Nematodos transmisores de virusde los árboles frutales

MARÍA ARIAS

Se hace una revisión de la bibliografía existente acerca de los nematodostransmisores de virus en árboles frutales. Se dá la relación de aquellas especies quehan aparecido asociadas a virosis, dándose una descripción de las que se han com-probado como transmisoras de virus y una clave para su identificación. Por último,se analizan los mecanismos de transmisión y los medios de lucha contra estosnematodos.

M. ARIAS. Instituto Español de Entomología, C.S.I.C., Madrid.

INTRODUCCIÓN

Los nematodos transmisores de virus de-ben destacarse, dentro de los nematodospatógenos, por su especial interés en loscultivos, puesto que además de su accióndirecta sobre los mismos, que justifica ensí misma las medidas de erradicación, es-tán relacionados con las enfermedades pro-ducidas por virus.

Aunque casi desde principios de siglose sospechaba del papel de los nematodoscomo vectores de virus, no se tuvo eviden-cia de ello hasta que HEWITT et al. (1958)comprobaron experimentalmente que Xi-phinema index era el vector del «fanleaf»de la vid. Este descubrimiento abrió unnuevo campo en la Fitopatología y rápi-damente se hicieron nuevos descubrimien-tos sobre la transmisión de distintas espe-cies en diferentes cultivos y países; asícomo sobre la localización de virus en elnematodo, mediante la aplicación de téc-nicas de microscopía electrónica; sobre la

especificidad entre virus y nematodos, ci-clos de vida, relaciones huésped-parásito,morfología y taxonomía, distribución geo-gráfica, etc. Todo ello ha contribuido aque, a partir de los años 70, sea uno delos grupos de nematodos mejor estudiados,habiéndose realizado en 1974 un seminarioque reunió a especialistas de todo el Mun-do sobre los distintos aspectos en tornoa este grupo, en Italia LAMBERTI et al. (1974).

Hasta el momento son 18 las especies denematodos que se conocen como vectoresde 11 virus serológicamente distintos, sibien solamente son vectores de virus al-gunas especies de Dorilaímidos de los gé-neros Xiphinema, Longidorus, Paralongi-dorus (Siddiqia), Trichodorus y Paratri-chodorus. Estos géneros se encuentran am-pliamente distribuidos y, en general, sonpolífagos aunque el número de individuosde sus poblaciones varia considerablementede unos hospedadpres a otros. Por otrolado, los vectores de plantas perennes pa-recen limitarse a los géneros de la fami-

lia Longidoridae (Longidorus, Paralongi-dorus y Xiphinema), su papel como talessólo se ha comprobado en algunas espe-cies, pero día a día se van descubriendonuevos casos.

Los virus transmitidos por nematodospertenecen a dos grupos de los 16 incluí-dos en la calsificación de HARRISON et al.(1971) atendiendo a la forma de sus par-tículas: los que CADMAN (1963) llamó NE-PO virus que están constituidos por partí-culas isométricas de unos 30 cm. de diá-metro, son en general «ringsport virus» yse transmiten por especies de los génerosLongidorus, Paralongidorus o Siddiqia yXiphinema, tienen una gama muy ampliade hospedadores herbáceos y leñosos,transmitiéndose frecuentemente por semi-lla, HARRISON (1960); el segundo grupoincluye los virus con partículas de estruc-tura helicoidad rígida que les dá aspectotubular y que HARRISON (1974) denominóNETU virus y posteriormente TOBRA vi-rus, se transmiten por especies de los gé-neros Trichodorus y Paratrichodorus, sugama de hospedadores, todos herbáceos, esrestringida y no se transmiten por semilla.

Por todo ello, no nos ocuparemos eneste trabajo de este último grupo de nema-todos, algunas de cuyas especies puedenoriginar mermas en los cultivos de fruta-les por su acción directa, pero ninguna deellas ha sido comprobada como vector devirosis.

El primer síntoma de infección consisteen la aparición de manchas en las hojasde las plantas. En plantas perennes comoviñedos o frutales la enfermedad a vecesno se manifiesta hasta 2 ó 3 años despuésde la plantación y se extiende muy lenta-mente, pocos metros al año. Otra caracte-rística a destacar es la persistencia de lainfección en el suelo durante períodos lar-gos, incluso en barbechos o en presenciade plantas resistentes. Algunas de las en-fermedades causadas por los NEPO virusen árboles frutales son graves, mientras

que otras tienen por sí mismas poca in-cidencia, pero pueden formar complejoscon otros virus, como es el caso del «cortnúe» del melocotonero que es el resultadode la asociación del «strawberry latentringspot virus» y el «prunus dwarf virus».

Por todo ello, es obvio, que no bastaponer una plantación libre de virus, sinoque es preciso investigar la presencia deestos nematodos en el suelo y, en su caso,erradicarlos.

ANTECEDENTES

El interés por los nematodos transmiso-res de virus es relativamente recientes, desu incidencia en frutales GOODEY et al.(1965) solamente recogen seis citas: las deXiphinema americanum (WHITE, 1960 yLOWNSBERRY et al., 1963), X. diversicauda-tum (MAESSENER, 1962), Longidorus maxi-mus (STURHAN, 1963) y Trichodorus viru-liferus (PITCHER in GOODEY et al., 1965).

La reunión de la NATO a que antesaludíamos dio lugar a una publicación quefue editada por LAMBERTI, TAYILOR y SEINHORTS (1974), que constituye una puesta apunto de los diferentes aspectos relaciona-dos con el tema, incluyendo además losresúmenes de las discusiones, que permitentener una idea crítica sobre cada tema,así como sugerencias para futuras investi-gaciones, merecen destacarse de esta obralos artículos sobre morfología (COOMANS),ultraestructura (ROBERTSON y TAYLOS), rela-ciones huésped-parásito (COHN), virus trans-mitidos por nematodos (MARTELLI), taxo-nomía (LAMBERTI LUC y LOOF), adqui-sición y retención de virus (TAYLOR y RoBERTSON) y ecología (WEISCHER), que recogenprácticamente todo lo existente sobre estostemas hasta la fecha.

