretinas están representados en la parte inferior y anterior delárea estriada y los cuadrantes superiores en la parte superior y anterior de esta zona. Esta representacióncortical de las porciones superior e inferior de la retina se sitúa a un lado y otro de la cisura calcarina. Laparte posterior del área estriada, igualmente a uno y otro lado de la cisura calcarina, corresponde a lasregiones superior e inferior de las hemimáculas homolaterales. Por lo tanto, el campo visual superior seproyecta en la porción inferior de la cisura calcarina, mientras que el campo visual inferior lo hace en laporción superior.


Fig. 16.2 Esquema que muestra cómo cada hemisferio del cerebro tiene una visión del campo visual contralateral.Aparece también el campo de solapamiento binocular y el creciente monocular, así como la proyección porseparado de los dos ojos, a las capas del cuerpo geniculado lateral

16.5.3 Correspondencia entre regiones del campo visual e imagen retiniana

El cristalino invierte en primer lugar la imagen visual sobre la retina de forma que, como hemos visto,la parte superior del campo visual se proyecta en la mitad inferior de la retina y viceversa. Si vemos elmundo en su orientación correcta, es porque niveles corticales superiores ajustan esta imagen. Si unapersona sufre daño en la mitad inferior de la retina de un ojo, tendrá una deficiencia monocular en lamitad superior del campo visual. Por otra parte, la porción binocular de cada hemicampo visual seproyecta a diferentes regiones de las dos retinas. Así, un punto de luz en la mitad binocular delhemicampo visual izquierdo, cae sobre la hemirretina temporal del ojo derecho y la hemirretina nasal delojo izquierdo (Fig. 16.2).


16.5.4 Rivalidad binocular y teoría de la alternancia

No es suficiente que dos imágenes sean proyectadas en una región idéntica del cerebro para que se realicela fusión en una percepción única. Es necesario que esas imágenes sean aceptadas como idénticas oparecidas. Cuando dos regiones correspondientes de la retina reciben respectivamente dos imágenesdiferentes en color, iluminación o contorno, por ejemplo, líneas verticales a la izquierda y horizontalesa la derecha, no puede darse la fusión y entonces una imagen es suprimida y únicamente se percibe laotra. Esta elección, que se realiza en la corteza visual es evidentemente arbitraria. Se comprueba que alcabo de algunos segundos el fenómeno se invierte y que la imagen que era suprimida es percibida,mientras que la otra es ahora suprimida. Cada imagen es, por tanto, percibida y suprimida cada 10 ó 20segundos. Es interesante constatar que los potenciales eléctricos respectivos evocados en la cortezacerebral por estas dos imágenes son de amplitud grande o de amplitud pequeña según la imagen seapercibida o suprimida.

Este fenómeno se denominó rivalidad retiniana y se mantiene a efectos prácticos aunque en realidad seauna "rivalidad cortical". En los estereogramas de la figura 16.3 cabría esperar como resultado de lafusión, un dibujo entrecruzado del tipo que aparece en la figura 16.3 (B). En lugar de ello, lo que aparecees un dibujo alternante mezclado, tipo el de la figura 16.3 (C). La rivalidad retiniana es el resultado deun proceso fundamental de la visión binocular, y los autores que apoyan la teoría de la alternancia handemostrado que cuando se estimula uno de los dos puntos correspondientes, el otro es suprimido, o almenos el primero se hace dominante sobre el segundo. Esta aparente competitividad de un ojo con susconexiones corticales en contra del otro ha dado origen al concepto de dominancia ocular, según el cual,la imagen de un ojo es percibida mucho mejor en detrimento de la imagen del otro ojo. Esto se confirma,en parte, por el hecho de que en el gato solamente un 25% de las neuronas corticales binoculares sonexcitadas de igual manera en cada ojo por el estímulo. Dado que en individuos normales es difícil pensaren una dominancia ocular rígida, los neurofisiólogos investigan modelos corticales que expliquen lafusión binocular.

Fig. 16.3 Estereogramas que prueban la rivalidad binocular. Al intentar fusionar las figuras superiores (A), no seconsigue la figura (B), sino algo similar a la figura (C), en la que la dirección oblicua de sus líneas oscilará


16.6 Bases neurofisiológicas de la percepción estereoscópica

16.6.1 Segregación de la información monocular en el CGLD de los primates

En los mamíferos superiores, la relación entre las células de la fóvea y las del CGL es prácticamente de1/1. Sin embargo, no existe certeza de interacción binocular en las láminas del CGL de los primates,aunque sí puede existir en el gato, en el que se han encontrado algunas neuronas con respuesta binocular.La actividad del CGL y el efecto que sobre él presentan los impulsos retinianos parecen estar modificadospor las fibras de inhibición eferente procedentes del corteza visual. Su efecto es el de facilitar la respuestade las neuronas débilmente estimuladas y ampliar la de las que envían los impulsos más fuertes, con loque aumenta el contraste de la escena.

16.6.2 Columnas de dominancia ocular en la corteza visual primaria

Hubel, Wiesel y Le Vay (1977) utilizaron la técnica de autorradiografía para seguir las vías que tomanlas fibras al salir de cada ojo en el mono en desarrollo. Confirmaron, así, resultados electrofisiológicosque sugerían que la corteza estaba organizada en columnas de dominancia ocular solapadas con columnasde orientación. Se denominaron columnas de dominancia ocular porque alternan entre las terminacionesde fibras que traen información del ojo izquierdo con las que proceden del derecho. Para calcular ladistancia, es necesario que el cerebro reciba la información visual de cada ojo por separado y la existenciade las columnas de dominancia ocular sugiere que el cerebro, de hecho, está separando anatómicamentela información en la corteza. Estas columnas, si bien separan la información, también son un medio paraintegrarla a través de conexiones interneuronales entre ellas, tanto en la capa IV de la corteza visual,como por encima de ella.

16.6.3 Detectores de disparidad retiniana

La base más potente de la visión estereoscópica es la disparidad horizontal entre las dos imágeneshemirretinianas, al estar las vías visuales de ambos ojos organizadas estructural y funcionalmente paramantener una ligera disparidad.

a) Hallazgos en la corteza visual del gato

Aunque las células ganglionares, y las del CGL, solamente responden a la luz que llega al ojo al que estánconectadas, muchas células corticales reciben la información visual de ambos ojos y, por tanto, puedenser estimuladas por cualquiera de ellos siempre que la imagen proceda del lugar adecuado del campovisual. Hubel y Wiesel (1962), demostraron que en la corteza estriada del gato, cerca del 80% de lasneuronas son dirigidas binocularmente, el 10% de modo ipsolateral, y el otro 10% contralateralmente.Los campos receptores de las neuronas conducidas binocularmente se localizan en puntoscorrespondientes y su estimulación simultánea provoca una respuesta de sumación.


Barlow, Blakemore y Pettigrew (1967) descubrieron lo que parecían ser los detectores de profundidaden la corteza visual. Introdujeron microelectrodos en la corteza visual de un gato inmovilizado yregistraron las respuestas de células aisladas a un estímulo en forma de barra en movimiento, que sepresentaba a un solo ojo o a ambos en forma simultánea. Cuando se estimulaba un solo ojo la tasa dedescargas era muy lenta, pero cuando se estimulaban ambos la célula respondía con más intensidad. Se observó, incluso, que tenía mucha importancia la localización de los lugares de las dos retinas a loscuales llegaba el estímulo visual. Si las dos imágenes luminosas estimulantes estaban muy separadas, odemasiado próximas, las células aumentaban o disminuían la frecuencia. Esta observación es muyimportante, ya que sugiere que esta célula en particular responde mejor cuando hay un estímulo en elambiente visual que se encuentra a cierta distancia, y que por lo mismo estimula los puntos adecuadosde cada retina. Estos autores introdujeron electrofisiológicamente la prueba del efecto de disparidadretiniana.

b) Hallazgos en la corteza visual del primate

Hubel y Wiesel (1970) hallaron células en la corteza visual del macaco que daban una respuesta másenérgica cuando se estimulaban ambos ojos, que cuando sólo un ojo era estimulado (Fig. 16.4). SemirZeki (1974) encontró células en la corteza visual del macaco, que responden al movimiento del estímulovisual según se aleje o aproxime al sujeto, lo que implica que las imágenes retinianas se mueven endirecciones opuestas y que las células de la corteza reciben un estímulo opuesto de cada uno de los ojos.En el primate, muchas células binoculares del área 17, especialmente las de las capas IVa y IVb, tienenpatrones de respuesta que parecen contribuir a la percepción de la profundidad. La mayoría de estascélulas reaccionan a la estimulación simultánea de los puntos retinianos correspondientes.

