MANEJO DE ENFERMEDADES EN CULTIVOS … · Ingeniero Agrónomo M.Sc. Fitopatologia. Programa de...

MANEJO DE ENFERMEDADES EN CULTIVOS TROPICALES

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EDITOR RODRIGO ORLANDO CAMPO ARANA

Ingeniero Agrónomo; M.Sc.; Ph.D. Profesor Titular

UNIVERSIDAD DE CORDOBA FACULTAD DE CIENCIAS AGRICOLAS

DEPARTAMENTO AGRONOMIA Y DESARROLLO RURAL 2014

UNIVERSIDAD DE CORDOBA


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FACULTAD DE CIENCIAS AGRICOLAS DEPARTAMENTO AGRONOMIA Y DESARROLLO RURAL


EDITOR RODRIGO ORLANDO CAMPO ARANA

Ingeniero Agrónomo; M.Sc.; Ph.D. Profesor Titular

Prohibida la reproducción total o parcial de esta obra Sin el permiso del autor

Montería, 2014


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FICHA BIBLIOGRAFICA MANEJO DE ENFERMEDADES EN CULTIVOS TROPICALES ©Rodrigo Orlando Campo Arana (Editor). Montería, Córdoba, Colombia, 2014 - 673 páginas Forma de citar El editor. Campo, A.R.O. 2014.


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PRESENTACION La enseñanza de la Fitopatología en Colombia, presenta una carencia de textos en español; además, los libros disponibles generalmente presentan información enfocada hacia la patología de cultivos de climas templados, no abordando la patología de los cultivos tropicales, que es en la cual se requiere información para formar a los Ingenieros Agrónomos de Colombia. Este documento fue desarrollado para suplir esta deficiencia ayudando a complementar los pocos documentos existentes sobre patología tropical, donde los autores que participaron son especialistas en estas áreas, con experiencia en el manejo integrado de patógenos de cultivos tropicales. Para la Universidad de Córdoba, Colombia, se constituye en el primer documento sobre el manejo de enfermedades en cultivos tropicales, abordando las áreas de Micología, Bacteriología, Nematología y Virología, aplicadas al manejo de las enfermedades. El contenido de esta obra es presentada en 23 capítulos, divididos en cinco unidades que se enfocan en las diferentes estrategias del manejo de las enfermedades en cultivos tropicales, envolviendo temáticas de diagnóstico, epidemiología y manejo de las enfermedades. En la unidad cinco se presentan ejemplos del manejo integrado en cultivos típicos del trópico como son el algodón, palma de aceite, plátano y banano, arroz y maíz. Esta obra servirá de apoyo a profesores que imparten la enseñanza de la fitopatología en las zonas tropicales de habla Hispana. También ayudará a los estudiantes en el proceso de aprendizaje., ya que al final de cada capítulo hay preguntas de autoevaluación del capítulo y en algunos casos se plantean ejercicios que servirá para afianzar el conocimiento. La temática abordada es respaldada con literatura actualizada y con buena profundidad, por lo que se constituirá en un documento útil para investigadores, docentes, Ingenieros Agrónomos, estudiantes de post-grado en Ciencias Agrarias y demás profesionales que laboran en Sanidad Vegetal. Rodrigo Orlando Campo Arana


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AGRADECIMIENTOS

A Dios padre, por la fortaleza que medió para escribir este libro A mi familia, por el apoyo incondicional que me brindaron, durante este año de trabajo. A la Universidad de Córdoba, a la Facultad de Ciencias Agrícolas y al Departamento de Agronomía y Desarrollo Rural, por el apoyo logístico. A los autores de los capítulos, que compartieron su tiempo y responsabilidad en la escritura de este libro. A la señora Martha Gómez, por la ayuda en la preparación de la portada del libro y en la diagramación del texto.

El Editor


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LISTA DE AUTORES Benjamin Pineda. Ingeniero Agrónomo, M.Sc. Fitopatología. Asociación Colombiana de Fitopatologia y Ciencias afines, ASCOLFI. [email protected]. Francia Varón de Agudelo. Ingeniera Agrónomo M.Sc. Fitopatología. Asesora programa de plagas y enfermedades. Área Fitopatología. Ceniplama. [email protected] Greicy Andrea Sarria Villa. Ingeniera Agrónoma M.Sc. Fitopatología. Programa de plagas y enfermedades. Área de Fitopatología. Cenipalma. [email protected]. Gustavo Prado. Ingeniero Agrónomo M.Sc. Fitopatologia. Programa de arroz, CIAT. [email protected] Laercio Zambolim. Ingeniero Agrónomo Ph.D. Fitopatología. Docente Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, M.G. Brasil. [email protected] Mildred Zapata Serrano. Bióloga Ph.D. Bacteriología de Plantas. Catedrática e Investigadora Docente. Universidad de Puerto Rico, EEA-RUM. Mayagüez, Puerto Rico. [email protected] Nelson E. Villarreal Pretelt. Ingeniero Agrónomo Esp. M.Sc. Sanidad Vegetal. Instituto Colombiano Agropecuario, ICA. Montería. [email protected] Rodrigo Orlando Campo Arana. Ingeniero Agrónomo Ph.D. Fitopatología. Docente Universidad de Córdoba, Colombia. [email protected]. Vicente Rey V. Ingeniero Agrónomo M.Sc. Fitopatología. Proyecto Sigatoka negra, CENIBANANO, Asociación de Bananeros de Colombia. AUGURA. [email protected]


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Unidad III: Epidemiologia vegetal

CAPITULO 8 - Epidemiologia tropical: Generalidades

CAPITULO 9 - Evaluacion de epidemias

CAPITULO 10 - Curvas de progreso de la enfermedad


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Capítulo 8: EPIDEMIOLOGIA TROPICAL: GENERALIDADES

Rodrigo Orlando Campo Arana11

8.1. INTRODUCCION

Se entiende por epidemiología (epifitia) el desarrollo extensivo y más o menos severo de una enfermedad en una población de plantas, es el término equivalente a “Epidemia” en los humanos y “Epizootia” en los animales. 8.1.1. Definiciones

La epidemiología ha sido aceptada como una disciplina de la fitopatología a partir de 1960. Como componente nuevo en la ciencia agronómica ha dado lugar a innumerables definiciones en la literatura científica. A continuación se presentaran algunas de ellas citadas en (Campbell and Madden, 1990). Vanderplank (1963). Epidemiología es la ciencia que estudia las enfermedades en las poblaciones de la planta. Kranz (1974). Es el estudio de las poblaciones patógenas en las poblaciones de hospedantes bajo la influencia de los factores ambientales y la intervención humana. Zadoks and Koster (1976). Epidemia es el comportamiento en el mundo de las enfermedades epidémicas en los humanos; en los animales se define con el termino Epizootia y en las plantas como Epifitiologia; sin embargo, el termino epifitiología no fue aceptado por la fitopatología, empleándose hoy en día el termino epidemiología propuesto por Vanderplank. En general las definiciones anteriores coinciden al definir epidemiología como una interacción entre poblaciones de patógenos dentro de poblaciones del hospedero. Zadoks y Chein (1979) determinaron que la epidemología tiene que ver con las interacciones hospedante - patógeno que generan enfermedad y ocasionan perdidas en los cultivos.

11Rodrigo Orlando Campo Arana. Ingeniero Agrónomo Ph.D. Fitopatología. Docente Universidad de Córdoba,

Colombia. [email protected].


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Esas interacciones son dependientes del medio ambiente (factores bióticos y abióticos) y de la intervención del hombre. 8.1.2. Importancia de la epidemiología en el manejo de las enfermedades

El propósito de la epidemiología es estimar el potencial del riesgo de las enfermedades económicamente importantes, por cuanto es posible definir en función del medio ambiente un nivel de resistencia, para el cual los riesgos de pérdidas sean bajos o nulos. Si el riesgo de epidemia es bajo, puede ser posible seleccionar una estrategia donde se combinen variedades o líneas más productivas con niveles de resistencia intermedios. En relación a la expresión de una enfermedad en una región se emplean los términos de epidemia , pandemia , epidemia policiclica , epidemia poliética , siendo importante que el estudiante tenga claridad en cada uno de estos términos (Bergamin, 1995). La epidemiología se ha convertido en una herramienta científica en el control de enfermedades y en la racionalización del control químico, mediante la determinación de los niveles de daño económico. Entre 1950 - 1960 Vanderplank comienza a transformar la fitopatología descriptiva en una ciencia cuantitativa, siendo una realidad a partir de 1963 con su publicación “Epidemics and control”. En este módulo nos referiremos a la epidemia vegetal como el aumento de la enfermedad en una población de plantas en relación a la intensidad (incidencia o severidad) y/o extensión (área del cultivo o área geográfica). 8.1.3. Avances tecnológicos en la epidemiologia

La epidemología se ha valido de otras ciencias para un avance tecnológico como la física y la electrónica ya que ha permitido obtener equipos para registro de datos climáticos, técnicas de sensores remotos y computadores, permitiendo el análisis matemático, generación de modelos de simulación. Esto ha permitido el análisis matemático, de un elevado número de variables compuestas de centenares de datos obtenidos en los diversos procesos de investigación fitopatológica. Los nuevos modelos de simulación al computador permitieron manejar muchas más variables y entender mejor el manejo de las epidemias. Los estudios epidemológicos básicos implican conocer bien el patógeno - planta - medio ambiente; por lo tanto, debe conocer el ciclo de la enfermedad, forma de diseminarse, efecto del medio ambiente.

