Captulo 12: COEVOLUCIN

Manuel Soler

DEPARTAMENTO DE BIOLOGA ANIMAL Y ECOLOGA, FACULTAD DE CIENCIAS. UNIVERSIDAD DE GRANADA.18071-Granada. E-mail: msoler@goliat.ugr.es

La existencia de coevolucin implica cambio evolutivo recproco en las especies que interaccionan. Hay que sermuy cauto a la hora de describir una interrelacin entre especies como el resultado de un proceso coevolutivo, yaque coadaptacin no implica coevolucin y, a veces, aunque la asociacin entre dos especies sea aparentementeperfecta, puede no haber existido un proceso coevolutivo. La coevolucin est considerada como uno de los princi-pales procesos responsables de la enorme biodiversidad existente en nuestro planeta, adems, algunos de los acon-tecimientos ms importantes en la historia de la vida han sido el resultado directo de procesos coevolutivos (elorigen de las clulas eucariotas, el origen de las plantas, el desarrollo del sistema digestivo, etc.). Durante la ltimadcada se ha puesto de manifiesto que existen diferencias importantes entre zonas en las adaptaciones desarrolladaspor las especies que estn interaccionando, por lo que la estructura geogrfica es un aspecto muy importante quefrecuentemente es el que dirige el proceso coevolutivo. Lo que ocurre a nivel local es slo el material bruto para lospatrones que se desarrollan y los procesos que tienen lugar a escalas geogrficas ms amplias. A lo largo de estecaptulo, despus de describir brevemente los tres tipos principales de interaccin (competicin, explotacin ymutualismo) en los que se puede producir coevolucin, se comentan los modelos coevolutivos ms importantesincluidos los que se dan en las interacciones antagnicas, los que producen convergencia o divergencia evolutiva ylos responsables de procesos de especiacin.

Introduccin

Darwin, en su famoso libro sobre el origen de las es-pecies, describi la coadaptacin que existe entre las flo-res y las abejas que las polinizan (Darwin 1859), y stefue el primer estudio sobre un proceso coevolutivo. Pos-teriormente, en el siguiente libro que public, dedicado aanalizar los mecanismos de polinizacin de las orqudeaspor parte de los insectos (Darwin 1862), conociendo laexistencia de una especie de orqudea de Madagascar,Angraecum sesquipedale, cuyo nctar se encuentra en elfondo de una profunda corola, predijo que tendran queexistir mariposas (los polinizadores habituales de las or-qudeas en la isla son los lepidpteros) con unaespiritrompa de ese tamao, lo que supona una longitudde aproximadamente el doble del tamao del cuerpo. Estasugerencia fue ridiculizada por los entomlogos de la po-ca, sin embargo, Darwin, como tantas veces, estaba en locierto. Las especies del gnero Angraecum, todas ellascon un nectario extraordinariamente profundo, sonpolinizadas por mariposas del gnero Panogena que po-seen una enorme espiritrompa (Nilsson et al. 1987, Fig.1). No obstante Darwin no utiliz el trmino coevolucin,los primeros en hacerlo fueron Ehrlich y Raven (1964) ensu famoso e influyente trabajo sobre las relaciones exis-tentes entre las plantas y las larvas de lepidpteros que sealimentan de ellas. Este estudio sirvi de estmulo e ins-piracin para la mayor parte de la investigacin realizadaposteriormente sobre las relaciones coevolutivas existen-tes entre plantas y herbvoros.

Durante bastantes aos el tema estrella de los estudioscoevolutivos fue la relacin existente entre flores y susinsectos polinizadores. Es de destacar los estudios reali-zados por el alemn Hermann Mller, que entre 1873 y1877 public 17 artculos en la revista Nature, bajo elttulo general On the fertilisation of flowers by insectsand on the reciprocal adaptations of both (ver referen-cias completas y una informacin ms detallada enThompson 1994). Estos estudios de Mller supusieron elprimer intento de comprender cmo evolucionan lasinteracciones entre especies utilizando aproximacionesfilogenticas y ecolgicas.

Posteriormente se fue abordando el estudio de otrossistemas coevolutivos (ver una informacin ms detalla-da en Thompson 1994). Por ejemplo, (1) la resistencia aparsitos y patgenos por parte de los organismos, tantodesde el punto de vista estrictamente gentico (Flor 1955),como considerando conjuntamente la gentica y la din-mica de poblaciones (Pimentel et al. 1965). (2) Lacoevolucin que existe entre las plantas y las especies delepidpteros cuyas larvas se alimentan de ellas (Ehrlich yRaven 1964); este trabajo despert un enorme inters ycontribuy a que se produjera una verdadera explosinde otros estudios sobre (3) diferentes relaciones antag-nicas entre especies, por ejemplo las que se dan entredepredadores y presas (Van Valen 1973). Estos estudiossobre relaciones antagnicas mostraron que las relacio-nes entre especies competidoras pueden dar lugar a uncambio evolutivo bastante rpido, y que pequeos cam-

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bios producidos al principio de la relacin pueden dar lu-gar a distintos resultados evolutivos, entre otros, que lasestrategias de depredadores y presas pueden ser cclicas alo largo del tiempo evolutivo (Brown y Vincent 1992).Los estudios de Janzen (1966) sobre (4) las interaccionesmutualistas que existen entre las acacias y las hormigastambin propiciaron la aparicin de un enorme inters porel estudio de las relaciones mutualistas que existen entreanimales y plantas.

Durante los aos sesenta y setenta se realizaron unagran cantidad de estudios puntuales intentando localizary analizar cualquier tipo de evolucin recproca. A lo lar-go de estas dos dcadas se fue produciendo un deterioroprogresivo en la utilizacin del trmino coevolucin, yaque se utilizaba como sinnimo de mutualismo, simbio-sis, relaciones entre animales y plantas o cualquier cosaque tuviera que ver con las interacciones entre las espe-cies. Esta situacin provoc la publicacin de un breveartculo titulado When is it coevolution? (Janzen 1980)en el que se devolvi el nfasis al hecho de que coevolu-cin implica cambio evolutivo recproco.

Mencin especial merece el artculopublicado en 1973 por Van Valen en elque di a conocer su famosa e influyentehiptesis de la Reina Roja en la que su-giere que incluso en un medio ambienteconstante, sin cambios fsicos, conformelas distintas especies van evolucionandoproducen un deterioro de ese del medioambiente para las otras. Este deterioro po-dra provocar incluso la extincin de lasespecies que no respondieran evolutiva-mente contrarrestando los cambios pro-ducidos por dicho deterioro. Van Valen(1973) denomin de esta forma a su hi-ptesis porque en el conocido libro Ali-cia en el Pas de las Maravillas la ReinaRoja le dice a Alicia que all es necesariocorrer tan rpido como se pueda para con-seguir mantenerse en el mismo sitio.

Definicin de Coevolucin e importanciade los procesos coevolutivos

La coevolucin implica cambio rec-proco en las especies que interaccionan(Thompson 1989, 1994, Vermeij 1994).Janzen (1980), en su famoso artculo enel que acotaba el concepto de coevolu-cin, destac el hecho de que con frecuen-cia el trmino se utilizaba errneamente.Por esto propuso una definicin de coevo-lucin bastante restrictiva que es la msaceptada actualmente: es un cambio evo-lutivo en una caracterstica de los indivi-duos de una poblacin en respuesta a otracaracterstica de los individuos de unasegunda poblacin, seguido de una res-puesta evolutiva en la segunda poblacin

Figura 1. La orqudea Angraecum arachnites y su mariposa polinizadora Panogenalingens. La mariposa presenta una largusima espiritrompa que le permite accederal nectar de la flor situado en el fondo del largo tubo debajo de la corola. Dibujorealizado por Pablo Ruiz Pedraza basado en fotografas de Anders Nilsson publica-das en Thompson 1994 y Futuyma 1998.

al cambio producido en la primera. Esta definicin es muyexigente pero tambin es muy til, primero, porque eso esexactamente lo que hay que comprobar para demostrar laexistencia de coevolucin; y segundo, porque hay que sermuy cuidadoso a la hora de describir una interrelacinentre especies como el resultado de un proceso coevoluti-vo, ya que, por ejemplo, coadaptacin no implica coevo-lucin (Ridley 1993), e incluso, aunque la asociacin en-tre dos especies sea perfecta puede no haber existido unproceso coevolutivo. Por ejemplo, cuando una especieinvade una nueva zona geogrfica comenzar a relacio-narse (alimentarse, pongamos por caso) con otras espe-cies a las cuales estaba preadaptada y podra parecer queesta asociacin es el resultado de un proceso coevolutivo.Un ejemplo muy claro es el caso de las bananas, que enCosta Rica parecen perfectamente adaptadas a ser polini-zadas por los colibres locales, sin embargo se trata deuna asociacin reciente que comenz cuando el hombreintrodujo las bananas en este pas centroamericano(Thompson 1994).

