Estrategia de termorregulación y Atractus (Squamata ...

Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus

crassicaudatus (Squamata: Dipsadidae) asociado al

calentamiento global

Ricardo Felipe Paternina Cruz

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá D.C., Colombia

2016

Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus

crassicaudatus (Squamata: Dipsadidae) asociado al

calentamiento global

Ricardo Felipe Paternina Cruz

Tesis o trabajo de investigación presentada(o) como requisito parcial para optar al título

de:

Magister en Ciencias - Biología

Director (a):

Doctora Martha Lucía Calderón Espinosa

Línea de Investigación:

Ecología Térmica

Grupo de Investigación:

Biodiversidad y Sistemática Molecular

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá, D.C., Colombia

2016

A mi madre y a mi Abuelita con respeto y

amor; a todas las personas que he

encontrado en este camino…

“Las piedras rodando se encuentran…”

Agradecimientos

Agradezco por toda la ayuda, comprensión e instrucción durante la realización de este

estudio a la profesora Martha Lucía Calderón Espinosa, del Instituto de Ciencias

Naturales, Facultad de Ciencias. Agradezco las instrucciones y comentarios pertinentes

del profesor Edgar Cristancho del laboratorio de Fisiología animal, Departamento de

Biología, Facultad de Ciencias. Asimismo, agradezco a la profesora Adriana Jerez por

facilitar el acceso y uso del laboratorio de Ecología Evolutiva, departamento de Biología,

Facultad de Ciencias, como espacio de trabajo y reflexión. Todos ellos de la Universidad

Nacional de Colombia, sede Bogotá. Asimismo, agradezco al doctor Barry Sinervo y

demás colegas del Departamento de Ecología y Biología Evolutiva, University of

California, Santa Cruz, por sus valiosos aportes. Finalmente a los biólogos Víctor Capera,

Miguel Ángel Méndez, por su apoyo en campo y en la realización de algunos

experimentos, a mi compañera Andrea Barragán por el apoyo en algunas fases de

aplicación del modelo de predicción y a todos mis amigos por su apoyo. A Anamaría

Morales por su cariño, compañía y comprensión.

Resumen y Abstract IX

Resumen

La termorregulación es de importancia para la adecuación de los ectotermos, dado que

los procesos fisiológicos están optimizados dentro de un rango determinado de

temperaturas corporales (Tb). Se ha propuesto que la precisión con que los reptiles

termorregulan está relacionada con la calidad térmica del hábitat. Además, se ha

reportado que el calentamiento global causará extinción y cambios en la distribución de

especies. Recientemente Sinervo et al. (2010) han propuesto un modelo fisiológico de

riesgo de extinción en reptiles. Por lo tanto me propuse caracterizar la estrategia de

termorregulación de Atractus crassicaudatus, describir las relaciones existentes entre su

temperatura corporal y las temperaturas ambientales y estimar el riesgo de extinción de

la especie asociado al calentamiento global. Los resultados mostraron un patrón muy

plástico de estrategias de termorregulación de la especie con intervalos de temperaturas

de preferencia diferentes estacionalmente, comportándose como termorregulador activo

durante la temporada seca y termoconformista en la temporada de lluvias. Finalmente, el

modelo fisiológico predijo que entre el 21,43% -variable bioclimáticas- y el 35,7%

(variables eco-fisiológicas) de las poblaciones de A. crassicaudatus estarán al borde la

extinción o completamente extintas para el año 2070, y además las poblaciones más

vulnerables parecen ser las ubicadas cerca al límite inferior del intervalo altitudinal de la

especie. Por consiguiente, este estudio ofrece evidencia experimental de que los reptiles

son capaces de ajustar su comportamiento termorregulador en respuesta a restricciones

ambientales, y así complementa el trabajo previo en ecología térmica de reptiles

nocturnos.

Palabras clave: Temperaturas de preferencia, variación estacional,

termorregulación, Atractus crassicaudatus, extinción, cambio climático, modelo

fisiológico.

X Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus

Abstract

Thermoregulation is crucial for ectotherms fitness, since the physiological processes are

optimized within a certain range of body temperatures (Tb). It has been proposed that the

accuracy of thermoregulation is related to the thermal quality of the habitat. In addition,

global warming has been reported to cause extinction and changes in species

distribution. Recently, Sinervo et al. (2010) have proposed a physiological model of

extinction risk for reptiles. Therefore, I set out to characterize the thermoregulation

strategy of Atractus crassicaudatus, and to describe the relationships between its body

temperature and environmental temperatures. I also aim to estimate the extinction risk of

the species associated with global warming. The results suggested a very plastic pattern

of thermoregulation of the species with the preferred body temperature varying

seasonally, behaving like active thermoregulator during the dry season and

thermoconformer in the wet season. Finally, the physiological model predicted that

between 21.43% -bioclimatic variables- and 35.7% -ecophysiological variables- of

populations of A. crassicaudatus will either be on the verge of extinction or completely

extinct by 2070, and in addition, the most vulnerable populations appear to be those

located near the lower limit of the altitudinal range of the species. Therefore, this study

provides experimental evidence that reptiles are able to adjust their thermoregulatory

behavior in response to environmental constraints, and thus complements previous work

on thermal ecology of nocturnal reptiles.

Keywords: preferred body temperatures, seasonal variation, thermoregulation,

Atractus crassicaudatus, extinction, climatic change, physiological model.

Contenido XI

Contenido

Pág.

Resumen ........................................................................................................................... IX

Lista de figuras ................................................................................................................ XII

Lista de tablas ................................................................................................................ XIV

Lista de Símbolos y abreviaturas .................................................................................. XV

Introducción ...................................................................................................................... 1

1. Capítulo 1: Caracterización de la estrategia de termorregulación de Atractus crassicaudatus .................................................................................................................. 3

2. Capítulo 2: Evaluación del riesgo de extinción de poblaciones de la serpiente sabanera Atractus crassicaudatus (Squamata: Dipsadidae) asociado al

calentamiento global ........................................................................................................ 1

3. Conclusiones y recomendaciones ......................................................................... 33

Bibliografía ...................................................................................................................... 39

Contenido XII

Lista de figuras

Figura 1-1 Distribución de temperatura corporales (Tb) diurnas en temporada lluvia y

seca de Atractus crassicaudatus (panel superior) y temperaturas operativas (Te) diurnas

en las dos temporadas (panel inferior)……………………………………………………….13

13

Figura 1-2 Distribución de temperatura corporal (Tb) crepuscular, en temporada lluvia y

seca de Atractus crassicaudatus (panel superior) y temperatura operativa (Te)

crepuscular en las dos temporadas (panel inferior)………………………………………….14

Figura 1-3 Distribución de temperatura corporal (Tb) nocturna en temporada lluvia y seca

de Atractus crassicaudatus y temperatura operativa (Te) nocturna en las dos temporadas

(panel inferior)………………………………………………………………………………….. 15

Figura 1-4 Distribución de temperatura corporal (Tb) de Atractus crassicaudatus y

temperatura operativa (Te) en el municipio de Sibaté…………………………………….... 17

Figura 2-1 Curva de desempeño de los ciclos de ventilación de Atractus crassicaudatus.

Media ± error estándar…………………………………………………………………………..14

Figura 2-2 Mapas en los que se “proyecta” la distribución de las poblaciones de Atractus

crassicaudatus, para las condiciones dadas desde 1975 hasta hoy…………………..… 15

Figura 2-3 Predicciones de extinción para los tres escenarios en el año 2050, utilizando

tanto variables bioclimáticas (panel superior) como eco-fisiológicas (panel inferior) de A.

crassicaudatus……………………………………………………………………………………17

Figura 2-4 Predicciones de extinción para los tres escenarios en el año 2070, utilizando

tanto variables bioclimáticas (superior) como eco-fisiológicas (inferior) de A.

crassicaudatus…………………………………………………………………………………. 20

Contenido XIII

Contenido XIV

Lista de tablas

Tabla 1-1 Temperatura corporal de campo (Tb), operativa (Te), preferida en laboratorio (Tset) e intervalo de intercuartiles y deciles (cuartiles 25 y 75%; deciles 10 y 90%) durante la temporada de seca y la temporada de lluvias, precisión en la termorregulación (db), calidad térmica del hábitat (de), eficiencia de la termorregulación e índice de aprovechamiento del hábitat (Ex)……………………………………………………………. 12 Tabla 2-1 Localidades y tipos de ambiente en los cuales se instalaron los recopiladores de datos ambientales (HOBO), para la especie A. crassicaudatus……………..……….… 7 Tabla 2-2 Variables bio-climáticas contenidas en los rasters descargados de WORLDCLIM…………………………………………………………………………………….11 Tabla 2-3 Resumen de las temperaturas de la especie A. crassicaudatus, empleadas como parámetros de referencia para alimentar el modelos de predicción de riesgo de extinción…………………………………………………………………………………………..13

Contenido XV

Lista de Símbolos y abreviaturas

Métricas e índices de Ecología Térmica Símbolo Término Unidad SI Definición

CTMax Crítico térmico máximo

°C Es un punto en que la actividad locomotora está comprometida y el animal pierde la capacidad de escapar

CTMín Crítico térmico mínimo

°C

Es un punto en que la actividad locomotora está comprometida y el animal pierde la capacidad de escapar. Temperatura decrece.

db Exactitud de la termorregulación

°C

Indica que tan alejadas están las temperaturas corporales (Tb) del intervalo de preferencia (Tset). El grado de desvío describe el nivel de exactitud del individuo.

de Calidad térmica del hábitat

°C

Indica que tan distante se encuentran las temperaturas operativas (Te) del intervalo de preferencia (Tset). El grado de desvío

XVI Título de la tesis o trabajo de investigación

Símbolo Término Unidad SI Definición

describe la idoneidad del hábitat desde la perspectiva del organismo.

E (y de - db) Efectividad de la termorregulación

°C

Considera la exactitud de termorregulación en función de la calidad térmica del hábitat. Ubica la estrategia en el continuo Termoconformista-Termorregulador, donde valores cercanos a 0 indican lo primero y valores cercanos a 1, indican termorregulación activa.

Ex Aprovechamiento térmico (Thermal exploitation)

%

Es la medida en que los animales aprovechan oportunidades de termorregulación disponibles en el ambiente.

Tb Temperatura corporal

°C

Encontradas en campo, se miden en los organismos, mediante una termocupla ajustada intracloacal, telemetría termosensible o recopiladores implantados interna o externamente.

Te Temperatura operativa

°C

Temperaturas corporales de equilibrio

Contenido XVII

Símbolo Término Unidad SI Definición

disponibles en el ambiente, que el animal experimentaría en ausencia de termorregulación.

Tset Intervalo de Temperaturas de preferencia

°C

Seleccionadas en gradiente térmico, teóricamente en ausencia de costos ecológicos. Describe el intervalo de temperaturas corporales dentro de los cuales el desempeño fisiológico es óptimo.

Introducción

Los organismos vivos desde una perspectiva bioquímica, son una serie de reacciones en

las que el producto de una, es el sustrato de la siguiente, y muchas de estas reacciones

son termosensibles. Se denomina efecto Q10 al incremento o disminución de las tasas

de las reacciones bioquímicas, cuando la temperatura se incrementa o disminuye en

10°C. Algunas reacciones pueden tener un efecto Q10 equivalente a cero y otras pueden

ser objeto de cambios no lineales, es decir tienen diferentes sensibilidades a los cambios

de temperatura. Adicionalmente, estas reacciones ocurren en un ambiente celular que a

su vez se ve afectado por cambios en la temperatura corporal (Tb) de un organismo, por

ejemplo cuando la Tb se incrementa, la viscosidad del citoplasma disminuye, y su

permeabilidad así como la tasa de transmisión de los impulsos eléctricos y por lo tanto, la

velocidad de la contracción muscular se incrementan (Pough, 2004). Es por esto, que

una Tb muy variable, podría ocasionar un caos en el metabolismo, o más ampliamente en

la fisiología de un organismo. Una de las maneras en que los animales se enfrentan a los

efectos deletéreos de las variaciones en la temperatura, propias del componente abiótico

de los ambientes en la tierra, es la capacidad de regular la temperatura corporal y otros

aspectos fundamentales como el contenido hídrico. Como estrategias adoptadas por

estos organismos se han formulado la homeotermia y la poiquilotermia, entendido

comúnmente como animales de sangre caliente y de sangre fría respectivamente. En los

animales poiquilotérmicos, los intervalos de actividades vitales suelen ser menores que el

intervalo que comprende desde los puntos de congelación de las aguas naturales hasta

los 40°C, y suele variar acorde a las condiciones del ambiente. Si una especie puede

tolerar un amplio rango de temperaturas, se dice que la especie es euriterma. Por el

contrario si la diferencia entre los límites, máximo y mínimo de temperaturas es pequeña,

esta condición es llamada estenotermia (Moore, 1940). Entonces, los términos

poiquilotermo y homeotermo acarrean connotaciones erróneas e implican una dicotomía

que no existe como tal en la naturaleza. La temperatura interna de los poiquilotermos

varía directamente con la del ambiente, pero el ambiente no solo incluye el aire y el

sustrato sino también, por ejemplo la radiación solar, lo que permite a los animales evitar

2 Introducción

los extremos y tomar medidas de control en el nivel térmico de su cuerpo (Bogert, 1949).

Con sus elaborados mecanismos para producir calor interno, los mamíferos y aves son

denominados apropiadamente endotermos, diferenciándolos de los reptiles que derivan

su temperatura corporal de fuentes externas y pueden ser llamados correctamente

ectotermos (Cowles, 1940). Los ectotermos usualmente no poseen los mecanismos

autónomos que exhiben los endotermos para la termorregulación y en diversos linajes

de ectotermos en que se ha comprobado la capacidad de termorregular activamente -por

ejemplo, reptiles-, esta depende de la selección o cambio de microhábitats térmicos para

adquirir o mantener temperaturas corporales apropiadas (Hertz y Huey, 1981; Avery,

1982; Huey, 1982). Aunque los reptiles son capaces de termorregular

comportamentalmente, su ambiente físico limita la medida en que pueden termorregular,

debido a esto es que se esperaría que su supervivencia, por ejemplo, pueda sufrir de

importantes impactos con respecto a la temperatura ambiental de sus hábitats (Huang et

al. 2007). Investigaciones recientes han sugerido que la sensibilidad fisiológica de

anfibios y reptiles tropicales puede hacerlos más vulnerables a determinada cantidad de

calentamiento global, con base en sus tolerancias térmicas (Kearney et al. 2009; Huang

et al. 2007; Tejedo et al. 2012), y también con base en la relación directa entre la

temperatura de su hábitat y el desempeño fisiológico y ecológico, especialmente durante

las temporadas reproductivas –a menor éxito reproductivo, mayor disminución

poblacional- (Sinervo et al. 2010).

1. Capítulo 1: Caracterización de la estrategia de termorregulación de Atractus crassicaudatus

1.1 Resumen

La termorregulación es de gran importancia para la supervivencia y la adecuación de los

anfibios y reptiles, dado que los procesos fisiológicos están optimizados dentro de un

rango determinado de temperaturas corporales (Tb). Se ha propuesto que la precisión

con que los reptiles termorregulan está relacionada con la calidad térmica del hábitat. A

pesar de que un buen número de estudios se han ocupado de los efectos de las

restricciones térmicas impuestas por las variaciones estacionales, altitudinales y en dieta,

pocas han evaluado esto para reptiles nocturnos o tropicales, y mucho menos serpientes

nocturnas tropicales. Previamente, se ha sugerido que los ectotermos nocturnos

mantienen estrategias diferentes para termorregular entre el día y la noche. Por lo tanto

los objetivos en este estudio fueron: caracterizar la estrategia de termorregulación de

Atractus crassicudatus durante su periodo de actividad y describir las relaciones

existentes entre su temperatura corporal y las temperaturas ambientales (p.ej. de los

microhábitats). El área de estudio se ubicó en la sabana de Bogotá y en una población a

sus alrededores. Los resultados mostraron que A. crassicaudatus presentó un patrón

muy plástico de estrategias de termorregulación con intervalos de temperaturas de

preferencia diferentes entre la estación de lluvias y la seca (durante el crepúsculo), por lo

tanto comportándose como termorregulador activo durante la temporada seca y

termoconformista en la temporada de lluvias, en el mismo momento del día. Además,

mantuvo una estrategia euriterma caracterizada por un amplio intervalo de temperaturas

corporales. La información obtenida sugiere también una ligera diferencia entre cómo el

animal puede estar explotando la heterogeneidad térmica temporal de su hábitat a lo

largo del día, adoptando diferentes comportamientos en el día y en la noche. Por lo tanto,

4 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus crassicaudatus

este estudio ofrece evidencia experimental de que los reptiles son capaces de ajustar su

comportamiento termorregulador en respuesta a restricciones ambientales, y así

complementa el trabajo previo en ecología térmica de reptiles nocturnos.