La importancia de los nematodos trans-misores de virus en árboles frutales co-mienza con el descubrimiento de CADMAN yLISTER (1961) de que el «yelow bud mo-

saic» (mosaico con brotes amarillos) delmelocotonero estaba producido por unaraza del «tomato ringspot virus» y cuandoTAYLOR (1961) demostró la transmisión del«Raspberry ringspot» por Longidorus elon-gatus. Posteriormente FRITSCHE y KEGLER(1964) encontraron que el «cherry leaf rollvirus» (virus del enrrolado de la hoja delcerezo) era transmitido por X. diversicau-datum y X. coxi, lo que constituye laprimera cita para Europa.

MAC ELROY (1972) hace un estudio sobrelos nematodos en frutales, en él revisa losproblemas que estos plantean, tanto porsu acción directa como por la transmisiónde virosis, su importancia económica y me-didas de control; recoge siete citas sobretransmisión de virus en frutales y de cua-tro especies de nematodos.

Entre 1970 y 1983 se han publicado másde 150 trabajos sobre nematodos posiblestransmisores de virus asociados a frutales,en su mayor parte (75) se trata de sim-ples citas de estos nematodos en diversoscultivos de frutales; 15 son descripcionesde nuevas especies de las familias Longidoridae y Trichodoridae, cuya plantahuésped es un frutal, la mayor parte deellas han sido recogidas en los trabajos derevisión antes indicados, con la excepciónde X. mamillocaudatum, X. nagarjunenis,X. neodimorphicaudatum y L. dialictu-lus; 14 trabajos son de métodos de control;otros 14 estudios biológicos; 13 sobre laasociación de estos nematodos a dañosen la planta huésped; 12 son estudios ex-perimentales y de comprobación de deter-minadas virosis y el resto tratan de fisio-logía, ultraestructura, morfometría y diná-mica de poblaciones.

Hasta el momento son 47 las especiesde nematodos posibles transmisores de vi-rus que se han encontrado asociadas conárboles frutales, 19 de ellas pertenecen algénero Xiphinema, (16) Longidorus, (5)Paralongidorus o Siddiqia, (5) Trichodorusy (2) Paratrichodorus; de ellas solamente

X. americanum, X. Coxi, X. diversicau-datum, X. vuittenezi, L. macrosoma, L.martini, L. elongatus, L. leptocephalus ySiddiqia maximus son especies comproba-das experimentalmente como transmisorasde virus, encontrándose L. attenuatus, X.pachtaicum y X. rivesi asociados a melo-cotonero y cerezo con virosis.

En la tabla (I) se recogen los virustransmitidos por cada una de estas espe-cies, con la indicación del pais y autorde cada cita.

CARACTERÍSTICAS MORFOLÓGICAS

En este apartado nos limitamos a des-cubrir la morfología general de los lon-gidóridos y la de aquellos géneros y es-pecies que han sido comprobadas experi-mentalmente como vectores de virus en ár-boles frutales. Dándose al final una clavepara la determinación de los mismos.

Morfología general.—Los longidóridos sedistinguen del resto de los Dorilaimidospor poseer un odontostilo muy largo ypor la naturaleza del anillo guía existentealrededor del mismo, así como por la granlongitud de su cuerpo que es relativamentedelgado.

Los Longidóridos son de mediana agran longitud, varía entre 1,5 y 13 mm.;la forma general de su cuerpo es curvadapor su parte ventral, en forma de «C» oespiral, pocas veces aparecen rectos; lacurvatura es más pronunciada en la regióncaudal, especialmente en los machos. Laparte anterior (región labial) puede sercontinua o diferenciada del contorno delcuerpo, su anchura es variable; la cola esgeneralmente corta, hemisférica con o sinmucrón, pudiendo ser también cónicaalargada o incluso larga y filiforme, la va-riabilidad de la forma de la cola es con-siderable en el género Xiphinema. Todoslos Longidóridos poseen un estilete muylargo que introducen en las células de lasplantas de cuyo contenido se alimentan.

Tabla 9.1. — Nematodos transmisores de virus de los árboles frutales

El estilete es axial, hueco (odontostilo)con una extensión (odontóforo) que secontinua con la parte anterior del esófago,que es delgada y termina en un bulboesofágico posterior musculoso y prominen-te. El bulbo esofágico tiene un conductoglandular dorsal y una glándula en su par-te anterior, un par de glándulas subven-trales situadas aproximadamente en laparte cenral y, a veces, se observa unconducto glandular que abre hacia la basedel mismo. Existe también una válvula

esofageo-intestinal (cardias) en su unióncon el intestino.

La cutícula es generalmente lisa, aun-que a veces se distinguen estrias en lasregiones cervical y caudal, donde la capainterna es más gruesa, las estrías trans-versales dan a la cola un aspecto radial.

Presentan cordones hipodérmicos de 1/3*a 1/4 de la anchura del cuerpo en suparte media, que se estrechan hasta cons-tituir una línea fina en la región esofá-gica y se ensanchan algo en la anal. El

cordón tiene apariencia glandular y da lu-gar a una serie de poros distribuidos todoa lo largo del cuerpo, en posición ven-tral y dorsal, especialmente en la regiónesofágica, son órganos receptores.

En la región cefálica existen otros ór-ganos receptores, las papilas y los anfidios,estos últimos son quimiorreceptores; lasaperturas anfidiales son laterales, sublabia-les; en Xiphinema son anchas, como cor-tes, y los anfidios en forma de estribo oembudo, mientras que en Longidorus lasaperturas son difícilmente perceptibles ylos anfidios tienden a ser grandes y deforma variable de unas especies a otras;por último en Paralongidorus y Siddiqialas aperturas son hendiduras transversalesde anchura variable, siendo los anfidios deforma variable también.

