DIVERSIDAD DE TERMITAS EN PLANTACIONES COMERCIALES...

DIVERSIDAD DE TERMITAS EN PLANTACIONES COMERCIALES DE Pinus caribaea

Morelet EN LA MESETA DE SAN PEDRO (CASANARE)

AUTOR: MAIRA ALEXANDRA BELTRAN DÍAZ

DIRECTOR: OLGA PATRICIA PINZÓN FLORÍAN

UNIVERSIDAD DISTRITAL FRANCISCO JOSE DE CALDAS

FACULTAD DE MEDIO AMBIENTE Y RECURSOS NATURALES

MAESTRÍA EN MANEJO USO Y CONSERVACIÓN DEL BOSQUE

BOGOTA

2017

Nota de Aceptación

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Firma de la Directora

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Firma del Jurado

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Firma del Jurado

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DEDICATORIA

A mi ángel en el cielo, mi abuelita A mi ángel en la tierra, mi madre

A mi primer amor, Jerry Al amor de mi vida, Juanes

TABLA DE CONTENIDO

RESUMEN………………………………………………………………………………………......1

ABSTRACT…………………………………………………………………………………………2

1. INTRODUCCIÓN GENERAL………………………………..…………………………....3

2. CAPITULO I: Termitofauna (Isoptera: Termitidae, Rhinotermitidae) en plantaciones de

Pinus caribaea en sabanas tropicales de la Orinoquia Colombiana…………….…………...7

RESUMEN………………………………………………………………………………....7

ABSTRACT………………....…………………………………………………….…...…..8

INTRODUCCIÓN………………………………………………………………………....9

MATERIALES Y MÉTODOS…………………………………………………………...10

Área de estudio………………………………………………………………………….10

Muestreo……………………………………………………………………………...…11

Preservación e identificación……………………………………………………………12

Variables fisionómicas, estructurales y de suelo………………………………………..12

Análisis de resultados…………………………………………………………………...13

RESULTADOS…………………………………………………………………………...17

Composición de termitas………………………………………………………………..17

Composición de grupos tróficos.……………………...………………………………...18

Eficiencia del muestreo…………………………………………………………………18

Comparación de diversidad y abundancia entre diferentes usos del suelo……………...25

Diversidad de termitas……………………….………………………………………..25

Abundancia de termitas…………...…………………………………………………...25

Diversidad y abundancia de termitas según las características del suelo y la

plantación……………………………………………………………………………….26

DISCUSIÓN…………………………………………………………………….………..29

AGRADECIMIENTOS…………………………………………………………………..33

3. CAPÍTULO II: Influencia de la disponibilidad y descomposición de madera en la

composición de grupos tróficos de termitas (Isoptera: Termitidae, Rhinotermitidae) en

plantaciones de Pinus caribaea de la Orinoquía Colombiana………………………...……35

RESUMEN………………………………………………………………………………..35

ABSTRACT………………………………………………………………………………36

INTRODUCCIÓN………………………………………………………………………..37

MATERIALES Y MÉTODOS…………………………………………………………...38

Área de estudio………………………………………………………………………….38

Muestreo………………………………………………………………………………...38

Preservación e identificación……………………………………………………………41

Análisis de resultados…………………………………………………………………...41

RESULTADOS…………………………………………………………………………..42

Composición de termitas y grupos tróficos……………………………………………..42

Relación entre grupos tróficos y oferta alimenticia……………………………………..45

DISCUSIÓN……………………………………………………………………………...46

AGRADECIMIENTOS…………………………………………………………………..49

4. CONCLUSIONES………………………………………………………………………….50

5. RECOMENDACIONES………………..………………………………………………….52

BIBLIOGRAFÍA……………………………………………………………………………………53

INDICE DE TRABLAS

Tabla 1 Capítulo I. Características de los lotes de P. caribaea, pastos y sabana seminatural

seleccionados para el muestreo de termitas en sabanas de la Orinoquía……...…………………….15

Tabla 2 Capítulo I. Número de encuentros de termitas en rodales de pino y lotes de pastos

introducidos y sabanas seminaturales………………………………...…………………………..…22

Tabla 3 Capitulo I. Valores de p obtenidos en el análisis de varianza y en la prueba de

proporciones……………………………………………...………………………………………....27

Tabla 4. Valor de p obtenidos en el análisis de covarianza y en el análisis de Poisson inflado de

ceros……………………………………………………………………………………………..…..28

Tabla 5. Valores de ajuste obtenidos para las variables ambientales relacionadas con la riqueza y

abundancia de termitas según los criterios de Akaike y Schwartz…………………………………28

Tabla 1 Capítulo II. Escala de clasificación para degradación de piezas de madera……………….39

Tabla 2 Capítulo II. Valores promedio de acumulación de hojarasca (AH), cantidad (PM) y

diámetro (Dm) de piezas de madera en contacto con el suelo por subtransecto en dos lotes de

plantacion de P. caribaea de 7 años de

edad…………………………………………………………………………………………..…….40

Tabla 3 Capítulo II. Número de encuentros de termitas en rodales de P.

caribaea…………………………………………………………………………………………………….…..44

INDICE DE FIGURAS

Figura 1 Capítulo I. Riqueza y abundancia de termitas en lotes de P. caribaea, pastos y sabanas

seminaturales …………………………………………………………….…………………………20

Figura 2 Capítulo I. Curvas de eficiencia de muestreo de termitas en lotes de P. caribaea, pastos y

sabanas seminaturales………………..…………………………………………………………..….21

Figura 1. Capítulo II. Riqueza y abundancia de termitas en dos lotes de P. caribaea de 7 años de

edad…………………………………………………………………………………………………44

1

RESUMEN

La Orinoquía Colombiana es uno de los centros de desarrollo forestal en el país, a partir del

establecimiento de plantaciones de rápido crecimiento. El monitoreo de la diversidad local permite

estimar el grado de sostenibilidad de las actividades forestales, por medio de bioindicadores de

conservación. Las termitas son consideradas como bioindicadores, por ayudar en el mantenimiento

de la estructura y funcionalidad del suelo y por ser sensibles a las perturbaciones del medio. El

proyecto se planteó con el fin de estimar y comparar el ensamblaje de termitas en plantaciones de

Pinus caribaea de diferentes edades, establecidas en terrenos previamente ocupados por sabanas y

pasturas y su relación con la oferta de alimento. Utilizando el método modificado del transecto y el

de línea intersección se tomaron muestras de termitas de suelos, montículos y piezas de madera, las

cuales fueron identificadas a nivel de morfoespecie y fueron clasificadas por grupos tróficos. Se

incluyeron variables dasométricas y caracterización fisicoquímica de suelos para correlacionarlas

con los datos de diversidad y riqueza de termitas. Se encontraron cambios en la composición de

termitas donde el grupo humívoro (Anoplotermes msp. 3) fue el más dominante y diverso en

sabanas y pasturas y en las plantaciones de todas las edades predominaron los grupos xilófago

(Heterotermes convexinotatus) y humívoro (Anoplotermes parvus). Se encontró una relación

positiva entre la composición de termitas y el contenido de carbono orgánico del suelo y una

relación negativa con la apertura del dosel. Así mismo la composición de grupos tróficos estuvo

relacionada con el grado de descomposición de las piezas de madera y la acumulación de acículas

sobre el suelo de las plantaciones. Las termitas son sensibles a los cambios en el uso del suelo

transformando su dinámica poblacional con el establecimiento de plantaciones y la modificación en

la oferta de alimento.

2

ABTRACT

The Colombian Orinoquía is a current growing area of planted forest in the country, in which fast-

growing species such as: Acacia mangium, Eucalyptus pellita and Pinus caribaea are predominant..

Monitoring local diversity helps to estimate the degree of sustainability of forestry activities

through conservation bioindicators. Termites are one of the dominant invertebrate groups within the

edafofauna and are considered as bioindicators, helping to maintain soil structure and functionality

and are sensitive to environmental disturbances. The project was designed to estimate and compare

the termite assemblage in plantations of P. caribaea of different ages, established on lands

previously occupied by savannas and pastures and also to examine their relation with the supply of

food. Using both the protocol of the transect modified and the line of intersection (LIS), termite

samples were taken from soils, mounds and wood pieces, which were identified at the genus /

morphospecies level and were classified by trophic groups. We included also dasometric variables

and physicochemical characterization of soils which were correlated with data on diversity and

richness of termites. Changes in diversity, abundance of species and functional groups of termites

were found, where the humivorous group (Anoplotermes msp. 3) was the most dominant and

diverse in savannas and pastures, while the xylophagous (Heterotermes tenuis) and the humivorous

(Anoplotermes sp.1) were in the plantations of all ages. A positive relationship was found between

the composition of termites and Carbon organic soil and a negative relation with canopy opening.

The composition of trophic groups was also related to the degree of decomposition of the pieces of

wood and to the accumulation of needles on the soil of the plantations. Termites are sensitive to

changes in land use, transforming their population dynamics with the establishment of plantations

and the modification of food supply as well.

3

1. INTRODUCCIÓN GENERAL

Las plantaciones forestales pueden constituir una alternativa socioeconómica viable al permitir

suplir la demanda de madera y disminuir la presión sobre los ecosistemas naturales. La región de la

Orinoquía tiene una gran extensión de tierra y una localización geográfica privilegiada, por lo que

se ha convertido en uno de los centros de desarrollo forestal con mayor proyección en el país

(Cortés-Pérez et al., 2005). En los últimos años se ha incrementado el establecimiento de

plantaciones forestales homogéneas de rápido crecimiento en terrenos previamente ocupados por

sabanas naturales y pasturas introducidas en esta región. Particularmente en la Mesa de San Pedro,

Pinus caribaea Morelet es una de las especies más utilizadas para este propósito con cerca 1525 ha.

sembradas dentro del núcleo forestal de la empresa Refocosta S.A. (Fernández Méndez et al.,

2012).

La actividad forestal en los Llanos Orientales está basada en el desarrollo de plantaciones forestales

encaminadas a satisfacer la demanda de productos maderables principalmente, pero se deben tener

en cuenta los posibles impactos positivos o negativos que pueden causar los proyectos forestales a

gran escala sobre la biodiversidad (De Camino & Budowski 1998). Los impactos negativos están

relacionados con las actividades de manejo de las plantaciones que generan variación en las

condiciones naturales y una modificación de la estructura local y conectividad del paisaje, lo que

puede acarrear pérdida de biodiversidad; mientras que los impactos positivos están relacionados con

el turno de la plantación, pues al ser a largo plazo, puede ofertar un hábitat más permanente con

cobertura vegetal y fomentar la aparición de especies animales o vegetales, comparado con otros

usos como la ganadería extensiva (Rincón 2006).

Por consiguiente, la cuantificación de los posibles cambios generados por el establecimiento de

plantaciones homogéneas puede ser importante para conocer el grado de sostenibilidad biológica y

ambiental de la actividad forestal. Para este fin se han venido usando bioindicadores que permiten

visualizar el estado del ambiente, por medio de la presencia, ausencia o abundancia de ciertas

4

especies que brindan información acerca de la calidad del ecosistema (Jamil & Jamil 2001). Lo

anterior sirve como punto de partida para establecer protocolos de monitoreo que permitan una

valoración rápida y efectiva de la biodiversidad y así apuntar a programas de certificación

voluntaria del manejo forestal por medio de indicadores o estándares locales o regionales del estado

del ambiente (Forest Stewardship Council 2004).

Desde la década de 1990 se han venido utilizado diferentes grupos taxonómicos como indicadores

de la sostenibilidad ambiental en los bosques naturales o plantados. Inicialmente, los organismos

más utilizados como bioindicadores fueron los mamíferos, las aves y las plantas (Favila & Halffter

1997), pero recientemente ha surgido una fuerte tendencia por considerar los artrópodos como

buenos indicadores de los cambios en los ecosistemas y de la modificación del hábitat. El tamaño

pequeño y ciclo de vida corto, la alta diversidad local de algunos grupos, la sensibilidad a los

cambios en la temperatura y la humedad y la participación en servicios ecosistémicos como

degradación e incorporación de la materia orgánica, construcción y mantenimiento de la porosidad

estructural y agregación de los suelos, control de actividad y comunidades microbianas,

contribución en el reciclaje de nutrientes y mejoramiento de la fertilidad del suelo; convierte a los

artrópodos en indicadores apropiados de la sostenibilidad de las prácticas de manejo forestal

(Lavelle et al., 2006; Maleque et al., 2009).

Dentro de los artrópodos, la macrofauna del suelo es considerada como un excelente indicador de la

calidad biológica del suelo y en general de los efectos del cambio del uso del suelo y las prácticas

de manejo, gracias a la marcada importancia que tiene este grupo de organismos en los procesos

ecosistémicos y a su alta sensibilidad a los cambios en su hábitat natural (Decaëns et al., 2001;

Lavelle et al., 2006; Bignell et al., 2008; Cabrera 2012; Junqueira et al.,2012). En los Llanos

Orientales de Colombia se ha podido corroborar que la diversidad y composición de comunidades

de macrofauna se altera significativamente en la medida en que su hábitat natural cambia de

sabanas nativas y bosques primarios a pasturas intensivas y plantaciones homogéneas, siendo las

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lombrices uno de los grupos que más fácilmente se adaptan a la intensificación del uso del suelo,

mientras que las termitas, las hormigas o los colémbolos son grupos que sufren una amplia

modificación en su composición taxonómica y funcional (Decaëns et al., 2004)

Particularmente, las termitas se pueden considerar como indicadoras útiles de los cambios

generados por la intensificación del uso de los suelos en la Orinoquía, pues son uno de los grupos

dominantes y más fácilmente observables dentro de las poblaciones de macroinvertebrados

(Decäens et al., 2003), son esenciales para el mantenimiento de la estructura y funcionalidad del

suelo, pues mantienen y mejoran la porosidad del suelo y aumentan la retención de agua (Alves et

al., 2011) y son altamente sensibles a las perturbaciones del medio o al cambio en el uso del suelo

(Constantino & Schlemmermeyer 2000; Bandeira et al., 2003; Bandeira & Vasconcellos 2004;

Ackerman et al., 2009).

