GERMINACIÓN Y ESTABLECIMIENTO DE ANNONA … Maestria... · A los integrantes del Comité Tutorial...

GERMINACIÓN Y ESTABLECIMIENTO DE ANNONA GLABRA (ANNONACEAE) Y PACHIRA AQUATICA (BOMBACACEAE) EN HUMEDALES, LA MANCHA, ACTOPAN, VER.

TESIS QUE PRESENTA DULCE MARÍA INFANTE MATA

PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRA EN CIENCIAS

ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES

Xalapa, Veracruz; México 2004

4

Agradecimientos

A los integrantes del Comité Tutorial conformado por la Dra. Patricia Moreno-Casasola, Dra. Teresa

Valverde y Dr. Guillermo Angeles, gracias por su apoyo incondicional a lo largo de este trabajo. A los

jurados Dra. Ma. Luisa Martínez y Dra. Mahinda L. Martínez gracias por sus valiosos comentarios los

cuales me permitieron mejorar mi tesis. Al M. en C. Aníbal Niembro por sus observaciones en la

descripción de las especies.

Agradezco a CONACYT por otorgarme la beca estudiantil número 164467. A los proyectos

SEMARNAT-2002-C01-0190, Canadian International Development Agency-Univ. of Waterloo S-

061870, y al Instituto de Ecología A.C. (902-17).

Al Departamento de Ecología Vegetal del Instituto de Ecología A. C. por tantos años de brindarme un

lugar, son mi familia xalapeña. Al personal de la Biblioteca del INECOL por su ayuda en la recopilación

de la información. A Tacho, Fernando, Enrique y Héctor, por sus atenciones y ayuda durante mis

recurrentes visitas a la estación de La Mancha. A Javier Tolome encargado del Laboratorio de Ecología

Vegetal por el apoyo técnico brindado. A Ale Valencia quien siempre confío y creyó en mí. A mis

compañeros de generación y del posgrado en general, por sus sonrisas brindadas cada día. A los maestros

del posgrado por el ánimo con el que imparten sus clases.

A Paty Moreno por dirigir mi trabajo, he aprendido mucho de ti. Al grupo La Mancha por su apoyo

constante y porras diarias. Especialmente gracias a Abraham Juárez, por todas las veces que me llevó a La

Mancha y luego de regreso a Xalapa, me ahorraste muchas horas de camino. A Ana, Roberto y Abraham,

gracias por permitirme compartir su cubículo estos últimos meses.

A Carolina Madero y Verónica del Castillo, sin su ayuda todavía estaría en la laguneta de La Mancha

junto al coco. A Martín, Galdino y Miguel, gracias por su ayuda en el campo, pero principalmente gracias

por su amistad, ustedes me alegraron muchos días de arduo trabajo. A Israel Acosta siempre dispuesto a

darme aventón a La Mancha o a Xalapa, según fuera el caso.

A mi familia por su comprensión y paciencia, mil gracias y a Julio Valle por su incondicional confianza y

apoyo.

El camino no fue fácil, pero si muy grato gracias a todos ustedes.

5

Dedicatoria

A mis padres Celia y Anastasio

muchas gracias por enseñarme con firmeza

que hay que disfrutar de la vida,

que se puede lograr lo que se desea,

que las cosas valen por el valor que les damos

y que las decisiones que tomamos forjan nuestra vida.

A mis hermanas Mary, Blanca y Bety por su inmenso cariño

6

Índice Pág.

Resumen 14

1. Introducción 15

1.1. Las zonas inundables y su dinámica 16

1.2. Ecología de las selvas bajas inundables de México 19

1.3. Regeneración de las comunidades vegetales 21

1.4. El papel de las semillas 25

1.5. Establecimiento de plántulas 28

1.6. Objetivos 32

1.7. Referencias 33

2. Especies y área de estudio 41

2.1. Descripción de las especies 42

2.1.1. Annona glabra 42

2.1.1.1. Descripción 42

2.1.1.2. Morfología y anatomía 45

2.1.1.3. Fenología 47

2.1.1.4. Hábitat local 48

2.1.1.5. Distribución geográfica 50

2.1.2. Pachira aquatica 50

2.1.2.1. Descripción 52

2.1.2.2. Morfología y anatomía de la semilla 52

2.1.2.3. Fenología 54

2.1.2.4. Hábitat local 55

2.1.2.5. Distribución geográfica 55

2.2. Área de estudio 55

2.2.1. Descripción de la selva baja inundable 57

2.2.2. Composición florística 58

2.3. Referencias 59

7

3. Effect of in situ storage, light, and moisture on the germination behavior of

two wetland trees: Annona glabra (Annonaceae) and Pachira aquatica

(Bombacaceae) 61

3.1. Abstract 63

3.2. Introduction 63

3.3. Materials and methods 66

3.3.1. Study area 66

3.3.2. Wetland vegetation 67

3.3.3. Seed storage experiment 68

3.3.4. Field germination 69

3.3.5. Data analysis 69

3.4. Results 70

3.4.1. Seed storage 70

3.4.1.1. Pachira aquatica 70

3.4.1.2. Annona glabra 70

3.4.1.2.1. Pre-germination treatments 71

3.4.2. Field germination 71

3.4.2.1. Pachira aquatica 71

3.4.2.2. Annona glabra 71

3.5. Discussion 72



3.6. Conclusion 75

3.7. Acknowledgments 75

3.8. References 75

3.9. Tables and figures 79

4. Establecimiento de plántulas de Annona glabra y Pachira aquatica en

condiciones naturales 87

4.1. Introducción 88

4.2. Métodos 89

8

4.2.1. Experimentos de establecimiento de plántulas 89

4.2.2. Análisis de datos 92

4.3. Resultados 94



4.4. Discusión 104



4.5. Conclusiones 109

4.6. Referencias 109

5. Discusión general 112

5.1. Referencias 116

6. Recomendaciones para la propagación de las especies estudiadas a partir de

semillas 117

6.1. Annona glabra 118

6.2. Pachira aquatica 119

Anexo I 122

9

Lista de Cuadros

Cuadro 1.2. Descripción de los procesos biogeoquímicos que ocurren en las zonas

inundables (basado en Mitsch y Gosselink 2000)................................................................ 18

Cuadro 2.1. Fenología mensual de Annona glabra. También se señalan el periodo de

lluvias y de inundación para la selva baja inundable de La Mancha.................................... 47

Cuadro 2.2. Fenología mensual de Pachira aquatica. También se señalan el periodo de

lluvias y de inundación para la selva baja inundable de La Mancha.................................... 55

Table 3.1. Description of treatments to which A. glabra seeds were subjected in order to

boost germination in greenhouse experiments. The hormonal solution applied was Cyto-

Gibb Micro, which consists principally of micronutrients, gibberellic acid, and humic

acid. In the treatments that employed scarification, it was mechanical………………...… 79

Table 3.2. Summary of analyses of variance for different storage conditions of P.

aquatica………………………………………………………………………………….… 80

Table 3.3. Summary of analyses of variance for different storage conditions of A.

glabra……………………………………………………………………………………… 80

Table 3.4. Summary of analyses of variance to test for the effects of moisture and light

level during field germination period for P. aquatica…………………………………..…. 81

Table 3.5. Summary of analyses of variance to test the for effects of moisture and light

level during field germination period for A. glabra…….………………………………… 82

Cuadro 4.1. Parámetros analíticos utilizados para evaluar el crecimiento y asignación de

recursos de las plantas (Hunt 1978, Packham et al. 1992, Stockey y Hunt 1994,

Hutchings 1997)……………………………………………............................................... 93

10

Cuadro 4.2. Porcentajes de sobrevivencia de las plántulas de Annona glabra por

tratamiento............................................................................................................................ 94

Cuadro 4.3. Resumen de los resultados de los ANOVAs de tres vías para evaluar el

efecto de los factores: E- Exclusión (con y sin), H- Humedad (húmedo e inundado) y L-

Luz (cielo abierto y dosel) sobre RAF, RPF, AFE, TAC, TRC, K, R/T, R y A/D para

Annona glabra. Para descripción de las variables ver Cuadro 4.1....................................... 96

Cuadro 4.4. Valores promedio con su error estándar de cada una de las variables de

crecimiento calculados, para los diferentes niveles de los factores. a. exclusión (con y

sin), b. humedad (inundación y suelo húmedo) y c. luz (cielo abierto y bajo dosel) sobre

Annona glabra. Diferentes letras indican diferencias significativas entre

tratamientos.......................................................................................................................... 97


crecimiento calculados, para las interacciones entre los factores. a. interacción entre la

exclusión y la humedad, b. interacción entre la exclusión y la luz y c. interacción entre

la humedad y la luz, para Annona glabra. Diferentes letras indican diferencias

significativas entre tratamientos........................................................................................... 98

Cuadro 4.6. Sobrevivencia de plántulas de Pachira aquatica por tratamiento.................... 99

Cuadro 4.7. Resumen de los resultados de los ANOVAs de tres vías para evaluar el

efecto de los factores: E- Exclusión (con y sin), H- Humedad (húmedo e inundado) y L-

Luz (cielo abierto y dosel) sobre RAF, RPF, AFE, TAC, TRC, K; R/T, R y A/D para

Pachira aquatica. Para descripción de las variables ver Cuadro 4.1................................... 101


crecimiento calculadas, para los diferentes niveles de los factores. a. exclusión (con y

sin), b. humedad (inundación y suelo húmedo) y c. luz (cielo abierto y bajo dosel) sobre

11

Pachira aquatica. Diferentes letras indican diferencias significativas entre

tratamientos.......................................................................................................................... 102


crecimiento calculadas, para las interacciones entre los factores. a. interacción entre la

exclusión y la humedad, b. interacción entre la exclusión y la luz y c. interacción entre la

humedad y la luz, para Pachira aquatica. Diferentes letras indican diferencias

significativas entre tratamientos........................................................................................... 103

Lista de Figuras

Figura 2.1. Annona glabra. a. tallo con flor (x 2/3); b. fruto (x 2/3); c. botón floral (x 4);

crecimiento del tallo B en el eje de la hoja Y, y segunda hoja en el eje X; d. botón floral

con hojas desarrolladas X y Y; e. cicatriz foliar con varias yemas (x2); f. diagrama

foliar; g. flor en corte longitudinal (x 4); h. carpelo (x12) en corte longitudinal

(izquierdo) y vista externa (derecho); i. estambres (x 12) vista frontal y lateral y corte en

sección transversal (abajo); j. vista de la flor de frente (x 2/3) y a la izquierda, pétalos

externos e internos. Ilustración de P. Fawcett, tomada de Tomlinson (1980)...................... 44

Figura 2.2. Representación esquemática de la estructura externa e interna de la semillas

de Annona glabra, que constituyen directamente la unidad que se dispersa. a. semillas;

b. semilla en corte mediano, se observa el endospermo ruminado y la testa dura; c.

semilla en corte mediano. ho, hilo; cs, cubierta seminal; e, endospermo ruminado; em,

embrión................................................................................................................................. 46

Figura 2.3. Distribución geográfica de Annona glabra en el Continente Americano.......... 49

Figura 2.4. Pachira aquatica . a, rama con flores; b., pétalos; c, anteras; d, fruto; e,

semilla. Tomada de Avendaño 1998. Ilustración de E. Saavedra basada en los ejemplares

de Alvenston et al. 2154 y Zamora 439 del herbario Xal.................................................... 53

12

Figura 2.5. Representación esquemática de la estructura externa e interna de la semilla

de Pachira aquatica, que es la estructura que se dispersa. a. semilla; b y c vista interna

de la disposición del hipocótilo-radícula con respecto a los cotiledones; d. separación del

hipocótilo-radícula y de la plúmula completamente desarrollada. c, cotiledón; h,

hipocótilo; pl, plúmula; r, radícula. Ilustrada por T. Velásquez........................................... 54

Figura 2.6. Distribución geográfica de Pachira aquatica en el Continente Americano...... 56

Figura 2.7. Diagrama de temperatura y precipitación correspondiente al periodo 1989 –

1997, Estación Meteorológica de CICOLMA, Actopan, Ver.............................................. 57

Fig. 3.1. Germination of Pachira aquatica in each of the floating in water storage

treatments over time (± standard deviation), W: seeds floating in water, Control: recently

collected seeds that received no treatment. Different letters indicate significant

differences among treatments. Table 3.2 shows ANOVA values……….……………...… 83

Fig. 3.2. Germination of Pachira aquatica in each of the burial storage treatments over

time (± standard deviation), B: seeds buried in wetland soil, Control: recently collected

seeds that received no treatment. Different letters indicate significant differences among

treatments. Table 3.2 shows ANOVA values……………………………….…………….. 83

Fig. 3.3. Mean accumulated germination percentage of Annona glabra in each of the

floating in water storage treatments over time (± standard deviation), W: seeds floating

in water, Control: seeds dried in shade for four days. Different letters indicate significant

differences between treatments. Table 3.3 shows ANOVA values………………….……. 84

Fig. 3.4. Mean accumulated germination percentage of Annona glabra for each of the

burial storage treatments over time (± standard deviation), B: seeds buried in wetland

soil, Control: seeds dried in shade for four days. Different letters indicate significant

differences between treatments. Table 3.3 shows ANOVA values. * In seeds buried for

15 days (B15), we observed 30% germination after eight months………………………... 84

13

Fig. 3.5. Annona glabra germination (± standard deviation) for 14 treatments, after four

months the since the beginning experiment. Different letters indicate significant

differences. For description of treatments, see Table 3.1. ____ indicates mechanical

scarification……………………………………………………………………………….. 85

Fig. 3.6. Accumulated germination percentage (± standard deviation) of Pachira aquatica

seeds in field conditions over time. Different letters indicate significant differences

between treatments. HS: high moisture-sun, HC: high moisture-canopy, MS: medium

moisture-sun, MC: medium moisture-canopy, LS: low moisture-sun, LC: low moisture-

canopy. Table 3.4 shows ANOVA values……………………………………….………... 86

Fig. 3.7. Accumulated germination percentage (± standard deviation) of Annona glabra

seeds in field conditions over time. Different letters indicate significant differences in

final germination % between treatments. HS: high moisture-sun, HC: high moisture-

canopy, MS: medium moisture-sun, MC: medium moisture-canopy, LS: low moisture-

sun, LC: low moisture-canopy. Table 3.5 ANOVA values……………………………….. 86

Figura 4.1. Esquema de las plataformas utilizadas en los tratamientos de inundación para

los experimento de establecimiento de plántulas en el campo............................................. 91

Figura 6.1. Annona glabra. a. semillas; b. plántulas y c. flor............................................... 119

Figura 6.2. Pachira aquatica. a. semillas; b. plántulas y c. flor 120

14

Resumen

Para entender la biología de las especies de árboles de zonas inundables que se estudiaron en este

trabajo en diferentes estadios a lo largo de su ciclo de vida, se evaluó la germinación de semillas y el

establecimiento de plántulas en el campo. Annona glabra y Pachira aquatica son especies arbóreas

que producen semillas que se dispersan por agua, distribuyéndose a las orillas de los cuerpos de agua

y llegando a sitios con una diversidad de condiciones ambientales. Para evaluar la respuesta de cada

especie ante diferentes factores ambientales durante la germinación de las semillas y el

establecimiento de las plántulas, se llevaron a cabo experimentos de campo. Con respecto a la

germinación, se evaluó el tiempo que soportan las semillas enterradas o flotando, pues estas son las

condiciones de almacenamiento natural de las semillas de estas especies. Así mismo, se colocaron

semillas en tres condiciones de humedad (alta, media y baja) y dos de luz (a cielo abierto y bajo el

dosel). Con respecto al establecimiento de plántulas, se consideraron tres factores: la herbivoría (con

y sin exclusión), la humedad (inundación y humedad) y la luz (a cielo abierto y bajo el dosel).

Cada especie presentó diferente susceptibilidad a los tratamientos en cada una de las fases de

desarrollo estudiadas. Las semillas de Pachira aquatica germinaron más rápido en suelo húmedo en

comparación con los otros tratamientos, sin importar la presencia o ausencia de luz directa (a los 45

días presentaron una germinación de 91.6 y 94.2 % en los sitios de humedad media-dosel y humedad

baja-dosel respectivamente). Sin embargo, sus plántulas crecieron mejor en el tratamiento de sol-

humedad (tasa absoluta de crecimiento=0.148 g día -1). Por otra parte, Annona glabra requirió de luz

directa y humedad baja para germinar (99.6%) y bajo estas condiciones también presentó su mejor

desarrollo en la fase de plántula (tasa absoluta de crecimiento=0.055 g día-1). Con respecto a los

tratamientos de herbivoría, las plántulas de las dos especies mostraron tasas de crecimiento similares

sin importar la combinación de los tratamientos de luz y humedad. Las respuestas diferenciales

observadas en los distintos estadios tempranos de desarrollo hacia los factores bióticos y abióticos son

importantes porque podrían promover la coexistencia de individuos adultos de especies con un nicho

ecológico similar.

La ecología de estas especies muestra la capacidad que presentan las plantas arbóreas de zonas

inundables tropicales para mantenerse en un sistema altamente fluctuante en tiempo y en espacio

como lo son las selvas bajas inundables.

15

I. INTRODUCCIÓN

16

1. Introducción

1.1. Las zonas inundables y su dinámica

Los humedales son ecosistemas que presentan uno o más de los siguientes tres atributos (Mitsch

y Gosselink 2000): a) el suelo o el sustrato es fundamentalmente hidromórfico, no drenado; es

decir se mantiene saturado de agua de manera temporal o permanente, b) presenta una lámina o

capa de agua poco profunda o agua subterránea próxima a la superficie del terreno, ya sea

permanente o temporal; y c) al menos periódicamente, el terreno mantiene una vegetación

predominantemente acuática.

En los humedales el régimen hidrológico es uno de los principales factores que afecta el

establecimiento de las plantas e interviene en la estructuración de sus comunidades (Junk 1989,

Hughes 1990, Jeffries y Mills 1990, Stromberg et al. 1996, Middleton 1999, Andersson et al.

2000, Mitsch y Gosselink 2000, Stromberg 2001, Disalvo y Hart 2002, Friedman y Lee 2002,

Merritt y Wohl 2002, Elmore et al. 2003). El hidroperiodo o régimen hidrológico del humedal es

el patrón estacional del nivel del agua, el cual es resultado del balance entre las entradas y salidas

de agua, la geomorfología del humedal y el suelo. El hidroperiodo puede tener un patrón

estacional, el cual a su vez puede ser variable entre años.

En los humedales la fluctuación en el nivel de agua puede tener diferentes causas, por ejemplo, la

inundación de una planicie puede ser la consecuencia de la expansión del cauce de un río; o bien,

del incremento de la superficie de un cuerpo de agua adyacente, puede ser el resultado del

afloramiento del manto freático o de la acumulación de agua de lluvia, entre otros.

Hay distintos tipos de humedales y éstos se clasifican en función de las especies vegetales

dominantes: (el popal con especies como Sagittaria lancifolia, Pontederia sagittata; el tular con

Typha domingensis, Phragmites communis, Cladium jamaicense; los riparios con Annona glabra,

Pachira aquatica, Ginoria nudiflora y Salix humboldtiana y el manglar con Rhizophora mangle,

Avicennia germinans, Conocarpus erectus, Laguncularia racemosa), hidroperiodo (temporal,

estacional de verano, permanente, etc.), procedencia del agua (mareal, escurrimiento de agua de

17

lluvia) y características fisicoquímicas (salobre, de agua dulce).

Dentro de los diferentes tipos de humedales se encuentran las planicies inundables y las zonas

riparias. Tres características de los ecosistemas riparios, según Brinson et al. (1981), son:

1. Generalmente tienen una forma lineal como consecuencia de su asociación a los

ríos y arroyos.

2. La energía y la materia convergen y pasan en cantidades mucho mayores que en

cualquier otro ecosistema de humedal, funcionando como sistemas abiertos.

3. Los ecosistemas riparios están funcionalmente conectados a los ecosistemas de las

partes altas y bajas de los ríos y lateralmente a las tierras firmes.

De éstas las planicies inundables comparten con los ríos la característica de ser sistemas abiertos,

la convergencia de materia y el continuo entre los ambientes acuáticos y terrestres.

A continuación se describen algunas características de los humedales riparios y a partir de ahí, se

utiliza la información para hacer inferencias y comprender la dinámica de las planicies

inundables.

Aunque la dinámica de inundación de una planicie aledaña a un río y una planicie inundable son

diferentes, los procesos biogeoquímicos predominantes en ambos son similares. En general, la

presencia de la inundación en los ecosistemas tiene efectos sobre la productividad, la

descomposición y el ciclo de nutrientes (Gerritsen y Greening 1989, Olde Venterink et al. 2002,

Güsewell et al. 2003) como se describe en el Cuadro 1.2. En diferentes tipos de humedales se ha

demostrado que las planicies inundables son de los ecosistemas que presentan mayor

productividad primaria (Moss 1988).

Hay dos conceptos que son fundamentales para entender la dinámica de los ecosistemas de

humedales:

a) Continuo del río. Es muy importante, ya que describe los patrones de la distribución

18

longitudinal de la biota en los ríos, relacionándola con las fuentes de energía y la disponibilidad

de nutrientes (Vannote et al. 1980). En las partes altas de los ríos la entrada de los sedimentos es

mayor y las partículas que se incorporan al río son generalmente de gran tamaño, pero el cauce

Cuadro 1.2. Descripción de los procesos biogeoquímicos que ocurren en las zonas inundables

(basado en Mitsch y Gosselink 2000).

Proceso biogeoquímico Características del proceso biogeoquímico

Productividad primaria Nitrificación, reducción de sulfatos y mineralización de nutrientes

Descomposición Disminuye con la intensidad y duración de la inundación

Exportación de materia

Orgánica

La materia orgánica es transportada durante la inundación. Rápido

lavado de carbón orgánico soluble de suelos riparios

Flujos de energía Las cadenas alimenticias comienzan con la producción de detritus.

Soporta tanto a las comunidades acuáticas como a las terrestres.

Ciclos de nutrientes Ciclos de nutrientes abiertos, dominados por la inundación.

Disminución en la disponibilidad de nutrientes en sus formas

asimilables por las plantas y de oxígeno durante la inundación, lo que

crea disponibilidad estacional en la época de no- inundación.

Las concentraciones de Fe2+, Mn2+, y NH4+ en las soluciones de suelos

inundados incrementan y desplazan al Na+, Ka+, Ca2+ y Mg2+ en la

solución del suelo.

Intercambio longitudinal de

nutrientes

Dinámica de los nutrientes a lo largo del río transformando al fósforo y

al nitrógeno a formas orgánicas, a partir de sus formas inorgánicas.