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La coevolucin esta ampliamente aceptada como unode los principales procesos responsables de la enormebiodiversidad existente en nuestro planeta, habindosesugerido que la especiacin (ver Captulo 18) producidaen las interacciones coevolutivas entre especies es la cau-sa bsica de que en la Tierra existan millones de especiesen lugar de miles (Thompson 1994). Por otro lado, cadavez queda ms patente que algunos de los acontecimien-tos ms importantes en la historia de la vida han sido elresultado directo de procesos coevolutivos (Thompson1999). Por ejemplo, el origen de las clulas eucariotas (atravs de coevolucin con organismos simbiontes que die-ron lugar a las mitocondrias), el origen de las plantas (me-diante la simbiosis que produjo los cloroplastos), el desa-rrollo del sistema digestivo (a travs de simbiosis con di-ferentes tipos de microorganismos), etc. Adems, una me-jor comprensin de los procesos coevolutivos est ayu-dando a profundizar en temas de inters para el hombrecomo la conservacin de la biodiversidad, dinmica delas epidemias, patologa vegetal, mantenimiento de la re-produccin sexual, dinmica de algunos polimorfismosgenticos y a mejorar la eficacia de los programas de con-trol biolgico y los esfuerzos conservacionistas.

Existen varias posibilidades de proceso coevolutivo(Thompson 1994, Futuyma 1998) que pueden dar lugar adistintos conceptos de coevolucin. Los dos tipos msimportantes son la coevolucin especfica y la coevolu-cin difusa. La forma ms sencilla se produce cuandodos especies evolucionan recprocamente una en respuestaa la otra. Se conoce con el nombre de coevolucin espe-cfica, y puede dar lugar a una carrera de armamentosevolutiva (Dawkins y Krebs 1979) que puede provocardivergencia de rasgos en especies competidoras, o tam-bin se puede producir convergencia de rasgos en espe-cies mutualistas. Estos sistemas coevolutivos en los queslo interaccionan dos (o unas pocas) especies son, almenos en teora, los ms adecuados para demostrar laexistencia de coevolucin, ya que si las presiones selecti-vas son lo suficientemente fuertes, es de esperar que apa-rezcan adaptaciones y contra-adaptaciones detectables enambas especies.

La coevolucin difusa es la que se produce cuando enlas interacciones participan un nmero elevado de espe-cies. Es mucho ms frecuente en la naturaleza que lacoevolucin especfica, y sin embargo se han realizadomuchos ms estudios empricos sobre sta que sobre ladifusa, seguramente como consecuencia de que la defini-cin de coevolucin difusa es poco precisa y dificulta eldiseo de estudios experimentales. Por esto se han produ-cido intentos de ofrecer una definicin ms precisa (Iwaoy Rausher 1997) y/o una base terica adecuada (como lahiptesis del mosaico geogrfico (ver ms abajo), Thomp-son 1994) que permitan avanzar en el conocimiento cien-tfico de este tema que, por los motivos especificados, haestado bastante estancado durante demasiado tiempo.

La hiptesis del mosaico geogrfico coevolutivo fuepropuesta por Thompson (1994) considerando las posibi-lidades dinmicas de la coevolucin que puede estar ocu-rriendo en distintas poblaciones. En cada una se produci-

rn adaptaciones locales que actuarn como fuerzas dediversificacin entre ellas, pero la emigracin de indivi-duos de esas especies entre poblaciones provocar un flu-jo de genes que tender a homogeneizar los fenotipos exis-tentes en cada una de ellas. Esta relacin entre adaptacio-nes locales y migracin es la responsable de que se pro-duzca el mosaico geogrfico coevolutivo provocando queen distintas poblaciones se puedan encontrar diferentesestados coevolutivos en las especies que interaccionan.

La mayor parte de los estudios sobre coevolucin hanconsistido en buscar seleccin recproca entre parejas opequeos grupos de especies en una zona. Estos estudioslocales, normalmente llevados a cabo durante un periodobreve de tiempo, han aportado escasa evidencia de la exis-tencia de cambio coevolutivo dando la impresin de quela coevolucin es bastante rara, o incluso, aportando enocasiones resultados contradictorios. Por otro lado, losestudios sobre sistemas ms complejos en los que inte-raccionan numerosas especies (coevolucin difusa) hansido bastante ms frustrantes. La gran ventaja de la hip-tesis del mosaico geogrfico coevolutivo es que explicala obtencin de datos contradictorios en diferentes pobla-ciones y, adems, ha conseguido desarrollar hiptesis es-pecficas sobre los procesos coevolutivos y sus efectosecolgicos que puedan ser testadas en comunidades natu-rales evitando la frustracin que provocaba el enfocar loscambios evolutivos recprocos bien como coevolucinespecfica o bien como coevolucin difusa. Durante losltimos aos se han publicado numerosos estudios quehan puesto de manifiesto que las distintas poblacionesdifieren entre s genticamente y que los resultados de lasinteracciones especficas son diferentes entre poblacio-nes dependiendo del rango geogrfico.

La hiptesis del mosaico geogrfico describe el proce-so coevolutivo basndose en tres premisas (Thompson1999): (1) existe una seleccin en mosaico que acta entrelas distintas poblaciones favoreciendo diferentes trayec-torias evolutivas en cada una de ellas, por tanto, el resulta-do de las interacciones frecuentemente difiere entre laspoblaciones de las especies que estn interactuando. (2)Existen puntos calientes coevolutivos donde la frecuen-cia de fenotipos adaptativos es elevada, y nutren, va mi-graciones (flujo de genes) a las comunidades en las cualesla seleccin recproca es menos patente o no tiene lugar. Y(3), existe una mezcla geogrfica de las caractersticas orasgos que estn coevolucionando, que es el resultado devarios factores como la seleccin en mosaico, los puntoscalientes coevolutivos, el flujo de genes, la deriva genti-ca y la extincin local de algunas poblaciones.

La hiptesis del mosaico geogrfico coevolutivo hasupuesto un avance importante, no slo por lo ya especi-ficado, sino porque adems, sugiere predicciones diferen-tes a las aportadas por la coevolucin considerada a nivellocal. Actualmente se acepta la idea de que el mosaicogeogrfico de las interacciones entre especies es el quedirige el proceso coevolutivo (Thompson 1994). Por tan-to, si se quiere comprender realmente la dinmica evolu-tiva de las relaciones entre especies que estn interaccio-

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nando, hay que intentar abordar el estudio abarcando unnmero lo ms elevado posible de poblaciones de las es-pecies que participan en la interaccin.

Tipos de interrelaciones entre especies

Antes de estudiar los principales modelos coevolutivosque se pueden distinguir, conviene describir brevementelos diferentes tipos de interrelaciones que se pueden darentre especies. Las especies pueden interaccionar entre sde muy diferentes maneras, estas interacciones afectan asu abundancia y distribucin, y tienen importantes conse-cuencias evolutivas. Siguiendo a Maynard Smith (1998),aunque no existen lmites precisos entre ellas, se puedendistinguir tres tipos principales de interaccin: competi-cin, explotacin y mutualismo y, en todos ellos, se pue-de producir coevolucin.

CompeticinEs una interaccin entre dos o ms organismos que

afecta negativamente a la tasa de crecimiento o la tasa dereproduccin. Cuando se produce entre organismos de lamisma especie se habla de competicin intraespecfica,y cuando se trata de especies diferentes se denomina com-peticin interespecfica. Si dos especies compiten porlos mismos recursos, la teora predice que no pueden co-existir indefinidamente (Principio de exclusin compe-titiva); si estn compitiendo por exactamente los mis-mos recursos, una de ellas se extinguir, pero si la com-petencia es por una serie ms o menos variada de recur-sos se puede producir un reparto y ambas podran sobre-vivir. Hay dos tipos de competicin intraespecfica en loscuales se ha destacado el papel de la coevolucin: la com-petencia entre machos y hembras por conseguir que elotro sexo invierta ms en cuidados parentales, y la com-petencia entre hermanos durante el desarrollo por los re-cursos existentes (aportados por los padres o no) para sualimentacin (ver Captulos 9 y 10).

