BASES NEUROANATÓMICAS DE LA ATENCIÓN

501REV NEUROL 2002; 35 (6): 501-507

Recibido: 15.03.02. Aceptado tras revisión externa sin modificaciones: 30.07.02.a Departamento de Psiquiatría y Psicología Médica. b Departamento deMedicina Nuclear. Clínica Universitaria. Facultad de Medicina. Universi-dad de Navarra. Pamplona, Navarra, España.

Correspondencia: Dra. Natalia Ojeda del Pozo. Departamento de Psiquia-tría y Psicología Médica. Clínica Universitaria. Facultad de Medicina.Universidad de Navarra. Avda. Pío XII, 36. E-31080 Pamplona, Navarra.Fax: +34 948 296 500. E-mail: nojeda@euskalnet.net

Agradecimientos. Este proyecto se ha financiado gracias a la beca concedidapor el Plan de Investigación de la Universidad de Navarra (PIUNA), otorga-da al profesor S. Cervera Enguix, y la beca concedida por el Departamentode Educación, Universidades e Investigación del Gobierno Vasco, otorgadaa la Dra. N. Ojeda del Pozo.

2002, REVISTA DE NEUROLOGÍA

Bases neuroanatómicas de la atención mediante PET-15O:el papel de la corteza prefrontal y parietal en los procesos voluntarios

N. Ojeda a, F. Ortuño a, P. López a, J. Arbizu b, J. Martí-Climent b, S. Cervera-Enguix a

INTRODUCCIÓN

El interés por la atención como función cognitiva se ha recupera-do en los últimos años debido, en parte, a la contribución realiza-da desde la Neuropsicología. La importancia de la atención comofunción cognitiva se une a su relevancia como proceso básico,subyacente y necesario para que el resto de procesos cognitivossuperiores se desarrollen eficazmente. Las clasificaciones actua-les planteadas desde la Neuropsicología [1,2] nos muestran unafunción, que lejos de aparecer como simple, presenta una granheterogeneidad desde el punto de vista de la modalidad sensorialde procesamiento (p. ej., atención visual frente a auditiva), delgrado de dificultad de la tarea (p. ej., el número de estímulosatendidos) y de su concomitancia con otros procesos cognitivos(p. ej., memoria de trabajo) o variables externas al sujeto (p. ej.,evitar interferencias) [3,4].

En los últimos años, la atención también se ha definido como‘función cerebral superior’ [5] en relación con la proliferación deestudios de neuroimagen sobre las bases neuroanatómicas de losprocesos cognitivos. Los resultados de los estudios funcionalesde la atención han revelado que, tanto por el número de estructu-ras que participan, como por los networks implicados, las basesneuroanatómicas de la atención tampoco son simples. Entre las

regiones mencionadas con mayor frecuencia en estudios de neu-roimagen se encuentran los lóbulos frontales, el tálamo, el cíngu-lo y los ganglios basales [2,5]. También se ha aludido a la dife-renciación funcional entre varios sistemas atencionales, y a laposible existencia de un correlato neuroanatómico para cada unode ellos [1,5-7].

Una de las clasificaciones de la atención más valorada es ladiferenciación entre procesos voluntarios (controlados) o invo-luntarios (automáticos) [8]. Según Posner y Snyder [9], un pro-ceso automático es aquel que no requiere ni intencionalidad niesfuerzo consciente por parte del sujeto, y no interfiere en otrosprocesos simultáneos. La automaticidad de un proceso dependeen gran medida de la práctica, de manera que, a mayor práctica,el proceso se ejecuta con mayor velocidad. En otras palabras, unproceso automático es más rápido, y su inhibición es más dificul-tosa que la de un proceso controlado. Un proceso automático sedesencadena generalmente por estimulación externa, más quepor la actividad interna del sujeto, y ejerce un papel fundamentalal facilitar la adaptación al medio exterior. Por ello, los procesosautomáticos forman parte fundamental de las actividades cogni-tivas y no cognitivas de la vida diaria [10]. En cambio, los proce-sos voluntarios necesitan de la intencionalidad y de un esfuerzocognitivo interno muy superior por parte del sujeto; exigen foca-lizar la atención hacia los estímulos y, en general, interfieren enotros procesos cognitivos para la resolución de una situación nosobreaprendida o novedosa.

Los estudios de neuroimagen funcional han empleado dife-rentes modalidades sensoriales, si bien predominan aquellos queincorporan tareas de naturaleza visual para explorar las basesanatómicas de la atención [11-14]. La disparidad de regiones quese han relacionado con estos procesos depende en gran medida dela metodología (SPECT, PET, RMf) y de las características esti-mulares empleadas (p. ej., estímulos auditivos, verbales, exter-nos o internos al sujeto). Con el empleo de PET-H2

15O durante larealización de tareas de atención sostenida o vigilancia, tanto enla modalidad visual como en la somatosensorial, Pardo et al [11]

ORIGINAL

NEUROANATOMICAL BASES OF ATTENTION BY MEANS OF PET-15O:THE ROLE OF THE PREFRONTAL AND PARIETAL CORTEX IN CONTROLLED PROCESSES