Intercambio transversal de

nutrientes

Remueve y modifica nutrientes y sedimentos de los ecosistemas

aledaños.

19

del río es angosto. Por el contrario, en las partes bajas del río el cauce del río se incrementa, las

entradas de materia terrestre disminuyen y las partículas de materia orgánica son finas.

b) Pulso de inundación. Los pulsos de inundación son una fuerza reguladora que controla los

ciclos de nutrientes y la biota en los humedales y determina la productividad primaria (Junk et al.

1989). Esta dinámica de pulsos está asociada con el movimiento espacial de las plantas, de los

animales, de los detritus (Moss 1988) y de los sedimentos. Entre otras cosas, los flujos de agua

son críticos para la dispersión de semillas o esporas y para el establecimiento de las especies de

los ecosistemas acuáticos (Middleton 1999). Por otro lado, los pulsos de inundación en los

humedales son disturbios anuales e interanuales que provocan perturbaciones en la vegetación.

Subsecuentemente la regeneración de la vegetación es posible gracias a las semillas que

permanecen enterradas (Middleton 1999) y a los remanentes de las estructuras vegetativas

previamente existentes.

Para entender la dinámica de las zonas inundables es importante estudiar cuándo y cómo ocurre

la regeneración poblacional de cada una de las especies. Por ejemplo, la expansión o la formación

de una planicie inundable proporciona espacio para el establecimiento de los árboles y ayuda a

minimiza el impacto por futuras inundaciones al aumentar el área de la planicie de inundación,

permitiendo que sobrevivan algunos individuos. Los humedales muestran una heterogeneidad

microambiental a nivel espacial y temporal y es de esperarse que las plantas de diferentes

especies respondan diferencialmente a estas variaciones (Thompson y Grime 1983, Noe 2002).

1.2. Ecología de las Selvas Bajas Inundables de México

Se han realizado diversos estudios en los ecosistemas de selva baja inundable de las zonas

costeras que colindan con el Golfo de México, en los que se describe la estructura de la

vegetación, se enlistan las especies presentes y se evalúan las asociaciones vegetales que los

forman. Sin embargo, Orozco (1974) menciona la importancia de conocer aspectos

fundamentales sobre la ecología de las especies para poder entender la dinámica de las

comunidades vegetales que existen en estas zonas inundables.

20

En 1976, Orozco y Lot estudian la vegetación de algunas planicies inundables en el sureste de

México (Minatitlan-Río Tonalá, Ver.) y la describen con el nombre de Selva Baja Inundable,

definiéndola como “un tipo de vegetación ampliamente distribuida en los bajos (planos

inundables) que bordean la zona que permanece mayormente inundada, ocupada principalmente

por las diferentes asociaciones de hidrófitas emergentes”.

Entre las asociaciones vegetales que se encuentran en las selvas bajas inundables se distinguen la

de Annona glabra-Chrysobalanus icaco y la de Calophyllum brasiliense-Calyptranthes spp.,

algunas veces mezcladas con especies riparias como Symphonia globulifera y Pachira aquatica

(Orozco y Lot 1976). En la Laguna de Sontecomapan, Ver., Pachira aquatica se entremezcla con

el manglar en áreas que tuvieron o tienen influencia de agua dulce, encontrándose aisladamente

en casi toda la franja de manglares (Menéndez 1976). En la zona costera inundable del noroeste

del estado de Campeche, Annona glabra se mezcla con el manglar en las áreas más alejadas de la

influencia del agua salada (Rico-Gray 1982). Por último, Novelo (1978) describe los tipos de

vegetación para la zona de La Mancha, Veracruz, entre los que menciona a la Selva Baja

Perennifolia Inundable localizada en el extremo norte de la laguna interdunaria y señala como

único elemento arbóreo a Annona glabra. Este mismo autor comenta que esta comunidad, por su

hábitat inundado y por tener a los árboles agrupados en pequeños manchones, tiene un aspecto

muy característico, semejante al de un manglar.

Lot y Novelo (1990) realizan una descripción de los ecosistemas inundables que presentan

vegetación arbórea, desde Veracruz hasta Quintana Roo. Ellos señalan que las selvas bajas

inundables están ampliamente distribuidas en las planicies y están dominadas por Annona glabra,

registrando la presencia de Pachira aquatica en asociación con Ficus spp. Lot y Novelo (1990)

también analizan el suelo de nueve selvas bajas inundables y encuentran un gran porcentaje de

arena formando el suelo, así como un porcentaje muy variable de carbón orgánico (entre 3.1 y

22.3%) y un pH entre 5.2 y 8.3. Esto da una idea de lo heterogéneo de las características del suelo

de estas zonas inundables.

Finalmente, a pesar de su importancia en cuestiones de manejo y dinámica natural de los

ecosistemas, la regeneración de las comunidades vegetales sólo se menciona brevemente. Orozco

21

(1974), indica que en la fase inicial de colonización el éxito en el establecimiento de una especie

depende de la adaptación de sus plántulas a una serie de factores. El éxito del establecimiento de

las plántulas está relacionado directamente con la exposición directa al sol y la tolerancia a las

condiciones de inundación y de sequía, entre otros.

1.3. Regeneración de las comunidades vegetales

La regeneración es el mecanismo que permite el mantenimiento de la vegetación. A lo largo de la

evolución, las plantas han desarrollado estrategias de regeneración en las que juegan un papel

importante las diferentes formas de captura de recursos, crecimiento y reproducción. Estas

estrategias han evolucionado como producto de la selección natural, la cual ha ejercido presiones

ambientales repetitivas que han dado lugar a distintos tipos de especializaciones asociadas con

hábitats particulares (Packham et al. 1992).

Para comprender como sucede la regeneración de las comunidades vegetales se consideran los

factores que afectan a la comunidad directa e indirectamente. Por ejemplo, existen diversas

teorías acerca de los factores que promueven la coexistencia de las especies vegetales en una

comunidad. En ellas se consideran factores como los distintos requerimientos de las plantas para

establecerse, la herbivoría, los efectos que tienen los distintos tipos de perturbación y las diversas

formas de dispersión de las semillas, entre otros (Grubb 1977, Grime 1979, Louda et al. 1990,

van der Valk 1992, Veblen 1992, Hulme 1996). Además, los requerimientos ambientales durante

los primeros estados de desarrollo y los mecanismos diferenciales de regeneración, son factores

adicionales que explican la diversidad y la abundancia de las plantas en un lugar.

Las plantas se establecen dentro de un gradiente de condiciones ambientales debido a sus

diferentes requerimientos de luz, agua y nutrientes, los cuales permiten su desarrollo. Sin

embargo, el valor mínimo y máximo de las condiciones o recursos necesarios para vivir varía

entre especies (Lira 1994). Esto contribuye a que durante un tiempo el espacio sea propicio para

el establecimiento de una especie y cuando cambian las condiciones este espacio puede ser

ocupado por otras especies (Grime 1979).

22

Sin embargo, el ambiente afectará en diferente grado a una misma especie según sea la forma por

la cual se propague, considerando que la regeneración natural de una comunidad ocurre a través

de las semillas o de estructuras vegetativas. Las semillas se pueden acumular en el suelo formado

bancos de semillas, los cuales pueden ser transitorios o permanentes, según el tiempo de

persistencia de las semillas en el suelo. Los bancos de semillas transitorios duran sólo unos

cuantos meses, mientras que en los bancos de tipo permanente se mantiene la disponibilidad de

semillas en el tiempo. Así, se van acumulando en el suelo las semillas de diferentes generaciones.

La propagación vegetativa por su parte, origina individuos adultos a partir de raíces o tallos de un

individuo existente. Esto ayuda a las plantas a permanecer en la comunidad -aún en lugares con

condiciones extremas- y a colonizar rápidamente sitios con condiciones aptas para su

establecimiento. Por último, la permanencia de las especies en la comunidad puede verse

facilitada por la persistencia de un banco de plántulas relativamente no palatables o resistentes a

la herbivoría (van der Valk 1992).

La dispersión de las semillas también juega un papel importante en la regeneración de la

comunidad. Las semillas pueden ser dispersadas por diferentes vectores entre los que se

encuentran los animales, el agua y el viento. Las semillas, al ser dispersadas, se alejan de su lugar

de origen, escapan de los herbívoros y en muchos casos se establecen exitosamente (Harper et al.

1970, Howe y Smallwood 1982, Silvertown y Gordon 1989).

Dadas las diferencias en mecanismos de regeneración y tolerancias al ambiente observadas en las

especies durante el proceso de regeneración, Grubb (1977) desarrolló el concepto de nicho de

regeneración. Esta idea hace énfasis en que las diferencias en el nicho de las distintas especies de

plantas que coexisten en una comunidad se manifiestan durante las etapas tempranas del

desarrollo. El concepto surgió al buscar una explicación para la coexistencia de especies con una

misma forma de vida, fenología y con distribución similar.

Para entender los mecanismos mediante los cuales ocurre la regeneración en una comunidad, es

importante considerar que las dinámicas espacial y temporal de la vegetación están relacionadas

(Glenn-Lewin y van der Maarel 1992). Es esencial entender esta relación tiempo-espacio para

comprender los procesos por los cuales las especies persisten en una comunidad. Por ejemplo, las

23

condiciones físicas pueden ser relativamente uniformes, pero un pequeño disturbio origina

diferencias en oportunidades para la germinación de las semillas y el desarrollo de las plantas, lo

cual da lugar a parches discretos. Algunas veces éstos están ocupados por individuos de edades

similares (Scott et al. 1997).

La influencia de los disturbios sobre la intensidad de las interacciones biológicas y la

disponibilidad de los recursos crea espacios de diferente tamaño y disponibilidad de recursos.

Este punto de vista se expresa en detalle en la teoría de la dinámica de claros (Pickett y

Thompson 1978). Este tipo de dinámica a nivel del paisaje ha sido demostrada en ecosistemas

como las selvas tropicales de tierra firme (Martinez-Ramos 1985, Vázquez-Yanes y Orozco

1985, Schnitzer y Carson 2001, Wirth et al. 2001), las selvas tropicales inundables (Ostertag

1998) y los manglares (Minchinton 2001).

Las especies de plantas de una comunidad son beneficiadas o perjudicadas por lo que ocurre en

su entorno. Así, mientras unas especies de plantas se establecen o proliferan otras pueden ser

desplazadas. Por lo que, las diferentes teorías de regeneración y la relación que muestran con el

tipo de vegetación, indican que se puede caracterizar al nicho de regeneración describiendo el

modo general de regeneración de las especies con relación al disturbio. El proceso general de

regeneración puede ser inferido a partir de la estructura de edades y del patrón espacial de las

poblaciones. Los tipos de regeneración se han clasificado en tres: modo de regeneración

catastrófico, modo de regeneración de fase de claros y modo de regeneración continuo (Veblen

1992):

A) Modo de regeneración catastrófica. Este tipo de regeneración se refiere al

establecimiento de poblaciones de plantas en el ámbito local en un periodo de tiempo

corto, generalmente después de que un disturbio provoca un aumento en la disponibilidad

de algún tipo de recurso, como puede ser la luz o el espacio.

B) Modo de regeneración de fase de claros. Se refiere a los árboles que logran crecer

y llegar al dosel gracias a que se abren claros de tamaño pequeño que resultan de la

muerte de un árbol o de pequeños grupos de árboles.

C) Modo de regeneración continua. Los árboles alcanzan su fase adulta sin la

24

necesidad de que se produzcan disturbios en el dosel formado por los árboles ya

establecidos. Si el dosel no es muy denso, algunas especies tolerantes a la sombra pueden

crecer debajo de él.

Los patrones de regeneración arriba mencionados ocurren al nivel de las comunidades vegetales,

pero también son importantes las características particulares de las diferentes especies de plantas

para entender la dinámica de la regeneración de la vegetación. Algunos modelos de clasificación

de las historias de vida de las plantas relacionan sus rasgos reproductivos, su ciclo de vida, el

crecimiento, la forma de vida y la dispersión con la utilización de los recursos y con el ambiente

donde se desarrollan. Uno de los primeros modelos propuestos fue el de selección r y la selección

K planteado por MacArthur y Wilson (1967). Éste se refiere a la manera en que la selección

natural actúa de forma denso-dependiente, moldeando las características de historia de vida de los

organismos asociados a diferentes ambientes. La selección del tipo r ocurre a bajas densidades y

va favoreciendo a las especies que presentan tiempos de vida cortos, tasas reproductivas altas,

semillas pequeñas, dispersión alta, tamaño pequeño, madurez temprana y una alta asignación de

recursos a la reproducción. Un ejemplo podría ser las plantas anuales ya que se establecen

rápidamente en hábitats efímeros. La selección de tipo K se da a altas densidades poblacionales,

por lo que generalmente se asocia con organismos que se establecen en hábitats con condiciones

ambientales más constantes o con estaciones predecibles en el tiempo. Esta constancia del

ambiente genera altas densidades poblacionales y por lo tanto una intensa competencia entre las

especies, aún entre los individuos de la misma especie y también entre diferentes estados de

desarrollo -plántulas versus adultos-. Las características que generalmente se ven favorecidas por

este tipo de selección son una reproducción tardía, periodos de reproducción largos, baja

asignación de recursos a la reproducción, semillas grandes e individuos de gran altura y talla.

Otro modelo de clasificación de historias de vida es el propuesto por Grime (1979), considera que

las plantas no pueden sobrevivir en condiciones de estrés y de disturbio altas, pero señala tres

combinaciones bajo las cuales las plantas pueden sobrevivir y coexistir. Las plantas que poseen

esos extremos de especialización son las competitivas (en sitios con bajo estrés-bajo disturbio),

las tolerantes al estrés (sitios con alto estrés-bajo disturbio) y las ruderales (sitios con bajo estrés-

alto disturbio).

25

Otra explicación a la regeneración se basa en las características biológicas y ecológicas de las

diferentes especies de plantas. En este caso, se considera que las plantas presentan un tipo

particular de regeneración asociada con el hábitat donde viven. Se observa que cada tipo de

regeneración es ventajoso bajo determinadas condiciones ambientales y esto podría contribuir a

que se mantenga la diversidad vegetal en un ecosistema. Se reconocen cinco estrategias que

relacionan el comportamiento regenerativo de las especies con las condiciones del hábitat

(Packham et al. 1992).

1. Expansión vegetativa. Es común en hábitats donde el nivel de disturbio es bajo.

2. Regeneración estacional. Ocurre a partir de semillas o propágulos de una sola

cohorte, y es común en hábitats sujetos a los disturbios estacionales predecibles causados

por factores climáticos o bióticos.

3. Regeneración a partir de bancos persistentes de semillas o esporas. Esta forma de

regeneración implica una ventaja selectiva en lugares donde el disturbio es impredecible

en el tiempo.

4. Regeneración a partir de semillas o esporas de dispersión amplia. Son especies

comúnmente encontradas en hábitats relativamente inaccesibles o sujetos a disturbios

impredecibles (especies oportunistas).

5. Regeneración a partir de un banco de plántulas. En esta categoría se incluyen a las

plántulas derivadas de propágulos independientes y que persisten por largos periodos de

tiempo en un estado juvenil; se presentan en hábitats sujetos a bajos niveles de disturbio.

1.4. El papel de las semillas

Las características morfológicas y fisiológicas de las semillas juegan un papel crucial en la

capacidad de regeneración de las comunidades vegetales. Un aspecto que se considera de

particular importancia es el tamaño de las semillas. De forma general; se ha buscado relacionar el

tamaño de las semillas con el tamaño del individuo adulto (Thompson y Ravinowitz 1989), con la

capacidad de dispersión (Grime 1979), con el estado sucesional que ocupan las especies en la

comunidad vegetal (Baker 1972, Foster 1986) y con su capacidad de permanecer viables en el

suelo.

26

Con respecto a esto último, existen semillas muy longevas y semillas que pierden su viabilidad en

un tiempo corto, dependiendo del contenido de humedad en sus tejidos (por lo cual se distinguen

en semillas recalcitrantes y semillas ortodoxas) y del tipo de latencia que presenten (innata,

inducida o impuesta). Las semillas recalcitrantes (i.e., con altos contenidos de humedad)

presentan una germinación muy rápida y generalmente dan lugar a bancos de plántulas. En las

especies con semillas recalcitrantes el paso de semilla a plántula es prácticamente continuo

(Baskin y Baskin 2000, Tweddle et al. 2003). Por el contrario, las semillas ortodoxas (i.e., que

toleran bajos contenidos de humedad) conducen a la formación de bancos de semillas en el suelo,

pues su viabilidad y latencia es más prolongada (Vázquez-Yanes y Toledo 1989).

Las especies de plantas de zonas inundables generalmente muestran semillas recalcitrantes

(Pammenter y Berjak 2000). Por ello, su dinámica de germinación es muy particular. En primer

lugar, las semillas deben enfrentar la alta heterogeneidad ambiental que se presenta en estas zonas

(i.e., pulsos de inundación y alta disponibilidad de nutrientes, arrastre de sedimentos, etc.).

Además las semillas de estas especies no permanecen viables por mucho tiempo (Baskin y

Baskin 2000). Las semillas de las plantas de zonas inundables pueden ser dispersadas hacia sitios

con diferentes grados de humedad, de luz y tipos de sustrato. Sin embargo, al ser continuo el paso

de semilla a plántula, las condiciones ambientales imperantes después de su dispersión deben de

permitir la germinación y ser adecuadas para el establecimiento de las plántulas para asegurar el

éxito de la regeneración.

El sitio y el momento en que ocurre la germinación es fundamental para determinar el éxito de la

fase posterior, es decir, el establecimiento de las plántulas. Es importante que la germinación de

las semillas no ocurra cuando las condiciones ambientales son desfavorables para el crecimiento

de la plántula. Este es el papel de la latencia. La latencia se define como una pausa en el

desarrollo del embrión de la semilla, de las yemas, o de las esporas. En muchas ocasiones la

latencia se produce bajo condiciones que no son adecuadas para el desarrollo de los tejidos

involucrados (Taylorson y Herdricks 1977). En el caso de las semillas, la latencia es un período

que inicia cuando la semilla ya se terminó de formar. Este período se caracteriza porque la

semilla no germina, aunque las condiciones ambientales sean favorables para la germinación.

27

Existen tres tipos de latencia:

La latencia innata por su parte, está dada por la inmadurez del embrión, el cual necesita de tiempo

para terminar de desarrollarse y será hasta que esté completamente maduro cuando ocurra la

germinación (Harper 1977, Baskin y Baskin 1989). La latencia inducida (o secundaria) es

adquirida por las semillas con embriones completamente desarrollados, pero que retrasan su

germinación después de la dispersión, principalmente por la presencia de factores ambientales

que afectan su capacidad de germinar. Las semillas con latencia impuesta no pueden germinar

por la existencia de algún tipo de restricción ambiental (por ejemplo, falta de niveles adecuados

de luz o temperatura). Sin embargo, dichas semillas pueden germinar tan pronto como son

colocadas en condiciones ambientales favorables (Harper 1977). La latencia inducida e impuesta

permite una germinación oportunista cuando las condiciones ambientales son impredecibles. En

las plantas terrestres se espera que exista una asociación de la fase de dispersión de las semillas

con la de latencia, pero no necesariamente ocurre lo mismo con plantas acuáticas (Harper et al.

1970). Las semillas de las plantas de zonas inundables pueden ser dispersadas por el agua, siendo

éste el principal factor responsable de imponer la latencia en las semillas.

Para romper la latencia, las semillas de algunas especies necesitan de requerimientos ambientales

específicos (Keddy y Constabel 1986, Ponds 1992, Khan y Shankar 2001, Budelsky y

Galatowitsch 1999, Noe 2002, Kellogg et al. 2003). La fluctuación de la temperatura puede ser

importante para romper la latencia de las semillas de testa impermeable (Moreno-Casasola et al.

1994). La latencia es una forma de dispersar la geminación en el tiempo, de forma análoga a la

manera en que la dispersión distribuye la germinación en el espacio.

El patrón de germinación de las semillas de una población está sujeto a presiones fuertes de

selección para que la germinación ocurra cuando las condiciones ambientales sean más

favorables para el establecimiento de las plántulas. La relación entre los cambios estacionales que

se dan en el ambiente físico y la germinación simultánea de las semillas de muchas especies en

las comunidades de plantas, sugiere que las semillas de las diferentes especies responden a

condiciones ambientales similares. Los factores abióticos probablemente producen esta

germinación sincrónica entre y dentro de las especies, al proporcionar un periodo corto con

condiciones ambientales favorables para el establecimiento de las plántulas, el crecimiento

28

vegetativo y la reproducción, como lo es la temporada de lluvias (Garwood 1983), lo cual podría

incrementar la sincronía en la germinación de las semillas en ciertos hábitats (Rathcke y Lacey

1985). Por otra parte, la germinación asincrónica de las semillas podría ser resultado de la

heterogeneidad microambiental, de las diferencias genotípicas de los individuos, o de la

plasticidad fenotípica de la especie (Rathcke y Lacey 1985, Noe 2002, Callaway et al. 2003).

Las semillas de los árboles de zonas inundables poseen la capacidad de flotar, son generalmente

recalcitrantes (por lo que de semilla pasan a ser plántula de manera continua) y son semillas

grandes.

1.5. Establecimiento de plántulas

Después de que una semilla logra germinar, la nueva plántula comienza el proceso de

establecimiento. Durante esta etapa los requerimientos ambientales para su desarrollo pueden ser

similares o diferentes a los que requirió la semilla para su germinación (Junk 1989). Por ello

también es importante que las plántulas se establezcan exitosamente en los sitios donde germinan

las semillas. En zonas inundables las especies se enfrentan a condiciones diversas para su

establecimiento. Por ejemplo, las especies con semillas que se dispersan por hidrocoria pueden

arribar a sitios con diferentes condiciones de humedad y de luz debido a la heterogeneidad

ambiental de los humedales. Sin embargo, Mitsch y Gosselink (2000) señalan que en las zonas

inundables el establecimiento de las plántulas ocurre en las épocas favorables y de menor estrés

ambiental, y también mencionan que en las zonas inundables se promueve la plasticidad

fenotípica de las especies influida por la heterogeneidad ambiental de estos ambientes.