Las hembras presentan una vulva que esuna hendidura transversal, situada aproxi-madamente en la parte central del cuerpo,las ramas genitales son en general dobles,opuestas, relativamente cortas y con ova-rios doblados hacia detrás (retroflexos).En algunos ejemplares de Xiphinema larama anterior está atrofiada y la vulvatiene una posición más anterior, así mis-mo este género tiene una estructura deltracto genital más complicada que Longi-dorus y Siddiqia.

La cola de los machos suele ser de for-ma similar a la de las hembras, presentaespículas macizas, curvadas ventralmente ypiezas laterales accesorias, un par de papi-las adanales y una serie de papilas suple-mentarias prominentes de situación ventro-mediana (suplementos). Los testículos sondobles y opuestos, el anterior llega casihasta la mitad del cuerpo, y están conec-tados con el vaso deferente de la cloaca.En la zona de los suplementos existen mús-culos copulatorios prominentes, oblicuos.

Existen cuatro estados larvarios, el pri-mero es el que emerge del huevo. Losestados larvarios se reconocen porque tie-nen un adontostilo funcional y otro de

repuesto que está situado en la paredde la parte anterior del esófago, la prime-ra fase larvaria se distingue de las otrasen que la parte anterior del odontostilode repuesto está encajada en la pared delodontóforo del estilete funcional. Los pri-meros estados larvarios de algunas especiestienen una forma caudal característica.Cuando las larvas mudan para pasar deuna fase a otra, cambian la cutícula, lapared de los sacos anfidiales, la de la par-te anterior del esófago, la cutícula rectaly el odontostilo funcional; los odontostilosde repuesto de la fase anterior se adelan-tan y se unen a un odontóforo reformadoy, al mismo tiempo, antes de que se com-plete la muda, se forma un nuevo odon-tostilo de repuesto en la pared del esófa-go, de este modo en algunas larvas puedenobservarse tres odontostilos en el procesode muda: uno con la muda, otro funcio-nal y el nuevo de repuesto. La muda des-de la cuarta fase al adulto es similar a lasdemás, excepto en que el estilete de re-puesto no se forma, aunque a veces sepercibe en la pared de la parte anteriordel esófago de los adultos, una punta ves-tigal.

Género Longidorus Micoletzky, 1922.

Se caracteriza por presentar el anilloguía sencillo prominente, situado en laparte anterior del odontostilo. La unióndel odontostilo con el dontóforo es simple,nunca aparece dentada.El odontóforo tam-bién es sencillo, no presenta rebordes bá-sales. La vulva se encuentra situada en laparte media del cuerpo, presenta ramasgenitales dobles, opuestas, con los ovariosretroflexos. La cola es cónico-redondeadao cónica. Los núcleos de la glándula dor-sal se encuentran situados bastante pos-teriores a su orificio. La región labiales continua o ensanchada con respecto alcontorno del cuerpo. Los anfidios son

grandes, saciformes, frecuentemente apare-cen lobulados en la base, la apertura an-fídial es pequeña, puntiforme.

L. elongatus (de Man. 1876) Thome etSwanger, 1936

Cuerpo largo y delgado de 4,5 a 5 mm.de longitud, en forma de «C» abierta, máscurvado en el macho en su tercio poste-rior, se adelgaza paulatinamente hacia laregión labial que es continua o muy lige-ramente diferenciada del contorno delcuerpo, aplanada en su parte anterior ycon una anchura de 1/2 a 1/3 de la an-chura de cuerpo a la altura del anilloguía. Los anfidios son grandes, saciformes,con la base bilobulada en vista lateral,alcanzan la mitad de la distancia entrela región labial y el anillo guía, las aper-turas son puntiformes y se encuentran enla base de la región labial. El odontos-tilo es largo, de 72 a 102 \im. de longitudy el odontóforo de 34 a 71 /¿m. La colaes convexa en su parte dorsal y cóncavao más bien aplanada en la ventral, tanlarga como 1 a 1,3 veces la anchura delcuerpo al nivel del ano; en las larvas esmás larga respecto de su anchura. Lahembra presenta la vulva como una hendi-dura transversa de 1/3 de la anchura delcuerpo en su parte media; las gónadas sondobles, opuestas y retroflexas. El machotiene espículas dobles, promientes, de58 /im. de longitud, arqueadas, con el ex-tremo distal redondeado; presenta piezasguías laterales con los extremos bifurcadosy una serie de papilas suplementarias yporos laterales; las gónadas son dobles,opuestas y el testículo anterior llega casihasta la mitad del cuerpo. Los machosson muy escasos, no aparecen en la mayorparte de las poblaciones.

Esta especie se encuentra distribuida prin-cipalmente en las regiones templadas, aun-que también es común en Gran Bretaña

y el Oeste de Europa. Se alimenta de unaamplia variedad de cultivos herbáceos,anuales y perennes; se conocen más de 60especies de plantas a las que daña, respec-to a los frutales se ha encontrado asocia-da a cerezo, manzano, melocotonero, pal-mera datilera y peral. Se ha comprobadoexperimentalmente que es vector de virusen cultivos herbáceos del TBRV en melo-cotonero y cerezo y del CLRV en cerezo.

L. leptocephalus Hooper, 1961

Cuerpo largo y delgado, de 3,5 a4,9 mm. de longitud. La región labiales estrecha, su anchura es aproximada-mente la mitad de la del cuerpo a la al-tura del anillo guía, ligeramente más re-dondeada que en L. elongatus y muy pocodiferenciada del contorno de cuerpo. Losanñdios llegan hasta la mitad de la dis-tancia entre el extremo anterior y el anilloguía y son bilobulados en la base. Pre-sentan de 3 a 5 poros ventrales en laparte anterior de la región esofágica y unsolo poro dorsal, posterior al anillo guía.El odontostilo mide de 60 a 70 /im. y elodontóforo de 41 a 46 ¿tm. La cola esconvexa por la parte dorsal y cónica oaplanada por la ventral, con el términocónico, casi digitado. El tracto genital dela hembra es el típico del género. No sehan encontrado machos. Los estados larva-rios presentan un aspecto similar a losadultos, excepto en que la cola en la pri-mera fase es cónica y aproximadamente 3veces más larga que ancha.