Summary. Aim. The aim of this study was to investigate the changes in the cerebral blood flow that took place in normal subjectsduring an auditory attention paradigm which included automatic and controlled processing components. Method. Participantsconsisted in 10 normal subjects who were submitted to medical, neuropsychological and neuroimaging evaluation. PET was usedto carry out an exploration of each subject in the four experimental conditions: basal, listening to clicks (A), counting whilelistening to clicks (C+A) and counting without listening to clicks (C). Results. During the condition involving counting whilelistening to clicks (automatic processing) the subjects displayed a significant increase in the activation of the bilateral precentralconvolutions, left dorsolateral prefrontal cortex (DLPFC), left inferior and superior frontal convolutions, left supplementary motorarea and the left superior and inferior temporal convolution. During the condition involving counting without listening to clicks(controlled processing), the subjects activated the right precentral convolution, bilateral DLPFC, the right supplementary motorarea, anterior cingulate and right inferior parietal convolution. Discussion. The results obtained support the suggestion that regionssuch as the DLPFC and the inferior parietal convolution play a part in attentional tasks in which the subject is required to makean effort to carry out the controlled processing of information. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7]Key words. Attention. Cingulate. Controlled and automatic processing. Neuropsychology. Parietal lobe. PET. Prefrontal cortex.

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evidenciaron la participación de la corteza parietal superior y dela región prefrontal en ambas variedades sensoriales de atenciónen sujetos sanos. Con una tecnología de neuroimagen similar,autores como Grady et al, en 1997 [15], o Halpern et al, en 1999[16], aludieron a la notable contribución de la circunvolucióntemporal superior y de la corteza frontal durante la atención aestímulos auditivos. Por su parte, Benedict et al destacaron unaumento significativo del flujo sanguíneo cerebral (FSC) en lasregiones frontales anteriores y en el cíngulo anterior tambiéndurante la realización de tareas auditivas [17].

A pesar de las diferencias metodológicas, una revisión conjun-ta de los estudios que han empleado PET-H2

15O para medir loscambios de FSC durante la activación cerebral muestra que la ma-yoría de los autores utilizan paradigmas de atención sostenida, y a losumo, diferencian y especifican la modalidad sensorial empleada (p.ej., visual frente a auditiva) [15,16,18-21]. El análisis detenido deestos estudios y los paradigmas estimulares empleados ponen derelieve la falta de una diferenciación conceptual entre tareas de aten-ción voluntaria y automática. Por otra parte, la mayoría de estosestudios utilizan paradigmas experimentales que suponen la partici-pación simultánea de procesos atencionales y otros procesos cogni-tivos, entre ellos la memoria de trabajo, la memoria semántica, ellenguaje, el razonamiento abstracto, etc. Por ello, resulta difícilestablecer una relación directa entre la participación de las regionescorticales específicas y un esfuerzo cognitivo determinado [22].

En este estudio los autores pretendieron verificar, mediantePET-15O, los cambios en FSC ocurridos durante la realización detareas de atención automática y voluntaria con el empleo de unmodelo de estimulación auditiva. Todo ello a través de tareassimples, tanto desde el punto de vista de la naturaleza de la esti-mulación empleada como de las tareas demandadas a los sujetos.Los autores prestaron especial dedicación al diseño y selección delas tareas y a la posibilidad de aislar diferentes componentes cog-nitivos para poder controlarlos durante el análisis de tareas cog-nitivas más complejas.

SUJETOS Y MÉTODOSSujetos

Los participantes fueron 10 sujetos voluntarios sanos. Se excluyeron duranteel proceso de selección personas con antecedentes de enfermedad médicarelevante, historia de abuso de sustancias, historia personal o familiar directade enfermedad psiquiátrica o que afectase al SNC, y presencia de procesosque condicionasen una capacidad auditiva disminuida. Igualmente, se exclu-yeron sujetos cuyo rendimiento intelectual medio estimado fuese igual oinferior a 85. Los sujetos seleccionados se sometieron a un estudio médicogeneral, que incluyó evaluación psicopatológica y neuropsicológica y explo-ración mediante PET.

La muestra resultante fueron 10 sujetos diestros (preferencia manual eva-luada con el cuestionario de Annett): siete varones y tres mujeres con una edadmedia de 26 años (límites 18-37). Todos habían completado una media de 13años de estudios académicos. El coeficiente intelectual (CI) medio estimado(según el índice Barona) fue de 110. Todos los sujetos firmaron un consenti-miento informado.

Diseño experimental

El diseño del estudio consistió en la aplicación de cuatro condiciones experi-mentales a todos los sujetos. Durante cada una de las condiciones se adquiríauna imagen de PET del individuo. Las cuatro condiciones experimentales fue-ron las mismas para cada sujeto: 1. Condición basal de reposo; 2. Estimula-ción auditiva (A); 3. Contar con estimulación auditiva (C+A), y 4. Contar sinestimulación auditiva (C). La estimulación auditiva se administraba a los suje-tos bilateralmente, desde un estimulador auditivo (modelo Grass S10CTCM)a través de auriculares, y consistía en series de clics con una intensidad de 90dB y una frecuencia de 1 Hz.

