Evaluación del impacto del algodón genéticamente ...€¦ · algodón de México se encuentran...

Evaluación del impacto del algodón genéticamente modificado después de 20 años de cultivo en

México VERSIÓN TRADUCIDA DEL INGLÉS (traducción de cortesía)

Martha G. Rocha-Munive, Mario Soberón, Saúl Castañeda, Esteban Niaves, Enrique Schinvar, Luis E. Eguiarte, David Mota-Sánchez, Enrique Rosales-Robles, Urbano Nava-Camberos, José L. Marinez-Carrillo, Carlos A. Blanco, Alejandra Bravo and Valeria Souza.

Departamento de EcologíaEvolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México, Departamento de Microbiología Molecular, Instituto de Biotecnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Cuernavaca, Mexico, Department of Entomology, Michigan State University, East Lansing, MI, United States, Weed Management Independent Advisor, Rio Bravo, Mexico, Facultad de Agrícultura y Zootecnia/Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Júarez del Estado de Durango, Gómez Palacio, Mexico, Dirección de Recursos Naturales, Instituto Tecnológico de Sonora, Ciudad Obregón, Mexico, Biology Department, University of New Mexico, Albuquerque, NM, United States

Durante más de 20 años, el algodón ha sido el cultivo genéticamente modificado (GM) más sembrado en México. Su cultivo ha cumplido con todos los requisitos y ha pasado por las diferentes etapas regulatorias. Durante los últimos 20 años, tanto las instituciones de investigación como las empresas de biotecnología han generado información científica y técnica sobre el cultivo de algodón transgénico en México. En este trabajo, recolectamos datos para analizar los efectos ambientales y agronómicos del uso de algodón transgénico en México. En 1996, la introducción del algodón Bt permitió reactivar este cultivo, que en años anteriores se redujo en gran medida debido a problemas de plagas, costos de producción y problemas ambientales. El algodón Bt es una herramienta ampliamente aceptada para los productores de algodón y ha demostrado ser eficiente para el control de las plagas de lepidópteros. Los beneficios económicos de su uso son variables y dependen de factores tales como los precios internacionales del algodón y otros costos asociados con sus insumos.

Hasta ahora, las estrategias de manejo utilizadas para prevenir el desarrollo de la resistencia de los insectos al algodón transgénico han sido exitosas, y no hay informes de desarrollo de resistencia de insectos al algodón Bt en México. Además, no se han observado efectos en organismos distintos. Para el algodón tolerante a los herbicidas, la prevención de la resistencia a los herbicidas también ha tenido éxito ya que a diferencia de otros países, el inicio de las malezas resistentes es aún lento, aparentemente debido a las prácticas culturales y la rotación de diferentes herbicidas. Se han logrado beneficios medioambientales con una reducción de las aplicaciones de insecticidas químicos y la posterior disminución de las poblaciones de plagas primarias, por lo que se puede explorar la inclusión de otras tecnologías, como el uso de algodón sin Bt. Sin embargo, es necesario implementar medidas de control durante el transporte de las cápsulas y la fibra para evitar la dispersión de

plantas voluntarias y el posterior flujo de genes a parientes silvestres distribuidos fuera de las áreas de cultivo de algodón transgénico. Aún es necesario implementar programas nacionales de investigación, para que los avances en biotecnología y mejoramiento vegetal puedan ser utilizados en el desarrollo de variedades de algodón adaptadas a las condiciones ambientales particulares de México y para controlar las plagas de insectos de importancia regional.

Introducción

El algodón es una de las fuentes naturales más importante de fibra, aceite y las semillas para la alimentación del ganado. Todo el algodón producido en el mundo se obtiene de cuatro especies domesticadas del género Gossypium de la familia de las malváceas. Con 18 especies, Centroamérica y Sudamérica son las regiones más ricas en especies de Gossypium a nivel mundial, siendo México uno de los países más diversos con 14 especies diferentes. El noreste de África y el suroeste de Arabia también tienen 14 especies diferentes y Australia tiene 17 especies. ( Cronquist, 1981; Fryxell, 1992; Percival et al., 1999)

Una característica sobresaliente de la domesticación del algodón es que ocurrió simultáneamente en diferentes continentes a partir de ancestros locales de algodón silvestre. Este proceso de domesticación paralela y convergente ocurrió para las especies Gossypium Hirsutum en México, G barbadense en Perú, G. arboreum en Saudan y G. herbaceum en Pakistán. En cada uno de estos cuatro casos, las propiedades únicas de la fibra de algodón útil para hacer cuerdas y textiles se notaron hace miles de años. De estas cuatro especies el G. hirsutum, comúnmente conocido como algodón mexicano o algodón highland, es el más cultivado, y representa el 90% de la producción mundial. Esto es relevante, ya que México es un importante centro de origen y domesticación de muchos otros cultivos, tales como maíz, calabaza, frijol y chiles. Actualmente en México varias especies de algodón nativas están presentes, incluyendo los parientes silvestres de G. hirsutum. Las concentraciones más altas de parientes de algodón silvestre se encuentran en la región sureste del país, el único lugar donde se encuentra el G. hirsutum como especie común en la flora nativa. (Coppens d´Eeckenbrugge and Lacape, 2014)

Antes del despliegue de la tecnología genéticamente modificada, la producción de algodón estaba asociada a altos costos ambientales, económicos y sanitarios debido a la necesidad de grandes cantidades de aplicaciones de plaguicidas. Se necesitaba una estrategia diferente para mejorar los rendimientos. Por lo tanto, los productores adoptaron la tecnología que involucraba huertas de algodón transgénico con genes insertados que confieren resistencia a las plagas de lepidópteros y a los herbicidas. (Deguine et al., 2008; Benbrook, 2012.

En México, como en otras partes del mundo, el cultivo del algodón se caracterizó por la aplicación de grandes insecticidas químicos. Por ejemplo, en la década de 1970, el cultivo de algodón requirió casi 20 aplicaciones de insecticidas químicos desde la emergencia de la planta hasta la cosecha, ya que las plantas de algodón deben protegerse del ataque de insectos desde que la planta emerge, hasta que se abren las cápsulas rentables (un período de ~ 20 semanas). A mediados del siglo XX, en el apogeo de la producción algodonera en México, la superficie de algodón que se plantó alcanzó 900000 hectáreas con 2 millones de pacas producidas por año (el término "oro blanco" se utilizó en ese momento para describir el algodón). Años más tarde, la creciente presión de plagas y las altas dosis de pesticidas dieron como resultado la evolución de la resistencia de los insectos a los insecticidas químicos. Además, las reducciones en los precios internacionales de la fibra dieron como resultado una disminución de la producción debido a costos operativos insostenibles. (Martinez-Carrillo and Diaz-Lopez, 2005; Martinez-Carrillo, 2015)

En 1996, el algodón transgénico se plantó por primera vez comercialmente en México y en otros cinco países (James, 2016), debido a la imposibilidad de cultivar algodón convencional en áreas con una fuerte presión de plagas (Terán-Vargas et al., 2005). Desde entonces, un total de 15 países han comercializado algodón GM (Argentina, Australia, Birmania, Brasil, Burkina Faso, China, Colombia, Costa Rica, Estados Unidos, India, México, Paraguay, Pakistán, Sudáfrica y Sudán). En México, el aumento en la adopción de algodón transgénico fue gradual (Martínez-Carrillo, 2005), y desde 2008 el 96% del área cultivada con algodón fue algodón GM. (Purcell et al., 2008)

Sin embargo, la superficie sembrada con algodón transgénico en México ha fluctuado, dependiendo de los precios internacionales de la fibra, los costos de los insumos y las plagas, malezas y enfermedades prevalentes. Las principales áreas de producción de algodón de México se encuentran en la región norte del país. Esta región tiene un clima árido y los productores utilizan sistemas de riego. Estas áreas de la producción de algodón no están muy cerca de áreas que contienen parientes silvestres del algodón, como lo establece la ley mexicana. (CIBIOGEM, 2018)

Los eventos de transformación o transgenes que se han autorizado en México desde 1996 confieren dos características principales, una es la tolerancia a los herbicidas y la otra es la resistencia a las plagas de lepidópteros. En el primer caso, las plantas son tolerantes a los herbicidas como el glifosato (Nida et al., 1996), el glufosinato de amonio (Blair-Kerth et al., 2001) y dicamba (Cahoon et al., 2015) que se usan para combatir malezas. En el segundo, la resistencia a las plagas de lepidópteros se debe a la inserción de genes cry de la bacteria Bacillus thuringiensis (Bt) que confiere resistencia a etapas larvarias de diferentes plagas de lepidópteros tales como Pectinophora gossypiella, Helicoverpa zea, Heliothis virescens (Benedict et al., 1993) y Spodoptera exigua (Wilson et al., 1992, James, 2016).

En México, la "Ley de Bioseguridad de Organismos Genéticamente Modificados" regula el cultivo de algodón transgénico y otros cultivos biotecnológicos paso a paso y caso por caso. Los diferentes pasos se refieren a las diferentes etapas de lanzamiento: plantaciones experimentales, piloto y comerciales. Antes de la comercial, las autoridades evalúan los resultados de las liberaciones a escala experimental y piloto (semicomercial), realizan estudios de evaluación de riesgos y examinan los resultados experimentales, así como el cumplimiento y la eficacia de las medidas de bioseguridad (DOF, 2005). Las instituciones académicas deben respaldar la investigación llevada a cabo en México. Se solicitó un total de 15 eventos de liberación de algodón GM de 2005 a 2015, en 342 expedientes [Figura 1; (CIBIOGEM, 2018)].