ExplotacinSe produce explotacin cuando la presencia de una

especie A estimula el desarrollo de B y la presencia de laespecie B inhibe el desarrollo de A (Maynard Smith 1998).Son ejemplos de explotacin las interacciones antagni-cas que se producen en los sistemas depredadores-presas,plantas-herbvoros y parsitos-hospedadores.

Las interacciones entre depredadores y presas impli-can que los individuos de la especie depredadora captu-ran, matan y devoran a los individuos de las especies pre-sa. Aunque existen casos de depredadores muy especiali-zados que actan sobre slo una o unas pocas especiespresa, lo general es que una especie depredadora actesobre un rango ms o menos amplio de especies. El siste-ma depredador-presa est considerado como uno de losejemplos ms claros donde se produce una carrera de ar-mamentos coevolutiva que, en este caso, es asimtrica yaque las presiones selectivas son mucho ms fuertes paralas presas (el depredador las mata y no dejan ms descen-

dencia) que para los depredadores (si fallan en su intentode captura slo sufren un costo en trminos de tiempo yenerga), por lo que es de esperar que las adaptaciones enlas presas para evitar a los depredadores aparezcan msrpidamente que las adaptaciones en los depredadores paramejorar su eficacia capturando esa presa (Dawkins y Krebs1979).

Otro tipo de explotacin es la que tiene lugar entreparsitos y hospedadores. Como consecuencia de la grandiversidad de organismos parsitos que existen, con ci-clos de vida que pueden ser muy simples o enormementecomplejos, dependiendo, entre otras cosas, del tipo dedispersin entre hospedadores, estas interacciones sonenormemente variadas. Adems de los conocidos comoparsitos externos e internos, existen otros organismos conmodos de vida muy diferentes que tambin son conside-rados parsitos; por ejemplo, los llamados parasitoidesque son himenpteros que ponen sus huevos sobre presasvivas (las larvas que eclosionan de esos huevos se desa-rrollan en el interior del cuerpo y al emerger al exteriormatan al hospedador); o los parsitos de cra, especiesque ponen sus huevos en los nidos de otros individuosque son los que cran la descendencia parsita. En los sis-temas parsito-hospedador tambin se produce una carre-ra de armamentos en la que puede variar la virulencia delos parsitos y la resistencia ofrecida por los hospedadores.Una de las claves del proceso coevolutivo es el tipo detransmisin del parsito (Maynard Smith 1998) ya que sipasa directamente slo a la descendencia del hospedador(transmisin vertical) se puede predecir que evolucionarhacia el mutualismo ya que el xito reproductor del par-sito depende del xito reproductor del hospedador. Por elcontrario, si la transmisin es horizontal, es decir a otrosindividuos de la poblacin de hospedadores, se puede pre-decir que puede ser adaptativo incrementar la virulenciasiempre que un mayor nivel de virulencia este relaciona-do con el aumento de las posibilidades de transmisin,sobre todo cuando un mismo hospedador puede serparasitado por distintos individuos que compitan entre spor los recursos aportados por el hospedador. La evolu-cin de la virulencia en diferentes sistemas parsito-hospedador puede dar lugar a distintos resultados evolu-tivos (Toft y Karter 1990): (a) puede alcanzar y mante-nerse en niveles intermedios, (b) puede aumentar, (c) pue-de disminuir hasta cero (comensalismo), o (d), puede al-canzar valores negativos (mutualismo). Por otro lado, laaparicin de defensas eficaces en el hospedador puededar lugar a tres resultados evolutivos diferentes: (a) extin-cin local del parsito, (b) desarrollo de contra-defensaspor parte del parsito, o (c) cambio a un nuevo hospedadorcon defensas menos desarrolladas (Thompson 1994). Hayuna serie de factores de gran importancia, por ejemplo,densidad de hospedadores, colonialidad, periodo de vidarelativo parsito-hospedador, evolucin de la virulenciafacultativa, etc., sobre los que se puede conseguir una in-formacin ms detallada en el Captulo 31.

Las interacciones entre plantas y herbvoros tambinson enormemente variadas como consecuencia de la grandiversidad de sistemas plantas-herbvoros que existen,

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donde la fuerza de las presiones selectivas involucradases muy variable. Los herbvoros ms importantes son losmamferos y los insectos, y las plantas han desarrolladomecanismos de defensa frente a estos animales que se ali-mentan de ellas que incluyen espinas, pelos urticantes yotros sistemas protectores como acumulacin de slice;pero sobre todo, defensas qumicas, habiendo desarrolla-do sustancias qumicas como terpenos, fenoles, alcaloides,etc, que son txicos o actan como repelentes o venenospara los herbvoros. Los herbvoros a su vez han desarro-llado contra-adaptaciones para contrarrestar las defensasde las plantas. Teniendo en cuenta que distintas especiesde plantas disponen de diferentes sistemas defensivos yque la variedad es enorme, se explica el hecho de quecada especie de herbvoro se alimenta de slo algunas es-pecies de plantas. Aunque algunos mamferos son bas-tante generalistas y pueden incluir en su dieta un nmerorelativamente elevado de especies de plantas, los insectossuelen estar mucho ms especializados y cada especie sealimenta de slo una o unas pocas especies de plantas(tambin hay insectos fitfagos generalistas como muchasespecies de saltamontes). Distintos individuos de la mis-ma especie de insecto fitfago pueden seleccionar distin-tas especies de plantas, y distintos individuos de la mismaespecie de planta pueden estar siendo atacados por distin-tas especies de fitfagos. Esto vara considerablementeentre distintas poblaciones y, como Singer y Parmesan(1993) demostraron, la dieta de un insecto fitfago no esuna caracterstica del herbvoro ni de la planta, sino de larelacin existente entre ambos.

MutualismoLas interacciones entre dos especies son mutualistas

cuando ambas se benefician de esa interaccin. Las rela-ciones mutualistas varan considerablemente en su espe-cificidad, por ejemplo, muchas especies de insectos

polinizadores interaccionan con un elevado nmero deespecies de plantas, pero hay casos donde la interaccines mucho ms especializada. Los casos extremos de espe-cificidad se dan en organismos simbiontes, especialmen-te en los casos de microorganismos que viven dentro deun animal o planta hospedadora, en algunos casos las dosespecies estn tan ntimamente integradas que actancomo un solo organismo (caso de los lquenes que estnformados por la asociacin de un alga y un hongo).

En la mayora de los casos de mutualismo una especieinteracciona con otra para obtener algn beneficio: lasplantas ofrecen nctar para conseguir que los insectos laspolinicen; es decir, los insectos no visitan las plantas parafavorecer que se reproduzcan sino para alimentarse. Estoconlleva potencialmente la evolucin del engao y, dehecho, se ha desarrollado en bastantes casos. As por ejem-plo, algunas plantas engaan a los polinizadores desarro-llando flores que se parecen a hembras de la especiepolinizadora, bien visualmente, reproduciendo colores yformas, o bien olfativamente, produciendo un olor simi-lar al de la feromona producida por la hembra. Cuando elmacho intenta copular con este cebo provoca la fecun-dacin de la planta y sta se evita tener que ofrecer unrecurso al insecto polinizador. Por otro lado, tambin sehan desarrollado casos en los que los polinizadores (tantoaves como himenpteros) roban el nctar rompiendo elrecipiente sin realizar la polinizacin, es decir, sin ofrecera la planta ninguna ventaja. Por todo esto se ha sugeridoque el mutualismo tambin podra ser considerado comouna explotacin recproca (Futuyma 1998).

Tipos de modelos coevolutivos y evidencia dela existencia de coevolucin

En la Tabla 1 se especifican los principales modeloscoevolutivos que han sido diferenciados segn diversos

Tabla 1Tipos de interaccin y modelos coevolutivos que se pueden describir en cada uno de ellos.

Actualizado a partir de Thompson 1994 y Thompson 1999

TIPOS DE INTERACCIN MODELOS COEVOLUTIVOSCoevolucin detectada por anlisis filogenticos. (1) Coespeciacin y Cladognesis paralela.Interacciones antagnicas. (2) Coevolucin gen a gen.

(3) Carrera de armamentos coevolutiva.(4) Alternancia coevolutiva.

Competicin y divergencia coevolutiva. (5) Desplazamiento del carcter competitivo.(6) Invasin, competicin y vuelta a empezar.

