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CAPITULO CINCO: GENERO HETERODSSA

1. GENERALIDADES

Los nemátodos del género Heterodera han sido los más desvastadores de muchos

cultivos comerciales, . ' de la remolacha azucarera y de la papa, cuyo ren­

dimiento en los países europeos productores descendió a su nivel más bajo por

la presencia de H. schachtii Schmidt 1871 y H. rostochiensis Wollenwaber 1923.

Este género se lluna comúnmente "uemátodo del quiste", debido.a la capacidad

de la hembra para enqulotarse bajo condiciones ambientales adversas y en ausen

cia de hospedantes, eso es, debido a su capacidad para retener sus huevos an­

tes de morirse y sin desintegrarse el cuerpo. Aunque algunos autores sostie­

nen que se pueden encontrar en el suelo quistes de quince años de edad, la

gran mayoría se inclina a pensar que su viabilidad oe reduce, si no es del to

do, a los 7-8 años. Esta estructura juega un papel fundamental en la conservj,

ei6n de todas las especies de Hetqrodnra.salvo H. oryaae. en la cual, de acuer

do con Merny (42), las masas de huevo son más iirportantes en vista de su po­

der liberación de huevos.

lia forma del quiste varía de acuerdo con la especie de nemátodos, pero básica­

mente puede ser alimonada y redonda o periforme. Puesto que la identificación

de Heterodera spp.. se realiza en base a ese órgano, se debe ser cuidadoso en

no confundirlo con otras estructuras. García (20) destaca las cuatro estruc­

turas más susceptibles de ser confundidas con un quiste de Haterodera. las cua

les serían los 'ínicroquistes", los ácaros, los plcnidlos y las semillas. Mien­

tras que estas últimas se distinguen por su alta consistencia y las granulado

nes de su superficie, los microquistes se diferencian por su absoluta esferic^

dad y su diminuto tamaño. Por otra parte, la presencia de patas en los ácaros

y la consistencia quebradiza de los plcnidlos, cuyo interior tiene el aspecto

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de miga de pan, bastan para identificarlos.

El aspecto exterior del quiste es una herramienta muy útil en la identifica­

ción de Heterodera spp. Las estructuras antes mencionadas tienen su última pa­

red ópticamente vacía, salvo las semillas que revelan un tegido vegetal, mien­

tras que los quistes de Heterodera tienen puntuaciones superficiales que se

pierden al enfocarse su profundidad, observando en ese caso un dibujo en zig­

zag muy peculiar (20). Sinembargo, en H. punetata, las puntuaciones son muy

marcadas y afectan a la pared del quiste en toda su pccofundidad (11, 20, 30).

Granek (22) definió las puntuaciones como diminutos poros en la laminilla me­

dia de la pared del quiste y las granulaciones, susceptibles de ser confundi­

das con las primeras, como estructuras irregulares sobre la misma.

Algunos investigadores han determinado la composición química del quiste.

Clarke (7) sugiere que las proteínas colágenas predominan en la pared del qul¿

te de jg. rostochiensis. si bien están presentes otras sustancias tales como

lipidos y glucosamlna. Por otra parte, se suele pensar que en algunos casos,

las mistoas sustancias encontradas en los quistes debieron haber existido en

los estados iniciales del nemátodo. Miller (47), por ejemplo, no pudo detec­

tar ninguna diferencia entre la composición de las larvas de tres semanas de

H. tabacum y la de sus quistes de cuatro meses, puesto que ambas estructuras

contenían quitina y fosfolípidos. Esta hipótesis toma más aceptación si se

observa también que tanto los quistes como las larvas de H. ros-:ochiei>.ols con­

tenían proteínas. En los casos arriba mencionados, habria solamente un cambio

cuantitativo. Pero sucede también a veces que la aaduraclón del quiste va a-

compafiada de un cambio cualitativo y una prueba de ello es que los quistes de

H. rostochiensis contienen 72% de proteínas y 19 aminoácidos, principalmente

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prollna, glicina y alanina, mientras qué en las membranas del huevo, el porcen

taje de proteínas rebaja a 52 y los aminoácidos, cuyo número se eleva a 18,. es

tan representados básicamente por la prollna, el ácido aspártlco, la glicina

y la serlna (8).

Loa cambios cualitativos ocurridos durante la maduración del quiste suelen de­

berse a factoroa bioquímicos. Smith y Ellenby (55) enfatizan sobre la acción

de las enzimas transaminasas, puesto que en ese proceso de maduración, al me­

nos para H. rostochlemls, se reduce la actividad de la transamlnasa L - glu­

tamina aspártica (GPT) y se acelera la de la transamlnasa L-gluramina alanina

(GD-T), con lo cual queda efectuada la conversión del ácido aspártlco y alani­

na.

Por otra parte, se cree que los aminoácidos presentes en los quistes de Hetero­

dera spp. no actúan como una barrera protectora para el nemátodo pues, según

Wihrheim, Miller y Dimond (65), la pared del quiste de H. tabacum ofrece poco

obstáculo para el paso de materiales radioactivos. En caso de existir esa fun

ción protectora, dependería de la localización de los lipidos y de la quitina

dentro del quiste de este nemátodo (47).

Hasta el momento, poco se sabe acerca de la relación que existe entre el volu­

men del quiste y el contenido del mismo. Stelter y Gaur (58) encontraron que

al aumentar el voltmien del quiste de H. rostochiensis. aumentaba también el nú

mero de huevos contenidos en él. Esta relación parece estar afectada princi­

palmente por las condiciones nutriclonales de la hembra.

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2, BIOLOGÍA

Los elclos de vida de Meloldogyne y de Heterodera son muy similares y el de

H. glycines podría sintetizarse del modo que sigue: Después de la ovoposición,

eclosloaa la larvea en segundo estado^ ésta, al atacar la planta en busca de

alimentos, causa la formación de sincicio, muda y alcanza el tercer estado.