Algunas de estas células no responden o responden muy débilmente a la estimulación de un solo ojo,mientras que sí lo hacen cuando ambos ojos se estimulan al mismo tiempo (Poggio y Fischer, 1977). Lamayor parte de las células responden de forma más enérgica cuando cada ojo recibe el estímulo en unalocalización ligeramente diferente. Esto es, las neuronas responden a la disparidad retiniana, es decir,a los estímulos que producen imágenes en regiones ligeramente diferentes de la retina de ambos ojos(Poggio y Poggio, 1984). Por lo tanto, si para una neurona dada, los puntos correspondientes estánsituados a igual distancia de la fóvea, para una neurona vecina, en cambio, estos puntos pueden estarsituados a distancias ligeramente desiguales, aunque la disparidad no supera nunca algunas decenas deminutos de arco. Es decir, que estas células corticales tienen el campo receptor de un ojo desplazadohorizontalmente respecto al otro.

Parece, pues, que la fusión de las imágenes sea un fenómeno cortical y que las neuronas en la cortezavisual sean realmente unos detectores de disparidad. Se puede suponer, por tanto, que intervendrían enla percepción, no sólo de los contornos sino también de la distancia a la que se halla este contorno enrelación con el punto de fijación. La señal para la estereopsis la proporcionan, pues, los estímulos visualeslocalizados en el plano de fijación que corresponde al espacio de Panum, ya que estimulan partesligeramente diferentes de la retina de cada ojo.


Fig. 16. 4 Respuesta de una célula binocular en la corteza visual del macaco. Las cruces continuas y discontinuasindican dónde se proyecta la barra, en el ojo derecho (OD) o en el ojo izquierdo (OI). Cuando la barra luminosase mueve en las direcciones indicadas por las flechas, la célula responde. La respuesta más intensa se da cuandoambas barras se presentan simultáneamente con una disparidad de treinta minutos de arco (c). Cuando los estímulosse presentan por separado (f y g) la célula no responde (de Hubel y Wiesel, 1970)

c) Relación entre el espacio de Panum y los campos receptores de las células binoculares Un punto localizado en el horóptero activará preferentemente las células con los campos receptoreslocalizados en puntos correspondientes retinianos. Un punto localizado fuera del horóptero se proyectaráen puntos no correspondientes y, por lo tanto, activará de forma preferente las células con una disparidaden los campos receptores adecuada al punto en donde se encuentre ese objeto. El mecanismo dedesplazamiento de los campos receptores puede codificar la posición de un objeto en el espacio respectoal punto de fijación.


Cuando se estudió el grado de desplazamiento de los campos receptores de muchas células corticales, sedemostró que cubría todas las disparidades posibles dentro del espacio de Panum. Es probable, por tanto,que las áreas de Panum se correspondan con los campos receptores de las neuronas corticales. Se puedesuponer que los detectores de disparidad intervengan en la percepción, no sólo de los contornos sinotambién de la distancia a la que se halla este contorno en relación con el punto de fijación. Se han halladocélulas de respuesta binocular en las áreas corticales V1, V2 y V3.

d) Neurobiología de la visión estereoscópica estática y dinámica

Julesz 1971, basándose en conceptos definidos por otros autores y por él mismo, distinguió:

- "Visión estereoscópica global". Proceso neural lento, que requería la combinación de muchas igualdadesde disparidad a través del campo visual de la fóvea. Se obtenía como resultado final la percepción de unobjeto bien definido y a una profundidad precisa. Sería equiparable al concepto de "percepciónestereoscópica ciclópea" y al de tipo "cuantitativo" de Ogle. Se supone que tiene lugar en un niveljerárquico superior al de la local en la corteza visual, e implica además, la existencia de un número mayorde conexiones neuronales.

- "Visión estereoscópica local". Proceso neural más rápido, que requería equiparar disparidades sólo enunas cuantas localizaciones foveales y producía una percepción más grosera de la forma del objeto, asícomo de la proximidad o la lejanía. Se equipararía con el concepto de "percepción estereoscópica nociclópea" y al de tipo "cualitativo" de Ogle.

Tyler, en 1990, inspirándose en los trabajos de los anteriores autores, dividió la visión estereoscópica endos categorías de procesamiento de disparidades:

a) "Visión estereoscópica fina-global-estática", que procesa muy bien estereogramas de puntos al azarestacionarios.

b) "Visión estereoscópica burda-local-dinámica", que procesa estereogramas de puntos no distribuidosal azar (es decir, de objetos que contengan señales de forma visibles monocularmente), con cambiosrápidos o en movimiento. Según este autor, esta división psicofísica, aunque no de un modo absoluto,correspondería a la división del procesamiento de la disparidad por las neuronas del parvosistema o delmagnosistema.

Visión estereoscópica estática. En el macaco, la capa que recibe las proyecciones parvocelulares en V1,es la IV c beta, en la cual las aferencias son estrictamente monoculares, ya que proceden por una partede la hemirretina nasal del ojo contralateral y de la hemirretina temporal del ojo ipsolateral. Las célulasmonocularmente emparejadas del ojo derecho y del ojo izquierdo de la capa IV c beta, convergen sobrecélulas binoculares de la capa IV a, que a su vez envía aferencias a las células binoculares de las capasII, III y V. La capa IV a es, pues, en el macaco el primer nivel de binocularidad cortical del parvosistema.Sus células responden vigorosamente a objetivos visuales estáticos y de frecuencia espacial alta.


Visión estereoscópica dinámica. La capa receptora del sistema magnocelular en V1 es la IV c alfa.Asimismo, las aferencias del CGL a esta capa son monoculares, desde el ojo izquierdo o desde elderecho, y sus células monoculares emparejadas convergen en las células binoculares de la capa IV b yVI. Por tanto, las capas IV b y VI son en el macaco el primer nivel de binocularidad cortical delmagnosistema. Sus células responden vigorosamente al movimiento visual, a las frecuencias espacialesmedias y bajas, así como a los contrastes de luminancia.

e) Tipos neuronales sensibles a la disparidad retiniana en el primate

G.F. Poggio y col., a principios de los ochenta, demostraron que las neuronas de la corteza visualprimaria en el macaco son capaces de detectar con precisión la posición relativa de un objeto situado pordelante o por detrás del punto de fijación del animal. Estas neuronas sólo son activas para ciertasposiciones del objeto, por ejemplo, "más cerca" o "más lejos" que el punto de fijación. Estos autoresdistinguen dos tipos básicos de neuronas sensibles a la disparidad retiniana en el córtex visual de losprimates (Poggio y Fisher, 1977; Poggio y Poggio. 1984; Poggio y col., 1988). El primer tipo respondeaumentando o disminuyendo su frecuencia de descarga a un rango delimitado de disparidad retiniana quese ha calculado en unos 0,2° para las células excitatorias y unos 0,4° para las células inhibitorias. Elsegundo tipo responde selectivamente a estímulos situados más cerca o más lejos del plano de fijación.La clasificación global, que incluye varios subtipos, es la siguiente:

1. Células sintonizadas excitatoriamente (SE). Su respuesta óptima se da para un estrecho margen dedisparidades dentro del espacio de Panum. Según el valor de la disparidad se subdividen en tres grupos:

1 a) Células SE de cercanía (TN). Responden a disparidades negativas. Dan respuestasprecisas a los puntos localizados entre el plano de fijación y el observador.

1 b) Células SE de lejanía (TF). Responden a disparidades positivas. Señalan de formaprecisa los puntos localizados por detrás del punto de fijación.

1 c) Células SE de disparidad cero (T0). Responden cuando no se introducedisparidad. Señalan los puntos localizados en el horóptero.

2. Células sintonizadas inhibitoriamente (TI). Su respuesta es la inhibición de la descarga espontáneacuando no existe disparidad en el estímulo. Se trata de una respuesta complementaria a la de las célulasde disparidad cero, por lo que señalan asimismo los puntos localizados en el horóptero.

3. Células de lejanía (FA). Aumentan su tasa de descarga cuando se estimulan con disparidades positivas,sea cual sea su valor. Señalan los puntos localizados detrás del punto de fijación.

4. Células de cercanía (NE). Responden activando su tasa de descarga cuando se estimulan condisparidades negativas de cualquier valor. Señalan puntos localizados por delante del punto de fijación.


El descubrimiento de estos tipos neuronales explica precisamente la incapacidad para juzgar las distanciasen dos clases de personas, a partir de señales binoculares. Una de ellas no percibe bien las distancias delos objetos que están por delante del plano de fijación, o sea, los más próximos; otras perciben condificultad la distancia de los que se hallan situados por detrás de este plano, es decir, los más lejanos.Puede ser que a algunas de estas personas les falten neuronas de "detección cercana" y a otras neuronasde "detección lejana".

