Ecología Aplicada. Vol. 4

ECOLOGÍA APLICADA

Revista del Departamento Académico de Biología de la Universidad

Nacional Agraria La Molina

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Volumen 4, números 1 y 2 Diciembre 2005

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Contenido

Artículos originales

1 Mónica Romo Reátegui. Efecto de la luz en el crecimiento de plantulas

de Dipteryx micrantha Harms "shihuahuaco" transplantadas a sotobosque, claros

y plantaciones.

Pág. 1-8

2 Horacio De la Cruz Silva, Percy A. Zevallos Pollito y Graciela Vilcapoma

Segovia."Status" de conservación de las especies vegetales silvestres de uso

tradicional en la Provincia de Canta, Lima–Perú.

Pág. 9-16

3 Toutcha Lebgue, Manuel Sosa y Ricardo Soto. La flora de las Barrancas del

Cobre, Chihuahua, México.

Pág. 17-23

4 Graciela Verzino, Jacqueline Joseau, Mónica Dorado, Edgardo Gellert, Sandra

Rodríguez Reartes y Raúl Nóbile. Impacto de los incendios sobre la diversidad

vegetal, Sierras de Córdoba, Argentina.

Pág. 25-34

5 Sidney Novoa, Aldo Ceroni y Consuelo Arellano. Contribución al conocimiento

de la fenología del cactus Neoraimondia

arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza

(Cactaceae) en el valle del río Chillón, Lima-Perú.

Pág. 35-40

6 Pia Parolin. Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) as

"pasture killer" ("matapasto") pioneer tree in Amazonian floodplains.

Pág. 41-46

7 Nery Santillana, Consuelo Arellano y Doris Zúñiga. Capacidad

del Rhizobium de promover el crecimiento en plantas de tomate (Lycopersicon

esculentum Miller).

Pág. 47-51

8 Maura Kufner, Daniela Tamburini, Liliana Giraudo y Verónica Briguera.

Conservación de mastofauna en fragmentos de bosque chaqueño en la región de

Mar Chiquita (Córdoba, Argentina).

Pág. 53-58

9 Cruz Márquez, José Manuel Mora, Federico Bolaños y Solanda Rea. Aspectos

de la biología poblacional en el campo de Anolis aquaticus, Sauria: Polychridae

en Costa Rica.

Pág. 59-69

http://www.lamolina.edu.pe/ecolapl/Articulo_1_vol4.htm

http://www.lamolina.edu.pe/ecolapl/Articulo_2_Vol4.htm








10 Inés Redolfi, Francisca Ruano, Alberto Tinaut, Felipe Pascual y Mercedes

Campos. Distribución espacial y permanencia temporal de hormigueros en el

agrosistema del olivo en Granada, España.

Pág. 71-76

11 Sidney Novoa, Inés Redolfi y Aldo Ceroni. Patrón de actividad diario de la

hormigaCamponotus sp. en los botones florales del cactus Neoraimondia

arequipensis subsp.roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza.

Pág. 77-81

12 Sidney Novoa, Inés Redolfi, Aldo Ceroni y Consuelo Arellano. El forrajeo de la

hormigaCamponotus sp. en los botones florales del cactus Neoraimondia

arequipensis subsp.roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza

(Cactaceae).

Pág. 83-90

13 José Iannacone y Lorena Alvariño. Selectividad del insecticida Cartap

empleando bioensayos con organismos no destinatarios.

Pág. 91-104

14 Beatriz Angeles y Jaime Mendo. Crecimiento, fecundidad y diferenciación

sexual del lenguado Paralichthys adspersus (steindachner) de la costa central

del Perú.

Pág. 105-

112

15 Renato Salvatteci y Jaime Mendo. Estimación de las pérdidas bio-económicas

causadas por la captura de juveniles de anchoveta (Engraulis ringens, J.) en la

costa peruana.

Pág. 113-

120

16 Camelia Manrique Bravo y Martha Williams de Castro. Efectos de las mareas y

de los períodos intra estacionales en el comportamiento de los cormoranes

pelágicos (Phalacrocorax pelagicus Pallas, 1811) durante el buceo en cattle

point, San Juan Island, Washington, U.S.A.

Pág. 121-

125

17 Román Felipe Serpa Ibáñez y Abelardo Calderón Rodríguez. Efecto del estrés

por salinidad en cuatro cepas de Dunaliella salina Teod. en el Perú.

Pág. 127-

133

18 Francisco Fontúrbel Rada. Indicadores fisicoquímicos y biológicos del proceso

de eutrofización del lago Titikaka (Bolivia).

Pág. 135-

141

Artículos de revisión

19 Miguel Angel Delfino. Inventario de las asociaciones áfido-planta en el Perú. Pág. 143-

148

Notas científicas

20 Aldo Pacheco y Antonio Garate. Bioincrustantes en estructuras de cultivo

deArgopecten purpuratus en Bahía Samanco, Perú.

Pág. 149-

152












Ecología Aplicada, 4(1,2), 2005 Presentado: 25/10/2005 ISSN 1726-2216 Aceptado: 20/11/2005 Depósito legal 2002-5474 © Departamento Académico de Biología, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima – Perú.

EFECTO DE LA LUZ EN EL CRECIMIENTO DE PLANTULAS DE Dipteryx micrantha Harms “SHIHUAHUACO” TRANSPLANTADAS A SOTOBOSQUE,

CLAROS Y PLANTACIONES

THE EFFECT OF LIGHT ON THE GROWTH OF SEEDLINGS AND SAPLINGS OF Dipteryx micrantha IN UNDERSTORY, GAPS AND PLANTATIONS

Mónica Romo Reátegui1

Resumen

Dipteryx ha sido mencionado como un género que depende de los claros para su crecimiento, aunque como la mayoría de las especies de árboles de los bosques maduros, ésta es tolerante a bajos niveles de luz en su estadio de plántula. Para explorar el efecto de la luz en el crecimiento durante los estadios iniciales de Dipteryx micrantha Harms se hicieron experimentos de transplante a lugares con diferentes niveles de luz. El crecimiento de plántulas transplantadas luego de un año de edad a claros del bosque, es mayor que el crecimiento de plántulas transplantadas a la misma edad a sotobosque y está relacionado con la luz. Luego de tres a cuatro años, los claros se “cierran” y los niveles de luz en estos regresan a niveles similares a los del sotobosque. El análisis de regresión escalonada mostró que en claros, la luz es el factor más determinante en el crecimiento en diámetro y altura de las plántulas, sin que influya en este crecimiento, ni el diámetro inicial de la planta ni el número inicial de hojas. A niveles más altos de luz, como los individuos en plantaciones mixtas o puras, estos crecen comparativamente mucho más que aquellos que crecen en claros. Se observa que la influencia de la luz en el crecimiento depende del nivel de ésta, así existe una relación entre la luz y el crecimiento a niveles de luz observados en los claros. Sin embargo no hay relación en niveles de luz tan bajos como en el sotobosque o en ambientes de mucha luz como en las plantaciones puras. Palabras clave: Dipteryx micrantha, plántulas, crecimiento, claros, plantaciones.

Abstract Dipteryx has been mentioned to be a gap dependent genus, however, most of the canopy

tropical trees tolerate low light levels in their seedling/sapling stage. To explore the effect of light on growth during the early life of Dipteryx micrantha Harms, transplant experiments to different light levels were done. Growth in one-year-old seedlings transplanted to gaps and understory was higher in gaps, and related to light levels. For gaps, stepwise regression analyses showed that light is the most determinant factor on growth in diameter and height, while initial plant diameter or number of leaves were not influenced. Individuals in plantations grew much better than individuals in gaps with no notorious difference in their morphology compared to those in the forest. In general, the influence of light on growth depends on whether light levels are high, intermediate or low: it this study, growth was related to middle light levels such as those in the gaps, but it was not related to low light levels such as those of the understory or, to high light levels such as those in plantations. Key words: Dipteryx micrantha, seedlings, saplings light, growth, gaps, plantations

Introducción En el bosque húmedo tropical en general, la luz es

uno de los factores que más afecta la supervivencia y crecimiento de las plántulas (también llamadas regeneración natural). Sin embargo, los niveles de luz en el sotobosque donde se encuentran las plántulas son muy bajos, variando entre 0.5-30% de luz abierta. La mayoría de las veces los niveles de luz se encuentran alrededor del 2% (Canham, 1989; Chazdon & Fetcher, 1984; Chazdon, 1988; Clark et al., 1993; Smith et al., 1992; Osunkoya et al., 1994; Zagt, 1997). Sólo en los

claros del bosque los niveles de luz pueden llegar a 10-30% de luz (Canham, 1989; Osunkoya et al., 1993; Osunkoya et al., 1994; Van der Meer, 1998) permitiendo un considerable incremento en el crecimiento de los estadios jóvenes. Sin embargo los claros se cierran o cubren en pocos meses (42-64 meses) (De Steven, 1988; Brokaw & Whitmore, 1992; Van der Meer, 1998; Fraver et al.,1998) retornando a niveles de luz similares a los del bosque circundante.

No sólo el tiempo de los claros es corto sino también su frecuencia. En Cocha Cashu, el promedio

CRECIMIENTO DE Dipteryx EN CLAROS Y PLANTACIONES Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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de mortalidad de árboles es de 1.6% (Gentry & Terborgh, 1990) sugiriendo que las oportunidades para que los árboles (o plántulas) crezcan más que el promedio debido a la luz producida por un claro, son en realidad raras. Así en el sotobosque, un ambiente de muy poca luz, el crecimiento de las plántulas es muy lento con eventos de crecimiento mayor sólo según la frecuencia de caídas de árboles y la existencia de claros de luz. En consecuencia, el crecimiento de un individuo antes de llegar a ser un árbol adulto del dosel es extremadamente lento y puede llegar a cientos de años en muchas especies de árboles (Canhan, 1989), especialmente aquellas de maderas duras. Para el caso de Dipteryx panamensis (Pittier) Record & Mell. por ejemplo, una especie congenérica y muy similar a Dipteryx micrantha Harms “shihuahuaco”, la edad de una plántula de 4 cm de diámetro se calcula que es de 72 años (Clark & Clark, 1992). El estudio anteriormente mencionado, que además incluyó otras 5 especies de árboles tropicales, demostró que la existencia de individuos en un bosque tropical es influenciada principalmente por la supervivencia y crecimiento cuando las plantas tienen menos de 4 cm de diámetro. Es entonces muy importante estudiar y comprender los factores que las afectan durante esta edad, especialmente el factor luz.

En contraste con los ambientes naturales, la luz en ambientes deforestados y plantaciones forestales tiene niveles significativamente mayores. Aunque hay especies que no crecen en plantaciones con la misma morfología o cualidades de la madera que los que crecen en bosques naturales, este no es el caso de Dipteryx, tanto D. panamensis (Lois et al., 2003) como D. odorata (Volpato et al., 1973), puesto que se reportan árboles “normales” en plantaciones.

El objetivo de este estudio es comprender el efecto de la luz sobre el crecimiento de plántulas de Dipteryx micrantha transplantadas a lugares con diferentes niveles de ésta. Específicamente, nos preguntamos: ¿Hay diferencias en los efectos de la luz en el crecimiento de plántulas transplantadas al sotobosque, a claros, a plantaciones mixtas y a plantaciones puras?. Materiales y Métodos Lugar de estudio, transplantes y plantaciones

Transplante a claros.- El estudio fue realizado en la Estación Biológica de Cocha Cashu, Parque Nacional del Manu, Madre de Dios (S 11º55’ y O 77º18’, 280 msnm). Cocha Cashu se encuentra ubicado en la zona climática límite entre el bosque húmedo tropical y subtropical. El lugar es un bosque inundable con una precipitación promedio anual de 2000 mm y una temperatura de 23 a 24 °C. Normalmente, la lluvia se concentra durante los meses de Noviembre a Mayo, mientras que sólo cae aproximadamente 100 mm durante la estación seca. Eventos climáticos drásticos que producen gran cantidad de lluvia pueden ocurrir

durante algunos años, como “El Niño” de 1997 y 1998. Según análisis de los datos climáticos de la Estación ( www.duke/~manu), se observó que las estaciones secas del año 1998 y 1999 tuvieron dos meses de sequía y no un mes como normalmente sucede otros años. El experimento de transplante fue realizado en el bosque aluvial maduro de Cocha Cashu. Este bosque está entre las áreas más grandes de bosque maduro a lo largo del río Manú y entre los de mayor densidad de Dipteryx (Romo et al., 2004); de tal manera Cocha Cashu ha sido llamado un “bosque de Dipteryx-Quararibea” (Janson & Emmons, 1990). Una descripción detallada del área se encuentra en Gentry & Terborgh (1990) y Foster (1990).

Para verificar el desarrollo de Dipteryx micrantha Harms en los claros se realizó un experimento de transplante de plántulas a estos ambientes. Las semillas que dieron origen a estas plantas fueron sembradas en Octubre de 1998 y colocadas dentro de dos jaulas de malla metálica para prevenir la depredación por parte de roedores, además de una malla de plástico (“screen mesh”) para prevenir el sol directo permitiendo la entrada de agua. Las jaulas estaban en un ambiente de gran cantidad de luz como es el claro de la Estación Biológica que tiene aproximadamente 20 m de diámetro. Luego de un año (Octubre 1999) un total de 60 de las plántulas más altas (promedio 422 mm de altura y 6 mm diámetro) procedentes de las jaulas fueron transplantadas a un sitio del sotobosque (20 plántulas) y a dos sitios en claros (20 plántulas en cada uno). Las plántulas transplantadas al sotobosque, claro 1 y claro 2 fueron igualmente escogidas entre las más altas y eran de igual tamaño tanto en diámetro como en altura (ANOVA diámetro en mm: F= 0.84, P=0.58, altura en mm: F=0.18, P=0.83). El claro 1 estaba situado a 250 m del borde del lago y medía alrededor de 20 m de diámetro por lo que puede considerarse un claro mediano (Brown, 1993). El claro 2 estaba cerca al lago y media alrededor de 20 x 10 m por lo que puede ser considerado un claro pequeño. Aunque algunos estudios demostraron que existía una variedad de microhábitats dentro de los claros (Brown, 1993; Dalling et al., 1999; Denslow et al., 1998), Cintra & Horna (1997) no encontraron diferencias en el desarrollo de las plántulas de Dipteryx micrantha Harms recién germinadas y transplantadas a un claro, entre aquellas cercanas al tronco y las de la zona de dosel del árbol caído. En este estudio, las plántulas fueron colocadas en dos líneas paralelas de 10 plántulas cada una separadas por 4 m entre sí. Las líneas comenzaban en el borde del claro.

Plantaciones puras y mixtas.- El sembrado de las plántulas luego de aproximadamente tres meses de germinadas fue realizado en un terreno en el río Tambopata, Madre de Dios (300 msnm). Tambopata está situado en la zona de bosque húmedo subtropical. La precipitación y temperatura son similares a las de

MÓNICA ROMO REÁTEGUI

Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 1-8 __________________________________________________________________________________________

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Cocha Cashu. La zona de trabajo en Tambopata está localizada en el bosque aluvial, similar al de Cocha Cashu, pero en donde la deforestación y presencia de charcas a lo largo del río son un rasgo general. La plantación pura se realizó en una zona de bajío. El ambiente de bajío estaba situado en 12º 39’ 23.22’’ S y 69º 11’ 26.56’’ O y el ambiente de chacra agroforestal aproximadamente a 200 m del bajío y un poco más lejos del río en 12º 39’ 40.25’’ S y 69º 11’ 50.89’’ O.

La siembra de plántulas recién germinadas en las plantaciones puras en el bajío fue realizada en Diciembre de 1998 y la siembra en el ambiente agroforestal en Diciembre de 1999. En el bajío, donde las plantas fueron sembradas distancias de 5 a 8 m entre si, un canal se encontraba muy cercano a la zona en que se sembraron las plántulas y éste se inundaba completamente durante gran parte de la época de lluvia (Noviembre a Mayo). Las plántulas en la chacra agroforestal sin embargo no se inundaban tan drásticamente aunque la chacra podía tener charcos de agua si las lluvias eran intensas. La chacra agroforestal contenía además plantas de Musa paradisiaca L. “plátano”, Cedrela odorata L. “cedro”, Swietenia macrophylla King “caoba”, Bertholletia excelsa Humb & Bonpl. “castaña” y Bactris gasipaes Kunth “pihuajo” entre otras. Medidas de luz

Las mediciones de luz fueron hechas con el método de fotos hemisféricas. Para el caso de las plántulas transplantadas a claros, las fotos fueron tomadas en Noviembre de 1999, Noviembre de 2000 y Marzo de 2002. El número de fotos de un año a otro fue reduciéndose debido a la mortalidad de las plántulas. Una plántula en el claro 1 fue destrozada entre el tiempo de transplante y toma de foto reduciendo la muestra a 19 plántulas. La luz en el ambiente de plantaciones puras se puede decir que era total ya que las plantas estaban muy distanciadas entre sí, por lo que se considera estos niveles de luz como máximos o de o más de 50% de luz. No se tomaron fotos hemisféricas a estos individuos que ya eran pequeños arbolitos de más de 3 m cuando se midieron. En la chacra agroforestal en cambio las plantas podían estar cubiertas o mezcladas con otras especies por lo que se tomaron fotos hemisféricas en Enero de 2001, es decir dos años luego de ser sembradas.

Las fotos hemisféricas son un método indirecto muy confiable para medir la luz y son particularmente adecuadas para este tipo de estudio. Las fotos fueron tomadas al nivel de las hojas superiores de las plántulas con una cámara Minolta y un lente ojo de pez que permite tener un ángulo de casi 180º y usando una película blanco y negro de 400 ASA, Tri X Pan Kodak. Los negativos fueron escaneados a un nivel de 256 en la escala de grises. Las imágenes fueron manipuladas de tal forma que los grises de las hojas fueron convertidas a negro y el cielo en blanco,

convirtiendo las imágenes en solo dos colores, blanco y negro. El programa Winphot (Hans ter Steege, Utrecht University, www.bio.uu.nl/~herba/Guyana/winphot/wp_index.htm) fue utilizado para calcular el % de luz (blanco) del área de las fotos. Nos referimos a estas medidas como niveles de luz. Medidas de crecimiento

Las medidas del diámetro y altura de las plántulas transplantadas a claros fueron realizadas al inicio en Noviembre de 1999 y remedidas en Noviembre de 2000 y Marzo de 2002. Estas medidas fueron realizadas sólo una vez (Enero de 2001) para el caso de las plántulas en plantaciones puras y mixtas por lo que este caso sólo expresa el crecimiento desde 1998 a 2001 para el caso de las plántulas en plantaciones puras y desde 1999 a 2001 para el caso de las plántulas en plantaciones mixtas. El diámetro fue medido a 1 cm del suelo a excepción de los individuos en plantaciones puras que ya eran arbolitos, cuyo diámetro fue medido a 1 m del suelo aproximadamente, altura a la que el diámetro ya era uniforme. La altura fue medida desde el suelo hasta la base del peciolo de la hoja más joven y el número de hojas contado. Dipteryx tiene hojas compuestas alternas. El diámetro fue medido con calibradores de plástico a 0.1 mm de aproximación. La altura se determinó con cinta de medir a 1 mm de aproximación. Análisis estadístico

Para el caso del experimento de transplante a claros, se utilizó el Test de Mann-Whitney (no paramétrico) para comparar los niveles de luz recibidos por las plántulas en el sotobosque y claros. El mismo test se usó para comparar el crecimiento en diámetro, altura y cambio en número de hojas de las plántulas en claros entre 1999-2000 y 2000-2002. Aunque en este caso, los intervalos de tiempo entre las medidas fueron diferentes (1 año vs. 1 año 4 meses) y se esperaría que a mayor tiempo mayor crecimiento. Se utilizó la regresión escalonada (“stepwise regresión”) para ver cual de los factores (luz, diámetro inicial, número de hojas) es más determinante para el crecimiento. Considerando que el diámetro y altura pueden ser funciones del tamaño se grafico el crecimiento como: ln medida t2-ln medida t1.

Para los individuos en plantaciones, se describe la relación entre la luz y el tamaño de la planta en diámetro y altura usando una regresión lineal. Se asume que los niveles de luz durante el primer año fueron mayores que los registrados el segundo año (2001). Se describe la relación entre diámetro y altura de los individuos. Resultados Transplante a claros.

Un total de 13 (65%) y 34 (85%) plántulas transplantadas en 1999 al sotobosque y claros


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respectivamente sobrevivió hasta la última vez que fueron medidos en Marzo de 2002.

Los niveles de luz encontrados en los claros son en general más altos que los encontrados en el sotobosque tanto en el primer año (P<0.0001) como en el segundo año (P<0.0001) pero en el tercer año los niveles de luz en los claros han disminuido y no son ya estadísticamente diferentes de los encontrados en el sotobosque (Figura 1). Los niveles de luz recibidos por las plántulas al ser transplantadas tuvieron un rango entre 1.54 y 16.86% (promedio y DE:7.28+3.30). El valor máximo de niveles de luz encontrado es aparentemente el máximo valor posible ya que una foto tomada en el centro del claro grande a 1.20 m del suelo dio un nivel de luz de 20%.

Figura 1. Porcentaje de luz recibido durante tres años por las plántulas de Dipteryx micrantha transplantas a sotobosque y claros. Los símbolos expresan la media y la desviación estándar. ***=P<0.001, n.s.=no significativamente diferente.

El crecimiento de las plántulas durante los dos años fue mayor en los claros que el sotobosque tanto en diámetro (χ+DE= 2.8+ 2.3mm y 1.9 + 2.16mm vs. -0.09 + 0.9mm y -0.01 + 0.82mm) como en altura (χ+DE= 276+ 187mm y 339 + 277mm vs. -4.4+ 42mm y -6.00 + 10mm) (Figura 2). Alrededor de la tercera parte de las plántulas de los claros creció más de 400 mm por año. En los claros, el crecimiento en diámetro fue ligeramente mayor de 1999 a 2000 que del 2000 a 2002 (U=794, P=0.0165) pero no hubo diferencia en la tasa de crecimiento en altura entre ambos años (Figura 2).

El análisis de regresión escalonada mostró que, en los claros, la luz es el factor mas determinante para el crecimiento en diámetro y altura, no teniendo influencia el diámetro inicial de la planta o el número inicial de hojas (Tabla 1). Los valores de r2 son de 0.26, 0.31 y 0.47 (P<0.01) para el crecimiento en diámetro el primer año y en altura el primer y segundo años respectivamente. Ya que la regresión escalonada mostró que la luz es el factor más determinante, se graficó la regresión lineal entre % de luz y

crecimiento en diámetro y altura de las plántulas de claros (Figura 3).

Figura 2. Comparación del crecimiento en diámetro y altura de plántulas transplantadas a sotobosque y a claros. Comparación del crecimiento en diámetro y en altura en dos años consecutivos de plantas transplantadas a sotobosque y claros. Las barras muestran el promedio y el percentil en 95% *=P<0.05

Figura 3. Regresión lineal entre el % luz y el crecimiento en diámetro y altura en plántulas transplantadas al sotobosque y claros. Ecuación de la regresión linear de b) r2=0.26 y=0.03804+0.04488x d) r2=0.31, y=0.1385+0.0458x y r2=0.29 , y=0.0087+0.0154x, El crecimiento es expresado como: (ln diámetro t2-ln diámetro t1) y (ln altura t2 -ln altura t1). *=P<0.05, ** P=<0.01, ***=P<0.001.

Para las plántulas transplantadas al sotobosque, ni los niveles de luz, ni el diámetro inicial, ni el número de hojas mostró influencia en el crecimiento. Plantaciones puras y mixtas.

No sólo el nivel de luz es alto en las plantaciones puras sino también en las mixtas (χ+DE:25+9%, n=30, rango 9-52%) por lo que se sugiere que la luz no fue un factor limitante en ninguno de estos ambientes. La regresión lineal muestra que no hay relación entre el diámetro y la luz (r2=0.00, P=0.67) o entre la altura y la luz de las plantas de la plantación mixta (r2=0.002,



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P=0.82). Comparativamente con las plantas en ambientes naturales o en claros, es notable el diámetro y altura alcanzados por las plantas en estos ambientes de niveles de luz altos: en la plantación pura en bajío luego de dos años, el diámetro fue cercano a 5 cm (χ+DS:47+16mm) y la altura de casi 5 m (χ+DE:5129+1985mm, n=17). En la plantación mixta luego de tres años el diámetro y la altura fueron comparativamente menores (diámetro χ+DE:13+5mm; altura 897+495 n=34). En la Figura 4 se muestra la relación alométrica de los individuos sembrados.

Figura 4. Relación alométrica de los individuos de Dipteryx micrantha de las plantaciones puras y mixtas.

Discusión

Dipteryx panamensis, una especie congenérica muy estudiada en Centro América y similar ecológicamente a D. micrantha, ha sido clasificada como una especie que requiere de luz como adulto. Sin embargo en sus estadíos jóvenes, las especies de bosque primario en general, son extremadamente tolerantes a la sombra (Fetcher et al.,1996). En efecto, casi todas las especies de árboles del dosel parecen ser tolerantes a la sombra en cierto grado (Clark & Clark, 1984; Clark & Clark, 1987), por lo que los conceptos de dependencia de claros y necesidades de la regeneración requieren ser redefinidos.

Los claros permiten un incremento en los niveles de luz y consecuentemente el crecimiento de las plantas pero al “cerrarse” en unos años, se retorna a niveles de luz similares a los del sotobosque, como hemos visto en el presente trabajo y otros (De Steven, 1988; Brokaw & Whitmore, 1992; Van der Meer, 1998; Fraver et al., 1998). Por esto, se postula que las plántulas deberían estar presentes cuando se crea el claro para tener alguna ventaja de tamaño y mejor oportunidad de supervivencia y crecimiento. Esto tal vez explica la diferencia de nuestros resultados con aquellos de Cintra & Horna (1997) que transplantaron 96 plántulas recién germinadas a claros donde sobrevivieron el 35%, mientras que si son transplantadas luego de un año, como en este trabajo, pueden sobrevivir el 85%. Aunque los claros son lugares ventajosos para el crecimiento, la caída de árboles o creación de claros, es por lo general un

Tabla 1. Regresión escalonada del efecto de la luz, diámetro inicial y número de hojas en el crecimiento en diámetro, altura y cambio en número de hojas. El crecimiento es expresado como: ln medida t2-ln medida t1 ns= no significativo estadísticamente *=P<0.05, ** P=<0.01, ***=P<0.001. Dependiente Independiente N Coeficiente R2 P N Coeficiente R2 P SOTOBOSQUE 1999 a 2000 SOTOBOSQUE 2000 a 2002 Crecimiento en diámetro % de luz 18 0.09198 0.29 0.5155 10 0.00887 0.08 0.8179 diámetro inicial -0.03751 0.4756 -0.03337 0.6136 n. de hojas 0.02892 0.0539 -0.00375 0.8620 Crecimiento en altura % de luz 18 -0.17211 0.27 0.1594 14 -0.00792 0.06 0.8351 diámetro inicial -0.00510 0.9072 -0.02005 0.6546 n. de hojas 0.02064 0.0955 -0.00792 0.7058 Cambio en el n.. de hojas % de luz 17 -5.74866 0.51 0.0664 diámetro inicial -0.88850 0.3684 n. de hojas -0.58246 0.1123 CLAROS 1999 a 2000 CLAROS 2000 a 2002 Crecimiento en diámetro % de luz 35 0.04174 0.26 0.0027 ** 32 0.01354 0.07 0.2982 diámetro inicial -0.02746 0.5779 0.00863 0.6841 n. de hojas 0.01916 0.4191 0.00042 0.9855 Crecimiento en altura % de luz 35 0.04509 0.31 0.0011 ** 32 0.02755 0.47 0.0068

** diámetro inicial 0.01388 0.7725 0.01416 0.3687 n. de hojas -0.01189 0.6060 0.02348 0.1809 Cambio en el n.. de hojas % de luz 35 0.22917 0.36 0.0898 diámetro inicial 1.08698 0.0369 * n. de hojas -0.85275 0.0012 **


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evento no muy común. Por ejemplo, en Cocha Cashu el promedio de la mortalidad de árboles es de 1.6% (Gentry & Terborgh, 1990).

Con relación al efecto de luz en el crecimiento se observa que este depende de los rangos de luz estudiados: en los ambientes muy oscuros como el sotobosque (<5% luz) y en los ambientes donde la luz no es limitante como en las plantaciones puras o mixtas (>20%), la luz no es determinante en el crecimiento o posiblemente no es el factor más importante que determina el crecimiento. Sólo en los claros donde los niveles de luz son intermedios (aprox. 6-20%) se observa una relación directa entre la luz y el crecimiento.

Cuando la luz no es determinante en el crecimiento hacia arriba, otros factores como calidades intrínsecas de las semillas o plántulas o la presencia de agua entre otros, podría ser más determinante. Este último factor ha mostrado resultados diferentes en diversos estudios. Comparaciones de la disponibilidad de agua en claros y sotobosque han mostrado más, menos o similar disponibilidad. Sin embargo es menos claro cómo esto se traduce en el estrés hídrico de la planta (Poorter & Hayashida, 2000). Veenendaal et al. (1995) encontraron más estrés hídrico en plántulas del sotobosque que en plántulas en claros sometidas a diferentes regímenes de irrigación.

Aunque este estudio no ha medido el factor agua, se sugiere que este factor, podría ser la razón para el gran crecimiento observado en las plantaciones puras en bajío (o planicie de inundación) ya que mucho del incremento en biomasa de hojas y altura para plántulas de otras tres especies de árboles estudiadas por Poorter & Hayashida (2000), ocurre durante la época de lluvia. Para D. panamensis en particular la mayor foliación ocurre durante la primera mitad de la época de lluvia (Wright & VanShaik, 1994). Para el caso de las plantas en plantaciones, el hecho de haber sido sembradas a comienzos de la época de lluvia puede también haber conferido una ventaja.

La calidad del suelo, un factor que también puede haber influido en el crecimiento, no fue caracterizada en este estudio. Tampoco se estudio el crecimiento bajo suelo en estas especies aunque existen estudios de la relación del crecimiento de la raíz con la luz, para otras especies congenéricas. Fetcher (1983) no encontró un efecto en el crecimiento en plántulas de D. panamensis transplantadas de sombra total o parcial a ambientes de luz total, como podrían ser las plantaciones, pero sí un incremento en el peso seco debido a una tasa más alta de la proporción raíz:tallo, es decir una mayor inversión en raíz. Una planta con raíz más profunda o sana, aunque no necesariamente sea alta, probablemente tiene ventajas en sobrevivencia y crecimiento futuros.

El conocimiento de los factores que influyen en la regeneración temprana de una especie en ambientes naturales es útil para el manejo silvicultural. En el

caso de D. micrantha se observa que sólo plantaciones en bajío tienen un óptimo crecimiento al menos en su fase temprana observada (<60mm diámetro). Sin embargo, el crecimiento posterior a esta fase así como las cualidades de la madera obtenida cuando el crecimiento es más acelerado, no se ha estudiado. Algunos autores mencionan que, para el caso de algunas especies maderables, las cualidades de la madera en plantaciones no es adecuada.

Aunque plantaciones y proyectos de reforestación en áreas de selva baja son todavía pocos, se espera que mientras más necesidad haya de secuestro de carbono éstos aumentarán. Dipterx micrantha, una especie de madera de gran densidad, debería ser una buena candidata para plantaciones por el volumen de carbono que produce, aunque tal vez no desde el punto de vista maderable debido al largo tiempo que implicaría alcanzar un tamaño comercial. Estimaciones del stock de carbón en D. panamensis de 3.4 cm y 7.4 cm de diámetro dan 1.62. y 9.13 kg de carbón respectivamente (Lois et al., 2003). Sin embargo, comercialmente para fines maderables y a pesar de su crecimiento acelerado a temprana edad comparativamente con ambientes naturales, es probable que requiera de un tiempo muy largo para alcanzar diámetros comerciales. El crecimiento a mayor edad en plantaciones es un aspecto que se necesita estudiar.

Conclusiones

- El crecimiento de plantas de las especies del género Dipteryx en claros es mayor que bajo sombra de la copa de los árboles.

- Los altos niveles de luz en los claros solo perduran por un par años antes de regresar a niveles de luz cercanos a los del sotobosque.

- La luz influye en el crecimiento de Dipteryx micrantha sólo a niveles intermedios como en los claros; a niveles muy bajos de luz como en el sotobosque o a niveles muy altos como en plantaciones, otros factores parecen tener mas relevancia.

- El crecimiento de Dipteryx en plantaciones puras en zonas inundables es extraordinariamente mayor que el registrado en plantaciones mixtas.

- Especies del género Dipteryx serían buenas para proyectos de secuestro de carbono.

Agradecimientos

Mi agradecimiento al Departamento de Biología de la Universidad de Turku donde analicé parte de los datos mostrados y a la Fundación de la Universidad de Turku que financió parte del trabajo de campo. A Gilbert Martinez quien me asistió en el campo con mucha dedicación. Al Sr. Demetrio Bedregal quien amablemente me mostró sus plantaciones y me permitió hacer las mediciones necesarias. Al Dr. Carlos Reynel por revisar mi manuscrito.



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______________________________ 1 University of Turku, Department of Biology, Turku 20014. Finland. Dirección actual: Av. Pérez Aranibar

1730, Lima 27, Perú.


“STATUS” DE CONSERVACIÓN DE LAS ESPECIES VEGETALES SILVESTRES DE USO TRADICIONAL EN LA PROVINCIA DE CANTA, LIMA–PERÚ

CONSERVATION "STATUS" OF THE WILD VEGETAL SPECIES OF TRADITIONAL USE IN THE PROVINCE OF CANTA, LIMA-PERU

Horacio De la Cruz Silva1, Percy A. Zevallos Pollito2 y Graciela Vilcapoma Segovia3

Resumen

Se determinó el status de conservación de 104 especies de uso tradicional de la provincia de Canta-Lima. El estudio se desarrollo en los años de 2003, 2004 y 2005, siguiendo la metodología del CDC (1991) y UICN (1998 & 2002) modificadas para las condiciones de la región y del Perú. Las variables tomadas en consideración fueron: distribución geográfica, abundancia, antigüedad de colecciones, localización en áreas expuestas extrativismo, endemismo, confinamiento, presencia en unidades de conservación y protección in situ. Los resultados muestran que 22 especies (21.2 %) son endémicas para el Perú y una especie endémica para Canta. Asimismo, se encontró 35 especies (33.7%) bajo amenaza: de los cuales 24 especies (23.1%) están en peligro crítico (CR), peligro (EN) 4 especies (3.9%) y vulnerable (VU) 7 especies (6.7%); casi amenazadas (NT) 43 especies (41.5%) y comunes y abundantes (LC) 25 especies (24.0%). Palabras clave: Flora-de-Canta, río-Chillón, especies amenazadas, endemismo, biogeografía, uso tradicional.

Abstract

Conservation status of 104 species of traditional use from the Province of Canta, Lima were determined. This study was performed during 2003, 2004 and 2005, following the CDC (1991) and UICN (1998 & 2002) methodologies modified according to the requirements of the region and national conditions of Peru. The variables taken into consideration were: geographic distribution, abundance, antiquity of collections, location in exposed areas, extrativism, endemism, confinement; presence in conservation and protection units in situ. The results show that 22 species (21,2 %) are endemic for Peru and one is endemic for Canta. The following was also found: 35 are threatened species (33.7%) of which 24 species (23.1%) are in critical danger (CR), 4 species in danger (IN) (3.9%) and 7 species are in vulnerable condition (VU) (6.7%); 43 species are almost threatened (NT) (41.5%) and 25 species are common and abundant (LC) (24.0%). Key words: Flora of Canta, Chillon River, threatened species, endemism, biogeography, traditional use.

Introducción

El Perú se localiza en América del Sur, hacia la costa occidental del pacífico, está compuesto por ecosistemas altamente fragmentados, debido a gradientes altitudinales marcados que producen cambios en la temperatura, precipitación, humedad y suelos; sin embargo, el impacto antrópico es uno de los principales modificadores de su ecología (Dillon et al., 1995; Gentry, 1982; Young, 1991; Weberbauer, 1945; Brack, 2004). En la actualidad, los hábitats andinos presentan el más alto grado de fragmentación, de allí la necesidad y prioridad para su conservación (Chepstow-Lusty & Winfied, 2000; Young, 1994; Fahrig, 2003); Sin embargo existen pocos estudios realizados en estos aspectos, por lo que deben impulsarse investigaciones en todas las líneas a fin de tomar decisiones inmediatas en cuanto a la protección y al manejo adaptativo de los recursos (Berkes, 2004;

Chepstow-Lusty & Winfied, 2000; Pandey, 2003; INRENA, 2004).

El presente trabajo se realizó en Canta, comprendida entre las coordenadas geográficas 11°20’00”-12°15’00” Latitud Sur y 76°24’00”-77° 10’00” Longitud Oeste, entre una altitud de 600-4800 msnm, con una superficie de 1687 Km2 aproximadamente. De clima variado, con temperaturas que van desde 19.9°C en parte más baja, hasta los 5 °C en las más altas, y precipitaciones totales entre 18.2 mm/año, en la parte baja y 1000 mm/año en las cumbres (SEDAPAL, 1997). La población compuesta por 10996 habitantes, siendo el 60 % andina. La economía está sustentada principalmente por la agricultura, ganadería y últimamente el turismo ecológico.

Estudios botánicos son escasos, sin embargo, se reportan colecciones de Hipólito Ruiz López y José Antonio Pavón quienes recorrieron la parte central de

CONSERVACIÓN DE VEGETALES SILVESTRES DE USO TRADICIONAL EN CANTA, LIMA–PERÚ Diciembre 2005 ___________________________________________________________________________

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las vertientes occidentales y orientales de los Andes peruanos entre los años 1777-1788, colecciones depositadas en el Herbario del Real Jardín Botánico de Madrid (RJB); colecciones de la expedición Wilkes (1818) se encuentran en el Herbario Nacional de USA y los duplicados en el Herbario ASA GRAY de Cambridge (Vilcapoma, 1987). También, existen colecciones de Augusto Weberbauer en los Herbarios de la Universidad Nacional Agraria La Molina (MOL) y del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (USM), reportadas en el “El mundo Vegetal de los Andes Peruanos” Weberbauer (1945), donde incluye colecciones de la zona. “Flora of Peru” de Francis Macbride (1936) reporta colecciones de la sierra peruana, chequeadas y ampliadas por Bracko & Zurucchi (1993) en “Catalogue of the Flowering Plants and Gymnosperms of Perú” último inventario de la flora peruana donde

considera especies de Canta, abordando de manera referencial el status de conservación.

Investigaciones botánicas específicamente para Canta, fueron realizadas por Vilcapoma (1987) quien estudió 57 especies de la familia Solanaceae; además reporta plantas tóxicas para la zona (Vilcapoma, 2001); las Cactáceas por Teixeira et al., (2004); asimismo, Flores (1997) describe 48 especies de la familia Fabaceae.

Evaluación sobre la situación poblacional de las especies vegetales de la Cuenca del río Chillón es escasa; sin embargo, existen estudios como el de Bracko & Zarucchi (1993) en “Catalogue of the Flowering Plants and Gymnosperms of Perú”, inventario de la flora peruana, donde incluye especies de la flora de Canta, abordando de manera referencial, el status de conservación. Así mismo Flores (1997) considera a Senna malaspinae como endémica para el

Figura 1. Localización de áreas de muestreo ( ● ) en la provincia de canta y ubicación del área en estudio respecto el Perú y América Latina

HORACIO DE LA CRUZ SILVA, PERCY ZEVALLOS POLLITO Y GRACIELA VILCAPOMA SEGOVIA

Ecol. Apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 9-16 __________________________________________________________________________________________

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valle del Chillón lo que no encontró registros en otras localidades del país.

La presente investigación tiene por objetivo determinar el status de conservación de las especies silvestres de uso tradicional de Canta, en función a la metodología propuesta por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (1998-2002) y la del Centro de Datos para la Conservación de la Naturaleza (1991), que permita tomar decisiones en protección y manejo.

Material y Métodos

El estudio se realizó en la provincia de Canta, la que se encuentra ubicada al este de la Provincia de Lima en la Región Lima (Figura 1), donde se muestreo 14 localidades, desde Abril 2003 a Marzo 2005; asimismo, revisaron y chequearon un total de 10449 registros de exsicatas de los herbarios: USM-Universidad Mayor de San Marcos (496), MOL-Universidad Nacional Agraria La Molina (683), UT-Universidad Nacional de Trujillo (228), HAO-Universidad Privada Antenor Orrego (293), PRG-Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo (78); también, los sites: MO-Missouri Botanical Garden y NYBG-New York Botanical Garden (7957); además, bibliografía especializada (714) (Bracko & Zarucchi, 1993; Macbride, 1936; Weberbauer, 1945; Sagástegui et al., 1995; Sánchez & Briones, 1992; Ferreyra, 1986; Vilcapoma, 1987; Flores, 1997; Tovar, 1993; López, 1998; Mostacero et al., 2002 ).

La vegetación nativa estudiada se encuentra por lo general en bosquetes bajos, caminos de herradura, chacras en barbecho o abandonadas, así como en cerco vivo

La determinación del status de conservación o situación poblacional se realizó para 104 especies en función a la metodología del Centro de Datos para la Conservación (1991) y UICN (1998 & 2002), modificada para las condiciones de la región y del país. Se consideró: distribución geográfica, abundancia y antigüedad de colecciones, localización en áreas expuestas, extrativismo, endemismo, confinamiento, presencia en unidades de conservación y protección in situ. Las categorías consideradas fueron: extinguida (EX); extinguida en estado silvestre (EW); en peligro crítico, que enfrenta riesgo muy extremo de extinción en estado silvestre en un futuro inmediato (CR); en peligro, enfrenta un alto riesgo de extinción o deterioro poblacional en estado silvestre en un futuro próximo (EN); vulnerable (VU); amenazada, que puede calificarse como vulnerable en un futuro próximo (NT); menor preocupación o sin peligro, comunes y abundantes (LC); sin datos suficientes para ser evaluada (DD), y no evaluada (NE).

Resultados y Discusión Se reportó, para Canta, la ocurrencia de 104

especies silvestres de uso, de las cuales se revisaron y chequearon 10 449 registros de exsicatas (Tabla 1).

Tabla 1. Número de registros de las especies en tres fuentes de consulta

Registros Fuentes de consulta

Número Porcentaje

(%)

Herbarios 1778 17.02

Sites de Internet 7957 76.15 Bibliografía de referencia 714 6.83

De las 104 especies registradas con uso tradicional

en Canta, 22 especies (21.2 %) son endémicas para el Perú aunque con distribución en otras regiones andinas del país, y una especie endémica para la cuenca como es el caso de Senecio cantensis; las demás especies se encuentran distribuidas en otros países principalmente de América Latina (Tabla 2).

Tabla 2. Número de especies endémicas para el Perú.

Especies Endemismo

Número Porcentaje (%)

Endémicas de Perú 22 21.15 No endémicas 81 77.88 Sin datos suficientes 1 0.96

Se verificó la escasez de colecciones de las 104

especies estudiadas: 755 exsicatas (7.2%) para Canta, 2850 exsicatas (27.3%) para el resto del país; sin embargo, 6844 exsicatas (65.5 %) fueron reportadas en el extranjero, incluyéndose material colectado en el Perú cuyos registros se encuentran en: Bracko & Zurucchi (1993); Gentry & Forsyth (1998); Macbride (1936), por lo que es necesario ampliar e intensificar las recolecciones en la zona de estudio y en otras regiones andinas que ayuden a categorizar adecuadamente cada especie (Anexo 1).

La antigüedad de las colecciones encontradas de las muestras botánicas en los 5 herbarios, registro de 2 sites de la Internet y bibliografía especializada determinaron que: 82 especies (78.9%) fueron colectadas antes de 1990, 20 especies (19.3%) entre 1990-2000 y 2 especies (1.9%) después de 2000. Situación, que indica evidentemente la escasez de información actualizada, lo que implica, tomando en cuenta el párrafo anterior y la metodología de la UICN (1998; 2002) la necesidad de incluirlas en categorías


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de mayor riesgo, como principio de predicción, para la conservación de las especies (Anexo 1).

En cuanto a la distribución mundial de las especies se reportó que 70 especies (67.31%) se encuentran en menos de tres países, por lo general pertenecientes a la subregión andina; 19 especies (18.27%) entre 4-9 países básicamente de la región Neotropical, y 14 especies (13.46 %) se encuentran ampliamente distribuidos en más de 10 países con carácter cosmopolita, como por ejemplo: Asclepias curassavica, Chenopodium ambrosioides, Chamaesyce hirta, Mikania micrantha, entre otras, y una especies con poca información como es el caso de Sessea confertiflora.

En el Perú la distribución de las especies se reportan principalmente en los departamentos que cuentan con contrafuertes andinos como Puno, Cusco, Apurímac, Lima, Cajamarca, La Libertad, Pasco entre los más importantes. 40 especies (38.76%) ocurren en menos de tres departamentos, 62 especies (59.62%) entre 4 y 10 departamentos, que comprenden ecosistemas de costa y sierra, y 2 (1.92%) en casi todos los departamentos, inclusive en aquellos con ecosistemas húmedos tropicales coincidente con estudios semejantes (Bracko & Zurucchi, 1993; Sagástegui & Leiva, 1993; Sánchez & Briones, 1992; Vilcapoma, 1987; Flores, 1997; Tovar, 1993; López, 1998; Gentry & Forsyth, 1998; Gentry, 1982; Cerrate, 1979; INRENA, 1995) (Anexo 1).

Del total, 11 especies (10.58%) se localizan en áreas expuestas y 93 especies (89.42%) en áreas más restringidas; sin embargo, las especies se encuentran en cercos vivos, bordes de chacras, borde de caminos, base de andenes antiguos, así como en áreas de barbecho agropecuario en valles interandinos, laderas y punas, donde están localizadas las zonas expuestas a una intensa actividad agrícola y ganadera, y sumado a la escasez de leña y la inestabilidad del suelo debido a las condiciones fisiográficas, muchas de ellas están desapareciendo progresivamente (INRENA, 2004; Dillon et al., 1995; Young, 1991; CDC, 1991; Chepstow-Lusty & Winfield, 2000; Valencia et al., 2000; Sagástegui & Leiva, 1993; Sánchez & Briones, 1992; Cerrate, 1980; Vilcapoma, 2001).

De las 104 especies se aprovechan las hojas, flores, frutos, tallos, cortezas, y muchas veces la raíz y rizomas lo que implica daños severos a la planta ocasionando su muerte, sin reparar que su propagación es espontánea, no habiendo un aprovechamiento y/o manejo adecuado como también ocurre en otros lugares (Martínez et al., 2000; Alarcón & Mena, 1994; Köhler et al., 2005; Muñoz, 1987; Conner, 2001; Morales, 1996; Miraldi et al., 2001). Se ha determinado 14 especies (13.46) con alto grado de extrativismo como Equisetum bogotense, Krameria lappacea, Muehlenbeckia volcanica, Perezia coerulescens, Senecio canescens, Senecio rhizomatus, Plantago major, Gnaphalium lacteum, entre otras; 36

especies (34.62%) con nivel medio como: Acanthoxanthium spinosum, Ageratina stembergiana, Aristeguietia discolor; 42 especies (40.38%) baja, cuyo aprovechamiento es solo de hojas y/o flores, y 12 especies (11.54%) sin datos suficientes que dificulta la categorización en este aspecto (Anexo 1). El cultivo de plantas medicinales en la zona no es practicado por los agricultores tradicionales, las mejores tierras están dedicadas a los cultivos agrícolas y pastos, mientras que las plantas medicinales se colectan de su estado silvestre. Sin embargo el cultivo de plantas medicinales es de gran potencial económico para las zonas pobres de la provincia de Canta como también lo indican Martínez et al. (2000); Muñoz, (1987); Harsha et al. (2002); Cáceres, 1991; Conner, 2001; Gary, 1995; Hammond et al, 1998).

En cuanto a la distribución de las especies en áreas relativamente pequeñas se encontró que 16 especies (15.38%) están confinadas en el sentido longitudinal y 3 especies (2.88%) en el sentido latitudinal, colocándolas en una situación de extrema vulnerabilidad y que puede resultar en su extinción si sus hábitats continúan siendo destruidas por la acción antrópica y una especies sin datos suficientes para su análisis como la categorizan la UICN (1998), CDC (1991), Zavala & Zevallos (1996) y Valencia et al. (2000) (Anexo 1).

La probabilidad de encontrar las especies silvestres de Canta en el sistema de unidades de conservación muestra ciertas variaciones, siendo 35 especies (33.65%) con menos del 25% de probabilidad; 44 especies (42.31%) entre 25 y 50 % y solamente 25 especies (24.04%) con más del 50% de probabilidad de estar protegidas en las unidades de conservación del Perú; sin embargo a pesar de encontrarlas en áreas protegidas están bajo la amenaza constante de invasiones por agricultores migratorios, explotación ilegal, incendios como también lo comentan Berkes (2004); Fahring (2003); Pandey (2003) y se comprobó con el trabajo de campo.

Los resultados del análisis de correlación obtenidos en el anexo 1 y anexo 1 involucra diferentes parámetros como: (i) número de registros de las especies, (ii) antigüedad de las colecciones botánicas, (iii) localización en áreas expuestas, (iv) extrativismo, (v) características de endemismo, (vi) confinamiento de especies, (vii) presencia en unidades de conservación y presencia en otros países. 35 especies fueron encontradas bajo amenaza: 24 especies (23.08%) en peligro crítico (CR), 4 especies (3.85%) en peligro (EN) y 7 especies (6.73%) vulnerable; 43 especies (41.35%) casi amenazadas (NT); 25 especies (24.04%) con preocupación menor (LC) y una (1) especies sin datos suficientes (DD).

Los resultados obtenidos del diagnóstico del status de las especies usadas tradicionalmente por los pobladores de Canta y que se hizo a través de revisión bibliográfica, revisión de herbarios, Sites de Internet y



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trabajo de campo, no son necesariamente categorías fijas, pueden variar por factores ambientales, sociales, así como en la medida que se disponga de mayor información. Es necesario en el Perú establecer un método general, unificado y coherente para determinar las categorías de status de las especies silvestres donde intervengan instituciones públicas y privadas que tengan que ver con la actividad de la conservación de la biodiversidad.

Conclusiones y Recomendaciones

Se determinó 22 especies endémicas para el Perú, siendo sólo Senecio cantensis endémica para la Cuenca del Río Chillón. También se encontró 14 especies comospolitas: Asclepias curassavica, Chenopodium ambrosioides, Chamaesyce hirta, Mikania micrantha entre otras.

Existen 14 especies con alto grado de extrativismo: Equisetum bogotense, Krameria lappacea, Muehlenbeckia volcanica, Perezia coerulescens, Senecio canescens, Senecio rhizomatus, Plantago majo y Gnaphalium lacteum; 36 especies (34.62%) nivel medio; 42 especies (40.38%) nivel bajo. Confinadas en el sentido longitudinal 16 especies (15.38%) y confinadas en sentido latitudinal 3 especies (2.88%).

Se encontró 35 plantas (33.65%) bajo amenaza: de los cuales 24 especies (23.08%) están en peligro crítico (CR), peligro (EN) 4 especies (3.85%) y vulnerable (VU) 7 especies (6.73%); casi amenazadas (NT) 43 especies (41.35%) y comunes y abundantes (LC) 25 especies (24.04%).

Debe continuarse con estudios de evaluación del status de conservación de otras especies en el valle del Chillón y se haga extensiva a otros valles del Perú

Debe establecerse en el Perú un método general, unificado y coherente para determinar las categorías de status de las especies silvestres donde intervengan instituciones públicas y privadas involucradas con la actividad de la conservación de la biodiversidad.

Debe de iniciarse estudios de agrotecnología de las especies estudiadas que nos permitan determinar su plan de cultivo para la producción de los elementos que contengan los alcaloides promisorios. Lo que permitirá evitar la migración de la población a la capital.

Agradecimientos

A los pobladores de la provincia de Canta; al Dr. Marcel Gutiérrez Correa por sus sugerencias, A los curadores de los herbarios consultados: USM, MOL, UT, HAO y PRG por su apoyo en revisión de las exsicatas de las especies estudiadas y a INCAGRO (Innovación y Competitividad para el Agro Peruano) por el financiamiento de la presente investigación.

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15

Anexo 1. Status de conservación de las especies de uso tradicional en medicina y biocida en la Cuenca del rio Chillón. (i) Número de registros; (ii) antigüedad de colectas: A=colectas antes de 1990, B=colectas entre 1990-2000, C=colectas recientes despues del 2000; (iii) localización en áreas expuestas: X=intensa actividad agropecuaria, XX=actividad agropecuaria moderada; (iv) grado de extraivismo: A=alta, M=me(ia, B=baja,S=sin datos; (v) endemismo: X=endémicas, XX=no endémicas; (vi) número de paises donde se reporta la especie; (vii) confinamiento: X=confinada, N=no confinada; (viii) probabilidad de encontrarla en unidades de conservación (0..1); (ix) categorización: EX=extinguida, EW=extinguida en estado silvestre, CR=en peligro crítico, EN=en peligro, VU=vulnerable, NT=amenazada, LC=comunes y abundantes, DD=sin datos, NE=no evaluada.

Números de registros de especies (i)

Confinamiento (vii)

Perú Otros países TotalEspecies

Canta Otros Ant

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Acanthoxanthium spinosum (L.) Fourr. 8 2 10 20 C X S N 2 N N 0.24 LC Acnistus arborescens (L.) Schltdl. 12 90 138 240 B XX B N 12 N N 0.49 LC Achyrocline alata (Kunth) DC. 15 104 91 210 A XX M N 5 N N 0.76 LC Agave americana L. 2 3 30 35 A XX B N 6 N N 0.22 NT Ageratina sternbergiana (DC.) R.M. King & H. Rob.

12 48 27 87 B XX M N 1 N N 0.23 NT

Alnus acuminata Kunth 3 23 17 43 A XX B N 2 N N 0.69 NT Ambrosia arborescens Mill. 3 23 69 95 B XX B N 2 N N 0.55 LC Argemone subfusiformis G.B. Ownbey 3 12 20 35 A XX B N 3 N N 0.53 NT Aristeguietia discolor R.M. King & H. Rob.

15 34 0 49 A XX M X 0 N N 0.63 NT

Asclepias curassavica L. 2 67 1423 1492 A XX B N 21 N N 0.82 LC Astragalus garbancillo Cav. 15 52 18 85 A XX S N 3 N N 0.15 VU Azorella crenata (Ruiz & Pav.) Pers. 4 24 23 51 A XX S N 2 N N 0.64 VU Baccharis genistelloides (Lam.) Pers. 9 98 134 241 A XX M N 4 N N 0.67 LC Baccharis latifolia (Ruiz & Pav.) Pers. 9 104 165 278 A XX M N 5 N N 0.70 LC Baccharis odorata Kunth 17 23 12 52 A XX M N 2 N X 0.16 CR Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers.

6 42 128 176 A XX M N 11 N N 0.52 LC

Berberis flexuosa Ruiz & Pav. 4 12 0 16 A XX M X 0 X N 0.22 CR Berberis monosperma Ruiz & Pav. 4 13 1 18 B XX M N 1 N N 0.33 CR Bidens pilosa L. 18 66 247 331 B XX B N 15 N N 0.52 LC Buddleja incana Ruiz & Pav. 3 67 36 106 A XX B N 13 N N 0.80 NT Caesalpinia spinosa (Molina) Kuntze 13 51 68 132 A XX B N 4 N N 0.81 LC Caiophora carduifolia C. Presl 7 18 0 25 A X B X 0 X N 0.13 CR Calceolaria bicolor Ruiz & Pav. 20 15 0 35 B XX B X 0 X N 0.35 NT Calceolaria lobata Cav. 13 19 4 36 A XX B N 1 N N 0.36 NT Cestrum auriculatum L'Hér. 5 32 14 51 A XX B N 1 N N 0.45 NT Conium maculatum L. 6 17 85 108 A XX S N 8 N N 0.46 NT Chamaesyce hirta (L.) Millsp. 5 21 493 519 B XX B N 17 N N 0.31 LC Chamaesyce hypericifolia (L.) Millsp. 18 23 292 333 A XX B N 13 N N 0.15 LC Chenopodium ambrosioides L. 4 75 380 459 B XX B N 21 N N 0.48 LC Chuquiraga spinosa Less. 21 54 0 75 A XX B X 0 X N 0.47 VU Descurainia myriophylla (Willd. ex DC.) R.E. Fr.

5 31 20 56 A XX B N 3 N N 0.48 NT

Dicliptera peruviana (Lam.) Juss. 5 20 9 34 A XX B N 1 N N 0.45 NT Drymaria grandiflora Bartl. 8 15 1 24 B XX B N 1 N N 0.25 NT Equisetum bogotense Kunth 4 51 252 307 A XX A N 7 N N 0.17 EN Erodium cicutarium (L.) L'Hér. ex Aiton

10 19 86 115 A XX M N 6 N N 0.43 NT

Foeniculum vulgare Mill. 5 13 47 65 B XX M N 8 N N 0.26 NT Fuertesimalva peruviana (L.) Fryxell 7 16 0 23 B XX M X 0 X N 0.30 CR Fumaria capreolata L. 6 23 6 35 B XX B N 2 N N 0.16 NT Furcraea occidentalis Trelease 3 18 1 22 A XX M N 1 N N 0.24 CR Gamochaeta purpurea (L.) Cabrera 4 30 88 122 A XX M N 4 N N 0.65 LC Gnaphalium lacteum Meyen & Walp. 8 11 2 21 A XX S N 1 N N 0.23 NT Hypochaeris taraxacoides (Meyen & Walp.) Ball

5 11 18 34 A XX M N 2 N N 0.20 NT

Iochroma umbellatum (Ruiz & Pav.) Hunziker ex D'Arcy

4 23 0 27 A XX S X 0 X N 0.32 CR

Jaltomata bicolor (Ruiz & Pav.) Mione 9 15 0 24 A X B X 0 X N 0.20 CR Jungia paniculata (DC.) A. Gray 13 47 7 67 A XX B N 1 N N 0.28 NT Justicia sericea Ruiz & Pav. 4 20 4 28 A XX S N 1 N N 0.48 NT Krameria lappacea (Dombey) Burdet & B.B. Simpson

2 33 10 45 A XX A N 3 N N 0.54 CR

Lantana zahlbruckneri Hayek 6 8 0 14 A XX M X 0 X N 0.50 CR Lepechinia meyenii (Walp.) Epling 2 18 7 27 A XX M N 2 N N 0.48 NT


16

Lobelia decurrens Cav. 7 21 17 45 C XX B N 2 N N 0.15 VU Lolium multiflorum Lam. 3 34 100 137 A XX B N 10 N N 0.18 NT Lupinus condensiflorus C.P. Sm. 15 40 0 55 B XX S X 0 N N 0.22 VU Lycopersicon hirsutum Dunal 10 29 16 55 B XX B N 1 N N 0.25 NT Margyricarpus pinnatus (Lam.) Kuntze 4 23 117 144 B XX B N 4 N N 0.44 LC Marrubium vulgare L. 3 26 96 125 A XX S N 5 N N 0.49 LC Mikania micrantha Kunth 7 69 451 527 A XX B N 14 N N 0.71 LC Minthostachys mollis (Kunth) Griseb. 14 53 42 109 A XX M N 4 N N 0.55 LC Muehlenbeckia volcanica (Benth.) Endl. 7 73 70 150 A XX A N 6 N N 0.57 NT Mutisia acuminata Ruiz & Pav. 19 43 15 77 A XX M N 2 N N 0.38 NT Nasa cymbopetala (Urb. & Gilg) Weigend

3 17 1 21 A XX B N 1 N N 0.37 NT

Nicotiana glutinosa L. 5 28 18 51 A XX B N 2 N N 0.41 LC Nicotiana rustica L. 3 18 46 67 A XX B N 3 N N 0.63 LC Oenothera rosea L'Hér. ex Aiton 11 22 282 315 A XX M N 12 N N 0.58 LC Onoseris odorata (D. Don) Hook. & Arn.

12 27 0 39 A XX M X 0 N N 0.40 NT

Ophryosporus peruvianus (J.G. Gmel.) R.M. King & H. Rob.

12 25 3 40 A XX B N 1 N N 0.45 NT

Oreomyrrhis andicola (Kunth) Endl. ex Hook. f.

5 32 95 132 A XX B N 3 N N 0.43 NT

Otholobium pubescens (Poir.) J.W. Grimes

4 31 14 49 A XX A N 1 N N 0.40 EN

Perezia coerulescens Wedd. 4 18 8 30 A XX A N 2 N N 0.37 CR Perezia multiflora (Bonpl.) Less. 6 25 54 85 A XX A N 3 N N 0.46 CR Perezia pinnatifida (Bonpl.) Wedd. 4 14 1 19 A XX A N 1 N N 0.43 VU Plantago lanceolata L. 5 20 102 127 B XX A N 9 N N 0.43 NT Plantago major L. 4 13 206 223 A XX A N 14 N N 0.33 LC Plantago myosuros Lam. 2 7 34 43 A XX M N 4 N N 0.36 NT Polylepis racemosa Ruiz & Pav. 3 39 2 44 A XX B N 1 N N 0.51 NT Ruellia floribunda Hook. 7 23 17 47 A XX B N 1 N N 0.43 NT Rumex conglomeratus Murray 5 17 6 28 A XX A N 4 N N 0.43 NT Rumex peruanus Rech. f. 3 13 2 18 A XX M N 2 N N 0.38 NT Salvia cruikshanksii Benth. 12 15 0 27 A XX M X 0 X N 0.31 EN Salvia sagittata Ruiz & Pav. 9 22 18 49 A XX M N 1 N N 0.24 NT Sambucus peruviana Kunth 5 35 51 91 A XX B N 6 N N 0.43 NT Schinus molle L. 10 26 160 196 A XX M N 10 N N 0.68 LC Senecio canescens (Bonpl.) Cuatrec. 3 15 17 35 A XX A N 3 N N 0.35 CR Senecio cantensis Cabrera 13 0 0 13 A X B X 0 X N 0.24 CR Senecio collinus DC. 11 6 0 17 A X M X 0 X N 0.28 CR Senecio comosus Sch. Bip. 2 23 6 31 A XX M N 2 N N 0.22 CR Senecio nivalis (Kunth) Cuatrec. 6 7 9 22 A X A N 1 N N 0.13 CR Senecio rhizomatus Rugby 1 10 0 11 A X A X 0 N X 0.20 CR Senecio richii A. Gray 13 7 0 20 A X A X 0 X N 0.13 CR Senecio yauyensis Cabrera 8 13 0 21 B X B X 0 N N 0.11 CR Sessea confertiflora Francey 6 14 sd 20 B XX M sd sd sd sd 0.2 DD Siphocampylus biserratus (Cav.) A. DC. 11 17 1 29 B XX S N 1 X N 0.22 VU Solanum americanum Mill. 20 16 0 36 A XX B X 0 N N 0.65 NT Solanum excisirhombeum Bitter 4 13 2 19 A XX M N 2 N N 0.33 NT Solanum nitidum Ruiz & Pav. 6 50 39 95 A XX B N 2 N N 0.62 NT Solanum pentlandii Dunal 10 17 4 31 A XX B N 2 N N 0.20 NT Spartium junceum L. 4 16 47 67 A XX M N 5 N N 0.40 LC Spilanthes leiocarpa DC. 1 6 1 8 A XX M N 1 N X 0.26 NT Tagetes elliptica Smith 2 12 0 14 A XX M X 0 X N 0.13 CR Tagetes filifolia Lag. 2 17 111 130 A XX M N 11 N N 0.22 LC Tagetes gracilis DC. 3 7 0 10 B XX S X 0 N N 0.16 EN Tropaeolum tuberosum subsp. silvestre Sparre

14 11 79 104 A XX B N 2 N N 0.50 NT

Werneria caespitosa Wedd. 2 12 1 15 A XX M N 1 N N 0.13 CR Xenophyllum decorum (S.F. Blake) V.A. Funk

2 7 0 9 A X S X 0 X N 0.09 CR

Xenophyllum poposum (Phil.) V.A. Funk

2 2 0 4 A X M X 0 X N 0.09 CR

_____________________________ 1Universidad Nacional Pedro Ruiz Gallo, Av. Juan XXIII 339, Lambayeque, Perú, [email protected] 2Universidad Nacional Agraria La Molina, apartado Postal 12-056 Lima 12, Perú, [email protected] 3Universidad Nacional Agraria La Molina, apartado Postal 12-056 Lima 12, Perú, [email protected]


LA FLORA DE LAS BARRANCAS DEL COBRE, CHIHUAHUA, MÉXICO

THE FLORA OF THE COPPER CANYON, CHIHUAHUA, MEXICO

Toutcha Lebgue1, Manuel Sosa2 y Ricardo Soto3

Resumen Las Barrancas del Cobre, es una zona de grandes depresiones en relieve dentro de la Sierra

Madre Occidental, esto le da una singularidad tanto en aspectos físicos como biológicos, por lo que su importancia es resaltada a nivel mundial. El objetivo del estudio fue obtener información de tipo taxonómico de las especies vegetales. El área de estudio tiene una superficie de 126 653 hectáreas. Las Barrancas del Cobre, se extienden sobre los municipios de Batopilas y Urique, en la porción suroeste del Estado de Chihuahua, colindando con los estados de Sinaloa y Sonora. Su clima es de tipo subtropical con temperaturas altas de Marzo a Julio y lluvias de Junio a Septiembre. Las comunidades vegetales están constituidas principalmente por bosques tropicales caducifolios, cuyas especies dominantes son árboles y arbustos. El resultado del estudio el cual se realizó del año 1998 al 2003 consistió en un listado florístico que consta de 770 especies repartidas en 184 géneros y 121 familias; de estas últimas sobresalen: Poaceae con 134 especies, Asteraceae con 78, Fabaceae con 76, Solanaceae con 24, Euphorbiaceae con 20, Mimosaceae con 19, Malvaceae y Scrophulariaceae con 18 especies respectivamente. Se concluye que la biodiversidad de esta región es altamente rica y que la mayoría de las especies se concentró en el Bosque Tropical Caducifolio el cual representa la comunidad vegetal dominante en la región comparada con el Bosque de Encinos y de Coníferas encontrados en las partes más altas. Palabras Claves: flora, Barrancas del Cobre, asociaciones vegetales, biodiversidad.

