I

HÁBITOS FOSORIALES EN MACHOS DE DENDROBATES VIROLINENSIS

(ANURA: DENDROBATIDAE): IMPLICACIONES ECOLOGICAS Y COMPORTAMENTALES

DE LA SELECCIÓN DE HÁBITAT.

Osvaldo Gil Guevara.

TRABAJO DE GRADO Presentado como requisito

parcial para optar al título de

BIÓLOGO

PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA FACULTAD DE CIENCIAS CARRERA DE BIOLOGÍA

Bogotá, D. C. 2005

II

NOTA DE ADVERTENCIA Artículo 23 de la Resolución Nº 13 de Julio de 1946 “La Universidad no se hace responsable por los conceptos emitidos por sus alumnos en sus trabajos de tesis. Solo velará por que no se publique nada contrario al dogma y a la moral católica y por que las tesis no contengan ataques personales contra persona alguna, antes bien se vea en ellas el anhelo de buscar la verdad y la justicia”.

III

HÁBITOS FOSORIALES EN MACHOS DE DENDROBATES VIROLINENSIS (ANURA:

DENDROBATIDAE): IMPLICACIONES ECOLOGICAS Y COMPORTAMENTALES

DE LA SELECCIÓN DE HÁBITAT.

OSVALDO GIL GUEVARA.

APROBADO

________________________ ________________________ Adolfo Amézquita PhD. Julio Mario Hoyos PhD. DIRECTOR CO-DIRECTOR ________________________ ________________________ Lina María Castellanos MSc. John D. Lynch PhD. JURADO JURADO

IV

HÁBITOS FOSORIALES EN MACHOS DE DENDROBATES VIROLINENSIS (ANURA:

DENDROBATIDAE): IMPLICACIONES ECOLOGGICAS Y COMPORTAMENTALES

PARA LA COMUNICACIÓN EN CORTAS DISTANCIAS.

OSVALDO GIL GUEVARA

APROBADO

________________________ ________________________ Ángela Umaña Muñoz, M.Phil. Cecilia Espíndola Decano Académico Director de Carrera

V

Dedicado a mis padres,

Raúl y Sonia.

VI

AGRADECIMIENTOS

Debo mi agradecimiento especial a mi director de tesis, Adolfo Amézquita por haber puesto su

confianza en mí, por permitirme ser miembro del grupo de ecofisiología del comportamiento

(GECOH) de la universidad de los Andes, por todo el tiempo que le dedicó a este trabajo y por

su generosidad. A mi codirector, Julio Mario Hoyos por todos sus comentarios y amistad.

También quiero agradecer a todos los compañeros del GECOH por sus valiosos aportes dentro

y fuera de los seminarios, especialmente quiero agradecer a Alexandra delgadillo, Oscar

Ramos, Viky Flechas, Rafael Guerrero y Carolina Ulloa por su ayuda e interés. A Luís

Fernando Cáceres, por su valiosa colaboración y compañía en campo, y por prestarme sus

fotografías, a Don Libardo y Berta Sánchez por haberme abierto las puertas de su casa en

Virolín, por el soporte logístico, por la deliciosa comida y por su amistad. Agradezco a mis

amigos, dentro y fuera de la Javeriana, que de alguna manera han sido inspiración y fueron de

gran ayuda, en especial a Carolina Sanabria, Diana Galindo, Rocío Prieto y Silvia Vanegas (por

arreglárselas para siempre estar –así no estén-); a Pablo Espinel por sus comentarios. A

Solimar Pinto por su comprensión y apoyo (y más…). A Nana y Nico, mis hermanos (gracias

por todo, chinos). Y por último a mis padres Raúl y Sonia, por todo su sacrificio, fuerza y gran

apoyo (además por la “pizca” de paciencia que han tenido durante este tiempo), a Ellos les

debo mucho, los quiero, gracias.

VII

Usted preguntará por qué cantamos. M. Benedetti.

VIII

Tabla de contenido

1. Introducción 13

2. Marco teórico y revisión de literatura 15

3. Formulación del problema y justificación 19

3.1 Formulación del problema 19

3.2 Preguntas de investigación 20

3.3 Justificación de la investigación 20

4. Objetivos 21

4.1 Objetivo general 21

4.2 Objetivos específicos 21

4.3 Diseño de la investigación 21

5. Materiales y métodos 24

5.1 Especie y área de estudio 24

5.1.1 Figura 1. Vista lateral y dorsal de un individuo de D. virolinensis 25

5.1.2 Figura 2. Zona de estudio (mapas) 26

5.2 Observación de comportamientos 24

5.2.1 Tabla1. Número de actividades realizadas por los individuos 27

5.3. Delimitación de la zona de estudio

e identificación de las cuevas usadas 27

5.4. Patrón de actividad vocal 27

5.5. Características de las cuevas 28

5.6. Distribución espacial de las cuevas usadas 28

5.7 Grabación de los cantos de advertencia 29

5.7.1 Figura 3. Sonograma y oscilograma de cantos de D.virolinensis 30

5.8 Experimentos de playback:

¿Los machos defienden las cuevas? 29

5.9. Experimentos de atenuación de la intensidad de la llamada:

IX

¿Las cuevas amplifican la intensidad de los cantos? 32

6. Resultados 33

6.1 Patrón diario de actividad vocal 33

6.1.1 Figura 4. Patrón diario de actividad vocal 34

6.2 Características de las cuevas 33

6.2.1 Tabla 2. Dimensiones de las cuevas 33

6.2.2 Figura 5. Uso de hábitat y condiciones microambientales 36

6.3 Distribución espacial de las cuevas usadas 35

6.3.1 Figura 6. Mapa de distribución de las cuevas 37

6.3.2 Figura 7. Porcentajes de distancias al vecino más cercano 38

6.4 Experimentos de playback:

¿Los machos defienden las cuevas? 35

6.4.1 Figura 8. Proporción de respuestas a experimentos de playback 40

6.4.2 Figura 9. Respuesta vocal a experimentos de playback 41

6.5. Experimentos de atenuación de la intensidad de la llamada:

¿Las cuevas amplifican la intensidad de las llamadas? 42

6.5.1 Figura 10. Experimentos de transmisión de sonido 43

6.5.2 Figura 11. Experimentos de transmisión de sonido 44

7. Discusión 45

8. Conclusiones 49

9. Recomendaciones 50

10. Referencias 51

11. Anexos 59

11.1 Anexo 1. Parámetros de las llamadas 59

11.2 Anexo 2. Tablas de datos 60

X

HÁBITOS FOSORIALES EN MACHOS DE DENDROBATES VIROLINENSIS (ANURA: DENDROBATIDAE): IMPLICACIONES ECOLÓGICAS Y COMPORTAMENTALES DE LA

SELECCIÓN DE HÁBITAT.

OSVALDO GIL GUEVARA.

TRABAJO DE GRADO COMO REQUISITO PARCIAL PARA OPTAR AL TÍTULO DE

BIOLOGO

DIRECTOR

Adolfo Amézquita PhD.

CO-DIRECTOR

Julio Mario Hoyos PhD.

PONTIFICIA UNIVERSIDAD JAVERIANA Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá D.C. 2005

XI

Resumen

La selección de hábitat es universal entre los animales y está dominada por la selección de

lugares que contienen recursos relacionados directamente con la reproducción. Muchas de las

coloridas ranas de la familia Dendrobatidae poseen un sistema reproductivo basado en la

defensa de recursos. En los machos, el éxito reproductivo se alcanza cuando el número de

apareamientos es maximizado y por lo tanto, la selección natural favorece caracteres y

comportamientos que incrementan el rango de comunicación efectiva para la atracción de

pareja. Se ha reportado que algunos animales que producen sonidos escogen lugares de canto

para optimizar la propagación de sus señales. Aquí se reporta que la rana roja Dendrobates

virolinensis usa cuevas en el suelo del bosque para realizar algunas de sus principales

actividades (forrajeo, canto, cortejo y oviposición). Se estudió el patrón diario de actividad

vocal, se describen las condiciones microclimáticas y la distribución espacial de las cuevas

usadas por los machos. Mediante experimentos de playback se demostró que los machos

defienden el uso exclusivo de las cuevas y que estas producen un efecto significativo en la

atenuación de la intensidad de los cantos. Las consecuencias ecológicas y los efectos

acústicos del uso de las cuevas pueden influenciar las interacciones vocales entre los machos.

Una probable explicación que aquí se favorece, es el establecimiento en esta especie de un

sistema de comunicación efectivo en cortas distancias.

Palabras clave: Anuros, selección de hábitat, Dendrobates virolinensis, defensa territorial,

propagación de sonido, comunicación animal, fosorial.

XII

Abstract

Habitat selection is universal among animals and is dominated by selection of sites which

contains reproductive related resources. Many of the colourful dendrobatid frogs have a

resource-based mating system. Male reproductive success is maximized by increasing the

number of mates and hence, natural selection will favour characters and behaviours that

increase effective communication range for mate attraction. Some acoustically-communicating

animals have been shown to choose calling sites that enhance signal propagation. This study

reports that males of the red frog Dendrobates virolinensis make use of burrows from the forest

floor to foraging, calling, courtship, and oviposition. Daily activity pattern was studied as well as

the microclimatic conditions and the spatial distributions of the burrows used by male frogs.

Playback experiments showed that males make defence of exclusive used burrows and, that

the use of this caves produce a significant effect on the intensity attenuation of calls. The

ecological consequences and the effect of burrow acoustics of the use of such caves may

influence vocal interactions among males.

The negative consequences of cave use on call propagation may be unimportant for a species

characterised by a short-range communication system.

Key words: Anuran, habitat selection, Dendrobates virolinensis, territorial defence, sound

propagation, animal communication, fossorial.

XIII

1. introducción

Las ranas de la familia Dendrobatidae son conocidas por sus colores brillantes, secreciones

tóxicas, por su asociación con los hábitats tropicales y por su complejo comportamiento social

(Pough et al., 1998). Muchas de las especies diurnas de la familia Dendrobatidae, son

habitantes del suelo del bosque. Dentro de esta familia, las especies de los géneros

Epipedobates, Phyllobates y Dendrobates, producen algunos de los alcaloides más tóxicos

conocidos (Daly et al., 1987) y poseen una brillante coloración que funciona como señal de

advertencia sobre inpalatabilidad o toxicidad hacia depredadores potenciales (Myers y Daly,

1983; Summers y Clough, 2001; Summers, 2003; Vences et al., 2003; Santos et al., 2003). Por

el contrario, el género Colostethus es considerado un grupo ancestral por la ausencia de

toxinas, coloración críptica y actividad en lugares próximos a ambientes acuáticos como

quebradas rocosas (Wells, 1980). En particular, las especies del género Dendrobates son

activas y cantan sobre la hojarasca (Mc Vey et al., 1981; Donnelly, 1989a, b; Myers et al.,

1991; Narins et al., 2003), y algunas cantan también desde vegetación elevada (Silverstone,

1973; Graves, 1999).

En los anuros, la vocalización es fundamental para la reproducción y para la defensa de

territorios que posean recursos reproductivos (Gerhardt, 1994). Sin embargo, el principal costo

de las llamadas es que atraen simultáneamente a los depredadores (Ryan et al., 1982;

Bradbury y Vehrencamp, 1998). Este costo, puede aumentase en animales como los

dendrobátidos. Debido a su coloración, las ranas individuales se hacen más visibles tanto para

conespecíficos como para heterospecíficos dentro del hábitat (Pombal et al., 1994). En

respuesta, los animales han desarrollado estrategias para evitar la depredación (Stiling, 1996)

y, en el caso de los dendrobátidos ha evolucionado la coloración aposemática (Summers y

Clough, 2001; Vences et al., 2003; Santos et al., 2003).

Por otro lado, la teoría de la evolución de los sistemas reproductivos sugiere que el éxito

reproductivo de los machos es alcanzado cuando estos maximizan el número de cópulas,

mientras que el éxito reproductivo de las hembras se maximiza, cuando son optimizados

factores como el tamaño de la puesta, el tamaño de los huevos, la calidad del macho y el

ambiente para el desarrollo de las crías (Halliday, 1978,1983; Resetarits, 1991). Desde el

enfoque de los machos, la selección favorecerá los caracteres morfológicos y los

comportamientos que incrementen el rango de comunicación efectiva en el contexto de la

atracción de pareja (Gerhardt, 1994). Uno de dichos comportamientos, ha sido observado en

algunos animales emisores de sonidos, que escogen o modifican sus lugares de canto para

realzar la propagación de sus señales y probablemente incrementan sus oportunidades de

encontrar pareja (Bennet-Clark, 1970; Prozesky-Shulze et al., 1975; Baley y Roberts, 1981;

Narins y Hurley, 1982; Wells y Schwartz, 1982) o para amplificar las llamadas en el contexto de

las interacciones vocales entre machos (Penna y Solís, 1996, 1999).

XIV

Aunque en los últimos años se han realizado un gran número de trabajos en campo sobre el

comportamiento vocal de los anuros, la influencia de los ambientes físicos en los cuales las

ranas y sapos se comunican es un tema relativamente inexplorado (Richards y Wiley, 1980;

Penna y Solis, 1998; Kime et al., 2000). Por lo tanto, los hábitos fosoriales en la rana roja

Dendrobates virolinensis, reportados aquí, representan una oportunidad para estudiar las

propiedades acústicas de sus sitios de vocalización, su sistema de comunicación y además,

para generar alguna explicación sobre este inusual uso de microhábitat en una especie del

género Dendrobates.