En los últimos años la epidemiología ha evolucionado convirtiéndose en una ciencia altamente ecológica, teniendo el epidemiólogo que valerse de otras aéreas biológicas como la taxonomía, fisiología vegetal, ecofisiología, genética, micología, bacteriología, matemática, informática etc. Para poder entender no solo los diferentes procesos de la


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epidemias sino también las estrategias en el manejo integrado de ella (Zadockz y Schein, 1979). En esta unidad se pretende explicar los conceptos básicos de la fitopatología y las diferencias entre epidemias de climas tropicales y epidemias de climas templados.

8.2. EPIDEMIA COMO UN SISTEMA

El hombre modificó el ecosistema, transformándolo en agroecosistema, con el fin de manejarlo y aprovecharlo al máximo trayendo en consecuencia, desbalance del sistema natural, reducción de la variabilidad genética del huésped, reducción en la diversidad del clima, aparición de epidemias vegetales, contaminación ambiental, problemas sociales y pérdidas económicas. En consecuencia de estos cambios en el agroecosistema se propicia el establecimiento de las epidemias; luego para el manejo de una epidemia es necesario hacer un abordaje sistémico de del agroecosistema (Bergamin y Amorim, 1996)

Abordaje sistémico:

Bergamin y Amorin (1996) afirman que el abordaje sistémico es más, una filosofía que metodología. Se fundamenta en la necesidad de entender la enfermedad como un sistema, bien sea para controlarla o compararla con otros sistemas. Esto permitirá reconocer el problema, definir objetivos, elaborar proyectos de investigación, desarrollar modelos. El interés epidemiológico de analizar las epidemias como un sistema permite analizar las interacciones patógenas, huésped, ambiente; desde el punto de vista ecológico cualquier estímulo en el sistema ocasionará una respuesta.

La epidemiología se apoya en la ecología para entender los diferentes componentes jerárquicos en el cual se quiere abordar la epidemia para establecer las medidas bien sea de cuantificación, identificación ó manejo (Figura 8.1). El nivel donde normalmente se trabaja la epidemiología vegetal es el patosistema el cual es definido como un subsistema del ecosistema el cual es definido como el fenómeno del parasitismo, el cual es el centro de investigación de la epidemia (Robinson, 1976).

El agro-ecosistema es un ecosistema modificado por el hombre; el sistema de producción vegetal se refiere al tipo de cultivo, manejo e interacciones que hace el hombre para incrementar la producción; mientras que, el patosistema se refiere al estudio del parasitismo (Bergamin y Amorin, 1996). El estudio epidemiológico a nivel de patosistema permite determinar cuál componente presenta mayor factibilidad para el manejo de la epidemia, presentándose diferentes opciones a seguir para cada uno de los componentes (Figura 8.1).


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Vale et. al., 2004, proponen dentro de los estudios de diferente epidemias vegetales tener una visión holística del patosistema y sus relaciones entre los principales factores relacionados al desarrollo de las epidemias vegetales (patógeno, hospedero, ambiente) y de como el hombre actúa sobre cada uno de ellos. Esto con lleva a involucrar a demás de los componentes internos de la epidemia, los componentes externos tales como la sociedad, la economía y el ecosistema. Dentro de esa visión holística se debe incluir las variables tiempo y espacio, por ser un proceso dinámico.

Figura. 8.1. Niveles jerárquicos de ecosistemas, agroecositemas y patosistemas (modificado de Bergamin y Amorin, 1996).

8.3. ELEMENTOS DE UNA EPIDEMIA

Para que se desarrolle una enfermedad en proporciones epidémicas es necesario que ocurra una perfecta interacción entre la población de plantas susceptibles, la presencia de patógenos virulentos y las condiciones ambientales favorables para el desarrollo del patógeno. Si uno de estos factores no se encuentra sincronizado con los otros dos, no podrá ocurrir la epidemia. El nivel de epidemia que se desarrolle dependerá básicamente de la sincronización de estos factores. Un cuarto elemento importante para el desarrollo de la epidemia es el tiempo, que se refiere a la duración de todos los tres factores ya mencionados ya que de esta duración va a depender el nivel de daño en la planta. Estos elementos constituyen los elementos del tetraedro de la epidemia. El hombre es otro elemento importante que puede influir en el desarrollo de la epidemia, ya que a través de


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las practicas agronómicas puede influir en el desarrollo de las epidemias, por lo que se ubica en el vértice superior del tetraedro ya que él tiene la facultad de interactuar con los elementos del tetraedro (Agrios, 2007).

8.4. CONDICIONES QUE AFECTAN EL DESARROLLO DE LAS E PIDEMIAS

La enfermedad es el resultado de la interacción de un patógeno con su huésped, pero la intensidad de esta interacción es afectada por los factores ambientales. Aunque esos factores no son los agentes causales de la infección de ellos depende la mayoría de los eventos que constituyen el proceso de la infección; aunque algunos epidemiológicos explican las epidemias como la interacción de estos tres factores, simbolizándolo en un triángulo; Fry, 1982, representa la epidemia con un cuarto elemento al considerar el tiempo como elemento básico de la epidemia. Estos autores no consideraron al hombre, elemento importante en el manejo del agroecosistema y factor decisivo del patosisytema (Bergamin y Amorim, 1996), siendo importante involucrarlo como otro factor que participa en el desarrollo de las epidemias del agroecositema (Chaube y Singh, 2000). Agrios, 2007, modificó el tetraedro adicionándole la actividad humana (Figura 8.2).

Figura 8.2. Pirámide que representa las interrelaciones que existen entre los factores que intervienen en las epifitias

A continuación se presenta un resumen de los factores que afectan el desarrollo de las epidemias presentada en diferentes fuentes bibliográficas (Campbel y Madden, 1990; Chaube y Singh, 2000; Vale et. al., 2004).


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8.4.1. Factores del huésped: Se han encontrado varios factores agronómicos que al ser manipulados por el hombre de forma inadecuada pueden ocasionar el desarrollo de epidemias vegetales. A continuación se mencionaran algunos de ellos con ejemplos identificados en cultivos tropicales en la Costa atlántica colombiana.

• Resistencia genética: el uso de genotipos susceptibles predispone la presencia de

epidemias vegetales; tal como ocurre cuando se siembra el cultivar de ñame regionalmente conocido como concha de coco Dioscoreaalata, desarrollándose epidemia de antracnosis Colletotrichumgloeosporiodes la cual impide la formación del tubérculo causando pérdidas económicas; mientras que la siembra de l cultivar Diamante 22, resistente a la enfermedad garantiza la no presencia de la epidemia y la buena producción.

• Nutrición de la planta: Algunos nutrientes pueden inducir bien sea resistencia o

susceptibilidad a enfermedades causados por ciertos patógenos. Algunos nutrientes vienen siendo aplicados como inductores de resistencia a fitoenfermedades con buen éxito, por ejemplo en San Isidro Córdoba; en aplicaciones foliares de fosfito de potasio en plantas de maracuyá se obtuvo control de la antracnosis tanto en el follaje como en los frutos, dando igual sanidad que cuando se realizaron aplicaciones de fungicidas. Otro ejemplo experimental fue la aplicación de fosfito de potasio en plántulas de berenjena el cual protegió la planta a nivel de invernadero, contra la marchitez vascular causada por Fusarium oxysporum.

• Fenología de la planta: en el manejo de las enfermedades es importante conocer en

cual fase fenológica la planta es susceptible a las diferentes enfermedades, lo cual nos permite actuar oportunamente en el manejo. En el caso del ñame Dios coreaalata se ha determinado que la antracnosis Colletorichum gloeosporioides en el Caribe húmedo se manifiesta desde el inicio de la fase de tuberización, considerándose la fase vegetativa tolerante a la enfermedad.

• Distancia de siembra: la distancia de siembra en un cultivo es un factor determinante

de la producción; mas también es un factor cultural importante en el manejo de las enfermedades ocasionada por patógenos tanto foliares como radiculares al dispersarse de planta a planta al entrar en contacto entre sí bien sea con el follaje o con las raíces. Por ejemplo hace 10 años atrás, las perdidas por pudrición de capsulas en el cultivo del algodón eran superiores al 20%, en ese entonces las plantas alcanzaban una altura superior a 1.80m generando en el interior del cultivo altas humedades. Hoy en día las


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pérdidas de la pudrición en el Caribe húmedo han reducido al bajarse la altura de la planta con reguladores de crecimiento, incrementando la circulación del aire entre los surcos, lo cual redujo la humedad relativa dentro del cultivo. Otro ejemplo en la región ha sido en palma africana que se ampliaron las distancia entre plantas de 7m a 9m con el fin de reducir el contacto de las hojas de las plantas y bajar la dispersión de Phytopthora palmivora causante de la pudrición del cogollo de la planta.

• Época de siembra: Este factor es determinante en el manejo de enfermedades, donde

se aplica el principio de la evasión. Por ejemplo el cultivo del maíz en el valle del Sinú se siembra entre los meses de abril a mayo cosechándose en los meses de julio y agosto, época lluviosa lo que ocasiona pérdidas hasta del 30% por la pudriciones de los granos de la mazorca; mientras que si se siembra entre los meses de septiembre y octubre la cosecha se realiza en los meses de enero a febrero no obteniendo pérdidas por pudriciones de la mazorca. Otro ejemplo es la siembra tardía del algodón en el mes de octubre, es afectado por Ramularia aerola, con pérdidas del 25%; mientras que si se siembra en agosto, la enfermedad si se manifiesta no causa pérdidas económicas.