Aunque la información sobre el efecto de la intensificación del uso del suelo sobre la comunidad de

termitas es escasa, se cree que la diversidad de termitas tiende a ser mayor en bosques tropicales

densos que en áreas abiertas o disturbadas (Eggleton et al., 1995; Bandeira et al., 2003; Benito

et al., 2004). Lo anterior se ha podido confirmar en países de África y Asia donde la tala de los

bosques y la conversión a cultivos agrícolas y forestales, ha generado una pérdida significativa de

diversidad de termitas (Baker & Marchosky 2005), igualmente, en Brasil se pudo comprobar que la

abundancia de termitas era 11 veces menor en cultivos que en bosques primarios alterados, mientras

que en la Amazonía la riqueza de termitas se reduce a la mitad después de la conversión de bosques

primarios a pasturas (Ackerman et al., 2009).

Así mismo, los grupos funcionales de termitas responden de manera diferente a la alteración de su

hábitat natural (Junqueira et al., 2012). Las termitas del suelo por ejemplo, son muy susceptibles a

actividades de manejo como tala, fertilización y aclareos, mostrando una disminución significativa

en riqueza, debido al cambio físico y estructural al que se ve sometido el hábitat natural por la

implementación de este tipo de actividades (Ackerman et al., 2009; Amaral-Castro et al., 2004;

6

Bandeira et al., 2003), mientras que las termitas xilófagas tienden a ser más abundantes dentro de

plantaciones forestales como se ha podido observar en plantaciones de Eucalyptus spp. gracias al

aumento de residuos de madera provenientes de la poda, la entresaca y la tala (Junqueira et al.,

2012).

El presente trabajo tiene como objetivo documentar los posibles cambios en la composición y

estructura del ensamblaje de termitas causados por el establecimiento, desarrollo y manejo de

plantaciones forestales de P. caribaea y su relación con la oferta alimenticia, en un núcleo forestal

ubicado en la Meseta de San Pedro en la Orinoquía Colombiana.

El capítulo 1 contiene el análisis de la composición y ensamblaje de termitas en plantaciones de P.

caribaea, pastos y sabanas y su correlación con variables estructurales y ambientales, con el fin de

responder los interrogantes: ¿Cómo cambia la diversidad, abundancia y grupos funcionales de

termitas de sabanas naturales y pasturas introducidas con el establecimiento de plantaciones de P.

caribaea? Y ¿Cómo influencia el desarrollo y manejo de plantaciones de P. caribaea la diversidad,

abundancia de especies y grupos funcionales de termitas?.

El capítulo 2 contiene el análisis de la composición de grupos tróficos de termitas en plantaciones

de P. caribaea de 7 años de edad con poda y sin entresaca en relación con la disponibilidad, grado

de descomposición de piezas de madera y acumulación de hojarasca con el fin de responder el

interrogante: ¿Cuál es el efecto del aumento de la disponibilidad de piezas de madera producto de

podas sobre la composición de grupos funcionales de termitas?.

7

2. CAPITULO I

Termitofauna (Isoptera: Termitidae, Rhinotermitidae) e n plantaciones de Pinus caribaea en

sabanas de la Orinoquia Colombiana

Termites (Isoptera: Termitidae, Rhinotermitidae) associated with Pinus caribaea plantations

in the Colombian Orinoco basin

MAIRA ALEXANDRA BELTRÁN-DIAZ1, OLGA PATRICIA PINZON-FLORIAN2

Resumen: Se estimó la composición de termitas asociada a plantaciones de Pinus caribaea de

diferentes edades, establecidas en terrenos previamente ocupados por sabana seminatural y pastos

artificiales, en la meseta de San Pedro en la Orinoquía colombiana (Villanueva - Casanare).

Utilizando el protocolo del transecto, se muestrearon cuatro edades de plantación y áreas con pastos

artificiales y sabana seminatural en dos épocas climáticas: húmeda 2013 y 2014 (marzo-abril) y

seca de 2013 (noviembre - diciembre). La termitofauna encontrada estuvo compuesta de 27

morfoespecies pertenecientes a las familias Termitidae (Apicotermitinae, Nasutitermitinae,

Termitinae, Syntermitinae) y Rhinotermitidae; sin ningún representante la familia Kalotermitidae.

Las plantaciones de siete años con poda y sin entresaca fueron las más diversas y la sabana

seminatural alcanzó un mayor número de especies con respecto a los pastos introducidos, sin

variaciones importantes en época de muestreo. La especie humívora Anoplotermes sp.1 y la

xilófaga Heterotermes tenuis fueron las más frecuentes en todas las edades de plantación, mientras

en los otros usos del suelo el grupo más frecuente fue el humívoro con predominancia de

Anoplotermes spp. Gracias al mejoramiento del microclima y al aumento de la disponibilidad de

recursos alimenticios en plantaciones de pino de edades avanzadas, la diversidad y abundancia de

1 MSc. Estudiante. Universidad Distrital Francisco Josè de Caldas. Cr 5 Este 15-85- Bogotá. [email protected] para correspondencia 2 Ph.D. Universidad Distrital Francisco Josè de Caldas. [email protected]

mailto:[email protected]

8

termitas en este monocultivo es significativamente mayor que en pastos o sabanas, lo que sugiere

que las termitas están interactuando con la dinámica natural de las plantaciones al contribuir en la

descomposición del material celulósico y el mejoramiento de la fertilidad de los suelos.

Palabras clave: Anoplotermes. Heterotermes. Manejo forestal. Usos del suelo.

Abstract: Termite abundance and diversity on Pinus caribaea stands established on lands

previously occupied by a seminatural savanna and artificial grass were examined. Sampling was

done during the transition from the dry to rainy season in 2013 and 2014 (March–April) and the

rainy to dry season in 2013 (November December) in plantations established in the Colombian

Orinoco basin region, commonly known as “Mesa de San Pedro”. Using the transect protocol,

stands of Pinus caribaea of four different ages, and areas with introduced grass and seminatural

savanna were sampled. Termite fauna was composed of twenty seven morphospecies belonging to

the Termitidae (Apicotermitinae, Nasutitermitinae, Termitinae, Syntermitinae) and Rhinotermitidae

(Heterotermitinae and Rhinotermitinae) families. Seven year-old pine stands without pruning or

thinning had the most diversity while natural savanna had a greater number of species than

introduced grasses. No significant differences were observed between sampling seasons. The

humivorous species Anoplotermes sp.1 and the xilophagous Heterotermes tenuis were the most

common in pine stands, while several species belonging to the humivorous genus Anoplotermes

spp. predominated in pastures and savanna vegetation. Changes in the microclimate and increased

availability of food resources in older pine stands may explain the higher diversity and abundance

of termites in this monoculture than in pastures or savanna vegetation, suggesting that termites are

interacting with the natural dynamics of plantations by contributing to the decomposition of

cellulosic material and the improvement of soil fertility.

Keywords: Anoplotermes. Heterotermes. Forest management. Land Uses.

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Introducción

Los artrópodos, en especial la macrofauna del suelo, se consideran excelentes indicadores de la

calidad biológica del suelo, gracias a la marcada importancia que tienen en los procesos

ecosistémicos y a su alta sensibilidad a los cambios en su hábitat natural (Decaëns et al. 2001;

Lavelle et al. 2006; Bignell et al. 2008; Cabrera 2012; Junqueira et al. 2012). Particularmente, las

termitas se pueden considerar como indicadoras útiles de los cambios generados por la

intensificación de los suelos pues son uno de los grupos dominantes y más fácilmente observables

dentro de las poblaciones de macroinvertebrados (Decäens et al. 2003). Estos insectos son

esenciales para el mantenimiento de la estructura y funcionalidad del suelo, al mejorar su porosidad

y aumentar la retención de agua gracias a su actividad microbiológica al interior del mismo (Alves

et al. 2011) y son altamente sensibles a las perturbaciones del medio o al cambio en el uso de la

tierra (Constantino y Schlemmermeyer 2000; Bandeira et al. 2003; Bandeira y Vasconcellos 2004;

Ackerman et al. 2009).

Las sabanas tropicales de la Orinoquía Colombiana se han convertido en uno de los principales

centros de desarrollo forestal en el país. En los últimos años se ha incrementado el establecimiento

de plantaciones forestales, en terrenos previamente ocupados por sabanas naturales y pasturas

introducidas, como una alternativa socioeconómicamente viable dentro de la región (Cortés-Pérez et

al. 2005). Particularmente en la Meseta de San Pedro, Pinus caribaea Morelet (Pino caribe), es una

de las especies más utilizadas para este propósito con cerca 1525 ha sembradas dentro del núcleo

forestal de la empresa Refocosta S.A. (Fernández Méndez et al. 2012).

Los cambios en la composición de la biodiversidad durante el ciclo de desarrollo de las plantaciones

forestales son poco conocidos (De Camino y Budowski 1998). Evaluar y cuantificar los posibles

efectos generados por el establecimiento de monocultivos forestales es de gran importancia para

determinar el grado de sostenibilidad ambiental de la actividad forestal, teniendo en cuenta que se

10

pueden generar impactos negativos como pérdida de biodiversidad (Cruz 1988; Gonzales et al.

1996; Simberloff et al. 2009) o impactos positivos como aumento de oferta de hábitat y de alimento

para especies animales o vegetales (Rincón 2006). En este sentido, el uso de bioindicadores ha

demostrado ser una herramienta útil y eficiente para visualizar el estado del ambiente, por medio de

la presencia, ausencia o abundancia de especies que brindan información acerca de la calidad del

ecosistema (Favila y Halffter 1997; Jamil y Jamil 2001; Lavelle et al. 2006; Maleque et al. 2009).

Este trabajo pretende estimar los cambios en la composición y estructura de la comunidad de

termitas presentados luego del establecimiento, desarrollo y manejo de plantaciones forestales en

suelos de pasturas y sabanas tropicales. Para esto evaluamos la composición de termitas en

plantaciones de P. caribaea, en pasturas y en sabanas seminaturales, en un núcleo forestal de la

Orinoquia ubicado en la Meseta de San Pedro en la Orinoquía Colombiana.

Materiales y métodos

Área de estudio

La investigación se desarrolló en plantaciones de P. caribaea de 1500 ha, de la empresa Refocosta

localizadas en la meseta de San Pedro en el municipio de Villanueva (Casanare, Colombia) a

4°39.386 ́ N 72°55.185 ́O y 358 m de altitud. La localidad presenta una temperatura media anual

de 25,7 °C y una precipitación anual de 2911 mm con régimen monomodal, en el cual hay un

periodo marcado de lluvias entre abril a noviembre y un periodo seco entre diciembre a marzo. La

humedad relativa promedio es de 76 % siendo el periodo de mayo a septiembre el que presenta los

mayores valores (hasta 85%) y el comprendido entre diciembre y marzo el que registra los menores

durante el año (Refocosta 2013).

11

El área del proyecto está constituida por los paisajes de sabanas inundables de la llanura eólica y las

áreas rurales intervenidas no diferenciadas (Refocosta 2013). Particularmente, la Meseta de San

Pedro corresponde a una terraza alta que está conformada de suelos arenosos a franco arenosos de

naturaleza cuarzosa y de baja fertilidad pertenecientes a los órdenes Entisol e Inceptisol (Refocosta

2013).

Muestreo

El muestreo de termitas se realizó entre 2013-2014. Se muestrearon dos lotes de P. caribaea por

cada uno de los siguientes estadios: 1-2 años de edad, 6 -7 años de edad sin entresaca, 7-8 años de

edad con entresaca y 19 -23 años de edad, siguiendo el protocolo estandarizado del transecto (Jones

et al. 2005). Además se muestrearon dos lotes de pasturas y otro lote de sabana seminatural. Se

implementaron algunas modificaciones debido a la densidad de siembra de los lotes y la

homogeneidad de los ecosistemas muestreados. De esta forma, la longitud y la distancia entre

transectos estuvieron sujetas al interdistanciamiento de las plantaciones y tamaño de los lotes y el

tiempo de muestreo estuvo condicionado por la baja complejidad de las áreas evaluadas.

Se instalaron tres transectos por lote, separados 50 m del borde del lote y entre sí por 20 m para un

total de 33 transectos. Cada transecto tuvo una longitud de 50 m, dividido en cinco subtransectos de

6 m por 3 m de ancho con una separación entre sí de 3 m, para un total de ciento sesenta y cinco

subtransectos.

Dentro de cada subtransecto se realizó un esfuerzo de muestreo de 40 min para un total de 3,5

horas por transecto. Se revisaron todos los montículos, ramas y secciones de tronco en contacto con

el suelo y galerías presentes sobre los fustes de los árboles hasta 2 m de altura y se examinaron

cuatro muestras de suelo de 12 cm x 12 cm por 10 cm de profundidad de los extremos de cada

12

subtransecto para monitorear termitas del suelo. En pasturas y sabanas solo se realizó inspección de

termitas de suelo y montículos, por la ausencia de madera sobre el suelo.