Mutualismo y convergencia coevolutiva. (7) Mimetismo Batesiano y de Mller.(8) Expansin de las relaciones mutualistas creando nuevas especies.

Coevolucin y especiacin. (9) Coevolucin diversificadora:(9a) Especiacin en los sistemas polinizadores-plantas.(9b) Especiacin inducida por organismos simbiontes.(9c) Asexualidad, coevolucin y especiacin.

(10) Coevolucin de escape y radiacin.

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tipos de interacciones. A continuacin voy a comentarbrevemente (con la excepcin de la carrera de armamen-tos coevolutiva) cada uno de los tipos de modelos.

Co-especiacin y cladognesis paralelaCo-especiacin es la especiacin correlacionada de

dos linajes asociados (Futuyma 1998). Esta co-especia-cin dara lugar a la existencia de cladognesis paralela(cuando existe una clara relacin entre los clados de dosrboles filogenticos correspondientes a grupos de espe-cies de un sistema potencialmente coevolutivo, por ejem-plo, depredador-presa, plantas-herbvoros, etc.) que se hademostrado en numerosas ocasiones; sin embargo, clado-gnesis paralela y co-especiacin pueden ocurrir sin quese produzca evolucin recproca, y en este caso no seracoevolucin, para que lo sea es necesario que la especia-cin en un linaje provoque la especiacin en el otro.

Coevolucin gen a genEste mecanismo coevolutivo ha sido sugerido en ape-

nas treinta sistemas de plantas cultivadas-patgenos, perose ha demostrado en apenas una docena de ellos, princi-palmente entre plantas y hongos, pero tambin con bacte-rias, virus, nematodos y un insecto (Mayetiola destruc-tor) que ataca al trigo (Futuyma 1998). Este concepto decoevolucin est basado en la asuncin de que las plantasy los hospedadores tienen loci complementarios para vi-rulencia y resistencia. Es decir, que para cada gen quecausa resistencia en el hospedador existe su correspon-diente gen en el parsito que provoca distintos efectosnegativos. La mayor parte de los sistemas en los que se hademostrado este mecanismo coevolutivo son asociacio-nes en las cuales el patgeno est especializado en ali-mentarse de slo una especie hospedadora, es decir se tratade casos extremos de coevolucin especfica.

La coevolucin gen a gen da lugar a la existencia deunos polimorfismos genticos segn la resistencia delhospedador y la virulencia del parsito. Estos polimorfis-mos seran estables a nivel local y mantenidos por selec-cin dependiente de la frecuencia (ver Captulo 16) queactuara contra el genotipo ms frecuente en la poblacinde la especie hospedadora. Sin embargo, aunque algunosde los modelos genticos de la coevolucin gen a gen pre-dicen polimorfismos cclicos de resistencia a los genoti-pos virulentos en poblaciones concretas, la mayora pre-dicen fluctuaciones caticas y prdida de los polimorfis-mos; sobre todo, cuando en estos modelos matemticosse incorporan aspectos ecolgicos adems de las caracte-rsticas genticas, se obtiene que los polimorfismos a ni-vel local son inestables y que se mantienen sobre todo atravs de una combinacin de seleccin local, flujo degenes y una dinmica de colonizacin y extincin entrepoblaciones (Thompson 1994). Es decir, que la evolucingen a gen puede depender, en gran medida, de la estructu-ra geogrfica y del marco ecolgico de las poblacionesque estn interaccionando incluyendo las relaciones ge-nticas existentes entre ellas (hiptesis del mosaico geo-grfico coevolutivo).

La existencia de la coevolucin gen a gen se ha pues-to de manifiesto muy claramente en los estudios de Burdony Jarosz (Burdon y Jarosz 1991, Jarosz y Burdon 1991)en el sistema formado por una especie silvestre australia-na de lino (Linum marginale) y el hongo del lino(Melampsora lini), sobre el cual disponen de una detalla-da informacin espacial de la estructura gentica, tantode la resistencia del hospedador como de la virulencia delpatgeno. Esta especie de lino se encuentra en una grandiversidad de hbitats que van desde vegetacin costerahasta pantanos e incluso vegetacin subalpina, pero siem-pre aparece como poblaciones pequeas localizadas, casisiempre con slo unos pocos cientos de individuos. Elhongo del lino forma unas pstulas de color naranja sobrelas hojas que disminuyen significativamente la longevi-dad de la planta hospedadora. La resistencia delhospedador y la virulencia del patgeno varan conside-rablemente, tanto dentro de las poblaciones como entrepoblaciones de una misma regin o de diferentes regio-nes. Jarosz y Burdon (1991) encontraron que algunas po-blaciones eran susceptibles de ser atacadas eficazmentepor todas las razas de patgenos existentes, otras eran re-sistentes a algunas razas de patgenos pero no a otras y,por ltimo, tambin haba poblaciones que eran resisten-tes a razas del hongo que no existan en la zona. Sin em-bargo, encontraron escasa correspondencia entre los genesde resistencia de los hospedadores y los genes de virulen-cia de los patgenos de cada poblacin, lo que sugeraque las relaciones entre estas especies dentro de cada po-blacin, no estaban dirigidas por polimorfismos manteni-dos por seleccin dependiente de la frecuencia (ver Cap-tulo 16), concluyendo que las interacciones evolucionana una escala espacial mayor, a nivel de meta-poblacinmediante una combinacin de seleccin natural, derivagentica y flujo de genes entre poblaciones.

Carrera de armamentos coevolutiva

Este mecanismo coevolutivo est ampliamente exten-dido entre sistemas de especies antagnicas, por ejemplo,depredadores-presas, parsitos-hospedadores, herbvoros-plantas, etc. Se caracteriza porque se suceden la aparicinde adaptaciones y contra-adaptaciones en las especies queinteraccionan. La claridad del proceso coevolutivo depen-der del nmero de especies involucradas en la interrela-cin ya que ste es el principal factor que influye sobre lafuerza de las presiones selectivas que estn actuando enambos sentidos. Los ejemplos son muy numerosos ya queson muchos los sistemas parsito-hospedador que se hanestudiado, y tambin se dispone de bastante informacinsobre sistemas depredador-presa. Concretamente, el me-jor ejemplo de coevolucin aportado por el registro fsiles el de los mamferos herbvoros y los carnvoros quecazan a sus presas corriendo. En varias lneas evolutivasindependientes se aprecia que los herbvoros han desa-rrollado de una forma bastante rpida el mismo mecanis-mo para aumentar su velocidad de huida (modificacinde la morfologa de sus extremidades), mientras que loscarnvoros han desarrollado otros mecanismos a una ve-

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locidad evolutiva considerablemente ms lenta (Bakker,en Maynard Smith 1998). Bakker interpretaba esta dife-rencia en el cambio evolutivo con la idea clsica de quelos carnvoros van un paso por detrs de los herbvorosen la carrera evolutiva.

Voy a describir con ms detalle un ejemplo concreto,el de las relaciones coevolutivas entre un parsito de craespecialista, el cralo (Clamator glandarius) y su princi-pal especie hospedadora, la urraca (Pica pica). En estesistema se han detectado evidencias de la existencia decoevolucin en varias fases del ciclo reproductor de am-bas especies (Tabla 2; Soler y Soler 2000). As, por ejem-plo, antes de la puesta del huevo parsito, los cralos se-leccionan a las parejas de urraca que ms invierten encuidados parentales (se demostr experimentalmente quelas parejas de urraca parasitadas eran capaces de criar unmayor nmero de pollos que las que no haban sidoparasitadas; J.J. Soler et al. 1995), y esto lo consigueninterpretando las seales utilizadas en seleccin sexualpor su especie hospedadora, concretamente seleccionan-do nidos de mayor tamao. Como una respuesta adaptativaa esta presin selectiva del parsito las urracas reducen eltamao del nido, ya que ste es un 33% menor en las zo-nas donde las urracas coexisten con los cralos (J.J. Soleret al. 1999a). Como una respuesta ms general frente alparasitismo de los cralos, las urracas han desarrollado uncomportamiento especfico de defensa activa del nidofrente a los parsitos, y los cralos han respondido conuna contra-defensa consistente en un comportamientomuy especializado a la hora de poner el huevo parsito enel que ambos, macho y hembra, colaboran para disminuirla eficacia del mecanismo de defensa de las urracas (verrevisin en Soler y Soler 2000).