Condición 1: reposo

Durante esta condición los sujetos se encontraban tumbados en una camilla.Las instrucciones que recibieron eran las de no realizar ninguna actividadfísica ni mental. Se les pedía asimismo que mantuviesen los ojos abiertos yque fijasen su mirada en el techo vacío de una habitación poco iluminada. Lainfluencia de ruido exterior u otras variables ambientales se mantuvo a unmínimo.

Condición 2: estimulación auditiva (A)

Los sujetos escuchaban los clics administrados a una frecuencia constante deuno por segundo.

Condición 3: contar con estimulación auditiva (C+A)

Los sujetos oían los clics –al igual que en la condición 1– y adicionalmentese les pedía que contasen mentalmente el número total de clics escuchados.

Condición 4: contar sin estimulación auditiva (C)

En esta ocasión, sin la ayuda externa de los clics, los sujetos debían contarmentalmente de uno en uno, a una frecuencia similar a la de la estimulaciónauditiva que habían recibido previamente.

Durante las condiciones de contar, la capacidad de los sujetos para realizaresta actividad adecuadamente fue comprobada por un examinador externo,quien, coincidiendo con el fin de la adquisición de imágenes de PET (2 min),preguntaba al sujeto el número total de clics oídos (condición 3) y de númeroscontados (condición 4). El examinador cronometraba el tiempo transcurridomientras el sujeto contaba.

PET

La PET cerebral se realizó en el Servicio de Medicina Nuclear de la ClínicaUniversitaria. La duración media del estudio fue de una hora, aunque hubooscilaciones entre 45 minutos y una hora y media. Las pruebas se llevaron acabo con un dispositivo ECAT EXAT HR+ (Siemens/CTI, Knoxville, TN),que obtiene 63 planos paralelos sobre un campo de visión de 15,2 cm.

En el procedimiento se fijó la cabeza de cada sujeto con una cinta semie-lástica que se ajustaba en cada caso. Se comprobaba la posición cefálica através de unas líneas guía de tipo láser. Durante toda la sesión de PET el sujetopermanecía en la misma posición y se pedía que evitase realizar cualquier tipode movimiento. Varios examinadores comprobaban por observación externala ausencia de movimientos. Antes de la inyección del 15O se realizó unatomografía de transmisión para cada sujeto, que duraba unos 20 minutos depromedio. Se inició la estimulación auditiva 20 segundos antes de la inyec-ción. Para la última condición, en la que no existían estímulos auditivos, sepidió al sujeto que comenzase a contar y se esperaban 20 segundos hasta lainyección del 15O. A cada sujeto se le inyectaron 10-12 mCi de H2

15O, disuel-tos en 5-7 mL de suero salino en cada condición. Cuando el recuento radio-activo alcanzaba un dintel de 100 Kcuentas/segundo, se iniciaba automática-mente la adquisición de imágenes, 20 segundos después de la inyección, y semantenía durante 60 segundos. Los datos adquiridos se reconstruyeron enmodo 3D (tabiques retirados). Las imágenes de PET de cada sujeto se centra-ron (izquierda-derecha), se alinearon verticalmente para corregir los posiblesmovimientos en el plano transversal y coronal, y se corregistraban una conotra para corregir los imperceptibles movimientos de cabeza durante la rea-lización de la PET (AIR) [23]. Se llevó a cabo un proceso de alineaciónmatemático del resto de imágenes de PET con relación a la primera explora-ción (AIR). Estos procesos permitían centrar las imágenes y orientarlas en elmismo sistema de coordenadas para su procesamiento posterior.

Análisis de los datos

El análisis estadístico de los resultados se realizó mediante el programa Sta-tistical Parametric Mapping (SPM99) [24] en MATLAB (Mathworks Inc.Sherborn, Massachusets, EE.UU.). Los volúmenes se normalizaron espacial-mente empleando la transformación lineal para corregir la variabilidad indi-vidual entre sujetos y transformaba cada cerebro al espacio de referencia delatlas de Talairach y Tournoux [25]. A continuación, se realizó un proceso defiltrado de los escáneres a 12 mm con un filtro gaussiano tridimensional, parasuprimir el ruido y minimizar los errores de la normalización al aumentar lasensibilidad de la señal. Las diferencias de actividad global para cada sujetoy entre sujetos se corrigieron mediante el procedimiento proportional sca-ling, en una base de voxel por voxel, con las cuentas globales como covariabley la actividad regional entre sujetos para cada tarea como efecto de tratamien-

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to. Se usó el proportional scaling para la comparación entre condiciones, quese estudiaron en cada sujeto. Las comparaciones de las medias para cadacondición se realizaron con el test ‘t’ en una base de voxel por voxel. Losvalores resultantes constituían un mapa cerebral de activaciones significati-vas, según el programa SPM99. El nivel de probabilidad alfa se fijó en 0,01(sin corregir para múltiples comparaciones).