Se realizaron dos muestreos en cada lote, el primero en época húmeda (marzo) de 2013 y el

segundo en época seca (noviembre) del 2013 y 2014.

Preservación e identificación

Las termitas fueron recolectadas con pinzas finas y/ò frascos aspiradores en etanol al 80%;

posteriormente fueron limpiadas, marcadas y preservadas en viales de vidrio definitivos que se

encuentran depositados en la colección entomológica forestal de la Universidad Distrital adscrita al

Laboratorio de Sanidad Forestal de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas.

Cada muestra recolectada fue examinada con estereomicroscopios de alta resolución para su

determinación morfológica a nivel género (Constantino 2001, 2002a) y claves específicas para

especies (Emerson y Banks 1957; Mathews 1977; Fontes 1982, 1986; Constantino 1995, 1999,

2001, 2002a, b; Cancello et al. 1996; Constantino y de Souza 1997; Cuezzo y Cancelo 2009; Rocha

et al. 2012; Oliveira 2013) y cuando no fue posible determinar la especie entonces se dejó como

morfoespecie, también por comparación con muestras ya identificadas y extracción de válvula

entérica para algunos Apicotermitinae. Además, a cada género/especie/morfoespecie se le asignó el

grupo trófico de acuerdo con la literatura (Constantino y Acioli 2006) y el sustrato de captura.

Variables fisionómicas, estructurales y de suelo

En cada transecto por lote de P. caribaea evaluado, se midieron parámetros fisionómicos de los

individuos arbóreos como DAP (diámetro a la altura del pecho) utilizando cinta diamétrica y altura

13

total con hipsómetro Haglof Vertx IV. Asimismo, se estimó la apertura del dosel como parámetro

estructural de las plantaciones mediante el procesamiento de fotografías tomadas en transecto con

una cámara reflex digital adaptada con un lente ojo de pescado de 5.6 mm,e instalada en un trípode,

con el programa WinCAM V.2012a (Regent Instruments Canada Inc. 2012). Además, se tomó una

muestra de suelo por cada lote muestreado, para obtener el contenido de humedad por el método

tradicional de diferencia entre peso húmedo y seco, pH por el método de suspensión de suelo,

contenido de nitrógeno por el método de Kjeldahl y contenido de carbono orgánico por el método

de Walkley-Black; los dos últimos análisis fueron solicitados al laboratorio de suelos de la

Universidad Nacional de Colombia - sede Bogotá (Tabla 1).

Análisis de resultados

Para determinar la abundancia relativa de termitas se utilizó el número de encuentros por especie en

cada subtransecto, de tal forma que si una especie estuvo presente en todos los subtransectos, tiene

un valor de abundancia relativa de 15 por lote (Jones et al. 2005). La diversidad de termitas se

analizó a través del índice de equidad de Shannon y Wiener (H )́, teniendo como base los datos de

riqueza específica (S) y abundancia relativa con ayuda del programa Estimate S 9.0 (Colwell 2009).

Con el fin de comparar la abundancia de termitas entre lotes y usos del suelo se utilizó una prueba

de proporciones (valor F ajustado a la prueba de Holm), la cual se aplica para múltiples

comparaciones entre datos categóricos. La diversidad de termitas entre lotes y usos del suelo se

comparó utilizando un análisis de varianza ANOVA de dos vías y posteriormente un test de Tukey

una vez comprobada la normalidad de los datos con las pruebas de Shapiro-Wilk.

Para establecer la relación entre la abundancia relativa de termitas como variable dependiente y las

variables fisionómicas, estructurales y edáficas como variables independientes se utilizó un modelo

de Poisson inflado de ceros, al ser la abundancia una variable respuesta de tipo categórica (conteo)

14

con alta presencia de ceros. Por su parte, la correlación entre la diversidad de termitas y las

variables fisionómicas, estructurales y edáficas se halló a partir de un análisis de covarianza,

teniendo en cuenta que la diversidad es una variable respuesta de tipo cuantitativa. Además, se

utilizó el método “stepwise” para realizar la selección final de variables explicativas y el criterio de

información de Akaike y el criterio bayesiano de Schwarz, para determinar la veracidad de las

variables seleccionadas. Todos los análisis estadísticos se realizaron utilizando el programa R-

Project V. 3.3.2 (R Core Team 2013).

La eficiencia del muestreo se determinó a partir del análisis de completitud propuesto por Chao y

Jost (2012), con ayuda del programa R-Project V. 3.3.2 (R Core Team 2013).

DIVERSIDAD DE TERMITAS EN PLANTACIONES COMERCIALES DE Pinus caribaea EN LA MESETA DE SAN PEDRO

(CASANARE)

15

Tabla 1. Características de los lotes de P. caribaea, pastos y sabana seminatural seleccionados para el muestreo de termitas en sabanas de la

Orinoquía.

Uso actual

Repetición Edad

(años) Área (ha)

Uso anterior

Manejo silvicultural

H

promedi

o (m)

DAP

promedio

(cm)

Contenido de humedad

(%) pH

C

orgánic

o (%)

N (%)

Porcentaje

luz promedio

(%) Época

húmeda

Época

seca

Pin

us

ca

rib

aea

A 1 9,7

Plantación, residuos y tocones de

aprovechamiento

Sin entresaca 4,2 7,2 13 10,2 4,42 1,29 0,08 74.63

B 2 4,7

Plantación, residuos y tocones de

aprovechamiento

Sin entresaca 0,4 - 13,4 11,8 4,36 1,82% 0,1 84.10

A 7 25,5 pasturas Sin entresaca,

con poda 13,5 18,7 11,9 9,8 4,34 1,11 0,07 71.70

B 6 12,7

7 pasturas

Sin entresaca, con poda

15,4 18,9 9,4 6,2 4,72 1,37 0,08 69.84

A 7 25 pasturas con entresaca

y poda 14,84 21,66 11,1 3,3 4,42 1,38 0,08 71.02


(CASANARE)

16

B 8 20,3

7 pasturas

con entresaca y poda

22,55 22,1 9,6 6,3 4,6 1,09 0,07 71.87

A 19 5,6 Pasturas Con entresaca

y poda 20,24 24,5 10,3 8,6 4,1 1,26 0,08 68.46

B 23 25 Pasturas Con entresaca

y poda 14,84 21,7 9,8 3,8 4,7 1,37 0,08 66.41

Past

o

Intr

od

ucid

o

A -

Brachiaria Ganadería - - 8,9 3,1 5,7 1 0,09 100

B -

Brachiaria Ganadería - - 8,7 2,6 5,3 1,37 0,08 100

Sab

an

a

sem

inatu

ral

A -

sabana A punto de

ser sembrado - - 12,7 4,4 4,9 0,64 0,05 100


EN LA MESETA DE SAN PEDRO (CASANARE)

17

Resultados

Composición de termitas

Se recolectaron 28 morfoespecies pertenecientes a dos familias (Termitidae y Rhinotermitidae),

cinco subfamilias (Termitinae, Nasutitermitinae, Apicotermitinae, Rhinotermitinae,

Heterotermitinae) y diecinueve géneros. El mayor número de morfoespecies (21) pertenece a la

familia Termitidae, destacándose las subfamilias Nasutitermitinae y Apicoterminae con once y siete

morfoespecies del total recolectado respectivamente (Tabla 2).

En plantaciones de pino de 6-7 años de edad sin entresaca se recolectó el mayor número de

morfoespecies (24) con variaciones entre época húmeda y seca de 18 a 9. Las plantaciones de 7-8

años de edad con entresaca registraron 22 morfoespecies con variaciones entre época húmeda y seca

de 17 a 10. En plantaciones de 1-2 años se recolectó 19 morfoespecies con variaciones entre época

húmeda y seca de 13 a 7 y las plantaciones de 19-23 años se presentaron un total de 19

morfoespecies con variaciones entre 5 y 16 para las épocas de muestreo húmeda y seca. En pastos

se recolectó 31% de la riqueza de especies variando de 9 a 7 morfoespecies de la época húmeda a

la seca y en sabanas se recolectó 38% de la riqueza registrada con variaciones de 11 a 4

morfoespecies de la época húmeda a la seca (Tabla 2; Fig. 1A).

En todas las edades de plantación las subfamilias más abundantes en las dos épocas de muestreo

fueron Apicotermitinae, representada por especies de Anoplotermes spp. y Heterotermitinae

representada por Heterotermes tenuis y la menos abundante fue Syntermitinae la cual estuvo

ausente en plantaciones de 1-2 años y pasturas. En pastos y sabanas predominó la subfamilia

Apicotermitinae en las dos épocas de muestreo (Tabla2; Fig. 1B)



18

Composición de grupos tróficos

Se recolectaron termitas pertenecientes a cuatro grupos tróficos como son xilófagas (alimentación a

base de madera no descompuesta), humívoras (alimentación a base de humus o partículas minerales

de la mezcla suelo-madera), intermedias (alimentación a base de madera descompuesta y humus) y

filófagas (alimentación a base de hojarasca).

El grupo humívoro presentó el mayor número de morfoespecies (38%, 11 morfoespecies) seguidos

por termitas de hábitos intermedios (27%), xilófagas (24%) y filófagas (10%). En plantaciones de

pino de todas las edades la diversidad de grupos tróficos estuvo representada principalmente por

especies humívoras y xilófagas y en pasturas y sabanas por especies humívoras en las dos épocas

de muestro. La menor diversidad se registró para especies del grupo filófago y en los lotes de

pasturas no se encontraron morfoespecies de este grupo (Tabla 2; Fig. 1C).

En todas las edades de plantación los grupos humívoro y xilófago fueron los más abundantes para

las dos épocas de muestreo, y en pasturas introducidas y sabanas naturales hubo mayor abundancia

del grupo humívoro tanto en época húmeda como en época seca (Tabla 2; Fig. 1D).

Eficiencia del muestreo

En plantaciones de pino de 6 a 8 años con y sin entresaca y en pasturas se recolectaron cerca del

100% de las especies esperadas; de tal forma que el muestreo fue eficiente y el ensamblaje de

termitas estuvo bien representado por el número de especies encontradas, lo que se evidenció en las

curvas de cobertura de la muestra, las cuales se estabilizan con el número de individuos obtenidos

(Fig. 2A). Por otra parte, en plantaciones de 1-2 años, 19 años de edad y sabanas seminaturales, no

se observa estabilización de las curvas, por lo que un mayor número de individuos podría mejorar la



19

eficiencia de muestreo (Fig. 2A). Cuando se analiza por época climática, se observa que en general

se alcanzó buena representación de la diversidad presente en los sitios teniendo en cuenta que se

recolectaron cerca del 100% de las especies esperadas y dado que la curva se estabiliza con el

número de individuos capturados (Fig. 2B).


(CASANARE)

20

Figura 1. Riqueza y abundancia de termitas en lotes de P. caribaea (Pc), pastos (pas) y sabanas seminaturales (sab) de la Orinoquía colombiana. A. Número de especies por subfamilia. B. Abundancia relativa por subfamilia. C. Número de especies por grupo trófico. D. Abundancia relativa por grupo trófico. Pc1 = Pc de 1/2 años, Pc2 = Pc 6/7 años sin entresaca, Pc3= Pc 7/8 años con poda y entresaca, Pc4 = Pc 19 y 23 años de edad. h = Época húmeda, s = Época seca

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20

h s h s h s h s h s h s h s h s h s h s h s

1 2 1 2 1 2 1 2 1 2 1

Pc1 Pc2 Pc3 Pc4 Pas Sab

Nú

me

ro d

e e

spe

cie

s

Termitinae

Syntermitinae

Nasutitermitinae

Rhinotermitidae

Apicotermtinae

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100


1 2 1 2 1 2 1 2 1 2 1


Ab

un

dan

cia

rela

tiva

%

Termitinae

Syntermitinae

Nasutitermitinae

Rhinotermitidae

Apicotermtinae

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

20


1 2 1 2 1 2 1 2 1 2 1


Nú

me

ro d

e e

spe

cie

s

Xilófago

Intermedio

Humivoro

Filofago

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100


1 2 1 2 1 2 1 2 1 2 1


Ab

un

dan

cia

rela

tiva

%

Xilófago

Intermedio

Humivoro

Filofago

A C

B D



21

Figura 2. Curvas de eficiencia de muestreo de termitas en lotes de P. caribaea (Pc), pastos (pas) y sabanas seminaturales (sab) de la Orinoquía colombiana mediante análisis de completitud. A. Curva de cobertura de la muestra por uso del suelo. B. Curva de cobertura de la muestra por época de muestreo. Pino 1 = Pc 1/2 años, Pino 2 = Pc 6/7 años sin entresaca, Pino 3= Pc 7/8 años con poda y entresaca, Pino 4 = Pc 19/23 años.

A

B


(CASANARE)

22

Tabla 1. Número de encuentros de termitas en rodales de Pinus caribaea (Pc) y lotes de pastos introducidos y sabanas seminaturales de la Orinoquía colombiana. Rodales de pino: Pc1 = Pc 1/2 años, Pc2 = Pc 6/7 años sin entresaca, Pc3= Pc 7/8 años con poda y entresaca, Pc4 = Pc 19/23 años; épocas de muestreo: h = Época húmeda, s = Época seca; grupo trófico: H = humívoro, X = xilógago, I = intermedio, F = Filófago

(hojarasca).