Abstract

Copper Canyon is a zone of deep geologic depressions within the Sierra Madre Occidental region. Its physical and biological features have singled it worldwide. The objective of this study was to obtain taxonomic information on the plant species. The study site has an area of 126 653 hectares, extending over the Batopilas and Urique Municipalities, on the southwestern portion of the State of Chihuahua, bordering the States of Sonora and Sinaloa. A subtropical type climate dominates the Copper Canyon providing high temperatures from March to July and rainfall from June to September. The plant communities are mainly Tropical Deciduous Forests, with dominant plant species. The 5 year study (1998 – 2003) resulted in a floristic check list of about 770 species, (184 genera and 121 families). The most dominant families in term of species were: Poaceae 134 species, Asteraceae 78 species, Fabaceae 76, Solanaceae 24, Euphorbiaceae 20, Mimosaceae 19, Malvaceae and Scrophulariaceae with 18 species each. It was concluded that the Copper Canyon biodiversity is highly rich and that the majority of the plant species were concentrated in the Tropical Deciduous Forest which is the dominant plant association compared to the Oak Forest and Coniferous Forest found in the higher areas of the region. Key Words: flora, Copper Canyon, plant association, biodiversity.

Introducción Las Barrancas del Cobre están dominadas por una

Selva Baja Caducifolia (Bosque Tropical Caducifolio) caracterizada por un conjunto de bosques propios de regiones cálidas dominadas por especies arborescentes que pierden sus hojas durante la época seca del año, que por lo general oscila alrededor de seis meses (Rzedowski, 1983). Esta selva ocupa una franja muy pequeña pero importante para la biodiversidad para la entidad en la vertiente del Océano Pacífico, en el suroeste del Estado de Chihuahua, tocando porciones de Sonora y Sinaloa, predominando en las laderas y fondos de los barrancos con una latitud que va de 300 a 2 000 msnm.

Las especies arbustivas y arbóreas se encuentran dentro de los géneros: Lysiloma, Ceiba, Ficus, Bursera, Celtis, Acacia, Senna, Caesalpinia, Haematoxylon, Quercus, Ipomoea, Tecoma, Prosopis, Mimosa, Fouquieria, Agave, Opuntia, Stenocereus, Pachycereus, entre otros, mientras que el estrato herbáceo está dominado por especies de Panicum, Paspalum, Eragrostis, Lassiacis, Muhlenbergia, Bouteloua, Setaria, Ambrosia, Bidens, Zinnia, Ipomoea, Cyperus, Euphorbia, Dalea, Desmodium, entre otros.

Florísticamente hablando, se han realizado más estudios en la Alta Tarahumara debido a su accesibilidad. Dentro de estos trabajos, se pueden

LA FLORA DE LAS BARRANCAS DEL COBRE, CHIHUAHUA, MÉXICO Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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citar: Vegetation of the Mountain Pima Village of Nabogame, Chihuahua, realizado por Laferriere (1994) reportando algunas 600 especies de plantas vasculares, las cuales son dominadas por especies de los géneros Pinus y Quercus generando así los Bosques de Pino o Pino-Encino.

Un estudio similar fue llevado a cabo por Spellenberg et al. (1996) en el cual se reportan más de 800 especies de plantas que incluyen partes de las barrancas (Barrancas de Candameña).

Lebgue & Valerio (1991) citan los géneros Bromus, Agrostis, Muhlenbergia, Elytrigia, Aegopogon, Aristida, Schizachyrium, Bouteloua, entre otros, como los más dominantes dentro de la familia de las gramíneas, constituyendo especies que crecen debajo de los árboles de pinos y encinos, ocupando las zonas de aclareos en los bosques.

Aunque no directamente relacionados con las barrancas de Chihuahua, los estudios realizados por Felger et al, (2001) hacen una clasificación de los tipos mayores de vegetación que dominan en la zona incluyendo el Bosque Tropical Caducifolio, como una vegetación típica de las barrancas.

El precursor de los estudios en el Estado de Sonora fue Howard S. Gentry quien realizó una investigación exhaustiva de 1933 hasta 1951, sus resultados fueron publicados por Martín et al, (1998) donde reconoce la presencia de tres tipos de vegetación en las barrancas: Vegetación Ribereña, Bosque Tropical Caducifolio y Bosque de Encino.

Siendo el estado más grande de México, la Flora de Chihuahua, aún se encuentra en la fase de compilación de datos. Existen varios estudios ya terminados, pero la mayoría de ellos están dirigidos hacia los aspectos taxonómicos, y pocos tratan los componentes ecológicos de la vegetación de la entidad. Asimismo, la realización de un trabajo tanto taxonómico como ecológico, aunque dirigido hacia una sola región, como las Barrancas del Cobre, es de mucho interés ya que aporta información necesaria para hacer de la Flora de Chihuahua un elemento más estudiado, y se genere un documento que será de mucha utilidad para la comunidad científica, tanto de esta misma entidad federativa como para el país en general.

El objetivo principal fue de inventariar las especies de las plantas vasculares de las Barrancas del Cobre.

Materiales y Métodos

Localización. La Baja Tarahumara o región de las Barrancas del Cobre, con una superficie de 126 653 hectáreas, está ubicada entre las coordenadas geográficas 27:14:42 Lat. N. Máxima, 26:42:44 Lat. N. Mínima y 108:02:01 Long. W. Máxima, 107:32:56: Long. W. Mínima. Se ubica físicamente en la parte suroeste del Estado de Chihuahua, colindando con los Estados de Sonora y Sinaloa.

Clima. La región está dominada por un clima semiseco muy cálido y cálido de tipo A(c) de acuerdo con Koppen modificado por García (1974 ), el cual genera una vegetación que exhibe características tropicales, en el sentido de que sus especies botánicas están adaptadas a regímenes de temperaturas altas, con ausencia de temperaturas cercanas a cero grado centígrado durante casi todo el año, y además estas especies pierden sus hojas durante un período del año, generando así lo que se conoce como Bosque Tropical Caducifolio. La precipitación oscila entre los 1 200 mm en las partes altas, a los 2 000 msnm (Pueblo de Kirare) y más, y los 550 mm en las partes bajas, a los 300 msnm (Pueblo de Tubares). La temperatura varia de 10.5º C (mínima) y 29º C (máxima) en los Bosques de Pino-Encino a los 2 000 msnm hasta 17º C (mínima) y 39º C (máxima) en los Bosques Tropicales Caducifolios, a los 300 msnm o menos, con promedios anuales de 20º C y 28º C respectivamente.

Suelos. Los suelos de la zona de estudio se dividen en dos categorías: el feozem haplico y el cambisol cromico dominan en las partes bajas de las barrancas en donde prevalece un clima más calido, mientras que el litosol y el rigosol eutrico son encontrados en las partes más altas donde dominan los Bosques de Pino-Encinos. El feozem haplico es un suelo caracterizado en tener una superficie oscura, suave y rica en materia organica y nutrientes. El cambisol cromico es un suelo joven, poco desarrollado y se caracteriza en tener una capa de terrones que presentan un cambio con respecto al tipo de roca subyacente con alguna acumulación de arcilla, calcio, etc. El litosol es un suelo sin desarrollo con profundidad menor de 10 cm, y con características muy variables según el material que lo forma. El rigosol eutrico es un suelo de capas distintas, de color claro y se parece a las rocas que lo forman. En forma general, todos estos suelos son de formación in-situ, delgados, poco profundos, con muy poca materia orgánica, de textura pedregosa, debido a que casi todas las partículas están arrastradas por las aguas resultando de las pendientes pronunciadas de las formaciones geológicas en la región (SPP, 1981).

Geología. Las Barrancas del Cobre se encuentran ubicadas en la parte norcentral de la Provincia Fisiográfica de la Sierra Madre Occidental, en la porción suroeste del Estado de Chihuahua donde se colinda con los Estados de Sonora y Sinaloa.

Esta Provincia se extiende por el noroeste desde la línea internacional con los Estados Unidos (Arizona – Sonora) hacia el interior de México con una dirección sureste, abarcando porciones de Sonora, Chihuahua, Durango, Sinaloa y parte del Estado de Jalisco, con una longitud de 1 240 km y un promedio de 200 km de ancho. Colinda en el noreste con la Provincia Fisiográfica de Cuencas y Sierras Paralelas; en el sureste y sur con la Meseta Central y el Eje Volcánico

TOUTCHA LEBGUE, MANUEL SOSA Y RICARDO SOTO Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 17-23

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Transmexicano; en el oeste y suroeste con la Planicie Costera del Golfo de Baja California y del Pacífico.

La Provincia Fisiográfica de la Sierra Madre Occidental se subdivide en tres subprovincias: las subprovincias de las Cuencas Altas y Sierra, las subprovincias del Altiplano y las subprovincias de Barrancas de Este y Oeste respectivamente.

El área de estudio se ubica en las subprovincias de las Barrancas de Este y Oeste, con un desnivel de casi 2 000 m. Esta zona está caracterizada por laderas muy escarpadas en sus partes superiores. Las mesetas que ahí se formaron están constituidas por rocas piroclásticas y en menor proporción flujos de lava y conglomerados. El patrón de drenaje es dendrítico rectangular y todas las corrientes se encuentran en la etapa juvenil.

La parte inferior de las Barrancas del Cobre está constituida principalmente por rocas andesíticas, las cuales son erosionadas por numerosos arroyos tributarios de los dos ríos principales: río Batopilas y río Urique. Los cauces principales de estos dos ríos y todos los arroyos secundarios disectan la región produciendo una topografía sumamente abrupta, llena de cañones o barrancos profundos. Entre las barrancas más importantes que aquí encontramos (entre paréntesis se anota su profundidad en metros) podemos citar a la de Urique (1 879 m), Sinforosa (1 830 m), Batopilas (1 800 m), lCandameña (1 750 m), Río Mayo (1 680 m), Huápoca (1 620 m), Chínipas (1 600 m), Septentrión (1 600 m) y Oteros (1 520 m), y esto sólo por citar las más hondas, las que rebasan al famoso Cañón del Colorado. El sistema debe su nombre a la Barranca del Cobre, un ramal de la Barranca de Urique que alcanza los 1 300 metros de hondura, y que se hizo notorio por sus minas de cobre”.

Hidrología. El Sistema Hidrológico de las barrancas pertenece a la Región Hidrológica 10 (RH10-SINALOA) caracterizada por las corrientes de agua que nacen en la vertiente oeste de la Sierra Madre Occidental y corren hacia el Oeste para verter sus aguas en el Océano Pacífico pasando por el Golfo de California (INEGI, 1999). La RH 10 es una de las grandes regiones hidrológicas del país, abarcando los municipios de: Guadalupe y Calvo, Guachochi, Batopilas, Urique, Chinipas y Morelos.

La RH 10 comprende tres cuencas: Cuenca del Río Fuerte, Cuenca del Río Sinaloa y Cuenca del Río Culiacán. Todas las aguas de las Barrancas del Cobre forman parte de la Cuenca del Río Fuerte, la cual está constituida por 7 afluentes: Río Verde, Río San Miguel, Río Batopilas, Río Urique, Río Septentrión, Río Chinipas-Otero, y Río Fuerte. Mediante la Cuenca del Río Fuerte, el Estado de Chihuahua suministra al Estado de Sinaloa un volumen de agua equivalente a 3 473.73 millones de m3 equivalente a una lamina de agua de 140.96 mm.

La zona de estudio se extiende sobre dos subcuencas: la subcuenca del río Batopilas y la del río Urique. El río Batopilas nace al Sur del Rancho San Miguel recorre en dirección suroeste, pasando por Basigochi, La Bufa y el pueblo de Batopilas, una distancia de 140 km para unirse luego con el Río San Miguel. Mientras que el río Urique tiene una longitud de 227 km y desde su nacimiento en la región de San Juanito, recorre la sierra pasando por el pueblo de Norogachi, Umirá, después entra a la región de las barrancas uniéndose luego con el río San Miguel pasando por el pueblo de Urique. Ambos ríos son caracterizados por corriente permanente de agua, ya que gracias a sus numerosos tributarios, sus aguas corren durante todo el año, aunque el nivel del caudal baja un poco durante el período sin lluvias.

Vegetación. La vegetación de las barrancas va variando desde los Bosques de Encinos encontrados en las partes más altas (más de 2 000 msnm), donde dominan las especies de árboles como Quercus arizonica, Q. toumeyi, Q. oblongifolia, Pinus leiophylla, P. engelmannii, entre otras, pasando por los matorrales de huizaches (Acacia farnesiana) a los 250 o 300 msnm; asociados con especies tales como Acacia cochliacantha, Ipomoea chilopsidis, Randia thurberi, Rhus tepetate, Quercus chihuahuensis, entre otras y los Bosques de mauto (Lysiloma divaricatum) formado por las asociaciones de especies de árboles y arbustos adaptados en los ambientes con temperaturas altas como: Lysiloma wootonii, Ceiba pentandra, Guazuma ulmifolia, Senna atomaria, Ipomoea arborescens, Caesalpinia platyloba, Pachycereus pecten-arboriginum, Stenocereus thurberi, Bursera lancifolia, B. pinicillata, B. grandiflora, Cordia sonorae, Buddleja marrubifolia, Quercus albocincta, Q. tuberculata, Prosopis palmeri, P. articulata, Chloroleucon mangense, Fouquieria mcdougalii, entre muchas otras; para llegar hasta los Bosques Ribereños de higueras (Ficus petiolaris, F. pertusa, F. conitifolia), de guamuchil (Pithecellobium dulce) y de tempisque (Sideroxylon tepicense) formados sobre las orillas de los ríos Batopilas y Urique, juntos con especies de Brongniartia alamosana, Coccoloba goldmanii, Tabenuia chrysantha, T. Impetiginosa, Platimiscium trifoliolatum, Vitex mollis, V. pyramidata, entre otras.

La gran mayoría de estas especies, tiene un comportamiento típico de un clima subtropical, permanecen sin hojas por un periodo de casi seis meses durante el año (Rzedowski, 1983), excepto las especies de los bosques de las partes más altas. Asimismo, la vegetación se manifiesta en su forma exuberante durante la época de lluvias, apreciable en los meses de Julio hasta Enero o Febrero.

Metodología Materiales y fuentes de datos. Para la realización de este estudio, se utilizó un sistema de posicionamiento


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global (GPS), el cual se utilizó para georeferenciar cada especie de plantas recolectadas y un mapa topográfico a escala 1:250 000 para ubicar los sitios de colecta de especimenes. Colecta de especimenes de plantas. Se establecieron físicamente 18 grandes sitios de colecta en el área de estudio: 8 de ellos en la barranca de Batopilas y 10 en la de Urique. Dichos sitios fueron escogidos por a) el gradiente altitudinal, b) el tipo de vegetación dominante y c) su accesibilidad. Los sitios de colecta de la Barranca de Batopilas son los siguientes: Sitio 1: 4 km norte de Kirare. Altitud: 2 100 – 2 200 msnm. Tipo de vegetación: Bosque de pino-encino. Coordenadas: 107:32:44 / 27:11:16 Sitio 2: Pueblo de Kirare. Altitud: 2 000 – 2 100 msnm. Tipo de vegetación: Bosque de Pino-encino. Coordenadas: 107:33:45 / 27:09:44. Sitio 3: 3 km sur de Kirare. Altitud: 1 800 – 1 900 msnm. Tipo de vegetación: Bosque de encinos. Coordenadas: 107:34:18 / 27:08:36. Sitio 4: La casita. Altitud: 1 500 – 1 650 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:33:55 / 27:07:55 Sitio 5: Bacuseachi. Altitud: 1 000 – 1 100 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:37:10 / 27:07:01 Sitio 6: Arroyo de Santiago. Altitud: 500 – 650 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:41:54 / 27:04:13 Sitio 7: Pueblo de Batopilas. Altitud: 450 – 500 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:44:17 / 27:01:38 Sitio 8: Pueblo de Satevo. Altitud: 300 – 500 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:42:48 / 26: 59:01 Los sitios de colecta de la Barranca de Urique son los siguientes: Sitio 1: Pueblo de Guadalupe. Altitud: 450 – 550 msnm. Tipo de Vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:52:45 / 27:14:43 Sitio 2: Pueblo La Laja de Rodríguez. Altitud: 450 – 500 msnm. Tipo de vegetación: bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:53:00 / 27:09:29 Sitio 3: Pueblo de Urique. Altitud: 400 – 500 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:54:32 / 27:13:16 Sitio 4: La Pinosa. Altitud: 1 300 – 1 450 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:56:07 / 27:13:17 Sitio 5: Camino a La Lajas de Rodríguez. Altitud: 500 – 550 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:53:06 / 27:10:06 Sitio 6: Divisadero Urique. Altitud: 2 000 – 2 100 msnm. Tipo de vegetación: Bosque pino-encino. Coordenadas: 107:56:25 / 27:14:07

Sitio 7: Intersección Camino a Guadalupe con el río Urique. Altitud: 550 a 650 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:54:12 / 27:13:29 Sitio 8: Área del Sauzal. Altitud: 300 – 350 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:52:52 / 26:59:28 Sitio 9: Área del Sauzal: Altitud: 700 – 850 msnm. Tipo de vegetación: Bosque tropical caducifolio. Coordenadas: 107:57:20 / 26:57:47 Sitio de colecta 10: Pueblo el Triguillo. Altitud: 1 900 – 2 000 msnm. Tipo de vegetación: Bosque de pino-encino. Coordenadas: 107:59:19/ 27:05:18.

La recolecta de los especimenes se realizó desde el mes de Noviembre de 1998 hasta el mes de Septiembre de 2001. Todos los sitios fueron visitados por lo menos una vez. Los sitios de Kirare, la Casita, Arroyo de Santiago y Satevó localizados en la Barranca de Batopilas así como los localizados en el Divisadero, La Lajas de Rodríguez, Guadalupe y el Sauzal, del lado de la Barranca de Urique, fueron visitados de 3 a 5 veces durante los 3 años del estudio. Sin embargo, debido a los factores ambientales que afectan la accesibilidad de la región, las colectas más fuertes se llevaron a cabo en los meses de Agosto, Septiembre, Octubre, Marzo y Abril de cada año. Las tres cuartas partes de la colecta total del proyecto se realizó en el año de 1999, en los meses de Agosto y Septiembre.

Como se puede apreciar, la colecta de las plantas se realizó desde las partes más altas (Barranca Batopilas: región de Kirare a 2 100 msnm y Barranca Urique: Divisadero también a 2 100 msnm) hasta los 300 msnm en el fondo de ambas.

Se usó el GPS para registrar la información espacial de cada especie de plantas recolectadas. Este registro se reporta tanto en coordenadas geográficas (Latitud y Longitud) como en UTM.

Identificación y manejo de los especimenes. Por carecer de información taxonómica de referencia fiel y digna sobre la vegetación de las Barrancas del Estado de Chihuahua, gran parte de los especimenes recolectados fueron enviados a expertos extranjeros y nacionales, especialistas en diferentes grupos taxonómicos para ser clasificados. Asimismo, se mandaron plantas a New Mexico State University, Las Cruces, NM, a CIIDIR, Durango, y al Instituto de Biología, México DF. El resto de las colectas fue identificado en la Universidad Autónoma de Chihuahua.

Se realizó un viaje especial a la Cd. de México a fin de consultar las colectas relacionadas con las barrancas de Chihuahua depositadas en el Herbario Nacional (MEXU). El resultado no fue satisfactorio ya que se encontraron muy pocos especimenes en el MEXU. Todos los especimenes recolectados fueron secados, fumigados, etiquetados y montados sobre cartulinas para ser depositados luego en el Herbario de


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la Universidad Autónoma de Chihuahua (CHIH), localizado en la Facultad de Zootecnia.

Resultados y Discusión

Las colectas de especimenes en el campo y la subsiguiente identificación de los mismos, revelaron la riqueza en biodiversidad de la zona de las Barrancas del Cobre, como se puede apreciar en los resultados obtenidos. La Tabla 1, reporta la relación de esta biodiversidad vegetal según las categorías de clasificación. Analizando la información del cuadro anterior, de las 121 familias, 28 de ellas son monotípicas y monogénericas o sea que sólo tienen un género con una sola especie, como es el caso de la Ebenaceae con Diospyros sonorae, Fouquieriaceae con Fouquieria Mcdougalii, Potamogetonaceae con su especie Potamogeton illinoensis, entre otras. Algunas familias tienen dos o más especies pero son monogénericas. Tal es el caso de la familia Chenopodiaceae con dos especies del único género Chenopodium; familia Bombacaceae tiene dos especies de su género Ceiba; familia Platanaceae tiene dos especies del género Platanus, familia Fagaceae con un solo género (Quercus) presente y 13 especies, entre otras. Sin embargo, la mayoría de las familias están constituidas con más de dos géneros o especies.

Tabla 1. La relación de la biodiversidad vegetal y taxa del Cañón del Cobre.

TAXA Número de elementos

Familias 121

Géneros 184

Especies 766

Tabla 2. La relación entre los tipos de vegetación y el número de especies.

Tipos de Vegetación Número de especies

Bosque de Coníferas 92

Bosque de Encinos 76

Bosque Tropical Caducifolio

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Cuando se toma en cuenta la elasticidad de las

familias, se encuentra lo siguiente: 1) la mayoría de las familias tienen especies confinadas exclusivamente en las partes medias o bajas de las barrancas como el caso de la Moracaeae con el género Ficus con todas sus especies, familia Bignoniaceae con el género Tabebuia y sus especies, familia Sterculiaceae con los géneros Guazuma y Waltheria y sus especies, entre otras; 2) algunas de ellas como las familias Fagaceae,

Fabaceae, Poaceae, Solanaceae, entre otras, tienen especies esparcidas tanto en las partes bajas, medias como altas; y 3) otras como las familias Pinaceae, Begoniaceae, Cupressaceae, Garryaceae, entre otras, prefieren las partes más altas donde las temperaturas son más templadas (rango de 10.5º a 29º C) y con mayor cantidad de precipitación (con promedio de 1200 mm).

La Tabla 2, muestra la relación de especies con los tipos de vegetación mayores, observables en la colecta realizada desde las partes altas (más de 2 000 msnm) hasta los fondos de los barrancos, a los 300 msnm. De acuerdo a este cuadro, al parecer existen 6 veces más especies de plantas en el Bosque Tropical Caducifoliio que en el Bosque de Coníferas o Bosque de Encinos; pero la realidad es que muchas de las especies encontradas en dicho bosque también crecen en los otros dos, pero por medio de los agentes de transporte como el agua, el viento o los animales, sus semillas son depositadas ahí y luego se adaptaron en las condiciones tropicales. La mayoría de ellas son hierbas o pastos perteneciendo a los géneros Muhlenbergia, Bouteloua, Bidens, Cyperus, Ipomoea, Commelina, Lobelia, Gnaphalium, Stevia, Zinnia, Eryngium, Euphorbia, Dalea, Phaseolus, Salvia, Sida, Panicum, Cenchrus, Eragrostis, Aristida, Digitaria, Mimulus, Solanum, entre otros. Este resultado coincide con el listado florístico del Parque Nacional Cascada de Basaseachi en donde se reportaron muchas de las mismas especies encontradas en las barrancas.

Tabla 3. La relación de las familias sobresaliente y el número de especies.

Familias sobresalientes

Número de especies

POACEAE 134

ASTERACEAE 78

FABACEAE 76

SOLANACEAE 24

EUPHORBIACEAE 20

MIMOSACEAE 19

MALVACEAE 18

SCROPHULARIACEAE 18

La Tabla 3, señala las familias sobresalientes en

cuanto a su diversidad en la zona de estudio y se puede observar que la flora de las Barrancas del Cobre, está dominada por las gramíneas o pastos (Poaceae) aportando casi la sexta parte de todas las especies encontradas. Existe una simple razón que explica esta dominancia de las gramíneas: son plantas polinizadas por el viento, sus semillas pueden ser transportadas tanto por el viento como por el agua, son


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las fuentes de alimentación de muchos animales y se adaptan fácilmente a los medios donde llegan. Después de las gramíneas siguen dos familias con un número similar de especies: 1) las compuestas (Asteraceae) que son plantas cosmopolitas, pero más adaptables a climas más templados y representadas por 78 especies, e igual que en el caso de los pastos, la mayoría de estas especies son hierbas cuyos diseminulos son acarreados desde arriba por los mismos agentes de transporte y depositados en las barrancas; y 2) las leguminosas (Fabaceae), plantas típicas de los trópicos ocupan el tercer lugar, pero a diferencia de las dos primeras, tienen más arbustos y árboles. Muchas de sus especies herbáceas llegaron también de las partes templadas. Combinando las tres familias de leguminosas (Fabaceae, Mimosaceae y Caesalpiniaceae), se suman 110 especies, haciendo de este grupo el segundo más grande en las barrancas. Las otras 4 familias (Solanaceae, Euphorbiaceae, Malvaceae, y Scrophulariaceae) son plantas muy comunes cuyas especies son encontradas en diversos tipos de habitats ocupando diferentes estratos vegetales aunque la mayoría de ellas son herbáceas.

Existen dos familias en la barrancas que se hacen notar, no tanto por el número de especies que tienen, sino por tener especies muy particulares de este ecosistema: la familia de los encinos (Fagaceae) y la familia de las cactáceas (Cactaceae). Los encinos son plantas muy comunes de la Sierra Madre occidental, con especies templadas que se asocian con especies de pinos ocupando un gradiente altitudinal desde los 1 500 hasta más de 3 000 msnm. La misma familia se encuentra representada por especies tropicales (Quercus albocincta y Q. tuberculata) que se desarrollan desde los 1 000 hasta los 300 msnm. Por otro lado, la familia de las cactáceas está reconocida como una de las familias típicas de los desiertos; sin embargo, se desarrolla perfectamente bien en los trópicos por medio de sus especies: Ferocactus pottsii (Biznaga), Pilosocereus alensis (Cardón barbón), Stenocereus thurberi (Pitaya), Pachycereus pectin-arboriginum (Etcho), Opuntia robusta (Civiri), Mammillaria standleyi (Biznaguita), entre otras.

Conclusiones

En su contexto ecológico, la región de las Barrancas del Cobre representa un corredor importante para la biodiversidad en la Sierra Madre Occidental, caracterizada por la presencia de especies de plantas y animales que se encuentran en forma natural en los gradientes altitudinales y latitudinales diversos.

Los resultados obtenidos fueron satisfactorios a pesar de las condiciones fisiográficamente difíciles encontradas en el medio. Sin embargo, por las mismas condiciones, aún existen lugares que no fueron explorados, así que el listado florístico arrojado en el

presente estudio representa el 95% de la flora de la zona de estudio.

En cuanto al impacto ambiental, hoy en día, todas las barrancas son accesibles por vehículos, circulando por los diversos caminos construidos en la zona, ya sea para llegar a Batopilas, Urique, Chinipas, Moris, o a algunos otros asentamientos humanos. Existen diversos tipos de actividades que van desde la agricultura de subsistencia, de los indígenas mismos hasta las actividades mineras y turísticas en el área. A pesar de sus pendientes muy pronunciadas y con presencia de pocas mesetas planas, las barrancas son lugares algo llenos de humanos (los raramuris juntos con los mestizos), los cuales encontraron maneras de sobrevivir en ellas. En esta forma, son zonas altamente impactadas por el ser humano. Y tomando en cuenta todas estas actividades más lo delgado del horizonte A del suelo, las pendientes muy pronunciadas, y las condiciones climáticas cambiantes, se corre el riesgo de perder en un futuro no muy lejano algunos registros de plantas taxonomicamente importantes para la ciencia.

Se recomienda, gestiones políticas de parte del Gobierno del Estado ante la SEMARNAT para generar programas de conservación y protección a la biodiversidad de las Barrancas del Cobre.

Los indígenas así como los mestizos, habitantes de las barrancas utilizan muchas plantas como fuentes medicinales y muchas de ellas crecen en la entidad. Asimismo, se recomienda la realización de estudios de tipo etnobotánico para documentar estas plantas útiles en la vida del hombre.

Literatura citada Felger, R.S., M.B. Johnson & M.F. Wilson. 2001. The Trees

of Sonora, Mexico. Oxford University Press. New York. García, E. 1974. Modificaciones al sistema de clasificación

climática de Koppen; UNAM. Instituto de Geografía. INEGI . 1999. Estudio Hidrológico del Estado de

Chihuahua. INEGI. Aguascalientes, Ags. Laferriere, J.E. 1994. Vegetation and Flora of the Mountain

Pima Village of Nabogame, Chihuahua, México. Lebgue K., T. & A. Valerio V. 1991. Gramíneas de

Chihuahua. Colección de Textos Universitarios. Universidad Autónoma de Chihuahua, Chihuahua, Chih. México.

Martin, Paul S., D. Yetman, M. Fisbein, P. Jenkins, T. R. Van Devender & R.K. Wilson. 1998. Gentry´s Río mayo Plants: The Tropical Deciduous Forest & Environs of Northwest Mexico. The University of Arizona Press. Tucson, Az.

Rzedowski, J. 1983. Vegetación de México. Editorial Limusa. México DF.

Secretaria de Programación y de Presupuesto. 1981. Carta Edafológica. Dirección General de geografía del Territorio Nacional. México DF

Spellenberg, R., T. Lebgue K., & R. I. Corral Díaz. 1996. A Specimen.based, Annotated Checklist of the Vascular Plants of Parque Nacional “Cascada de Basaseachi” and Adjacent Areas, Chihuahua, Mexico. Instituto de Biología. UNAM. México DF.


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____________________________ 1 Universidad Autónoma de Chihuahua, Facultad de Zootecnia, Periférico Fco R. Almada Km. 1.Teléfono (614)

4 340303 Fax 4 340345, [email protected] 2 Universidad Autónoma de Chihuahua, Facultad de Zootecnia, Periférico Fco R. Almada Km. 1.Teléfono (614)

4 340303 Fax 4 340345 [email protected] 3 Universidad Autónoma de Chihuahua, Facultad de Zootecnia, Periférico Fco R. Almada Km. 1.Teléfono (614)

4 340303 Fax 4 340345 [email protected]


IMPACTO DE LOS INCENDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD VEGETAL, SIERRAS DE CORDOBA, ARGENTINA.

IMPACT OF FIRES ON PLANT DIVERSITY, SIERRAS OF CÓRDOBA,

ARGENTINA.

Graciela Verzino1, Jacqueline Joseau2, Mónica Dorado3, Edgardo Gellert4, Sandra Rodríguez Reartes5 y Raúl Nóbile6

Resumen

Si bien se conoce que los incendios de campos ejercen impacto negativo sobre el bosque serrano, no existen antecedentes de trabajos que cuantifiquen la incidencia de los incendios sobre la diversidad vegetal de la región. El objetivo de este trabajo fue determinar el efecto de los incendios forestales sobre la composición florística, la estructura y la diversidad de la vegetación del Bosque Serrano en la provincia de Córdoba. El área de estudio se localizó sobre la ladera occidental de las Sierras Chicas de Córdoba. Se seleccionaron tres bosques quemados de distinta antigüedad, adyacentes a bosques sin quemar de características similares donde se aplicó un diseño de grupo de experimentos con cuatro repeticiones. En cada parcela se midieron árboles adultos y regeneración, cobertura y espesor del mantillo. Si bien la riqueza de especies arbóreas no se observó modificada por el incendio, la de arbustivas fue sustancialmente menor aún nueve años después de ocurrido el evento y las herbáceas aumentaron al año siguiente del incendio pero luego se equilibraron con el bosque testigo. La estructura vertical del bosque fue completamente alterada al desaparecer o reducirse drásticamente el estrato arbóreo. La abundancia de la regeneración de las especies arbóreas y arbustivas, así como su diversidad, resultaron menores en los sitios incendiados. Estos resultados permitieron cuantificar el grado de alteración de la diversidad y la estructura del Bosque Serrano a causa de los incendios, la que se mantiene nueve años después de ocurrido el siniestro. Palabras clave: incendios forestales, biodiversidad, regeneración, Chaco Serrano, composición florística, estructura.

Summary

Although it is well known that forest fires exert a negative impact upon forests in the Sierras de Córdoba, there is a lack of information regarding impact quantification which could help to assess the effect of fires on plant composition, structure and diversity. The objective of this work was to determine the effect of forest fires on plant composition, structure and diversity in the Bosque Serrano, Córdoba province. The study area was located on the west hillside of the Sierras Chicas, Córdoba. Three forests which had burned at different times were selected, adjacent to non-burned controls, using a group of experiments designed with 4 replicates. Adult trees and shrubs were measured, as well as regeneration, cover distribution and litter thickness. Although adult trees richness was not modified by fires, shrubs richness was substantially reduced even nine years after the event and herbs richness grew immediately after the fire but afterwards leveled with the control forest. The forests vertical structure was completely disturbed due to the dramatic reduction of the arboreal stratum. Abundance in the trees and shrubs regeneration, as well as diversity, were significantly lower in burned sites. These results allow us to quantify the degree of biodiversity and structure alteration in the Bosque Serrano due to forest fires, which remains even nine years after the event. Key-words: forest fires, biodiversity, regeneration, Chaco Serrano, plant composition, structure.

Introducción Las laderas de las sierras de Córdoba presentan,

entre los 500 y 1300 m de altitud, una vegetación arbórea de particular fisonomía: el Bosque Serrano, componente orográfico de la región fitogeográfica del Parque Chaqueño.

El Bosque Serrano ha sufrido en los últimos cincuenta años, una notable reducción en la superficie

total y en su riqueza florística (Luti et al., 1979). Las actividades extractivas de madera, leña, minerales, hierbas medicinales, aromáticas y fauna, conjuntamente con el sobrepastoreo, los incendios de campos, provocados o accidentales y el turismo han conducido a un deterioro marcado de la vegetación original, contribuyendo a modelar el paisaje actual

IMPACTO DE LOS INCENDIOS SOBRE LA DIVERSIDAD VEGETAL, SIERRAS DE CORDOBA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

26

(Programa MAB-UNESCO, 1986; Cabido & Zak, 1999).

Entre todos los factores mencionados los incendios son quizás, los que inciden más profundamente sobre el ambiente de sierras, al actuar con marcada intensidad sobre los componentes del sistema y sus relaciones. Las Sierras del norte y noroeste se incluyen entre las áreas de mayor ocurrencia de incendios de la provincia. Allí, el fuego es utilizado como herramienta de manejo de pastizales sobrepastoreados los que, consecuentemente, son invadidos por especies herbáceas y arbustivas no deseables (Abril & González, 1999). En las Sierras de Comechingones, al suroeste de la provincia de Córdoba, Beguet et al., (1989) observaron que áreas quemadas periódicamente, a medida que transcurre el tiempo, se van haciendo florísticamente más disímiles de las áreas sin quemar. En otras zonas del país se dan situaciones similares. Así, las quemas repetidas en un matorral de Larrea divaricata Cav., provocaron una pérdida importante de especies, cambios en la estructura y composición florística y en la capacidad de sustento del sistema natural (Martínez Carretero, 1995). Igualmente, en la Reserva Natural Villavicencio (Mendoza, Argentina), los incendios son responsables de cambios sustanciales en la composición florística y en la fisonomía del paisaje original así como de la pérdida de especies vegetales (Dalmaso et al., 1999). Sin embargo, los estudios realizados por Gobbi (1991) en bosques puros de Austrocedrus chilensis (D.Don) Florin Boutleje, no mostraron cambios significativos en la diversidad como consecuencia del fuego sobre la regeneración de los estratos arbustivo y herbáceo. En los bosques mediterráneos, Trabaud (1998) observó que la riqueza florística aumentaba tras el incendio alcanzando los valores máximos entre el primero y tercer año (debido sobre todo a las especies anuales que tendían a ocupar los espacios incendiados). A lo largo de los dos a tres años siguientes el número de especies disminuía progresivamente y a partir del quinto año la riqueza tendía a estabilizarse. Tampoco se encontraron diferencias importantes en diversidad y riqueza de especies en comparación con las áreas quemadas después de 30 años de protección en el área protegida de Los Llanos, Venezuela (Medina & Bilbao, 1991) .

Si bien se conoce que los incendios de campos ejercen un impacto sobre el bosque serrano, no existe una cuantificación de dicho impacto que permita valorar la incidencia de estos eventos sobre la biodiversidad vegetal de la región. Los cambios en los parámetros estructurales, así como en la riqueza y diversidad de la comunidad boscosa han mostrado ser valiosas herramientas para medir el impacto de un evento sobre la misma. El objetivo de este trabajo fue determinar el efecto de los incendios forestales sobre la composición florística, la estructura y la diversidad

de la vegetación del Bosque Serrano en la provincia de Córdoba.


El área de estudio se localizó en el Bosque Serrano ubicado sobre la ladera occidental de las Sierras Chicas de Córdoba, aproximadamente a 30° 50’ de latitud Sur y 64° 30’ de longitud Oeste, en las inmediaciones de la localidad de Capilla del Monte, sobre el faldeo de los cerros Las Gemelas y Uritorco.

Para el estudio se seleccionaron tres bosques quemados de distinta antigüedad, adyacentes a bosques sin quemar de características similares en cuanto a altitud sobre el nivel del mar, exposición, composición específica, y estructura.

Se adoptó un diseño de grupo de experimentos con cuatro repeticiones sin restricciones a la aleatorización. La estructura de tratamientos fue un factorial 3 x 2, donde el primer factor fue la antigüedad desde el incendio, con tres niveles: Antigüedad 1 : 1 año desde el incendio, Antigüedad 2 : 2 años desde el incendio, Antigüedad 3 : 9 años desde el incendio; y el segundo factor la ocurrencia de incendios, con dos niveles: quemado y sin quemar (testigo). Dentro de cada uno de los 6 tratamientos resultantes se efectuaron muestreos sistemáticos delimitándose 4 parcelas permanentes (repeticiones) rectangulares de 20 m por 10 m de lado (200 m²) para la medición de los árboles y arbustos adultos (DAP≥ 10 cm). El recuento de renovales y plántulas forestales (DAP<10 cm) se efectuó en subparcelas de 10 m por 10 m de lado, ubicados en las cabeceras de las parcelas principales. La cobertura vegetal se determinó mediante el método de líneas interceptadas (Mateucci & Colma, 1982) sobre los últimos 10 m de la parcela principal. Dado que la reducción en el espesor de mantillo es una de los principales consecuencias de los incendios de campo (Steinaker et al., 1999; Fisher et al., 1999) se midió, dentro de cada parcela principal, el espesor del mantillo a través de 8 mediciones al azar.

Análisis de la información:

Se efectuaron análisis descriptivos y gráficos con el objeto de visualizar el comportamiento general de las variables. Se estimaron los siguientes parámetros de la población:

Riqueza florística: Parámetro que refleja la presencia o ausencia de especies en una comunidad vegetal. Se enumeraron todas las espermatófitas y pteridófitas presentes en las parcelas, agrupadas por estratos (arbóreo, arbustivo y herbáceo) y discriminadas según antigüedad y ocurrencia del incendio. La mayoría de los individuos se identificaron hasta nivel de especie, y unos pocos hasta nivel de género o familia.

Cobertura vegetal: Es la proporción de terreno ocupado por la proyección perpendicular de las partes

VERZINO, JOSEAU, DORADO, GELLERT, RODRÍGUEZ REARTES Y NÓBILE


27

aéreas de los individuos considerados (Mateucci & Colma, 1982). Se expresó en porcentaje de la superficie total.

En leñosas adultas: Parámetros estructurales: Se determinaron

abundancia absoluta y relativa y frecuencia absoluta y relativa de las especies leñosas arbóreas y arbustivas más importantes, siguiendo la metodología de Braun Blanquet (1979).

Diversidad: Se estimó la diversidad vegetal del bosque sin quemar mediante el índice de Shanon-Weaver, como valor único que combina riqueza específica y equitatividad (Somarriba, 1999), aplicado sobre los ejemplares adultos de especies leñosas arbóreas y arbustivas.

En la regeneración: Parámetros estructurales: Se determinaron

abundancia absoluta y relativa y frecuencia absoluta y relativa de la regeneración de las especies leñosas arbóreas y arbustivas más importantes, siguiendo la metodología de Braun Blanquet (1979). Se analizó la distribución de la regeneración según su origen (semilla o rebrote de cepa) y su altura.

Diversidad: Se comparó la diversidad vegetal del bosque quemado con la del bosque sin quemar utilizando como variable el índice de Shanon-Weaver aplicado sobre la regeneración de especies leñosas arbóreas y arbustivas. Para ello se utilizó análisis de la varianza de acuerdo al modelo:

yijk = µ + τi +βj + γk + (τβ)ij + εijk donde yijk = es el (ijk) ésimo valor de ISW; µ= es la media general, común a todos los tratamientos, τi= efecto del i-ésimo nivel del factor antigüedad desde el incendio; βj= efecto del j-ésimo nivel del factor ocurrencia de incendios; γk= efecto de la k-ésima parcela, (τβ)ij = interacción de los niveles i y j de los factores τ y β, εijk= error experimental asociado a la yijk-ésima observación, independiente y distribuído N(0, σ2)

Espesor de mantillo: Se estimó el espesor medio del mantillo en cada parcela de prueba.

Resultados Y Discusión

Riqueza florística: En el bosque testigo se registraron 93 especies, pertenecientes a 31 familias taxonómicas. De las especies presentes 11 fueron arbóreas-subarbóreas, 24 arbustivas y 58 herbáceas (Figura 1). En la zona de 1 año de antigüedad del incendio se hallaron 36 especies en el sitio quemado y 31 en el sitio sin quemar. En la zona de dos años de antigüedad, la riqueza florística fue de 39 especies en el sitio quemado y 43 especies en el sitio sin quemar. En la zona de nueve años de antigüedad del incendio se registraron 19 especies en el sitio quemado y 29 en el sitio sin quemar.

La riqueza de especies arbóreas fue similar en los sitios quemados y sin quemar (o testigo); mientras que la riqueza de arbustivas fue mayor en sitios testigo que

en los quemados (Figura 1). Estos resultados, aparentemente contradictorios se explican por el carácter del parámetro analizado y por las características intrínsecas de las especies afectadas. La riqueza se mide por la presencia de especies distintas cualquiera sea su tamaño o edad. Así, la riqueza de los sitios testigo, con árboles adultos sin quemar, resulta similar a la de sitios incendiados con árboles adultos quemados y posteriormente rebrotados, porque se registran las especies arbóreas vivas, aunque sólo sea un rebrote. En cambio, la riqueza de arbustivas es menor en sitios con incendios recientes con respecto a los testigos porque algunas especies arbustivas más delicadas son destruidas totalmente por el fuego y tardan en reinstalarse. En cuanto a las herbáceas se observó mayor riqueza en los sitios recientemente quemados (1 y 2 años desde el incendio) que en el sitio con 9 años desde el incendio; esto debido a que las especies de ciclo anual responden más rápidamente y tienden a ocupar los claros producidos por el fuego (Donoso, 1981). Dicha dinámica guarda similitud con lo descripto por Prodon et al. (1984) y Trabaud (1998), para los bosques mediterráneos.

Cobertura: Los incendios afectaron en algunos

casos hasta el 100% del dosel arbóreo y arbustivo, situación que se mantuvo nueve años luego del evento. En la zona quemada de un año la cobertura de Lithrea molleoides “molle de beber” fue del 11 % y Schinopsis haenkeana “horco quebracho” el 4 %. En el sitio testigo, Lithrea molleoides ocupó el 37 % y Schinopsis haenkeana el 0,5 %. En el primero se observó una alta proporción de piedras (11 %) y suelo desnudo (15 %). El segundo mostró un alto porcentaje de “paja brava”, Melica macra (38.25 %).

En la zona quemada de dos años se observó una importante presencia de Clematis montevidensis (26 %) y 7 % de suelo desnudo. En general el porcentaje de participación de las distintas especies en este sitio no alcanza al 10 %, incluyendo arbóreas y arbustivas, salvo “cabello de angel” Clematis montevidensis., “amor seco” Bidens pilosa L. (11 %) y “rama negra” Conyza bonariensis (11 %), estas últimas consideradas malezas en campos de laboreo. En el sitio testigo se registró una cobertura arbórea constituida en un 47 % por Lithrea molleoides y un 20 % de Schinopsis haenkeana, ausentes en el sitio quemado. La zona quemada de 9 años presentó un bajo porcentaje de cobertura arbórea (2 %) con Lithrea molleoides., en tanto la zona no incendiada mostró una buena cobertura arbórea compuesta por Lithrea molleoides (26 %) y Schinopsis haenkeana. (18 %). Si bien no es significativa la diferencia en la riqueza florística entre sitio quemado y testigo (Figura 1en Apéndice), el estrato arbóreo no se ha recuperado aún nueve años después del incendio. En la zona quemada se observó un 7 % de suelo desnudo mientras que en


28

el testigo llegó al 4 %. Los valores de cobertura obtenidos ratifican que los incendios inciden negativamente sobre la cobertura arbórea, aumentando significativamente la proporción de suelo desnudo

(Fisher et al., 1999) (Figura 2). Figura 2. Cobertura de Lithrea molleoides (Vell.) Engl. , Schinopsis haenkeana Engl. y suelo desnudo en las tres zonas del estudio, en sitios quemados y testigos sin quemar. Análisis de leñosas adultas:

Parámetros estructurales: Dada la destrucción casi total del estrato leñoso adulto en los bosques quemados se efectuó el análisis de los parámetros estructurales sólo en bosques sin quemar (testigos). En los tres sitios muestreados Lithrea molleoides fue la especie de mayor abundancia relativa y absoluta, y mayor frecuencia relativa y absoluta. Esta especie es la más representativa del Bosque Serrano (Luti et al., 1979). Otras especies registradas fueron Acacia caven “espinillo”, A. atramentaria “espinillo negro” y Schinopsis haenkeana (Tabla 1).

Diversidad: El índice de diversidad de Shanon

Weaver, obtenido sobre individuos adultos de árboles y arbustos en los bosques sin quemar fue de 1.3 en cerro Uritorco y 1.12 – 1.02 en las dos zonas en Las Gemelas. Este índice, utilizado mayormente en selvas tropicales y subtropicales, varía entre valores de 1.5 y 3.5 y raramente sobrepasa 4.5 (Magurrant, 1988; Somarriba, 1999). Los valores estimados en el presente estudio fueron menores que aquellos de selvas tropicales y subtropicales, confirmando los resultados de Wallace (1898), Dobzhansky (1950) y Fisher (1960) (citados por Mc Naughton & Wolf, 1984), en el sentido de que los ecosistemas templados presentan comunidades mucho menos diversas que los tropicales.

Tabla 1. Parámetros estructurales de individuos adultos en bosques sin quemar, considerando las especies arbóreas y arbustivas más frecuentes.

Antigüedad 1 – Sin quemar

Especie Abundancia

Abundancia absoluta

Abundancia Relativa

Frecuencia absoluta

Frecuencia. Relativa

Lithrea molleoides

22 275.00 35.11 100.00 33.33

Schinus fasciculatus

1 50.00 6.38 25.00 8.33

Acacia sp 2 100.00 12.77 25.00 8.33Schinopsis haenkeana

5 83.33 10.64 75.00 25.00

Condalia montana

5 125.00 15.96 50.00 16.67

Kagenekia lanceolata

3 150.00 19.15 25.00 8.33

TOTALES 38 783.33 100.00 100.00


Especie Abundancia

Abundancia absoluta

Abundancia Relativa

Frecuencia absoluta


Lithrea molleoides

28 350.00 40.58 100.00 30.77

Acacia caven 1 50.00 5.80 25.00 7.69Acacia sp 19 237.50 27.54 100.00 30.77Schinopsis haenkeana

18 225.00 26.09 100.00 30.77

TOTALES 66 862.50 100.00 100.00


Especie Abundancia

Abundancia absoluta

Abundancia Relativa

Frecuencia absoluta


Lithrea molleoides

19 237.50 51.35 100.00 33.33

Acacia caven 6 75.00 16.22 100.00 33.33Schinopsis haenkeana

1 50.00 10.81 25.00 8.33

Ximenia americana

2 50.00 10.81 50.00 16.67

Acacia aroma 1 50.00 10.81 25.00 8.33TOTALES 29 462.50 100.00 100.00

Referencias:

Abundancia: Número de individuos de una especie registrados en la muestra. Abundancia absoluta: número de individuos de una especie por unidad de superficie, en individuos/ha. Abundancia relativa: relación entre el número de individuos de una especie y el número de individuos totales por unidad de superficie, en %. Frecuencia absoluta: ocurrencia de una especie en una unidad experimental en relación al número total de unidades experimentales, en %. Frecuencia relativa: relación de las frecuencias absolutas de la iésima especie respecto al total de las frecuencias absolutas, en %. Análisis de la Regeneración:

Parámetros estructurales: Los bosques sin quemar presentaron abundante regeneración de leñosas arbóreas y arbustivas, destacándose: Lithrea molleoides, “durazno del campo” Kageneckia

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Quemado (1 añodesde elincendio)

Testigo (1 añodesde elincendio)

Quemado (2años desde el

incendio)

Testigo (2 añosdesde elincendio)

Quemado (9años desde el

incendio)

Testigo (9 añosdesde elincendio)

Cob

ertu

ra (%

)

Lithrea molleoides Schinopsis haenkeana Suelo desnudo



29

lanceolata y Schinopsis haenkeana. La abundancia absoluta de la regeneración en sitios incendiados fue, en promedio, la mitad de la de los sitios testigos. En la zona con incendio más reciente (1 año) fue escasa, mientras que en las zonas de 2 y 9 años desde el incendio la regeneración de los “espinillos” (Acacia caven y Acacia atramentaria) y de la “chilca” (Flourensia campestris.) fue importante, dando muestras de su adaptación a los incendios (Tabla 2). Cabido & Zak (1999) observaron un comportamiento similar de estas especies frente a los incendios.

La regeneración se agrupó en tres categorías según su origen (por semilla o por rebrote de la base) (Figura 3 en Anexo), lo que permitió visualizar regeneración por semilla significativamente mayor en los sitios testigo con respecto a los quemados. En los sitios quemados, la regeneración fue predominantemente por rebrote de la base en las zonas de 1 y 2 años de antigüedad del incendio, o indistintamente por rebrote de la base y semillas en la zona de 9 años desde el incendio. Se manifiestan aquí estrategias de sobrevivencia basadas principalmente en la multiplicación vegetativa, ampliamente difundidas en zonas con incendios recurrentes (Trabaud, 1992, 1998; Vallejo & Alloza, 1998) o en zonas áridas, con condiciones poco favorables para la regeneración por semillas (Moglia & Jofré, 1998) En este caso puede observarse que las especies arbóreas y arbustivas más

importantes del Chaco Serrano se regeneran por rebrotes de yemas en la base de los troncos. En cuanto a su altura, en general se observó un mayor número de individuos en los sitios testigo, cualquiera fuera la categoría de altura, salvo en la zona de 2 años desde el incendio, donde hubo más rebrotes mayores de 50 cm de altura en los sitios quemados que en los testigo.

Diversidad de especies: El análisis de la varianza, utilizado para comparar los ISW de la regeneración de todas las parcelas de la muestra, permitió detectar diferencias significativas entre la diversidad de los

bosques quemados y los bosques testigo (Tabla 3). En general, la diversidad de los bosques testigo fue mayor que la de los bosques quemados, no resultando significativa la diferencia puesta de manifiesto por el gráfico en la zona de 1 año desde el incendio (Figura 4). Estos resultados coinciden con los de Martínez Carretero (1995) y los de Dalmaso et al. (1999). El primero señala una pérdida importante de especies, cambios en la estructura y composición florística y en la capacidad de sustento del sistema natural debido a quemas repetidas en un matorral de Larrea divaricata, mientras que el segundo describe similares consecuencias como resultado de incendios en la Reserva Natural Villavicencio (Mendoza, Argentina). Asimismo, se detectaron diferencias entre la zona de 1 año de antigüedad del incendio (falda del cerro Uritorco), por un lado, y las zonas de 2 y 9 años de antigüedad del incendio, en Las Gemelas, por el otro, atribuible a condiciones ambientales levemente distintas y a distintas características del incendio (intensidad y duración), que pueden afectar en forma diferencial la capacidad de recuperación del ecosistema (Hodgson & Heislers, 1972).

Espesor de mantillo: La proporción de suelo

desnudo alcanzó a 15% en el sitio quemado más recientemente. Los suelos de escaso espesor y

poco desarrollo de las Sierras de Córdoba al perder la vegetación por acción del fuego recurrente, quedan expuestos a insolación, acción del viento y escorrentía, ampliando las condiciones mecánicas de degradación de las pendientes lo que profundiza la destrucción del bosque serrano (Herrera et al., 1978; Beguet et al., 1987). El mantillo, al cabo de 1 y 2 años del incendio, fue cinco veces más delgado que en los bosques testigos (Figura 5). Aquí, también, como lo manifestaran Steinaker et al. (1999) el espesor del mantillo resulta ser una variable valiosa para estimar el impacto del incendio sobre el sistema natural.

Tabla 2. Abundancia absoluta de la regeneración de árboles y arbustos más frecuentes.

Antigüedad 1 Antigüedad 2 Antigüedad 3 Especies Quemado Testigo Quemado Testigo Quemado Testigo

Acacia spp*

100.00 200.00 1650.00 533.33 925.00 433.33

Celtis spp** 200.00 500.00 200.00 375.00 Condalia spp***

650.00 650.00 600.00 300.00 200.00

Fagara coco 200.00 100.00 Flourensia campestris

196.87 201.60 73.33 890.00 530.00

Jodina rhombifolia

200.00

Kageneckia lanceolata

233.33 1600.00 2750.00

Lithrea molleoides

200.00 200.00 100.00 1725.00 266.67 1350.00

Maytenus spinosa

100.00 100.00 100.00

Ruprechtia apetala

433.33 750.00

Schinopsis haenkeana

100.00 825.00 950.00 133.33 600.00

Schinus fasciculatus

100.00 475.00 375.00 350.00 366.67

Ximenia americana

200.00

Totales

2213.53 5201.60 3225.00 4656.66 2765.00 6705.00

*A.caven y A.atramentaria **Celtis tala y C. pallida ***Condalia microphylla y C. montana

Referencias: Antigüedad 1: Incendio 1 año; Antigüedad 2: Incendio 2 años; Antigüedad 3: Incendio 9 años


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Tabla 3. Análisis de la varianza del Indice de Shannon Weaver de cada parcela de la muestra. Análisis de la varianza Variable N R² R² Aj CV indiceshannon 23 0.60 0.44 18.07 Datos desbalanceados en celdas. Cuadro de Análisis de la Varianza (SC tipo I) F.V. SC gl CM F p-valor Modelo 1.17 6 0.19 3.93 0.0133 zona 0.50 2 0.25 5.01 0.0204 sitio 0.32 1 0.32 6.35 0.0227 parcela 0.36 3 0.12 2.40 0.1062 Error 0.79 16 0.05 Total 1.96 22 Test:Tukey Alfa:=0.05 DMS:=0.29384 Error: 0.0496 gl: 16 zona Medias n 1.00 1.10 8 A 2.00 1.17 8 A B 3.00 1.45 7 B Letras distintas indican diferencias significativas (p<= 0.05) Test:Tukey Alfa:=0.05 DMS:=0.19702 Error: 0.0496 gl: 16 sitio Medias n 1.00 1.10 11 A 2.00 1.35 12 B Letras distintas indican diferencias significativas (p<= 0.05)

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

1.2

1.4

1.6

1 año 2 años 9 años

Tiempo desde el incendio

Div

ersi

dad

(ISW

)

Adultos test.Reg.testigoReg.quemado

Figura 4. Diversidad, expresada por el Índice de Shannon-Weaver, en tres zonas del Bosque Serrano, considerando individuos adultos del bosque testigo, regeneración del bosque testigo y regeneración del bosque quemado.

0

0 .5

1

1 .5

2

2 .5

3

3 .5

4

4 .5

5

1 a ñ o 2 a ñ o s 9 a ñ o s

T ie m po des d e la pe rtu rb ac ión

Esp

esor

(mm

)

i n c e n d io te s tig o Figura 5. Espesor promedio del mantillo en tres zonas con 1, 2 y 9 años desde la ocurrencia del incendio, respectivamente. Las barras a la derecha representan el espesor de mantillo en los sitios testigo (sin quemar). Conclusiones

Si bien la riqueza de especies arbóreas no se vio modificada por el incendio, la de arbustivas fue sustancialmente menor aún 9 años después de ocurrido el evento y las herbáceas aumentaron al año siguiente del incendio pero luego se equilibraron con el bosque testigo. La estructura vertical del bosque se vio completamente alterada al desaparecer el estrato arbóreo en dos de las zonas estudiadas (Las Gemelas) y al reducirse marcadamente en la tercer zona (Uritorco). La abundancia de la regeneración de las especies arbóreas y arbustivas más frecuentes, así como su diversidad, resultaron significativamente menor en los sitios incendiados. Estos resultados permitieron cuantificar el grado de alteración de la diversidad y la estructura de la vegetación del Bosque Serrano a causa de los incendios forestales, la que se mantiene, en este caso, hasta nueve años después de ocurrido el siniestro. Asimismo, contribuirán a valorar la incidencia de los incendios sobre las funciones de producción, protección y estéticas de estos bosques.

Agradecimientos: El presente proyecto se realizó con fondos provistos por la Secretaría de Ciencia y Tecnología de la Universidad Nacional de Córdoba. Los autores agradecen al Complejo Turístico Agua de los Palos, donde se instalaron algunas parcelas de muestreo, a la Municipalidad de Capilla del Monte, a la Asociación Bomberos Voluntarios de Capilla del Monte y a la Asociación Rumbos, especialmente a Esteban “Tato” Espinosa, por el valioso apoyo brindado para la selección y muestreo de los sitios. A la Dra María del Pilar Díaz, por su contribución en el diseño del experimento. A todos los estudiantes de Silvicultura que participaron en el muestreo y procesamiento de la información.



31

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las poblaciones microbianas en suelos afectados por incendios en las Sierras de Córdoba (Argentina). Agriscientia. Vol XVI: 63-70.

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32

ANEXOS Figura 1. Riqueza florística ordenada por estrato y discriminada según antigüedad y ocurrencia de los incendios. Referencias: Antigüedad 1: Incendio 1 año; Antigüedad 2: Incendio 2 años; Antigüedad 3: Incendio 9 años.