RESULTADOSRendimiento cognitivo

Se administró a los sujetos una batería de pruebas neuropsicológicas paraobtener una estimación de su rendimiento en diferentes áreas cognitivas.Estas pruebas se centraron en medidas de atención, memoria de trabajo y

procesamiento auditivo, debido a la participación de estas funciones en lascondiciones experimentales del estudio. La batería incluía: el subtest dígitosde la WAIS-III, el Continuous Performance Test (CPT), el test de Stroop, eltest breve de atención (BTA), la prueba de fluidez y generación verbal CowallOral Control (FAS) y el test de clasificación de tarjetas de Wisconsin. Seadministró asimismo el subtest de vocabulario de la WAIS-III para calcularuna estimación del funcionamiento intelectual general de los sujetos median-te la fórmula del índice Barona. El CI estimado para cada uno de los sujetosfue superior a 95. Los resultados obtenidos en cada prueba se sitúan dentro delos límites normales (Tabla I).

Resultados de la PET

Para el análisis de la activación cerebral correspondiente al procesamientoauditivo se realizó una comparación entre las condiciones en las que se pro-ducía una estimulación auditiva (A y C+A) y las condiciones en las que no seproducía (es decir, reposo y C). Los resultados de la comparación revelaronniveles de activación significativos en la circunvolución temporal transversalbilateral (mayor en el hemisferio izquierdo). Se observó activación tambiénde la corteza temporal superior (AB 22), cerebelo derecho y cíngulo posterior(Figura). La tabla II presenta los valores específicos de la Z para cada regióncerebral, donde se obtuvieron cambios significativos en FSC regional (FSCr)para esta comparación y sus correspondientes coordenadas en el espacioestereotáxico y en las áreas de Brodmann.

Con objeto de analizar la activación relacionada con la tarea de contar, lascondiciones que no requerían contar los clics (es decir, reposo y A) se emplea-ron como condiciones de referencia para aquellas que sí demandaban al sujetocontar el número de estímulos auditivos (es decir, C+A y C). La tabla IIIrecoge los valores Z, las coordenadas y las áreas de Brodmann para las regio-nes donde los cambios en activación resultaron significativos. Como se apre-cia, se produjeron incrementos significativos de activación en áreas corticalesmotoras (corteza motora primaria y corteza motora suplementaria), gangliosbasales y cerebelo. También se registró una activación adicional en la cortezacingulado anterior, región frontal dorsolateral y corteza parietal inferior.

Posteriormente se compararon la condición de contar oyendo (C+A) y lacondición de oír (A), para determinar las regiones cerebrales implicadasdurante la realización de tareas que requieren un procesamiento automático.La comparación destaca niveles de activación significativos en la corteza

Tabla I. Resumen del rendimiento de los sujetos en las pruebas neuro-psicológicas.

Función cognitiva Prueba neuropsicológica Media rendimientosujetos±DE

Rendimiento Vocabulario-WAIS III 51±5,7intelectual

Atención CPT tiempo reacción 420,81±65,4

CPT índice global 3,711±4,3

Stroop-P 113,9±6,6

Stroop-C 71,70±12,9

Stroop-interferencia 2,37±5,2

BTA letras 9,4±0,52

BTA números 9±1,5

Dígitos (directo)-WAIS III 11,7±2,5

Dígitos (inverso)-WAIS III 8,4±2,7

Dígitos (total)-WAIS III 20,1±5

Trail Making Test-A 27,8±8,93(tiempo en segundos)

Trail Making Test-B 52,10±12,25(tiempo en segundos)

N total= 10.

Tabla II. Regiones cerebrales que presentan aumentos significativos deFSCr durante las condiciones que incluyen estimulación auditiva, compa-rado con las condiciones que no presentan estimulación auditiva.

Región Hemis- Área de Coordenadas Índiceferio Brodmann Talairach Z

Circunvolución temporal Izdo. 41 (–38, –28, 12) 4,26

Transversa Dcho. 41 (36, –20, 0) 3,58

C. temporal superior Izdo. 22 (–58, –42, 12) 4

36 (–26, 0, –32) 3,34

Dcho. 22 (60, –20, 8) 3,47

Cíngulo posterior Dcho. 31 (8, –46, 40) 3,8

C. parietal superior Izdo. 7 (26, –54, –72) 3,72

C. temporal media Dcho. 21 (70, -40, 4) 3,15

Cerebelo Izdo. (–26, –84, –36) 3,18

Tabla III. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo en lascondiciones que incluyen tareas de contar.