Según FLEGG (1967), esta especie presen-ta dos formas con diferentes tamaños; enlas poblaciones originales descritas porHooper, la media de la longitud del cuer-po en las hembras es de 4,2 mm. y ladel odontostilo de 64 fjxn, una serie depoblaciones han mostrado las mismas me-didas; sin embargo, se han encontrado po-blaciones con una media de longitud de

5,2 mm, y un odontostilo de 74 ¿tm; eltamaño de ambas formas en general sesuperpone.

Esta especie aparece bien distribuida enInglaterra, Gales y Escocia y se ha encon-trado ocasionalmente en Europa Continen-tal, en general asociado a suelos pesadosy a praderas. VALDEZ (1972) lo encontróasociado al RRV y posteriormente JONESet al (1981) han comprobado que transmi-te el CLRV al cerezo.

L. macrosoma Hooper, 1961

Cuerpo largo y robusto, de 8 a 11 mm.de longitud, curvado hacía el lado ventralen su mitad posterior, más acentuadamen-te en los machos. La región labial esancha, aproximadamente como la mitadde la anchura del cuerpo a la altura delanillo guía, continúa con el contorno delcuerpo, aplanada o ligeramente cóncavacon apariencia truncada. Los sacos anfi-diales son grandes, estrechados en su par-te posterior, no presentan lóbulos y llegancasi hasta el anillo guía. En la parte an-terior de la región esofágica aparecen de 2a 4 poros dorsales y de 5 a 8 ventrales.La cola es hemisférica o ampliamente re-dondeada, similar en ambos sexos, aunquemás curvada en los machos; es corta, me-nor de 2/3 de su anchura. El aparatogenital de la hembra es el típico del géne-ro. Los machos son bastante frecuentes,tienen espículas macizas de 105 pun. delongitud y piezas guía laterales que se es-trechan hacia su parte distal; presentan unpar de suplementos adanales y una serieescalonada de 15 a 19 ventrales. Las lar-vas son similares a los adultos, excepto enla cola de la primera fase que es dosveces más larga que ancha y presenta eltérmino digitado.

Esta especie parece estar restringida alas regiones templadas de Europa, se haencontrado en Alemania, Bélgica, España,

Francia, Gran Bretaña, Irlanda e Italia.Experimentalmente presenta una gamaamplia de hospedadores, pero se conocenpoco sus hospedadores naturales; aparecióasociada tanto a plantas herbáceas comoleñosas, se ha encontrado asociada a cere-zo, manzano y melocotonero y se ha com-probado que transmite el CLRV, el PSPy TRV en cerezo y melocotonero.

L. martini Merny, 1966

Cuerpo en forma de «C», adelgazadogradualmente hacia el extremo anterior ybruscamente hacia el posterior, de 3,2 a4,3 mm. de longitud. Región labial másancha que el contorno del cuerpo, redon-deada. Parte anterior del estilete de 83 a96 /¿m, ligeramente curvada en su mitadposterior, odontóforo de 51 a 61 |L(m. delongitud. Aperturas anfldiales puntiformes,no se observan lóbulos anfldiales. El esófa-go y tracto genital de la hembra son lostípicos del género. La cola es aproximada-mente tan larga como ancha, en la hem-bra el término es redondeado, mientrasque en el macho existe un mamelón ter-minal que puede ser corto o alargarse enforma digitada. Las espículas son curvasde 34 a 41 ¡Am. de longitud, las piezasguía laterales son bifurcadas de 13 ¡um;presenta dos pares de suplementos, unoadanal y otro ligeramente anterior al ano,seguidos de una línea de 5 a 8 suplemen-tos aislados; las gónadas son dobles y lle-gan casi hasta la mitad del cuerpo.

Se ha encontrado en Rodesia y Japón,asociada a raíces de vid y repetidas vecesa morera, en la que se ha comprobadoque transmite el MRV.

Género Siddiqia (Bütschli, 1874) Khan,Chawla et Saha, 1978

Con características similares a Longido-rus, pero con la región labial diferencia-

da del contorno del cuerpo por una cons-tricción clara, al nivel de la apertura anfi-dial. Los anfidios presentan forma de em-budo o estribo y la apertura anfidial esancha, como un corte o hendidura trans-versal.

Siddiqia maxtmus (Bütschli, 1874) Khan,Chawla et Saha, 1978

Cuerpo largo, de 7,6 a 12,3 mm. delongitud, y robusto, curvado hacia su par-te ventral en la región caudal, más acen-tuadamente en el macho. La región labiales prominente y redondeada, de una an-chura superior a los 3/4 de la anchuradel cuerpo a la altura del anillo guía,diferenciada del contorno del cuerpo poruna constricción. El odontostilo mide de152 a 187 jL«n. de longitud y el odontófo-ro de 42 a 70 /um. Las aperturas anfidia-les son anchas, los anfidios, en forma deembudo, llegan hasta la mitad de la dis-tancia entre el extremo anterior y el anilloguía. La cola es corta, ampliamente re-dondeada y aproximadamente 2/3 más an-cha que larga. Los machos presentan unpar de suplementos adanales y de 14 a 15ventromedianos; las espiculas son macizas,de 100 a 106 |im. de longitud, con pie-zas guía laterales. En las larvas de prime-ra fase la cola es 1,4 veces más ancha quelarga y muestra el término digitado. Losmachos son poco frecuentes.

Es la única especie de este género concierta distribución en Europa. Se ha en-contrado con poca frecuencia en bosquesen las Islas Británicas y es común en sue-los aluviales de Francia y Alemania. Esuna especie muy polífaga, ataca a 93 espe-cies de plantas tanto hortícolas como leño-sas (vid o frutales) y plantas acompañantesde cultivos. Produce agallas en las raícesde las plantas que ataca y también ne-crosis. Se ha comprobado que es vector delCLRV del cerezo.