TAXÓN

LOTES MUESTREADOS

GRUPO

TROFICO

Pc1 Pc2 Pc3 Pc4 Pastos Sabana

1 2 1 2 1 2 1 2 1 2 1


TERMITIDAE: Apicotermitinae

Anoplotermes sp. 1 1 4 2

4 8 4 4 2 8 7 8

3 12 7 12

4

4

H


3

6 3 1 3 2 4 2 2 5

6 4

3 3 H


1

1 2 2 3 1 3

2 1 1 1 10 3 5 1 1 H

Anoplotermes sp. 4

2 1 1

1 3 2

4 3 5 1

H

Anoplotermes sp. 5

6

1 7 2 4

H

Grigiotermes hageni Mathews, 1977 1 4 4 2 2 2 4 7 2 5 7 3

8 2

1 6 3 2 3 1 H

Ruptitermes cf. franciscoi Snyder, 1959

1 2

1

2

1

1 2

I

TERMITIDAE: Nasutitermitinae

Caetetermes taquarassu Fontes, 1981

1 2 3

1 2

F

Coatitermes clevelandi Snyder, 1926

1

2

I


(CASANARE)

23

Ereymatermes rotundiceps Constantino,

1991

1

1

I

Nasutitermes cf. banksii Emerson, 1925 1 2

1

1

1

2 9 6

X

Nasutitermes cf. similis Emerson, 1938 1

1

1 1 1 1

1 X

Nasutitermes cf. surinamensis

Holmgren, 1910

1

X

Nasutitermes sp. 1 2 1

X

Obtusitermes panamae Snyder, 1925b

1 1

1 4 1

2

2

1

1 1

5

X

Araujotermes nanus Constantino 1991

3

2

2

1

H

Subulitermes cf. zeteki Snyder, 1924 1 1 1

7

7 1 4

2

3 1

H

Velocitermes sp. 1

1

3

2

1

F

TERMITIDAE: Termitinae

Crepititermes verruculosus Emerson,

1925

1

1

2 1

H

Microcerotermes cf. exiguus Hagen,

1858 1

4

X


(CASANARE)

24

Neocapritermes taracua Krishna y

Araujo, 1968

1

2

1

I

Neocapritermes talpoides Krishna y Araujo,

1968 1

2

3 6 1 2 6 5

4

1

1

I

Termes cf. panamensis Snyder, 1923

1 2 6 2 3

3 5 6 1

5 1

I

TERMITIDAE: Syntermitinae

Silvestritermes cf. lanei Canter, 1968

2 1

1

1 1

I

Syntermes nanus Constantino, 1995

1

1

1 1

1

F

RHINOTERMITIDAE

Heterotermes tenuis Hagen, 1858 5 9 0 6 3 9 12 11 9 13 13 9 8 13 12 11 1 X

Heterotermes convexinotatus Snyder,

1924 4 3 2 6 0 1 5 2 1 2 2 2 2 2 3 1

1 3

X

Rhinotermes marginalis Linnaeus, 1758

1

3

2 5 1 1 2 1 4 3 4 6

I

Número de especies 11 13 11 7 13 9 18 17 14 10 17 12 5 10 16 12 5 6 9 7 11 4



25

Comparación de diversidad y abundancia entre diferentes usos del suelo

Diversidad de termitas

La mayor diversidad de termitas se observó en las plantaciones comparada con las pasturas y

sabanas seminaturales (S: p= 1.33e-05, H :́ p=0.0001991; gl=10) y dentro de estas en las edades

intermedias de 6 a 7 años con poda y sin entresaca (S,: p= 0.0004554, H :́ p=0.01237; gl=7). La

diversidad de termitas fue similar entre pastos y sabanas (S: p=0,2481; H :́ p=0,1118, gl=2) (Tabla

3)

No se encontraron diferencias significativas entre épocas de muestreo en la diversidad de termitas

registrada en todos los usos del suelo (S,: p= 0.1015, H :́ p=0.05420; gl=7) (Tabla 3).

Las termitas xilófagas fueron más diversas en plantaciones de 1-2 años, 6-7 años y 19-23 años con

respecto a las pasturas y las sabanas seminaturales (S: p=4.17e-08, H ́ p=0.00015; gl=10) y se

encontró mayor número de especies xilófagas en época húmeda (S: p=0.0117, H ́p=0.0017; gl=10).

Las termitas de hábitos intermedios fueron más diversas en plantaciones de 6 a 8 años y de 19-23

años en comparación con las pasturas y las plantaciones recién establecidas (S: p=0.02306, H ́

p=0.01023; gl=10), sin diferencias significativas para la época de muestreo (S: p=0.81039, H ́

p=0.2456; gl=10). La diversidad de termitas humívoras fue similar entre los usos del suelo y épocas

de muestreo (S: p=0.1256, H ́p=0.2448; gl=10) (Tabla 3).

Abundancia de termitas

En plantaciones de pino, la abundancia de termitas fue significativamente mayor en el pino de 6

años sin entresaca (185 encuentros) comparada con la del pino 1 año (105 encuentros) (p=7.6e -06,



26

gl=3), sin variaciones importantes en las épocas de muestreo (p=0,25; gl=1). Las morfoespecies

más abundantes fueron Heterotermes tenuis y Anoplotermes sp. 1 con 23 y 12% de los encuentros

registrados durante el muestreo, superior a la abundancia de las demás especies encontradas (H.

tenuis (p=<2e-16; gl=7), A. sp. 1(p=1.2e-15; gl=7)). Los grupos tróficos con mayor abundancia dentro

de las plantaciones fueron el xilófago y el humívoro con un 40% más de encuentros que el grupo

filófago (Xilófago con p=5.1e-13; Humivoro con p=7.6e-07; gl=3).

La abundancia de termitas entre pastos y sabanas fue similar (p=0,91, gl=5). En pastos la especie

más abundante fue Anoplotermes msp. 3 (p=0,010, gl=3) y el grupo trófico con mayor frecuencia

de encuentros fue humívoro (p=1.7e-08; gl=3), sin diferencias en época de muestreo (p=0.91;

gl=3).En sabana seminatural se registró mayor número de encuentros en época húmeda (p=0.0081;

gl=3), ninguna de las especies fue predominante y el grupo trófico humívoro fue el más abundante

(p=0,00025, gl=3) (Tabla 3).

Diversidad y abundancia de termitas según las características del suelo y la plantación

De las diez variables incluidas en el muestreo, la edad de la plantación, el diámetro a la altura del

pecho (DAP), el porcentaje de luz, el contenido de carbono orgánico del suelo y el contenido de

nitrógeno total, contribuyeron a explicar la diversidad de termitas (Tabla 4). Sin embargo, la

variable tipo de uso del suelo - edad presentó multicolinealidad con la demás variables explicativas

por lo que fue eliminada del análisis de covarianza. La selección de variables permitió determinar

que el nitrógeno total del suelo y el porcentaje de luz fueron las dos variables que en conjunto

explicaron mejor la diversidad de termitas encontrada en el muestreo (p nitrógeno total = 0.0008971, p

porcentaje de luz = 0.0005852; gl=1) (Tabla 5).



27

En términos de abundancia, Se tomaron como referencia las dos especies que fueron

significativamente más abundantes dentro del muestreo (Anoplotermes msp.1 y Heterotermes

tenuis), para determinar su relación con las variables ambientales medidas. Se encontró que

Anoplotermes. sp.1 se relacionó únicamente con el pH del suelo (p=0,02898, gl=1), mientras H.

tenuis se relacionó con el porcentaje de luz, la altura de los árboles y el diámetro a la altura del

pecho (pporcentaje de luz=0.01270, ph=0.01102, pDAP=0.02103; gl=2) (Tabla 4). Una vez seleccionadas

las variables se determinó que la abundancia de H. tenuis se explicó en mayor medida por el

porcentaje de luz, mostrando una correlación negativa con esta variable (pporcentaje de luz=0.0254; gl=1)

(Tabla 5).

Tabla 3. Valores de p obtenidos en el análisis de varianza y en la prueba de proporciones para comparar riqueza y abundancia de especies con usos del suelo, edades de plantaciones y época de muestreo.

Variables Diversidad (Análisis de Varianza) Abundancia

(Prueba de

proporciones) Específica Shannon y Wiener

Uso del suelo 1.33e-05* 1.99e-04* 3.5e-07*

Edad de plantación 4.55e-04* 0.01237* 7.6e-06*

Pastos y Sabanas 0.281 0.1118 0.91

Época 0.1015 0.0542 0.25

Nivel de confianza de 95%

* Variables que presentaron significancia estadística



28

Tabla 4. Valores de p obtenidos en el análisis de covarianza y en el análisis de Poisson inflado de ceros para la relación entre riqueza y abundancia de especies y variables ambientales evaluadas.

Variables

Riqueza

(Análisis de covarianza)

Abundancia

(Análisis de Poisson inflado de ceros)

Específica Shanon Anoplotermes sp.1 Heterotermes tenuis

Uso del suelo-edad 0,00020** 0,00027** 0,12150 0,06785

Epoca 0,67770 0,74760 0,73420 0,30030

DAP 0,00028* 0,00057* 0,96420 0,02103*

Altura 0,06400* 0,10800* 0,98130 0,01102*

Porcentaje de luz 0,00039* 0,00143* 0,48480 0,01227*

Contenido humedad suelo

0,16450 0,11380 0,25890 0,05937

pH 0,33020 0,14030 0,02898* 0,88700

Carbono orgánico 0,00075* 0,00070* 0,38870 0,44140

Nitrógeno total 0,04176* 0,00221* 0,27470 0,60400

Acumulación de hojarasca

0,64600 0,13030 0,87300 0,58180

Nivel de confianza de 95%

* Variables respuesta que se relacionaron con la variable dependiente ** Variable excluida del análisis por presentar multicolinealidad

Tabla 5. Valores de ajuste obtenidos para las variables ambientales relacionadas con la riqueza y abundancia de especies de termitas según los criterios de información de Akaike y el bayesiano de Schwartz.

RIQUEZA ABUNDANCIA:

Heterotermes tenuis

Criterio de

ajuste de

variables

Modelo 1: variables que

obtuvieron relación

Modelo 2: variables

seleccionadas

Modelo 1: variables que

obtuvieron relación

Modelo 2: variables

seleccionadas

Akaike 97,694 93,918* 206,023 202,635*

Schwartz 110,832 102,6767* N/A** N/A**

*Los valores más bajos indican certeza en la selección de las variables

** El criterio de Schwart no aplica para el análisis de Poisson inflado de ceros



29

Discusión

No se registraron especies de la familia Kalotermitidae en los lotes muestreados, a pesar de que esta

es la segunda familia más diversa en el Neotrópico (Pearce y Waite 1994). Esto puede deberse a que

estas termitas se desarrollan específicamente en madera seca que no necesariamente debe estar en

contacto con el suelo (Krishna 1961), por lo que las condiciones microclimáticas generadas dentro

de las plantaciones de pino hacen que las piezas de madera no brinden las condiciones necesarias

para el establecimiento de especies de termitas de esta familia.

Las plantaciones de pino de todas las edades estuvieron dominadas por especies humívoras (43,4 %

promedio para las cuatro edades) seguida de especies xilófagas (21,9 % promedio para las cuatro

edades) en las dos épocas de muestreo. Esta misma tendencia se ha podido observar en

plantaciones homogéneas de Eucalyptus sp. y Hevea brasiliensis en donde las termitas del suelo son

significativamente abundantes y diversas en plantaciones de todas las edades y hay un aumento en

la abundancia de especies xilófagas en plantaciones de mayor edad (Junqueira y Diehl 2009; Pinzón

et al. 2012).

Heterotermes tenuis estuvo presente en todas las edades de plantación en las dos épocas de

muestreo, siendo muy abundante en las plantaciones maduras de 7 años con poda y 19-23 años de

edad. Es importante tener en cuenta que las termitas xilófagas son resistentes a la alteración del

medio y son las primeras en recolonizar el hábitat después de su modificación (Constantino y Acioli

2006; Eggleton et al. 1995; Eggleton y Tayasu 2001), además, la distribución de estas especies de

termitas va de acuerdo a la disponibilidad de recursos presentes en el ambiente (Houston et al.

2014), por lo que el establecimiento de las plantaciones y la acumulación de piezas de madera sobre

el suelo en las plantaciones adultas puede aumentar la presencia de especies de este grupo trófico.



30

Así mismo, se ha registrado que ecosistemas con alta concentración de hojarasca en el suelo,

favorecen la densidad de algunas especies xilófagas como termitas del género Heterotermes sp.

(Goncalves et al. 2005; Polatto y Alves-Junior 2009), de tal forma que la densa capa de acículas

sobre el suelo de las plantaciones permite que la actividad de forrajeo de estas especies de termitas

sea constante. Los resultados encontrados en este estudio coinciden con lo observado en

plantaciones comerciales de eucalipto en Brasil en donde se registra a H. tenuis como una especie

muy abundante en rodales adultos (Junqueira y Diehl 2009) y en plantaciones de caucho de la

Orinoquía colombiana donde H. convexinotatus es la especie xilófaga predominante, en especial en

plantaciones adultas mayores a 10 años de edad (Pinzón et al. 2012).

En ecosistemas tropicales se registra una mayor abundancia de termitas en época húmeda (Basu et

al. 1996), sin embargo, la fluctuación en la abundancia de termitas humívoras en particular de la

especie Anoplotermes spp. entre régimen climático en todos los usos del suelo y de la especie H.

tenuis en todas las edades de plantación, no fue muy contrastante, debido probablemente a la

diversidad de dieta que exploran las termitas subterráneas (Abensperg-Traun 1991); y a que la

profundidad del forrajeo depende en gran medida de la humedad relativa y la temperatura del suelo

(Cornelius y Osbrink 2011), El dosel cerrado mantiene la humedad del suelo y de las piezas de

madera, lo que puede favorecer que las termitas forrajeen y permanezcan en las capas más

superficial del suelo y la hojarasca. Por el contrario durante la época seca y durante el día para

protegerse de desecación se profundizan en el suelo.