Especie Antig.1 Antig. 2 Antig. 3 Antig.1 Antig. 2 Antig. 3 Quemado Sin Quemar

ARBOREAS Acacia aroma Gillies ex Hook.&Arn. Acacia atramentaria Benth. Acacia caven (Molina) Molina Acacia sp Celtis tala Gillies ex Planch. Fagara coco (Gillies)Engl. Jodina rhombifolia (Hook. & Arn.) Reissek Lithrea molleoides (Vell.) Engl. Prosopis sp Ruprechtia apetala Wedd. Schinopsis haenkeana Engl. Suma parcial 6 5 5 6 7 6

ARBUSTIVAS Aloysia gratissima (Gillies & Hook.) Tronc. Baccharis articulata (Lam.) Pers. Baccharis flabellata Hook. & Arm- Budleja cordobensis Griseb. Caesalpinia gilliesii (Wall. ex Hook.) D. Dietr. Celtis pallida Torr. Cestrum parqui L´Hér Colletia spinosissima J.F. Gmel. Condalia microphilla Cav. Condalia montana A. Cast. Croton sarcopetalus Muell. Arg. Dicotiledónea arbustiva Euforbiacea Eupatorium buniifolium Hook. & Arn. Eupatorium sp Flourensia campestris Griseb. Kageneckia lanceolata Ruiz & Pav. Lantana balansae Briq. f. Lippia sp Lippia turbinata Griseb. Maytenus spinosa (Griseb.) Lourteig & O´Donell Schinus fasciculata (Griseb) I.M. Johnst. Schinus sp Ximenia americana L. Suma parcial 11 9 7 13 14 13

HERBACEAS Abutilon sp Achyrocine tomentosa Rusby Amarantacea Asteracea Bidens pilosa L. Briza sp Cactacea Caliceracea Clematis montevidensis Spreng. Commelina virginica (L.)var angustifolia (Mich.) C.B. Clarkee

Conyza bonaerensis (L.) Cronquist Desmodium sp Deuterocohnia longipetala (Baker) Mez



33

Dichondra microcalys (Hallier f.) Fabris Dichondra sericea Sw. Dicliptera tweediana Ness. Dicot. Enredadera Dicotiledónea (1) Dicotiledónea(2) Dicotiledónea(3) Euforbiácea Fabácea Filicínea Galium sp Holochellus sp Hyalis argentea Hook. & Arn. Iresine diffusa Humb.& Bonpl. ex Willd. Lepechinia floribunda (Benth.) Epling. Lepechinia sp Lorantácea Malvácea Melica macra Nees. Mikania urticacifolia Hook. & Arn. Minthostachys verticillata Griseb. Monocotiledónea Nothoscordum gracile (Dryand. ex Aiton) Stearn. Oxalidácea Oxalis conorrhiza Jacq. Paspalum dilatatum Poir. Piptochaetium sp Poácea(1) Poácea(2) Polygala sp Salpichroa origanifolia (Lam) Thell. Schizachyrium sp Senecio pampeanus Cabrera Setaria sp Sida rhombifolia L. Sida spinosa L. Sphaeralcea cordobensis Krapov. Stevia satureiifolia (Lam.)Sch.Bip. Stipa sp Tagetes minuta L. Taraxacum officinale Weber ex F.H.Wigg. Tillamdsia sp Wedelia glauca (Ortega)O. Hoffm.ex Hicken Wissadula densiflora R. E. Fr. Zinnia sp Suma parcial 19 25 7 12 22 10Sumatoria total 36 39 19 31 43 29


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Figura 3. Regeneración de especies arbóreas y arbustivas, clasificada por tipo y por altura de la regeneración Referencias: Tipo de regeneración: 1: semilla, 2: rebrote de la base (- de 5 renuevos), 3: rebrote de la base (+de 5 renuevos). Clase de altura: a: <50 cm, b: >50cm a <100 cm, c: >100cm

_______________________________ 1: Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Córdoba. C.C. 509 – (5000) – Córdoba – ARGENTINA. [email protected] 2 Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Córdoba. C.C. 509 – (5000) – Córdoba – ARGENTINA [email protected] 3 Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Córdoba. C.C. 509 – (5000) – Córdoba – ARGENTINA [email protected] 4 Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Córdoba. C.C. 509 – (5000) – Córdoba – ARGENTINA [email protected] 5 Silvicultura, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Córdoba. C.C. 509 – (5000) – Córdoba – ARGENTINA [email protected] 6 Terapéutica Vegetal, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Nacional de Córdoba. C.C. 509 – (5000) – Córdoba – ARGENTINA [email protected]

0

500

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1500

2000

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3500

4000

1 2 3T ip o d e r e g e n e r ac ió n

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Q uemadoTes tigo

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Quemado Tes tigo

Zona 1: Incendio de 1 año, Uritorco

Zona 2 Incendio de 2 años, Las Gemelas

Zona 3: Incendio de 9 años, Las Gemelas


CONTRIBUCIÓN AL CONOCIMIENTO DE LA FENOLOGÍA DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza

(Cactaceae) EN EL VALLE DEL RÍO CHILLÓN, LIMA-PERÚ CONTRIBUTION TO THE KNOWLEDGE OF THE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostalaza (Cactaceae) CACTUS PHENOLOGY

IN THE CHILLON RIVER VALLEY, LIMA, PERU

Sidney Novoa1, Aldo Ceroni1 y Consuelo Arellano2

Resumen Se realizó un estudio sobre la fenología del cactus Neoraimondia arequipensis subsp.

roseiflora en el cerro Umarcata, ubicado en la cuenca baja del río Chillón, Lima, Perú. Se marcaron en forma aleatoria 15 plantas adultas donde se evaluó el estado fenológico presente en diferentes épocas del año. Las observaciones fueron mensuales desde Octubre del 2003 hasta Septiembre del 2004. Mediante un Análisis de Correspondencias se estableció patrón hipotético de la secuencia de los estadios fenológicos de la planta. Los resultados indican la presencia de dos variables fenológicas bien marcadas, la Floración entre Noviembre y Abril y la Fructificación desde Mayo hasta Octubre. La fenología se presentó como un evento irregular, con ocho estadios. El estadio fenológico de botones florales (Noviembre) es el que se presenta en mayor proporción (59.44%) durante todo el año, seguido del estadio fruto inmaduro (35.36%) en Mayo y Septiembre, el de botones abortados (32.78%) en Diciembre, Febrero y Marzo, el de frutos maduros (27.78%) en Agosto, los de dispersión y floración total (12.78%) en Julio y Abril, las flores marchitas (10%) en Enero, los frutos apareciendo (6.77%) en Octubre y el estadio vegetativo (8.33%) en Junio. Palabras clave: cactácea, fenofases, fenología, Neoraimondia arequipensis subsp. Roseiflora

Abstract

A phenology study of the Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora cactus was conducted at Umarcata hills, located in the lower Chillon river basin, Lima, Peru. Fifteen fully grown plants were randomly selected and marked in order to evaluate their phenological status through the different seasons over a year period. Observations were registered monthly from October 2003 to September 2004. Correspondence analysis was used to hypotesize about the pattern sequence of the cactus plant phenophases. Results indicate that two well marked phenological variables are present: Flowering between November and April, and fructification from May to October. Phenology appears as an irregular event, with eight phases. The phenophase of flowering buttons (November) was present more frequently (59.44%) across the whole year; followed by inmature fruits (35.36%) in May and September; aborted buttons (32.78%) in December, February and March; mature fruit (27.78%) in August; dispersion and total flowering (12.78%) in July and April; dead flowers (10%) in January; initiating fruits (6.77%) in October and vegetative stage (8.33) in June. Keywords: cactaceae, phenophases, phenology, Neoraimandia arequipensis subsp. roseiflora

Introducción Las cactáceas cumplen un rol importante en los

ecosistemas constituyendo un elemento esencial en el paisaje, gracias al sistema radicular amplio y superficial que forma una malla que interviene en los procesos de erosión y desertificación de los suelos y puesto que las raíces poseen pelos absorbentes caducos se constituyen como una fuente continua de materia orgánica que se incorpora al suelo (Magallanes, 1997). Los cactus interaccionan con diversos organismos en el ecosistema. Frente a las inclemencias del medio ambiente desarrollan estrechas

relaciones con otras especies vegetales denominadas ¨plantas nodrizas¨ que ofrecen las condiciones de humedad y temperatura para el establecimiento de nuevas plántulas (Turner et al., 1966; Valiente et al., 1991a b; Valiente & Ezcurra, 1991; Nobel, 1998; De Viana et al., 2000) y algunas veces crean las condiciones necesarias para el establecimiento de otros cactus (McAuliffe, 1984). Los tallos son la única fuente de fibra y agua para los animales silvestres en los ecosistemas desérticos (Nobel, 1998; Gibson & Rundel, 2001; Márquez et al., 2003). Algunas aves utilizan a los tallos de los cactus como

FENOLOGÍA DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora LIMA-PERÚ Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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un inmejorable refugio frente a potenciales depredadores haciendo sus nidos sobre e incluso dentro de la planta (McAuliffe & Hendricks, 1988; Rivera & Rodriguez, 1998). Las flores y frutos son fuente de alimento de numerosas aves como colibríes y palomas, mamíferos como roedores y murciélagos, destacándose de estos grupos dos especies que se encuentran en peligro de extinción en el Perú como lo son la pava aliblanca (Penelope albipennis) y el murciélago longirostro peruano (Platalina genovesium) (Lerner et al., 2003; Sahley, 1996). Asimismo, una gran gama de insectos visitan estas plantas, de los cuales destacan las especies de los ordenes Lepidoptera, Diptera e Hymenoptera (Keopcke, 1973; Valiente et al., 1996; Valiente et al., 1997; Fleming & Holland, 1998; Fleming et al., 2001; Godínez et al., 2002; Holland & Fleming, 1999, 2002; Scobell & Scout, 2002). Los estudios de fenología son de suma importancia no sólo en la comprensión de la dinámica de las comunidades vegetales, sino también como un indicador de la respuesta de estos organismos a las condiciones climáticas y edáficas de una zona en particular (Fournier, 1969). Los estados fenológicos de una especie pueden afectar a la planta a múltiples niveles, incluyendo los sucesos reproductivos individuales de la planta, interacciones con otros organismos (afectando la variación y abundancia espacio-temporal de polinizadores y dispersores), dinámicas poblacionales vegetales y el funcionamiento del ecosistema (Bronstein, 1995; McIntosh, 2002). Los estudios acerca de la fenología de las cactáceas son muy escasos, destacándose los trabajos recientes sobre la fenología reproductiva de tres especies simpátricas de cactus columnares, Stenocereus griseus (Haw.) Buxb, Pilosocereus repandus (L.) Backeberg y Pilosocereus lanuginosus (L.) Byles & G.D. Rowley en la isla de Curaçao (Petit, 2001) y los de fenología floral en las dos especies de cactus: Ferocactus cylindraceus (Engelm.) Orcutt y Ferocactus wislizenii (Engelm.) Britton & Rose en Tuczon, Arizona (McIntosh, 2002). Por otra parte, la fenología de cactáceas ha sido ampliamente considerada en otros procesos ecológicos tales como la polinización por murciélagos y polillas y dispersión de murciélagos (Sahley, 1996; Nassar, et al., 1997; Valiente et al., 1996, 1997; Fleming & Holland, 1998; Rojas et al., 1999; Holland & Fleming, 1999, 2002; De Viana et al., 2001; Molina et al., 2004, Ibarra-Cerdeña et al., 2005). La especie Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora conocida como ¨gigantón¨ es un cactus de crecimiento arbustivo o arborescente como un candelabro, la subespecie roseiflora es nombrada así por el color de la flor que puede variar entre un rojizo a un rosado intenso a diferencia de la especie tipo que posee flores blancas. Su distribución abarca todos los valles y quebradas del departamento de Lima desde los Valles de Supe (límite Norte), Huaura, Chancay, Chillón, Rímac,

Lurín, Mala, Chilca, Omas, Cañete, y por el sur hasta Chincha y Pisco en el departamento de Ica. Altitudinalmente se distribuye entre los 500 y 2000 msnm. El único registro fenológico mencionado son las observaciones realizadas por Ostolaza (1982), acerca de la época de floración que se presenta de Julio a Noviembre. Por lo tanto, el presente trabajo tiene el objetivo de contribuir al conocimiento del comportamiento fenológico de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, en el cerro Umarcata, cuenca baja del río Chillón. Materiales y métodos Ubicación: El área de la investigación es en el cerro Umarcata, el cual se encuentra a una distancia de 6 kilómetros de Santa Rosa de Quives, a la altura del kilómetro 69 de la carretera Lima – Canta, a una altitud de 1260 msnm a 11°37’39’’ L.S. y 76°46’9’’ L.O. en el valle del río Chillón, Departamento de Lima, en la Provincia de Canta. Vegetación en la zona de vida de la cuenca del río Chillón: La cuenca baja del río Chillón está conformada por una sola zona de vida correspondiente al Matorral Desértico Subtropical (md-ST) el cual se ubica entre los 800 y 2100 msnm. Abarca un área de 2030 km2. El clima es árido y semicálido. La precipitación promedio anual es mayor a los 125 mm y la temperatura promedio anual es 18°C. La vegetación natural está constituida en la parte más baja por un piso de cactáceas columnares y otra vegetación reducida. El monte ribereño está formado por: Salix humboldtiana, Acacia macracantha, Baccharis salicifolia, Arundo donax, Schinus molle y Caesalpinia spinosa. En el piso de cactáceas predominan: Neoraimondia arequipensis, Cereus amazonicus, Calymmanthium sp., Melocactus sp., Jatropha macrantha, Orthopterygium huancui y Viguiera sp. Estas plantas aumentan su densidad hacia los 1000 msnm (ONERN, 1976; Weberbauer, 1945). Determinación del estado fenológico de Neoraimondia arequipensis subsp. Roseiflora: Se realizaron visitas mensuales desde Octubre del 2003 hasta Septiembre del 2004 en la que se marcaron 15 plantas adultas al azar donde se evaluaron el o los estados fenológicos presentes en diferentes épocas del año siguiendo la escala de Campbell (1970) citado por Rondón (1994) modificada para esta especie, considerando a los botones abortados como un estadio fenológico por presentarse en gran cantidad (Petit, 2001; McIntosh, 2002). Los datos sobre los estadios fenológicos fueron tomados bajo el criterio de presencia-ausencia utilizando un código de numeración que representa los ocho estadios reproductivos y un estadio vegetativo (Tabla 1; Figura 1). Posteriormente, se analizaron los datos obtenidos de las evaluaciones mensuales mediante un

SIDNEY NOVOA, ALDO CERONI Y CONSUELO ARELLANO Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 35-40

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Análisis de Correspondencias, en su versión del programa estadístico R 2.0 (R Development Core Team, 2005) el cual se basa en una ordenación simultánea de filas y columnas de una matriz de datos (Greennacre, 1984; McCune & Grace, 2002). A partir de una tabla de contingencia que en este caso fue la tabla que muestra el número de individuos que presentaron una o más de las distintas nueve fenofases durante los meses de evaluación, se creó una matriz de disimilitud transformada empleando la distancia Chi-cuadrado, la cual dará una mayor ponderación a los estados fenológicos cuyas abundancias hayan sido muy bajas dentro de la matriz original. Dicho análisis permitió establecer las posibles relaciones entre los estados fenológicos y los meses del año (tiempo) e identificar patrones de ocurrencia conjunta de estos estados fenológicos. Finalmente se construyeron fenogramas (Rondón, 1994) para ilustrar estos estados en el tiempo.

Figura 1. Estadios fenológicos de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora. 1a y 1b botones florales, 2 botones abortados, 3 floración total, 4 flores marchitas, 5 frutos apareciendo, 6 frutos inmaduros o ¨verdes¨, 7 frutos maduros y 8 frutos dehiscentes (dispersión de semillas) (Dibujo:S.Novoa).

RESULTADOS Determinación del estado fenológico de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora

Se encontraron ocho estadios fenológicos de los cuales el estadio botón floral (59.44%) fue el más abundante, seguido del estadio fruto inmaduro (35.36%), botones abortados (32.78%), frutos maduros (27.78%), dispersión y floración total (12.78%), flores marchitas (10%), frutos apareciendo (6.77%) y vegetativo (8.33%) (Tabla 2; Figuras 2 y 3). Debido a la irregularidad - aparente - de su fenología, en la que una sola planta puede presentar hasta cuatro estadios diferentes (Tabla 3) en un solo mes y que muchos de estos estadios se repetían con igual magnitud en diversos meses del año se procedió a analizar los datos a través de un Análisis de Correspondencias. Se constató la presencia de dos variables fenológicas bien marcadas a lo largo del periodo de evaluación, floración y fructificación (Figuras 2 y 3). Sin embargo, cada una de estas se encuentra formada por cuatro estadios fenológicos que se hacen presentes a lo largo del año, que en el caso

Tabla 1. Estados fenológicos de Neoraimondia arequipensis subsp. Roseiflora.

FENOFASE ESTADIO

FENOLÓGICO

VALOR FENOLÓGICO

ASIGNADO · Botones florales 1 · Botones abortados 2 · Floración total 3

FLORACIÓN

· Flores marchitas 4 · Frutos apareciendo 5 · Frutos inmaduros 6 FRUCTIFICACIÓN · Frutos maduros 7

DISPERSIÓN · Frutos dehiscentes 8 VEGETATIVO 9

Tabla 2. Número de individuos que presentaron cada una de las nueve fenofases durante Octubre 2003 - Setiembre 2004.

FENOFASES MESES FLORACIÓN FRUCTIFICACIÓN DISP. VEG.

1 2 3 4 5 6 7 8 9

Enero 11 6 5 3 0 3 3 0 0

Febrero 9 7 2 0 0 2 1 0 0

Marzo 11 7 0 1 0 2 1 0 0

Abril 8 3 3 2 0 7 3 0 1

Mayo 6 2 0 1 0 5 6 1 0

Junio 2 0 3 0 3 9 6 3 1

Julio 6 2 0 0 0 7 7 7 1

Agosto 8 2 1 1 0 4 8 2 1

Septiembre 9 7 0 1 0 4 6 1 1

Octubre 11 5 1 2 4 2 0 0 1

Noviembre 12 8 1 3 0 7 2 1 0

Diciembre 13 8 4 0 0 6 0 0 0

TOTALES 107 59 23 18 12 64 50 23 15

PROMEDIO 8.92 4.92 1.92 1.50 1.00 5.33 4.17 1.92 1.25

% 59.44 32.78 12.78 10.00 6.67 35.56 27.78 12.78 8.33


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específico de este cactus, no permite establecer un patrón secuencial de los mismos. La floración se desarrolla en los meses de Noviembre a Abril y la fructificación en Mayo y Octubre. El patrón hipotético propuesto sobre el patrón secuencial de la fenología de N. arequipensis es: a Noviembre le corresponde el estadio botón floral; a Diciembre le corresponde el de botón abortado al igual que a Febrero y Marzo; al mes de Enero le corresponde el estadio fenológico de flor marchita; al mes de Abril, el estadio floración total; Mayo y Septiembre, el estadio fenológico de fruto inmaduro o - verde -; Agosto con fruto maduro; Julio con dispersión de semillas mediante la dehiscencia del fruto; y Octubre con los frutos apareciendo. Finalmente el mes de Junio queda como el correspondiente al estadio vegetativo (Figura 4). Un evento tan desigual como lo es la fenología de esta especie puede ser confundido y equivocado especialmente cuando se tiene un tamaño de muestra pequeño o se opta por el conteo de las estructuras reproductivas, lo que puede llevar a pensar que no existiría una secuencia clara de los estadios fenológicos. Cabe resaltar que lo más notorio de esta secuencia estacional fue la constante producción de botones florales en gran parte del año, que podría hallar su explicación en base a sus características anatómicas. N. arequipensis es un cactus que se ramifica desde la base, sus tallos no son articulados lo cual significa que a diferencia de otras especies de cactáceas, su reproducción vegetativa es muy poco probable. Esta característica particular obliga a la planta a tener que reproducirse sexualmente y generar nuevas plántulas mediante la germinación de sus semillas. Otra característica a tomar en cuenta es el crecimiento elongado de las areolas, las plantas siempre muestran el dilema de distribuir los escasos recursos entre la producción de estructuras florales o estructuras vegetativas (crecimiento del tallo de las ramas). La elongación de las areolas se muestra como una buena alternativa para reducir el costo de producción de flores al mínimo, además de que cada areola puede producir una o más flores año tras año a diferencia de la mayoría de los cactus que producen una sola flor al año (Mauseth & Kiesling, 1997; Mauseth et al., 2002). Esto último, sumado al número de ramas (que puede variar entre 1 y más de 20) y estas a su vez poseen areolas generadoras de estructuras reproductivas en potencia, hacen que el evento de producción de botones florales sea masivo y significativo a lo largo del año.

Variable Fenológica: Floración

0

2

4

6

8

10

12

14

Oct

ubre

Nov

iem

bre

Dic

iem

bre

Ener

o

Febr

ero

Mar

zo

Abril

May

o

Juni

o

Julio

Agos

to

Sept

iem

bre

2003 2004Meses

Nro

de

indi

vidu

os

Figura 2. Fenograma de las etapas de la floración de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora. Octubre 2003 - Setiembre 2004. (Botones florales , Botones abortados , Floración total , Flores marchitas ).

Agradecimientos

Los autores expresan su agradecimiento a los estudiantes de Biología de la UNALM que colaboraron en la toma de datos. Al Dr. Alfonso Valiente Banuet de la Universidad Autónoma de México (UNAM) y al Dr. Carlos Ostolaza de la Sociedad Peruana de Cactus y Suculentas (SPECS), por facilitarnos parte de la bibliografía. Esta investigación fue financiada por el Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) de la Universidad Nacional Agraria La Molina.

Tabla 3. Valores fenológicos asignados de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora durante Octubre 2003 - Setiembre 2004.

MESES

INDIVIDUO ENE FEB MAR ABR MAY JUN JUL AGO SEP OCT NOV DIC 1 2 2 4 1,4 1,4 6 2,8 1,4 1,7,8 2,4 2,4 2 2 3,4 2 1,2 6 6 6,7 1,8 1,2 1,2,6 2,4 1,2,4 1,2 3 1,2 2 2 1 1,6 3,6 2 2 2,6 1,2 1,6 1,2 4 1,7 1,2 1 9 1,7 7,8 1 1 7 1 1 1,6 5 1,3,6 1,2 1,2 6,7,1 6,7 3,7 6,7,8 3,6,7 2,7 1,6 1,3,7,6 1 6 1,4 9 2 1,3,6 7 7,8 1 2,6 1,2 1,2 1,6 1,2 7 2 2 1,6 3,4 1 6,7 1,7,6 1,6,7 1,2 1,5 1,6 1,3 8 1,2 3,6 7 6,7 7 1 7 7 1 1,5 6,7 1,3,6 9 1,3 1 1 1 1 5,6 7,8 7,8 1,2 1 1,2,4 1,2,6

10 1,7 1 1,2 1,2 6 5,6 6,7,8 7 1,2,7 1,5 1,2 1,3,6 11 1,2,7 1,7 1,2 6,7 7,8 3,7 6,7,8 1,7 1,7 1,3 1,2,6 1,3,6 12 1,6 1 1 1,2 2 5,6 1,6 1,7,8 1,4,6 1,6 1,8 1,6,2 13 1,6 1,6 1 6 9 9 9 9 9 9 2 1 14 3,4 1,3 1,6 6,3 6,7 8,6 6,7,8 1,6,7 1,6,7 1,5 1,2,6 1,2 15 1,2,3 1,2 1,2 1,2 1 1,6 1,6 1,2 1 2 1,2 2

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Variable Fenológica: Fructificación

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

Octub

re

Novie

mbr

e

Dicie

mbre

Ener

o

Febr

ero

Mar

zo

Abril

May

o

Junio Julio

Agos

to

Sept

iembr

e

2003 2004

Meses

Nro d

e Ind

ividu

os

Figura 3. Fenograma de las etapas de la fructificación de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora. Octubre 2003 - Setiembre 2004. (Frutos apareciendo , Frutos inmaduros , Frutos maduros , Dispersión )

Figura 4. Resultado del Análisis de Correspondencia entre las nueve fenofases y los meses Octubre 2003 a Setiembre 2004.

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____________________________ 1 Jardín Botánico “Octavio Velarde Núñez”. Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional

Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, Apartado Postal 12056, Lima100. Perú, [email protected], [email protected]

2 Gabinete de Investigación en Ecología Cuantitativa. Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional Agraria La Molina, [email protected]


Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) AS “PASTURE KILLER” (“MATAPASTO”) PIONEER TREE IN AMAZONIAN FLOODPLAINS

Senna reticulata (Willd.) H.S.Irwin & Barneby (Fabaceae) "MATAPASTO", ÁRBOL

PIONERO EN LAS PLANICIES INUNDABLES AMAZÓNICAS

Pia Parolin1

Abstract

Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) is a pioneer tree which colonizes open areas in Amazonian floodplains. It is very abundant throughout Amazonia along the nutrient-rich whitewater rivers, and can be considered to be one of the most efficient colonizers of open areas. It possesses a very high tolerance towards flooding of the roots and stem, and performs extremely high photosynthetic assimilation and fast growth despite prolonged waterlogging. Efficient seed dispersal and the ability of resprouting after a period of unfavourable conditions add to its effectiveness. These features led the local people to consider Senna reticulata a noxious woody weed called ‘matapasto’ (“pasture killer”) although in the successional sequence it represents a short-lived woody stage which enhances the establishment of highly diverse forests. Key words: Amazonia, floodplain forest, Senna reticulata, succession, várzea, waterlogging, woody weed.

Resumen Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) es un árbol pionero que coloniza

áreas abiertas en las planicies inundables de la amazonía. Es muy abundante a lo largo de los ríos de aguas claras y nutritivas y puede considerarse uno de los más eficientes colonizadores de áreas abiertas. Las raíces y tallos poseen una alta tolerancia a la inundación y presenta una alta asimilación fotosintética y rápido crecimiento a pesar de la inundación prolongada; además la eficiente dispersión de la semilla y la habilidad para rebrotar después de un periodo de condiciones desfavorables, la hacen muy efectiva. Estas características llevan a la población local a considerar a Senna reticulata como una nociva maleza leñosa, llamada “matapasto” (“pasture killer”) aunque en la secuencia sucesional represente una etapa leñosa de corta duración, la cual permite el establecimiento de bosques altamente diversos. Palabras clave: Amazonía, planicie inundable, Senna reticulata, sucesión, várzea, inundación, maleza leñosa.

Introduction Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby

(Fabaceae) (Figure 1) is a pioneer woody species which is common in nutrient-rich disturbed floodplain sites (‚seasonal várzea‘, Prance, 1979) of the Amazon and its tributaries. It occurs mainly close to river channels and on abandoned pastures in the floodplains. It is restricted to the higher sites in the flooding gradient which get waterlogged for up to 7 months every year (Wittmann et al., 2002; Figure 2). The duration of the high-water period is not crucial since this species is extremely flooding tolerant as long as it maintains some leaves above the water surface. It is fast-growing and outcompetes grasses and other woody pioneers by its fast growth. Since pastures which have been left without cattle for some months get overgrown by S. reticulata, the local farmers called this species “pasture killer” (matapasto). Figure 1. Senna reticulata: A mature stand on the Costa do Catalão (Manaus, AM, Brazil); B flowers.

Senna reticulata AS “PASTURE KILLER” PIONEER TREE IN AMAZONIAN FLOODPLAINS Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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Figure 2. Flooding gradient in the várzea with sites which are colonized by S. reticulata, where the trees are able to protrude parts of their crowns at high water levels.

The present paper aims at explaining why this

species is interesting in the first place, why it deserves the local name “matapasto” (“pasture killer”) and how it can be so efficient to dominate over other fast-growing woody and herbaceous species of the same ecosystem.

Senna reticulata (Willd.) H. S. Irwin & Barneby (Fabaceae) can reach a height of 12 m but trees exceeding 4 to 8 m are seldom found because they are cut by the local people for maintainance of their pastures. Sometimes S. reticulata occurs only in shrubby form of maximum 3 m height (Drury, 1873). Maximum recorded diameter at breast height (dbh) was 13 cm (Parolin, 2001a), but the average dbh of adult, six-year old trees with a height of 5 m is 5.2 cm (Parolin, 1998).

Leaves of mature trees are compound with 8-14 pairs of leaflets which are obovate-oblong, obtuse, mucronate, glabrous on both sides, and thin. Flowers are large, yellow, fruits are long legumes, enlarged on each side with a broad crenulated wing.

Branches are many, spreading, irregularly angled, with bifurcation starting low on the stem. The canopy is very dense and wide. The trees of 4-8 m height have the densest canopies with diameters reaching 4-6 m. The species is rich in secondary compounds. In India, Senna reticulata was cultivated for medical uses: the juice of the leaves, mixed with lime juice, was used as a remedy for ringworm (Drury, 1873). The plant is said to be a cure in poisonous bites and cutaneous affections like fungal diseases (Parolin, 2001a).

The original geographical distribution is throughout Amazonian floodplains of whitewater rivers (Ducke, 1949; De Menezes, 1978; Kalliola et al., 1991) but it also grows on wet sites on the terra firme, e.g. in the city of Manaus. It is typically found in sites which are wet and with high nutrient supply (Parolin, 2001a).

Study area

The studies were performed in Central Amazonia, mainly on the Ilha de Marchantaria, Costa do Catalão,

and Ilha do Careiro, river islands some 10-15 km upstream from the confluence of the Amazon (Solimões) River with the Rio Negro, northeast of Manaus, Brazil (03°15´S, 59°58´W, Figure 3). The climate is hot and humid. Mean monthly temperature is 26.6°C (Ribeiro & Adis, 1984) and mean annual precipitation about 2105 mm, with 75 % falling in the rainy season from December to May. The seasonality of precipitation in the catchment area of the Amazon (Solimões) River results in an annual cycle of river discharge; water levels near Manaus change with a mean amplitude of 9.90 m per year (Figure 4).

Germination experiments were performed in the city of Manaus, at the Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA).

Figure 3. Study sites in Central Amazonia, with Ilha de Marchantaria, Costa do Catalão, and Ilha do Careiro, river islands some 10-15 km upstream from the confluence of the Amazon (Solimões) River with the Rio Negro, northeast of Manaus, Brazil (03°15´S, 59°58´W).

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Figure 4. Water level of the Rio Negro near Manaus, Brazil. Parameters studied

Phenology and photosynthetic activity were measured directly in the field, on marked individuals which were maximum 20 m from the river margin when it is at its lowest level. Only adult trees were

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chosen, with heights of 4-6 m. At high water, the stems were flooded up to 5 m high. The tree crowns were not or only partially submerged.

The phenological events were recorded at bi-monthly intervals and included presence of leaves, leaf flush, flowering and fruiting.

For measurements of photosynthetic CO2-uptake, fully exposed non-flooded sun leaves from five marked individuals were taken. Gas exchange was measured with an infra-red gas analyser (IRGA, ADC LCA-2, Analytical Development Co. Ltd., Hoddesdon, Herts, UK).

Germination and initial seedling growth, as well as adaptations against waterlogging were analysed under semi-natural conditions at the INPA, Manaus. Seeds were collected in the floodplains of the Amazon river near Manaus. During the rising period of the rivers up to 50 mature seeds were collected directly from five different trees. Seeds were placed in plastic bags, transported to the Amazon Research Institute (INPA) in Manaus and brought to an experiment site which was sunny in the morning and in the afternoon, but shady between 11.00 and 14.00 h. Seeds were placed in plastic bags containing 2 l of várzea soil for germination and seedling production.

Waterlogging experiments were performed in tanks at the experiment site using ground water from the INPA which was changed at weekly intervals.

The vegetation analyses were performed in stands of different ages on the study islands. Species were identified in the field with the help of José F. Ramos from INPA (Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Manaus) and Leandro V. Ferreira (INPA/Smithsonian Institution, Manaus). Identifications were checked in the herbarium of the INPA. All woody species (including lianas) with dbh > 1 cm or a height > 1 m were inventoried in seven plots of 25 x 25 m each.

Results Phenology. Leaf shedding and replacement occurred continuously. The production of new leaves occurred during the whole year, but was reduced for 2-4 mo in the period of the highest water level. S. reticulata produces flowers and mature fruits starting at an age of 9-12 months, in the first period of flooding after establishment. It flowers in the high water period, from May to July. Fruits are mature in the high water phase, and seeds are released between June and August. Photosynthetic activity. CO2-uptake ranged between a minimum of 9.8 µmol m-2 s-1 and a maximum of 24.5 µmol m-2 s-1. On average, CO2-uptake was 8% lower during the aquatic phase (18.4 ± 4.3 µmol m-2 s-

1) than in the non-flooded terrestrial phase (20.0 ± 4.0 µmol m-2 s-1), although single measurements showed that waterlogged plants could have CO2-uptake values that exceeded those of the terrestrial phase.

Germination and initial seedling growth. The seeds germinate within six days, but only if not submerged. Germination rate of non-flooded seeds was 85 %, compared to 0 % in submerged seeds. In the 8 months before the first flooding, the seedlings reached a height of 4 m in sunny places (Figure 5).

Figure 5. Height growth in the first year in S. reticulata and Cecropia latiloba, another common fast-growing pioneer tree of the same environment.

Adaptations against waterlogging. S. reticulata

forms high amounts of adventitious roots and lenticels in waterlogged seedlings and adult trees (Figure 6). Tipped over trees have a very high capacity of resprouting (Figure 7). Waterlogged individuals produce significantly smaller leaves thus reducing the transpirational surface (Borchert, 1994; Parolin, 2002a).

Figure 6. Formation of adventitious roots (A) and lenticels (B) in waterlogged individuals.

Vegetation analyses in stands with different ages. The stands of 2 years of age were almost monospecific with 86 % of all trees being individuals of S. reticulata. The crown in 4-5 m height was built exclusively by S. reticulata (Figure 8). With


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increasing age there was an increasing number of species: in the 6 year old stands only 28 % of all trees were individuals of S. reticulata. The crown in 7-8 m height was built by 12 species.

Figure 7. S. reticulata detail showing its capacity of resprouting.

Figure 8. Stands of S. reticulata of different ages and vitality: A, 2 years old; B, 6 years old.

Discussion

Senna reticulata is one of the most fast-growing and productive trees of the Amazon floodplains. It is so efficient that justifiably it has the name ‚matapasto‘

- “pasture killer”. How can it be so efficient? This species has several adaptations against periodical waterlogging, as have many other common Amazonian floodplain trees (Parolin et al., 2004), e.g. the formation of adventitious roots and lenticels and leaf size adjustment (Parolin, 2002a). These adaptations, together with the extremely high photosynthetic capacity of this woody species, allow it to grow despite prolonged waterlogging with high water columns. In flooding experiments, seedlings survived periods of up to two years with consecutive waterlogging in standing water (2/3 of the plant submerged) which still reached 80% of the photosynthetic rates. Waterlogging even may cause accelerated seedling growth in this species (Parolin, 2001b) and increased photosynthetic rates.

The strategy that makes S. reticulata so efficient is a combination of this very high photosynthetic activity, as long as some cm of the plant are above the water surface, together with a high productivity of small seeds for several weeks, very fast germination (Parolin, 2001c) and extreme height growth in the first year (Parolin, 2002b). Its high capacity of resprouting and intense lateral growth make it even more efficient in its subsequent years after establishment. The lateral growth leads to a very dense crown which is responsible for the outshading of competitors (Figure 8).

S. reticulata has a very efficient strategy of “escape from submergence” (Parolin, 2002b) characterized by high shoot elongation, leaf protrusion above the water surface and responses to waterlogging directed towards gaining oxygen. As contrast to this strategy, other species have the strategy of “submergence tolerance“, with slow seedling growth, dormancy during submergence, preservation of starch reserves by lower metabolism, leaf shedding or leaf maintenance with the postulated capacity to photosynthesize under water (Schlüter & Furch, 1992; Schlüter et al., 1993).

When compared to another evergreen fast-growing pioneer tree, Cecropia latiloba Miq., which also colonizes open areas very successfully and forms monospecific stands in the whitewater floodplains of the Amazon river (Figure 5, 9) two distinct strategies may be found (Parolin, 1999). Senna reticulata has fast initital growth and intense lateral growth, and outshades plants competing for space and light, but does not tolerate total submersion. Cecropia latiloba grows more slowly but constantly, and its high flood tolerance allows vertical evasion from concurring species. The strategy of Cecropia latiloba is efficient in várzea environments with average to long periods of flooding. With shorter periods of flooding, and high nutrient availability (e.g. on abandoned pastures), the strategy of Senna reticulata is more efficient and leads to its complete dominance.

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So the final question is: How to get rid of `matapasto`? The local farmers have their efficient strategy to maintain their pastures clean from S. reticulata: first they cut the trees, then they burn the remaining stumps and finally they wait for the flood to cover the roots and the combination of these three measures kills the trees.

On the other hand, if the aim is not an open pasture but the return to a highly diverse forest, the easiest strategy is to wait. In fact, the vitality of S. reticulata decreases rapidly with increasing age (Parolin, 1998): the trees get higher but the crowns get lighter, with few leaves (Figure 8), and species diversity increases with species common to higher successional sequences dominating after few years. The typical successional sequences in the várzea (Worbes et al., 1992) start – after an initial phase dominated by the grass Paspalum fasciculatum Willd. ex Flüggé – with monodominant stands of Salix martiana Leyb (formerly called S. humboldtiana var. martiana (Leyb.) Anders.) and Cecropia latiloba. S. reticulata may take the place of Salix martiana / Cecropia latiloba stands and lead to highly diverse forests as well (Figure 9).

Concluding, Senna reticulata is a `hated` woody weed in Amazonian floodplains, and therefore it is called matapasto. But its dominance is clearly limited in time: S. reticulata represents the initial phase of a successional sequence which leads to similarly structured and diverse forests as in areas which were not disturbed.

Acknowledgments These studies were possible by financing from Deutscher

Akademischer Austauschdienst (DAAD), Capes, CNPq and the INPA/Max-Planck project. I want to thank the local fishermen and barqueiros of the INPA for help and advice received during my field work. References cited Borchert R. 1994. Water status and development of tropical trees during seasonal drought. Trees. 8: 115-125. Menezes E.M. de. 1978. Contribuição á morfologia comparativa de espécies daninhas do gênero Cassia L. (Leguminosae - Caesalpinioideae). I: Estudo das plantas jovens. Rev. Brasil. Biol. 38(3): 537-548. Drury H. 1873. The useful plants

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Figure 9. Typical successional sequences in the várzea (after Worbes et al., 1992) and possible sequence with S. reticulata as initial phase.


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____________________________ 1 Max Planck – Instiute for Limnology, Tropical Ecology, P.O. Box 165, 24302 Plön, Germany.


CAPACIDAD DEL Rhizobium DE PROMOVER EL CRECIMIENTO EN PLANTAS DE TOMATE (Lycopersicon esculentum Miller)

PGPR CAPACITY OF Rhizobium ON Lycopersicon esculentum Miller. (TOMATO)

Nery Santillana1, Consuelo Arellano2 y Doris Zúñiga3

Resumen

El presente estudio se realizó con el objetivo de evaluar el efecto de 19 cepas de Rhizobium en la germinación y en el crecimiento de plantas de Lycopersicon esculentum. El efecto de los rizobios sobre la germinación de las semillas se determinó inoculando las semillas con suspensiones densas de rizobio y dejándolas germinar en arena esterilizada. El efecto sobre el crecimiento del cultivo se estudió en condiciones de cámara de crecimiento, utilizando suelo franco arenoso, con pH 7.3. El diseño utilizado fue completamente al azar con 21 tratamientos (19 cepas, un control sin inocular y un control con fertilización química) y cuatro repeticiones. Las cepas PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 y PEPSM17 estimularon la germinación de las semillas de tomate, mientras que las cepas PEVF01, PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEVF05, PEVF08 y PEPSM14 promovieron el crecimiento de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum). Las cepas PEVF02 y PEVF08 tuvieron un efecto significativo positivo en la germinación y en el crecimiento de las plantas de tomate, por lo cual podrían recomendarse como potenciales PGPR en este cultivo, como alternativa para reducir el uso de fertilizantes químicos. Palabras claves: Rhizobium, rizobacterias promotoras del crecimiento de plantas (PGPR), Lycopersicon esculentum.

Abstrac The aim of the present study was to evaluate the effect of 19 Rhizobium strains on seed

germination and growth of Lycopersicon esculentum plants. The effect of Rhizobium on germination was determined by inoculating the seeds with dense suspensions of Rhizobium and germinating them in sterilized sand. The effect of Rhizobium on tomato plants was studied in growth chamber conditions using a sandy loam soil, with pH 7.3. A completely random design was used with 21 treatments (19 strains, a control without inoculating nor chemical fertilization and a control with only chemical fertilization) and four repetitions. Strains PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 and PEPSM17 stimulated the germination of tomato seeds, whereas strains PEVF01, PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEVF08 and PEPSM14 promoted the growth of tomato plants (Lycopersicon esculentum). Strains PEVF02 and PEVF08 had a significant positive effect on germination and growth of tomato plants; thus these strains could be recommended as potential PGPR for this crop, as an alternative for reducing the use of chemical fertilizers. Key words: Rhizobium, plant growth promoting rhizobacterias (PGPR), Lycopersicon esculentum.

Introducción Es bien conocido que un considerable número de

especies bacterianas asociadas con la rizósfera de las plantas son capaces de ejercer un efecto benéfico en el crecimiento de plantas. Este grupo de bacterias llamadas rizobacterias promotoras del crecimiento en plantas (PGPR) incluye el género Rhizobium (Sessitsch et al., 2002). Estas bacterias se caracterizan por su habilidad de facilitar directa o indirectamente el desarrollo de la raíz y del follaje de las plantas. La estimulación indirecta del crecimiento de plantas incluye una variedad de mecanismos por los cuales la bacteria inhibe la acción fúngica sobre el crecimiento y desarrollo de la planta (Hassan et al., 1997; Essalmani & Lahlou, 2003). La estimulación directa

puede incluir la fijación de nitrógeno (Sessitsch et al., 2002), la producción de hormonas (Perrine et al., 2004), de enzimas (Mayak et al., 2004) de sideróforos (van Rossum et al., 1994; Carson et al., 2000) y solubilización de fosfatos (Rodriguez & Fraga, 1999). La capacidad PGPR de Rhizobium ha sido estudiada por varias décadas (Chakravarty & Purkayastha, 1984; Chabot et al., 1996; Hassan et al., 1997; Rodriguez & Fraga, 1999), sin embargo, en los últimos años este estudio ha sido intensificado (Yanni et al., 2001; Essalmani & Lahlou, 2003; Dey et al., 2004; Mhadhbi et al., 2004; Perrine et al., 2004) porque la agricultura sustentable demanda mejorar la eficiencia de la fijación de nitrógeno a través del uso de bacterias competitivas capaces de extender la ventaja de la

PGPR DEL Rhizobium EN PLANTAS DE TOMATE (Lycopersicon esculentum Miller) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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simbiosis a otros cultivos no leguminosas. En tal sentido se realizó el presente estudio con el objetivo de evaluar el efecto de 19 cepas de Rhizobium en la germinación y en el crecimiento de plantas de Lycopersicon esculentum en condiciones de invernadero.

Materiales y métodos Microorganismos

Se utilizaron 19 cepas de Rhizobium, aisladas previamente de diferentes lugares y plantas hospederas tales como haba (Vicia faba) y holantao (Pisum sativum macrocarpum) (Tabla 1).

Efecto de Rhizobium sobre la germinación de semillas de tomate (Lycopersicon esculentum)

Se emplearon semillas de tomate de la variedad Río Grande, desinfectadas e inoculadas con suspensiones densas (concentraciones de 108 ufc.mL-

1) de cada una de las 19 cepas de Rhizobium a evaluarse. Para el tratamiento control, las semillas fueron sumergidas en agua destilada esterilizada. Todas las semillas fueron colocadas en recipientes que contenían arena esterilizada y humedecida. Se consideró 2 repeticiones por tratamiento.

A los 10 días, se determinó el porcentaje de germinación. Los resultados fueron analizados mediante la tabla de análisis de variancia y la prueba de rangos múltiple de Duncan (P=0.05) para comparaciones entre promedios de tratamientos. Efecto de Rhizobium sobre el crecimiento de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum)

El experimento se realizó en condiciones de cámara de crecimiento, utilizando suelo procedente del campus de la Universidad Nacional Agraria La Molina, cuyo análisis se indican en la Tabla 2.

Tabla 2. Caracterización de suelo del Campus Universitario de la UNALM.

Análisis Resultados Método

pH 7.3 Suelo:Agua relación 1:1Materia Orgánica % 1.5 Walkley y Black

Fósforo (ppm) 49.5 Método del Olsen modificado

Potasio (ppm) 242 Extracción con acetato de amonio

Clase Textural Franco arenoso Método del hidrómetro

El suelo fue colocado en vasos de 300 g de

capacidad. Las semillas, desinfectadas previamente, fueron inoculadas con suspensiones densas de las cepas de Rhizobium a evaluarse (concentraciones celulares a nivel de 108 ufc.mL-1). Las semillas control (no inoculadas) fueron tratadas con agua destilada esterilizada.

El diseño utilizado fue completamente al azar con 21 tratamientos (19 cepas, un control sin inocular y sin fertilización química y un control con solo fertilización química (60-60-60 Unidades de NPK) y cuatro repeticiones.

Al inicio de floración, se procedió a la evaluación de la altura de la planta, el peso de la materia seca de la parte aérea, el peso de la materia seca de la raíz, peso de la materia seca total de la planta y el índice de efectividad de la inoculación (IEI) expresado en porcentaje (Davies et al, 2005), calculado mediante la siguiente expresión,

100×

−=

nInoculacióSinControlnInoculacióSinControlnInoculacióTrat

IEI

Se realizaron el análisis de variancia y la prueba de Rangos Múltiples de Duncan (P=0.05) para determinar las diferencias entre tratamientos.

Los promedios para las tres variables agronómicas (altura, materia seca de la parte aérea y materia seca de la raíz) se ordenaron de mayor a menor y el

Tabla 1. Origen, planta hospedera y colección de procedencia de cepas de Rhizobium.

Código Origen Altitud Planta Colección Cepas (msnm) Hospedera

PEVF01 Huancavelica 3.500 Vicia faba UNSCH-Ayacucho(1)

PEVF02 Huancavelica 3.500 Vicia faba UNSCH-Ayacucho





PEVF07 Argentina 200 Pisum sativum Argentina

PEVF08 Ayacucho 2.750 Vicia faba UNSCH-Ayacucho




PEPSM12 Lima (Cañete) 39 Pisum sativum

macrocarpum LEMYB Marino

Tabusso (2)



Tabusso



Tabusso



Tabusso



Tabusso

PEPSM17 Lima (Nuevo Imperial) 252 Pisum sativum


Tabusso



Tabusso



Tabusso

(1) Laboratorio de Rizobiología, Universidad Nacional de San Cristóbal de Huamanga, Ayacucho – Perú. (2) Laboratorio de Ecología Microbiana y Biotecnología Marino Tabusso. Dpto. de Biología, Universidad Nacional Agraria La Molina (Tesis doctoral Nery Santillana)

NERY SANTILLANA CONSUELO ARELLANO Y DORIS ZÚÑIGA Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 47-51

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promedio de estos órdenes se utilizó para establecer el valor de orden global (ranking) de los tratamientos estudiados. Resultados Efecto de Rhizobium sobre la germinación de semillas de tomate (Lycopersicon esculentum)

Se observaron diferencias significativas entre cepas y el control (Tabla 3). Las semillas inoculadas con las cepas PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 y PEPSM17 presentaron 100% de germinación, superando significativamente al control que presentó 80% de germinación. El resto de cepas no fueron estadísticamente diferentes frente al control. Los resultados obtenidos muestran el efecto positivo de la aplicación de las cepas de Rhizobium a las semillas de tomate.

Tabla 3. Porcentaje de germinación de semillas de Lycopersicon esculentum var. Río Grande inoculadas con cepas de Rhizobium.

Cepas % Germinación semillas1

Cepas % Germinación semillas1

PEVF01 90 a b PEPSM12 100 a

PEVF02 100 a PEPSM13 90 a b

PEVF03 100 a PEPSM14 90 b c

PEVF04 60 d PEPSM15 100 a


PEVF06 80 b c d PEPSM17 100 a

PEVF07 80 b c d PEPSM18 70 c d


PEVF09 100 a

PEVF10 100 a

PEVF11 70 c d

Control 80 b c d

1datos transformados a arcoseno de la proporción (porcentaje/100) de germinación antes de análisis. Tratamientos seguidos por la misma letra no difieren significativamente de acuerdo a la prueba de Rangos Múltiples de Duncan (P=0.05)

Efecto de Rhizobium sobre el crecimiento de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum) La variable altura de planta no presentó diferencias significativas entre tratamientos (Tabla 4), mientras que la materia seca de la parte aérea y materia seca total si presentaron diferencias entre tratamientos. Se observó que el tratamiento con fertilización química y con las cepas PEVF01, PEVF02 y PEVF08 superaron significativamente al control sin inocular, el tratamiento con fertilización química incrementó la materia seca de la parte aérea en 88% y la materia seca

total en 81% respecto al control. Las plantas tratadas con las cepas incrementaron la materia seca de la parte aérea entre 56 y 58% y la materia seca total entre 64 y 70% respecto al control (Figura 1).

Figura 1. Efecto de rizobios en el crecimiento de Lycopersicon esculentum.

La materia seca de la raíz muestra diferencias significativas entre las plantas inoculadas con las cepas PEVF01 y PEVF08 frente al control sin inocular, con incrementos de 159%, sin embargo, se observó que las cepas PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEPSM12 y PEPSM19 presentaron incrementos entre 49 a 124% de la materia seca radicular frente al control sin inocular aunque sin diferencias significativas.

Discusión

En la actualidad, la agricultura sustentable, plantea mejorar la eficiencia de la fijación del nitrógeno mediante el uso de plantas leguminosas y rizobios competitivos, capaces de ser usados en biorremediación y fitorremediación y de esta manera extender las ventajas de la simbiosis a otros cultivos; en tal sentido, las investigaciones se han orientado al estudio del rizobios como promotor del crecimiento de plantas leguminosas y no leguminosas, proceso conocido como capacidad PGPR.

Previamente se demostró que algunas de las cepas de Rhizobium utilizadas en este estudio mejoraron el rendimiento del cultivo de haba (P. sativum) a nivel de campo (Nuñez et al., 2005). En el presente trabajo, se verifica que ciertas cepas de Rhizobium, pueden estimular la germinación de semillas de tomate y promover su crecimiento.

El 47% de las cepas de rizobios (cepas PEVF02, PEVF03, PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 y PEPSM17) presentaron efecto estimulante sobre las semillas de tomate, resultando en una mejor germinación, posiblemente debido a la habilidad de los rizobios para producir hormonas como el ácido indol acético, ácido giberélico y citoquininas, sustancias reguladoras del crecimiento de las plantas (Dey et al., 2004; Yanni et al., 2001). Perrine et al. (2004) encontraron cepas de Rhizobium

PGPR DEL Rhizobium EN PLANTAS DE TOMATE (Lycopersicon esculentum Miller) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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productoras de altas concentraciones de ácido indol acético que estimularon el crecimiento de semillas de arroz. Indican que su efecto es similar al ácido indol acético exógeno.

El 37 % de las cepas de Rhizobium evaluadas

(cepas PEVF01, PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEVF05, PEVF08 y PEPSM14) estimularon el crecimiento de las plantas de tomate. Al respecto numerosos estudios han demostrado el uso del rizobio como bacterias fijadoras del N2 y como promotoras del crecimiento de plantas no leguminosas. Por ejemplo R. leguminosarum bv trifolii y cepas de Bradyrhizobium se han encontrado en raíces de arroz y R. etli en raíces de maíz. Los rizobios pueden también introducirse y colonizar otras plantas, tal como sucede con Azorhizobium caulinodans en las raíces de la oleaginosa Brassica napus. Estas asociaciones entre rizobios y plantas no leguminosas pueden mejorar el crecimiento de las plantas aunque no se ha demostrado que sea mediante la fijación de

nitrógeno (Wang et al., 2002). Antoun et al. (1998), reportaron algunas evidencias directas de la colonización de raíces y la actividad PGPR de rhizobios con no leguminosas.

Se observó también, mayores incrementos de la materia seca de la raíz con relación a la materia seca de la parte aérea, incrementos que superaron a la fertilización química. Dichos resultados concuerdan con autores como Mayak et al. (2004) quienes hacen mención sobre la habilidad de las cepas de rizobio para producir ACC diaminasa, compuesto que reduce el nivel de etileno en las raíces de las plantas, incrementándose de esta manera la longitud y el crecimiento de las raíces. Mientras que Chabot et al. (1996), Yanni et al. (2001) y Perrine, et al. (2004) entre otros, sostienen que las moléculas promotoras del crecimiento como el ácido indol acético, las giberelinas y las citoquininas producidas por los rizobios, presentes ya sea en la rizósfera o en los tejidos de las plantas estimulan el mayor desarrollo de la raíz y realizan la capacidad de absorción de nutrientes de la raíz en beneficio de la planta no leguminosa. Gutiérrez & Martínez (2001) encontraron incrementos de 42% de la materia seca de la parte aérea

y de 49% de la materia seca de raíz en plantas de maíz inoculadas con R. etli. Dichos autores mencionan que el efecto benéfico de R. etli en plantas de maíz puede deberse a los mecanismos descritos anteriormente. Las cepas PEVF02 y PEVF08 tuvieron un efecto positivo significafvo en la germinación y en el crecimiento de las plantas de tomate, por lo cual podrían recomendarse como potenciales PGPR en este cultivo como alternativa para reducir el uso de fertilizantes químicos. Conclusiones 1. Nueve cepas de rizobios (PEVF02, PEVF03,

PEVF05, PEVF08, PEVF09, PEVF10, PEPSM12, PEPSM15 y PEPSM17) estimularon la

Tabla 4. Altura, materia seca de parte aérea, materia seca de raíz, materia seca total e índice de efectividad de la inoculación de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum) con cepas de Rhizobium.

Materia seca Materia seca Materia

seca

Cepas Altura IEI parte aérea1 IEI raíz1 IEI total1 IEI Orden

(cm) % (mg/maceta) % (mg/maceta) % (mg/macet

a ) %

PEVF01 41 - 492.5 ab 56 110.0 a 159 602.5 ab 69 5

PEVF02 42.7 - 492.5 ab 56 95.0 ab 124 587.5 a-c 64 4 PEVF03 43.5 - 372.5 b-e 18 75.0 a-c 76 447.5 b-e 25 6 PEVF04

43.7 - 427.5 bc 36 70.0 a-c 65 497.5 a-d 39 3 PEVF05 44.5 - 365.0 b-e 16 57.5 a-c 35 422.5 c-e 18 7 PEVF06

43.2 - 340.0 c-e 8 60.0 a-c 41 400.0 de 12 11 PEVF07 43.5 - 347.5 c-e 10 60.0 a-c 41 407.5 de 14 10 PEVF08

44.7 - 497.5 ab 58 110.0 a 159 607.5 ab 70 1 PEVF09 44.5 - 302.5 c-e - 57.5 a-c 35 360.0 de 1 12.5 PEVF10

44.2 - 347.5 c-e 10 57.5 a-c 35 405.0 de 13 9 PEVF11 39.7 - 307.5 c-e - 55.0 bc 29 362.5 de 1 20

PEPSM12 42.2 - 272.5 de - 63.30 a-c 49 327.5 de - 17.5 PEPSM13 43 - 322.5 c-e 2 55.0 bc 29 377.5 de 6 15 PEPSM14 46 2 407.5 b-d 29 50.0 bc 18 457.5 b-e 28 8 PEPSM15 44.2 - 265.0 de - 22.5 c - 287.5 e - 19 PEPSM16 40.2 - 257.5 e - 50.0 bc 18 307.5 e - 21 PEPSM17 46.5 3 307.5 c-e - 50.0 bc 18 357.5 de - 12.5 PEPSM18 44.2 - 312.5 c-e - 37.5 c - 350.0 de - 17.5 PEPSM19

40.5 - 290.0 c-e - 70.0 a-c 65 360.0 de - 16 Control

45.2 - 315.0 c-e - 42.5 bc - 357.5 de - 14

Fert.Quím. 47.5 5 592.5 a 88 55.0 bc 29 647.5 a 81 2 1 En cada columna, promedios de tratamientos seguidos por la misma letra no difieren significativamente de acuerdo a la prueba de Rangos Múltiples de Duncan (P=0.05).

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germinación de las semillas de Lycopersicon esculentum.

2. Siete cepas de rizobios (PEVF01, PEVF02, PEVF03, PEVF04, PEVF05, PEVF08 y PEPSM14) promovieron el crecimiento de plantas de tomate (Lycopersicon esculentum).

3. Las cepas PEVF02 y PEVF08 estimularon significativamente la germinación de semillas y promovieron el crecimiento de plantas de Lycopersicon esculentum.

Literatura citada Antoun H. Beauchamp Ch. & Goussard N. 1998. Potential

of Rhizobium and Bradyrhizobium species as plant growth promoting rhizobacteria on non legumes. Effect on radishes (Raphanus sativus L.). Plant and Soil. 204: 57-67

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_____________________________ 1 Laboratorio de Rhizobiología. Universidad Nacional de San Cristóbal de Huamanga, Ayacucho.

[email protected] 2 Dpto de Biología. Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima. [email protected] 3 Laboratorio de Ecología Microbiana y Biotecnología. Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima.

[email protected]


CONSERVACIÓN DE MASTOFAUNA EN FRAGMENTOS DE BOSQUE CHAQUEÑO EN LA REGIÓN DE MAR CHIQUITA (CÓRDOBA, ARGENTINA).

STUDY OF MAMMAL FAUNA IN CHACOAN FOREST FRAGMENTS OF THE MAR CHIQUITA REGION (CÓRDOBA, ARGENTINA) FOR CONSERVATION

PURPOSES.

Maura Kufner1,2, Daniela Tamburini1, Liliana Giraudo3 y Verónica Briguera1.

Resumen La reserva Bañados del Río Dulce y Laguna Mar Chiquita (Dpto. Río Seco, Córdoba,

Argentina) y zonas aledañas presentan remanentes de Bosque Chaqueño significativos a nivel provincial, que deben conservarse. Se estudió la fauna de mamíferos terrestres y su hábitat en fragmentos dentro (La Cañada) y fuera (Villa Candelaria) del área protegida. El hábitat se describió en base a los estratos de cobertura vegetal. Composición y riqueza estacional de mamíferos se estimaron mediante captura muerta en trampas dispuestas en líneas y por observación directa en recorridos fijos. La estructura vegetal difirió entre localidades, aunque no estacionalmente, probablemente debido al aumento de precipitaciones. Fuera de la reserva el bosque chaqueño presentó una estructura de hábitat más completa (alta cobertura arbustiva y arbórea y dosel superior a 7m). La fauna de mamíferos estuvo representada por 22 especies de las cuales 12 fueron comunes a ambos sitios, aunque la dotación taxonómica y numérica estuvo mejor representada fuera de la reserva. El número de individuos por especie varió estacionalmente. La “pampización” favoreció a los múridos, diferenciando la composición de micromamíferos e influenciando su diversidad que fue mayor en la reserva. Los animales de tamaño mediano estuvieron mejor representados fuera de la misma, la mayoría de éstos vulnerables para la provincia. La composición de la mastofauna denota influencia de las modificaciones antrópicas de su hábitat más que de la típica estacionalidad chaqueña. Los fragmentos de bosque colindantes con la reserva cobran relevancia ante la continua expansión de la superficie agrícola y deberían ser incorporados en el sistema de protección provincial. Palabras claves: mamíferos, bosque chaqueño cordobés, fragmentación, conservación.

Abstract

Bañados del Río Dulce Laguna Mar Chiquita is a provincial reserve with remnants of Chacoan Forest in its surroundings, that must be conserved. The study was carried out in the Río Seco Department, Córdoba Province, Argentina. Forest fragments were located inside (La Cañada) and outside (Villa Candelaria) the reserve. Habitat descriptors were distribution and cover of vegetation layers. Seasonal composition and richness of mammals in fragments were estimated by dead capture (CM) in 40 traps located along four 100m lines, in each location. Mammals directly observed (OD) along fixed transects, were also registered. Vegetation structure differed among localities but not among seasons. Main habitat features in inside fragments were: higher proportion of nude ground, abundant herbaceous covering and absence of strata superior to 7m. Outside the reserve, high shrub and arboreal cover and canopy over 7m high, portray a more typical Chacoan environment. Richness and abundance of mammals were smaller in the reserve (14 species, 2 exclusive; N = 81) than outside (20 species, 7 exclusive; N = 179). Twelve common species, over 22, indicated fragment relationships. Similarity was low since outside the reserve, medium sized animals –most vulnerable at the provincial level- reached higher representation. Small mammal composition was different in both localities. Specific diversity of small mammals was higher in the reserve. Modification of habitat to "pampas" favored Murids colonization. Mammal composition denoted influence of human modifications on the habitat, more than that of Chacoan seasonality. Marginal forests collaborate to biological flow, exchanges and relationships that feedback and maintain the biological value of the protected area. Key words: mammals, Córdoba Chacoan forest, fragmentation, conservation.

Introducción

La riqueza de la mastofauna de los bosques de la región chaqueña cordobesa ha sido mencionada por

distintos autores (Bucher & Ávalos, 1979; Morando & Polop, 1997; Kufner & Giraudo, 2001). Actividades humanas sin regulación han provocado reducción de

MASTOFAUNA EN RELICTOS DE BOSQUE CHAQUEÑO CORDOBÉS. Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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este ecosistema a menos del 20% de su extensión original. Su fragmentación y reemplazo han generado mosaicos de bosques y matorrales secundarios, tierras de cultivo y campos abandonados (Zak & Cabido, 2002). Esta condición afecta la distribución y diversidad de la fauna, que encuentra en esos relictos de bosque los últimos hábitats chaqueños disponibles a nivel provincial (Chébez, 1994; Kufner & Giraudo, 2001).

Los Bañados del Río Dulce y Laguna de Mar Chiquita conforman un área bajo protección en la provincia de Córdoba (ACA, 2004). En su zona de influencia cuenta con remanentes significativos de Bosque Chaqueño, que mantendrían flujos, intercambios y relaciones fundamentales para la conservación del ecosistema. De ahí que su protección aumentaría el valor biológico de la reserva a través de incorporación de mayor superficie de hábitat, sitios de biodiversidad, endemismos y especies en riesgo. Este trabajo se propone estudiar la relación entre los parches dentro y fuera del área protegida, en referencia a la fauna de mamíferos terrestres y su hábitat.


Área de Estudio: El estudio se llevó a cabo en la margen W de la Reserva de Uso Múltiple Bañados del Río Dulce y Laguna de Mar Chiquita (Dpto. Río Seco, Córdoba), en su zona de influencia comprendida en la llanura chaqueña oriental (Figura 1). El clima es templado; la amplitud térmica es marcada, con temperaturas máxima y mínima absolutas de -5°C y 46°C (Capitanelli, 1979). El período lluvioso se extiende de Octubre a Marzo y concentra alrededor del 80% de las precipitaciones anuales (580 mm). Si bien la semiaridez y estacionalidad pluvial son características del Chaco, en las últimas décadas existe evidencia de variación climática (INTA, 2002).

Biogeográficamente el área se enclava en el Bosque Chaqueño donde la especie más importante es el quebracho colorado (Schinopsis quebracho-colorado) (Luti et al., 1979). Otros representantes fisonómicos arbóreos y arbustivos destacados son Aspidosperma quebracho-blanco, Celtis tala, Prosopis sp. y Geoffroea decorticans. El bosque aquí se encuentra en aceptable estado de conservación, si bien fragmentado y reducido por uso humano (Cabido & Zak, 1999). Las actividades económicas principales son la ganadería bovina y la agricultura, en especial de soja. Metodología: El estudio se desarrolló en dos localidades de la región: La Cañada y Villa Candelaria, dentro y fuera del área protegida, respectivamente. El muestreo se realizó en dos años consecutivos de condición climática similar (datos del CIM Servicio Meteorológico Nacional, 2005), desde el invierno de 2000 hasta el otoño de 2001 en Villa Candelaria y

desde la primavera de 2001 hasta el invierno de 2002 en La Cañada. La investigación se refirió a los períodos seco (invernal) y húmedo (estival).

Figura 1. Área de estudio. Bosque chaqueño en el oeste del sistema de Mar Chiquita (modificado de Cabido & Zak, 1999).

En base a cartografía de la distribución del bosque

chaqueño (Cabido & Zak, 1999), previa verificación de campo mediante un GPS, se establecieron en áreas homogéneas cuatro sitios de muestreo, dos por localidad. La estructura del hábitat se describió a partir de la cobertura vegetal por estratos y la altura del dosel, estimadas según la metodología de Canfield (Hays et al., 1981). Se definieron como muestras mínimas dos transectas fijas de 20 y 30 m en cada sitio, ocho en total. Para comparar la vegetación de los sitios de estudio, se aplicó el índice Chi Cuadrado de Pearson (Siegel, 1980).

La composición y riqueza de mamíferos pequeños se estimaron en ocho líneas de 100 m, dos por sitio de muestreo, coincidentes con las de vegetación. Cada una constaba de 10 trampas de caída o captura muerta (CM) ubicadas cada 10 m (80 en total). En cuanto a los mamíferos de tamaño mediano con ámbito de vida

Referencias

Bosque Chaqueño

Áreas de bañados conmatorral halófilo

Matorral de sustitución y bosque secundario

Laguna Mar Chiquita

Área serrana

Límite reserva

Fragmentos estudiados 50 km

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mayor, se consignaron aquéllos detectados por observación directa (OD) en recorridos fijos equivalentes en ambas localidades. La frecuencia de muestreo fue trimestral en ambos casos.

La composición de la mastofauna se comparó entre ambas localidades mediante el test de máxima verosimilitud G2 (Kent & Coker, 1992) aplicado al aporte de individuos de las especies comunes, obtenido mediante captura muerta.

La diversidad específica de las comunidades se estimó mediante el índice de diversidad conjunta de Shannon-Wiener (H) y se comparó aplicando el test t de diferencias significativas de la diversidad entre localidades y estaciones (Moreno, 2001). La diversidad de micro y mesomamíferos se analizó en base a los datos de captura muerta y de observación directa, respectivamente.

Resultados

La condición climática similar considerando los promedios anuales de precipitación durante el estudio (t =0.35; P =0.731) permitió soslayar la discordancia temporal y comparar las variables biológicas entre los campos. Características del hábitat en las localidades de estudio fueron: dentro del área protegida (La Cañada) mayor proporción de suelo desnudo, estrato herbáceo (hasta 50 cm) relativamente con mayor cobertura y ausencia de estratos superiores a 7 m. Fuera de la reserva (Villa Candelaria) la cobertura arbustiva y arbórea entre 2 y 3 m, fue mayor y el dosel superó los 7 m (Tabla 1). La estructura de la vegetación así conformada, difirió entre las localidades (X2 Pearson =36.88; g.l. =9; P <0.001) pero no entre período seco y húmedo fuera ni dentro del área protegida.

En total se registraron 22 especies de mamíferos y 260 individuos a lo largo del estudio. La riqueza de mamíferos y el número de individuos fueron mayores fuera del área protegida (Villa Candelaria: 20 especies y N =179) que dentro de la misma (La Cañada: 14 especies y N =81) (Tabla 2). Doce especies fueron comunes a ambos lugares, de las cuales nueve fueron roedores (41% del total).

Fuera de la reserva estuvieron mejor representados los órdenes Didelphimorphia, Cingulata, Carnivora y Rodentia, en general con animales de tamaño mediano y grande. Siete especies fueron registradas sólo aquí: D. albiventris, M. dimidiata, C. vellerosus, T. matacus, C. chinga, P. cancrivorus y P. concolor; la mayoría vulnerable para la provincia (Kufner & Giraudo, 2001). Por su parte, sólo en La Cañada se presentaron dos especies raras (Kufner & Giraudo, en proceso editorial): N. benefactus y S. brasiliensis (Tabla 2).

En general, si bien el número de individuos de los micromamíferos fue más abundante en el período seco (n =174) que en el húmedo (n =40), la riqueza de especies no acusó variación estacional (Tabla 3a). Sin

embargo, la contribución numérica de las especies difirió entre ambas localidades (MV-G2 =76.2; g.l. =7; P <0.001) (Tabla 3 a y b).

Por su parte, los mesomamíferos estuvieron

representados por 10 especies en Villa Candelaria y cinco en La Cañada. Durante el período húmedo se registró el doble del número de individuos (Tabla 3b).

La diversidad específica de las comunidades de micromamíferos resultó más elevada dentro que fuera de la reserva (La Cañada H =1.722952, Villa Candelaria H =1.035941, t =-5.0289; P <0.001); esta diferencia entre localidades se mantuvo tanto en período seco como húmedo (Tabla 4a). La variación estacional de la diversidad por localidad mostró en La Cañada un índice mayor durante el período húmedo (Tabla 4a); en Villa Candelaria las características de los números no permitieron este análisis. Con respecto a la diversidad de mesomamíferos, no se encontraron diferencias entre ambas localidades (La Cañada H =1.459482 y Villa Candelaria H =1.850644), ni estacionales (Tabla 4b).

Discusión En el Chaco oriental de la provincia la escasa variación de la cobertura de la vegetación entre períodos seco y húmedo se relacionaría con cambio climático en la última década (INTA, 2002), que disminuiría la típica estacionalidad Chaqueña. Por otra parte, el bosque presentó mejor condición fuera de la reserva, manteniéndose la estructura de estratos de vegetación chaqueña característica. En la reserva, el raleo y la tala favorecerían el desarrollo del estrato herbáceo. Es decir que las diferencias halladas en la estructura vegetal de ambos sitios de estudio, serían debidas principalmente a factores antrópicos.

Tabla 1. Cobertura vegetal promedio (%) por estratos del bosque, dentro (La Cañada) y fuera (Villa Candelaria) de la reserva.

Estrato

(metros)

La Cañada

Villa

candelaria

0-0.10 14.873 5.836

0.11-0.50 32.426 9.167

0.51-1.00 7.455 10.668

1.01-2.00 13.654 21.107

2.01-3.00 5.434 15.608

3.01-4.00 8.968 6.754

4.01-5.00 9.849 9.284

5.01-6.00 5.731 6.042

6.01-7.00 1.611 4.065

+ de 7.00 0.000 11.469


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El uso de diferentes métodos de relevamiento faunístico fue positivo porque permitió un registro diferencial de especies y aumentó las probabilidades de observación.

Tabla 3. Contribución estacional de individuos por especie de la mastofauna del Bosque Chaqueño del norte de Córdoba, dentro (La Cañada) y fuera (Villa Candelaria) de la reserva. Referencias: OD observación directa, CM captura muerta.

a) Micromamíferos (CM)

Especie La

Cañada V.

Candelaria Total

Thylamys elegans 8

Monodelphys dimidiata 1

Akodon dolores 6 7

Akodon azarae 6 21 Calomys musculinus 6 103

Calomys venustus 1

Oligoryzomys flavescens 13 1

Galea musteloides 1

Nº Individuos 32 142

174

Perío

do se

co

Nº Especies 5 7 8

Thylamys elegans 1 3

Akodon dolores 3

Akodon azarae 8 Calomys musculinus 9

Calomys laucha 1 Calomys venustus 1

Oligoryzomys flavescens 7

Graomys griseoflavus 1 1

Necromys benefatus 1

Galea musteloides 3 1

Nº Individuos 34 6

40

Perío

do h

úmed

o

Nº Especies 9 4 10

b)Mesomamíferos (OD)

Especie La Cañada

V. Candelaria

Total

Didelphis albiventris

1

Microcavia australis

3

Ctenomys sp. 1 Chaetophractus vellerosus

2

Perio

do se

co

Tolypeutes matacus

2

Tabla 2. Composición de la mastofauna en el BosqueChaqueño del norte de Córdoba. Número de individuos porespecie dentro (La Cañada) y fuera (Villa Candelaria) de lareserva.