Durante la puesta del huevo parsito, la hembra decralo destruye algunos de los huevos de la urraca, lo quees una adaptacin, ya que este comportamiento aumentalas posibilidades de que su huevo eclosione y disminuyela futura competencia que el pollo parsito tendr quesoportar en el nido (Soler et al. 1997; para una informa-cin detallada ver Captulo 30). Las urracas, como unacontra-defensa frente a la destruccin de sus huevos porparte del parsito han desarrollado el mecanismo de au-

mentar el nmero de huevos por nido. Soler et al. (2001a)demostraron que en un rea con un elevado porcentaje deparasitismo, el tamao de puesta era la variable que ex-plicaba el xito reproductor de las parejas parasitadas.Tambin demostraron, estudiando 15 poblaciones distin-tas de urraca distribuidas por toda Europa, que el tamaode puesta en las poblaciones parasitadas era significativa-mente superior al de las poblaciones no parasitadas, in-cluso despus de controlar tanto la distancia geogrficacomo la distancia gentica entre poblaciones.

El mecanismo de defensa ms importante desarrolla-do por las especies hospedadoras de los parsitos de craes el reconocimiento y la expulsin del huevo parsito, yconstituye uno de los ejemplos de coevolucin ms cla-ros que existen (Rothstein 1990). En el caso del sistemacralo-urraca se ha demostrado que la expulsin de hue-vos por parte de las urracas es el resultado de un procesocoevolutivo: primero, porque el porcentaje ms elevadode expulsin de huevos se produce en zonas con una tasaelevada de parasitismo, mientras que los porcentajes deexpulsin ms bajos se registran en zonas donde no exis-ten los cralos, dndose valores intermedios en las zonascon una baja tasa de parasitismo (Soler y Mller 1990,Soler et al. 1999b); segundo, porque en un rea que hasido parasitada por los cralos recientemente (hace slounos 40 aos), la expulsin de modelos de huevos mim-ticos y no mimticos ha aumentado significativamentedesde 1984 hasta la actualidad (Soler et al. 1998a, 1998b).

Considerando la enorme importancia que se le da ac-tualmente a la aproximacin meta-poblacional (ver locomentado anteriormente para la hiptesis del mosaicocoevolutivo), J.J. Soler et al. (1999b) investigaron la in-fluencia del flujo de genes en la capacidad de reconocer yexpulsar huevos de las urracas en 15 poblaciones euro-peas distintas. Las diferencias genticas entre poblacio-nes se estimaron utilizando microsatlites como marca-dores. Los resultados mostraron que el porcentaje de ex-pulsin de huevos mimticos y no mimticos dependadel nivel de parasitismo de la zona, siendo mayor en laszonas de ms parasitismo (Fig. 2). Adems, ese porcenta-je de expulsin dependa de las diferencias genticas en-tre poblaciones, mientras que el porcentaje de expulsin

Tabla 2Adaptaciones y contra-adaptaciones del cralo, un parsito de cra especialista y la urraca,

su principal especie hospedadora en los dos periodos iniciales del ciclo reproductivo: antes y durante la puesta.Antes de la puesta:

Parsito: Seleccin de la pareja hospedadora.Hospedador: Defensa del nido por los hospedadores.

Durante la puestaParsito: Los cralos destruyen los huevos de urraca al poner el suyo.Hospedador: Aumentar nmero de huevos por nido.Parsito: Consiguen poner el huevo.Hospedador: Reconocimiento y expulsin del huevo parsito.Parsito: Comportamiento mafioso (depredacin del nido).Hospedador: Expulsar o no expulsar segn las condiciones de abundancia de cralos en la zona.

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de huevos mimticos estaba determinado por las distan-cias geogrficas, lo que pona de manifiesto que el flujode genes tiene una gran importancia en la expansin de lacapacidad de reconocer huevos extraos entre poblacio-nes. Sin embargo, una proporcin de la varianza en elporcentaje de expulsin no poda ser explicada por el flu-jo de genes, y una explicacin para esta varianza residualpodra ser que, actualmente, se est produciendo un pro-ceso coevolutivo a nivel de la meta-poblacin de urracas.Para comprobar esta hiptesis se control el efecto delflujo de genes (controlando tanto las distancias geogrfi-cas como genticas entre las poblaciones de urracas) y seobtuvo una clara relacin entre el porcentaje de expul-sin de huevos no mimticos (el que tena un fuerte com-ponente gentico) y el porcentaje de nidos parasitados porlos cralos en las 15 zonas (Soler et al. 2001b), lo queapoya la hiptesis de que actualmente se est producien-do un proceso coevolutivo entre cralos y urracas a nivelde meta-poblacin.

El mecanismo tpico de defensa de los parsitos con-tra la expulsin de sus huevos por parte de los hospeda-dores es conseguir que se parezcan cada vez ms a los delhospedador (mejorar el mimetismo), haciendo que sea msdifcil distinguirlos (Brooke y Davies 1988). Sin embar-go, aparentemente, los cralos no han desarrollado estemecanismo de defensa contra la expulsin de sus huevosya que la morfologa del huevo de cralo es muy similaren toda su rea de distribucin independientemente de laespecie hospedadora (Soler y Soler 2000).

Otro posible mecanismo de defensa sera aumentarlos costos de la expulsin del huevo parsito. Zahavi(1979) fue el primero en sugerir que los parsitos podrandepredar los nidos de la especie hospedadora donde sushuevos fueran expulsados (hiptesis de la mafia; Fig. 3)asumiendo que de esta forma se frenara la expulsin dehuevos ya que los individuos expulsadores obtendran unxito reproductor menor que los individuos aceptadores.Soler et al. (1995) testaron esta hiptesis retirando expe-rimentalmente el huevo de cralo de algunos nidos mien-

tras que en un grupo control no se retiraba. Los nidos enlos que los huevos de cralo fueron retirados sufrieronsignificativamente ms depredacin que los nidos en quelos huevos permanecieron, y se comprob que los depre-dadores haban sido los cralos. Este comportamientomafioso era adaptativo ya que los cralos conseguan en-sear a las urracas que era mejor no expulsar el huevoparsito y, cuando realizaban la puesta de reposicin, yano expulsaban el huevo de cralo (Soler et al. 1995). Lasurracas tambin disponen de respuestas adaptativas fren-te al comportamiento mafioso de los cralos. Comproba-mos experimentalmente que las urracas muestran una ele-vada plasticidad fenotpica en la decisin de expulsar ono el huevo parsito (ver revisin en Soler y Soler (2000)).Cuando expulsaban el huevo parsito y su puesta era de-predada, en la puesta de reposicin podan cambiar o nosu respuesta al huevo de cralo, y esto dependa del por-centaje de parasitismo existente en la zona. Cuando elporcentaje de nidos parasitados era elevado (lo que im-plica una mayor presencia de cralos en la zona y, portanto, mayores posibilidades de que el nido vuelva a servisitado y depredado) tendan a aceptar en la puesta dereposicin, mientras que si el porcentaje de parasitismoera bajo tendan a mantener la respuesta y expulsar elhuevo parsito.

Alternancia coevolutiva

Cuando parsitos, depredadores o herbvoros estnactuando sobre un abanico ms o menos amplio dehospedadores, presas o plantas, respectivamente, los re-sultados de las interacciones coevolutivas pueden ser msvariados. Por ejemplo, si un parsito comienza a atacar auna especie de hospedador y esta especie desarrolla al-gn mecanismo de defensa, el parsito puede (a) extin-guirse, (b) desarrollar contra-defensas (carrera de arma-mentos) o (c), cambiar a otro hospedador con defensasmenos desarrolladas (alternancia) (Thompson 1994).Davies y Brooke (1989a, 1989b) fueron los primeros ensugerir el mecanismo de la alternancia coevolutiva. EnGran Bretaa, el cuco comn (Cuculus canorus) utilizacomo hospedadoras principalmente cuatro especies depaseriformes, aunque de forma ms espordica puede uti-lizar otra docena de especies, y de forma accidental msde un centenar. Davies y Brooke (1989a, 1989b) lanzaronla hiptesis de que los cucos pueden utilizar preferente-mente a una especie hospedadora que variar con el tiem-po evolutivo debido a que la especie parasitada, con fre-cuencia, mejorar la eficacia de sus defensas, mientrasque las especies no utilizadas perdern eficacia como con-secuencia de que mantener esos mecanismos de defensaen ausencia del parasitismo puede resultar bastante cos-toso. Partiendo de la hiptesis de Davies y Brooke (1989a,1989b) se puede generalizar que la alternancia coevolutivapuede ser una hiptesis potencialmente importante paracomprender cmo los parsitos, depredadores y herbvo-ros coevolucionan con un nmero ms o menos elevadode especies a lo largo de prolongados periodos evolutivosy, tambin, a nivel de escalas geogrficas ms amplias

Figura 2. Porcentaje de expulsin de huevos mimticos (co-lumnas blancas) y no mimticos (columnas rayadas) depen-diendo del nivel de parasitismo de las poblaciones de urraca.Datos de Soler et al. 1999b.