Género Xiphinema Cobb, 1913

Se caracteriza por tener las aperturasanñdiales anchas, como cortes lateralesque ocupan casi toda la base de la regiónlabial; los anfidios tienen, en general, for-ma de embudo o estribo. La base delodontostilo es bifurcada, presenta dos otres dientes en su unión con el odontó-foro, este muestra rebordes prominentes.La vaina que envuelve el estilete presentados anillos guía a la altura de la base delodontostilo, de los cuales el posterior esel más patente. La posición de la vulvaes variable, dependiendo de la constitucióndel aparato genital, ya que a veces lasgónadas son dobles, opuestas, retroflexas(didélficas) y presentan la vulva en las pro-ximidades de la parte media del cuerpo,mientras que otras especies tienen una solarama ovárica (mono deificas) y la vulvaen posición más anterior; otras tienen unarama ovárica vestigial, sin ovario (pseudo-monodélficas) y suelen presentar la vulvaen posición media. La forma de la colatambién varía de unas especies a otras,pudiéndo ser ampliamente redondeada,con un mucrón o mamelón terminal, cóni-ca, alargada e incluso filiforme. La glán-dula esofágica dorsal está situada justa-mente detrás de su orificio.

X. americanum Cobb, 1913

Cuerpo alargado, adelgazado gradual-mente hacia los extremos, en forma deespiral, más curvado hacia la parte ven-tral en su tercio posterior, sobre todo,en los machos. De talla media, 1,4 a1,8 mm. de longitud. La región labial esredondeada, separada del contorno delcuerpo por una ligera depresión. Los anfi-dios y sus aperturas son los típicos delgénero. El odontostilo es robusto, de 70a 86 \xm. de longitud, el odont'oforo biendesarrollado, de 38 a 50 \ÁTCÍ. El anillo

guía está situado a 49-66 jton. del extremoanterior del cuerpo. El esófago es típicodel género. La vulva es como un cortetransversal con los labios ligeramente sa-lientes. Las gónadas son dobles, opuestasretroflexas con el útero corto sin espermani órgano «Z». La cola es cónica, curva-da hacia el lado ventral, con 2 ó 3 poroscaudales y el término más o menos re-dondeado; en los machos tiene un par desuplementos adanales precedidos de 7 a11 papilas ventromedianas.

Esta especie presenta una gran varie-dad y según diversos autores se trata deun complejo de especies (LIMA, 1965;TARJAN, 1969 y LAMBERTI et al, 1979),estos últimos estudian material de granparte de los países en que ha sido citaday concluyen que es una especie con unadistribución geográfica muy limitada a laparte Este de Norteamérica, así mismo, in-dican que debe reconsiderarse su posicióncomo transmisor de virus. De cualquiermodo, esta especie ha sido citada en mu-chos países, especialmente en regiones declima templado, Norte y Centro de Suda-mérica, Africa, Ceilán, India, URRS, Ja-pón, Australia y Nueva Zelanda. Las citasen Europa se tratan probablemente deX. pachtaicum y X. brevicolle, que sonespecies taxonómicamente muy próximas.Está considerada como una especie polífa-ga, asociada principalmente a bosques yfrutales, en los que se ha citado en cere-zo, ciruelo, manzano, mango, melocotone-ro, morera, nogal y peral. Se ha compro-bado que actúa como vector del CLRV encerezo; PSP en melocotonero y TRV encerezo, manzano y melocotonero.

X. coxi Tarjan, 1964

La morfología general de esta especiees muy parecida a la de X. diversicau-datum, su longitud es de 3 a 4 mm. Laregión labial diferenciada del contorno del

cuerpo. La vulva en situación posterior(40-46 por 100), el tracto genital de lahembra es didélfico, con las ramas máso menos iguales, bien diferenciadas y conórgano «Z». La cola es cónico-digitada,casi dos veces más larga que ancha. Nose han encontrado machos.

Se ha localizado en USA, Francia, Es-paña, Alemania y con poca frecuencia enlas Islas Británicas. Parece ser una especiepolífaga, se ha comprobado que transmiteel AMV y CLRV en cerezo y ciruelo.

X. diversicaudatum (Micoletzky, 1927)Thorne, 1939

Cuerpo curvado en «C», de 4 a 5,5 mm.de longitud, cutícula lisa con 22 poroslaterales en la región esofágica y 157 en elresto del cuerpo. La región labial es re-dondeada y continua con el contorno delcuerpo, presenta anfidios post-labiales enforma de embudo, con aperturas casi tananchas como la región labial. El odontos-tilo es de 134 Jim de longitud, bifurcadoen la base, en la uni'cn con el odontóforoque miede 75 jum. y tiene rebordes pro-minentes, el anillo guía se encuentra situa-do a unas 125 jum. del extremo anteriordel cuerpo. El esófago es típico del género.La vulva es como un corte o hendiduratransversal, situada a 34-66 por 100 de lalongitud del cuerpo, de la parte anteriordel mismo; las gónadas son dobles, simé-tricas, opuestas y retroflexas, constan deoviducto, útero y esfínter con órgano «Z».La cola es convexo-cónica con el términodigitado, el mucrón mide unas 12 |im. delongitud; en los machos las espículas sonrobustas, curvadas en su parte media ha-cia el lado ventral; los testículos doblessituados al lado derecho del intestino, elanterior recto y el posterior retroflexo;presentan un par de papilas complementa-rias submedianas a 21 f/m. del ano. Laslarvas son similares a los adultos, excepto

en la forma de la cola que carece de mu-crón y, en la primera fase, es cónico-alargada y arqueada hacia la parteventral.

Esta especie está distribuida preferente-mente en regiones templadas en muchospaíses europeos, habiéndose citado tam-bién en Canadá, Nueva Zelanda, Australiay en la isla de Guam, en el Pacífico.Presenta una gama amplia de hospedado-res, tanto plantas herbáceas como leñosas,cultivadas o no. En frutales se ha citadoen cerezo, ciruelo, higuera, manzano,membrillero y peral principalmente. Se hacomprobado que es vector del AMV yCLRV en cerezo y ciruelo, CCRV en ce-rezo y SRV en cerezo, ciruelo y meloco-tonero.