Región Hemis- Área de Coordenadas Índiceferio Brodmann Talairach Z

Área motora primaria Dcho. 4 (50, –8, 38) 5,13

6 (60, 6, 18) 4,62

Izdo. 6 (–62, 2, 20) 4,40

Putamen Dcho. (22, 14, 6) 4,73

Área motora Izdo. 6 (–8, 6, 62) 4,40suplementaria

Dcho. 6 (6, –2, 68) 4,27

Cíngulo anterior Izdo. 32 (–12, 14, 46) 4,06

Cerebelo Izdo. (–38, –68, –26) 4,26

(–48, –78, –24) 3,68

C. parietal inferior Dcho. 40 (58, –44, 50) 4,06

(50, –46, 40) 3,61

Izdo. 40 (–50, –52, 46) 3,59

Frontal dorsolateral Dcho. 10 (30, 48, 20) 4,18

Izdo. 9 (–36, 50, 26) 3,74

C. temporal inferior Izda. 20 (–78, –34, –18) 3,89

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motora bilateral (AB 4 y 6), corteza prefrontal dorsolateral (CPFDL) izquier-da (AB 10), circunvolución frontal inferior izquierda (AB 44), circunvoluciónfrontal superior izquierda (AB 6), circunvolución temporal inferior izquierda(AB 20) y temporal superior izquierda (AB 22) (Tabla IV).

En la tabla V se presentan los resultados de la comparación entre la con-dición C (contar sin estimulación auditiva) y la condición de C+A (contaroyendo), sustracción mediante la cual se pretendían identificar las regionesactivadas durante los procesos que requieren un procesamiento voluntario. Seaprecia una activación significativa de la corteza parietal inferior bilateral(AB 40, 7), CPFDL (AB 9, 10), cíngulo anterior (AB 32), ínsula y área motoraprimaria derecha (AB 4).

DISCUSIÓN

Los resultados obtenidos en este estudio confirman la participa-ción de varias regiones cerebrales en diferentes tareas de aten-ción. La participación de la región cingular en todas las condicio-nes analizadas enfatiza la contribución de esta región en tareas deatención, tanto durante tareas de carácter voluntario como auto-mático. Los resultados también sugieren la contribución diferen-cial de regiones como la corteza motora, putamen y cerebelo, poruna parte, y de la CPFDL y parietal inferior, por otra, cuando selleva a cabo un análisis independiente de tareas automáticas y detareas que exigen un esfuerzo cognitivo superior (procesamientocontrolado), respectivamente.

Procesos de atención automática

La mayor parte del conocimiento que poseemos acerca de la aten-ción auditiva se basa en estudios de potenciales provocados au-ditivos. Algunas investigaciones recientes han aplicado la meto-dología de la PET y de la RMf para estudiar las regiones cerebralesimplicadas en la atención auditiva. Los resultados de nuestroestudio, que muestran la activación significativa de las circunvo-luciones temporal superior e inferior en la condición de contar losestímulos auditivos, coinciden con los hallazgos de un estudio deatención auditiva mediante PET-H2

15O [21]. Tzourio et al, en unparadigma de estimulación auditiva similar, encontraron un in-cremento de la activación en la circunvolución temporal superior,que se extendía desde la circunvolución transversa de Heschl

hasta las secciones más posteriores del lóbulo temporal. Estoshallazgos nos llevan a concluir que en la condición de atención aestímulos auditivos se produce una mayor activación de las áreasde asociación temporales, en comparación con la escucha simplede los estímulos, en que hay un predominio de activación en elárea auditiva primaria [15,21]. El incremento de activación de lasáreas de asociación auditiva durante el proceso de atención auto-mático es compatible con la idea de que estas áreas son mássensibles al efecto atencional que el área auditiva primaria.

Procesos de atención controlada

Tanto en la condición de contar oyendo como en la de contar sin oírse produjo un aumento de activación en la CPFDL, circunvoluciónprecentral y área motora suplementaria. Sin embargo, al compararlas condiciones, observamos un predominio de activación de las tresregiones mencionadas en la condición de contar sin oír, es decir, enlos procesos en los que se requiere mayor esfuerzo atencional.

La participación de la CPFDL es mayor en nuestro estudio enlas sustracciones en las que se aislan componentes de control aten-cional (procesamiento controlado) y se requiere de la participaciónde la memoria de trabajo para recordar la frecuencia de los estímu-los. Son diversos los estudios que implican a la CPFDL en la rea-lización de tareas atencionales controladas o bajo control volunta-rio [26,27]. La función de la corteza prefrontal se ha descrito entérminos coloquiales como ‘de planificación’ o ‘regulación e inte-gración de la conducta’ [28]. Es indudable que se requiere unamayor precisión a la hora de diferenciar los componentes especí-ficos de estas funciones superiores para poder precisar la contribu-ción de la corteza prefrontal en cada una de ellas. La ejecución detareas habituales parece requerir fundamentalmente de áreas pos-teriores del cerebro, mientras que la planificación y ejecución detareas cognitivas más complejas requeriría de la interacción entrelas regiones prefrontales y las áreas cerebrales posteriores [29]. Enel momento actual se desconoce si los componentes cognitivosrelacionados con la corteza prefrontal se asientan en subregionesfrontales diferentes o si, por el contrario, se trata de propiedades deun único sistema. Los estudios de activación cognitiva junto contécnicas de neuroimagen funcional, como la PET, permiten com-

Tabla IV. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo deFSCr durante la condición de contar con estimulación auditiva (C+A),comparado con estimulación auditiva (A).