Los estudios de evaluación de riesgos ambientales tienen como objetivo identificar el daño potencial al medio ambiente donde se estima el nivel de riesgo, se identifican los posibles efectos negativos y se determinan las acciones necesarias para reducir los riesgos ambientales (EPA, 1998). En el caso de los riesgos ambientales asociados con la liberación de OGM agrícolas, es importante compararlos con los riesgos asociados a las prácticas agrícolas utilizadas en cultivos convencionales. Esta es la razón por la que se debe realizar un análisis "caso por caso", es decir, considerar el organismo modificado, el uso previsto, el entorno probable y las condiciones ambientales en las que se cultivará. Los estudios de evaluación de riesgos para la liberación de algodón transgénico en el caso de México incluyó una evaluación de los riesgos de flujo de genes a parientes silvestres, el posible efecto en organismos no objetivo, los riesgos de la selección de malezas resistentes a los herbicidas y la evolución de la resistencia a las proteínas Cry por parte de las plagas de insectos (SEMARNAT, 2018).

En este trabajo, presentamos un análisis actualizado de los datos disponibles desde el lanzamiento de algodón GM en 1996. Se cuestionaron dos hipótesis principales: la primera es si existe un riesgo potencial en el flujo de genes a las especies nativas, mientras que la segunda es si el uso de algodón GM en México daría como resultado una reducción en el uso de pesticidas y en mayores rendimientos.

MÉTODOS

Análisis de especies silvestres de algodón

Distribución

Para el análisis de la distribución de las especies silvestres de algodón, utilizamos la base de datos CONABIO donde se curaron y verificaron 2.238 registros (incluidas 16 especies de algodón: G. thurveri, G. armourianum, G. harknessii, G. davidsonii, G. aridum, G. raimondii, G. gossypioides, G. lobatum, G. laxum, G.trilobum, G. turneri, G. schwendimanii, G. lanceolatum, G. hirsutum, y G. barbadense; CONABIO, 2018).

Con el fin de evaluar la probabilidad de flujo de genes, se caracterizaron las regiones de cultivo de algodón y se construyó un modelo de distribución de G. hirsutum silvestre. Las características ambientales de estas regiones productoras de algodón fueron identificadas por un árbol de clasificación, utilizando como covariables de 19 capas

bioclimáticas actuales (Hijmans et al., 2005), 12 capas de radiación solar (WorldClim), pendientes del terreno e índice de robustez.

Desarrollo de un modelo de nicho ecológico

Para elaborar modelos de nichos ecológicos (ENM) de dos escenarios de algodón cultivado (sin voluntarios y con voluntarios), utilizamos una base de datos construida con 259 registros únicos de presencia de parcelas de algodón modificadas genéticamente y 17 registros de voluntarios de algodón informados por varias campañas de monitoreo voluntario llevadas a cabo en las regiones productoras de algodón. Los registros de parcelas en la región Nordeste (Tamaulipas) no estaban disponibles y no se incluyeron en el análisis.

Se descargaron diecinueve capas bioclimáticas actuales del conjunto de datos WorldClim 1.4 (Hijmans et al., 2005) y seis capas topográficas de la base de datos derivada de elevación HYDROI1k (disponible en: http://lta.cr.usgs.gov/HYDRO1K), usando una resolución de 30 arc-s (aproximadamente 1 km).

Se realizaron las ejecuciones de Maxent 3.3.3e (Phillips et al., 2006), una para cada escenario. Cada ejecución incluyó 30 réplicas utilizando el modelo logístico y una prueba aleatoria del 20% mediante bootstrap. Todos los modelos de distribución se evaluaron usando puntajes AUC (0,98 con y sin voluntarios). Los modelos se transformaron en datos binomiales, con un valor de presencia total como punto de corte para cada escenario. ( =.01 con voluntarios y 0.15 con voluntarios)

Encuestas de productores de algodón

En México, el cultivo de algodón es comúnmente administrado por el dueño de la tierra o el agricultor que lo utiliza, y un "asesor técnico; es un asesor profesional de cultivos para el control de plagas.

Con el fin de determinar la percepción de los agricultores mexicanos sobre los impactos de la plantación de algodón transgénico, se diseñó y aplicó una encuesta a 167 agricultores en 20 municipios de los principales estados productores de algodón. Los objetivos de la encuesta fueron identificar los factores asociados con el uso de algodón transgénico en México, para conocer la disposición de los agricultores a utilizar esta biotecnología y la percepción de los beneficios o problemas que han observado, para identificar cambios en los rendimientos, costos de producción, control de plagas, manejo, uso de pesticidas desde la transición del algodón convencional al GM y evaluar los efectos indirectos del uso de esta tecnología en el medio ambiente y en la salud humana. La encuesta se diseñó de acuerdo con la metodología de encuestas agrícolas con marcos de muestreo múltiples y el diseño muestral para el estudio de organizaciones rurales en México (Kish, 1990; González-Villalobos y Wallace, 1998). El margen de error

de esta encuesta fue de + o - 7.46% con un total estimado de 5.000 productores de algodón y un nivel de confianza del 95% (Survey System, 2018).

Encuestas de Asesores Técnicos

Se aplicó una encuesta a 165 asesores técnicos especializados en el manejo del algodón. Esta encuesta se basó en Shawet al. (2009), para evaluar el impacto de los cultivos GM con tolerancia al glifosato. También se agregaron preguntas relacionadas con el manejo de plagas.

El tamaño de muestra de los asesores técnicos fue: Mexicali (n = 46); Chihuahua (n = 39); y La Laguna (n = 80) (Figura 2). El margen de error de esta encuesta fue de + o - 7.5% y un nivel de confianza de 95% (Survey System, 2018).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Explorando la primera hipótesis: flujo genético de algodón cultivado (convencional o transgénico) a parientes silvestres

Dado que México es un centro de origen y diversificación de G. hirsutum, una de las principales preocupaciones medioambientales de la liberación de algodón transgénico

fue la posibilidad del flujo de transgenes a las poblaciones nativas de algodón (Ellstrand, 2002, 2012; Ellstrand et al., 2013).

En México existe un amplio rango de variedades de algodón G. hirsutum que van desde silvestres, salvajes y domesticadas localmente hasta variedades mejoradas, por lo tanto existe la posibilidad de que ocurra un flujo de genes si coexisten en la misma área. Para evaluar tal riesgo, es necesario conocer los patrones de distribución geográfica de las diferentes variedades, y también los mecanismos de dispersión de la especie. La distribución geográfica de las poblaciones silvestres y el algodón cultivado fue tomada en cuenta en la evaluación de riesgos y la separación geográfica constituye una de las condiciones en México para la liberación de algodón transgénico en el medio ambiente y antes de la siembra se realizaron visitas de campo para identificar la posible presencia de parientes silvestres de algodón (BCH, 2018; SAGARPA, 2018).

La superposición geográfica entre la distribución de especies nativas y la región en la cual se siembra actualmente el algodón transgénico es mínima, según los registros de la "Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad" (CONABIO, 2018). Las regiones delimitadas de cultivo de algodón GM corresponden a regiones semiáridas (Figura 2, puntos rojos) que no se solapan geográficamente con el área de zonas climáticas adecuadas de G. hirsutum silvestre. Sin embargo, están cerca de la región de La Laguna (Figura 2). Pocas regiones de algodón GM no se incluyeron en el análisis debido a problemas de seguridad o restricciones en el soporte técnico (es decir, al norte de Tamaulipas, Valles de Yaqui, y Mayo, y Planicie Huasteca), todos ellos coincidieron con las zonas de idoneidad climática de G. hirsutum. Sin embargo, de acuerdo con la Estadística Nacional (INEGI, 2012), Tamaulipas es el estado con menos producción de algodón en el país y el valle del Yaqui, así como la Planicie Huasteca ni siquiera están en las estadísticas de producción de algodón.

Para que ocurra el flujo de genes a través del polen, no solo se requiere que las plantas coexistan en la misma área y que sean compatibles, sino también que los polen que contienen transgenes se dispersen a través de polinizadores. En el caso del algodón, la tasa de polinización cruzada (la probabilidad de que una planta sea polinizada con polen de otra planta) es del 10% o menos, ya que el 90% de las plantas resultó de la autopolinización (Meredith y Bridge, 1973; Llewellyn y Fitt, 1996; Sen et al., 2004; Van Deynze et al., 2005; Zhang et al., 2005). También se informó que, en casos donde ocurre la polinización cruzada por abejas, disminuye significativamente con la distancia entre las plantas. La alta probabilidad de polinización cruzada ocurre solo cuando las plantas se encuentran cerca (Umbeck et al., 1991, Yan et al., 2015). Además, la tasa de polinización cruzada depende, en gran medida, de las condiciones climáticas y ecológicas, por ejemplo, los patrones de actividad y abundancia de las especies de insectos que llevan a cabo la polinización y el flujo de polen (Llewellyn et al., 2007).

Sin embargo, en nuestro estudio observamos que el riesgo más inminente de flujo de genes no es el polen, sino las semillas derramadas durante el transporte. Las semillas de algodón se pueden dispersar de manera eficiente por el viento o el agua. Durante varias visitas de campo a las áreas de producciones de algodón, se observó que hay un control muy estricto y medidas de bioseguridad durante el movimiento de las semillas de algodón GM desde las compañías de semillas hasta los campos. Las semillas GM llegan en paquetes cerrados y vehículos cerrados. Sin embargo, después de la cosecha, dichos controles se relajaron y las semillas se transportaron a las desmotadoras en vehículos abiertos que derraman semillas en las carreteras. Las plantas voluntarias pueden crecer a partir de semillas derramadas y se han observado en el borde de las carreteras. Las autoridades de sanidad y las compañías de semillas están a cargo de eliminar las plantas voluntarias, pero siempre es posible evitar las fugas.