• Uniformidad genética: Las grandes epidemias a nivel mundial se deben a la siembra de

monocultivos genéticamente uniforme como ha sido la roya del café en la variedad arabico, la sigatoka negra en plátano hartón, mosaico de la caña de azúcar en todas las variedades, Tizón tardío de la papa en todas las variedades de papa. En el Caribe Colombiano en la década de los 80 hubo una fuerte epidemia en ñame Dioscoreaalata con pérdidas superiores al 80% por la siembra de monocultivos del genotipo criollo Concha de Coco; otro ejemplo ocurrido en el departamento de Córdoba fue la desaparición de más de 200 ha del cultivo de la maracuyá por causa de la antracnosis, generada por la alta susceptibilidad de los genotipos sembrados y la baja variabilidad genética entre ellos. 8.4.2. Factores del patógeno Los patógenos para llegar a causar una epidemia requieren de altas poblaciones, ser virulentos y tener fácil dispersión; sin embargo, requieren tener huéspedes susceptibles para poder multiplicarse y dispersarse bien sea en el cultivo, en una localidad o en una región geográfica. La densidad de propágulos es un componente de las epidemias. Disponibilidad , viabilidad y dispersión de propágulos infectivos son factores importantes que contribuyen en la tasa de desarrollo, duración y extensión geográfica de la epidemia. La densidad poblacional del patógeno dependerá de la interacción genotipo-estado de crecimiento del huésped y del ambiente.


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Hongos . Producen propágulos que pueden dispersarse en diferentes direcciones; pueden producir conidias, esporas sexuales, zoosporas, oosporas, clamidosporas, sclerocios etc. Cada una de estas estructuras tiene su técnica para ser monitoreadas. Nematodos . Número de huevos, cistos, número de juveniles, número de machos, número de hembras. Virus, micoplasmas, fitoplasmas . Raramente se encuentran como cantidades discretas o propágulos independientes. Generalmente se asocian con plantas hospedantes, vectores (insectos, nemátodos, hongos).

� Disponibilidad, viabilidad y virulencia: a mayor disponibilidad de patógenos virulentos cerca del huésped mayor es la posibilidad de que ocurra una epidemia. Uno de las estrategias para evitar las epidemias consiste en reducir la cantidad de inoculo presentes en campo cuando se está trabajando con plantas susceptibles. Por ejemplo una de las estrategias del manejo de la sigatoka negra en plátano es la reducción del inoculo virulento en el campo mediante el deshoje o erradicación de partes de la hoja con signos del patógeno.

� Reproducción y desimanación: la forma de reproducción del fitopatogeno es un factor determinante en el desarrollo de las epidemias; mientras que los hongos, bacterias y virus en corto tiempo producen una gran cantidad de propagulos, los nematodos producen unos pocos individuos; sin embargo en el caso de las bacterias y los virus la epidemias van a depender de los respectivos vectores. Esto hace que las epidemias fungosas sean más frecuentes en los cultivos. Otro factor importante es la duración del ciclo de la enfermedad donde las epidemias monociclicas solo tienen un solo ciclo durante el cultivo lo que el inoculo producido solo actuara en la siembra siguiente; mientras que las enfermedades policiclicas producen muchos ciclos de enfermedades en el mismo cultivo, siendo estos muy cortos, lo que beneficia la presencia de grandes epidemias en corto tiempo.

8.4.3. Factores ambientales Las condiciones ambientales en el dosel de la planta y en la rizosfera del suelo antes y después del contacto del patógeno y del hospedero afectan el desarrollo de la enfermedad, dependiendo básicamente del ambiente; luego si conocemos esas condiciones ambientales que favorece la epidemia podremos establecer medidas preventivas para evitar el desarrollo de la epidemia; luego sabiendo como las condiciones ambientales afectan la sobrevivencia del patógeno, la infección, la


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esporulación, dispersión del inoculo, mecanismos de defensa de las plantas, interacciones entre los microorganismos bien sea del dosel o del suelo; sin lugar alguna se podría buscar estrategias efectivas en el manejo de la epidemia. A continuación se presentará en forma resumida los factores ambientales que más inciden en el desarrollo de epidemias de acuerdo al ciclo de la enfermedad (Tabla, 8.1). Tabla 8.1. Variables climáticas que afectan el desarrollo epidemias vegetales (Tomado de Vale et. al., 2004)

CICLO DE LA ENFERMEDAD VARIABLE CLIMATICA

Infección Lluvia, orvalio, neblina, temperatura, periodo de humedad foliar, duración del periodo de humedad

Incubación, latencia, y crecimiento de lesiones

Temperatura de la hoja

Esporulación Humedad libre en las hojas, humedad relativa alta, temperatura, luz y radiación.

Dispersión Velocidad del viento, temperatura, humedad relativa, humedad libre en la hoja, lluvia, salpique de lluvia

Sobrevivencia Temperatura, humedad relativa, radiación

8.4.2. PATOLOGÍA DE PLANTAS TROPICALES

Patología de plantas tropicales? Será diferente de la fitopatología tradicional ?. Será necesario establecer una diferencia entre la patología de cultivos templado y la patología de cultivos tropicales? Al respecto muchos fitopatólogos se han pronunciado coincidiendo que no es necesario; sin embargo, anotan que existen diferencias entre estas principalmente en la discontinuidad del inóculo entre estaciones climáticas debido en el caso del trópico, a la ausencia de la estación fría (presencia de nieve) por un largo periodo (Bergamin y Amorim, 1996). En las regiones templadas la cadena de infección de los patógenos es interrumpida en la estación de invierno; mientras que, en la región tropical el patógeno crece continuamente debido a la falta de periodos prolongados de bajas temperaturas (congelamiento). Esta diferencia patológica entre las regiones tropicales y temperadas establece la necesidad de manejar diferencias en relación a la epidemiología, siendo planteada variantes de los parámetros estudiados por presentarse continuidad del inóculo entre una estación y la siguiente; además, la rotación de cultivos entre diferentes especies es bajo y las enfermedades epidémicas van hacer menos dependientes del clima lo que


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dificultaría el establecimiento de sistemas de previsión o de alerta para el manejo de las enfermedades (Tabla 8.2). Tabla 8.2. Resumen de las principales características epidemiológicas de las regiones tropicales, subtropicales y templadas. (Bergamin y Amorim, 1996).

CARACTERÍSTICA TROPICAL Y SUBTROPICAL TEMPLADO

1. Continuidad del inóculo

• Entre estaciones del cultivo • Entre ciclos del patógeno

2. Epidemia y endemia • Epidemia explosiva • Epidemia tardía • Epidemia poliética

• Reversible • Irreversible • Endemia

• Epidemia/endemia cíclica 3. Estrategia de sobrevivencia • Inóculo inicial

• Periodo infeccioso y No. De esporos (N) • Eficiencia ( E )

• Tasa aparente de infección ( r )

Alto Bajo Rara Común Común Atípica Típica Común Común

Baja Alta Común Común Poco común Típica Atípica Rara Rara Raro Común Típico Atípico


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Tabla 8.2. (Continua). Resumen de las principales características epidemiológicas de las regiones tropicales, subtropicales y templadas. (Bergamin y Amorim, 1996).

CARACTERÍSTICA TROPICAL Y

SUBTROPICAL TEMPLADO

4. Estrategia de sobrevivencia • Inóculo inicial

• Periodo infeccioso y No. De esporos (N) • Eficiencia ( E ) • Tasa aparente de infección ( r )

5. Cantidad final de la enfermedad

Como función principal de:

• Inóculo inicial ( Xo ) • Taxa aparente de infección (r) • Nuevas infecciones • Crecimiento de la lesión

6. Tasa aparente de infección como función principal de: • Periodo latente (p)

• Esporulación (N) • Velocidad de crecimiento lesión

7. Enfermedad y clima • Enfermedad menos dependiente clima • Enfermedad más dependiente clima

8. Miscelánea • Número de enfermedades por cultivo

• Daños por enfermedades Uso de fungicidas

Común Raro Atípico Típico Atípico Atípico Típico Común Poco común Alto X Y

Típico Típico Atípico Poco común Común Bajo X 10 Y


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8.6. PREGUNTAS DE AUTOEVALUACION A. Investigar: 1. ¿Quien fue Vanderplank? ¿Donde nació? ¿Donde realiza sus investigaciones? ¿Cuál

es su importancia en la fitopatología? 2. ¿Qué Impacto puede causar las alteraciones globales (cambio climático) sobre las

enfermedades frecuentes en los climas tropicales, tales como la antracnosis, la bacteriosis y las virosis?

3. De el nombre de 10 epidemias importantes en Colombia 4. De el nombre de 10 epidemias importantes en el mundo 5. De el nombre de cinco epidemiólogos nacionales B. Responder:

1. ¿Cuál es la importancia de la epidemiología en el manejo de las enfermedades? 2. ¿Por qué se debe aborda la enfermedad como un sistema? 3. En el manejo de las enfermedades ¿porque es importante enfocar los estudios hacia el

patosistema? 4. ¿Cuál es la importancia del estudio ambiental dentro de la interacción huésped

patógeno? 5. ¿Cuáles son los factores agronómicos que pueden influenciar en el desarrollo de las

epidemias?

8.7. COMENTARIOS FINALES

La epidemiología se ha constituido en una herramienta importante para el control de las enfermedades de las plantas y para el uso racional del control químico, ya que con el uso de las herramientas epidemiológicas se puede determinar los niveles de daño económico y a partir de qué momento se deben usar los agrotóxico. El estudiar los componentes de los diferentes factores que participan en el desarrollo de la epidemia en el patosistema, sin lugar a dudas ayudará a resolver la estrategia más adecuada en el manejo de la enfermedad.


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8.8. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

• Agrios, G.N. 2007. Fitopatologia. 2a ed. Limusa, Mexico. 838p. • Bergamin, F.A. 1995. Conceitos e objetivos. Pp. 540-553. In: Manual de fitopatología.

Eds. Bergamin, F., Kimati, H., Amorim, L.: Agronomía Ceres. Vo. 1. Sao Paulo. • Bergamim, F.A. y Amorim, L.1996. Doenças de plantas tropicais: epidemiologia e

controle econômico. Ed. Agronomía Ceres. São Pauo. 289p. • Campbell, C.L., and Madden, L.V. 1990. Introduction to plant disease epidemiology.