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(Thompson 1994). Esta hiptesis, considerando simult-neamente la hiptesis del mosaico geogrfico coevolutivo,explicara el hecho de que la especie hospedadora utiliza-da preferentemente por los cucos vara en distintas zonasde Europa. Debido a que conforme un hospedador mejo-re sus mecanismos de defensa, principalmente la capaci-dad de reconocer y expulsar huevos del parsito, los cu-cos cambiaran a otra especie hospedadora que dispongade unos mecanismos de defensa menos perfeccionados.

Desplazamiento del carcter competitivo

El hecho observado por Brown y Wilson (1956) deque especies prximas podan ser fcilmente reconociblescuando coincidan en la misma zona (poblacionessimptridas), y sin embargo, en poblaciones aisladas decada una de ellas (aloptridas) pueden llegar a serindistinguibles, sugiri la hiptesis de que las especiesque compiten entre s evolucionan reduciendo esa com-petencia. Esto es lo que llevara a una diferenciacinmorfolgica ms clara en poblaciones simptridas que eslo que se conoce con el nombre de desplazamiento delcarcter competitivo. Por el contrario, en poblacionesaloptridas donde una especie no tiene que competir conla otra, la seleccin natural favorecer la existencia de unrango ms amplio en la morfologa de la caractersticasujeta a seleccin natural ya que permitir ampliar un pocoel nicho ecolgico evitando, o al menos disminuyendo, lacompetencia intraespecfica.

Uno de los ejemplos propuestos originalmente porBrown y Wilson (1956) fue el de los pinzones de Darwinen las Islas Galpagos. Una especie de tamao medio,Geospiza fortis, en las islas donde coincide con G. fuligi-nosa que es una especie de tamao ms reducido, presen-ta un tamao mayor que en la isla Daphne donde coexis-

ten ambas especies. Segn Grant (1994),hace menos de dos dcadas tuvo lugar unnuevo episodio de esta historia. G. magni-rostris, una especie de mayor tamao y depico ms grande que G. fortis, comenz acriar en Daphne en 1983, y a partir de 1984,coincidiendo con una gran sequa, los indi-viduos de la especie G. fortis con picos demayor tamao sobrevivan peor que los depicos de menor tamao. Esto estaba rela-cionado con el hecho de que se produjo unadisminucin de la disponibilidad de las se-millas de mayor tamao mientras que au-ment la proporcin de semillas ms pe-queas. El tamao del pico es heredable yel efecto de la seleccin natural se hizo no-tar en las siguientes generaciones. Aunqueel cambio en la disponibilidad de semillasde diferente tamao es suficiente para ex-plicar el cambio evolutivo detectado, tam-bin existe la posibilidad de que se tratarade un desplazamiento del carcter compe-titivo. Es decir, G. magnirostris, un espe-cialista comedor de semillas grandes pudo

Figura 3. Los cralos depredan los nidos de las urracas donde su huevo ha sidoexpulsado por los propietarios del nido. Este comportamiento mafioso obliga alas urracas a construir un nuevo nido y realizar una puesta para reponer la queha sido destruida, y adems, les ensea que es mejor no expulsar el huevoparsito. Dibujo realizado por Pablo Ruiz Pedraza.

ser el responsable de esa disminucin en la disponibili-dad de semillas grandes desfavoreciendo a los individuosde mayor tamao de G. fortis (Grant 1994).

El ejemplo de los pinzones de Darwin es slo uno msde los muchos que se pueden citar con posibilidades deque se trate de un caso de desplazamiento del carctercompetitivo, sin embargo, en muy pocas ocasiones se hapodido demostrar experimentalmente. Schluter (1994) lle-v a cabo uno de estos experimentos trabajando con es-pecies del grupo Gasterosteus aculeatus. Hay dos espe-cies que pueden coincidir o no en diversos lagos de Cana-d: una es bentnica y de mayor tamao, y la otra eslimntica, se alimenta de plancton, tiene un menor tama-o y una boca ms estrecha (Fig. 4). Cuando una de estasespecies habita sola en un lago, sin la otra, sus caracters-ticas, tanto morfolgicas como ecolgicas, son interme-dias a las de las dos especies. Los experimentos fueronrealizados manteniendo tanto aislados como juntos a in-dividuos de ambas especies. Cuando individuos de unaespecie se mantenan aislados no se produca una selec-cin direccional, sin embargo, cuando se aada la otraespecie, se favoreca a los individuos de la primera espe-cie que presentaban un fenotipo ms distinto del de laespecie aadida (Schluter 1994).

Invasin, coevolucin y vuelta a empezar

Como en el caso anterior, se trata de un mecanismocoevolutivo que mediante la competencia provoca la crea-cin de nuevas especies por divergencia. La competenciaentre grupos de especies que habitan archipilagos conislas ms o menos prximas entre s, provoca sucesiva-mente ciclos de invasiones que van seguidos de un perio-do de coevolucin en la isla que finaliza con la exclusincompetitiva de la especie residente. A continuacin, la

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Figura 4. Morfologas limntica y bentnica de espinoso de tres espinas(Gasterosteus aculeatus). De arriba abajo: macho limntico, hembralimntica, hembra bentnica y macho bentnico. Dibujo realizado por Pa-blo Ruiz Pedraza a partir de las fotografas publicadas en Grant (1994).

especie invasora evoluciona en ausencia de competidoreshasta que se produce otra invasin por alguna de las espe-cies competidoras y se repite el proceso (Roughgarden yPacala 1989). Estos ciclos se dan entre parejas o pequeosgrupos de especies en cada isla, pero todas las especies dereptiles del gnero Anolis estn involucradas en diferen-tes combinaciones. Este es el nico mecanismo coevoluti-vo descrito que utiliza la extincin de poblaciones comoparte del proceso de cambio evolutivo recproco.

Este mecanismo coevolutivo explica exitosamente ladistribucin de las especies de Anolis en el archipilagode las Antillas (Roughgarden y Pacala 1989). Cada unade las islas presenta slo una o dos especies de Anolis.Cuando slo existe una especie en una isla, evolucionaalcanzando un tamao intermedio que es el que puedeutilizar un rango ms amplio de recursos producindoseuna elevada densidad de poblacin. Sin embargo, estapoblacin puede ser invadida por otra especie de mayortamao, la cul competir con ventaja con la especie resi-dente. Durante la invasin ambas especies evolucionanhacia un menor tamao, la grande para tener acceso a unamayor cantidad de recursos, y la pequea para disminuir

la competencia con la especie de mayor tama-o; sin embargo, al final, la especie de menortamao termina extinguindose. Cuando la es-pecie invasora se queda sin competencia evo-luciona hacia un tamao intermedio, con lo queal producirse otra invasin por una especie demayor tamao el ciclo se vuelve a repetir.

Mimetismo Batesiano y mimetismo de Mller

El mimetismo fue otro tema clave al comien-zo de los estudios evolutivos de las relacionesentre especies que influy de forma decisiva enel desarrollo de las ideas sobre coevolucin yespeciacin. Fue Henry W. Bates (1862; citadoen Thompson 1994) el primero en contestar ala pregunta de por qu coexistan especies enuna misma zona presentando una coloracinmuy similar. Sugiri que era la consecuenciade la convergencia de especies comestibles quemimetizan la coloracin de otras que son evita-das por los depredadores porque no son comes-tibles (venenosas o de mal sabor). De esta for-ma, la coloracin de la especie imitadora se irahaciendo cada vez ms parecida a la especiemodelo que est imitando. Sin embargo, Batesno lleg a proponer que se tratara de coevolu-cin, fue Fritz Mller el que aport la idea de laexistencia de cambio evolutivo recproco entrelos modelos y sus imitadores. Mller describiun nuevo tipo de mimetismo en mariposas enel cual dos o ms especies son todas ellas demal sabor y su coloracin, por medio de selec-cin natural dirigida por los depredadores, pue-de converger hasta llegar a ser casi idntica(Mller 1879; citado en Thompson 1994). Eneste caso se trata de un ejemplo de mutualismo

ya que ambos grupos de especies salen beneficiados deque exista ese mimetismo, puesto que cuantos ms en-cuentros desagradables tenga un depredador inexperto conindividuos de estas especies de mal sabor y coloracinsimilar, mejor aprender que no debe atacar a ese tipo depresas.