PALABRAS CLAVE: temperaturas de preferencia, eficiencia térmica, variación

estacional, termorregulación, Atractus crassicaudatus.

1.2 Introducción

La temperatura corporal de los reptiles depende de la variación de la calidad térmica del

ambiente que determinada especie habita, así como de la capacidad de estos

organismos para regular el intercambio de energía con el ambiente. Los estudios de la

termorregulación en reptiles se han enfocado en algunos grupos que comparten

determinadas características. Los primeros estudios acerca de la regulación de la

temperatura que se enfocaron en los reptiles, fueron llevados a cabo en la URSS y en los

Estados Unidos, desarrollados por autores como Sergeyev, Cowles y Bogert, Bratstrom y

Avery entre otros. El estudio de la termorregulación en reptiles ha presentado un sesgo

en sus años de desarrollo, por lo que actualmente se dispone en mayor medida de

información con respecto a lagartos diurnos y/o de ambientes desérticos que toman el sol

(Avery, 1982; Pough, Andrews, y Cadle, 2004), como Iguanidae, Agamidae, Cordylidae,

Lacertidae, Scincidae, etcétera. Respecto a grupos de hábitos nocturnos como

Gekkonidae y Helodermatidae los estudios son muy escasos. Asimismo, las relaciones

térmicas no han sido exploradas en lo absoluto para varias familias pequeñas de lagartos

y para la gran mayoría de serpientes.

Este sesgo no permite un nivel mayor de integración en cuanto a la ecología térmica de

los reptiles, debido a que gran proporción de las serpientes son nocturnas y además

muchas especies de escamados se retiran a “refugios” en los cuales la temperatura es

diferente a la temperatura superficial y aun así, allí pueden desplegar comportamientos

termorreguladores (Huey, 1982). La relación costo-beneficio de la termorregulación en

especies nocturnas es diferente a lo estudiado hasta el momento en especies diurnas

(Blouin-Demers y Nadeau, 2005; Herczeg et al., 2008; Huey y Slatkin, 1976). En el caso

en que una especie se encuentre en una situación de un alto costo de la

termorregulación -que es lo que en general se esperaría para la noche- una pregunta

Capítulo 1 5

importante es: si una especie ha adoptado una estrategia termoconformista ¿cómo

podría lidiar con un reducido intervalo de tiempo para alcanzar sus Tb óptimas, dentro de

las cuales pueda desarrollar efectivamente sus funciones vitales: fisiológicas y

comportamentales?

Para caracterizar la estrategia de termorregulación se ha utilizado el protocolo propuesto

por Hertz, Huey, y Stevenson (1993), el cual ha mostrado ventajas sobre otros métodos y

es posible cuantificar la termorregulación individualmente durante el día y la noche

(Blouin-Demers y Nadeau, 2005; Hitchcock y McBrayer, 2006; Kearney y Predavec,

2000). A pesar de lo anterior, el periodo diurno de “inactividad” podría ser térmicamente

ventajoso ya que varios reptiles pueden controlar activamente su Tb con mayor precisión

dentro del refugio que cuando están fuera y activos (Cowles y Bogert, 1944; Huey, 1982;

Lara-Resendiz, Arenas-Moreno, y Méndez-De La Cruz, 2013). De esta misma manera,

en el período de actividad se llevan a cabo actividades que contribuyen al mantenimiento

del individuo, como las actividades sociales y de forrajeo entre otras, acarreando un

mayor gasto energético. Por lo tanto, la variabilidad térmica del ambiente y su estructura

son aspectos cruciales a tener en cuenta para comprender la ecología térmica de una

especie. Los ambientes térmicamente homogéneos, como hábitats tropicales de tierras

bajas, pueden proporcionar climas térmicos estables; mientras que ambientes desérticos

o térmicamente heterogéneos, podrían proveer más alternativas para la termorregulación

de reptiles nocturnos y otros termoconformistas (Lara-Resendiz et al. 2013). En

concordancia con lo anterior, un reptil nocturno de altas elevaciones tropicales, debería

ser termoconformista, ya que no podría tener requerimientos térmicos muy altos, sin

embargo al considerar la existencia de refugios tipo roca, podría utilizarlas como fuente

de calor mediante tigmotermia.

En el presente estudio se caracterizó la estrategia termorreguladora de un colúbrido

nocturno (Atractus crassicaudatus, Duméril, Bibrón y Duméril, 1854), con todas las

implicaciones que como se mencionó en párrafos anteriores tiene esta condición de la

especie para sus relaciones térmicas; la caracterización se realizó solo para su periodo

de actividad en una población ubicada en el campus de la Universidad Nacional de

Colombia, en Bogotá, D.C. A. crassicaudatus es un colúbrido pequeño, endémico del

altiplano cundiboyacense, región geográfica de altas elevaciones ubicada en el ramal

oriental de los Andes colombianos. En estos ambientes las fluctuaciones diarias de

temperatura son muy grandes, con días muy cálidos y noches muy frías, alcanzando


temperaturas cercanas o inferiores a cero. Primeramente, se analizaron y compararon

las temperaturas corporales en campo, preferidas en laboratorio y operativas ambientales

durante las estaciones seca y lluviosa, lo que permitió cuantificar y comparar la precisión

y eficiencia en la termorregulación de la serpiente y la calidad térmica del hábitat en cada

estación.

1.3 Métodos

1.3.1 Especie y área de estudio

Atractus crassicaudatus es una culebra nocturna, endémica del altiplano

cundiboyacense. Es de talla pequeña con una longitud total (LT) entre 400-440 mm, con

un dorso negro con bandas transversales claras u oscuras sin bordes más oscuros,

vientre generalmente amarillo (varía a rojo o anaranjado) con manchas negras; siete

infralabiales, las tres primeras en contacto con las geniales. Se encuentra bajo rocas o

troncos en descomposición, frecuentemente en cercanías de cuerpos de agua; muy

frecuentemente en cercanía a construcciones humanas. El intervalo altitudinal en donde

se encuentra esta serpiente va desde los 1900 hasta los 3000 msnm.

Este estudio se desarrolló con base en trabajo de campo llevado a cabo durante un año

en el campus de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, ubicada dentro del

distrito capital, Cundinamarca, Colombia, a una altitud media de 2630 msnm y en el

municipio de Sibaté, Cundinamarca, pequeño poblado ubicado a 27 km al sureste de la

ciudad de Bogotá, a una altitud de 2700 msnm. El clima para las dos localidades es

moderadamente húmedo con dos temporadas de lluvias –abril y mayo y octubre y

noviembre-, con promedios de 1000-1500 mm de precipitación media anual (Pabón-

Caicedo, Eslava-Ramírez, y Gómez-Torres, 2001). La vegetación dominante son

sabanas de pastos de origen antrópico, agroecosistemas, con presencia de algunas

especies de árboles tanto nativas como exóticas. En esta área la temperatura media

multianual es de 14-14.5°C y como indicador del patrón bimodal, las temperaturas

mínimas también exhiben dicho patrón, las temperaturas más bajas en promedio se

presentan en el trimestre diciembre-febrero que coincide con el período seco; un mínimo

secundario se da en los meses de agosto y septiembre; mientras que las temperaturas

más altas ocurren en abril-mayo y octubre-noviembre, correspondientes a los meses más

lluviosos del año (Benavidez, 2012; Hurtado, 2012), como se observa.

Capítulo 1 7

1.3.2 Trabajo de campo

Entre Agosto de 2014 y Mayo de 2015 se colectaron 74 individuos durante su período de

actividad, que aunque variable muestra una preferencia por la noche o el crepúsculo -

temperaturas registradas entre las 16:00 y las 20:30 horas- (Pérez-Santos y Moreno,

1988). Adicionalmente, entre Agosto y Septiembre de 2014 se colectaron 23 individuos

en la localidad de Sibaté (entre las 09:30 y 16:30 horas). Durante los primeros 60

segundos luego de su captura se midió su Tb con un termómetro digital Supco® modelo

EM-90 con una termocupla ultrafina tipo K (+/- 0.1°C) insertada aproximadamente 0.5-0.8

cm dentro de la cloaca. Simultáneamente fueron registrados los datos de hora, condición

climática, temperatura ambiental (medida de 2 a 5 cm por encima del suelo) y

temperatura del sustrato, así como el peso y la longitud hocico-cloaca de los individuos.

1.3.3 Temperaturas operativas

Las temperaturas ambientales operativas (Te‟s) disponibles para las serpientes

sabaneras fueron estimadas de tal manera que se combinaron datos de temperatura

tanto de modelos bajo rocas como expuestos. Los modelos térmicos diseñados para

simular las propiedades térmicas de las serpientes fueron de tubo de cobre de 10 mm de

diámetro sin ningún relleno, semejantes a A. crassicaudatus en forma y tamaño. La

calibración del modelo biofísico se realizó mediante el registro de la Tb del cuerpo fresco

de un organismo encontrado muerto en un camino del campus y de diferentes versiones

de los modelos (mangueras de plástico transparentes con agua, mangueras de plástico

transparentes sin agua, mangueras sin agua pintadas de negro, tubos de cobre pintados

de negro y tubos de cobre sin pintar) con el mismo termómetro Supco® con el que se

registraron las Tb en campo. La toma de las temperaturas se realizó cada cinco minutos

durante tres horas; el ejemplar y el modelo se colocaron dentro de un terrario de vidrio en

un laboratorio en que la temperatura permanece estable a 21°C y se dispuso como

fuente de calor una bombilla infrarroja de 250W (2250 lm), la cual se prendía y apagaba

cada 20 minutos.

Los modelos fueron conectados a tres data-loggers (HOBOTEMP®), distribuidos en el

arboreto y los alrededores de los invernaderos del departamento de Agronomía en la

Universidad Nacional de Colombia en Bogotá y en la zona rural del municipio de Sibaté,

Cundinamarca, y se registró la Te cada minuto las 24 horas, durante 6 días para la


primera temporada de lluvias y 11 para la segunda, mientras que para temporada seca

se registró durante 17 días, en los mismos meses en que se realizaron los muestreos.

Sin embargo las datos de Te empleados en el análisis se limitaron al período de actividad

de la especie. Teniendo en cuenta las observaciones hechas sobre el comportamiento de

la especie y los sitios en que se encontraban, los modelos fueron ubicados a la sombra

bajo roca y sobre roca y entre la hierba, e igualmente en lugares expuestos a la luz del

sol.

1.3.4 Intervalo de temperaturas de preferencia (Tset)

Se registraron las temperaturas corporales de un total de 37 serpientes (15 en la

temporada seca y 22 en la temporada de lluvias) en un gradiente térmico en condiciones

de laboratorio (temperatura y humedad constantes). El gradiente consistía de una caja de

madera de 100cm de largo x 60 de ancho x 15 cm de alto, con tres carriles separados

por láminas de madera. En uno de los extremos se dispuso una fuente de calor no

luminosa, que calentaba el sustrato (Ceramic Heat Emitters, Percell Pet System Co.,

Ltd.), en el otro extremo tres recipientes plásticos con hielo. El intervalo de temperaturas

ofrecidas en la arena térmica fue desde 40°C a 10°C. A lo largo de los carriles, se colocó

un centímetro de tierra como sustrato y algunas rocas, con el fin de ofrecer un refugio a

los animales, además se humedecía el sustrato cada 30 minutos para mantener la

humedad del gradiente. Las serpientes fueron privadas de alimento dos días antes del

experimento, mientras que tuvieron acceso ad libitum al agua. Previo al registro de las

temperaturas se permitió un periodo de habituación a la arena térmica de 30-40 minutos.

Los registros de Tset se realizaron con un data-logger Omega® USB TC08, de ocho

canales al que se conectaban termocuplas ultrafinas que se insertaron 0.5-0.8 cm en la

cloaca y se aseguraron con cinta quirúrgica (micropore®). La temperatura corporal de los

individuos se registró cada minuto entre las 17:30 y 20:30 horas.

1.3.5 Índices de la termorregulación

Los índices de termorregulación permiten comparar la medida en que la especie de

estudio experimenta una determinada temperatura corporal (Tb) dentro de su rango de

preferencia de temperaturas (Tset) lo que es llamado [el grado de] precisión de la

termorregulación, con la medida en que el hábitat en el cual esta vive le permite “ubicar”

su Tb dentro de Tset o lo que es lo mismo, la calidad térmica del hábitat. Siguiendo lo

Capítulo 1 9

propuesto por Hertz et al. (1993), se midió la precisión de la termorregulación, como la

media de las desviaciones de Tb con respecto a Tset (desviación individual db); este

intervalo se determinó para dos temporadas de precipitación distintas y se construyó

utilizando los rangos intercuartílicos 25 y 75%. Por otro lado también se utilizaron los

deciles 10 y 90%, siguiendo los argumentos de Bauwens, Garland Jr, Castilla, y Van

Damme (1995). Si Tb está por debajo del intervalo de preferencia, entonces db es la

diferencia entre el límite inferior del intervalo y Tb, si Tb está por encima del intervalo

entonces, db es la diferencia entre Tb y el límite superior del intervalo de preferencia,

finalmente db es igual a 0 si se encuentra dentro de dicho intervalo. Así mismo, se midió

la calidad térmica del hábitat mediante la media de las desviaciones de Te con respecto a

Tset (desviación individual, de) en cada hábitat. Si Te está por debajo del intervalo de

preferencia, entonces de es la diferencia entre el límite inferior del intervalo y Te, si Te está

por encima del intervalo entonces, de es la diferencia entre Tb y el límite superior del

intervalo de preferencia, finalmente de es igual a 0 si se encuentra dentro de dicho

intervalo.

A partir de las mediciones de la precisión (74 db) y de la calidad térmica de los hábitats

(18239 de), Hertz et al. (1993) deriva un índice de la eficacia de la regulación (E), el cual

es utilizado para comparar el comportamiento termorregulador de diferentes poblaciones

o especies. El índice de eficiencia de la termorregulación se calcula así

(

⁄ )

en donde las barras indican los valores medios de las desviaciones. Cuando los animales

no regulan y escogen de manera azarosa los microhábitats, sin tener en cuenta Te, db y

de serán similares, y por lo tanto E tenderá a cero. Por el contario, si los individuos

termorregulan eficientemente, db será mucho menor que de y E tenderá a uno. Los

valores negativos de E indican que los animales evitan de manera activa los lugares con

una Te dentro del intervalo de Tset. Finalmente, otro índice de la termorregulación (Ex)

que determina la medida en que los organismos aprovechan el ambiente térmico ha sido

desarrollado por Christian y Weavers (1996). El índice Ex se define como la cantidad de

tiempo que un animal gasta dentro de su Tset, expresado como porcentaje de tiempo que

es posible para el animal realizar dicha “ubicación” (esto a partir de los datos de Te). Por


consiguiente, se calculó Ex como la proporción de medidas de Tb que caían dentro de

Tset cuando de era igual a 0 en al menos uno de los hábitats. Siguiendo a Brown y

Weatherhead (2000), también se modificó ligeramente este índice para calcular la

proporción de datos de Tb que caían por encima o por debajo de Tset cuando de = 0 en al

menos uno de los hábitats.