Entre los factores que influyen mayormente en el éxito del establecimiento de las plántulas se

considera a la humedad, a la luz y a la herbivoría (van der Valk 1992, Slade y Hutchings 1987,

Reich et al. 1998, Gerritsen y Greening 1989, Louda et al. 1990, Montgomery y Chazdon 2002,

Bloor 2003). Cada uno afecta a la planta en forma diferente. Por ejemplo, el crecimiento de las

plantas en condiciones de sol o de sombra puede generar diferencias en la calidad de los tejidos

de las hojas. En las plantas tolerantes a la sombra, las hojas se extienden incrementando su

superficie, lo que les permite captar más luz y como consecuencia el contenido de clorofila en la

29

hoja aumenta (Boardman 1977). En las plantas que se desarrollan bajo doseles densos el color de

las hojas es verde intenso, además de ser hojas relativamente delgadas y frágiles. En cambio, las

hojas de sol que se desarrollan bajo altas intensidades de luz, son pequeñas, gruesas y de color

amarillo-verdoso. Las hojas de sombra en muchas especies tienen tejidos mesófilos esponjosos

muy grandes, espacios aéreos y células en empalizada conocidas como células túnel o embudo.

También tienen una cutícula adelgazada, células epidérmicas largas y una baja densidad de venas,

en comparación con las hojas de sol. Con respecto al crecimiento de la planta, las mayores tasas

de crecimiento se han registrado en las plantas que crecen bajo luz solar directa (Slade y

Hutchings 1987, Reich et al. 1998, Montgomery y Chazdon 2002, Bloor 2003). En las plantas de

humedales la presencia de luz o de sombra puede estar marcando la capacidad que tengan de

aumentar su biomasa.

Otro factor abiótico de importancia para el establecimiento de plántulas en los humedales es el

efecto de la inundación. Uno de los cambios que ejerce el exceso de agua en el sistema es

ocasionar la reducción de las concentraciones de oxígeno en el suelo (Mitsch y Gosselink 2000,

Cronk y Fennessy 2001, Visser et al. 2003), por lo que las plantas suelen presentar adaptaciones

a estas condiciones (hidrófitas). Entre las principales respuestas que presentan las plantas ante la

inundación se encuentran el cierre temporal de los estomas y una reducción de la fotosíntesis, así

como un aumento en la producción de etileno, de auxinas y de ácido abscísico para contrarrestar

la falta de oxígeno en el suelo, y una disminución en los niveles de giberelina y de citosina (Sena

y Kozlowski 1980, Kozlowski 1984). La inundación también disminuye la tasa de crecimiento de

las hojas, la elongación de los internodos y el crecimiento de la raíz, que con frecuencia es menos

dinámico que el crecimiento del tallo (Kozlowski 1984). Las plantas que son tolerantes a la

inundación presentan aerénquima en las hojas y las raíces, raíces adventicias e hipertrofia de las

lenticelas, lo que les permite mantener sus procesos fisiológicos en niveles normales (Kozlowski

1984, Junk 1989, Visser et al. 2003).

La tolerancia a la inundación que posee un árbol adulto no necesariamente es la misma que la que

tiene una plántula que es una fase altamente vulnerable (Junk 1989). El establecimiento de las

plántulas se ve afectado por diferentes niveles de humedad (van der Valk 1981, Gerritsen y

Greening 1989). Muchos estudios se han enfocado al análisis del establecimiento de las plántulas

30

bajo diferentes niveles de inundación con el afán de entender los mecanismos que le permiten a

estas especies permanecer en condiciones potencialmente limitantes (Budelsky y Galatowitsch

1999, Budelsky y Galatowitsch 2000, Visser et al. 2000, Horton et al. 2001, Disalvo y Hart 2002,

Schöngart et al. 2002).

Cuando se consideran los efectos del régimen hidrológico en el establecimiento de plántulas de

una comunidad vegetal se encuentra que una relación estrecha entre la humedad y la germinación

de las semillas, esto es que cuando existe una capa de agua las semillas no pueden germinar y las

plántulas ya establecidas presentan estrés por el exceso de agua (Gerritsen y Greening 1989). La

fluctuación del nivel de agua también influye en la dispersión de semillas, determinando la

distribución y la composición de las comunidades vegetales de las planicies inundables (Hughes

1990).

Los factores abióticos determinan en gran medida el desarrollo de las plantas. Sin embargo, en

los diferentes estados de desarrollo de la planta también influyen diversos factores bióticos, como

la competencia y la herbivoría. La herbivoría es el consumo de tejidos o fluidos vegetales por

parte de algún animal (vertebrado o invertebrado). En ésta interacción se incluye al pastoreo, el

ramoneo, la defoliación, la depredación de las semillas, el parasitismo y las enfermedades (Louda

et al. 1990). Los herbívoros pueden jugar un papel importante en la comunidad al modificar y

reducir el área de órganos clave para la adquisición de CO2 y la síntesis de fotosíntatos, como son

las hojas. Además, la herbivoría puede influir en las interacciones competitivas (interacción

recíproca negativa entre los individuos o las poblaciones), afectando la capacidad de las plántulas

para adquirir los recursos limitados como producto de la competencia (Louda et al. 1990).

Hulme (1996) señala que la herbivoría puede promover la coexistencia de las especies en las

comunidades vegetales y puede ser más importante que la competencia en la estructuración de las

mismas (Sih et al. 1985, Louda et al. 1990). Pero ¿cuál es el impacto de la herbivoría en plantas a

nivel de individual? En muchos casos la herbivoría disminuye la tasa de crecimiento, la forma o

el tiempo de desarrollo de las plantas, y modifica rasgos críticos para la adquisición de recursos.

De hecho, los rasgos que determinan la habilidad competitiva para aprovechar recursos limitados,

son los que los herbívoros afectan más frecuentemente (Louda et al. 1990). Estas observaciones

31

llevan a la hipótesis de que la herbivoría puede cambiar la capacidad de la planta para adquirir

recursos limitados como consecuencia de la alteración de rasgos morfológicos clave (Louda et al.

1990).

La herbivoría provoca en las plantas una reducción en el crecimiento de la biomasa o incluso un

decrecimiento en la altura. El consumo de hojas frecuentemente disminuye la densidad y el

metabolismo de las hojas. La herbivoría también puede afectar negativamente la traslocación

interna de los recursos, la proporción tallo-raíz y las tasas de acumulación de hojarasca. Todos

estos efectos de los herbívoros, pueden disminuir la adecuación de las plantas, disminuyendo su

potencial de interacción competitiva con otras plantas (Louda et al. 1990).

Una respuesta fisiológica de las plantas a la herbivoría es la producción de metabolitos

secundarios. Entre las respuestas morfológicas, se encuentra el incremento en la densidad de

espinas, la pubescencia y las alteraciones fenológicas como la abscisión de las hojas (Karban y

Myers 1989). Por su parte, los herbívoros presentan mecanismos que les permiten explotar a su

planta hospedero entre los que se encuentran el secuestro de metabolitos secundarios y el

desarrollo de resistencia ante estos (Karban y Agrawal 2002).

El análisis del impacto de la herbivoría sobre la adecuación de las plantas ha sido abordado a

través de la evaluación de los cambios que origina en las características reproductivas. Por

ejemplo, el estudio de la magnitud y el tiempo de herbivoría sobre Trillium grandiflorum ha

demostrado que ambos afectan negativamente el tamaño reproductivo de las plantas (Knight

2003). Incluso, el establecimiento puede estar limitado por la depredación de semillas y flores,

como lo señala Louda (1982) para el arbusto Haplopappus squarrosus. Sin embargo, la

herbivoría también tiene efectos negativos en la reproducción de las plantas masculinas, al

inducir una reducción del tamaño del tubo polínico de hasta 50% en Lobelia siphilitica

(Mutikainen y Delph 1996).

Se ha propuesto que la herbivoría y el ambiente influyen simultáneamente en el establecimiento

de las plantas, ya que se esperaría que los herbívoros presenten distribuciones espaciales de

acuerdo a las condiciones menos estresantes y a la disponibilidad del recurso, por lo tanto

32

estarían atacando diferencialmente a las plantas de una población. De esta forma, la herbivoría

podría estar influyendo en la distribución de las plantas y la estructura de la vegetación. Sin duda,

esta interacción genera un panorama más amplio del establecimiento de las plantas. Por ejemplo,

para observar los patrones de compensación del crecimiento en Pinus strobus L., Puettmann y

Saunders (2001) sometieron a las plantas a tratamientos de herbivoría controlada y diferentes

aperturas de dosel, obteniendo como resultado que en los tratamientos con menor apertura del

dosel el nivel de compensación ante la herbivoría se ve disminuido.

La respuesta de las plantas ante diferentes intensidades de luz implica modificaciones en el

metabolismo que, a su vez, influyen en la herbivoría, como lo demuestran Larsson et al. (1986).

Estos autores encontraron que a mayor disponibilidad de luz aumentaba la cantidad de

compuestos formados por carbono en las hojas, por lo que las plantas que se encontraban

sometidas a bajas intensidades de luz eran más susceptibles a la herbivoría. Por ejemplo, las

plantas de sauce que crecen bajo condiciones de sombra incrementan su palatabilidad. Así,

cuando el sauce se sometió a tratamientos de poda experimental y a condiciones de sombra se

observó que los retoños producidos contenían concentraciones más bajas de compuestos

secundarios, por lo que fueron preferidos por el herbívoro a diferencia de los retoños que se

desarrollaron en exposición a la luz solar (Bryant 1987).

1.6. Objetivos

En esta tesis se trabajó con Annona glabra L. (Annonaceae) y Pachira aquatica Aubl.

(Bombacaeae), árboles leñosos que se establecen en las orillas de los ríos de escurrimiento lento

y en las planicies inundables de zonas tropicales. Se ha observado que los frutos de estas especies

caen durante la época de secas y principios de la época de lluvias y las semillas permanecen tanto

sobre el suelo como flotando en la superficie del agua, bajo el dosel de los árboles, o bien son

transportadas por el agua y son depositadas en microambientes bajo condiciones de cielo abierto.

Estas especies poseen semillas recalcitrantes. Las plántulas que se logran establecer son atacadas

por larvas de mariposa. Algunas de las preguntas que surgen con respecto a los procesos que

ocurren durante la fase de semilla son: ¿Las semillas de estas especies son capaces de germinar

después de haber permanecido un tiempo enterradas, sobre el suelo o en el agua? ¿Bajo qué

33

condiciones de humedad y de luz germinan mejor las semillas de P. aquatica y A. glabra?. Con

respecto a los procesos que ocurren durante la fase de plántula, ¿bajo qué condiciones de

humedad y de luz crecen mejor las plántulas de P. aquatica y A. glabra? ¿Cómo afecta la

herbivoría estas respuestas?

Para responder estas preguntas nos hemos planteado tres objetivos: 1) Conocer la velocidad y el

porcentaje final de germinación de las semillas de A. glabra y P. aquatica después de permanecer

bajo condiciones de enterramiento en el suelo del humedal y flotando en el agua durante

diferentes periodos de tiempo. 2) Describir las características de la germinación en condiciones

naturales para cada una de las especies, en ambientes en los que potencialmente ocurre su

establecimiento y utilizando tres niveles de humedad del suelo (alto, medio y bajo) y dos niveles

de luz (a cielo abierto y debajo del dosel). 3) Analizar el efecto de la herbivoría sobre el

crecimiento de plántulas bajo distintas condiciones de humedad y luz.

Es importante señalar que mi interés no es realizar un estudio comparativo a nivel detallado, pues

la biología de las dos especies estudiadas es muy diferente. Más bien, se buscaba conocer las

respuestas germinativas de las semillas y el éxito del establecimiento de las plántulas bajo

diferentes condiciones ambientales en estas especies, que son árboles dominantes de la

comunidad. Con esto se pretende contribuir al entendimiento de los factores que afectan la

regeneración natural de este tipo de comunidades inundables, de las que se tiene muy poca

información sobre su funcionamiento a nivel ecológico.

1.7. Referencias

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41

II. ESPECIES Y ÁREA DE ESTUDIO

42

2. Especies y área de estudio

2.1. Descripción de las especies

2.1.1. Annona glabra

2.1.1.1. Descripción

Annona glabra

Clase: Angiospermas dicotiledóneas

Subclase: Magnoliidae, magnólidas

Superorden: Magnolianae

Orden: Magnoliales

Familia: Annonaceae

Especie: Annona glabra L.

Annona glabra es un arbusto o árbol caducifolio que alcanza 3-8 m de altura o poco más, con un

tronco de 45 a 50 cm de diámetro con engrosamientos en la base a manera de contrafuertes, en

estado adulto. Sus hojas son simples, elípticas, oblongas u oblongo-elípticas, de 6 a 18 cm de

largo por 4 a 5 cm de ancho, agudas, brevemente acuminadas en el ápice, comúnmente

redondeadas en la base (Figura 2.1a, 2.1e). Las flores son solitarias, con pedicelos de 1.5-2 cm de

largo, bracteolados arriba de la base (Figura 2.1a, 2.1c, 2.1d; 2.1f, 2.1g, 2.1h y 2.1i). Los sépalos

son agudos, cóncavos, redondeados, apiculados, de 3 a 5 mm de largo; los pétalos exteriores son

de forma obovada, de 2.5 a 3 cm de largo y de color crema o amarillo verdoso. Los pétalos

interiores presentan una longitud de 0.8 a 2.5 cm y de 5 a 8 de ancho. Las areolas son apenas

visibles y la pulpa es algo aromática (Figura 2.1j) (Sauget y Liogier 1951). Una característica

muy notoria es la presencia de manchas color rojo intenso en el interior de los pétalos. El fruto es

de tipo carnoso, agregado, de color verdoso-amarillo y liso; la pulpa es amarilla (Figura 2.1b). El

fruto tiene una longitud de 9.46 ± 0.49 cm y un diámetro de 8.41 ± 0.22 cm, con un peso de

316.38 ± 22.17 g; cada fruto tiene más de 100 semillas.

Annona glabra al ser una magnólida, presenta flores consideradas poliníferas primarias, que

43

son accesibles a insectos (entomófolia) con aparato bucal masticador. Son polinizadas por

coleópteros (cantarófilas). Esta relación es considerada como primitiva, ya que los escarabajos

son poco especializados; con sus mandíbulas masticadoras frecuentemente destruyen los órganos

florales. En relación con esto, las flores cantarófilas se caracterizan en especial por ser rotáceas o

asalvilladas, fácilmente accesibles y robustas, de color verdoso o blanco y por lo común

fuertemente olorosas y con abundante producción de polen (Strasburger et al.1993). Otros

caracteres primitivos de las annonáceaes son el tipo de estomas y el endospermo ruminado de sus

semillas (Metcalfe1987).

Los usos que se le ha dado a A. glabra cambian según la región. Por ejemplo, en Tabasco se

emplea como fruto comestible, cerca viva y madera (E. Chávez-Ortíz G. 5, herbario XAL). En la

Flora de Cuba se señala que la fruta es muy apreciada como expectorante; su jugo tiene fama de

curar la tisis incipiente y la ictericia. En la Flora de Yucatán la consideran con propiedades

expectorantes y como remedio en estados tempranos de tuberculosis. Actualmente se desarrollan

estudios de los constituyentes químicos de los frutos frescos y de los tallos de A. glabra, y se han

descubierto nuevos constituyentes, y otros tantos se han aislado por primera vez a partir de este

recurso natural (Fang-Rong et al. 2000). Por ejemplo, se han reportado dos nuevos agentes

bioactivos en las hojas de esta especie que muestran actividad especifica in vitro contra células de

tumores humanos (Liu et al. 2000).

Los nombres comunes de A. glabra son, en Maya, mac1, mak1 y xmacoop1; en español,

corcho1,palo de corcho1, annona de corcho2; en inglés, pond apple13, alligator apple13, bullock´s

heart13, cherimoyer13, bobwood1, Corkwood1; en francés; annone des marais3, corossolier des

marais3 y otros uto ni mbulumakau3, uto ni bulumakau3, kaitambo, Kaitambu3(Fiji) Fuente: 1

Sauget y Liogier 1951; 2 Herbario del Instituto de Ecología A. C. Xalapa; 3 Departamento de

Recursos Naturales, Queensland, Australia (http://www.nrm.qld.gov.au).

http://www.nrm.qld.gov.au/

44

Figura 2.1. Annona glabra L. a. tallo con flor (x 2/3); b. fruto (x 2/3); c. botón floral (x 4);

crecimiento del tallo B en el eje de la hoja Y, y segunda hoja en el eje X; d. botón floral con hojas

desarrolladas X y Y; e. cicatriz foliar con varias yemas (x2); f. diagrama foliar; g. flor en corte

longitudinal (x 4); h. carpelo (x12) en corte longitudinal (izquierdo) y vista externa (derecho); i.

estambres (x 12) vista frontal y lateral y corte en sección transversal (abajo); j. vista de la flor de

frente (x 2/3) y a la izquierda, pétalos externos e internos. Ilustración de P. Fawcett, tomada de

Tomlinson (1980).

45

2.1.1.2. Morfología y anatomía de la semilla

Las semillas de A. glabra son estrechamente obovoide, elíptica u oblonga, lateralmente

comprimida; la testa es de color marrón claro, glabra, lustrosa y coriácea (Figura 2.2a). El hilo es

basal simple, discernible a simple vista, hundido, el micropilo no es distinguible a simple vista,

proviene de un óvulo anátropo (posición del óvulo con respecto al funículo) (Figura 2.2b y Figura

2.2c).

En el interior de la semilla se encuentra un endospermo ruminado, a consecuencia del

crecimiento del tegumento interno; es corneo, blanco, duro y con reservas de aceites. El embrión

es diminuto e indiferenciado, situado en posición basal cerca del hilo (Figura 2.2c). No se

presenta arilo. La testa es multiestratificada. Las semillas son recalcitrantes (no se les puede bajar

su contenido de humedad a niveles muy pequeños sin que pierdan viabilidad). El tamaño de la

semilla es de 1.37 ± 0.09 cm de largo, 0.87 ± 0.13 cm de ancho (cómo es más grande el ancho

que el largo) y 0.54 ± 0.08 cm grueso. La semilla pesa en promedio 2.14 ± 0.31 g.

Las semillas de A. glabra presentan geminación epigea; los cotiledones rompen las cubiertas de

la semilla y aparecen por encima del suelo. Las semillas son dispersadas por el agua, por las aves

y, en los sitios donde ha sido introducida, por los cerdos.

Algunos detalles taxonómicos y anatómicos de las hojas, los tallos y las raíces de la familia

Annonacea pueden ser consultados en Metcalfe (1987) y de las semillas en Corner (1976 a, b).

2.1.1.3. Fenología

En el Cuadro 2.1. se señalan los meses durante los cuales los árboles de Annona glabra pierden

las hojas, producen hojas, flores y frutos; los meses en los cuales las semillas germinan y también

los meses en los que se presentan las lluvias en la zona de estudio, así como los que permanece

inundada la selva baja inundable. Esta información está basada en observaciones que se

realizaron mensualmente de junio de 2001 a septiembre de 2003 y en datos tomados de

ejemplares de herbario.

46

Figura 2.2. Representación esquemática de la estructura externa e interna de la semillas de

Annona glabra, que constituyen directamente la unidad que se dispersa. a. semillas; b. semilla en

corte mediano, se observa el endospermo ruminado y la testa dura; c. semilla en corte mediano.

ho, hilo; cs, cubierta seminal; e, endospermo ruminado; em, embrión.

a

b

c

Embrión pequeño

Testa dura

Endosperma ruminado a consecuencia de las prolongaciones de la nucela.

47

Con respecto al comportamiento fenológico de A. glabra, se observó que de noviembre a enero

pierde las hojas, coincidiendo con el fin de la temporada de inundación. La producción de hojas

se da de febrero a marzo y simultáneamente comienza a producir flores, extendiéndose la

presencia de éstas hasta el mes de junio. La producción de frutos ocurre de marzo a agosto. Los

frutos caen poco antes del comienzo de las lluvias, la pulpa del fruto se desintegra al caer al agua,

las semillas son liberadas y flotan durante el periodo de inundación. Cuando éste termina, las

semillas se depositan sobre el suelo y comienzan a germinar.

Cuadro 2.1. Fenología mensual de Annona glabra. También se señalan el periodo de lluvias y de

inundación para la selva baja inundable de La Mancha.

Annona glabra

E F M A M J J A S O N D

Defoliación X X X

Producción de hojas X X

Flores X X X X

Frutos X X X X

Germ. X X X

Lluvias X X X X X

Inundación X X X X X X

2.1.1.4. Hábitat local

La comunidad de la que forma parte Annona glabra llega a constituir selvas bajas con pocos

elementos acompañantes, frecuentemente herbáceos y ocupa amplias zonas permanentemente

inundadas, constituyendo ecotonos entre selvas medianas y altas (Lot y Novelo 1990, Lot 1991).

Este tipo de selva se localiza desde el centro de Veracruz hasta el norte de Tabasco, a lo largo de

las planicies inundables (Lot 1991). Esta especie también se establece a la orilla de los ríos y de

las lagunas. Su distribución altitudinal para el estado de Veracruz es de 0-500 m, pero existe un

registro en Nicaragua, en el Municipio de Rivas, donde se localiza a una altitud de 300-800m

(Base de datos del Missouri Botanical Garden (MBG) http://www.bot.org.). En el Río Moreno,

48

en Boca del Río, Ver., los árboles de A. glabra se mezclan con los manglares (J.M. Ponce H.

00004, herbario XAL) al igual que en Venezuela en el Puerto Zazarida (G. Davidse 18193,

MBG) y en Brasil en el Municipio Uruçuca (W. W. Thomas 9954, MBG).

2.1.1.5. Distribución geográfica

El ámbito de distribución natural de A. glabra comprende el Norte, Centro y Sur de América

(Figura 2.3) y la costa oeste de África. Los países donde ha sido colectada son Norteamérica:

USA (Florida); Mesoamérica: Belice (Belice); Costa Rica (Alajuela, Guanacaste, Heredia, Limón

y Puntarenas); Guatemala (Izabal); Honduras (Gracias a Dios); México (Campeche, Quintana

Roo y Tabasco); Nicaragua (Atlántico Norte Chinandega, Chontales, Granada, León, Managua,

Rio San Juan, Rivas, Zelaya) y Panamá (Canal Área, Colon)1 Jamaica2. En Sudamérica: Brasil

(Para); Colombia (Antioquia); Cuba3; Ecuador (El Oro); Venezuela (Falcón: Puerto Zazarida)1.

En el Caribe: Puerto Rico (Municipio el Dorado, Municipio el Coamo) y en África y

Madagascar: Gabon (Ogooue-Maritime) y Madagascar (Toamasina: Mahatsara)1. Fuente: 1 Base

de datos del Missouri Botanical Garden (MBG) (http://www.bot.org.); 2 Flora de Jamaica; 3

Sauget y Liogier 1951.

Annona glabra es una especie introducida en Asia y Australia. En estos lugares muestra

invasiones en forma de densos bosques monoespecíficos, desplazando a la vegetación nativa

(Departamento de Recursos Naturales, Queensland, Australia (http://www.nrm.qld.gov.au)).