John Willey and Sons. New York. 532p. • Chaube, H.S. y Singh, U.S.2000. Plant disease management: principles and practices.

CRC press. Boston. 319p. • Fry, W.E. 1982. Principles of disease management. Academic Press, Inc. New York.

378p. • Kranz, J. 1974. Epidemiology, concepts and scope. Pp. 26-32. In: current trends in plant

pathology. Raychaudhuri, S.P., Verma, J.P. (eds). University of Lucknow, Lucknow. • Robinson, R.A.1976. Plant pathosystems. Springer-Verlag, Berling.184p

• Vanderplank, J.E. 1963. Plant diseases: Epidemics and control. Academic. New York. 344p.

• Vale, F.X.R., Zambolim, L., Costa, L.C., Liberato, J.R. y Dias, A. 2004. Natureza das epidemias, pp.21-46. In:Epidemiologia aplicada ao manejo de doenças de plantas. Vale, F.X.R., Jesus-Junior, W.C. e Zambolim, L (eds.): Editora Perfil, Belo Horizonte. 532p.

• Zadoks, J.C. and Koster, L.M. 1976. A historical survey of botanical epidemiology: a sketch of the development of ideas in ecological phytopathology. Meded.Land-bouwhogeschool Wageningen, Netherlands 76(12).56p.

• Zadoks, J.C. and Schein, R.D.1979. Epidemiology and plant disease management. Oxford University Press. USA. 426p.

8.9. BIBLIOGRAFIA RECOMENDADA

• Campbell, C.L., and Madden, L.V. 1990. Introduction to plant disease epidemiology. John Willey and Sons. New York. 532p.

• Kranz, J. 1974. Epidemiology, concepts and scope. Pp. 26-32. In: current trends in plant pathology. Raychaudhuri, S.P., Verma, J.P. (eds). University of Lucknow, Lucknow.

• Zadoks, J.C. and Schein, R.D.1979. Epidemiology and plant disease management.Oxford University Press. USA. 426p.


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Capítulo 9: MONITOREO DE EPIDEMIAS

Rodrigo Orlando Campo Arana12 9.1. INTRODUCCION

El monitoreo de la epidemia es tan importante como el diagnostico, estos son pilares fundamentales para establecer las estrategias más adecuadas y el momento exacto del manejo de las enfermedades, antes de que estas se conviertan en epidemia. La cuantificación de la enfermedad es importante en la fitopatología pues nos permite evaluar la resistencia de diferentes genotipos a las enfermedades, evaluar efecto de varios tratamientos a determinada enfermedad, evaluar la fenología en la cual la planta es más susceptible y determinar el momento oportuno para iniciar los tratamientos de control de la epidemia. El monitoreo de las epidemias, debe ser realizado por personal experimentado, entrenado, dada la importancia de ser precisos y exactos en la evaluación para poder dar una información confiable (Campbell and Madden, 1990). En la evaluación de enfermedades Kranz (1988) consideró importante dos componentes: 1. La evaluación de la enfermedad, 2. Las técnicas de muestreo. Estos componentes serán discutidos en este capítulo, donde el estudiante se entrenará en los diferentes métodos del monitoreo de las epidemias, involucrando los métodos de evaluación en los componentes de la epidemia, huésped, patógeno y ambiente. 9.2. MONITOREO DEL HUÉSPED Los fitopatologos han ignorado en la mayoría de las veces la medida del huésped sobre el cual se desarrolla la enfermedad. Si comparamos la enfermedad en dos tiempos diferentes y se observa igual porcentaje de lesiones sobre el huésped se concluye que la enfermedad no ha incrementado en el tiempo. Sin embargo el huésped ha crecido y doblado en tamaño entre los dos tiempos de evaluación; luego la enfermedad también se ha doblado (Campbell y Madden, 1990).

21Rodrigo Orlando Campo Arana. Ingeniero Agrónomo Ph.D. Fitopatología. Docente Universidad de Córdoba,



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En las evaluaciones es importante conocer del huésped como son las diferentes etapas de desarrollo; además se debe llevar información del cultivo tales como fecha de siembra, distancia de siembra, fertilidad, población de malezas; esto con el fin de comparar epidemias (Campbell y Madden, 1990). Las medidas del crecimiento del huésped se apoyan con los diferentes métodos empleados en la fisiología vegetal para el crecimiento de la planta, siendo importante definir en qué fase fenológico es afectado el cultivo y conocer cómo afecta la enfermedad el crecimiento y desarrollo de la planta. James (1971) es de los pioneros en presentar información de cómo evaluar enfermedades y en qué fase fenológica se deben realizar para evaluar roya en trigo, gota en papa escaldado en hojas de cebada, roya en cereales, manchado foliar en alfalfa, manchado bacteriano en frijol. El hospedero puede ser medido con base al peso seco; esto se da con muestras destructivas y con base al área foliar, siendo más utilizado el índice del área foliar (Zadoks y Schein, 1979). En las evaluaciones de enfermedades desde el punto de vista epidemiológico es importante determinar. Entre las mediciones más utilizadas tenemos (Campbell y Madden, 1990). 1. Índice del área foliar, puede ser medida por los siguientes métodos: • Métodos directos. o Contaje de número de hojas o Peso de hojas secas caídas bajo la copa o Estimativa visual del área cubierta por hojas y el área descubierta del suelo, usando molduras cuadráticas sobre el cultivo. o Método del disco o Medidor de área foliar o Peso de la materia seca o fresca • Métodos alométricos o Relación del área foliar con el tallo del árbol • Métodos indirectos o Radiación solar incidente, refletida, interceptada 2. Altura de la planta 3. Volumen de raíces 4. Longitud de raíces 9.3. MONITOREO DEL MEDIO AMBIENTE El conocimiento del efecto de las condiciones meteorológicas sobre las enfermedades nos da información tanto para el manejo de las enfermedades como para


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investigaciones. Por ejemplo cuanto tiempo y a que temperatura debe permanecer una planta inoculada para que exprese los síntomas. La mayoría de los sistemas de previsión se fundamentan en la interacción patógeno variables meteorológicas. El clima puede ser subdividido en macroclima, representa condiciones meteorológicas predominantes entre 50 a 100 km; mesoclima 100m a 1000m y microclima varia de 1mm a 300m, normalmente en fitopatologia lo conforma el área de influencia de la copa de la planta (Vale et. al., 2000 ). 9.3.1. Toma de datos Es importante contar con una estación meteorológica. Los aparatos deben garantizar precisión en relación al tiempo. En epidemiología es importante contar con datos continuos. Un termohigrografo es un aparato que da buena información en los estudios epidemiológicos. Las mediciones climáticas más importantes son la Temperatura (máxima y mínima); Humedad relativa del aire, Lluvia, punto de rocío, viento y radiación solar (Vale et. al., 2004). 9.4. MONITOREO DEL PATÓGENO

Existen varias metodologías para detectar la presencia de los fitopatogenos en el campo, a continuación se enumeran las más comunes (Rotem, 1987).

1. Atrapa esporas . Puede ser fabricada con láminas porta objetos colocándolas a diferentes altura dentro del cultivo, adicionar vaselina como adherente.

2. Laminas porta objetos enterradas en el suelo a diferentes profundidades, para capturar hongos y bacterias del suelo.

3. Trampas de succión

4. Captura de insectos . Determinar cantidad de inoculo presentes en insectos.

5. Uso de medios selectivos . Permite determinar la presencia del fitopatogeno en estudio.

6. contaje directo en el suelo . Puede cuantificarse el número de esclerocios presentes


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7. Cultivos trampas. Siembras tempranas de plantas susceptibles, antes de la siembra del cultivo comercial, permite identificar la llegada del patógeno antes de que se disperse en el cultivo comercial.

9.5. MONITOREO DE LA ENFERMEDAD

Se apoya en las matemáticas y en la computación para analizar los sistemas de producción y comprender la dinámica de la epidemia, mediante modelos matemáticos. La epidemiología analiza cuantitativamente la relevancia de cada variable que conforma el patossistema; siendo el uso de la regresión una de las herramientas matemáticas más empleada (Kranz, 1974). La cuantificación se basa en los siguientes principios:

1. Todo modelo o proceso biológico es la expresión de dinámica y se puede describir en una ecuación

2. En un modelo biológico puede ser predecido y calculado su probabilidad 9.5.1. Medición de la epidemia

En el análisis del patossistema es importante cuantificar tanto al huésped como a la enfermedad. Mediante la regresión se estudia y mide el hospedero y la enfermedad. Antes de continuar adelante es importante conocer los siguientes conceptos empleados en la cuantificación de la epidemia (Chaube y Singh, 2000). Fitometría : cuantificación del huésped (Estados fenológicos) Es la cuantificación del huésped. Es importante determinar o conocer las diferentes etapas o fases fenológicas de la planta y en cuál de esas fases la planta es más susceptible; esto permitirá asociarla con las posibles pérdidas en los rendimientos. Fisiológicamente existen para la mayoría de las plantas cultivadas escalas de la fenológia de la planta, siendo estas mismas usadas en la epidemiología (Figura 9.1). En las evaluaciones epidemiológicas es importante en las evaluaciones, hacer la cuantificación en plantas en el mismo estado de desarrollo; así como, la ubicación y tamaño de la muestra. Por ejemplo evaluación de la roya del café debe determinarse el número de plantas por tratamiento y el número de la rama a evaluar.


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Figura 9.1. Escala fenológica del maíz (James, 1971). 0= preemergencia; 1=emergencia; 2= hoja cotiledonar abierta; 3= dos hojas completamente abiertas; 4= lígula de la cuarta hoja visible; 5=lígula de la octava hoja visible; 6= lígula de la decima segunda hoha visible; 7=eje central de la flor masculina visible; 8= flor masculina completamente visible; 9=planta completamente desarrollada y granos formados.