Se usaron esta variedad de índices para abordar de una manera más rigurosa la

pregunta de qué tan cuidadosamente un ectotermo regula su temperatura corporal, ya

que en realidad no se resuelve este fenómeno mediante la respuesta de una única

pregunta (Hertz et al. 1993). Por ejemplo, db fue diseñado para cuantificar la “precisión”

de Tb (es decir, cuántos datos de Tb se desvían de Tset en promedio) y de manera similar

de cuantifica la calidad térmica de un hábitat, proporcionando una medida de cuánto los

valores de Te se desvían de Tset en promedio. E cuantifica qué tan alejada se encuentra

una especie o población del “termoconformismo total” (es decir, de = db) y Ex mide el

grado en que los ectotermos explotan las oportunidades disponibles para la

termorregulación, sin embargo este índice ignora el comportamiento del animal cuando

no existe un valor de Te dentro de Tset.

1.3.6 Análisis estadístico

Los datos de Tb, Te y los índices db y de, según cumplieron con los requerimientos para el

uso de pruebas paramétricas (normalidad y homogeneidad de varianzas; prueba de

Shapiro-Wilk y Levene, respectivamente) se compararon por medio de pruebas de t de

Student; en caso contrario se utilizó la prueba no paramétrica correspondiente (prueba de

Mann-Whitney). Para las Te entre temporadas, dada su desviación estándar disímil se

empleó una prueba t de Student con corrección de Welch. También se utilizó para la Tset,

en primera instancia una ANOVA de dos factores con medidas repetidas (Factor 1-

intrafase o registros de temperatura cada minuto y factor 2-interfase o estacional con tres

niveles: dos temporadas de lluvias y una temporada seca). Se utilizaron los programas

PAST3 y GRAPHPAD PRIMS 6 para los análisis estadísticos y elaboración de gráficas.

El valor de significancia para todas las pruebas estadísticas fue de P < 0.05 (Sokal,

2000). En el texto y figuras se muestran los promedios ± error estándar (EE), tamaño de

muestra (n) y el intervalo entre el valor mínimo y máximo.

Capítulo 1 11

1.4 Resultados

Setenta y cuatro A. crassicaudatus fueron capturadas en campo, desde las 16:20 a las

20:32, es decir cercano al crepúsculo hasta bien entrada la noche (1-3h post crepúsculo),

por lo cual los resultados se presentan de la siguiente forma, estrategia y distribución de

las diferentes temperaturas diurnas (antes de las 18:00h), crepusculares (entre las 18:00

y las 19:00h) y nocturnas (después de las 19:00h). El análisis hace referencia

principalmente a la estrategia que adoptan los individuos durante el crepúsculo (período

de actividad de la especie reportado en la bibliografía); los resultados son consistentes a

lo largo de las tres ventanas temporales y en las diferentes estaciones climáticas. Los

individuos se repartieron de la siguiente manera: 14 individuos fueron capturados en

temporada de lluvia del 2014 y 24 en temporada de lluvia 2015, mientras que 36 se

capturaron durante la temporada seca de 2015. Por otro lado, se muestran 12 registros

diurnos de ejemplares de la localidad de Sibaté, el análisis a partir de estos ejemplares

se muestra de manera independiente. La totalidad de los individuos analizados

estuvieron asociados a rocas como refugio, y en general a ambientes humanos.

Los resultados de las temperaturas registradas en la fase de campo, laboratorio e índices

de termorregulación se encuentran resumidas en la Tabla 1-1. Igualmente, las Figuras 1-

1,2, 3 muestran la distribución de las Tb‟s y Te‟s y su relación con las Tset.

Tabla 1-1: Temperatura corporal de campo (Tb), operativa (Te), preferida en laboratorio

(Tset) e intervalo de intercuartiles y deciles (cuartiles 25 y 75%; deciles 10 y 90%) durante

la temporada de seca y la temporada de lluvias en grados Celsius, precisión en la

termorregulación (db), calidad térmica del hábitat (de), eficiencia de la termorregulación e

índice de aprovechamiento del hábitat (Ex). Mostrando la media ± EE y entre paréntesis

el tamaño de muestra, valor mínimo y máximo. ND: No definido.


Al contrastar estacionalmente, no se encontraron diferencias significativas entre la

temperatura corporal (Tb) entre temporadas de lluvias y seca (U1 = 601.5; p = 0.375, n =

74), además la Tb no presentó ninguna relación con el peso de los individuos (r2=

0.0076.). Sin embargo, al contrastar temporadas específicas con respecto a las otras se

encontró que entre las dos temporadas de lluvia sí hubo diferencias en la Tb (U=76.50,

p=0.0392), así mismo entre la temporada lluviosa de 2014 y la temporada seca 2015 hay

diferencias (U= 90.50, p=0.0389), y por el contrario entre la temporada seca y lluviosa del

presente año, no se encontraron diferencias significativas (U= 196.5, p=0.7512).

Figura 1-1: Distribución de temperatura corporales (Tb) diurnas en temporada lluvia y

seca de Atractus crassicaudatus (panel superior) y temperaturas operativas (Te) diurnas

en las dos temporadas (panel inferior). El área rayada, en rojo, indica el intervalo de

temperaturas de preferencia (Tset) en cada temporada. La flecha indica el promedio de

temperaturas.

25-75% 10-90%

Tem. Seca20.23 ± 0.28

(36; 17.23-23.63)

16.29 ± 0.016

(8870; 11.76-20.05)

21.35 ± 0.44

(15; 18.67-26.16)20.34-22.08 19.93-22.59

0.87 ± 0.15

(36; 0-3.11)

3.956 ± 0.015

(8870; 0.29-8.58)0.78 ND

Tem. Lluvia20.72 ± 0.35

(38; 16.63-24.93)

16.55 ± 0.023

(9369; 8.19-23.98)

17.51 ± 0.38

(15; 15.35-19.86)17.15-18.75 15.37-19.52

2.17 ± 0.31

(38; 0-6.18)

1.609 ± 0.015

(9369; 0-11.04)-0.35 0.14%

Lluvias 201420.16 ± 0.92

(14; 17.13-24.93)

16.05 ± 0.034

(5025; 8.19-23.98)

16.12 ± 0.20

(4; 12.28-27.94)14.96-16.94 14.11-17.98

3.22 ± 0.92

(14; 0.19-7.99)

1.799 ± 0.024

(5025; 0-11.04)-0.78 0%

Lluvias 201520.9 ± 0.40

(24; 18.93-24.13)

17.15 ± 0.028 (4344;

14.09-23.95)

17.92 ± 0.04 (11;

14.7-26.93)17.54-18.11 17.29-18.39

2.78 ± 0.40

(24; 0.82-6.02)

1.390 ± 0.015

(4344; 0-5.84)-1 0%

Total20.48 ± 0.23

(74; 16.63-24.93)

16.43 ± 0.014

(18239; 8.19-23.98)

19.43 ± 0.45

(30; 15.35-26.16)18.44-20.11 17.21-20.77

1.10 ± 0.15

(74; 0-4.82)

2.751 ± 0.014

(18239; 0-11.04)0.6 0.82%

de E Ex

Intervalo de TsetAtractus

crassicaudatusTb Te Tset db

Capítulo 1 13

T b 's d iu r n a s L lu v ia

T b ' s

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

1

2

3

4

T b 's d iu r n a s S e c a

T b ' s

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0 .0

0 .5

1 .0

1 .5

2 .0

2 .5

T e 's d iu r n a s L lu v ia

T e 's

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

1 0 0 0

2 0 0 0

3 0 0 0

T e 's d iu r n a s S e c a

T e 's

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

1 0 0 0

2 0 0 0

3 0 0 0

En relación con las temperaturas de preferencia, no se encontró un efecto significativo

dentro de las tomas de Tset en cada una de los gradientes realizados (λ de Wilk = 0.432;

F 100, 3000 = 0.325; p > 0.999), por el contrario sí se encuentra un efecto significativo de las

temporadas climáticas sobre la Tset (λ de Wilk = 34.02; F 1, 20 = 17.84; p = 0.0004). De

igual manera, se encuentra un efecto de los sujetos experimentales (λ de Wilk = 38.13; F

20, 2000 = 143.4; p < 0.0001).

Por su parte, al evaluar la relación entre las temperaturas corporales y las de preferencia,

mediante el índice de precisión térmica db, estos dos índices evidenciaron diferencias

estadísticas (t= -3.732; p= 0.000376, n= 74). Esto sugiere diferentes estrategias de

termorregulación en las diferentes fases o temporadas. Estando la serpiente activa

durante la temporada seca con temperaturas cercanas a su Tset, y en temporada de lluvia

con temperaturas por encima de su Tset.


Figura 1-2: Distribución de temperatura corporal (Tb) crepuscular, en temporada lluvia y

seca de Atractus crassicaudatus (panel superior) y temperatura operativa (Te)

crepuscular en las dos temporadas (panel inferior). El área rayada, en rojo, indica el

intervalo de temperaturas de preferencia (Tset) en cada temporada. La flecha indica el

promedio de las temperaturas. También se indica el porcentaje de temperatura superior,

igual e inferior a Tset.

T b ' s

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

25

0

2

4

6

8

1 0

T b ´s L lu v ia

5 .6 3 % > T s e t

7 .8 4 % = T s e t

8 6 .8 4 % < T s e t

T b ' s

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

2

4

6

8

1 0T b 's S e c a

5 0 .0 % > T s e t

2 7 .8 % = T s e t

2 2 .2 % < T s e t

T e 's

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

1 0 0 0

2 0 0 0

3 0 0 0

T e 's L lu v ia

1 6 .3 6 % > T s e t

2 1 .7 % = T s e t

6 1 .9 4 % < T s e t

T e 's

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

1 0 0 0

2 0 0 0

3 0 0 0

T e 's S e c a

0 % > T s e t

0 % = T s e t

1 0 0 % < T s e t

Capítulo 1 15

Al aplicar la prueba de t de student con corrección de Welch, las Te‟s fueron

significativamente diferentes entre temporadas (t = 9.375; p < 0.0001, n= 18239), sin

embargo la diferencia es pequeña, ya que la media de las Te en temporada de lluvia

(16.56 +/- 0.023) versus la media de las Te en temporada seca (16.29 +/- 0.016) es

pequeña resultando en una diferencia entre medias de tan solo 0.266 +/- 0.028. De la

misma manera, al comparar los modelos ubicados en condiciones de luz versus sombra

se encuentran diferencias tanto en los que estaban bajo rocas (t = 5.5978; p < 0.001, n=

11652) y los que estaban expuestos sobre la hierba (t = -2.5854; p = 0.00973, n= 25346).

Figura 1-3: Distribución de temperatura corporal (Tb) nocturna en temporada lluvia y

seca de Atractus crassicaudatus y temperatura operativa (Te) nocturna en las dos

temporadas (panel inferior). El área roja rayada, indica el intervalo de temperaturas de

preferencia (Tset).

T b 's n o c tu r n a L lu v ia

T b ' s

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

2

4

6

8

T b 's n o c tu r n a S e c a

T b ' s

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

2

4

6

8


T e 's n o c tu r n a L lu v ia

T e 's

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

1 0 0 0

2 0 0 0

3 0 0 0

T e 's n o c tu r n a S e c a

T e 's

Fre

cu

en

cia

s

8 9

10

11

12

13

14

15

16

17

18

19

20

21

22

23

24

0

1 0 0 0

2 0 0 0

3 0 0 0

El índice de calidad térmica resultó ser estadísticamente diferente entre ambas

temporadas (U=9.82e+006; p < 0.0001). Pero esta diferencia, dada la naturaleza misma

de los datos -son una relación entre las Te y el intervalo Tset-, tiene como mayor fuente de

divergencia la diferencia ya comentada entre los intervalos de preferencia, que

adicionalmente es mayor en magnitud.

Finalmente, el índice de eficiencia térmica E indica que A. crassicaudatus es una

serpiente que presenta un cambio en su estrategia de termorregulación con respecto al

régimen climático en que se encuentre, siendo termorreguladora en temporada seca, E =

0.78 y termoconformista en temporada húmeda, E = - 0.35. Al reunir los datos de las tres

ventanas temporales, la especie resulta ser ligeramente termorreguladora (E = 0.60).

Por otro lado y con respecto a los individuos del municipio de Sibaté (Tb, Te y Tset, en la

Figura 2) con datos diurnos, el índice de precisión de la termorregulación, db presentó un

valor de 0.9012, mientras las deviaciones de las temperaturas operativas respecto al

intervalo de preferencia de = 3.9244. En la localidad de Sibaté, durante las horas del día

la serpiente sabanera A. crassicaudatus adopta una estrategia termorreguladora, E =

0.7703 (0.8329; 80%).

Figura 1-4: Distribución de temperatura corporal (Tb) de Atractus crassicaudatus y

temperatura operativa (Te) en el municipio de Sibaté. El área sombreada indica el

intervalo de temperaturas de preferencia (Tset). La flecha indica el promedio de las

temperaturas. Datos para el final de la segunda temporada seca de 2014.

Capítulo 1 17

T b 's

Fre

cu

en

cia

s

16

17

18

19

20

21

22

23

24

25

26

27

0

2

4

6

8T b 's S ib a té

T e 's

Fre

cu

en

cia

s

8 1 0 1 2 1 4 1 6 1 8 2 0 2 2 2 4 2 6 2 8 3 0 3 2

0

5 0 0

1 0 0 0

1 5 0 0

2 0 0 0

T e 's S ib a té

1.5 Discusión

Los resultados obtenidos sugieren que Atractus crassicaudatus exhibe diferentes

patrones de termorregulación y que estos se mantienen a lo largo del día. Debe aclararse

que no se dispone de datos para especies taxonómicamente cercanas o de hábitos y

distribución similares para realizar comparaciones respecto a la ecología térmica. La Tb

en campo de A. crassicaudatus (20.48 °C) y su Tset en laboratorio (18.44-20.11°C) fueron

ligeramente similares a otras serpientes: la especie Elaphe obsoleta, especie de zonas

templadas y cuya ecología térmica ha sido ampliamente estudiada, presenta reportes de

Tb‟s dependientes de la estación variando desde 5.6°C al finalizar el periodo de

hibernación hasta 25.4 en el verano (Blouin-Demers y Weatherhead, 2001; Weatherhead

et al., 2012), Thamnophis elegans con una Tb de 17-30°C -Tset 28°C- (Peterson, 1987),

Nerodia sipedon con una Tb media de 24°C -Tset media 27.1°C- (Brown y Weatherhead,

2000), Hoplocephalus stephensii una Tb media de 24°C (Fitzgerald, Shine, y Lemckert,

2003) y su similar H. bungaroides, especie australiana nocturna que exhibe una Tb diurna

media de 18.3°C y nocturna de 16.4°C -Tset 28.1-31.1- (Webb y Shine, 1998); A.

crassicaudatus exhibe un valor de Tset promedio por debajo de las de estas especies y

también por debajo de su propia Tb promedio, en contraste con la tendencia general de

las especies mencionadas.