XV

2. Marco teórico y revisión de literatura. El hábitat es el conjunto de las condiciones y de los recursos presentes en un área que

determinan su ocupación; tales recursos involucran la supervivencia y reproducción de un

organismo dado (Krausman, 1999). La selección de hábitat es una actividad casi universal

entre los animales, que afecta casi todas las demás decisiones que influyen en su biología

(Orinas y Wittenberger, 1991).

El comportamiento puede ser entendido como una combinación de causas próximas

(proximate) y evolutivas (ultimate). Las primeras, se refieren al desarrollo, los mecanismos

fisiológicos, y las capacidades cognoscitivas que suceden durante el tiempo de vida de un

organismo. Las segundas tratan de valorar el significado adaptativo de un comportamiento y

cómo este evolucionó a través del tiempo (Daly and Wilson, 1983). Las causas evolutivas

deben ser moderadas con un buen entendimiento de los mecanismos próximos, porque el

escenario evolutivo es inútil si el organismo carece de la capacidad de comportarse de acuerdo

con lo que la teoría predice (Stamps, 1991).

En este sentido, los anuros se caracterizan por reflejar una estrecha interacción entre los

factores que afectan sus mecanismos fisiológicos y ecológicos que se relacionan a su vez con

la selección de hábitat. Con el propósito de enmarcarlos para este trabajo, se nombran

algunos aspectos:

1) Diferentes mecanismos les permiten mantener una piel húmeda para lograr el intercambio

gaseoso dentro de los límites de tolerancia fisiológica; de esta manera, la evaporación -

transpiración limita la actividad metabólica de los anfibios (Pough et al., 1998). Variables

ambientales como la temperatura, la humedad relativa y del sustrato, afectan la temperatura

corporal, por lo que tienen significado fisiológico, ecológico y comportamental, en relación con

las adaptaciones a los microclimas locales (Tracy, 1976; Miyamoto, 1988; Navas, 1996a;

Lüddecke et al., 1998). 2) Además, la temperatura ambiental puede ser el modulador más

importante del tiempo disponible para la actividad (Navas, 1996b). La temperatura reduce las

interacciones agresivas y participa en la repartición de los nichos (regulan la competencia y la

repartición de recursos) (Crump, 1974; Rincón-Franco y Castro, 1998). 3) Por otro lado, los

tipos de locomoción dependen de la morfología. Durante la evolución, las ranas han alcanzado

una alta especialización morfológica, dirigiendo la capacidad de salto con un alto poder

mecánico (Lutz y Rome, 1994). Sin embargo, los anuros poseen una baja capacidad de

desplazamiento que limita su potencial de dispersión y determina el aprovechamiento del

hábitat de un modo específico (Pough et al., 1998) e influencia su respuesta a la complejidad

estructural (vegetación) y ambiental (luz, temperatura, humedad) en un gradiente ambiental

(Hofer et al., 2000). 4) Otro aspecto importante en la selección y uso del hábitat es el

comportamiento de forrajeo, que varia ampliamente entre las especies de anuros. Esta

variación se extiende a la preferencia de presas, frecuencia de los esfuerzos de captura,

XVI

energía invertida en la búsqueda y modo de localización (Taigen y Pough, 1983). Emerson

(1976) sugirió que los forrajeadores activos consumen presas de cuerpos pequeños, como

hormigas y termitas, con distribución agrupada, contrario a los buscadores pasivos. 5) Los

machos anuros en las congregaciones de varias especies y dentro de las poblaciones usan

sitios particulares para emitir los cantos de acuerdo con el modo reproductivo de cada especie

(Hödl, 1990; Lüddecke et al., 1998). El modo reproductivo se refiere al sitio de deposición de

huevos y al tipo de desarrollo larval de una especie particular (Pough et al., 1998). 6) Por

último, las interacciones acústicas son un importante medio de selección intraespecifica, dando

como resultado una división del hábitat a escala microespacial (Crump, 1974; Gerhardt, 1994).

Sin embargo, a pesar de la gran variedad de factores que están involucrados en la selección de

hábitat, la selección de los lugares con recursos relacionados directamente con la reproducción

(con el modo reproductivo y en especial con las estrategias reproductivas) domina a los otros

componentes de la selección de hábitat, pues los organismos tienden a preferir ambientes en

los cuales su supervivencia y éxito reproductivo es bueno. De este modo los individuos que

eligen establecerse en ambientes menos óptimos dejan menos descendientes supervivientes,

que aquellos que escogen hábitats mejores (Orinas y Wittenberger, 1991).

Aunque en la mayoría de las especies de anuros se presenta un sistema reproductivo tipo lek –

defensa de pequeñas áreas agregadas donde los machos realizan despliegues para adquirir

parejas sin controlar recursos que puedan ser atractivos para las hembras, salvo por el

esperma, los machos no aportan nada a sus descendientes luego, no hay cuidado parental-

(Bourne, 1992; Sullivan et al., 1995), en muchas especies de la familia Dendrobatidae se ha

sugerido la existencia de un sistema reproductivo basado en la defensa de recursos (Wells,

1977; Sullivan et al., 1995). Por ejemplo, los machos de Dendrobates auratus, D. leucomelas,

D. histrionicus (Summers, 1989, 1992), D. granuliferus (Winjgaarden y van Gol, 1994),

Epipedobates femoralis, E. trivittatus (Roithmair, 1992, 1994), y D. pumilio (Donnelly, 1989a,b;

Pröhl, 1997; Pröhl y Hödl, 1999; Pröhl y Berke, 2001), defienden territorios de canto usados

para el cortejo y la oviposición terrestre.

La vocalización domina el comportamiento reproductivo de muchas especies de ranas y sapos

(Gerhardt, 1994). Los cantos más frecuentemente producidos por los machos anuros, durante

las temporadas reproductivas, son llamados cantos de advertencia, porque estas señales

cumplen una doble función, la de atraer hembras y la de advertir a los demás machos la

posesión de un territorio o de un lugar de percha (Gerhardt, 1994; Pough et al., 1998). En

general, los dendrobátidos son diurnos, presentan comportamientos territoriales, un cortejo

complejo, reproducción semiterrestre u oviposición terrestre (Crump, 1972; Wells, 1977; Wells,

1978; Duellman y Trueb, 1986; Roithmair, 1994; Juncá, 1998).

Los machos vocalizan cerca de lugares potenciales de puesta para atraer a las hembras y para

la deposición de huevos. Posteriormente, los renacuajos son transportados por uno de los

XVII

padres a un ambiente acuático para completar el desarrollo (Wells, 1978, 1980; Juncá et al.,

1994). La posesión de un territorio está mediada vocalmente y es reforzada con otro tipo de

comportamientos (Summers, 1992; Wijngaarden y van Gol, 1994; Pröhl, 1997). La

territorialidad posee varios costos asociados como el tiempo limitado para el forrajeo, alto gasto

energético y los costos en términos de supervivencia (Gill y Wolf, 1975; Marler y Moore, 1991).

Por otro lado, se ha sugerido que uno de los principales beneficios que puede brindar la

territorialidad, es que funciona concediendo a los machos buenos lugares para vocalizar,

asegurando que la secuencia de cortejo no será interrumpida por otros machos rivales (Wells,

1977; Juncá, 1988; Roithmair, 1992; Pröhl, 1997; Pröhl y Berke, 2000). De esta manera, las

vocalizaciones cumplen un papel en la adquisición y defensa de territorios que pueden

contener lugares de oviposición, recursos para la supervivencia, espacio para el cortejo o una

combinación de estos recursos (Wells, 1977; Duellman y Trueb, 1986; Gerhardt, 1994).

Mediante experimentos de playback (grabaciones de cantos de animales que son luego

reproducidos o amplificados al animal para observar su respuesta) se ha demostrado que los

cantos pueden producir fonotaxis positiva en hembras grávidas y, positiva o negativa en los

machos (Wagner, 1989; Backwell et al., 1991). Además, pueden causar cambios en la

estructura de sus cantos (Perrill y Shepherd, 1989; Bee y Perrill, 1996). Robertson (1984)

presentó evidencia sobre las intensidades de sonido particulares que inducen diferentes tipos

de comportamiento territorial, de manera que un macho responde incrementando su

agresividad al aumentarse la intensidad (dB de presión de sonido) debido a la aproximación del

macho focal o debido al incremento en el volumen en un estimulo de playback. Por lo tanto, en

las interacciones entre machos, los cantos funcionan como una forma de minimizar el riesgo de

daño físico debido a un combate, para lo cual en muchos casos, aunque no en todos, producen

una serie graduada de comportamientos previos a la lucha (Narins et al., 2003).

Como las señales acústicas producidas por los machos también indican la posición de un

macho a sus vecinos, han sido implicadas en el mantenimiento de los territorios reproductivos,

o simplemente como un mecanismo para separar espacialmente a los machos, limitando sus

densidades en un área (Whitney y Krebs, 1975; Perrill y Shepherd, 1989). Los

comportamientos territoriales o de espaciamiento entre individuos pueden ser beneficiosos al

reducir la interferencia acústica y la competencia entre machos, cuando los sitios de cortejo son

exclusivos (Wells, 1977). De manera que los cantos probablemente permiten interpretar los

patrones de distribución espacial en los anuros (Robertson, 1984).

Al considerar las interacciones acústicas es importante conocer el patrón de radiación del

sonido y la atenuación de los cantos en el hábitat (Robertson, 1984). La propagación de las

señales acústicas es afectada por un amplio rango de fenómenos ambientales tales como:

atenuación, absorción y reflexión (Richards y Wiley, 1980; Penna y Solis, 1998; Bradbury y

Vehrencamp, 1998; Kime et al., 2000); los cambios de la señal tanto en amplitud, como en

XVIII

fidelidad sobre la distancia, pueden degradar la eficacia de la señal antes de que alcancen a

los receptores potenciales (Richards y Wiley, 1980; Penna y Solis, 1998; Kime et al., 2000).

No obstante, los lugares desde los cuales los animales emiten sus señales acústicas, pueden

potencialmente realzar la energía o la direccionalidad de sus sonidos (Penna y Solis, 1999).

Efectos de este tipo han sido observados en insectos y anuros. Algunos grillos crean

“parlantes” usando hojas para producir señales con una presión de sonido que se incrementa

de forma significativa (Prozesky-Schulze et al., 1975; Bradbury y Vehrencamp, 1998). Los

machos de la rana Eleutherodactylus coqui cantan desde sitios que favorecen patrones de

radiación de sonido direccionales (Narins y Hurley, 1982) y los machos de Hyalinobatrachium

fleischmanni que cantan sobre hojas grandes, propagan los sonidos más eficientemente que

los individuos que cantan sobre las hojas mas pequeñas. Además, las hojas pueden darle

dirección a los sonidos, de manera que algunos machos disfrutan de alguna ventaja al emitir

sus cantos a causa de las propiedades acústicas de sus sitios de canto, tal vez influenciado su

éxito reproductivo (Wells y Schwartz, 1982). En particular, algunos grillos y ranas fosoriales

hacen un uso eficiente de cuevas para la emisión de sus sonidos (Penna y Solis, 1996). Las

ranas del género Heleioporous (Leptodactylidae) cantan desde huecos que resuenan en las

frecuencias dominantes de sus cantos (Baley y Roberts, 1981) y los machos de Eupsophus

emiliopugini (Leptodactylidae) reciben señales amplificadas al interior de las cavidades que

ocupan (Penna y Solis, 1996, 1999).

A pesar de la importancia potencial que juegan los sitos de canto en la selección de hábitat, se

desconoce si los machos de cualquier especie seleccionan o prefieren los lugares de canto

debido a sus características acústicas. Aún así, las propiedades físicas de estos sitios de

canto pueden afectar la propagación del sonido (Richards y Wiley, 1980; Wells y Schwartz,

1982; Penna y Solis, 1998; Bradbury y Vehrencamp, 1998; Kime et al., 2000).

XIX

3. Formulación del problema y justificación.

3.1 Formulación del problema.

La selección del hábitat o de los sitios usados por los dendobátidos puede ser consecuencia de

su comportamiento territorial basado en historias de vida especializadas (Duellman, 1966) o un

efecto de la permanencia espacial y temporal en lugares de reproducción y/o alimentación,

dependiente de las densidades locales (Crump, 1972). Sin embargo, muchos animales

escogen o modifican los lugares de canto de manera que realzan la propagación sus sonidos

(Penna y Solis, 1999).

La evolución múltiple del aposematismo en varias radiaciones regionales parece estar bien

documentada dentro de la familia Dendrobatidae (Summers y Clough, 2001; Summers, 2003;

Vences et al., 2003; Santos et al., 2003). El aposematismo está dirigido en contra de los

depredadores diurnos que se orientan visualmente (Vences et al., 2003). Por lo tanto, los

hábitos fosoriales en la rana roja Dendrobates virolinensis son bastante inusuales. En este

estudio se pretende establecer si estos hábitos fosoriales pueden estar relacionados con la

comunicación intraespecifica. En muchas especies de la familia Dendrobatiadae, la posesión

de un territorio está mediada vocalmente (Summers, 1992; Wijngaarden y van Gol, 1994; Pröhl,

1997); de esta manera, la selección de los hábitats que involucren la reproducción, podría en

este caso ser influenciada por las propiedades acústicas de estos sitios.

En este estudio se reporta la selección de cuevas por parte de los machos de Dendrobates

virolinensis, una rana roja del nororiente de Colombia (Ruiz-C. y Ramírez-P.1992). Estos

autores inicialmente reportaron a esta especie como perteneciente al género Minyobates;

además sugieren que es posible que en esta especie exista una reversión de papeles sexuales

(sensu Wells, 1981): machos no territoriales con cuidado de posturas, transporte y cuidado de

renacuajos, y hembras en competencia por los machos. Sin embargo admiten que el

conocimiento de estos aspectos es mínimo para la especie, y que es posible que las ideas de

reversión sexual y ausencia de territorialidad sean incorrectas.