De los dos escenarios de algodón cultivado (sin voluntarios y con voluntarios), elaboramos un ENM como se describe en Métodos. La Figura 3 muestra el Análisis de Componentes Principales (PCA) de las condiciones ambientales de los registros algodoneros analizados (silvestre, GM y voluntario). Se puede ver que las condiciones en las que se planta el algodón modificado genéticamente (puntos azules) son muy restrictivas y las condiciones son claramente diferenciables del resto de las especies de algodón (silvestres en negro, gris y colores). Sin embargo, la presencia de voluntarios GM (puntos rojos) en ambientes diferentes a las regiones de cultivo GM demuestra la plasticidad ambiental del algodón transgénico y amplía el componente ambiental del nicho de algodón transgénico hacia el espacio ambiental ocupado por las especies silvestres. En la Figura 4 mostramos la distribución potencial de GM y algodón silvestre. De acuerdo con los modelos que describen los dos posibles escenarios (sin y con voluntarios), esta figura muestra que la presencia de voluntarios amplía significativamente el nicho de algodón GM en su componente geográfico (Figura 4).

Es importante mencionar que Wesgier et al. (2011) informaron la existencia de flujo de genes a largas distancias entre poblaciones cultivadas y silvestres de G. hirsutum, mediante la identificación de proteínas recombinantes en poblaciones silvestres de algodón. Estos autores propusieron que el flujo de genes podría ser posible a través de la dispersión de semillas (Wegier et al., 2011). Por lo tanto, es necesario realizar un seguimiento de la monitorización de poblaciones híbridas e implementar métodos sensibles tales como RT-PCR y PCR digital para evaluar en detalle los cambios en las frecuencias transgénicas en estas poblaciones (Holst-Jensen, 2009; Fraiture et al., 2015, Randhawa et al., 2016)

¿Qué piensan las personas que trabajan con algodón GM en México?

Encuestas de productores de algodón

En general, los agricultores señalaron que el uso de algodón GM dio como resultado un mejor control y un manejo más fácil de las plagas. Además, se mencionaron generalmente mayores rendimientos de algodón transgénico. Las razones para detener

la siembra de semilla convencional sin Bt incluyen la dificultad para controlar las plagas y los altos costos de los insecticidas.

De acuerdo con la opinión de los agricultores, el algodón transgénico mostró rendimientos más altos y requirió menos uso de insecticidas y manejo de cultivos. Sin embargo, según las opiniones de los agricultores, las semillas de algodón GM son costosas y el uso de herbicidas es más alto. Además, los agricultores estuvieron de acuerdo en que los rendimientos más altos de algodón modificado genéticamente se deben a una mejor calidad de las semillas y condiciones climáticas favorables.

El algodón se siembra en las zonas áridas del norte de México, donde las condiciones climáticas adversas son frecuentes, incluida la falta de agua, las temperaturas extremas, la sequía y las heladas. Los gastos tales como equipos especiales de siembra, riego y fertilizantes resultan en altos costos de producción. Además, un aumento en los precios de las semillas, la maquinaria y los combustibles en los últimos años exacerbó los costos de producción.

Los altos costos de operación y las fluctuaciones en los precios internacionales de las fibras provocaron una gran fluctuación en el área total de algodón sembrada. Por ejemplo, en 2016, el área total de algodón en México se redujo a 104,000 ha, debido a la disminución de los precios internacionales y al aumento en los costos de los insumos. Sin embargo, el área de algodón se duplicó a 210,000 ha en 2017 debido a un aumento en los precios internacionales de fibra. La disminución en los precios de los granos podría ser otro factor importante que favorezca el cultivo de algodón para algunos agricultores.

A pesar del costo de producción, el 80% de los agricultores están muy satisfechos con el uso de las variedades GM, ya que las plagas de lepidópteros están controladas y se obtiene un control excelente de las malas hierbas. El 11% restante de los agricultores está moderadamente satisfecho y el 9% no está satisfecho. El diez por ciento de los agricultores consideró que el algodón transgénico no es rentable.

Curiosamente, el 40% de los agricultores estaría dispuesto a plantar semillas convencionales si estuvieran disponibles en México (las semillas convencionales no se producen ahora en México), ya que estos agricultores suponen que esas semillas costarán menos. Además, debido a las poblaciones actuales de plagas observadas en los últimos años, consideraron que las plagas actuales no están necesariamente controladas por variedades GM.

Desde el punto de vista de los efectos en la salud humana, los agricultores tienen una percepción positiva sobre la adopción del algodón transgénico. Ellos creen que los casos de intoxicación debido a la exposición a pesticidas químicos se han reducido con la adopción del algodón transgénico. Reportaron menos casos de intoxicación debido a un menor uso de insecticidas químicos (Nava-Camberos et al., unpublished results).

Encuestas a los Asesores Técnicos

Con el fin de analizar los cambios en el manejo de plagas y malezas después de la adopción del algodón GM, se aplicó una encuesta a 165 asesores técnicos especializados en la gestión del algodón.

Con respecto al manejo de malezas y herbicidas, las respuestas de los técnicos indicaron que el glifosato se aplica prácticamente en toda el área de cultivo de algodón en México al menos una vez durante el ciclo de producción. Las principales especies de malezas asociadas con el algodón son las enredaderas de campo Convolvulus arvensis L., las glorietas anuales Ipomoea hederacea Jacq. e Ipomoea purpurea (L.) Roth, amaranto palmer Amaranthus palmeri S. Wats, johnsongrass Sorghum halepense (L.) Pers. y varios pastos anuales, principalmente barnyardgrass Echinochloa colona (L.) Link.

Según estas encuestas, el manejo de malezas en el algodón en México generalmente consiste en la aplicación de glifosato que se complementa con la labranza profunda para la preparación del suelo y el cultivo en hileras en más del 90% de la superficie de algodón. La aplicación de otros herbicidas además del glifosato en la pre siembra y la pre emergencia se realiza en aproximadamente el 21% del área donde la trifluralina representa el herbicida más utilizado en las primeras aplicaciones.

Los técnicos indicaron que los problemas asociados con el manejo de malezas se redujeron en Mexicali y La Laguna, pero aumentaron en el estado de Chihuahua, donde el control de malezas con glifosato se calificó como bajo. Sesenta y dos por ciento de los técnicos indicaron que han observado cambios en la respuesta de las malezas al glifosato. Esta respuesta de las malezas implica la necesidad de un aumento de dosis de herbicidas para tener un control efectivo en las malezas más difíciles. Sin embargo, el 85% de los técnicos están llevando a cabo prácticas de manejo para evitar la selección de malezas resistentes al glifosato, centrándose principalmente en el cultivo en hileras, el deshierbe manual y la rotación de cultivos.

Antes del uso del algodón Bt, el complejo de Lepidoptera (P. gossypiella, H. zea, H. virescens y S. exigua) comprendía la mayoría (aproximadamente el 60%) de las plagas informadas totales; seguido de insectos chupadores (mosca blanca, Chlorochroa ligata y Lygus, aproximadamente 20%). La lista de insectos reportada se presenta en la Tabla 1, donde se observa esta caída drástica en los conteos de lepidópteros, mientras que otros insectos como áfidos, ácaros, gorgojos, trips y moscas blancas aumentaron en los conteos por parte de los técnicos. Los técnicos consideran que la presión del complejo Lepidoptera era muy alta antes del uso de algodón GM y ahora se ha reducido efectivamente.

Después de 20 años de usar algodón Bt, los asesores técnicos entrevistados han observado cambios drásticos en la composición de las especies de plagas de insectos. Actualmente, los más importantes son Anthonomus grandis, C. ligata, Bemisia tabaci, varias especies de insectos chupadores y trips. El complejo Lepidoptera representó solo hasta el 5% de las plagas informadas (mencionadas por 0, 0, 0 y 5% de los asesores técnicos en Mexicali, Sonora, La Laguna y Chihuahua, respectivamente), mientras que las plagas de insectos chupadores comprendieron alrededor del 73% (60, 60, 80 y 95% de la encuesta en Sonora, La Laguna, Chihuahua y Mexicali, respectivamente). Debido a las diferencias ambientales en las regiones productoras de algodón de México, es difícil clasificar la importancia general de las pesquerías. Por ejemplo, las moscas blancas son de importancia primaria en Mexicali, Sonora y La Laguna, pero en Chihuahua, se considera una plaga secundaria. Conchuela (C. ligata) todavía se considera la plaga principal en La Laguna y Chihuahua, pero no es una preocupación en Mexicali y Sonora. A. grandis una vez una plaga amenazadora en todo México, actualmente solo es importante en La Laguna y Sonora, pero en Mexicali y Chihuahua esta plaga está erradicada. Esta erradicación se debe al programa conjunto de erradicación de A. grandis México-EE. UU. Después de usar algodón Bt, P. gossypiella, H. virescens y Bucculatrix thurberiella ahora tienen niveles de población muy bajos en las diferentes regiones algodoneras. H. zea y S. exigua se consideran actualmente plagas de importancia secundaria en todas las áreas de algodón (Tabla 1).

Con respecto al número total de aplicaciones de insecticidas, los técnicos informaron una disminución significativa debido al uso de algodón transgénico. Debido a la efectividad del algodón Bt y su alta tasa de adopción en la mayoría de las áreas de cultivo, en Chihuahua y La Laguna los aerosoles de insecticidas sintéticos se han reducido a 3.5 y 5.0 aplicaciones, respectivamente, de las 12 aplicaciones anteriores utilizadas en una temporada de cultivo. Sin embargo, en otras regiones como Mexicali y Sonora que mostraron una alta presión de plagas que no son atacadas por el algodón Bt (moscas blancas, chinches Lygus y gorgojos de las cápsulas) las aplicaciones de insecticida aún son altas.