Durante la época seca las termitas se desplazan a horizontes profundos del suelo para protegerse de

la exposición solar directa, debido al aumento de la temperatura y la disminución de la humedad

relativa y la humedad del suelo (Nobre et al. 2009). En nuestro estudio se observó menor diversidad

durante la época seca, dada la característica de que las termitas conforman nidos y estos no son

móviles, esta menor diversidad podría explicarse por una menor actividad de las termitas en



31

galerías y capas superficiales del suelo que es a donde está enfocado este tipo de muestreo más que

a una disminución real del número de especies.

La representatividad del grupo humívoro encontrada en pasturas y sabanas seminaturales en las dos

épocas de muestreo puede deberse a que en ecosistemas neotropicales tiende a haber mayor

diversidad de especies de este grupo gracias a la especialización de su nicho por debajo del suelo

(Bourguignon et al. 2009). Además se ha podido comprobar que en sabanas naturales y pasturas

hay predominancia de especies humívoras, siendo las sabanas naturales las de mayor diversidad y

abundancia (Basu et al. 1996; Benito et al. 2004; Alves et al. 2011; Cabrera 2012).

Si bien la abundancia de termitas no fue diferente entre pastos introducidos y sabanas, se observa

que en sabana hay mayor riqueza específica (11 morfoespecies) y aparecen otros grupos tróficos

como el filófago (Syntermes cf. nanus), posiblemente porque en este último hábitat hay presencia de

especies vegetales herbáceas y gramíneas que mantienen una cobertura vegetal permanente sobre el

suelo y aumentan la oferta de alimento. Esto reafirma a su vez como las termitas son sensibles a la

perturbación del medio mostrando una alteración notoria en su composición con el cambio de uso

del suelo, debido a las modificaciones microclimáticas y de oferta de alimento (Eggleton et al.

1995; Lavelle et al. 1997; Bandeira et al. 2003; Bandeira y Vasconcellos 2004).

Las termitas del género Anoplotermes son poco selectivas en el origen de la materia orgánica de la

que se alimentan (Bourguignon et al. 2009), lo que puede explicar su presencia en todos los lotes

de muestreo y su abundancia significativa en pasturas artificiales. Por otra parte, la acumulación de

estiércol de semovientes producto de la actividad agropecuaria de la zona fomenta aún más la

presencia de especies de Apicotermitinae en este uso del suelo, evidenciado en la frecuencia de

encuentros de termitas sobre este sustrato de captura.



32

Es bien sabido que las termitas exploran diversos recursos alimenticios desde madera viva o muerta

hasta gramíneas, hojarasca, hongos, nidos y excremento de animales; además el estiércol es rico en

nitrógeno y las termitas de suelo son descomponedores primarios de este tipo de recurso en especial

en hábitats abiertos (Lima y Costa-Leonardo 2007), lo que puede explicar la relación hallada entre

la diversidad de termitas y el contenido de nitrógeno total en el suelo

La correlación negativa encontrada entre la diversidad y abundancia de termitas con el porcentaje

de luz, puede deberse a que en la medida en que las plantaciones de pino van madurando, van

cerrando su dosel y de esta forma las condiciones de humedad y temperatura en el ambiente no

presentan fluctuaciones tan abruptas como en ecosistemas sin cobertura vegetal. Esta misma

tendencia se observó en plantaciones comerciales de Hevea brasiliensis de los llanos orientales de

Colombia donde hubo predominancia de especies humívoras y xilófagas en plantaciones adultas

con el dosel más cerrado (Pinzón et al. 2012) y sistemas agrosilviculturales de Terminalia ivorensis

en el sur de Cameroon, en donde la abundancia de termitas de suelo fue mayor en plantaciones

adultas con alta densidad de copa (Dibog et al. 1999)

Es importante mencionar que ninguna de las morfoespecies de termitas encontradas se observó

haciendo daño sobre árboles vivos y sanos; de igual forma P. caribaea se reporta como una especie

resistente al ataque de termitas debido a su alto contenido de resina (Francis y Forest Service 1992;

Arguedas-Gamboa 2012;). Esto sugiere que la presencia de termitas xilófagas e intermedias dentro

de las plantaciones, puede estar contribuyendo en la descomposición de residuos de madera sobre el

suelo y que la alta abundancia de termitas humívoras puede estar aportando en la descomposición

de la materia orgánica y en el mejoramiento de la fertilidad del suelo.

En regiones tropicales como Jamaica, África y Suramérica se ha observado que el establecimiento

de plantaciones de especies coníferas como P. caribaeae disminuye la abundancia o diversidad de



33

algunas aves, hormigas, escarabajos o lombrices (Cruz 1988; Gonzales et al. 1996; Simberloff et al.

2009), especialmente cuando esta actividad se realiza alterando los ecosistemas naturales. Sin

embargo, en la presente investigación, la diversidad y abundancia de termitas en las plantaciones de

pino aumentó en comparación con la de las pasturas y sabanas seminaturales; posiblemente debido

al mejoramiento de las condiciones microclimáticas y de oferta de alimento. Es importante tener en

cuenta que dentro de la zona donde se sembraron las plantaciones de pino evaluadas, se conservaron

las áreas de bosque natural, principalmente las que rodean las fuentes hídricas y que se conocen

como bosques de galería y dentro de este núcleo forestal comercial se mantienen sin intervención,

lo que puede sugerir que las plantaciones están actuando como corredores biológicos para las

especies de termitas propias de estos bosques.

En conclusión, el establecimiento de plantaciones de P. caribaeae en terrenos previamente

ocupados por pasturas y sabanas naturales crea condiciones favorables para la llegada y

establecimiento de termitas xilófagas, humívoras, intermedias y filófagas que habitan en los

bosques de galería cercanos (Pinzón et al. aceptado), gracias al aumento de la oferta alimenticia y a

la provisión de condiciones adecuadas para la actividad de forrajeo de las especies; de tal manera

que las termitas entran a jugar un papel importante en la dinámica natural de las plantaciones al

contribuir en la descomposición del material celulósico acumulado sobre el suelo y aportando en la

fertilidad del mismo.

Agradecimientos

Las autoras agradecen al Centro de Investigación y Desarrollo Científico de la Universidad Distrital

“Francisco José de Caldas” por el apoyo financiero dentro del proyecto No 55 de 2012. A la

empresa Refocosta S.A. y a los Ingenieros Mónica Sarmiento y Guido Gasca por el apoyo



34

logístico. A Natalia Arias , Loren Baquero, Jeffer Vega y Daniel Castro por su apoyo en campo. Al

profesor Andrés Ortiz, Jaime Pinzòn y Walter Garcìa por la asesoría estadística, a la profesora

María Alejandra Jaramillo y a revisores anónimos que hicieron importantes contribuciones a

versiones anteriores del manuscrito.



35

3. CAPITULO II

Influencia de la disponibilidad y descomposición de madera en la composición de grupos

tróficos de termitas (Isoptera: Termitidae, Rhinotermitidae) en plantacione s de Pinus

caribaea de la Orinoquía Colombiana

Influence of the availability and Wood decomposition in the composition of trophic groups of

termites (Isoptera: Termitidae, Rhinotermitidae) in Pinus caribaea plantations of the

Colombian Orinoco.

MAIRA ALEXANDRA BELTRÁN-DIAZ3, OLGA PATRICIA PINZON-FLORIAN2

Resumen: Se estimó la relación entre la composición de grupos tróficos de termitas y la

abundancia, tamaño y grado de descomposición de piezas de madera dispuestas sobre el suelo en

plantaciones de Pinus caribaea de 7 años de edad con poda y sin entresaca, con alta diversidad y

abundancia de termitas, localizadas en la meseta de San Pedro en la Orinoquía colombiana

(Villanueva - Casanare). Utilizando el protocolo del transecto y el método línea intersección (LIS),

se muestrearon dos lotes de plantación a comienzos de la época seca de 2015. Se encontraron 13

morfoespecies pertenecientes a cinco subfamilias (Termitinae, Nasutitermitinae, Apicotermitinae,

Rhinotermitinae, Heterotermitinae) y los grupos tróficos xilófago, humívoro, intermedio y filófago.

El grado de descomposición de las piezas de madera y la acumulación de acículas sobre el suelo

fueron los factores que más influyeron en la composición de los grupos xilófago, humívoro e

intermedio. La gruesa capa de acículas sobre el suelo mantiene sobre las piezas de madera,

influyendo en las dinámicas de descomposición de las mismas, permitiendo una rápida colonización

3 MSc. Estudiante. Universidad Distrital Francisco Josè de Caldas. Cr 5 Este 15-85- Bogotá. [email protected] para correspondencia 2 Ph.D. Universidad Distrital Francisco Josè de Caldas. [email protected]

mailto:[email protected]



36

de hongos descomponedores. La presencia de termitas xilófagas e intermedias dentro de las

plantaciones, está contribuyendo en la descomposición de residuos de madera e incorporación de la

celulosa al suelo y la presencia de termitas humívoras está aportando en la descomposición de la

materia orgánica y en el mejoramiento de la fertilidad del suelo.

Palabras clave: Grupos alimenticios, oferta alimenticia, acumulación de hojarasca, madera

descompuesta.

Abstract: Relationship between termite trophic group composition, found in seven years - old

Pinus caribaea plantation, abundance and size and degree of decomposition of pieces of wood in

contact with soil and organic matter acumulatin depth was examined. Sampling was done at the

beginning of the dry season in 2015 in the site known as Meseta de San Pedro, Casanare. Using the

transect protocol and the intersection line method (LIS), two plantation plots were sampled.

Thirteen morphospecies belonging to five subfamilies (Termitinae, Nasutitermitinae,

Apicotermitinae, Rhinotermitinae, Heterotermitinae) and xylophagous, humivorous, intermediate

and philophagous trophic groups were found. The degree of decomposition of the pieces of wood

and accumulation of needles on the ground were the factors directly related with the abundance of

the xylophagous, humivorous and intermediate groups. The thick layer of needles on the ground

maintains moisture on the wood pieces, influencing the decomposition dynamics of the wood,

allowing arapid colonization of decomposing fungi. The presence of xylophagous and intermediate

termites within the plantations is contributing to the decomposition of wood residues and

incorporation of cellulose into the soil while the presence of humivorous termites is contributing to

the decomposition of organic matter and the improvement of fertility as well.

Key words: Alimentary groups, wood supply, litter accumulation, descomposed wood



37

Introducción

Las termitas son organismos claves en la dinámica de los bosques tropicales y subtropicales, ya que

al ser descomponedores de materia orgánica, contribuyen en el ciclo de nutrientes, el movimiento

de partículas minerales y la fijación de nitrógeno y ayudan al mejoramiento de la fertilidad del suelo

(Bandeira & Vasconcellos 2004). Así mismo, las termitas aportan en la mineralización del carbono

y son responsables de gran parte de la degradación de celulosa, incorporando estos materiales a los

componentes del suelo (Ohkuma 2003; Jimènez et al 2006).

De acuerdo al gradiente de alimentación de las termitas desde sustratos con alto grado de

descomposición (humus) hasta madera seca, se han clasificado teniendo en cuenta sus hábitos

alimenticios en grupos tróficos (Eggleton & Tayasu 2001) y el gremio alimenticio se puede

asemejar al grupo funcional, ya que dependiendo del material de alimentación, así mismo aportan

en el mejoramiento de ciertas características físico-químicas del suelo (Ackerman et al., 2009).

La cantidad de recursos o de oferta de alimento es un factor regulador de la abundancia y

diversidad de las especies, mostrando impactos positivos al disminuir la competencia por los

recursos o impactos negativos cuando se alteran las interacciones intra/interespecíficas por la

modificación en la disponibilidad del recurso (Araújo et al., 2007). Aunque existe poca

información, se cree que la oferta alimenticia, es un factor determinante en la composición de

grupos tróficos de las termitas, generando cambios en la composición poblacional original

(Mostacedo & Fredericksen 2001, Attignon et al., 2005). El objetivo del presente trabajo consistiò

en estimar la relación entre la composición de grupos tróficos de termitas y la disponibilidad y

grado de descomposición de madera presente en suelos de plantaciones comerciales de Pinus

caribaea. Para esto evaluamos la distribución de grupos tróficos de termitas en plantaciones con

alta abundancia y diversidad de termitas de acuerdo a la oferta alimenticia dispuesta sobre el suelo.



38

Materiales y Métodos

Área de Estudio

La investigación se desarrolló en plantaciones de Pinus caribaea de 7 años de edad, las cuales

hacen parte del núcleo forestal de la empresa Refocosta, localizada en el municipio de Villanueva

(Casanare,Colombia) a 4°39.386 ́N 72°55.185 ́W y 358 m de altitud, perteneciente a la zona de

vida de Bosque Húmedo Tropical (Espinal y Montenegro 1963). El sitio presenta régimen de lluvias

monomodal, con temperatura media anual de 25.7°C, precipitación anual de 2911 mm y humedad

relativa promedio de 76%, siendo los meses de diciembre a marzo los más secos y de abril a

noviembre los más húmedos. Los suelos del proyecto corresponden a Entisoles e Inceptisoles,

característicos de terrazas altas de las sabanas inundables de la llanura eólica.

Muestreo

El muestreo de termitas se realizó a comienzos de la época seca del 2015. Se muestrearon 2 lotes de

Pinus caribaea de 7 años de edad con poda y sin entresaca (25 y 20,30 ha respectivamente),

utilizando el protocolo del transecto (Jones et al. 2005) y el método de línea intersección propuesto

por Warren & Olsen (1964), modificado para cuantificar la actividad de termitas (Nobre et al.