En este estudio se reportan los hábitos fosoriales de D. virolinensis, se describe el patrón diario

de actividad vocal de los machos, las condiciones microclimáticas que experimentan los

individuos en dichas cavidades y la distribución espacial de las cuevas usadas. Además se

pretende establecer si la rana Dendrobates virolinensis, como otras especies de la familia

Dendrobatidae presenta comportamientos territoriales en términos de la defensa de tales

cuevas. Así mismo, se investigan las propiedades acústicas de las cuevas en relación con su

uso potencial como amplificador de sus cantos. Por último se investiga la posibilidad de que los

machos seleccionen las cuevas al estimar la proximidad de sus vecinos mediante la intensidad

del sonido, es decir si existe espaciamiento acústico en esta especie.

XX

3.2 Preguntas de investigación.

• ¿Cuál es el patrón diario de actividad de los machos de Dendrobates virolinensis?

• ¿Cuáles son las condiciones de luz y temperatura que experimentan los individuos en

el interior de las cuevas?

• ¿Cuál es la distribución espacial de las cuevas usadas por los machos?

• ¿Los machos defienden las cuevas?

• ¿Las cuevas amplifican la intensidad de las llamadas?

• ¿Los machos seleccionan las cuevas según el espaciamiento acústico?

3.3 Justificación de la investigación.

Las causas y consecuencias de la selección de hábitat son temas centrales en la ecología del

comportamiento, que se integra con otras áreas de la biología como, la ecología (distribución

de los organismos, dinámicas poblacionales y meta poblacionales), la biología de la

conservación y las estrategias de censo o seguimiento (monitoreo) (Caro, 1998).

Alrededor del mundo, las poblaciones de algunas especies de ranas y sapos han declinado

rápidamente en años recientes. Además los anfibios muestran una importante fidelidad al sitio

donde viven, por lo que las poblaciones no tienden a recolonizar lugares de los cuales han sido

extirpadas y los esfuerzos para recuperar poblaciones tienden a fallar (Caro, 1998).

Aunque la especie en cuestión, Dendrobates virolinensis, no se encuentra citada como especie

en peligro ni en la UICN ni en CITES, la degradación del hábitat podría afectar a las

poblaciones existentes. Las perturbaciones ambientales no necesariamente son la causa

directa de los declives poblacionales, en algunos casos estas precipitan cambios ecológicos y

comportamentales que a su vez incrementan la mortalidad o disminuyen el número de juveniles

reclutados (Caro, 1998). Por todas estas razones, la información aquí generada es valiosa, no

sólo por pertenecer a un cuerpo de conocimiento en particular, sino porque que puede ser útil

en futuros esfuerzos de conservación.

Por otro lado, aunque se han realizado varios estudios sobre el comportamiento vocal de los

anuros, la influencia de los ambientes físicos en los cuales las ranas y sapos se comunican en

la selección de los sitios de canto, es un tema relativamente inexplorado (Richards y Wiley,

1980; Penna y Solis, 1998; Kime et al., 2000). De manera que los hábitos fosoriales en la rana

roja Dendrobates virolinensis, que se reportan en este trabajo pueden ser una oportunidad para

estudiar la influencia de propiedades acústicas de sus sitios de vocalización, en su sistema de

comunicación y, además podrían generar alguna explicación sobre este inusual uso de

microhábitat en una especie del género Dendrobates.

XXI

4. Objetivos.

4.1 Objetivo general. Determinar la relación existente entre la selección de hábitat de los machos de Dendrobates

virolinensis, su desempeño vocal y su distribución espacial.

4.2 Objetivos específicos. Describir el patrón diario de actividad vocal de los machos de Dendrobates virolinensis.

Describir las dimensiones y las condiciones térmicas y lumínicas de las cuevas usadas

por los machos de D. virolinensis.

Describir la distribución espacial de las cuevas usadas por los machos de D.

virolinensis en el área de estudio.

Probar si los machos de D. virolinensis defienden las cuevas que ocupan.

Probar si las cuevas amplifican la intensidad de las llamadas, de los machos de D.

virolinensis.

Determinar si los machos seleccionan las cuevas según algún tipo de espaciamiento

acústico.

4.3. Diseño de la investigación.

4.3.1. Patrón de actividad vocal.

Factor de diseño: Parcela de 2340 m²

Niveles del factor de diseño: 10 cuadrantes de 120 m²

Unidad de respuesta: censo del patrón de actividad vocal durante tres días en

intervalos de 30 minutos, entre las 05:00 y las 19:00 horas.

Variables de respuesta: número de individuos cantando y el número de

vocalizaciones en cada intervalo de observación.

4.3.2. Características de las cuevas.

Factor de diseño: Cuevas o cavidades encontradas en el sotobosque.

Unidad de muestreo: cada cueva

Unidad de respuesta: cada uno de los puntos donde se tomarán mediciones de

luminosidad y temperatura, en diferentes distancias con respecto al interior (-30, -20, -

10 cm.), borde (0 cm.) y exterior (10, 30, 70 y 100 cm.) de las cuevas.

Variables de respuesta: número de entradas, alto y ancho de las entradas,

profundidad de las cuevas: largo, ancho y alto; profundidad de la hojarasca; mediciones

de intensidad lumínica y temperatura.

XXII

4.3.3. Distribución espacial de las cuevas usadas.

Factor de diseño: Parcela de 2340 m²

Variables de respuesta: mediciones de distancias en metros y ángulos entre las

diferentes cuevas marcadas.

4.3.4. Experimentos de playback.

Factor de diseño: llamada sintética.

Niveles del factor de diseño: 1) Intensidad constante de la llamada ajustada en 55dB

en todas las distancias evaluadas. 2) Intensidad (dB) decreciente en las distancias.

Unidad de respuesta: parlante ubicado a cuatro distancias (10, 30, 70 y 100 cm.) del

borde de la cueva.

Variable de respuesta: 1) número de aproximaciones (fonotaxis o aproximaciones al

parlante) y movimientos (la rana baja la cabeza o pulsa el saco vocal sin vocalizar)

como variables binarias de presencia o ausencia. 2) tiempo (s) de latencia hasta el

primer canto y 3) la tasa de repetición de cantos (cantos/min).

4.3.5. Experimentos de atenuación de la intensidad de la llamada.

Factor de diseño: llamada sintética.

Niveles del factor de diseño: llamada sintética emitida con el parlante ubicado a 30

cm dentro de cada cueva (sitio experimental). Emisión de llamadas sintéticas ubicando

el parlante en áreas adyacentes afuera de cada cueva (sitio control).

Unidades de respuesta: 1) cinco distancias (50, 100, 200, 300 y 400 cm) del borde de

cada cueva evaluada. 2) Tres tipos de cuevas (roca, raiz y tronco).

Variable de respuesta: lecturas en decibles en cada una de las distancias.

XXIII

5. Materiales y métodos.

5.1. Especie y área de estudio. Dendrobates virolinensis, es una especie de la familia Dendrobatidae descrita por Ruiz-C. y

Ramírez-P. (1992). De acuerdo con sus características morfológicas fue asignada

originalmente al género Minyobates de Myers (1987), con la posibilidad de ser reasignada al

género Dendrobates de Silverstone (1975) al cual, efectivamente fue incluida recientemente

(Frost, 2004).

Es una rana pequeña, los machos de esta especie miden en promedio (longitud rostro-cloacal,

SVL) 16,5 mm. ± 0,97, rango 14,6 – 18,9 mm., N = 23 (Ruiz-C. y Ramírez-P., 1992). Poseen

una coloración dorsal roja (superficie dorsal de la cabeza, brazo y de los 2/3 anteriores del

tronco color rojo escarlata, Ruiz-C. y Ramírez-P., 1992) (Figura 1). Es conocida principalmente

en su localidad típica: Virolín, municipio de Charalá, departamento de Santander, Colombia

(figura 2). También ha sido reportada en Cundinamarca (Frost, 2004), en Boyacá (Lynch,

comunicación personal), y se encuentra en un rango altitudinal entre los 1300 m. y los 1850 m.

de altitud sobre el flanco Occidental de la cordillera Oriental. Según Ruiz-C. y Ramírez-P.

(1992), Dendrobates virolinensis habita zonas cuya vegetación corresponde a selva andina con

un dosel de 10-15 m de altura, es diurna, activa a una altura sobre el suelo entre 0.5 y 2 m en

el dosel, en bromeliáceas arbóreas (Tillandsia adpressa, T. biflora y T. suescana) y

bromeliáceas terrestres (Guzmania densiflora). Ruiz-C. y Ramírez-P. (1992) además realizaron

estudios del contenido doudenal encontrando ácaros, dípteros, coleópteros e himenópteros

(Formicidae), con tamaños entre 0,15 y 2.3mm.

El trabajo de campo fue realizado entre mayo y junio de 2004, temporada correspondiente a

una de las estaciones húmedas, por lo que se asume que los dendrobátidos forrajean

activamente, defienden territorios y se reproducen (Donnelly, 1989a,b; McVey et al., 1981;

Summers, 1989; Graves, 1999). Se escogió una zona montañosa (6º 06´ 04˝ N, 73º 13´ 07˝ W)

a 1715 m.s.n.m., en un área aledaña a la población de Virolín, conocida por las personas del

lugar como Costilla de Fara constituida en su parte media por un bosque primario.

5.2. Observación de comportamientos. Una vez en la zona de estudio, se caminó cuidadosamente, mientras se observaron los lugares

de percha y de despliegue de los machos. En este estudio, se detectó una tendencia de los

machos de esta especie a cantar en el interior de tres microhábitats en el suelo del bosque:

cuevas constituidas por rocas, por raíces de árboles o por troncos de árboles

XXIV

A.

B.

Figura 1. Uno de los Individuos de la rana Dendrobates virolinensis, observados en la zona de

estudio (Virolín, municipio de Charalá, departamento de Santander, Colombia). El individuo

transporta un renacuajo. A) vista lateral. B) vista dorsal.

XXV

A. B.

C.

Figura 2. Zona de estudio. A) Mapa de Colombia. B) Mapa de la ubicación de Virolín,

Santander. C) Área montañosa de muestreo cerca de Virolín.

XXVI

caídos. En el interior de las cuevas que están presentes en el sotobosque, los machos de

Dendrobates virolinensis fueron observados realizando varias actividades (Tabla 1).

Tabla1. Número de actividades realizadas por 141 individuos de Dendrobates virolinensis. Se indica el número de observaciones realizadas en el interior de las cuevas y en el exterior (zonas abiertas o expuestas) durante el trabajo en campo.

Cueva1133

126310

138 3

Hábitat

PerchaActividades totales obsevadas

Abierto/expuesto0000003

ForrajeoInteracciones macho-hembraInteracciones macho-machoDeposición de huevos / oviposición

ActividadMachos vocalizandoMachos vocalizando con renacuajo

5.3. Delimitación de la zona de estudio e identificación de las cuevas usadas.

En el interior del bosque se delimitó una parcela de 2340 m² ó 0,23 Ha, mediante el uso de

una cuerda, un decámetro y una brújula. Durante los primeros nueve días de trabajo en campo

en el interior de la parcela delimitada, se buscaron los machos visual o auditivamente y la gran

mayoría fueron detectados en el interior de cuevas en el suelo del bosque (Tabla 1). Para

construir un mapa de distribución de las cuevas ocupadas, cada una fue marcada con un

banderín plástico numerado.

5.4. Patrón de actividad vocal.

Se realizó un censo del patrón de actividad vocal durante tres días (13 de mayo, 27 de mayo y

8 de junio), de la siguiente manera: la parcela fue subdividida en 10 cuadrantes de 12x10 m

los cuales fueron censados de forma aleatoria. Se caminó entre uno y otro cuadrante en

intervalos de 30 minutos, entre las 05:00 y las 19:00 horas. Se anotó el número de individuos

cantando y el número de vocalizaciones en cada intervalo de observación, asumiendo que

estos números proveen un indicativo de la actividad vocal de las ranas. El censo fue auditivo

(Zimmerman, 1992) sin embargo, algunos individuos fueron simultáneamente avistados

visualmente. De los que fueron vistos, sólo fueron tenidos en cuenta aquellos que cantaron.

5.5. Características de las cuevas.

De manera aleatoria fueron seleccionadas 44 cuevas usadas por los machos y se tomaron las

siguientes mediciones: el número de posibles entradas utilizables por las ranas, alto y ancho de

las entradas, largo y ancho de la cueva. Se realizaron tres mediciones para estimar la

XXVII

profundidad de las cuevas: largo (perpendicular a la entrada), ancho (paralela a la entrada) y

alto. Además, se determinó el tipo de sustrato en el interior de la cueva (roca, suelo desnudo) y

en el caso de presentarse hojarasca se midió su profundidad.

Adicionalmente se tomaron mediciones de intensidad lumínica y temperatura en diferentes

distancias con respecto al interior (-30, -20, -10 cm.), borde (0 cm.) y exterior (10, 30, 70 y 100

cm.) de las cuevas. Por último, durante el tiempo de muestreo se tomó nota del lugar desde el

cual los individuos vocalizaron con respecto al borde de las cuevas; para este fin fueron

utilizadas todas las observaciones realizadas en las cuevas presentes dentro de la parcela

(N=117).