En México los estados donde se ha colectado son Jalisco (La Huerta y Puerto Vallarta), Guerrero

(Acapulco), Tabasco (Centro) y Oaxaca (Huatulco); también se encuentra en el estado de

Campeche (Isla Silvithuk) (MBG). Para el estado de Veracruz su distribución abarca los

municipios de Actopan, Las Choapas, Catemaco, Coatzacoalcos y Boca del Río. Las colectas

para México y para Veracruz se localizan en Herbario XAL.

http://www.bot.org/

49

Figura 2.3. Distribución geográfica de Annona glabra en el Continente Americano.

50

2.1.2. Pachira aquatica

2.1.2.1. Descripción

Pachira aquatica

Clase: Angiospermas dicotiledóneas

Subclase: Dillenidae

Superorden: Malvanae

Orden: Malvales

Familia: Bombacacea

Especie: Pachira aquatica Aubl.

Pachira aquatica es un árbol que alcanza de 4 a 30 m de altura, en estado adulto y presenta una

copa extendida. El tronco tiene un diámetro de 25-60 (90) cm, en ocasiones con contrafuertes; la

corteza es lisa, y de color gris a más o menos pardusca. Las hojas tienen de 5 a 9 folíolos, el

pecíolo de la hoja es terete con 4 a 23.5 cm de largo y de textura glabra; la lámina es de forma

elíptica a oblonga, algunas veces lanceolada o ligeramente obovada, aguda a redondeada, con un

tamaño entre 5 a 28.5 cm de largo. La base de la hoja es más o menos decurrente, el ápice es de

forma caudado-acuminado, o incluso apiculado y generalmente mucronado. La hoja es de textura

papirácea a coriácea, el haz de la hoja es glabro, en ocasiones de color rojizo-escamoso y el envés

es finamente pubescente con nervaduras prominentes. Las flores son solitarias o algunas veces se

encuentran juntas dos o tres (Figura 2.4a), el pedicelo de las flores es terete y de 1 a 5.5 cm de

largo; el caliz es de forma cupuliforme a más o menos campanulado, ligeramente 5-ondulado-

apiculado, con un largo de 1.2 a 2.1 cm, el cáliz es de textura puberulento a tomentuloso,

internamente con pelos fasciculados de color pardo-amarillento, y sedoso-afelpados. Los pétalos

son agudos a obtusos, de 9 a 17 cm de largo y de 0.8 a 2.1 cm de ancho. Los pétalos presentan un

color verdoso, amarillento o blanquecino en ambas superficies (Figura 2.4b). El número de

estambres que presenta P. aquatica es de 200 a 260, con un tamaño de 16 a 31 cm de largo, y de

color blanco basalmente y escarlata distalmente. La columna estaminal es de 4.5 cm de largo, y

de 0.45 a 0.8 cm de diámetro. El exterior de la flor presenta 5 falanges dicotómicas, epipétalas,

cada una con numerosos filamentos, y al interior 5 falanges episépalas, cada falange con 2 a 8

51

filamentos, las anteras ca. de 3 a 5.5 mm de largo, rojizas (Figura 2.4c); el ovario es súpero; el

estilo es más o menos dilatado basalmente blanco y el ápice rojizo, de textura afelpado en el

tercio inferior y de estigma lobulado. El fruto es una cápsula subglobosa, de forma elipsoide a

oblongo-elipsoide y ligeramente 5-surcada longitudinalmente, con un ápice obtuso redondeado y

emarginado. El tamaño del fruto es de 12.5 a 30 cm de largo, con 6 a 10 (12) cm de diámetro; las

valvas del fruto tienen un 1 cm de grosor y son de color pardo-amarillentas. La textura exterior de

las valvas es púbero-escabrosas e internamente son de textura sedoso-villosa. Las semillas son

grandes, de forma 4-5 angulares con una testa de color pardo (Figura 2.4d y Figura 2.4e)

(Avendaño 1998). El peso del fruto es de 1226.28 ± 291.71 g de los cuales 700.06 ± 198.88 g

corresponden a las semillas y el resto a las valvas del fruto.

Pachira aquatica posee flores quiropterófilas (polinizadas por murciélagos), las cuales son

visitadas sobre todo por murciélagos de lengua larga. Estas flores, robustas y situadas en lugares

expuestos, suelen ser cóncavas, de garganta ancha o fasciculiformes; se caracterizan por su

antesis nocturna, sus colores a menudo oscuros, el fuerte olor a fruta o a material fermentado que

despiden y por la gran cantidad de néctar y polen que producen (Strasburger et al. 1993).

Niembro (1986) menciona ciertos usos que se le pueden dar a la madera de P. aquatica (que es

suave y ligera), como la fabricación de pulpa para papel, cajas y embalajes y, para trabajos de

carpintería. El fruto y las hojas más jóvenes son comestibles. También es usada como cerca viva,

como leña y como árbol ornamental. A las valvas se les confiere una propiedad medicinal para

controlar la diabetes. Oliveira et al. (2000) analizan la composición química y las propiedades

nutritivas de P. aquatica y encuentran que las semillas tienen altos contenidos de proteínas y

aceites, así como de aminoácidos en concentraciones como las que son registradas en la leche

humana, los huevos de gallina y la leche de vaca, pero las semillas crudas son altamente tóxicas.

De las raíces se ha aislado un compuesto con actividad fungicida (isohemigossypolone) y

haciendo análisis cuantitativos de la concentración del fungicida se sabe que se acumula

fuertemente en la corteza externa de los troncos (1mg/g por peso fresco). Éste tiene actividad

sobre Pythium ultimum (Shibatani 1999).

Los nombres comunes que se le han dado a P. aquatica son: apompo, axilochóchitl, chanacol

52

blanco, jícara, litskoni (totonaco), zapote de agua, zapote reventador; acamoyote (náhuatl); guacta

(Tabasco y norte de Chiapas); zapote bobo (Oaxaca, Tabasco); zapotón, clavellina blanca

(Chiapas); kuy-ché (maya, Yucatán); moli-tau, ma-toz-man (chinanteco, Oaxaca), pitón, tura,

tere, xcuiché (Michoacán). En ingles se le llama Guiana chestnut.

2.1.2.2. Morfología y anatomía de la semilla

Las semillas de P. aquatica son de forma irregular, angulosas, subcuadrado-cunadas, o polígonas

por mutua presión, de unos 3 a 5 cm de largo, por 2 a 4 cm de grueso (Figura 2.5). Presentan una

cubierta seminal, de color castaño claro, con brillo apagado, lisa, papirácea o coriáceae, con

venaciones. Se discierne el hilo en una de las caras de la semilla. No presentan perispermo ni

endorpermo. El embrión es recto, masivo y llena completamente la cavidad seminal; es de color

blanco. Presentan dos cotiledones, involutoplegados (Figura 2.5a). El sistema hipocótilo-radícula

se encuentra cubierto completamente por los cotiledones, es claviforme, recto o ligeramente

inclinado y glabro (Figura 2.5b y Figura 2.5c). Se presenta una plúmula, completamente

desarrollada (Niembro 2000) (Figura 2.5b). El número de semillas por fruto es de 18 a 27, con

un peso de 33.22 ± 9.64 g.

El tipo de germinación de la semilla de P. aquatica es hipógea, esto es que los cotilédones

permanecen en la semilla y sólo el epicótilo sobresale de la tierra. La semilla es dispersada por

agua.

2.1.2.3. Fenología

Pachira aquatica es un árbol que tiene follaje todo el año. Sin embargo, durante los meses

comprendidos entre abril y julio se registra caída de la hojas. Las flores se producen entre

diciembre y agosto y los frutos entre enero y septiembre (Cuadro 2.2). Las semillas se liberan al

caer el fruto al suelo y en ocasiones las valvas se abren antes de que se desprenda el fruto del

árbol. Si el fruto cae en el agua, puede flotar al igual que las semillas. Algunas semillas son

depredadas por las larvas de un lepidóptero, incluso antes de que el fruto caiga al suelo. El

establecimiento ocurre entre los meses de febrero y octubre, formando un banco de plántulas.

53

Figura 2.4. Pachira aquatica . a, rama con flores; b., pétalos; c, anteras; d, fruto; e, semilla.

Tomada de Avendaño 1998. Ilustración de E. Saavedra basada en los ejemplares de Alvenston et

al. 2154 y Zamora 439 del herbario Xal.

54

Dos cotiledones involutoplegados 3 cm3 cm

Plúmula presente,completamentedesarrollada

Hipocótilo-radícula

No presenta endospermo

c

c

h

pl

r

h

pl

b

c d

a

Figura 2.5. Representación esquemática de la estructura externa e interna de la semilla de

Pachira aquatica, que es la estructura que se dispersa. a. semilla; b y c vista interna de la

disposición del hipocótilo-radícula con respecto a los cotiledones; d. separación del hipocótilo-

radícula y de la plúmula completamente desarrollada. c, cotiledón; h, hipocótilo; pl, plúmula; r,

radícula. Ilustrada por T. Velásquez.

2.1.2.4. Hábitat local

La comunidad de Pachira aquatica-Ficus spp. forma parte del ecotono entre la selva alta y la

selva mediana riparia (Lot y Novelo 1990, Lot 1991). Se distribuye en las planicies costeras del

Golfo de México, en los ríos donde casi no existe influencia marina o en las lagunas salobres, ya

que esta especie alcanza su mejor desarrollo (30 m de altura) en aguas completamente dulces. La

55

distribución altitudinal de esta especie comprende desde el nivel del mar hasta los 500 m

(Avendaño 1998), pero hay registros en altitudes de 750 m en Soteapan y de 650 m en Coetzala,

Veracruz.

Cuadro 2.2. Fenología mensual de Pachira aquatica. También se señalan el periodo de lluvias y

de inundación para la selva baja inundable de La Mancha.

Pachira aquatica

E F M A M J J A S O N D

Defoliación X X X X

Producción de hojas X X X X X X

Flores X X X X X X X X X X

Frutos X X X X X X X X X

Germinación X X X X X X X X X

Lluvias X X X X X

Inundación X X X X X X

2.1.2.5. Distribución geográfica

Pachira aquatica es originaria de las regiones tropicales de América (Pennington y Sarukhán

1968) y su distribución comprende de México, Belice y Guatemala hasta Panamá y Sudamérica

(Avendaño 1998) (Figura 2.6).

Los estados de la Republica Mexicana en donde se ha colectado son Chiapas (Acapetahua,

Ocotsingo, Tuxtla Chico), Tabasco (Centla, H. Cardénas, Nacajuca y San Pedro Balancan),

Campeche, Oaxaca (Chiltepec San José, Tutepec), Quintana Roo (Othon P. Blanco) y Veracruz.

También se distribuye en los estados de Colima, Guerrero, Jalisco, Michoacán, Nayarit y Yucatán

(Avendaño 1998).

En Veracruz ha sido colectada en los municipios de Actopan, Agua Dulce, Alvarado, Angel R.

Cabada, Catemaco, Cazones, Coatzacoalcos, Coetzala, Cosoleacaque, Cubos 10, Gutiérrez

56

Zamora, Hidalgotitlan, Jalcomulco, Las Choapas, Nautla, Santiago Tuxtla, Soteapan, Tecolutla,

Tezonapa.

Figura 2.6. Distribución geográfica de Pachira aquatica en el Continente Americano.

57

2.2. Área de estudio

2.2.1. Descripción de la selva baja inundable

Este estudio se realizó en la selva baja inundable que rodea a una laguna interdunaria en La

Mancha, Veracruz, México (19°35’45’’N y 96°23’05’’W), en la reserva de CICOLMA (Centro

de Investigaciones Costeras La Mancha, perteneciente al Instituto de Ecología A.C.). Este

humedal ocupa una superficie de dos hectáreas. El clima de esta zona es cálido subhúmedo con

lluvias en verano Aw1(w)(i')gw´´ de acuerdo a la clasificación de García (1988). La precipitación

media anual es 1300 mm y la temperatura media anual oscila alrededor de los 25ºC (Figura 2.7).

El clima es marcadamente estacional respecto a las lluvias, con una época de lluvias en verano

(entre junio y septiembre), una de nortes en invierno (octubre a febrero) y una de secas (marzo a

mayo).

Figura 2.7. Diagrama de temperatura y precipitación correspondiente al periodo 1989 – 1997,

Estación Meteorológica de CICOLMA, Actopan, Ver.

La selva baja inundable de La Mancha se localiza en una planicie inundable alimentada por una

laguna interdunaria, y donde el aporte de agua es a través de la lluvia y de la elevación del manto

freático (Travieso-Bello 2000, Com. personal Jane Yethler). Por tanto, el incremento en el nivel

58

del agua se da lentamente por acumulación de agua durante la época de lluvias y se mantiene

hasta la época de secas, época en la que incluso el cuerpo entero de agua de la selva baja

inundable se llega a secar. La selva baja inundable de La Mancha presenta dos temporadas de

acuerdo al nivel de agua. Durante los meses comprendidos entre marzo y finales de junio se

encuentra seca con una profundidad del manto freático de -20 a -30 cm, alcanzando valores del

potencial redox (Eh) de 442.76 ± 19 mV, lo cual significa un alto contenido de oxígeno en el

suelo. Al comienzo de las lluvias (finales de junio y principios de julio), el suelo comienza a

saturarse y para finales de julio y hasta el mes de enero el nivel de agua fluctúa entre 20 y 60 cm

de profundidad. Durante estos meses la superficie del agua presenta una temperatura promedio de

27.4 ± 0.38 ºC, un pH de 7.02 ± 0.33 y una salinidad de 0.304 ± 0.12 ppt. En la temporada de

lluvias el potencial hídrico del suelo es de 92.3 ± 5.2 mV, lo que indica ausencia total de oxígeno

y la aparición de Fe2+. En febrero el agua ha desaparecido y el suelo comienza a secarse.

El suelo mantiene una humedad relativa alta en el periodo de secas, de 54.3% en mayo y de

67.84% para la época de lluvias en septiembre. La humedad relativa del aire bajo el dosel de la

selva es 92.12 ± 0.33% en los meses de lluvias y de 74 ± 0.47% en los meses de secas.

La luz que penetra el dosel de la selva varía a lo largo del año de acuerdo a la fenología de los

árboles que se encuentran presentes. Por ejemplo, la luz que penetra el dosel entre las 11:00 y

13:00 hr fluctuó de la siguiente manera, durante el mes de marzo, que corresponde al mes en que

los árboles producen las hojas la luz fue de 71 ± 13.8 µmol s-1 m-2 y en agosto que es un mes en el

que las hojas se encuentran presentes la luz decreció a 16.05 ± 1.83 µmol s-1 m-2. Sin embargo,

durante el mes de enero, cuando los árboles pierden la mayor cantidad de hojas, la luz se

incrementa a 492 ± 80 µmol s-1 m-2.

2.2.2. Composición florística

Las principales especies arbóreas que se presentan en el humedal en que se realizó este estudio

son Acrocomia aculeata, Annona glabra, Attalea butyraceae, Diospyros digyna, Ficus insipida

spp. insipida, Ginoria nudiflora, Inga vera y Pachira aquatica (Castillo-Campos y Medina

2002). El estrato arbóreo tiene una altura aproximada de 12 m. Los árboles de Annona glabra son

59

los más abundantes. La selva baja inundable presenta un estrato arbustivo compuesto por Acacia

riparia, Bravaisia integerrima, Caesalpinia pulcherrima, Cestrum scandens y Piper auritum. En

el estrato herbáceo se encuentra principalmente a Crinum erubescens, Justicia spicigera y Pistia

stratiotes. El tipo de suelo que presenta la selva baja inundable es de tipo gleysol móllico

(Travieso-Bello 2000).

2.3. Referencias

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61

III. EFFECT OF IN SITU STORAGE, LIGHT, AND MOISTURE ON THE

GERMINATION BEHAVIOR OF TWO WETLAND TREES: ANNONA GLABRA

(ANNONACEAE) AND PACHIRA AQUATICA (BOMBACACEAE).

ARTÍCULO ENVIADO A LA REVISTA AQUATIC BOTANY

63

3. Effect of in situ storage, light, and moisture on the germination behavior of two wetland

trees: Annona glabra (Annonaceae) and Pachira aquatica (Bombacaceae)

Dulce Infante Mata and Patricia Moreno-Casasola

3.1. Abstract

Seed germination was evaluated for Annona glabra L. and Pachira aquatica Aubl. in the wetland

conditions of La Mancha, Veracruz, Mexico. These species have recalcitrant seeds and

hydrochoral dispersal. Germination experiments were carried out under varying moisture (high,

middle, and low) and light (low canopy and open sky) levels as well as after being stored in

contrasting natural conditions. Seeds were stored both floating in water and buried in wetland soil

for 15, 30, 60, and 90 days. Pachira aquatica seeds germinated faster in low and medium

moisture, regardless of light intensity. After 45 days, for example, they exhibited 92-94%

germination in medium-moisture/canopy and low-moisture/canopy treatments, respectively. In

high moisture, seeds reached similar percentages after to 60 days (81% and 80%). Storage by

burial caused the death of seeds regardless the time they spent underground, while those stored in

water germinated at a rate of over 90%. Annona glabra seeds germinated better in humid/sunny

(100%) conditions. As to storage, they responded favorably to both burial and water techniques

but germinated more readily in treatments that involved a long storage period. Clearly, seeds

from environmentally heterogeneous ecosystems with varying water levels are subjected to

environmental conditions that lead to differences in germination capacity in response to factors

such as moisture and light.

Key words: Recalcitrant seeds; Germination; Floodplains; Annona glabra; Pachira aquatica; Mexico 3.2. Introduction

Seeds have allowed plants to extend germination over time through the formation of seed banks

in the soil (Thompson, 1992) and seedling banks (Grime, 1979), as well as through dormancy

(Murdoch and Ellis, 1992); they also move through space through various dispersal methods

(Willson, 1992). The distribution of seed germination in time and space has consequences on

plant community structure (Shibata and Nakashizuka, 1995; Baldwin et al., 1996; Willson, 1992),

64

population structure (Zagt and Werger, 1997; Wardle, 2003), colonization, as well as the

relationship between plant dispersal and animal communities (Willson, 1992).

Environmental factors such as light, moisture, and temperature fluctuations play vital roles by

initiating or accelerating embryonic development and thus germination (Keddy and Constabel,

1986; Martínez et al., 1992; Moreno-Casasola et al., 1994; Hidayati and Walck, 2002; Martinez

et al., 2002; Kellogg et al., 2003). –The- When conditions are limiting they may prevent seed

germination thus, preventing the emergence of seedling in conditions that are unfavorable to

establishment (Teketay, 1998).

A species’ germination response varies significantly in accordance with temperature and light

ranges (Thompson and Grime, 1983; Ponds, 1992; Hidayati and Walck, 2002). For example, in

42% of 66 wetland species the germination is stimulated by temperature fluctuations (Thompson

and Grime, 1983). Because of the physical characteristics of wetlands, seedling germination and

establishment occur in a period when temperature fluctuations and photoperiods are on the rise

(Thompson and Grime, 1983). For some species, seed germination may be favored by

temperature and moisture fluctuations which could break the dormancy of impermeable coat

seeds (Moreno-Casasola et al., 1994; Probert, 1992).

In flood lands subject to variation in water level, seeds show different germination capacities

(Keddy and Constabel, 1986; Kellogg et al., 2003). Thus, germination response varies between

inundation and non-inundation periods, illustrating differences in time of exposure to germination

conditions. Even salinity may be a factor that curbs germination in species that fall under its

influence (Baldwin et al., 1996; Martínez et al., 2002).

Seeds are classified as recalcitrant or orthodox according to their tissue humidity content.

Recalcitrant seeds are usually large and sensitive to dehydration; they have a short lifespan,

germination occurs quickly, and they cannot be stored. Orthodox seeds are smaller and more

dehydration-resistant; they have long dormancy periods, allowing them to be stored at low

temperatures (Vázquez-Yanes and Toledo, 1989).

65

Flood-land species tend to produce recalcitrant seeds (Pammenter and Berjak, 2000), giving these

ecosystem the dynamics of a very specific type of regeneration niche. These seeds are very

sensitive to desiccation (Tommasi et al., 1999).

Seed sensitivity to desiccation is more common among species that occupy wetland areas that

lack marked seasonality (Pammenter and Berjak, 2000, Tweddle et al., 2003), in species with no

seed dormancy (Tweddle et al., 2003), and in those from by advanced successional stages in

which the transition from seed to seedling is continuous and requires the continuous presence of

moisture (Baskin and Baskin, 2000; Tweddle et al., 2003).

Recalcitrant seeds often have high nutrient concentrations, in some cases accompanied by

proteins that act as fungicides, forming part of a complex defense system against microbial

growth (García-Casado et al., 2000). Their resulting large size permits germination in shady areas

and in late successional environments (Venable and Brow, 1988). Furthermore, Foster (1986)

mentions that large endosperms may be beneficial because they allow: 1) a quick production of

secondary metabolites that protect seeds and seedlings from herbivores; 2) the production of a

large amount of photosynthetic tissue that the seedling requires to compensate for low light

levels; 3) replacement of tissue that is damaged or lost; and 4) temporal seedling persistence

when positive net production levels cannot be reached due to the low radiation level. Thus, in all

likelihood the survival of seedlings growing in shade is higher when they come from large seeds.

Flood plains are permanently or temporarily connected to bodies of water with which they

exchange or share processes such as sedimentation, nutrient flow, and vegetation decomposition

and dynamics. Generally, the predominant process scale is yearly, reflecting on the seasonality of

temperature and hydrology, factors that control plant production and decomposition (Middleton,

1999; Mitsch and Gosselink, 2000). Often, seedling establishment and seed dispersal are linked

to these cycles (Elmqvist and Cox, 1996; Middleton, 1999; Andersson et al., 2000; Merritt and

Wohl, 2002).

Andersson et al. (2000) stressed the influence of diaspore dispersal through water on the diversity

of riparian vegetation. Research has also been done on the effect of inundation on seed banks and

66

the establishment of herbaceous species in flood zones, a focal point being the importance of

hydrological dynamics in germination and establishment processes (Welling et al., 1988; Stockey

and Hunt, 1994; Jutila, 2002; Pickup et al., 2003). Cooper et al. (2003) indicate six factors that

affect the establishment of tree species on flood plains on both regional and local scales,

including a combination of vertical accretion, rare events of prolonged inundation or drought, and

changes in terrain topography.