2009).

Inicialmente se siguió el protocolo del transecto para delimitar tres transectos por lote, separados 50

m del borde del lote y entre sí por 20 m. Cada transecto siguió la orientación de las líneas de

plantación y tuvo una longitud de 48 m, dividido en 5 subtransectos de 6 m por 3 m de ancho con

una separación entre sí de 3 m, dimensiones adaptadas por la facilidad de usar las líneas de siembra



39

y el distanciamiento entre árboles. Dentro de cada subtransecto se instaló una línea diagonal que

cruzó toda el área de la subparcela, se contó el número de piezas de madera en contacto con el suelo

que tocaban la línea de intersección, se determinó el diámetro y se estimò el grado de

descomposiciòn de las piezas de madera donde había presencia de termitas. El diámetro se midió

con un calibrador electrónico y el grado de pudrición se estableció a partir de una escala de

clasificación para degradación de piezas de madera con base en características físico-mecánicas,

adaptado del trabajo desarrollado por Pinzón et al. (2012) (Tabla 1). Además, se estimó la

acumulación de hojarasca por medio de tres mediciones de altura de la hojarasca concentrada sobre

el suelo para cada subparcela por transecto (Tabla 2).

Tabla 1. Escala de clasificación para degradación de piezas de madera

GRADO

DESCOMPOSICIÓN CLASIFICACIÓN DEFINICIÓN

1 Leve

No se rompe manualmente pero se

observa signos de colonización por

microorganismos

2 Moderada

Se rompe con presión física

moderada, de contextura ligeramente

blanda y presencia de manchas por

hongos descomponedores

3 Severa

Se rompe fácilmente, de contextura

blanda y débil y abundante presencia

de hongos y cavidades o galerías

longitudinales

Adaptado de: Pinzón et al. (2012)



40

Tabla 2. Valores promedio de acumulación de hojarasca (AH), cantidad (PM) y diámetro (Dm) de piezas de madera en contacto con el suelo por subtransecto en dos lotes de plantacion de P.

caribaea de 7 años de edad. S2= Desviación estándar

Pinus caribaea 7 años Lote A Pinus caribaea 7 años Lote B

Subtransecto AH(cm) S2AH Dm(cm) S2Dm PM Subtransecto AH(cm) S2AH Dm(cm) S2Dm PM

1-1 8,66 2,89 1,90 0,97 25 1-1 6,00 1,73 2,39 1,35 22

1-2 4,00 1,53 2,62 1,05 31 1-2 7,50 0,58 2,25 1,25 16

1-3 5,40 1,53 2,35 1,02 22 1-3 5,33 1,53 1,01 0,52 15

1-4 7,50 4,62 2,53 0,96 26 1-4 5,66 1,53 2,24 1,06 18

1-5 6,66 0,76 1,53 0,98 20 1-5 5,33 0,58 1,80 0,49 20

2-1 7,33 2,65 1,47 1,15 22 2-1 6,65 3,06 1,95 1,16 12

2-2 6,11 2,02 2,05 1,26 25 2-2 6,00 1,00 1,58 2,25 13

2-3 5,66 2,65 3,88 0,58 21 2-3 5,99 0,58 1,81 2,36 17

2-4 8,33 3,51 3,28 1,29 27 2-4 6,60 1,15 2,95 0,50 14

2-5 5,00 3,79 2,85 1,28 29 2-5 9,66 4,16 3,86 2,86 23

3-1 8,15 5,00 2,72 1,16 18 3-1 6,66 2,08 2,56 0,76 21

3-2 11,60 1,53 2,08 1,14 19 3-2 6,00 1,00 2,79 1,20 25

3-3 7,16 2,89 2,30 1,13 18 3-3 8,66 2,52 2,71 0,43 32

3-4 9,00 1,53 5,26 0,57 21 3-4 6,33 4,93 1,01 0,53 10

3-5 11,60 3,61 2,03 0,41 18 3-5 6,66 1,53 1,97 0,27 28



41

Preservación e identificación

Las termitas fueron recolectadas y preservadas directamente en etanol al 80%; posteriormente

etiquetada y preservada en viales de vidrio definitivos, los cuales se encuentran depositados en la

colección entomológica forestal de la Universidad Distrital Francisco José de Caldas.

Cada muestra recolectada fue examinada con estereomicroscopio Carl Zeiss Discovery V8 para su

determinación morfológica a nivel de familia/subfamilia/género/especie/morfoespecie, utilizando

claves especializadas (Emerson & Banks 1957; Mathews 1977; Fontes 1982, 1986; C; Constantino

1995, 1999, 2001, 2002a; Cancello et al. 1996; Constantino & de Souza 1997; Cuezzo et al., 2009;

Rocha et al., 2012; Oliveira 2013), y comparando con muestras identificadas dentro de la colección.

Las muestras fueron clasificadas en cuatro grupos tróficos o funcionales, con base en el sustrato de

captura y de acuerdo con lo descrito en la literatura (Donovan et al. 2001; Constantino y Acioli

2006; Lima y Costa 2007, Menezes 2007) como humívoras (alimentación a base de humus o

partículas minerales de la mezcla suelo madera), xilófagas (alimentación a basde de madera no

descompuesta principalmente), intermedias (alimentación a base de madera extremadamente

descompuesta) y filófagas (alimentación a base de gramíneas, hojas y restos de madera).

Análisis de Resultados

Se tomó la abundancia de grupos tróficos como el número total de veces que aparece una especie de

cada grupo por subparcela y la riqueza específica como el número de especies para cada grupo por

subparcela.

Con el fin de establecer la relación entre la abundancia y riqueza de grupos tróficos de termitas

como variable dependiente y la cantidad, diámetro, grado de pudrición de piezas de madera y



42

acumulación de hojarasca como variables independientes, se utilizó un modelo lineal mixto

(teniendo en cuenta la estructura agregada del diseño muestral y a la presencia de efectos fijos y

aleatorios dentro del análisis), una vez comprobada la normalidad de los datos con las pruebas de

Shapiro-Wilk. Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el programa R-Project V. 3.3.1 (R

Core Team 2016).

Resultados

Composición de termitas y grupos tróficos

La comunidad de termitas encontrada en asociación con procesos de descomposición o forrajeo

sobre madera y acículas en plantaciones de P. caribaea estuvo compuesta por trece morfoespecies

pertenecientes a dos familias (Termitidae y Rhinotermitidae), cinco subfamilias (Termitinae,

Nasutitermitinae, Apicotermitinae, Rhinotermitinae, Heterotermitinae) y diez géneros, siendo

Heterotemitinae la familia más abundante y Nasutitermitinae la subfamilia más diversa (Tabla 3;

Figura 1B,1C). Del total de piezas de madera analizadas (521), el 20,1% mostraron signos de ataque

o presencia de termitas.

En las plantaciones se observaron especies representativas de tres de los cuatro grupos tróficos, pero

como era de esperarse con predominancia del grupo xilófago. Del total de morfoespecies

encontradas, cinco pertenecen al grupo trófico humívoro, cuatro al xilófago, tres al intermedio y dos

a filófago y predominó la especie del grupo xilófago: Heterotermes tenuis. Por su parte, las

especies del grupo filófago, Caetetermes taquarassu y Velocitermes msp.1, fueron casuales en los

sitios muestreados (Tabla 3, Figura 1A, 1B).



43

El grado de descomposición fue más importante que el diámetro promedio de las piezas de madera

para determinar las especies asociadas cuando la riqueza se examina tomando en consideración

todos los grupos tróficos. Las especies del grupo trófico xilófago fueron recolectadas en piezas de

madera con diámetro promedio de 2,5 cm y grado de pudrición moderado; las especies del grupo

humívoras fueron recolectadas en piezas de madera con diámetro promedio de 2,5 cm y grado de

pudrición severo; las especies del grupo intermedio se encontraron en piezas de madera con

diámetro promedio de 2.5 cm y grado de pudrición severo y moderado y las dos especies

recolectadas del grupo filófago fueron encontradas en piezas de madera de más de 3 cm de diámetro

con grado de pudrición severo y en contacto con acículas que se acumulaban a mayor profundidad.

No se registraron encuentros en piezas de madera con diámetros menores 1.2 cm y con grado de

pudrición leve (Tabla 3).



44

Figura 1. Abundancia y riqueza de termitas en dos lotes de P. caribaea de 7 años de edad muestreados. A. Abundancia relativa por grupo trófico. B. Número de especies por grupo trófico. C.

Abundancia relativa por subfamilia. D. Número de especies por subfamilia.

Tabla 3. Número de encuentros de termitas en rodales de P. caribaea. Grado de pudrición: 1 = Leve, 2 = moderado, 3 = Severo; grupo trófico: H = humívoro, X = xilógago, I = intermedio, F =

Filófago (hojarasca).

TAXÓN

LOTE MUESTREADO GRUPO

TRÓFICO

GRADO DE

DESCOMPOSICÓN Pc A Pc B

TERMITIDAE: Apicotermitinae

Anoplotermes sp.1 (Snyder, 1923) 1

H 3

Anoplotermes sp. 2 1

H 3

Anoplotermes sp. 3

1 H 3

Anoplotermes sp. 4

1 H 3

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Pca PcB

Filofago

Intermedio

Humivoro

Xilofago

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

Pca PcB

Filofago

Intermedio

Humivoro

Xilofago

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

Pca PcB

Termitinae

Rhinotermitinae

Heterotermitinae

Nasutitermitinae

Apicotermitinae

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

Pca PcB

Termitinae

Rhinotermitinae

Heterotermitinae

Nasutitermitinae

Apicotermitinae

BA

C D



45

TERMITIDAE: Nasutitermitinae

Caetetermes taquarassu (Fontes, 1981) 1

F Acículas

Ereymatermes rotundiceps (Constantino, 1991b)

2 I 2 Y 3

Nasutitermes cf. banksii (Emerson, 1925) 2

X 2

Nasutitermes cf. surinamensis ()

3 X 2

Subulitermes cf. zeteki (Snyder, 1924d) 4 4 H 2 Y 3

Velocitermes msp. 1 1

F 3

TERMITIDAE: Termitinae

Termes cf. panamensis (Snyder, 1923) 6 1 I 2 Y 3

RHINOTERMITIDAE: Heterotermitinae

Heterotermes tenuis (Snyder, 1924d) 9 7 X 2

Heterotermes convexinotatus () 5 3 X 2

RHINOTERMITIDAE: Rhinotermitinae

Rhinotermes marginalis (Linnaeus, 1758) 3 3 I 2 y 3

Riqueza Absoluta 10 9

Relación entre grupos tróficos y oferta alimenticia

El número de encuentros de xilófagos, en su mayorìa Heterotermes tenuis, se explicó en mayor

medida por el grado de descomposición de la madera (p=0.00351, gl=1) y el número de piezas de

madera en el suelo (p=0.000406, gl=1). Al tener en cuenta las interacciones entre las variables

independientes, se confirmó la relación entre la abundancia de xilófagos con el número de piezas de

madera y la acumulación de acículas sobre el suelo (p=0.047, gl=1). En términos de diversidad de

especies xilófagas, se encontró relación con el grado de pudrición de las piezas de madera (p=0.012,



46

gl=1); una vez analizadas las interacciones, el diámetro de las piezas de madera en contacto con el

suelo, entra a jugar un papel importante en la riqueza de especies del grupo xilófago (p=0.0060,

gl=1)

Por su parte, la abundancia de especies del grupo humívoro se explicó en mayor medida por el

número de piezas de madera (p=0.01739, gl=1). Al realizar el análisis con interacciones entre las

variables, se observó que el grado de descomposición de las piezas de madera y la acumulación de

acículas sobre el suelo también aportan en el número de encuentros de especies humívoras

(p=0.0274, gl=1). A nivel de diversidad, se encontró que existe relación entre el número de especies

humívoras y el número de piezas de madera sobre el suelo (p=0.042, gl=1).

Con referencia al grupo intermedio, se encontró que el grado de descomposición (0.00028, gl=1) y

el número de piezas de madera (0.00069,gl=1) es lo que determina la abundancia de este grupo de

termitas. Al analizar la riqueza, se encontró relación con el grado de pudrición (p=0.0366, gl=1) y

teniendo en cuenta las interacciones entre las variables independientes se observó que la hojarasca

también influye en la riqueza de termitas intermedias (p=0.013, gl=1).

Discusión

Las termitas juegan un papel importante en la descomposición de madera producto de podas y

entresacas en plantaciones de P. caribaea. Aun cuando la termitofauna predominante está

constituida por termitas xilófagas, la disponibilidad y densidad de piezas de madera favorece

también la presencia de termitas intermedias y humívoras y casual de filófagas. Con excepción de

Apicotermitinae, la trece especies que constituyen la termitofauna encontrada en estas plantaciones,

se desarrolla como consecuencia de la acumulación de residuos con alto contenido celulósico como

acículas y piezas de madera, producto del establecimiento y manejo de plantaciones y posiblemente



47

provenientes de área de vegetación natural aledañas a las plantaciones (Beltrán y Pinzón 2016 ;

Pinzón et al. sometido).

La densidad y tamaño de piezas de madera disponibles para forrajeo en el sotobosque aumenta

cuando se realizan las labores de poda y entresacas y el grado de descomposición de las mismas

está influenciado por el contacto con las acículas acumuladas, las cuales mantienen la humedad

sobre el suelo. Esto implica un aumento en la oferta de alimento, lo cual es un factor regulador en la

composición de grupos tróficos presentes en el terreno (Araújo et al., 2007). Es decir que las

actividades de manejo propias de la plantación influyen sobre la dinámica de la macrofauna, en este

caso de xilófagos.