Región Hemis- Área de Coordenadas Índiceferio Brodmann Talairach Z

Área motora primaria Izdo. 6 (–54, 0, 42) 3,60

(–54, 0, 22) 3,43

Dcho. 4 (56, –2, 0) 3,54

6 (54, 2, 46) 3,40

Circunvolución temporal Izdo. 20 (–70, –36, –14) 3,52

Inferior (–58, –16, –40) 3,05

Prefrontal dorsolateral Izdo. 10 (–34, 54, 28) 3,43

C. frontal inferior Izdo. 44 (–28, 12, 24) 3,40

C. frontal superior Izdo. 6 (–14, 18, 70) 3,34

Área motora suplementaria Izdo. 6 (–4, 8, 62) 3,33

C. temporal superior Izdo. 22 (–54, 2, 0) 3,02

Tabla V. Regiones cerebrales que presentan aumento significativo de FSCrdurante la condición de contar sin oír (C), comparado con la condicióncontar oyendo (C+A).

Región Hemis- Área de Coordenadas Índiceferio Brodmann Talairach Z

Circunvolución parietal Izdo. 40 (–36, –52, 36) 3,88

7 (–34, –60, 44) 3,48

Dcho. 40 (44, –62, 46) 3,82

7 (24, –62, 40) 3,09

Frontal dorsolateral Dcho. 9 (48, 32, 26) 3,66

Izdo. 10 (–44, 56, 2) 3,04

Ínsula Dcho. (24, 16, 4) 3,66

Cíngulo anterior Izdo. 32 (–10, 22, 28) 3,54

Área motora primaria Dcho. 4 (36, –10, 40) 3,18

C. frontal inferior Dcho. 44 (54, 14, 0) 3,11

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probar estas hipótesis. Frith et al [26] encontraron un incremento deFSCr de la CPFDL en la realización de tareas que implicaban unarespuesta voluntaria por parte del sujeto, en contraposición conotras tareas en las que la respuesta podría considerarse automática,al condicionarse por un estímulo externo. Para ello, utilizaron unparadigma que incluía tanto una tarea de emisión de palabras porparte del sujeto como una tarea de repetición de las palabras que unexaminador pronunciaba en voz alta, y un segundo paradigma derespuesta motora en el que se diferenciaba entre una elección volun-taria del movimiento por parte del sujeto y una elección predetermi-nada por el examinador. Este hallazgo condujo a Frith et al [26] aproponer una asociación entre la CPFDL y determinados aspectosneuropsicológicos de la voluntariedad en la acción (willed action).

Por otra parte, la relación entre la CPFDL y la memoria detrabajo se ha descrito extensamente en estudios previos de PET[18,30,31]. El concepto de memoria de trabajo introducido porBaddeley [32] se entiende como parte de un sistema atencionalque permite almacenar información para poder llevar a cabo unaacción voluntaria. Este término tiene mucho en común con elsistema atencional supervisor propuesto posteriormente por Sha-llice [33]. En este sentido, el esfuerzo de mantener mentalmenteel recuento a un ritmo calculado –de uno por segundo–, puedeentenderse en términos de memoria de trabajo. El procesamientotemporal de los estímulos se ha relacionado en la bibliografía condiversas estructuras cerebrales, y en particular con la corteza pre-frontal. Un estudio reciente, llevado a cabo por Onoe et al [34] conMacaca mulatta, enfatiza los hallazgos de cambios de FSCr en laCPFDL, parietal inferior, ganglios basales y cíngulo, mientrasrealizaban tareas de percepción y procesamiento temporal. Laimportancia de la CPFDL también se ha puesto de manifiesto enestudios de generación aleatoria de números, a la vez que se

monitorizaba su frecuencia temporal [35].La participación de la CPFDL era máximacuando se producían variaciones en la lon-gitud del intervalo temporal que tenían quegenerar los sujetos, y se encontraron dife-rencias correlativas de activación en estaárea. El procesamiento temporal de estí-mulos se ha asociado a activación tanto enla CPFDL como en la circunvolución pa-rietal inferior, lo que sugiere una relaciónentre ambas estructuras ante el requerimien-to de una estimación temporal [36].

La activación de la circunvolución pre-central y del área motora suplementaria, con-sideradas desde un punto de vista neurofisio-lógico como áreas motoras en las condicionesde nuestro estudio y que incluían tanto la aten-ción automática como la atención voluntaria,nos plantea la existencia de un componentefuncional en estas regiones que no sea exclu-sivamente motor. La explicación más obviaante este hecho es la posibilidad de movi-mientos del sujeto durante el estudio. La apli-cación de un fijador en la cabeza para evitardesviaciones en el posicionamiento, así comola comprobación periódica, a lo largo de laexploración mediante PET, de la coinciden-cia en la localización entre las líneas guía lásery las líneas trazadas sobre el rostro del sujeto,aseguraron la ausencia de movimientos du-