Patometría: cuantificación de la enfermedad S refiere a la cuantificación de la enfermedad. Los métodos más empleados son la determinación de la Incidencia de la enfermedad (número o proporción de plantas enfermas que muestren cualquier tipo de síntoma) y la Severidad de la enfermedad (proporción del área o cantidad de tejidos de la planta que está enferma. La patometria se emplea en los siguientes casos: 1. Realizar estudios de manejo de la epidemia 2. Determinar la eficiencia de un fungicida o de tratamientos 3. Caracterizar la resistencia del huésped 4. Hacer curvas de progreso de la enfermedad. 9.5.2. Problemas en la evaluación de las enfermedad es

Los métodos de estimación de la enfermedad radican en la falta de uniformidad en los criterios de evaluación. Los métodos más empleados son la Incidencia de la


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enfermedad, La severidad, la intensidad. Otros problemas en las evaluaciones se refiere al evaluador la “acuracy” (exatitud) y la “precision” (fiabilidad). El primero se refiere a la cercanía del verdadero valor de la enfermedad, y la “precisión” se refiere a la repetitividad o variación asociada con la muestra estimada, que tan bajo o elevado están las evaluaciones de la línea real. En la Figura 9.2 se ilustran el resultado de tres evaluadores como si fuera un tiro al blanco. El primer evaluador, todas las plantas evaluadas coincidieron con el valor real, determinándose que fue exacto y confiable al tener la calificación real en todas las evaluaciones; el segundo evaluador no dio en el blanco y en todas las evaluaciones cometió el mismo error, bien sea dando valores por encima o por debajo del valor real, determinándose que no fue exacto mas cometió siempre el mismo error. El ultimo evaluador, presento valores por encima y por debajo del valor real, determinándose que no fue ni exacto ni es confiable (Campbell y Madden, 1990).

Figura 9.2. Izquierda: Evaluador exacto y preciso; Centro: Evaluador inexacto pero muy cercano a la realidad; Izquierda: Evaluador sin exactitud y sus notas no están cercanas a la realidad (Campbell y Madden, 1990).

9.6. MÉTODOS DE EVALUACIÓN DE LA ENFERMEDAD

La evaluación de las enfermedades o patometría, tiene como objetivo evaluar la intensidad, esto es la cantidad de la enfermedad en una población de plantas. Esta medición debe realizarse previa para determinar la estrategia de manejo más apropiada; por lo tanto es importante tener patrones uniformes y universales que permita cuantificarla eficientemente la enfermedad. Los métodos más empleados son la incidencia y severidad, siendo importante para el ingeniero agrónomo tener claro el uso de estos métodos. Los métodos pueden agruparse en métodos directos, donde el estimativo del valor de la enfermedad se puede medir directamente a partir de los síntomas observados, y métodos indirectos donde la cantidad de enfermedad es estimada por la población del patógeno.


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9.6.1. Métodos directos

Son todas aquellas evaluaciones que se realizan dependiendo de los síntomas, tales como el número de las plantas afectadas, tamaño de los síntomas y nivel de daño. Los términos empleados son la incidencia y la severidad (Amorim, 1995).

a). Incidencia La evaluación de la Incidencia nos permite determinar la diseminación de la enfermedad en un campo de cultivo, región o país. En enfermedades monociclicas causadas por carbones, pudriciones radiculares y taponamiento vasculares la Incidencia de la enfermedad tiene relación directa con la severidad y con la producción. En las demás enfermedades la Incidencia no tienen relación con la severidad. La incidencia puede usarse cuando:

• Se va a elaborar la curva de progreso de la enfermedad • Cuando la epidemia está en la fase inicial

• Cuantificación de daños (enfermedades que atacan a todas las plantas ejemplo virosis, enfermedades vasculares, pudriciones de frutos)

• Determinar la transmisión de un patógeno por semilla • Evaluar la intensidad de plantas muertas en el campo • Órganos de interés comercial, como las flores en un mercado especializado, una

mancha en la flor deprecia su valor comercial b) Severidad La severidad se expresa en porcentaje y puede cuantificarse usando escalas de valores (numéricas, logarítmicas, en porcentaje, combinando grados con porcentajes), escalas diagramáticas (fotografías). La severidad nos permite seleccionar genotipos por su resistencia o efecto de los tratamientos, por ejemplo si comparamos dos variedades de ñame por su resistencia a la antracnosis, para esto evaluamos 20 hojas de cada variedad y observamos que todas las hojas presentan antracnosis; pero una variedad presenta en promedio dos manchas de 2mm de diámetro y la otra presenta 5 manchas de 2mm de diámetro. ¿Será que hay diferencia de la resistencia de las dos variedades?


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Usos de la severidad • Evaluar resistencia de genotipos a enfermedades • Evaluar eficiencia de fungicidas o tratamientos

¿QUE ES MÁS FACIL EVALUAR? ¿INCIDENCIA? ¿SEVERIDAD? 9.6.1.1 Evaluación de la severidad

Muchos agrónomos experimentados en determinado agroecosistema evalúan la severidad o nivel de daño del cultivo a simple ojo, expresándose el nivel de daño en porcentaje; mas esto es considerado muy subjetivo y un poco peligroso para la toma de decisiones sobre el manejo de la enfermedad por que se pueden cometer errores en la exactitud y precisión como se ilustró en la Figura 9.1. Lo recomendado para evaluar la severidad es el empleo de escalas generadas en investigaciones epidemiológicas, debidamente publicadas en artículos científicos.

9.6.1.1.1. Escalas descriptivas

Maffia et. al., 2007, describen las siguientes escalas descriptivas para evaluar la

severidad de las enfermedades; sin embargo anotan que para ser confiables estas evaluaciones se requiere de personal entrenado. 1. Nominales : Algunas evaluadores de germoplasma emplean una escala con notas 1,2,3 que equivalen a baja, moderada y severa intensidad respectivamente. Estas escalas no son aconsejadas por considerarse muy subjetiva. 2. Grados de infección : Los grados o notas van acompañados de una descripción de los síntomas, bien sea escrita o con diagramas. Generalmente se usa para evaluar el desarrollo de los síntomas, teniendo aplicaciones en los estudios de resistencia de genotipos a enfermedades. 3. Índice de infección: En algunos casos, las escalas descriptivas o diagramáticas no son de naturaleza porcentual, estas son determinadas por grados, muchas veces estos son arbitrarios que indican una complejidad creciente de los síntomas observados en campo. Esta escala puede ser convertida a porcentaje empleando varios índices de infección que indican valores variables de 0 (ninguna enfermedad) a 100% (nivel máximo de la enfermedad). Entre estos tenemos el índice de McKinney el cual se calcula con la siguiente formula


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Índice de infección = ∑((�� )

�� á �� x 100

4. Escalas numéricas: Comprende las escalas que contiene notas o números los cuales son equivalentes a clases de severidad y a cada clase le corresponde un porcentaje. Por ejemplo una escala que presenta las notas 0, 1, 2, 3, 4 las cuales corresponde 0%, 0-10%, 11-25%, 26-50%, 51-75%, 76-100%. Es más fácil para el evaluador en campo calificar con notas y luego en la oficina convertir las notas a porcentaje. Entre las escalas de notas se encuentran las aritméticas y las logarítmicas. 5. Escala Aritmética : Las clases en esta escala son divididas proporcionalmente siguiendo una progresión aritmética por ejemplo una escala con intervalos de 20% de severidad (Tabla 9.1).

Tabla 9.1. Escala aritmética, para evaluar severidad

Clase Severidad ( % ) Severidad media ( % ) 0 1 2 3 4 5 6

0 +0-20 +20-40 +40-60 +60-80 +80-100 100

0 10 30 50 70 90 100

La dificultad de las escalas aritméticas se debe a que las severidades medidas pueden conllevar a errores, ya que a la visión humana se le dificultad diferenciar niveles de daño en las clase 3 y 4, según la Ley de Weber-Fechner, donde se determina que la calificación visual progresa logarítmicamente (Schoonhoven y Pastor-Corrales, 1991; Campbelt and Madden, 1990). 6. Escala Logarítmica : Para corregir los errores de precisión que se genera en la evaluación con escalas aritméticas Horsfall y Barrat (1945), propusieron una escala logarítmica, no linear. Esta escala fue construida bajo la hipótesis de que el ojo humano diferencia fácilmente tejidos enfermos inferiores a 50% y tejido sano por encima del 50%, luego las clases de las enfermedades son simétricamente cercanas alrededor del 50%, siendo en esas clases más difícil determinar la severidad por lo cual se diseño la clase con un rango más amplio (Tabla 9.2). A partir de esta escala se han generado innumerables escalas con algunas modificaciones conservando el principio de la ley de paralaje de Weber-Fechner.


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La escala se fundamenta en el hecho de que el estímulo proporcionado por los síntomas de una enfermedad debe crecer exponencialmente para que la vista humana pueda diferenciarlo. Así puede distinguir hojas con 3 % de enfermedad de aquellas que tienen 6%, mas no consigue diferenciar hojas con 25 de otras que tienen 30%. La vista lee tejido enfermo hasta un 50% y tejido sano encima de este límite. La curva de calibración para convertir los índices de una escala en severidad sigue el modelo logístico con un punto de inflexión en el 50%.