Hay otro tipo de personas que pueden percibir cuál de dos objetos está más alejado cuando se hallanprácticamente a la misma distancia pero, paradójicamente, no pueden percibir cuál está más cerca si unode los dos está mucho más próximo a ellas. La explicación podría ser que estas personas son capaces deresponder a disparidades pequeñas gracias a los detectores de disparidad de "sintonía fina". Poggio y Fisher (1977) habían hallado que el 97% de las neuronas de la corteza estriada foveal yparafoveal en el macaco respondían binocularmente. Aproximadamente un 50% eran sensibles a ladisparidad horizontal. Poggio y col. (1988, 1989) encontraron que entre éstas, los seis tipos neuronalesanteriormente descritos están distribuidos en proporciones similares, es decir, que existiríaaproximadamente un 8% de cada uno de ellos. El restante 50% responde a todas las disparidades, y recibeel nombre de células planas.

16.6.4 Células sensibles a la decorrelación retiniana

A partir de estudios con estereogramas de puntos se han hallado asimismo células sensibles a ladecorrelación retiniana (González y col., 1986; Poggio y col., 1989). Estas células se corresponden conlas clasificadas como T0 y TI. Cuando sobre sus campos receptores se proyectan imágenes distintas, lascélulas T0 dan respuesta inhibitoria, mientras que las TI dan respuesta excitatoria. Estas célulascumplirían la función de coadyuvar a la alineación de los globos oculares al intentar la fijación de unpunto en el espacio visual. En efecto, si no se da la alineación de los ojos, diferentes puntos del espaciose proyectarán en cada fóvea, y causarán decorrelación retiniana.

16.6.5 Señales de los músculos extraoculares para la evaluación de las distancias

No obstante, tener una percepción del relieve no es suficiente para reconstruir una visión completatridimensional de nuestro entorno. Se requiere, además, que el sistema visual analice la distancia a quese hallan los objetos y la integre con la información que proporciona la estereopsis. Pero sólo podemosestimar esa distancia con una excelente precisión para los objetos próximos, situados a algunos metros.El cerebro se vale entonces de unos indicadores que no son el desfase de las imágenes en ambas retinas(disparidades retinianas), puesto que esto sólo nos informa sobre distancias relativas. Se sabe que laspersonas estiman con buena precisión el alejamiento de los objetos situados a menos de dos metros. Másallá, se tienden a subestimar las distancias. Los psicofisiólogos han formulado la hipótesis de que elcerebro utiliza como indicador el ángulo de convergencia de los dos ojos, que depende de los músculosextraoculares.


Un segundo indicador sería la acomodación, ejercida mediante los músculos intraoculares, que ajustanla curvatura del cristalino en función de la distancia. Por otra parte, si la percepción de profundidad nose basara más que en la señal de disparidad, a medida que la distancia aumentara, un objeto nos pareceríacada vez más plano. Esta concepción surge de la propia geometría retiniana, ya que el tamaño de laimagen de un objeto en la retina es inversamente proporcional a la distancia, mientras que el valor de ladisparidad retiniana desciende con el cuadrado de la distancia. Sin embargo, el aspecto del objeto, suforma y su grosor se mantienen constantes, cualquiera que sea la distancia. Un libro presentado a 40 cmaparece tan grueso como a 20 cm, aunque las disparidades sean cuatro veces más pequeñas. Estefenómeno perceptivo, conocido como constancia de profundidad, requiere asimismo intervención deindicadores óculo-motores.

Trotter (1993) ha efectuado un estudio de este tipo en Macaca mulatta. Comprobó la capacidad de lacorteza visual primaria para detectar las mismas disparidades retinianas de anteriores investigadores, peroa diferentes distancias de fijación. Al modificar la distancia, la actividad eléctrica de la mayor parte delas neuronas cambia de forma considerable. Se observa una "preferencia" de las neuronas por la mismadisparidad retiniana. Así, unas responden mejor a puntos "más cerca" y otras a puntos "más lejos" delpunto de fijación. Sin embargo, su grado de respuesta depende totalmente de la distancia al objeto.

Algunas células corticales no dan respuesta cuando un objeto se sitúa a una distancia determinada, porejemplo a 30 ó 60 cm, mientras que responden vigorosamente cuando el objeto se coloca a otra distancia,por ejemplo de 90 cm. Otro tipo neuronal se mantiene siempre en actividad para una determinadaposición del objeto respecto al punto de fijación, cualquiera que sea la distancia, pero su sensibilidad esmejor a unas distancias que a otras. Un tercer tipo aumenta su actividad cuando en ausencia de estímulosvisuales el macaco fija su vista en un punto situado muy cerca de sí mismo, o sea, cuando realiza unesfuerzo de convergencia de ambos ojos. Por lo tanto, las neuronas de la corteza visual primaria, dondese realiza el primer análisis de las imágenes en la corteza, son sensibles a la distancia absoluta de losobjetos.

En otro experimento, Trotter y su equipo colocaron ante los ojos del macaco unos prismas que leobligaban a modificar el ángulo de convergencia de los ojos mientras fijaba el objeto de formacorrecta. Mediante este sistema, sin cambiar la distancia de los objetos (y por ende la acomodación),y modificando únicamente el grado de convergencia, obtuvieron unas variaciones en las respuestasde las neuronas idénticas a las observadas haciendo variar la distancia. Se deduce, por tanto, queel mensaje oculomotor que llega a la corteza visual está relacionado, al menos en parte, con laconvergencia de los ojos.

Este mensaje puede ser una señal sensorial procedente de la musculatura de los ojos, que informaríaa la corteza de la posición de los globos en la órbita, o bien una "copia" del mensaje neural enviadoa estos músculos que alcanzaría la corteza visual. Como conclusión final, puede afirmarse que lapercepción coherente del espacio en tres dimensiones es el resultado de la combinación en unapoblación de neuronas corticales de los mensajes procedentes de la retina y de informaciones sobrela posición de los ojos.


16.7 Desarrollo de la visión binocular

A partir de la demostración de la organización cortical en columnas de orientación y de dominanciaocular, cabe preguntarse si esta organización es innata o si la corteza cerebral tiene una plasticidad queposibilita una organización en función de los estímulos que recibe. Investigadores de otras zonas de lacorteza cerebral habían efectuado experiencias previas a las realizadas en la corteza visual y parecíandemostrar esta hipótesis. En la corteza visual son clásicas las pioneras experiencias de Hubel y Wiesel(1963) y (1965) corroboradas por ellos mismos y por otros autores en posteriores trabajos.

a) Privación monocular en gatos

Se trataba de demostrar hasta qué punto el ambiente visual de un animal en desarrollo modifica laorganización de su corteza visual y, por tanto, su comportamiento visual. Hubel y Wiesel estudiaron loscambios que tenían lugar en la vía visual de gatitos privados de la visión de un ojo. Como ya vimos, cercade un 80% de las neuronas de la corteza visual primaria del gato adulto responden binocularmente. Sinembargo, en los gatitos privados de la visión de un ojo, la mayor parte de las neuronas corticales dabansólo respuestas monoculares. El fenómeno recibe el nombre de desviación de la dominancia ocular.

El gato normal tiene algunas células que dan respuesta óptima a la estimulación del ojo izquierdo y otrasque dan respuesta óptima a las del derecho. La mayoría de las células son binoculares, aunquefrecuentemente demuestran una "preferencia". El gatito privado de visión entre el día décimo y el díatrigésimoprimero muestra muchas más células que se activan únicamente por la estimulación del ojoizquierdo (ojo no privado).

Wiesel y Hubel (1963) observaron, además, que la privación monocular no solamente origina desviaciónde la dominancia ocular, sino que causa cambios anatómicos en el cuerpo geniculado lateral. Al cabo detres meses de privación monocular desde el nacimiento, las capas del cuerpo geniculado lateral del ojoprivado eran más delgadas y los cuerpos celulares estaban encogidos. Sugirieron que la privaciónmonocular retardaba el crecimiento de las células del CGL que recibían proyección del ojo privado, loque causaba algún tipo de atrofia.

b) Estrabismo artificial en gatos

Cuando se provoca estrabismo artificial al seccionar uno o varios músculos extraoculares de un ojo, lasituación difiere ligeramente de la oclusión monocular. Si bien los dos ojos reciben imágenes nítidassobre sus retinas, la fusión es imposible debido a la desviación. En el CGL disminuyen también loscuerpos celulares de las neuronas que reciben proyecciones del ojo desviado. Las neuronas corticalesmuestran una clara preferencia en su respuesta por los estímulos recibidos desde el ojo no desviado, sedesplaza la distribución de dominancia ocular hacia este ojo, y disminuye de forma importante el númerode neuronas con respuestas binoculares.


c) Privación monocular en monos

Hubel, Wiesel y Le Vay (1977) aportaron pruebas estructurales del efecto de la privación sensorial enmonos, en los cuales comprobaron que las columnas de dominancia ocular correspondientes al ojoocluido, en un mono de dieciocho meses de edad, habían disminuido considerablemente a expensas delas del ojo normal. Esto demostraba que en los primeros meses de vida postnatal existía la posibilidadde modificar la organización columnar de la corteza mediante una privación sensorial, lo que no sucedíaen los animales adultos, en los cuales la organización era ya rígida.

d) Período sensible y período crítico

Período sensible. Todas las alteraciones consideradas anteriormente se producen con mayor o menorintensidad según el momento en que se realice la privación o el estrabismo. Al cabo de un cierto tiempodesde el nacimiento de los animales, cuando se han establecido las conexiones de la vía visual, laprivación o el estrabismo no producen ninguna alteración. El período durante el cual el sistema visuales susceptible de ser alterado se denomina período sensible. Varía mucho según la especie: así, en el gatoes de 4 meses aproximadamente, en el mono de 2 años y en el ser humano de unos 8 años.