5.6. Distribución espacial de las cuevas usadas.

Para construir un mapa de la distribución de las cuevas, se realizó un levantamiento, tomando

mediciones de distancia en metros y ángulos entre las diferentes cuevas marcadas.

Posteriormente esta información fue convertida en coordenadas cartesianas (x, y,) resultando

un mapa de distribución.

Con la ayuda del programa Microsoft Excel 2000 se calcularon las distancias entre las cuevas

usadas. Para tal fin se usó la fórmula de distancia √ (x1-x2)² + (y1-y2)² y, de la matriz de

distancias resultante, se seleccionaron las distancias mínimas para cada punto en el mapa.

Con la intención de analizar el tipo de distribución de las cuevas usadas (agregada, al azar o

uniforme), fueron empleados dos métodos: el índice de distancias al vecino más cercano

(Chou, 1995), y una prueba de aleatorización (randomización). El índice de la distancia al

vecino más cercano (nni) se basa en la comparación de unas distancias esperadas con las

distancias obtenidas. El primer paso es calcular el promedio de las distancias obtenidas a los

vecinos más cercanos: Ad = (Σ¡nni¡) / n; donde Ad es el promedio obtenido de las distancias al

vecino más cercano; nni¡, es la distancia al vecino más cercano del individuo i, y n es el

número de individuos. Luego, se calcula el valor esperado: Ed = 0,5*(A / n)¹/²; donde Ed es el

valor esperado, A es el área de muestreo y n, es el número de individuos. El índice de la

distancia al vecino más cercano (nni) resulta de la división entre el valor obtenido por el

esperado: NNI = Ad / Ed. El valor del índice puede fluctuar entre 0 y 2,1419. Si el valor de NNi

es cercano a cero, representa distribución agregada, si es cercano a 1 representa distribución

al azar y próximo a 2,1419 representa distribución uniforme.

La prueba de aleatorización compara la distribución de distancias al vecino más cercano

obtenidas, con una distribución de números aleatorios. Estas distribuciones de números

aleatorios se construyen usando el mismo número de puntos obtenidos y partiendo de 0 hasta

XXVIII

la distancia máxima posible en el área. En total se construyeron cuatro distribuciones de

números al azar con ayuda del programa Microsoft Excel 2000, y se analizaron con el

programa SPSS 10.1 usando un análisis de varianza (ANOVA).

Por último en el interior de la parcela se trazó un transecto de 90 x 4 m (360 m²) y se contó el

número de cuevas disponibles.

5.7 Grabación de los cantos de advertencia.

Se grabaron los cantos de advertencia de 11 machos, mediante el uso de cintas de cromo

Sony UX-S en una grabadora Sony WM D6C Professional Walkman, conectada a un micrófono

direccional AKG D190 montado en un trípode a 50 cm en frente del macho focal. Las diferentes

grabaciones fueron analizadas usando el programa Canary en un computador portátil

Macintosh. En total se analizaron tres cantos por individuo (N=33). La Figura 3 presenta un

sonograma y un oscilograma de cuatro de las llamadas grabadas.

A continuación se construyó un canto sintético basado en los parámetros promedio de las

llamadas de los 11 individuos: la duración de los pulsos es de 2,8 ms, el intervalo entre pulsos

es de 6,2 ms, se producen 197 pulsos por canto, la frecuencia dominante es de 5,090 KHz, y el

intervalo entre cantos es de 12,5 s (Anexo 1). El canto sintético obtenido fue grabado en un

disco compacto y luego se utilizó como estímulo en los experimentos de playback y como señal

de propagación en los experimentos de atenuación de la intensidad de la llamada.

5.8 Experimentos de playback: ¿Los machos defienden las cuevas?

Las técnicas de grabación de sonidos animales, para luego ser reproducidos y notar las

respuestas de los animales, son conocidas como experimentos de playback y han demostrado

su eficacia para el estudio de la evolución y el desempeño de la comunicación animal

(Kroodsma, 1989, 1990; McGregor, 1992; Gerhardt, 1992; Bradbury y Vehrencamp, 1998). A

falta de un término ampliamente usado u aceptado para esta metodología en el idioma español,

a lo largo de este trabajo, la técnica experimental es nombrada simplemente como

experimentos de playback. El objetivo general de estos experimentos fue probar si los machos

defienden las cuevas, al determinar si su respuesta varía con la intensidad del sonido (dB), o

con la distancia de un macho cantante simulado mediante una llamada sintética de frecuencia

(KHz) constante. El estímulo con frecuencia constante es necesario para evitar confundir la

influencia de la frecuencia dominante del oponente, con la influencia del cambio en la

frecuencia en el comportamiento del macho focal (Wagner, 1989). Se realizaron dos series de

experimentos de playback, conducidos durante las horas de mayor actividad vocal en la

población estudiada (ver resultados, Figura 4).

XXIX

Las respuestas de cada individuo focal fueron medidas de dos maneras. 1) Se cuantificaron las

aproximaciones (fonotaxis o aproximaciones al parlante) y los movimientos (la rana baja la

cabeza o pulsa el saco vocal sin vocalizar) como variables binarias de presencia o ausencia (1

y 0). 2) Simultáneamente, con la ayuda de un cronómetro se midió la respuesta vocal,

cuantificando el tiempo de latencia (s.) hasta el primer canto y la tasa de repetición de cantos

(cantos/min.).

Figura 3. Sonograma (arriba) y oscilograma (abajo) de cuatro de las 33 llamadas de uno de los 11 machos de Dendrobates virolinensis, que fueron grabados para el estudio.

a) Serie de estímulos con intensidad constante (control).

En esta primera serie de experimentos (N = 33 machos), se registraron cambios en las

respuestas de los machos frente a estímulos de intensidad constante cuya fuente de sonido iba

alejándose. Mediante el uso de un parlante Sony SRS-57 orientado hacia el interior de cada

cueva y conectado a un reproductor de discos compactos Panasonic CD Player Portable SL-

SX320, se amplificó un grupo de 10 estímulos en diferentes distancias (10 llamadas sintéticas

de 2”56 s. cada una, separadas entre si por 11,21 s. de silencio, para un total de 25,6 s. de

estimulo). El parlante fue ubicado a cuatro distancias (10, 30, 70 y 100 cm.) del borde de cada

cueva, donde antes se confirmó la presencia de un individuo macho activo, al observarlo o al

escucharlo emitir llamadas. En todas las distancias, la intensidad de la llamada sintética se

mantuvo constante a 55dB, que corresponde a aquella previamente medida en distintos

machos vocalizando a 50 cm. La intensidad de los estímulos se calibró con anterioridad usando

un sonómetro Voltcraft 329, de manera que el volumen del parlante se ajustó hasta alcanzar

una intensidad de 55 dB para cada distancia. El orden de la presentación de los estímulos fue

siempre de la menor a la mayor distancia (comenzando a 10 cm y terminando a 100 cm del

borde de la cueva), y la secuencia no fue mezclada. Se asumió que la simulación de un macho

por medio del playback le indica al individuo focal la presencia de un macho a por lo menos 50

XXX

cm. Al mantener la intensidad del estimulo constante, se controla el efecto la posición real del

parlante en todas las distancias.

b) Serie de estímulos con intensidad decreciente (experimental).

En esta segunda serie de experimentos (N = 30 machos), se registraron cambios en las

respuestas de los machos frente a estímulos de intensidad decreciente, cuya fuente de sonido

iba alejándose. Nuevamente se orientó el parlante hacia el interior de las cuevas y se emitió un

grupo de 10 estímulos en cada distancia, pero se tuvo en cuenta una distancia adicional: 120

cm. La intensidad (dB) fue ajustada a 55dB únicamente cuando el parlante se ubicó a 10 cm.

de la cueva, utilizando esta intensidad y volumen del parlante en todas las demás distancias

(30, 70, 100 y 120 cm), simulando de esta manera, a un macho que se aleja progresivamente.

Análisis estadístico. Con el objetivo de probar si los machos defienden las cuevas, se buscaron diferencias en las

respuestas de los machos entre las diferentes distancias evaluadas para contrastar las

respuestas a estímulos con intensidad constante y decreciente. Para tal fin se realizó una

regresión logística para las aproximaciones y los movimientos. La regresión logística es

simplemente una transformación no lineal de la regresión lineal; consiste de una distribución en

forma de S, similar a la distribución normal estándar. Se usa cuando la variable dependiente es

limitada (discreta y no continua) y binaria (0 y 1) para analizar la ocurrencia de un evento.

Además, se realizó una prueba de Friedmann para saber si existen diferencias en la velocidad

de respuesta de los machos (latencia del primer canto) entre las diferentes distancias

evaluadas. La prueba de Friedmann (para medidas repetidas) es el análogo no paramétrico de

una prueba ANOVA; no hace suposiciones sobre la distribución de los datos excepto porque

estos deben ser medidos en escala ordinal. Por último se realizó un análisis de varianza

(ANOVA) de medidas repetidas para la tasa de repetición de cantos (cantos/min.); esta prueba

es utilizada para probar la igualdad de las medias cuando un solo individuo o sitio es medido

más de una vez, es decir cuando la medida de la variable dependiente es repetida y por lo

tanto, los datos violan la suposición de independencia. Los datos fueron analizados con el

programa SPSS 10.1.

5.9. Experimentos de atenuación de la intensidad de los cantos: ¿Las cuevas amplifican la intensidad de los cantos?

Se estudió el efecto de las cuevas en la atenuación de la intensidad (dB) en dos grupos de

experimentos. Antes de cada ensayo, se ajustó el volumen del parlante a una intensidad de 55

dB a 50 cm. Durante 15 experimentos (5 para cada tipo de cueva: roca, raíz y tronco), la

llamada sintética fue emitida con el parlante ubicado a 30 cm. dentro de cada cueva (sitio

experimental). A continuación, se tomaron cinco lecturas de intensidad (dB) usando un

XXXI

sonómetro a 2,5 cm. del suelo y montado en cinco diferentes distancias del parlante: 50, 100,

200, 300 y 400 cm. Luego, en otros 15 experimentos (nuevamente, 5 ensayos para cada tipo

de cueva: roca, raíz y tronco), se emitieron llamadas sintéticas ubicando el parlante al nivel del

suelo en áreas adyacentes afuera de cada cueva (sitio control). En seguida se tomaron otra

vez cinco lecturas de intensidad (dB) empleando el sonómetro a 2,5 cm del suelo, en las

mismas distancias antes mencionadas. Adicionalmente se tomaron lecturas del ruido ambiental

en todas las distancias evaluadas con un sonómetro Voltcraft 329, colocado a 2,5 cm del suelo.

Análisis estadístico.

Con el objetivo de probar si las cuevas amplifican la intensidad de las llamadas, se utilizó un

análisis de varianza (ANOVA) de medidas repetidas comparando los valores medios de

intensidad (dB) entre los sonidos emitidos dentro y fuera de las cuevas. Los datos fueron

analizados con el programa SPSS 10.1.

XXXII

6. Resultados 6.1. Patrón diario de actividad vocal. La actividad vocal de D. virolinensis, ocurre entre las 5:00 y las 19:00 horas, y presenta cuatro

picos pronunciados (Figura 4a). En un sólo lapso de observación de 30 minutos, el número de

individuos vocalizando varió entre 0 y 13, con una alta variación entre las medias en cada

momento de observación. La actividad vocal de D. virolinensis comienza al amanecer y se

incrementa hasta alcanzar un primer pico, el más alto pero el de menor duración, entre las 7:00

y las 7:30 horas. El segundo pico de actividad, el de mayor duración ocurre entre las 9:30 y las

12:00 horas. El tercer pico de actividad se presentó a las 14:40 horas y el cuarto sucede entre

las 16:30 y las 17:30 horas y entonces la actividad decrece progresivamente hasta el

anochecer. Por el contrario, la actividad vocal medida como el número de vocalizaciones

escuchadas no muestra un patrón claro, lo cual puede sugerir que los machos varían mucho en

cuanto a su esfuerzo vocal, o que vocalizan independientemente del ambiente social (Figura

4b.)

6.2 Características de las cuevas.

Dentro de la parcela, se documentaron 113 cuevas ocupadas por los machos mientras cantan.

Las cuevas son formadas por rocas en el suelo del bosque (N = 53, 46,9%), raíces de algunos

árboles que forman cavidades (N = 49, 43,3%), y bajo troncos de árboles caídos (N = 6, 5,3%).

Se tomaron varias medidas a 44 cuevas que representan el 38,9% del total marcado dentro de

la parcela (27 cuevas tipo roca, 13 raíz y 4 tronco). La mayoría de las cuevas que fueron

medidas tienen sólo una entrada (38 cuevas, 86 %), cinco cuevas tienen dos entradas (11,3%)

y sólo una cueva presentó tres entradas (2,27%). El sustrato interior de 20 de las cuevas

(45,4%) estuvo conformado por hojarasca y, en 24 cuevas (54,8%) el sustrato interior estuvo

conformado por rocas o suelo desnudo. El tamaño de las entradas, la profundidad de las

cuevas y de la hojarasca en el interior se muestran en la Tabla 2.

Tabla 2. Dimensiones de las cuevas usadas por los machos de D. virolinensis y profundidad de la hojarasca en el interior (X = promedio, D. E. = desviación estándar, N = 44).

Sustrato en el interiorMedidas (cm) Alto Ancho Alto Ancho Largo Profundidad de la hojarasca

X 22 59,86 36,95 67,63 63,6 3,8D.E. 9,16 36,3 40,6 40,6 34,1 1,51

Rango 10 - 50 14 - 160 0 - 250 12 - 190 10 - 160 1 - 9

Entrada Profundidad

XXXIII

Figura 4. Patrón diario de actividad vocal. (A) Promedio del número de machos de Dendrobates virolinensis que vocalizaron y (B) número de vocalizaciones escuchadas, cada 30 minutos a lo largo de 3 días (13, 27 de mayo y 8 de Junio de 2004), entre las 5:00 y las 19:30 horas.