rante la exploración. Además, un investigador vigilaba externamentelos posibles movimientos que se podían llevar a cabo con los dedosde las manos o cualquier otra región del cuerpo. Algunos autores hanexplicado el aumento de actividad de la corteza precentral en estudiosde atención auditiva en términos de un reflejo cortical en áreas moto-ras, premotoras y de campo visual de los movimientos, consistentesen sacadas oculares durante la estimulación auditiva [21,37]. Ade-más, otros autores como Mesulam, han considerado la circunvolu-ción precentral derecha como parte de un circuito atencional anterior,entre otras razones por la evidencia de que una lesión en la cortezaprefrontal, en el cíngulo o en la corteza precentral puede producir unsíndrome de negligencia, en particular si las lesiones se localizan enel hemisferio derecho [38]. Esta idea es coherente con la propuesta deWatson et al, quienes han definido una variante de la atención deno-minada atención motora, que consistiría en un estado mental concontenido proposicional que nos permite actuar sobre los estímulosatendidos [39], e implica la existencia de un componente mental dela atención, al elaborar un plan de acción en función de los estímulosrecibidos. Esta atención motora o intencional requeriría de la partici-pación de los sistemas premotor lateral (AB 6) y premotor medial(área motora suplementaria, cíngulo) para organizar la conducta pro-positiva [40]. La activación precentral en todas las condiciones denuestro estudio –salvo en las exclusivamente auditivas– añade evi-dencia a la posible asociación entre la circunvolución precentral y elárea motora suplementaria, y la atención asociada al hecho de contarmentalmente. Adicionalmente, la activación de regiones que clásica-mente se habían considerado como funcionalmente motoras en estu-dios de neuroimagen, al aplicar paradigmas de activación cognitiva,nos conduce a plantear la posible diversidad funcional de dichas re-giones. El área motora suplementaria se ha relacionado con la ejecu-ción de tareas que requieren de la memoria de trabajo [41]. En un

Figura. Regiones con aumento significativo de FSCr durante la condición de contar con estimulaciónauditiva, comparado con contar sin estimulación auditiva, en sujetos sanos.

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estudio reciente se ha puesto de manifiesto la implicación del áreamotora suplementaria en el proceso de atención a un estímulo senso-rial, con independencia de las características particulares del estímulo[42]. Otras áreas corticales, como la corteza premotora lateral y elsurco intraparietal anterior izquierdo, participarían junto al área mo-tora suplementaria en la atención a los estímulos sensoriales.

La participación del cíngulo, tanto en el proceso de contaroyendo como en el de contar sin oír, sugiere una estrecha relaciónentre el cíngulo y la atención sostenida, requerida en ambas tareas[2]. Sin embargo, existe una mayor activación de la región cingu-lar en aquellas tareas que implican procesamiento voluntario. Enestudios que combinan neuropsicología y neuroimagen [11,43],se ha encontrado una implicación del cíngulo en operaciones enlas que interviene la atención sostenida y selectiva [44]. La acti-vación cingular anterior durante tareas atencionales auditivas hasido documentada por Tzourio et al [21]. El estudio de Benedictet al [17] sobre atención auditiva en sujetos sanos mediante PET-H2

15O mostró igualmente un incremento de actividad en el cíngu-lo anterior. Además, se ha observado una asociación entre laactivación cingular anterior y el tiempo de reacción de los sujetos,relación que ha permitido sugerir un papel central del cínguloanterior en la velocidad de reacción en tareas sencillas que impli-can un paradigma de tiempo de reacción [45].

Otro hallazgo relevante en nuestro estudio es la activación dela circunvolución parietal inferior exclusivamente en aquellosprocesos que requerían de la atención voluntaria. En un estudiode atención auditiva mediante PET-H2

15O se encontró una activa-ción de la circunvolución parietal inferior izquierda durante lacondición de atención a los estímulos auditivos [17]. Se ha pro-puesto que las áreas prefrontales estarían vinculadas a aspectosinternos del individuo, como la motivación, mientras que la re-gión parietal posterior guardaría relación con aspectos externosdel individuo, como el ambiente [46]. Este enfoque de las relacio-nes frontoparietales [38] puede explicar cómo las alteracionesprefrontales pueden provocar un exceso de atención al mundoexterior y producirse un distanciamiento del mundo intrapsíqui-

BIBLIOGRAFÍA

co. En contraste, las lesiones parietales pueden provocar unaanulación del mundo exterior y quizás una refocalización de laatención hacia aspectos intrapsíquicos, incluso cuando están enconflicto con la realidad exterior [38]. Los estudios de neuropsi-cología y neuroimagen han enfatizado la relación entre la aten-ción, la memoria de trabajo y la corteza parietal. Se piensa que lacorteza parietal actúa coordinadamente con la corteza prefrontaly el cíngulo dentro de un circuito atencional, como se ha sugeridoen un estudio con monos [40] y en un estudio de PET en humanos[47]. Son múltiples los estudios que se refieren al cíngulo comola principal eferencia de la circunvolución parietal inferior [48-50]. En nuestro estudio encontramos la participación de la circun-volución parietal posterior bilateral en las tareas que implican unprocesamiento voluntario.