Además, A. crassicaudatus no mantuvo similitudes térmicas con otros reptiles nocturnos

como las serpientes Lamprophis fuliginosus con Tset medias de 25.1 y 24.1 °C, en día-


noche (Lutterschmidt, Lutterschmidt, Ford, y Hutchison, 2002) y Lampropeltis triangulum

con una Tb de 23.3-27.1°C –según la estación, estudio en zona templada- -intervalos de

Tset 29-31 °C - (Row y Blouin-Demers, 2006) y con respecto a lagartijas nocturnas como

el gecko tropical Gekko gecko el cual muestra una Tb de 29.8 y 24.3°C (Refinetti y

Susalka, 1997); sólo el tuatara con una Tb de 14.5 y 11.5 en fotofase y escotofase

respectivamente –Tset 21.5 °C -, presenta valores más bajos respecto a las especies

mencionadas anteriormente (Besson y Cree, 2010; Lutterschmidt et al. 2002). También,

A. crassicaudatus presenta en ocasiones mayores similitudes con especies de zonas

templadas, por ejemplo con algunas especies que pasan el día en refugios –en algunos

momentos del día pueden estar muy por encima de la temperatura ambiental- (Crotalus

cerastes, (Secor y Nagy, 1994); Charina bottae, (Dorcas, Peterson, y Flint, 1997); y

Hoplocephalus bungaroides, (Webb y Shine, 1998), no obstante algunas especies

tropicales nocturnas, también pueden forrajear en las noches en lugar de permanecer en

sus refugios (observación personal). No es posible, sugerir sin embargo que existan

menos restricciones térmicas en A. crassicaudatus por ser tropical (Anderson et al. 2005;

Luiselli y Akani, 2002), que en especies de zonas templadas, debido a la variación

día/noche y de precipitación a lo largo del año, lo que complejiza el panorama térmico

para esta especie. Esto sugiere que aunque la población estudiada de A. crassicaudatus

no se asemeja tanto a otras especies nocturnas tropicales, presenta valores en general

mucho más bajos debido a que es una especie que presenta una distribución altitudinal

extrema dentro del género y excepcional entre otros reptiles nocturnos tropicales; en esta

misma dirección puede apuntar el hecho de que presente mayor similitud con especies

de zonas templadas, en el sentido en que en la alta montaña andina las temperaturas

nocturnas pueden alcanzar valores similares a la temperatura invernal de las zonas

templadas (Chardon, 1938).

Por otra parte y siguiendo el paradigma del costo-beneficio y lo sugerido por Blouin-

Demers y Nadeau (2005) sobre la necesidad de estudios desarrollados en individuos

enfrentados a diferentes costos y con el fin de explorar de manera más eficiente los

ajustes de costo-beneficio intraespecíficos, las presentes comparaciones de los aspectos

de la ecología térmica de A. crassicaudatus entre temporadas, representan ese

escenario donde las poblaciones se están enfrentando con diferentes costos resultado de

una dinámica ambiental estacional, que incluye principalmente variaciones en

Capítulo 1 19

precipitaciones, pero también en radiación (nubosidad) y en la distribución de las

temperaturas a lo largo del día.

Como se mencionó anteriormente, la interpretación de los resultados obtenidos en el

presente estudio por facilidad en el lenguaje se referirán siempre al crepúsculo, periodo

que coincide con el tiempo de actividad de los individuos, pero la estrategia global se

mantiene a lo largo de los diferentes momentos del día. Si bien las temperaturas

corporales se mantienen, es decir la Tb„s entre temporadas no fueron significativamente

diferentes, las Tset sí que varían entre las dos temporadas; el hecho de que no se haya

observado un intervalo de preferencia estático, es decir que varía en las estaciones,

sugiere la existencia de diferentes grados de euritermia y una amplia plasticidad térmica.

El intervalo de temperaturas de preferencia (Tset), puede ser altamente conservado a

nivel de las poblaciones, a pesar incluso, de que en ocasiones las poblaciones se

encuentran en hábitat térmicos diversos, por ejemplo a lo largo de un gradiente altitudinal

(Gvoždík, 2002). De hecho solo se conoce un reporte de variación geográfica (Du, 2006)

y un Tset riguroso se constituye más en la regla que la excepción, desde luego esto hace

variar los costos asociados con sus respectivos efectos en la ecología de los organismos

(Huey y Slatkin, 1976). Sin embargo, se conocen diversos reportes acerca de la variación

estacional de Tset (Firth y Belan, 1998; Patterson y Davies, 1978; Van Damme et al.,

1986), dicha variación observada en A. crassicaudatus, en donde el Tset disminuye en la

temporada de lluvias, puede contrarrestar el aumento en los costos de termorregular.

Las temperaturas de preferencia son lábiles. En los días típicos de la temporada seca,

existe una mayor radiación solar y las rocas -bajo las cuales se encuentra generalmente

la especie- alcanzan su pico de temperatura hacia los primeros minutos de la noche, las

rocas de mayor tamaño y más gruesas están alcanzando sus temperaturas máximas

incluso un poco más tarde en la noche, similar a lo que ocurre en otros estudios referidos

a especies que se refugian bajo rocas (Kearney, 2002); por el contrario, durante los días

típicos de la temporada de lluvias la nubosidad incrementada ocasiona que el pico de

temperatura en los sitios de refugio de A. crassicaudatus se alcancen un poco más

temprano, y principalmente el nivel de radiación que alcanza dichos refugios tipo roca, es

más variable, haciendo “más incierto” alcanzar ciertas temperaturas preferidas.


Como es sabido, los reptiles nocturnos (p. ej. geckos y serpientes) pueden ser

especialmente sensibles a las condiciones térmicas dentro de sus refugios, tanto porque

en comparación con las especies diurnas, están más restringidos a permanecer en sus

sitios seleccionados para pasar el día, cuando las condiciones térmicas son más

heterogéneas (pueden existir mayores costos), como porque la fisiología térmica de los

reptiles nocturnos esta optimizada a valores de Tb mucho más altos que los que

experimentan en la noche cuando están activos (Autumn y De Nardo, 1995; Huey,

Niewiarowski, Kaufmann, y Herron, 1989); adicionalmente permanecen en sus refugios,

como lo han mostrado algunos estudios de largo plazo en serpientes de zonas

templadas, en que los individuos jóvenes son más crípticos y escasamente toman el sol

(Lourdais, Bonnet, DeNardo, y Naulleau, 2002; Madsen et al., 1999; Webb y Shine,

1998). La serpiente sabanera siempre fue encontrada bajo rocas y se observa en

contadas ocasiones fuera de sus refugios durante la noche. Webb y Whiting (2005),

encontraron que H. bungaroides no se asolea durante el otoño a causa del alto riesgo de

depredación por aves; además, de 75 especies australianas de elápidos, tan solo las

más grandes son estrictamente diurnas, mientras que las pequeñas son nocturnas o

crepusculares (Greer, 1997); entonces, el riesgo de depredación puede influir en dicha

actividad nocturna.

Por otro lado, la alta dependencia con respecto a la dinámica térmica de las rocas,

también se podría deber a que no existen beneficios térmicos adicionales, esto es,

pueden termorregular dentro de sus refugios (Webb y Whiting, 2005). Por lo tanto, se

sabe que para este tipo de reptiles, se termina difuminando la anteriormente tan

aceptada diferenciación entre periodo de actividad e inactividad, sabiendo que de hecho

durante el día estos organismos pueden estar muy activos y desplegar estrategias de

termorregulación efectivas, en relación con procesos como la digestión, entre otras, sin

necesidad de abandonar sus refugios (Kearney y Predavec, 2000).

Teniendo en cuenta los aspectos mencionados anteriormente, el cambio en el intervalo

de Tset que disminuye en la temporada de lluvias podría hacer parte de un mecanismo

fisiológico general de compensación a las variaciones estacionales de los refugios

(Patterson y Davies, 1978), la diferencia que se observó en el ambiente térmico

crepuscular de los refugios es que en temporada seca es más homogéneo (desviación

estándar Te´s: 1.522 y coeficiente de variación máximo de 17.40%), mientras que en la

temporada de lluvias la oferta térmica que la serpiente puede encontrar dentro de sus

Capítulo 1 21

refugios es más variable (Desviación estándar Te´s = 2.263 y coeficiente de variación

máximo de 29.11%). Las evidencias de variación estacional en Tset que existen –para

lagartos de zonas templadas- sugieren en general que dicha variación es una expresión

de diferencias sexuales (fenológicas) y estacionales del estado fisiológico de los

organismos (Firth y Belan, 1988; Patterson y Davies, 1978; Rock, Andrews y Cree, 2000;

Van Damme et al. 1986). Por otra parte, Firth y Belan (1988) a partir de los datos en

Tiliqua rugosa, que muestran un intervalo Tset superior durante la época lluviosa del

invierno australiano, sugieren que podría existir una relación entre la variación en el

intervalo de temperaturas preferidas y la disponibilidad de alimento determinada a su vez

por el volumen de lluvias.

En concordancia, esta variación también podría estar relacionada con la disponibilidad de

recursos –como agua y alimento. Aunque, el estilo de forrajeo en dos especies de

serpientes nocturnas (H. bongaroides y Cryptophis nigrescens) no parece influenciar la

selección de los sitios de refugio o la estrategia de termorregulación (Webb, Pringle,

Shine y Lanoo, 2004); de igual forma, no se conoce la dieta de A. crassicaudatus salvo

por algunas citas antiguas (Dunn, 1957) y algunos indicios desde especies cercanas

(Haad, 2004). Por otro lado debido a que en las regiones tropicales las temporadas

climáticas, más que por cambios drásticos de temperatura, están caracterizadas por

cambios en la precipitación, podrían existir mayores efectos de la disponibilidad de agua

sobre la estrategia de termorregulación. Sin embargo, hace falta desarrollar estudios al

respecto para aclarar puntos como la disponibilidad de refugios térmicamente idóneos

afectados por ejemplo, por una mayor precipitación que obligue a las serpientes a

moverse de estos.

El índice de precisión por su parte indica que en temporada de lluvia el db es mayor

(2.152°C) con respecto a la temporada seca (0.875°C), estos resultados indican que

durante la temporada de lluvias, las Tb‟s se desvían de manera contundente del intervalo

de preferencia, lo que está relacionado con una baja precisión (db alto); a pesar de la

presencia de Te‟s favorables (dentro de Tset), aunque la dicha desviación se produce

hacia temperaturas mayores a su intervalo Tset. Por el contrario, durante la temporada

seca la población mantiene con precisión las Tb‟s dentro del intervalo Tset (esto es, alta

precisión termorreguladora, db bajo). De manera interesante, hubo diferencias

significativas en las Te‟s entre las dos temporadas de lluvia y no así entre la temporada

de lluvia y temporada seca del año 2015, sugiriendo un fuerte efecto en la región de El


Niño-Oscilación Sur (ENSO por sus siglas en inglés), fenómeno que se consolidó en el

país en el año 2015 ((CRC e IRI,

http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/enso_advisory/).

Retomando, al respecto, el tema de las precipitaciones, durante este fenómeno, las

precipitaciones disminuyen sustancialmente, por lo tanto dadas estas condiciones

climáticas, pueden ser una oportunidad para evaluar cómo podría afectar la estrategia de

termorregulación de la serpiente sabanera, mediante mecanismos que aún no se han

evaluado.

En este sentido algunos autores (Avery, 1982; Bustard, 1967; Rock, Cree, y Andrews,

2002) proponen que las lagartijas tigmotermas nocturnas presentan amplia variabilidad

en su temperatura corporal, ya que durante el día mantienen temperaturas relativamente

altas dentro del refugio para incrementar su eficiencia metabólica y en la noche operan a

temperaturas corporales bajas o subóptimas. Es decir que la variación en la

disponibilidad de refugios térmicamente óptimos (piedras), podría afectar de manera

directa la estrategia de termorregulación de la serpiente sabanera. De hecho, los datos

de Tb promedio de A. crassicaudatus, son mucho mayores en Sibaté (datos diurnos), así

como la db y el índice E, que muestra una estrategia termorreguladora, sugiriendo que

termorregulan en el día y aún podrían almacenar algo de calor para la noche o usarlo

para procesos como la digestión.

La serpiente A. crassicaudatus presenta una alta precisión en la termorregulación.

Besson y Cree (2010) encontraron que el tuatara en un hábitat de alta calidad térmica –

como podrían ser los refugios de A. crassicaudatus- presenta un db (2.83 +/- 0.4°C)

similar al de Anolis cristatellus (db = 2.48°C; Hertz et al. 1993), Chrysemys picta, (db =

2.4°C; Edwards y Blouin-Demers, 2007), Nerodia siphedon, (db = 2.35°C; (Brown y

Weatherhead, 2000). De la misma manera, el tuatara en un ambiente de baja calidad

térmica presenta un db (0.67 +/- 0.4) similar a especies de lagartijas como Lacerta

oxycephala (db = 0.84°C; Scheers y Van Damme, 2002). Los valores de los mismos

índices para A. crassicaudatus, son similares a los del tuatara en cuanto que cuando de

es bajo (aprox. 1.5) los db‟s tienden a ser mayores (aprox. 2.0) y viceversa, sin embargo

se debe tener en cuenta que para este caso, los de están siendo afectados por el cambio

estacional en Tset, más que por un cambio real en la calidad térmica del hábitat. La

serpiente sabanera parece elevar su Tset, cuando la distribución de temperaturas

operativas (Te) es más homogénea, es decir tiene una mayor probabilidad o certeza de

http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/enso_advisory/

Capítulo 1 23

encontrar sus temperaturas aprovechables, por el contrario el Tset disminuye en lluvias,

cuando la distribución de Te‟s es heterogénea o más variable, lo que podría estar dado

por los cambios en nubosidad y las precipitaciones mismas; de esta manera se plantea

un escenario en que la manera de concebir la calidad térmica (de) desde la perspectiva

del organismo se modifica totalmente.

Con relación al índice de efectividad de la termorregulación E (indica la estrategia como

tal), A. crassicaudatus en temporada seca mostró valores similares (Tabla 1) a lo que se

ha encontrado en reptiles adaptados a climas fríos como el tuatara, que en ambientes de

baja y media calidad térmica exhibe un de - db = 3.70 +/- 0.4 y 3.56 +/- 0.6°C,

respectivamente (Besson y Cree, 2010); estos autores reportan la modificación del índice

propuesta por Blouin-Demers y Weatherhead, (2001). En Anolis cristatellus, Anolis cooki,

Anolis gundlachi y en los geckos Christinus marmoratus también se ha encontrado

variación estacional en la efectividad de la termorregulación (Hertz, 1992; Hertz, Huey y

Stevenson, 1993; Huey y Webster, 1976; Kearney y Predavec, 2000) pero al contrario de

estos grupos de lagartos, la serpiente sabanera no lo hace mediante el cambio en Tb o

de la precisión, sino mediante un ajuste del intervalo de preferencia (Tset), mecanismo

menos común. Es decir, que A. crassicaudatus modifica su Tset para ajustarse a la oferta

térmica durante su periodo de actividad, dando cuenta de que los factores que están

contribuyendo en mayor medida a las variaciones estacionales del comportamiento

termorregulador, son de carácter endógeno.

En relación al índice Ex, que describe la aprovechamiento de la oferta térmica disponible,

y siguiendo con el ejemplo de los tuatara en ambientes de baja calidad térmica, estos

pasan proporcionalmente más tiempo dentro de Tset (cada vez que esta estuvo

disponible) que los organismos que están en un ambiente de alta calidad térmica

(Besson y Cree, 2010). Esto lo que muestra es que los tuataras no explotan su ambiente

térmico, cuando “ellos podrían moverse hacia los parches de sol y buscarlos

regularmente” (Saint Girons, 1980). Esta termorregulación limitada se sugiere que es una

adaptación a climas fríos y requerimientos metabólicos bajos (Saint Girons, 1980).