The present study addresses the germination response of Annona glabra L. and Pachira aquatica

Aubl., both woody trees that establish along slow-flowing rivers and flood plains in tropical

areas. Their seeds are recalcitrant and can float on the water’s surface. In natural conditions, their

fruits have been observed to fall during the dry and early rainy seasons (april-june in the study

area, see below) and remain both on firm soil and the water’s surface, the tree canopy or

transported to open areas. Two questions arise: Are these species’ seeds capable of germinating

after spending a period of time buried in soil or floating in water? Under what moisture and light

conditions do P. aquatica and A. glabra seeds germinate best? To respond them, we have set two

objectives. The first is to determine the rate and final percentage of A. glabra and P. aquatica seed

germination after being buried in wetland soil and floating in water for 15, 30, 60, and 90 days.

The second is to describe natural germination characteristics for each of the species in settings

where establishment can potentially occur, including three soil moisture levels (high, medium,

and low) and two light levels (open sky and under tree canopy).

3.3. Materials and methods

3.3.1. Study area

Research was carried out in a lowland tropical flood forest surrounding an interdune lake, close

to La Mancha lagoon in Veracruz, Mexico (19°35’45’’N and 96°23’05’’W) on CICOLMA

Reserve (the Institute of Ecology’s Center for Coastal Research La Mancha). This region receives

an annual rainfall of 1300 mm and is markedly seasonal, with rains from June to September and a

mean temperature of 25ºC. This wetland cover an area of c. a. two ha.

67

In this lowland tropical flood forest, two water level periods are distinguished. It is dry from

March to late June, with a water table depth of -20 to -30 cm; redox potential values reach 443 ±

19 mV, which imply high soil oxygen content. When the rains begin (late June and early July),

the soil saturates. From late July to January, the water level fluctuates between 20 and 60 cm.

Surface water has a temperature of 27.4 ± 0.4 ºC, a pH of 7.02 ± 0.3, and salinity of 0.30 ± 0.12

ppt. During the rainy season, soil Eh is 92.3 ± 5.2 mV, indicating a total lack of oxygen and the

appearance of Fe2+. By February, the flooding has disappeared and the soil starts to dry out again.

3.3.2. Wetland vegetation

The principal arboreal species in the area are Acrocomia aculeata, Annona glabra, Attalea

butyraceae, Diospyros digyna, Ficus insipida spp. insipida, Ginoria nudiflora, Inga vera, and

Pachira aquatica (Castillo-Campos and Medina-Abreo, 2000). The tree layer measures 12 m in

height. Annona glabra trees are the most abundant species. They loses their leaves during the

months of January-February. This system show a shrub layer composed of Acacia riparia,

Bravaisia integerrima, Caesalpinia pulcherrima, Cestrum scandens, and Piper auritum. The

herbaceous layer is dominated by Crinum erubescens, Justicia spicigera, and Pistia stratiotes.

This area has a gleysol mollic soil (Travieso-Bello, 2000).

Pachira aquatica is a tree that measures 4-30 m high, with compound leaves and a capsule-like

fruit that has 18-27 seeds. Mean seeds weight is 33.2 ± 9.6 g and measures 3-5 cm in length. The

seed cover is papyraceous, so that cotyledons are free (Niembro, 2000). Seeds exhibits cryptic

germination in which the hypocotyl-radicle is completely covered by cotyledons, and it has a

well-developed terminal bud. This species’ population is distributed along a fringe that surrounds

¾ of the interdune lake.

Annona glabra is a tree that reaches 8-10 m high and has simple leaves and aggregate fruit, each

of which contains more than 100 seeds that are ovoid-flat. Seed mean weight is 2.14 ± 3.1 g and

it measures 13.77 ± 0.9 mm in length. The seed coat is hard and impermeable. Its germination is

epigeal: cotyledons break the seed cover and appear on the soil. This species’ population is

distributed on a patch located in the northern part of the interdune lake.

68

3.3.3. Seed storage experiment

In order to simulate different types of natural seed storage before germination, the conditions

employed were similar to those present in situ. Seeds were buried in wetland soil in clay

containers measuring 25 cm x 30 cm for P. aquatica and 15 cm x 20 cm for A. glabra. In both

cases, water was permitted to filter through the container, keeping the soil at field capacity. Soil

from the wetlands where the two studied species grow naturally was employed, and seeds were

buried to a depth of 10 cm.

Seeds were also stored floating in water. For P. aquatica, this water storage treatment was done in

the laboratory, using plastic trays (30 cm x 23 cm x 12 cm high) with freshwater (±20 ºC) which

was changed weekly to prevent fungi from damaging the seeds. For A. glabra, the same type of

container was used; its base and sides were perforated to permit water circulation in the lowland

tropical flood forest, as the seeds were left in situ, floating in the wetlands. These were not

attacked by fungus.

Newly collected Pachira aquatica seeds were buried for 7, 15, and 30 days. The longest burial

time caused all seeds to die. Water storage times lasted 15, 30, 60, and 90 days. A control

composed of recently collected seeds was used. For A. glabra, previous experiments indicated

that seeds should be dried in the laboratory at room temperature for four days in order to reduce

fungal growth. The storage time for Annona glabra was 15, 30, 60, and 90 days for both

treatments. Recently collected seeds were used as control. In each case, three replicates with 20

seeds were used per treatment. At the end of each storage period, the seeds were removed from

the containers and placed in the greenhouse to germinate.

Germination took place in plastic trays (30 x 23 x 12 cm high, sides and base perforated) with a

2-6 cm layer of wetland soil from the study area. A. glabra seeds were buried at a depth of 2 cm

due to their small size and great floating capacity. When watering was required, this was done

every other day. Pachira aquatica seeds were placed on the substrate. The follow-up time for

germination evaluation in the water and burial storage treatments was one month for P. aquatica

and four months for A. glabra. As to in situ germination experiments, follow-up for A. glabra was

69

four months and 2.5 months for P. aquatica. In both storage and germination experiments

performed in the field, the number of germinated seeds was counted every five days for both

species. In greenhouse experiments, the daytime temperature oscillated between 25 and 30 ºC.

3.3.4. Field germination

Three levels of moisture were used to test seed germinability in the field: high (trays submerged

in wetland water, the level water always remaining above the seeds), medium (tray bottom in

contact with water), and low (receiving only rainwater unless it dried out, in which case it was

watered every other day). Redox potentials were measured periodically and the results were 90.2

± 12.5, 297.5 ± 28.5, and 345.5 ± 14.8 mV, respectively; additionally, two light levels were

analyzed (under lowland tropical flood forest canopy and open sky). The following combinations

were considered: 1. high moisture-canopy, 2. high moisture-sun, 3. medium moisture-canopy, 4.

medium moisture-sun, 5. low moisture-canopy, and 6. low moisture-sun. For each treatment, four

replicates of 15 A. glabra seeds and three replicates of 15 P. aquatica seeds were used, as there

was limited seed availability.

In general, A. glabra exhibited low germination rates; for this reason, it was subjected to

greenhouse germination tests under 14 different treatments (Table 3.1) in order to boost

germination. For each treatment, four replicates of 25 seeds were used.

The criterion used to consider a seed germinated was a more advanced stage than that in which

only the radicle had emerged. For A. glabra, which exhibits epigean germination, it was

considered to have occurred when both hypocotyls and root had developed. In the case of P.

aquatica’s cryptic germination, the criterion was that the root measure over 1.5 cm in length.

3.3.5. Data analysis

To assess differences in the final accumulated percentage of germinated seeds among treatments,

percentages were arcsine transformed for linearity (Zar, 1996). To analyze the effect of storage

treatment on germination percentage, a one-way analysis of variance was applied. To analyze the

effect of water level and light on field germination, a two-level analysis of variance

70

(moisture-light) was applied on final germination percentages. A Tukey’s test was applied as a

multiple comparison of means (P<0.05) when analysis of variance yielded significant effects of

treatments. With data transformed to arcsine, mean and standard deviations were obtained; these

were transformed to percentages again for graphic representation (Budelsky and Galatowitsch,

1999).

3.4. Results

3.4.1. Seed storage

3.4.1.1. Pachira aquatica

The seeds stored floating in water reached over 90% after a 30-day germination period (Table 3.2

and Fig. 3.1). The highest germination percentages during the first 10-day period corresponded to

treatments with the longest in-water storage time (60 and 90 days). After 15 days, however,

germination percentages for water storage treatments were comparable to each other but different

from those of buried and control seeds (F=33.47, P<0.001). In contrast the seeds that were buried

in wetland soil exhibited low germination percentages of under 10% (Table 3.2 y Fig. 3.2).

3.4.1.2. Annona glabra

Annona glabra seeds responded similarly at the treatments to burial and exposure to water (Fig.

3.3 and Fig. 3.4). Those left in water for 60- and 90-day periods started to germinate earlier than

controls and those of 15- and 30-day treatments (Table 3.3 and Fig. 3.3). At the end of the

experiment (120 days), it was the treatment that yielded the least germination was that of 30 days.

As to burial, the treatments involving the longest period of time —30, 60, and 90 days—

exhibited the highest germination 60 days after the experiment began (Table 3.3 and Fig.3.4).

The 15-day treatment yielded extremely low germination rates (F=6.35, P=0.008).

71

3.4.1.2.1. Pre-germination treatments

After four months, the treatment that had the highest germination percentage (65.9%, F=3.84,

P=0.00043) was that of seeds that had spent two months floating in water in the lowland tropical

flood forest and that were artificially scarified. This was followed by seeds with similar treatment

but without scarification. Recently collected seeds and those with dried 4 days in shade or sun

had the lowest germination values. In general, mechanical scarification also increased

germination, except in the case of recently collected seeds (Fig. 3.5).

3.4.2. Field germination

3.4.2.1. Pachira aquatica

There were differences in germination percentage among wetland sites with low and medium

moisture as compared to sites with high moisture. After the experiment had run for 15 days, the

percentage of germinated seeds was over 23% for low and medium moisture and 0% for high

moisture, regardless of the radiation level (Table 3.4 and Fig. 3.6). After 45 days, germination

reached 91 and 94% for sites with low and medium moisture, respectively: seeds from high

moisture treatments did not reach similar levels until 60 days had gone by (Table 3.2 and Fig.

3.5). After 75 days, however, no significant differences between treatments were detected. The

treatment that had the lowest final germination percentage was low moisture/sun with 75.2%; for

all others, germination was over 96%, although differences were not significant.

3.4.2.2. Annona glabra

Germination percentages obtained in the different treatments showed no differences during the

first 45 days. However, after 60 days the treatment with the highest germination was the of low

moisture-sun (Table 3.5 and Fig. 3.7). At the end of the experiment (120 days), the treatments

with the highest germination percentages corresponded to low moisture-sun, medium moisture-

sun, and medium moisture-canopy. Germination was affected by both the amount of moisture

and the light conditions and the treatments has a significant effect after 60, 75, 90, 105, and 120

72

days (Table 3.5).

3.5. Discussion


This species produces recalcitrant seeds that, like others, have a high moisture content that keeps

their metabolism active (Keddy and Constabel, 1986; Kellogg et al., 2003). The seeds die when

buried in wetland soil even for periods as short as seven days, possibly as a consequence of the

lack of oxygen necessary to maintain a certain breathing rate in seeds characterized by such a

high moisture content (Vertucci and Leopold, 1984; Vázquez-Yanes and Toledo, 1989). When, in

contrast, these seeds were stored in water, they responded favorably even for periods as long as

90 days. There, germination time was markedly shorter in all treatments, although final

germination values did not differ from those of controls.

Germination was not affected by the light environment but inundation the level had a significant

effect. In the medium- and low-moisture treatments, germination occurred rapidly (simultaneous

type), as could be expected for recalcitrant seeds (Foster, 1986; Baskin and Baskin, 2000). In

high-moisture treatments, germination was delayed (continuous type), although the final

germination percentage did not differ among treatments. The germination capacity both in open

areas and under the canopy indicates that intense light is not required and reinforces the concept

that a large endosperm facilitates growth in zones characterized by low light levels (Foster,

1986).

A seed’s ability to remain viable and to germinate even after spending a considerable period of

time floating in water could indicate possible dispersal in this medium (Merritt and Whol, 2002).

However, the delayed germination of seeds subjected to inundation makes them more vulnerable

to predation and other types of damage (Middleton, 1999), although they also have more

opportunities to disperse farther and influence community structure or other populations of the

same species (Willson, 1992). In the study area, they have managed to reach practically the entire

body of water, forming a belt of vegetation along all but the deepest areas.

73


The low germination percentages generally observed in this species suggest that this seed

requires an embryonic post-maturation phase, as germination does not increase even when seeds

are subjected to different treatments (Table 3.1), with the exception of the treatment in which

they remained submerged for two months (35%). This figure increased even more (66%) with

scarification (Fig. 3.5), also suggesting the imposition of physical dormancy due to the toughness

of the seed coat (Murdoch and Ellis, 1992). If that is the case, such dormancy could be broken by

long periods spent in water or by temperature fluctuations (Moreno-Casasola et al., 1994;

Budelsky and Galatowitsch, 1999), as demonstrated in the field for low moisture-sun and

medium moisture-sun treatments (Fig. 3.7), in which the highest germination values were

achieved.

Both burial and submergence increase the speed of germination in A. glabra, but the final

percentage was similar to that of the control (between 30 and 40%). For seeds buried for 15 days,

which exhibited low germination percentages after the four-month period was over, observation

was extended; by eight months, 29.73% had germinated, indicating that they did not lose their

viability.

During the first 60 days, germination in the field was extremely slow for all treatments, with

differences appearing after 75-120 days. Analysis of variance showed differences related to

moisture and light levels, germination being influenced by the combination of these two factors

(Table 3.5); furthermore, this effect intensified as the germination time increased. The treatments

that yielded the highest germination percentage were medium moisture-sun, low moisture-sun,

and medium moisture-canopy. This shows A. glabra‘s preference for germinating in sunny areas

with medium-low moisture.

Despite the fact that they develop in the same environment, the behavior of each of the studied

species was different. This leads us to believe that at a given time, conditions fulfill a particular

species’ germination requirements and not another’s. These species respond in strikingly

74

different ways, with A. glabra germinating in microsites where seeds are buried and later exposed

to the surface, a treatment that would kill all P. aquatica seeds. Both species benefit from

submergence, and both are capable of germinating once they touch ground. However, P. aquatica

seeds germinate regardless of the amount of light available, while for A. glabra, sunlight is

probably a crucial factor if seeds have not spent a long enough time floating in water. The

concept of the regeneration niche proposed by Grubb (1977) calls attention to the coexistence of

plants of similar life-form, phenology, and habitat range, but different requirements during early

developmental stages; in this context the importance of environmental heterogeneity is

emphasized at microsite level, allowing the establishment of a variety of species. Thus, changes

or disturbances may contribute to this coexistence by increasing the environmental heterogeneity

at the microsite level (Veblen, 1992).

The way that the two studied species responded to seed storage in natural conditions showed a

capacity to remain viable and establish on sites with contrasting conditions. Undoubtedly, in

early developmental stages these characteristics can have implications for later phases such as

seedling establishment and growth. These germination patterns show the differential response of

seeds to varying environmental conditions in the wetlands of La Mancha. For example, the

periodic inundation of lowland tropical flood forest creates environmental heterogeneity both in

time and space. Near the end of the inundation period, the two species’ fruits are ripe, and seeds

are deposited on the soil; some begin to germinate, coinciding with A. glabra leaf fall that results

in a brief change in light conditions under the canopy. Likewise, in shady places that are not

subject to inundation, P. aquatica seedlings may be observed by this time, while those of A.

glabra have not yet emerged. By the beginning of the inundation period, P. aquatica seeds are

ready not only to germinate but also to disperse through the water until they find an adequate site,

permitting germination before the following dry period. Thus, Pachira begins to occupy space

before Annona does. After dispersal but before germination, A. glabra seeds must spend a period

of time in the wetlands, either on the ground or floating in the water; this allows them to

germinate in situ or disperse to other wetland areas, thus finding favorable establishment sites.

These different germination capacities influence establishment and distribution patterns as well as

vegetation structure in flood land zones.

75

3.6. Conclusion

Evaluation of the germination behavior of A. glabra and P. aquatica seeds subject to varying in

situ storage and germination conditions illustrates the response capacity of each species during

early phases of development. When P. aquatica seeds are buried, they die, while they remain

viable under water for considerable periods, making this a storage alternative. It is also clear that

these seeds do not require high light intensity to germinate. In relation to A. glabra, a hard,

impermeable seed coat and the need for a post-maturation period allow it to germinate after burial

or floating in water, germinating better in sites with high light intensity and low-medium

moisture. The diversification of these species’ germination response contributes to the dynamics

of flood-land forest vegetation.

3.7. Acknowledgments

We appreciate the helpful comments of Teresa Valverde and Guillermo Angeles on this

document. We would also like to recognize the field support provided by C. Madero, V. del

Castillo, M. Arias, A. García, E. Barradas, F. García, H. López, and A. Juárez. This study was

financed with resources from projects SEMARNAT-2002-C01-0190, Canadian International

Development Agency-Univ. of Waterloo S-061870, and the Instituto de Ecología, A.C. (902-17).

We are also grateful to CONACYT for providing scholarship # 164467.

3.8. References

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79

3.9. Tables and figures

Table 3.1

Description of treatments to which A. glabra seeds were subjected in order to boost germination

in greenhouse experiments. The hormonal solution applied was Cyto-Gibb Micro, which consists

principally of micronutrients, gibberellic acid, and humic acid. In the treatments that employed

scarification, it was mechanical.

Treatment Description

1 Seeds dried 4 days in shade, 4 days soaked in hormonal solution

2 Seeds dried 4 days in shade, scarified, and finally soaked 4 days in hormonal solution

3 Seeds dried 4 days in shade, 4 days soaked in freshwater

4 Seeds dried 4 days in shade, scarified, and finally soaked 4 days in freshwater

5 Seeds dried 4 days in shade

6 Seeds dried 4 days in shade with subsequent scarification

7 Seeds sun-dried 4 days

8 Seeds sun-dried 4 days with subsequent scarification

9 Recently collected seeds (directly from fruit)

10 Recently collected seeds (directly from fruit) with scarification

11 Recently collected seeds left floating in lowland tropical flood forest for 15 days

12 Recently collected seeds left floating in lowland tropical flood forest for 15 days, with

subsequent scarification

13 Recently collected seeds left floating in lowland tropical flood forest for 2 months

14 Recently collected seeds left floating in lowland tropical flood forest water for 2

months, with subsequent scarification

80

Table 3.2

Summary of analyses of variance for different storage conditions of P. aquatica.

Floating Buried

Days F P F P

10 21.43 *** _ _ _ _

15 11.32 *** 5.72 *

20 4.89 * 9.11 **

25 4.89 * 9.11 **

30 0.66 n.s. 32.36 ***

*P<0.05; **P<0.001; ***P<0.0001; n.s.= not significant

Table 3.3

Summary of analyses of variance for different storage conditions of A. glabra

Floating Buried

Days F P F P

10 _ _ _ _ _ _ _ _

15 _ _ _ _ _ _ _ _

30 9.33 ** 3.87 n.s.

45 17.44 ** 7.50 **

60 4.20 * 11.12 **

75 4.56 * 43.35 ***

90 2.88 n.s. 9.56 **

105 5.02 * 7.06 **

120 4.40 * 6.36 **

*P<0.05; **P<0.001; ***P<0.0001; n.s.= not significant

81

Table 3.4

Summary of analyses of variance to test for the effects of moisture and light level during field germination period for P. aquatica.

15 days 30 days 45 days 60 days 75 days

Source F P F P F P F P F P

Moisture 79.264 0.00000012 26.748 0.000038 9.753 0.003 3.063 0.084 1.486 0.265

Light 5.471 0.03744989 0.667 0.430177 0.189 0.671 1.548 0.327 4.573 0.054

Moisture x

light

5.205 0.02357578 0.689 0.520886 1.376 0.290 1.598 0.243 0.498 0.620

82

Table 3.5

Summary of analyses of variance to test the for effects of moisture and light level during field germination period for A. glabra.

15 days 30 days 45 days 60 days 75 days 90 days 105 days 120 days

Source F P F P F P F P F P F P F P F P

Moisture 2.01 0.163 2.50 0.110 2.18 0.142 5.10 0.18 12.04 0.0005 28.37 0.000003 33.99 0.0000008 68.27 0.000000004

Light 2.66 0.120 6.81 0.018 2.66 0.121 8.78 0.008 18.18 0.0005 42.30 0.000004 46.24 0.0000023 78.48 0.000000056

Moisture

x light

0.75 0.500 0.68 0.519 0.97 0.399 6.91 0.006 7.70 0.0038 19.78 0.000029 25.34 0.00000058 46.37 0.000000074

83

0102030405060708090

100

0 10 15 20 25 30Time (days)

Ger

min

atio

n (%

)..ControlW 15 daysW 30 daysW 60 daysW 90 days

aaa

aaaaa

bb

aaaaa

bb

b

a

a

aa

b

aa

a

a

0102030405060708090

100

0 10 15 20 25 30Time (days)

Ger

min

atio

n (%

)..

ControlB 7 daysB 15 daysB 30 days

abb b

bbb

a

bbbbab ab

a

a

a

Fig. 3.1. Germination of Pachira aquatica in each of the floating in water storage treatments over

time (± standard deviation), W: seeds floating in water, Control: recently collected seeds that

received no treatment. Different letters indicate significant differences among treatments. Table

3.2 shows ANOVA values.

Fig. 3.2. Germination of Pachira aquatica in each of the burial storage treatments over time (±

standard deviation), B: seeds buried in wetland soil, Control: recently collected seeds that

received no treatment. Different letters indicate significant differences among treatments. Table

3.2 shows ANOVA values.

84

0102030405060708090

100

0 15 30 45 60 75 90 105 120Time (days)

Ger

min

atio

n (%

) ..

ControlW 15 daysW 30 daysW 60 daysW 90 days

aabab

abb

a

bb

abab

ab

bab

aba

aa

a

bbbb

abbbb

babab

Fig. 3.3. Mean accumulated germination percentage of Annona glabra in each of the floating in

water storage treatments over time (± standard deviation), W: seeds floating in water, Control:

seeds dried in shade for four days. Different letters indicate significant differences between

treatments. Table 3.3 shows ANOVA values.

Fig. 3.4. Mean accumulated germination percentage of Annona glabra for each of the burial

storage treatments over time (± standard deviation), B: seeds buried in wetland soil, Control:

seeds dried in shade for four days. Different letters indicate significant differences between

treatments. Table 3.3 shows ANOVA values. * In seeds buried for 15 days (B15), we observed

30% germination after eight months.

0102030405060708090

100

0 15 30 45 60 75 90 105 120Time (days)

Ger

min

atio

n (%

) ..