Explorando la Segunda La Hipótesis:

Efectos e Impactos del Cultivo de Algodón GM en México

Diferentes líneas de evidencia indicaron que el uso de algodón transgénico ha contribuido a reducir el número de aplicaciones de insecticidas necesarias para lograr un control adecuado de las plagas de lepidópteros en las regiones algodoneras de México. El algodón es uno de los cultivos en los que se aplica la mayor cantidad de plaguicidas en el mundo, por lo que la alternativa de usar algodón Bt representa una ventaja desde el punto de vista ambiental (Abedullah et al., 2015). Se sabe que el uso de pesticidas puede tener un impacto negativo en la calidad del agua y el suelo, la salud humana, las

especies acuáticas y los insectos benéficos y otros organismos (Boatman et al., 2004; Arias-Estevez et al., 2008; Athukorala et al., 2012).

Según la mayoría de los agricultores, el algodón transgénico en México, a pesar de sus costos, sigue siendo económicamente rentable y es una de las principales fuentes de ingresos en los municipios donde se planta. En esos lugares, el algodón transgénico parece garantizar la producción y prevenir las pérdidas de plagas de insectos lepidópteros, al tiempo que reduce los costos y las actividades laborales, así como el uso de vehículos para rociar pesticidas (Skevas et al., 2013). El impacto en el rendimiento de los cultivos también ha sido significativo ya que en Chihuahua, La Laguna y Mexicali los incrementos de rendimiento son 1.8, 2.4 y 3.7 pacas por ha, respectivamente, lo que equivale a incrementos de $ 8,700, $ 11,500 y $ 17,700 pesos mexicanos por ha. .

Es difícil ilustrar los avances agronómicos que la industria algodonera ha experimentado en las últimas décadas sin incluir también factores como la mejora de las semillas, el mejor uso del agua y los fertilizantes. Grandes efectos son el resultado de una mejor capacitación de los técnicos agrícolas y campañas gubernamentales para la salud de los cultivos. La erradicación de plagas es un beneficio adicional de esta tecnología. Por ejemplo, desde 2007 no ha sido necesario aplicar insecticidas contra P. gossypiella en Chihuahua. Se calcula que el programa de erradicación de P. gossypiella resultó en 1.7

millones de litros menos de productos químicos que ahorraron más de 207 millones de pesos mexicanos para los productores de algodón (CESAVECH, 2015).

Pocos estudios han analizado el efecto sobre la salud humana y el medio ambiente del algodón transgénico. La adopción de algodón Bt redujo la intoxicación aguda por plaguicidas en los agricultores de China y la India (Hossain et al., 2004; Kouser y Qaim, 2011). Los compuestos presentes en los pesticidas utilizados en los cultivos convencionales tienden a acumularse en los tejidos humanos y son muy peligrosos para los trabajadores si no se utiliza el equipo de seguridad apropiado.

Como se mencionó anteriormente, diferentes datos y nuestras encuestas indican que la intensidad con la que se usaron los pesticidas antes del algodón transgénico fue muy alta. El intenso uso de insecticidas de amplio espectro en el algodón convencional fue altamente tóxico, ya que estos compuestos afectan a muchos tipos de animales, incluidos los humanos, y suelen tener una gran permanencia en el campo, afectando las cadenas alimenticias de depredadores, parasitoides e insectos polinizadores.

Aspectos ecológicos y evolutivos del algodón GM

Efecto del algodón Bt en insectos no objetivo

Los cultivos anuales, como el algodón, requieren una temporada de campo de 6 a 7 meses e implican el manejo intensivo de malezas y plagas de insectos. Las toxinas Cry producidas por Bt que se expresan en diferentes eventos de algodón (algodón Bt) son específicas para insectos del orden Lepidoptera. Estas toxinas son activas contra plagas comunes del algodón como P. gossypiella, H. zea, H. virescens y S. exigua. Por lo tanto, el control de otras plagas de diferentes órdenes de insectos que atacan al algodón, como el coleóptero A. grandis, o el hemíptero B. tabaci u otras plagas de insectos aún requieren aplicaciones de insecticidas sintéticos.

Es importante señalar que los insecticidas formulados a base de Bt se utilizan en el manejo integrado de plagas (MIP) y la agricultura orgánica debido a su alta especificidad. Bt también está integrado en el manejo de plagas, debido a su naturaleza biodegradable y su capacidad para controlar plagas específicas, que carece de impacto en organismos no objetivo como las abejas, avispas parasitoides, lombrices de tierra, insectos verdaderos beneficiosos, o escarabajos depredadores, que no poseen un sitio objetivo activo (o receptor) donde la proteína Bt puede interactuar (Pardo-López et al., 2013). Los resultados de numerosos estudios con toxinas Bt muestran que cuando los organismos no objetivo están expuestos a toxinas Bt en cantidades similares, o más altas que las producidas por los cultivos Bt, no se ven afectados (Zwahlen et al., 2003; Ferry et al. , 2005; Lu et al., 2010; Schuler et al., 2013). Entre los estudios más detallados se encuentran aquellos en los que una plaga (por ejemplo, un áfido, ácaro o gusano) se alimenta con algodón Bt y, en consecuencia, es consumida o parasitada por un

depredador / parasitoide sin ningún efecto sobre el insecto no objetivo (Zwahlen et al. al., 2003; Ferry et al., 2005; Lu et al., 2010; Schuler et al., 2013).

Debido a la alta efectividad del algodón Bt contra las plagas de lepidópteros más importantes, el daño inducido por este complejo de Lepidoptera en el algodón Bt es sustancialmente menor, o inexistente, en comparación con el daño que producían en el algodón convencional si no estaban controlados por insecticidas químicos. Sin embargo, la reducción de las plagas de lepidópteros en el algodón Bt puede dar como resultado un aumento de otras plagas del algodón que no están controladas por el algodón Bt. Este fenómeno se ha observado en todo el mundo (Wang et al., 2006, 2009; Zhaoet al., 2011), lo que sugiere que las plagas secundarias pueden ocupar los recursos utilizados previamente por los insectos lepidópteros. Sin embargo, también se informó que el menor uso de insecticidas químicos promueve el aumento de enemigos naturales que puede disminuir las poblaciones de otras plagas no objetivo (Tianetal., 2015).

Este aumento de las plagas secundarias aparentemente se ha interpretado erróneamente como un efecto no deseado del algodón Bt (Wangetal., 2008; Li et al., 2011; Zhaoet al., 2011). Sin embargo, los granjeros generalmente controlan los brotes de plagas secundarias con insecticidas de amplio espectro. Esta práctica, aunque efectiva contra los insectos objetivo, también mata organismos beneficiosos.

También se ha demostrado que las poblaciones de organismos no objetivo pueden fluctuar en los campos de algodón convencionales en comparación con los del algodón Bt, ya que la densidad de una plaga puede tener consecuencias en la abundancia de depredadores y parasitoides (Romeis et al., 2006). Las aplicaciones reducidas de los plaguicidas de amplio espectro pueden favorecer el aumento de poblaciones de insectos beneficiosos. Sin embargo, un menor número de huevos y larvas de lepidópteros en el algodón Bt puede afectar la disponibilidad de alimentos y huéspedes de enemigos naturales. Dado que la gran mayoría de estos agentes de control biológico tienen dietas amplias, la disminución de los huevos y las larvas de insectos lepidópteros afecta a sus poblaciones solo temporalmente (Theiling y Croft, 1988; Bradbury y Coats, 1989; Pisa et al., 2015).

Teniendo en cuenta la controversia actual sobre el impacto ambiental del algodón Bt y particularmente la escasa información sobre sus efectos sobre la diversidad de los insectos no objetivo bajo condiciones mexicanas, se realizó un estudio comparando poblaciones de artrópodos en algodón no Bt y Bt en los estados de Durango y Coahuila (conocido como "La Laguna"; Nava-Camberos et al., unpublished results). Las plagas objetivo clave H. zea y S, exigua solo fueron abundantes en el algodón no Bt, mientras que no se encontraron diferencias en la composición y abundancia de las especies de artrópodos en general entre las áreas convencionales y de algodón Bt. Entre ellos, los insectos de tres órdenes (Hemiptera, Thysanoptera y Diptera) y tres familias

(Aleyrodidae, Anthocoridae y Thripidae) fueron los más abundantes. A nivel trófico, el número total de insectos entomófagos y fitófagos fue similar en ambos tipos de algodón. Sin embargo, el algodón no Bt presentó un índice de diversidad reducido, después de varias aplicaciones de insecticidas (Nava-Camberos et al., Resultados no publicados).

Evolución de la resistencia en insectos

Uno de los riesgos económicos más importantes de los cultivos genéticamente modificados es la evolución de la resistencia a las proteínas Cry por los insectos (Tabashnik et al., 2008) y los herbicidas por las malezas (Powles, 2008; Heap, 2018). En el caso de los cultivos Bt, la evolución de la resistencia a estos cultivos ya ha sido reportada en diferentes partes del mundo en maíz Bt y algodón Bt que expresan una sola proteína Cry (Tabashnik et al., 2008, 2013) o dos proteínas Cry (Jurat-Fuentes et al., 2003), aunque no ha habido informes de dicha resistencia en México (Tamez, 2010; Aguilar-Medel et al., 2017; Mota-Sánchez y Wise, 2018).

Una estrategia para retrasar la evolución de la resistencia es el despliegue de "refugios; que consisten en parcelas con plantas que no son Bt cerca de cultivos GM (Georghiou y Taylor, 1977; Gould, 1998). Para que la estrategia de refugio sea efectiva, la resistencia a los insectos debe ser recesiva (Carriere et al., 2010). Esto significa que un insecto resistente debe llevar dos copias del alelo resistente. Los individuos heterocigotos con solo una copia del alelo recesivo son sensibles a una toxina Cry presente en el algodón Bt, y solo los individuos homocigotos que portan dos copias de los alelos resistentes sobreviven en las plantas Bt. Por lo tanto, el refugio tiene el propósito de mantener una población sana de insectos susceptibles. La idea es que cuando los insectos susceptibles homocigotos del refugio se apareen con unos resistentes del campo Bt, su progenie será heterocigota, lo que significa que tendrán un alelo susceptible y un alelo resistente. Si esto ocurre de manera efectiva en los campos, la población de plagas seguirá siendo sensible a la toxina Cry expresada en el cultivo Bt (Andow y Alstad, 1998).