Orden Especies (Autores) TM LC VC

Didelphimorphia

Didelphis albiventris Lund, 1840

OD 1

Monodelphis dimidiata (Wagner, 1847) CM 1

Thylamys elegans (Waterhouse, 1839) CM 1 11

Cingulata Chaetophractus vellerosus (Gray, 1865) OD 2

Tolypeutes matacus (Desmarest, 1804) OD 2

Carnivora Lycalopex gymnocercus (Fischer, 1814) OD 2 2 Conepatus chinga (Molina, 1782) OD 3 Procyon cancrivorus (Cuvier, 1798) OD 1

Puma concolor (Linnaeus, 1771) OD 1

Artiodactyla Mazama gouazoubira (Fischer, 1814) OD 3 2

Lagomorpha Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus,1758) OD 1

Rodentia Akodon azarae (Fischer, 1829) CM 14 21 A. dolores (Thomas, 1916) CM 9 7 Necromys benefactus (Thomas, 1916) CM 1 Oligoryzomys flavescens (Waterhouse, 1837) CM 20 1 Calomys laucha (Fischer, 1814) CM 1 C. musculinus (Thomas, 1913) CM 15 103C. venustus (Thomas, 1894) CM 1 1 Graomys griseoflavus (Waterhouse, 1837) CM 1 1 Galea musteloides Meyen, 1832 CM 4 1 Microcavia australis (Geoffroy y d´Orbigny, 1833) OD 6 3

Ctenomys sp. Blainville, 1826 OD 3 14

Total 81 179TM tipo de muestreo, OD observación directa, CM capturamuerta, LC La Cañada y VC Villa Candelaria

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Aunque se constató un 50% de especies comunes, los bosques externos a la Reserva tuvieron una dotación taxonómica y numéricamente mejor representada, posiblemente en relación con una estructura de hábitat más completa.

El elenco de micromamíferos no varió estacionalmente, probablemente en relación con la escasa variación de la vegetación antes mencionada. Este grupo presentó similar composición específica en ambas localidades, aunque en V. Candelaria la contribución numérica fue superior. En ello influyó C. musculinus protagonista de un pico numérico local que incidió además en otros parámetros de la comunidad. Bilenca & Kravetz (1995) señalan que la proporción de este género en agro-ecosistemas es mayor que en áreas naturales por lo tanto su notable presencia indicaría la influencia de la matriz cultivada. Esta especie pampeana es asimismo reservorio de la fiebre hemorrágica argentina, de epidemiología importante en el país (Polop et al., 1982).

En la composición de la comunidad de micromamíferos de ambas localidades los roedores ocuparon un lugar importante. En ello incidiría la “pampización” antrópica del hábitat merced a la eliminación de estratos intermedios y superiores del bosque y al aumento de cobertura del estrato herbáceo entre 0 y 50 cm. Esta condición del hábitat facilita la colonización por múridos e incide en la diversidad relativamente más alta en La Cañada.

Los mesomamíferos, la mayoría raros y de condición vulnerable en la provincia, estuvieron mejor representados en los bosques externos al área protegida, confiriéndoles mayor valor biológico. Las especies medianas y grandes, con áreas de campeo y requerimientos de hábitat mayores son más susceptibles de extinción, si bien sus amplios rangos de acción facilitarían su movilidad entre parches (Kufner & Giraudo, 2001). Así, M. australis y M. gouazoubira tuvieron presencia continua en las dos localidades, beneficiadas probablemente el primero por su hábito colonial y el segundo por su especificidad de hábitat (Kufner et al., 1992; Kufner, 2002). Por su parte, S. brasiliensis -con límite austral de distribución en el Chaco cordobés (ACA, 2004)- es una especie sensible que constituye un indicador de buena condición del bosque.

La antropización ha empobrecido la reserva en lo que se refiere a diversidad de la mastofauna, favoreciendo a los roedores y desplazando los mesomamíferos hacia remanentes de bosque vecinos.

En síntesis, los fragmentos de bosque chaqueño en campos privados colindantes con la reserva -debido a su mejor estado de conservación, mayor riqueza de especies e inclusión de taxones vulnerables- deberían ser incorporados en el sistema de protección provincial ya que colaborarían a mantener los flujos e intercambios importantes para la conservación y recuperación de la biodiversidad chaqueña. Estos

Continuación tabla 3… Especie La

Cañada V.

Candelaria Total

Lycalopex gymnocercus

1 2

Conepatus chinga 1 Mazama gouazoubira

1 1

Nº INDIVIDUOS 6 9 15 Nº ESPECIES 4 6 8 Microcavia australis

3 3

Ctenomys sp. 2 14 Lycalopex gymnocercus

1

Perio

do se

co

Conepatus chinga 2 Procyon cancrivorus

1

Puma concolor 1 Mazama gouazoubira

2 1

Sylvilagus brasiliensis

1

Nº INDIVIDUOS 9 22 31

Perío

do h

úmed

o

Nº ESPECIES 5 6 8

Tabla 4. Diversidad específica (H) estacional de mamíferos dentro (La Cañada) y fuera (Villa Candelaria) de la reserva. a) Micromamíferos (CM)

Indice H

La Cañada Villa Canearia t

Periodo seco 1.415861 0.930694

-3.51444* g.l. =90.51 0.01>P>0.001

Periodo Húmedo 1.860961 0.950271

-2.66786* g.l. =7.04 0.05>P>0.02

t -2.60538* g.l. =62.29981 0.02>P>0.01

-0.06002 g.l. =5.89983 P >0.05

b) Mesomamíferos (OD)

Indice H

La Cañada Villa Candelaria t

Periodo Seco 1.242453 1.735126

1.342463 g.l. =11.25 P >0.05

Periodo Húmedo 1.522955 1.198818

1.0465 g.l. =27.81 P >0.05

t -0.76468 g.l. =11.23926 P >0.05

1.73035 g.l. =27.78311 P >0.05

OD observación directa y CM captura muerta.


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remanentes cobran relevancia ante la continua expansión de la superficie agrícola.

Agradecimientos

A los directores de las escuelas rurales de Villa Candelaria y La Cañada que nos brindaron albergue y apoyo. A los entonces estudiantes Sobral A., Amelotti I., Crespín I. y Ocampo M. que participaron en el trabajo de campo y laboratorio. Al Centro de Información Meteorológica (CIM) del Servicio Meteorológico Nacional, Fuerza Aérea Argentina, por proporcionar los datos climáticos de la región. A la SECYT de la Universidad Nacional de Córdoba por subsidiar el estudio.

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____________________________ 1CONICET, 2CERNAR y 3Cátedra de Diversidad Animal II, F.C.E.F. y N., U.N.C. Dirección postal: Vélez Sarsfield 299, 5000, Córdoba, Argentina. Dirección electrónica: [email protected]


ASPECTOS DE LA BIOLOGÍA POBLACIONAL EN EL CAMPO DE Anolis aquaticus, Sauria: Polychridae EN COSTA RICA

FIELD POPULATION BIOLOGY OF Anolis aquaticus, Sauria: Polychridae IN

COSTA RICA Cruz Márquez1, José Manuel Mora2, Federico Bolaños2 y Solanda Rea1,

Resumen

Se estudió Anolis aquaticus (Taylor, 1956) en la quebrada La Palma de Puriscal (9º45’N, 84º27’O). Métodos de muestreo sistemáticos mensuales en captura, recaptura y medidas fueron desarrollados durante el estudio. El color de ambos sexos de los A. a. es marrón con bandas verde claro verticales en el cuerpo y la cola; cuando salieron de las grietas presentaron color marrón oscuro sin bandas. El macho es de mayor tamaño que la hembra en las 13 regiones corporales medidas. Los machos mantienen en su territorio de una a tres hembras, las hembras no toleran el ingreso de otra hembra a su territorio. La proporción de sexo en la población, no varió de 1:1. Las hembras alcanzan la madurez sexual entre los 4 y 6 meses y los machos entre los 5 y 7 meses, después del nacimiento. Luego de un desove hembras menores de 64 mm de Longitud Hocico Ano (LHA), recuperan su peso fácilmente, mientras que hembras mayores de 64 mm de LHA, no lo recuperan, algunas no lo logran y mueren por inanición. Las tasas de crecimiento en LHA y peso, son aproximadamente iguales en ambos sexos adultos y difieren significativamente, de la, de los juveniles. Existe una sustancial diferencia entre las tasas de crecimiento de animales creciendo en cautiverio con los que crecen en condiciones naturales. En el porcentaje de reclutamiento, los sexos no son diferentes. Información es discutida más adelante. Palabras Claves: Biología Poblacional, Anolis aquaticus Sauria: Polychridae.

Abstract The lizard Anolis aquaticus (Taylor 1956) was studied at the La Palma de Puriscal Canyon,

Costa Rica (9º45’N, 84º27’O). A monthly sampling methodology for captures, recaptures and body measurements was developed during the study. The color of both sexes of A. aquaticus is brown, with pale green bands on the body and tail; when they emerge from the crevices they are dark brown without bands. Males are larger than females in the 13 body measurements taken. Males maintain a territory of one to three females; females do not tolerate other females within their territory. The sex ratio in the population does not vary from 1:1. Females reach sexual maturity between 4 and 6 months and males between 5 and 7 months after hatching. Following egg laying females less than 64mm SVL recovered weight readily, while those of less than 64mm SVL did not, some did not recover and died of starvation. Growth rates in SVL and weight are approximately equal for both sexes in adults and significantly different for the sexes in juveniles. There is a substantial difference in growth rates between captive animals and those in natural conditions. Recruitment rate was the same for both sexes. Findings are discussed in the paper. Key words: population biology, Anolis aquaticus, Sauria: Polychridae.

Introducción Las especies del género Anolis (Sauria:

Polychridae), comúnmente conocido como anoles, se distribuyen desde Estados Unidos hasta Brasil, desde el nivel del mar hasta los 2000 msnm (Williams, 1976; Duellman, 1978; Guyer & Savage, 1986; Frost & Etheridge 1989; Savage & Guyer, 1989). Anolis está entre las lagartijas más pequeñas y numerosas del infraorden Iguania, ocupan una amplia variedad de microhabitats en todo el neotrópico, desde el arbóreo al terrestre, y aún el semiacuático. Pocas especies han sido estudiadas con detalle (Campbell, 1973; Hertz, 1975; Rand & Rand, 1976). Los anoles son de hábitos diurnos y se alimentan durante el día de invertebrados que capturan en la hojarasca y arbustos. Las presas de

los adultos de A. limifrons (Cope, 1862), A. polylepis y A. garmani (Stejneger, 1899), tienen una longitud de 8-9 mm en promedio (Andrews, 1971; Sexton et al., 1972; Campbell, 1973; Andrews & Rand, 1990). La longitud del cuerpo de los Anolis de Costa Rica, varía desde 41 mm (A. humilis Peters, 1863), hasta 160 mm (A. insignis Cope, 1871), (Savage & Villa, 1986). En las 27 especies dimorfas del género Anolis de Costa Rica analizadas por Taylor( 1956), Fitch (1970), y Savage & Villa (1986), a la población de este estudio se la consideró como una subespecie de Anolis aquaticus (Taylor, 1956). Esta especie tiene subespecies en Española, Cuba y al menos en dos sitios en América Central (Savage & Guyer, 1989; Leal et al., 2002). Por lo general, los A. aquaticus (A.

BIOLOGÍA POBLACIONAL DE Anolis aquaticus, COSTA RICA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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a.), tienen extremidades largas, particularmente las traseras y colas comprimidas en sentido lateral, para facilitar su locomoción en el agua (Irschick, 1999). Las subespecies de América Central, tienen una sola forma de adaptación; son bastante similares en todas las variables morfológicas; en contraste, las dos subespecies acuáticas del Caribe, presentan varias formas de adaptación, y son sustancialmente diferentes entre ellas (Leal et al., 2002).

En la historia natural de los A. a. en la isla de Barro Colorado, Panamá, en Colombia, en la mayoría de las especies de las islas del caribe (La Española, Cuba, Puerto Rico, etc.) el 75% de su dieta es de invertebrados; todas son terrestres de rivera y no se documentan especies acuáticas como pequeños camarones y peces (Leal et al., 2002). Son lagartijas que se encuentran cerca de corrientes de agua, y no se alejan más allá de 5 m fuera de ella. La mayoría de los A. a., usan variedad de sustrato; troncos caídos, roca y vegetación colgante permanente de rivera, donde se perchan, para cazar y huir fácilmente sumergiéndose rápidamente bajo el agua en ataques de depredadores, (Márquez, 1994; Bitt et al., 1995; Beuttell & Losos, 1999; Leal & Losos, 2000; Birt et al., 2001). Por lo general, los A. a., prefieren y están restringidos a la sombra para mantener temperaturas corporales bajas entre 24.2 y 28.4oC (Beuttell & Losos, 1999; Losos et al., 2002).

La evolución del dimorfismo sexual en tamaño fue uno de los primeros problemas explicados por la teoría de selección sexual (Darwin, 1871). En la mayoría de los géneros y especies de la familia Polychridae, el macho es más grande que la hembra. En general, esta diferencia se debe a selección sexual sobre los machos para ganar pleitos con otros machos. Diferencias en tamaño entre machos y hembras pueden también reducir la competencia por alimento u otras necesidades entre ellos (Rand, 1967). Acerca del dimorfismo sexual de A. a. en Costa Rica, no existe información detallada. En este estudio se investiga el crecimiento de las crías en cautiverio y en el campo, tasas de crecimiento en condiciones naturales, supervivencia de las crías, reclutamiento de juveniles en el campo, variación en los pesos en las hembras luego de los desoves, numero de huevos por nidos dependiendo del tamaño de la hembra, relación del abanico gular con la longitud corporal, grado de dimorfismo sexual, el tamaño corporal del animal con relación a varias regiones corporales. Materiales y Métodos Área de Estudio

Se estudiaron los A. a. en la quebrada La Palma de Puriscal, Provincia de San José, Costa Rica (9o45'N, 84o27'O), a una altitud de 910 msnm en una área a lo largo de la quebrada de aproximadamente 8000 m2, (Figura1a-b). En la estación seca el cauce de la

quebrada midió 0.89 ± 0.30m en promedio (de 0.30 – 1.44 n = 15 mediciones); en la época lluviosa, su cauce mide 1.09 ± 0.34m en promedio (0.50 –1.64 n = 15 mediciones). A lo largo de la quebrada existe un bosque ripario, arbóreo-arbustivo y herbáceo que comienza desde el borde del agua hasta 50-100m fuera de la quebrada, seguido por potreros en ambos márgenes. El sitio de estudio se encuentra localizado,

Figura 1a-b. a = Ubicación del sitio de estudio y distribución de Anolis aquaticus en Costa Rica. b = Área de estudio quebrada La Palma, de Puriscal (a-t = distribución de las cascadas).

CRUZ MÁRQUEZ, JOSÉ MANUEL MORA, FEDERICO BOLAÑOS Y SOLANDA REA Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 59-69

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según el sistema de zonas de vida de Holdrige, en el bosque húmedo Premontano (Valerio, 1991). Según los tipos de vegetación de Costa Rica (Gómez, 1986), se clasifica entre las formaciones estacionales con un bosque tropical húmedo de altura media. Esta es una región de clima húmedo con estación lluviosa moderada y una estación seca corta (Herrera, 1985) (Figura 1a-b).

La investigación se llevó a cabo de Marzo, 1991 a Marzo de 1993. Se trabajó con 292 individuos incluido machos, hembras y juveniles. Se diferenciaron los machos y las hembras en condiciones naturales (sin capturar) con base a las siguientes características físicas: En los machos, la región gular es de color café claro con bandas marrón y se puede percibir rasgos de su abanico gular. La región gular de la hembra es clara, sin línea longitudinal café, no se le observa rasgos de abanico gular (Figura 2a-c).

Figura 2a-c. a = Diferenciación de la región ventrogular entre machos y hembras en la etapa juvenil en A. aquaticus,( A. a.); a = Región ventrogular. b = Vista dorsal de un A. a. macho adulto, mostrando sus bandas transversales en el cuerpo y cola respectivamente. c = A. aquaticus macho y hembra vista su región ventrogular. Al macho se le puede apreciar el cóndilo gular levantado y la hembra no lo muestra por no tenerlo.

Para conocer el dimorfismo sexual se utilizaron todos los parámetros corporales medidos, y el peso de los machos mayores de 55 mm y hembras mayores de 52 mm de longitud desde el hocico hasta el ano (LHA.) Para el grado de dimorfismo sexual (GDS) e índice de dimorfismo sexual (IDS), se consideró la metodología usada por Selander & Giller (1963), en donde se usa la diferencia de los promedios dividido por la suma de los promedios en donde: Xh = promedio de hembras Xm = promedio de machos.

h - m IDS = 200 -------------------

h + m

Ralls (1976) y Fitch (1981), plantean que, cuando uno de los sexos es más grande que el otro, se debe utilizar el promedio simple de tamaño de hembras dividido por el tamaño de machos y esto podría ser considerado como el grado de dimorfismo sexual (GDS): Tamaño del sexo grande GDS = ------------------------------------ Tamaño del sexo pequeño

Para analizar el dimorfismo sexual de A. a. se utilizó el IDS de Selander y Giller y el GDS de Gibbons & Lovich (1990).

Se registró la actividad diaria de los anoles, por más de 60 horas durante todo el estudio, y se registraron algunos aspectos del comportamiento en el ambiente natural, como defensa de territorio, interacciones macho entre macho, macho con


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hembras, machos con juveniles y machos con otros organismos pequeños o grandes que se acercaron a ellos. Morfometría

Se midieron los siguientes parámetros corporales: 1) La longitud hocico ano (LHA), desde la escama mentoniana hasta el borde anterior de la cloaca; 2) El largo de la cola, desde el borde posterior de la cloaca hasta su extremo apical; 3) El diámetro dorsal de la cola a 1 cm posterior de la cloaca desde la región dorsal a la ventral; 4) El diámetro lateral de la cola a 1 cm posterior de la cloaca, desde el lado derecho al izquierdo de la cola; 5) Longitud del húmero derecho, desde la unión clavicular hasta el cóndilo humeral; 6) Longitud del cúbito-radio, desde la unión humeral hasta el cóndilo tarsal; 7) Longitud de la tibia derecha, desde la unión femoral hasta el cóndilo tarsal; 8) El largo de la cabeza, desde la escama rostral hasta el occipital; 9) El ancho de la cabeza, desde el borde supraocular derecho al izquierdo; 10) Largo del 2do y 5to dedo de la pata posterior izquierda, y el 3er dedo de la pata anterior derecha, desde la base de la uña hasta la membrana que une los dedos; 11) El peso de cada individuo, se obtuvo al colocarlo en una bolsa plástica de peso conocido y suspenderlo con una pesola de 10 y 50 g. Se midió también el diámetro del abanico gular (papada) extendido, los testículos de los machos y los oviductos de las hembras.

Se disectaron 11 hembras y 12 machos que medían entre 37.45-77.0 mm de LHA respectivamente, para determinar la madurez sexual de machos y hembras. Las gónadas fueron observadas y medidas en un estereoscopio Reichert Zoom.

Para estimar la tasa de crecimiento se dividió el incremento de crecimiento en milímetros por el tiempo en días desde la primera hasta la última captura. El reclutamiento fue cuantificado mediante las capturas y recapturas de los individuos juveniles.

El análisis estadístico se llevó a cabo por medio del paquete estadístico, SPSS; con Ji-cuadrado, se comparó la proporción sexual de los Anolis, El dimorfismo sexual por Análisis de Varianza y Kruskal Wallis, involucrando todos los parámetros medidos. Se utilizó un análisis de correlación y regresión lineal para la relación del tamaño del testículo y la longitud del cuerpo y la relación tamaño del cuerpo asociado con el diámetro del abanico gular (papada) y algunas regiones corporales medidas (Zar, 1999).

Resultados Di-cromatismo Sexual

El color de ambos sexos de los A. a. fue marrón con bandas verde claro en el cuerpo y la cola. Los machos presentaron en el cuerpo 7-8 bandas verde claro, y 10-12 bandas del mismo color en la cola (n = 21). Las hembras mostraron en el cuerpo el mismo color y número de bandas que los machos, pero 9-11

bandas en la cola (n = 23). Sin embargo, el color podía cambiar. Cuando se capturó un Anolis en las grietas o fisuras, el color del cuerpo era marrón sin bandas, pero luego de 30-50 seg. de estar afuera las bandas de color verde claro volvieron visibles. El abanico gular del macho, es oscura su región ventrogular; la región ventrogular de la hembra es clara, y sin abanico gular. Los machos fueron más grandes en el tamaño corporal, cola y peso que las hembras (Figura 2a-c). Grado (GDS) e Índice (IDS) de Dimorfismo Sexual

El grado de dimorfismo sexual (GDS) de A. a. machos y hembras en LHA y peso fue de 0.88 y 0.76, respectivamente, y el índice de dimorfismo sexual fue –12.96 % en LHA y –27.50 % en peso. Así las hembras fueron más pequeñas que los machos.

En más de 60 horas de observación, se vio que un macho mantuvo en su territorio de 1 a 3 hembras, distantes (2.0 a 2.5 m) una de otra. Ningún macho adulto o subadulto pudo acercarse a menos de 2 m de distancia al territorio de otro macho. Un macho adulto territorial, si permitió el acercamiento de juveniles a su territorio. Siempre que se acerco una hembra, otro macho, un juvenil o una pequeña ave “reinita guarda rivera” (Manacus candei) al territorio de un macho; el macho siempre realizó movimientos de flexiones de pecho. Las hembras también mostraron territorialidad, ninguna hembra tolero el acercamiento de otra a menos de 2.0 de distancia.

La comparación morfométrica de las distintas regiones corporales de A. a., en machos mayores de 55 mm en LHA y hembras mayores de 52 mm de LHA, mostraron que los machos y las hembras difieren en todas las regiones corporales medidas (Tabla 1). Se correlacionó la LHA con 4 parámetros corporales, e indicó que los machos difieren significativamente de las hembras; se exceptuó la longitud del húmero, las pendientes no fueron diferentes (Figura 3a-d).

Tabla 1. Análisis de varianza de 13 parámetros corporales comparando machos y hembras. Variables Razón

de sexo g. l. Probabilidad

Longitud cuerpo 0.07 167 0.001 Longitud cola 0.11 167 0.008 Ancho cabeza 0.07 139 0.004 Longitud húmero 0.82 136 0.002 Longitud dedo largo R. Interna 0.78 130 0.005 Longitud dedo largo R. Externa 0.66 135 0.003 Peso (g) 0.95 167 0.007 Tibia derecha 0.75 30 * 0.001 Dedo Central 0.58 27 * 0.002 Radio derecho 0.72 27 * 0.001 Dedo posterior derecho 0.73 30 * 0.001 Cola lateral 0.22 26 * 0.001 Cola dorsal 0.97 26 * 0.001

* = Análisis con una prueba de Kruskal-Wallis, por ser muestras pequeñas, R = Región


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Figura 3a-d. Relación de la longitud hocico ano con otros parámetros corporales medidos 29 machos y 34 hembras de A. aquaticus de la quebrada La Palma de Puriscal = Largo de la cabeza. b = Ancho de la cabeza. c = Longitud húmero. d = diámetro dorsal de la cola.

Las proporciones y razón de sexo en los 167 individuos adultos observados, no variaron de 1:1 (83 machos, 84 hembras). No hubo diferencia en las proporciones de sexo entre meses y estaciones del año (X

2 = 4.48, g. l. = 6, P > 0.75. En cuanto a los porcentajes de recapturas, los machos fueron mayormente recapturados y diferentes de hembras y juveniles (X2 = 54.94, g. l. = 32, P < 0.01). Se exceptúan los meses de Julio de 1991, febrero de 1992, Septiembre a Noviembre de 1992 y Febrero de

1993, que no fueron diferentes (X2 = 13.45, g. l. = 10, P > 0.25); en Mayo y Junio, no se recapturaron juveniles (Figura 4). Madurez Sexual de Machos y Hembras: Los Machos

Se disectaron 12 machos de 38.2 – 77.2 mm en LHA. En cinco machos menores de 50.02 mm de LHA, los testículos midieron de 1.5 – 2.5 X 1.4 – 1.9 mm y sus tubos seminales solo presentaron una línea de color café ubicada sobre el riñón, la cual midió 5-5.9 X 0.05-0.10 mm. No se observó hemipenes (Figura 5a-b).

Los testículos de un macho de 56.10 mm de LHA, midieron 4.8 X 3.4 mm, sus tubos seminales tuvieron una longitud de 7.2 X 0.4 mm; y presentaron forma serpentinada de color café claro y punteado, en el extremo apical de los tubos seminales, se encuentran presentes los hemipenes (Figura 5a-b). A este animal y otros machos mayores de 56 mm de LHA se les extrajo por los hemipenes líquido seminal de color blanquecino, el cual fue examinado al microscopio. Se encontró testículos presentes en la revisión de las gónadas de los machos mayores de 38 mm en LHA. Existe una relación directa proporcional significativa entre la longitud corporal y el tamaño de los testículos de los Anolis (r2 = 0.98, P < 0.001). Se observó que el tamaño de los testículos corresponde al 6.9 - 8.8% de la longitud corporal del animal (Figura 6).

Figura 4. Porcentaje de A. aquaticus machos, hembras y juveniles recapturados según mes en la quebrada La Palma de Puriscal.

En el conjunto de medidas diámetro del abanico gular (papada) de los machos, se observó que el tamaño del mismo corresponde al 35.4% en promedio (8.47 – 42.1%), con relación a la longitud corporal del animal. Existe una relación directamente proporcional significativa entre la longitud hocico ano (LHA) y el tamaño del abanico gular (r2 = 0.91, P < 0.001, Figura 7a-b).


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Figura 5a-b. a = Madurez sexual de gónadas de A. aquaticus machos (a) Testículos, (b) Tubos seminíferos, (c) Riñón, (d) Hemipenes, (e) Cloaca. b = Gónada de A. aquaticus macho, vista ventral. Las Hembras

Se pesaron las hembras capturadas en condiciones naturales, antes y después de la disección. Al retirarles un huevo del oviducto, la hembra perdió un 13.7% del peso en promedio (N = 8), con rangos desde 11.5 - 16.7%; y al sacarle dos huevos de los oviductos, disminuyeron un 21.5% del peso en promedio (N = 3). Al pesar dos hembras cautivas antes y después del desove perdieron un 13,8% del

peso en promedio; y cuatro hembras al desovar dos huevos disminuyeron un 21.7% del peso en promedio, con un rango entre (17.6-24.0%). En condiciones naturales se encontraron algunas hembras que habían disminuido su peso de un mes a otro o de una captura a otra, cuyo porcentaje fue próximo al anterior indicado. En la palpación de los huevos en el vientre de las hembras, se observo también que hembras grandes tenían de 2 a 3 huevos y las pequeñas, de 1-2 en las bolsas oviductales.

Figura 6. Longitud de los testículos con relación al largo del cuerpo de A. aquaticus Macho.

Y = 0.6322x - 36.962R2 = 0.9106, P < 0.001

-10

0

10

20

30

40

50

60

70

0.00 20.00 40.00 60.00 80.00 100.00 120.00 140.00 160.00

Largo de Cuerpo (mm)

Papa

da (m

m)

Figura 7a-b. a = A. aquaticus macho en despliegue de abanico gular. b = Relación entre la Longitud del cuerpo y el diámetro del abanico gular (papada).

b


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Las 11.hembras disectadas fluctuaron entre 36.7 y 65.8 mm en LHA. En las hembras menores de 48.02 mm de LHA, los oviductos aún no estaban definidos. Solamente se observó una línea blanca transparente extendida a lo largo y sobre el riñón. Los tamaños de los oviductos fueron de 5.8 - 6.2 x 0.6 - 1.1 mm. El tamaño de los ovarios fue de 1.2 - 1.8 x 0.6 -0.9mm compuesto por 3 - 4 lóbulos (Figura 8a-c).

Una hembra de 52.32 mm de LHA, presentó un huevo en desarrollo en su oviducto derecho, el cual midió 10.5 x 1.8 mm, y sus ovarios 1.5 x 1.20 mm, con 3 - 4 lóbulos. Las gónadas de las hembras con tallas de 52.38 - 65.82 mm de LHA, en general, estaban bien desarrolladas. Sus ovarios estaban formados por 3 - 4 lóbulos y siempre tuvieron 1 ó 2 huevos en proceso de formación. Los oviductos de dos hembras de 51.3 - 51.4 mm en LHA, midieron 7.0 - 7.20 x 1.0 - 1.1 mm, sus ovarios de 2.20 - 2.30 x 1.0 - 1.1mm con 3 - 4 lóbulos en etapa de premadurez, ya que no estaban bien definidas. No se disectaron hembras de los tamaños 48.03 - 51.2 mm de LHA (Figura 8a-c).

En el conjunto de medidas de los oviductos de las hembras disectadas, se observó que el tamaño de ellos, corresponde al 12.2% en promedio (11.0 – 15.1%), de la longitud corporal del animal. Se encontró que existe una relación proporcional significativa entre la longitud hocico ano (LHA) y el largo de los oviductos (r = 0.389, P < 0.05). Nacimiento y tamaño de las crías

Dos neonatos (un macho y una hembra), nacieron en cautiverio, con un LHA de 25.3 y 25.3 mm y 0.7 g. de peso. La cola de la hembra fue de 38.32 mm de largo y la del macho 37.24 mm. En condiciones naturales se capturaron y midieron solo dos individuos de ese tamaño (ambos 26 mm de LHA y 0.6 g de peso). De acuerdo al peso que perdieron y la talla que ganaron los 2 neonatos en 9 días en cautiverio, se estima que las crías capturadas en el campo tenían aproximadamente entre 10 a 15 días de eclosionados. Tasas de Crecimiento de las crías

Después de eclosionar, se mantuvieron ambas crías encerradas en la misma incubadora por 9 días y se les ofreció pequeñas mariposas y moscas para su alimentación; sin embargo, ninguno de los dos neonatos comió. La hembra en 9 días incrementó 2.5% mm en LHA y el macho 1.5% mm con relación al LHA inicial. La hembra tuvo una tasa de crecimiento de 0.07 mm/día y el macho 0.04 mm/día. Ambos animales perdieron 14.29% de su peso inicial en los 9 días de observación.

De los 76 animales, 22 (12 machos y 10 hembras) midieron menos de 32 mm de LHA, cuando se los capturó por primera vez. Al revisar las gónadas, de una muestra de 23 individuos, se encontró que las hembras cuando han logrado una talla mayor a los 52 mm en LHA, a una edad de 4 - 6 meses, son sexualmente maduras. Mientras que los machos son

maduros sexualmente, cuando han ganado un tamaño mayor a 55 mm en LHA, a una edad de 5-7 meses.

Figura 8 a-c. Madurez sexual de gónadas de A. aquaticus hembras (a) ovarios, (b) oviductos, (c) riñón, (d) cloaca, (e) huevo en desarrollo.

En condiciones naturales, 34 machos de A. a. fueron recapturados de 3 a 8 veces, y 28 hembras de 3 a 7 veces (23♀ y 35♂) y 14 juveniles de 3 a 6 veces. Los machos presentaron tasas de crecimiento = 0.05 mm/día y 0.01g/día. Las hembras mostraron tasas de crecimiento = 0.04 mm/día y 0.01g/día. Las hembras juveniles, menores de 52 mm en LHA presentaron tasas de crecimiento de = 0.11 mm/día y 0.02g/día. Mientras que los machos juveniles menores de 54 mm en LHA mostraron tasas de crecimiento de 0.23 mm/día y 0.02g/día. Estas tasas, fueron mayores que la que presentaron los 2 neonatos en cautiverio y las de los adultos de ambos sexos mencionados anteriormente (Tabla 2). No hubo diferencia en las tasas de crecimiento entre las hembras y los machos adultos (t = 1.39, g. l. = 118, P


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> 0.10); pero las tasas de crecimiento de los machos y hembras juveniles, fueron mayores y diferentes que las de las hembras y machos adultos (Tukey = P < 0.05).

Las curvas de crecimiento mostraron diferencias de forma y tamaño entre los sexos (Figura 9a-b). Al correlacionar cada valor de LHA de 10 hembras y 10 machos con el peso, se obtuvieron curvas de crecimiento, mostrando que machos con tamaños mayores a 69 mm, ganan longitud pero pierden del 5 al 10% de su peso (r = 0.98, P < 0.001). Un comportamiento similar se observó en las hembras, las cuales al llegar a una talla mayor de 59 mm de LHA, perdieron del 13.7 a 21.7% de su peso (r = 0.92, P < 0.001), el cual fue recuperado luego de algunos días y meses. Pero cuando los machos han sobrepasado los 70mm, el peso es muy variable; es decir, disminuyen y nivelan el peso entre un mes a otro. Condición similar ocurrió con las hembras, cuando sobrepasaron los 60mm en LHA (Figura 9a-b y 10a-j). Reclutamiento y permanencia de juveniles, machos y hembras en el sitio de estudio

El reclutamiento de machos jóvenes fue 37% y el de las hembras 25.4%, durante los 18 meses de muestreo. No hubo una diferencia significativa entre machos y hembras en el porcentaje de reclutamiento (X

2 = 3.48, g. l. = 1, P > 0.05). La probabilidad de volver a ser capturado un individuo en el área de estudio fue, para juveniles y machos adultos de 51.6% y de hembras jóvenes y adultas fue de 40.1%. La permanencia mínima para machos y hembras fue de un mes (2 recapturas). El número máximo de recapturas fue de 8 veces en 17 meses, para los machos y de 7 veces para las hembras. Discusión Di-cromatismo Sexual

Cuando los A. aquaticus machos y hembras son sacados de los refugios, luego de 30-50 seg. de estar afuera aparecen bandas de color verde claro en el

cuerpo y cola. Las hembras de 9-11 en la cola, el cuerpo presenta el mismo patrón de color de los machos. Según Young (1977), el color de los anoles, puede cambiar de acuerdo con el ambiente, en

respuesta a la temperatura y otras variaciones ambientales. Este mismo autor indica, que probablemente en estas lagartijas, no existen nervios que vayan a los melanóforos, los cuales son controlados mediante hormonas producidas por el lóbulo posterior de la hipófisis y otras glándulas; como ocurre en los camaleones. No es claro si un cambio tan rápido como el de los A. a. puede deberse a cambios hormonales.

Figura 9a-b. Curvas de crecimiento en LHA de diez machos y tres hembras, de acuerdo al número de días, después de la primera captura de los A. a. de la quebrada La Palma de Puriscal. (M = machos, H = hembras, LHA = longitud hocico ano).

Grado e Índice de Dimorfismo Sexual

Los valores del análisis del grado de dimorfismo sexual de A. a., es 0.88 mm en LHA y 0.76 mm en peso. Las 13 regiones corporales medidas mostraron que los machos son más grandes que las hembras; el índice de dimorfismo sexual, también sugirió que los machos son más grandes que las hembras. En las 27 especies de anole de Costa Rica, y en la mayoría de las especies de la familia Polychridae, el macho es más grande que la hembra (Savage & Villa, 1986; Leal et al., 2002). Lo antes dicho contrasta con lo afirmado por Price (1984) y Carothers (1984), quienes indican que en algunos reptiles, las hembras son más grandes que los machos por el requerimiento de llevar los huevos y tener mejor éxito reproductivo. Gibbon

Tabla 2. Tasas de Crecimiento (TC) promedio de longitud corporal y peso por día, de Anolis aquaticus machos mayores de 54, hembras mayores de 52 y hembras juveniles menores de 52 y machos juveniles menores de 54 mm en LHA recapturados durante 17 meses (1991-1993), en la quebrada La Palma de Puriscal. N Sexo

TC/día

( mm )

Rango TC/día

( g )

Rango

34 ♂>54mm 0.05±0.04 0.02-0.16

0.01±0.01 0.01-0.03

28 ♀>52mm 0.04±0.03 0.01-0.11

0.01±0.01 0.01-0.03

23 J♀<52mm 0.11±0.04 0.01-0.21

0.02±0.01 0.01-0.04

35 J♂<54mm 0.23±0.14 0.04-0.28

0.02±0.01 0.03-0.04


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& Lovich (1990), afirman que en los anoles, los machos son más grandes que las hembras, por ventajas competitivas en los encuentros macho-macho en presencia de una hembra. Las diferencias en tamaños, entre machos y hembras, reduce la competencia entre los sexos, por comida y otras necesidades (Price, 1984; Carothers, 1984; Selander, 1972).

En los A. a. machos, el tamaño del abanico gular, es proporcional a la longitud corporal, y es más que el 35% con relación al tamaño del cuerpo. Los machos mediante despliegues de el abanico gular, anuncian su presencia ante otros machos, ante otros animales pequeños o grandes que se acerquen a él, ante las hembras para atraerlas e incitarlas a copular. Crews (1973), observó que al cortar el cartílago hioideo a machos cautivos de A. carolinensis, éstos no levantaron su abanico gular al cortejar a una hembra, y que éstas no respondieron sexualmente a los despliegues de cortejo de los machos. Andrews (1971), indica que las manifestaciones de despliegue de abanico gular, los machos lo usan, para anunciar su presencia ante hembras y otros machos y para cortejar a las hembras.

Los machos maduros de A. a. presentan testículos esféricos grandes del 8.6 % con relación al tamaño corporal, y un tubo seminal serpentinado, sin estirar es del 12.9% y estirado es próximo a la longitud corporal del mismo. Rueda (1989) encontró que los machos de A. megalopithecus presentaron testículos esféricos y bien desarrollados. En las hembras, la longitud de los oviductos es el 12% con relación a la longitud corporal del animal, existe una relación proporcional entre la longitud corporal, el tamaño de los oviductos y la cantidad de huevos que una hembra puede desovar.

Las hembras de A. a. después de haber eclosionado, alcanzan la madurez sexual entre los 4-6 meses; cuando han alcanzado una talla > 52 mm en LHA. Los machos después de haber eclosionado, logran la madurez sexual entre los 5-7 meses; cuando han logrado una talla > 55mm en LHA. Otras especies como las lagartijas semiacuáticas A. lionotus, o Norops oxylophus (Cope, 1861, 1875) y A. poecilopus (Cope, 1862), alcanzan la madurez sexual entre los 2-3 meses después de eclosionados (Campbell, 1973).

La razón de sexos en esta población de lagartija durante los meses del año no es variable y siempre se mantiene cerca al 1:1. Esto sugiere que no existe un fuerte limitante como efecto negativo de depredación en los tres estratos de la población de esta lagartija, en ambas estaciones del año, que permitan disminuirlos y desbalancear la abundancia de individuos en la población. Las proporciones de sexo de las capturas y recapturas no son diferentes entre los sexos, corroboran indicando que tanto machos como hembras se exponen al ambiente en igual número.

Figura 10a-j. Relación de la longitud hocico ano con el peso de diez machos y diez hembras de A. aquaticus, más frecuente recapturados en la quebrada La Palma de Puriscal. Cada gráfico corresponde a un macho y una hembra (M = machos, H = hembra).


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Tasas de Crecimiento Los A. a., incluido los tres estratos de la población,

muestran tasas de crecimiento promedio de 0.04 a 0.23 mm/día (con ámbitos de 0.02 a 0.28mm/día) y peso promedio de 0.02 a 0.04 g/día. Los valores encontrados en A. poecilopus (Cope, 1862; 0.30-0.48mm/mes) por Campbell (1973), caen por debajo de los ámbitos de este estudio. Sin embargo, en los machos y las hembras adultas mayores de 74 y 64 mm en LHA respectivamente, el crecimiento es lento y tiende a cero. En la iguana verde, la tasa de crecimiento en LHA es 0.23 mm/día y disminuye por el alto nivel de actividad territorial en los machos, y por el desove en las hembras (Werner & Rey, 1994). Las tasas de crecimiento diarias en longitud de cuerpo de la iguana verde, es superior a las obtenidas en los anoles de este estudio en la misma dimensión corporal.

Las tasas promedio de crecimiento entre ellos, no son diferentes, excepto la de los juveniles, que son diferentes de la de los machos y hembras adultos. Los anoles en condiciones naturales, presentan tasas de crecimiento mayores, pero no diferente a los que se desarrollan en cautiverio. La relativa diferencia en las tasas de crecimiento entre los animales de cautiverio y los de condiciones naturales, puede tener relación con presencia de estrés, por la reducción de espacio ambiental, que no le permite libertad para buscar y elegir perchas estratégicas para capturar libremente sus presas preferidas, y por la no disponibilidad de corrientes de agua, que le facilite la huida del depredador. Los niveles de corticosterona en el plasma de los reptiles, es usado a menudo como indicador de estrés fisiológico en poblaciones que viven en estado salvaje. Es posible que la captura, manipulación y encierro son estresantes intensos para estos animales (Romero & Wikelski, 2001).

Los machos mayores de 69 mm en LHA, de un mes a otro ganan longitud de cuerpo, pero pierden entre el 5 y 10% de su peso. Las hembras mayores de 59 mm de LHA, de un mes a otro ganan longitud de cuerpo, pero pierden entre el 13.7 al 21.8% de su peso; la biomasa se recupera luego de algunos días o meses posteriores al desove siempre y cuando las hembras sean menores a los 63 mm de LHA. Las hembras mayores de 63 mm de LHA, no recuperan el peso luego del desove y siguen perdiéndolo hasta llegar a ser esqueléticas; mueren por inanición probablemente por ser muy viejas. Los machos pierden peso por apareamiento, por disminución de la actividad de forrajeo, por mala salud, por efectos ambientales como El Niño o por falta de comida. Las hembras pierden peso por desoves, mala salud, efectos ambientales y falta de comida. El mismo comportamiento es observado en iguanas marinas y terrestres en condiciones naturales y en cautiverio (Wikelski, 2000; Márquez, datos no publicados).

Conclusiones - Los machos de A. a. son más grandes que las

hembras en todas las regiones corporales medidas. - Ningún macho adulto o subadulto se puede acercar

a menos de 2 m de distancia al territorio de otro macho, pero si permite el ingreso de juveniles y hembras.

- Las hembras alcanzan la madurez sexual entre los 4-6 meses; cuando han logrado una talla > 52 mm en LHA. Los machos logran la madurez sexual entre los 5-7 meses; cuando han alcanzado una talla > 55mm en LHA.

- Los machos juveniles presentan tasas de crecimiento de 0.23 mm/día y las hembras 0.11 mm/día, superior a la de las hembras y machos adultos.

- Los machos se reclutan en mayor número y superviven más que las hembras.

- Luego de un desove, las hembras por debajo de los 59 mm de LHA, recuperan el peso en poco tiempo; arriba de esa talla, el peso lo superan en forma gradual. Los machos, por debajo de los 69 mm en LHA, la pérdida de peso es recuperada en poco tiempo; arriba de los 69 mm de LHA, el peso lo superan en forma lenta.

Agradecimientos

Nuestra sincera gratitud a las familias Robinson y Porras por permitir vivir y realizar todo el estudio en sus propiedades, a Lady y Jefferson Márquez por su ayuda en la toma de los datos en el campo. A William Eberhard, Julieta Carranza, y a cada una de las personas que ayudaron en la corrección de este documento, y de una u otra manera a terminar esta investigación. A Omar Achi por la elaboración de los dibujos.

Literatura citada Andrews R.M. 1971. Structural habitat and time budget of a

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______________________________ 1 Estación Científica Charles Darwin, Casilla 1701 3891 Quito, Isla Santa Cruz, Galápagos-Ecuador. Fax: 593-4-

564-636, Teléfono: 526-146 ó 147. Correo electrónico: Cruz Márquez [email protected] / Solanda Rea: [email protected]

2 Universidad de Costa Rica, Casilla 2060, San Pedro de Montes De Oca, Costa Rica. Fax: 506-207-4216, Teléfono: 207-4043. Correo electrónico José Manuel Mora: [email protected] / Federico Bolaños [email protected]


DISTRIBUCIÓN ESPACIAL Y PERMANENCIA TEMPORAL DE HORMIGUEROS EN EL AGROSISTEMA DEL OLIVO EN GRANADA, ESPAÑA

ANT NESTS SPATIAL DISTRIBUTION AND TEMPORARY PERMANENCE IN

OLIVE ORCHARDS AT GRANADA, SPAIN.

Inés Redolfi1, Francisca Ruano2, Alberto Tinaut3, Felipe Pascual3 y Mercedes Campos2

Resumen El estudio se realizó en tres olivares con diferente manejo agronómico, a 20 km de la ciudad

de Granada. En cada olivar se observó el área correspondiente a 60 árboles (seis hileras contiguas de 10 árboles) y cinco transectos de 100 m de longitud por un metro de ancho en las calles, entre las hileras de árboles. En el suelo bajo la copa de cada árbol y en las calles se determinó la ubicación de los hormigueros, en un área total de 540 m2 (9 m2/árbol) y 500m2 (100 m2/calle) respectivamente. Se procedió al mapeo de los nidos durante los meses de Mayo, Julio y Septiembre de 1997 y Mayo de 1998 y a medir la distancia entre nidos en los tres meses de 1997. La determinación de la distribución de los hormigueros se realizó por medio del método del vecino más próximo. Los resultados indican que la distribución de los nidos de las principales especies (Aphaenogaster senilis, Messor barbarus, Crematogaster auberti, Crematogaster sordidula, Solenopsis latro, Tetramorium semilaeve, Tapinoma nigerrima, Plagiolepis pygmaea, Cataglyphis rosenhaueri) y del total de los nidos en el olivar, corresponde en general a una distribución regular que pasa al azar cuando la densidad disminuye. Los Indices de Permanencia intraanual de los hormigueros fueron bajos (0.0 a 57.1%) y los interanual con valor cero. Los Indices de Renovación de los nidos variaron entre 0% y 100%. Palabras claves: Formicidae, distribución espacial, permanencia temporal de nidos, olivar, diferente manejo agronómico

Abstract

Ant nests were studied in three olive orchards under different agricultural managements located 20 km from Granada City. In each orchard, the area covered by 60 trees -six 10 trees contiguous rows- and five 100m long and 1m wide transects in the alleyways among the rows were monitored. In the ground under each tree crown and in the alleyways, the position of the nests were determined covering an area of 540 m2 (9 m2/tree) and of 500 m2 (100 m2/alley) respectively. Nest positions were assessed during May, July and September of 1997 and May of 1998. The distance between ant nests was mapped in the three 1997 months. Ant nests distribution was obtained with the distance to the nearest neighbour method. Results show regular nests distributions for the main ant species –Aphaenogaster senilis, Messor barbarus, Crematogaster auberti, Crematogaster sordidula, Solenopsis latro, Tetramorium semilaeve, Tapinoma nigerrima, Plagiolepis pygmaea, Cataglyphis rosenhaueri- and for all of the species in the orchards but it may turn into a random distribution when the nest density is decreased. The intra-annual nest permanence indeces were low (0.0 % to 57 %) and the inter-annual nests permanence indeces were 0%. The nest renovation indeces ranged from 0.0 % to 100 %. Keys words: Formicidae, nests spacial distribution, temporary permanence, olive orchards, different agricultural management.

Introducción

Las hormigas ocupan un importante lugar en los ecosistemas porque se estima que el flujo de energía en sus poblaciones excede la de los vertebrados homeotermos que conviven en el mismo habitat (Petal, 1978), y el amplio rango de dimensiones en los nichos les permiten intervenir en el ciclo de nutrientes en la naturaleza, en el enriquecimiento de los suelos, en una gran diversidad de interacciones tróficas y funcionar como agentes en el control biológico natural de plagas, como bioindicadores y como elementos

para indicar la biodiversidad integral (Adlung, 1966; Majer, 1972, 1983, 1994; El Haidari, 1981; Andersen, 1990; Detrain, 1990; Burbidge et al., 1992; Paulson & Akre, 1992; Way & Khoo, 1992; Weseloh, 1993, 1996; Tinaut et al., 1994; Majer & Beeston, 1996; Peng et al., 1997; Rabitsch, 1997; Morris, 1997; Redolfi, 1999; Morris et al., 1998 a; Morris et al., 2002). El estudio de las hormigas se desarrolló en ecosistemas naturales, incluyendo posteriormente los agrosistemas de árboles (Majer, 1972; Majer & Delabie, 1993; Fiala et al., 1994; Majer & Delabie,

HORMIGUEROS EN EL AGROSISTEMA DEL OLIVO EN GRANADA, ESPAÑA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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1994; Perfecto & Vandermeer, 1994; Perfecto & Snelling, 1995). La importancia de las hormigas en el cultivo de olivo (Oleae europeae L.), fue inicialmente mencionada por Morris (1997) y Morris et al. (1998 a b). Posteriormente estos trabajos fueron continuados por Redolfi (1999), Morris et al. (2000), Redolfi et al. (2003, 2004). El presente trabajo complementa los dos últimos mencionados y tiene como objetivos determinar la distribución espacial y la permanencia temporal de los hormigueros en tres olivares con diferente manejo agronómico, con la finalidad de poder apreciar la respuesta de la comunidad de hormigas a la perturbación producida por el laboreo en el olivar.

Material y Métodos Zona de estudio

La zona de estudio se encuentra a 20 Km al norte de la ciudad de Granada (Andalucía). Las observaciones se realizaron en tres olivares diferenciados fundamentalmente por las prácticas agronómicas: un olivar ecológico (Arenales), uno con aplicación de plaguicidas (Colomera 1) y un olivar abandonado durante 10 años y con inicio de laboreo en Julio de 1997 (Colomera 2).

Datos complementarios de la zona de estudio, variedad de olivo y de las variables abióticas pueden ser consultados en Redolfi et al. (1999, 2003, 2004). Distribución espacial y permanencia temporal de los hormigueros

La distribución espacial intraespecífica y la permanencia temporal de los hormigueros se realizó considerando sólo las 11 especies de Formicidae más abundantes de las 27 registradas en el olivar de Granada (Morris, 1997; Redolfi, 1999). Las hormigas estudiadas fueron: Aphaenogaster gibbosa (Latreille, 1798); A. senilis Mayr, 1853; Messor barbarus (Linneo, 1767); Crematogaster auberti Emery, 1869; C. sordidula (Nylander, 1849); Solenopsis latro Forel, 1894; Tetramorium semilaeve Andrè, 1883; Tapinoma nigerrima (Nylander, 1856); Plagiolepis pygmaea (Latreille, 1798); Camponotus sylvaticus (Olivier, 1792) y Cataglyphis rosenhaueri Santschi, 1925. Para la distribución espacial del total de los nidos se consideraron las 20 especies de hormigas con nidos en el suelo mencionadas por Redolfi et al. (1999, 2004), ya que el resto tienen sus nidos en los árboles, lo que da lugar a otras pautas en la distribución.

En cada olivar se observó el área correspondiente a 60 árboles (seis hileras contiguas de 10 árboles) y los cinco transectos de 100 m de longitud por un metro de ancho en las calles, entre las hileras de árboles. En el suelo bajo la copa de cada árbol y en las calles se determinó la ubicación de los hormigueros en actividad, en un área total de 540 m2 (9 m2/árbol) y 500m2 (100 m2/calle) respectivamente. La observación tuvo una duración de 15 minutos por árbol y por transecto entre las 9:00 y 14:00 horas

Distribución espacial: Se procedió al mapeo de los nidos en actividad y a medir la distancia entre nidos en los meses de Mayo, Julio y Septiembre de 1997.

Permanencia temporal: Se utilizó el mapeo realizado para la distribución espacial y se agregó las observaciones en el mes de Mayo de 1998 para determinar la Permanencia interanual de los nidos.

Análisis de los datos La distribución espacial de los hormigueros se

realizó por medio del método del vecino más próximo (Clark & Evans, 1954) y la corrección de Donnelly propuesta por Sinclair (1979, en Sinclair, 1985):

rA (x) = r /N rE(x) = 0,5 (A /n)1/2 + (0.051 + 0.041 /n1/2 ) L /n R = rA /rE SE(x)c = [0.07 A + 0.037 L (A /n)½ ]½ /n Cc = (rA - rE) /SE r = distancia de un hormiguero a su vecino más próximo N = número de medidas A = área de la zona de estudio n = número de hormigueros en el área L = perímetro del área de estudio El grado de variación temporal del número de

hormigueros fue determinado por medio de los índices de permanencia y de renovación (Cerdá, 1989; Fernández-Escudero, 1994):

-Indice de permanencia (IP): representa el porcentaje de hormigueros que se mantienen respecto al muestreo anterior : IPi = NP i /NTi - 1 x 100

NPi = número de hormigueros que permanecen del muestreo i-1 en el muestreo i. NTi-1 = número total de nidos censados en el muestreo anterior. IPi = porcentaje de nidos que permanecen en el muestreo i. -Indice de renovación (IR): representa el

porcentaje de hormigueros nuevos que aparecen en un muestreo : IRi = NNi /NTi x 100

NNi = número de hormigueros que aparecen en el muestreo i y no aparecieron en el anterior (i - 1) NTi = número de hormigueros censados en el muestreo i IRi = porcentaje de renovación de los hormigueros en el muestreo Se consideró la permanencia de hormigueros

cuando se observó actividad en ellos. Los hormigueros inactivos (comprobados mediante perturbación) se consideraron como ausentes.

Resultados y Discusión

El mayor número de nidos se presentó en el olivar Colomera 2 (abandonado), seguido por Arenales y Colomera 1, éste último con un escaso número de nidos debido probablemente a la aplicación de plaguicidas (Redolfi, 1999; Redolfi et al., 2004) (Tablas 1 a 3). La mayoría de los nidos estaban ubicados en el área bajo la copa del árbol y sólo M.

INÉS REDOLFI, FRANCISCA RUANO, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 71-76

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barbarus en el olivar abandonado presentó numerosos nidos en las calles debido a la ausencia de laboreo en esta zona (Tabla 3).

Tabla 3. Valores del análisis de la distribución de los hormigueros de M. barbarus por el método del vecino más próximo en los transectos (n=5). Colomera 2, 1997.

Transecto n rA(x) (± D.S.) R P

1 10 9.80 ± 6.3 4.73 <0.00001 2 13 6.90 ± 6.9 4.04 <0.00001 3 8 12.40 ± 8.9 5.02 <0.00001 4 4 5.00 ± 2.6 1.09 =0.7 5 11 8.25 ± 1.8 4.77 <0.00001

La ubicación de los hormigueros bajo la copa del

árbol fue de preferencia en posición Norte y Este para la mayoría de las especies. Las hormigas de menor tamaño (P. pygmaea, S. latro y T. semilaeve) construyeron sus nidos bajo piedra y a una distancia no mayor de 50 cm de la base del tronco, mientras que las especies de mayor tamaño, sólo en algunas

ocasiones (n=7) utilizaron la presencia de una piedra para cubrir parte de la entrada del nido a una distancia de 1-1.5 m de la base del tronco. T. nigerrima mostró

mayor versatilidad y la entrada de sus nidos se presentaron indistintamente entre los pies de tronco hasta 1.5 m de estos. La especie A. senilis presentó una situación preferencial, en el borde del cuadrado bajo la copa, en el límite con la calle en el lugar más soleado debajo de la copa, en posición S-O. Distribución espacial intraespecífica de los hormigueros

La distribución intraespecífica de los hormigueros fue regular y al azar, bajo la copa del árbol y en las calles en los tres olivares (Tablas 1-3). Estos resultados concuerdan en parte con los de Bernstein & Gobbel (1979), quienes mencionan que la distribución regular de los nidos parece ser la más común entre los formícidos. Igualmente, Levings & Traniello (1981) recogieron

información sobre el patrón de distribución intraespecífica en nidos de 136 especies de hormigas. El patrón mayoritario encontrado fue un espaciamiento regular de los nidos. Una revisión posterior realizada por Ryti & Case (1992) ratificó este patrón mayoritario.

Las especies A. senilis, M. barbarus, S. latro, T. semilaeve, T. nigerrima y P. pygmaea, mostraron una distribución intraespecífica regular de los nidos que pasó a al azar cuando la densidad disminuyó. Mientras que C. sordidula y C. rosenhaueri, con un escaso número de nidos presentaron distribución al azar y C.

auberti con 14 y 10 nidos tuvo una distribución regular en el olivar Colomera 2, con anterioridad al inicio del laboreo en esta zona (Tablas 1-3).

La distribución del total de los nidos en Arenales y Colomera 2 correspondió a una distribución regular. En cambio, en Colomera 1 apareció sólo regular en el mes de Mayo, con un número mayor de nidos (n=13), pero pasó a al azar en Julio y Septiembre con un número menor (n=9, n=3) (Tabla 4).

Estos resultados han sido mencionados por varios autores en otras especies (Waloff & Balckith, 1962; Bernstein & Gobbel, 1979; Hölldobler & Lumsden, 1980; Levings & Traniello, 1981; Fernández-Escudero, 1994). La mayoría de estas especies son territoriales, por lo que al aumentar la densidad, la competencia intraespecífica es mayor y la distribución tiende a hacerse regular (Greenslade, 1975; Harrison & Gentry, 1981; Ryti & Case, 1984, 1986; Cushman et al., 1988). En el olivar, el paso de una distribución

Tabla 1. Valores del análisis de la distribución intraespecífica de los hormigueros por el método del vecino más próximo en Arenales, 1997. Mes Especie n rA(x) (± D.S.) R P

Mayo A. senilis 16 15.03 ± 8.6 1.63 <0.0001 T. nigerrima 8 17.28 ± 9.9 1.27 =0.2 P. pygmaea 24 9.42 ± 8.7 1.27 0.02 Julio A. senilis 23 13.50 ± 9.0 1.79 0.0001 T. nigerrima 8 15.10 ± 7.8 1.11 =0.5 P. pygmaea 20 13.50 ± 8.4 1.66 <0.0001 Septiembre A. senilis 5 23.75 ± 11.6 1.31 =2 C. sordidula 7 19.90 ± 9.2 1.35 =0.1 S. latro 10 13.20 ± 5.3 1.10 =0.6 T. semilaeve

6 20.20 ± 8.9 1.25 =0.3

Tabla 2. Valores del análisis de la distribución intraespecífica de los hormigueros por el método del vecino más próximo en los olivares Colomera 1 y Colomera 2, 1997. Zona Mes Especie n rA(x) (± D.S.) R P

Colomera 1 Mayo T. nigerrima 5 20.00 ± 8.6 1.10 =0.7 P. pygmaea 5 20.25 ± 8.2 1.12 =0.6 Julio P. pygmaea 7 22.75 ± 8.5 1.55 =0.002 Colomera 2 Mayo C. auberti 14 15.60 ± 7.6 1.58 =0.0006 T. nigerrima 53 9.30 ± 3.3 1.90 <0.00001 C. rosenhaueri 5 22.10 ± 17.8 1.39 =0.18 Julio C. auberti 10 18.30 ± 7.1 1.53 =0.008 T. nigerrima 15 11.30 ± 7.9 1.19 =0.2 Sept. S. latro 12 16.80 ± 9.7 1.56 =0.002 T. semilaeve 58 8.30 ± 3.2 1.78 <0.0001


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de los nidos al azar a una distribución regular al aumentar la densidad, podría deberse también a la competencia intraespecífica. Sin embargo, la simple información espacial no puede ser usada por sí sola, como prueba de interacciones competitivas (Pielou, 1960; Brown & Orians, 1970; Ryti & Case, 1992). La afirmación o no de la existencia de territorio, depende más de la demostración de diferentes mecanismos conductuales que de un tipo u otro de distribución

espacial (Hölldobler & Lumsden, 1980). La confirmación de esta relación, entre un patrón de distribución regular de nidos de una especie y un comportamiento territorial, implica conocer diversos parámetros de su biología (Gómez & Espadaler, 1996).

Por otro lado, si los lugares para anidar son escasos, la distribución de éstos puede influir en la de los hormigueros (Levings & Traniello, 1981). En el caso del olivar, con un marco de plantación regular de 10 x 10 m entre pie de árbol, un intenso laboreo en las calles y con una vegetación bajo su copa, el árbol es un importante recurso alimenticio y el suelo bajo su copa un lugar apropiado de anidación por las condiciones microclimáticas favorables. El área

bajo la copa (540 m2 /60 árboles) es escasa en comparación con el área total (4 929 m2 /60 árboles) y sin embargo en ella se encontraron los nidos de la mayoría de las especies, mientras que en las calles principalmente los nidos de M. barbarus en el olivar abandonado. Permanencia temporal de los hormigueros

Intraanual- La ubicación de los nidos de las diferentes especies varió de una manera dinámica y la mayoría de los nidos no permanecieron a lo largo de la estación (Tablas 5 y 6). Los índices de permanencia de los nidos fueron muy bajos (Arenales: 2.7%, Colomera 1: 10.0% y Colomera 2: 11.2%), mientras que los índices de renovación fueron generalmente altos (78.2% a 100%), lo que se observó mejor en los olivares con un mayor número de especies (Arenales y Colomera 2), lo cual indica que ha existido complementariedad de los índices de permanencia y renovación, y los hormigueros que desaparecían eran sustituidos por otros de nueva creación. Esta dinámica podría ser sumamente importante para el sistema considerando las ventajas que representan para el suelo los hormigueros, como son la aireación por el movimiento del suelo e incorporación de materia orgánica. En el olivar de Arenales, P. pygmaea con 24

nidos en el mes de Mayo, disminuyó a 20 en el mes de Julio, pero éstos representaron sólo el 8.0 % de los nidos del mes de Mayo, desapareciendo estos nidos en el mes de Septiembre. Igualmente, A. senilis no mostró permanencia de sus nidos y T. nigerrima presentó 31.5%-12.5% (Tabla 5). C. auberti, con el mayor índice de permanencia (57.1%) entre Mayo y Julio en Colomera 2, tuvo un bajo índice de

Tabla 4: Valores del análisis de la distribución del total de los hormigueros por el método del vecino más próximo en los tres olivares, durante 1997.

Zona Mes n rA(x) (± D.S.) R P

Arenales Mayo 62 7.0 ± 5.9 1.55 <0.00001 Julio 64 9.8 ± 8.5 2.15 <0.0001 Septiembre 36 8.8 ± 5.3 1.33 =0.0002

Colomera 1 Mayo 13 16.5 ± 12.6 160 =0.0006 Julio 9 17.8 ± 10.9 1.40 =0.06 Septiembre 3 41.0 ± 16.2 1.61 =0.09

Colomera 2 Mayo 86 7.2 ± 3.7 1.88 <0.00001 Julio 44 9.8 ± 7.4 1.82 <0.00001 Septiembre 153 6.0 ± 2.8 2.12 <0.00001

Tabla 5. Índices de permanencia y de renovación de nidos durante 1997 en el olivar Arenales.

Zona Especie Mes NT NP NN ND IP IR

Arenales A. gibbosa Mayo 2 Julio 1 0 1 2 0.0 100 Septiembre 0 0 0 0 0.0 0.0 A. senilis Mayo 16 Julio 23 5 18 11 31.2 78.2 Septiembre 5 1 4 20 4.3 80.0 C. sordidula Mayo 1 Julio 0 0 0 0 0.0 0.0 Septiembre 7 0 7 0 0.0 100 T. semilaeve Mayo 3 Julio 2 0 2 3 0.0 100 Septiembre 6 0 6 2 0.0 100 T. nigerrima Mayo 8 Julio 8 0 8 8 0.0 100 Septiembre 3 0 3 8 0.0 100 P. pygmaea Mayo 24 Julio 20 2 18 22 8.3 90 Septiembre 1 0 1 20 0.0 100 C. sylvaticus Mayo 2 Julio 2 0 2 2 0.0 100 Septiembre 2 0 2 2 0.0 100 C.

rosenhaueri Mayo 1

Julio 2 0 2 2 0.0 100 Septiembre 2 0 2 2 0.0 100

x ± D.S: IP = 2.7 ± 7.9. IR = 84.3 ± 33.7

NT : hormigueros existentes en el muestreo, NP : hormigueros que permanecen del muestreo anterior, NN : hormigueros nuevos aparecidos respecto al muestreo anterior, ND : hormigueros desaparecidos respecto al muestreo anterior, IP : índice de permanencia, IR : índice de renovación.

INÉS REDOLFI, FRANCISCA RUANO, ALBERTO TINAUT, FELIPE PASCUAL Y MERCEDES CAMPOS Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 71-76

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renovación (20%) en ese mes y 0.0% para ambos índices entre Julio y Septiembre, debido al laboreo en la zona a partir del mes de Julio. Igualmente, T. nigerrima, sólo mantuvo el 10.9% de los nidos entre Mayo y Julio. En el mes de Septiembre, una vez concluido el laboreo en este olivar, se comprobó que aparecen de nuevo nidos de esta especie, pero en las calles. En ocasiones, se pudo observar directamente formación de nuevos hormigueros en las calles por fisión de nidos situados bajo la copa. Estos resultados indican una dinámica muy intensa a causa del disturbio producido por las diferentes faenas del laboreo en el cultivo.

Interanual- El índice de permanencia de los hormigueros de todas las especies, tanto bajo los árboles como en las calles, entre 1997 y 1998 fue cero, lo cual era de esperar en este agroecosistema, muy diferente a lo que ocurre en un habitat natural, en donde los nidos pueden tener un IP interanual, tal como menciona Fernández-Escudero (1994) para Proformica longiseta Colligwood, con un IP del 60% en el Valle del Río San Juan en el macizo de Sierra Nevada.

Agradecimientos El presente trabajo se ha realizado con el

financiamiento de la Junta de Andalucía y la Beca de la AECI (Mutis) a I. Redolfi. Literatura citada Adlung K.G. 1966. A critical evaluation of the european

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Tabla 6. Índices de permanencia y de renovación de nidos durante 1997en Colomera 1 y Colomera 2.

Zona Especie Mes NT NP NN ND IP IR

Colomera 1 T nigerrima Mayo 5 Julio 2 1 1 4 20.0 50.0 Septiembre 3 0 3 2 0.0 100 P. pygmaea Mayo 5 Julio 7 1 6 4 20.0 85.7 Septiembre 0 0 0 7 0.0 0.0

x ± D.S.: IP = 10.0 ± 11.5, IR = 58.9 ± 44.6

Colomera 2 C. auberti Mayo 14 Julio 10 8 2 6 57.1 20 Septiembre 0 0 0 0 0.0 0.0 T. nigerrima Mayo 46 Julio 9 5 4 41 10.9 44.4 Septiembre 1 0 1 1 0.0 100 Calles: M. barbarus Mayo 12 Julio 10 0 10 12 0.0 100 Septiembre 46 3 43 7 30.0 93.5 T. nigerrima Mayo 7 Julio 7 1 6 6 14.2 85.7 Septiembre 12 0 12 7 0.0 100 C. rosenhauer Mayo 5 Julio 1 0 1 5 0.0 100 Septiembre 2 0 2 1 0.0 100

x ± D.S.: IP = 11.2 ±18.9, IR = 74.4 ± 38.2

NT : hormigueros existentes en el muestreo, NP : hormigueros que permanecen del muestreo anterior, NN : hormigueros nuevos aparecidos respecto al muestreo anterior, ND : hormigueros desaparecidos respecto al muestreo anterior, IP : índice de permanencia, IR : índice de renovación.