Aun cuando se encuentran todos los grupos tróficos de termitas, en términos de abundancia, el

grupo trófico xilófago fue el predominante, representado principalmente por la especie subterránea

Heterotermes tenuis en todas las subparcelas. Lo anterior corrobora que la distribución de especies

de termitas pertenecientes a este grupo está influenciada por la disponibilidad de alimentos

presentes en el medio (Houston et al., 2014), que en las plantaciones podadas corresponde a

disponibilidad de secciones de madera. Esto se debe a que al ser descomponedores de celulosa, se

ven influenciadas por la acumulación de madera y hojarasca, mostrando una modificación en la

estructura y composición del ensamblaje inicial (Mostacedo & Fredericksen 2001; Araújo et al.,

2007). Asimismo, se ha podido establecer que existe una correlación positiva entre el consumo de

madera y la humedad del suelo (Cornelius y Osbrink 2011), de tal forma que la capa de acículas que

permanece constante sobre el suelo, ayuda a que el contenido de humedad del suelo y de las piezas

de madera se mantenga por más tiempo.

Así mismo, se logró evidenciar que las termitas xilófagas colonizaron las piezas de madera de

mayor diámetro y con un grado de descomposición medio, lo cual reafirma observaciones de otros



48

estudios en los cuales termitas subterráneas xilófagas de la familia Rhinotermitidae, prefieren

piezas de madera gruesas que permiten almacenar humedad por más tiempo y con grados

intermedios de descomposición causada por hongos (Nobre et al., 2009, Pinzón et al., 2012). Este

mismo comportamiento se ha evidenciado en Reticulitermes, otro género de Rhinotermitidae, en

bosques de coníferas en Misisipi y en termitas subterráneas de madera seca de la subfamilia

Kalotermitidae de bosques bajos en Costa Rica, las cuales seleccionan piezas de madera grandes,

por lo tanto, el tamaño de las colonias está relacionado con el tamaño del recurso alimenticio (Jones

et al., 1995, Wang y Powell 2001).

Las termitas del grupo humívoro se especializan en el consumo de humus o de partículas minerales

de la mezcla suelo madera (Constantino & Acioli 2006; Menezes 2007), por esta razón, todos los

encuentros registrados en la investigación fueron sobre piezas de madera con grado de

descomposición alta, principalmente en piezas de madera que estaban casi por completo

desmineralizadas. Se ha logrado establecer que la disponibilidad de humedad es muy importante

para las termitas subterráneas como son las humívoras, ya que su piel es delgada y se secan

rápidamente bajo el sol o el viento (Su y Puche 2003), de tal forma que la relación hallada entre la

abundancia de especies pertenecientes a este grupo con la acumulación de acículas sobre el suelo y

el grado de descomposición de las piezas de madera puede deberse a que la gruesa capa de acículas

mantiene la superficie del suelo con un alto contenido de humedad.

La alimentación de las termitas del grupo trófico intermedio consiste en madera altamente

descompuesta en la interfase del suelo con alto contenido de materia orgánica (Donovan et al.,

2001; Constantino & Acioli 2006; Menezes 2007); de tal manera que las especies de este grupo

encontradas en el muestreo se localizaron sobre piezas de madera con grado de descomposición

media-alta y alta con colonización de hongos descomponedores. En este sentido, es evidente que la

humedad favorece la llegada de termitas intermedias; de tal forma que la acumulación de acículas



49

sobre el suelo permite que la colonización de madera por hongos y la dinámica de descomposición

sean más rápidas y se presente una disponibilidad de alimento óptimo para este grupo de termitas.

Finalmente cabe resaltar que la presencia de termitas xilófagas e intermedias dentro de las

plantaciones, está contribuyendo en la descomposición de residuos de madera e incorporación de

este material al suelo y la presencia de termitas humívoras está aportando en la descomposición de

la materia orgánica. La materia orgánica como fuente de energía puede explicar el funcionamiento

de la biodiversidad del suelo (Lavelle et al. 2006); de esta forma la calidad y cantidad de los

residuos de los productores primarios, es la fuente de recursos alimenticios que provee energía y

nutrientes, y su composición bioquímica puede explicar la diversidad del suelo (Mboukou et

al.,1998) y en el caso de las plantaciones estudiadas el alto aporte de material celulósico favorece

las poblaciones de termitas xilófagas y de aquellas que se alimentan de material celulósico

altamente descompuesto. Es así como las interacciones de la composición de termitas con el

funcionamiento de estos nuevos ecosistemas se ve relacionado con la calidad, cantidad y

disponibilidad de recursos (Araújo et al., 2007).

Agradecimientos

Los autores agradecen al Centro de Investigación y Desarrollo Científico CIDCUD de la

Universidad Distrital Francisco José de Caldas por su apoyo financiero dentro del proyecto 55 de

2012. A la empresa Refocosta S.A y a la Ingeniera Mónica Sarmiento por proveer apoyo logístico.

A los estudiantes Claudia García, Camila Bautista, Jhon Díaz y Walter García por apoyo en

muestreos de campo. Al Dr. Jaime Pinzón por la asesoría estadística.



50

4. CONCLUSIONES

El establecimiento y manejo de plantaciones de pino caribe en terrenos previamente ocupados por

pastos y sabanas, influye en la abundancia y diversidad de termitas y en la composición de grupos

tróficos teniendo en cuenta que en los pastos y sabana predominan las especies del grupo trófico

humívoro, mientras que en las plantaciones de todas las edades predominaron las especies de los

grupos xilófago y humívoro, siendo las plantaciones de pino de 6 años con poda y sin entresaca las

de mayor abundancia y diversidad y las plantaciones de 1 a 2 años recién establecidas las de menor

diversidad y abundancia de termitas.

La composición de termitas entre pastos y sabanas fue similar y predominó la especie Anoplotermes

sp. 3. Esta especie también se encontró en los suelos de las plantaciones, con predominancia de la

especie Anoplotermes sp.1. Esto indica que en las plantaciones habitan especies propias de los

pastos y sabanas y están coexistiendo especies que cumplen la misma función.

La predominancia de la especie xilófaga Heterotermes tenuis en todas las edades de plantación,

especialmente en las edades adultas, comprueba que esta especie está actuando como una de las

principales descomponedoras de celulosa en los suelos de las plantaciones, ayudando en la

incorporación de este componente al suelo y disminuyendo el factor de riesgo de incendios ya que

se reduce la acumulación de combustible dentro de las plantaciones de pino.

El contenido de Nitrógeno del suelo y el cerramiento de los rodales fueron las variables que mejor

explicaron la abundancia y diversidad de termitas en plantaciones, suelos y sabanas; teniendo en

cuenta que las termitas de suelo son descomponedoras primarias del Nitrógeno y el forrajeo de

termitas xilófagas, intermedias y filófagas está determinado por la temperatura y la humedad

relativa por lo que un dosel cerrado mantiene un micro clima adecuado para su actividad.



51

La composición de grupos tróficos se relaciona en mayor medida con la disponibilidad y grado de

descomposición de las piezas de madera y la acumulación de hojarasca sobre el suelo. Las termitas

xilófagas prefieren piezas gruesas con descomposición intermedia y previa aparición de hongos

descomponedores; las termitas intermedias colonizan piezas gruesas con grados de descomposición

intermedia y alta y las termitas humívoras colonizan piezas con grado de descomposición alto.

La acumulación de hojarasca sobre los suelos de las plantaciones de pino ayuda a mantener un

contenido de humedad constante en las piezas de madera y el suelo, esto a su vez permite que haya

una rápida colonización de hongos descomponedores y aporta en las dinámicas de descomposición

de las piezas de madera, lo que influye en el encuentro de termitas del grupo xilófago, intermedio y

humívoro.

Finalmente, es importante resaltar que el cambio de uso del suelo genera cambios en la dinámica y

composición de las termitas, de tal forma que en plantaciones aparecen grupos tróficos y especies

que no son comunes en pastos o sabanas. Esto a su vez indica que las termitas son sensibles a los

cambios en el uso del suelo mostrando un cambio en su dinámica poblacional con el

establecimiento de plantaciones comerciales, por lo que pueden servir como bioindicadores de la

reforestación en la región de la Orinoquía.



52

5. RECOMENDACIONES

Para futuras investigaciones:

Teniendo en cuenta que la diversidad y abundancia de termitas está en función de gran cantidad de

factores, se pueden incluir otras variables ambientales como la temperatura e infiltración de suelo

para mejorar el ajuste de los modelos calculados.

Realizar estudios comparativos de la composición de termitas entre plantaciones comerciales de las

especies más plantadas en la Orinoquía, ya que cada especie forestal empleada en la reforestación

comercial presenta un ciclo de desarrollo diferente y así mismo la respuesta de la comunidad de

termitas puede variar.



53

BIBLIOGRAFIA

Abensperg-traun, M. (1991). Seasonal changes in activity of subterranean termite species

(Isoptera) in Western Australian wheatbelt habitats. Australian Journal of Ecology, 16(3):

331-336.

Ackerman, I. L., Constantino, R., Gauch Jr, H. G., Lehmann, J., Riha, S. J., & Fernandes, E.

(2009). Termite (Insecta: Isoptera) species composition in a primary rain forest and

agroforests in Central Amazonia. Biotropica, 41(2), 226-233.

Alves, W. de F., Mota, A. S., Lima, R. de, Bellezoni, R., & Vasconcellos, A. (2011). Termites as

bioindicators of habitat quality in the caatinga, Brazil: Is there agreement between structural

habitat variables and the sampled assemblages? Neotropical Entomology, 40(1), 39-46.

Amaral-Castro, N. R., Zanetti, R., Campos Moraes, J., Cola Zanuncio, J., Dias Freitas, G., &

Silva Santos, M. (2004). Species of soil inhabiting termites (Insecta: Isoptera) collected in

eucalyptus plantations in the state of Minas Gerais, Brazil. Sociobiology, 44(3), 717-725.

Araujo, R. L. (1954). Notes on the genus Paracornitermes Emerson, 1949, with the description of

two new species (Isoptera, Termitidae, Nasutitermitinae). Revista Brasilera de

Entomología. 1: 181 - 189

Araújo, A. P. A., Galbiati, C., & DeSouza, O. (2007). Neotropical termite species (isoptera)

richness declining as resource amount rises: food or enemy-free space constraints?

.Sociobiology, 49(3), 93-106.

Attignon, S. E., Lachat, T., Sinsin, B., Nagel, P., & Peveling, R. (2005). Termite assemblages in

a West-African semi-deciduous forest and teak plantations. Agriculture, ecosystems &

environment, 110(3), 318-326.

Arguedas-Gamboa, M. (2012). Plagas y enfermedades forestales en Costa Rica. Revista Forestal

Mesoamericana Kurú, 4(11-12): 1-69.



54

Baker, P. B., & Marchosky, R. (2005). Arizona termites of economic importance. The University

of Arizona - College of Agricultura and Life Sciences. 20 p.

Bandeira, A.G., Vasconcellos, A., Silva, M. P., & Constantino, R. (2003). Effects of habitat

disturbance on the termite fauna in a 117 highland humid forest in the Caatinga domain,

Brazil. Sociobiology, 42(1), 117-127.

Bandeira, A. G., & Vasconcellos, A. (2004). Efeitos de perturbações antrópicas sobre as

populações de cupins (Isoptera) do Brejo dos Cavalos, Pernambuco. Brejos de Altitude em

Pernambuco e Paraíba: história natural, ecologia e conservação.(Série Biodiversidade, 9).

Brasília, Ministério do Meio Ambiente, 324p, 145-52.

Basu, P., Blanchart, E., & Lepage, M. (1996). Termite (Isoptera) community in the Western

Ghats, South India: influence of anthropogenic disturbance of natural vegetation. European

journal of soil biology, 32(3), 113-121.

Benito, N. P., Brossard, M., Pasini, A., Guimarães, M., & Bobillier, B. (2004). Transformations

of soil macroinvertebrate populations after native vegetation conversion to pasture

cultivation (Brazilian Cerrado). European Journal of Soil Biology, 40(3), 147-154.

Bignell, D. E., Constantino, R., & Czudi, C. (2008). Macrofauna. A handbook of tropical soil

biology: sampling and characterization of below-ground biodiversity. Earthscan, London,

43-75.

Bourguignon, T., Šobotník, J., Lepoint, G., Martin, J.-M., & Roisin, Y. (2009). Niche

differentiation among neotropical soldierless soil-feeding termites revealed by stable

isotope ratios. Soil Biology and Biochemistry, 41(10): 2038-2043.

Cabrera, G., Robaina, N., & Ponce de León, D. (2011). Riqueza y abundancia de la macrofauna

edáfica en cuatro usos de la tierra en las provincias de Artemisa y Mayabeque, Cuba. Pastos

y Forrajes, 34(3), 313-330.



55

Cabrera, G. (2012). La macrofauna edáfica como indicador biológico del estado de

conservación/perturbación del suelo. Resultados obtenidos en Cuba. Pastos y Forrajes,

35(4), 346-363.

Cancello, E., Brandáo, D., Amarante S. T. P. (1996). Two new Angularitermes species (Isoptera,

Termitidae, Nasutitermitnae) from Brazil with a discussion of the cephalic microsculpture

of the soldier. Sociobiology. 27: 277 - 287

Chao, A & Jost, L. (2012). Coverage-based rarefaction and extrapolation: standardizing samples

by completeness rather than size. Ecology 93(12): 2533-2547.