X. vuittenezi Luc, Lima Weischer etFlegg, 1964

Bastante similar a X. diversicaudatum,pero de menor tamaño, de 2,8 a 3,8 mm.de longitud. La región labial diferenciadadel contorno del cuerpo por constricción.Vulva casi en la parte media del cuerpo,las ramas genitales bien diferenciadas,iguales, sin órgano «Z». Cola corta, redon-deada con un mamelón pequeño situadoen el centro. Los machos son poco fre-cuentes y presentan una morfología similara la hembra.

Es una especie continental, muy exten-dida por Centroeuropa, aunque tambiénse ha citado esporádicamente en Ingla-terra, España y Portugal. Se ha encon-trado asociada a plantas herbáceas y leño-sas, pero la mayoría de las poblacionescontinentales se encuentran asociadas aviñedos y algunas a frutales, sobre todo,albaricoquero, almendro, cerezo, manza-no, melocotonero y peral. Es vector com-probado del CLRV en cerezo.

Clave de géneros y especies

1 Anillo guía sencillo, si-tuado en la mitad an-terior del odontostilo,cuya base no aparecedentada; la base delodontóforo carece derebordes 2

Anillo guía doble, si-tuado en la parte pos-terior del odontostiloque presenta su basedentada, la base delodntóforo presenta re-bordes. Los anfídios tie-nen forma de embudoo estribo, la aperturaanfidial es grande co-mo un corte o hendi-dura en la base de loslabios Xiphrinema

2 Anfidios grandes, saci-formes, a veces con labase lobulada, apertu-ras anfidiales peque-ñas, puntiforines Longidorus

Anfidios en forma deembudo, aperturas an-fidiales grandes, comohendiduras transversa-les en la base de laregión labial, que estádiferenciada del contor-no del cuerpo por unaclara constricción Siddiqia (S. ma-

ximus)

Género Longidorus

1 Odontostilo mayor de120 jum. de longitud,región labial continuacon el contorno del

cuerpo, de más de7 mm. de longitud, co-la de la hembra re-dondeada, más cortaque ancha L. macrosoma

Odontostilo de menosde 120 ftm. de longi-tud, cola de la hem-bra cónica o cónico-redondeada más largaque ancha 2

2 Región labial ensan-chada, bien diferencia-da del contorno delcuerpo; cola cónico-re-dondeada L. martini

Región labial continuacon el contorno delcuerpo 3

3 Cola cónica, estiletemayor de 80 /im. deunos 95 /-tm. aproxi-madamente L. elongatus

Cola cónica o casi di-gitada, estilete de unalongitud inferior a los80 jum L. leptocephalus

Género Xiphinema

1 Longitud superior a3 mm 2

Longitud de 2 mm. omenos, cola corta, có-nica con el términoredondeado X. americanum

2 Cola redondeada, conun mucrón terminal 3

Cola cónico-digitada X. coxi

Cola hemisférica o li-geramente cónica, conun mucrón bien pa-tente X. diversicau-

datum

Cola hemisférica conuna protuberancia ter-minal pequeña X. vuittenezi

MECANISMO DE TRANSMISIÓN DEVIROSIS

Desde el descubrimiento de X. indexcomo vector del «fan leaf» de la vid porHEWITT et al (1958), se han realizado nu-merosos estudios sobre su transmisión, uti-lizándose técnicas muy diversas y en con-diciones muy diferentes, que hace que losdatos no siempre sean comparables. Da-mos a continuación una idea general delos mecanismos de transmisión de virus pornematodos, basándonos principalmente enel trabajo de TAYLOR y ROBERTSON (1974).

Se ha comprobado que tanto los adul-tos como las fases larvarias son capacesde tomar, retener y transmitir el virus,siendo unos u otros más eficientes segúnlos distintos virus y plantas.

El período mínimo necesario para queun nematodo adquiera y sea capaz detransmitir el virus es de una hora o me-nos, en condiciones experimentales, posi-blemente basta con que se alimente unasola vez de la planta infectada, para quelo adquiera y pueda transmitirlo, lo queseria cuestión de tan sólo unos segundos;sin embargo, TELIZ et al. (1966) y AYALAet al (1966) han comprobado que la efica-cia de la infección es mayor cuanto mayores el período en que el nematodo ha per-manecido alimentándose.

Respecto a la persistencia del virus enel nematodo, se ha comprobado experi-mentalmente que puede permanecer du-rante semanas, sin que el nematodo se

alimente, aunque lógicamente las pobla-ciones disminuyen con la inanición; así,por ejemplo, HARRISON el al. (1974) en-cuentran que X. diversicaudatum puedevivir alimentándose de una variedad deframbuesa que es aparentemente inmu-ne al mosaico y transmitir el virus al ca-bo de ocho meses; según LISTER et al.(1967), TAYLOR (1968, 1970 y 1972) elRRV persiste en L. elongatus durante 8semanas a 20° C y AYALA y ALLEN (1968)y VAN HOOF (1973) encuentran que lasespecies de Longidorus retienen el virusdurante periodos inferiores a los que losretiene las especies de Xiphinema y losTrichodóridos, en los que pueden persistirhasta 2 años e incluso 27 semanas.

Por otro lado, se ha demostrado que sonmuchos los nematodos capaces de adquirirel virus al alimentarse de plantasenfermas, pero son relativamente pocos loscapaces de transmitirlos, e incluso un vec-tor dado puede transmitir un determinadovirus pero no otro y, del mismo modo,un virus» puede transmitirse por un vectordeterminado, pero no por otra especiepróxima desde el punto de vista taxonó-mico, así L. elongatus es capaz de trans-mitir la raza escocesa del RRV y TBRVpero L. macrosoma solamente transmite laraza inglesa de RRV y L. attenuatus sólola de TRV. En los Trichodóridos esta es-pecificidad también existe, pero pareceestar menos desarrollada.