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_____________________________ 1 Estación Experimental del Zaidín, Profesor Albareda 1, Granada, España (1996-1999). Universidad Nacional Agraria La Molina, Av. La Molina s/n, La Molina, Lima, Perú. [email protected] 2 Estación Experimental del Zaidín (CSIC) Granada, España. [email protected], [email protected]. 3 Universidad de Granada, Campus Universitario Fuentenueva. 18071. Granada. España. [email protected], [email protected].


PATRÓN DE ACTIVIDAD DIARIO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora

(Werdermann & Backeberg) Ostolaza

DAILY ACTIVITY PATTERN OF THE Camponotus sp. ANT ON THE FLOWERING BUTTONS OF THE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann &

Backeberg) Ostolaza CACTUS

Sidney Novoa1, Inés Redolfi2 y Aldo Ceroni1

Resumen Con el propósito de monitorear la actividad diaria de la hormiga Camponotus sp. sobre el

cactus Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza se realizó un estudio en el cerro Umarcata, cuenca baja del río Chillón, Lima, Perú. Las tres visitas al lugar fueron en los meses de Setiembre del 2003, Enero y Agosto del 2004. Se realizó un conteo de las obreras cada hora (durante 24 horas) en el instante en el que el observador fijaba su vista en el botón floral (n=7, en botones en cada una de las 10 plantas). Los resultados muestran que el patrón de actividad de Camponotus sp. en los tres momentos de visita fue unimodal, con un máximo entre las 6 y 7 pm y un mínimo entre las 6 y 7 am. Igualmente Camponotus sp. presentó un mayor dinamismo durante las horas de la noche. La actividad diaria de la hormiga no se encuentra relacionada con la temperatura y la humedad relativa y estaría más ligada al fotoperiodo y a la oferta de alimento del cactus, el cual podría estar alcanzando sus picos de producción de néctar más altos durante la noche al igual que muchos otros cactus de floración nocturna. Palabras clave: Camponotus sp., ecosistema árido, hormiga-cactácea, Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, patrón de actividad diario.

Abstract Monitoring of the daily activity of the Camponotus sp. ant over the Neoraimondia arequipensis

subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza cactus was investigated at Umarcata hills, lower Chillon river basin, Lima, Peru. There were three visits to this site: on September 2003, January and August 2004. In each visit, hourly, for a 24-hour period, the number of working-ants on the button surface on the moment that the observer set his or her eyes on the floral button (n=7 buttons on each of 10 plants) was registered. Results show that the activity pattern of Camponotus sp. on these three visits was unimodal, with a maximum between 6 and 7 pm, and a minimum between 6 and 7 am. Similarly, Camponotus sp. presented greater dynamism during night hours. Ant daily activity is not related to temperature, nor relative humidity, but it might be related to photoperiod and the cactus-food offer, which might be reaching its highest nectar production peak during the night, similarly to many other nocturnal flowering cacti. Keywords: Camponotus sp., arid ecosystem, ant-cactaceae, Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, daily activity pattern.

Introducción Los formícidos se encuentran entre los organismos

que dominan la tierra, con una biomasa del entorno del 10 al 15% del total de la biomasa animal en la mayoría de los ecosistemas (Hölldobler & Wilson, 1990). El lugar que ocupan en los ecosistemas es muy importante, interviniendo en el ciclo de nutrientes en la naturaleza, en el enriquecimiento de los suelos y en una gran diversidad de interacciones tróficas, tanto que se considera que el flujo de energía que pasa a través de ellas es superior al que pasa a través de los vertebrados endotérmicos que viven en el mismo hábitat (Jaisson, 2000; Redolfi et al., 2003). El cactus Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora

constituye el eje de los procesos aéreos en el ecosistema árido del valle del río Chillón. En este lugar, se destaca la importancia de la relación significativa de una especie de hormiga (Camponotus sp.) forrajeando el néctar que secretan hacia el exterior los botones florales del cactus N. arequipensis subsp. roseiflora, en una asociación entre el número de botones florales producidos y el número de hormigas visitantes. La visita de las hormigas presenta un pico máximo en el mes de Abril, en respuesta al estadio fenológico, a la temperatura y humedad relativa. El comportamiento agresivo por parte de Camponotus sp. frente a insectos fitófagos (Diptera y Lepidoptera), como la persecución de estos hasta su alejamiento del

ACTIVIDAD DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis Diciembre de 2005 __________________________________________________________________________________________

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botón o flor, son un determinante de beneficio para el cactus. El néctar segregado podría ser la recompensa que reciben las hormigas por la protección frente a los herbívoros (Novoa et al., 2003, 2005 a b). Considerando la importancia de esta relación, el presente trabajo tiene la finalidad de profundizar en el conocimiento de la misma y determinar el patrón de actividad diario de la hormiga en los botones florales del cactus. Materiales y Métodos Ubicación

El área de la investigación se ubica en el cerro Umarcata, el cual se encuentra a una distancia de 6 kilómetros de Santa Rosa de Quives, a la altura del kilómetro 69 de la carretera Lima – Canta, a una altitud de 1260 msnm a 11°37’39’’ L.S. y 76°46’9’’ L.O. en el valle del río Chillón, Departamento de Lima, en la Provincia de Canta (Novoa et al., 2003, 2005). Determinación del patrón de actividad diario de la hormiga Camponotus sp. Se realizaron tres visitas al lugar en los meses de Setiembre del 2003, Enero y Agosto del 2004 con el propósito de monitorear la actividad diaria de la hormiga en diferentes momentos del año. En cada visita se evaluó durante 24 horas continuas la actividad de la hormiga sobre N. arequipensis subsp. roseiflora mediante el conteo de las mismas cada hora, en el instante en el que el observador fijaba su vista en el botón floral. Para esto se marcaron 7 botones o pimpollos florales elegidos al azar en cada una de las 10 plantas adultas (estas cantidades fueron escogidas en proporción al esfuerzo por búsqueda de botón). Paralelamente a estas evaluaciones se tomaron datos de temperatura y humedad relativa con un termohidrómetro digital. Resultados y Discusión

Los resultados muestran que el patrón de actividad diario de Camponotus sp. en los tres momentos de visita fue unimodal, con un máximo entre las 6 y 7 pm y un mínimo entre las 6 y 7 am. Igualmente Camponotus sp. presentó un mayor dinamismo durante las horas de la noche al igual que otras hormigas de ecosistemas áridos (Pickett & Clark, 1979). Aunque en la evaluación de Enero las temperaturas fueron más bajas de lo normal además de que llegó a precipitar, la hormiga Camponotus sp. no cambió su patrón de actividad aunque la proporción de hormigas por botón descendió (Figuras 1, 2 y 3). Por otra parte, la temperatura y la humedad no se encuentran relacionadas con la actividad diaria de la hormiga (temperatura: Setiembre R2=0.0013, Enero R2=0.0047, Agosto R2=0.002; humedad relativa: Setiembre R2=0.0035, Enero R2=0.0011, Agosto R2=0.151) (Figuras 4, 5 y 6) lo que muestra que dicho comportamiento estaría más ligado al fotoperiodo y a la oferta de alimento del cactus, el cual podría estar

alcanzando sus picos de producción de néctar más altos durante la noche al igual que muchos otros cactus de floración nocturna (Valiente et al., 1997; Holland & Fleming, 1999; De Viana et al., 2001; Clark & Molina, 2004; Molina et al., 2004). Sin embargo, el número de hormigas visitantes se redujo en el mes de Enero en el que las temperaturas descendieron hasta los 18ºC durante las horas de evaluación y la humedad relativa se incrementó llegando incluso hasta precipitar. Por lo que concluimos que la temperatura y la humedad relativa no afecta el patrón de actividad diario de la hormiga, pero si pueden ser factores que influyan en el número de hormigas que suele visitar normalmente al cactus (Figura 7). El patrón de actividad de las hormigas depende principalmente de la permanencia del recurso alimenticio de su preferencia en el medio y los rangos óptimos de las diferentes variables ambientales (Cerdá & Retana, 1988; Cerdá et al., 1989; Farji-Brener, 1993; Morris, 1997; Redolfi et al., 2003). En observaciones adicionales, se constató el tiempo de la apertura floral desde las 6 pm hasta las 7 am, horas que coinciden con la llegada de algunos visitantes florales como las polillas de la familia Pyralidae que también consumen los azúcares que secretan los botones florales pero que son rápidamente ahuyentadas por la hormiga.

Agradecimientos

Los autores expresan su agradecimiento a los estudiantes de Biología de la UNALM que colaboraron en la toma de datos. Esta investigación fue financiada por el Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) de la Universidad Nacional Agraria La Molina.

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Figuras citadas en el texto:

Figura 1. Variación de la temperatura ( ) y humedad relativa ( ) en el cerro Umarcata, cuenca baja del río Chillón (a) y patrón de actividad diario de la hormiga Camponotus sp. sobre N. arequipensis subsp. roseiflora (b). 20 de Setiembre 2003.

a) b)

0

10

20

30

40

50

60

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24

Hor a s

0

5

10

15

20

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a) b)

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4

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8

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1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24

Horas

Pat rón de act ividad diariob)

ACTIVIDAD DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis Diciembre de 2005 __________________________________________________________________________________________

80

Figura 2. Variación de la temperatura ( ) y humedad relativa ( ) en el cerro Umarcata, cuenca baja del río Chillón (a) y patrón de actividad diario de la hormiga Camponotus sp. sobre N. arequipensis subsp. roseiflora (b). 31 de Enero 2004.

Figura 3. Variación de la temperatura ( ) y humedad relativa ( ) en el cerro Umarcata, cuenca baja del río Chillón (a) y patrón de actividad diario de la hormiga Camponotus sp. sobre N. arequipensis subsp. roseiflora (b). 20 de Agosto 2004.

Figura 4. Relación entre la temperatura (a) y la humedad relativa (b) con la actividad de la hormiga Camponotus sp. sobre los botones florales. 20 de Setiembre 2003.

Setiembre 2003 y = 0.0201x + 10.179R2 = 0.0013

0

2

4

6

8

10

12

14

16

0 5 10 15 20 25 30 35 40

Temperatura

Hor

mig

as

Setiembre 2003 y = -0.0211x + 11.405R2 = 0.0035

0

2

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6

8

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Hor as

Patr ón de actividad diar iob)

Sidney Novoa, Inés Redolfi y Aldo Ceroni Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 77-81

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Figura 6. Relación entre la temperatura (a) y la humedad relativa (b) con la actividad de la hormiga Camponotus sp. sobre los botones florales. 20 de Agosto 2004.

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setiembreeneroagosto

Figura 7. Patrón de actividad de la hormiga Camponotus sp. sobre N. arequipensis subsp. roseiflora durante los días 20 de Setiembre del 2003, y 31 de Enero y 20 de Agosto del 2004. ___________________________ 1 Jardín Botánico “Octavio Velarde Núñez”. Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional

Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, Apartado Postal 12056, Lima100. Perú, [email protected], [email protected]

2 Laboratorio de Control Biológico y Ecología de Artrópodos. Departamento Académico de Biología, Universidad Nacional Agraria La Molina, [email protected]

Enero 2004 y = 0.0332x + 4.8118R2 = 0.0047

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Enero 2004 y = -0.0029x + 5.7056R2 = 0.0011

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Agosto 2004 y = -0.0184x + 5.877R2 = 0.002

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8

0 5 10 15 20 25 30

Temperatura (Cº)

Prom

edio

de

horm

igas

Agosto 2004 y = 0.0865x + 1.9475R2 = 0.151

0

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4

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6

7

8

0 20 40 60 80 100

Humedad relativa (%)

Pro

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io d

e ho

rmig

as

Figura 5. Relación entre la temperatura (a) y la humedad relativa (b) con la actividad de la hormiga Camponotus sp. sobre los botones florales. 31 de Enero 2004.

a) b)


EL FORRAJEO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DEL CACTUS Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann &

Backeberg) Ostolaza (Cactaceae)

Camponatus sp. ANT FORAGING ON FLOWERING BUTTONS OF THE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza

(Cactaceae) CACTUS

Sidney Novoa1, Inés Redolfi2, Aldo Ceroni1 y Consuelo Arellano3

Resumen A fin de determinar la secuencia estacional del forrajeo de la hormiga Camponotus sp. en los

botones florales del cactus Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae), se realizó un estudio en el cerro Umarcata, cuenca baja del río Chillón, Lima, Perú. Se marcaron en forma aleatoria 15 plantas adultas del cactus y se evaluó durante un año el número de botones totales producidos por la planta hasta un máximo de 50 botones y el número total de hormigas sobre cada uno de los botones florales. Las observaciones fueron mensuales desde Octubre del 2003 hasta Setiembre del 2004. Las matrices de similitud entre meses estudiados basadas en producción de botones florales y visitas de hormigas a los botones florales respectivamente, se sometieron a la técnica de ordenación de escalamiento multidimensional no paramétrico (NMDS) y las configuraciones de similitud entre meses obtenidas se compararon mediante la técnica Procrustes de rotación de ejes, e igualmente se examinó la significancia de la asociación (no randomizada) entre ambas configuraciones mediante la prueba randomizada de Procrustes (Protest) con 1000 permutaciones. La hormiga forrajea el néctar secretado sobre los botones florales desde que estos aún se encuentran tapados por los pelos afelpados de las areolas hasta que se abren en flores rosadas. La visita de las hormigas presenta un pico durante los meses de Marzo, Abril y Mayo, con un punto máximo en el mes de Abril en respuesta al estadio fenológico, a la temperatura y humedad relativa. Existe una asociación entre el número de botones florales producidos y el número de hormigas visitantes que se intensifica durante los meses de Abril, Julio, Octubre y Noviembre y esta se hace más débil durante los meses restantes, y que podría responder a la oferta de alimento y a factores abióticos como la temperatura y la humedad relativa. Palabras clave: Camponotus sp., ecosistema árido, forrajeo hormiga-cactácea, Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, secuencia estacional.

Abstract The seasonal foraging sequence of the Camponatus sp. ant on the flowering buttons of the

Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora (Werdermann & Backeberg) Ostolaza (Cactaceae) cactus was the subject of a study at Umarcata hills, lower Rio Chillon basin, Lima, Peru. Fifteen mature cacti plants were marked randomly and the number of total buttons, up to a maximum of 50 buttons, produced by each plant was registered monthly, during twelve months, and the observed total number of ants in each flowering button was simultaneously recorded. Observations were taken monthly from October 2003 to September 2004. Similarity matrices between these months, based on phenological and ant-related data, were compared by the Procrustes technique of rotational axis. A randomized test, Procrustes test or Protest with 1000 permutations, was used to analyze the significance of (non random) association between the configurations obtained by non parametric multidimensional acaling (NMDS) ordenation technique. Ants forage the nectar secreted over the flowering buttons, from the time they are covered by the areoles plush hair till they open as pink flowers. Ant visits show a peak during the months of March, April and May, reaching their maximum in April in response to the recurrent cactus phenophase, temperature and relative humidity. There is an association between the number of flower buttons produced and the number of visiting ants, which is intensified during April, July, October and November, and becomes weaker during the remaining months, which might respond to food offer and abiotic factors such as temperature and relative humidity. Keywords: Camponotus sp., arid ecosystem, foraging, ant-cactaceae, Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora, seasonal sequence.

FORRAJEO DE LA HORMIGA Camponotus sp. EN LOS BOTONES FLORALES DE Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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Introducción

La relación hormiga-cactácea ha sido estudiada en diversas zonas desérticas del mundo, desde las primeras observaciones de Lloyd (1908) de grupos de hormigas que se aglomeraban en los jóvenes brotes de una especie de Cylindropuntia sp. La relación entre la hormiga Crematogaster opuntiae Buren y la cactácea Opuntia acanthocarpa Engelmann & Bigelow en el noreste de Phoenix, Arizona (Pickett & Clark, 1979). Las once hormigas visitantes sobre Ferocactus gracilis Gates (Blom & Clark, 1980). Algunas observaciones de hormigas sobre Opuntia basilaris Engelm. & J.M. Bigelow, Opuntia bigelovii Engelm., Opuntia echinocarpa Engelm. & J.M. Bigelow y Ferocactus acanthodes (Lemaire) Britton & Rose (Pemberton,1988). Dos especies de hormigas, Crematogaster depilis Wheeler e Iridomyrmex pruninosus Royer en Ferocactus cylindraceus (Engelmann) Orcutt (Ruffener & Clark, 1986; Hunt, 1999). Las hormigas Camponotus planatus Royer y Crematogaster brevispinosa Mayr en Opuntia stricta (Haw.) Haw (Rico, 1993). La visita de hormigas a nectarios extraflorales en O. stricta en el desierto de Sonora (México) y la protección de la hormiga al cactus (Oliveira et al., 1999). En el Perú, los estudios de esta relación son escasos. Ostolaza et al. (1985) mencionan acerca de una ¨ hormiga negra ¨ que se encontraba sobre los botones florales de Neoraimondia arequipensis. La relación que se da en los jardines de las hormigas Camponotus femoratus y Azteca cf. traili en la cual estas incorporan semillas de las heces de algunos vertebrados beneficiando al cactus epífito Epiphyllum phyllanthus (L.) Haw y a la vez aprovechando sus frutos y segregación de azúcares a través de sus nectarios (Davidson, 1988; Davison & Epstein, 1989). El estudio de la interacción de la hormiga Camponotus sp. y una comunidad de cactáceas en el valle del río Chillón, determina una relación altamente significativa entre esta hormiga y los botones florales de N. arequipensis, por lo que podría considerarse a Camponotus sp. como un bioindicador de nectarios externos en este cactus (Novoa et al., 2003).

Con la finalidad de profundizar en el conocimiento del forrajeo de la hormiga Camponotus sp. en N. arequipensis, el presente trabajo tiene por objetivo determinar la secuencia estacional del forrajeo de la hormiga en los botones florales y la relación con la fenología del cactus. Por otro lado, al determinar la secuencia estacional de la actividad de la hormiga sobre el cactus se podría tener un indicador indirecto de la producción de néctar de la planta a lo largo del tiempo.

Materiales y Métodos Ubicación: El presente estudio fue llevado a cabo en el cerro Umarcata, el cual se encuentra a una distancia de 6 kilómetros de Santa Rosa de Quives, a la altura del kilómetro 69 de la carretera Lima – Canta, a una altitud de 1260 msnm a 11°37’39’’ L.S. y 76°46’9’’ L.O. en el valle del río Chillón, Departamento de Lima, en la Provincia de Canta. La vegetación en la Zona de Vida de la cuenca baja del río Chillón corresponde al matorral desértico Subtropical (md – ST) (Novoa et al., 2005). Determinación de la secuencia estacional de la actividad de la hormiga Camponotus sp. forrajeando en Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora

Se realizaron visitas mensuales desde Octubre del 2003 hasta Setiembre del 2004 donde se marcaron 15 plantas adultas al azar. Se evaluaron el número de botones totales producidos por la planta y el número total de hormigas sobre cada uno de los botones florales; el conteo se realizó en el instante en el que el observador fijaba la mirada sobre la estructura floral. Se tomó en cuenta un máximo de 50 botones florales (n=50). Finalmente, en base a la información anterior, se construyeron curvas de actividad de las hormigas (y de producción de botones) para ilustrar la secuencia estacional en el periodo de estudio. Determinación de la relación entre la hormiga Camponotus sp. y el estado fenológico de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora

Disimilitud entre cada par de meses en términos de la producción mensual de botones florales o de presencia de hormigas sobre los botones florales se calcularon utilizando la distancia euclidiana normalizada (Okasanen, 2004). Esta medida reduce la influencia de valores de frecuencia extremos. Las matrices de disimilitud se sometieron a un análisis de ordinación (McCune & Grace, 2002) mediante la técnica de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS, Nonmetric MultiDimensional Scaling). Este análisis produce una representación bidimensional de las distancias entre meses, haciéndose corresponder la disimilitud observada entre dos meses cualesquiera a la distancia en el plano entre estos dos meses, preservándose el ordenamiento (ranking) de las disimilitudes originales. Ambas configuraciones bidimensionales (NMDS-hormigas, NMDS-botones) se compararon mediante la técnica Procrustes (Peres-Neto & Jackson, 2001; Okasanen, 2004) de rotación de ejes, utilizando el programa estadístico R, versión 2.0. Esta técnica busca aproximar al máximo de similaridad una de las configuraciones (NMDS-hormigas) a la configuración base (NMDS-botones) mediante procesos de rotación, traslación y expansión y permite establecer el grado de asociación entre ambas configuraciones. Mediante un análisis de Protest con 1000 permutaciones se examinó la

SIDNEY NOVOA, INÉS REDOLFI, ALDO CERONI Y CONSUELO ARELLANO Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 83-90

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significancia de la asociación (no randomizada) entre ambas configuraciones (Peres-Neto & Jackson, 2001; Okasanen, 2004). El número de botones florales y el número de hormigas fueron relacionados con los datos fenológicos de N. arequipensis según Novoa et al. (2005). Paralelamente a estas evaluaciones se tomaron datos de temperatura y humedad relativa con un termohidrómetro digital colocado a la sombra, al pie del cactus. Determinación de tejido secretor en botones florales y flores

Se realizaron cortes longitudinales “a mano alzada” (Ceroni, 1998) de botones florales y flores para determinar qué estructuras producían la secreción de néctar. Estos fueron teñidos con zafranina y observados al microscopio óptico a 400X. Resultados y Discusión Determinación de la secuencia estacional de la actividad de la hormiga Camponotus sp. forrajeando en Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora

La hormiga Camponotus sp. forrajeaba sobre los botones florales de N. arequipensis subsp. roseiflora desde que estos aún se encontraban tapados por los pelos afelpados de las areolas hasta que se abrían en flores rosadas. A pesar de no encontrarse un ensamble secuencial entre todas las plantas respecto a la visita de la hormiga es notoria la presencia de un pico de mayor número de visitantes durante los meses de Marzo y Abril, con un máximo de visitantes totales en el mes de Marzo (Figura 1, Tabla 1). A dichos meses les corresponden los estadios fenológicos de botones abortados y floración total. Pese a que los meses que van desde Noviembre hasta Enero fueron más abundantes para el estadio fenológico de botones florales (Figura 2, Tabla 1), este máximo de visitas de hormigas en el mes de Abril podría explicarse debido a que durante los meses anteriores la humedad relativa se incrementó sobre el 65%, por otra parte la temperatura disminuyó hasta los 19 ºC de promedio (Figura 3). Las hormigas que se alimentan de comida líquida en los desiertos responden a cambios en el contenido de agua de su alimentación (Ruffener & Clark, 1986). El incremento de la humedad permite que la planta desarrolle una mayor cantidad de estructuras florales y también es la causante de que la concentración de los azúcares en el néctar disminuya, esto sumado al descenso de la temperatura se constituyen en los principales factores que afectan a la secuencia estacional de la actividad de la hormiga Camponotus sp. Por otra parte durante los meses de Abril y Mayo las temperaturas se mantienen estables bordeando los 24 ºC en promedio y 45% de Humedad Relativa y en el mes de Abril junto con la floración total se da una nueva campaña de botones florales los cuales serían más atractivos a la hormiga al presentar una mayor concentración de néctar además de que las condiciones ambientales son más cálidas. Los valores

más bajos de visita se dieron entre los meses de Diciembre y Enero, meses en los que se resaltan los estadios botones abortados y flores marchitas los cuales no fueron atractivos a la hormiga. Determinación de la relación entre la hormiga Camponotus sp. y el estado fenológico de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora

Las matrices de disimilitud entre meses según visitas de hormigas (Tabla 2) y producción de botones (Tabla 3) se utilizaron para hallar mediante el análisis no-métrico de escala dimensional múltiple (NMDS) las configuraciones NMDS-hormigas (Figura 4) y NMDS-botones (Figura 5) de los meses del año que muestran los meses con respuesta similar (distancias menores) según la producción de botones florales o las visitas de hormigas a los botones florales. El coeficiente de correlación entre ambas configuraciones resultó igual a 0.5783 en una rotación Procrustes simétrico, con un nivel de significación observado igual a 0.034 para 1000 permutaciones, lo cual permite concluir que existe asociación (�=0.05) entre los patrones de similitud de los meses del año según la producción de botones florales y según el número de hormigas observadas forrajeando sobre los botones florales. Los Meses de Enero, Mayo y Agosto muestran las mayores discongruencias entre el comportamiento de hormigas y botones, mientras que es Octubre donde ocurre la mayor congruencia de comportamiento (Figura 6); corrrespondiendo Mayo y Agosto a meses con alta variabilidad relativa, mientras que Enero presenta baja correlación entre el número de hormigas y la producción de botones florales por planta (r=0.023); en Octubre relativamente menor variabilidad y una correlación media (r=0.637).

Los resultados muestran que existe una asociación entre el número de hormigas sobre los botones florales y la producción de los mismos durante el periodo Marzo-Agosto que se intensifica durante los meses de Abril, Mayo y Agosto (r > 0.85, P<0.001) y ésta se hace más débil durante los meses Diciembre, Enero, Febrero (correlación de Pearson r< 0.32, P>0.05), siendo los meses de mayor intensidad de visita (mayor promedio de hormigas por planta, mayor ratio de visitas) Abril y Marzo (Tabla 1). Los meses donde la relación se hace más fuerte (r > 0.60, ratio > 1) corresponden a estadios fenológicos donde la producción de botones florales es escasa. Igualmente estos meses coinciden con los valores más altos de temperatura y más bajos de humedad por lo que al parecer, la presencia de la hormiga Camponotus sp. responde a la oferta de alimento y a factores abióticos, a mayor cantidad de alimento habrá una mayor distribución de la hormiga por botones florales en la población del cactus muestreada haciendo que la probabilidad de encontrar una o más hormigas por botón floral disminuya. Asimismo la disminución de la temperatura y aumento de humedad relativa


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afectará al número de hormigas que visiten al cactus durante el tiempo de estudio. En los meses de Abril a Octubre la humedad relativa es baja y permite que la planta concentre mayor cantidad de azúcares. Se ha demostrado que las hormigas prefieren néctares que son ricos en azúcares (glucosa, fructosa y sacarosa) y aminoácidos y que son capaces de discriminar entre néctares pobres y ricos en estas sustancias (Pickett & Clark, 1979; Rico, 1993). Por otra parte, en los meses de Diciembre hasta Febrero donde hubo una gran producción de botones florales la presencia de la hormiga es más débil concordando con la hipótesis de la distribución de hormigas por recurso y calidad del mismo. Igualmente, en los meses de Mayo y Junio se desarrollaron los estadios de fruto inmaduro y estado vegetativo, los cuales no le son atractivos a la hormiga por ser muy bajos en producción de botones florales, pero la asociación también se hace fuerte, esto debido a que los pocos botones florales que se encontraron en estos meses fueron visitados por más de una hormiga. La explicación de la relación de la hormiga con el cactus se debe a la arquitectura de N. arequipensis subsp. roseiflora. Este cactus posee pocas costillas, entre 4 – 7 bien distanciadas entre si, lo cual facilita a las hormigas a llegar a los botones florales más que en otros cactus de la comunidad con gran densidad de espinas y estrechez entre costillas. Pero la razón más importante es la sobreproducción de estructuras florales que deberían proveer de alimento constantemente a la hormiga. Novoa et al., (2003) realizaron la prueba de éxito de colecta de alimento líquido el cual dio un resultado positivo encontrándose una gran abundancia de alimento líquido transportado por las hormigas. Para determinar qué estructuras del cactus producían este alimento se hicieron cortes longitudinales a los botones florales y flores de N. arequipensis, encontrándose que en el interior de estas existía una cámara nectarífera pero esta era estéril, es decir que no producía ningún azúcar líquido que le pudiese atraer a la hormiga. Sin embargo, las observaciones de los botones florales en el campo permitieron detectar que externamente los botones exudaban numerosas gotitas dulces que ante la ausencia de la hormiga se cristalizaban en pequeños cubitos de azúcar. En los cortes transversales de estas estructuras se observa la presencia de un parénquima muy vascularizado, atravesado por canales mucilaginosos, cuyos haces conductores terminan en la zona apical de los tépalos petaloides de flores y botones (Figura 7), característica que se ha reportado en Neobuxbaunia polylopha (Buxbaum, 1953) y que podría explicar porque se da esa exudación externa sin encontrarse una estructura definida. La estrecha relación que se observó durante la secuencia estacional en la oferta de alimento por el cactus a la hormiga y el comportamiento agresivo por parte de Camponotus sp. frente a insectos fitófagos (Diptera y Lepidoptera), como la persecución de estos hasta su

alejamiento del botón o flor, son un determinante de beneficio para el cactus. El néctar segregado podría ser la recompensa que reciben las hormigas por la protección frente a los herbívoros, a pesar que la hormiga no presentó un comportamiento depredador. Numerosos estudios han demostrado que las hormigas son atraídas por el néctar que secretan las plantas y esta relación tiene como finalidad la exclusión de fitófagos u otros beneficios para la planta (Deuth, 1977; Inouye & Taylor, 1979; Koptur, 1979, Pickett & Clark, 1979; Schemske, 1980; Keeler, 1981; Stephenson, 1982; Horvitz & Schemske, 1984; Barton, 1986; Davidson & McKey, 1993; Fonseca, 1999; Oliveira et al., 1999). Además las plantas brindan condiciones favorables como sombra y temperatura que intervienen en el establecimiento de los nidos de las hormigas bajo el cactus, aireando las raíces a través de las galerías subterráneas e incrementando los nutrientes a través de la acumulación de sus desechos, a un suelo pobre en elementos esenciales (Teixeira et al., 2004). Agradecimientos

Los autores expresan su agradecimiento a los estudiantes de Biología de la UNALM que colaboraron en la toma de datos. Igualmente, a los dos revisores convocados, cuyas sugerencias hicieron posible mejorar el manuscrito original. Esta investigación fue financiada por el Fondo Especial de Desarrollo Universitario (FEDU) de la Universidad Nacional Agraria La Molina. Literatura citada Barton A.M. 1986. Spatial variation in the effect of ants on

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88

Tablas y figuras citadas en el texto.

Figura 1. Secuencia estacional de producción de botones florales en cada unos de los 15 individuos marcados de N. arequipensis, durante Octubre 2003 a Setiembre 2004

Tabla 1. Resumen descriptivo de la actividad de hormigas sobre botones florales y la producción de botones florales de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora durante Octubre 2003-Setiembre 2004.

Hormigas Botones Año

Mes Rango Mediana Media1 C.V. (%) Rango Mediana Media C.V.

(%)

Ratio2 de

visita

C.V3. (%) del ratio

Octubre 0-41 15 17.80 68.78 1-50 20 23.53 58.94 0.756 90.58

Noviembre 0-34 15 17.20 55.08 1-49 23 25.00 59.96 0.688 81.42 2003

Diciembre 0-13 6 5.87 70.24 9-50 35 31.20 52.00 0.188 87.39

Enero 1-27 9 10.60 74.86 1-50 26 28.00 42.47 0.379 86.07

Febrero 6-32 16 15.40 53.03 2-36 20 19.73 43.15 0.780 68.37

Marzo 2-60 17 24.67 80.17 3-50 21 21.33 64.65 1.156 102.99

Abril 0-51 23 23.73 64.03 0-38 19 19.80 65.91 1.200 91.89

Mayo 0-32 13 13.53 70.98 0-45 10 13.33 97.82 1.015 120.86

Junio 0-43 9 12.80 88.60 0-21 9 8.93 66.56 1.433 120.44

Julio 0-58 11 15.27 99.04 0-50 16 17.73 73.51 0.861 123.34 Agosto 0-49 11 15.40 103.22 0-42 14 14.07 79.18 1.095 130.09

2004

Setiembre 2-31 11 14.00 65.13 2-50 21 23.80 59.55 0.588 77.46 1) promedio de número de hormigas observadas en planta; 2) ratio de visitas =Total mensual de hormigas observadas sobre botones florales entre el total de botones florales observados en el mes correspondiente; 3) Límite superior del valor estimado del CV del ratio de visita, C.V.(ratio) = ( ) ( ) ( )[ ] 2122 YCVXCVYXCV += .

Figura 2. Secuencia estacional de visitas de la hormiga Camponotus sp. en cada uno de los 15 individuos marcados de N. arequipensis, duranteOctubre 2003 a Setiembre 2004.

Tabla 2. Matriz de disimilitudes1 entre meses según visitas de hormigas a botones florales 10a 11 12 1 2 3 4 5 6 7 8 11 0.521 12 0.727 0.516 1 0.661 0.792 0.755 2 0.583 0.615 0.612 0.537 3 0.543 0.566 0.800 0.666 0.505 4 0.548 0.542 0.716 0.760 0.720 0.717 5 0.594 0.659 0.875 0.790 0.816 0.818 0.505 6 0.808 0.794 0.836 0.598 0.726 0.785 0.784 0.672 7 0.797 0.661 0.747 0.809 0.685 0.760 0.771 0.887 0.577 8 0.669 0.530 0.706 0.948 0.581 0.605 0.826 0.885 0.887 0.631 9 0.403 0.556 0.737 0.578 0.580 0.525 0.335 0.526 0.681 0.734 0.736

Figura 2. Secuencia estacional de visitas de la hormiga Camponotus sp. en cada uno de los 15 individuos marcados de N. arequipensis, duranteOctubre 2003 a Setiembre 2004.

Tabla 3. Matriz de disimilitudes1 entre meses según producción de botones florales. 10a 11 12 1 2 3 4 5 6 7 8 11 0.320 12 0.549 0.672 1 0.463 0.505 0.377 2 0.507 0.520 0.538 0.298 3 0.556 0.530 0.654 0.403 0.431 4 0.550 0.523 0.688 0.613 0.535 0.724 5 0.616 0.641 0.859 0.737 0.712 0.940 0.554 6 0.539 0.497 0.649 0.511 0.546 0.745 0.531 0.452 7 0.620 0.616 0.611 0.551 0.593 0.639 0.712 0.859 0.688 8 0.643 0.638 0.709 0.644 0.670 0.692 0.792 0.869 0.770 0.311 9 0.326 0.359 0.589 0.446 0.361 0.514 0.544 0.661 0.553 0.673 0.719 1Disimilitud corresponde a la distancia euclidiana entre pares de meses según los valores normalizados del número de botones florales en cada planta a10: octubre 2003, 1: enero 2004, 9: setiembre 2004


__________________________________________________________________________________________

89

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Oct Nov Dic Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep0

5

10

15

20

25

30

HR(%)T ºC

Figura 3 Variación de la humedad relativa (%) y la temperatura (ºC) promedios, en el cerro Umarcata durante el periodo Octubre 2003 - Setiembre 2004.

Figura 4. Configuración NMDS de las distancias entre meses según producción de botones florales.

Figura 5. Configuración NMDS de las distancias entre meses según visitas de Camponotus sp. a botones florales de Neoraimondia arequipensis.

Figura 6. Magnitud de las diferencias de la configuración NMDS ajustada para hormigas con respecto a la configuración NMDS para botones mediante la técnica de Procrustes.


90

Figura 7. Corte longitudinal del botón floral de Neoraimondia arequipensis subsp. roseiflora. A. canales de mucílago, B. parénquima, C. epidermis, D. pelo, E. haz conductor. (Dibujo: S. Novoa, 2005)

_______________________________ 1:Jardín Botánico “Octavio Velarde Núñez”. Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional

Agraria La Molina. Av. La Molina s/n, Apartado Postal12056, Lima100. Perú, [email protected], [email protected]

2 Laboratorio de Control Biológico y Ecología de Artrópodos. Departamento Académico de Biología, Universidad Nacional Agraria La Molina, [email protected]

3 Gabinete de Investigación en Ecología Cuantitativa. Departamento Académico de Biología. Universidad Nacional Agraria La Molina, [email protected]

A

D

B

C

E


SELECTIVIDAD DEL INSECTICIDA CARTAP EMPLEANDO BIOENSAYOS CON ORGANISMOS NO DESTINATARIOS

SELECTIVITY OF THE CARTAP INSECTICIDE EMPLOYING BIOASSAYS WITH

NON TARGET ORGANISMS

José Iannacone1 y Lorena Alvariño2

Resumen El objetivo de la presente investigación fue evaluar la ecotoxicidad del cartap (Bala® 50 PS)

sobre ocho organismos animales no destinatarios: 1) Melanoides tuberculata (Müller, 1774) (Mollusca), 2) Emerita analoga (Stimpson, 1857) (Crustácea), 3) Chironomus calligraphus Goeldi, 1805 (Diptera), 4) Cyprinus carpio (Linné, 1758) (Osteichyties), 5) Eisenia foetida (Savigny, 1826) (Annelida), 6) Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Hemiptera), 7) Trichogramma fuentesi Torre, 1980 (Hymenoptera) y 8) Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja, 1979 (Hymenoptera), y evaluar la selectividad de este insecticida. Los parámetros de toxicidad aguda evaluados fueron la concentración letal media (CL50) (mg o µg L-1), la dosis letal media (DL50) (mg o µg kg-1) y el tiempo letal medio (TL50) (h). La secuencia de sensibilidad al cartap en el ambiente acuático en términos de CL50 a 24 h de exposición fue: E. analoga > C. carpio > Ch. calligraphus > M. tuberculata. Para E. foetida, se encontró un incremento de la mortalidad con las dosis crecientes del cartap en el suelo, y a partir de 257 mg IA de cartap kg-1, se observó una disminución del peso húmedo. En las ninfas II de P. nigrispinus, el efecto de contacto produjo mayor mortalidad que el de inmersión. T. bactrae presentó mayor sensibilidad en la emergencia de huevos que T. fuentesi. El cartap mostró selectividad sobre siete de las ocho especies analizadas. Solo E. analoga presentó un riesgo a nivel del ambiente acuático. Palabras claves: ecotoxicología, bioensayos, Cyprinus, Chironomus, Eisenia, Emerita, Melanoides, Podisus, Trichogramma, Trichogrammatoidea.

Abstract

The aim of the current research was to evaluate cartap (Bala® 50 SP) ecotoxicity on eight non target animal organisms: 1) Melanoides tuberculata (Müller, 1774) (Mollusca), 2) Emerita analoga (Stimpson, 1857) (Crustacea), 3) Chironomus calligraphus Goeldi, 1805 (Diptera), 4) Cyprinus carpio (Linné, 1758) (Osteichthyies), 5) Eisenia foetida (Savigny, 1826) (Annelida), 6) Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Hemiptera), 7) Trichogramma fuentesi Torre, 1980 (Hymenoptera) and 8) Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja. 1979 (Hymenoptera), and to evaluate selectivity of this insecticide. Acute toxicity parameters were mean lethal concentration (LC50) (mg o µg L-1), mean lethal dose (LD50) (mg o µg kg-1) and mean lethal time (TL50) (h). The sequence of sensibility to cartap in the aquatic environment in terms of LC50 at 24 h exposure was: E. analoga > C. carpio > Ch. calligraphus > M. tuberculata. For E. foetida, with higher cartap soil doses mortality was increased, and from 257 mg AI of cartap kg-1 onwards, diminishing wet weights were observed. In P. nigrispinus nymphs II, contact effects produced higher mortality than immersion effects. T. bactrae showed higher egg emergence sensibility than T. fuentesi. Cartap showed selectivity on seven of the eight species analyzed. Only E. analoga showed risks at the aquatic environmental level. Key words: ecotoxicology, bioassays, Cyprinus, Chironomus, Eisenia, Emerita, Melanoides, Podisus,, Trichogramma, Trichogrammatoidea.

Introducción Los organismos no destinatarios del control

químico pueden servir para determinar si existen secuelas negativas del uso de plaguicidas en el ambiente (Vargas & Ubillo, 2001). Se han desarrollado diferentes protocolos de bioensayos para determinar el efecto de plaguicidas sobre distintos componentes biológicos (Calow, 1993; Vega et al., 1999; Werner et al., 2000). Los parámetros de

toxicidad aguda más comúnmente empleados son la concentración letal media (CL50) (mg o µg L-1), la dosis letal media (DL50) (mg o µg kg-1) y el tiempo letal medio (TL50) (h).

El caracol dulceacuícola Melanoides tuberculata (Müller, 1774) (Prosobranchia: Thiaridae) originario del Asia, es una especie dioica, y con dimorfismo sexual caracterizado por el mayor tamaño del macho. Presenta viviparismo y una reproducción rápida. Su

SELECTIVIDAD AL CARTAP Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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hábitat son las lagunas fangosas y pedregosas. Se alimenta de microalgas y plantas, y en algunos casos requiere detritus. Puede resistir altas fluctuaciones de alcalinidad del agua. En el Perú, se ha empleado esta especie como herramienta ecotoxicológica para evaluar detergentes domésticos (Alquil Aril sulfonato de sodio lineal = LAS) (Iannacone & Alvariño, 2002 b).

Emerita analoga (Stimpson, 1857) (Decapoda: Hippidae) “muy muy” es un crustáceo macrozoobentónico característico del intermareal e infralitoral arenoso de las Costas del Pacífico Sur de América, a la vez que es un componente importante en las tramas tróficas de este sistema. Pese a su gran importancia pocos son los estudios tendientes a conocer aspectos de su ecología. E. analoga ha sido empleada como especie bioindicadora de importancia ecotoxicológica para el monitoreo de algunos metales pesados, de efluentes pesqueros y de ficotoxinas en el ecosistema marino (Iannacone & Alvariño, 2003).

Chironomus calligraphus Goeldi, 1805 (Diptera: Chironomidae) es una especie de distribución predominantemente neotropical, que también se presenta en la región neártica, muy común en los ambientes acuáticos epicontinentales de la ciudad de Lima, Perú. Esta especie ha demostrado una alta sensibilidad a metales pesados y plaguicidas (Iannacone & Alvariño, 2004a).

La carpa, Cyprinus carpio (Linné 1758) (Teleostei: Cyprinidae), un pez originario de China, típico de embalses y lagos de tierras bajas; es decir de aguas calmadas o de débil corriente, cálidas y de fondos fangosos. Es capaz de soportar bajas concentraciones de oxigeno (0.5 mL L-1), temperaturas muy altas, ambientes ricos en vegetación y con contaminación orgánica significativa. Es un pez omnívoro bien valorado por los pescadores por las grandes tallas que alcanza y por ser de crecimiento rápido. Hay multitud de variedades de colores diversos, apreciadas como peces ornamentales para estanques y grandes acuarios. La carpa ha sido empleado como bioindicador de contaminación por metales pesados y pesticidas (Dautremepuits et al., 2004; Drastichova et al., 2004; Satyanarayan et al., 2004).

Las lombrices de tierra (Oligoquetos), han sido utilizadas en bioensayos ecotoxicológicos para evaluar metales pesados (Conder & Lanno, 2000; Dallinger et al. 2000; Oste et al., 2001), plaguicidas (Helling et al., 2000; Vermeulen et al., 2001; Iannacone & Alvariño 2004 b) y además, como organismos centinelas (Scott-Fordsmand & Weeks, 2000; Beeby, 2001). Los oligoquetos lumbrícidos Eisenia foetida (Savigny, 1826) y Eisenia andrei (Bouché, 1972) han sido empleadas en bioensayos ecotoxicológicos (Calow, 1993; Robidoux et al.,1999; Fisher et al., 2001), debido a que son fáciles de cultivar en el laboratorio, presentan tiempos generacionales relativamente más cortos que otros oligoquetos, utilizan menores

volúmenes de suelo en la cría y en el laboratorio y son ecológicamente más representativos en el ambiente terrestre (Van Gestel et al., 1988; Keddy et al., 1995; OECD, 2000; Robidoux et al., 2001). E. foetida es un oligoqueto que ha demostrado ser adecuado para la evaluación de la toxicidad de plaguicidas empleando los criterios de la OECD (1984, 2000) y las recomendaciones de Calow (1993). E. foetida es una especie clave en el ecosistema terrestre, esta es una de las razones por las que estas lombrices de tierra han sido propuestas extensivamente en estudios ecotoxicológicos (Scott-Fordsmand & Weeks, 2000). Por este motivo, en años recientes se han usado otras respuestas biológicas (biomarcadores), como la alteración del ADN, inducción de proteínas ligantes a metales, inhibición de la actividad enzimática, estabilidad de la membrana liposomal, respuestas inmunológicas, cambios en el conteo espermático, entre otras (Dallinger et al., 2000; Scott- Fordsmand & Weeks, 2000).

Podisus nigrispinus (Dallas, 1851) (Heteroptera: Pentatomidae) es un chinche, que en todos sus estados de vida es depredador de larvas de lepidópteros u otras presas ocasionales. Se han evaluado algunos parámetros ecológicos como la temperatura y requerimientos nutricionales en P. nigrispinus (Mohaghegh et al., 1999; Oliveira et al., 2002; Vivan et al., 2002; Medeiros et al., 2003; Evangelista et al., 2004). Esta especie, es muy voráz en el tercer estadío ninfal (Tillman & Mullinix, 2004). Se ha determinado la susceptibilidad a insecticidas en formas adultas e inmaduras de P. nigrispinus (Zacarias et al., 1998; Evangelista et al., 2002; Torres et al., 2002, 2003).

Las especies de Trichogramma Westwood, 1833 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) contribuyen al control de huevos de plagas de lepidópteros de importancia agrícola (Castro et al., 1997; Velasquez & Terán, 2003). Trichogramma fuentesi Torre, 1980 y Trichogrammatoidea bactrae Nagaraja, 1979 son especies consideradas eficientes controladores de huevos de varias especies de lepidópteros considerados plagas agrícolas (Whu, 1985; Fuentes, 1994; Whu & Valdivieso, 1999). T. fuentesi se le ha encontrado parasitando a Helicoverpa zea (Boddie 1850) (Noctuidae), a Spodoptera frugiperda (Smith, 1797) (Noctuidae) en el cultivo de maíz, a Diatraea saccharalis (Fabricius, 1794) (Pyralidae) en el cultivo de caña de azúcar, a Heliothis virescens (Fabricius, 1977) (Noctuidae) y a Anomis texana Riley, 1885 (Noctuidae) en el cultivo de algodón (Querino & Zucchi, 2003; Velásquez & Terán, 2003). La avispita T. bactrae, ha sido introducida de los campos algodoneros de Australia al Perú, y ataca al gusano rosado del algodón Pectinophora gossypiella (Saunders, 1844) (Gelechiidae) en la costa peruana, así como una gran variedad de huevos de insectos perjudiciales, especialmente microlepidóptera de la

JOSÉ IANNACONE Y LORENA ALVARIÑO Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1, y 2, pp. 91-104

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familia Gelechiidae, Pyralidae, Olethreutidae y Noctuidae, en los cultivos de arroz, algodón, caña de azúcar, frutales, hortalizas y maíz (Malik, 2001 a b). Estos parasitoides son de fácil reproducción y son una herramienta en el control biológico de plagas (Reddy & Guerrero, 2001).

El hidrocloruro de cartap, es un insecticida análogo sintético de una forma de oxidación de la nereistoxina (NTX) y es un bloqueador de canales iónicos de receptores de acetilcolina nicotínico (Nagata et al., 1999; Lee et al., 2003; Liao et al., 2003; Delpech et al., 2003; Choi et al., 2004; Lee et al., 2004). El cartap es un plaguicida carbámico usado a nivel mundial en el control de plagas agrícolas como la polilla minadora del tomate Tuta absoluta (Meyrick, 1917) (Lepidoptera: Gelechiidae) (Bezerril et al., 1992; Picanço et al., 1998; Reis & Souza, 1998), la polilla minadora de los cítricos Phyllocnistis citrella Stainton, 1856 (Lepidoptera: Gracillariidae) (Rae et al., 1996), la polilla de la col Plutella xylostella (Linnaeus, 1758) (Lepidoptera: Plutellidae) (Reddy & Guerrero, 2001; Mohan & Gujar, 2003; Ninsin, 2004) y la polilla de la papa Phthorimaea operculella (Zeller, 1873) (Lepidoptera: Gelechiidae) (Iannacone & Lamas, 2003 a). Además se ha utilizado como molusquicida sobre el gasterópodo dulceacuícola Oncomelania hupensis Gredler, 1881 para el control del hospedero intermediario de Schistosoma japonicum (Katsurada, 1904) (Digenea: Schistosomatidae) (Xia et al., 1992). En el Perú, el cartap se usa en diversos cultivos agrícolas de la costa peruana como el tomate, la papa, el maíz, hortalizas y frutales.

El cartap presenta alta toxicidad en el ambiente acuático, debido a que es empleado como un molusquicida contra caracoles de agua dulce. Los caracoles de agua dulce Physa acuta Draparnaud, 1805, Cipangopaludina malleata (Reeve, 1863) e Indoplanorbis exustus (Deshayes, 1832) mostraron una alta contracción corporal como un efecto subagudo y posteriormente altas mortalidades después de 72 a 96 h de exposición bajo la acción de cartap, en la revisión de Xia et al. (1992). Moina macrocopa (Straus, 1820) (Crustacea: Cladocera) resultó ser altamente sensible a cartap (Iannacone & Alvariño, 2002 a). Toia et al. (1981), Komala (1982, 1985), encontraron una alta toxicidad del cartap a diferentes organismos acuáticos como los peces Salmo trutta Linnaeus, 1758, C. carpio, Poecilia reticulata (Peters, 1859), la pulga del agua Daphnia magna Straus, 1820, el mosquito Aedes aegypti (Linnaeus, 1762), plantas acuáticas como Azolla spp. y el protozoo Paramecium primaurelia Linnaeus, 1758. Sin embargo, los estudios de destino ambiental de cartap señalan una alta biodegradabilidad en ambientes acuáticos (Komala, 1995). Scott et al. (1991) y Geden et al. (1992) señalaron en un ensayo comparativo de insecticidas sobre Muscidifurax raptor Girault &

Sanders, 1910, una especie congenérica de Muscidifurax raptorellus Kogan & Legner, 1976 (Hymenoptera: Pteromalidae), una mayor sensibilidad en comparación con su plaga hospedera M. domestica. Los estudios con parasitoides sobre plagas de importancia económica son escasos, y aquellos con depredadores muestran resultados variables con relación a la toxicidad del cartap. Así, el escarabajo depredador Curinus coeruleus (Mulsant, 1850) (Coleoptera: Coccinellidae) y la microavispa parasitoide Trichogramma dendrolimi Matsumura, 1925 (Hymenoptera: Trichogrammatidae) fueron altamente sensibles (Diraviam & Viraktamath, 1993; Takada et al., 2001), en cambio el ácaro depredador Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot, 1957 (Acarina: Phytoseidae) fue poco sensible (Blümel et al., 1993).

Cartap mostró una alta degradabilidad aeróbica y anaeróbica bacteriana y fúngica en el suelo (Endo et al., 1982). Para Porcellio laevis Latreille, 1804 (Crustacea: Isopoda), se encontró, un impacto leve y moderadamente tóxico de cartap (Iannacone & Alvariño, 2002 a).

Aunque los ensayos crónicos para un plaguicida son muy importantes en la evaluación de Evaluación de Riesgos Ambientales (ERA), Danfa et al. (1998) señalaron para la microavispa parasitoide Bracon hebetor (Say, 1836), que la mortalidad aguda es un buen parámetro predictivo y sensible para la determinación de la toxicidad, y por ende de la ERA. La mortalidad es un parámetro ecotoxicológico de gran importancia para determinar la selectividad del cartap (Iannacone & Alvariño, 2002a).

En el Perú, Iannacone & Alvariño (2002 a) evaluaron el riesgo ambiental del cartap en bioensayos con tres invertebrados: M. macrocopa, P. laevis y M. raptorellus. Se ha determinado la selectividad del cartap empleando al depredador Chrysoperla externa (Hagen, 1861) y a los parasitoides Trichogramma pintoi Voegelé, 1982, Copidosoma koehleri Blanchard, 1940 y Dolichogenidea gelechiidivoris (Marsh, 1979) (Iannacone & Lamas, 2002, 2003 b). Sin embargo, se requiere un mayor número de especies de diferentes nichos ecológicos para determinar adecuadamente la selectividad del cartap.

El objetivo del presente trabajo fue evaluar la ecotoxicidad del cartap sobre ocho organismos no destinatarios de la biota animal: 1) el caracol de agua dulce M. tuberculata, 2) el muy muy E. analoga, 3) el insecto Ch. calligraphus, 4) el pez C. carpio, 5) la lombriz de tierra E. foetida, 6) el insecto depredador P. nigrispinus, y las microavispas 7) T. fuentesi y 8) T. bactrae, y a partir de estos resultados evaluar la selectividad de este insecticida.


Los bioensayos con el cartap se realizaron en el Laboratorio de Ecofisiología Animal de la Facultad de


94

Ciencias Naturales y Matemáticas de la Universidad Nacional Federico Villarreal (FCCNM, UNFV), Lima, Perú.

Organismos no destinatarios Ambiente acuático Melanoides tuberculata

Se colectaron con la ayuda de un cucharón de las orillas arenosas de los humedales de las Lagunas artificial de La Molina (15° 5´LS; 75° 57´LO), Lima, Perú. Esta especie se distribuye en humedales dulceacuícolas naturales y artificiales de la costa central del Perú, cercanos a campos agrícolas. Posteriormente fueron trasladados al laboratorio en recipientes plásticos de 4000 ml, con sustrato en el fondo. Los caracoles fueron criados en acuarios de vidrio de 30 cm x 20 cm x 20 cm de capacidad y aclimatados por una semana previa al bioensayo empleando agua filtrada a 0.54 u de abertura procedentes de la laguna de colecta y agua de grifo hervida fría (1:1 v/v) según recomendación de Calow (1993). La longitud total promedio de M. tuberculata empleada en los ensayos ecotoxicológicos fue de 7 a 9 mm (Iannacone & Alvariño, 2002b). Las pruebas estuvieron compuestas de un control y cinco concentraciones de Ingrediente Activo (IA) del cartap. Las concentraciones empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 0.5 mg L-1; 2.5 mg L-1; 5 mg L-1; 25 mg L-1 y 50 mg L-1. En cada envase de 250 ml de capacidad se emplearon 10 individuos de M. tuberculata que se distribuyeron al azar en cada una de las cuatro repeticiones. Las lecturas se realizaron a las 12 h, 24 h, 36 h y 48 h de exposición. Al inicio del ensayo se ajustó a un pH de 5.0 y de 7.0 con una solución de HCl 1M o H2SO4 1N. Las cinco concentraciones siguieron un incremento alternado de x 5 y x 2. Para la discriminación de la mortalidad se usó el criterio propuesto por Iannacone & Alvariño (2002 b). Se consideró muerto el individuo incapaz de realizar algún tipo de movimiento en la placa de recuento, como mover el pie, la concha ó los tentáculos cefálicos durante 15 s de observación al estereoscopio. La temperatura se mantuvo en una incubadora fluctuante entre 18 °C ± 2 °C. Emerita analoga

Esta especie se localiza en las orillas arenosas de la costa peruana bajo la acción de la ecorregión del mar frío de la corriente peruana. Se procedió a la colección y cría estandarizada de E. analoga. Cuarenta hembras de E. analoga con presencia de masas ovígeras fueron colectadas de una playa arenosa adjunta al Terminal Pesquero de Chorrillos de Lima, Perú. Posteriormente fueron trasladados al Laboratorio en recipientes plásticos de 2000 ml, con arena en el fondo. Los “muy muy” hembras fueron criados en acuarios de vidrio de 30 cm x 20 cm x 20 cm de capacidad y

aclimatados por una semana previa al bioensayo empleando agua de mar filtrada a 0.54 u de abertura procedentes del lugar de colecta y arena (4:1 v/p) según recomendación de Calow (1993). Los ensayos ecotoxicológicos con E. analoga se iniciaron con larvas o “zoeas” de primer estadio dentro de 24 h de haber eclosionado de las masas ovígeras. Diez larvas de primer estadio se distribuyeron al azar en cada una de las cinco concentraciones más el control evaluadas en cada una de las cuatro repeticiones del ensayo experimental. Las concentraciones empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 0,01 ug L-1; 0,1 ug L-1; 1 ug L-1; 10 ug L-1 y 100 ug L-1. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 10. Las larvas se consideraron muertas si no fueron capaces de moverse coordinada y normalmente cuando fueron pinchadas ligeramente con un alfiler luego de 24 h y 48 h de exposición. Se emplearon un total de 240 larvas por ensayo. El bioensayo estático se realizó en envases plásticos de 0.5 l. La temperatura se mantuvo en una incubadora fluctuante entre 20 °C ± 2 °C (Iannacone & Alvariño, 2003). Chironomus calligraphus

Esta especie se localiza en humedales naturales o artificiales costeros dulceacuícolas peruanos (Iannacone et al., 2002). El procedimiento de colección, identificación y cría estandarizada de C. calligraphus, así como el protocolo de bioensayo siguió el procedimiento detallado descrito por Iannacone et al. (2002). Las concentraciones empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 0.01 ug L-1; 0.1 mg L-1; 1 ug L-1; 10 ug L-1 y 100 ug L-

1. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 10. Las lecturas se realizaron a las 24 h y 48 h de exposición. La temperatura se mantuvo regulada a 20°C ± 3 °C. Cyprinus carpio

Esta especie ha sido introducida en ambientes naturales o artificiales costeros dulceacuícolas peruanos. Los especimenes de C. carpio fueron obtenidos de un cultivo del Laboratorio de Acuicultura de la Facultad de Oceanografia, Pesquería y Ciencias Alimentarias (FOPCA), UNFV de Santa Eulalia, Lima, Perú. Se trasladaron al Laboratorio en baldes de plástico de 4 l de capacidad. Antes de la aclimatación en el laboratorio se descartaron los individuos que hubieran sufrido daño mecánico durante el transporte. Los adultos fueron colocados dos semanas previas a las pruebas ecotoxicológicas, en dos acuarios de vidrio de 90 cm x 40 cm x 30 cm, en un medio a base de una solución amortiguadora (buffer- fosfato) con agua destilada y agua de grifo reposada en igual cantidad (3 l de cada una). Se introdujeron ad libitum en el acuario plantas acuáticas para evitar el estrés de los peces (Elodea sp.) y fueron alimentados ad libitum con hojuelas para peces


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(Tetramin®). Las carpas usadas en los bioensayos se extrajeron del cultivo a partir de la segunda semana de aclimatación. Los peces seleccionados presentaron una apariencia saludable para su uso en los ensayos ecotoxicológicos. Los peces empleados en los bioensayos presentaron un peso de 1.34 ± 0.59 g y una longitud estándar de 4.35 ± 0.56. Las pruebas de toxicidad se realizaron con cinco réplicas y cinco concentraciones más el control. Las concentraciones empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 4,68 mg L-1; 9,37 mg L-1; 18,75 mg L-1; 37,5 mg L-1 y 75 mg L-1. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 2. Las lecturas de la pruebas ecotoxicológicas se realizaron a los 10 min; 20 min; 30 min; 1; 2; 4; 18; 24 h de exposición. Los peces no se alimentaron durante el ensayo. Se usaron 120 peces por cada prueba de ecotoxicidad. Cada grupo de cuatro peces se colocó al azar en un recipiente de plástico con una capacidad de 250 ml. Se utilizó la mortalidad como punto final de lectura. La temperatura bajo el cual fue realizado el bioensayo fue de 20 ± 2°C. Ambiente terrestre Eisenia foetida

Las formas adultas del oligoqueto, E. foetida, se obtuvieron de cultivos masivos procedentes del área de Lombricultura de la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM)– Lima-Perú, en un sustrato de compostaje al 100%. La especie fue identificada a nivel del estadío adulto usando las características morfológicas específicas. E. foetida fue criada masivamente en el laboratorio de Ecofisiología Animal de la FCCNM-UNFV en lechos plásticos de 4000 ml de capacidad en un medio formado por tierra obtenida de los jardines de la FCCNM-UNFV previamente cernida usando una malla con diámetro de 2.5 mm. La aclimatación de E. foetida se realizó durante 14 d, con el fin de obtener individuos de una talla determinada fluctuante entre 4 ± 1 cm de longitud, bajo una temperatura de laboratorio de 20°C ± 2°C y 30% de humedad relativa. Las pruebas ecotoxicológicas con los oligoquetos se realizaron con cohortes de 160 especímenes de E. foetida de 4 ± 1 cm de longitud que se obtuvieron del envase de cultivo masivo, sin considerar el grado de maduración. Al inicio del bioensayo, las lombrices fueron colocadas en envases de plástico de un litro de capacidad y de 12 cm de alto, con cuatro divisiones. Cada división se usó para una lombriz. Los bioensayos se realizaron bajo condiciones de oscuridad para evitar el efecto de fotólisis. Las lombrices fueron lavadas en agua destilada y luego secadas en papel absorbente para eliminar el exceso de agua durante la lectura. Se empleó aproximadamente 600 g de suelo como sustrato en ensayos estáticos a 7 d de exposición. El análisis granulométrico del suelo

se presenta en la Tabla 1, indicando un suelo de tipo predominantemente arenoso. El pH del suelo empleando una solución amortiguadora de cloruro de potasio (1M) y con cloruro de calcio (0.01M) fue de 7.9. Los ensayos fueron considerados válidos cuando la mortalidad de E. foetida no sobrepasó al 10%. El indicador de la prueba aguda fue la mortalidad de los especímenes que al ser pinchados con un alfiler entomológico, durante 10 s de observación no realizaron ningún movimiento coordinado. Debido a que las lombrices tienden a desintegrarse rápidamente después de la muerte, las lombrices ausentes se consideraron que habían muerto (Maboeta et al., 2004). Para la prueba subaguda, se evaluó la variación del peso húmedo (en %) a 7 d de exposición, el cual se determinó con una aproximación de 0.01 mg en una balanza semianalítica. Las siete dosis empleadas de IA de cartap fueron en orden creciente: 16.06 mg kg-1; 32.12 mg kg-1; 64.24 mg kg-1; 128.5 mg kg-1; 257 mg kg-1; 514 mg kg-1 y 1028 mg L-1. Las siete dosis siguieron un incremento de x 2. Los bioensayos se realizaron bajo condiciones no controladas de temperatura, pero aproximadamente a 20 °C ± 2 ºC.

Tabla 1.- Análisis granulométrico del suelo empleado en el bioensayo con Eisenia foetida.

Malla (mm) Peso (g) % 2 7.6 8.75

1.6 6.6 7.60 1 8.8 10.14

0.25 37.8 43.55 0.08 25.4 29.27

< 0.08 0.6 0.69 Ambiente aéreo Podisus nigrispinus

Los huevos (< de 48 h de edad) se obtuvieron de cultivos estandarizados del Programa Nacional de Control Biológico, Servicio Nacional de Sanidad Agraria (PNCB-SENASA), a partir de los cuales se realizaron las crianzas masivas en condiciones de laboratorio, con el fin de obtener ninfas de II estadío para los bioensayos de susceptibilidad. Las ninfas de primer estadío recién emergidas (< 24h), se aclimataron masivamente en el laboratorio en envases cuadrangulares de plástico de 12 cm x 30 cm x 20 cm. Estas ninfas se alimentaron con larvas de Spodoptera eridania (Stoll, 1782) (Lepidoptera: Noctuidae), obtenidos del PNCB-SENASA. La crianza se llevó a cabo bajo condiciones no controladas de temperatura y humedad relativa. Sin embargo la temperatura fluctuó entre 21 y 27 °C (Promedio = 24 °C) y la humedad relativa entre 65 % y 90 %. La crianza se realizó bajo un fotoperiodo 13:11 (L:O). Para los bioensayos, fueron empleadas ninfas de II < de 48 h debido a que


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es considerado un estadio altamente susceptible a la acción de plaguicidas (Evangelista et al., 2002). Las ninfas fueron criadas individualmente en envases de plástico de 25 ml de capacidad y alimentadas ad libitum con larvas de S. eridania. Las pruebas de sensibilidad se realizaron bajo condiciones de oscuridad, para evitar el efecto de fotólisis. Los indicadores para las pruebas fueron, la mortalidad, considerada como la inmobilización de los especímenes y la desadherencia a la superficie interna del vial de vidrio al ser pinchados con un alfiler entomológico, durante 15 s de observación bajo la acción del microscopio estereoscopio de 10X. Las concentraciones empleadas de Ingrediente Activo (IA) de cartap fueron en orden creciente: 4.68 mg L-1; 9.37 mg L-1; 18.75 mg L-1; 37.5 mg L-1 y 75 mg L-1. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 2. Se trataron 16 ninfas por cada concentración (4 especímenes / repetición). Después de las aplicaciones, los envases se mantuvieron cerrados en oscuridad bajo condiciones de cría, realizándose las lecturas a 1 h, 2 h, 3 h, 6 h, 12 h, 24 h y 48 h de exposición. Las ninfas se consideraron vivas si realizan algún tipo de movimiento coordinado y adherencia con las patas a la superficie interna del vial de vidrio durante 15 s de observación al microscopio estereoscopio a 10 de aumento, con la ayuda de un alfiler entomológico.