Período crítico. Asimismo, el grado de sensibilidad no es igual durante todo este período, sino que existeun período al comienzo del desarrollo denominado período crítico, en el que los efectos son másmarcados y casi irreversibles. Superado éste, el sistema visual se va haciendo progresivamente menossensible. En el gato, el período crítico comienza al principio de la cuarta semana, alcanza su máximasensibilidad entre la cuarta y la octava semanas y declina gradualmente durante las cuatro semanassiguientes. En el mono se presenta una máxima sensibilidad entre el nacimiento y las doce semanas,período en el cual se produce una grave pérdida de agudeza visual con privación monocular de 15 días.En el ser humano, el período crítico para el desarrollo de la organización cortical visual comienza a loscuatro meses, es máximo entre los seis y los nueve meses, y declinando después hasta los ocho años. Porlo que se refiere a la susceptibilidad para el desarrollo de binocularidad, comienza unos meses despuésdel nacimiento y alcanza máximos entre los años primero y tercero.

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17 Neurobiología de la motricidad ocular 221

17 Neurobiología de la motricidad ocular

17.1 Anatomía y función de los músculos extraoculares

Los movimientos de rotación del ojo se producen mediante la contracción de tres pares de músculosextrínsecos de carácter antagonista (Fig.17.1).

Los cuatro músculos rectos se insertan cerca del fondo de la órbita, en el tendón o anillo de Zinn, y sedirigen hacia delante separándose entre sí como las caras de una pirámide. Los laterales, recto internoo medio y recto externo o lateral, terminan cerca del limbo esclerocorneal por un tendón plano, cuyaslíneas de inserción son paralelas al limbo. Estos músculos se contraen recíprocamente para mover los ojosde uno a otro lado (movimientos alrededor del eje vertical).

Los músculos recto superior y recto inferior terminan algo por fuera de la parte media del globo ocular,detrás de la córnea, pero sus líneas de inserción no son paralelas al limbo. Se contraen recíprocamentepara mover los ojos hacia arriba y hacia abajo (movimientos alrededor del eje horizontal).

El oblicuo mayor corre desde el fondo de la órbita hasta su porción superior interna, donde existe unapolea de reflexión que su tendón atraviesa y aprovecha como punto fijo; de allí se dirige hacia atrás yafuera, para insertarse en el cuadrante superior, posterior y externo. El oblicuo menor tiene su inserciónfija en la cresta maxilar, en el ángulo inferior interno de la órbita, y desde allí abraza la parte inferior delglobo ocular para insertarse en su cuadrante inferior, posterior y externo. La función de los músculosoblicuos estriba principalmente en girar los ojos para mantener los campos visuales en posición derecha(movimientos alrededor del eje anteroposterior).

La dirección hacia la cual mueve el ojo cada uno de los músculos extraoculares aparece en la tabla 17.1.Las definiciones de los términos utilizados para definir los movimientos oculares se exponen acontinuación: abducción y adducción se refieren a la rotación del globo ocular alrededor del eje vertical,con la pupila desplazándose desde o hacia la línea media, respectivamente. Elevación y depresión serefieren a la rotación alrededor del eje horizontal transverso, con la pupila moviéndose hacia arriba ohacia abajo. La torsión se refiere a la rotación alrededor del eje horizontal anteroposterior con el extremosuperior de la pupila moviéndose hacia la nariz (intorsión) o alejándose de ella (extorsión).


MÚSCULO ACCION PRIMARIA ACCIÓN SECUNDARIA

Recto externo Abducción Ninguna

Recto interno Adducción Ninguna

Recto superior Elevación Adducción, intorsión

Recto inferior Depresión Adducción, extorsión

Oblicuo mayor Depresión Intorsión, abducción

Oblicuo menor Elevación Extorsión, abducción

Tabla 17.1 Acción de los músculos extraoculares

Fig. 17.1 Músculos extraoculares y movimientos del ojo.


Fig. 17.2 Vías nerviosas implicadas en el control de losmovimientos oculares

17.2 Inervación de los músculos extraoculares

Los posibles movimientos de los ojos,como resultado de la actividad binocularde sus músculos, están limitados por lasconexiones entre los núcleos de origen desus nervios motores. Ambas líneasvisuales se cortan siempre en el punto defijación (asociación binocular), con locual parece que los dos ojos formen unúnico órgano (ojo ciclópeo o central). Portanto, aunque se pierda la vista en un ojo,subsiste el poder de convergencia. Elnervio motor ocular común (III parcraneal) inerva todos los músculosextraoculares menos el recto externo,inervado por el nervio motor ocularexterno (VI par), y el oblicuo mayor,inervado por el nervio patético o troclear(IV par). Los núcleos de origen de estosnervios se hallan: los del II y el IV par enlos pedúnculos cerebrales (se observa enel III par una separación de los núcleospara cada músculo) y el del VI en lamédula oblongada (Fig. 17.2).

17.3 Leyes de la motilidad ocular Los movimientos del globo ocular se deben a la actividad de músculos estriados. Cabe distinguir unaacción individual mediante la cual al contraerse cada uno de ellos, el globo ocular gira alrededor de sucentro de rotación y desvía a la córnea, y una acción asociada ya que por lo general los movimientosoculares se deben a la contracción simultánea de dos o más músculos. La coordinación de losmovimientos oculares, se basa principalmente en dos leyes fisiológicas:

Ley de Sherrington. Cuando un músculo se contrae para realizar un determinado movimiento, elantagonista se relaja y viceversa. Esto es, a un aumento de impulsos nerviosos en un músculo extraocular,corresponde un descenso de los mismos en su antagonista. Es una ley monocular.

Ley de Hering. Los diferentes grupos musculares de uno y otro ojo que participan en un determinadomovimiento ocular reciben simultáneamente la misma cantidad de impulsos nerviosos, tanto para lacontracción de los agonistas, como para la relajación de los antagonistas. Es una ley binocular.


17.4 El sistema motor ocular

Dado que gran parte del campo visual es binocular, se requiere un alto grado de coordinación de losmovimientos de los dos ojos, para lograr que las imágenes visuales se proyecten de forma permanenteen los puntos correspondientes de las dos retinas, evitando la diplopía y consiguiendo de esta forma tenervisión en profundidad (sensación de relieve). Los movimientos oculares se realizan de forma "simétrica"e "igual", aunque los ejes visuales pueden moverse o no en sentido paralelo. Se denomina área de fijacióna los límites extremos del campo visual que se alcanzan con la mirada por el movimiento de los ojos yno de la cabeza; puede ser determinada mostrando un objeto y desplazándolo hasta que su percepcióndeje de ser clara. El área de fijación resultante de la suma de la de ambos ojos es aproximadamentecircular, con una excursión de unos 40° hacia arriba, 60° hacia abajo y 50° en los lados. La agudezavisual óptima se logra cuando el punto de fijación (centro del objeto que estamos mirando) en el campovisual se enfoca como dos imágenes, cada una sobre una mácula de cada retina. Los movimientosoculares tienen una muy precisa coordinación para emparejar esos lugares correspondientes.

El movimiento simultáneo de ambos ojos en la misma dirección recibe el nombre de movimientoconjugado. Los movimientos oculares normales son conjugados excepto en el caso de la convergencia,que se produce cuando en visión cercana las máculas se dirigen a un mismo punto de fijación. El sistemaregulador de esos movimientos se llama sistema motor ocular (sistema óculomotor) y comprende variasvías nerviosas centrales así como las neuronas motoras de la vía final común de los pares craneales III,IV y VI que inervan los músculos extraoculares.

Con el ojo en reposo, la retina humana abarca un campo visual de hasta 200°. Sin embargo, la fóvea decada retina sólo abarca los 5° centrales de dicho campo visual. El objetivo primario del sistema motorocular es mantener la escena visual de mayor interés centrada sobre la fóvea, compensando de formarefleja los desplazamientos de la cabeza y/o del cuerpo sobre todo durante el movimiento. El otroobjetivo, es cambiar, sea a voluntad, sea de forma espontánea, el campo visual que incide sobre la retinao bien dirigir con rapidez la mirada hacia un objeto de interés que surja en la periferia de la retina(Delgado, 1992).