Por otra parte, se ha descrito en varios estudios de PET la parti-cipación de la corteza parietal inferior durante tareas que requeríanuna estimación temporal [51]. El estudio de Onoe et al [34] implicaa la corteza parietal inferior, CPFDL, ganglios basales y cíngulo entareas de estimación temporal, dato muy consecuente con nuestroshallazgos en la condición de procesamiento controlado.

Por lo tanto, las alteraciones en los lóbulos parietales originanuna disrupción sustancial de los mecanismos atencionales, tantoen monos como en humanos [40,47,52,53]. Por otra parte, laCPFDL y la corteza parietal posterior –que incluye tanto a lacircunvolución parietal superior como a la inferior– se conectanrecíprocamente y ambas emiten conexiones a numerosas regio-nes corticales y subcorticales similares [54].

Nuestros resultados sugieren la implicación diferencial deregiones cerebrales en tareas atencionales, en función de su natu-raleza automática o voluntaria en individuos sanos. En relacióncon estos últimos, sugerimos la participación singular de regio-nes corticales como la CPFDL, cíngulo y parietal inferior. Estasregiones podrían relacionarse entre sí y constituir una red de co-nexiones nerviosas o network funcionalmente activa en tareasque requieren la participación de los aspectos controlados o vo-luntarios de la atención en la normalidad.

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BASES NEUROANATÓMICAS DE LA ATENCIÓN

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BASES NEUROANATÓMICAS DE LA ATENCIÓNMEDIANTE PET-15O: EL PAPEL DE LA CORTEZA PREFRONTALY PARIETAL EN LOS PROCESOS VOLUNTARIOS

Resumen. Objetivo. Investigar los cambios en el flujo sanguíneocerebral ocurridos en sujetos sanos mediante PET, durante un para-digma de atención auditiva que incluye componentes automáticos yvoluntarios de procesamiento. Sujetos y métodos. Participaron 10sujetos sanos, que se sometieron a una evaluación médica, neurop-sicológica y de neuroimagen. Para cada sujeto se realizó una explo-ración de PET en las cuatro condiciones experimentales: basal, oírclics (A), contar oyendo los clics (C+A) y contar sin oír clics (C).Resultados. Durante la condición de contar oyendo los clics (proce-samiento automático), los sujetos presentaron aumento significativode la activación de las circunvoluciones precentral bilateral, cortezaprefrontal dorsolateral (CPFDL) izquierda, circunvoluciones fron-tal izquierda superior e inferior, área motora suplementaria izquier-da y circunvolución temporal izquierda superior e inferior. Durantela condición de contar sin oír los clics (procesamiento voluntario),los sujetos activaron la circunvolución precentral derecha, la CPFDLbilateral, el área motora suplementaria derecha, el cíngulo anteriory la circunvolución parietal inferior derecha. Conclusión. Los resul-tados obtenidos apoyan la contribución de regiones como la CPFDLy la circunvolución parietal inferior en tareas atencionales que re-quieren un esfuezo de procesamiento voluntario de la informaciónpor parte del sujeto. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7]Palabras clave. Atención. Cíngulo. Corteza prefrontal. Lóbulo parie-tal. Neuropsicología. PET. Procesamiento voluntario y automático.

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BASES NEUROANATÓMICAS DA ATENÇÃOPOR PET-15O: O PAPEL DO CÓRTEX PRÉ-FRONTALE PARIETAL EM PROCESSOS VOLUNTÁRIOS

Resumo. Objectivo. O objectivo do estudo é investigar as alterações nofluxo sanguíneo cerebral ocorridas em indivíduos normais, através dePET, durante um paradigma de atenção auditiva que inclui componen-tes automáticos e controlados de processamento. Sujeitos e métodos.Participaram 10 indivíduos normais, que se submeteram a uma avali-ação médica, neuropsicológica e de neuroimagem. Para cada indiví-duo realizou-se um exame de PET nas quatro condições experimentais:basal, ouvir cliques (A), contar ouvindo os cliques (C+A) e contar semouvir os cliques (C). Resultados. Durante a condição de contar ouvindoos cliques (processamento automático), os indivíduos apresentaramaumento significativo da activação das circunvoluções pré-centralbilateral, córtex pré-frontal dorsolateral (CPFDL) esquerdo, circun-voluções frontal esquerda superior e inferior, área motora suplemen-tar esquerda e circunvolução temporal esquerda superior e inferior.Durante a condição de contar sem ouvir os cliques (processamentocontrolado), os indivíduos activaram a circunvolução pré-centraldireita, CPFDL bilateral, área motora suplementar direita, cingularanterior e a circunvolução parietal inferior direita. Discussão. Osresultados obtidos apoiam o contributo de regiões como o CPFDL ea circunvolução parietal inferior em tarefas atencionais nas quais serequer do indivíduo um esforço de processamento controlado da infor-mação. [REV NEUROL 2002; 35: 501-7]Palavras chave. Atenção. Cingular. Córtex pré-frontal. Lobo parie-tal. Neuropsicologia. PET. Processamento controlado e automático.

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