Tabla 9.2. Escala de Horsfall and Barrat para evaluar severidad

Clase Severidad ( % ) Severidad media ( % ) 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

0 0-3 3-6 6-12 12-25 25-50 50-75 75-87 87-94 94-97 97-100 100

0 1,5 4,5 9,0 18,5 37,5 62,5 81,5 91,0 96,5 98,5 100

9.6.1.1.2. Escalas diagramáticas

Son representaciones gráficas de partes u órganos de la planta afectados por la enfermedad y son representadas bien sea por diagramas o fotografías. Estas escalas generalmente poseen de 6 a 9 niveles de daño que va de sano al máximo grado de severidad. Como ejemplo de escalas diagramáticas se ilustran escalas empleadas para evaluar enfermedades en cereales, leguminosas, papa propuestas por James (1971). Se ilustran también diagramas para evaluar antracnosis en ñame (Simons and Green, 1994)

Otros métodos Hay otros métodos para cuantificar enfermedades, aunque son más empleados con fines académicos, serán mencionados mas no se discutirán en este capítulo. Entre estos métodos se incluyen mediciones electrónicas, video análisis, sensoramiento remoto, relación incidencia/severidad y relación esporos muestreados/severidad. Informaciones sobre estas metodologías se encuentran explicados en Campbell and Madden (1991).


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9.6.2. Métodos indirectos (Asintomáticas) Son empleados cuando la enfermedad no presenta síntomas visibles, más causa reducción del vigor, disminuyendo la producción. Las principales estrategias para la cuantificación de la enfermedad es determinar la cantidad de patógeno presente bien sea virus, nematodos (Amorin, 1995). Los métodos más usados son: a). Serología (virus) b). Muestras de suelo y raíces (nematodos) c). Cantidad de esporas presentes en el aire.

A

B

Figura 9.3. Escala diagramática para evaluar roya en cereales (James, 1971). A. porcentaje de área foliar cubierta; B. Porcentaje de pústulas en tallos.


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Figura 9.4. Escala diagramática para evaluar porcentaje del área foliar de la papa cubierta por Gota (Phytophthorainfestans). (James, 1971)

A

B

Figura 9.5. Escala diagramática para evaluar porcentaje de área cubierta por Xanthomonasphaseoli en frijol. A) Daño en hojas; B) Daños en las vainas (James, 1971)


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Figura 9.6. Escala diagramática (Simons y Green, 1994) para evaluar porcentaje de daño de la antracnosis Colletotrichumgloeosporioides en hojas de ñame.


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9.7. FRECUENCIA DE EVALUACIÓN

El momento y frecuencia de evaluar la enfermedad será determinado por el patosistema. Las evaluaciones pueden ser basadas sobre días calendario o de los objetivos trazados en la investigación, los siguientes criterios pueden ser usados para escoger la frecuencia (Campbell y Madden, 1990; Vale et. al., 2000).

1. Pruebas de fungicidas, ensayos de competencia entre genotipos, dos o tres

evaluaciones darán buena información. 2. Simulación de epidemias, diseño de curvas de progreso de epidemias. Un número

mínimo de cinco evaluaciones durante el ciclo del cultivo son necesarias donde se determine el inicio de la epidemia, tasas de cambio en la epidemia, tiempo de la máxima epidemia y final de la epidemia.

3. El intervalo de las evaluaciones se definen en función del periodo latente

considerándose que el tiempo mínimo entre evaluaciones es el equivalente a la mitad del periodo latente.

4. Otro parámetro para determinar la frecuencia de la evaluación es el desarrollo fisiológico

de la planta, pudiéndose escoger los diferentes cambios fenológicos de la planta los cuales pueden determinarse en número de días, en días fisiológicos o en grados días.

9.8. METODOLOGÍA DE MUESTREO PARA EVALUAR EPIDEMIAS

La unidad de muestreo en un campo comercial va a depender del área sembrada, las topografía del suelo, contenidos de humedad, tipo de manejo, fertilidad del suelo etc. Lo importante es partir del hecho de que todas las plantas tienen oportunidad de ser muestreadas. El tamaño de la muestra ha sido un dolor de cabeza para los investigadores y ha sido temática de investigación por varios investigadores. Para aclarar más sobre este punto se puede investigar en libros de estadísticas donde se explica en detalle las ecuaciones de probabilidad empleados en los diferentes modelos de dispersión.

La técnica de muestreo en campo depende de la distribución espacial de la enfermedad. Las principales técnicas de evaluación de enfermedades en campo son (Amorim, 1995; Castaño, 1996).

• Aleatorio. Enfermedad distribuida uniformemente en un campo, correspondiendo al

modelo de distribución regular ( Media = S2)


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• Sistemático. Las muestras son colectadas sistemáticamente. Por ejemplo cada 10 metros se toma una muestra. Las formas de desplazarse en campo puede ser atravesando el campo en una diagonal, en dos diagonales, en forma de V, en forma de W, en forma de M, o en forma de escala.

• Estratificado. Cuando la población es heterogénea, la dispersión de la enfermedad es en agregados o parches. Luego el muestreo debe ser dividido en estratos homogéneos (Media≤ S2). También se aplica este muestreo cuando hay diferencia en el suelo bien sea en características físicas o químicas, o cuando el cultivo presenta diferencias en épocas de siembra.

• Secuencial. Se basa en una muestra de tamaño flexible, donde son anotados en unidades acumulativas bien sea la incidencia o la severidad de la enfermedad. Estos valores son comparados con tablas que indican los límites mínimos y máximos, con el fin de tomar decisión sobre el manejo. Cuando los límites están muy cerca a los de la tabla se debe incrementar el número de muestras. 9.10. RECONOCIMIENTO DE NUEVAS EPIDEMIAS EN EL CAMP O

Para realizar un plan de manejo de una enfermedad en una región, debe ser producto de una evaluación bien sea en el departamento, en el municipio o en toda la nación, esta información debe obtenerse a través del muestreo representativo del área afectada. Esto implica el establecimiento de estrategias, dependiendo de la enfermedad, para diseñar el muestreo. En el caso de nuevas enfermedades: se debe determinar los siguientes aspectos en las regiones de mayor importancia del cultivo. 1. Distribución y comportamiento del patógeno haciendo énfasis en la enfermedad 2. Gama de hospederos 3. Época de mayor ocurrencia 4. Estado fenológico en que la planta es más susceptible 5. Importancia económica 6. Potencial de riesgo del patógeno (dispersión, gradiente, curvas de progreso) 7. Estrategias de manejo (resistencia genética, control químico etc.)


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9.1. PRGUNTAS DE AUTOEVALUACION

1. Empleando la escala de Horsfal and Barrat se evaluó un cultivo de algodón, sembrado en una ladera del alto Sinú, con necrosis causada por ramularia. El cultivo tiene de establecidos 45 días y cada 10 días aparecen nuevos síntomas de la enfermedad. En la evaluación de severidad se encuentra que de 100 plantas 50 están sanas; 20 están en clase 3; 10 en clase 5; y 20 en clase 4

a. Determine si la enfermedad es policiclica o monociclica. Fundamente la respuesta. b. Cual metodología de muestreo usted escogería y porque? c. Calcule la incidencia y severidad. Fundamente la respuesta 2. ¿Qué ventajas y desventajas se tiene cuando se evalúa una enfermedad con una

escala aritmética? 3. ¿En qué casos se emplean escalas numéricas y en qué casos la escala logarítmica de

Horsfall y Barrat? 4. ¿Por qué la escala de Horsfall y Barrat presentan los mayores rangos en las clases

intermedia? 5. Entre las escalas descriptivas y las diagramáticas ¿cuál puede brindarnos mayor

precisión y mejor repetitividad en evaluaciones de campo? 6. Si se están evaluando efectos de fungicidas en el control de la antracnosis en el cultivo

de ñame ¿Cuántas evaluaciones usted debería hacer y conque frecuencia? 7. ¿Cuál estrategia de muestreo usted recomendaría para evaluar el estado fitosanitario

de cultivos de algodón en el departamento de Córdoba?

9.12. CONSIDERACIONES FINALES En este capítulo se discutió la importancia de la exactitud y precisión en el monitoreo de las enfermedades y de la necesidad de tener patrones universales para evaluar la enfermedad. Son frecuentes los trabajos de investigación donde se realizan monitoreos de la enfermedad con escalas creadas por el mismo investigador, lo que ocasiona la invalidez de estos trabajos, por no tener una referencia idónea del sistema empleado para evaluar y por no tener punto de comparación con otros trabajos de investigación. Esta misma situación ocurre con el sistema de muestreo, pues muchas veces adolece del rigor científico, presentando variaciones inexplicables de reducciones del daño de la epidemia en los tratamientos testigos en relación con tratamientos donde se están aplicando estrategias de control.


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9.11. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

• Amorim, L. 1995. Avaliacao de doenças. Pp. 648-672. In: Manual de fitopatología. Eds Bergamin, F., Kimati, H., Amorim, L: Agronomía Ceres. Vo. 1. Sao Paulo.


• Castaño, Z.J. 1996. Estimación de enfermedades en plantas y sistemas de muestreo. Fitopatologia Colombiana. 20(2):59-68

• Chaube, H.S. y Singh, U.S.2000. Plant disease management: principles and practices. CRC press. Boston. 319p.

• Kranz, J. 1988. Measuring plant disease. Pp. 35-50. In: Experimental tecniques in plant disease epidemiology. Kranz,J. and Rotem, J. (eds.).Springer-Verlag. Germany. 299p.

• Kranz, 1974. Epidemics of plant disease: Mathematical analysis and modeling. Vo.1. Springer Verlag. New York. 170p.

• Maffia, L.A., Mizubuti, E.S.G., Couto, A.A. y Mafia, R.G.2007. Quantificacao de doencas em planta. PP. 161-173. In: Metodos em fitopatologia. Acelino Couto Alfenas, Reginaldo Goncalves Mafia, (eds). UFV. Brasil. 382p.

• Vale, F.X.R., Zambolim, L. Da Silva, B. M. 2000. Epidemiologia aplicada ao controle de doenças de plantas. ABEAS curso de proteção de plantas. Vicosa, 124p.