Sin embargo, si dos insectos heterocigóticos se aparean, ¼ de su progenie será resistente. Por esta razón, se sugirió que, además de la estrategia de refugio, el apilamiento de dos o más genes cry que tienen diferentes modos de acción sea utilizado ampliamente para retrasar la evolución de la resistencia a los cultivos Bt. Por ejemplo, el evento MON-88913-8 X MON-15985-7 apilado expresa las toxinas CrylAc y Cry2Ab, que se ha demostrado que tienen un modo diferente de acción, ya que reconocen receptores proteínicos distintos en las entrañas de las mismas larvas sensibles (Caccia et al., 2010). La consecuencia de que Cryl Ac y Cry2Ab reconocen proteínas diferentes en las plagas objetivo, reduce en gran medida la probabilidad de tener una plaga con doble mutación (Caccia et al., 2010).

El programa de erradicación de P. gossypiella implementado en los Estados Unidos y México desde 2002 estableció el uso de toxinas Cry junto con otras estrategias de

control. La adopción de algodón Bt con toxinas duales por parte de los agricultores locales dio como resultado la dramática disminución de este insecto y su prácticamente erradicación en la región norte de México (SAGARPA, 2012, 2016; Martínez-Carrillo, 2015).

Sin embargo, la plaga secundaria de lepidópteros, S. exigua, muestra baja susceptibilidad a las toxinas CrylA y Cry2A, y recientemente está causando daños significativos al cultivo de algodón Bt en México. Para superar este problema, se podría implementar un nuevo evento apilado que contenga el gen vip3Aa más cry1A y cry2Ab (Kurtz et al., 2007; Carriere et al., 2015). Vip3A es una proteína Bt altamente efectiva que exhibe alta toxicidad contra S. exigua, y tiene un mecanismo de acción diferente que las proteínas Cry, por lo que estos nuevos eventos piramidales que expresan también Vip3A podrían controlar eficazmente a S. exigua (Lee et al., 2003; Chakroun et al., 2016). Por lo tanto, esta nueva variedad apilada de algodón Bt tiene un espectro de control más amplio que los anteriores, y será muy útil en el manejo de la resistencia a los insecticidas. Sin embargo, debido al alto uso del algodón Bt en el continente americano, no se puede descartar la eventual evolución de la resistencia, incluso a los eventos recientemente apilados. Por lo tanto, es necesario seguir buscando nuevas proteínas insecticidas con diferentes modos de acción y alta eficacia contra diferentes plagas de algodón.

Evolución de la resistencia en malezas

Respecto a la resistencia a herbicidas, los primeros eventos algodoneros utilizados en México y en otros lugares contenían genes de resistencia al glifosato, lo que ocasionó un uso intensivo de este herbicida en campos de algodón GM en áreas muy extensas del planeta, con la consecuencia de la evolución de la resistencia al glifosato de una diversidad de malezas (Powles, 2008). Actualmente, hay 40 especies de malezas que ya son resistentes al glifosato (Heap, 2018). Por esta razón, se recomienda el uso de algodón GM resistente a herbicidas alternativos con diferentes mecanismos de acción y otras prácticas integradas de manejo de malezas que permitan un control efectivo de las malezas, evitando la evolución de la resistencia a los herbicidas.

Es interesante que en México no hay informes de malezas resistentes a los herbicidas utilizados en algodón GM (SENASICA, 2016; Heap, 2018). Esto puede deberse al hecho de que los productores de algodón mexicanos comúnmente utilizan la labranza convencional y el cultivo en hileras. La adopción de sistemas de labranza cero en cultivos transgénicos resistentes a los herbicidas parece ser parte del problema de la evolución de malezas resistentes a los herbicidas en países como Estados Unidos, Brasil y Argentina (Powles, 2008). Para hacer frente a este problema, se ha solicitado en todo el mundo lanzar eventos que tengan más de un gen de resistencia a diferentes herbicidas, como el glufosinato de amonio y el glifosato o el glifosato y dicamba.

Por lo tanto, en México, la labranza profunda junto con la eliminación manual de malezas tempranas, cultivos en hileras y rotación de cultivos aparentemente han retrasado la aparición de malezas resistentes al glifosato a pesar del hecho de que la tecnología de algodón GM ha sido adoptada por más de 15 años ( CIBIOGEM, 2018). Por el contrario, en los Estados Unidos, el primer caso de Palmer amaranto A. Palmeri resistente al glifosato se informó en 2005 (Culpepper et al., 2006), solo 8 años después de que se adoptara esta tecnología (Norswhorty et al., 2016).

CONCLUSIONES, RECOMENDACIONES Y PERSPECTIVAS

G. hirsutum es una especie nativa en México, de la cual se han desarrollado varios cultivares GM altamente eficientes para la producción de algodón en todo el mundo, y algunos de ellos ahora se usan en la región norte de México.

El algodón tetraploide G. hirsutum tiene un genoma relativamente grande y divergió de sus antepasados diploides hace varios millones de años (Shan et al., 2016). Debido a la distribución y composición cromosómica de esta especie, se espera que exista un bajo riesgo de introgresión o mezcla con otras especies diploides silvestres de México por el flujo de polen, pero las semillas representan un riesgo importante. Sin embargo, aún es posible que se produzca la mezcla de algodón GM con poblaciones silvestres de la misma especie u otra especie tetraploide. También es posible que el efecto de esta introgresión se diluya en la naturaleza mediante procesos como el impulso meiótico o la falta de presión selectiva para mantener los genes GM en comunidades complejas y si el costo de los genes GM es costoso de transportar y expresar. Sin embargo, se requerirán experimentos directos para seguir las plantas introgresadas durante varias generaciones en el campo. Además, dada la posibilidad de que la introgresión sea un riesgo potencial, se deben mantener programas de monitoreo cuidadosos para los transgenes, en particular enfocándose en el destino y la dispersión de las semillas debido a los derrames que ocurren durante el transporte de los campos a las ginebras.

Necesitamos estudios socioeconómicos detallados, así como estudios epidemiológicos sobre la salud de los productores de algodón mexicanos, ya que hoy en día no hay datos suficientes para concluir sobre esos aspectos.

Hasta ahora no se han reportado casos de resistencia a malezas para glifosato asociado con algodón en México (Heap, 2018). Sin embargo, se recomienda enfáticamente fomentar el uso de prácticas de manejo apropiadas y herbicidas alternativos con diferentes mecanismos de acción para retrasar la evolución de la resistencia al glifosato (Devine et al., 1992). En casos de resistencia, debe evitarse el uso de semillas GM-glifosato resistentes ya que existe un mayor peligro de aumentar las poblaciones de especies de malezas resistentes al glifosato. Esto ya ha ocurrido en los Estados Unidos, donde las malezas como Palmer amaranto, Johnson grass y barnyard grass son ahora resistentes.

Se sabe que el uso de herbicidas con dos o más modos de acción demora significativamente la evolución de la resistencia a los herbicidas (Neve et al., 2011). Además, es necesario continuar integrando el uso de herbicidas con otras prácticas de manejo, como la labranza profunda, el cultivo en hileras y la rotación de cultivos para diversificar el manejo de malezas y disminución de la presión de selección para la resistencia a herbicidas.

El impacto del algodón Bt en el uso de insecticidas químicos ha sido significativo. Desde su introducción hace 20 años, ha habido una disminución en el uso de insecticidas químicos, pero los datos varían entre las regiones debido a las diferencias en las condiciones ecológicas y de manejo, la diferente composición de plagas y otras plagas no objetivo. La evolución de la resistencia en las plagas objetivo no puede descartarse, incluso a pesar del uso adecuado de refugios.

La reducción en el número de aplicaciones varía desde una aplicación en Sonora y Mexicali, hasta casi cinco aplicaciones de insecticida químico por ciclo de cultivo en La Laguna. Además, es importante que los insecticidas químicos que se utilizan actualmente para controlar el complejo de plagas tengan, en promedio, un impacto ambiental menor que los que se usaron hace un par de décadas.

A pesar de las buenas noticias, es necesario que los agricultores y los técnicos de algodón sigan participando en la detección de una posible pérdida de eficacia del algodón Bt contra las plagas objetivo. También es muy importante mantener la participación activa de los agricultores y técnicos para la prevención de la evolución de la resistencia, particularmente en la implementación adecuada de las áreas de refugio.

En el futuro, la integración de varias tácticas de manejo de plagas será importante, como el control cultural mediante la destrucción de residuos de cultivos y el control biológico mediante el uso de enemigos naturales (entomopatógenos, depredadores y parasitoides). El monitoreo de la resistencia a los insectos a las toxinas Cry expresadas por los cultivares aprobados y los que están previstos para su introducción en el mercado mexicano debe continuar. El apoyo federal para los productores de algodón se considera crucial para continuar con el Programa Binacional (México-EE. UU.) Para la erradicación de P. gossypiella y A. grandis, en varias regiones para declarar más zonas libres en un corto plazo.