XXXIV

La mayoría de los machos (95,7%) fueron detectados en el interior de estas cuevas realizando

alguna actividad, generalmente vocalizando (Tabla 1). Este alto porcentaje de individuos en el

interior de las cuevas indica que la mayoría de los machos experimentan luminosidades entre 0

y 260 lux y temperaturas entre los 14 y los 17,8 ºC mientras se encuentran en actividad en el

interior de las cuevas (Figura 5).

6.3. Distribución espacial de las cuevas usadas.

La Figura 6 muestra el mapa de la distribución espacial de las cuevas. Con la información de la

distribución de los cuevas en el mapa, se calcularon las distancias mínimas entre las cuevas

(Figura 7), las cuales se encuentran entre los 0,68 y los 7,29 m (X=2,25, SD=2,23).

El índice del vecino más cercano obtenido (NNI = 0,434), indica que las distancias mínimas de

las cuevas usadas por los machos presentan una distribución agregada (cercano a 0). A través

de un análisis de randomización, se comparó la distribución de las distancias mínimas

obtenidas con otras cuatro distribuciones generadas aleatoriamente. Los resultados muestran

que existen diferencias significativas entre la distribución obtenida y las aleatorias (ANOVA, F =

80,833, P < 0,001).

Dentro del transecto de 360 m² se encontraron 319 cuevas vacantes, que representan una

densidad de 0,886 huecos por m². Al extrapolar esta densidad al total de la parcela se estima

un total de 2073,5 huecos en 2340 m². La densidad de cuevas utilizadas (y por lo tanto de

machos) durante el tiempo de muestreo fue de 0,048 x m².

6.4 Experimentos de playback: ¿Los machos defienden las cuevas?

Al comienzo de los experimentos se anotó cuando fue posible, la posición inicial de cada

individuo. En la mayoría de los casos se encontraban entre -30 y -15 cm. al interior de las

cuevas. En una sola ocasión durante los experimentos, un individuo salió de la cueva (hasta

posicionarse a 5 cm. del borde de la cueva). Los individuos se acercaron hasta ubicarse en

promedio a -9 cm. al interior de la cueva y el rango de aproximación varió ente –30 cm. al

interior y 5 cm. en el exterior.

Los machos respondieron vocalmente al playback, además realizaron reorientaciones a la

fuente de sonido, aproximaciones con pequeños saltos avanzando hacia el parlante, y

haciendo movimientos (bajando la cabeza o pulsando el saco vocal sin vocalizar).

XXXV

Figura 5. Uso de hábitat y condiciones microambientales. (A) Número de individuos de Dendrobates virolinensis observados (N = 117) en diferentes posiciones con respecto al borde de las cuevas. (B) Distribución de valores de intensidad lumínica y (C) valores de temperatura (promedio, rango de los intercuartiles -50% de los datos-, límites superior e inferior típicos de los datos y datos atípicos) medidos en diferentes puntos, con respecto al interior (-30, -20, -10 cm), borde (0 cm) y exterior (10, 30, 70 y 100 cm) de las cuevas (N = 44).

XXXVI

N10 m NN10 m

Figura 6. Mapa de distribución de las cuevas usadas por los machos de Dendrobates virolinensis dentro de una parcela de 2340 m² en el interior del bosque. Cada símbolo representa una de las cuevas usadas por los individuos durante su actividad vocal entre el 10 y el 23 de mayo de 2004 (N = 113). La zona enmarcada dentro de la parcela corresponde a una zona del bosque con una topografía relativamente homogénea. Aproximadamente a 30 m fuera del límite noroccidental de la parcela, la pendiente se incrementa y termina en una quebrada. Después de los primeros 20 m fuera del límite oriental de la parcela, se halla el borde del bosque y, aproximadamente a 50 m comienza una zona de pastizal. Los límites norte, sur, sur oriental y sur occidentales de la parcela, colindan con un hábitat boscoso homogéneo.

XXXVII

Figura 7. Porcentajes de distancias al vecino más cercano. Histograma de los porcentajes de las distancias al vecino más cercano para las cuevas que fueron mapeadas dentro de la parcela (N = 113). Las distancias mínimas entre las cuevas usadas están entre los 0,68 y los 7,29 m (X=2,25, SD=2,23). El índice del vecino más cercano obtenido (NNI = 0,434), indica que las distancias mínimas de las cuevas usadas por los machos presentan una distribución agregada. Mediante un análisis de randomización, se comparó la distribución de las distancias mínimas obtenidas, con otras cuatro distribuciones generadas aleatoriamente. Los resultados muestran que existen diferencias significativas entre la distribución obtenida y las aleatorias (ANOVA, F = 80,833, P < 0,001).

En los intervalos de silencio durante la serie de estímulos del experimento, se orientaban

perpendiculares a la fuente de sonido, para luego al escuchar nuevamente un estímulo y

reorientar su posición paralelos al parlante. En muchos casos emitían una llamada de

respuesta, o se aproximaban al parlante, dando nuevamente una serie de pequeños saltos, lo

que podría considerarse como un comportamiento típico hacia los intrusos (Wagner, 1989). Sin

embargo, ningún macho se aproximó a menos de 10 cm. del parlante. Por otro lado, los

machos a menudo respondieron con una serie de vocalizaciones con una duración un poco

más corta y aparentemente con una mayor intensidad, aunque estas variaciones no fueron

cuantificadas.

20

15

10

5

0

XXXVIII

Respuesta a los estímulos: intensidad constante vs. decreciente.

Aproximaciones y movimientos.

Cuando la intensidad se mantuvo constante, la regresión logística no detectó un efecto de la

distancia sobre la probabilidad de que la rana realizara aproximaciones o movimientos

(R²=0,002, P = 0,642 y R² = 0,004, P = 0,495, respectivamente N = 33). Es decir, durante los

experimentos de intensidad constante, los machos respondieron de forma indistinta tanto para

las aproximaciones como para los movimientos en todas las distancias evaluadas y el cambio

en la respuesta no es explicado por el cambio en la posición del parlante (Figura 8).

En contraste, la regresión logística detectó un efecto de la distancia sobre la probabilidad de

aproximaciones y movimientos, los cuales se reducen en función de la distancia, si los

estímulos a su vez decrecen en intensidad (R² =0,242, P < 0,001 y R² = 0,134, P < 0,001,

respectivamente N = 30). En otras palabras, cuando los estímulos presentaron una intensidad

decreciente, la proporción de aproximaciones y movimientos tiende a disminuir al incrementar

la distancia y por lo tanto, al disminuir la intensidad de los estímulos (Figura 8). De esta manera

se puede afirmar que las ranas disminuyen la proporción de saltos y movimientos en la medida

en que el intruso se va alejando. Las aproximaciones y movimientos realizados en respuesta a

estímulos emitidos a una distancia de 120 cm. son proporcionalmente menores a las

respuestas a estímulos emitidos, más cerca de la cueva. Estos resultados indican que las

ranas pueden evaluar la distancia de la fuente de sonido y dependiendo de esta, varían la

intensidad de la respuesta.

Desempeño vocal

La respuesta vocal medida en términos de latencia del primer canto y, en tasa de repetición de

cantos, aparentemente fue muy similar tanto entre las diferentes distancias evaluadas, como

entre los estímulos de intensidad constante y decreciente (Figura 9).

La latencia hasta el primer canto para las distancias evaluadas durante la prueba con estímulos

con intensidad constante, no difieren significativamente entre sí (Friedmann; Chi-cuadrado =

4,978, P = 0,187, N = 33). La velocidad de las respuestas entre las diferentes distancias,

tampoco difieren para los estímulos con intensidad decreciente (Friedmann; Chi-cuadrado =

5,890, P = 0,208, N = 30). Al comparar la latencia hasta primer canto en cada distancia, entre

estímulos de intensidad constante vs. Intensidad decreciente, únicamente

XXXIX

Figura 8. Proporción de respuestas a experimentos de playback. Cambio en la proporción de (A) aproximaciones al parlante y (B) movimientos (bajar la cabeza o pulsaciones del saco vocal sin emitir sonidos) con la distancia, en machos de D. virolinensis como respuesta a un canto sintético. Se realizaron dos grupos de experimentos, en el primero se mantuvo la intensidad (dB) constante a 55 dB en todas las distancias (N = 34); la regresión logística del cambio en la respuesta con la distancia no fue significativa (R² =0,002, P = 0,642 y R² = 0,004, P = 0,495, respectivamente). En el segundo experimento, la intensidad se ajustó a 55 dB sólo en la distancia 10 cm y la intensidad decrece en las demás distancias, simulando un macho que se aleja (N = 30). La proporción de aproximaciones y movimientos se redujo en función de la distancia, cuando los estímulos a su vez decrecen en intensidad (R² =0,242, P < 0,001 y R² = 0,134, P < 0,001, aproximaciones y movimientos, respectivamente).

XL

Figura 9. Respuesta vocal a experimentos de playback. Tiempo (s) de latencia hasta el primer canto (arriba) y tasa de repetición de cantos (abajo) de los machos de D. virolinensis en respuesta a un canto sintético. Se hicieron dos experimentos; en el primero se mantuvo la intensidad (dB) constante a 55dB en todas las distancias (N = 33). En el segundo, la intensidad se ajustó a 55dB sólo en la distancia 10cm y la intensidad decrece en las demás distancias, simulando un macho que se aleja (N = 30). Arriba, la latencia hasta primer canto para las distancias evaluadas durante ambos experimentos, no difieren significativamente entre sí (Friedman; Chi-cuadrado = 4,978, P = 0,187; Friedman; Chi-cuadrado = 5,890, P = 0,208, respectivamente). Abajo, en el experimento de intensidad constante, la tasa de repetición de cantos no fue significativamente diferente entre las distancias (ANOVA de medidas repetidas; F = 2.698, P = 0,063). En contraste en el experimento con intensidad decreciente, la tasa de repetición de cantos presentó diferencias significativas entre las distancias (ANOVA de medidas repetidas; F =4.157, P = 0,010). se detectaron diferencias en respuesta a los estímulos emitidos a 70 cm. de la cueva

(Friedmann; Chi-cuadrado = 4,800, P = 0,028, N = 30). Estos resultados sugieren que las ranas

pueden advertir las llamadas provenientes de un intruso ubicado a diferentes distancias de la

XLI

cueva con una eficiencia indistinta, por lo menos hasta una distancia de 120 cm del borde de la

cueva defendida.

Cuando los estímulos se emitieron en todas las distancias a una intensidad constante, la tasa

de repetición de cantos no fue significativamente diferente (ANOVA de medidas repetidas; F =

2.698, P = 0,063, N = 33). En contraste, cuando la intensidad del estímulo disminuye con la

distancia, la tasa de repetición de cantos de las ranas presentó diferencias significativas (Figura

9) (ANOVA de medidas repetidas; F =4.157, P = 0,010, N = 30). Estos resultados sugieren que

estas ranas pueden evaluar la distancia de un intruso y responden variando la tasa de

repetición de cantos (cantos / min) en relación con la cercanía del intruso. Entonces los machos

de D. virolinensis defienden las cuevas realizando reorientaciones, aproximaciones a la fuente

de sonido, haciendo movimientos (bajando la cabeza o pulsando el saco vocal sin vocalizar) y

variando la tasa de repetición de cantos. La tenacidad de la respuesta del macho residente en

la cueva, depende de la cercanía del intruso.

6.5. Experimentos de atenuación de la intensidad de los cantos: ¿Las cuevas amplifican la intensidad de los cantos?

Las señales sintéticas que fueron emitidas desde afuera de las cuevas presentan una tasa de

atenuación con la distancia inferior a aquellas emitidas desde adentro de las cuevas (Figura

10). Los valores medios de intensidad (dB) de los sonidos emitidos adentro y afuera de las

cuevas muestran diferencias significativas (ANOVA de medidas repetidas; F = 10,027, P =

0,007, N = 30). Como era de esperarse, los valores de intensidad en las distancias evaluadas

muestran diferencias significativas (ANOVA de medidas repetidas; F = 88,883, P < 0,001, N =

30). Esto es cierto tanto al resumir la variación de la intensidad de los tres tipos de cuevas,

como al considerar la tasa de atenuación de cada tipo de cueva por separado (Figura 11). Sin

embargo, las propiedades acústicas de los tres tipos de cuevas no difieren entre sí de forma

significativa (ANOVA de medidas repetidas; F = 0,044, P = 0,958 N = 30). Las cuevas tipo

tronco presentan la mayor variación, seguidas por las cuevas tipo roca y finalmente las cuevas

raíz presentan la menor variación en sus rangos de valores medios para todas las réplicas.

Estos resultados demuestran que los machos que vocalizan desde el interior de las cuevas

sufren una considerable reducción en la intensidad de sus llamadas en distancias cortas y, que

es improbable que la magnitud de la atenuación dependa del tipo de cueva que sea

seleccionado por un individuo dado. Además, estos resultados muestran que los sonidos

emitidos desde el interior o desde el exterior de las cuevas se mantienen claramente por

encima del umbral medio de ruido ambiental de 46,5 dB (nivel de presión de sonido, SPL)

hasta un rango de distancia entre los 100 y los 200 cm (Figuras 10 y 11).