Ecotoxicidad por inmersión. Se realizaron las aplicaciones en ninfas de P. nigrispinus por inmersión durante 5 s en placas de petri, en las diluciones de la sustancia y en agua destilada. Después de la inmersión, las ninfas fueron colocadas en papel Tissue® por 10 min para absorber lo restante de las soluciones acuosas y permitir el secado ambiental. Ecotoxicidad por contacto. Estos ensayos se llevaron a cabo para las ninfas de segundo estadio, alimentadas previamente con larvas de S. eridania. El cartap disuelto en agua destilada se aplicó en viales de vidrio (25 uL por cada vial de vidrio grande). En cada vial de vidrio se esparció homogéneamente en sus paredes y base, con la ayuda de un hisopo de base de madera, los uL determinados de la sustancia química colocada en su interior y posteriormente se permitió el secado de los viales a temperatura ambiente durante 2 h con sus respectivos tapones de algodón. Trichogramma fuentesi y Trichogrammatoidea bactrae

Las formas adultas (hembras y machos) de T. fuentesi y T. bactrae se obtuvieron a partir de crías estandarizadas del Programa Nacional de Control Biológico (PNCB)-SENASA. Los criterios de selección de ambas especies fueron la disponibilidad de material biológico bajo cría estandarizada y su representatividad como parasitoides en cultivos donde se aplica el cartap. La especie se determinó a nivel del estado adulto usando las claves de Pinto et al. (1983).

La crianza siguió las recomendaciones de Fuentes (1994), utilizando como hospedero a S. cerealella. Se aplicó el ensayo de toxicidad por contacto para las microavispas adultas solo para T. fuentesi y el de aplicaciones por inmersión para los huevos parasitados de S. cerealella para ambas especies. Se aplicaron las siguientes concentraciones crecientes del cartap en agua destilada en mg (IA) L-1: 4.68; 9.37; 18.75; 37.5 y 75. Las cinco concentraciones siguieron un incremento de x 2. La temperatura ambiental de los ensayos fueron de 20 ± 2°C.

Toxicidad por inmersión: Se efectuó las aplicaciones tópicas por inmersión usando huevos de S. cerealella parasitados por T. fuentesi y T. bactrae, adheridos a pequeños cuadrados de cartulina de 6 mm x 6 mm, siguiendo las recomendaciones de Brunner et al. (2001). Después de la inmersión, fueron colocados en papel Tissue® por 10 min para absorber lo restante de las soluciones acuosas, permitiendo el secado ambiental por 1 h. Esto está en conformidad con el procedimiento de la Organización Internacional en Control Biológico e Integrado (IOBC) (Hassan, 1992). Se trataron huevos (1 cuadrado de cartulina /repetición). Los huevos fueron aislados en viales de vidrios grandes (Iannacone & Lamas, 2003 b). Los viales fueron dispuestos en posición horizontal en una caja de plástico (Danfa et al., 1998). Después de las aplicaciones tópicas, los viales se mantuvieron tapados en oscuridad bajo condiciones de cría, realizándose las lecturas hasta la eclosión de los adultos de los huevos. El porcentaje de emergencia de adultos de T. fuentesi y T. bactrae se calculó contando el número de huevos que tenían al menos un orificio de emergencia de adultos, dividiéndolo entre el número total de huevos parasitados y multiplicándolo por 100.

Toxicidad por contacto: Estos ensayos se llevaron a cabo para los adultos de T. fuentesi. Las pruebas toxicológicas se realizaron con cohortes de hembras y machos colocados al azar y menos de 24 h de emergidos de los huevos de S. cerealella. Los bioensayos se efectuaron bajo condiciones de oscuridad. Las lecturas se hicieron en viales tapados con una torunda de algodón en ensayos estáticos. El indicador de la prueba de mortalidad fue la inmobilización de los especímenes, durante 10 s de observación bajo el microscopio estereoscopio (Danfa et al., 1998; Brunner et al., 2001). Los adultos no se alimentaron antes de los bioensayos toxicológicos. El cartap y el agua destilada se aplicaron en viales de vidrio esparciendo 25 uL por viales. Sin embargo, este protocolo no previene que los insectos se adhieran a la superficie no tratada (torunda de algodón) (Danfa et al., 1998). Posteriormente se permitió el secado de los viales a temperatura ambiente durante 2 h con sus respectivos tapones o torundas de algodón. Para cada una de las pruebas se utilizó 120 individuos, los cuales se consideraron muertos cuando no se posaron sobre


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el vial de vidrio y se encontraron en el fondo del recipiente con las patas dirigidas hacia arriba, durante 10 s de observación al microscopio estereoscopio. El tratamiento control consistió en agua destilada. Se utilizaron cuatro repeticiones (1 vial = 1 repetición) por tratamiento. Se condujeron ensayos de toxicidad aguda estáticos de residuos en oscuridad. Los viales se mantuvieron en condiciones de cría y se observaron la mortalidad acumulada a diferentes h de exposición: 10 min, 20 min, 30 min, 1 h, 3 h, 6h y 12 h (Hassan, 1992). Las lecturas se continuaron siempre y cuando la mortalidad en el control no fue mayor al 60 %, considerándose este valor alto debido a que las microavispas no se alimentaron durante el bioensayo. Se colocaron cinco adultos al azar por vial.

Cartap

El formulado utilizado fue Bala® 50 PS, con las siguientes propiedades fisicoquímicas del cartap: solubilidad en agua = 178 g L-1 a 20 °C y 200 g L-1 a 25 °C; punto de ebullición = 179–181 °C; tiempo de vida media en el agua = 10 min a pH 7 y 25 °C. Para los ensayos la sustancia química se disolvió al 1 % en agua destilada (pH = 7.2; conductividad específica = 70 umhos cm-1). En los ensayos se aplicaron concentraciones de ingrediente activo (IA) en u(m)g L-1. Para el bioensayo con E. foetida, las mezclas de cartap con tierra emplearon la misma calidad de tierra usada para los cultivos, previamente fue cernida con el fin de obtener una textura uniforme. La dosis de aplicación de cartap para el control de plagas en agricultura es de 1000 mg IA L-1. Diseño experimental y tratamiento estadístico

Las pruebas de toxicidad se realizaron empleando cinco concentraciones más el control, con cuatro repeticiones, en un diseño en bloque completamente aleatorio (DBCA). Solo en el caso de E. foetida se usaron siete concentraciones. En todos los casos, la eficacia de los tratamientos y las repeticiones se evaluó a través de un análisis de varianza (ANDEVA) de dos vías, previa transformación de los datos a raíz cuadrada del arcoseno. La CL(E)50, DL50 y TL50 se calcularon usando el programa computarizado Probit versión 1.5. El modelo de regresión fue verificado usando el estadístico Chi-cuadrado. Se empleó el paquete estadístico SPSS, versión 7.5 para Window 98 para el cálculo de los estadísticos descriptivos e inferenciales. Selectividad

Se empleó esta técnica para determinar la naturaleza y magnitud de riesgo ambiental del cartap, empleando los escenarios más críticos y de mayor exposición, utilizando ocho organismos no destinarios: M. tuberculata, E. analoga, Ch. calligraphus y C. carpio para determinar el riesgo en organismos acuáticos; E. foetida como modelo

biológico terrestre y P. nigrispinus, T. fuentesi y T. bactrae como artrópodos aéreos no objetivo del control químico. Con los resultados de toxicidad aguda (CL50 o DL50) al máximo periodo de exposición con estas ocho especies y con los niveles de exposición o concentraciones ambientales esperadas predichas (CEEs), calculados a partir de la dosis de aplicación media del cartap o su equivalente en mg L-

1, se determinaron los cuocientes de riesgo (RQs). Para el cálculo de la CEE acuática se asumió una profundidad del cuerpo de agua de 30 cm y para la CEE terrestre una profundidad y densidad del suelo de 15 cm y 1.5, respectivamente. Para las medidas de mitigación se consideró 0.1 % de depósito de cartap a una distancia de 30 m del cuerpo de agua. Estos resultados se compararán con el nivel crítico respectivo de 0.5 propuesto por la EPA para ensayos agudos con organismo no destinatarios y de 1 para ensayos subagudos.

Resultados Ambiente acuático

Se determinó el efecto toxicológico agudo del cartap a pH 5 y 7 sobre M. tuberculata (Tablas 2 y 3). La CL50 del cartap fluctuó entre 0.68 a 10.80 mg L-1 entre 12 h y 48 h de exposición. No encontrándose diferencias entre los valores de CL50 a ambos valores de pH (Tablas 2 y 3). Se observó un incremento promedio en el valor de CL50 en 582 % entre las 24 h y las 36 h de exposición para ambos valores de pH (Tablas 2 y 3).

Tabla 2. Efecto del cartap en la mortalidad de Melanoides tuberculata a pH 5.

Mg L-1 12 h 24 h 36 h 48 h

Control 0 0 0 0 0.5 26.66 0 36.66 26.66 2.5 10 0 30 33.33 5 43.33 40 93.33 90

25 76.66 63.33 100 100 50 80 100 100 100

CL50 (mg L-1) 7.28 10.80 1.47 1.76

Tabla 3. Efecto del cartap en la mortalidad de Melanoides tuberculata a pH 7.

Mg L-1 12 h 24 h 36 h 48 h

Control 0 6.66 6.66 0 0.5 10 16.66 23.33 40 2.5 3.33 10 60 80 5 20 50 86.66 86.66

25 90 90 100 93.33 50 100 100 100 100

CL50 (mg L-1) 7.83 7.31 1.70 0.68

No se encontraron diferencias en los valores de CL50 del cartap sobre E. analoga a 24 h y 48 h de


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exposición (Tabla 4). En cambio para Ch. calligraphus, se observó diferencias numéricas en la CL50 entre 24 h y 48 h de exposición (Tabla 5).

Tabla 4. Efecto del cartap en la mortalidad de Emerita analoga.

ug L-1 24 h 48 h Control 5 10

0.01 5 25 0,1 16.7 33.33 1 20 35

10 20 40 100 45 45

CL50 (ug L-1) 147 130

Tabla 5. Efecto del cartap en la mortalidad de Chironomus calligraphus.

ug L-1 24 h 48 h Control 7.5 5.41

0.01 5 2.63 0.1 15 8.57 1 17.5 18.18

10 20 18.75 100 20 25

CL50 (ug L-1) 7.295 1.001

Tabla 6. Promedios de peso (g) y talla (cm) de Cyprinus carpio evaluadas en bioensayos con cartap

mg L-1 Peso ± DE (Min-Máx) Talla ± DE (Min- Max)

Control 1.34 ± 0.73 (0.50-3.00) 4.39 +/- 0.64 (3.50-6.10) 4.68 1.15 ± 0.56 (0.50-2.50) 4.26 ±0.50 (3.50-5.30) 9.37 1.47 ± 0.46 (0.70-2.20) 4.47 ± 0.39 (4.00-5.30) 18.75 1.34 ± 0.56 (0.60-3.00) 4.43 ± 0.53 (3.50-5.50) 37.5 1.42 ± 0.63 (0.60-3.40) 4.43 ± 0.58 (3.50-6.20) 75 1.41 ±0.63 (0.50-3.00) 4.20 ± 0.68 (2.20-6.00)

total 1.34 ± 0.59 (0.50-3.40) 4.35 ± 0.56 (2.20-6.20)

Levene 1.03 0.55 Sig. 0.39 0.69

F 0.79 0.83 Sig. 0.53 0.51

Sig. = Significancia. DE = Desviación estándar. Levene = Prueba para evaluar homogeneidad de varianzas.

Tabla 8. Efecto del cartap en la mortalidad de Eisenia foetida.

mg Kg-1 % Mortalidad Control 0 16.06 0 32.12 0 64.24 6.25 128.5 6.25 257 18.5

514 100 1028 100

DL50 (mg Kg-1) 278

Tabla 9. Efecto subletal del cartap en la variación del peso (%) de Eisenia foetida a 7 d de exposición.

mg Kg-1 % Variación Control 9.05 (-) 16.06 6.54 (-) 32.12 9.52 (-) 64.24 4.34 (-) 128.5 7.14 (-) 257 16.11 (-) 514 47.61 (-) 1028 63.23 (-)

(-) = disminución Tabla 10. Efecto de contacto del cartap en la mortalidad de ninfas II de Podisus nigrispinnus.

mg L-1 1 h 2 h 3 h 6 h 12 h 24 h 48 h

Control 0 0 0 0 0 0 0 4.68 0 0 0 0 3.12 3.21 3.16 9.37 0 0 0 0 0 0 0 18.75 0 0 0 3.12 9.37 9.67 9.61 37.5 0 0 18.75 18.75 21.87 19.34 22.52 75 0 3.12 21.87 31.25 31.25 29.02 28.98

CL50 (mg L-1) ND ND 139 110 151 145 159

El promedio del peso y la longitud estándar (talla) de C. carpio empleadas en los bioensayos con cartap no variaron entre las concentraciones evaluadas (Tabla 6). Los valores de CL50 de 10 min a 24 h de exposición decrecieron significativamente (Tabla 7). El TL50 fluctuó entre 25 min a 02h y 11 min para las concentraciones ensayadas (Tabla 7).

La secuencia de especies de mayor a menor sensibilidad al cartap en el ambiente acuático en términos de CL50 a 24 h de exposición fue: E. analoga > C. carpio > Ch. calligraphus > M. tuberculata.

Tabla 7. Efecto del cartap en la mortalidad de Cyprinus carpio.

mg L-1 10 min

20 min

30 min 1 h 2 h 4 h 18 h 24 h TL50 (h)

Control 0 0 0 0 0 0 0 0 ND 4.68 15 20 35 35 35 35 90 100 02:11 9.37 10 30 45 45 45 80 95 100 01:05 18.75 5 25 35 40 70 100 100 100 00:53 37.5 15 25 40 55 95 100 100 100 00:36 75 35 40 45 55 100 100 100 100 00:25

CL50 (mg L-1) 973 942 1739 32.71 8.78 5.81 1.27

< 1.27


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Ambiente terrestre Se encontró un incremento de la mortalidad de E.

foetida con las dosis crecientes del cartap en el suelo (Tabla 8). Se observó a partir de 257 mg kg-1 de IA de cartap, una disminución significativa del peso húmedo en comparación con el control (Tabla 8).

Tabla 14. Efecto del cartap en la emergencia de Trichogramma fuentesi y Trichogrammatoidea bactrae.

mg L-1 % Emergencia

T. fuentesi % Emergencia

T. bactrae Control 46.83 73.89

4.68 42.48 9.02 9.37 29.54 5.26 18.75 27.23 3.37 37.5 22.05 1.55 75 18.35 1.30

CE50 (mg L-1) 31.52 0.28

Ambiente aéreo Al evaluar el efecto de contacto y de inmersión del

cartap sobre las ninfas II de P. nigrispinus, se encontró que no existieron efectos de mortalidad en ambos casos hasta las 2 h de exposición (Tablas 10 y 11). En el caso del efecto de contacto, la CL50 varió entre 110 a 159 mg L-1 (Tabla 10). En cambio, a las cinco concentraciones evaluadas no existieron efectos de mortalidad significativos al compararse con el control para el bioensayo por inmersión con cartap sobre P. nigrispinus (Tabla 11). El efecto del contacto produjo mayor sensibilidad al cartap en términos de mortalidad que el efecto por inmersión (Tablas 10 y 11).

Los adultos de T. fuentesi entre 10 min a 6 h de exposición presentaron valores de CL50 entre < 5.19 y 23.57 mg L-1 (Tablas 12 y 13). El TL50 fluctuó entre 4 min a 01h 19 min para las concentraciones ensayadas (Tabla 12 y 13). Los valores de CE50 para la emergencia de T. fuentesi y T. bactrae de los huevos de S. cerealella fueron diferentes entre sí, siendo T. bactrae de mayor sensibilidad en términos de emergencia que T. fuentesi (Tabla 14).

En todos los casos, los análisis estadísticos mostraron que no existieron diferencias significativas entre las cuatro repeticiones (P > 0.05).

Selectividad

La Tabla 15 muestra un resumen de la evaluación del riesgo ambiental (ERA) del cartap sobre ocho especies no destinatarias. Los resultados indicaron que el cartap no mostró riesgo ambiental sobre siete de las

ocho especies analizadas. Solo E. analoga mostró un riegos a nivel del ambiente acuático, pues el riesgo fue alto en comparación con el nivel crítico. Solo al considerar un depósito del 0.1 %, tomando en cuenta el cuerpo de agua a una distancia de 30 m del campo agrícola de aplicación, el RQ fue de 0.02, y por ende esta sería una medida de mitigación muy adecuada, para disminuir el efecto del cartap en el ambiente acuático.

Discusión

El potencial de los organismos animales como bioindicadores en ensayos de toxicidad está ampliamente demostrado, la principal ventaja de emplearlos en investigación ecotoxicológica es la de mostrar los efectos del tóxico a nivel individual y sus consecuencias posteriores para niveles superiores de organización biológica, población y comunidad (Alayo & Iannacone, 2002).

Se requiere evaluar especies de diferentes nichos ecológicos para determinar adecuadamente la selectividad del cartap en el ambiente acuático, terrestre y aéreo (Iannacone & Alvariño, 2002a). El cartap mostró selectividad sobre siete de las ocho especies analizadas pertenecientes a estas tres matrices ambientales. Solo el “muy muy” E. analoga, en la fase

Tabla 11. Efecto por inmersión del cartap en la mortalidad de ninfas II de Podisus nigrispinnus.

Mg L-1 1 h 2 h 3 h 6 h 12 h 24 h 48 h

Control 0 0 0 0 0 0 6.25 4.68 0 0 0 0 0 0 9.37 9.37 0 0 0 3.12 3.12 6.25 9.37 18.75 0 0 0 3.12 3.12 6.25 6.25 37.5 0 0 3.12 3.12 3.12 6.25 6.25 75 0 0 3.12 3.12 3.12 3.12 3.12

CL50 (mg L-1) ND ND ND ND ND ND ND

Tabla 12. Efecto del cartap en la mortalidad de adultos de Trichogramma fuentesi.

mg L-1 10

min 20

min 30

min 1 h 3 h 6 h TL50 (h)

Control 0 0 0 0 10.5 57.8 ND 4.68 25 40 50 50 55 60 01:19 9.37 55 75 75 75 75 80 00:06 18.75 60 80 90 95 100 100 00:07 37.5 85 95 100 100 100 100 00:04 75 100 100 100 100 100 100 ND

CL50

(mg L-1) 10.17 5.74 4.89 4.93 5.19 <5.19

Tabla 13. Efecto del cartap en la mortalidad de adultos de Trichogramma fuentesi.

mg L-1 10

min 20

min 30

min 1 h 3 h 6 h 12 h TL50 (h)

Control 0 0 0 0 0 50 60 ND 9.37 25.22 36.30 50 68.75 66.67 80 80 00:39 18.75 25.22 41.61 98.89 98.75 98.67 100 100 00:16 37.5 73.29 89.38 100 100 100 100 100 00:07 75 89.32 100 100 100 100 100 100 ND

CL50 (mg L-1) 23.57 15.77 9.37 7.72 7.92 < 7.92 ND


100

de zoea mostró riesgo a nivel del ambiente acuático, pues fue alto en comparación con el nivel crítico contrastado (Tabla 15). Iannacone & Alvariño (2003) señalaron en una evaluación comparativa global que E. analoga es una especie adecuada para ser empleada en bioensayos ecotoxicológicos por su sensibilidad, facilidad de uso (simplicidad en el manipuleo y disponibilidad de material biológico en el Perú) y concordancia ecológica en el ambiente acuático marino. Muchos insecticidas son tóxicos para los crustáceos, lo que es comprensible dada la relación filogenético que existe entre insectos y crustáceos (Ferrero et al., 2001). No se ha encontrado bibliografía referente a la toxicidad del cartap sobre crustáceos marinos. Las diferencias de toxicidad entre las especies revelan interacciones en los insecticidas evaluados y los principales sistemas enzimáticos de detoxificación (Ferrero et al., 2001).

La baja sensibilidad del cartap encontrada sobre M. tuberculata en el presente estudio pudiera ser presumiblemente adscrita a diferencias en la bioquímica y fisiología de este caracol en comparación con otros organismos biológicos (Tabla 15). Así como a su amplia valencia y plasticidad ecológica (Iannacone & Alvariño, 2002b). El cartap presentó un bajo riesgo ambiental sobre el pez C. carpio como se ha observado en otros bioensayos ecotoxicológicos (Iannacone & Alvariño, 2002a).

Rao & Kavitha (2004) observaron pérdidas de pigmentación en E. foetida expuestas a altas concentraciones del organofosforado monocrotofos. En el caso de las E. foetida expuestas al cartap, se ha observado pérdida de pigmentación sobre 64.24 mg IA kg-1 (Tabla 8). Se han realizado ensayos ecotoxicológicos comparativos con E. foetida empleando papel filtro y suelo artificial, encontrándose resultados diferentes, siendo el suelo el que más se acerca a la realidad ecológica, aunque el empleo del papel filtro como sustrato permite evidenciar cambios patológicos más aparentes y reproducibles en E. foetida que el uso del suelo. En este estudio se empleó suelo como sustrato para el bioensayo. Giménez et al. (2004) indicaron que las lombrices presentan una variabilidad en la susceptibilidad a diferentes xenobióticos, según su origen y condiciones de vida, lo que demuestra la importancia de realizar experimentos con organismos locales. Sin embargo, se debe tener cuidado al interpretar los resultados de CL50 obtenidos en el Laboratorio empleando suelo y usando a E. foetida como organismo prueba, debido a que las pruebas de toxicidad con mortalidad como punto final pueden tener baja relevancia ecológica por la composición física del suelo (textura, contenido de materia orgánica y algunos parámetros estacionales). Por ende, los cambios en la biomasa son ecológicamente más sensibles que el parámetro CL50 (Moboeta et al., 2004). En E. foetida expuesta al cartap, se ha

encontrado sensibilidad similar entre ambos puntos finales de lectura (Tablas 8 y 9).

En el caso de P. nigrispinus, Evangelista et al. (2002) encontraron que el lufenuron afecta a las ninfas de quinto estadio y adultos de este chiche por efectos de ingestión y residualidad. En contraste, Torres et al. (2002) al evaluar nueve plaguicidas agrícolas empleados en el cultivo de algodón, encontraron efectos selectivos de cuatro de ellos (espinosad, pimetrozine, dicofol y propargite). Estos resultados evidencian la selectividad de estos cuatro plaguicidas sobre las ninfas de este predator y como productos agroquímicos en potencia en el MIP, al no causar mortalidad significativa y riesgo. En el presente caso, se observó muy poco efecto de riesgo del cartap sobre ninfas de II estadio de P. nigrispinus, tanto por contacto y por inmersión (Tabla 15).

Tabla 15. Resumen de la Evaluación de Riesgos Ambientales (ERA) en ocho especies no destinatarias expuestas al cartap.

Especie Efecto Toxicidad

(24h)

Expo-

sición

RQ LOC Riesgo

M. tuberculata* CL50 mg L-

1

9.05 0.33 0.03 0.5 No

E. analoga CL50 mg L-

1

0.14 0.33 2.35 0.5 Si

Ch. calligraphus CL50 mg L-

1

7.29 0.33 0.04 0.5 No

C. carpio CL50 mg L-1

1.27 0.33 0.25 0.5 No

E. foetida DL50 mg kg-1

278 0.44 0.001 0.5 No

P. nigrispinus CL50 mg L-1

145 0.10 0.0006 0.5 No

T. fuentesi** CL50 mg L-1

6.55 0.10 0.01 0.5 No

T. bactrae*** CE50 mg L-1

0.28 0.10 0.35 1 No

Exposición = CEE = Concentración efectiva ambiental. RQ = Cuociente de riesgo = Exposición / Toxicidad. LOC = Nivel crítico. * = Se trabajó con un valor promedio de CL50 para valores de pH 5,0 y 7,0. ** = Se trabajó con un valor promedio de CL50 para ambos bioensayos a 6 h de exposición. *** = Para este caso se trabajó con el valor de CE50 de emergencia de T. bactrae de huevos de S. cerealella, por lo que el valor de LOC solo en este caso fue de 1.

La sensibilidad a diferentes plaguicidas varía con las diferentes especies de Trichogramma evaluadas (Thomson et al., 2000; Youssef et al., 2004). Los organofosforados y los carbamatos en aplicaciones tópicas fueron altamente tóxicos para Trichogramma platneri Nagarkatti 1975. El Imidacloprid y la abamectina fueron altamente tóxicos cuando se aplicaron tópicamente, pero no fueron tóxicos en residuos de 1 h; en cambio los reguladores del crecimiento no causaron mortalidad, ni en aplicaciones tópicas, ni en residuos sobre T. platneri (Brunner et al., 2001). El organofosforado triclorfon, el organoclorado endosulfan y los piretroides deltametrina y lamdacihalotrina afectaron


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significativamente la emergencia de los adultos de Trichogramma cordubensis Vargas & Cabello, 1985 (Vieira et al., 2001). T. pintoi presentó un valor de CL50 a 6 h de exposición de 9.83 mg IA de cartap L-1 (Iannacone & Lamas, 2003 b), el cual fue ligeramente mayor al del T. fuentesi de < 7.92 mg IA de cartap L-1 (Tablas 12 y 13). Iannacone & Lamas (2003 b) encontraron en T. pintoi a una concentración de 312.5 mg IA.de cartap L-1 un porcentaje de emergencia de 28.85 %, con menor efecto toxicológico que los resultados con T. fuentesi y T. bactrae a 75 mg IA de cartap L-1, que mostraron 18.35 % y 0.28 % de emergencia, respectivamente (Tabla 14). El sustrato de aspersión empleado en los ensayos de toxicidad por contacto para plaguicidas, puede producir diferentes resultados. La toxicidad de cuatro fungicidas sobre Trichogramma cacoeciae Marchal, 1936 fue más tóxica al emplear el sustrato placas de vidrio en comparación a hojas de vid (Hafez et al., 1999). Este último sistema de bioensayo que usa hojas es más realista, ya que en la naturaleza la hoja es recorrida asiduamente por la microavispita, la cual inspecciona las hojas con sus antenas, lo cual posiblemente no ocurra sobre el sustrato vidrio. En adición, en las hojas, las proyecciones en pelos y otros pueden minimizar la exposición al producto. Sin embargo, debido a que las especies y variedades de las hojas de las plantas pueden ser sustratos muy variables; el bioensayo ha sido estandarizado por organismos internacionales empleando sustratos placas de vidrio, asumiendo el peor escenario de exposición (Hafez et al., 1999).

En el presente estudio el análisis ecotoxicológico de ocho especies animales con diferentes nichos ecológicos para determinar la selectividad del cartap, podría contribuir a tomar las medidas más apropiadas para su adecuado empleo en el MIP.

Agradecimiento

Al Blgo. Neil Salazar, a la Blga. Galia Manyari, a la Srta. Carmen Salcedo, a la Srta. Carmen Luna, al Sr. José Carlos Soto y al Sr. Jaime Mansilla por su apoyo en el manejo de las especies evaluadas en los bioensayos ecotoxicológicos. El presente trabajo fue expuesto en la XIV Reunión Científica del Instituto de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayo de San Marcos, ICBAR-UNMSM, 27 al 29 de abril del 2005, Lima, Perú.

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____________________________ 1 Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Pueblo Libre, Lima, Perú. E-mail: [email protected] 2 Laboratorio de Ecofisiología Animal. Facultad de Ciencias Naturales y Matemática. Universidad Nacional Federico Villarreal. Calle San Marcos 383, Pueblo Libre, Lima, Perú. E-mail: [email protected]


CRECIMIENTO, FECUNDIDAD Y DIFERENCIACIÓN SEXUAL DEL LENGUADO Paralichthys adspersus (Steindachner) DE LA COSTA CENTRAL DEL PERÚ

GROWTH, FECUNDITY AND SEXUAL DIFFERENTIATION OF THE FINE

FLOUNDER Paralichthys adspersus (Steindachner) OF THE CENTRAL COAST OF PERU

Beatriz Angeles1 y Jaime Mendo2

Resumen

El lenguado Paralichthys adspersus (Steindachner) es una especie de gran importancia para Chile y el Perú por su abundancia y alto valor comercial, sin embargo muy poco se conoce sobre su potencial de cultivo en el Perú. Este estudio determina el crecimiento y la fecundidad del lenguado y realiza un análisis de caracteres externos que permita su separación por sexos, tres aspectos importantes del cultivo de organismos acuáticos. Se analizaron 5 caracteres merísticos y 10 morfométricos de 150 ejemplares utilizados para determinar diferencias entre machos y hembras. La edad fue determinada en base a la lectura de anillos en los otolitos, estimando los parámetros de crecimiento de von Bertalanffy mediante el ploteo de Ford-Walford, en tanto la fecundidad se calculó mediante el conteo de ovocitos de gónadas en estadio IV de madurez. Los caracteres merísticos y morfométricos analizados no permiten separar individuos por sexo, sin embargo, la diferencia observada en cuanto a los orificios anal, urinario y genital presentes en hembras (presenta los 3 separadamente) y machos (sólo 2, anal y urogenital) , si permiten realizar dicha separación en forma rápida y confiable. Las hembras del lenguado presentaron mayor crecimiento que los machos, así la ecuación de von Bertalanffy tiene la forma de: Lt= 101.17(1-e -0.140 (t+ 0.584) ) en hembras y Lt= 60.53 (1-e -0.253 (t+

0.310) ) en machos. El lenguado es un desovador parcial asincrónico con ovocitos maduros de un diámetro entre 0.665 y 0.805 mm, con una fecundidad total de 2 125 000 huevos por individuo y una relativa de 1 500 huevos por gramo de pez. Se discute el potencial de esta especie para su cultivo comparando el crecimiento y la fecundidad con otras especies de lenguados de ambiente natural y que se cultivan en el mundo. Palabras clave: aspectos biológicos, lenguado Paralichthys adspersus, diferenciación sexual, parámetros de crecimiento, fecundidad.

Abstract The fine flounder Paralichthys adspersus (Steindachner) is a species of great importance for

Chile and Peru by its abundance and high commercial value, however little is known about its potential for culture in Peru. This study determine growth and fecundity and analyzes external characters, which permit the sex differentiation in order to know about its potential for culture. Meristic (5) and morphometric (10) characters from 150 individuals were measured and analyzed using linear regressions in order to find differences between sex. Age was determined counting annual rings in otoliths and von Bertalanffy growth parameters were estimated using the Ford-Walford plot, meanwhile fecundity of females was estimated counting the number of ovocites of mature gonads (stage IV). The morphometric and meristic characters used in the determination of sexual differentiation, did not show significant differences that can be used in the separation of males from females in a easily and confidentially way. However, it was observed differences in relation to the genital, urinary and anal orifices; females show the 3 orifices separately but males show only two, anal and urogenital orifices. It was found that P. adspersus females growth faster than males. The von Bertalanffy equation for females was Lt= 101.17(1-e -0.140 (t+ 0.584) ), and Lt= 60.53(1-e -0.253 (t+ 0.310) ) for males. P. adspersus is a partial asynchronic spawner, with mature ovocites between 0.665-0.805mm. The total fecundity was estimated in 2 125 000 eggs per individual and the relative fecundity was 1500 eggs per gram of fish. The potential for culture of this species is discussed comparing growth and fecundity with other flatfish species from natural and cultured stocks.

ALGUNOS ASPECTOS BIOLÓGICOS DEL LENGUADO Paralichthys adspersus (Steindachner) Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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Key words: Peru, Paralichthys adspersus, flounder, sexual differentiation, age, growth parameters, fecundity.

Introducción El lenguado Paralichthys adspersus (Steindachner,

1867) es una especie de gran importancia en términos de abundancia y valor comercial, cuya distribución abarca desde Paita (Perú) hasta Lota e Islas Juan Fernández (Chile) (Acuña & Cid, 1995; Chirichigno, 1974).

Su extracción es realizada tanto por embarcaciones artesanales, como por embarcaciones comerciales arrastreras. Los datos de captura proporcionados por el IMARPE y por la FAO para esta especie indican un aumento escalonado de la extracción de esta especie teniendo sus valores más altos a partir de 1984 hasta 1992, reduciéndose significativamente en los años posteriores, lo cual podría deberse a una intensa captura (Chinchayán et al., 1997; Flores et al. 1996, 1997, 1998a, 1998b, 2000a, 2000b) (Figura 1). Esta disminución en las capturas ha incentivado a algunos investigadores y empresas privadas a pensar en la factibilidad de su cultivo, sin embargo es muy poco lo que se conoce sobre su biología y su potencial para el cultivo.

0100020003000

1950

1960

1970

1980

1990

2000

Año

Des

emba

rque

( t )

Figura 1. Desembarques de lenguado Paralichthys adspersus en la costa peruana entre 1950 y 2003. (Fuente: 1950-1999 IMARPE, 2000-2003 FAO – FIGIS).

En el Perú la escasa información biológica sobre

P. adspersus, se limita principalmente a algunos aspectos taxonómicos (Chirichigno, 1974) y sobre algunos aspectos biológicos y pesqueros en la zona norte (Samamé & Castañeda, 1999).

La separación de individuos por sexo, la fecundidad y el crecimiento son aspectos biológicos importantes a ser tomados en cuenta para el cultivo de una especie. En el caso de P. adspersus la diferenciación de machos y hembras es difícil de realizar por presentar, aparentemente, características externas muy poco diferenciales. En cuanto a la información existente sobre edad y crecimiento, ésta se limita a la zona norte del país, y en cuanto a la fecundidad no existe información publicada al respecto. El presente trabajo tiene como objetivo

evaluar el potencial de crecimiento y reproductivo de Paralichthys adspersus de la costa central del Perú, a través de la estimación de parámetros de crecimiento, y la determinación de la fecundidad total de esta especie, que sirva como base para determinar la factibilidad de cultivo de esta especie. Asimismo siendo la separación de individuos hembras y machos en los estudios de dinámica poblacional y cultivo, se trata de identificar caracteres secundarios externos, morfométricos o merísticos que faciliten la separación de individuos por sexo.

Materiales y métodos

El material biológico para la determinación de diferenciación sexual, la edad y la fecundidad total, consistió en un total de 150 individuos, que fueron colectados en los puertos de Ancón (11°44'S; 77°12'W), Callao (12°03'S; 77°09'W), Chorrillos (12°09.5'S; 77°01.5'W) y Pucusana (12°28'S; 76°47.8'W) (Figura 2) durante Setiembre 1993 a Junio 1994, considerada como la época de mayor actividad reproductiva de esta especie (Acuña & Cid, 1995; Samamé & Castañeda, 1999).

Figura 2. Ubicación de los lugares de muestreo de P. adspersus.

En el laboratorio los lenguados fueron medidos, pesados, y se anotaron 5 caracteres merísticos y 10 morfométricos con el fin de determinar diferencias

BEATRIZ ANGELES Y JAIME MENDO Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 105-112

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sexuales (Figura 3). Para la obtención de datos merísticos se procedió al conteo del número de radios de las aletas dorsal (RAD), pectoral (RAP) y anal (RAA), así como del número de branquiespinas epibranquiales (BRE) y ceratobranquiales (BRC). Para determinar la existencia de diferencias entre machos y hembras en las variables merísticas y morfométricas empleadas, se realizaron análisis de correlación y de comparación de regresiones lineales. Asimismo se empleó el análisis de varianza (ANVA) para comparar las medias de los caracteres merísticos y morfométricos de hembras y machos (Zar, 1984). Adicionalmente se observó cuidadosamente la anatomía externa para la identificación de algún carácter diferencial entre hembras y machos.

Figura 3. Caracteres morfométricos tomados en cada ejemplar de P. adspersus (LT= longitud total, LS= longitud Standard, LC= longitud de la cabeza, A= altura, LMS= longitud de la mandíbula superior, LMI= longitud de la mandíbula inferior, LIO= longitud interorbital, LO= longitud orbital, LPD= longitud predorsal).

La edad fue determinada en base a la lectura de los

otolitos (sagitta), los cuales fueron observados en un estereoscopio siendo sumergidos en glicerina sobre fondo negro y con luz dirigida desde arriba. La lectura de la edad se realizó en el otolito derecho por la cara externa y hacia la parte anterior, determinando el tiempo de formación de los anillos mediante el examen de la variación mensual en las dimensiones del borde hialino u opaco. El método usado para el cálculo de las longitudes medias por edad fue el retrocálculo, para lo cual se registró, con ayuda del ocular micrométrico, el radio del otolito (R) y el radio de cada anillo (ri), y se estableció posteriormente la relación entre la longitud del pez (L) y el radio (R) (Sparre et al., 1989) (Figura 4). La curva de crecimiento en longitud y peso fue ajustada a la ecuación de von Bertalanffy:

Lt = L∞ (1- e -K (t-to)) y Pt = P∞ (1- e -K (t-to))

donde: Lt y Pt = longitud y peso a la edad t, respectivamente,

K= constante de crecimiento, L∞ y P∞ = longitud y peso asintótico, respectivamente, to= edad a la longitud 0, t = edad

Los parámetros L∞ , P∞ y K fueron estimados mediante el ploteo de Ford-Walford : Lt+1 = a + b Lt y P t+1 = a + b Pt , donde Lt y Lt+1 corresponden a la longitud separada por un intervalo constante de tiempo. De esto se deriva: L∞ = a/(1-b) y K= -ln b. La estimación de to se llevó a cabo despejando to de la ecuación de von Bertalanffy (Sparre et al., 1989):

to= t1 + 1 ln (1 - L ( t1) ) K L∞ Con los parámetros de la fórmula de von

Bertalanffy se determinó el índice de rendimiento en crecimiento (φ′) para ejemplares machos y hembras: φ′= log K + 2 log L∞ , con el fin de comparar el crecimiento del lenguado común con otros peces planos ya que la comparación en base a K y L∞ separadamente no es recomendable (Pauly & Munro, 1984).

Figura 4. Foto de la cara externa del otolito izquierdo y derecho de P.adspersus indicando las mediciones tomadas para este estudio (D= diámetro, A= ancho, R= radio, r1,2 = anillos de crecimiento).

Figura 5. Foto orificio genital en hembras de lenguado P. adspersus.


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En la determinación de la fecundidad total se emplearon las gónadas de hembras en estadío IV de madurez definidas por Ramos (1982) como gónadas con ovocitos visibles, opacos de diferentes dimensiones y algunos transparentes sueltos, con coloración anaranjada. Estas fueron colocadas independientemente en medio Gilson para la liberación de los ovocitos del tejido ovárico (Jones, 1974). Los ovocitos liberados fueron tamizados a 150 µm, descartando aquellos menores a esta talla dado que aún no habían entrado a la segunda fase de crecimiento, pudiendo ser reabsorbidos; posteriormente fueron colocados en un vaso de precipitados y aforados a 1 litro con agua corriente. Esta solución se mantuvo en constante agitación, para la toma de 3 muestras de 1ml. Los ovocitos colectados fueron colocados en una cámara Newbauer bajo estereoscopio a 3X, para su conteo y medición, promediando posteriormente los valores para obtener la fecundidad total y la distribución de frecuencias de tallas de ovocitos de cada gónada.

Resultados Diferenciación sexual

El análisis de correlación múltiple nos muestra que tanto en hembras como en machos todas las variables originales están altamente correlacionadas, mientras que las variables estandarizadas con respecto a la longitud estándar (LS) muestran algunas correlaciones poco significativas (Tablas 1 y 2). Las mejores correlaciones de las variables estandarizadas se dieron entre la longitud de la mandíbula superior (LMS), e inferior (r=0.779 para hembras y r=0.614 para machos), la longitud de la mandíbula inferior (LMI) y la longitud preorbital (LPO) (r=0.690 hembras y r= 0.626 machos), la longitud interorbital (LIO) y el diámetro orbital (DO) (r= -0.513 hembras y r= –0.783 machos).

La comparación entre las regresiones lineales de los caracteres morfométricos originales con respecto a la LS, para hembras y machos, presentó diferencias significativas para algunos caracteres como la longitud interorbital (LIO), la longitud orbital (LO), y la longitud predorsal (LPD), en tanto los caracteres merísticos presentaron diferencias significativas para el número de radios de la aleta anal (RAA), sin embargo los análisis de correlación y de varianza nos muestran que una separación de individuos por sexo en base a estos caracteres es imposible (Tablas 3 y 4).

La evaluación de características externas permitió la identificación de un carácter anatómico externo diferencial para hembras y machos con respecto a los orificios anal, urinario y genital. Los individuos machos solo presentan dos orificios (anal y el urogenital) en tanto las hembras presentaron los 3 orificios separadamente (Figura 5). Esta diferencia en el número de orificios permite realizar una separación confiable de individuos por sexo.

Tabla 1. Matriz de coeficientes de correlación entre los caracteres morfométricos de hembras de P. adspersus. Sobre la diagonal: datos originales, bajo la diagonal: datos estandarizados a la LS. (r 0.05 ( 70) =0.232 ; r 0.01 ( 70) =0.307).

LT LS A LC LMS LMI LPO LIO DO LPD

LT 1 0.998 0.989 0.991 0.991 0.992 0.983 0.947 0.920 0.961

LS - 1 0.989 0.988 0.987 0.990 0.978 0.938 0.924 0.956

A - - 1 0.984 0.976 0.982 0.969 0.948 0.921 0.938

LC - - 0.172 1 0.991 0.995 0.992 0.966 0.918 0.973

LMS - - 0.042 0.400 1 0.992 0.988 0.952 0.925 0.968

LMI - - 0.116 0.484 0.779 1 0.988 0.951 0.919 0.968

LPO - - 0.204 0.293 0.687 0.690 1 0.960 0.912 0.978

LIO - - 0.547 0.162 0.196 0.104 0.413 1 0.872 0.937

DO - - -0.196 0.190 0.397 0.406 0.087 -0.512 1 0.890

LPD - - -0.151 0.318 0.603 0.645 0.592 0.065 0.416 1

Tabla 2. Matriz de coeficientes de correlación entre los caracteres morfométricos de machos de P. adspersus. Sobre la diagonal: datos originales, bajo la diagonal: datos estandarizados a la LS. (r 0.05 (57) =0.256 ; r 0.01 (57) =0.333).

LT LS A LC LMS LMI LPO LIO DO LPD

LT 1 0.998 0.993 0.995 0.992 0.993 0.989 0.969 0.962 0.70

LS - 1 0.992 0.993 0.992 0.991 0.987 0.965 0.967 0.69

A - - 1 0.990 0.986 0.986 0.983 0.972 0.959 0.71

LC - - -0.132 1 0.991 0.994 0.992 0.974 0.960 0.75

LMS - - -0.322 0.465 1 0.992 0.987 0.964 0.956 0.68

LMI - - -0.231 0.727 0.614 1 0.991 0.972 0.954 0.72

LPO - - -0.041 0.622 0.456 0.627 1 0.973 0.944 0.75

LIO - - 0.640 -0.222 -0.366 -0.267 0.010 1 0.913 0.51

DO - - -0.469 0.483 0.464 0.495 0.193 -0.783 1 0.40

LPD - - -0.084 0.610 0.354 0.526 0.527 -0.278 0.463 1

0

20

40

60

80

0 2 4 6 8 10

Edad (años)

Long

itud

tota

l (cm

)

hembrasmachos

Figura 6. Datos de edad y longitud de P. adspersus estimados en base a la ecuación de von Bertalanffy. Crecimiento

El patrón de formación de anillos en el lenguado común muestra una zona opaca y una hialina por año, la cual ocurre durante los meses de verano e invierno respectivamente. La relación entre el radio del otolito (R, en micras) y la longitud del pez (L, cm) obtenida


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para calcular la longitud por anillo de crecimiento obedece a la ecuación:

L= - 7.378+1.464 R para hembras (n=66) y L= - 4.978+1.261 R para machos (n=54) En la Tabla 3 se presentan las longitudes medias

por anillo de crecimiento para individuos machos y hembras, e indica un mayor crecimiento de las hembras con respecto a los machos, tal como ocurre en la mayoría de peces planos. Tabla 3. Media, desviación standard (ds) y valores de F de los caracteres morfométricos (% de la longitud standard) de P. adspersus. Donde: A= altura, LC=Longitud de la cabeza, LMS= Longitud mandíbula superior, LMI=longitud mandíbula inferior, LPO=Longitud preorbital, LIO= Longitud interorbital, LO= longitud orbital, LPD= longitud predorsal. Caracter Hembras Machos Valores

media ds media ds de F

A 44.95 2.085 45.08 2.228 0.1333

LC 27.36 3.635 28.17 1.146 2.6571

LMS 12.67 0.639 12.51 0.550 2.3544

LMI 15.18 0.683 15.10 0.681 0.3713

LPO 6.25 0.416 6.26 0.312 0.0342

LIO 2.41 0.517 2.14 0.474 9.3432*

LO 5.48 0.795 6.20 0.687 30.817*

LPD 6.74 0.620 7.05 0.562 8.7305*

∗ Significativo para P= 0.05

Los parámetros de crecimiento de la ecuación de

von Bertalanffy obtenidos mediante el ploteo de Ford-Walford, empleando la longitud media por edad, se presentan en la Tabla 4.

De esta manera la ecuación de crecimiento en longitud de von Bertalanffy para el lenguado P.

adspersus toma la forma de: Lt= 101.169 (1- e -0.139 (t +

0.584) ) para hembras y de Lt= 60.539 (1- e -0.253 (t + 0.310) ) para machos; en tanto para el peso se tiene: Pt= 16 412.72(1- e -0.139 (t + 0.584) ) 3.27 para hembras, y Pt= 3 145.54(1- e -0.253 (t + 0.310) ) 3.27 para machos.

Como puede observarse en la Figura 6 las hembras y machos de lenguado común (P. adspersus) alcanzan talla y peso comercial (40-47 cm, 770-1400 g), en el medio natural, entre los 3 y 4 años, con una ligera ventaja de las hembras con respecto a los machos. Esta diferencia se acrecienta a partir del cuarto año, para finalmente establecerse un dimorfismo sexual en crecimiento muy marcado. Tabla 5. Valores promedio de los radios (ri) de cada zona de crecimiento en los otolitos de P. adspersus.

HEMBRAS MACHOS

ANILLO n ri ds n ri ds

Demersal 50 10.76 0.981 41 10.85 1.174

1 66 18.64 2.146 53 18.49 2.035

2 60 25.30 3.619 41 25.68 1.968

3 44 32.25 2.081 29 31.14 1.642

4 20 38.20 1.399 7 35.43 0.976

5 10 42.55 1.383 4 39.25 0.957

6 4 46.50 1.291 2 41.50 0.707

Fecundidad La distribución de frecuencias de tallas de ovocitos en los ovarios de lenguados en diferentes estados de

madurez, muestra diferentes grupos modales (Figura 7), indicando que P. adspersus es un desovador parcial con ovocitos maduros de un diámetro entre 0.665 y 0.805 mm. Su fecundidad total promedio es de 2 125 000, con un promedio de 1 500 huevos por gramo de pez (Figura 8). Discusión

Los resultados obtenidos en el presente estudio muestran que no es posible separar machos y hembras de P. adspersus en base a los caracteres merísticos y morfométricos como se ha practicado en Solea solea (Ramos & Ramos, 1985), ni en base a otros caracteres sexuales secundarios accesorios tales como coloración, reportado en el caso de Arapaima gigas (Copaira & Montalvo, 1972), abultamiento en la zona de la nuca en Aequidens rivulatus o transformaciones en las mandíbulas en

los machos Oncorhynchus sp. y Salmo sp. (Tresierra et al., 1984). Sin embargo, los individuos machos solo presentan dos orificios (anal y el urogenital) en tanto las hembras presentaron los 3 orificios separadamente, lo que permite realizar dicha separación (Figura 5), tal como se practica en tilapias (Huet, 1983).

Tabla 4. Rango, promedio (x) y desviación standard (ds) de los caracteres merísticos de P. adspersus y valores de F obtenidos de la prueba de ANVA. Donde: RAD= número de radios aleta dorsal, RAA= número de radios aleta anal, RAP= número de radios de la aleta pectoral, BRE= branquiespinas epibranquiales, BRC= branquiespinas ceratobranquiales.

Muestra Parámetros Caracteres Merísticos RAD RAA RAP BRE BRC

rango 65-76 52-61 10-13 6-9 15-19 Hembras x 70.79 56.69 12.22 7.02 17.27 ds 2.390 2.148 0.566 0.655 0.938 rango 67-77 52-60 11-13 6-9 15-19 Machos x 70.345 55.55 12.10 7.09 17.38 ds 2.107 1.808 0.447 0.674 0.971 Valores de F 1.126 8.473 1.145 0.451 0.319 Nivel de significancia

n.s. ∗∗ n.s. n.s. n.s.

∗∗ Significativo para P= 0.01


110

Tabla 6. Longitudes (cm) por edad de P. adspersus calculados mediante la relación radio del otolito-longitud total. Donde: N= individuos que presentaron esa edad, LT/R= longitud total calculada en base al radio del otolito.

Edad Hembras Machos

(años) N LT/R N LT/R

1 66 19.91 53 18.34

2 60 29.66 41 27.40

3 44 39.84 29 34.28

4 20 48.55 7 39.69

5 10 54.92 4 44.51

6 4 60.70 2 47.35

Tabla 7. Parámetros de crecimiento y indice de rendimiento en crecimiento de 4 especies del género Paralichthys.

Especie LT max. (cm)

L ∞ K to φ′ Sexo

Paralichthys olivaceus 1

103 117 (SL) 0.150 3.31

P. dentatus1 94 85.9 (TL) 0.215 3.20 P. californicus1 152 137 (TL) 0.08 1.2 3.18 H 152 148 (TL) 0.1 0.2 3.34 H P. adspersus2 84 87.8 0.2 0.46 3.188

Fuente: 1 FISHBASE, 2 Samamé & Castañeda (1999)

La determinación del tiempo de formación de la zona hialina y opaca en los otolitos permite establecer si éstas se forman una o más veces por año (Mendo, 1987). En el caso de P adspersus el patrón de formación de anillos con una zona opaca en verano y una hialina en invierno por año, concuerda con lo reportado para especies pelágicas y demersales de la costa peruana tales como la sardina (Sardinops sagax sagax) y la cachema (Cynoscion analis) (Mendo, 1987).

Los análisis realizados en este estudio permiten comprobar que esta especie presenta marcadas diferencias en el crecimiento de hembras y machos, las cuales se acentúan a partir del 4to año de vida. Resultados similares son encontrados por Samamé y Castañeda (1999), quienes determinaron que en ejemplares del lenguado P. adspersus de la zona norte de Perú, es posible apreciar dichas diferencias en crecimiento desde los 40 cm, longitud que alcanzarían entre el 3er y 4to año de vida. Asimismo, los parámetros de crecimiento obtenidos en este estudio difieren de los reportados por Samamé & Castañeda (1999) para la misma especie en la costa norte del litoral peruano. Dichos autores realizan el cálculo de los parámetros de crecimiento en forma conjunta para hembras y machos, por no contar con un amplio rango en la distribución de edades de los machos, sin embargo, dado que el número de hembras analizadas

es casi el triple de los machos (hembras= 92, machos=36), los resultados de su ecuación (L∞ =87.8 cm, K= 0.2, to = 0.46 y P∞ = 9 118 g) tienden a presentar valores más cercanos a los encontrados para las hembras en este estudio. Por consiguiente el índice de rendimiento en crecimiento que se puede obtener de sus datos de crecimiento (φ′=3.188) es similar al obtenido en este estudio para las hembras (φ′= 3.155). Es importante mencionar que las diferencias en edad y crecimiento entre machos y hembras registrados en el presente estudio, hace difícil una comparación más detallada con los resultados obtenidos por Samamé & Castañeda (1999).

0.0010.0020.0030.00

n=291A

0.0010.0020.0030.00

n=230B

0102030

0

105

210

315

420

525

630

735

840

Diámetro de ovocitos (um)

n=162C

Figura 7. Histograma de la frecuencia relativa del tamaño de los ovocitos de P. adspersus con respecto a su diámetro, en estadíos de madurante inicial (A), intermedio (B) y en desove (C).

Si comparamos los parámetros de crecimiento obtenidos en este estudio con los de otras especies del mismo genero como P. olivaceus, P. californicus y P. dentatus, encontramos diferencias notorias; sin embargo los valores del índice de rendimiento en crecimiento (φ′) de estas especies (entre 3.18 y 3.34) es similar al encontrado para las hembras (3.155) y ligeramente mayor que el de los machos (2.968) de este estudio (Tabla 7). Cabe mencionar que en estos estudios no se reporta el sexo de los ejemplares analizados. Los valores de longitud total máxima reportados para estas especies (84-152 cm) sobrepasan los valores de longitud infinita calculados para hembras y machos de P. adspersus en la costa peruana.

F R E C U E N C I A

R E L A T I V A

(%)


__________________________________________________________________________________________

111

El diámetro de los ovocitos maduros registrados en este estudio para P. adspersus no difieren de los obtenidos para otras especies del género Paralichthyidae (P. microps (0.68-0.85mm), P. californicus (0.74-0.82 mm), P. woolmani (0.82-0.90 mm)), en tanto que son ligeramente menores a Solea solea (0.98-1.58 mm) y Scophthalmus maximus (0.9-1.2 mm) (Ahlstrom et al., 1984; Silva, 1990, 1994; Futagawa com. pers.). Los datos de fecundidad proporcionados por la literatura para los peces planos muestran una gran variabilidad específica, la cual está relacionada con las características de los individuos muestreados y el método de estimación empleado. Si comparamos la fecundidad total estimada para P. adspersus (2 124 766 huevos por individuo), con la de Scophthalmus maximus (3 658 740) (Jones, 1974) y Solea solea (425 000) (Ramos, 1982), encontramos que el lenguado presenta una fecundidad muy interesante desde el punto de vista de la producción, habiéndose demostrado que su fecundación en sistemas de cultivo es viable, y es posible obtener larvas y juveniles en un promedio de 2 meses y un nivel de sobrevivencia de 24% (Silva, 2001; Silva & Flores, 1989).

Samamé & Castañeda (1999) reportan que lo machos inician la evacuación de productos sexuales a una talla de 34 cm de longitud con una talla de primer desove de 43.1cm, en tanto que las hembras iniciarían la evacuación de óvulos a los 50cm, siendo la talla de primer desove los 60.4cm. Teniendo en cuenta esta información y basados en los datos de crecimiento de este estudio, encontramos que el inicio de la reproducción en machos de P. adspersus se daría a partir de los 3 años, en tanto que en hembras se hallaría entre el 4to y 5to año, información que debería tenerse en cuenta en los planes de manejo de esta especie.

Si bien en el medio natural el lenguado P. adspersus alcanzaría talla comercial entre los 3 y 4 años (770 - 1400 gr) las experiencias de cultivo realizadas a la fecha indican que alcanzaría su talla comercial (1000 gr) en 2.8 años (Silva, 2001). La producción sucesiva de ejemplares adaptados al

cautiverio, así como la tecnificación de su cultivo podría contribuir al incremento de las tasas de crecimiento, tal como ocurrió con el turbot (Scophthalmus maximus) que en la década del 90 requería de un periodo de 4 años (1 año de nursery + 3 de engorde) para alcanzar 1000g (Coll, 1991), y actualmente poco más de dos años (25 meses) (Vásquez et al., 2002).

En líneas generales podemos indicar que esta es una especie con tasas de crecimiento similares a otros peces planos, con diferencias marcadas entre hembras y machos, siendo las hembras las que alcanzan los mayores valores de talla y peso, con diferencias sexuales reconocibles y un alto potencial de fecundidad.

Conclusiones - Los caracteres merísticos y morfométricos

empleados para la determinación de diferencias sexuales en el lenguado Paralichthys adspersus no mostraron diferencias que permitieran separar individuos por sexo en forma rápida y confiable.

- Los individuos machos solo presentan dos orificios que corresponde al anal y el urogenital y las hembras presentaron los 3 orificios separadamente. Esta diferencia en el número de orificios permite realizar una separación confiable de individuos por sexo.

- Las hembras y los machos presentaron diferencias significativas en el crecimiento, siendo las hembras las que presentan un mayor crecimiento.

- La ecuación de von Bertalanffy tiene la forma de: Lt= 101.17(1-e -0.140 (t+ 0.584) ) en hembras y Lt= 60.53 (1-e -0.253 (t+ 0.310) ) en machos, en tanto que el índice de rendimiento en crecimiento (φ′) presenta un valor de 3.155 para las hembras y de 2.968 para los machos.

- El lenguado P. adspersus es un desovador parcial asincrónico con ovocitos maduros de un diámetro entre 0.665 y 0.805 mm, con una fecundidad total de 2 125 000 huevos por individuo y una relativa de 1 500 huevos por gramo de pez.

0

1

2

3

4

5

1.75 8.75 15.8 22.8 29.8 36.8

Fecundidad total (n*10 5)

Frec

uenc

ia

203 1013 1823 2633 3443

Fecundidad relativa

Figura 8. Distribución de fecundidad total y fecundidad relativa de 12 especies de peces planos. La flecha indica el valor para P. adspersus.


112

- En líneas generales podemos indicar que esta es una especie con tasas de crecimiento similares a otros peces planos, con diferencias marcadas entre hembras y machos, siendo las hembras las que alcanzan los mayores valores de talla y peso, con diferencias sexuales reconocibles y un alto potencial de fecundidad.

Agradecimientos Los autores agradecen al CONCYTEC por el

apoyo económico recibido para la compra del material biológico utilizado en este estudio.

Asimismo agradecen la colaboración del Ing. Jaime Angeles en las salidas para la obtención del material biológico y al M.Sc. Francisco Pinilla por su apoyo en el trabajo de laboratorio, y revisión del manuscrito. Literatura citada Acuña E. & Cid L.1995. On the ecology of two sympatric

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_____________________________ 1 Facultad de Pesquería, Universidad Nacional Agraria La Molina, Av. La Universidad s/n, Apartado 456. Lima

12- Perú, [email protected], [email protected] 2 Facultad de Pesquería, Universidad Nacional Agraria La Molina, Av. La Universidad s/n, Apartado 456. Lima

12- Perú, [email protected]


ESTIMACIÓN DE LAS PÉRDIDAS BIO-ECONÓMICAS CAUSADAS POR LA CAPTURA DE JUVENILES DE ANCHOVETA (Engraulis ringens, J.) EN LA COSTA

PERUANA

ESTIMATION OF BIO-ECONOMIC LOSSES CAUSED BY THE CAPTURE OF JUVENILE ANCHOVY (Engraulis ringens, J.) IN THE PERUVIAN COAST

Renato Salvatteci1 y Jaime Mendo1

Resumen

Durante muchos años los desembarques de la pesquería pelágica en la costa peruana se han caracterizado por la presencia de un alto porcentaje de individuos juveniles, especialmente en el caso de la anchoveta (Engraulis ringens) durante el año 2002 con consecuencias poco conocidas y estudiadas. En este trabajo se analizan las pérdidas en biomasa y económicas que la pesca de juveniles ocasiona basado en proyecciones de la composición por tallas de los desembarques de los puertos de Paita, Chimbote, Callao y Pisco. Las proyecciones de biomasa, se realizaron mediante el modelo predictivo de Thompson y Bell utilizando parámetros de crecimiento de von Bertalanffy estimados para cada puerto mediante el programa ELEFAN I y de la tasa de mortalidad natural proporcionado por el Instituto del Mar del Perú (IMARPE). Las biomasas fueron proyectadas hasta que la fracción de individuos <12cm presentara un porcentaje menor o igual al 10%. Las pérdidas económicas fueron estimadas restando el valor de la biomasa proyectada y la captura. Los coeficientes de conversión, estimados usando información de la industria harinera, y los precios internacionales fueron usados para estimar la producción y el valor de la harina y aceite de pescado. Los resultados muestran que al proyectar los desembarques reales las biomasas aumentaron en: 13.3% en Paita, 17.7% en Chimbote, 9.3% en Callao y 7.6% en Pisco y el valor de las biomasas proyectadas procesadas en harina y aceite aumentaron en 31.8% en Paita, 40.9% en Chimbote, 25.9% en Callao y 21.2% en Pisco. Relacionando el valor de la captura y la biomasa proyectada para el año 2002 se obtuvo una diferencia de 91.8 millones de dólares. Se discute el impacto de esta estrategia de pesca sobre la dinámica poblacional y se sugieren algunas medidas de manejo para incrementar el rendimiento biológico y económico de esta especie. Palabras claves: anchoveta, Engraulis ringens, composición por tallas, desembarque, modelos predictivos, harina y aceite de pescado.

Abstract During many years the landings of the pelagic fishery off the Peruvian coast have been

characterized by a high percentage of juvenile individuals, especially in the case of the anchovy (Engraulis ringens) during the year 2002 whose impacts are not well-known and studied. In this work we analyzed the biomass and economic loss due to the fishing of juveniles based on projections of the size composition of the landings in Paita, Chimbote, Callao and Pisco. The biomass projections were carried out by means of the Thompson and Bell model using the von Bertalanffy growth parameters estimated with the program ELEFAN I for each landing site and the natural mortality rate provided by the Peruvian Marine Institute (IMARPE). The biomasses were projected until the <12cm fraction of individuals presented a percentage lesser than 10%. The economic losses were estimated by subtracting the value of landing from the value of the projected biomass. Conversion coefficients were estimated using available data of the fish meal industry and international prices for fish meal and oil were used in order to estimate fish meal and oil production and value. The results show that when projecting the real landings the biomasses increase by: 13.3% in Paita, 17.7% in Chimbote, 9.3% in Callao and 7.6% in Pisco and the value of the processed biomasses by 31.8% in Paita, 40.9% in Chimbote, 25.9% in Callao and 21.2% in Pisco. In relation to landing value and biomass projected for the year 2002 a difference of 91.8 million dollars was obtained. We discuss the impact of this fishing strategy on the population dynamics and some management measures are suggested to increase the biological and economic yield of this species. Key words: anchoveta, Engraulis ringens, size composition, landing, predictive model, fish meal and oil.

PÉRDIDAS BIO-ECONÓMICAS CAUSADAS POR LA CAPTURA DE JUVENILES DE ANCHOVETA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

114

Introducción Los recursos pesqueros frente a las costas del Pacífico Sur-oriental y de manera especial los recursos pelágicos, son muy abundantes y su disponibilidad está en relación directa con la intensidad y persistencia de los procesos de afloramiento, que hacen de esta área una de las más productivas del mundo (Ryther, 1969). En el Perú, la anchoveta (Engraulis ringens) es la principal especie capturada y es utilizada casi en su totalidad para la producción de harina y aceite de pescado. Por otro lado, debido a su posición central en el ecosistema, es considerada como una especie clave (Pauly, 1987 b; Pauly & Tsukayama, 1987; Muck, 1989).

Es conocido que durante muchos años la pesquería ha incidido fuertemente sobre ejemplares menores de la talla mínima legal, especialmente durante el año 2002, donde los porcentajes de captura de juveniles son mayores que lo permitido legalmente (< 10% individuos menores de 12 cm.). Ello podría significar el riesgo de una sobrepesca por crecimiento y reclutamiento de la anchoveta y con ello una reducción del beneficio económico de esta pesquería. Por otro lado se sabe que en el procesamiento de harina el rendimiento pescado – harina y por lo tanto la rentabilidad es mayor cuando se utiliza como materia prima individuos adultos, por lo que dejar crecer a los juveniles incrementa el rendimiento económico y además aumentaría la biomasa de los progenitores lo que podría significar un mejor reclutamiento en la población.

Un análisis exhaustivo de la estructura por tallas de los desembarques y como se vería afectada esta ante la aplicación de vedas, así como el posible impacto biológico y económico en la pesquería hasta ahora no se ha publicado. Schaefer (1967) e IMARPE (1970) sugiere que la protección de juveniles tendría dos efectos beneficiosos que se traducen en el incremento de la biomasa de progenitores y del rendimiento económico.

Es por ello que en el presente estudio se analiza en términos biológicos y económicos el impacto que ocasiona la captura de juveniles con la finalidad de dar algunas pautas de manejo que contribuyan a optimizar los beneficios que ofrece la explotación de la anchoveta en la costa norte peruana. Materiales y métodos

Para la realización de este trabajo se utilizó la composición por tallas de los desembarques de la anchoveta peruana en el año 2002 provenientes de los puertos de Paita (05° 05´S y 81° 07´W), Chimbote (9º 4' 15" S, 78º 35' 27''W), Callao (12º02’42’’S, 77º08’36’’W) y Pisco (13° 48' 09'' S 76° 17' 23'' W),

que tradicionalmente presentan los mayores desembarques en la costa peruana. Estos datos fueron proporcionados gentilmente por el Instituto del Mar del Perú (IMARPE).

Un esquema general del proceso metodológico seguido en el presente estudio se muestra en la Figura 1.