17.5 Tipos de movimientos oculares

Raymond Dodge, en 1902, distinguió cinco sistemas de movimientos oculares independientes que hacíanposible que la fóvea quedara centrada con los objetos de interés dentro del campo visual, o dirigiéndolahacia ellos. Estos cinco sistemas pueden ser divididos en dos grandes grupos:

a) Dos que estabilizan el ojo durante el movimiento de la cabeza, el sistema vestibular y el sistema demovimientos optocinéticos.

b) Tres que alinean la fóvea con el objeto de interés, el sistema de sacudidas, el sistema de persecuciónuniforme y el sistema de convergencia.


17.5.1 Sistema vestibular (Reflejos vestíbulo-oculares)

Registran la orientación de la cabeza en el espacio a partir de la información obtenida de los receptoressituados en órganos del sistema vestibular localizado en el oído interno. Estos órganos son el utrículo yel sáculo para los desplazamientos lineales y los canales semicirculares para los desplazamientosangulares. Como respuesta, la cabeza y los ojos se mueven en el espacio para compensar y mantener eleje visual estable en el entorno. El sistema vestibular registra y evalúa el movimiento de la cabeza, ydespués, por medio de impulsos nerviosos que transcurren en el fascículo longitudinal medial, estimulalos músculos extraoculares para mover los ojos y compensar el movimiento de la cabeza. Dado que elrango de movimiento de la cabeza es mucho mayor que el del ojo, éste no puede efectuar movimientoscompensatorios de forma indefinida. Por ello, al movimiento lento compensatorio le sigue al cabo de untiempo otro movimiento rápido. Nistagmo vestibular es el conjunto de un movimiento lentocompensatorio y de un movimiento rápido no compensatorio.

17.5.2 Sistema de movimientos optocinéticos (Reflejos optocinéticos)

Estos reflejos producen movimientos compensatorios de los ojos cuando se desplaza todo el campovisual, como es el caso de caminar. Nistagmo optocinético es el conjunto de un componente lentocompensatorio (de la misma velocidad y en la misma dirección que el desplazamiento del campo visual)y un componente rápido no compensatorio en la dirección opuesta. La fase lenta tiene su origen en lafóvea y la fase rápida en la retina periférica. Cuando los objetos pasan delante de los ojos, la mirada sedirije a uno de ellos y lo sigue. Cuando el objeto siguiente aparece en la periferia, la mirada se orientahacia él, y así sucesivamente. Este reflejo se produce sea cual sea la dirección del desplazamiento de losobjetos.

17.5.3 Sistema de sacudidas (Movimientos sacádicos)

Regulan los movimientos que el ojo efectúa para buscar "objetos nuevos" en el entorno. Consisten en undesplazamiento angular muy rápido del globo ocular. Al realizar la función de búsqueda, los ojos semueven en series de pequeños y rápidos movimientos entrecortados, de tipo espasmódico, denominadossacudidas. Son propios de los cambios de posición, como cuando examinamos un determinado objetoo leemos. El inicio de estos movimientos puede ser un estímulo visual o bien efectuarse de formaespontánea. Se suelen presentar cuando el observador y el objeto están fijos. Los movimientos sacádicosson tan rápidos que la visión se bloquea momentáneamente. Por ejemplo, una sacudida de 10° requieretan sólo 45 milisegundos. Los movimientos sacádicos son, además de rápidos, muy precisos. Con sóloun error de dos grados el blanco no caerá sobre la fóvea, y no será observado consecuentemente con lamáxima agudeza visual.

Al estimular artificialmente los campos oculares frontales se provocan movimientos sacádicos de todoslos tipos. Las fibras nerviosas de esta región cortical descienden hasta la formación reticular de laprotuberancia.


No obstante, los registros de unidades aisladas de esta región indican que sólo descargan "durante" laproducción de las sacudidas y no "antes" de que tengan lugar, lo cual no clarifica la cuestión (Bizzi, 1968;Bizzi y Schiller, 1970).

17.5.4 Sistema de persecución uniforme (Movimientos continuos de sucesión)

También se conocen con el nombre de reflejos de seguimiento. Este sistema regula los movimientosautomáticos de los ojos cuando "persiguen" un objeto móvil. Son movimientos "trazadores" suaves delos ojos. A diferencia de los sacádicos, este tipo de movimientos son uniformes. Este sistema intentacoordinar la velocidad del ojo con la del objeto cuya trayectoria sigue en el entorno. El sistema desacudidas coopera con este sistema para corregir el error que pueda existir entre la posición del objetomóvil y su proyección en la fóvea. El objetivo de este sistema de "persecución" parece ser permitir alsistema visual colocar el objeto móvil en una posición fija en la retina (fóvea), con lo que se gana tiempopara percibirlo de forma más clara. La velocidad de este tipo de movimiento no está bajo controlvoluntario, sino que depende de la del objeto.

Las áreas 17, 18 y 19 de la corteza cerebral, así como el colículo superior, están conectados a las víascentrales que constituyen el sistema de persecución, el cual requiere estimulación visual para su respuestaesencialmente automática. Las neuronas del sistema visual y del colículo superior que se sabe respondena la dirección y a la velocidad de una imagen en movimiento, están probablemente integradas en elmovimiento de persecución uniforme (Robinson y col., 1986).

17.5.5 Sistema de convergencia (Movimientos de vergencia)

Es el sistema encargado de la aproximación de los ejes visuales. Regula el grado de convergencia de losejes visuales para mantener la imagen del objeto sobre cada mácula cuando éste se mueve en profundidada través del campo visual, acercándose o alejándose. Es el único sistema que mueve los ojos endirecciones opuestas simultáneamente. Opera durante el cambio de un punto de fijación A situado a unadeterminada profundidad, a otro punto de fijación B situado a otra profundidad diferente. La secuenciaque los ojos siguen en este cambio es la siguiente: 1) una sacudida del punto A al lugar en que los dosejes visuales permitan encuadrar el punto B, 2) un pequeño movimiento de convergencia hasta que losdos ejes visuales de ambos ojos coinciden en B. Este sistema está controlado por las áreas corticales 19y 22, en las que se registra la información de la ligera diferencia percibida por los dos focos retinianoscorrespondientes.

Los movimientos son convergentes cuando los dos ejes visuales dejan de ser paralelos para concentrarsesobre un objeto. Son divergentes o disyuntivos cuando desde la convergencia pasan a ser paralelos. Enlos movimientos de convergencia participan siempre los dos ojos aunque el objeto se sitúe sobre el ejevisual de uno de ellos, pues se observa que este ojo sufre un movimiento de torsión y oscila. Laconvergencia aumenta a medida que el objeto se acerca desde el infinito y alcanza su máximo a unos 8cm del ojo (punto próximo), donde la visión comienza a hacerse doble (diplopía).


17.6 Control encefálico de los movimientos oculares

17.6.1 Corteza frontal

El campo frontal ocular en el área 8 de Brodmann (localizado en la porción posterior del giro frontalmedio) es el centro cortical que influye en los movimientos voluntarios de los ojos a través de los parescraneales III, IV y VI. Si esta zona cortical, también denominada campo voluntario ocular está dañadabilateralmente, la persona puede ser incapaz de mover voluntariamente sus ojos o tener mucha dificultadpara hacerlo. No obstante, aún es capaz de seguir con la mirada una línea impresa y fijarla sobre un objetomóvil, probablemente debido a que el área 19 está intacta. La persona es incapaz de mover sus ojos desdeun punto de fijación y cambiarlos a otro. Sin embargo, el movimiento hacia el segundo punto puedeocurrir si la persona parpadea o cubre sus ojos durante un breve período de tiempo. La estimulacióneléctrica de la parte posterior de la segunda circunvolución frontal provoca la desviación conjugada delos ojos hacia el lado opuesto.

17.6.2 Corteza occipital

Esta zona cortical es imprescindible para la realización del reflejo de seguimiento y también para lasupresión de cualquier tipo de movimiento del ojo durante la fijación ocular. Los ojos tienen la capacidadde seguir una línea impresa o un objeto móvil sin ningún tipo de esfuerzo voluntario. El centro neural ylas vías que participan en el acto de dirigir los ojos sobre un objeto tan pronto como éste ha sidolocalizado se conocen como mecanismo involuntario de fijación. Estos movimientos automáticosincluyen vías reflejas que van de la retina a la corteza visual primaria, a la corteza de asociación y, através de una vía de fibras corticotectales, al colículo superior. Desde allí se efectúan conexiones con losnúcleos de los pares craneales III, IV y VI. El área 19 de Brodman contribuye a la regulación delmecanismo que permite dirigir los ojos y fijarlos sobre un objeto. Si dicha área sufre una lesión bilateral,la persona es incapaz de seguir de forma automática y firme objetos a través del campo visual, o biende seguir con la mirada una línea impresa (incapacidad para la lectura) (Robinson, 1975).

17.6.3 Colículo superior

En esta estructura mesencefálica se realiza la conversión de la información visual en órdenes motoras,principalmente para los movimientos oculares que conduzcan a alinear la fóvea con el "blanco".