Los hallazgos de Besson y Cree (2010) muestran que los tuatara ajustan su estrategia de

termorregulación en respuesta a la calidad térmica de su ambiente de una manera similar

a lo que sugieren los resultados obtenidos en este estudio para la serpiente sabanera A.

crassicaudatus. Por ejemplo en A. crassicaudatus, el índice de aprovechamiento durante


el día en temporada seca fue de 2.2%, mientras que en temporada de lluvia en el mismo

momento del día fue de tan solo 0.05%, como se había indicado anteriormente el índice

obtenido para temporada seca puede estar indicando el imperativo de explotar refugios

con una altísima calidad térmica dentro de una temporada que presenta noches,

madrugadas y primeras horas de la mañana muy frías, mientras que el índice de lluvias

muestra el panorama más general de lo que el animal hace en términos de ajuste

termorregulador durante el día en general, en donde no explotan en su máximo las Te‟s

disponibles – el valor del índice teniendo en cuenta la totalidad de las Te‟s de las dos

temporadas es de 0.82%. Los tuataras jóvenes no explotan su ambiente térmico en toda

su extensión cuando las Tset están disponibles por más tiempo, pero gastan más tiempo

asoleándose cuando estas temperaturas preferidas están disponibles por un lapso

mucho menor (Besson y Cree, 2010). Lo anterior sugiere la existencia de unos beneficios

fisiológicos considerables de mantener su Tb dentro de Tset, por al menos unas pocas

horas al día. En el caso de los Tuataras, se sabe que son reptiles adaptados a climas

fríos, teniendo requerimientos térmicos bajos (Barwick, 1982; Hill, 1980; Walls, 1983)

teniendo en cuenta esto, posiblemente para A. crassicaudatus una pequeña cantidad de

tiempo es suficiente para mantener un desempeño alimenticio, tanto a nivel fisiológico

(digestivo) como comportamental (captura de las presas).

1.6 Conclusiones

A pesar de su distribución tropical, A. crassicaudatus presenta en ocasiones mayores

similitudes con especies de zonas templadas, por ejemplo con algunas especies de

hábitos semifosoriales o nocturnas que pasan el día en refugios –que en algunos

momentos del día pueden estar muy por encima de la temperatura ambiental. Además,

la serpiente sabanera, exhibe un valor de Tset por debajo del intervalo de las otras

serpientes analizadas y por debajo de su propia Tb media, en contra de la tendencia

general de las especies mencionadas.

La temperatura corporal (Tb) de Atractus crassicaudatus no difiere significativamente

entre temporadas.

La especie es altamente sensible y dependiente de las condiciones térmicas de sus

refugios, y dado que se observó que la estacionalidad afecta estas condiciones tanto en

el crepúsculo, como en otros momentos del día, la población estudiada de A.

Capítulo 1 25

crassicaudatus exhibe ajustes en su intervalo de preferencia, en la efectividad de la

termorregulación y en la manera en que explota su ambiente térmico, durante este

momento del día.

Hubo diferencias significativas en la distribución de las temperaturas operativas entre las

dos temporadas de lluvia y no así entre la temporada de lluvia y temporada seca del año

2015.

Finalmente, Atractus crassicaudatus se comporta como termorregulador activo en la

temporada seca y como termoconformista en temporada de lluvias, a pesar de presentar

Tb‟s por encima de su Tset. Esta especie puede ajustar su comportamiento

termorregulador en concordancia con las restricciones térmicas que este le impone,

mostrando una condición euriterma y altamente plástica.

Se recomienda, realizar estudios en los que se incremente el n y que, desde luego

incluyan la evaluación de la estrategia de la serpiente sabanera durante las horas en que

se encuentra restringida a sus refugios. Por otra parte, se recomienda realizar estudios

de la biología reproductiva de la especie y su posible relación con el intervalo de

temperaturas de preferencia (Tset), también estudios que tengan en cuenta el efecto de

variables ecológicas como disponibilidad de alimento, agua y la heterogeneidad de los

microhábitats. Por último, es necesario realizar evaluaciones en especies

filogenéticamente cercanas, así como en otro reptiles altoandinos y serpientes tropicales

nocturnas.

1

2. Capítulo 2: Evaluación del riesgo de extinción de poblaciones de la serpiente sabanera Atractus crassicaudatus (Squamata: Dipsadidae) asociado al calentamiento global

2.1 Resumen

Los modelos de predicción de riesgo de extinción hasta el momento han adolecido de no

involucrar las respuestas intrínsecas de los organismos a las variaciones en las

condiciones climáticas. Además, se ha reportado que el calentamiento global causará

extinción de especies y cambios en la distribución de las especies. Recientemente

Sinervo et al. (2010) han propuesto un modelo fisiológico que involucra tanto los cambios

proyectados a largo plazo (2050-2080) en variables bioclimáticas y las respuestas y

rasgos eco-fisiológicos de la especie; aquí aplicamos este modelo a la serpiente sabanera

Atractus crassicaudatus, especie nocturna y endémica del altiplano cundiboyacense, en

Colombia. Dicho modelo requiere la estimación de una curva de desempeño fisiológico,

por lo tanto se realizó la determinación del CTMin y se generó la curva para el consumo de

oxígeno y los ciclos de ventilación, empleándose al final, la segunda por tener

implicaciones ecológicas más claras y comparables. Este modelo fisiológico predijo que

entre el 21,43% -variable bioclimáticas- y el 35,7% (variables eco-fisiológicas) de las

poblaciones de A. crassicaudatus estarán al borde la extinción o completamente extintas

para el año 2070. Las poblaciones más vulnerables parecen ser las ubicadas cerca al

límite inferior del intervalo altitudinal de la especie.

PALABRAS CLAVE: Riesgo de extinción, Atractus crassicaudatus, modelo fisiológico,

cambio climático, fisiología respiratoria.


2.2 Introducción

El calentamiento global es un fenómeno promovido en gran parte por los gases que

provocan el efecto invernadero, seguido por el cambio en el uso del suelo, la tala

indiscriminada, entre otros, factores que conllevan a un incremento en las temperaturas

en el planeta, llevando a condiciones más extremas como veranos más calurosos e

inviernos más fríos, olas de calor, mayores precipitaciones, entre otras (Diffenbaugh y

Ashfaq, 2010; IPCC, 2002). Un cuerpo importante de evidencias ha venido mostrando que

el cambio climático global tiene diversos efectos sobre la fenología (Cleland et al., 2007;

Menzel et al., 2006; Parmesan, 2006; Walther et al., 2002), morfología (Harley et al.,

2006; Musolin y Saulich, 2012; Tryjanowski et al., 2006; Yom-Tov et al., 2006),

comportamiento (Huey et al., 2012), distribución y abundancias de los organismos

(Sekercioglu, Schneider, Fay, y Loarie, 2008; Tejedo et al., 2012; Weatherhead et al.,

2012) y altera la fisiología (Huey et al., 2012) y las interacciones inter-específicas y otras

interacciones ecológicas (Cornelissen, 2011; Schweiger et al., 2008; Walther et al., 2002)

así como puede afectar en alguna medida ciertos mecanismos evolutivos de las

poblaciones (Etterson y Shaw, 2001; Huey et al., 2012).

Se han propuesto escenarios para las próximas décadas, en los que la tasa de

calentamiento llega a ser cinco veces mayor que las experimentadas durante el siglo XX

(Meehl et al., 2007) y como se mencionó anteriormente, la existencia de eventos

climáticos extremos podría conllevar a extinciones locales de poblaciones (Huey, Losos, y

Moritz, 2010). Las proyecciones realizadas para la distribución de especies en el futuro,

bajo diferentes escenarios de cambio climático, predicen que entre el 15%-37%, de las

especies, ocupando el 20% de la superficie terrestre, estarán al borde de la extinción

hacia el 2050 (Thomas et al., 2004).

En el pasado se evaluaron las tasas de extinciones para ectotermos, como los reptiles,

debido a causas naturales y no naturales en ambientes especialmente susceptibles como

las islas (Richman, Case, y Schwaner, 1988). En cuanto a los anfibios (Blaustein et al.,

2001), algunas especies se han visto afectadas por el calentamiento global, ya que este

parece provocar cambios en sus patrones de reproducción, las cuales al no poder

adaptarse con la misma velocidad del cambio climático pueden llegar incluso a la

extinción. Hoy se sabe que los anfibios y reptiles están declinando globalmente. Se piensa

que algunas especies de estos grupos taxonómicos son particularmente sensibles a los

3

cambios en temperatura y humedad dada su condición ectotérmica y sus limitadas

capacidades de dispersión (Deutsch et al., 2008; Massot, Clobert, y Ferriere, 2008),

aunque en cuanto al segundo punto se han reportado casos de desplazamientos

altitudinales en respuesta a incrementos en la temperatura del aire (Chen, Hill,

Ohlemüller, Roy, y Thomas, 2011), una vez más, en especial en faunas muy particulares

o en ambientes altamente susceptibles a extinciones locales de ectotermos como las islas

(Raxworthy y Nussbaum, 2000).

Sin embargo, aún no existe un consenso generalizado en cuanto al grado de amenaza,

susceptibilidad o al estado de las poblaciones de anfibios y reptiles con relación al

calentamiento global, debido a la falta de estudios experimentales en la actualidad, ya que

si bien estos fueron comunes en la década de los 70‟s (Brattstrom, 1963; Hutchison, 1961;

Spotila, 1972), actualmente se presenta un problema ético en cuanto a la determinación

de los críticos de tolerancia térmica, así como los inconvenientes con la escala temporal

de la experimentación fisiológica en reptiles, como las condiciones poco naturales -incluye

la evaluación de mortalidad en lapsos tan cortos como horas- (Rohr y Palmer, 2013). Es

así que existe una necesidad de realizar estudios en donde se comprenda cómo los

cambios en las condiciones ambientales afectan el desempeño -fisiológico- (Deutsch et

al., 2008) en periodos de tiempo más largos.

Por otras parte, se espera que los ecosistemas húmedos tropicales de alta montaña se

vean afectados fuertemente en sus dinámicas ecológicas por el presente calentamiento

global; a mayores alturas se esperan mayores efectos de calentamiento y también dela

hidrología de la zona (precipitación y evapotranspiración) (Herzog, Martínez, Jørgensen, y

Tiessen, 2011; Still, Foster, y Schneider, 1999; Urrutia y Vuille, 2009). Por ejemplo, se

espera un descenso en el gradiente altitudinal de los ecosistemas de alta montaña

andinos, ocasionado por el incremento en la humedad del aire, a su vez relacionado con

aumentos de temperaturas y de la evapo-transpiración (Buytaert, Cuesta‐ Camacho, y

Tobón, 2011). Por consiguiente, los ecosistemas montanos tropicales están clasificados

como altamente vulnerables a los impactos del cambio climático (IPCC, 2008),

principalmente debido al alto nivel de endemismos y presencia de especies con

distribuciones restringidas, así como las adaptaciones fisiológicas y morfológicas de las

especies que evolucionaron en dichos ambientes, limitantes y fuentes de estrés (Buytaert

et al., 2011; Herzog et al., 2011).


Un elemento clave que falta en los modelos de impacto del cambio climático sobre los

reptiles es la influencia amortiguadora de la estrategia de termorregulación que estos

individuos adoptan (Kearney, Shine, Porter y Wake, 2009). En un estudio realizado en

Madagascar (montaña tropical), Raxworthy et al. (2008), evalúan la vulnerabilidad a

extinción de especies endémicas de reptiles en áreas relativamente bien conservadas,

pero no tienen en cuenta esas características de ecología térmica. Algunas de estas

características se han observado en análisis de especies de lagartos tropicales que han

mostrado que lagartos de bosque ya habían experimentado temperaturas corporales

estresantes en el pasado, en especial en verano (Huey et al., 2009). Las resultados de

Huey et al. (2009) sugieren que el calentamiento no solo afecta negativamente el

desempeño fisiológico en verano, sino que también permite competidores y depredadores

adaptados al calor y a áreas abiertas invadir su hábitat. Estos autores encontraron que

estos lagartos de bosques tropicales, son vulnerables a los efectos ecológicos y

fisiológicos en cascada del calentamiento global, incluso a pesar de que las tasas del

calentamiento en los trópicos (bosques de baja elevación) puede ser relativamente baja,

por esto mismo es necesario hacer una evaluación en alta montaña tropical donde se

sabe que la dinámica de calentamiento será muy diferente.

En este orden de ideas, se han desarrollado análisis cuantitativos tanto de los atributos

ecológicos y de los rasgos de historia de vida que contribuyen a poner en un mayor riesgo

a diferentes especies (González‐ Suárez y Revilla, 2013), así como específicamente a

causa del cambio climático global (Pearson et al., 2014). Asimismo, los impactos en la

biodiversidad a causa de dicho calentamiento, pueden ser estimados mediante modelos

que pueden ser clasificados de manera general en modelos fenomenológicos y modelos

procedimentales. La mayoría de los modelos fenomenológicos son correlativos que se

basan en el establecimiento de relaciones estadísticas entre la distribución actual de una

especie y variables climáticas para de esta manera proyectar la distribución futura de una

especie bajo escenarios de cambio climático. Los modelos procedimentales determinan

los mecanismos de interacción entre el crecimiento o la adecuación de un organismo, y su

ambiente, usando bien sea inferencias teóricas, evidencia experimental o ambos (Ceia-

Hasse et al., 2014). Dentro de este segundo tipo de modelos, Sinervo et al. (2010) han

generado un modelo para evaluar extinciones de escala global debidas al cambio

climático, dicho modelo fue validado empíricamente teniendo en cuenta tres tipos de

evidencia: a) extinciones actuales vinculadas al macroclima y validadas por causas

5

biofísicas que surgen del microclima, b) que el transcurso del cambio climático podría

comprometer la adaptación térmica de tal forma que las tasas evolutivas son más lentas

con respecto al calentamiento debido a restricciones en la fisiología térmica y por último,

c) las extinciones debidas al clima deberían ser globales. Adicionalmente, el modelo de

Sinervo et al. (2010) presenta una crucial innovación y es el hecho de que además de ser

un modelo espacialmente explícito, incluye las repuestas intrínsecas (fisiológicas) del

individuo con respecto al cambio climático, determinadas experimentalmente, a diferentes

temperaturas a partir de la generación de una curva de desempeño térmico, dicha curva

evalúa una función, que dentro de los rasgos de historia de vida sea significativa para la

adecuación de la especie.

Por lo tanto la sensibilidad fisiológica juega un rol importante en la vulnerabilidad de los

organismos al calentamiento global, en serpientes es poco lo que se conoce en cuanto a

su biología térmica en general, sin embargo sí se han evaluado las relaciones térmicas en

aspectos tanto ecológicos como fisiológicos. Se conoce que diversas funciones vitales de

algunas especies de serpientes muestran una clara sensibilidad térmica (Jayne y Bennett,

1990; Stevenson, Peterson y Tsuji, 1985).Además, los sitios de refugio también parecen

ser de gran importancia en la adecuación y las interacciones térmicas que las serpientes

desarrollan en su ambiente (Huey et al. 1989). Dado lo anterior se puede decir que se

adolece de una falta de integración en cuanto a las sensibilidades térmicas de las

serpientes y por lo tato su vulnerabilidad, no obstante algunos autores sugieren que la

capacidad de las serpientes para responder al calentamiento climático podría estar

determinada más por su capacidad para ajustar su estrategia de termorregulación cuando

están activas que por cambios en la extensión de su termorregulación fina (selección de

microhábitats). La capacidad de ajustar el período de actividad parece que hace a algunas

serpientes fundamentalmente diferentes de los lagartos y en consecuencia, los impactos

del calentamiento global pueden ser muy diferentes para estos dos grupos de reptiles

(Weatherhead et al., 2012).

Finalmente, aunque para Colombia existen numerosas evidencias generales del efecto

del cambio climático (Benavidez, 2012; Hurtado, 2012; Pérez, Poveda, Mesa, Carvajal y

Ochoa, 1998), los modelos de predicción de riesgo de extinción que integren los

escenarios de calentamiento global y las respuestas intrínsecas fisiológicas de los

individuos no han sido contemplados o si quiera propuestos en documentos oficiales, por


ejemplo en la Guía metodológica para el análisis de extinción de especies en Colombia

(Amaya-Espinel, Gómez, Amaya-Villareal, Velásquez-Tibatá y Renjifo, 2011). Por

consiguiente en el presente estudio se pretende aplicar el modelo propuesto por Sinervo

et al. (2010) con el fin de predecir el riesgo de extinción local de A. crassicaudatus,

especie que reúne una serie de condiciones -nocturna, endémica del altiplano

cundiboyacense y distribuida a gran altitud en los Andes- que con base en lo anterior la

hacen un modelo sui generis, en cuanto a la susceptibilidad de reptiles y en especial

serpientes, al cambio climático global.