La coevolucin de estos dos tipos de mimetismo secaracteriza porque no existe interaccin directa entre lasespecies que mimetizan y las especies modelo, sino quese trata de un proceso dirigido por otro grupo de especiesque son los depredadores.

Expansin de las relaciones mutualistas creando nuevasespecies

En las relaciones mutualistas existe una tendencia a laformacin de nuevas especies a lo largo del periodo evo-lutivo, lo que conlleva que en esas relaciones estn parti-cipando, tanto especies que han coevolucionado comoconsecuencia de esas relaciones mutualistas, como espe-cies que no han coevolucionado con ellas (Thompson1994).

231CAPTULO 12: COEVOLUCIN

Uno de los ejemplos mejor conocidos de este tipo deproceso coevolutivo es el de las interacciones entrecrvidos comedores de piones y pinos en el norte deEurasia y Norte Amrica. En esta interaccin mutualista,los crvidos consiguen un alimento fcil de recolectar yenergticamente muy rico que, adems, puede ser fcil-mente almacenado para ser consumido durante las po-cas de escasez. Por su parte, los pinos, obtienen una efi-caz dispersin de sus semillas ya que los crvidos, a tra-vs de su hbito de esconderlas, lo que estn haciendo essembrarlas puesto que un elevado porcentaje de ellas nollegan a ser consumidas. Las aves presentan una serie deadaptaciones a explotar este tipo de alimento que inclu-yen, por ejemplo, aspectos de su comportamiento (reco-leccin y almacenamiento de los piones), y de su ciclode vida (comienzan a reproducirse muy temprano, cuan-do todava hace bastante fro, con lo que se consigue quelos pollos abandonen el nido a tiempo de almacenar suspropios piones para el siguiente invierno) y algunas ca-ractersticas morfolgicas, como un pico largo y puntia-gudo, especializado en la extraccin de piones y unacavidad sublingual que les sirve para transportarlos. Sinembargo, estas adaptaciones no estn igual de desarrolla-das en las distintas especies de crvidos (Marzluff y Bal-da 1992). Los pinos por su parte, tambin disponen deotras adaptaciones a la dispersin de sus semillas por par-te de las aves. Principalmente se puede destacar que lospiones son largos y sin expansiones para ser transporta-dos por el aire, y adems, permanecen durante un largoperiodo retenidos en las pias (Marzluff y Balda 1992).Las adaptaciones de las semillas de los pinos son msclaras que las de los crvidos, lo cual no es de extraarteniendo en cuenta que las presiones selectivas son msfuertes para las plantas, ya que estas aves son los nicosagentes que actan como dispersadores de sus semillas,mientras que los crvidos se alimentan de un abanico msamplio de recursos.

Hay varias especies de conferas involucradas en es-tas interrelaciones mutualistas todas ellas incluidas en elgnero Pinus, aunque pertenecientes a tres subseccionesdistintas, cuatro especies en Eurasia y tres en Norte Am-rica (Tomback 1983). En Eurasia slo existe una especiede crvido especializado en consumir piones que es elcascanueces (Nucifraga caryocatactes), mientras que enNorte Amrica existen cuatro especies: el arrendajo delos piones (Gymnorhinus cyanocephalus), el cascanue-ces de Clark (Nucifraga colombiana), el arrendajo de laespesura (Apheloma coerulescens), y el arrendajo de Ste-ller (Cyanocitta stelleri). Estos dos ltimos, al contrarioque los tres primeros no disponen de picos especializadosque le permitan sacar los piones de las pias cuando es-tn cerradas (Fig. 5). Recolectan piones pero slo losque pueden conseguir de pias parcialmente abiertas(Tomback 1983, Marzluff y Balda 1992). Segn Tomback(1983), el gnero Nucifraga probablemente se origin enEurasia cruzando posteriormente el estrecho de Bering yextendindose por Norte Amrica. Teniendo en cuenta lasadaptaciones existentes en cada una de las especies decrvidos y la historia evolutiva de cada una de las interre-

laciones entre crvidos y pinos se ha sugerido que ha exis-tido coevolucin entre N. Caryocatactes y las especies depinos con las que coexisten (Tomback 1983). Marzluff yBalda (1992), con respecto a las interacciones que se pro-ducen en Norte Amrica, han sugerido que seguramentela interaccin comenz entre G. cyanocephalus, o susantecesores, y dos especies de pinos (P. monophylla y P.edulis) o sus antecesores. Partiendo de la base de que lasespecies ms adaptadas a estas interacciones son las queestn coevolucionando desde ms antiguo, Marzluff yBalda (1992) tambin sugirieron que N. Colombiana sehabra incorporado posteriormente a esta interrelacinmutualista, y por ltimo, tambin lo haran las otras dosespecies de crvidos americanos (A. coerulescens y C.stelleri).

Coevolucin diversificadora

Hay varios modelos coevolutivos en los cuales algu-nas poblaciones de una especie evolucionan especializn-dose a nivel local como resultado de las adaptaciones re-cprocas con otras especies. Si el flujo de genes entre po-blaciones es lo suficientemente escaso, y el proceso se veacompaado por el hecho de que los hbridos entre indi-viduos de distintas poblaciones no sean viables, o se veanconsiderablemente desfavorecidos, se provoca el aisla-miento reproductivo, lo que produce la creacin de nue-vas especies sin necesidad de que tenga lugar ningn pro-ceso coevolutivo. Sin embargo, hay casos muy claros enlos que el aislamiento reproductivo puede ser una conse-cuencia directa de la interaccin entre dos especies. Estose produce cuando una especie ejerce un control directosobre el movimiento de los gametos de la otra especie osobre el xito de emparejamiento de distintas sub-pobla-ciones de la otra especie. Estos dos tipos de control delapareamiento de otra especie puede dar lugar a coevolu-cin diversificadora produciendo especiacin en una o lasdos especies que estn interaccionando (Thompson 1989).Hay dos tipos de interacciones que cumplen perfectamenteestas condiciones para que se produzca coevolucin di-versificadora, son las que se producen entre plantas y po-linizadores provocando especializacin recproca extre-ma, y las que ocurren entre hospedadores y organismossimbiontes intracelulares que se transmiten va materna.

Especiacin en los sistemas polinizadores-plantas

Esta especiacin se produce a travs de procesos deseleccin sexual (ver Captulo 13) y control del movi-miento de los gametos. En este tipo de interaccin lospolinizadores controlan directamente el movimiento delos gametos de la planta ya que son ellos los que los trans-portan de una planta a otra seleccionando las flores enbase a determinadas caractersticas. Con frecuencia, laspoblaciones de polinizadores y plantas estn subdividi-das en diferentes subpoblaciones aisladas geogrficamen-te. Si las preferencias de los polinizadores son claras, esdecir, eligen una caracterstica determinada, independien-temente de la frecuencia con que se encuentre en la po-

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Figura 5. (1) Cascanueces (Nucifraga caryocatactes), (2) cascanueces de Clark(Nucifraga colombiana), (3) arrendajo de Steller (Cyanocitta stelleri) (4) arrendajode los piones (Gymnorhinus cyanocephalus) y (5) arrendajo de la espesura(Apheloma coerulescens). Dibujo realizado por Pablo Ruiz Pedraza.

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blacin, estas sub-poblaciones pueden diversificarse r-pidamente. Hay casos en los que slo uno de los sexos dela especie polinizadora visita las flores y el tipo de florelegido est dirigido por seleccin sexual. Por ejemplo,los machos de las abejas Euglossine recolectan polen dealgunas orqudeas y utilizan su fragancia para atraer a lashembras (Thompson 1994). Esto puede provocar una fuer-te seleccin direccional que adems puede ser distinta endiferentes poblaciones, ya que, en cada una de ellas, losmachos pueden estar seleccionando la fragancia de floresdistintas. Esto puede provocar que tanto las caractersti-cas florales de las plantas como la preferencia de los poli-nizadores pueden evolucionar en diferentes direccionesen cada poblacin.