17.6.4 Cerebelo

Varias estructuras cerebelosas participan en la regulación del sistema motor ocular, principalmente enla estabilización del mecanismo de fijación.


17.7 Alteraciones de los movimientos oculares

La armonía de los movimientos binoculares se altera en circunstancias patológicas. El estrabismo seproduce cuando la persona es incapaz de concentrar los dos ejes visuales sobre un punto. La heteroforia,cuando la persona lo consigue, pero a costa de un esfuerzo. En ambos casos se ha perdido la sinergiaentre los músculos antagonistas. Como corolario se producen una serie de transtornos, entre los cualesse destaca la formación de las imágenes en puntos correspondientes de ambas retinas, cuya consecuenciaes la diplopía o visión doble de los objetos. Esta perturbación no suele observarse en el estrabismo, yaque una de las imágenes se anula mediante un adecuado proceso nervioso de tipo inhibidor, originadoen el ojo que fija normalmente la mirada (ambliopía en el estrabismo).

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18 Bases físicas y bioquímicas de la visión en color 229

18 Bases físicas y bioquímicas de la visión en color

18.1 Aspectos físicos de la visión en color

18.1.1 El color

El color no es una materia, ni una fracción de la luz, sino una sensación; es uno de los elementos de lainterpretación que da el cerebro a la radiación luminosa recibida por el ojo. La luz en sí misma es puesincolora, o lo que es lo mismo, el color no es un atributo absoluto de la materia. Depende no sólo de supigmentación sino también de la composición de la luz y del observador. No obstante, esta sensación noaparece hasta un cierto nivel de luminosidad, ya que sólo existe en un ambiente fotópico. Los receptores sensoriales para la sensación cromática son los conos, y la visión en color esfundamentalmente una función foveal. En 1987, la Commisssion Internationale de l'Eclairage (C.I.E.)definió el color como: "Aspecto de la percepción visual por el que un individuo puede distinguir dosobjetos de la misma talla, forma, estructura y brillo, mediante la diferencia causada en lasdescomposiciones espectrales de las radiaciones emitidas por los objetos ....".

La luz está formada por un conjunto de radiaciones monocromáticas que, al llegar al ojo, originan unasensación de color única, de acuerdo con la radiación monocromática de mayor intensidad (longitud deonda dominante o tono), la suma de todas las intensidades monocromáticas (luminosidad) y la desviaciónen intensidad respecto al conjunto de radiaciones monocromáticas con una misma intensidad prefijada(saturación).

Debe establecerse, no obstante, que el color de un determinado tipo de luz desde el punto de vista físico, y lasensación de color que pueda producir en el ojo, son dos hechos diferentes. Físicamente, el color de un tipo de luzviene definido por su composición espectral, es decir, por las longitudes de onda y las intensidades de lasradiaciones monocromáticas que la componen. Sin embargo, aunque la sensación de color que un tipo de luzproduce en el ojo depende unívocamente de su composición espectral, una misma sensación de color puede serproducida por diferentes tipos de luz con distintas composiciones espectrales (metamerismo).


El sistema visual de la mayoría de los vertebrados detecta la longitud de onda reflejada por los objetosde su campo visual y la analiza comparándola con las longitudes de onda del resto de las imágenes delentorno de estos objetos. Como resultado, se obtiene la percepción cromática, que no es, por lo tanto, unapropiedad intrínseca a los objetos, sino una elaboración subjetiva del sistema visual. En la retina dependede los conos, y es procesada posteriormente en el cuerpo geniculado lateral y en la corteza visual. Doslongitudes de onda podrán distinguirse si causan estimulaciones relativas diferentes de dos o más tiposde células receptoras. Esto puede conducir a diferentes pautas de actividad en las distintas células, y elcerebro puede interpretar estas pautas en términos de color.

18.1.2 Atributos del color

Cada color tiene tres características de orden psicofísico que lo individualizan:

- Tono. Atributo de una sensación visual por la que una determinada zona del campo visual (objeto),parece caracterizarse por uno de los siguientes colores: rojo, amarillo, verde o azul; o por unacombinación de dos de ellos. A cada tono le corresponde una longitud de onda particular. Luzmonocromática es la de una porción limitada del espectro.

- Luminosidad o brillo. Atributo de una sensación visual por la que un objeto parece emitir más o menosluz. Es la impresión subjetiva de la luminancia o intensidad física de un determinado haz de luz. Cadatono tiene varias luminosidades para el observador, que dependen de la intensidad física de la radiación.Cuando la luminosidad es muy grande resulta molesta para el ojo y produce el deslumbramiento. Elespectro solar observado de día muestra su brillo mayor en el amarillo.

- Saturación o pureza. Depende de la cantidad de gris mezclada al color. Un color es tanto más puro osaturado cuanto menos gris tenga. El rojo es, según esto, más saturado que el rosa.

18.1.3 Mezclas o fusión de colores

Las sensaciones cromáticas resultan generalmente de la emisión de luz monocromática o de la mezclade diferentes longitudes de onda. Al hablar de mezcla nos referimos a la de luces espectrales o discosrotatorios coloreados, y no a la de pigmentos, porque la de éstos da lugar a reacciones diversas connuevas propiedades (Fig. 18.1). Cuando radiaciones pertenecientes a dos o más colores inciden sobre unmismo punto de la retina, producen una sensación diferente de la de cada uno por separado.

- Mezclas aditivas. La mayor parte de las veces, una sensación cromática es debida a mezclas aditivas.Su resultado puede predecirse ordenando en forma de triángulo los colores primarios.

- Colores primarios. Se llaman así al rojo (723-647 nm), verde (573-492 nm), y azul (492-450 nm),porque sumados en ciertas proporciones dan la sensación de blanco (gradaciones de gris) o la decualquier otro color del espectro, así como al púrpura.


- Colores complementarios. Se denominan así a dos colores diferentes cuyas luces, mezcladas enproporción adecuada, dan la sensación de blanco o gradaciones de gris. Están situados en puntos opuestosdel triángulo. Todos los colores del espectro tienen su complementario, del que los separa un ciertointervalo. Ejemplo: violeta-amarillo, azul-anaranjado, azulverde-rojo. La excepción es el verde, cuyocolor complementario, el púrpura, no existe en el espectro visible.

- Fusión de pares de colores no complementarios. La mezcla de dos colores del espectro separados porun intervalo menor que el de los complementarios (situados en el mismo lado del triángulo) crea unnuevo tono, intermedio entre ambos. Así, el rojo con el amarillo da el anaranjado, y el anaranjado conel verde, el amarillo. Si dos colores están más alejados que los complementarios, originan el púrpura.Este tono, que no existe en el espectro, se obtiene mezclando el rojo con el violeta (extremos del espectrovisible).

- Mezcla sustractiva. Bajo el nombre de mezcla sustractiva de colores, se entiende un fenómeno deabsorción física. Por ejemplo, si un filtro azul y otro amarillo (cuyas luces en mezcla aditiva darían elblanco) son atravesados sucesivamente por una fuente luminosa de luz blanca resulta el verde. - Serie cromática. Todos los colores visibles están contenidos en el espectro solar, excepto el púrpura,que es así el único color extraespectral. En la exposición de la percepción cromática se consideraránexclusivamente los colores espectrales, ya que colores como el castaño, el rosa o el celeste requierenplanteamientos de psicofisiología que no serán tratados aquí. Los denominados colores espectrales son,atendiendo a su máximo de absorción de longitudes de onda: violeta (430 nm), azul (460 nm), verde (520nnm), amarillo (575 nm), naranja (600 nm), rojo (650 nm).

- Serie acromática. Se designan así las sensaciones de blanco y negro y la serie intermedia de grises, quese deben a la mezcla de blanco y negro en proporciones variables. La sensación de blanco (coloracromático) deriva siempre de la fusión de radiaciones en proporción adecuada. Puede obtenersemediante la resíntesis del espectro solar a través de un prisma, por la suma de los tres colores primarioso por fusión de dos complementarios. Las diferentes gradaciones de gris tampoco constituyen colores,ya que no son más que blancos de menor intensidad luminosa.

Sería el caso de un papel blanco sobre el que se proyecta una sombra. La sombra, si ocupa parcialmenteel papel, aparecerá como "gris", mientras que si lo ocupa completamente, al no existir comparación, elsistema visual lo interpretará como "blanco". Respecto al negro, según algunos, no es una sensación,porque los cuerpos negros no reflejan luz. La percepción del negro se debería a la falta de estímulo enesa zona de la retina. El negro es la sensación producida por la ausencia de luz.

No obstante, las recientes aportaciones de la electrofisiología, con el descubrimiento de los camposreceptores sensibles al contraste, hacen pensar que el negro es una sensación "positiva", ya que una partede las células ganglionares retinianas (centro OFF) serían las que en primer lugar se activarían por la"oscuridad". Lo mismo cabe decir de CGL y de corteza visual. En efecto, una persona ciega no puededecirse que vea "negro" sino que "no ve nada", puesto que si registráramos electrofisiológicamentecualquier célula de su vía visual, no daría respuesta.