2.3 Métodos

2.3.1 Especie y área de estudio

Atractus crassicaudatus es una culebra nocturna, endémica del altiplano cundiboyacense,

ubicado en el ramal oriental de la cordillera de los Andes, entre los departamentos de

Cundinamarca y Boyacá. La serpiente sabanera es de talla pequeña con una longitud

total (LT) entre 400-440 mm, con un dorso negro con bandas transversales claras u

oscuras sin bordes más oscuros, vientre generalmente amarillo (varía a rojo o anaranjado)

con manchas negras. Se encuentra bajo rocas o troncos en descomposición,

frecuentemente en cercanías de cuerpos de agua; muy frecuentemente en cercanía a

construcciones humanas. El intervalo altitudinal en donde se encuentra esta serpiente va

desde los 1900 hasta los 3000 msnm.

En términos generales, este estudio se desarrolló con base en trabajo de campo llevado a

cabo durante un año en diversas localidades (Tabla 2-1), entre ellas el campus de la

Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, el municipio de Sibaté, Cundinamarca,

pequeño poblado ubicado a 27 km al sureste de la ciudad de Bogotá, el municipio de La

Calera, el páramo de Matarredonda, ubicado al oriente de la ciudad de Bogotá, el

municipio de Tabio y el municipio de Silvania. El clima para la Cordillera Oriental y el

altiplano en general, es moderadamente húmedo con dos temporadas de lluvias –abril y

mayo y octubre y noviembre-, con promedios de 1000-1500 mm de precipitación media

anual (Pabón-Caicedo et al., 2001). La vegetación dominante son sabanas de pastos de

origen antrópico, agroecosistemas, con presencia de algunas especies de árboles tanto

nativas como exóticas, en el municipio de Silvania la matriz la constituyen

7

agroecosistemas también, pero alrededor se presenta mayor área ocupada por coberturas

boscosas.

Tabla 2-1: Localidades y tipos de ambiente en los cuales se instalaron los recopiladores

de datos ambientales (HOBO), para la especie A. crassicaudatus.

Invernaderos

Departamento de

Biología. Campus

Universida Nacional

de Colombia. Bogotá

D.C.

4° 38' 25,2''N 74° 4'

57,8''W; 4° 38' 25,3''N

74° 4' 55,9''W

Vegetacion arborea

secundaria

2

15-20

septiemb

re 2014;

10-19 de

abril 2015

1

Arboreto,

Departamento de

Biología. Campus

Universidad Nacional

de Colombia. Bogotá

D.C.

4° 38' 30,7''N 74° 4'

53,6''W; 4° 38' 30,9''N

74° 0' 50,1''W

Vegetacion arborea

secundaria

2

15-20

septiemb

re 2014;

04-20

marzo

2015; 10-

19 de

abril de

2015

1

Invernaderos

Departamento de

Agronomía. Campus

Universidad de

Colombia. Bogotá D.C.

4° 38' 12,36''N 74° 5'

17,07''W; 4° 38'

10,8''N 74° 5' 19,3''W

Pastos

2

15-20

septiemb

re 2014 y

9-21

marzo

2015

1

Serranía del Majuy,

Municipio de Tabio,

Cundinamarca

4° 55' 9,79''N 74° 4'

39,11''W

Matorral altoandino

1jun-15

1

Granja Avicola Vil la

Marcela, Vda. San

Luis Bajo, Silvania,

Cundinamarca

4° 25' 53,04''N 74° 22'

35,07''W; 4° 25'

50,4''N 74° 21'

57,4''W

Bosque de niebla

2

02-13

abril 2015 1

Parque Ecologico

Matarredonda,

Límites Bogotá-

Choachí

4° 33' 37,1''N 74°0'

3,8''W; 4° 33' 37,4''N

74° 59' 57,3''W

Páramo, Alta montaña

2

22-27

septiemb

re 20141

Vereda Las Moyas, La

Calera,

Cundinamarca

4° 39' 44,7''N 74° 0'

58,7''W; 4° 39' 44,3''N

74° 1' 5,5''W; 4° 39'

47,6''N 74° 1' 0,2''W

Páramo, Alta montaña

3

04-15

octubre

20141

Sector conjunto

residencial Arboretto,

La calera

4° 41' 18,75N 74°0'

37,94''W; 4° 41'

4,88''N 74° 0' 26,7''W;

4° 40' 50,21''N 74° 0'

11,34''W

Vegetación

secundaria, Alta

montaña3

04-15

octubre

2014 1

Sibaté, Cundinamarca 4° 29' 10,4''N 74° 15'

53,1''W; 4° 29' 28,2''N

74° 15' 25,4''W

Pastos

2

7 - 15

septiemb

re 20141

Localidad Coordenadas Tipo de ambiente No de

modelos

Tiempo

de

registro

Intervalo

de

regstro


2.3.2 Registros geográficos de la especie

Cuando La base de datos de la distribución geográfica de A. crassicaudatus, se obtuvo a

partir de los registros ubicados en especímenes de museo, literatura publicada y del

trabajo de campo llevado a cabo durante este estudio. Se consultaron las bases de datos

del sistema de información sobre biodiversidad de Colombia del Instituto Alexander von

Humboldt (http://www.sibcolombia.net/web/sib/home) y de los registros en línea del

Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia

(http://www.biovirtual.unal.edu.co/) para adquirir las localidades georreferenciadas (n =

48). Cualquier registro dudoso o inexacto, o aquellos que estén ubicados a 1 km o menos

el uno del otro y por ende se asumen que son parte de la misma población (Peterson,

Navarro-Siguenza y Scachetti Pereira, 2004; Sinervo et al., 2010) fueron descartados.

2.3.3 Intervalo de temperaturas de preferencia

Este método se explicó anteriormente, en el capítulo 1, con mayor detalle.

2.3.4 Temperaturas operativas, construcción y validación de los modelos físicos

Esta metodología se explicó en detalle en el capítulo 1.

2.3.5 Estimación de las horas de actividad y horas de restricción (Hr)

Se registró la temperatura operativa (Te) utilizando data-loggers (HOBO TEMP® H8, 4-

Canales Externos) conectados a los modelos de serpientes en distintas localidades,

tratando de que se encuentren representadas las localidades a lo largo de la distribución

de la especie. Los modelos se colocaron en micro-ambientes potenciales utilizados por

cada especie de serpiente, como por ejemplo, al sol, a media sombra, debajo de rocas u

otros refugios. Además, se tuvieron en cuenta los macro-ambientes utilizados por la

especie, como zonas abiertas con alguna presencia de árboles, roquedales y zonas de

pastos, en la medida de lo posible cercanas a cuerpos de agua. De acuerdo con Sinervo

et al. (2010) se asumió que las temperaturas mínimas de actividad corresponden a 25°C

para especies termorreguladoras y 20°C para especies termoconformes o nocturnas. El

número total de horas en que las Te‟s son mayores a la Tset de la especie, se consideran

http://www.sibcolombia.net/web/sib/home

http://www.biovirtual.unal.edu.co/

9

horas de restricción y horas de actividad el número de horas del periodo de actividad del

organismo.

2.3.6 Relación entre horas de restricción (Hr) y temperatura máxima del aire (Tmax)

Se recopilaron datos de temperatura máxima diaria (Tmax) de unos de los data-loggers

(Hobo) ubicados en cada sitio donde se colocaron los registradores de temperatura para

cada localidad. Por lo tanto, los datos de Tmax fueron obtenidos para los mismos días en

que se dejaron los modelos biofísicos en cada localidad. Se realizó una regresión lineal de

las horas de restricción (Hr) en función de la diferencia entre la temperatura máxima diaria

y la Tset (Tmax - Tset) de la especie.

[ ] ( )

Hr [Te>Tset] = pendiente x (Tmax-Tset) + ordenada al origen (Ecuación 1)

Donde Hr= horas de restricción, Te= temperatura operativa, Tset= temperatura preferida en

el laboratorio y Tmax= temperatura máxima del aire de la estación meteorológica más

cercana.

2.3.7 Estimación de los críticos térmicos

Se estimó el crítico térmico mínimo (CTMin) para un grupo de animales escogidos

arbitrariamente del grupo al que se realizó posteriormente las pruebas de desempeño; los

individuos seleccionados fueron mantenidos por aproximadamente 24 h en un terrario a

una temperatura de 21°C.

Con el fin de controlar la tasa de cambio en la Tb durante el experimento, la Tb de las

serpientes fue registrada con un data-logger Omega® de ocho canales al que se

conectaban termocuplas ultrafinas que se insertaron 0.5-0.8 cm en la cloaca y se

aseguraron con cinta quirúrgica (micropore®). Los animales fueron colocados de manera

individual en un recipiente de aluminio que se encontraba a su vez dentro de una cámara

ambiental que se encontraba a una temperatura de entre 4 a 8°C, lo cual generó una tasa

de disminución de la Tb de aproximadamente 1 o 1,5 °C/min. La Tb asociada con la

pérdida de la respuesta de enderezamiento o de corrección de la postura fue considerada

como el CTMin final; la temperatura corporal de las serpientes se incrementó mediante


inmersión de la serpiente dentro de un recipiente en un baño termostatado con agua a

26°C, inmediatamente después de alcanzar este punto (CTMin). Todos los individuos se

recuperaron rápidamente y no se observó ningún efecto perjudicial posteriormente.

2.3.8 Estimación de la curva de desempeño en un gradiente térmico

Las determinaciones de la curva de desempeño se realizaron a partir de la fisiología

respiratoria o las respuestas ventilatorias de la especie. Las variables medidas fueron

duración de los ciclos de ventilación, calculada como el lapso de tiempo que ocurría entre

cada evento ventilatorio –y expresado en segundos- y consumo de oxígeno. Los animales

fueron alojados en terrarios en un laboratorio a temperatura constante de 21°C. El día de

las estimaciones –realizadas en el período de inactividad: 8:00 a 16:00 horas-, los

animales fueron colocados en contenedores plásticos de 250 ml dentro de una cámara

ambiental a la temperatura a evaluar durante esa sesión. Se evaluaron cinco

temperaturas, incluyendo el CTMin y el CTMax, el CTMax se fijó como la temperatura máxima

del aire estimada promedio para la sabana de Bogotá en el año 2070 más 5 grados-, así

como tres temperaturas intermedias. El consumo de oxígeno y los ciclos de ventilación

fueron registrados de manera continua durante 6-7 horas utilizando la interface 550

Universal Interface y sensores de consumo de oxígeno PS-2126A (Pasco Scientific®). Se

utilizaron en la curva los valores medios de las variables que se registraron durante una

hora.

2.3.9 Modelo fisiológico para evaluar el riesgo de extinción

Se utilizaron superficies climáticas globales, obtenidas de http://www.worldclim.org/

(Hijmans et al. 2005) para los años 1975, 2050 y 2070. Esta información viene en un

formato raster (*tif), y se seleccionó el grupo de rasters con un tamaño de celda de 30

arco-segundos, es decir aproximadamente 930 metros (en el ecuador); este es la

resolución más fina que ofrece esta plataforma informática. Se seleccionó dicha

resolución dado que primero la especie de que se ocupa el trabajo es un pequeño reptil

habitante de estratos rasantes y microhábitats del suelo, que se presume con dispersión

limitada, segundo que la distribución de la especie es restringida, y tercero sus hábitats

preferentes (pastizales asociados a humedales) se encuentran muy fragmentados a lo

largo de su distribución geográfica, por lo tanto una escala más gruesa generaría una

http://www.worldclim.org/

11

pérdida de información en la pequeña área de distribución de A. crassicaudatus,

prácticamente restringida al altiplano cundiboyacense. A partir de esto se tuvieron

disponibles las Tmax, datos de evapotranspiración real y 19 variables bioclimáticas a

determinada latitud y longitud en la correspondiente temporada reproductiva (mediados de

Octubre a mediados de Diciembre), el cual se considera como el período más crítico para

el análisis de la vulnerabilidad de la población al cambio climático (Sinervo et al., 2010).

Se empleó el programa estadístico R (R Core Development Team 2013) para correr un

modelo que integra tres algoritmos de predicción (GLM, GAM y MaxEnt) para predecir la

probabilidad de extinción en distintos años. Estos modelos emplean datos de los registros

georreferenciados de presencia de la especie, Intervalo de temperaturas preferidas Tset,

Temperatura diaria media máxima del aire Tmax, variables bioclimáticas de las superficies

de WORLDCLIM, así como los datos de Te (empleados para la ecuación 1) y la curva de

desempeño fisiológico. En primera instancia, el modelo emplea el Factor de Inflación de la

Varianza (VIF) para estimar las variables que no presentan problemas de co-linealidad

(tanto ecofisiológicas como bioclimáticas). Además, mediante el empleo del criterio de

información bayesiano (BIC) se selecciona el algoritmo o modelo que evalúa con mayor

certeza la manera en que se define un límite fisiológico, a lo largo del área de distribución

de la especie, con relación al desempeño respiratorio de A. crassicaudatus.

Tabla 2-2: Variables bio-climáticas contenidas en los rasters descargados de

WORLDCLIM.

Código Variable bio-

climática Código

Variable bio-

climática

BIO1 Temperatura media

anual


del cuarto más

cálido

BIO2 Intervalo diurno

medio


del cuarto más frío

BIO3 Isotermalidad BIO12 Precipitación anual

BIO4 Estacionalidad

térmica

BIO13 Precipitación del

mes más húmedo

BIO5 Temperatura BIO14 Precipitación del


máxima del mes

más cálido

mes más seco

BIO6 Temperatura mínima

del mes más frío

BIO15 Estacionalidad de la

precipitación

BIO7 Intervalo anual de

temperatura


cuarto más húmedo


cuarto más seco BIO8 Temperatura media

del cuarto más

húmedo


cuarto más cálido


del cuarto más seco


cuarto más frío

Finalmente, las variables bioclimáticas o ecofisiológicas explicativas definen un límite para

el desempeño en ventilación de la especie, en las diferentes poblaciones a partir de los

datos de WORLDCLIM, a partir de lo cual se asume que la población ubicada en dicha

localidad se extinguirá en los subsiguientes periodos considerados (2050, 2070). Por lo

tanto, al tomar el modelo de Sinervo et al. (2010) el tiempo de actividad estará restringido

bajo las proyecciones para los subsiguientes años (dada la relación entre Tb, Tmax y Hr,

explícitamente), lo cual limitará el tiempo de forrajeo, limitando de manera crucial por

consiguiente funciones metabólicas como crecimiento, mantenimiento y reproducción

(relación implícita), lo que en ultimas redunda en las tasas de crecimiento poblacional

(Ceia-Hasse et al., 2014). Bajo este enfoque solo se puede determinar si determinada

población persistirá o no. Por último, al agregar al modelo explícitamente datos acerca de

una función metabólica y su vínculo con la disponibilidad ambiental, se adquiere la

capacidad de modelar [los cambios en] la distribución en el futuro de la especie.

2.4 Resultados

2.4.1 Intervalo de temperaturas corporales preferidas en laboratorio

La estimación de los siguientes parámetros: Tb media, los limites superior e inferior de las

Tb, intervalo de temperaturas preferidas (Tset) y los críticos térmicos máximo y mínimo de

A. crassicaudatus, se muestran en la Tabla 2-3.

13

Tabla 2-3: Resumen de las temperaturas de la especie A. crassicaudatus, empleadas

como parámetros de referencia para alimentar los modelos de predicción de riesgo de

extinción.