XLII

Figura 10. Experimentos de transmisión de sonido. Atenuación del canto sintético de Dendrobates virolinensis en función de la distancia. El lugar de emisión indica donde fue emitida la señal durante los experimentos: fuera (N = 15) y dentro(N = 15) de las cuevas. Las líneas punteadas muestran los valores extremos y promedio del ruido ambiente. Los valores medios de intensidad (dB) de los sonidos emitidos adentro y afuera de las cuevas muestran diferencias significativas (ANOVA de medidas repetidas; F = 10,027, P = 0,007).

XLIII

Figura 11. Experimentos de transmisión de sonido. Atenuación del canto sintético de Dendrobates virolinensis en función de la distancia y del tipo de sustrato. A) Resumen de la variación en todos los experimentos, B) cuevas tipo roca, C) raíces, D) troncos. El lugar de emisión indica donde se reprodujo la señal: fuera y dentro de las cuevas durante 15 experimentos, cinco para cada tipo de cueva. Las líneas punteadas muestran los valores extremos y promedio del ruido ambiente. Las propiedades acústicas de los tres tipos de cuevas no difieren entre sí de forma significativa (ANOVA de medidas repetidas; F = 0,044, P = 0,958).

XLIV

7. Discusión En este estudio se reporta que los machos de Dendrobates virolinensis realizan sus principales

actividades dentro de las cavidades propias del sotobosque (Tabla 1). Estas cuevas son

utilizadas por los machos a lo largo del día mientras realizan diferentes tipos de actividades,

incluida la vocalización.

La variación en la activad vocal de D. virolinensis está asociada con la hora del día (Figura 4).

Este patrón también ha sido notado en muchos anuros y por supuesto, en otros dendrobátidos

(p.e. Dendrobates auratus, D. pumilio, Graves, 1999). Sin embargo en la población estudiada,

la actividad de D. virolinensis presentó cuatro picos pronunciados. Esto significa que pueden

mantener una intensa actividad vocal a lo largo del día. En contraste, otros estudios en

dendrobátidos han mostrado patrones diarios de actividad bimodales (Graves, 1999). Los

machos de D. virolinensis vocalizaron desde el interior de las cuevas, allí experimentan rangos

lumínicos y térmicos más bajos de los que percibirían cantando en el exterior y además éstos

son menos variables es decir más estables (Figura 5). Es probable que los machos de D.

virolinensis, puedan mantener una intensa actividad vocal a lo largo del día como resultado de

experimentar fotoperíodos y temperaturas microambientales estables desde el punto de vista

del interior de las cuevas.

La producción de señales acústicas en los ectotermos es dependiente de la temperatura

(Navas, 1996c; Narins, 2001). El incremento en la temperatura produce un aumento lineal en la

tasa de cantos, la cual a su vez produce un incremento lineal en la tasa metabólica y en el

gasto de energía (Wells et al., 1996). Wells y colaboradores (1996) estudiaron una rana de

zonas templadas, Pseudacris crucifer (Hylidae), y encontraron que aunque la maquinaria

metabólica de los músculos involucrados en el canto funcione bien en altas y bajas

temperaturas, el costo energético del canto se incrementa en la medida en que la temporada

reproductiva progresa, a causa de un incremento en la temperatura ambiental. De esta manera,

en una temporada particularmente cálida los machos agotarán sus reservas energéticas más

rápido que en un año más frío. Los machos de D.virolinensis, en el interior de las cuevas

probablemente producen tasas de canto más bajas de las que producirían en el exterior de las

cuevas, pero estas bajas tasas de canto al ahorrar energía, pueden permitir la existencia de

varios picos de actividad vocal a lo largo del día.

Por otro lado, los machos de D. virolinensis experimentan fotoperíodos homogéneos y por lo

tanto más extensos para su actividad vocal. La iluminación ambiental es un parámetro

importante del nicho ecológico de las especies, pues cada organismo es activo dentro de un

rango restringido de iluminación, correspondiente a la adaptación evolutiva de sus ojos (Jaeger

y Hailman, 1981). Tres mecanismos comportamentales aseguran que un animal experimente

sólo un rango limitado de iluminación ambiental. Estos son la selección de hábitat, los

movimientos fototácticos, y los ritmos diarios de actividad. A partir de estos mecanismos,

XLV

Jaeger y Hailman (1981) plantearon las siguientes predicciones, que parecen ser soportadas

por los resultados de este estudio: 1) el patrón diario de actividad se presenta en un rango

limitado de iluminación con respecto a un fotoperíodo completo de 24 horas; 2) si el patrón de

actividad es bimodal, debe ocurrir en rangos lumínicos similares; 3) comportamientos que

requieran el uso de la visión, suceden dentro de estrechos rangos de iluminación. La selección

de hábitat, la fototaxis y los ritmos diarios de actividad, interactúan ubicando a cada especie en

condiciones homogéneas de luz (Jaeger y Hailman, 1981). De esta manera, el extendido

patrón diario de actividad vocal en D. virolinensis, puede estar muy influenciado por su

selección de hábitat.

Es interesante que los machos de Dendrobates virolinensis seleccionen los microhábitats con

las temperaturas más bajas disponibles durante su actividad vocal. En especies de alta

montaña del género Colostethus, el número de individuos vocalmente activos está

correlacionado positivamente con la temperatura del microhábitat, mientras que esto no sucede

de forma tan fuerte en especies de baja elevación (Navas, 1996). Así, durante las horas de

actividad, las especies de alta montaña evitan las bajas temperaturas, y las de baja elevación

eluden las altas temperaturas, sugiriendo que la biología térmica de este grupo puede estar

bien adaptada para las temperaturas moderadas encontradas en las elevaciones medias

tropicales (Navas, 1996). La tendencia de los dendrobátidos hacia la vida terrestre, los ha

liberado de una dependencia térmica e hídrica obligada; sin embargo su modo reproductivo

limita los lugares que pueden ocupar; por lo tanto los correlatos ecológicos deben depender del

modo reproductivo.

Una función de la territorialidad según algunos autores, puede ser la defensa de sitios de

refugio o forrajeo, lo cual es concebible cuando en los lugares defendidos por los animales se

presenta escasez de sitios con estos rasgos, como en el caso de los territorios centrados en

lechos de quebradas en Colostethus inguinalis o C. trinitatis (Mannophryne trinitatis) (Wells,

1980a, 1980b), o cuando el lugar de refugio es además usado como lugar de postura como en

Eleutherodactylus coqui (Steward y Rand, 1991). La densidad de cuevas disponibles

sobrepasó al número de individuos de D. virolinensis encontrados o de cuevas utilizadas;

parece improbable que las cuevas difieran mucho entre si en cuanto a las condiciones y

recursos que poseen. Es posible que una de las funciones del uso de las cuevas sea la

defensa de sitios para oviposición (Tabla 1) que optimicen el desarrollo de los huevos, como en

el caso de la territorialidad de Epipedobates trivittatus, (Roithmair, 1994), o que sea similar a la

territorialidad de Epipedobates femoralis que defienden sitios para la atracción de pareja y la

deposición de huevos (Narins et al., 2003). Por otro lado, el índice del vecino más cercano y la

prueba de randomización demostraron que las cuevas utilizadas presentan un patrón agregado

(Figuras 6 y 7), por lo que se puede sugerir que los beneficios reproductivos que brinda el uso

de las cuevas, además de ser un buen sitio para la oviposición, pueden darse al nivel de

comunicación intraespecifica. Las ranas cantando en un grupo consiguen hacerse notar de

XLVI

forma más continua que un solo macho. Los coros posiblemente atraen hembras en un área

mayor. Si esto es así, los machos cantando en un coro grande se pueden beneficiar de las

vocalizaciones de otros machos (Whitney y Krebs, 1975; Robertson, 1984).

No obstante, existe cierto espaciamiento entre las cuevas usadas por los machos de D.

virolinensis (Figura 7). Wagner y Krebs (1975) propusieron que las llamadas de advertencia

aún dentro de un coro, pueden mantener el espacio entre los machos. Es muy probable que los

machos de D. virolinensis, sean capaces de distinguir si un vecino está vocalizando dentro o

fuera del área defendida. La sensibilidad del oído (basada en la latencia del primer canto de

respuesta) de los machos parece mantenerse estable al menos dentro de un rango de 120 cm

de la entrada de las cuevas (Figura 9). Nunca se encontró más de un macho por cueva;

además éstos las defendieron durante los experimentos de playback. La proporción de

aproximaciones y movimientos, y la tasa de repetición de cantos, se incrementan al emitir

estímulos en proximidad a la entrada de las cuevas (Figuras 8 y 9). En otros anuros se ha

notado que la presión de sonido permite evaluar la distancia del intruso. A medida que el

intruso se aproxima al residente y sus cantos aumentan en intensidad (presión de sonido, dB

SPL), los machos cambian la estructura temporal de sus cantos, produciendo progresivamente

señales agresivas (Robertson, 1984; Wagner, 1989; Perril y Shepherd, 1989). Los resultados

de este estudio permiten concluir que los machos defienden las cuevas y cierta área próxima a

la entrada. La variación en las aproximaciones al parlante, en los movimientos y en la tasa de

repetición de cantos podrían ser una respuesta agresiva, como en otras especies de

dendrobátidos (McVey et al.,1981; Wijngaarden y van Gool, 1994; Narins et al., 2003; Pinzón,

2004). Parece razonable sugerir que las vocalizaciones en esta especie también cumplen un

papel en el espaciamiento entre los machos. Sin embargo, la defensa de las cuevas parece ser

más evidente mediante aproximaciones y movimientos que vocalmente, lo cual tiene sentido al

considerar las interacciones en cortas distancias (Whitney y Krebs, 1975; Hödl y Amézquita,

2001).

El proceso de estimar la distancia entre el emisor y el receptor es conocido con el término de

range (Bradbury y Vehrencamp, 1998), el cual es exclusivo para las señales auditivas, cuya

amplitud y estructura declinan y se degradan respectivamente con la distancia. De esta

manera, los machos de D. virolinensis están variando la probabilidad de una respuesta

agresiva basándose al menos en los cambios en amplitud en relación con la posición de un

intruso simulado.

En este trabajo además, se documenta un descenso en la intensidad de las señales sintéticas

con la distancia. Las cuevas afectan la intensidad de las señales acústicas, de manera que los

cantos sufren una atenuación significativa (Figuras 10 y 11). Estos resultados no soportan la

hipótesis de que algunos machos adquieran ventajas en la emisión de sus señales a causa de

las propiedades acústicas de sus sitios de canto. Estas ranas, además de realizar

vocalizaciones de baja intensidad (55 dB a 50 cm.), parecen estar sacrificando la propagación

XLVII

de sus señales a cambio de buenos lugares de acuerdo con su modo reproductivo, es decir,

pueden estar usando las cuevas como sitios de oviposición o como sitios donde ocurre el

cortejo sin la interferencia de competidores. Un problema serio que se desprende es que la

complejidad de la estructura del sotobosque (vegetación, rocas, troncos y otros obstáculos)

haga difícil para las hembras localizar a los machos que estén vocalizando. Es posible que el

dilema se pueda resolver si se calcularan los beneficios relativos a la posesión de una cueva

en términos reproductivos. Por otro lado, el costo de la atenuación del sonido producido por las

cuevas puede tener menor importancia al demostrar que la selección de hábitat en esta

especie ha evolucionado de manera que se favorece la comunicación en cortas distancias.

Los sonidos emitidos desde el interior o desde el exterior de las cuevas se mantienen

claramente por encima del umbral medio de ruido ambiental (46,5 dB) hasta un rango de

distancia entre los 100 y los 200 cm (Figuras 10 y 11). Es probable que el efecto de las cuevas

en la propagación del sonido sea importante hasta una distancia de dos metros. Más allá de

este punto los valores medios de intensidad (dB) de los sonidos provenientes tanto del interior

de las cuevas como del exterior, son prácticamente indistinguibles como es evidente en las

Figuras 10 y 11. El efecto del ruido ambiental es importante en la habilidad de las hembras

para detectar la llamada de cualquier macho (Wollerman y Wiley, 2001). El ruido de fondo

afecta la habilidad de las hembras de Hyla ebraccata para detectar y discriminar entre las

llamadas de machos conespecíficos. Las hembras pueden detectar un canto si está por lo

menos 3 dB por encima del ruido de fondo, y pueden discriminar entre diferentes llamadas si

están 9 dB arriba del ruido ambiental (Wollerman y Wiley, 2001). De manera que es probable

que las llamadas de D. virolinesis emitidas desde el interior de las cuevas, sean efectivas y

detectables por hembras o machos conespecificos hasta una distancia de dos metros (que

corresponde a una intensidad aproximada de 49 dB, cerca de 3 dB sobre el ruido de fondo). De

hecho, las distancias entre las cuevas ocupadas por los machos en este estudio, tienden a

estar en promedio a 2,25 m (X=2,25, SD=2,23, N = 113, Figura 7), por lo que parece probable

que los machos de esta especie estén seleccionando las cuevas de acuerdo con el

espaciamiento acústico. Por lo tanto, el sistema de comunicación de D.virolinensis parece ser

efectivo en cortas distancias.

Lima & Caldwell (2001), sugieren que es posible que la brillante coloración de algunos

dendrobátidos este más relacionada con la comunicación intraespecifica que como señal de

advertencia contra los depredadores. Aunque aquí no se presenta la evidencia pertinente,

puede ser probable que los machos estén usando las cuevas no para esconderse, sino para

resaltar una coloración roja en el fondo oscuro de las cuevas. En el contexto de la

comunicación intraespecifica las señales visuales son útiles en los sistemas de comunicación

en medianas y cortas distancias, porque son más fácilmente localizadas que las señales

acústicas (Hödl y Amézquita, 2001).