- Influencia de la intensidad de la radiación. Una radiación de 700 nm origina la misma sensación de rojoque otra de menor intensidad de 650 nm. En conjunto, el sistema visual humano discrimina unas 300longitudes de onda diferentes (entre los 380 los 780 nm) con intensidades normales (luz diurna). Noobstante, su capacidad de discriminación cromática está distribuida de forma distinta según las diferentesregiones de longitud de onda.

- Gama cromática percibida por el sistema visual humano. Aunque no todos los autores están deacuerdo, si se incluye la gama de saturaciones más las diferentes intensidades luminosas daría una gamacromática superior al millón de colores. La información cromática implica, por tanto, una capacidadconsiderablemente mayor de percepción sensorial.

Fig. 18.1 a) Mezcla aditiva de luces espectrales. b) En el triángulo de colores, los colores complementarios selocalizan en los vértices y los secundarios a los lados.

18.2 Teorías acerca de la percepción cromática

18.2.1 Teoría tricromática

En la visión, la calidad del estímulo se refiere a la codificación del color. La determinación de la calidaddel estímulo es muy simple, porque las diferentes calidades se extienden en un continuo de longitudesde onda, dentro del espectro visible.


Parece que fue el físico inglés Isaac Newton, quien realizó por vez primera (1666) una investigación concriterio científico acerca de la percepción cromática. Halló que la luz blanca no era una radiación única,sino que podía ser dispersada por un prisma en un espectro de gradaciones de color (Fig. 18.2). Newtonpensó que existirían siete colores espectrales básicos correspondientes a las notas de la escala musical,si bien él mismo encontró una importante diferencia entre ambos sistemas. Cuando luces espectralesamarillas y rojas se aíslan y luego se recombinan, se percibe un naranja apenas distinguible del naranjapuro del espectro.

Newton observó que, a su vez, podía ser descompuesto en rojo y amarillo mediante refracción con unsegundo prisma. Sin embargo, una persona con cierta sensibilidad musical, no confundirá un acorde conuna simple nota. El color, según Newton, podía ser caracterizado por las diferentes reflexiones de losrayos luminosos al atravesar un prisma, con lo que lo asoció a una cantidad física definible, como expresaWright (1967), "iniciando así una relación de la matemática y la física con la percepción cromática".Dado que el color añil o índigo es intermedio entre el azul y el violeta, se aceptan únicamente 6 coloresespectrales.

Fig. 18.2 Simplificación esquemática del experimento de Newton. Los rayos de luz blanca (luz solar) sufren un gradodiverso de refracción según su longitud de onda. Haciendo pasar los diferentes colores que surgen a partir de estadispersión a través de un segundo prisma, se obtiene otra vez luz blanca

Una importante teoría, desarrollada por Thomas Young entre 1802-1807, redujo estos siete colores a tres.Proponía la existencia de tres tipos de sensores primarios que respondieran específicamente al rojo, verdey azul. Su hipótesis se basaba en que la mezcla apropiada de los tres colores primarios (azul, amarillo yrojo para pigmentos, o azul, rojo y verde para la luz) produciría la sensación de blanco, o bien cualquierotro de los colores que pudieran ser reconocidos por el ojo humano. Esto fue demostrado casi medio siglomás tarde por el físico James Clerk Maxwell (1861-1867).


El alemán Herman Ludwig Ferdinand von Helmholtz, en su gran obra publicada entre 1856 y 1866Handbuch der Physiologishen Optik, confirmó experimentalmente algunos de estos supuestos, y postulóque debían existir "tres tipos de sustancias fotoquímicamente descomponibles depositadas en laterminación de las fibras del nervio óptico". Esta teoría es la llamada teoría tricromática o de Young-Maxwell-Hemholtz, que adscribe la percepción del color a la interacción de tres tipos de fotopigmentosespecíficos en la retina, sensibles respectivamente al rojo, al verde y al azul-violeta.

18.2.2 Teoría de los procesos oponentes

Si bien la teoría tricromática aporta explicaciones satisfactorias sobre algunos datos de mezcla de coloresy de la mayor parte de los casos de visión defectiva del color, no explica otros aspectos como el contrastede color o contraste cromático y algunos datos experimentales de la adaptación al color (contrastesucesivo cromático). Una de las primeras oposiciones fue la de Goethe (1810-1820), quien consideró elcolor como un conflicto cósmico entre luz y oscuridad. Aunque en su mayor parte su concepción eraerrónea, aportó el "par blanco-negro" a la teoría de Hering. La cancelación de colores como el hecho deque la mezcla de luces roja y verde se perciba como amarillo puro o el de que la mezcla de luces amarillay azul sea percibida como blanca, condujo a la formulación de otras teorías. La más acertada de entreellas ha sido la teoría de los procesos oponentes, propuesta por Ewald Hering en 1878. Se basa en lapureza psicológica de las sensaciones de azul, amarillo, verde y rojo. Estas cuatro sensaciones puedenser subdivididas en dos pares de colores antagonistas o pares oponentes (colores oponentes) según:amarillo/azul, verde/rojo.

Hurvich y Jameson (1957) conciliaron estas teorías, señalando que si a la teoría de Goethe de luz-oscuridad se compaginaba con la de Hering, surgiría un sistema de tres pares, compatible con la teoríatricromática. Asimismo es compatible con ella la teoría de Land, que será tratada aparte. Este nuevoenfoque supone que en la retina existen los tres canales de oponencia de color correspondientes, es decir,que hay células que cambian sus frecuencias de descarga como respuesta a diferentes longitudes de ondade manera antagónica. Es decir, el rojo produce un aumento de descargas y el verde las disminuye en lamisma célula. Existen, por tanto, tres tipos de células: células sensibles al rojo-verde,células sensiblesal azul-amarillo,células sensibles al blanco-negro.

Los resultados de algunas investigaciones de electrofisiología retiniana, CGL, y corteza visual a laestimulación por la luz, parecen apuntar directamente a un sistema de reacciones opuestas: en teleósteos,el hallazgo de los potenciales (C) o cromáticos, que se originan en las células horizontales, las cuales sondespolarizadas por un sistema de conos e hiperpolarizadas por otro; los campos receptores de bipolaresy ganglionares organizados en forma de un centro excitado por una determinada banda de longitud deonda y una periferia cuyo estímulo por otra banda de longitudes de onda inhibe la respuesta. Todo elloconfirmó que si bien la teoría tricromática es cierta respecto a los fotorreceptores, la elaboración delmensaje visual en la retina se produce por un mecanismo de oponencia de colores. Ambas teoríasresultaron, pues, en esencia correctas, pero en diferentes estadios de la vía visual aferente, lo cual reiterauna premisa básica en la percepción: "la codificación de cualquier característica ambiental puede cambiarde un estadio al siguiente".


18.3 Bioquímica de la visión en color por los conos

Los pigmentos visuales de los conos están compuestos por el mismo tipo de retinal que los bastones ypor tres tipos diferentes de opsinas, diferentes asimismo de la escotopsina. Estas opsinas se denominanfotopsinas, ya que los conos funcionan con elevados niveles luminosos. En un principio, losfotopigmentos completos fueron denominados por Rushton y otros autores eritrolabo, clorolabo ycianolabo. No obstante, no parece que haya cuajado esta nomenclatura y se suele hablar de pigmentosensible al rojo, pigmento sensible al verde y pigmento sensible al azul.

Es precisamente la diferencia de cargas eléctricas en torno al retinal de cada una de las tres opsinas,consecuencia de la diferente estructura primaria, que condicionará la secundaria y la terciaria, lo que haceque la molécula integrada muestre una sensibilidad diferencial a la longitud de onda roja, verde o azul.En cuanto al mecanismo de fototransducción, es posible que sea muy similar al de los bastones, con lasalvedad de que los fotopigmentos en los discos (en realidad, sáculos) están situados en la propiamembrana externa del fotorreceptor. Probablemente, al ser diferente la secuencia aminoacídica de cadauna de las opsinas y de la de la rodopsina, tengan también transducinas específicas para cada una de ellas.Recientemente varios trabajos señalan al GMP como el neurotransmisor interno fundamental, enc

conjunción quizás con el AMP , si se confirman los resultados de algunas recientes investigaciones. c

18.3.1 Espectrofotometría de absorción de los pigmentos visuales en los conos

Los tres diferentes fotopigmentos de los conos presentan diferencias de sensibilidad para longitudes deonda específicas. Marks y col. (1964) y Rushton (1965) determinaron qué longitudes de onda absorbíacada tipo de cono mediante una técnica denominada espectrofotometría de reflexión en humanos. Latécnica consistió en proyectar un haz luminoso diminuto en una zona específica de la retina. Después deaplicar el haz, midieron la longitud de onda de la luz que se reflejaba en ambos sitios. Las longitudes deonda no reflejadas, lógicamente se habrían absorbido.