Colwell, R. K. (2009). EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from

samples. Versión 9.0. URL:

http:viceroy.eeb.uconn.edu/estimates/EstimateSpage/EstimateS.php

Constantino, R. (1995). Revision of Neotropical termite genus Syntermes Holmgren (Isoptera:

Termitidae). The University of Kansas. Science Bulletin. 55: 455 - 518.

Constantino, R. (1999). Chave ilustrada para identificacáo dos géneros de cupins (Insecta:

Isoptera) que ocorrem no Brasil. Papeis Avulsos de Zoología. 40: 387 - 448.

Constantino, R., & Schlemmermeyer, T. (2000). Estudos previos sobre invertebrados na area de

influencia do APM Manso. Brasilia: Universidad de Brasilia. 115 p.

Constantino, R. (2001). Key to soldiers of South American Heterotermes with a new species from

Brazil (Isoptera: Rhinotermitidae). Insect systematics & evolution. 31: 463 - 472.

Constantino, R. (2002a). An illustrated key to Neotropical termite genera (Insecta: Isoptera) based

primarily on soldiers. Zootaxa. 67: 1 - 40.

Constantino, R. (2002b). The pest termites of South America: Taxonomy, distribution and status.

Journal of Applied Entomology. 126: 355 - 365.



56

Constantino, R., & Acioli, A. N. S. (2006). Termite diversity in Brazil (Insecta: Isoptera). Soil

biodiversity in Amazonian and other Brazilian ecosystems. Wallingforg, CAB

International, 117-128.

Cornelius, M. L., & Osbrink, W. L. (2011). Effect of seasonal changes in soil temperature and

moisture on wood consumption and foraging activity of Formosan subterranean termite

(Isoptera: Rhinotermitidae). Journal of economic entomology, 104(3): 1024-1030.

Cortés-Pérez, F., Del, H., Dueñas-Gómez, C., & Cardozo, H. (2005). Cambios en la vegetación

de sabana ocasionados por la plantación de Pinus caribaea en Vichada-Colombia. Revista

de la Academia de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 29, 69-84.

Cruz, A. (1988). Avian resource use in caribbean pine plantation. The Journal of Wildlife

Management 52(2): 274-279

Cuezzo, C. & Cancello, E. M. (2009). A new species of Obtusitermes (Isoptera: Termitidae,

Nasutitermitinae) from South America. Zootaxa. 1993: 22 - 30

Decaëns, T.; Jiménez, J. J.; Rangel, A. F.; Cepeda, A.; Moreno, A. G. & Lavelle, P. (2001). La

macrofauna del suelo en la sabana bien drenada de los Llanos Orientales. pp. 111-137. En:

Rippstein, G.; Escobar, G. y Motta, F. (eds.). Agroecología y biodiversidad de las sabanas

en los llanos orientales de Colombia. Cali, Colombia: Centro Internacional de Agricultura

Tropical. 308 p.

Decäens, T.; Lavelle, P.; Jiménez, J. J.; Escobar, G.; Rippstein, G.; Schneidmadl, J.; Sanz, P.

Hoyos.; Thomas, R. J. (2003). Impacto del uso de la tierra en la macrofauna del suelo de

los Llanos Orientales de Colombia. pp. 21-45. En: Jiménez, J. y Thomas, R. (eds.). El arado

natural: las comunidades de macroinvertebrados del suelo en las savanas neotropicales de

Colombia. Cali, Colombia: Centro Internacional de Agricultura Tropical. 439 p.



57

Decaëns, T., Jiménez, J. J., Barros, E., Chauvel, A., Blanchart, E., Fragoso, C., & Lavelle, P.

(2004). Soil macrofaunal communities in permanent pastures derived from tropical forest or

savanna. Agriculture, ecosystems & environment, 103(2), 301-312.

De Camino, R., & Budowski, G. (1998). Impactos ambientales de las plantaciones forestales y

medidas correctivas de carácter silvicultural. Revista Forestal Centroamericana, 22, 6-12.

Donovan, S. E., Eggleton, P., & Bignell, D. E. (2001). Gut content analysis and a new feeding

group classification of termites. Ecological Entomology, 26(4), 356-366.

Dibog, L.; Eggleton, P.; Norgrove, L. & Bignell, D. E. (1999). Impacts of canopy cover on soil

termite assemblages in a agrisilvicultural system in southern Cameroon. Bulletin of

Entomological Research 89(2): 125-132.

Eggleton, P., Bignell, D. E., Sands, W. A., Waite, B., Wood, T. G., & Lawton, J. H. (1995). The

species richness of termites (Isoptera) under differing levels of forest disturbance in the

Mbalmayo Forest Reserve, southern Cameroon. Journal of Tropical Ecology, 85-98.

Eggleton, P., & Tayasu, I. (2001). Feeding groups, lifetypes and the global ecology of termites.

Ecological Research, 16(5), 941-960.

Emerson, A. E. & Banks, F.A. (1957). Five new species and one redescription of the Neotropical

genus Armitermes Wasmann (Isoptera, Termitidae, Nasutitermitinae). American Museum

Novitates, 1841: 1 - 17.

Emerson, A. E. & Krishna, K. (1975). The termite family Serritermitidae (Isoptera). American

Museum Novitates, 2570: 1 - 31

Espinal, S. & Montenegro. E. 1963. Zonas de vida o formaciones vegetales de Colombia.

Memoria explicativa sobre mapa ecológico. IGAC.Bogotá. 201 p.

Favila, M. E., & Halffter, G. (1997). The use of indicator groups for measuring biodiversity as

related to community structure and function. Acta Zoológica Mexicana. 72: 1 -25



58

Fernández Méndez, F., Camargo Martínez, Y. K., & Sarmiento, M. B. (2012). Biodiversidad

Vegetal Asociada a Plantaciones Forestales de Pinus caribaea Morelet y Eucalyptus pellita

F. Muell Establecidas en Villanueva, Casanare, Colombia. Revista Facultad Nacional de

Agronomía, Medellín, 65(2), 6749-6764.

Fontes, L. R. (1982). Novos táxons e novas combinacoes nos cupins nasutos geófagos da regiáo

Neotropical (Isoptera, Termitidae, Nasutitermitinae). Revista Brasilera de Entomología.

26(1):99-108.

Fontes, L. R. (1986). Two new genera of soldierless Apicotermitinae from the Neotropical region

(Isoptera, Termitidae). Sociobiology. 12:285 - 297.

Forest Stewardship Council. (2004). Perspectivas sobre plantaciones: Desafíos para el manejo de

plantaciones - Estudio preparativo para la revisión de la política sobre plantaciones de FSC,

24.

Francis, J. K., & Forest Service, N. O. (1992). Pinus caribaea Morelet Pino caribeño. General

Technical Report-Forest Service. Southern Forest Experiment Station (USDA). no. SO-

ITF-SM-53.

Gonzales, G.; Xiaoming, Z; Borges, S. (1996). Earthworm abundance and species composition in

abandoned tropical croplands: comparasions of tree plantations and secondary forest.

Pedobioligía 40:385-391

Houston, W. A., Wormington, K. R., & Black, R. L. (2014). Termite (Isoptera) diversity of

riparian forests, adjacent woodlands and cleared pastures in tropical eastern Australia.

Austral Entomology. 54(2):221-230.

Jamil, K., & Jamil, K. (2001). Bioindicators and biomarkers of environmental pollution and risk

assessment. Science Publishers, Inc. 204 p.



59

Jiménez, J.; Decaens, T.; Lavelle, P. (2006). Nutrient spatial variability in biogenic structures of

Nasutitermes (Termitinae;Isoptera) in a gallery forest of the Colombian “Llanos”. Soil

Biology and Biochemistry 38: 1132-1138.

Jones, S.C., Nalepa, C.A., McMahan, E.A. & Torres, J.A. (1995) Survey and ecological studies

of the termites (Isoptera, Kalotermitidae) of Mona Island. Florida Entomology 78, 307–313.

Jones, D. T., Verkerk, H. J., & Eggleton, P. (2005). Methods for sampling termites. En Leather,

S. R., Insect Sampling in Forest Ecosystems. Blackwell Publishing. (pp. 221 - 254).

Junqueira, L., & Diehl, E. (2009). Termite (Isoptera) diversity in Eucalyptus-growth areas and in

forest fragments. Sociobiology, 53(3), 805-828.

Junqueira, L. K., Diehl, E., & Berti Filho, E. (2012). Termites in eucalyptus forest plantations

and forest remnants: an ecological approach. Bioikos, 22(1).

Lavelle, P., Bignell, D., Lepage, M., Wolters, W., Roger, P., Ineson, P., Dhillion, S. (1997). Soil

function in a changing world: the role of invertebrate ecosystem engineers. European

Journal of Soil Biology, 33(4), 159-193.

Lavelle, P. Decaëns, T., Aubert, M., Barot, S., Blouin, M., Bureau, F., Rossi, J.-P. (2006). Soil

invertebrates and ecosystem services. European Journal of Soil Biology, 42, S3-S15.

Lima, J. T. & Costa-Leonardo, A. M. (2007). Recursos alimentares explorados pelos cupins

(Insecta-Isoptera). Biota Neotrópica. 7 (2). 243-250

Maleque , M. A.; Mateo, K. & Ishiii, H. T. (2009). Arthropods as bioindicators of sustainable

forest management, whit focus on plantation forest. Applied Entomoligy and Zoology

44(1): 1-11

Mathews, A. G. A. (1977). Studies on Termites from the Mato Grosso State, Brazil. Academia

Brasilera de Ciencias, Rio de Janeiro, 267 p.



60

Mboukou-Kimbatsa, I.M.C Bernhard-Reversat, F. & Loumeto, J.J. (1998). Change in soil

macrofauna and vegetation when fast-growing trees are planted on savanna soils. Forest

ecology and management 110(1-3):1-12

Menezes, E. B. (2007). Cupins: taxonomia, biologia, ecologia e sua importância nos sistemas

agropecuários. Embrapa Agrobiologia. 56 p.

Mostacedo, B., & Fredericksen, T. S. (2001). Regeneración y silvicultura de bosques tropicales en

Bolivia. Proyecto de Manejo Forestal Sostenible (BOLFOR).

Nobre, T., Nunes, L., & Bignell, D. E. (2009). Survey of subterranean termites (Isoptera:

Rhinotermitidae) in a managed silvicultural plantation in Portugal, using a line-intersection

method (LIS). Bulletin of entomological research, 99(1), 11.

Ohkuma, M. (2003). Termite symbiotic system: efficient bio-recycling of lignocellulose. Applied

microbiology and biotechnology. 61(1). 1-9.

Oliveira, D. E. (2013). Sistemática do grupo Velocitermes (Isoptera, Termitidae, Nasutitermitinae).

Ph.D Tesis. Universidad de Brasilia, Brasilia. 274 p.

Pearce, M. J. & Waite, B. S. (1994). A list of termite genera (Isoptera) whit comments on

taxonomic changes and regional distribution. Sociobiology 23: 247-263

Pinzon, O. P.; Baquero L., Beltran, M. Termite (Isoptera) diversity in a gallery forest relict

in the Colombian Eastern Plains. Sociobiology (aceptado)

Pinzón, O. P., Hernández, A. M., & Malagón, L. A. (2012). Diversity of termites (Isoptera:

Termitidae, Rhinotermitidae) in rubber-tree plantations in Puerto López (Meta, Colombia).

Revista Colombiana de Entomología, 38(2), 291-298.

Polato, L; Alves-Junior, V. (2009). Distribuição e densidade de Nasutitermes sp. (Isoptera:

Termitidae) em Mata Ribeirinha do Rio Miranda, Pantanal Sul-Matogrossense, Brasil.

Entomo-Brasilis 2: 27-30.



61

R Core Team. (2013). R: A language and environment for statistical computing. R Foundantion for

Statistical Computing. Vienna, Austria. URL http://www.R-project.org/

Refocosta S.A. (2013). Resumen Plan Forestal 2013 - 2020. 32 p.

Regent Instruments Inc. (2012). Image analysis for plant Science: WinCam Versión 2012a

Rincón, S. A. (2006). Recomendaciones sobre biodiversidad a la guía de manejo ambiental para el

sector producción primaria del cultivo de caucho natural. Instituto de Investigaciones de

Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, 17 p.

Rocha, M y M., Cancello, E. M. & Carrijo, T. F. (2012). Neotropical Termites: revision of

Armitermes Wasmann (Isoptera, Termitidae, Syntermitinae) and phylogeny of

Syntermitinae. Systematic Entomology. 37: 793 - 827.

Simberloff, D; Nuñez, M. A..; Ledgard, N. J.; Pauchard, A.; Richardson, D. M.; Sarasola, M.;

Van wilgen, B. W.; Zalba, S. M.; Zenni, R. D.; Bustamante, R.; Peña, E.; Ziller, S. R.

(2009). Spread and impact of introduced conifers in SouthAmerica: Lessons from other

southern hemisphere regiosn. Austral Ecology 35(5): 489-504.

Su, N.-Y. & Puche, H. (2003) Tunnelling activity of subterranean termites (Isoptera,

Rhinotermitidae) in sand with moisture gradients. Journal of Economic Entomology 96, 88–

93. Wang, C. & Powell, J.E. (2001) Survey of termites in the delta experimental forest of

Mississipi. Florida Entomologist 84, 222–226.

Warren,W. G. & Olsen, P. F. (1964). A line intersect technique for assessing logging waste.

Forest Science, 10 (3), 267 - 276.

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