El cambio en la composición de las plagas de insectos primarios y la creciente posibilidad del desarrollo de malezas resistentes al glifosato, sugieren la urgente necesidad de desarrollar nuevas herramientas biotecnológicas para satisfacer las necesidades nacionales. Las políticas dirigidas a la financiación federal para la investigación científica en México, así como un programa nacional de producción de semillas también deben ser fuertemente alentadas. Actualmente, México cuenta con las capacidades humanas y científicas y se necesita un financiamiento constante de los objetivos a largo plazo

dirigidos a una agricultura más sostenible. Esto es particularmente importante debido a la falta de posibilidades para los productores, ya que no existe una política nacional para la producción de semillas, lo que pone en riesgo no solo el algodón, sino también la seguridad alimentaria nacional. Hoy, México depende totalmente de las semillas de las grandes compañías internacionales para su producción de algodón.

México ha tenido cuidado al observar los principios del Protocolo de Cartagena y la regulación nacional es muy exigente y costosa de cumplir. Sin embargo, en muchos casos estas regulaciones solo pueden ser satisfechas por las grandes compañías; como resultado, investigadores e instituciones nacionales con bajos presupuestos encuentran imposible cumplir con todos los requisitos establecidos en la ley de bioseguridad.

Finalmente, recomendamos encarecidamente a las autoridades agrícolas y científicas de México que respalden un programa saludable a largo plazo de investigación nacional con el fin de satisfacer las nuevas necesidades de la agricultura, convencional o transgénica, durante los próximos 20 años.

DECLARACIÓN DE ÉTICA

O bien la aprobación ética o el consentimiento por escrito no son necesarios en nuestro estudio porque no es un estudio clínico, sino que muestra una colección de opiniones técnicas de un grupo de expertos y no implicó la revelación de datos personales sensibles. Según la Declaración de Helsinki, la investigación médica está sujeta a normas éticas que promueven y aseguran el respeto por todos los sujetos humanos y protegen su salud y sus derechos, y están dirigidas principalmente a los médicos. En este trabajo, la información obtenida de técnicos y agricultores está relacionada con las prácticas de cultivo, y no involucró ningún estudio médico.

CONTRIBUCIONES DE AUTOR

MR-M, VS y AB coordinaron la investigación. LE y MS planearon la obtención de los datos. EN, SC, ES recopiló datos y aplicó encuestas. DM-S, ER-R, UN-C, JM-C, CB, MR-M, EN y SC diseñaron la encuesta del técnico. SC y ES realizaron el modelado geográfico. Todos los autores contribuyeron con el análisis de los datos, la discusión de los resultados y la redacción del documento.

FONDOS

El financiamiento fue provisto por la Comisión Interministerial de Bioseguridad de Organismos Genéticamente Modificados en México (CIBIOGEM-1000/655/2015).

EXPRESIONES DE GRATITUD

Este trabajo fue apoyado por la comisión interministerial de Bioseguridad, (CIBIOGEM), Proyecto 1000/655/2015 y en parte por el programa PASPA-DGAPA, UNAM a LE y VS. Agradecemos la ayuda de Sol Ortiz, Laura Tovar, Pedro Macías, Jesús García-Feria, Aurora Ávila, Luis Omar Jiménez, Ricardo Mora, el Dr. Ramón Cinco e Ing. Verduzco y todo el personal que ayudó a la recopilación de datos. A todos los agricultores y técnicos que aceptaron responder las encuestas. A Víctor Gutiérrez, Jorge Martínez, Rolando Ríos y Gerardo Montejano por aplicar la encuesta a los agricultores. A los productores de algodón de Sistema Producto Algodón, que les proporcionó información valiosa. A la memoria de Jorge Medina-Medina y el Dr. Cándido Márquez, quienes mostraron gran entusiasmo para colaborar en el proyecto.

REFERENCES

Abedullah, Kouser, S., and Qaim, M. (2015). Bt Cotton, pesticide use

and environmental efficiency in Pakistan. J. Agric. Econ. 66, 66-86. doi: 10.1111/1477-9552.12072

Aguilar-Medel, S., Rodríguez, J. C., Martínez-Carrillo, J. L., and Silva-Aguayo,

G. (2017). Susceptibilities of geographic populations of Helicoverpa zea (Lepidoptera: Noctuidae) in Mexico to Bt 9-endotoxins CrylAc and Cry2Ab: an 18-yr study. J. Econ. Entomol. 110, 2207-2216. doi: 10.1093/jee/tox203

Andow, D. A., and Alstad, D. N. (1998). F2 screen forrare resistant alleles. J. Econ.

Entomol. 91, 572-578. doi: 10.1093/jee/91.3.572

Arias-Estevez, M., Lopez-Periago, E., Martinez-Carballo, E., Simal-Gandara, J., Mejuto, J. C., and Garcia-Rio, L. (2008). The mobility and degradation of pesticides in soils and the pollution of groundwater resources. Agric. Ecosyst. Environ. 123, 247-260. doi: 10.1016/j.agee.2007.07.011

Athukorala, W., Wilson, C., and Robinson, T. (2012). Determinants of health costs dueto farmers' exposure to pesticides: an empirical analysis. J. Agric. Econ. 63, 158-174. doi: 10.1111/j.1477-9552.2011.00326.x

BCH (2018). Biosafety Clearing House. Country Profile. Mexico. Risk Assessment. Available Online at: https://bch.cbd.int/about/countryprofile.shtml?country= mx (Accessed January 3, 2018).

Benbrook, C. (2012). Impacts of genetically engineered crops on pesticide use in the US. - the first sixteen years. Environ. Sci. Eur. 24:24. doi: 10.1186/2190-4715-24-24

Benedict, J. H., Sachs, E. S., Altman, D. W., Ring, D. R., Stone, T. B., and Sims,

S. R. (1993). Impact of 8-endotoxin-producing transgenic cotton on insect- plant interactions with Heliothis virescens and Helicoverpa zea (Lepidoptera: Noctuidae). Environ. Entomol. 22, 1-9. doi: 10.1093/ee/22.1.1

Blair-Kerth, L. K., Dotray, P. A., Keeling, J. W., Gannaway, J. R., Oliver, M. J., and Quisenberry, J. E. (2001). Tolerance of transformed cotton to glufosinate. Weed Sci. 49, 375—380. doi: 10.1614/0043-1745(2001)049[0375:TOTCTG]2.0.CO;2

Boatman, N. D., Brickle, N. W., Hart, J. D., Milsom, T. P., Morris, A. J., Murray, A.

W. A., et al. (2004). Evidence for the indirect effects ofpesticides on farmland birds. Ibis 146, 131-143. doi: 10.1111/j.1474-919X.2004.00347.x

Bradbury, S. P., and Coats, J. R. (1989). Comparative toxicology of the

pyrethroid insecticides. Rev. Environ. Contam. Toxicol. 108, 133-177. doi: 10.1007/978-1-4613-8850-0_4

Caccia, S., Hernández-Rodríguez, C. S., Mahon, R. J., Downes, S., James, W.,

Bautsoens, N., et al. (2010). Binding site alteration is responsible for field-

isolated resistance to Bacillus thuringiensis Cry2A insecticidal proteins in two Helicoverpa species. PLoS ONE 5:e9975. doi: 10.1371/journal.pone.00 09975

Cahoon, C. W., York, A. C., Jordan, D. L., Everman, W. J., Seagroves,

R. W., Culpepper, A. S., et al. (2015). Palmer amaranth (Amaranthus palmeri) management in dicamba-resistant cotton. Weed Technol. 29, 758—770. doi: 10.1614/WT-D-15-00041.1

Carriere, Y., Crickmore, N., and Tabashnik, B. E. (2015). Optimizing pyramided transgenic Bt crops for sustainable pest management. Nat. Biotechnol. 33, 161-168. doi: 10.1038/nbt.3099

Carriere, Y., Crowder, D. W., and Tabashnik, B. E. (2010). Evolutionary ecology of adaptation to Bt crops. Evol. Appl. 3, 561-573. doi: 10.1111/j.1752-4571.2010.00129.x

CESAVECH (2015). Comité Estatal de Sanidad del Estado de Chihuahua.

Historia de la Erradicación del Gusano Rosado en el Estado. Programa de Supresión/Erradicación de Picudo y Gusano Rosado del Algodonero. Chihuahua: SAGARPA

Rocha‐Munive et al. Impact of GM Cotton CultivationinMexico

Chakroun, M., Banyuls, N., Bel, Y., Escriche, B., and Ferre, J. (2016). Bacterial vegetative insecticidal proteins (Vip) from entomopathogenic bacteria. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 80, 329-350. doi: 10.1128/MMBR.00060-15

CONABIO (2018). Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. Available Online at: http://www.conabio.gob.mx/remib_ingles/ doctos/remibnodosdb.html (Accessed January 3, 2018).

CIBIOGEM (2018). Registro Nacional de Bioseguridad de OGMs. Available Online

Hossain, M. D., Shitomi, Y., Moriyama, K., Higuchi, M., Hayakawa, T., Mitsui, T., et al. (2004). Characterization of a novel plasma membrane protein, expressed in the midgut epithelia of bombyx mori, that binds to CrylA toxins. Appl. Environ. Microbiol. 70, 4604-4612. doi: 10.1128/AEM.70.8.4604-4612.2004

INEGI (2012). Encuesta Nacional Agropecuaria. Instituto Nacional de Estadística y Geografía. Available online at: http://www.inegi.org.mx/est/contenidos/ proyectos/encuestas/agropecuarias/ena/ena2012/ (Accessed May 17, 2018).

at: https://www.conacyt.gob.mx/cibiogem/index.php/sistema- nacional-de-James, C. (2016). Global Status of Commercialized Biotech/GM Crops: 2016. Ithaca,

informacion/registro-nacional-bioseguridad-ogms (Accessed January 29, 2018).

Coppens d'Eeckenbrugge, G., and Lacape, J. M. (2014). Distribution and diflerentiation of wild, feral, and cultivated populations of perennial upland cotton (Gossypium hirsutum L.) in Mesoamerica and the Caribbean. PLoS ONE

9:e107458. doi: 10.1371/journal.pone.0107458

Cronquist, A. (1981). An Integrated System of Classification of Flowering Plants.