Los nematodos adquieren y transmitenel virus al alimentarse en el extremo apicalde las raicillas de la planta huésped, peroexiste una secuencia de situaciones com-plejas respecto a las propiedades biológicase interaciones del virus-nematodo-plantapara que esto suceda, el éxito de la trans-misión depende de que dichas interaccio-nes se completen en cada fase, interaccio-nes que pueden resumirse del modo si-guiente:

Las zonas de retención de los virus enlos nematodos se han descubierto mediantesu estudio al microscopio electrónico encortes ultrafinos. TAYLOR y ROBERTSON (1969)encontraron que L. elongatus retienen laspartículas del virus en la membrana queenvuelve el estilete, y los mismos autoresen 1970 vieron las partículas de virus enX. diversicaudatum asociadas a la capacuticular que tapiza el lumen del esófago,desde la parte anterior del odontostiloal final del bulbo basal, de modo similara como las retienen las especies de Tricho-dóridos.

Las partículas de virus se retienen demodo selectivo en los lugares indicadoscuando los virus contenidos en la saviade las plantas pasan al intestino del nema-todo. Otros virus contenidos en esta savia,que no son transmitidos por estos nemato-dos, no aparecen retenidos en dichos luga-res, según encontraron TAYLOR y ROBERTSON(1969). La especificidad, por tanto, parecereflejar una asociación específica entre lasproteínas de la superficie del virus y lasde la superficie cuticular del nematodo enel lugar de retención, que se deduce delas observaciones ultramicroscópicas, aun-que los factores que intervienen en esteproceso son por el momento mera especu-lación.

De la comparación de la capacidad re-lativa de transmisión de los virus seroló-gicamente próximos por un mismo nema-todo, se ha concluido que la especificidaddel vector se desarrolla más cuanto másdiferente es serológicamente el virus y de-

crece según aumenta la similitud antigé-nica.

Parece paradógico que, aunque razas devirus serológicamente diferentes puedan te-ner vectores diferentes, como por ejemplolas razas inglesa y escocesa del TBRV,que se transmiten por L. macrosoma yL. elongatus respectivamente, virus sin re-lación serológica alguna, sean transmitidospor el mismo vector, como el AMV ySLRV ambos transmitidos por X. diversi-caudatum, HARRSION et al. (1974) sugierenque esto puede ser debido a que las par-tículas de la superficie del virus son lasque influyen en la especificidad y puedenser distintas de las que influyen en laespecificidad de retención a la pared delnematodo, de modo que la diferencia enun tipo de partículas no implica necesaria-mente la diferencia en las otras. La den-sidad de carga en la superficie es el factordeterminante de la adsorción de las par-tículas del virus en los lugares de reten-ción, que puede ser semejante en dos virusserológicamente diferentes, pero también,un cambio en el determinante antigénico(serológico) del virus, puede dar lugar auna alteración en su densidad de carga su-perficial.

Para que un virus se transmita es preci-so que sus partículas primero se asocien ydespués se separen del lugar de retencióndel nematodo. La separación puede ocu-rrir cuando la saliva pasa del nematodoa la célula de la planta, durante la faseinicial de su alimentación en la planta,y puede llevarse a cabo debido al pH,condiciones iónicas que cambien o a causade efectos enzimáticos de la saliva del ne-matodo o de las sustancias que retienen laspartículas del virus unidas a la superficiecuticular del nematodo. Sin embargo, esteproceso es lento ya que los virus puedenpersistir durante semans en sus vectores ypueden transmitirse en serie a varias plan-tas, según indican TAYLOR y ROBERTSON(1973).

Según HARRISON et al. (1961), los virusno permanecen en el nematodo despuésde la muda, puesto que el lugar de re-tención en Longidorus es la cutícula inter-na del estoma, estilete y vaina del mismo,que cambian a la par que la cutícula ex-terna en el proceso de muda. En Xiphi-nema y Tríchodorus la retención se realizaen la cutícula que tapiza la pared internadel esófago, que no cambia con la muda,pero TAYLOR y ROBERTSON (1970) han obser-vado al microscopio electrónico que enXiphinema ocurren cambios estructuralesconsiderables durante el proceso de muda,en los que la pared del esófago pasa alintestino juntamente con las partículas devirus que puedan estar retenidas en ella,por lo que, después de cada muda, lapared esofágica aparece libre de virus ypor lo tantono es infectiva.

La última fase del proceso de transmi-sión es la inoculación de las partículas devirus en las células de las plantas; sola-mente se produce la transmisión cuandolas partículas de virus se inoculan en célu-las no dañadas o afectadas por el nemato-do, ya que el virus es incapaz de repli-carse en ellas o pasar a la célula adya-cente. La inoculación se efectúa cuandolas partículas de virus entran, con la salivadel nematodo, en las células de la plantaen una inferíase en la que lo permita laespecificidad de transmisión.

CONTROL, TÉCNICAS YPERSPECTIVAS DE FUTURASINVESTIGACIONES

Entre las medidas de control las másimportantes son las preventivas, para ellodeben tenerse en cuenta una serie denormas generales, como son, la comproba-ción de la existencia de nematodos trans-misores de virus antes de efectuar la plan-tación y, en su caso, realizar tratamientoscon nematicidas; cuidar la introducción de

plantones libres de virus y de nematodos,asi como la utilización, cuando ello seaposible, de variedades resistentes, y, porúltimo, el control de las plantas acompa-ñantes del cultivo para evitar las fuentesalternativas de alimento de nematodos yde infección vírica.

Resumiendo, deben cuidarse extremada-mente las medidas fítosanitarias que pre-vengan las infestación, no sólo para estegrupo de nematodos, sino también paratodos los ñtoparásitos, tales como el con-trol de viveros, la desinfección de planto-nes previa a la plantación y, como indi-camos antes, el estudio y, en su caso de-sinfección del suelo, antes de efectuar laplantación, la vigilancia de las malas hier-bas como reservorios del virus y/o del ne-matodo, y, en fin, el estudio de varieda-des resistentes.