XLVIII

En conclusión, los machos de D.virolinensis realizan llamadas de advertencia de muy baja

intensidad (55 dB a 50 cm) desde el interior de cuevas que son defendidas y que atenúan

significativamente la propagación de sus sonidos. Este costo podría ser compensado de varias

formas, 1) si las cuevas les proveen de un entorno térmicamente estable en el que pueden

mantener una actividad vocal más extendida a lo largo del día, 2) si el interior de las cuevas

constituye el lugar de oviposición, poseería un valor reproductivo sujeto a selección sexual, 3)

si estas ranas usan su coloración dorsal roja como contraste en lugares con bajos niveles de

luz, es probable que se favorezca la comunicación intraespecifica.

8. Conclusiones En este estudio se reporta que los machos de la rana roja D. virolinensis hacen uso de las

cuevas que se encuentran en el sotobosque para realizar algunas de sus principales

actividades (forrajeo, canto, cortejo y oviposición). Los machos cantan desde el interior de las

cuevas y su patrón de actividad vocal presentó cuatro picos pronunciados que podrían ser

explicados al considerar las implicaciones ecofisiológicas del uso de estos sitios. Dentro del

bosque el número de cuevas disponibles sobrepasa al número de cuevas ocupadas, y éstas

presentaron un patrón de distribución agregado, aunque en una escala espacial más fina se

detectó cierto espaciamiento entre las cuevas usadas (y por lo tanto, entre los machos). Sin

embargo, queda pendiente determinar la duración de la fidelidad de los machos a estas cuevas

y la actividad de las hembras, que parecen ser ambulantes y estar en un constante monitoreo

de los machos.

Mediante los experimentos de playback se demostró que estas ranas defienden las cuevas y

que probablemente pueden detectar o estimar la distancia de machos vecinos o intrusos.

Finalmente se demostró que las cuevas tienen un efecto significativo en la atenuación de la

intensidad de sus llamadas. Toda esta información permite sugerir que el sistema de

comunicación en esta especie puede ser efectivo (atrae hembras y repele a los machos

intrusos) en cortas distancias y además, las consecuencias ecológicas y los efectos acústicos

del uso de las cuevas pueden influenciar las interacciones vocales entre los machos. Aunque

se desconocen los beneficios que el uso de estas cuevas pueda brindar, estos pueden estar

relacionados con la alimentación o más probablemente, los beneficios pueden ser pertinentes

al desempeño vocal, la comunicación en cortas distancias y por lo tanto con la reproducción, es

decir, con la posesión de un lugar exclusivo para el cortejo y/o condiciones óptimas para el

desarrollo de los huevos.

9. Recomendaciones

Se recomienda estudiar el efecto de la temperatura en la tasa de cantos, y en la eclosión de los

huevos, realizando análisis comparativos de estos aspectos en otros dendrobátidos. Dentro del

contexto de la defensa territorial se recomienda cuantificar los recursos que son potencialmente

defendidos. En un estudio más complejo se podría determinar la variación del éxito

XLIX

reproductivo de los machos en relación con la posesión de una cueva, y su potencial como

factor en la selección sexual, además de determinar la fidelidad temporal de los machos en las

cuevas y la actividad de las hembras. Por otro lado, puede ser importante cuantificar la

variación de las características temporales y espectrales de los cantos en las interacciones

entre machos para determinar si esta especie, produce señales graduadas que puedan indicar

su disposición a la lucha en las interacciones entre machos, con el fin de aclarar el marco del

espaciamiento acústico. Se recomienda estudiar el efecto de las cuevas en la degradación de

las características espectrales de las llamadas y realizar estudios sobre la sensibilidad auditiva

en estas ranas. Por último se recomienda realizar estudios de fotosensibilidad en esta especie

para valorar el papel de los colores brillantes dentro de la comunicación intraespecifica.

L

10. Referencias

Caro, T. 1998. Behavioral ecology and Conservation Biology. Oxford, New York. Oxford University

press. USA.

Crump M.L. 1974. Reproductive strategies in a tropical anuran comunity. Miscelaneous publications (6)

University of Kansas. 69p.

Backwell P.R.Y., P.J. Bishop & N.I. Passmore. 1991. Anuran phonotaxis experiments: does the speaker

affect accuracy? Journal of Herpetology 25(2) pp. 231 - 232.

Baley W.J., & J.D. Roberts. 1981. The bioacustics of the burrowing frog Heleioporus (Leptodactylidae).

Journal of natural History. 15 pp. 693 - 702.

Bee M.A. & S.A. Perrill. 1996. Responses to conespecific advertisement calls in the green frog (Rana

clamitans) and their role in male–male communication.Behaviour 133. pp.283–301.

Bennet-Clark HC. 1970. The mechanism and efficiency of sound production in mole crickets. Journal of

Experimental Biology. 52 pp. 619 - 652.

Bourne G.R. 1992. Lekking behavior in the neotropical frog Ololygon rubra. Behavioral Ecology and

Sociobiology. 31 pp. 173 - 80.

Bradbury J.W. & S.L. Vehrencamp. 1998. Principles of animal communication. Sinauer Associates, Inc.,

Publishers Sunderland, Massachusetts USA.

Crump, M.L. 1972. Territoriality and mating behavior in Dendrobates graniliferus (Anura:

Dendrobatidae). Herpetologica 28 pp. 195 – 198.

Daly, M., & Wilson, M., 1983. Sex, evolution and behavior, (2nd Ed). Boston: PWS Publishers

Daly, J.W., C.W. Myers & N. Whittaker. 1987. Further classification of skin alkaloids from neotropical

poison frogs (Dendrobatidae), with a general survey of toxic / noxious substances in the

amphibia. Toxicon 25(10), pp. 1023 - 1095.

Donnelly, M.A. 1989a. Effects of reproductive resource supplementation on space patterns in

Dendrobates pumilio. Oecologia 81. pp. 212 - 218.

Donnelly, M.A. 1989b. Demographic effects of reproductive resource supplementation in a territorial

frog, Dendrobates pumilio. Ecological Monographs. 59(3). pp. 207 – 221.

Duellman W.E. 1966. Aggressive behavior in dendrobatid frogs. Herpetologica 22 pp. 217 – 221.

LI

Duellman W.E. and. Trueb L. 1986. Biology of amphibians. Ed Mc Graw Hill, New York (USA). 670 p.

Emerson S.B. 1976. Burrowing in frogs. J. Morphol. 149 pp. 437 - 458.

Frost, D. R. 2004. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 3.0 (22 August,

2004). Electronic database accessible at: http://research.amnh.org/herpetology

/amphibia/index.html. American Museum of Natural History, New York, USA.

Gerhardt H.C. 1992. Conducting playback esperiments and interpreting their results en Playback and

studies of animal communication. Edited by P.K. McGregor. PLanum press, New York, USA,

1992.

Gerhardt H.C. 1994. The evolution of vocalization in frogs and toads. Annual Review of ecology and

systematics 25 pp. 293 - 324.

Gill, F.B. & L.L. Wolf. 1975. Comparative foraging efficiencies of some montane sunbirds in Kenya.

Condor. 80. pp. 341 - 400.

Graves, B.M. 1999. Diel activity patterns of the sympatric poison dart frogs, Dendrobates auratus and D.

pumilio, in Costa Rica. Journal of Herpetology 33(3). pp. 375 - 381.

Halliday, T.R. 1978. Sexual selection and mate choice. Pp. 180-113 in: J.R. Krebs & N.B. Davies,

editors. Behavioural ecology. Blackwell Scientific, Oxford, England.

Halliday, T.R. 1983. The study of mate choice. Pp. 3-32 in: P. Bateson, editor. Mate choice. Cambridge

University Press, Cambridge England.

Hödl W. 1990. Reproductive diversity in Amazonian lowland frogs. Fortschr. Zool. 38 pp. 41-60.

Hödl, W. & A. Amézquita. 2001. Visual signalling in anuran amphibians. Pp. 221–241 In: Ryan, M.

Editor. Anuran Communication. Smithsonian Institution Press, Washington and London.

Hofer U., Bersier L.F. & Borcard D. 2000. Ecotones and gradients as determinants of herpetofaunal

community structure in the primary forest of Mount Kupe, Cameroon. Journal of tropical Ecology

16 pp. 517 - 533.

Jaeger R.G. & J.P. Hailman. 1981. Activity of neotropical frogs in relation to ambient light. Biotropica

13(1): 59-65.

Juncá, F.A., R. Altig & C. Gascon. 1994. Breeding Biology of Colostethus stepheni, a Dendrobatid frog

with a nontrasnported nidiculous tadpole. Copeia, 1994(3) pp. 747 - 750.

LII

Juncá, F.A. 1998. Reproductive biology of Colostethus stepheni and Colostethus marchesianus

(Dendrobatidae), with the description of a new anuran mating Behavior. Herpetologica 54(3)

pp. 377 - 387.

Kime N.M., W.R. Turner & M.J. Ryan. 2000. The transmission of advertisement calls in Central

American frogs. Behavioral Ecology 11(1) pp. 71 – 83.

Krausman, P.1999. Some basic principles of habitat use. Grazing behavior of Livestock and wildlife.

Pacific Northwest Range short course. University of Idaho. Bulletin 70.

Kroodsma D.E. 1989. Suggested experimental designs for song playbacks. Animal behaviour 37 pp.

600 – 609.

Kroodsma D.E. 1990. Using appropriate experimental designs for intended hypotheses in ´song´

playbacks, whit examples for testing effects of song repertoire sizes. Animal behaviour 40 pp.

1138 – 1150.

Lima, A. P. & J. P Caldwell. 2001. A new Amazonian species of Colostethus with sky blue digits.

Herpetologica 57 pp.180 – 189.

Lüddecke H., Amézquita A., Guzmán F., Bernal X., & Agudelo L. 1998. Comparison of environmental

conditions and their effects on call characteristics of five frog species in a Colombian Highland

community. Pp 285-294. In: C. Miaud y R. Guyetant (Eds.), Current studies in Herpetology. Le

Bourget du lac / France.

Lutz G.J. & Rome L. C. 1994. Built for jumping: the desing of the frog muscular system. Science 263

pp. 370 - 372.

Marler, C.A. & M.C. Moore. 1991. Time and energy costs of aggression in testosterone-implanted free

living male mountain spiny lizards (Sceloporus jarrovi). Physiological Zoology 62 pp. 1334 -

1350.

McVey, M.E., R.G. Zahary, D. Perry & J. MacDougal. 1981. Territoriality and homing behavior in the

poison dart frog (Dendrobates pumilio). Copeia, 1981(1) pp. 1 – 8.

Miyamoto M.M. 1988. Vertical habitat use by Eleutherodactylus frogs (Leptodactylidae) at two Costa

Rican localities. Biotropica 14(2) pp. 141 – 144.

Myers, C.W. 1987. New generic names for some neotropical poison frogs (Dendrobatidae). Papéis

Avulsos Zool., S. Paulo 36 pp. 301 – 306.

LIII

Myers, C.W. & J.W. Daly. 1983. Poison dart frogs. Scientific American. 248, pp. 120-133.

Myers, C.W., A. Paolillo, & J.W. Daly. 1991. Discovery of a defensive malodorus and nocturnal frog in

the family Dendrobatidae: phylogenetic significance of a new genus and species from the

Venezuelan Andes. Amer. Mus. Novit. 3002. pp. 1 - 33.

Narins P.M. & D.D. Hurley. 1982. The relationship between call intensity and function in the Puerto

Rican coqui (Anura: Leptodactylidae). Herpetologica 38 pp. 287 - 295.

Narins, P.M., W. Hödl & D. S. Grabul. 2003. Bimodal signal requisite for agonistic behavior in a dart-

poison frog, Epipedobates femoralis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100(2). pp. 577 – 580.

Navas C.A.1996a. Implications of microhabitat selection and patterns of activity on the thermal ecology

of high elevation neotropical anurans. Oecologia 108 pp. 617 - 626.

Navas C.A.1996b. The effect of temperature on the vocal activity of tropical Anurans: A comparison of

High and Low- elevation species. Journal of herpetology 30(4) pp. 488 - 497.

Orinas G.H. & J.F. Wittenberger. 1991. Spatial and temporal scales in habitat selection. American

Naturalist. 137 supplement pp. S29 - S49.

Penna M. & R. Solís. 1996. Influence of burrow acoustics on sound reception by frogs Eusophus

(Leptodactylidae). Animal Behavior. 51. pp. 255 - 263.

Penna M. & R. Solís. 1998. Frog call intensities and sound propagation in the South American

temperate forest region. Behavioral Ecology and Sociobiology. 42 pp. 371 - 381.

Penna M. & R. Solís. 1999. Extent and variation of sound enhancement inside burrows of the frog

Eupsophus emiliopugini (Leptodactylidae). Behavioural Ecology and Sociobiology 47 pp. 94 -

103.

Perrill S.A. & W.J. Shepherd. 1989. Spatial distribution and male – male communication in the northern

cricket frog, Acris crepitans blanchardi. Journal of Herpetology 23(3) pp.237 – 243.

Pinzón M. 2004. Relación entre comportamiento territorial y densidad poblacional de la rana

Epipedobates boulengeri (Anura: Dendrobatidae) en el parque nacional natural Gorgona. Tesis

de grado, Magíster en biología. Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los

Andes, Bogotá. 35 páginas.