La diferencia hallada en la cantidad de luz absorbida en ambos lugares de la retina, indicaría la magnitudde la luz absorbida por el fotorreceptor. Haciendo variar la longitud de onda de los haces luminosos,pudieron obtener una gráfica completa del espectro de absorción de cada tipo de cono investigado. Porotra parte, Marks y col. (1964) Wald (1964) y Liebman (1972) utilizando conos aislados in vivo enpreparaciones microscópicas, en peces y primates, y Bowmaker y Dartnall (1980) una sola vez enhumanos, mediante técnicas de microespectrofotometría, que consiste en medir las longitudes de ondaque pasarán a través del cono antes y después de haberlo decolorado por medio de un fino haz luminoso,han confirmado los resultados precedentes (Fig. 18.3).

Las medidas Bowmaker y col. se basan en 19 conos tipo L, 11 de tipo M, y 3 tipo S. La longitud de ondasólo determina la probabilidad de absorción, la cual está definida por la curva de absorción de losdiferentes pigmentos. Obsérvese el gran porcentaje de solapamiento en las longitudes de onda que cubrecada tipo de cono.


- Un tipo de cono absorbe la luz con un máximo próximo a los 420 nanómetros (sensible al azul) o conosS (de short = corta). Su expectro de absorción se extiende desde los 370 a los 530 nm. En realidad, comohabían obtenido Wald y Marks, el pico en el azul se da a 440 nm en el ojo intacto, ya que el cristalino(ligeramente amarillento según la edad) absorbe algunas radiaciones de onda corta.

- Otro tipo de cono presenta su máximo de absorción a los 534 nanómetros (sensible al verde) o conosM (de middle = media). Son sensibles a las 8 comprendidas entre 430 y 620 nm.

- Un tercer tipo de cono presenta su máximo de absorción a 564 nanómetros, que corresponde al coloramarillo. Pero debido a que absorbe más longitudes de onda del rojo que los otros conos, se le llamasensible al rojo o conos L (de long = larga). Absorbe longitudes de onda entre 450 y 780 nm.

Más recientemente, se han efectuado mediciones que, si bien sustancialmente corresponden a losresultados anteriores introducen algunos matices:

Schnapf y col. (1987) mediante registros electrofisiológicos de conos individuales en la retina humana,han obtenido un máximo de absorción para los conos sensible al rojo de 560 nm y de 530 para los conossensibles al verde. Merbs y Nathans (1992) han efectuado una determinación directa del máximo deabsorción del fotopigmento de cada cono en la retina humana, obtenido mediante el aislamiento de laapoproteína (opsina) en cultivos de tejido con ADN recombinante. Han obtenido máximos de 426 nmpara el azul, 530 nm para el verde y 552 y 557 para dos variantes polimórficas del pigmento sensible alrojo.

Puesto que cada cono expresa únicamente un tipo de fotopigmento, un haz de luz de una determinadalongitud de onda promoverá distintos grados de excitación en los diferentes tipos de fotorreceptores. Lapoblación de conos con un máximo de absorción cercano a la longitud de onda de un determinado hazde luz será estimulada más intensamente, y los conos cuyo máximo de absorción esté más alejado dedicha longitud de onda se estimularán menos.

La razón de la intensidad de estimulación entre los tres mecanismos es específica para cada longitud deonda de la luz. Es de esta forma, como la retina discrimina todas las longitudes de onda en cada puntoretiniano, mediante tres conos sensibles diferenciales. La visión en color requiere, por tanto, lacomparación de las señales de salida de al menos dos células fotorreceptoras que difieran en el espectrode absorción de su fotopigmento. El diferente grado de excitación entre los fotorreceptores suministrarála información sobre la longitud de onda del estímulo. Por ejemplo, a 535 nm los conos sensibles al azuly al verde absorben algo de luz, lo que sugiere que nuestro cerebro debe ser capaz de recibir informaciónfiable de una tonalidad azul-verdosa.

Estos descubrimientos han disminuido la controversia respecto a cómo los fotorreceptores codifican elcolor. La teoría tricromática era, en esencia, correcta: tres tipos de conos cada uno de los cuales respondea una gama de longitudes de onda, pero también con sensibilidades máximas al verde, al azul, y al rojo.Pero una vez que la información es transmitida a las células ganglionares y desde allí al cuerpogeniculado lateral, la teoría del proceso oponente describe mejor la situación.


Fig. 18.3 Curvas de absorción espectral de conos y bastones en humanos. En ordenadas, la absorbancianormalizada, en abscisas la longitud de onda expresada en nm (de Bowmaker y Dartnall, 1980).

18.3.2 Distribución de los conos en retina de primate

Si bien morfológicamente los tres tipos de conos son indistinguibles, puede hacerse una diferenciaciónpor métodos histoquímicos y puede estudiarse su distribución en la retina. Hasta ahora los mejores éxitoshan sido obtenidos en retinas de macaco (De Monasterio y col. 1981, 1985; Mc. Crane y col. 1983),aunque la tinción era selectiva para conos sensibles al azul.

En el papión (Papio cynocephalus), Marc y Sperling (1977), mediante microespectrofotometría, hallaronque la densidad de conos sensibles al azul en la retina de primate es máxima a 1° de la foveola, mientrasque entre los 5° y los 40° su proporción es del 13%. En la foveola de la retina de primate no se hadetectado este tipo de conos, pues hay allí un máximo de concentración de conos sensibles al rojo yverde. Entre los 8° y los 40° se hallan un 32% de conos sensibles al rojo y un 54 % de conos sensiblesal verde.

Otra cuestión es cómo está organizado el mosaico de conos en la retina de los primates, y en este sentido,se ha estudiado exhaustivamente la retina de los primates africanos. Curcio y col. (1987) realizaron unmapa mediante reconstrucciones por computadora de las densidades de los conos en las retinas de primate(Macaca nemestrina) y humana. Según sus datos, la distribución de los conos es radialmente asimétricaen las proximidades de la fóvea en ambas especies, al igual que en una descripción previa de ladistribución de células ganglionares en líneas de idéntica sensibilidad visual.


Wikler y Rakic (1991) cuantificaron la distribución de los subtipos de conos en el mono rhesus (Macacamulatta), utilizando un antisuero específico para las opsinas. Demostraron que en el desarrollo de losfotorreceptores en la retina, un subgrupo de conos, aproximadamente un 10%, expresan su opsinaespecífica dos o tres semanas antes que los conos circundantes, y sugirieron que estos conos precocesinducirían a los conos vecinos, aún indiferenciados, a expresar una opsina apropiada para su fenotipo(absorción de la 8 específica).

Mollon y Bowmaker (1992) tomaron medidas directas mediante microespectrofotometría de diversaszonas de la región foveal de la retina de varios primates del género (Cercophitecus talapoin), elcercopiteco enano. Informaron que la distribución de los conos sensibles a la onda larga y media eslocalmente al azar. Estos dos tipos de conos están presentes prácticamente en igualdad numérica, lo quecontrasta con la proporción 2:1 postulada para la fóvea humana a partir de datos psicofísicos obtenidospor Pokorny y Smith (1991).

18.3.3 Distribución de la sensibilidad al color en la retina humana

La visión en color tricromática humana se hace patente de una forma clara hacia los 20° ó 30° desde elpunto de fijación. Se pensó durante algún tiempo que más allá de este límite, la visión deveníadicromática o incluso monocromática.

Pero, recientemente, Johnson (1986) ha demostrado que si se establece de manera adecuada la posibilidadde sumación espacial de las neuronas receptoras del color, se manifiestan claramente todas laspropiedades esenciales de la percepción tricromática en la periferia del campo visual. Si bien sonnecesarias grandes regiones contiguas para demostrar este fenómeno, por propia experiencia conocemosel hecho de que una extensión suficientemente amplia, como lo es el cielo, de un color azul uniforme, esigualmente identificado como azul incluso al ser observado desde regiones del campo visual periféricoexclusivamente.

Los seres humanos tenemos una mínima región de ceguera para el azul situada en el punto de fijación,si bien no somos conscientes de ello. Experimentalmente, se demuestra midiendo las sensibilidadesespectrales con pequeños objetos de prueba. Recibe el nombre de pequeña tritanopía de campo(tritanopía de campo estrecho) (Williams, 1981 a). Es un fenómeno psicofísico que iguala de formaexacta la región carente de conos sensibles de onda corta tanto en la retina humana como en la retina deotros primates (De Monasterio, 1985; Williams, 1981 b).

En parte, la relativa ceguera al azul en la fóvea puede ser debida al pigmento macular de un intenso coloramarillo, con lo que no tendría sentido aplicar allí conos sensibles al azul. En este sentido seríainteresante conocer si la captación de la luz por los conos sensibles al rojo y verde en esta región esdiferente de la del resto de la retina, donde no existe este filtro delante de los conos.


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Neurobiologia de La Vision

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