Figura 1. Esquema del proceso utilizado en ese trabajo para determinar el impacto biológico y económico de la captura de juveniles de anchoveta. Proyecciones de biomasa

Las proyecciones en biomasa basadas en la composición por tallas de los desembarques de cada puerto fueron realizadas con el modelo predictivo de Thompson y Bell (Thompson & Bell, 1934; Sparre & Venema, 1997) hasta que el porcentaje de juveniles (< 12 cm) en los desembarques sea menor o igual al 10%. Para ello se estimaron los parámetros de crecimiento de la ecuación de von Bertalanffy: L t = L∞ * [1 – exp (-K * (t – to))] Donde: L t = Longitud en un tiempo t L∞ = Longitud infinita

K = parámetro de curvatura t = edad to = t-cero, edad a una longitud cero

Los parámetros de crecimiento de, K y Loo, usados en la proyección fueron estimados para cada puerto mediante el programa ELEFAN I (Electronic LEngth Frecuency ANalysis) incluido en el paquete computacional FISAT (FAO-ICLARM Stock Assessment Tools) (Pauly, 1987a). El valor de to se obtuvo utilizando la ecuación de crecimiento inversa de von Bertalanffy t(L) = to – (1/K) * ln (1 – L / Loo) y los valores de t(L)=21.9 días y L=14.1mm reportados por Palomares et al. (1987). La proyección del crecimiento se realizó con la ecuación inversa de von Bertalanffy y se reestructuró al intervalo de 0.5 cm inferior,

El número de sobrevivientes se estimó mediante la ecuación de extinción exponencial Nt = N ( t-1 ) * exp [ - Z * (t – (t-1)],

Desembarques reales% juveniles > 10%

DesembarqueProyectado

% juveniles < 10%

Parámetros de crecimiento

Mortalidad natural

MenorProducción de Harina y

aceite de pescado

BeneficioEconómico I

BeneficioEconómico II

Pérdida Económica

Mayor Producción de Harina y aceite de

pescado

Factores de reducción

Pérdida Biológica

RENATO SALVATTECI Y JAIME MENDO


115

Donde: Nt = Número de sobrevivientes Nt-1 = Número de sobrevivientes en un tiempo anterior

t -1 = edad de los sobrevivientes Nt-1

t = edad de los sobrevivientes Nt Z = tasa de mortalidad total, Z = M

La tasa de mortalidad natural (M) utilizada para la estimación del número de sobrevivientes fue de M=0.8/año, y la relación Peso-talla usada para convertir el número en biomasa fue P = 0.00294 * L3.33. Ambos datos fueron proporcionados por IMARPE. El número de individuos en cada grupo de talla fue multiplicado por el peso promedio correspondiente y finalmente estas fueron sumadas para obtener la biomasa total o desembarque proyectado. Las pérdidas en biomasa fueron estimadas por diferencia entre el volumen de desembarque real y la biomasa proyectada para cada mes y para cada puerto. Pérdidas económicas

Las pérdidas económicas fueron estimadas restando el valor de la biomasa proyectada y el valor del desembarque real. La conversión pescado-harina y pescado-aceite fue realizada con datos de conversión correspondientes a los años 2001 y 2002 proporcionados por la empresa Austral, los cuales debieron ser modificados considerando solo la conversión de anchoveta sin desperdicios ni otras especies y la variación de la producción de harina y aceite en relación a la proporción de juveniles en el proceso. Finalmente, los precios internacionales de harina y aceite de pescado, vigentes para el año 2002 fueron tomados de Pesca (2003) para estimar el valor de la producción de harina y aceite de pescado. Resultados y discusión Composición de la captura

La Tabla 1 muestra la proporción y número de juveniles en la captura en los diferentes meses y puertos durante el 2002. En ella se puede apreciar que a excepción de Paita los únicos meses en los cuales se presentan altos porcentajes de juveniles son Enero, Marzo, Abril, Mayo y Junio. Los meses de Febrero, Agosto y Septiembre no presentan desembarques porque son meses de veda reproductiva. Parámetros de crecimiento

La Tabla 2 muestra los valores de los parámetros de crecimiento de la ecuación de Von Bertalanffy estimados para la anchoveta peruana y para cada lugar de desembarque en el año 2002. Estos valores son similares a los parámetros reportados por diversos autores como Palomares et al. (1987); Mendo (1991); Pauly & Tsukayama (1983); Aguayo (1976). Proyecciones en biomasa

A manera de ejemplo la Fig. 2 muestra los resultados de la proyección de los desembarques de anchoveta en el puerto de Paita. La primera columna de cada proyección representa el desembarque real en

toneladas y las restantes columnas las biomasas proyectadas mes a mes. Conforme los individuos van creciendo y el número disminuye por causas naturales la biomasa se incrementa. En algunos casos hubiese bastado 2 meses, como en la proyección del desembarque del mes de Mayo, para que la proporción de juveniles se reduzca a menos del 10% como exige la normatividad vigente. En otros como en el mes de Junio, se necesitaría hasta 3 meses para ello. El tiempo necesario para alcanzar un porcentaje de juveniles <10% depende de las tallas iniciales de estos en los desembarque reales.

Tabla 1. Porcentaje de juveniles de anchoveta (Engraulis ringens) registrado en los desembarques de Paita, Chimbote, Callao y Pisco en el año 2002.

Mes Paita Chimbote Callao Pisco

Enero 24.34 84.15 49.94 54.07 Febrero VEDA VEDA VEDA VEDA Marzo 46.99 75.37 77.25 40.73 Abril 51.15 78.66 76.26 53.8 Mayo 41.57 43.12 34.24 25.1 Junio 49.2 13.41 14.17 8.57 Julio 33.03 3.23 0.33 12.87 Agosto VEDA VEDA VEDA VEDA Setiembre VEDA VEDA VEDA VEDA Octubre 0.38 0.06 0 0 Noviembre 0 1.15 0.01 0 Diciembre 0 0.19 0.01 0

Tabla 2. Parámetros de crecimiento de la ecuación de Von Bertalanffy estimados para la anchoveta peruana (Engraulis ringens) en el año 2002 utilizando el programa ELEFAN I.

PUERTO K Loo t0

Paita 0.99 19.9 -0.014

Chimbote 1.00 19.0 -0.017

Callao 0.85 19.4 -0.029

Pisco 1.00 19.1 -0.017

Promedio 0.96 19.35 - 0.0193

La ganancia en biomasa obtenida de las

proyecciones de los desembarques se muestra para cada puerto en la Tabla 3. Los valores negativos se presentan cuando las pérdidas por mortalidad natural superan la ganancia por crecimiento somático. Las proyecciones arrojan una ganancia total aproximada de 255 993 t en biomasa (13.2%) en los 4 puertos, y las más altas corresponden al puerto de Chimbote en


116

donde la ganancia llega a las 154 mil toneladas que representa un incremento de 17.7% en relación a los desembarques reales.

Figura 2. Proyecciones en biomasa (miles de toneladas) de anchoveta en el puerto de Paita desde Enero a Junio del 2002. Los porcentajes indican la proporción de juveniles en los desembarques reales (columnas negras) y en la biomasa al final de la proyección

El número de meses proyectado para alcanzar una proporción de juveniles menor de 10% en la composición por tallas de la biomasa varía entre 1 y 5 meses. Este número esta relacionado directamente al tamaño promedio de la fracción de juveniles en los desembarques, tal como es el caso de los desembarques de Junio en Chimbote, Callao y Pisco. Contrariamente, para el desembarque del mes de Enero en Chimbote fue necesario una proyección de 5 meses para alcanzar que la fracción de individuos <12cm sea <10%.

Las ganancias en biomasa podrían tener otros beneficios relacionados con el potencial reproductivo y el reclutamiento así como en términos ecotróficos. Una veda dependiente de la talla de los juveniles especialmente en el verano/otoño significaría una mayor cantidad de adultos y por lo tanto una liberación de productos sexuales y un mayor reclutamiento. El número total de individuos que pasan de juveniles a adultos según las proyecciones realizadas (Tabla 4) fue 60 597 millones de individuos. Considerando una proporción sexual de hembras y machos de 1:1 y la fecundidad de las hembras de 15 000 ovocitos (Miñano, 1968; Santander et al., 1984), el número de ovocitos que se habrían dejado de liberar fue de 454 x 1012. De esta manera los reclutamientos para el año 2003 podrían haberse afectado, tal como lo sugiere la disminución de los volúmenes de desembarque de 8.1 millones de t en el 2002 a 5.1 millones de t en el 2003.

Según varios autores (IMARPE, 1973, 1974; Pauly & Tsukayama, 1987; Csirke et al., 1996; Csirke & Gummy, 1996) la fuerte presión de pesca a la que fue sometida la población de anchoveta a finales de los sesenta e inicios de los setentas, además de El Niño de 1972, fueron causas principales para el colapso de esta pesquería. Sin embargo, no hay que olvidar que, antes del colapso de la pesquería, los desembarques de anchoveta mostraron un alto porcentaje de juveniles tal como en el año 2002 (Tabla 5), llegándose a capturar de Enero a Mayo 4.2 millones de t en 1970 (62.2%) y 2 millones de toneladas en 1971 (45.0%). Por otro lado buena parte de la mortalidad natural durante todo el tiempo de proyección iría a parar como alimento de otras especies como el jurel, la caballa, el bonito y la merluza entre otras. A mediano o largo plazo ello beneficiaria a estas poblaciones y por lo tanto a sus pesquerías. Muck (1989) al respecto sostiene que la anchoveta es el eje en el que interactúan muchas especies claves en el ecosistema pelágico frente al Perú por lo que del aumento o

Tabla 3. Desembarques (miles de t) de anchoveta y biomasa proyectada (miles de t) en los puertos de Paita, Chimbote, Callao y Pisco durante el 2002.

Desembarques Biomasa Proyectada Incremento PUERTO

Mes miles de t Mes

miles de t Meses

miles de t %

Enero 39 Mayo 37 4 -1 -3.48

Marzo 26 Julio 29 4 3 12.47

Abril 57 Julio 68 3 11 18.77

Mayo 72 Julio 79 2 7 10.15

Junio 99 Septiem 118 3 19 19.2

PAITA

Subtotal 292 331 39 13.3

Enero 108 Junio 147 5 40 37.19

Marzo 91 Julio 119 4 28 31.34

Abril 182 Agosto 239 4 57 31.59

Mayo 282 Agosto 318 3 35 12.4

Junio 205 Julio 198 1 -7 -3.54

CHIMBOTE

Subtotal 868 1021 154 17.7

Enero 0 Abril 0 3 0 4.52

Marzo 37 Julio 46 4 9 23.42

Abril 66 Agosto 81 4 15 22.55

Mayo 103 Julio 107 2 4 3.60

Junio 63 Julio 60 1 -2 -3.47

CALLAO

Subtotal 269 294 25 9.3

Enero 6 Abril 7 3 1 13.85

Marzo 120 Junio 134 3 14 11.66

Abril 141 Julio 163 3 22 15.88

Mayo 238 Junio 240 1 1 0.49

PISCO

Subtotal 505 544 38 7.6

TOTAL 1 935 2 191 256 13.2

0

20

40

60

80

100

120

Mile

s de

Ton

elad

as

Ene24,3%

Mar46,9%

Abr51,2%

May41,6%

Jun49,2%

3,7%0,4%

2,9%9,1%

0.7%Desembarque

Proy. Mes 2Proy. Mes 1

Proy. Mes 3Proy. Mes 4



117

disminución de la biomasa de anchoveta dependerán el resto de especies. Finalmente es importante citar a Froese (2004) quien simplifica el manejo de una especie en solo tres frases: “dejémos desovar a la especie”, “dejémos crecer a la especie” y “dejemos vivir a los megadesovadores”.

Tabla 5. Desembarques (millones de t) de anchoveta y porcentaje de juveniles durante los 5 primeros meses del año entre 1968 – 1970

Año Mes Desembarque Juveniles

(mill. de t) mill. t % Enero 1.47 0.8 55.5

Febrero 0.9 0.6 67.8

Marzo 0.74 0.5 70.3

Abril 1.08 0.4 34.2

Mayo 0.95 0.4 45.6

1968

TOTAL 5.14 2.7 53.5

Enero 1.23 1.1 87.1

Febrero - - -

Marzo 1.76 1.4 78.6

Abril 1.25 0.4 30.4

Mayo 0.79 0.3 41.9

1969

TOTAL 5.03 3.2 62.9

Enero 2 1.7 86.5

Febrero 0.99 0.7 67.7

Marzo 1 0.4 43.4

Abril 1.9 1.0 55.0

Mayo 0.83 0.3 36.6

1970

TOTAL 6.72 4.2 62.2

Enero - - -

Febrero - - -

Marzo 2.37 1.1 45.1

Abril 1.45 0.7 48.2

Mayo 0.64 0.2 37.1

1971

TOTAL 4.46 2.0 45.0

TOTAL 21.35

Pérdidas económicas Las relaciones obtenidas entre el porcentaje de

juveniles en los desembarques y el coeficiente de conversión pescado-harina y pescado-aceite presentan un buen ajuste (Fig. 3 y 4).

y = 0.01x + 4.23R2 = 0.72

3.0

3.5

4.0

4.5

5.0

5.5

0 20 40 60 80

% de juveniles en desembarques

Fact

or d

e re

ducc

ión

Figura 3. Relación entre el porcentaje de juveniles en los desembarques de anchoveta y el factor de reducción de pescado–harina.

y = -0.05x + 5.42R2 = 0.81

1.5

2.5

3.5

4.5

5.5

6.5

0 10 20 30 40 50 60 70 80

% juveniles en desembarques

Fact

or d

e co

nver

sión

Figura 4. Relación entre el porcentaje de juveniles en los desembarques de anchoveta y el factor de conversión de pescado-aceite.

La Tabla 6 muestra los volúmenes de harina producidos a partir de los desembarques y la biomasa proyectada, en la cual se puede observar un aumento de 413.4 a 512.7 miles de t, es decir un incremento de 99.4 miles de t (24%). En cuanto a la producción de aceite, esta aumenta de 60.3 a 114.1 miles de t, lo cual significa un incremento de 53.8 miles de t (89.2%), el cual se explica por el bajo contenido de grasa de los individuos juveniles con relación a los adultos. Los mayores incrementos se observan en el puerto de Chimbote en donde la harina de pescado producida a partir de los desembarques se incrementa de 183.3 mil toneladas a 239.6 mil toneladas luego de la proyección, lo que representa un incremento de 30.8%. En el caso del aceite de pescado la producción se incrementa de 24.5 a 53.7 mil toneladas lo que representa un incremento de 119.5%.

Tabla 4. Número de individuos juveniles (en millones) en los desembarques por puerto que llegaron a tallas mayores de 12 cm luego de la proyección realizada hasta alcanzar <10% de juveniles.

PUERTO A B C D E

PAITA 10 245 2 167 8 079 218 7 860 CHIMBOTE 45 845 10 443 35 402 2 017 33 385

CALLAO 11 973 2 385 9 588 1 485 8 103

PISCO 15 271 2 262 13 009 1 760 11 248

TOTAL 83 335 17 257 66 078 5 481 60 597

A= Número de juveniles en los desembarques; B= Número de individuos muertos en la proyección; C= Número de sobrevivientes; D= Número de juveniles en la proyección; E= Número de juveniles que alcanzaron tallas >12 cm.


118

En términos económicos el incremento total significa un ingreso adicional de 91.8 millones de dólares considerando los precios de harina y aceite de pescado vigentes en el año 2002 (Tabla 7). El mayor beneficio económico no solo se da por el aumento significativo de la biomasa proyectada, sino también por el mayor valor de la captura de individuos con tallas mayores destinados a la elaboración de harina y aceite de pescado.

Los resultados de este estudio nos llevan a analizar algunas medidas de manejo que podrían ser consideradas para evitar estas pérdidas o para obtener una mayor ganancia sin dañar a la población de anchoveta y a aquellos que dependen de ella. Es claro que una veda de 2 o 3 meses afectaría a la flota pesquera, ya que durante este tiempo las empresas dejarían de percibir ingresos, sin embargo el mayor ingreso que se percibiría por procesar anchoveta adulta podría ser destinado a aliviar los costos que surgirían ante una paralización de la flota o frente a

los mayores costos de operación en épocas con mayor dispersión del recurso. Por otro lado, la pesca de juveniles mayormente se registra cerca de la costa donde habitan otras especies que son aprovechadas por la pesca artesanal y que son también extraídas por la flota anchovetera. Ello reduciría enormemente los constantes conflictos con la pesca artesanal.

La suspensión de la pesquería solo se debe aplicar en los puertos o zonas de pesca donde se observan abundancia de juveniles, lo que no prohibiría pescar en otras zonas con presencia de individuos adultos. El uso de un modelo predictivo basado en los desembarques de los diferentes puertos, tal como ha sido aplicado en este estudio, proporcionaría la magnitud de la paralización de la pesca que está relacionada con los tamaños y los porcentajes de juveniles. Aun cuando la normatividad vigente permite solo un 10% de juveniles en los desembarques, en la práctica esta norma no se aplica rigurosamente. La pesca

Tabla 6. Producción (miles de t) de harina y aceite de pescado estimada a partir de los desembarques y la biomasa proyectada para los puertos de Paita, Chimbote, Callao y Pisco durante el 2002.

Producción desembarques (miles de t)

Producción biomasa proyectada (miles de t)

Incremento (miles de t) PUERTO

Mes Harina Aceite Mes Harina Aceite Harina % Aceite %

Enero 8.6 1.6 Mayo 8.8 2.0 0.1 1.2 0.3 20.2

Marzo 5.5 0.8 Julio 6.8 1.6 1.4 24.8 0.8 97.5

Abril 12.0 1.6 Julio 15.9 3.6 3.9 32.2 1.9 118.9

Mayo 15.5 2.4 Julio 18.3 3.9 2.9 18.4 1.5 63.7

Junio 21.0 2.9 Septiembre 27.9 6.4 6.9 32.9 3.4 116.9

PAITA

Subtotal 62.6 9.4 Subtotal 77.7 17.4 15.1 24.1 8.0 85.2

Enero 21.2 1.3 Junio 34.7 7.9 13.5 63.9 6.6 504.7

Marzo 18.2 1.5 Julio 27.8 6.1 9.6 52.8 4.6 309.7

Abril 36.2 2.7 Agosto 56.3 12.8 20.1 55.5 10.1 372.7

Mayo 60.6 9.2 Agosto 74.6 16.8 14.0 23.2 7.6 82.5

Junio 47.0 9.7 Julio 46.1 10.1 -0.9 -2.0 0.3 3.4

CHIMBOTE


Enero 0.0 0.0 Abril 0.0 0.0 0.0 18.8 0.0 100.0

Marzo 7.4 0.6 Julio 10.6 2.3 3.2 43.0 1.7 295.0

Abril 13.2 1.1 Agosto 18.8 4.1 5.6 42.1 3.0 284.3

Mayo 22.6 3.8 Julio 24.9 5.4 2.3 10.1 1.6 41.3

Junio 14.3 3.0 Julio 14.1 3.1 -0.3 -1.8 0.1 4.1

CALLAO


Enero 1.3 0.2 Abril 1.7 0.4 0.4 28.2 0.2 126.3

Marzo 25.8 4.1 Junio 31.4 7.1 5.6 21.6 3.0 74.1

Abril 29.5 3.8 Julio 38.3 8.7 8.8 30.0 4.8 125.6

Mayo 53.2 9.9 Junio 55.6 12.0 2.4 4.4 2.1 20.9

PISCO


TOTAL 413.4 60.3 512.7 114.1 99.4 24.0 53.8 89.2



119

indiscriminada de juveniles merece ser analizada considerando las pérdidas biológicas y económicas mostradas en el presente estudio con la finalidad de cumplir fielmente con los principios de pesca responsable.

Conclusiones - La biomasa proyectada tuvo un incremento de 256

mil t con respecto a los desembarques reales. - La harina producida por los desembarques reales

fue de 413.4 mil t frente a 512.7 mil t producidas por la biomasa proyectada, es decir, se obtuvo un incremento de 99.4 mil t (24%).

- El aceite de pescado producido por los desembarques reales fue de 60.3 mil t frente a 114.1 mil t producido por la biomasa proyectada, es decir, se obtuvo un incremento de 53.8 mil t (89.2%).

- El incremento del valor de la biomasa proyectada en relación al de los desembarques reales fue de 91.8 millones de dólares.

- La biomasa se incrementó en un 13.2% y las ganancias en un 32.1%, lo que muestra claramente el mayor aporte de los individuos adultos en la

producción de harina y aceite de pescado en relación a los juveniles.

Agradecimientos Nuestro agradecimiento al Blgo. Miguel Ñiquen del Instituto del Mar del Perú (IMARPE) por la

información proporcionada y por sus valiosas sugerencias en el desarrollo de este estudio, así como a la Dra. Claudia Wosnitza-Mendo por la revisión de una versión preliminar. Este estudio fue financiado y desarrollado en el marco del proyecto CENSOR de la Union Europea (Climate Variability and El Niño Southern Oscillation: implications for natural coastal resources and management, contrato 511071) y es la publicación Nro. 0023 de CENSOR. Literatura citada Aguayo H.M. 1976. Edad y crecimiento de la anchoveta (Engraulis ringens, Jenyns) del norte de Chile (Arica-Iquique). Invest. Pesq., Santiago 23 (1): 25. Csirke J. & Gumy A. 1996. Análisis bioeconómico de la pesquería pelágica peruana dedicada a la producción de harina y aceite de pescado. Callao. Bol. Inst. Mar Perú – Callao. Csirke J., Guevara-Carrasco R., Cárdenas G., Ñiquen M. & Chipollini A. 1996. Situación de los recursos anchoveta (Engraulis ringens) y sardina (Sardinops sagax) a principios de 1994 y perspectivas para la pesca en el Perú, con particular referencia a las regiones norte y centro de la costa peruana. Callao, 3 pp. Bol. Inst. Mar Perú – Callao. Froese R. 2004. Keep it simple: three indicators to deal with overfishing. Fish and Fisheries. 5: 86-91. IMARPE. 1970. Panel de expertos informes sobre los efectos económicos de diferentes medidas regulatorias de la pesquería de la anchoveta peruana. Callao, 20 pp. Inf. Inst. Mar Perú-Callao. _______. 1973. Tercera sesión del panel de expertos sobre la dinámica de la población de anchoveta

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Tabla 7. Valor de la harina y aceite de pescado en millones de dólares estimado a partir de los desembarques (A) y de la biomasa proyectada (B) para los puertos de Paita, Chimbote, Callao y Pisco durante el 2002.

A B Incremento (B-A) PUERTO

Mes mill. US$ Mes mill. US$ mill. US$ % Enero 6.2 Mayo 6.5 0.3 4.1 Marzo 3.8 Julio 5.1 1.3 33.8Abril 8.2 Julio 11.7 3.5 42.3Mayo 10.8 Julio 13.4 2.6 24.3Junio 14.4 Septiembre 20.6 7.4 51.5

PAITA

Subtotal 43.4 Subtotal 57.3 15.1 34.7Enero 13.6 Junio 25.7 12.1 88.7Marzo 11.9 Julio 20.5 8.6 71.8Abril 23.5 Agosto 41.6 18.1 76.9Mayo 42.1 Agosto 55.1 13.0 30.8Junio 34.2 Julio 33.8 -0.4 -1.1

CHIMBOTE

Subtotal 125.4 Subtotal 176.7 51.3 40.9Enero 0.0 Abril 0.0 0.0 25.5Marzo 4.8 Julio 7.8 2.9 60.7Abril 8.6 Agosto 13.8 5.1 59.5Mayo 16.0 Julio 18.3 2.3 14.5Junio 10.4 Julio 10.3 -0.1 -0.8

CALLAO

Subtotal 39.9 Subtotal 50.2 10.3 25.9Enero 0.9 Abril 1.3 0.4 39.1Marzo 18.0 Junio 23.2 5.1 28.5Abril 20.1 Julio 28.3 8.2 40.7Mayo 38.1 Junio 40.7 2.7 7.0

PISCO

Subtotal 77.1 Subtotal 93.5 16.3 21.2TOTAL 285.9 377.7 91.8 32.1


120

Resources Management (ICLARM), Manila, Philippines.

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TIDAL AND INSIDE-SEASON EFFECTS ON THE DIVING BEHAVIOR OF PELAGIC CORMORANTS (Phalacrocorax pelagicus Pallas, 1811) AT CATTLE

POINT, SAN JUAN ISLAND, WASHINGTON, U.S.A.

EFECTOS DE LAS MAREAS Y DE LOS PERÍODOS INTRA ESTACIONALES EN EL COMPORTAMIENTO DE LOS CORMORANES PELÁGICOS (Phalacrocorax pelagicus Pallas, 1811) DURANTE EL BUCEO EN CATTLE POINT, SAN JUAN

ISLAND, WASHINGTON, U.S.A

Camelia Manrique Bravo1 and Martha Williams de Castro2

Abstract

The influence of time of day, tidal depth, current and inside-season change on the diving behavior of pelagic cormorants, as well as the relationships between diving time and the preceding and the subsequent surface time were examined at Cattle Point, San Juan Island. Diving behavior was recorded using focal animal sampling. Dives and surfaces were timed to the nearest second. Correlations between dive time and the other variables were analyzed using regression analysis and t-test of significance. On a daily basis, dive times varied with time of day, tidal depth and current direction. Dive times were longer later in the day, showing a trend to be longer when height of the tide was higher and during ebb tides. However, dive times remained variable throughout the course of the season. No inside-season related variation on diving times was found, probably due to changes in prey availability. Mean dives and recovery times were 31.2 sec and 19.1 sec respectively showing that dive times were longer than surface times. Even so, positive relationships were found between dive time and the preceding surface time and between dive time and the subsequent surface time suggesting that cormorants utilize both anticipatory and reactive breathing according to the foraging environment. Key words: pelagic cormorant, diving time, resting periods, anticipatory breathing, reactive breathing, tidal depth, ebb tide, flood tide.

Resumen

En Cattle Point, San Juan Island, se investigó la influencia de la hora del día, la profundidad de la marea, las corrientes y la variación intra estacional en el comportamiento durante el buceo en cormoranes pelágicos, así como la relación entre la duración del buceo y los tiempos en la superficie previos y posteriores al mismo. Para registrar la duración del buceo se utilizó un muestreo dirigido. La duración del buceo se midió en segundos y se utilizaron la prueba de t y análisis de correlación para investigar la relación entre su duración y demás variables. Se encontró que la duración del tiempo de buceo variaba con la hora del día, la profundidad de las mareas y la dirección de las corrientes. Los buceos eran de mayor duración en horas vespertinas, tendiendo a ser más prolongados cuanto mayor fuera la profundidad del mar y durante la marea entrante. Los tiempos de buceo fueron variables durante la estación y no se encontraron diferencias intra estacionales, posiblemente debido a influencias en la disponibilidad de presas. La duración promedio de los buceos fue de 31.2 s y los tiempos de recuperación de 19.1 s, es decir que los buceos duraron más que los tiempos en la superficie. Se encontraron relaciones positivas entre la duración del buceo y el tiempo previo al mismo, así como entre la duración del buceo y el tiempo posterior en la superficie. Esto sugiere que los cormoranes utilizan una respiración anticipatoria y reactiva frente al ambiente de forrajeo. Palabras clave: cormorán pelágico, duración de buceo, períodos de descanso, respiración anticipatoria, respiración reactiva, profundidad del mar, marea baja, marea alta.

Introduction The San Juan Archipelago is a complex, dynamic

and rich marine ecosystem in which a great number of marine organisms live, from species of plankton to marine mammals. This complexity is due to environmental factors as well as strong stream flows

and oceanic influences. This ecosystem with high fish and plankton abundance favors the presence of numerous species of seabirds such as the Pelagic Cormorant (Phalacrocorax pelagicus).

Cormorants are foot propelled pursuit divers that forage inshore (Ashmole, 1971; Cooper, 1986;

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Sapoznikow & Quintana, 2003; Gaston, 2004; Wanless et al., 1992; Punta et al., 1993) and have exceptional diving abilities (Croxall et al., 1991; Wanless, 1995). These birds typically alternate relatively short periods of active foraging fairly close to land with long periods of resting ashore or on water (Wanless & Harris, 1991).

Like other avian divers, their diving performance is affected by different environmental variables such as water depth, bottom substratum and prey density due to food accessibility is directly related to these factors (Sapoznikow & Quintana, 2003; Croll et al., 1992; Hustler, 1992). Seasonal patterns affect fish abundance (Kato et al., 2001), so it can be expected that behavior of piscivorous birds is affected as well. Furthermore, according to some physiological constraints, long dives should be followed by long resting periods, in order to restore oxygen supplies (Cooper, 1986; Lea et al., 1996; Jodice et al., 1999; Wanless et al., 1992). In this way, it would be expected to have longer dives during higher tidal depths due to demersal species being deeper in the water and that cormorants follow the 1:1 of dive time to surface time showed by other diving birds (Kooyman & Ponganis, 1997).

In this study, the time of the day and factors such as tidal depths and currents, as well as the inside-season influence on the diving behavior of Pelagic Cormorants were examined. Relationships between dive time and either the preceding or subsequent surface times as different breathing strategies were also investigated.

Methods During October and November 2004, diving behavior of Pelagic Cormorants was observed at Cattle Point, San Juan Island (Figure 1).

Figure 1. Map of Cattle Point showing the location of the observation point.

Specifically, we measured the length of time that

birds were submerged and how long they remained on the surface between dives using the “focal animal sampling” method (Altmann, 1974). Times of diving and reemerging were recorded to the nearest second.

We followed each focal bird as long as possible from its detection until the bird flew away, swam too far out to be observed; disappeared from view; or when it joined up with another bird so it became difficult to identify which bird had surfaced. Observations were done using binoculars or with the naked eye.

For each sampling event, we recorded date, time, weather, tide height plus current direction and speed. We also noted weather a fish or another prey item was brought to the surface. Data were collected by two people, one performing the observations and the other one recording the information to avoid losing site of the bird.

Regression analysis and t-test of significance (α = 0.05) were used to analyze the relationships between dive time and the other variables.

Results

A total of 40 Pelagic Cormorants feeding bouts were observed in this study. From these, 891 dives and surfaces were analyzed. Dive times ranged from 7-87 seconds. Mean dive time was 31.2 + 11.7 s. Surface times were shorter than dives and more variable in duration, having a higher standard deviation. Surface times ranged from 6-90 seconds and the mean was 19.4 + 12.1 s. Daily patterns

On a daily basis, a strong correlation between dive time and time of day was found (P < 0.0001). Figure 2a shows dives were longer as the day progressed. This strong correlation may be affected by the state of tide and currents as well.

Tidal depth affected diving behavior of cormorants, such that dives were longer when the height of the tide was higher (P = 0.0362). However, some of the dives were longer and shorter than the trend (Figure 2b), indicating that the cormorant’s dive was affected by other factors. There was also a clear tidal current effect. During ebb tides, dive times increased as current increased (P = 0.0003). On the other hand, during flood tides dives decreased as current increased (P = 0.0049 respectively) (Figure 2c). Inside-season

Overall, dive time did not change significantly throughout the course of the season (fall). Dives remained variable not showing a clear trend (P = 0.8688) (Figure 3). This result suggests that prey availability may not be influencing diving behavior of cormorants or prey abundance did not change. Dive and surface time relationships

Cormorants dive were twice as long as surface times in some cases and for others were almost five times longer than surface times, going against the 1:1 of diving time to surface time expected for other diving birds (Kooyman & Ponganis, 1997). The latter means that the longer a diving animal stays underwater, the longer it must stay on the surface

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ct

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ct

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ct

10-N

ov

15-N

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ov

18-N

ov

19-N

ov

22-N

ov

23-N

ov

datesdi

ve ti

me

(s)

between dives in order to restore its oxygen supplies (Dewar, 1924).

Figure 2. Daily variation of dive time related to time of day (a), height of the tide (b) and current velocity and direction (c).

R2 = 0.8979

05

101520253035404550

early middle late

time of day

dive

tim

e (s

)

R2 = 0.1339

0.0

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90.0

0 0.5 1 1.5 2 2.5 3

height of tide (m)

dive

tim

e (s

)

R2 = 0.70R2 = 0.51

0

10

20

30

40

50

60

70

-4 -3 -2 -1 0 1 2 3 4

current (kt)

dive

tim

e (s

)

ebb flood

Regression plots of dive and surface times showed

a number of outliers, especially in surface times. The longest surface times were recorded when the birds brought prey items to the surface, probably because prey were too big to be swallowed under water. These outliers were deleted from the data set to avoid distortion of the trends. Dive and surface intervals were correlated for each bird to find out if either the preceding or the subsequent surface time was better related to the dives. These relationships were examined thoroughly comparing the regression

coefficients using t-tests. Twenty bouts (50%) had a positive relationship with the subsequent surface time (P = 0.0026), nineteen (47.5%) of them had a positive relationship with the preceding surface time (P < 0.0001), and one bout (2.5%) showed no correlation at all (r = 0.00004) (Figure 4).

Figure 3. Inside-season change of dive time.

Figure 4. Positive relationships between dive time and the preceding surface time (a) and the subsequent surface time (b). Blue lines show the predicted 1:1 of dive time to surface time. a. Regression of dive time and preceding surface time.

R2 = 0.25

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0 20 40 60 80 100

dive time (s)

prec

edin

g su

rfac

e tim

e (s

)

b. Regression of dive time and subsequent surface time.

R2 = 0.03

05

101520253035404550

0 10 20 30 40 50 60 70 80

dive time (s)

subs

eque

nte

surf

ace

time

(s)

Discussion Daily variation and other factors affecting diving time

According to Dorfman & Kingsford (2001) cormorants show diel feeding patterns. Furthermore,

a. Means of dive time with time of day (early 0900-1200, middle 1200-1400, late 1400-1700).

b. Means of dive time and in relation to height of the tide.

c. Ebb and flood tides effect.

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availability of prey may change with time of day and this could then affect diving behavior of cormorants. Thus longer dives later in the day may be a response to lower prey abundance.

Cormorants diving behavior may also be related additionally to other factors such as tidal depth and currents. Water depth and tidal cycle influences cormorant diving behavior (Sapoznikow & Quintana, 2003; Dorfman & Kingsford, 2001; Jodice et al., 1999; Richne, 1995; Croll et al., 1992). A positive relationship between dive time and height of the tide would be explained by the fact that during high tides cormorants have to dive deeper. Even so, we found moderate number of dives under the trend (Figure 3b), suggesting that cormorants were feeding on epipelagic schooling fish instead of demersal species, therefore capturing prey in shallow waters during high tides. Hence changes in dive times could be related then to differences in prey distributions within the water column.

With respect to currents, birds foraging close to shore with ebb and flood tides may benefit from tidal upwelling or tidal eddies (Irons, 1998). According to Dorfman & Kingsford (2001) and Richner (1995), who studied cormorants in Australia and Scotland respectively, cormorants feed more frequently during ebbing tides. However Zamon (2003) found in the San Juan Island area that prey is more available during flood tides. Thus birds are expected to have shorter dives during the floods, when the incoming current is bringing more prey, and longer dives during the ebbs, when the outgoing current is taking away the food available (Figure 3c). Therefore current direction is affecting diving times more than current velocity. Inside-season effect on diving time

The lack of inside-season-related variation may be attributed to patterns in prey availability. Cormorants feed actively on demersal species such as sand lance (Kato et al., 2001). Sand lance are a stationary species (Zamon, 2003) that spend most of the winter buried in the sand rarely being caught in the water column (Robards & Piatt, 1999). According to Robards and Piatt (1999), several reports allude the possibility that sand lance migrate to deeper waters during winter. Due to these reasons, it could be expected that cormorants would dive longer to find prey throughout the season. However, given that cormorants are opportunistic feeders (Kato et al., 2001; Dorfman & Kingsford, 2001), they may also feed on epipelagic schooling fish when they are more available. Flexibility in prey choice may explain why inside-season change is not directly affecting diving behavior. The dive-surface relationship

Comparative data on duration of dives and recovery periods on the surface between dives, suggests that different bird species may allocate their time in different ways depending on their foraging

ecology (Wanless et al., 1992). Here cormorants demonstrated different dive-surface time relationships. A positive relationship between a dive and the preceding surface time suggests that the birds remain on the surface for a period of time prior to the dive loading their oxygen stores and will dive until their oxygen stores are depleted, this is called anticipatory breathing. On the other hand, a positive relationship between a dive and the subsequent surface time suggests that birds emerged from their dive and remain on the surface filling up again their oxygen stores; this is called reactive breathing (Lea et al., 1996). In this study the correlation coefficient for each of these relationships was not very strong. Dive times showed a weak dependence on surface time implying that birds store oxygen from one dive to another, presumably as Lea et al., (1996) found because the oxygen stores were not close to be depleted during the dive. A reason for this is that cormorants select either anticipatory or reactive breathing depending on the features of the foraging environment.

In conclusion, on a daily basis, dives were affected not only by time of day, but tidal depth, direction of the current, and probably prey availability. Diving behavior of pelagic cormorants did not change over the course of the season. However, this study was very short and in a year long research study a season-related variation might be found. Regarding the dive-surface relationship, pelagic cormorant utilize both the preceding and the subsequent breathing as feeding strategies according to the environment that surrounds them. Further research involving a larger sample size, longer temporal scale, and new variables such as water depth, prey availability, and diet may be used to confirm these results.

Acknowledgments

We would like to thank the Fellow PEF Students, Dr. Breck Tyler, Dr. Jan Newton, Donors to Friday Harbor Laboratories, Washington Research Foundation, PEF classmates, Scott Schwinge, Lyndsey Lefebvre and Melissa Simon. Finally we wish to acknowledge the use of the Maptool program for analysis and graphics in this paper. Maptool is a product of SEATURTLE.ORG. (Information is available at www.seaturtle.org). References Altmann J. 1974. Observational study of behavior: sampling

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___________________________ 1.Laboratory of Animal Physiology and Bioremediation. La Molina National Agrarian University. Lima, Peru, [email protected] 2 Professor. Faculty of Sciences. Department of Biology. La Molina National Agrarian University. Lima, Peru, [email protected]

Ecología Aplicada, 4(1,2), 2005 Presentado: 06/07/2005 ISSN 1726-2216 Aceptado: 08/08/2005 Depósito legal 2002-5474 © Departamento Académico de Biología, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima – Perú. EFECTO DEL ESTRÉS POR SALINIDAD EN CUATRO CEPAS DE Dunaliella salina

TEOD. EN EL PERÚ

SALT STRESS IN THREE Dunaliella salina TEOD. STRAINS IN PERU

Román Felipe Serpa Ibáñez1 y Abelardo Calderón Rodríguez1

Resumen Se estudió el efecto de diferentes niveles de salinidad (1.5 M, 2.5 M, 3.5 M y 4.5 M) en el

crecimiento y contenido de pigmentos de cuatro cepas de Dunaliella salina en el Perú. Los resultados expresaron que hubo una correlación negativa entre: a) La salinidad y la densidad celular a concentraciones mayores de 2.5 M y b) La salinidad y el contenido de pigmentos (mg/l). La cepa FV-002 presentó el más alto contenido de pigmentos carotenoides y clorofilas. Palabras clave: salinidad, carotenos, clorofilas, densidad celular, Dunaliella.

Astract The effect of different levels of salinity (1.5M, 2.5M, 3.5M y 4.5M) were studied on the

growth and chlorophyll and carotenoid pigments contents in four Peruvian strains of Dunaliella salina. The results show a negative correlation between: a) The salinity and the cellular density at concentrations higher than 2.5M and b) The salinity and the pigments content (mg/l). The strain FV-002 showed the higher pigment content both for carotenoids and for chlorophylls. Key words: salinity, carotenoids, chlorophylls, cellular density, Dunaliella.

Introducción Los estudios fisiológicos de Dunaliella salina se

han enfocado principalmente hacia su crecimiento y carotenogenesis, con énfasis en las condiciones que lo optimizan (Ben-Amotz et al., 1982; Borowitzka et al., 1984; Cifuentes et al., 1992). Además de la producción de glicerol, Dunaliella salina produce altas concentraciones de β-caroteno como respuesta a la limitación de nutrientes (Ben-Amotz et al., 1982; Ben-Amotz & Avron, 1983; Ben-Amotz & Morday, 1990), estrés salino (Borowitzka et al., 1990) y alta intensidad de luz (Ben-Amotz & Avron, 1983; Ben-Amotz & Avron, 1989; Ben-Amotz & Morday, 1990). Dunaliella salina en condiciones hipersalinas (1.5 M a 3 ó 4 M de ClNa) tiene un declive en el crecimiento celular; sin embargo, el flujo de carbón es canalizado hacia el incremento intracelular de glicerol y a un concomitante aumento en la síntesis de isoprenoides plastídicos (Cowan et al., 1992). Bajo condiciones hipersalinas, el glicerol funciona en el citoplasma como un soluto compatible para mantener la integridad de la membrana y proteínas. Al parecer las respuestas celulares al estrés salino son regulatorias y parecen depender de una diversidad de mecanismos ligados a la modificación en el balance del ácido abcísico. Gomez-Pinchetti et al. (1992) y Borowitzka et al. (1990) sostienen que el aumento de la concentración de ClNa en el medio incide en el aumento de β-caroteno.

En el presente estudio se evaluó la influencia de diferentes niveles de salinidad en la producción de β-caroteno y clorofila en condiciones de laboratorio de

cuatro cepas silvestres de Dunaliella salina Teod. en el Perú. Por otro lado, el crecimiento se evaluó en términos de densidad celular. Materiales y Métodos

Se usaron cuatro cepas de Dunaliella salina provenientes de las salinas de Los Chimus (FV-001), salinas de Huacho (FV-002), salinas de Chilca (FV-003) y salinas de Otuma (FV-004), cultivadas en medio enriquecido (Tabla 1). Se probó cuatro diferentes niveles de salinidad 1.5 M, 2.5 M, 3.5 M y 4.5 M versus cuatro cepas.

La salinidad del medio se obtuvo agregando sal industrial a un volumen de agua de mar hasta la concentración deseada. Se consideró que el agua de mar tiene una concentración de sal de 35 g/l. Aguilar (1995). Así, para llegar a una solución 1.5 M (equivalente 87.55 g/l) se mezclo 52.75 gramos de sal industrial con agua de mar y se enrasó a un litro.

La solución experimental fue preparada con todos los nutrientes y a la misma concentración del medio enriquecido variando solo la salinidad. Se usó como fuente de nitrógeno al NO3NH4 a una concentración de 2.5 mM/l; PO4HK2 a una concentración de 0.2 mM/l; micronutrientes a la misma concentración del medio Guillard, con una variación en la concentración del H3BO3.

En cada tratamiento se usó 150 ml de la solución experimental y se inoculó con 15 ml del cultivo stock mantenido en el mismo medio en fase estacionaria temprana. Cada tratamiento fue repetido tres veces en diferentes lapsos de tiempo (1x, 2x y 3x). Los

EFECTO DEL ESTRÉS POR SALINIDAD EN CUATRO CEPAS DE Dunaliella salina EN EL PERÚ Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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tratamientos se expusieron a un fotoperíodo de 12:12 (Luz: Oscuridad) y fueron mantenidos a una densidad de flujo fotónico de ~272 µE/m2.s, con temperatura semicontrolada (19.9-30.4 C0) y con agitación cada tres días durante 21 días.

Los cultivos fueron periódicamente muestreados y analizadas para determinar la densidad celular y la concentración de pigmentos. Para determinar la densidad celular cada muestra fue fijada con lugol. Los conteos se hicieron empleando una cámara Neubauer estándar de 0.1 mm de altura y 1 mm2 de área. Para el análisis estadístico de las curvas de crecimiento se realizó un análisis de regresión del promedio de tres observaciones. Se consideró aquella curva con un R2 más grande. Las diferencias significativas en las tasas de crecimiento se hicieron mediante una prueba de t de student.

Para llevar a cabo la extracción de las clorofilas se tomaron alícuotas del cultivo y se dispusieron en tubos de centrífuga de plástico. Se centrifugo a 5000 g por una hora. El pellet fue lavado directamente con acetona pura (~3.2 ml) y agitado en vortex posteriormente. Se agregó 0.8 ml de agua destilada con el fin de llegar a la concentración de acetona de 80 % v/v.

La concentración de carotenoides totales (β-caroteno como componente con la mayor concentración en D. salina) fue cuantificada usando E1%

480 nm (coeficiente de extinción) de 2273 a 480 nm. La concentración de clorofila en mg/l fue cuantificada como lo describe Arnon (1949). Para determinar las diferencias significativas en las concentraciones de los diferentes pigmentos se hizo una prueba de análisis de variancia con arreglo factorial. Las comparaciones se hicieron con la prueba de Tuckey. Tabla 1. Medio de Cultivo para Dunaliella salina.

Resultados Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre la densidad celular

Se observa que hay una relación inversa entre la densidad celular promedio y el nivel de salinidad en las cepas de Huacho y Otuma; sucede lo mismo en la fase exponencial en las cepas de Chilca y Los Chimus, pero en ambos casos la menor densidad final se produjo a 2.5 M (Figura 1a)

En todos los casos la menor densidad final promedio en las cuatro cepas se produjo a la mayor salinidad (4.5 M) y la cepa de Otuma presentó la menor densidad. A la salinidad de 3.5 M se alcanzó el siguiente nivel de densidad celular y en tres cepas se alcanzó densidades celulares finales entre 1.5 x 105 y 2 x 105 células/ml. De esas tres cepas, la cepa de Otuma fue la que obtuvo la mínima densidad final promedio (Tabla 1.1).

La máxima densidad celular final promedio se dio en la cepa de Huacho (> 7 x 105 células/ml). Le siguieron la cepa de Chilca (~ 5 x 105 células/ml), la cepa de Los Chimus (~ 3 x 105 células/ml) y la cepa de Otuma (1 x 105 – 1.5 x 105 células/ml) (Tabla 1.1).

En las cepas de Chilca y Huacho, las máximas tasas de crecimiento o productividades celulares se produjeron a 2.5 M de salinidad (0.4323–0.507células/ml.día respectivamente) siendo la cepa de Chilca, la que no tuvo diferencias significativas entre las salinidades de 1.5 a 3.5 M (0.3318-0.3494 células/ml.día) Con respecto a las cepas de Los Chimus y Otuma las máximas tasas de crecimiento se produjeron a 1.5 M de salinidad; no habiendo en la cepa de Los Chimus diferencias significativas entre las salinidades de 2.5 y 3.5 M (0.2777-0.3037 células/ml.día) y en la cepa de Otuma entre las salinidades de 1.5 y 2.5 M (0.4323-0.4005 células/ml.día) (Tabla 1.1). Tabla: 1.1. Densidad celular (células/ml) en el dia 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades

Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre el contenido de carotenoides totales

La mayor concentración de carotenoides totales promedio (mg/l) se produjo en la cepa de Huacho a la salinidad de 1.5 M (1.96563mg/l) y las menores concentraciones de carotenoides totales promedio se produjeron en el tratamiento de 4.5 M en las cuatro cepas. A esta última salinidad las cepas de Chilca y Huacho fueron las que obtuvieron la mayor

Micronutrientes

Na EDTA 4.36 mg/l

FeCl3 3.15 mg/l

Cl2Mn.2H2O 180 µg/l

SO4Cu.5H2O 9.8 µg/l

Cl2Co.H2O 10.5 µg/l

Na2MoO4.H2

O 6.3 µg/l

SO4Zn.H2O 22 µg/l

H3BO3* 4.45 µg/l

Macronutrientes

Na Cl 1.5 a 4.5M

Fuente de N 5mM/l de N

KH2PO4 ó NaH2PO4

0.2 Mm/l prm 1.5 Prm 2.5 prm 3.5 prm 4.5

Los Chimus 265000 299467 177767 40000

Chilca 351667 520000 172200 51700

Huacho 724467 599433 227800 58333

Otuma 129433 112233 61100 13900

ROMÁN FELIPE SERPA IBÁÑEZ Y ABELARDO CALDERÓN RODRÍGUEZ Ecol. apl. aVol. 4 1 y 2, pp. 127-133

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129

concentración final (≤ 0.75 mg/l), seguida por la cepa de los Chimus (~ 0.5 mg/l) y la cepa de Otuma (<0.25 mg/l), siendo esta última la que tuvo la menor concentración de carotenoides totales a esa salinidad (Figura 1b, Tabla2).

En los demás niveles de salinidad, la evolución en la concentración de carotenoides totales tuvo una alta correlación con la curva de crecimiento celular de cada cepa (r= 0.7862).

En casi todos los tratamientos (1.5 M, 2.5M, 3.5 M y 4.5 M) en las cepas de Chilca, Huacho y Otuma, las series de observaciones que presentaron menores concentraciones de carotenoides totales se dieron en aquellos cultivos que tuvieron temperaturas superiores a 29 °C. Cabe destacar que las más altas temperaturas se dieron durante los meses de verano. En el caso de la cepa de Los Chimus este comportamiento solo sucedió a 2.5 M y 4.5 M. ( Figura 1b,Tabla 2). Tabla: 2: Concentracion de carotenoides en mg/l en el dia 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades

Las mayores tasas de producción de

carotenoides o productividades de carotenoides en la cepa de Chilca, Otuma y Chimus se produjeron a 2.5 M (0.2621-0.2122-0.2189 mg/l.día respectivamente) y en la cepa de Huacho a 1.5 M (0.2523mg/l.día).Con respecto a las productividades, en la cepa de Los Chimus la mayor productividad se produjo a 2.5 M sin embargo no hubo diferencias significativas entre las salinidades 1.5 M, 2.5 M y 3.5 M (0.1776-0.2189-0.2104 mg/l.día respectivamente). El mayor nivel de salinidad en todos los casos presentó las menores pendientes es decir tuvieron las menores productividades de carotenoides (Figura 1b).

Cuando se comparó las productividades de las cepas producidas a cada salinidad no hubo diferencia significativa en el intervalo entre 1.5 M a 3.5 M de salinidad (fue un excepción la comparación de la cepa de Los Chimus y Huacho a 1.5 M). Sin embargo si hubo diferencias significativas a 4.5 M de salinidad entre la cepa de Otuma y las cepas de Chilca y Huacho.

La menor concentración final promedio de carotenoides totales en pg/célula se produjo en los tratamientos con la salinidad de 1.5 M y 2.5 M. y las mayores concentraciones finales se produjeron a 4.5 M (Tabla 2.1). La salinidad de 4.5 M alcanzó la máxima concentración antes de los 10 días y en todo el cultivo su concentración fue mayor a 10 pg/célula.

Este último tratamiento en el día 21 siempre produjo concentraciones promedio mayores al tratamiento con 3.5 M de salinidad.

Tabla 2.1.: Concentracion de carotenoides en pg/célula en el dia 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades prm 1.5 prm 2.5 prm 3.5 prm 4.5

Los Chimus 5.409 5.9407 7.5733 13.2561

Chilca 3.6954 3.5579 10.098 16.3583

Huacho 2.8427 2.5599 6.8806 14.7039

Otuma 8.1075 8.3072 12.4661 17.8998 Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre el contenido de clorofila en mg/l

Al igual que en la densidad celular y concentración de carotenoides totales, la menor concentración de clorofila se produjo en el tratamiento con la salinidad de 4.5 M en las cuatro cepas. A esa salinidad las cepas de Chilca y Huacho (~ 0.25 mg/l) tuvieron concentraciones finales ligeramente mas altas que la que obtuvo la cepa de Los Chimus, siendo la cepa de Otuma la que obtuvo la menor concentración de clorofila (< 0.125) (Tabla 3, Figura 1c).

Tabla: 3: Concentración de clorofila en mg/l en el día 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades prm 1.5 prm 2.5 prm 3.5 prm 4.5

Los Chimus 1.4277 1.48 0.8718 0.1636

Chilca 1.0018 1.3332 0.8462 0.275

Huacho 2.0413 1.7712 0.8114 0.2586

Otuma 0.7507 0.7743 0.1638 0.1103

A salinidades superiores a 2.5 M se observó que las concentraciones de clorofila fueron siempre menores a la concentración de carotenoides alcanzados a esa salinidad (Figura 1b y 1c, Tabla 2 y 3).

En la cepa de Los Chimus, la evolución en el contenido de clorofila en los cuatro niveles presenta una alta correlación con las curvas de crecimiento respectivas manteniendo el mismo orden de las curvas (r= 0.9209).

En la cepa de Huacho, en las tres salinidades hay una fase de adaptación, pero después la evolución en el contenido de clorofila es similar a la realizada por la cinética de crecimiento.

En la cepa de Chilca hubo una notoria fase de adaptación, y después un aumento en la concentración de clorofila en los tres tratamientos (1.5 M, 2.5 M y 3.5 M) que fue similar al comportamiento de la densidad celular a esas mismas salinidades.

prm 1.5 Prm 2.5 prm 3.5 prm 4.5

Los Chimus 1.3878 1.7317 1.3552 0.5159

Chilca 1.1975 1.7408 1.7416 0.7526

Huacho 1.9656 1.3786 1.5889 0.8346

Otuma 0.8841 0.9253 0.5242 0.2402


130

En la cepa de Otuma la evolución en la concentración de clorofila alcanzada por los tratamientos con las salinidades de 2.5 M y 1.5 M es similar (alta correlación) a la evolución de la concentración de carotenoides totales (r= 0.8911).

En todos los tratamientos realizados en las cepas, las concentraciones de clorofila en pg/célula tuvieron una tendencia decreciente en los tratamientos con las salinidades de 2.5 M, 3.5 M y 4.5 M. Las concentraciones en el tratamiento de 1.5 M tuvieron valores casi constantes, y si hubieron variaciones positivas o negativas, estas fueron muy leves (Tabla 3.1). En todos los casos las concentraciones de clorofila son siempre al final menores a 10 pg/célula (Tabla 3.1). La razón carotenoides totales y clorofila en los tratamientos con 3.5 M y 4.5 M en el día 21 es mayor a 1.5.

Cuando se comparan las concentraciones de clorofila en pg/célula el día 21 en los medios con 1.5 M, 2.5 M, 3.5 y 4.5 M de salinidad no se encuentran diferencias significativas. Sin embargo, cuando se comparan las concentraciones de clorofila entre las cepas, todas tuvieron diferencias significativas ese día (α = 0.01). Tabla: 3.1: Concentración de clorofila en pg/célula en el día 21 de cultivo en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades.

Discusión Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre la densidad celular

Se sabe que el factor salinidad, disminuye los procesos metabólicos y la replicación celular y aunque todas las variedades de una especie puedan presentar la misma tendencia de crecimiento, es necesario determinar el grado de esta tendencia por medio de la cinética de crecimiento, tasas de crecimiento u otros índices.

En general existe una correlación inversa entre la salinidad y la densidad celular. En la cepa de Los Chimus y Otuma las máximas tasas de crecimiento se produjeron a 1.5 M de salinidad. Sin embargo en las cepas de Chilca y Huacho, las máximas tasas de crecimiento o productividades celulares fueron a 2.5 M de salinidad.

Se ha determinado que la cepa de D. salina aislada del Mar Muerto tiene mayores tasas de crecimiento y densidades finales cuando se cultiva a bajas salinidades (Ben-Amotz & Avron, 1989). De las cepas

analizadas en el presente experimento, solo la cepa de Los Chimus se asemeja a ese reporte, dado que no hay diferencias significativas en las tasas de crecimiento cercanas. Este comportamiento fue también reportado por Aguilar (1995) en esta misma cepa.

Otras cepas de D. salina como la aislada del Gran Lago Salado de Utah tuvo su crecimiento óptimo a la salinidad de 120 o/oo (~ 2 M); cabe aclarar que esta salinidad fue menor que la de su hábitat natural donde constituye la flora dominante, aunque crece en el mayor rango de salinidad de todas las especies del genero (20 – 350 o/oo; 0.3 M – saturado) (Barbarena & Montoya, 1990). Diversas investigaciones de cepas de Dunaliella salina de América del Sur usan en sus cultivos salinidades entre 2 y 3 M. En el presente experimento las cepas Chilca, Huacho y Otuma tuvieron crecimientos óptimos (tasa de crecimiento y densidad celular) a la salinidad de 2.5 M en forma similar al reporte de Cifuentes et al. (1992).

Ocurre una disminución en las densidades celulares finales cuando se aumenta la salinidad del medio de cultivo (Aguilar, 1995; Araneda et al., 1992; Barbarena & Montoya, 1990; Ben-Amotz & Avron, 1989; Borowitzka & Borowitzka, 1988; Carbajal, 1991; Cifuentes et al., 1992). Este estrés de salinidad influencia la capacidad de D. salina para adquirir las fuentes necesarias para su crecimiento y productividad. Típicamente, la fijación de carbono por fotosíntesis se retarda en células expuestas a una variedad de estreses. A pesar de lo dicho anteriormente, en células de D. salina hay una estimulación en la tasa de adquisición de carbón inorgánico y se ha determinado la presencia de una anhidrasa carbónica adaptada a altas salinidades (Fisher et al., 1996).

Una respuesta característica de D. salina al estrés por salinidad es el ajuste en la concentración intracelular de glicerol por regulación del flujo de carbono entre la producción de almidón en el cloroplasto y la síntesis de glicerol en el citoplasma. Así, el flujo de carbono es canalizado del almidón hacia el glicerol con un concomitante incremento en la biosíntesis de isoprenoides plastídicos.

Desde el punto de vista energético, sobre la base de un estudio teórico de la cantidad de ATP necesaria para la síntesis de material celular en bacterias autotróficas no halofílicas (aproximadamente 30 mmol de ATP por cada 0.2 gramos de biomasa seca), el costo de producir solutos osmóticos orgánicos en organismos halofílicos es enorme (Oren, 1999).

Dado que la cantidad de energía necesaria para la producción de solutos osmóticos quizás exceda grandemente los requerimientos energéticos para la biosíntesis de proteínas, ácidos nucleicos, paredes celulares y otros compuestos, la energía disponible para el crecimiento se ve disminuida cuando uno incrementa la salinidad del cultivo.

prm 1.5 prm 2.5 prm 3.5 prm 4.5

Los Chimus 6.73 5.157 4.983 4.75

Chilca 3.33 2.78 5.06 5.773

Huacho 2.98 3.41 3.53 4.723

Otuma 6.643 7.457 6.03 7.115


__________________________________________________________________________________________

131

Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre el contenido de carotenoides

Las concentraciones de carotenoides totales en mg/l y las salinidades del cultivo tuvieron una correlación negativa a salinidades superiores a 2.5 M.

De las cuatro cepas, la cepa de Huacho fue la que obtuvo la mayor concentración de carotenoides, además fue la única que obtuvo esa alta concentración a la mas baja salinidad analizada (1.5 M). Mediante el análisis de varianza de las concentraciones de carotenoides totales a los 21 días, se ha demostrado que a las salinidades 1.5 y 2.5 M, las concentraciones de carotenoides fueron óptimas. Este comportamiento se asemeja al presentado por la densidad celular. Dadas esas evidencias, cuando el fin de cultivo es obtener altas densidades celulares y/o altas concentraciones de carotenoides totales, las salinidades del cultivo óptimas serian de 1.5 M ó 2.5 M.

En cuanto a las tasas de producción de carotenoides (mg de carotenoides / litro de cultivo. día) entre las salinidades de 1.5 a 3.5 M y en algunos casos 4.5 M (cepa de Huacho) no hay diferencia significativa.

En respuesta al aumento de la salinidad no solo hay una disminución en la tasa de crecimiento (Ben-Amotz & Avron, 1983; Ben-Amotz & Avron, 1989), o en la tasa de fijación de carbono sino una acumulación de carotenoides, clorofila y un aumento en la actividad metabólica del ácido abcísico. También hay una variación en la concentración de glicerol como un soluto compatible en respuesta a los cambios de salinidad (Brown & Borowitzka, 1979; Cowan et al., 1992).

Las enzimas en D. salina involucradas en el metabolismo del ácido abcísico se localizan en el cloroplasto. Se ha demostrado la interrelación entre la actividad del ciclo de la xantofila y la capacidad de las células de D. salina de acumular beta-caroteno y producir ácido abcisico. Así, en células estresadas recientemente por el incremento de la salinidad hay un incremento en la epoxidación de algunos componentes del ciclo de la xantofila que se correlaciona con bajos niveles de beta-caroteno y altos niveles de ácido abcisico. Después de un corto lapso de tiempo cuando hay una disminución de la epoxidación y disminución de la concentración de ácido abcísico, se exalta la acumulación de beta-caroteno (Cifuentes et al., 1995).

En el presente análisis, los cultivos expuestos a temperaturas altas produjeron las menores concentraciones de carotenoides en mg/l. El incremento de la temperatura puede afectar la absorción de nutrientes como los nitratos, sin embargo la absorción de amonio es ligeramente insensible a las variaciones de la temperatura (Reay et al., 1999). Dado que las temperaturas altas producen cambios cinéticos en la toma de otros nutrientes limitantes, estos cambios en los procesos metabólicos podrían

explicar mejor el menor contenido de carotenoides. Se sabe que altas temperaturas producen la liberación de compuestos orgánicos al medio circundante. Así mientras mas se incremente la temperatura del cultivo, mas se incrementa la probabilidad de que las células excreten sustancias orgánicas (Giordano et al., 1994). El aumento de esas sustancias y las temperaturas altas incrementan el número de bacterias. Se sabe que las bacterias inducen la nucleación y precipitación de las sales disueltas pudiendo provocar condiciones de deficiencia nutricional (Ventosa et al., 1998).

La acumulación de beta-caroteno hace más fluidas las membranas plasmáticas en el cloroplasto y favorece el proceso fotooxidativo. Sin embargo la exposición a temperaturas altas y/o alta intensidad luminosa hiperfluidizan demasiado las membranas tilacoidales lo que provoca finalmente su mayor sensibilidad a daños peroxidativos (Havaux, 1998). Efecto de diferentes niveles de salinidad sobre el contenido de clorofila

La cantidad de clorofila es un indicador del proceso de fotosíntesis. Así, el hecho de que el contenido de clorofila en mg/l disminuya al aumentar la salinidad demuestra que la fotosíntesis es inhibida por incremento de la salinidad del cultivo (Cowan et al., 1992).

De las cepas analizadas, la cepa de Huacho presentó las mayores concentraciones de clorofila en el nivel de salinidad mas bajo (1.5 M) en forma similar a lo ocurrido en los carotenoides totales en mg/l.

La variación en el pH por el incremento de la salinidad (estrés iónico) altera el flujo linear del fotosistema I hacía el flujo cíclico. Esta alteración en el fotosistema I contribuye a la disminución de la proporción NADPH / NADP y a su vez indica una disminución de las actividades biosintéticas (incluida la síntesis de clorofila). El incremento de la salinidad también influye en la asimilación del CO2 a pesar de la aparición de las anhidrasa carbónicas (Fisher et al., 1996). Así, la acumulación de fotosistemas II inactivos podría ser debido a la fotoinhibición causada por la fotosíntesis en condiciones de limitada fijación de CO2.

No solo el incremento de la salinidad influye en la maquinaria fotosintética, sino la intensidad luminosa puede inactivar o destruir las unidades del fotosistema II. Las cantidades de unidades de fotosistema II activas es un indicador de la actividad celular. Así, una baja concentración del fotosistema II implica una baja actividad metabólica.

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133

Figuras citadas en el texto: CEPAS DE LAS SALIDAS DE LOS CHIMUS

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1 Laboratorio de Fisiología Vegetal de la Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima – Perú. Apartado Postal 12-056 Lima 12 Perú. Correo electrónico [email protected]

a- Densi dad cel ul ar ( cél ul as/ ml )

0

100000

200000

300000

400000

500000

600000

700000

0 10 20 t (días)

b- Car ot enoi des t ot a l es ( mg/ l )

0

1

2

0 10 20 t (días)

c- Cl or of i l a t ot a l ( mg/ l )

0

1

2

0 10 20 t (días)

a- Densi dad cel ul ar ( cél ul as/ ml )

0

100000

200000

300000

400000

500000

600000

700000

0 10 20 t (días)

b- Car ot enoi des t ot al es ( mg/ l )

0

1

2

0 10 20 t (días)

c- Cl or of i l a ( mg/ l )

0

1

2

0 10 20 t (días)

a- Densi dad cel ul ar ( mg/ cél ul as)

0

100000

200000

300000

400000

500000

600000

700000

0 10 20 t (días)

b- Car ot enoi des t ot al es ( mg/ l )

0

1

2

0 10 20 t (días)

c- Cl or of i l a t ot al ( mg/ l )

0

1

2

0 10 20 t (días)

CEPAS DE LAS SALINAS DE HUACHO

CEPAS DE LAS SALINAS DE OTUMA

Figura 1. Efectos sobre el crecimiento (a-), contenido de carotenoides en mg/l (b-), contenido de clorofila en mg/l (c-) en cuatro cepas de Dunaliella salina creciendo a cuatro salinidades. Cada curva corresponden al promedio de tres series de observaciones.

prm 1.5 prm 2.5 prm 3.5 prm 4.5


INDICADORES FISICOQUÍMICOS Y BIOLÓGICOS DEL PROCESO DE EUTROFIZACIÓN DEL LAGO TITIKAKA (BOLIVIA)

PHYSICOCHEMICAL AND BIOLOGICAL INDICATORS OF THE EUTROPHICATION PROCESS AT TITIKAKA LAKE (BOLIVIA)

Francisco Fontúrbel Rada1

Resumen

Se evaluó el grado de avance del proceso de eutrofización del lago Titikaka por medio de la evaluación de las macrófitas (pleuston y limnófitas), de la diversidad de fitoplancton, de parámetros fisicoquímicos (pH, turbidez, DBO5, nitrógeno total y fósforo soluble) y microbiológicos (coliformes fecales termotolerantes) en cuatro localidades del lago. Los resultados mostraron un avance diferencial en el desarrollo del proceso de eutrofización en cada sitio: se clasificó un sitio como aguas de calidad mínima, un sitio como calidad baja y dos como calidad media. La conjunción de turbidez, DBO5, nitrógeno y fósforo se manifiesta como un buen indicador del grado de avance del proceso de eutrofización, mientras que la evaluación de macrófitas y fitoplancton proporcionan datos valiosos sobre la pérdida de biodiversidad. Palabras clave: eutrofización, eutrofización localizada, lagos, indicadores, macrófitas, fitoplancton, nutrientes, diversidad.

Abstract

The degree of the advances in the Titikaka Lake eutrophication process was investigated by

macrophytes (pleuston and limnophytes) assessment, phytoplankton diversity, physicochemical parameters (pH, turbidity, BOD5, total nitrogen and soluble phosphorus) and microbiological (thermotolerant fecal coliforms) parameters at four places of lake. Results showed differential advances in the development of the eutrophication process: one site was classified as minimum water quality, another as low quality water and two as average water quality. Turbidity, BOD5, nitrogen and phosphorus considered jointly are good indicators of the degree of advance of the eutrophication process, whereas macrophyte and phytoplankton assessment provide valuable information on biodiversity loss. Keywords: eutrophication, localized eutrophication, lakes, indicators, macrophytes, phytoplankton, nutrients, diversity.

Introducción La eutrofización o hipertrofia es un proceso

mayormente de origen antrópico (Smith & Smith, 2001), que en las últimas décadas ha avanzado considerablemente por el crecimiento de los centros urbanos y el consiguiente aumento en la producción de residuos sólidos y líquidos (Dolbeth et al., 2003; Western 2001), los cuales aumentan la concentración de ciertos nutrientes en cuerpos de agua lénticos (aguas en reposo), ocasionando una degradación del ambiente que, muchas veces, es irreversible (Carpenter & Cottingham, 1997; Myrbo & Ito, 2003).