New York, NY: Columbia University Press.

Culpepper, A. S., Grey, T. L., Vencill, W. K., Kichler, J. M., Webster, T. M., Brown, S. M., et al. (2006). Glyphosate-resistant Palmer amaranth (Amaranthus palmeri) confirmed in Georgia. Weed Sci. 54, 620-626. doi: 10.1614/WS-06-001R.1

Deguine, J. P., Ferron, P., and Russell, D. (2008). Sustainable pest management

for cotton production. A review. Agron. Sust. Dev. 28, 113-137. doi: 10.1051/agro:2007042

Devine, M., Duke, S. O., and Fedtke, C. (1992). Physiology of Herbicide Action.

Englewood Cliffs, NJ: PTR Prentice Hall.

DOF (2005). (Diario Oficial de la Federación) [Official Gazette of the Federation]. (2005, March 18). Ley de Bioseguridad de Organismos Genéticamente Modificados [Biosafety


law for genetically modified organisms]. México. available online at: http://www.diputados.gob.mx/LeyesBiblio/pdf/LBOGM. pdf and https://www.conacyt.gob.mx/cibiogem/images/cibiogem/eng/Docs/ Ing LBOGM_P.pdf

Ellstrand, N. C. (2002). “Gene flow from transgenic crops to wild relatives: what have welearned, what do we know, what do we need to know? in Gene Flow Workshop (Columbus, OH: The Ohio State University).

Elistrand, N. C. (2012). “Over a decade of crop transgenes out-of-place” in

Regulation of Agricultural Biotechnology: The United States and Canada, eds C.

A. Wozniak and A. McHughen (Dordrecht: Springer), 123—135.

Ellstrand, N. C., Meirmans, P., Rong, J., Bartsch, D., Ghosh, A., de Jong, T. J., et al. (2013). Introgression of cropalleles into wild or weedy populations. Annu. Rev. Ecol. Evol. Syst. 44, 325—345. doi: 10.1146/annurev-ecolsys-110512-135840

EPA (1998). Guidelines for ecological risk assessment. Fed. Regist. 63, 26846-26924.

Ferry, N., Mulligan, E. A., Majerus, M. E., and Gatehouse, A. M. (2005). Bitrophic and tritrophic eflects of Bt Cry3A transgenic potato on beneficial, non-target, beetles. Transgenic Res. 16, 795—812. doi: 10.1007/s11248-007-9088-9

Fraiture, M. A., Herman, P., Taverniers, L., De Loose, M., Deforce, D., and Roosens,

N. H. (2015). Current and new approaches in GMO detection: challenges and

solutions. Biom. Res. Int. 2015:392872. doi: 10.1155/2015/392872

Fryxell, P. A. (1992). A revised taxonomic interpretation of Gossypium, L. (Malvaceae). Rheedea 2, 108-165.

Georghiou, G. P., and Taylor, C. E. (1977). Operational influences in the evolution of insecticide resistance. J. Econ. Entomol. 70, 653-658. doi: 10.1093/jee/70.5.653

González-Villalobos, A., and Wallace, M. A. (1998). Encuestas Agrícolas Con Múltiples Marcos de Muestreo. Rome: Food and Agriculture Organization of the United Nations.

Gould, F. (1998). Sustainability of transgenic insecticidal cultivars:

integrating pest genetics and ecology. Annu. Rev. Entomol. 43, 701-726. doi: 10.1146/annurev.ento.43.1.701

Heap, I. M. (2018). International Survey of Herbicide Resistant Weeds. Available online at: http://www.weedscience.org/In.asp (Accessed January 3, 2018).

Hijmans, R. J., Cameron, S. E., Parra, J. L., Jones, P. G., and Jarvis, A. (2005).

Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. Inf. J. Climatol. 25, 1965-1978. doi: 10.1002/joc.1276


Holst-Jensen, A. (2009). Testing for genetically modified organisms (GMOs): past, present and future perspectives. Biotechnol. Adv. 27, 1071-1082. doi: 10.1016/j.biotechadv.2009.05.025

NY: ISAAA Brief No. 52. ISAAA.

Jurat-Fuentes, J. L., Gould, F. L., and Adang, M. J. (2003). Dual resistance to Bacillus thuringiensis Cryl1Ac and Cry2Aa toxins in Heliothis virescens suggests multiple mechanisms ofresistance. Appl. Environ. Microbiol. 69, 5898-5906. doi: 10.1128/AEM.69.10.5898-5906.2003

Kish, L. (1990). Métodos de Muestreo Para Las Encuestas Agricolas. Rome: Food and Agriculture Organization of the United Nations.

Kouser, S., and Qaim, M. (2011). Impact of Bt cotton on pesticide poisoning in smallholder agriculture: a panel data analysis. Ecol. Econ. 70, 2105—-2113. doi: 10.1016/j.ecolecon.2011.06.008

Kurtz, R. W., McCaffery, A., and O'Reilly, D. (2007). Insect resistance management

for Syngentas VipCot (TM) transgenic cotton. J. Invertebr. Pathol. 95,227-230.

doi: 10.1016/j.jip.2007.03.014

Lee, M. K., Walters, F. S., Hart, H., Palekar, N., and Chen, J. S. (2003). Mode of action of the Bacillus thuringiensis vegetative insecticidal protein Vip3A differs from that of Cry1Ab delta-endotoxin. Appl. Environ. Microbiol. 69, 4648-4657.

doi: 10.1128/AEM.69.8.4648-4657.2003

Li, G. P., Feng, H. Q., McNeil, J. N., Liu, B., Chen, P. Y., and Qiu, F. (2011).

Impacts of transgenic Bt cotton on a non-target pest, Apolygus lucorum (Meyer- Dur) (Hemiptera: Miridae), in northern China. Crop Protect. 30, 1573—1578. doi: 10.1016/j.cropro.2011.08.015

Llewellyn, D., and Fitt, G. (1996). Pollen dispersal from two field trials of

transgenic cotton in the Namoi valley, Australia. Mol. Breed. 2, 157-166. doi: 10.1007/BF00441430

Llewellyn, D. J., Tyson, C., Constable, G. A., Duggan, B., Beale, S., and Steel, P. (2007). Containment of regulated genetically modified cotton in the field. Agric. Ecosyst. Environ. 121, 419-429. doi: 10.1016/j.agee.2006. 11.019

Lu, Y., Wu, K., Jiang, Y., Xia, B., Li, P., Feng, H., et al. (2010). Mirid bug outbreaks

in multiple crops correlated with wide-scale adoption of Bt cotton in China. Science 328, 1151-1154. doi: 10.1126/science.1187881


Martínez-Carrillo, J. L. (2005). “Evolución del algodón transgénico en México; in VII Congreso Internacional de Ciencia Agrícolas (Mexicali: Universidad Autónoma de Baja California), 1-5.

Martínez-Carrillo, J. L. (2015). “El algodón GM en México; in VIII Congreso Internacional en Ciencias Agrícolas (Mexicali: Universidad Autónoma de Baja California), 1166-1170.

Martínez-Carrillo, J. L., and Díaz-López, N. (2005). “Nine years of transgenic cotton in México, adoption and resistance management results; in Beltwide Cotton Conferences (Memphis, TN: National Cotton Council of America), 1368-1372.

Meredith, W. R., and Bridge, R. R. (1973). Natural crossing in cotton

(Gossypium hirsutum L.) in the Delta of Mississippi. Crop Sci. 13, 551-552. doi: 10.2135/cropsci1973.0011183X001300050016x

Mota-Sanchez, D., and Wise, J. C. (2018). The Arthropod Pesticide Resistance Database. Michigan State University. Available online at: http://www. pesticideresistance.org

Neve, P., Norsworthy, J. K., Smith, K. L., and Zelaya, I. A. (2011). Modeling Glyphosate Resistance management strategies for Palmer amaranth (Amaranthus palmeri) in Cotton. Weed Technol. 25, 335-343.

doi: 10.1614/WT-D-10-00171.1

Nida, D. L., Kolacz, K. H., Buehler, R. E., Deaton, W. R., Schuler, W. R., Armstrong,

T. A., et al. (1996). Glyphosate-tolerant cotton: genetic characterization and

protein expression. J. Agric. Food Chem. 44, 1960—1966. doi: 10.1021/j£9505640

Norswhorty, J. K., Schwartz, L. M., and Barber, L. M. (2016). The incidence and ramifications of glyphosate resistance in cotton. Outlooks Pest Manage. 27, 31-35. doi: 10.1564/v27_feb_07

Pardo-López, L., Soberón, M., and Bravo, A. (2013). Bacillus

thuringiensis insecticidal toxins: mode of action, insect resistance and

Frontiers in Bioengineering and Biotechnology |www.frontiersin.org 11 June 2018 |Volume6 |Article 82


consequences for crop protection. FEMS Microbiol. Rev. 37, 3-22.

doi: 10.1111/j.1574-6976.2012.00341.x

Percival, A. E., Wendel, J. F., and Stewart, J. M. (1999). “Taxonomy and germplasm resources” in Cotton Origin, History, Technology and Production, eds C. W. Smith and J. T. Cothren (New York, NY: Wiley Series in Crop Science), 33-63. Phillips, S. J., Anderson, R. P., and Schapire, R. E. (2006). Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecol. Modell. 190, 231-259.

doi: 10.1016/j.ecolmodel.2005.03.026

Pisa, L. W., Amaral-Rogers, V., Belzunces, L. P., Bonmatin, J. M., Downs,

C. A., Goulson, D., et al. (2015). Effects of neonicotinoids and fipronil on non-target invertebrates. Environ. Sci. Pollut. Res. 22, 68-102. doi: 10.1007/s11356-014-3471-x

Powles, S. B. (2008). Evolved glyphosate-resistant weeds around the world: lessons

to be learnt. Pests Manage. Sci. 64, 360—365. doi: 10.1002/ps.1525

Purcell, J. P., Rubinstein, C., and Vaughn, T. (2008). “El futuro de la biotecnología en latinoamérica” in Cultivos Transgénicos Para la Agricultura Latinoamericana, ed C. Blanco (Mexico: Fondo de Cultura económica, Colección La ciencia para todos), 131-162.