ControlB 15 daysB 30 daysB 60 daysB 90 days

a

aa

aa

a a

bb b*b

abaaa

bab

aa

a

bb

aaa

bbbb

a

85

0

10

20

30

40

50

60

70

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14Treatments

Ger

min

atio

n (%

) ..

abb

b b b b

a

b

ab

ab

ab ab

ab

ab

Dried in shade

Dried in sun

Recently collected

Floatingtime

- ............ +

Fig. 3.5. Annona glabra germination (± standard deviation) for 14 treatments, after four months

the since the beginning experiment. Different letters indicate significant differences. For

description of treatments, see Table 3.1. ____ indicates mechanical scarification.

86

0102030405060708090

100

0 15 30 45 60 75Time (days)

Ger

min

atio

n (%

) .. HS

HC

MS

MC

LS

LC

aa

aa

aaa

b

b

aaaa

aaaaa

a

b

b

a

abab

b

cc

a

Fig. 3.6. Accumulated germination percentage (± standard deviation) of Pachira aquatica seeds in

field conditions over time. Different letters indicate significant differences between treatments.

HS: high moisture-sun, HC: high moisture-canopy, MS: medium moisture-sun, MC: medium

moisture-canopy, LS: low moisture-sun, LC: low moisture-canopy. Table 3.4 shows ANOVA

values.

Fig. 3.7. Accumulated germination percentage (± standard deviation) of Annona glabra seeds in

field conditions over time. Different letters indicate significant differences in final germination %

between treatments. HS: high moisture-sun, HC: high moisture-canopy, MS: medium moisture-

sun, MC: medium moisture-canopy, LS: low moisture-sun, LC: low moisture-canopy. Table 3.5

ANOVA values.

0102030405060708090

100

0 5 15 30 45 60 75 90 105 120Time (days)

Ger

min

atio

n (%

) d

HS

HC

MS

MC

LS

LD

a

a

b b b

b

ab

c

b

b

dcdcd

bc

b

a

cc

cc

b

a

bbbb

ab

a

bb

abaa

ab cc

87

IV. ESTABLECIMIENTO DE PLÁNTULAS DE ANNONA GLABRA Y PACHIRA

AQUATICA EN CONDICIONES NATURALES

88

4. Establecimiento de plántulas de Annona glabra y Pachira aquatica en condiciones

naturales

4.1. Introducción

El establecimiento de las plántulas ha sido reconocido -junto con la fase de semillas- como una

de las etapas de desarrollo más criticas para muchas especies, ya que durante esta etapa la

mortandad de plantas es alta (Janzen 1971, Louda et al. 1990). Ello obedece a diferentes causas:

la herbivoría puede ser uno de los factores inductores de la alta mortandad (Hulme 1996), o bien

la presencia de condiciones ambiéntales estresantes (Grime 1979, van der Valk 1981, Gerritsen y

Greening 1989). Así, la capacidad que tienen las plántulas para crecer bajo diferentes niveles de

luz, de humedad, de temperatura o de herbivoría determinará sus probabilidades de sobrevivencia

durante ese estado.

La evaluación del desarrollo de las plantas bajo diferentes condiciones ha sido analizada a través

de la utilización de parámetros de crecimiento (Hunt 1978, Packham et al. 1992, Stockey y Hunt

1994, Hutchings 1997). Por ejemplo, Reich et al. (1998) comentan que las tasas de crecimiento y

el área especifica de la hoja están relacionadas directamente con los rasgos de historia de vida. La

estructura de las hojas y la raíz se moldean de acuerdo a la disponibilidad del recurso (luz,

espacio, humedad entre otros) y sus efectos se ven reflejados en la tasa relativa de crecimiento.

La herbivoría, el nivel de humedad y de luz se encuentran entre los principales factores que

intervienen en el crecimiento de las plántulas de la selva baja inundable de La Mancha, debido a

que durante el año fluctúa el nivel de humedad, la cantidad de luz que penetra el dosel y la

disponibilidad de plántulas para los herbívoros. El objetivo del presente trabajo es evaluar el

crecimiento de las plántulas de P. aquatica y A. glabra bajo distintos niveles de estos factores.

Las hipótesis que se plantean son dos:

a) El desarrollo de las plántulas de P. aquatica y A. glabra se ve afectado por la

disponibilidad de humedad y de luz. Un suelo húmedo y la presencia de una intensidad

lumínica alta serán las más favorables para el desarrollo de las plántulas.

89

b) La herbivoría afecta la probabilidad de establecimiento de las plántulas bajo las diferentes

condiciones de humedad y luz. Se espera que la herbivoría reduzca la tasa de crecimiento

de las plántulas.

4.2. Métodos

4.2.1. Experimentos de establecimiento de plántulas

Las plántulas de las dos especies se obtuvieron directamente de frutos y de semillas colectadas en

la selva baja inundable de La Mancha. Las semillas fueron puestas a germinar en charolas de

germinación con sustrato del sitio y regadas cada tercer día. Para P. aquatica se utilizaron 20

charolas con 15 semillas cada una y para A. glabra 30 charolas con 25 semillas cada una. Las

semillas de A. glabra se lavaron con agua dulce y se dejaron secar a la sombra por una semana

(ver capítulo de germinación). Las plántulas, después de desarrollar su primer par de hojas

verdaderas, fueron transplantadas a bolsas de plástico (una plántula por bolsa). Esta primera fase

se realizó en los invernaderos de CICOLMA. Las semillas de P. aquatica se pusieron a germinar

entre el 7 y el 14 de julio y las semillas de A. glabra se pusieron a germinar el 10 de agosto 2002.

Las plántulas de las dos especies permanecieron en el invernadero hasta el 10 de enero (5-6

meses de edad), fecha en la cual se iniciaron los experimentos de establecimiento in situ. Las

plántulas fueron previamente seleccionadas de modo que la altura promedio inicial para las

plántulas de P. aquatica fue de 58 ± 0.80 cm y para las plántulas de A. glabra de 20.95 ± 0.44

cm. Se realizó una cosecha inicial de 10 plantas por especie para tener referencia de la biomasa

seca y del área foliar inicial.

Para estudiar el establecimiento de plántulas en condiciones naturales se siguió el mismo método

en ambas especies.

Se utilizaron tres factores experimentales, cada uno de ellos con dos niveles: 1) exclusión (con y

sin exclusión de herbívoros), 2) humedad (suelo húmedo y suelo inundado) y 3) luz (bajo dosel y

a cielo abierto), para dar un total de ocho tratamientos. Se usaron cinco macetas de plástico por

90

tratamiento (con diámetro de 25 cm y altura de 30 cm, perforadas en la base y lateralmente) en

las que se colocaron dos plántulas por maceta, asignadas al azar (se utilizó como unidad de

respuesta cada planta). Las macetas eran suficientemente grandes para que las hojas de las plantas

no se traslaparan, y en la parte subterránea las raíces de las plantas no se juntaran. El experimento

se ubicó en el sitio de estudio, en cuatro cuadros de 20 m de largo por 8 m de ancho, dos de los

cuales se encontraban bajo el dosel y dos a cielo abierto. Previamente a la instalación del

experimento se realizó un aclareo, retirando los individuos de Pistia stratiotes, ya que la laguneta

se encontraba cubierta completamente por esta planta. Las macetas de un mismo tratamiento se

colocaron aproximadamente a dos metros de distancia entre sí.

En los tratamientos de inundación se sumergieron las macetas en su totalidad en la columna de

agua de la laguneta de La Mancha. Para mantener el nivel de inundación constante las macetas se

colocaron sobre plataformas de madera amarradas con alambre a tubos de PVC de 2” de diámetro

en cada extremo (Figura 4.1). Para mantener constante el nivel de inundación durante todo el

tiempo del experimento, las plataformas eran ajustadas cada vez que el nivel del agua en la

laguneta se modificaba. El tratamiento de suelo húmedo se colocó en las orillas de la laguneta y

únicamente la base de las macetas mantuvo contacto con el agua (sumergidas 5 cm aprox.). Los

tratamientos de sombra se colocaron en los cuadros ubicados bajo el dosel de los árboles de A.

glabra a la orilla de la laguneta, y los tratamientos de alta intensidad lumínica se colocaron en los

cuadros a cielo abierto.

Los tratamientos de exclusión de herbívoros se realizaron a través de capuchas de malla de

mosquitero, con una apertura de malla de 1 mm, con una altura de 150 cm y un diámetro de 30

cm. Las capuchas se colocaron sobre las macetas con la ayuda de varillas metálicas, las cuales

sirvieron de soporte y evitaron el contacto de la malla con las plantas.

El potencial redox indica el grado de anoxia y el proceso de oxido-reducción en el suelo, entre

más negativo sea el valor obtenido la cantidad de oxígeno es menor. En los tratamientos de

inundación fue de -40.94 ± 22.16 mV y en los de humedad fue de 147.88 ± 24.41 mV. La luz

para los tratamientos a cielo abierto fue de 802.25 ± 88.26 µ seg-1 m2 y para los tratamientos

91

Figura 4.1. Esquema de las plataformas utilizadas en los tratamientos de inundación para los

experimento de establecimiento de plántulas en el campo.

ubicados bajo dosel la luz fue de 75.61 ± 9.88 µ seg-1 m2 (ver detalles de la metodología en el

Anexo I).

Durante cuatro meses se evaluó mensualmente la sobrevivencia, el número de hojas, la altura de

cada plántula y el diámetro del tallo. Finalmente, se cosecharon todas las plántulas y se obtuvo la

biomasa y el área foliar. Para la obtención del peso fresco se pesaron por separado las hojas, el

tallo y la raíz. Posteriormente las estructuras se secaron a 80 °C por 48 h en una estufa marca

Imperial (mod. V800) y fueron nuevamente pesadas para obtener el peso seco, para lo cual se

empleó una balanza OHAUS (mod. CT200). El área foliar se obtuvo por medio de un medidor de

área foliar (LI-COR mod. 3100). Los parámetros analíticos para evaluar el crecimiento y la

asignación de recursos en las plantas se muestran en el Cuadro 4.1. La tasa absoluta de

crecimiento (TAC) y la tasa relativa de crecimiento (TRC) se obtuvieron empleando como

referencia el peso seco promedio de los 10 individuos evaluados por especie al inicio del

experimento.

92

4.2.2. Análisis de datos

Los parámetros analíticos de crecimiento para las plántulas de los diferentes tratamientos (Cuadro

4.1) fueron comparados a través de análisis de varianza de tres vías (exclusión-humedad-luz),

cada factor con dos niveles. Se hizo un ANOVA para cada variable. Se utilizó la comparación de

medias de Tukey (P<0.05) cuando el análisis de varianza detecto efecto significativo. Se explica

la respuesta de las variables de crecimiento ante cada factor y posteriormente se analizan las

interacciones, a través de cuadros en los cuales se muestra el valor promedio y el error estándar

de cada variable por tratamiento. El paquete estadístico utilizado fue Statistica versión 1999 de

Stat Soft Inc.

93

Cuadro 4.1. Parámetros analíticos utilizados para evaluar el crecimiento y asignación de recursos

de las plantas (Hunt 1978, Packham et al. 1992, Stockey y Hunt 1994, Hutchings 1997).

Abreviatura Parámetro Descripción Unidad Fórmula

RAF

(LAR)

Relación

área foliar

Área foliar por

gramo de biomasa

total

cm2g-1 AF/PS

RPF (LWR) Relación

peso foliar

Peso foliar por

gramo de biomasa

total

g g-1 PF/PS

AFE (SLA) Área foliar

específica

Área foliar por

unidad de peso seco

foliar

cm2 g-1 AF/PF

TAC

(AGR)

Tasa

absoluta de

crecimiento

Tasa de cambio en

el peso de la planta

g día–1 (dPS/dt)= (PSF-

PSI)/(t2-t1)

TRC

(RGR)

Tasa

relativa de

crecimiento

Tasa de cambio en

el logaritmo del

peso de la planta

g g-1 día-1 (dPS/dt)= (ln PSF-

ln PSI)/(t2-t1)

K (K) Variable K Tasa de cambio en

el logaritmo del

coeficiente

alométrico raíz/tallo

sin

dimensión

K=[(lnPFR-

lnPIR)/(t2-t1)]

/ [ln PFA -ln PIA) /

(t2-t1)]

R/T (R/S) Cociente

raíz-tallo

Peso seco de la raíz

entre el peso seco

del tallo

sin

dimensión

PR/PA

R Raíz Peso seco de la raíz g PR

A/D (H/D) Coeficiente

de esbeltez

Relación de la altura

de la planta con el

diámetro del tallo

sin

dimensión

A/D

Estructura

A: altura

D: diámetro basal

AF: área foliar

Pesos

PF: peso seco foliar

PT: peso seco del

tallo

PR: peso seco de la

raíz

PA=(PT+PF) peso

seco aéreo

PS= peso seco total

I= peso inicial

F= peso final

Tiempo

t1: inicial

t2: final

Nota: LAR=Leaf area ratio; LWR=Leaf weight ratio; SLA=Specific leaf area; AGR=Absolute growth

rate; RGR=Relative growth rate; K=root/shoot allometric coefficient; R/S=Root/Shoot; R=Root dry

weight; H/D= Height/diameter.

94

4.3. Resultados


Las plántulas de Annona glabra tuvieron altos porcentajes de sobrevivencia (Cuadro 4.2). Sin

embargo, las plantas que no tenían exclusión a pesar de tener porcentajes de sobrevivencia entre

el 70 y 100% presentaban un gran daño causado por las larvas de los lepidópteros.

Cuadro 4.2. Porcentajes de sobrevivencia de las plántulas de Annona glabra por tratamiento.

Con exclusión Sin exclusión

Humedad Inundación Humedad Inundación

Bajo dosel 100 90 100 100

Cielo abierto 100 100 80 70

Los factores exclusión, humedad y luz tuvieron un efecto significativo casi sobre todos los

parámetros medidos y aportaron el mayor porcentaje de variación (R2) dentro del análisis de

varianza (Cuadro 4.3). Por el contrario, sólo algunos parámetros fueron afectados por la

interacción entre los factores.

Las plantas sin exclusión disminuyeron la inversión de recursos a las hojas (RAF, RPF y AFE),

así como sus tasas de crecimiento (TAC y TRC), en comparación con las plantas que fueron

protegidas (Cuadro 4.4a). Por su parte, la relación R/T no mostró diferencias entre las plantas

excluidas y no excluidas, no así el peso seco de la raíz el cual decreció en las plantas no

excluidas. La relación entre la altura de la planta y el diámetro (A/D) se vio afectada

negativamente en los tratamientos sin exclusión. El único parámetro que aumentó

significativamente en las plantas no excluidas fue la variable K (Cuadro 4.4a).

En condiciones de alta humedad todos los parámetros de crecimiento se vieron disminuidos

(Cuadro 4.4b). Por ejemplo, las hojas de las plantas de los tratamientos de inundación

desarrollaron una menor área por gramo de peso seco (RAF), un menor peso de la hoja por gramo

de biomasa total invertido (RPF) y un menor peso específico (AFE) es decir, fueron más

95

pequeñas y ligeras que las hojas de las plántulas que crecieron en condiciones de humedad. La

tasa de crecimiento absoluto y relativo de las plantas, así como el coeficiente K disminuyeron en

las plantas de los tratamientos con inundación, al igual que la relación biomasa de raíz-biomasa

aérea (R/T) y el peso seco de la raíz.

Los efectos del nivel luz fueron altamente significativos para algunos parámetros (Cuadro 4.4c).

Por ejemplo, el tejido fotosintético de las plantas colocadas bajo dosel presentó una mayor área

por gramo de peso (RAF), un mayor peso foliar por gramo de biomasa invertida (RPF) y una

mayor área foliar por gramo de hoja (AFE), con respecto a las plantas que permanecieron a cielo

abierto durante el experimento (Cuadro 4.4c). En los tratamientos colocados bajo el dosel las

plantas tuvieron un tallo más delgado y una mayor altura (A/D). Sin embargo, la tasa relativa de

crecimiento y la tasa absoluta de crecimiento de las plantas bajo dosel fueron menores que en las

plantas de los tratamientos a cielo abierto. Otra medida que se vio afectada por el nivel de luz fue

la relación biomasa de la raíz-biomasa aérea (R/T). Las plantas que crecen bajo el dosel

presentaron una menor proporción de raíz, como se comprueba al comparar únicamente el peso

seco de la raíz entre las plantas bajo el dosel y a cielo abierto.

Como ya se mencionó, sólo algunas interacciones entre factores resultaron significativas, y sólo

para algunos parámetros. La interacción exclusión-humedad afectó a la variable K (Cuadro 4.5a),

la cual registró su mayor valor en el tratamiento sin exclusión-suelo húmedo. La interacción

exclusión-luz afectó significativamente a RAF y RPF que son parámetros relacionados con las

hojas (Cuadro 4.5b). El área foliar por gramo total invertido (RAF) y el peso de la hoja por gramo

de biomasa invertido (RPF) fueron mayores en las plantas con exclusión y bajo el dosel.

Finalmente, la interacción humedad-luz fue la más importante al influir en un mayor número de

parámetros (Cuadro 4.5c). En esta interacción los valores más altos de RPF y AFE fueron los

registrados para los tratamientos de inundación-dosel y humedad-dosel respectivamente. Las

plántulas que tuvieron la mayor TAC correspondieron al tratamiento humedad-cielo abierto. Por

otro lado, al considerar a la variable K, se observó que en el único tratamiento en el que decreció

significativamente fue en el de inundación-dosel. Los parámetros R/T y R, presentaron los

valores más altos en los tratamientos de inundación-cielo abierto y humedad-cielo abierto.

96

Cuadro 4.3. Resumen de los resultados de los ANOVAs de tres vías para evaluar el efecto de los factores: E- Exclusión (con y sin),

H- Humedad (húmedo e inundado) y L- Luz (cielo abierto y bajo dosel) sobre RAF, RPF, AFE, TAC, TRC, K, R/T, R y A/D para

Annona glabra. Para descripción de las variables ver Cuadro 4.1. R2 = Porcentaje de varianza explicado por factor, por las

interacciones de los factores y por el error.

*P<0.05; **P<0.001; ***P<0.0001

Relación

área

foliar

Relación

peso

foliar

Área

foliar

específica

Tasa

absoluta de

crecimiento

Tasa

relativa de

crecimiento

Variable

K

Cociente

raíz-tallo

Raíz

Coeficiente

de esbeltez

(cm2g-1) (cm2 g-1) (cm2 g-1) (g día–1) (g g día-1) (g)

RAF RPF AFE TAC TRC K R/T R A/D

Factor

Exclusión F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2

Humedad 40.10*** 17.0 23.26*** 12.7 10.66** 7.7 12.99** 7.5 16.87*** 12.3 10.55* 5.0 1.76 1.1 8.18* 4.2 12.25** 8.1

Luz 17.05*** 7.2 9.12** 5.0 4.29* 3.1 25.09*** 14.4 7.74** 5.6 0.25* 5.5 5.19* 3.2 24.12*** 12.5 6.38* 4.2

E x H 89.55*** 38.0 56.96*** 31.1 39.93*** 28.9 56.54*** 32.5 42.34*** 30.9 87.61 1.3 67.93*** 42.5 81.05*** 41.9 58.63*** 38.7

E x L 1.65 0.7 3.39 1.9 0.16 0.1 0.04 0.0 0.95 0.7 2.36* 4.6 2.55 1.6 0.00 0.0 0.19 0.1

H x L 19.36*** 8.2 6.94* 3.8 3.86 2.8 1.99 1.1 3.15 2.3 4.84 0.6 3.35 2.1 3.56 1.8 0.01 0.0

H x H x L 0.06 0.0 11.62** 6.4 11.89** 8.6 11.06** 6.4 0.05 0.0 13.59*** 18.8 7.40** 4.6 10.12* 5.2 3.61 2.4

Error 1.88 0.8 5.66* 3.1 1.31 0.9 0.09 0.1 0.00 0.0 2.40* 9.5 0.42 0.3 0.00 0.0 4.55 3.0

Total 28.0 36.1 47.8 38.0 48.1 54.8 44.6 34.3 43.5

100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0

97

Cuadro 4.4. Valores promedio con su error estándar de cada una de las variables de crecimiento

calculados, para los diferentes niveles de los factores a. exclusión (con y sin), b. humedad

(inundación y suelo húmedo) y c. luz (cielo abierto y bajo dosel) sobre Annona glabra.

Diferentes letras indican diferencias significativas entre tratamientos.

a) Factor exclusión, Annona glabra.

b) Factor humedad, Annona glabra

Humedad Inundación e.s. Humedad e.s.

RAF (cm2g-1) 39.92 b 4.79 59.44 a 6.40 RPF (cm2 g-1) 0.21 b 0.02 0.26 a 0.02 AFE (cm2 g-1) 188.73 b 8.85 213.60 a 11.02 TAC (g día–1) 0.0164 b 0.0024 0.0343 a 0.0047 TRC (g g-1 día-1) 0.0053 b 0.0004 0.0063 a 0.0003 K 1.21 b 0.14 1.79 a 0.21 R/T 0.47 b 0.04 0.56 a 0.04 R (g) 0.87 b 0.13 1.76 a 0.26 A/D 47.25 b 2.63 54.50 a 3.48

c) Factor luz, Annona glabra Luz Cielo abierto e.s. Bajo dosel e.s.

RAF (cm2g-1) 27.38 b 2.39 70.19 a 5.98 RPF (cm2 g-1) 0.16 b 0.01 0.30 a 0.02 AFE (cm2 g-1) 167.03 b 4.68 232.44 a 10.89 TAC (g día–1) 0.0412 a 0.0045 0.0116 b 0.0018 TRC (g g-1 día-1) 0.0071 a 0.0001 0.0047 b 0.0004 K 1.64 0.09 1.38 0.24 R/T 0.68 a 0.02 0.36 b 0.03 R (g) 2.27 a 0.24 0.48 b 0.05 A/D 38.66 b 1.87 61.80 a 2.91

Exclusión Con exclusión e.s. Sin exclusión e.s.

RAF (cm2g-1) 62.74 a 6.10 35.69 b 4.58 RPF (cm2 g-1) 0.27 a 0.02 0.19 b 0.02 AFE (cm2 g-1) 216.03 a 8.67 185.32 b 11.30 TAC (g día–1) 0.0327 a 0.0040 0.0177 b 0.0038 TRC (g g-1 día-1) 0.0066 a 0.0002 0.0049 b 0.0004 K 1.30 b 0.05 1.74 a 0.27 R/T 0.50 0.04 0.53 0.04 R (g) 1.63 a 0.22 0.99 b 0.20 A/D 55.07 a 3.14 47.78 b 2.75

98


calculados, para las interacciones entre los factores. a. interacción entre la exclusión y la

humedad, b. interacción entre la exclusión y la luz y c. interacción entre la humedad y la luz, para

Annona glabra. Diferentes letras indican diferencias significativas entre tratamientos.

a) Interacción exclusión x humedad, Annona glabra Con exclusión Sin exclusión Inundación e.s. Humedad e.s. Inundación e.s. Humedad e.s.