2.4.2 Curva de desempeño en un gradiente térmico

En los experimentos de estimación de la curva desempeño, se emplearon como

temperaturas a evaluar: como límite superior, el crítico máximo de A. crassicaudatus (fue

determinado arbitrariamente como la temperatura máxima del aire en la sabana de

Bogotá, proyectada para el año 2070 -en el escenario más dramático- más cinco grados,

esto es 27°C + 5°C = 32°C), como temperatura inferior, el crítico mínimo de la serpiente

sabanera que es 3.991°C, asimismo se empleó la temperatura de preferencia de la

especie (19,43°C) como temperatura intermedia y otras dos temperaturas (12°C y 25°C).

Figura 2-1: Curva de desempeño de los ciclos de ventilación de Atractus crassicaudatus.

Media ± error estándar.

Especie Sitio Tb media

Límite

inferior

de Tb

Límite

superior

de Tb

Intervalo de Tset

Crítico

Mínimo

Crítico

Máximo

Origen de los

datos

Atractus

crassicaudatus

Universidad Nacional de

Colombia, sede Bogotá

D.C.

20.48°C 16.63°C 24.93°C 18.44 - 20.11°C 3.991°C 31°C Este trabajo


C u r v a d e D e s e m p e ñ o

T e m p e ra tu ra s

Cic

lo v

en

tila

torio

(s

)

5°C

12

°C

19

°C

26

°C

31

°C

0

2 0 0

4 0 0

6 0 0

8 0 0

1 0 0 0

5 °C

1 2 °C

1 9 °C

2 6 °C

3 1 °C

Los ciclos de ventilación muestran un incremento muy fuerte desde las temperaturas

evaluadas más bajas hasta los 12°C aproximadamente, en general, descendió desde una

media de 351.64 segundos a 4°C hasta 229.58 segundos a 31°C. Las serpientes

estuvieron, generalmente inactivas en los recipientes a temperaturas de 26°C o inferiores,

pero cuando se sobrepasaban estos límites las serpientes progresivamente se

encontraban más activas, moviéndose dentro del recipiente. Esta actividad da cuenta del

marcado incremento en el consumo de oxígeno a temperaturas por encima de los 25°C

(no se muestra la figura) aunque la duración de los ciclos de ventilación sigue un

tendencia inversa y a mayores temperaturas disminuye, haciendo cada ciclo respiratorio

más corto. La temperatura óptima para la variable duración de los ciclos de ventilación fue

12°C.

2.4.3 Predicción de extinciones de poblaciones

A partir del indicador de multicolinealidad VIF, se obtuvieron las variables no redundantes

que permiten plantear escenarios de extinción de poblaciones de A. crassicaudatus.

Dichas variables son de dos tipos, bioclimáticas y ecofisiológicas. Posteriormente, se

obtuvieron valores BIC menores para el modelo GAM, que para el GLM, tanto para las

variables bioclimáticas (140.35 vs. 248.04) como para las Eco-fisiológicas (959.07 vs.

10045.59), por lo cual el análisis se enfocó principalmente en este modelo, aunque no se

presentaron grandes diferencias entre los dos modelos –respecto a Maxent los resultados

sí son casi contrastantes (Anexo 1)-. En cuanto a las primeras, las variables

seleccionadas por los algoritmos fueron Intervalo medio diurno (Temperatura máxima –

15

Temperatura mínima), Isotermalidad (intervalo medio diurno/intervalo anual), temperatura

media del cuarto de año más húmedo, estacionalidad de la precipitación, precipitación

durante el cuarto de año más cálido y precipitación durante el cuarto de año más frío. Por

otra parte, las variables ecofisiológicas seleccionadas fueron evapotranspiración real

durante el período reproductivo y fuera de este, horas de restricción media durante el

período reproductivo, media del desempeño respiratorio fuera del período reproductivo y

las precipitaciones fuera del período reproductivo.

Figura 2-2: Mapas en los que se “proyecta” la distribución de las poblaciones de Atractus

crassicaudatus, para las condiciones dadas desde 1975 hasta hoy, con los dos tipos de

variables y los dos tipos de estimaciones de desempeño, en el panel derecho Consumo

de Oxígeno y en el panel izquierdo Ciclos de ventilación.


Teniendo en cuenta el primer grupo, variables bioclimáticas, se estimó que tan solo 2

(4.76%) poblaciones de la serpiente sabanera estarían extintas para el 2050 bajo el

escenario menos dramático (rcp 26), mientras que teniendo en cuenta el escenario más

dramático (rcp 85) para el mismo año, las poblaciones extintas llegarían al doble (9.5%);

en el año 2070 bajo el escenario más conservador las poblaciones extintas serían 4

(9.5%), mientras que bajo el escenario más dramático serían 3 poblaciones (7.14%). Es

importante mencionar que se consideraron acá como poblaciones extintas para esos años

tan solo las que se encontraban con una probabilidad de persistencia igual a cero, las

poblaciones que se encontraban con probabilidades de persistencia menores a 0.5 se

consideraron como “al borde de la extinción”. Con respecto a lo anterior, se estimó que en

el escenario más conservador para el año 2050 se encontrarán al borde de la extinción 4

poblaciones y 3 poblaciones para el 2070. Tomando como base el escenario más

dramático, habrá 2 poblaciones al borde la extinción en el año 2050 y 6 para el año 2070,

siendo este el valor más alto hasta el momento; el panorama más perjudicial para la

especie, según las variables bioclimáticas es el año 2070 (escenario rcp 85) en el cual 3

poblaciones estarán extintas y 6 al borde la extinción, para un total de 9 (21.43%)

poblaciones amenazadas.

Figura 2-3: Predicciones de extinción para los tres escenarios en el año 2050, utilizando

tanto variables bioclimáticas (panel superior) como eco-fisiológicas (panel inferior) de A.

crassicaudatus.


En cuanto a las variables eco-fisiológicas, se estimó que 5 (11.9%) poblaciones estarán

extintas hacia el año 2050 con el escenario más conservador y se incrementará a 6

(14.28%) poblaciones con el escenario más dramático. Por su parte para el año 2070 y

bajo el escenario rcp 26, un total de 7 (16.6%) poblaciones estarán extintas y se

incrementará a 8 (19.05%) poblaciones bajo el escenario rcp 85. De la misma manera, las

poblaciones que se encontrarán al borde de la extinción serán 4, para los dos escenarios

en el año 2020 y para los escenarios conservador y dramático: 4 y 7 poblaciones

respectivamente, en el año 2070. Siendo así, el peor escenario para la especie el año

2070 (rcp 85) con un total de 15 (35.7%) poblaciones amenazadas.

Figura 2-4: Predicciones de extinción para los tres escenarios en el año 2070, utilizando

tanto variables bioclimáticas (superior) como eco-fisiológicas (inferior) de A.

crassicaudatus.

2.5 Discusión

En estudios previos se han encontrado resultados contrastantes en relación con lo

encontrado en la presente investigación. Sinervo et al. (2010) encontraron para la

mayoría de las familias de lagartos evaluadas a nivel global que no existiría una gran

afectación debido al calentamiento del planeta en las próximas décadas, sin embargo de

las familias bajo algún grado de amenaza -7 familias- a largo plazo (2050-2080), 4 son

familias caracterizadas como termoconformistas. Por su parte Kubisch et al. (2016)

encontraron un efecto del calentamiento global sobre especies de dos familias de reptiles

(Gekkonidae y Liolaemidae) con hábitos y hábitats diferentes. Una de las especies

evaluadas en este estudio es un gecónido nocturno, Homonota darwinii, para el cual se

reporta un riesgo de extinción del 20%, muy similar al encontrado para las otras dos

especies (heliotérmicas) evaluadas en ese estudio, y de igual manera similar a los

valores reportados aquí para A. crassicaudatus, hacia el año 2070.

En concordancia con estos últimos, en el presente estudio se encontró que si bien la

especie no se encontraría amenazada de una manera dramática, sí que habría

poblaciones extintas y al borde de la extinción a lo largo del siglo XXI; de hecho, como

ocurre de manera similar en los hallazgos de Kubisch et al. (2016) se ha encontrado que

no todas las poblaciones a lo largo de la distribución geográfica de la serpiente sabanera

adolecerían de la misma vulnerabilidad. Aquellas localizadas hacia los dos flancos de la

Cordillera Oriental, en especial el flanco occidental, serían las más afectadas.

Profundizando, las primeras poblaciones en verse comprometidas serán las ubicadas en

el área de influencia del enclave seco boyacense y del norte de Cundinamarca del flanco

occidental de la Cordillera Oriental, hacia los municipios de Coper y Carmen de Carupa,

así como en la zona del Valle de Tenza, dicha afectación se incrementa a lo largo del

tiempo en estas zonas. Así mismo, una tendencia que se ahonda en cuanto a la

disminución de probabilidad de persistencia de la especie, se presenta desde el oriente

cundinamarqués (al norte del Páramo de Chingaza) y asimismo los flancos occidentales,

principalmente a la altura de la provincia de Rionegro y Sabana Occidente (en municipios

como el Carmen de Carupa y Bojacá o El Rosal). Las zonas en que se ve esta marcada

tendencia presentan altitudes promedio de 1969.4 msnm, que está muy cerca de la cota

mínima de la distribución de la especie, lo cual apoyaría la idea de que la especie podría

presentar más presiones desde tierras bajas por competencia con especies que se


desplacen en el gradiente altitudinal, desde tierras más bajas, buscando temperaturas

más frescas (Raxworthy et al. 2008; Sinervo et al. 2010; Chen et al. 2011).

2.5.1 Estrategia, plasticidad fisiológica y riesgo de extinción

Como se mencionó anteriormente, se ha considerado que los reptiles termoconformistas

podrían ser más vulnerables al calentamiento global (Huey et al. 2009) y sin embargo,

Sinervo et al. (2010) reportan niveles de extinción local casi iguales para lagartos

termoconformistas y heliotérmicos. A partir de este hecho, Sinervo et al. (2010)

consideran que teniendo en cuenta lo anterior -e incluso que las Tb promedio de los

termoconformistas son significativamente menores que la de los heliotermos-, el riesgo

de extinción para estos organismos es independiente de la estrategia de

termorregulación. Sin embargo, es claro que la estrategia de termorregulación puede

jugar un papel importante en el riesgo a la extinción por calentamiento global, al estar

basada en la fisiología de los balances energéticos y en la sensibilidad (o tolerancia)

térmica de determinada especie. De allí que la existencia de ambientes cada vez más

cálidos puede incrementar los costos asociados al mantenimiento energético, al tiempo

que impone límites a los períodos de actividad, por ejemplo mediante la ausencia de

lugares sombreados que genere un incremento de las temperaturas corporales en reposo

y por consiguiente de la tasa metabólica, conllevando a un tiempo de forrajeo reducido

(Kearney et al. 2009). Dicho compromiso debería tener efecto sobre la adecuación de los

individuos, que puede ser medido desde la curva de desempeño fisiológico de algún

aspecto ecológicamente relevante, que dependerá a su vez de la variabilidad térmica

ambiental (Huey et al. 2012). Sin embargo, los reptiles pueden mediante la

termorregulación comportamental –regulación de tiempos de actividad, sitios de refugio y

posturas- amortiguar los efectos de temperaturas ambientales elevadas (Bartholomew,

2005; Huey, Hertz y Sinervo, 2003; Kearney et al. 2009). Dicha termorregulación integra

la fisiología y la sensibilidad térmica, que en acción sinérgica, moldea a su vez, la

plasticidad que el animal presentará ante un ambiente cambiante en términos térmicos,

siempre y cuando el ambiente térmico se mantenga heterogéneo (Huey et al., 2012;

Tejedo et al., 2012). Adicionalmente, si consideramos la estrategia de termorregulación

como un rasgo de historia de vida de la especie, según Pearson et al. (2014) estos

atributos de historia de vida y/o ecológicos pueden ser predictivos con respecto al riesgo

de extinción por calentamiento global.

Error! Reference source not found.apítulo 2 23

Por otra parte, se ha predicho que las tasas evolutivas de las especies serían mucho más

lentas que las tasas predichas de cambio climático (Etterson y Shaw, 2001); por

consiguiente el ajuste comportamental que implican las estrategias de termorregulación,

podría amortigüar de alguna manera los efectos del cambio climático, pero en cuanto a la

vulnerabilidad al largo plazo de los reptiles, dichos cambios comportamentales ¿podrían

conducir cambios evolutivos, por ejemplo en el desempeño fisiológico, que soporten la

rápida tasa de calentamiento global? O por el contrario, los ajustes comportamentales

hechos en el día a día, ¿inhibirían los cambios evolutivos? Según Huey, Hertz y Sinervo

(2003), en el caso de Anolis cristatellus, si bien los cambios en la estrategia de

termorregulación de esta especie (tierras altas vs. bajas) amortiguan la selección de

rasgos de la fisiología térmica, podrían al mismo tiempo estar direccionando presiones

selectivas en rasgos morfológicos o de coloración, pero en A. crassicaudatus, como se

mencionó en el primer capítulo de este trabajo, existe una variación estacional de Tset,

que hace pensar en el caso contrario: la evolución de rasgos fisiológicos conducida por

presiones ambientales, a pesar de esto esta hipótesis está por ser estudiada.

En otro sentido, la plasticidad en términos fisiológicos puede actuar como un

amortiguador (Huey et al., 2012) contra los efectos adversos del calentamiento global

(Deutsch, 2008), esta plasticidad se expresa mediante el cambio en las sensibilidades

térmicas tanto de ectotermos como endotermos en respuesta a una experiencia

ambiental previa. Esta plasticidad fenotípica de la “fisiología térmica”, frecuentemente es

llamada aclimatización (para cambios naturales) o aclimatación (para cambios en

estudios de laboratorio) (Huey et al., 2012; Navas et al., 2008). La exposición reciente a

temperaturas elevadas puede aumentar el desempeño térmico a temperaturas altas

(Glanville y Seebacher, 2006; Huey et al., 1999; Leroi et al., 1994). Pero se esperaría que

esto ocurriera en especies de altas latitudes porque estos han evolucionado en un

ambiente altamente variable estacionalmente. Tejedo et al. (2012) reportan cambios

fisiológicos a corto y largo plazo (días a semanas) en especies de anfibios tropicales y

subtropicales; adicionalmente observan que en una comunidad tropical de larvas de

anfibios sometidas a altas temperaturas en pequeñas charcas o cuerpos de agua lenticos

pequeños, se encuentra una menor tolerancia térmica. La hipótesis de variabilidad

climática de Janzen (1967) (pasos montañosos más altos en los trópicos), enuncia que la

variación estacional en la temperatura tiene unas implicaciones en la evolución

adaptativa de los límites fisiológicos de tolerancia térmica, especialmente en organismos


ectotermos que habitan distintas latitudes y altitudes –las especies de ectotermos de

regiones templadas que soportan mayores extremos térmicos, presentarán rangos de

tolerancia más amplios que las tropicales. Tejedo et al. (2012) verificaron con su estudio

dicha hipótesis y por lo tanto, dicha tolerancia térmica reducida conllevaría una mayor

vulnerabilidad a sufrir los efectos deletéreos del calentamiento global.

Desafortunadamente, para la serpiente sabanera se desconoce la dinámica de este tipo

de ajustes fenotípicos, aunque a diferencia de lo que se ha reportado para especies de la

familia Gekkonidae y Scincidae, que a pesar de tener hábitos nocturnos presentan

óptimos de desempeño locomotor similares o incluso mayor al de sus parientes diurnos

(Huey et al., 1989), se observó que en A. crassicaudatus el consumo de oxígeno se

encuentra de alguna manera optimizado a temperaturas más bajas que la ambiental y

para el caso de la duración de los ciclos de ventilación, el óptimo se encuentra por debajo

de la temperatura ambiental diurna. Esto sugeriría que, a pesar de ser especies

tropicales, el hecho de vivir en zonas abiertas de alta montaña y tener una actividad

nocturna –ambiente variable térmicamente-, la especie exhibe una tendencia a mantener

óptimos muy bajos, sugiriendo una amplia tolerancia térmica a bajas temperaturas.