Otro mecanismo de especiacin en las plantas basadoen procesos de seleccin sexual en los polinizadores, esel que se produce en las interacciones que tienen lugarcuando las flores de la planta mimetizan las hembras dela especie polinizadora, y la polinizacin se produce alintentar los machos copular con esas flores (Kiester et al.

1984). Este tipo de mimetismo floral es muyespecfico, y en diferentes poblaciones sepodra estar mimetizando a una especiepolinizadora distinta lo que podra dar lu-gar a diferentes especies de plantas.

Por ltimo, existe otro tipo de interac-ciones donde tienen lugar procesos de es-peciacin extremos. Son aquellas que seproducen cuando la polinizacin la llevana cabo insectos que actan como parsitosde las flores, ponen sus huevos en las flo-res y sus larvas se alimentan de las semillasque se producen. En este caso la seleccinsexual no es muy importante, el factor de-terminante es el estilo y el ciclo de vida delparsito. Dentro de este tipo de interaccio-nes se encuentran algunos de los ejemplosde coevolucin ms claros que existencomo las higueras y sus avispas poliniza-doras (Bronstein J.L. 1987), y las yucas ysus mariposas polinizadoras (Pellmyr yThompson 1992).

Especiacin inducida por organismossimbiontes

Los organismos simbiontes, bien par-sitos o bien mutualistas, pueden produciraislamiento reproductivo entre poblaciones,sin embargo el aislamiento es asimtrico,de manera que todos los cruzamientos sonfrtiles excepto para apareamientos entrehembras de poblaciones que no estn in-fectadas y machos de poblaciones infecta-das (Thompson 1994). Se ha demostradoque la causa de ese aislamiento es el orga-nismo simbionte porque tras el tratamientocon antibiticos que lo destruyen ya noexiste el aislamiento reproductivo. En al-

gunos casos el organismo simbionte lo que produce esreproduccin por partenognesis. Por ejemplo, en algu-nas especies de avispas del gnero Trichogramma que soncompletamente partenogenticas, si son tratadas con an-tibiticos pasan a reproducirse sexualmente (Stouthameret al. 1990). Aunque actualmente no se conocen ejemplosde especies o poblaciones permanentemente partenoge-nticas como consecuencia de su coevolucin con sus or-ganismos simbiontes, podra darse el caso de que una po-blacin con reproduccin partenogentica durante un lar-go periodo de tiempo permaneciera como tal, siempre quese produjeran los cambios genticos evolutivos necesa-rios, con lo que este mecanismo podra dar lugar a nuevasespecies (Thompson 1994).

Asexualidad, coevolucin y especiacin

Cuando una de las especies que interaccionan es dereproduccin asexual obligada, puesto que el lmite entreespecies en estos organismos es bastante arbitrario, lo

233CAPTULO 12: COEVOLUCIN

importante es el nmero de especies con los que la espe-cie o clon asexual interacciona (Thompson 1994). Unejemplo muy claro para ilustrar esta afirmacin es el casode las hormigas cortadoras de hojas de la tribu Attini.Actualmente se conocen unas 190 especies y todas ellasrecolectan hojas de una gran variedad de plantas y lasutilizan para cultivar hongos. Segn los taxnomos, to-das las especies de hormigas cultivan la misma especie dehongo, sin embargo, el problema taxonmico es impor-tante ya que estos hongos no forman esporangios. Estoshongos slo viven en los hormigueros de estas hormigas,fuera de ellos no son capaces de aguantar la competenciade otros hongos o bacterias. Dependen totalmente de suscuidadoras para sobrevivir y para dispersarse a otros hor-migueros; las jvenes reinas antes de dispersarse recogenmicelio del hongo y lo transportan en su boca durantetodo el tiempo que dura el vuelo nupcial y la fecunda-cin, cuando llegan al nuevo nido lo regurgitan en el sue-lo (Hlldobler y Wilson 1990). Esta interrelacin entrelos hongos y las hormigas cortadoras de hojas es obligadapara ambas partes y el resultado de la coevolucin exis-tente entre ellas (Thompson 1994). Esta interrelacin se-guramente comenz al principio de la evolucin de la tri-bu Attini, antes de que se produjera la radiacin evolutivaque dio lugar a las 190 especies conocidas en la actuali-dad. Realmente es difcil aceptar que en estas 190 versio-nes de la interrelacin entre una especie de hormiga y elhongo coevolucionando separadamente se trate de la mis-ma especie de hongo que no ha evolucionado desde elinicio de la relacin, a pesar de que las hormigas han su-frido una importante radiacin evolutiva. Para que estofuera cierto habra que comprobar que los hongos culti-vados por distintas especies de hormigas son capaces desobrevivir exitosamente en los hormigueros de otras es-pecies diferentes, prueba que hasta el momento no se harealizado.

Coevolucin de escape y radiacin

Este tipo de coevolucin se caracteriza porque inclu-ye procesos de adaptacin y especiacin, y se diferenciade cualquier otro tipo de coevolucin en que se consideracomo parte importante del proceso coevolutivo un perio-do durante el que las especies no interaccionan. Este me-canismo coevolutivo fue definido en primer lugar porEhrlich y Raven (1964) para explicar las relaciones entrelos insectos herbvoros y las plantas de las que se alimen-tan. Esta hiptesis parte de la base de que una planta de la

que se alimentan diversas especies de insectos, por muta-cin o recombinacin, podra producir un producto qu-mico de defensa nuevo que le permitira desembarazarsede la mayor parte de sus enemigos. Al conseguir escapardel ataque de la mayor parte de sus insectos defoliadoresse producira una radiacin adaptativa que permitira a laplanta diversificarse en numerosas especies que compar-tiran el nuevo compuesto qumico defensivo. Pasado eltiempo, alguna o algunas especies de insectos herbvorosdesarrollaran los mecanismos adecuados de detoxifica-cin y resistencia que contrarrestara la eficacia del com-puesto defensivo, y entonces experimentaran una radia-cin evolutiva apareciendo especies de insectos cuyas lar-vas quedaran adaptadas a las nuevas especies de plantasque se haban diferenciado.

Conclusiones y futuro de los estudios sobre coevolucin

Durante la ltima dcada se ha puesto de manifiestoque existen diferencias importantes entre zonas en lasadaptaciones desarrolladas por las especies que estn in-teraccionando, por lo que la estructura geogrfica es unaspecto muy importante que frecuentemente es el que di-rige el proceso coevolutivo. Lo que ocurre a nivel local esslo el material bruto para los patrones que se desarrollany los procesos que tienen lugar a escalas geogrficas msamplias. Est claro que el enfoque meta-poblacional pro-ducir importantes avances en el conocimiento de la evo-lucin de las interacciones entre organismos. Este enfo-que geogrfico se est imponiendo tambin en materiasms amplias como ecologa, biologa evolutiva y biolo-ga de la conservacin.

Por otro lado, puesto que muchos aspectos del enfo-que geogrfico del estudio de la coevolucin tienen im-portantes implicaciones en temas como epidemias huma-nas, control biolgico, agricultura y conservacin, es bas-tante probable que, como consecuencia de estos estudios,la ecologa evolutiva se convierta en una de las discipli-nas ms importantes de las ciencias biolgicas aplicadas(Thompson 1999).

Agradecimientos

Mara Dolores Garca, Gregorio Moreno, Juan J. Solery Mari Carmen Soler leyeron el manuscrito y aportaronsugerencias que contribuyeron a mejorar considerable-mente este captulo.

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Lecturas recomendadas(1) THOMPSON, J.N. 1994. The coevolutionary process. The University of Chicago Press, Chicago. Es, sin lugar a dudas, el mejor

libro que se ha publicado sobre coevolucin. Sin embargo no se trata de una revisin exhaustiva sobre el tema, sino que principal-mente est dedicado a desarrollar la hiptesis del mosaico coevolutivo.

(2) FUTUYMA, D.J. 1998. Evolutionary biology. Sinauer Associates, Sunderland. Es de los pocos libros generales sobre evolucinque dedica un captulo a la coevolucin, concretamente el captulo 18 (Evolution of interaction among species).

(3) Suplemento al volumen 153 de American Naturalist (Mayo 1999). Todo este fascculo est dedicado al estudio de la coevolucin.Tal y como se especifica en el primer captulo, el volumen tiene tres objetivos principales: mostrar cmo se puede estudiar coevolucinen comunidades naturales, evaluar los conocimientos actuales sobre los procesos coevolutivos y sugerir hiptesis especficas sobreel mosaico geogrfico coevolutivo.