RAF (cm2g-1) 49.08 7.41 75.71 8.79 29.68 5.00 41.36 7.45 RPF (cm2 g-1) 0.22 0.03 0.32 0.02 0.19 0.03 0.19 0.03 AFE (cm2 g-1) 206.23 9.66 225.33 14.14 169.18 14.16 200.57 17.03 TAC (g día–1) 0.0231 0.0035 0.0419 0.0065 0.0090 0.0021 0.0259 0.0065 TRC (g g-1día-1) 0.0063 0.0003 0.0069 0.0003 0.0042 0.0006 0.0056 0.0005 K 1.29 b 0.09 1.31 b 0.05 1.13 b 0.29 2.35 a 0.42 R/T 0.50 0.06 0.51 0.05 0.44 0.06 0.62 0.06 R (g) 1.18 0.20 2.06 0.37 0.52 0.11 1.42 0.35 A/D 50.13 2.94 59.77 5.32 46.75 3.69 48.64 4.07

b) Interacción exclusión x luz, Annona glabra Con exclusión Sin exclusión Cielo abierto e.s. Bajo dosel e.s. Cielo abierto e.s. Bajo dosel e.s.

RAF (cm2g-1) 30.96 bc 2.69 96.19 a 5.64 22.60 c 4.06 45.50 b 6.69 RPF (cm2 g-1) 0.18 bc 0.02 0.37 a 0.01 0.14 c 0.02 0.23 b 0.03 AFE (cm2 g-1) 173.19 3.26 261.11 9.69 158.82 9.82 205.20 17.26 TAC (g día–1) 0.0487 0.0054 0.0159 0.0026 0.0311 0.0070 0.0076 0.0022 TRC (g g-1día-1) 0.0074 0.0001 0.0057 0.0003 0.0066 0.0003 0.0037 0.0006 K 1.50 0.04 1.08 0.06 1.81 0.19 1.68 0.47 R/T 0.69 0.03 0.30 0.02 0.67 0.04 0.42 0.06 R (g) 2.64 1.28 0.58 0.33 1.79 1.47 0.39 0.28 A/D 42.85 1.89 67.94 4.57 35.17 1.90 55.98 3.24

c) Interacción humedad x luz, Annona glabra

Inundación Humedad Cielo abierto e.s. Bajo dosel e.s. Cielo abierto e.s. Bajo dosel e.s.

RAF (cm2g-1) 18.26 1.69 59.30 6.18 35.99 3.27 80.55 9.66 RPF (cm2 g-1) 0.11 c 0.01 0.30 a 0.02 0.22 b 0.01 0.29 c 0.03 AFE (cm2 g-1) 174.11 bc 7.22 201.81 b 15.07 160.35 c 5.78 261.53 a 12.91 TAC (g día–1) 0.0255 b 0.0034 0.0083 c 0.0020 0.0560 a 0.0064 0.0148 bc 0.0028 TRC (g g-1día-1) 0.0066 0.0002 0.0041 0.0006 0.0075 0.0001 0.0052 0.0004 K 1.85 a 0.16 0.64 b 0.13 1.44 a 0.03 2.12 a 0.40 R/T 0.70 a 0.03 0.26 c 0.03 0.67 a 0.04 0.46 b 0.06 R (g) 1.50 b 0.17 0.31 c 0.04 3.00 a 0.36 0.64 c 0.07 A/D 41.09 2.83 54.59 2.82 38.78 1.46 68.65 4.56

99


Las plántulas de Pachira aquatica presentaron una supervivencia alta en todos los tratamientos

(Cuadro 4.6).

Cuadro 4.6. Sobrevivencia de plántulas de Pachira aquatica por tratamiento.

Exclusión Sin exclusión

Humedad Inundación Humedad Inundación

Bajo dosel 100 100 100 100

Cielo abierto 100 100 100 90

El análisis de varianza (Cuadro 4.7) mostró que el nivel de exclusión no fue importante para la

mayoría de las variables, entre ellas las tasas de crecimiento de la plántulas (TAC y TRC). Es

importante resaltar que aunque el factor exclusión no tuvo efecto sobre el crecimiento, si lo tuvo

en las variables relacionadas con las hojas (RAF y RPF), aumentando sus valores con respecto a

las plantas que no fueron excluidas. Los tratamientos con exclusión promueven

significativamente el incremento de la variable K. Finalmente, otra medida en la que influyó

positivamente la exclusión fue en la relación biomasa de raíz-biomasa aérea (R/T) (Cuadro 4.8a).

Con respecto al factor humedad, los parámetros foliares respondieron igual al suelo húmedo que

al inundado. Excepto en la proporción raíz-tallo (R/T) y la biomasa de la raíz, en las que se

obtuvieron los valores más altos en el suelo húmedo que en el inundado (Cuadro 4.8b).

Con respecto al factor luz (Cuadro 4.8c) se observó que las plántulas que fueron puestas bajo el

dosel tuvieron una mayor área foliar por gramo invertido de peso seco total (RAF) y una mayor

área foliar específica (AFE), pero una proporción raíz-tallo (R/T) y un peso seco de la raíz menor

que las plantas de los tratamientos a cielo abierto. La tasa absoluta de crecimiento (TAC), la tasa

relativa de crecimiento (TCR) y la variable K de las plántulas bajo dosel fueron menores con

respecto a las que fueron colocadas a cielo abierto. El coeficiente de esbeltez (A/D) fue mayor en

las plántulas que crecieron bajo el dosel.

100

En la interacción de los factores exclusión-humedad (Cuadro 4.9a) dos parámetros presentaron

diferencias. El primero corresponde al área foliar por gramo de biomasa total (RAF), la cual fue

mayor en los tratamientos con exclusión-inundación y con exclusión-humedad, y el segundo fue

la proporción de la biomasa de raíz-biomasa aérea (R/T); el mejor desarrollo del sistema radicular

se registró en los tratamientos de exclusión-humedad y sin exclusión-humedad.

La interacción de los factores exclusión-luz (Cuadro 4.9b) ejerció influencia sobre los parámetros

foliares RAF y RPF, siendo en ambos casos los tratamientos de exclusión-dosel los que

mostraron los valores más altos.

Finalmente, la interacción humedad-luz (Cuadro 4.9c) afectó significativamente la tasa absoluta

de crecimiento (TAC) y la tasa relativa de crecimiento (TRC). Las plantas con suelo húmedo-

cielo abierto crecieron más rápido; presentaron una proporción biomasa de raíz/biomasa aérea

(R/T) y un peso seco de la raíz mayor que las plantas de los tratamientos con inundación y dosel.

101

Cuadro 4.7. Resumen de los resultados de los ANOVAs de tres vías para evaluar el efecto de los factores: E- Exclusión (con y sin),

H- Humedad (húmedo e inundado) y L- Luz (cielo abierto y bajo dosel) sobre RAF, RPF, AFE, TAC, TRC, K; R/T, R y A/D para

Pachira aquatica. Para descripción de las variables ver Cuadro 4.1. R2 = Porcentaje de varianza explicado por factor, por las

interacciones de los factores y por el error.

*P<0.05; **P<0.001; ***P<0.0001

Relación

área

foliar

Relación

peso

foliar

Área

foliar

específica

Tasa

absoluta de

crecimiento

Tasa

relativa de

crecimiento

Variable

K

Cociente

raíz-tallo

Raíz

Coeficiente

de esbeltez

(cm2g-1) (cm2 g-1) (cm2 g-1) (g día–1) (g g día-1) (g)

RAF RPF AFE TAC TRC K R/T R A/D

Factor F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2 0 F R2

Exclusión 30.10*** 21.51 18.52*** 17.42 0.88 0.77 1.51 1.06 0.65 0.68 8.256* 8.4 7.95** 4.15 0.00 0.0 0.18 0.17

Humedad 0.51 0.37 0.55 0.52 1.15 1.01 2.29 1.62 0.00 0.00 3.4996 3.6 28.74*** 15.00 14.75** 7.9 0.56 0.53

Luz 27.94*** 19.97 2.18 2.05 38.26*** 33.39 52.53*** 37.01 15.43** 16.15 13.445** 13.6 71.29*** 37.21 79.03*** 42.3 29.85*** 28.20

E x H 0.65 0.46 4.84* 4.55 0.70 0.61 0.03 0.02 0.23 0.24 0.0275 0.0 5.18 2.70 1.23 0.7 0.00 0.00

E x L 6.01* 4.30 4.70* 4.42 0.78 0.68 0.24 0.17 0.07 0.07 3.0039 3.0 0.00 0.00 0.23 0.1 0.03 0.03

H x L 3.42 2.45 4.07 3.83 0.06 0.05 13.75*** 9.69 8.15* 8.52 0.1713 0.2 7.43* 3.88 20.10*** 10.8 3.56 3.37

H x H x L 0.27 0.19 0.41 0.39 1.73 1.51 0.60 0.42 0.03 0.03 2.1459 2.2 0.00 0.00 0.67 0.4 0.66 0.63

Error 50.75 66.82 61.98 50.02 74.30 69.0 37.06 37.9 67.07

Total 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0 100.0

102


calculadas, para los diferentes niveles de los factores. a. exclusión (con y sin), b. humedad

(inundación y suelo húmedo) y c. luz (cielo abierto y bajo dosel) sobre Pachira aquatica.

Diferentes letras indican diferencias significativas entre tratamientos.

a) Factor exclusión, Pachira aquatica Exclusión Con exclusión e.s. Sin exclusión e.s.

RAF (cm2g-1) 33.16 a 2.48 19.54 b 1.67 RPF (cm2 g-1) 0.20 a 0.01 0.13 b 0.01 AFE (cm2 g-1) 166.75 8.69 156.90 11.51 TAC (g día–1) 0.0805 0.0131 0.0651 0.0102 TRC (g g día-1) 0.0033 0.0005 0.0026 0.0007 K 0.93 a 1.45 0.17 b 0.13 R/T 0.34 b 0.02 0.39 a 0.02 R (g) 4.45 0.60 4.45 0.48 A/D 53.20 2.05 54.35 2.08

b) Factor humedad, Pachira aquatica Humedad Inundación e.s. Humedad e.s.

RAF (cm2g-1) 25.71 2.85 27.14 1.85 RPF (cm2 g-1) 0.16 0.02 0.17 0.01 AFE (cm2 g-1) 156.08 10.36 167.55 9.95 TAC (g día–1) 0.0632 0.0092 0.0822 0.0137 TRC (g g día-1) 0.0030 0.0006 0.0029 0.0007 K 1.01 0.12 1.36 0.18 R/T 0.31 b 0.02 0.42 a 0.02 R (g) 3.47 b 0.32 5.41 a 0.66 A/D 54.76 1.94 52.79 2.18

c) Factor luz, Pachira aquatica Luz Cielo abierto e.s. Bajo dosel e.s.

RAF (cm2g-1) 19.80 b 1.22 32.90 a 2.75 RPF (cm2 g-1) 0.15 0.01 0.18 0.02 AFE (cm2 g-1) 125.01 b 3.79 197.84 a 11.04 TAC (g día–1) 0.1185 a 0.0120 0.0284 b 0.0058 TRC (g g día-1) 0.0046 a 0.0006 0.0014 b 0.0006 K 1.54 a 0.08 0.82 b 0.20 R/T 0.45 a 0.02 0.28 b 0.01 R (g) 6.70 a 0.57 2.26 b 0.16 A/D 46.79 b 1.83 60.56 a 1.68

103


calculadas, para las interacciones entre los factores. a. interacción entre la exclusión y la

humedad, b. interacción entre la exclusión y la luz y c. interacción entre la humedad y la luz, para

Pachira aquatica. Diferentes letras indican diferencias significativas entre tratamientos.

a) Interacción exclusión x humedad, Pachira aquatica Con exclusión Sin exclusión Inundación e.s. Humedad e.s. Inundación e.s. Humedad e.s.

RAF (cm2g-1) 33.27 a 4.07 33.05 a 2.96 17.75 b 3.14 21.24 b 1.30 RPF (cm2 g-1) 0.21 0.02 0.19 0.01 0.11 0.01 0.15 0.02 AFE (cm2 g-1) 155.42 11.06 178.08 13.21 156.77 18.14 157.02 14.83 TAC (g día–1) 0.0722 0.0141 0.0888 0.0223 0.0539 0.0116 0.0757 0.0166 TRC (día-1) 0.0035 0.0007 0.0030 0.0009 0.0024 0.0010 0.0028 0.0010 K (+) 0.78 0.16 1.06 0.30 1.24 0.16 1.66 0.20 R/T 0.26 b 0.02 0.41 a 0.03 0.36 a 0.03 0.42 a 0.03 R (g) 3.23 0.39 5.68 1.08 3.72 0.52 5.14 0.79 A/D 54.14 2.84 52.25 3.02 55.41 2.85 53.34 3.22

b) Interacción exclusión x luz, Pachira aquatica Con exclusión Sin exclusión Cielo abierto e.s. Dosel e.s. Cielo abierto e.s. Dosel e.s.

RAF (cm2g-1) 23.40 b 1.59 42.91 a 3.58 16.01 b 1.45 22.90 b 2.79 RPF (cm2 g-1) 0.17 b 0.01 0.23 a 0.02 0.14 b 0.01 0.13 b 0.02 AFE (cm2 g-1) 135.31 3.55 198.18 13.92 114.17 5.96 197.50 17.50 TAC (g día–1) 0.1281 0.0195 0.0329 0.0091 0.1084 0.0137 0.0239 0.0075 TRC (día-1) 0.0047 0.0007 0.0018 0.0007 0.0044 0.0009 0.0009 0.0010 K (+) 1.43 0.13 0.37 0.29 1.65 0.11 1.25 0.23 R/T 0.42 0.03 0.25 0.02 0.48 0.03 0.31 0.02 R (g) 6.77 0.94 2.14 0.19 6.62 0.65 2.38 0.26 A/D 46.14 2.69 60.25 2.19 47.48 2.66 60.87 2.61

c) Interacción humedad x luz, Pachira aquatica Inundación Humedad Cielo abierto e.s. Bajo dosel e.s. Cielo abierto e.s. Bajo dosel e.s.

RAF (cm2g-1) 16.63 1.91 34.33 4.51 22.81 1.24 31.48 3.25 RPF (cm2 g-1) 0.13 0.01 0.19 0.03 0.18 0.01 0.17 0.02 AFE (cm2 g-1) 120.34 6.71 190.02 15.93 129.45 3.66 205.65 15.49 TAC (g día–1) 0.0857 b 0.0150 0.0419 bc 0.0087 0.1496 a 0.0159 0.0149 c 0.0067 TRC (g g día-1) 0.0034 ab 0.0011 0.0025 bc 0.0006 0.0056 a 0.0002 0.0002 c 0.0010 K 1.38 0.12 0.62 0.17 1.68 0.11 1.01 0.35 R/T 0.36 b 0.03 0.26 c 0.02 0.52 a 0.02 0.31 bc 0.02 R (g) 4.58 b 0.50 2.42 c 0.24 8.71 a 0.78 2.10 c 0.21 A/D 50.14 3.06 59.14 2.22 43.60 2.03 61.98 2.55

104

4.4. Discusión


En general, las plántulas de Annona glabra fueron muy susceptibles al ataque de los herbívoros.

Cuando no fueron depredadas mostraron una sobrevivencia y un crecimiento altos en los

tratamientos a cielo abierto. Los análisis muestran que el efecto de la exclusión, la humedad y la

luz son más fuertes por sí solos que sus interacciones. El mejor crecimiento de las plántulas fue

en los tratamientos que, además de la exclusión, tuvieron condiciones de suelo húmedo y cielo

abierto.

En las plántulas de los tratamientos sin exclusión la respuesta a los diferentes niveles de luz y de

humedad no difirió, de manera general se registró la disminución de las tasas de crecimiento.

Aunque los porcentajes de mortandad no difirieron mucho, fueron tan bajas las tasas de

crecimiento en las plántulas sin exclusión, que en un periodo más largo de experimentación la

sobrevivencia podría disminuir drásticamente por esta causa. Las repercusiones del daño pueden

tener consecuencias en las plántulas como mostrar desbalances en la proporción R/T, lo que

podría hacerlas más sensibles a futuros episodios de herbivoría o a periodos de sequía (Puettmann

y Saunders 2001), y como consecuencia, reducir su capacidad competitiva. En contraste, en las

hojas de los árboles adultos de A. glabra no se observan altas tasas de herbivoría.

La herbivoría influye en la dinámica de regeneración de esta especie y aunque las plántulas tienen

la capacidad de producir hojas nuevas, estas son muy pequeñas. Además, en las plántulas

sometidas a los tratamientos de inundación y bajo dosel, las tasas de crecimiento y la biomasa de

raíz disminuyeron, por lo que el efecto de la herbivoría podría ser de mayor impacto en estas

condiciones. Por estos motivos, la herbivoría podría ser una de las principales causas que limite

el establecimiento de las plántulas de A. glabra. Para esta especie es importante mantener un

banco de plántulas con una alta densidad para poder disminuir el impacto de la herbivoría, como

lo señalan Grime y Hiller (1992). Sin embargo, los sitios donde se localizan los bancos de

plántulas se inundan cada año, por lo que la mortandad de las plántulas puede aumentar aún más

por esta causa. También, cabe mencionar que por la capacidad que tienen las semillas de

105

dispersarse a través del agua, algunas plántulas pudieran escapar de la herbivoría al establecerse

aisladamente y lejos de sus progenitores (ver capítulo 3).

Las plántulas que estuvieron en los tratamientos a cielo abierto o bajo dosel mostraron diferencias

considerables en sus hojas. Las plántulas de los tratamientos con dosel desarrollaron hojas más

grandes, delgadas y de color verde intenso y las hojas de las plántulas colocadas a cielo abierto

fueron pequeñas, gruesas y de color verde claro. Estas diferencias han sido señaladas como una

consecuencia de la intensidad de luz en plantas herbáceas y leñosas (Boardman 1977, Slade y

Hutchings 1987). El área foliar específica (AFE), la relación área foliar (RAF) y la relación peso

hoja (RPF) fueron mayores en las plantas bajo dosel con respecto a las de cielo abierto, lo cual

también ha sido mencionado por diversos autores (Packham y Willis 1982, Mitchell y Woodward

1988, Poorter 1999), quienes señalan que la asignación de recursos hacia el tejido fotosintético se

ve estimulada bajo condiciones de sombra, teniendo como resultado la expansión de las hojas

como respuesta para captar más luz. Por el contrario, la disminución del tamaño de las hojas en

condiciones altas de luz permite un decremento en la transpiración al disminuir el área de la hoja

(Boardman 1977, Packham y Willis 1982).

Las plántulas que crecieron bajo dosel presentaron un mayor coeficiente de esbeltez (A/D), esto

es, una mayor altura pero también un menor diámetro, indicándonos que mientras las plántulas

estén libres de herbivoría crecen más rápido en dirección al dosel, sin importar que la asignación

de recursos en la parte aérea sea mayor con respecto a la parte subterránea de la planta.

Por otro lado, las plántulas que crecieron a cielo abierto mostraron una proporción R/T mayor, al

igual que un incremento en la TCA y TCR, por lo que si bien las plántulas pueden sobrevivir en

todos los tratamientos, en éste es en el que mostraron sus mejores tasas de crecimiento. Ello

concuerda con estudios realizados sobre el crecimiento de diversas especies de plantas tropicales

bajo diferentes condiciones lumínicas y que, al igual que A. glabra, tuvieron su mejor desarrollo

en los tratamientos con mayor intensidad de luz solar (Coomes y Grubb 1998, Ostertag 1998,

Reich et al. 1998, George y Bazzaz 1999, Poorter 1999, Montgomery y Chazdon 2002, Bloor

2003). Esto sugiere que las plántulas de Annona glabra son demandantes de luz. Baruch et al.

(2000) y Sack y Grubb (2002) también observaron una disminución en las tasas de crecimiento

106

en las plantas sometidas a bajas intensidades de luz. Sin embargo, nuevamente, el área de la hoja

fue mayor en las plantas de sombra que en las plantas que crecieron con una mayor intensidad de

luz.

La inundación también provocó una disminución en el crecimiento de las plántulas pues este

factor puede estar generando cierto grado de estrés, ya que las raíces de las plántulas fueron muy

pequeñas comparadas con las raíces de los tratamientos con suelo húmedo. Los tratamientos con

inundación presentaron potenciales redox que indican la carencia de oxígeno (-40.94 ± 22.16

mV), siendo esto posiblemente la causa del deficiente desarrollo de las raíces. Otro punto

importante es que las plantas que están sometidas a regímenes de inundación y a factores bióticos

como la herbivoría tienen una tasa de crecimiento muy baja, lo que puede provocar que tengan

menor capacidad de responder a eventos de disturbio posteriores. Sin embargo, la capacidad de

desarrollar lenticelas puede estar ayudando a las plántulas de Annona glabra a mantener un

equilibrio fisiológico, como ha sido señalado para otras especies leñosas que se desarrollan en

zonas inundables (Sena y Kozlowski 1980).

Annona glabra muestra una gran plasticidad fenotípica en los parámetros analizados de acuerdo a

las condiciones de humedad y luz; sin embargo, dicha plasticidad se ve disminuida cuando se

considera a la herbivoría ya que la planta pierde la capacidad de desarrollar sus hojas y raíces

normalmente por estar sometida a este tipo de estrés. Con referencia a la plasticidad se ha

señalado que es una propiedad que tienen las plantas tolerantes a la sombra (Packham y Willis

1982, Sack y Grubb 2002) y las plantas de ambientes heterogéneos como los humedales (Mitsch

y Gosselink 2000). También se ha mencionado que las diferencias en las respuestas de las plantas

están contribuyendo a la estructura espacial y reflejan la heterogeneidad espacial del sotobosque

(George y Bazzaz 1999, Callaway et al. 2003). Esta plasticidad de la plántula pudiera estar

aumentando su habilidad competitiva (Grace 1990) por ser capaz de soportar inundación y

sombra.


Los análisis muestran que las variables que tuvieron un mayor efecto en el crecimiento de

107

Pachira aquatica fueron la humedad y la luz. El mejor desarrollo de las plántulas se observó en

condiciones de suelo húmedo y cielo abierto. Los parámetros de crecimiento de P. aquatica que

más respondieron ante cambios en el ambiente fueron el peso seco de la raíz y la proporción R/T.