2.5.2 Consumo de oxígeno y ciclos de ventilación como medida de desempeño

Sin embargo, en este punto se hace necesario señalar que si bien se observó ese patrón

mencionado en el párrafo anterior, en el presente trabajo se dio prevalencia a los datos

de la curva de desempeño de la duración de los ciclos de ventilación, por encima del

consumo de oxígeno ya que Licht (1967) descubrió un clásico caso en el que datos de

naturaleza bioquímica parecían estar ecológicamente equivocados, las temperaturas

óptimas para la actividad de la fosfatasa alcalina se ubicaban por encima de las

temperaturas letales para algunas especies de lagartos. Huey y Stevenson (1979)

mencionan que es necesario enfocar los estudios eco-fisiológicos, en funciones del

animal completo, es decir en un enfoque organísmico, ya que por ejemplo un estudio de

la aceleración de un lagarto está más directamente relacionado al desempeño ecológico

que un estudio de la rapidez de la contracción muscular.

En un principio se había pensado que el consumo de oxígeno podría ser una medida

significativa ecológicamente, dado que se sabe que las curvas de actividad de muchas

enzimas presentan una inactivación térmica a ciertas temperaturas, lo cual les otorga una


función matemática idéntica a la de las curvas de desempeño (ver Daniel et al., 2001;

Patnaik, 2002); sin embargo, la dependencia térmica de la respiración en términos

organísmicos, es resultado de la actividad de diversas rutas bioquímicas que involucran

el funcionamiento de muchas enzimas, lo cual hace muy difícil establecer vínculos entre

las curvas de desempeño térmico, la variación ambiental y el “fitness”. Es más, se ha

observado en diferentes especies de reptiles la significancia ecológica y la dependencia

térmica de la duración de los ciclos de ventilación (Hoffman et al., 2016; Klein et al.,

2002; Piercy et al. 2015). Además, en cocodrilos se encontró que tanto la tasa ventilatoria

como el volumen tidal, presentan costos energéticos asociados (Wang y Warburton,

1995), por lo tanto, la ventilación se constituye como excelente parámetro en términos

ecológicos.

2.5.3 Relación ciclos de ventilación y temperatura

En relación con la bioquímica de la función respiratoria, recientemente se ha descubierto

la presencia de una proteína desacopladora de la cadena de electrones en la membrana

interna de la mitocondria, o termogenina, en el lagarto Lacerta vivipara (también se

conoce su presencia en anfibios, Trzcionka et al., 2008), y además su expresión en

respuesta a una exposición previa a temperaturas por debajo de los 0°C (Rey et al.,

2008). En mamíferos, donde se descubrieron y se ha investigado en mayor medida la

función de este tipo de proteínas (ver Klaus et al., 1994; Zhang et al., 2016), se ha

postulado como alguna de sus funciones la de atenuar las especies reactivas de oxígeno

producidas por la mitocondria (Rey et al., 2008). En otros ectotermos se ha observado la

relación de este tipo de proteínas en el estrés oxidativo generado durante la transición

entre estados isquémicos/anóxicos y la re-perfusión de sangre oxigenada que ocurre

durante la recuperación, o de manera similar en los períodos de recalentamiento

(Cherkasov et al., 2007; Rey et al., 2008; Sussarellu et al., 2013). En A. crassicaudatus,

se observó un desempeño relativamente alto a temperaturas cercanas a los 5°C y unos

valores de consumo de oxígeno bajos a temperaturas ambientales, lo cual podría sugerir

la existencia de este tipo de ajustes fisiológicos en concordancia con el fenómeno de

aclimatación; la adaptación de esta especie a un hábito nocturno en la alta montaña

andina (temperaturas nocturnas que en algunas épocas del año pueden rondar los 0-

5°C) podría haber activado dicha funcionalidad proteica. En términos más generales, la

especie podría estar en la capacidad de desplegar respuestas a fluctuaciones naturales


de corto plazo, que pueden ser muy estresantes para ectotermos pequeños y estos

animales tienen la capacidad de responder comportamental y fisiológicamente a su

ambiente (Huey y Bennett, 1990). Tales fluctuaciones de corto plazo, se dan en la alta

montaña andina, entre el día y la noche.

2.5.4 Factores climáticos que limitan la distribución en altas elevaciones

Con respecto a los atributos espaciales de las especies, en zonas templadas, las bajas

temperaturas durante la noche imponen límites a la dispersión de especies nocturnas

hacia latitudes y elevaciones superiores (Kubisch et al., 2016). Por otro lado, incluso en

ambientes aparentemente fríos como las grandes elevaciones y latitudes, los organismos

pueden sufrir estrés por calor, en las montañas rocosas de Estados Unidos, incluso en

días nublados el alto nivel de radiación sumado a la falta de vientos fríos por tan solo

algunos minutos, suele ocasionar el estrés térmico y la muerte de las mariposas del

género Colias (Huey y Bennett, 1990; Kingsolver y Watt, 1983). La serpiente sabanera se

encuentra distribuida en la alta montaña andina y se observó que sus principales zonas

de extinción serían hacia los limites inferiores de su distribución altitudinal, esto podría

estar ocasionado por el estrés térmico por calor en dichas zonas durante su periodo de

refugio bajo rocas, y adicionalmente podría estar sometida a una especie de “sándwich”

de amenaza, debido a los grandes efectos del cambio climático global en los puntos más

altos (Buytaert et al., 2011; Fyfe y Flato, 1999), a los cuales eventualmente se podría

desplazar –si su condición nocturna se lo permite-. Además, la serpiente, generalmente

fue encontrada en ambientes abiertos a semi-abiertos, por lo tanto claramente está

explotando los microhábitats térmicamente favorables, es decir hace uso de la

heterogeneidad en Te (Huey et al. 2012). Pero, en estos ambientes se incrementará la

radiación y por ende la temperatura bajo las rocas, lo cual podría nuevamente imponer el

reto a A. crassicaudatus de moverse hacia bosques o áreas más sombreadas y así entrar

posiblemente a competir con especies cercanas propias del bosque; especies de

serpientes a mayor altitud no existen, pero de manera simpátrica hacia elevaciones

intermedias en el flanco occidental de la cordillera se encuentra una especie muy

cercana, y eventual competidor: Atractus werneri.


2.5.5 Caracterización climática de sitios con persistencia, extinción y colonización

Finalmente, y enlazando la temática del párrafo anterior con respecto a los atributos

espaciales y las variables utilizadas en el modelo: atributos climáticos, se puede pensar

que teniendo en cuenta las variables seleccionadas por el modelo, los tres aspectos que

en mayor medida determinarán la supervivencia de estas poblaciones son las

temperaturas extremas (BIO2 y BIO3) y precipitaciones –disponibilidad de recurso

hídrico- (BIO8, 15 , 18 Y 19). Al contemplar el panorama en cuanto a las temperaturas

extremas, el hecho de que este modelo haya seleccionado este tipo de variables esta en

concordancia con lo propuesto por Camacho et al. (2015) en cuanto al poder informativo

de las temperaturas extremas (operativas) como descriptores del ambiente térmico de

especies focales; las temperaturas operativas están relacionadas con las temperaturas

ambientales (Bakken et al., 1985), entonces si las ambientales medidas a escalas

mayores presentan valores extremos, muy probablemente dicho cambio se vea reflejado

en las temperaturas operativas. Las temperaturas extremas nos dan una mejor idea de la

variación térmica biológicamente relevante y por ejemplo permiten un mejor

entendimiento del uso de microhábitats por parte de organismos ectotermos, lo que nos

podría estar indicando que las estimaciones del presente modelo, incluyen información

de cómo A. crassicaudatus se podría estar comportando en los escenarios de

calentamiento global, a una escala de microhábitats, o en otras palabras la variación

térmica que determinaría la heterogeneidad de Te‟s disponibles.

En cuanto a las precipitaciones, las zonas que se observan como de alta vulnerabilidad

en el presente estudio concuerdan con zonas en que disminuirá la precipitación (por

ejemplo: precipitación anual y máximo de precipitación para 5 días consecutivos)

(IDEAM, 2014), como el Valle de Tenza, los flancos occidentales de la Cordillera Oriental

hacia el norte del departamento de Cundinamarca y la región oriental (nororiental de

Cundinamarca y suroriental de Boyacá). De acuerdo con estos índices, los cambios se

ubican hacia altitudes intermedias o bajas, ya que en la Sabana de Bogotá se presenta

un panorama menos variable aunque con un aumento de las precipitaciones (IDEAM,

2012); en el presente estudio la Sabana de Bogotá se muestra como uno de los sectores

donde las poblaciones no estarían bajo riesgo de extinción.


2.6 Conclusiones

El modelo empleado en el presente estudio ofrece una predicción concreta con base en

cómo las presiones climáticas resultado del calentamiento global tienen efectos sobre la

dependencia térmica de una variable fisiológica que es ecológicamente determinante, es

decir que afecta el fitness (adecuación) y por lo tanto al verse superado cierto umbral de

temperaturas óptimas para dicha función (en este caso la duración de los ciclos de

ventilación), la población se acercará a un colapso demográfico.

La serpiente A. crassicaudatus se encuentra amenazada al exhibir entre un 21 - 35% de

poblaciones extintas o al borde de la extinción al largo plazo (2050-2070), las cuales

están ubicadas principalmente hacia el límite inferior de su intervalo altitudinal. Es

importante realizar estudios acerca de la capacidad de dispersión de esta especie,

teniendo en cuenta sus rasgos de historia de vida, así como sus atributos espaciales. Por

otro lado, y a partir de la evidencia acumulada en la literatura, es posible que otras

especies altoandinas colombianas, incluso heliotérmicas o diurnas, puedan estar

enfrentándose a un panorama similar.

Se recomienda plantear investigaciones con relación a la plasticidad fenotípica fisiológica

y sus implicaciones en la posible adaptabilidad al calentamiento global de estas especies;

específicamente, es necesario realizar estudios acerca de la capacidad de aclimatación

de la serpiente sabanera A. crassicaudatus.

Finalmente, quedan abiertas líneas de investigación que permitan establecer vínculos

entre la fisiología y la evolución de caracteres térmicos, para poder expresar con mayor

confianza, la manera en que la serpiente sabanera, A. crassicaudatus, podría mitigar el

incremento de temperaturas en el futuro; evaluaciones acerca de la existencia de

respuestas a fluctuaciones de corto plazo serían fundamentales, como la afinidad por

oxígeno en plasma o como las expresión de termogeninas, y son necesarias en próximas

investigaciones que vayan dirigidas a estimar la vulnerabilidad y entender si los

organismos podrán responder efectivamente a las amenazas que se ciernen sobre estas

poblaciones.

Otros aspectos que se propone investigar son la evaluación de la estrategia de

termorregulación de A. werneri dado que en el panorama futuro, esta especie podría ser

un competidor para A. crassicaudatus a elevaciones intermedias. La evaluación o


integración de otro tipo de amenazas como la disminución de zonas verdes, la presencia

de animales domésticos que puedan depredarla; si bien la serpiente sabanera es

resistente a cierto nivel de disturbio –se encuentra dentro de la ciudad de Bogotá-,

necesita la presencia de espacios como parques o potreros.

3. Conclusiones y recomendaciones

3.1 Conclusiones

Atractus crassicaudatus presenta mayores similitudes con especies de zonas templadas,

por ejemplo con algunas especies de hábitos semifosoriales o nocturnas que pasan el

día en refugios –que en algunos momentos del día pueden estar muy por encima de la

temperatura ambiental. Además, la serpiente sabanera, exhibe un valor de Tset por

debajo del intervalo de las otras serpientes analizadas y por debajo de su propia Tb

media, en contra de la tendencia general de las especies mencionadas.

La temperatura corporal (Tb) de Atractus crassicaudatus no difiere significativamente

entre temporadas.

Las población estudiada de A. crassicaudatus exhibe ajustes en su intervalo de

preferencia, en la efectividad de la termorregulación y en la manera en que explota su

ambiente térmico estacionalmente.

Hubo diferencias significativas en la distribución de las temperaturas operativas entre las

dos temporadas de lluvia y no así entre la temporada de lluvia y temporada seca del año

2015.

Finalmente, Atractus crassicaudatus se comporta como termorregulador activo en la

temporada seca y como termoconformista en temporada de lluvias, a pesar de presentar

Tb‟s por encima de su Tset. Esta especie puede ajustar su comportamiento

termorregulador en concordancia con las restricciones térmicas que este le impone,

mostrando una condición euriterma y altamente plástica.

La serpiente A. crassicaudatus se encuentra amenazada al exhibir entre un 21 - 35% de

poblaciones extintas o al borde de la extinción al largo plazo (2050-2070), las cuales

están ubicadas principalmente hacia el límite inferior de su intervalo altitudinal. Es


importante realizar estudios acerca de la capacidad de dispersión de esta especie,

teniendo en cuenta sus rasgos de historia de vida, así como sus atributos espaciales. Por

otro lado, y a partir de la evidencia acumulada en la literatura, es posible que otras

especies altoandinas colombianas, incluso heliotérmicas o diurnas, puedan estar

enfrentándose a un panorama similar.

3.2 Recomendaciones

Se recomienda, realizar estudios en los que se incremente el n y que, desde luego

incluyan la evaluación de la estrategia de la serpiente sabanera durante las horas en que

se encuentra restringida a sus refugios. Por otra parte, se recomienda realizar estudios

de la biología reproductiva de la especie y su posible relación con el intervalo de

temperaturas de preferencia (Tset), también estudios que tengan en cuenta el efecto de

variables ecológicas como disponibilidad de alimento, agua y la heterogeneidad de los

microhábitats. Por último, es necesario realizar evaluaciones en especies

filogenéticamente cercanas, así como en otro reptiles altoandinos y serpientes tropicales

nocturnas.

Se recomienda plantear investigaciones con relación a la plasticidad fenotípica fisiológica

y sus implicaciones en la posible adaptabilidad al calentamiento global de estas especies;

específicamente, es necesario realizar estudios acerca de la capacidad de aclimatación

de la serpiente sabanera A. crassicaudatus.

Finalmente, quedan abiertas líneas de investigación que permitan establecer vínculos

entre la fisiología y la evolución de caracteres térmicos, para poder expresar con mayor

confianza, la manera en que la serpiente sabanera, A. crassicaudatus, podría mitigar el

incremento de temperaturas en el futuro; evaluaciones acerca de la existencia de

respuestas a fluctuaciones de corto plazo serían fundamentales, como la afinidad por

oxígeno en plasma o como las expresión de termogeninas, y son necesarias en próximas

investigaciones que vayan dirigidas a estimar la vulnerabilidad y entender si los

organismos podrán responder efectivamente a las amenazas que se ciernen sobre estas

poblaciones.

Otros aspectos que se propone investigar son la evaluación de la estrategia de

termorregulación de A. werneri dado que en el panorama futuro, esta especie podría ser

un competidor para A. crassicaudatus a elevaciones intermedias. La evaluación o

Conclusiones 35

integración de otro tipo de amenazas como la disminución de zonas verdes, la presencia

de animales domésticos que puedan depredarla; si bien la serpiente sabanera es

resistente a cierto nivel de disturbio –se encuentra dentro de la ciudad de Bogotá-,

necesita la presencia de espacios como parques o potreros.

A. Anexo: Predicciones de extinción con el algoritmo MaxEnt

Resultados de las predicciones siguiendo el algoritmo MaxEnt, para la distribución actual

(primera fila), para el año 2050 en los escenarios más conservador y más dramático

(segunda fila) y para el año 2070 en los mismos escenarios (tercera fila). Todos a partir

de variables bioclimáticas más ecofisiológicas.

38 Estrategia de termorregulación y riesgo de extinción de Atractus

crassicaudatus

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