El lago Titikaka no es ajeno a esta problemática, puesto que considerando el acelerado crecimiento demográfico de varias poblaciones ribereñas y el aumento del turismo no planificado en la región, se ha incrementado significativamente la cantidad de residuos sólidos que se descargan a las aguas del Titikaka y lo contaminan, acorde con estudios de Fontúrbel et al. (2003) y Fontúrbel (2004b).

Un estudio de Norticote (1991) dio aviso sobre la proliferación de macrófitas acuáticas flotantes (principalmente Lemna gibba y Azolla sp.) en la parte peruana del Lago, y en Bolivia también se ha reportado la proliferación de estas plantas en los últimos años, pero han sido escasos los estudios que han tratado el tema de la eutrofización, y más aún, de la eutrofización localizada (Fontúrbel, 2004b). Pocos son los estudios que han tratado y documentado el tema para Bolivia, y si bien los procesos eutróficos se dan localizados en sitios puntuales (Fontúrbel, 2003; Fontúrbel, 2004b; Fontúrbel et al., 2003), es apremiante la necesidad de realizar investigaciones sobre el estado y desarrollo de los mismos, especialmente en lugares muy contaminados con procesos eutróficos avanzados como es el caso de Bahía Cohana (Fontúrbel, 2004b).

El objetivo del presente artículo fue estudiar comparativamente el estado de los procesos eutróficos localizados de cuatro localidades de la parte boliviana del Lago Titikaka por medio del análisis de

INDICADORES DE EUTROFIZACIÓN EN EL LAGO TITIKAKA Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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indicadores químicos y biológicos (Fontúrbel 2003, 2004b; Schroll, 2002), que permitieron evaluar el estado actual de cada localidad, y clasificarlas en función al avance del proceso eutrófico y de la calidad de aguas (según los Límites Máximos Permisibles de la legislación boliviana, Ley 1333 de Medio Ambiente).

Materiales y métodos Área de estudio

Se muestrearon cuatro localidades de la parte boliviana del Lago Titikaka, cuyas ubicaciones geográficas se detallan en la Tabla 1 y en la Figura 1.

Tabla 1: Ubicación geográfica de los sitios de estudio.

Localidad Coordenadas geográficas Altitud [m]

Cohana 68º 39' 36,01''W, 16º22' 15,52''S 3843

Copacabana 69º 05' 29,11''W, 16º 09' 50,45''S 3855

Tiquina 68º 50' 03,98''W, 16º 13' 21,90''S 3845 Alaya 68º 48' 52,68''W, 15º 56' 13,48''S 3825

Figura 1. Mapa de ubicación de las áreas de estudio (elaborado por Marco A. Tejada, Laboratorio de Geomática, Escuela Militar de Ingenieria).

Diseño de muestreo En cada localidad, se seleccionaron tres áreas de

muestreo, cada área de muestreo fue de 100 m2, definidos por un rectángulo de 20 m a lo largo de la orilla y 5 m (en perpendicular) hacia adentro del lago, con excepción de Tiquina donde las facilidades del criadero de truchas de la Cooperación Japonesa permitieron trabajar en un área de 140 m2. Para los análisis físico-químicos y biológicos se tomaron aleatoriamente muestras por triplicado de cada área de muestreo. Para la toma de datos se utilizaron formularios de campo previamente diseñados. Análisis de las macrófitas y del fitoplancton

Se tomaron muestras de las macrófitas flotantes (pleuston) para su posterior identificación en el Herbario Nacional de Bolivia y se estimó la cobertura relativa en superficie en cada área de muestreo. También se tomaron muestras de las macrófitas sumergidas (limnófitas) y se estimó la cobertura relativa de sustrato, así como el índice de diversidad de Shannon–Wiener (Smith & Smith, 2001). Para el análisis de fitoplancton se tomaron muestras de agua de cada área de muestreo, mismas que fueron fijadas de inmediato mediante solución de lugol y alcohol etílico, para posteriormente ser filtradas y concentradas en laboratorio con una malla de 25 �m, para luego realizar el análisis cuali y cuantitativo con ayuda de un microscopio compuesto, en el Laboratorio de Limnología del Instituto de Ecología de la Universidad Mayor de San Andrés. Se estimó la abundancia relativa porcentual y el índice de diversidad de Shannon–Wiener (Smith & Smith, 2001). Análisis fisicoquímicos y microbiológicos de aguas

El muestreo de agua para medir el pH se realizó en campo mediante botellas estándar, tomando muestras por triplicado en cada área de muestreo. La lectura de pH del agua se realizó en el Laboratorio de Calidad Ambiental (LCA) mediante el método EPA 150.1. Se tomaron muestras en cada una de las áreas de estudio para determinar turbidez, concentraciones de nitrógeno total (método EPA 351.1), fósforo soluble (método EPA 365.2) y DBO5 (método EPA 405.1). El análisis microbiológico consistió en determinar la cantidad de coliformes termotolerantes (método SM 9221–E). Los valores obtenidos para cada caso, fueron comparados con los Límites Máximos Permisibles fijados por el Reglamento de Contaminación Hídrica de la Ley de Medio Ambiente de Bolivia (Anexo A del Reglamento en Materia de Contaminación Hídrica de la Ley 1333 de Medio Ambiente). Análisis estadísticos

Se realizaron análisis de varianza (ANOVA) para cada una de las variables mediante el software ESBStats 1.2.3.241 versión estándar, se elaboró una matriz de correlación de Pearson para todos los componentes químicos y biológicos mediante Excel 2003, y se llevó a cabo un análisis multivariable de

FRANCISCO FONTÚRBEL RADA Ecol. apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 135-141

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análisis normalizado de componentes principales (ACPn) para elaborar un diagrama de ordenación con las variables como vectores dentro del círculo unitario, por medio de ADE–4 para Windows (Thioluse et al., 1997).

Resultados

Los resultados del análisis de macrófitas se muestran en la Tabla 2. Los resultados del análisis de fitoplancton se muestran en la Tabla 3.

En la Tabla 4 se muestran los resultados de los

análisis físico-químicos realizados (se muestran valores promedio solamente), y también se muestran los resultados obtenidos para el análisis de coliformes termotolerantes. En la Tabla 5 se resumen los resultados del ANOVA. En la Tabla 6 se muestra la matriz de correlación de Pearson de todas las variables.

En la Fig. 2 se presenta el diagrama de ordenación con las variables como vectores dentro del círculo unitario.

Tabla 3. Géneros de fitoplancton registrados en cada uno de los sitios de estudio. Se muestra el índice de diversidad de Shannon–Weiner (H’) calculado para cada caso.

Fitoplancton

Abundancia relativa [%] Género Cohana Copacabana Tiquina Alaya

Anabaena 0,00% 3,28% 5,21% 0,00%

Asterionella 0,00% 1,64% 0,00% 4,17%

Ceratium 0,00% 0,00% 6,25% 0,00%

Closterium 39,58% 4,92% 11,46% 4,17%

Cosmarium 0,00% 0,00% 3,13% 0,00%

Diatoma 0,00% 0,00% 11,46% 0,00%

Diatomella 0,00% 0,00% 2,08% 0,00%

Fragilaria 0,00% 0,00% 1,04% 0,00%

Gomphosphaeria 4,17% 0,00% 0,00% 0,00%

Microcystis 2,08% 0,00% 15,63% 12,50%

Mougeotia 25,00% 6,56% 13,54% 45,83%

Navicula 6,25% 0,00% 3,13% 4,17%

Nodularia 0,00% 9,84% 4,17% 0,00%

Oscillatoria 6,25% 47,54% 12,50% 16,67%

Peridinium 0,00% 0,00% 2,08% 0,00%

Phacus 2,08% 0,00% 0,00% 0,00%

Pinnularia 6,25% 1,64% 0,00% 0,00%

Sphaerophea 0,00% 3,28% 0,00% 0,00%

Spirogyra 0,00% 4,92% 0,00% 4,17%

Synedra 0,00% 0,00% 3,13% 0,00%

Tribonema 0,00% 0,00% 1,04% 0,00%

Ulothrix 0,00% 4,92% 0,00% 0,00%

Zygnema 8,33% 11,48% 4,17% 8,33%

H' calculado 1,552 1,827 2,459 1,525

Discusión Los resultados obtenidos para las cuatro

localidades de estudio muestran diferentes grados de eutrofización debidos –al menos en parte– a las actividades productivas del lugar y cómo se llevan a cabo; En Bahía Cohana se realiza la cría intensiva de ganado, en Tiquina se tiene el criadero de truchas más grande de la parte boliviana del lago, en Copacabana existe intensa actividad turística todo el año y en Alaya existen cultivos hasta el borde de la orilla. Resulta evidente al comparar los datos obtenidos, que los problemas de contaminación y de eutrofización más severos se encuentran en la Bahía de Cohana, en las otras tres estaciones experimentales los problemas son menores, pero no por ello de menor importancia.

Tabla 2: Especies de macrófitas (pleuston y limnófitas) registradas en cada uno de los sitios de estudio. Se muestra el índice de diversidad de Shannon–Weiner (H’) calculado para cada caso.

Pleuston

Cobertura relativa [%] Especie Cohana Copacabana Tiquina Alaya

Lemna gibba 20,00% 0,00% 20,00% 0,00%

Nasturtium officinale 20,00% 0,00% 0,00% 0,00%

H' calculado 0,694 indet 0,000 indet

Limnófitas

Cobertura relativa [%] Especie Cohana Copacabana Tiquina Alaya

Chara fragilis 0,00% 0,00% 15,00% 0,00%

Chorella sp. 0,00% 0,00% 50,00% 0,00%

Cladophora sp. 0,00% 45,00% 0,00% 50,00%

Elodea potamogeton 0,00% 0,00% 0,00% 2,00%

Myriophyllum quitense 30,00% 5,00% 10,00% 40,00%

Potamogeton pectinatus 0,00% 1,00% 0,00% 0,00%

Schoenoplectus californicus ssp. Totora

0,00% 0,00% 35,00% 0,00%

H' calculado 0,000 0,420 1,335 0,774


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Figura 2: Círculo de correlación de ACPn de los factores fisicoquímicos analizados, obtenido mediante ADE–4 para Windows (redibujado en CorelDRAW 11 por el autor).

La proliferación de macrófitas flotantes (pleuston)

–especialmente Lemna gibba– en Cohana y en Tiquina es un claro indicador del avance del proceso eutrófico (Fontúrbel, 2003; Fontúrbel, 2004b; Fontúrbel, 2004c), generalizado en el caso de Cohana y localizado en el caso de Tiquina La aparición de esta flora característica de los procesos eutróficos (García, 2003; Ramsar, 1999; Rodríguez 2002) es en gran parte la responsable de la pérdida de las macrófitas sumergidas (limnófitas), que en el caso de Cohana están prácticamente ausentes, con excepción de unos pocos individuos superficiales de Myriophyllum quitense que también son extraídas para usarse como forraje. Por los resultados mostrados en la Tabla 2, es posible evidenciar la reducción de la diversidad de las macrófitas sumergidas en función a la contaminación y al avance de los procesos eutróficos. El caso de Copacabana (con un índice H’ = 0,42) sugiere que no

es necesariamente la proliferación superficial de Lemna gibba la única responsable de la reducción de la diversidad de las limnófitas, ya que la degradación de los ambientes y el desarrollo de los procesos eutróficos en toda su magnitud, tienen por consecuencia la reducción de la diversidad y la heterogeneidad de las especies (Dolbeth et al., 2003; Fontúrbel, 2004c; McCook, 1999).

Tabla 5. Resumen de los resultados de ANOVA obtenidos para los datos de análisis fisicoquímicos y microbiológicos.

Análisis de varianza (ANOVA)

Parámetro Intervalo Confianza

Valor F calculado

Valor F tabulado Criterio

pH 95% 16,8053 4,07 Existe

diferencia significativa

DBO5 95% 17,8936 4,07 Existe


P soluble 95% 1,3059 4,07 No existe diferencia

significativa

N total 95% 4,9438 4,07 Existe


Turbidez 95% 832,6982 4,07 Existe


Coliformes fecales 95% 1,6217 4,07

No existe diferencia

significativa Tabla 6. Matriz de correlación de Pearson calculada para los datos de análisis fisicoquímicos y microbiológicos. Se marcan con cursivas los valores de mayor correlación calculada.

pH DBO5 N

total

P solubl

e

Coliformes fecales

Turbidez

pH 1,000

DBO5 -0,669 1,000

N total -0,689 0,999 1,000

P soluble -0,690 0,999 0,998 1,000

Coliformes fecales -0,700 0,059 0,098 0,070 1,000

Turbidez -0,804 0,959 0,970 0,959 0,333 1,000

La reducción de la cobertura relativa de

Schoenoplectus californicus ssp. totora también es un indicador del avance y la degradación acelerada de los

Tabla 4. Valores medidos para los análisis fisicoquímicos y microbiológicos realizados. Solamente se muestran valores promedio. A la derecha se muestra la relación con los Límites Máximos Permisibles (LMP) de la Ley 1333 de Medio Ambiente, donde NE = parámetro no expresado en la legislación.

Análisis fisicoquímicos y microbiológicos

Valor promedio LMP según Ley 1333 Parámetro Cohana Copacabana Tiquina Alaya Clase A Clase B Clase C Clase D

pH 7.2 9.4 8.3 7.7 6,0 - 8,5 6,0 - 9,0 6,0 - 8,5 6,0 - 9,0

DBO5 [mg/l] 159.300 <0,200 <0,200 <0,200 < 2 < 5 < 20 < 30 Fósforo soluble

[mg/l] 1.953 <0,400 0.001 0.054 0.4 0.5 1.0 1.0 Nitrógeno total

[mg/l] 31.900 1.170 1.010 2.400 5 12 12 12 Turbidez

[ABS@622nm] 0.088 0.000 0.000 0.025 NE NE NE NE

Coliformes fecales [NMP /

100ml] 2733 370 1534 5510 < 50 < 1000 < 5000 < 50000


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ecosistemas acuáticos del lago Titikaka, ya que esta especie es responsable de gran parte de la capacidad de resiliencia del lago, ya que tiene un metabolismo capaz de absorber y filtrar los contaminantes del agua aumentando la capacidad de compensar los daños, aunque no de manera ilimitada (Barrón et al., 2003; Carpenter & Cottingham, 1997; De Leo & Levin, 1997; Janssen & Carpenter, 1999; Rockström et al., 1999). En el caso particular de la Bahía de Cohana es la presencia remanente de esta especie la que todavía mantiene algo de la productividad de la región, ya que S. californicus subsp. totora permite reciclar una parte del aporte nutritivo orgánico. La reducción de las limnófitas es un proceso que desestabiliza a todo el ecosistema acuático (McCook, 1999), sin embargo es difícil precisar una causa precisa para este fenómeno, ya que los resultados obtenidos sugieren que la reducción de la cobertura relativa y de la diversidad de las limnófitas estaría en función a la conjunción de varios factores, como es la proliferación de pleuston, el aumento de la turbidez, la inhibición del crecimiento por exceso de nutrientes y materia orgánica, la reducción de la concentración de oxígeno disuelto y la incidencia diferencial de la PAR (radiación fotosintéticamente activa, por sus siglas en inglés), dentro del marco de lo que Western (2001) ha denominado un síndrome de estrés general del ambiente.

En cuanto a los datos de fitoplancton (Tabla 3) es posible apreciar que en los lugares más contaminados existe una menor diversidad de fitoplancton, que de acuerdo con Dolbeth et al. (2003) y Western (2001), sugieren el avance del proceso eutrófico de un nivel inicial a intermedio, o incluso de intermedio a avanzado del proceso eutrófico (Fontúrbel, 2004c). De acuerdo con los indicadores biológicos de Terrel & Bytnar (1996) existe una marcada predominancia de géneros de fitoplancton característicos de aguas estancadas, de sitios contaminados y de aguas superficiales (en orden de importancia, como por ejemplo Oscillatoria, Mougeotia o Spirogyra).

Las variables fisicoquímicas y microbiológicos se muestran como indicadores bastante certeros para la estimación del avance del proceso eutrófico (Fontúrbel, 2004ª; Valente et al., 1997). De acuerdo a límites máximos permisibles de la legislación boliviana (que establece cuatro categorías de cuerpos de agua: desde A, que corresponde a aguas de máxima calidad y aptas para el consumo humano, hasta D, que corresponde a aguas de mínima calidad y no aptas para el uso humano), se estableció la siguiente clasificación para los sitios de estudio:

• Cohana: Clase D (mínima calidad, no apta para uso humano).

• Alaya: Clase C (baja calidad, potable sólo con tratamiento fisicoquímico completo y desinfección).

• Copacabana y Tiquina: Clase B (calidad media, potable con tratamiento).

En función a los valores de ANOVA, la matriz de correlación de las Tablas 5 y 6 (respectivamente) y al análisis multivariable que se presenta en la Fig. 2, se puede observar que los parámetros turbidez, DBO5, nitrógeno total y fósforo soluble están relacionados y pueden ser usados en conjunto como indicadores del avance del proceso eutrófico. En función a los resultados mostrados en la Tabla 4, se sugiere el siguiente orden decreciente del grado de eutrofización para las localidades de estudio: Cohana > Alaya > Tiquina > Copacabana. En la Figura 3 se muestra el mapa factorial de las localidades de estudio, obtenido mediante análisis multivariable ACPn.

Figura 3. Mapa factorial de localidades de estudio según análisis multivariable ACPn de parámetros fisicoquímicos y microbiológicos, obtenidos mediante ADE–4 para Windows (redibujado en CorelDRAW 11 por el autor).

En el caso de Copacabana es necesario hacer una

consideración extra, ya que a pesar de ser un lugar sumamente intervenido y que recibe diariamente la descarga de las aguas servidas de toda la ciudad, es el menos eutrofizado de los cuatro sitios estudiados. Esto puede deberse a que Copacabana es una de las zonas de mayor profundidad de la parte del Lago Mayor, que por ende tiene mayor volumen de agua, permitiendo que la capacidad de resiliencia (por la mayor capacidad de dilución de los contaminantes) sea mucho mayor que en las otras tres localidades, en los que el proceso eutrófico avanza más rápidamente (comparando con datos de Northcote, 1991; Northcote et al., 1989).

La evaluación de coliformes termotolerantes no mostró una correlación muy cercana con las otras variables, pero sirve de indicador de la influencia de la


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descarga de aguas servidas en el lago. Llama la atención el valor tan elevado registrado para Alaya, situación que se puede explicar por la poca profundidad (menos de 5 m en promedio) de la zona. Conclusiones

La aparición y proliferación de macrófitas flotantes (pleuston) muestra estar asociada con la reducción de la diversidad de macrófitas sumergidas (limnófitas) y de fitoplancton. A mayor desarrollo del proceso eutrófico las limnófitas tienden a desaparecer, mientras que la composición de las comunidades de fitoplancton se modifica, quedando uno o dos géneros predominantes (como por ejemplo Oscillatoria y Mougeotia).

Los parámetros DBO5, nitrógeno total, fósforo soluble y turbidez mostraron un elevado grado de correlación y se manifiestan en conjunto como buenos indicadores del grado de eutrofización. Los coliformes termotolerantes se manifiestan como un indicador indirecto relativamente bueno del aporte de aguas servidas al lago. Tanto los parámetros de macrófitas y fitoplancton como los parámetros fisicoquímicos y microbiológicos mostraron ser buenos indicadores del avance del proceso eutrófico localizado en cada uno de los sitios de estudio. Mediante la información obtenida se caracterizó cada localidad según la escala de clases de aguas de la Ley de Medio Ambiente de Bolivia estableciéndose el siguiente orden decreciente del grado de eutrofización: Cohana > Alaya > Tiquina > Copacabana.

Los resultados obtenidos en la presente investigación sugieren un avance de los procesos eutróficos en la parte boliviana del Lago Titikaka, debido principalmente a las actividades antropogénicas y cómo éstas se llevan a cabo, factor que se incrementa a su vez, por el crecimiento demográfico de la región. El creciente aporte de nutrientes a las aguas del lago debería ser controlado para evitar que el proceso de eutrofización siga avanzando, para ello resulta fundamental tomar medidas urgentes de mitigación del problema (especialmente en los sitios más contaminados) e implementar un Plan de Monitoreo Ambiental que sea integral y abarque todo el lago Titikaka.

Agradecimientos

A Carlos Molina y a la Unidad de Limnología del IE–UMSA por la ayuda brindada durante la fase de análisis de muestras. A Enrique Richard por sus valiosos aportes al manuscrito y por su permanente guía a lo largo del proyecto.

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____________________________ 1 Institución donde se realizó el trabajo: Departamento de postgrado, Maestría en Ingeniería de medio ambiente y recursos naturales, Universidad Loyola (La Paz, Bolivia). Institución actual: Investigador adjunto del Centro de Estudios de Postgrado e Investigación (CEPI) de la Universidad Mayor Real y Pontificia de San Francisco Xavier de Chuquisaca (Sucre, Bolivia). Dirección de contacto del autor para correspondencia: Francisco Fontúrbel R. Casilla postal # 180, La Paz, Bolivia C/ E. Villanueva # 574, Alto Obrajes Sector A, La Paz, Bolivia. Tel. +591–2–2731822; +591–72002766 Correo electrónico: [email protected]; [email protected]

Ecología Aplicada, 4(1,2), 2005 ARTICULO DE REVISIÓN ISSN 1726-2216 Presentado: 14/11/2005 Depósito legal 2002-5474 Aceptado: 30/11/2005 © Departamento Académico de Biología, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima – Perú.

INVENTARIO DE LAS ASOCIACIONES ÁFIDO-PLANTA EN EL PERÚ

CHECKLIST OF APHID-PLANT ASSOCIATIONS IN PERU

Miguel Angel Delfino1

Resumen

La información sobre las asociaciones áfido-planta conocidas en el Perú y actualmente dispersas en la literatura entomológica se agrupó y ordenó sistemáticamente. Teniendo en cuenta la biología de los áfidos involucrados en estas asociaciones, algunas fueron consideradas erróneas y, por lo tanto, no consideradas. Los nombres científicos de los áfidos fueron actualizados. En total, se registran 460 asociaciones áfido-planta en las que están involucradas 66 especies de áfidos y 238 de plantas. Palabras claves: inventario, áfidos, plantas, asociaciones

Abstract

Information on aphid-plant associations in Peru, available in many different papers was collected and systematized. Based on the biology of the aphids involved, some of the associations reported in the literature were considered erroneous and set aside. When necessary, the scientific names of the aphids were updated. Altogether, 460 aphid-plants associations involving 66 aphid species and 238 plant species are reported. Key words: checklist, aphids, plants, associations

Introducción

Los áfidos o pulgones, debido a sus características biológicas e impacto económico en los cultivos, son considerados en todo el mundo como uno de los grupos entomológicos más importantes desde el punto de vista agronómico. Además de los daños directos que causan en los cultivos cuando aumentan sus poblaciones, también transmiten virus fitopatógenos que provocan disminución en los rendimientos y calidad de las semillas (Holman, 1980; Blackman & Eastop, 2000).

Desde ya, ellos pasan de un cultivo a otro mediante vuelos migratorios y generalmente, las mismas especies, colonizan también la vegetación espontánea que forma parte de los distintos ambientes. Precisamente, estas plantas no cultivadas son fuente importante donde se originan los pulgones alados que colonizarán los respectivos cultivos y también suelen ser el reservorio de los virus que ellos mismos van a transmitir. Por otra parte, esta vegetación espontánea puede desempeñar una función benéfica, al constituir un importante reservorio de enemigos naturales de los pulgones, ya que las poblaciones de áfidos que ellas albergan favorecen una intensa multiplicación de parasitoides, predadores y agentes patógenos (Remaudiere & Autrique, 1985).

Si bien los datos biológicos de las distintas especies de áfidos son muy útiles para su identificación, donde el más importante es la planta hospedante, también el conocimiento de aspectos ecológicos de los áfidos es necesario para el desarrollo de nuevas investigaciones que tendrán por objetivo la puesta a punto de sistemas de manejo

económicamente razonables, aceptables para el ambiente y adaptadas a las condiciones del medio rural, lo que contribuirá eficázmente a la protección de los cultivos.

Por ello, el objetivo de este trabajo es agrupar sistemáticamente las asociaciones áfido-planta conocidas en el Perú y actualmente dispersas en la literatura entomológica, con el propósito de contribuir al conocimiento bioecológico de los áfidos. Aunque ardua y probablemente incompleta, ahora se estima necesaria su publicación, ya que otros investigadores podrán mejorarla y tal vez servirá de base para futuros estudios taxonómicos y ecológicos de la afidofauna del Perú.


Para conocer las asociaciones áfido-planta en el Perú, se tuvieron en cuenta los artículos publicados sobre áfidos encontrados en el Perú donde, además, se explicitan sus plantas hospedantes. Por ello, en los resultados no se dan a conocer todas las especies que componen la afidofauna peruana, ya que en algunos casos no se mencionó a la planta hospedante.

Los áfidos se presentan ordenados alfabéticamente por géneros y, dentro de ellos, por especies según corresponda. Sus nombres científicos fueron actualizados, por lo que en algunas especies, antes de mencionar las plantas hospedantes, se hace referencia al nombre científico tal como fue citado para el Perú, especificando previamente el autor y año de dicha cita.

Las plantas hospedantes de cada especie también se mencionan en orden alfabético por géneros y especies, seguidos de la correspondiente cita

INVENTARIO DE LAS ASOCIACIONES ÁFIDO-PLANTA EN EL PERÚ Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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bibliográfica (autor y año) que hace referencia a dicha asociación. En algunos casos, se mencionó sólo el nombre vulgar de la planta hospedante, por lo que entonces se recogen estos nombres entre comillas, también ordenados alfabéticamente, luego de la lista de nombres científicos aludida. En algunos casos, se encontraron menciones de asociaciones erróneas, teniendo en cuenta la biología de la especie de áfido involucrada, la que entonces no fue incluída en este trabajo por considerar que se trataba de pulgones errantes que circunstancialmente se encontraron sobre la planta mencionada o bien podría tratarse de identificaciones incorrectas de los áfidos.

Para evitar la repetición de la misma asociación áfido-planta, aunque proveniente de otra área geográfica del Perú, generalmente se hace mención a la cita bibliográfica más antigua. Todo ello, debido a cuestiones de espacio y que además no es intención efectuar un tratamiento cuantitativo de las mismas, sobre todo teniendo en cuenta que abundan en la literatura entomológica del Perú referencias de estas asociaciones donde están involucradas con mucha frecuencia plantas introducidas como cultivos agrícolas u ornamentales.

Resultados

Se registran 460 asociaciones áfido-planta en las que están involucradas 66 especies de áfidos y 238 de plantas.

Acyrthosiphon bidenticola Smith, 1960 Bidens pilosa: Rubín de Celis & Ortíz (1994).

Acyrthosiphon kondoi Shinji, 1938 “Leguminosas”: Ortiz & Raven (1991).

Acyrthosiphon malvae (Mosley, 1841) Essig (1953): Aulacorthum pelargonii

Geranium domesticus: Guerra Turin (1975). Geranium sp.: Essig (1953). Solanum sp.: Essig (1953)

Acyrthosiphon pisum (Harris, 1776) Medicago hispida: Valencia et al. (1975); Medicago sativa: Smith (1971); Trifolium pratensis: Valencia et al. (1975); “Frijol”: Smith (1971).

Amphorophora peruviana Essig, 1953 Coreopsis sp.: Smith (1971)

Aphis craccivora Koch, 1854 Essig (1953): Aphis medicaginis

Astragalus sp.: Essig (1953); Cassia aphylla: Essig (1953); Cassia sp.: Essig (1953); Gossypium barbadense: Celis & Ortíz (1994); Lens sculenta: Celis & Ortíz (1994); Medicago sativa: Celis & Ortíz (1994); Phaseolus lunatus: Celis & Ortíz (1994); Prosopis spp.: Núñez-Sacarías (1993); Prunus avium: Valencia & Cárdenas (1973); Vicia faba: Essig (1953); “ajonjolí”: Ortíz (1980); “caupí”: Ortíz

(1980); “Labiatae”: Da Silva et al. (1980); “Thorny legume”: Essig (1953)

Aphis fabae Scopoli, 1763 Wille (1952): Aphis papaveris

Asparragus officinalis: Celis & Ortíz (1994); Chenopodium murale: León Vicente (1992); Datura stromonium: León Vicente (1992); Lens sculentum: León Vicente (1992); Lycopersicum sculentum: León Vicente (1992); Phaseolus lunatus: Celis & Ortíz (1994); Rumex crispus: León Vicente (1992); Solanum tuberosum: León Vicente (1992); Solanum nigrum: León Vicente (1992); Vigna unguiculata: Castillo Carrillo (1994); “Culantro”: Wille (1952).

Aphis gossypii Glover, 1877 Annona sp.: Smith (1971); Baccharis glutinosa: Da Silva et al. (1980); Calycophyllum spruceanum: Couturier & Gonzales Tangoa (1994); Casuarina sp.: Essig (1953); Citrullus vulgaris: Valencia & Cárdenas (1973); Citrus sp.: Smith (1971); Cucurbita maxima: Essig (1953); Cucurbita pepo: Valencia & Cárdenas (1973); Cucurbita sp.: Smith (1971); Cydonia oblonga: Valencia & Cárdenas (1973); Cymbopogon citratus: Celis & Ortíz (1994); Eupatorium sp.: Smith (1971); Gossypium barbadense: León Vicente (1992); Gossypium hirsutum: Da Silva et al. (1980); Gossypium sp.: Essig (1953); Hibiscus rosa-sinensis: Ortíz (1980); Hibiscus sp.: Smith (1971); Lens sculenta: Celis & Ortíz (1994); Lycopersicum sculentum: León Vicente (1992); Medicago sativa: Celis & Ortíz (1994); Mirabilis sp.: Valencia & Cárdenas (1973); Nicotiana tabacum: Valencia & Cárdenas (1973); Persea americana: Smith (1971); Phaseolus vulgaris: León Vicente (1992); Plantago major: Da Silva et al. (1980); Plumaria rubra: Smith (1971); Prunus avium: Valencia & Cárdenas (1973); Punica granatum: Essig (1953); Pyrus malus: Da Silva et al. (1980); Rumex acetosella: Velarde (1973); Senecio vulgaris: Guerra Turin (1975); Solanum andigenum: Valencia & Cárdenas (1973); Solanum muricatum: León Vicente (1992); Solanum topiro: Gil Bacilio & Guevara Hilario (1994); Solanum tuberosum: Essig (1953); Sorghum halepense: Smith (1971); Theobroma cacao: Smith (1971); “Algodón”: Smith (1971); “Algodonero”: Wille (1952); “Araceae”: Ortíz (1980); “Cítricos”: Wille (1952); “Chilco”: Smith (1971); “Cocona”: Smith (1971); “Cucurbitáceas”: Wille (1952); “Gerbera”: Smith (1971); “Hierba Mora”: Ortíz (1980); “Mango”: Ortíz (1980); “Pallae”: Smith (1971); “Pepinillo”: Ortíz (1980); “Tabaco”: Ortíz (1980); “Verdolaga”: Ortíz (1980).

Aphis nasturtii Kaltenbach, 1843 Rumex crispus: Ortiz & Raven (1991); Solanum tuberosum: Ortiz & Raven (1991)

Aphis nerii Boyer de Fonscolombe, 1841

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Asclepias curassavica: Da Silva et al. (1980); Asclepias sp.: Essig (1953); Euphorbia sp.: Valencia & Cárdenas (1973); Funastrum domboyanum: Da Silva et al. (1980); “Asclepiadaceae”: Ortíz (1980).

Aphis rumicis Linnaeus, 1758 Agave sp.: Essig (1953); Rumex sp.: Smith (1971); “Compositae”: Essig (1953).

Aphis sarothamni Franssen, 1928 Cassia hokesiana: Valencia & Cárdenas (1973).

Aphis spiraecola Patch, 1914 León Vicente (1992): Aphis citricola

Acalypha hispida: Smith (1971); Aphelandra sp.: Smith (1971); Bidens sp.: Smith (1971); Calycophyllum spruceanum: Couturier & Gonzales Tangoa (1994); Citrus sinensis: Valencia & Cárdenas (1973); Citrus sp.: Smith (1971); Cydonia oblonga: Valencia & Cárdenas (1973); Cydonia sp.: Smith (1971); Erythrina sp.: Ortíz (1980); Euphorbia sp.: Ortíz (1980); Hibiscus sp.: Smith (1971); Lactuca sp.: Smith (1971); Magnolia sp.: Smith (1971); Malus bacata: Valencia & Cárdenas (1973); Malus pumila: Smith (1971); Malus sp.: León Vicente (1992); Mangifera indica: Valencia & Cárdenas (1973); Prunus domestica: Valencia & Cárdenas (1973); Pyrus malus: Smith (1971); Salix sp.: Smith (1971); Spondias purpureas: Da Silva et al. (1980); “Chileo”: Smith (1971); “Cocona”: Smith (1971); “Compositae”: Smith (1971); “Magnolia”: Smith (1971); “Oleander”: Smith (1971); “Pallae”: Smith (1971); “Plum”: Smith (1971); “Tabaco”: Ortíz (1980).

Aulacorthum circumflexum (Buckton, 1876) Brassica sinapsis alba: Valencia et al. (1975); Fragaria chiloensis: Valencia et al. (1975); Geranium domesticus: Valencia et al. (1975); Solanum excisishombeum?: Valencia et al. (1975).

Aulacorthum solani (Kaltenbach, 1843) Wille (1952): Macrosiphum solani

Eichornia sp.: Smith (1971); Geranium domesticus: Valencia et al. (1975); Geranium sp.: Smith (1971); Rosa sp.: Valencia et al. (1975); Rumex sp.: Smith (1971); “Ají”: Wille (1952); “Compositae”: Smith (1971).

Brachycaudus helichrysi (Kaltenbach, 1843) Anthemis spp.: Valencia et al. (1975); Baccharis lanceolata: Smith (1971); Calceolaria pinnata: Smith (1971); Calendula officinalis: Essig (1953); Calendula sp.: Smith (1971); Chrysanthemum maximum (?): Essig (1953); Chrysanthemum sp.: Essig (1953); Erigeron sp.: Smith (1971); Piqueria peruviana: Smith (1971); Senecio vulgaris: Valencia et al. (1975); Senecio sp.: Smith (1971); Solanum sp.: Smith (1971); "Borragas": Smith (1971); "Chamilco": Smith (1971); "Chetincoya": Smith (1971); "Coreopsis": Smith (1971); "Flor de Muerto": Smith (1971);

"Habas": Smith (1971); "Pacte (Legume?)": Smith (1971); "Plum": Smith (1971); "Suncho": Smith (1971).

Brevicoryne brassicae (Linnaeus, 1758) Brassica campestris: Smith (1971); Brassica napus: Smith (1971); Brassica nigra: Essig (1953); Brassica oleraceae: Essig (1953); Brassica oleracea var. capitata: Valencia & Cárdenas (1973); Brassica rapa: Essig (1953); Brassica sinapsis alba: Valencia et al. (1975); Brassica sp.: Essig (1953); Capparis spinosa: Essig (1953); Capsella bursa pastoris: Valencia et al. (1975); Diplotaxis murales: Valencia et al. (1975); Physallis peruviana: Smith (1971); Raphanus raphanistrum: Valencia et al. (1975); “Brassica”: Smith (1971); "Cabbage": Smith (1971); “Coles”: Wille (1952); "Coliflor": Smith (1971); "Mustard (Black?)": Smith (1971); "Nabo": Smith (1971); "Pallae": Smith (1971).

Capitophorus elaeagni (del Guercio, 1894) Cynara scolymus: Valencia et al. (1975).

Carolinaia cyperi Ainslie, 1915 Cyperus esculentus: Valencia & Cárdenas (1973); Cyperus sp.: Da Silva et al. (1980).

Cavariella aegopodii (Scopoli, 1763) “Zanahoria”: Valencia et al. (1975).

Cerataphis palmae (Ghesquière, 1934) “Palma”: Ortiz & Raven (1991).

Chaetosiphon tetrarhodum (Walker, 1849) Smith (1971): Pentatrichopus tetrarhodus Rosa sp.: Smith (1971).

Chaitophorus leucomelas Koch, 1854 Populus sp.: Rubin de Celis (1992).

Dysaphis foeniculus (Theobald, 1923) Daucus carota: Ortiz & Raven (1991).

Eriosoma lanigerum (Hausmann, 1802) Pyrus malus: Essig (1953); "Apple": Smith (1971); “Manzano”: Wille (1952); “Peral”: Wille (1952).

Hyalopterus pruni (Geoffroy, 1762) Arundo donax: Smith (1971).

Hyperomyzus lactucae (Linnaeus, 1758) Carduus sp.: Smith (1971); Chicorium endivia: Valencia & Cárdenas (1973); Lactuca sativa: Smith (1971); Sonchus asper: Valencia & Cárdenas (1973); Sonchus oleraceus: Valencia et al. (1975); Sonchus sp.: Smith (1971); "Cannacho": Smith (1971).

Hysteroneura setariae (Thomas, 1878) "Grass": Smith (1971).

Illinoia goldamaryae (Knowlton, 1938) Da Silva et al. (1980): Masonaphis goldamaryae

Smith (1971): Masonaphis goldamaryae Dahlia variabilis: Da Silva et al. (1980); Dahlia sp.: Smith (1971); "Malva rosa": Smith (1971).


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Illinoia masoni (Knowlton, 1928) Valencia & Cárdenas (1973): Masonaphis masoni

Dahlia rosea: Valencia & Cárdenas (1973).

Lipaphis erysimi (Kaltenbach, 1843) Essig (1953): Rhopalosiphum pseudobrassica

Smith (1971): Lipaphis pseudobrassicae Wille (1952): Rhopalosiphum pseudobrassicae

Brassica campestris: Smith (1971); Brassica napus: Valencia & Cárdenas (1973); Brassica oleracea: Da Silva et al. (1980); Mathiola hederacea: Essig (1953); Mathiola incana: Smith (1971); Mathiola sp.: Essig(1953); Physalis peruviana: Smith(1971); “Coles”: Wille (1952); “nabo”: Ortíz (1980); “Pallae”: Smith (1971); “Rabanito”: Ortíz(1980).

Macrosiphoniella sanborni (Gillette, 1908) Chrysanthemum sp.: Smith (1971).

Macrosiphum edrossi Essig, 1953 Urtica sp.: Essig (1953).

Macrosiphum euphorbiae (Thomas, 1878) Essig (1953): Macrosiphum solanifolii Wille (1952): Macrosiphum solanifolii

Argemone mexicana: Valencia et al. (1975); Asclepias sp.: Essig (1953); Brassica campestris: Guerra Turin (1975); Brassica sinapsis alba: Valencia et al. (1975); Calendula officinalis: Essig (1953); Capsicum annuum: Smith (1971); Chenopodium quinoa: Valencia et al. (1975); Chenopodium sp.: Smith (1971); Chicorium endivia: Valencia & Cárdenas (1973); Chrysanthemum frutescens: Essig (1953); Datura stramonium: Valencia & Cárdenas (1973); Datura sp.: Essig (1953); Erodium cicutarium: Valencia et al. (1975); Glycine max: Smith (1971); Gossypium hirsutum: Da Silva et al. (1980); Gossypium sp.: Essig (1953); Ipomoea batata: Smith (1971); Ipomoea sp.: Smith (1971); Lactuca sativa: Smith (1971); Malva sp.: Essig (1953); Malvabiscus sp.: Smith (1971); Nasturtium sp.: Smith (1971); Nicandra physalodes: León Vicente (1992); Nicotiana sp.: Essig (1953); Papaver argemone: Valencia & Cárdenas (1973); Phaseolus lunatus: Celis & Ortíz (1994); Phaseolus vulgaris: Essig (1953); Punica granatum: Essig (1953); Pyrus malus: Valencia et al. (1975); Raphanus raphanistrum: Valencia et al. (1975); Rosa sp.: Smith (1971); Ruta graveolens: Smith (1971); Senecio vulgaris: Valencia et al. (1975); Solanum andigenum: Valencia & Cárdenas (1973); Solanum excisishombeum: Valencia et al. (1975); Solanum tuberosum: Essig (1953); Solanum sp.: Essig (1953); “Ají”: Wille (1952); “Beans”: Smith (1971); “Camote”: Sanchez (1988); “Carnation”: Smith (1971); “Columbine”: Smith (1971); “Compositae”: Smith (1971); “Cotton”: Smith (1971); “Frijol bayo”: Smith (1971); “Manzano”: Wille (1952); “Mora Dilla”: Smith (1971); “Papa”: Wille (1952); “Sweet Potatoes”: Smith (1971); “Thorny shrub” (Leguminosae): Essig (1953).

Macrosiphum rosae (Linnaeus, 1758) Rosa sp.: Smith (1971); Rosa spp.: Valencia et al. (1975); “Rosa”: Wille (1952); “Rosas cultivadas”: Essig (1953).

Melanaphis sacchari (Zehntner, 1897) Saccharum officinarum: Da Silva et al. (1980).

Metopolophium dirhodum (Walker, 1849) Andropogon saccharoides: Valencia et al. (1975); Avena fatua: Valencia et al. (1975); Avena sativa: Smith (1971); Hordeum vulgare: Valencia et al.(1975); Hordeum sp.: Smith (1971).

Myzaphis rosarum (Kaltenbach, 1843) Rosa sp.: Smith (1971); Rosa spp.: Valencia et al. (1975).

Myzus ornatus Laing, 1932 Bidens pilosa: Valencia et al., (1975); Cicyos sp.: Guerra Turin (1975); Eupatorium glechnophyllum: Guerra Turin (1975); Euphorbia peplus: Smith (1971); Fuchsia sp.: Essig (1953); Hedera helix: Valencia et al. (1975); Medicago hispida: Valencia et al., (1975); Medicago lupulina: Valencia et al. (1975); Medicago sativa: Smith (1971); Mentha sp.: Smith (1971); Polygonum aviculare: Valencia et al. (1975); Rumex acetosella: Valencia et al. (1975); Rumex sp.: Smith (1971); Salvia sp.: Smith (1971); Solanum excisishombeum?: Valencia et al. (1975); Solanum sp.: Smith (1971); Stachys sp.: Valencia et al. (1975); Trifolium incarnatum: Smith (1971); Trifolium pratensis: Smith (1971); Verbena communis: Valencia et al. (1975); Vicia faba: Smith (1971); Viguiera pflanzii: Valencia et al. (1975); “Flor de Muerto”: Smith (1971); “Palmareal”: Smith (1971).

Myzus persicae (Sulzer, 1776) Amaranthus sp.: Smith (1971); Anthirrinum majus: Valencia et al. (1975); Antirrhinum sp.: Smith (1971); Brassica napus: León Vicente (1992); Brassica oleracea: Da Silva et al. (1980); Brassica oleraceae capitata: Smith (1971); Brassica sinapsis alba: Valencia et al. (1975);Brassica sp.: Smith (1971); Calendula officinalis: Smith (1971); Capparis spinosa: Essig (1953); Capsicum annuum: León Vicente (1992); Capsicum frutescens: Da Silva et al. (1980); Carica papaya: Celis & Ortíz (1994); Cataranthus rosea: Valencia & Cárdenas (1973); Chenopodium quinoa: Valencia et al. (1975); Chenopodium sp.: Smith (1971); Cucurbita maxima: León Vicente (1992); Cucurbita pepo: Valencia et al. (1975); Cymbopogon citratus: Celis & Ortíz (1994); Dahlia variabilis: Valencia et al. (1975); Datura sp.: Essig (1953); Datura stramonium: Smith (1971); Daucus carota: Smith (1971); Diplotaxis murale: Valencia et al. (1975); Dunnalia campanulata: Da Silva et al. (1980); Eupatorium sp.: Smith (1971); Euphorbia peplus: Smith (1971); Geranium sp.: Smith (1971); Hedera helix: Valencia et al. (1975); Hibiscus

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sp.: Smith (1971); Ipomoea aff. nations?: Valencia et al. (1975); Ipomoea batatas: León Vicente (1992); Ipomoea sp.: Smith (1971); Lens sculentum: León Vicente (1992); Lycopersicum sculentum: León Vicente (1992); Magnolia sp.: Smith (1971); Malva parviflora: Valencia et al. (1975); Malva sp.: Smith (1971); Nicotiana sp.: Essig (1953); Phlox sp.: Essig (1953); Physalis peruviana: Smith (1971); Piqueria peruviana: Smith (1971); Pisum sp.: Smith (1971); Raphanus raphanistrum: Valencia et al. (1975); Rosa sp.: León Vicente (1992); Rottsoelia exaltata: Ortíz (1980); Rumex acetosella: Valencia et al. (1975); Rumex sp.: Smith (1971); Sesamum orientale: Valencia & Cárdenas (1973); Solanum melongena: Smith (1971); Solanum muricatum: Smith (1971); Solanum sp.: Essig (1953); Solanum tuberosum: Essig (1953); Stachys sp.: Valencia et al. (1975); Triticum aestivum: Smith (1971); Vicia faba: Smith (1971); “Ají”: Wille (1952); “Ajonjoli”: Smith (1971); “Apple”: Smith (1971); “Beet”: Smith (1971); “Chamilco”: Smith (1971); “Coles”: Wille (1952); “Coliflor”: Smith (1971); “Flor de Muerto”: Smith (1971); “Frijol”: Smith (1971); “Hiccha”: Smith (1971); “Malva Rosa”: Smith (1971); “Mustard”: Smith (1971); “Nabo”: Ortíz (1980); “Papa”: Wille (1952); “Quita-liccha”: Smith (1971); “Thorny tree”: Essig (1953); “Tomate”: Wille (1952).

Nasonovia ribisnigri (Mosley, 1841) Crepis capilaris: Valencia et al. (1975).

Neotoxoptera formosana (Takahashi, 1921) Allium cepa: Ortiz & Raven (1991).

Pentalonia nigronervosa Coquerel, 1859 Musa sapientum: Smith (1971); “Banana”: Smith (1971); “Plátanos”: Ortíz (1980).

Phloeomyzus passerinii (Signoret, 1875) Populus sp.: Smith (1971).

Picturaphis brasiliensis (Moreira, 1925) Phaseolus vulgaris: Ortiz & Raven (1991).

Rhodobium porosum (Sanderson, 1900) Rosa sp.: Smith (1971).

Rhopalosiphoninus staphyleae (Koch, 1854) Hedera helix: Valencia et al. (1975).

Rhopalosiphum maidis (Fitch, 1856) Wille (1952): Aphis maidis

Hordeum vulgare: Valencia & Cárdenas (1973); Secale cereale: Da Silva et al. (1980); Sorghum halepense: Essig (1953); Sorghum vulgare: Valencia & Cárdenas (1973); Zea mays: Essig (1953); “Caña de Azúcar”: Wille (1952); “Cebada”: Ortíz, Rodriguez & Sarmiento M.(1981); “Maíz”: Wille (1952); “Trigo”: Wille (1952).

Rhopalosiphum nymphaeae (Linnaeus, 1761) Canna sp.: Essig (1953).

Rhopalosiphum padi (Linnaeus, 1758) Wille (1952): Rhopalosiphum prunifoliae Essig (1953): Rhopalosiphum prunifoliae

Zea mays: Essig (1953); “Cebada”: Ortíz, Rodriguez & Sarmiento M.(1981); “Gras”: Celis & Ortíz (1994); “Trigo”: Wille (1952).

Rhopalosiphum rufiabdominalis (Sasaki, 1899) Essig (1953): Rhopalosiphum splendens

Oryza sativa: Da Silva et al. (1980); “Tomate”: Escajadillo & Ortíz (1993).

Schizaphis graminum (Rondani, 1852) Wille (1952): Toxoptera graminum

“Cebada”: Ortíz, Rodriguez & Sarmiento M. (1981); “Trigo”: Wille (1952); “Maíz”: Wille (1952).

Sipha flava (Forbes, 1884) Cymbopogum citratus: Da Silva et al. (1980); Sorghum halepense: Celis & Ortíz (1994); “Caña de Azúcar”: Wille (1952).

Sitobion avenae (Fabricius, 1775) Valencia et al. (1975): Macrosiphum avenea Fabricius (Sic)

Andropogon saccharoides: Valencia et al. (1975); Avena fatua: Valencia et al. (1975); Avena sativa: Valencia et al. (1975); Dactylis glomerata: Valencia et al. (1975); Hordeum vulgare: Valencia et al. (1975); “Avena”: Valencia et al. (1975); “Cebada”: Valencia et al. (1975); “Trigo”: Valencia et al. (1975).

Sitobion salviae (Bartholomew, 1932) Smith (1971): Macrosiphum (Sitobion) salviae

Salvia sp.: Smith (1971). Tetraneura nigriabdominalis (Sasaki, 1899)

“Grass”: Ortiz & Raven (1991).

Therioaphis trifolii (Monell, 1882) “Alfalfa”: Ortíz & Rubin de Celis (1992).

Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe, 1841) Citrus aurantifolia: Celis & Ortíz (1994); Ruta graveolens: Celis & Ortíz (1994); “Cafeto”: Wille (1952); “Cítricos”: Ortíz (1980); “Cítrus”: Wille (1952); “Te”: Wille (1952).

Toxoptera citricidus (Kirkaldy, 1907) Ortíz (1980): Aphis citricidus

Da Silva et al. (1980): Aphis citricidus Essig (1953): Aphis citricidus

Citrus aurantifolia: Celis & Ortíz (1994); Citrus grandis: Valencia & Cárdenas (1973); Citrus limon: Smith (1971); Citrus nobilis: Valencia & Cárdenas (1973); Citrus sinensis: Valencia & Cárdenas (1973); Citrus sp.: Ortíz (1980); Citrus spp.: Essig (1953); “Bread plant”: Smith (1971); “Cítricos”: Beingolea (1967).

Tuberolachnus salignus (Gmelin, 1790) Wille (1952): Pterochlorus viminalis Essig (1953): Tuberolachnus saligna

Cydonia oblonga: Valencia et al. (1975); Cydonia sp.: Smith (1971); Pyrus communis: Smith (1971); Salix humboldtiana: Wille (1952); Salix sp.: Essig (1953); “Manzano”: Wille (1952); “Peral”: Wille (1952).


148

Uroleucon ambrosiae (Thomas, 1878) Essig (1953): Macrosiphum ambrosiae

Chrysanthemum sp.: Essig (1953); Encelia sp.: Essig (1953); Gerbera jamesonii: Essig (1953); Nicotiana sp.: Essig (1953); Picris sp.?: Essig (1953).

Uroleucon erigeronensis (Thomas, 1878) Baccharis glutinosa: Da Silva et al. (1980); Sonchus oleraceus: Celis & Ortíz (1994).

Uroleucon sonchi (Linnaeus, 1767) Smith (1971): Dactynotus sonchi

Ambrosia peruviana: Valencia & Cárdenas (1973); Carduus sp.: Smith (1971); Lactuca sativa: Valencia & Cárdenas (1973); Lactuca sp.: Smith (1971); Sonchus asper: Valencia & Cárdenas (1973); Sonchus oleraceus: Da Silva et al. (1980); Spilanthes urens: Da Silva et al. (1980); Taraxacum officinale: Da Silva et al. (1980); “Turre macho”: Da Silva et al. (1980).

Uroleucon (Lambersius) sp. Capsicum pubescens: Valencia et al. (1975).

Uroleucon sp. Nuda uliginosa: Valencia & Cárdenas (1973).

Wahlgreniella nervata (Gillette, 1908) “Rosa”: Escajadillo & Ortíz (1993). Agradecimientos

A la Dra. Graciela Vilcapoma Segovia, Directora del Herbario Werbauer de la Universidad Nacional Agraria La Molina, Perú, por su paciencia en el suministro de la información botánica de las plantas involucradas en las asociaciones mencionadas con los áfidos. Literatura Citada Blackman R.L. & Eastop V.F. 2000. Aphids on the World´s

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______________________________ 1 Miguel Angel Delfino, Cátedra de Entomología, Facultad de C.E.F. y N., Universidad Nacional de Córdoba,

Av. Vélez Sarsfield 299, 5000-Córdoba, Argentina, [email protected]

Ecología Aplicada, 4(1,2), 2005 NOTA CIENTÍFICA ISSN 1726-2216 Presentada: 12/092005 Depósito legal 2002-5474 Aceptada: 16/09/2005 © Departamento Académico de Biología, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima – Perú.

BIOINCRUSTANTES EN ESTRUCTURAS DE CULTIVO DE Argopecten purpuratus EN BAHÍA SAMANCO, PERÚ

BIOFOULING IN Argopecten purpuratus CULTURE STRUCTURES AT SAMANCO

BAY, PERU

Aldo Pacheco1 y Antonio Garate2

Resumen Los bioincrustantes, son organismos que se adhieren sobre estructuras duras que se sumergen o

están en contacto continuo con el agua de mar. Con el objetivo de dar a conocer la composición de especies bioincrustantes en el cultivo suspendido de Argopecten purpuratus, el día 20 de Octubre de 1998 se realizó un muestreo de diferentes materiales y sobre las valvas de las conchas, en la Concesión de Maricultura de la Universidad Ricardo Palma (Bahía Samanco, Ancash, Perú). Se identificaron un total de 33 especies pertenecientes a 10 grupos taxonómicos. Las diferentes especies correspondieron a ambientes, intermareales, submareales y pelágicos. Palabras clave: Bioincrustantes, Argopecten purpuratus, estructuras de cultivo, Bahía Samanco.

Abstract

Biofouling are species that are attached to hard substrata that are immersed or in permanent contact with the sea water. With the objective of assessing the biofouling species composition in an Argopecten purpuratus suspended culture, organisms were sampled in October 20, 1998 at the Universidad Ricardo Palma sea farm (Samanco Bay, Ancash, Peru). A total of 33 species belonging to 10 taxonomical groups were identified. The species corresponded to intertidal, subtidal and pelagic habitats. Key words: Biofouling, Argopecten purpuratus, culture structures, Samanco Bay

Introducción Dado que la pesquería de la “concha de abanico”

Argopecten purpuratus ha declinado sus poblaciones, su cultivo ha cobrado una gran importancia en los últimos años (Avendaño et al., 2001). Un factor que incide de manera importante en esta actividad, pero que ha recibido menos atención en cuanto a estudios se refiere, son las especies bioincrustantes. Se denomina así a organismos de diferentes taxas, principalmente invertebrados, que colonizan diferentes estructuras duras artificiales que se mantienen en permanente contacto con el agua (por ejemplo; cascos de barcos, muelles, etc.). Estas especies pueden utilizar como sustrato las estructuras del cultivo suspendido de bivalvos; linternas, pearl nets, boyas, bolsas colectoras y cuerdas, así como también las mismas valvas (Perea et al., 1990; Lesser et al., 1992).

Al desarrollarse en gran abundancia, estas especies pueden afectar al cultivo de manera negativa ya que desgastan y deterioran los materiales, reduciéndoles el tiempo de duración útil. También afectan la flotabilidad, lo que representa un importante costo por mantenimiento de estos materiales (Claereboudt et al. 1994). Además los bioincrustantes puede cubrir totalmente la superficie del material donde se encuentran alojadas las conchas, lo que modifica el flujo de agua, dejándolas sin el suministro de alimento, pudiendo afectar negativamente el crecimiento (Lesser et al., 1992; Claereboudt et al.,

1994; Uribe et al., 2001). Sin embargo Widman & Rodhes (1991) afirman que un incremento en la abundancia de los bioincrustantes no es un factor de mortalidad importante en cultivos de Argopecten irradians. Incluso, en áreas en donde las corrientes son fuertes, los bioincrustantes puede favorecer el crecimiento, reduciendo la fuerza de las corrientes y facilitando la alimentación (Ross et al., 2002).

Otros autores como Thouzeau (1991) y Aguilar & Mendo (2002) analizan los bioincrustantes que asientan en las bolsas colectoras para estudiar las interacciones bióticas, buscando optimizar la captación de postlarvas de Pecten maximus y A. purpuratus respectivamente. Los bioincrustantes también se asientan en las mismas valvas, lo que afecta la formación y crecimiento de la misma (Perea et al., 1990).

En general no se ha evidenciado de manera concreta, la forma como los bioincrustantes puede afectar la producción del cultivo de A. purpuratus, siendo importante conocer las especies que lo conforman, para posteriormente identificar los diferentes procesos que pueden mediar. La presente nota es un estudio preliminar que tiene como objetivo dar a conocer las especies y hábitos tróficos de los bioincrustantes, que se desarrollan en el cultivo de A. purpuratus en Bahía Samanco.

BIOINCRUSTANTES EN CULTIVO DE A. purpuratus Diciembre 2005 __________________________________________________________________________________________

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Figura 1. Ubicación del sitio de estudio, Concesión de Maricultura de la Universidad Ricardo Palma en la Bahía Samanco, Ancash, Perú.


El presente estudio se realizó en la Concesión Marina para la Maricultura de la Universidad Ricardo Palma, localizada en bahía Samanco (9º 12’S, 78º 30’W), Ancash, Perú (Figura 1). El día 20 Octubre de 1998 se tomó una estructura de cultivo aleatoriamente que consistió en; una boya de reflote y señalizadora, una linterna, un pearl net, un cabo, proveniente de un long line que fue retirado para su limpieza. Se raspó con una espátula de metal cada uno de los materiales, teniendo cuidado en no dañar los organismos. Además se colectaron 10 ejemplares de concha de abanico los cuales presentaron bioincrustantes por encima de las valvas. Las especies colectadas, se fijaron en formalina al 10% en agua de mar para su posterior identificación en laboratorio. En este trabajo solo se consideró las especies de fauna.

Resultados y discusión

Se identificaron un total de 33 especies de bioincrustantes asociada a las diferentes estructuras de cultivo (Tabla 1). Las especies presentes correspondieron a 10 grupos taxonómicos: Crustacea (7), Bivalva (6), Gasteropoda (5), Polyplacophora (2), Brachiopoda (1), Echinodermata (4), Polychaeta (4), Hidroozoa (1), Hemichordata(1), Peces (2). El taxón mejor representado fue Crustacea (7 especies), seguida de Bivalva (6 especies) y Gasteropoda (5 especies). La estructura que tuvo mayor cantidad de bioincrustantes fue la boya (19 especies), seguida de la linterna (15 especies) y cuerdas (8 especies). Los bioincrustantes considerados como epibiontes estuvieron representado por 8 especies sobre cirripedos, 3 especies sobre las

valvas de A. purpuratus y 1 especie sobre Tubularia sp. De las 33 especies el 45.4% (N=15) fueron suspensívoros, 15.1% (N=5) carnívoras, 27.2% (N=9) herbívoras, 9.09% (N=3) omnívoras y 3.03% (N=1) depositívoras. Las especies de invertebrados que conforman los bioincrustantes, son propias de hábitats intermareales y submareales (Paredes et al., 1988; Paredes et al., 1999; Romero et al., 1988) que aprovechan la disponibilidad de estas estructuras para colonizarlas. Sin embargo Planes minutus es un cangrejo pelágico que usualmente puede asentarse sobre ballenas, tortugas, o algas que flotan en superficie (Johnson & Snook, 1955). Esta especie eventualmente aprovechó las estructuras como hábitat.

Este reporte de 33 especies, es número variable, ya que los muestreos se realizaron en los momentos en que las estructuras fueron cambiadas para su limpieza, por lo que la disponibilidad de estos sustratos varía en el tiempo de acuerdo al período en que permanece la estructura en contacto con el agua. En otros lugares de Latinoamérica se han reportado

especies de bioincrustantes que se presentan también variables en número. Considerando solamente la fauna bioincrustantes tenemos; en bahía Guanaqueros (Chile) 40 especies, Golfo de Cariaco (Venezuela) 12 especies, en la ensenada de Pinheira (Brasil) 16 especies, Bahía Magdalena y Bahía de la Paz (Mexico) 38 especies (Uribe et al., 2001). Los Phyla registrados en los diferentes países son similares a los de este reporte, a excepción de las dos especies de peces registradas en este estudio. Otra fuente de variación en el número de especies puede atribuirse a que algunos individuos se desprenden del sustrato al ser trasladado al lugar de limpieza, así como también a diferentes tipos de esfuerzo de muestreo.

En bolsas colectoras, pearl nets y linternas de cultivo se encontraron Tubularia sp. y Ciona intestinalis. Juveniles de A. purpuratus también fueron registrados asentados en Tubularia sp., tal como mencionan Aguilar & Stotz (2000), esta especie serviría como lugar de asentamiento de esta especie. Las especies que correspondieron a los hábitats intermareales i.e. Austromegabalanus psittacus, Balanus laevis, Pollicipes elegans, se encontraron principalmente en las boyas las cuales se presentan mas cerca de la superficie (las de reflote), y en la misma superficie, como las boyas señalizadoras.

Semimytilus algosus fue observado junto a Tubularia sp. La presencia de hidrozoos y mitilidos en las estructuras, también ha sido documentada en cultivo de Placopecten magellanicus en Baie des Chaleurs en Canadá, donde se reportan Tubularia larynx y Mytilus edulis (Claereboudt et al., 1994). Estas especies son de hábitats submareales, debido a que estas estructuras se ubican entre 8 y 20m de profundidad en esta zona.

78.56° 78.54° 78.52° 78.50° 78.48°9.30°

9.28°

9.26°

9.24°

9.22°

9.20°

9.18°

Playa LancónEl Dorado

La Boquita

Samanco

Vesique

Escala 1:20 000

ALDO PACHECO & ANTONIO GARATE Ecol. Apl. Vol. 4 Nº 1 y 2, pp. 149-152

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También encontramos conchas horadadoras como

Hiatella solida y Litophaga peruviana, habitando entre los nudos de las cuerdas. En la linterna se identificaron individuos de Pteria sterna y Barbatia gradata, estas especies según Alamo & Valdivieso (1999), se distribuyen desde Baja California hasta

Pimentel y desde Baja California hasta Paita en Perú respectivamente. La presencia de ambos bivalvos en la zona de estudio, por debajo del limite sur de su distribución, es atribuible al efecto producido por las corrientes cálidas asociadas al evento el Niño, que se distribuyeron a lo largo de la costa durante 1997 y 1998 (Paredes & Cardoso, 1999).

El poliqueto tubícola Hidroides elegans y el braquiopodo Discinisca lamellosa se encontraron asentados en las valvas de A. purpuratus, cubriendo ambas valvas en su totalidad. Aunque nuestras observaciones no permiten decir que tipo de interacción hay entre estas especies y A. purpuratus, otros autores indican que los poliquetos (por ejemplo; Polydora sp.) han sido causantes de importantes mortalidades de A. purpuratus en Bahía Tongoy, Chile (Uribe et al., 2001).

Las observaciones muestran que las estructuras de cultivo suspendido de A. purpuratus, ofrecen sustratos para la colonización de bioincrustantes, las que llegan a desarrollar toda una comunidad. La mayoría de estas especies son filtradoras, lo que puede significar competencia para A. purpuratus y afectar su crecimiento. Otras especies pueden afectar el cultivo porque son depredadores de las conchas, como los cangrejos carnívoros y otros grupos de especies afectan el material porque lo deterioran e incrementan el peso de los sistemas. Estudios a futuro deberán enfocarse en medir de manera experimental el efecto de los bioincrustantes en la producción de A. purpuratus.

Agradecimientos

Los autores desean agradecer al Dr. V. Alamo (Q.E.P.D.) por su colaboración durante la realización del presente trabajo. A P. Huamán por su ayuda en la identificación de especies y a J. Riascos por sus comentarios a la presente nota. Dos revisores anónimos contribuyeron a la mejora del manuscrito final.

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Tabla 1. Principales especies de bioincrustantes indicando la estructura en que fueron encontradas y hábito trófico. B= Boya, L= Linterna, C= Cuerda, PN= Pearl net, BC= Bolsa Colectora, E1= Epibionte sobre A. purpuratus, E2= Entre y sobre cirripedos, E3= Epibionte sobre Tubularia sp.

Especie Estructura Hábito trófico

Crustacea Austromegabalanus psittacus

B,L,C Suspensívoro

Balanus laevis B,L,E1 Suspensívoro Pollicipes elegans L,C Suspensívoro Lepas sp. B,C Suspensívoro Pilumnoides perlatus L,E2 Carnívoro Pachicheles grossimanus L,E2 Carnívoro Planes minutus B,E2 Carnívoro Bivalva Argopecten purpuratus BC,E3 Suspensívoro Semimytilus algosus C,PN,L,E1,E2 Suspensívoro Lithophaga peruviana C Suspensívoro Barbatia gradata L Suspensívoro Pteria sterna L,C Suspensívoro Hiatela solida BC Suspensívoro Crucibulum spinosum B Herbívoro Stramonita haemastoma B Omnívoro Stramonita biseralis B Omnívoro Scurria viridula B, E2 Herbívoro Fissurella limbata B,C Herbívoro Polyplacophora Acanthopleura echinata B,E2 Herbívoro Acanthopleura niger B,E2 Herbívoro Brachiopoda Discinisca lamellosa E1,L,B Suspensívoro Echinodermata Tetrapygus niger L,B Herbívoro Arbacia spatuligera L,B Herbívoro Caenocentrotus gibosus L,B Herbívoro Cucumaria dubiosa B Suspensívoro Polychaeta Hydroides sp. E2 Suspensívoro Pomatoceros triqueter E2 Suspensívoro Nereis callaona E2 Carnívoro Lepidonotus sp. E2 Depositívoro Hidrozoa Tubularia sp. BC,L,C,PN,B Carnívoro Hemichordata Ciona intestinalis BC,L,C,PN,B Suspensívoro Peces B,E2 Omnívoro Hypsoblennius sordidus Pseudobalistes naufragium

L Herbívoro

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____________________________ 1. Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad de Antofagasta. Av. Angamos 601. Antofagasta, Chile. Telefono: 56(55)637-404, Email: [email protected] 2. Rainforest Expeditions. Av. Aramburu 166, Dpto. 4B, Lima 18. Email: [email protected]

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