El crecimiento de P. aquatica no fue afectado por la herbivoría. Sin embargo, ésta afecta

negativamente a dos parámetros que tienen relación con las hojas (RAF y AFE), así como la

proporción R/T, la cual mostró un decremento en plántulas sin exclusión. La herbivoría en esta

especie estaría jugando un papel secundario, pues no parece afectar sus tasas de crecimiento, por

lo que su sobrevivencia es alta. Se esperaría que en periodos más largos de experimentación la

sobrevivencia no se vería afectada por esta causa, a diferencia de lo que ocurre con las plántulas

de Annona glabra.

La humedad fue el factor que tuvo un menor efecto en la parte aérea de las plántulas, sólo

llegando a afectar a la proporción R/T. La disminución en el crecimiento de la raíz en las

plántulas sometidas a inundación ya había sido observado por Tang y Kozlowski (1982), entre

otros. Las plántulas de P. aquatica, a pesar de su corta edad, mostraron la capacidad para

desarrollar raíces adventicias y lenticelas en los tratamientos de inundación. El desarrollo de este

tipo de modificaciones es una de las respuestas que muestran muchas especies de plantas a la

inundación (Sena y Kozlowski 1980, Kozlowski 1984). Probablemente la presencia de raíces

adventicias y de lenticelas, les ayude a mantener su tasa de crecimiento en condiciones de

inundación.

La luz tuvo un papel importante en el desarrollo de las plántulas de Pachira aquatica. Por

ejemplo, las plántulas que crecieron bajo dosel presentaron disminución en todos los parámetros

de crecimiento; la sombra del dosel parece permitir la sobrevivencia de las plántulas, aunque

frena su crecimiento. Esta puede ser una de las explicaciones de por qué mantiene esta especie un

banco de plántulas persistentes bajo el dosel de los árboles adultos (observación personal). Las

plántulas pueden mantenerse con tasas de crecimiento muy bajas. Este es un efecto que se ha

registrado para otras especies arbóreas que se establecen bajo dosel (Poorter 1999, Montgomery y

Chazdon 2002). Foster (1986) señala que el establecimiento de este tipo de especies en zonas con

bajos niveles de luz puede verse beneficiado por poseer endospermos grandes, lo que también les

108

permite formar un banco de plántulas y cuando hay liberación del recurso espacio las plantas se

pueden incorporar a la población de adultos, por ejemplo, la presencia de un claro. Tal es el caso

de P. aquatica, la cual posee dos cotiledones de gran tamaño y con reservas de almidón. Con

respecto a la herbivoría se observó que P. aquatica no es comida en magnitudes que afecten sus

tasas de crecimiento, al menos durante el tiempo de experimentación. La permanencia de esta

especie puede verse favorecida por el banco de plántulas poco palatables que desarrolla. La

existencia de los bancos de plántulas es señalada por Grime y Hiller (1992) como una ventaja de

las especies para continuar presentes en la comunidad.

Como ya se mencionó, la luz es el requerimiento más importante para el crecimiento de P.

aquatica. Las tasas de crecimiento (TAC y TRC) son mayores en los tratamientos a cielo abierto,

al igual que la cantidad de raíces. Esto ha sido señalado tanto para las plántulas de los árboles de

las zonas templadas (George y Bazzaz 1999), como para plántulas de las especies arbóreas de las

zonas tropicales (Coomes y Grubb 1998, Reich et al.1998, Poorter 1999, Montgomery y Chazdon

2002, Bloor 2003). Sin embargo, los parámetros que consideran a las hojas (RAF y AFE)

muestran una disminución en los tratamientos a cielo abierto y un aumento en los tratamientos

bajo el dosel, coincidiendo con lo encontrado para A. glabra y algunas otras especies (Packham y

Willis 1982, Mitchell y Woodward 1988, Poorter 1999).

Se observa una alta plasticidad fenotípica en P. aquatica. Las plántulas que crecieron bajo dosel

desarrollaron hojas más grandes, tallos muy delgados y raíces muy pequeñas, con respecto a las

plántulas de los tratamientos a cielo abierto que mostraron el patrón contrario. La capacidad que

tiene P. aquatica para modificar su morfología de acuerdo a las condiciones de humedad y luz a

las que se encuentra expuestas podría explicar por qué está tan ampliamente distribuida en un

lugar tan heterogéneo microambientalmente como lo es la laguneta de La Mancha y posiblemente

por que las plántulas soportan periodos de inundación y de baja intensidad lumínica se han

logrado establecer bajo el dosel de A. glabra en la selva baja inundable.

109

4.7. Conclusiones

El establecimiento de las plántulas de Annona glabra y Pachira aquatica se ve beneficiado por

las condiciones de un suelo húmedo y cielo abierto. En A. glabra es más importante un suelo

húmedo y en P. aquatica la existencia de una buena intensidad lumínica. Estas diferencias en la

respuesta de las especies a los factores humedad y luz en la fase de plántulas podrían señalar las

diferencias en el nicho de regeneración de cada una. Sin embargo, al considerar a un factor

biótico como la herbivoría, se observó que las plántulas de A. glabra son muy susceptibles a ésta,

mientras que en las plántulas de P. aquatica el daño por herbívoros fue mínimo. Esto ocasionaría

que bajo las mismas condiciones ambientales las plántulas de P. aquatica pudieran tener mayor

probabilidad de sobrevivir que las de A. glabra.

Las dos especies muestran plasticidad fenotípica ante los factores luz y humedad. Las plántulas

desarrollan hojas más grandes y raíces más pequeñas bajo dosel. La plasticidad fenotípica es

señalada como una característica de las especies que crecen en zonas inundables y en este estudio

fue posible evaluar cómo responden las plántulas a las diferentes condiciones de luz y humedad

in situ en la selva baja inundable de La Mancha.

4.6. Referencias

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112

V. DISCUSIÓN GENERAL

113

5. Discusión general

La capacidad de germinar de las semillas y de establecerse de las plántulas de cada una de las

especies estudiadas mostró diferencias con respecto a las condiciones ambientales requeridas que

favorecen en mayor medida cada proceso.

Las semillas de Annona glabra requieren para su germinación de condiciones donde se pueda

escarificar la semilla de manera natural. Estos serían micrositios donde la fluctuación de

temperatura ocurra, por ejemplo en lugares con suelo húmedo y a cielo abierto, o bien donde las

semillas permanezcan flotando en agua durante el tiempo que permanece inundada la selva, es

decir, varias semanas. Actualmente sólo es posible identificar individuos adultos o plántulas de

Annona glabra en la selva baja inundable y la etapa juvenil se encuentra ausente, por lo que la

regeneración de esta especie no parece estar ocurriendo de manera activa. Otra posibilidad es que

no presente un proceso de regeneración continuo. Los resultados muestran que las plántulas se

ven muy afectadas por la herbivoría y probablemente ésta sea la principal causa por la que no se

observan individuos juveniles de A. glabra. Otra causa por la que no pueda estar ocurriendo una

regeneración constante de esta especie puede ser la falta de micrositios apropiados para el

crecimiento de las plántulas, como lo señalan el planteamiento sobre el nicho de regeneración

(Grubb 1977). Si las plántulas no han adquirido un tamaño suficiente antes del siguiente periodo

de inundación, morirán. Por tanto, aquellas que sobrevivieron a la herbivoría, tienen que alcanzar

tallas que les permitan sobrevivir a la inundación.

Por otro lado, las semillas de Pachira aquatica pueden germinar fácilmente bajo dosel o a cielo

abierto y en diferentes niveles de humedad, lo cual, aunado a su capacidad de dispersión por

agua, la hacen una especie capaz de establecerse en un rango de condiciones ambientales más

amplio que A. glabra. En su fase de plántula, la depredación no llega a afectar su crecimiento y

puede permanecer tanto en condiciones de cielo abierto como bajo el dosel. Además, su

crecimiento se ve estimulado por la inundación y tiene la capacidad de desarrollar raíces

adventicias. Todo ello la convierte en una especie tolerante a la inundación desde el nivel de

plántula, lo cual le estaría permitiendo establecerse en una mayor cantidad de sitios con

condiciones heterogéneas en el tiempo. Estas características le han permitido establecerse bajo el

114

dosel de la selva baja inundable y actualmente las plántulas y plantas juveniles rodean gran parte

de la laguneta de La Mancha.

Sin embargo, para entender la estructura espacial de la selva se debe considerar la capacidad que

tienen las semillas de dispersarse, pues el agua les permite llegar a sitios más alejados y con

condiciones ambientales diferentes, las cuales influyen en su germinación y establecimiento. Esta

dispersión en el espacio puede ser un factor importante que incremente el éxito de permanencia

de la población.

En general, se observó que los mejores resultados de germinación de las semillas y del

establecimiento de plántulas ocurrieron bajo la misma interacción de condiciones, es decir, con

humedad y alta intensidad de luz, lo que sugiere que las semillas germinan más rápido en las

condiciones que son más favorables para el establecimiento de las plántulas. Sin embargo,

cuando se consideraron los factores exclusión, humedad y luz para el establecimiento de las

plántulas, se observa que para A. glabra lo más importante es la exclusión, el suelo húmedo y el

cielo abierto, y para P. aquatica el factor que más influyó en su desarrollo fue únicamente el

crecer a cielo abierto. Estas diferencias nos hablan de demandas distintas para su crecimiento en

la fase de plántula.

Las diferencias observadas entre especies en sus respuestas durante los estados de desarrollo

temprano podrían estar contribuyendo a la coexistencia de los árboles adultos, ya que las

diferencias en la germinación de las semillas, en el establecimiento de las plántulas y en las tasas

de mortalidad contribuyen a la coexistencia de especies ecológicamente similares en el mismo

hábitat (Veblen 1992).

En general las plántulas de las dos especies tienen altos porcentajes de sobrevivencia pero

también diferencias morfológicas dadas por los niveles de exclusión, humedad y luz, lo que nos

señala la alta capacidad que tuvieron para aclimatarse a estos factores. Al igual que otras especies

que crecen en ambientes heterogéneos, estás presentan una gran plasticidad fenotípica. Karban y

Myers (1989) mencionan que muchos de los comportamientos más interesantes de las plantas

pueden ser clasificados como cambios flexibles en respuesta de la magnitud del factor al que

115

fueron expuestas, y pueden ocurrir en situaciones donde las plantas experimenten condiciones de

crecimiento que varían en tiempo y espacio. Las zonas de humedales han sido reconocidas como

ecosistemas altamente heterogéneos (Thompson y Grime 1983, Noe 2002), y lo que se observa

en este estudio es que también las plantas que se desarrollan allí muestran una capacidad de

respuesta a esta heterogeneidad ambiental, tanto en su crecimiento como en la asignación de

recursos.

La capacidad de respuesta de las plantas a los factores humedad y luz en los experimentos con

exclusión permite diferenciar la capacidad que tienen las plántulas de sobrevivir y de crecer bajo

cada tratamiento. Sin embargo, al considerar un factor biótico, como la herbivoría, se observa una

diferencia en la respuesta de las especies siendo P. aquatica más tolerante y A. glabra muy

sensible.

La inundación es un factor poco abordado en los estudios de herbivoría y de disponibilidad de

luz, por lo que el estudio de especies que de forma natural están sometidas a esta interacción de

condiciones nos ayuda a entender la dinámica del establecimiento de las plántulas y de la

regeneración de los humedales. Así, la comprensión de las respuestas individuales de las plantas

ante las condiciones predominantes de su ambiente nos puede ayudar a entender la dinámica de la

vegetación.

Finalmente, en cuanto a la regeneración, podemos decir que las dos especies poseen semillas

recalcitrantes y que permanecen en la comunidad a través de bancos de plántulas. En el caso de

Pachira aquatica las plántulas podrían permanecer más tiempo, y para el banco de plántulas de

Annona glabra, por ser altamente susceptibles al ataque de herbívoros y a la inundación, se

esperaría que la tasa de recambio en el banco de plántulas sea mayor. Pachira aquatica mostró

una tolerancia a la sombra en su fase de germinación y de establecimiento de plántulas, pero para

pasar a la etapa juvenil se esperaría que demandaran una alta intensidad de luz, pues las plántulas

que se desarrollaron bajo cielo abierto presentaron un mejor crecimiento que las que se

mantuvieron bajo el dosel, por lo que su modo de regeneración podría ser a través de la fase de

claros espaciales como la caída de un árbol, ó claros temporales como ocurre cuando los árboles

de la selva baja inundable pierden sus hojas aumentando la cantidad de luz que llega al

116

sotobosque, por lo que las plántulas de P. aquatica disponen de una mayor intensidad de luz

durante este periodo. Por otro lado, Annona glabra germina mejor en ambientes a cielo abierto y

es bajo estas condiciones que se desarrollan mejor sus plántulas. Por ello, parece ser una especie

demandante de luz en sus fases tempranas de desarrollo. El modo de regeneración para Annona

glabra podría ser a través de la fase de claros o bien a través del modo de regeneración

catastrófica que se refiere al establecimiento de poblaciones de plantas en el ámbito local en un

periodo de tiempo corto, generalmente después de que un disturbio provoca un aumento en la

disponibilidad de algún tipo de recurso principalmente de luz o espacio.

La respuesta de cada especie a las diferentes condiciones a las que fueron sometidas, tanto en su

fase de semillas como de plántula nos indican la capacidad que tuvieron para establecerse en

ambientes contrastantes. Por lo que, en este estudio fue posible obtener un esquema general de las

respuestas de estas especies en sus fases tempranas de desarrollo ante los factores luz, humedad y

herbivoría. Reconociendo que las plantas están sometidas a interacciones múltiples y complejas

entre los factores bióticos y abióticos, se espera que la información aquí creada contribuya al

entendimiento de este tipo de interacciones que influyen en el establecimiento de las plantas en

las selvas bajas inundables.

5.1. Referencias

Grubb, P. J. 1977. The maintenance of species richness in plant communities: the importance of

the regeneration niche. Biological Review 52:107-146.

Karban, R., y J. H. Myers. 1989. Induced plant responses to herbivory. Annual Review of


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y T. T. Veblen, editores. Plant Succession: theory and prediction. Chapman and Hall, London,

Inglaterra.

117

VI. RECOMENDACIONES PARA LA PROPAGACIÓN DE LAS ESPECIES

ESTUDIADAS A PARTIR DE SEMILLAS

118

6. Recomendaciones para la propagación por semilla de Annona glabra y Pachira aquatica

Las siguientes recomendaciones tienen el objetivo de sintetizar las condiciones bajo las que se

espera un mayor éxito en la propagación de P. aquatica y A. glabra a partir de semillas.

6.1. Annona glabra

1. Colecta de germoplasma

Se recomienda la colecta de frutos maduros directamente del árbol o del suelo. También pueden

ser colectadas las semillas que se encuentren en el suelo, pero evitando las que presenten daño

por herbívoros (pequeñas perforaciones en la cubierta).

2. Control de herbívoros en semillas colectadas y almacenamiento de semillas.

Las semillas deben de ser extraídas del fruto y enjuagadas en agua corriente. Las semillas deben

de ser puestas a secar en sombra durante una semana, para lo cual pueden ser extendidas en papel

periódico. Las semillas pueden ser almacenadas por dos meses en bolsas de papel, o bien pueden

ser puestas a germinar inmediatamente.

3. Germinación

Las semillas deben de ser enterradas aproximadamente 2 cm en las charolas de plástico y regadas

cada tercer día. Tardan en germinar de 25 días a 3 meses. Una vez que la plántula desarrolla su

primer par de hojas verdaderas, puede ser transplantada a bolsas individuales. La germinación de

las semillas puede ser acelerada a través de un tratamiento de escarificación-permanencia

flotando en agua, para lo cual se rasga con una navaja la testa de la semilla en una de sus caras

laterales y posteriormente se coloca en un recipiente con agua por 30 días; se recomienda cambiar

el agua cada semana.

4. Transplante

Las plántulas obtenidas se pueden transplantar a partir de los cuatro meses hasta un año en sitios

con sol y humedad permanente, incluso a esta edad ya soportan periodos de inundación del

sistema radical de hasta 4 meses. Sin embargo, las plántulas pueden ser altamente depredadas y

3 cm

necesitan de cuidado, para lo cual se les puede colocar protecciones de malla mosquitero. O bien,

las plántulas pueden ser sembradas en mayor densidad (cada 2.5 m), previendo que algunas

plántulas pueden ser depredadas.

Figura 6.1. Annona glabra. a. sem

6.2. Pachira aquatica

1. Colecta de germoplasma

se recomienda la colecta de frutos

que se encuentren en el suelo. La

por herbívoros, o deshidratadas.

2. Control de herbívoros en semill

Las semillas deben mantenerse en

se muera cualquier herbívoro qu

periodo de tiempo pueden ser pue

en recipientes obscuros con agua

formación de hongos. Las semill

deben de ser retiradas. Las semil

meses. Los recipientes con las sem

ambiental promedio de 20 ºC.

3. Germinación

Las semillas se ponen a germinar

a)
b)
119

illas; b. plántulas y c. flor.

maduros directamente del árbol o,

s semillas colectadas no deberán de

as colectadas y almacenamiento de

recipientes con agua corriente de

e pudiera estar en el interior de l

stas a germinar, o si se desea almac

dulce la cual debe ser cambiada

as que presenten coloración café o

las almacenadas en agua pueden m

illas deben de mantenerse en lugar

en charolas de germinación con una

c)

de lo contrario, de semillas

estar germinadas, dañadas

semillas

cuatro a ocho días para que

a semilla. Después de este

enarlas se pueden mantener

cada semana para evitar la

signos de descomposición

antenerse viables por tres

es cerrados con temperatura

capa de sustrato arenoso de

120

5 cm. Las semillas deben de ser colocadas en la superficie del sustrato y, en cuanto germinen,

deben de ser transplantadas a bolsas individuales o bien las semillas pueden ser colocadas desde

un principio en bolsas individuales y deben de ser regadas cada tercer día. El sustrato debe de ser

suave y guardar bien la humedad para que la radícula pueda penetrar fácilmente. Las semillas

tardan en germinar aproximadamente de 15 días a 30 días. El almacenamiento de las semillas en

agua por periodos mayores de cuatro semanas puede acortar el tiempo de germinación.

4. Transplante

Las plántulas obtenidas pueden ser transplantadas después de seis meses, preferentemente a sitios

soleados y humedad permanente, o bien pueden ser regadas semanalmente en el lugar de

transplante. La distancia de transplante puede ser cada 5 m porque desarrolla una copa extendida.

Figura 6.2. Pachira aquatica. a. semillas; b. plántulas y c. flor.

3 cm

a) b) c)

121

ANEXOS

122

Anexo I

Metodologías

- Peso de los frutos. Se pesaron en una balanza granataria 20 frutos de cada una de las especies.

- Tamaño de los frutos. Veinte frutos por especie fueron abiertos longitudinalmente, y se midió el

largo y el diámetro de cada uno.

- Número de semillas. Para P. aquatica se contó el número de semillas de 20 frutos. Para A.

glabra se estimó el número de semillas, de 20 frutos para lo cual se contaron las semillas de

una cuarta parte de cada fruto.

- Tamaño de las semillas. Se midió el largo y el ancho de 40 semillas por especie con un vernier

digital (CRAFTSMAN y modelo CD-6´´ CSCR).

- Peso de las semillas. Para P. aquatica se pesaron 5 semillas al azar de cada uno de los veinte

frutos, se utilizó una balanza OHAUS (mod. CT200). Para A. glabra se seleccionaron al azar 40

semillas las cuales fueron pesadas en una balanza analítica (Sartorius Mod. BP211D).

- Fenología. Se seleccionaron 15 individuos adultos por especie, localizados en la selva baja

inundable y el borde de la laguneta de La Mancha. Los árboles fueron observados

mensualmente y se registró la presencia/ausencia de la caída de hojas, la producción de hojas,

de flores y de frutos.

- Potencial redox del suelo. Se seleccionaron veinte puntos al azar dentro de la selva baja

inundable de La Mancha. En cada punto se tomó el potencial redox durante la época de secas

(mayo) y durante la época de lluvias (septiembre). El potencial redox se mide utilizando 3

electrodos de platino y un electrodo calomel de referencia (Corning 476340) calibrado

previamente a 213.4 en solución amortiguadora de pH 4 (J. T. Baker 5606-02) y Quinhidrona

(Sigma q-1001). Cada electrodo de platino se entierra dentro del área del cuadro a una

profundidad de 15 cm, mientras que el electrodo calomel de referencia se coloca en la superficie

del suelo. Las medidas de Eh se obtienen con un medidor pH/ORP Barnant, sumando a cada una

123

de estas lecturas 240.9 mV (Bohn 1971). El promedio de estos valores se utiliza en el análisis de

los datos.

- Humedad relativa del suelo. Mensualmente se tomaron 20 muestras de suelo en botes de

aluminio con un volumen de 40cm3. Las muestras de suelo se guardaron en un refrigerador para

que no perdieran humedad. Posteriormente, las muestras fueron transportadas al laboratorio de

Ecología Vegetal del Instituto de Ecología A. C. Las muestras de suelo fueron pesadas en

fresco para obtener el peso húmedo en una balanza OHAUS (mod. CT200). Para la obtención

del peso seco las muestras se pusieron a secar a 80ºC por 72 h en una estufa marca Imperial

(mod. V800) y fueron pesadas nuevamente. La formula utilizada para la obtención de la

humedad relativa de cada muestra es la siguiente:

peso húmedo - peso seco

Humedad relativa = peso húmedo

x 100

- Humedad relativa del aire. Se utilizó un termohigrómetro electrónico para la obtención de la

humedad relativa del aire. Se seleccionaron 20 puntos al azar en la selva baja inundable en los

cuales se midió la humedad relativa mensualmente.

- Fisicoquímicos del agua. Los parámetros fisicoquímicos del agua fueron considerados

únicamente en la época de lluvias, por que se cuando la selva baja inundable presenta una

columna de agua. La obtención de la temperatura, el oxígeno disuelto y de la salinidad se obtuvo

por medio de un multiparamétrico marca YSI (Mod. 85).

- Profundidad del manto freático. En veinte puntos al azar dentro de la selva baja inundable se

midió la profundidad del manto freático con un metro de madera. Cuando el nivel del agua se

encontraba por debajo del suelo se hacia un pequeño orificio con una pala de jardinero hasta que

se encontraba agua y se medía la profundidad a la cual afloraba el manto freático.

- Luz. La radiación fotosintéticamente activa se midió con dos sensores de luz LICORS-LI

190SA conectados a un Data Logger LICOR-1000. Se midió a nivel del suelo en 20 puntos

dentro de la selva baja inundable de La Mancha. Las medicines se realizaron un día al mes

124

entre las 11:00 y las 13:00 h. El período de muestreo estuvo comprendido entre marzo 2003-

febrero 2004.

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