Para la localización de estos nematodosen el suelo hay que tener en cuenta lascaracterísticas morfológicas, biológicas yecológicas de cada especie, tanto para rea-lizar un muestreo adecuado, como para laelección del método de extracción apropia-do, ya que la presencia de un solo ejem-plar de una especie transmisora de virus,representa un peligro para la plantacióna medio plazo.

Las poblaciones de este grupo de nema-todos, fluctúan mucho en su distribuciónvertical en el suelo, principalmente enfunción del contenido de agua del mismo,por lo que en muchas ocasiones se encuen-tran a profundidades superiores a los 50 cm.en las capas de gran contenido de arcillaque retienen la humedad en los periodosde sequía. Por lo tanto, para realizar unmuestreo adecuado hay que tomar lasmuestras a dicha profundidad, lo que ge-neralmente se realiza mediante el empleo

de sondas. Este factor es también impor-tante a la hora de planificar un trata-miento químico del suelo, ya que la mayorparte de las técnicas empleadas no permi-ten al producto alcanzar tales profundida-des, por lo que resulta ineficaz, máximesi tenemos en cuenta que las raíces delos árboles frutales si las alcanzan.

Debido a su gran tamaño, no son ade-cuados para su extracción los métodos ba-sados en la densidad de los nematodos,como son los de centrifugación, ya que aveces se pierden en el proceso de decan-tación, por ello, se consideran más efica-ces aquellos métodos que se basan en lamovilidad, como es el de FLEGG (1967).En el caso de especies muy grandes, comoL. macrosoma, deben utilizarse mallas deapertura de poro más gruesas que lo habi-tual, a fin de conseguir una mayor efi-cacia en la extracción.

Si tenemos en cuenta que de las 47especies de nematodos posibles transmiso-res de virus, que han aparecido asociadascon árboles frutales, solamente 9 de ellasestán comprobadas como vectoras de estasenfermedades y otras dos han aparecidoasociadas a síntomas de la enfermedad, sinque se haya comprobado experimental-mente su papel como tales, y, es muy po-sible que sean muchas más las especiesde este grupo de nematodos capaces deactuar como vectores de virus y su accióncomo tales se comprobará conforme, sepefeccionen las técnicas para su cultivo enel laboratorio, los estudios serológicos so-bre la relacción huésped-parásito, así co-mo las técnicas ultraestructurales que noslleven a un mejor conocimientoi del meca-nismo de transmisión.

Agradezco al Dr. Bello sus sugerenciasy ayuda.

ABSTRACT

ARIAS, M., 1983: Nematodos transmisores de virus de los árboles frutales,Bol. Serv. Plagas, 9: 167-181.A revision of papers on virus transmitter nematodes on fruit trees crops have

been carried out. A relation of the nematodes associated with such a diseases aswell as a description and a key for identification of the evidenced virus vector spe-cies are give. Finally, the transmission mechanisms and control measurements areanalyzed.

REFERENCIAS

En atención a la brevedad, se incluyen aquí únicamen-te aquéllas citas que no figuran en los trabajos de con-junto de GOODEY et al. (1965), MCELROY (1972) y LAM-BERTI (1974).

BLOOM, J. R., SMITH, S. H. and STOUFFER., 1968: Evi-dence that Xiphinema americanum transmits the cau-sal agent of Prunus stem pitting. Phytopathology,62: 667-668.

CADMAN, C. H. and LISTER, R. M., 1961: Relationshipbetween tomato rinspot and peach yelow bud mosaicviruses. Phytopathol. 51: 29-31.

CORTE, A., 1968: Soilborde viruses associated with apeach disease occuring in Northern Italy. TogBer. dt.Akad. LandwWiss. Berl., 97: 187-194.

FLEGG, J. J» M., 1967: Extraction of Xiphinema andLongidorus species from soil by a modification of Cobb'sdecanting and sieving technique. Ann. apl. Bio., 60:429-437.

FORER, L. B. and STOUFFER, R. F., 1982: Xiphinemaspp asociated with tomato ringspot virus infection ofPennsylvania fruit crops. Plant Disease, 66: 735-736.

GIUNCHENDI, L. e TACCONI, R., 1974: Deperimento dipeschi in rapporto alia virosi «buttertura del legno».Informatore Fitopatologico, 24: 5-8.

GOODEY, J. B., FRANKLIN, MARY nd HOOPER, D. J.,1965: The nematode parasites of plants catalogued un-der their hosts. Comm. Agrie. Bull., 214 pp.

HIRATA, A., 1972: Plant parasitic nematodes associated

with mulberry plants in Guama Prefecture. JapaneseJournal of. Nematology, 2: 20-22.

JONES, A. T., MCELROY, F. D. and BROWN, D. J. F.,1981: Tests for transmission of cherry leaf roll virususing Longidorus, Paralongidorus and Xiphinema ne-matodes. Ann. apl. Biol, 99: 143-150.

LAMBERTI, F., TAYLOR, C. E. and SEINHORTS, J. W.,1974: Nematode Vectors of Plant Viruses. NATO Ad-vanced Study Institutes Series. Series A. Plennum Press,460 pp.

LAMBERTI, F. and BLEVE-ZACHEO Teresa, 1979: Studies onXiphinema americanum sensu lato with descriptions offifteen new species (Nematoda, Longidoridae). Nemat.medit., 7: 51106.

MCELROY, F. D., 1972: Nematodes of tree fruits and smallfruits. In: Economic nematology. Edit, by Webster.Acad. Press. London 335-376.

POSNETTE, A. F. and PITCHER, R. S., 1974: Soil-bornevirus diseases of fruit plants. Advisory Leaflet, Minis-try of Agriculture, Fisheris and Food, n.° 564, 5 pp.

VUITTENEZ, A. et KUSZALA, J., 1971: Le virus de la mosai-que le l'arabis associé á une maladie á éations du ceri-sier (Prunus avium L.) chez les varietés á kirsch de laregion des Vosges. Ann. de Phytop., 3: 485-491.