Pombal, J.P.J., I. Sazima & C.F.B. Haddad. 1994. Breeding behavior of the pumpkin toadlet,

Brachycephalus ephippium (Brachycephalidae). Journal of Herpetology 28 pp. 516 - 519.

LIV

Pough, F.H., R.M. Andrews, J.E. Clade, M.L. Crump, A.H. Savitzky, & K.D. Wells. 1998. Herpetology.

Prentice Hall, Inc. USA.

Pröhl, H. 1997.Territorial behaviour of the strawberry poison-dart frog, Dendrobates pumilio. Amphibia-

Reptilia. 18 pp. 437 - 442.

Pröhl, H. & W. Hödl. 1999. Parental investment, potential reproductive rates, and mating system in the

strawberry dart-poison frog, Dendrobates pumilio. Behavioral Ecology and Sociobiology 40. pp

215 - 220.

Pröhl, H. & O. Berke. 2001. Spatial distributions of male and female strawberry poison frogs and their

relation to female reproductive resourses. Oecologia. 129. pp. 534 - 542.

Prozesky-Shulze L., O.P.M. Prozesky, A.F. Merwe G.J.J. van der. 1975. Use of a self-made sound

baffle by a tree cricket. Nature 255. pp 142 - 143.

Resetarits, W.J. & H.M. Wilbur. 1991. Calling site choice by Hyla chrysoscelis: Effect of predators,

competitors, and oviposition sites. Ecology 72(3) pp 773 - 786.

Richards D.G. & R. H. Wiley. 1980. Reverberations and amplitude fluctuations in the propagation of

sound in a forest: implications for animal communication. American Naturalist 115(3) pp. 381 –

399.

Rincón-Franco F. y Castro F. 1998. Aspectos ecológicos de una comunidad de Eleutherodactylus

(Anura: Leptodactylidae) en un bosque de niebla del occidente de Colombia. Caldasia 20(2)

pp.193 - 202.

Robertson J.G.M. 1984. Acoustic spacing by breeding males of Uperoleia rugosa (Anura:

Leptodactylidae). Z. Tierpsychol., 64 pp. 283 – 297.

Roithmair, M.E. 1992. Territoriality and male mating success in the dart-poison frog Epipedobates

femoralis. (Dendrobatidae, Anura). Ethology 92 pp. 331 - 343.

Roithmair, M.E. 1994. Male territoriality and female mate selection in the dart-poison frog Epipedobates

trivitatus. (Dendrobatidae, Anura). Copiea 1994 pp.107 - 115.

Ruiz-C., P.M. y M. P. Ramírez-P., 1992. Una nueva especie de Minyobates (Anura: Dendrobatidae) de

Colombia. Lozania 61 pp. 1 - 16.

LV

Ryan, M.J.,M.D. Tuttle & A.S. Rand. 1982. Bat predation and sexual advertisement in a neotropical frog.

American Naturalist 119 pp. 136 - 139.

Santos, J.C., L. A. Coloma. & D. Cannatella. 2003. Multiple, recurring origins of aposematism and diet

specialization in poison frogs. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100(2). pp. 12792 – 12797.

Silverstone P.A. 1973. Observations on the behavior and ecology of a Colombian poison-arrow frog, the

Kôkoé-pá (Dendrobates histrionicus, Berthold). Herpetologica 29(4). pp. 295 - 301.

Silverstone P.A. 1975. A revision of the poison-arrow frogs of the genus Dendrobates Wagler. Natural

History Museum of Los Angeles County, Science Bulletin 21: 1-55.

Stamps, J.A. 1991. Why evolutionary issues are reviving interest in proximate behavioural mechanisms.

American Zoologist 31 pp. 338 - 348.

Stewart, M.M. & A.S. Rand. 1991. Vocalizations and the defense of retreat sites by male and female

frogs, Eleutherodactylus coqui. Copeia 1991 pp. 1013 – 1024.

Stiling P.D. 1996. Ecology: theories and applications. 2nd ed. Prentice Hall. Upper Saddle River, New

Jersey USA.

Sullivan, B.K., M.J. Ryan & P.A. Verrel 1995. Female choice and mating system structure. en Heathole

H, Sullivan B.K. Editors. Amphibian biology vol2. Social behaviour. Surrey beatty, Chipping

Norton pp. 469 - 517.

Summers, K. 1989. Sexual selection and intra-female competition in the green poison dart frog,

Dendrobates auratus. Animal Behavior. 37 pp. 797 - 805.

Summers, K. 1992. Mating strategies in two species of dart poison frogs: a comparative study. Animal

Behavior. 43 pp. 907 - 919.

Summers, K. & M.E. Clough. 2001. The evolution of coloration and toxicity in the poison frog family

(Dendrobatidae). Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98 pp. 6227 – 6232.

Summers, K. 2003. Convergent evolution of bright coloration and toxicity in frogs. Proc. Natl. Acad. Sci.

USA 100 pp.12533 – 12534.

Taigen, T.L. and Pough, F.H. (1983) Prey Preference, Foraging Behavior and Metabolic Characteristics

of Frogs. American Naturalist 122: 509-520

LVI

Tracy C.R. 1976. A model f the dynamic exchanges of water and energy between a terrestrial

amphibian and its environment. Ecological Monographs 46 pp. 293 - 326

Vences, M., J. Kosuch, R. Boistel, C. F. B. Haddad, E. La Marca, S. Lötters, M. Veith.2003. Convergent

evolution of aposematic coloration in Neotropical poison frogs: a molecular phylogenetic

perspective. Org. Divers. Evol. 3. pp. 215 – 226.

Wagner, W.E. 1989. Graded aggressive signals in Blanchard´s cricket frog: vocal responses to

opponent proximity and size. Animal Behaviour 38(6) pp 1025 - 1038.

Wells, K.D. 1977. The social behavior of anuran amphibians. Animal Behavior. 25 pp. 666 -693.

Wells, K.D. 1978. Courtship and parental behavior in a Panamanian poison-arrow frog (Dendrobates

auratus). Herpetologica 34(2) pp. 148 - 155.

Wells, K.D. 1980a. Behavioral ecology and social organization of a Dendrobatid frog (Colostethus

inguinalis). Behavioral Ecology and Sociobiology. 6. pp. 199 - 209.

Wells, K.D. 1980b. Social behavior and communication of a dendrobatid frog (Colostethus triniatatus).

Herpetologica 36 pp. 189 – 199.

Wells K.D. & J.J. Schwartz. 1982. The effect of vegetation on the propagation of calls in the neotropical

frog Centronella fleischmanni. Herpetologica 38(4) pp. 449 - 455.

Wells K.D.,T.L. Taigen & J.A. O´Brien. 1996. The effect of temperature on calling energetics of the

spring peeper (Pseudacris crucifer). Amphibia-Reptilia 17 pp. 149 – 158.

Whitney C.L. & J.R. Krebs. 1975. Spacing and calling in pacific tree frogs Hyla regilla. Canadian Journal

of Zoology. 53 pp. 1519 – 1527.

Winjgaarden R. & Gool S. van 1994. Site fidelity and territoriality in the dendrobatid frog Dendrobates

granuliferus. Amphibia-Reptilia 15 pp.171 - 181.

Wollerman L. & R.H. Wiley. 2001. Background noise from a natural chorus alters female discrimination

of male calls in a neotropical frog. Animal Behaviour 62 pp. 1 – 8.

Zimmerman B.L. 1994. Audio strip transects. En Chp 6. Standard techniques for inventory and

monitoring. Measuring and monitoring biological diversity. Standard methods for amphibians.

Edited by Heyer W.R., M.A. Donnelly, R.W. McdiarmidL.A.C. Hayek & M.S. Foster.

Smithsonian Institution Press. Washington and London.

LVII

in d T º C a n t o I.S . D .C . F .M in F .D . F .M a x N .P . D .P I.P .

1 1 7 ,6 1 1 3 ,4 2 ,3 0 0 4 ,8 1 5 ,4 4 7 ,2 8 2 4 5 2 ,6 0 6 ,0 42 1 1 ,3 2 ,2 7 9 4 ,2 8 5 ,5 2 7 ,7 4 2 3 9 2 ,4 1 8 ,6 43 _ 2 ,1 5 1 4 ,2 1 5 ,1 8 7 ,5 3 2 4 0 1 ,9 4 6 ,8 0

2 1 8 ,6 1 _ 1 ,8 4 5 3 ,9 8 5 ,1 3 6 ,9 9 2 0 0 1 ,9 9 6 ,9 32 _ 1 ,8 6 3 4 ,0 0 5 ,1 8 7 ,0 3 2 0 0 2 ,0 7 8 ,0 43 _ 1 ,7 3 5 3 ,9 4 4 ,6 6 6 ,9 3 1 8 8 1 ,6 0 6 ,9 4

3 1 9 ,2 1 1 2 ,6 1 ,6 5 6 2 ,5 9 4 ,9 8 6 ,1 0 1 8 3 2 ,7 5 5 ,9 92 1 4 ,2 1 ,6 1 8 2 ,6 1 5 ,0 2 5 ,4 2 1 7 9 2 ,5 9 6 ,3 23 1 5 ,7 1 ,6 8 5 3 ,6 0 4 ,9 8 5 ,4 3 1 7 8 2 ,8 2 5 ,6 1

4 1 9 ,8 1 1 2 1 ,4 4 6 4 ,1 3 4 ,8 7 5 ,5 5 1 6 9 3 ,1 3 5 ,5 32 _ 1 ,2 7 7 4 ,0 8 4 ,8 0 5 ,5 2 1 3 7 3 ,0 6 5 ,2 43 1 5 ,6 1 ,5 6 0 3 ,6 3 5 ,3 0 6 ,1 8 1 6 7 1 ,9 3 7 ,7 9

5 1 8 1 1 9 ,9 1 ,6 1 4 4 ,2 5 5 ,3 3 6 ,0 1 1 7 6 1 ,7 1 7 ,9 92 8 ,9 1 ,8 9 7 4 ,2 4 5 ,3 1 6 ,0 0 2 0 1 1 ,5 9 7 ,4 73 2 3 ,7 1 ,8 9 5 4 ,2 4 5 ,3 3 6 ,0 0 2 1 6 1 ,5 9 7 ,0 5

6 1 7 ,4 1 3 2 ,6 1 ,7 9 0 3 ,6 3 4 ,9 1 5 ,9 9 2 0 6 1 ,4 4 6 ,8 32 1 5 ,9 1 ,7 6 0 2 ,6 2 5 ,1 7 6 ,1 1 2 0 4 2 ,4 6 6 ,6 43 1 6 ,3 1 ,5 6 8 2 ,1 4 5 ,1 2 5 ,5 1 1 8 3 1 ,5 0 7 ,3 2

7 1 9 ,8 1 1 1 ,9 1 ,7 7 8 4 ,0 4 5 ,1 8 6 ,3 5 2 1 8 2 ,4 0 5 ,3 72 7 ,6 8 1 ,8 5 4 4 ,0 4 5 ,1 5 6 ,3 3 2 2 3 2 ,3 1 5 ,4 93 _ 1 ,7 3 0 4 ,0 6 5 ,1 7 6 ,3 9 2 0 6 2 ,3 1 5 ,8 8

8 1 9 1 7 ,9 1 ,9 6 7 4 ,3 9 5 ,1 8 6 ,0 3 2 2 5 3 ,3 3 5 ,2 02 7 ,4 3 1 ,8 0 4 4 ,4 1 5 ,1 6 6 ,0 2 2 0 2 3 ,7 0 5 ,1 03 1 0 ,6 1 ,8 5 4 4 ,3 8 5 ,0 9 6 ,0 8 2 0 8 3 ,8 2 4 ,9 0

9 1 8 ,8 1 6 ,4 1 ,8 0 2 4 ,3 5 5 ,1 0 5 ,7 6 1 7 9 3 ,8 7 1 2 ,9 02 8 ,7 3 1 ,8 3 9 3 ,4 3 5 ,9 4 6 ,2 4 1 9 1 3 ,3 4 5 ,3 63 6 ,9 1 1 ,6 9 6 3 ,7 4 4 ,7 8 5 ,7 1 1 7 9 3 ,7 8 4 ,5 5

1 0 1 9 ,4 1 1 3 ,5 1 1 ,8 6 8 4 ,3 9 4 ,8 0 5 ,8 1 2 0 1 5 ,0 3 4 ,6 52 1 1 ,9 4 1 ,9 2 8 4 ,3 9 4 ,8 4 5 ,8 0 2 0 3 4 ,8 3 4 ,6 33 1 1 ,9 9 1 ,7 8 8 4 ,3 9 4 ,8 2 5 ,8 0 2 0 3 4 ,6 0 4 ,9 2

1 1 1 9 ,2 1 6 ,3 1 ,4 8 5 4 ,3 9 5 ,1 9 6 ,1 9 1 8 3 3 ,0 2 4 ,9 72 7 ,8 7 1 ,4 6 2 4 ,2 4 5 ,2 9 6 ,0 7 1 8 0 3 ,0 3 4 ,5 03 8 ,2 9 1 ,3 5 8 4 ,1 7 5 ,2 2 5 ,7 1 1 9 1 4 ,3 6 3 ,7 3

11. Anexos Anexo 1. Parámetros de 33 llamadas de 11 machos de Dendrobates virolinensis grabadas para el estudio. Ind = individuo, Tº = temperatura, I.S. = intervalo de silencio (s), D.C.=duración del canto (ms), F.Min = frecuencia mínima (KHz.), F.D.= Frecuencia dominante (KHz.), F.Max = frecuencia máxima (KHz.), N.P.= número de pulsos, D.P.= duración de los pulsos (ms), I.P.= Intervalo entre pulsos (ms).