• Schoonhoven, A.V. y Pastor-Corrales, M.A.1987. Sistema estándar para la evaluación de germoplasma de frijol. CIAT, Cali, Colombia. 56p.

• Horsfall. J.C. and Barrat, R.W. 1945. An improved grading system for measuring plant diseases.Phytopathology.35:665 (Abstrat).

• James, W.C. 1971. Na illustrated series of assessment Keys for plant diseases their preparation and usage. Canadian Plant Dis. Surv. 51(2):39-65

• Simons, S.A. and Green, K.R.1994. Quantitative methods for assessing the severity of antracnose on yam (Dioscorea alata). Trop. Sci. 34:216-224.

• Rotem, J. 1987. Quantitative assessment of inoculum production, dispersal, deposition, survival and infectiousness in airborne diseases. pp. 69-83. In: Esperimental techniques in plant disease epidemiology. Kranz, J. and Rotem, J.(eds). Springer-Verlag Heidelberg.Geermany. 299p.

• Zadoks, J.C. and Schein, R.D.1979. Epidemiology and plant disease management.Oxford University Press. USA. 426p.


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9.12. BIBLIOGRAFIA RECOMENDADA


• Castaño, Z.J. 1996. Estimación de enfermedades en plantas y sistemas de muestreo. Fitopatologia Colombiana. 20(2):59-68

• Kranz, J. 1988. Measuring plant disease. Pp. 35-50. In: Experimental tecniques in plant disease epidemiology. Kranz,J. and Rotem, J. (eds.).Springer-Verlag. Germany. 299p.


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Capítulo 10: PATRÓN DE COMPORTAMIENTO DE LA EPIDEMI A: CURVAS DE PROGRESO DE LA ENFERMEDAD

Rodrigo Orlando Campo Arana113

10.1. INTRODUCCION

Las epidemias vegetales tienen como particularidad el crecer junto al cultivo en relación al tiempo. El desarrollo o patrón de la epidemia es determinado mediante evaluaciones periódicas, bien sea de la incidencia o severidad, la cual es graficada en un eje cartesiano donde en el eje de la Y se coloca la cantidad de la enfermedad y en eje de la X el tiempo. El resultado de este gráfico es una curva que muestra el desarrollo o avance de la enfermedad denominándose curva de progreso de la enfermedad o patrón de la enfermedad. La curva de progreso de la enfermedad causada por un fitopatógeno, va a presentar siempre la misma forma, por lo que ha servido para apoyar el diagnóstico de la enfermedad; por ejemplo una antracnosis causada por Colletotrichum gloeosporioide en el cultivo de ñame, tiene un patrón sigmoidal típico que lo identifica; sin embargo, ese patrón varia un poco entre localidades y el tiempo, aunque el patrón de la enfermedad se conserva. En general el patrón de una enfermedad monociclica es una curva tipo saturación; mientras que, una curva sigmoide siempre va ser característica de una enfermedad policíclica y una curva bimodal va ser característica de enfermedades que afectan diferentes partes de la planta. El conocimiento de las curvas de progreso de la enfermedad permite predecirla y seleccionar el tratamiento y el momento adecuado en el manejo de una enfermedad en particular (Agrios, 2007). En este capítulo se discutirán los diferentes modelos empleados para construir y ajustar curvas de progreso de las enfermedades, pretendiendo desarrollar habilidades en construcción e interpretar literatura sobre epidemias en diferentes agroecosistemas. 31Rodrigo Orlando Campo Arana. Ingeniero Agrónomo Ph.D. Fitopatología. Docente Universidad de Córdoba,



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10.2. PARÁMETROS DE LA CURVA DE PROGRESO

Las curvas de progreso de la enfermedad puede ser construida para cualquier patosistema, sea cultivo anual o perenne, para cualquier tipo de patógeno, sean epidemias de corta o larga duración, sea el área de ocurrencia pequeña o grande; para cualquier tipo de epidemia se podrá realizar la curva de progreso y en la curva se podrá determinar informaciones tales como el inicio de la epidemia, cantidad de inoculo inicial (Y0 ), tasa de progreso de la enfermedad ( r ), intensidad máxima (Ymax.) , forma de la curva y duración de la epidemia (Jesus-Junior et.al., 2004). Otro parámetro importante, especialmente que permite comparar entre epidemias bien sea entre tratamientos es el área bajo la curva de progreso ABCPE (Figura 10.1). Figura 10.1. Parámetros de la curva de progreso de la enfermedad donde: Y0 = incidencia inicial de la enfermedad; Yf = incidencia final; X0 = tiempo transcurrido entre el trasplante (inicio del cultivo) y la aparición de la enfermedad; T50 = tiempo transcurrido a la mitad de la epidemia; Tt = tiempo total de duración de la epidemia; c = punto de inflexión; ABCPE = área bajo la curva del progreso de la enfermedad.

X0 T50

ABCPE

Y0

Yf

c

Tt = tiempo total duración de la

epidemia

Inci

denc

ia d

e la

enf

erm

edad


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10.2.1. Uso de las curvas de progreso de la enferme dad

La curva de progreso puede ser construida para evaluar la cantidad de enfermedad en el cultivo en relación al tiempo. La grafica de la enfermedad sobre el tiempo es como la huella de la epidemia y representa la integración de los efectos de todos los huéspedes, patógeno y medio ambiente ocurridos en el proceso epidémico (Campbell y Madden, 1990). En la curva de progreso además de poderse estudiar los parámetros de la enfermedad (Figura 11.1), permite predecir la enfermedad mediante inspección, interpolación o extrapolación o pueden ser estimados estadísticamente (Bowers y Kinkel, 1997). A continuación se presentan algunos usos de las curvas de progreso de la enfermedad. 1. Comparación entre epidemias (diferentes años, tratamientos, variedades etc.) 2. Hacer comparaciones entre tratamientos experimentales (variedades, fungicidas etc.) 3. Análisis de los cambios ambientales en las epidemias 4. Desarrollo de la epidemia e interacción con el ciclo vegetativo de la enfermedad y con

los factores ambientales. 5. Determinar modelos de la epidemia y predecir la epidemia 6. Determinar el inicio y el final de la epidemia 7. Duración de la epidemia 8. Velocidad o tasa de infección 9. Punto máximo de severidad de la epidemia

10.3. MODELOS DE EPIDEMIAS

Los modelos obtenidos para las curvas de progreso de la enfermedad, así como, los modelos de la curva de gradiente pueden ser transformados a modelos lineales. Las pendientes de esas líneas pueden utilizarse para calcular las tasas de infección y es denotadas como (r), también se le denomina velocidad de la infección o tasa aparente de infección (Campbel and Madden, 1990). Vanderplank (1963), en sus estudios solo consideró que las epidemias vegetales se ajustan a dos modelos el monomolecular que corresponde a las enfermedades monociclicas y el logístico para las enfermedades policiclicas. El análisis de Vander Plank tuvo como base para construir las curvas de progreso los incrementos de la infección y la relación entre la cantidad de inóculo y la cantidad de la enfermedad que es producida. El incremento de la enfermedad fue considerado análogo a l acumulación de interés sobre dinero considerando dos tipos de interés el simple y el compuesto. La analogía entre la enfermedad y el interés acumulado del dinero la describió así:


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1. Las infecciones ocurren intermitentemente, no continuamente. 2. La cantidad de la enfermedad tiene como límite la cantidad de tejido del huésped

disponible. 3. Nuevos huéspedes infectados no llegan hacer infectivos inmediatamente. 4. A menudo la enfermedad ocurre en focos Vander Plank (1963), comparó el progreso de la enfermedad como el crecimiento de dinero en un banco, clasificando las enfermedades en enfermedades de interés simple para las enfermedades monociclicas y enfermedades de interés compuesto para las enfermedades policiclicas. A continuación se presenta un ejemplo para los dos tipos de enfermedades suponiendo que se hizo un préstamo bancario de $1.000 pesos colombianos a cinco meses (Tablas 10.1 y 10.2). Tabla 10.1. Modelo propuesto por Vander Plank, para enfermedad monociclica con incremento de interés simple.

CAPITAL MESES INTERESES 10% 1000 0 1100 1 10% de 1000 1200 2 10% de 1000 1300 3 10% de 1000 1400 4 10% de 1000 1500 5 10% de 1000 Total 5 500

Tabla 10.2. Modelos propuestos por Vander Plank, para enfermedad policiclica, Con incremento de interés compuesto.