Randhawa, G., Singh, M., and Sood, P. (2016). DNA-based methods for detection of genetically modified events in food and supply chain. Curr. Sci. 110, 1000-1009. doi: 10.18520/cs/v110/i6/1000-1009

Romeis, J., Meissle, M., and Bigler, F. (2006). Transgenic crops expressing Bacillus thuringiensis toxins and biological control. Nat. Biotechnol. 24, 63-71. doi: 10.1038/nbt1180

SAGARPA (2012). “Acuerdo porel que se Declara Zona Libre de Gusano Rosado (Pectinophora gossypiella) y Picudo Del Algodonero (Anthonomus grandis) a Los Municipios de Juárez, Praxedis, G. Guerrero, Guadalupe, Ahumada, Janos, Ascensión, Nuevo Casas Grandes, Casas Grandes, Galeana y Buenaventura, en el Estado de Chihuahua”.

SAGARPA (2016). Acuerdo Porel que se Declara Como Zona Libre de Gusano Rosado (Pectinophora gossypiella) a los Estados de Baja California y Sonora.

SAGARPA (2018). Secretaria de Agricultura, Ganaderia, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentacion. Available online at: https://www.gob.mx/sagarpa


SEMARNAT (2018). Secretaria de Medio Ambiente y Recursos Naturales. Available online at: http://www.semarnat.gob.mx/temas/gestion-ambiental/ impacto-ambiental-y-tipos/estudios- de-riesgo-e-impacto-ambiental

SENASICA (2016). Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria. Available online at: https://www.gob.mx/senasica/acciones- y-programas/acciones-estrategicas- de-sanidad-vegetal

Schuler, T. H., Potting, R. P. J., Denholm, 1., Clark, S. J., Clark, A. J., Stewart, C. N., et al. (2013). Tritrophic choice experiments with Bt plants, the diamondback moth (Plutella xylostella) and the parasitoid Cotesia plutellae. Trans. Res. 12,

351-361. doi: 10.1023/A:1023342027192

Sen, 1, Oglakci, M., Bolek, Y., Cicek, B., Kisakurek, N., and Aydin, S.

(2004). Assessing the Out-crossing ratio, isolation distance and pollinator

insects in cotton (Gossypium hirsutum L.). Asian J. Plant Sci. 3, 724-727.

doi: 10.3923/ajps.2004.724.727

Shan, W., Jiang, Y., Han, J., and Wang, K. (2016). Comprehensive cytological characterization of the Gossypium hirsutum genome based on the

crops expressing Bacillus thuringiensis proteins: 2003 to 2010. Southwest. Entomol. 35, 373—382. doi: 10.3958/059.035.0318

Terán-Vargas, A. P., Rodríguez, J. C., Blanco, C. A., Martínez-Carrillo, J. L., Cibrián-Tovar, J., Sánchez-Arroyo, H., et al. (2005). Bollgard cotton and resistance of tobacco budworm (Lepidoptera: Noctuidae) to conventional insecticides in southern Tamaulipas, Mexico. J. Econ. Entomol. 98, 2203-2209. doi: 10.1093/jee/98.6.2203

Theiling, K. M., and Croft, B. A. (1988). Pesticide side-effects on arthropod natural enemies: a database summary. Agr. Ecosys. Environ. 21, 191-218. doi: 10.1016/0167-8809(88)90088-6

Tian, J. C., Yao, J., Long, L. P., Romeis, J., and Shelton, A. M. (2015). Bt

crops benefit natural enemies to control non-target pests. Sci. Rep. 5:16636. doi: 10.1038/srep16636

Umbeck, P. F., Barton, K. A., Nordheim, E. V., McCarty, J. C., Parrot, W.

L., and Jenkins, J. N. (1991). Degree of pollen dispersal by insects from a

field test of genetically engineered cotton. J. Econ. Entomol. 84, 1943-1950. doi: 10.1093/jee/84.6.1943


Van Deynze, A., Sundstrom, E., and Bradford, K. (2005). Pollen-mediated gene flow in California cotton depends on pollinator activity. Crop Sci. 45, 1565-1570. doi: 10.2135/cropsci2004.0463

Wang, S., Just, D. R., and Pinstrup-Andersen, P. (2006). Damage from secondary pests and the need for refuge in China. Nat. Res. Manag. Pol. 30, 625-637. doi: 10.1007/978-0-387-36953-2_28

Wang, S., Just, D. R., and Pinstrup-Andersen, P. (2008). Bt- cotton and secondary

pests. Int. J. Biotechnol. 10, 113-121. doi: 10.1504/1JBT.2008.018348

Wang, Z. J., Lin, H., Huang, J. K., Hu, R., Rozelle, S., and Pray, C. (2009). Bt cotton in China: are secondary insect infestations offsetting the benefits in farmer fields? Agr. Sci. China 8, 83—90. doi: 10.1016/S1671-2927(09)60012-2

Wegier, A., Piñeyro-Nelson, A., Alarcón, ., Gálvez-Mariscal, A., Álvarez-Buylla,

E. R., and Piñero, D. (2011). Recent long-distance transgene flow into wild populations conforms to historical patterns of gene flow in cotton (Gossypium hirsutum) at its centre of origin. Mol. Ecol. 20, 4182-4194.

doi: 10.1111/j.1365-294X.2011.05258.x

Wilson, D. F., Elint, H. M., Deaton, R. W., Fischhoff, D.A., Perlak, F. J., Armstrong,

T. A., et al. (1992). Resistance of cotton lines containing a Bacillus thuringiensis toxin to pink bollworm (Lepidoptera: Gelechiidae) and other insects. J. Econ. Entomol. 85, 1516-1521. doi: 10.1093/jee/85.4.1516

Yan, S., Zhu, J., Zhu, W., Li, Z., Shelton, A. M., Luo, J., et al. (2015). Pollen-

mediated gene flow from transgenic cotton under greenhouse conditions is dependent on different pollinators. Sci. Rep. 5:15917. doi: 10.1038/srep 15917

Zhang, B. H., Pan, X. P., Guo, T. L., Wang, Q. L., and Anderson, T.

A. (2005). Measuring gene flow in the cultivation of transgenic cotton (Gossypium hirsutum L.). Mol. Biotechnol. 31, 11-20. doi: 10.1385/MB:31: 1:011

Zhao, J. H., Ho, P., and Azadi, H. (2011). Benefits of Bt cotton counterbalanced by

secondary pests? Perceptions of ecological change in China. Environ. Monitor. Assess. 173, 985—994. doi: 10.1007/s10661-010-1439-y

Zwahlen, C., Nentwig, W., Bigler, F., and Hilbeck, A. (2003). Tritrophic

development of a set of chromosome cytological markers. Crop . 4, 256-265.

Interactions of transgenic Bacillus thuringiensis corn, Anaphothrips

doi: 10.1016/j.cj.2016.04.001


obscurus (Thysanoptera: Thripidae), and the predator Orius majusculus

Shaw, D. R., Givens, W. A., Farno, L. A., Gerard, P. D., Jordan, D., Johnson, W. G., et al. (2009). Using a grower survey to assess the benefits and challenges of glyphosate-resistant cropping systems for weed management in UsS. corn, (Heteroptera: Anthocoridae).

doi: 10.1603/0046-225X-29.4.846 Environ.

Entomol. 29, 846-850.

cotton, and soybean. Weed Technol. 23, 134—149. doi: 10.1614/WT-08-042.1

Skevas, T., Stefanou, S. E., and Lansink, A. O. (2013). Do farmers internalise

environmental spillovers of pesticides in production? J. Agric. Econ. 64, 624—640. doi: 10.1111/1477-9552.12007

Survey System (2018). Sample Size Calculator. Available online at: https://www. surveysystem.com/sscalc.htm (Accessed January 29, 2018).

Tabashnik, B. E., Brévault, T., and Carriére, Y. (2013). Insect resistance to

Bt crops: lessons from the first billion acres. Nat. Biotechnol. 31, 510-521. doi: 10.1038/nbt.2597

Tabashnik, B. E., Gassmann, J. A., Crowder, W. D., and Carriére, Y. (2008). Insect

resistance to Bt crops: evidence versus theory. Nat. Biotechnol. 26, 199-202. doi: 10.1038/nbt1382

Tamez, P. (2010). A review of U.S. and Mexican cooperation to develop insect resistance management and monitoring methods for surveying transgenic

Conflict of Interest Statement: The authors declare that the research was conducted in the absence of any commercial or financial relationships that could be construed as a potential conflict of interest.

Thereviewer JI and handling Editor declared their shared affiliation.

Copyright O 2018 Rocha-Munive, Soberón, Castañeda, Niaves, Scheinvar, Eguiarte, Mota-Sánchez, Rosales-Robles, Nava-Camberos, Martínez-Carrillo, Blanco, Bravo and Souza. This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License (CC BY). The use, distribution or reproduction in other forums is permitted, provided the original author(s) and the copyright owner

are credited and that the original publication in this journal is cited, in accordance with accepted academic practice. No use, distribution or reproduction is permitted which does not comply with these terms.

Evaluación del impacto del algodón genéticamente ...€¦ · algodón de México se encuentran...

Documents

Transcript of Evaluación del impacto del algodón genéticamente ...€¦ · algodón de México se encuentran...