CAPITAL MESES INTERESES 10%

1000 0 1100 1 10% de 1000 1210 2 10% de 1100 1331 3 10% de 1210 1464 4 10% de 1331 1610 5 10% de 1000 Total 5 610


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Ejercicio . En Excel construya las curvas de progreso de la Tabla 10.1 y 10.2. Identifique cada uno de sus parámetros y establezca la diferencia de las gráficas. Las características de estos modelos están basadas en el tipo de inóculo, forma de dispersión e incremento de la enfermedad en relación al tiempo. Agrios, 2007, explica detalladamente estos modelos. Enfermedades monociclicas (r m). La cantidad de inóculo no aumenta con la estación, luego la tasa de incremento de la enfermedad solo dependerá de la cantidad del inóculo presente, los factores ambientales y la resistencia del huésped y las prácticas culturales que influyen sobre la virulencia del patógeno. En este caso la magnitud final de la enfermedad va a depender de la cantidad del inóculo inicial y del tiempo durante el cual se mantenga la interacción del patógeno con el hospedante. La tasa de infección generalmente están en cifras centesimales (ejemplo rm= 0,01-0,02 por dia). Ejemplo. Marchitez de algodón por Fusarium r = 0,02 por dia El modelo monomolecular es expresado con la ecuación: y = 1 – (1 – y0)e - rM t ;la cual se lineariza así: ln (1/1-y) = ln (1 / 1 – y 0) +rM t La velocidad de aumento en el monomolecular es proporcional al inoculo inicial donde el incremento de la enfermedad se expresa con la ecuación dy/dt = rM (1 – y); donde (1-y) representa la cantidad de tejido sano. Este modelo se utiliza para describir epidemias cuyo incremento se debe al inóculo producido durante la duración de la epidemia en el tiempo. Es decir, para epidemias donde las plantas infectadas o tejido infectado contribuyen a las futuras infecciones. Enfermedades policiclicas (r) . La velocidad de la infección dependerá de los mismos factores de la enfermedad monocíclica; más en esta, no es tan importante el inóculo inicial, lo importante son el número de ciclos que presente la epidemia. Las cifras de r generalmente es expresadas en unidades decimales (r= 0,2- 0,5-0,7 por día.) Ejemplo tizón tardío de la papa r = 0,3 a 0,5 por día El modelo logístico, ha sido el modelo más empleado para describir el progreso de las epidemias el cual es escrito matemáticamente con la ecuación: y = 1 / 1 + e–(ln yo / (1- yo)) + r L t ; linearizándose así: ln [y/1-y]=[yo/1-yo] + rL t Enfermedades poliéticas. Patógenos que persisten en los árboles por más de un año antes de que produzcan el inóculo efectivo. Ejemplo marchites por hongos, virus, micoplasmas. Debido a la naturaleza perenne del huésped el comportamiento de la


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enfermedad es como la policíclica pero con una r más baja. Como particularidad es que existe un gran número de árboles enfermos; sin embargo el desarrollo de la enfermedad es lento (r= 0,8; 1,2; por año). Ejemplo mal de Panamá r = 0,51 por año; Tristeza de los cítricos r = 0,3 a 1,2 por año. 10.4. MODELOS NO FLEXIBLES PARA CURVAS DE PROGRESO DE ENFERMEDADES

Tradicionalmente se han usado desde 1963 el modelo logístico para analizar el comportamiento de las epidemias policiclicas y el modelo monomolecular para enfermedades cuyos patógenos no se mueven de una planta para otra. Sin embargo, existen otros modelos empíricos que pueden ajustarse mejor que los mencionados como son el exponencial, Richards, Gomperz. La escogencia del mejor modelo es determinada por inferencia estadística, por la forma de la curva de progreso de la enfermedad y el mayor R2, junto con el que tenga menor residuo. En este curso estudiaremos los dos básicos monomolecular y logístico. Las ecuaciones diferenciales, las tasas de incremento y la ecuación de linearización de los modelos se presenta en la tabla (10.3) presentada por Campbell and Madden, 1990. Las curvas de progreso de los modelos y sus tasas de infección se presentan en las Figuras 10.2 y 10.3 En relación a los modelos matemáticos para predecir o describir las epidemias, los mas empleados por los fitopatologos ha sido el modelo monomolecular para analizar el comportamiento de enfermedades cuyos patógenos no se mueven entre plantas y el modelo logístico para analizar el comportamiento de enfermedades cuyos patógenos se mueven entre plantas o entre lesiones (Bergamin, 1995). Algunas consideraciones importante para los ajustes de las curvas de progreso es que esta no debe ser meramente matemática, sino que hay que considerar el comportamiento biológico del patógeno; por ejemplo si el patógeno se dispersa de una planta enferma a una sana no se debe ajustar al modelo monomolecular así matemáticamente se obtenga el mejor R2. Algunos fitopatólogos prefieren trabajar con las curvas obtenidas con los datos de campo sin ajustar, pues en los ajustes matemáticos se puede perder información para discutir el proceso de la enfermedad en el agro ecosistema.


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Tabla 10.3. Resumen de ecuaciones diferenciales, ecuaciones integrales y forma de linearizar los modelos de análisis del progreso de la enfermedad.

Modelo dy/dt = Y= Forma linearizada


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Figura 10.2. Modelos de curvas de progreso de enfermedades (Bergamin y Amorim, 1996). Intensidad de la enfermedad Vs tiempo para diferentes valores de r. a) modelo exponencial; b) modelo logístico; c) modelo de Gompertz; d.) Modelo monomolecular; e) modelo de Richards; f) modelo dependiente del tiempo; g.) Modelo generalizado de monomolecular; h) modelo generalizado de Gompertz.


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Figura 10.3. Modelos tasas de infección (Bergamin y Amorim, 1996). Tasa absoluta dx/dt Vs tiempo para diferentes valores de r (a) modelo exponencial; b) modelo logístico; c) modelo de Gompertz; d) modelo monomolecular; e) modelo de Richards; f) modelo dependiente del tiempo; g.) Modelo generalizado de monomolecular; h) modelo generalizado de Gompertz.


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10.5. PREGUNTAS DE AUTOEVALUACION OBJETIVO

1. Desarrollar habilidades en el análisis de la curva de progreso de la epidemia. 2. Seleccionar tratamientos en el manejo de epidemias con base a la epidemiología

comparativa. El tizón tardío en papa Alternaria solani se presenta en forma epidémica cuando la papa

se cultiva en climas con temperaturas superiores a 20 0C. En un estudio de gradiente de enfermedad se generaron 5 epidemias con inóculo natural, determine:

a. el modelo que mejor se ajusta a las cinco epidemias. b. Señalar tasa aparente de infección para cada epidemia. c. Época de inicio de las epidemias, duración de la epidemia. Y máximo. d. Área debajo de la curva de progreso, grafique los datos obtenidos en campo y

linearizados. Porcentaje de severidad de 5 epidemias del tizón temprano en papa (Vicosa, M.G., Brasil, 2003)

DIAST D1S D2 D3 D4 D5 35 0,979093 1,296606 0,343099 0,895052 0,242569 40 2,878596 3,041541 0,910158 1,956134 0,53194 45 8,126833 6,716439 2,358681 3,965402 1,146484 50 20,67309 13,20138 5,772125 7,068761 2,384058 55 42,52749 21,73267 12,48675 10,62171 4,629504 60 65,61791 29,47772 21,99336 13,52791 8,026247 65 80,09347 34,47253 30,66964 15,31945 11,97375 70 86,44106 37,02308 35,93756 16,23861 15,3705

T Tiempo en días S Severidad en porcentaje D= Epidemia

ABCPD = ( )titiyiYin

i

−+

++∑

−

12

11


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Subgerencias 1. Lo primero que debe hacerse es el gráfico con los datos de campo para ver

gráficamente si la enfermedad es monociclica o policiclica.

2. Si es monociclica, para estimar la pendiente primero tenemos que convertir el porcentaje de infección a la proporción x (ej. Si la severidad es del 18%, para poder transformarla se debe dividir entre 100 el 18%); luego usando la transformación para el modelo monocíclico, calculamos ln(1/(1-x)) , linearizando la curva para calcular la pendiente a través de la regresión lineal.

3. Si es policiclica, la curva tendrá forma sigmoidea, se convierte el porcentaje de severidad a fracción x; luego se usará la transformación para el modelo policiclico, (ln(x/(1-x)) , calculando la pendiente a través de la regresión lineal.

10.6. COMENTARIOS FINALES El uso de modelos matemáticos en la fitopatología ha ayudado entender las epidemias vegetales y lo más importante a predecirlas tanto en el tiempo como en el espacio. Otro aspecto de la modelación de la enfermedad es permitirnos linearizar el comportamiento y determinar la velocidad de dispersión de la enfermedad, información importante para determinar la frecuencia de los tratamientos. En relación a los ajustes de las curvas de progreso de la enfermedad a modelos matemáticos algunos epidemiólogos prefieren hacer el análisis con los datos crudos, con el fin de no causar deformaciones en la interpretación de los datos reales, desatendiendo muchas veces el comportamiento biológico de la interacción huésped patógeno. 10.7. REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS • Agrios, G.N. 2007. Fitopatologia. 2a Ed. Limusa, México. 838p. • Bergamin, F.A. 1995. Curvas de progreso da doença. Pp. 602-626. In: Manual de

fitopatología. Eds. Bergamin, F., Kimati, H., Amorim, L.: Agronomía Ceres. Vo. 1. Sao Paulo.

• Bergamin, A.F. y Amorim, L. 1996. Doencas de plantas tropicales: Epidemiologia e controle económico. Editora Agronómica Ceres Lda. São Paulo-SP. 289 p.

• Bowers, J.H. and Kinkel, L.L. 1997. Interactive modeling of disease progress curves. Pp. 20-23. In: Exercises in plant disease epidemiology. Frand, L.J. and Campbell, C.L.,


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and Madden, L.V. 1990. Introduction to plant disease epidemiology. John Willey and Sons. New York. 532 p.

• Jesus Junior, W.C., Pozza, E.A., Vale, F.X.R. e Aguilera, G.M. 2004. Análise temporal de epidemias. Pp 127-191. In: Epidemiologia aplicada ao manejo de doenças de plantas. Vale, F.X.R., Jesus-Junior, W.C. e Zambolim,L (eds.): Editora Perfil, Belo Horizonte. 532 p.

• Neher, D.A. (eds.). Aps Press. Minnesota.USA.233p.

• Vanderplank, J.E. 1963. Plant diseases: Epidemics and control. Academic. New York. 344 p.

10.8. BIBLIOGRAFIA RECOMENDADA • Jesus Junior, W.C., Pozza, E.A., Vale, F.X.R. e Aguilera, G.M. 2004. Análise temporal

de epidemias. Pp 127-191. In: Epidemiologia aplicada ao manejo de doenças de plantas. Vale, F.X.R., Jesus-Junior, W.C. e Zambolim,L (eds.): Editora Perfil, Belo Horizonte. 532p.


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