Luego, éste sigue alimentándose del slnciclo, cuya degeneración comienza en

el cuarto estado del nemátodo. Con la muda final se desarrollan los indivi­

duos sexualmente maduros, la hembra secreta la masa gelatinosa y se coirpleta

la degeneración del slnciclo.

La L2 no causa la formación de agallas, pero si formación de células gigantes,

excepción hecha de H. graminicola. Birchfleld (2) estudió la patogenecldad

de este nemátodo en el pasto Echinoclea colormra. Las larvas entran por las

células epldermales y atraviezan iutercelularmente el parénquima cortical.

La posición final de la larva es paralela al cilindro vascular, con la psrte

inferior del cuerpo mirando hacia la punta de la raíz, H. praTilnicoln es con

slderada por el autor como una especie atípica de Heteroderidae por la forma­

ción de células gigantes en los sitios de alimentación, lo cial quicá se debe

a la falta de síntesis de la enzima digestiva en presencia de E. colcnum ó a

su destrucción por parte de la planta.

Di Edwardo y Perry (13) describieron e ilustraron con bastante detalle la hls-

topatología de H. leuceilyroa en el pasto San Agostía (Sl:enntapb.rr>m secunda turo).

Generalmente en esa planta, las célalas gigantes están locdlisadas en el cilin

dro central y ae extienden dentro de la corteza, aunque a veces pueden ocupar

el área del periciclo y de la endodermls. Lo primero es el resultado de una

temprana infestación en el punto de crecimiento, es decir, cuando las raicea

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están aún jóvenes, y lo segundo se debe a la infección de raíces viejas, cuyos

floema y xllema se encuentran ya diferenciados.

El ciclo de vida del nemátodo Varía de acuerdo con la especie, la planta ataca

da y las condiciones ambientales. Skotland (54) opina que al año, pueden ha­

ber 4-5 generaciones de H. glycines en U.S.A. y de acuerdo con Abawi y Mai (1)

ocurren dos generaciones de H^ schachtit en Nueva York. Birchfleld (2) obser­

vó hembras adultas de H. gramlnophila a los sesenta y cuatro días de la inocu­

lación.

Si bien Jl. glycines secreta matriz con Ijwevos, no todas lao especies se compor

tan de igual manera, puesto que hay algunos que retienen los huevos dentro del

cuerpo ó los expulsan, CCTBO en H. gramj.nlcola. sin matriz.

De acuerdo con la presencia de matriz, se clasifican las especies de Heterodera

en dos grupes.

Grupo 1: Ausencia de matriz

H. roBtochienois

H. tabacum

H. virginlae

H. roexlcanum

H.solanacearum

H. palllda

H. cacti

* Ocasionalmente presenta matriz.

74 -

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30

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F i g . 2 9 . D i b n i o s i l u s t r a 1 1 / o s l a ana^o de l o s q i . i s t . e s de H a t e r o d e r a , la forma d e l '-jaco de nuevo y l a tsyjitl.'i i c i •h; l o s h u e v o ? . La .svistanc La o s c u r a a d h e r i d a a l o s q u i s t e s es v.na s e c r e c i ó n visco.?.-? p '-oduoida sob re t odo ct?rca a l a c a b e z a . SI e s p a c i o ocupado por l o s huev/-,.-»-! es ' .á soiTibreado. (39)

81 -

H.

S-H.

H.

cyperi*

trlfolll

galeopsldis

humlll*

Heterodera se clai En base a la expulsión de huevos, Heterodera se clasifica en cuatro grupos:

Grupo I Expulsión alta

H, carotae

H. cruclferae

H. glycines

Grupo 2 Grupo 3 Grupo 4 Expulsión moderada Expulsión poca Expulsión nula o casi nu"

la. H. gottlnglana** H. schachrll* H. acenae

H. trlfolll

H. lespedeza

H. cyperi

H. fiel

H. graminophlla

* Expulsión en hembras grandes.

** Expulsión moderada-poca.

El número de huevos que puede contener un quiste considerablemente. En H. sa-

ccharl. oscila entre 35-230 y en H. glycines. fluctúa entre 95-478 (35). De

acuerdo con Stelter y Gaur (58), está en reladón con el volumen del quiste.

* Ocasionalmente presenta la matriz.

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Fig. 30, Desarrollo embriónico de huevo a priiner estado larvario de Heterodera schachtii. (62)

Fig. 31. Desarrollo de Heterodera, a. Segundo estado larvario, b. Tercer estado larvario, c. Cuarto estado larvari<i hembra, d. Cuarto estado larvario macho, e, Macho pre.ndblto. f. He'cbra ioven. (Tomado de Franklin ob.cit. en el capíiulo anterior).

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Fig. 32a.. Heterodera schachtii. De izquierda a detacha. Tercer estado de hembra en muda, cuarto estado de hetíbra y hembra adulta con saco de huevo.

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Fig. 32b. De izquierda a derecha: Tercer estado de macho; cuarto estado de macho ioven y cuarto estado de macho en nuda. (62)

84

3. REPRODUCCIÓN

La etapa final en el ciclo de la vida de Heterodera spp. es la formación de ln

dlvlduoa sexualmente maduros. Los machos de H. rostochiensis permanecen acti­

vos por 9-10 días y las hembras jóvenes pueden garantizar la fertilización de

todos sus huevos, almacendnJo las espermas en la espermateca (18).

En vista del sedentarlomo de la hembra, debe existir algún mecanismo que expli­

que la copulación en las especies blsexuadas de Heterodera. Darling, citado

por Green (26), cree que el macho oe guía hacia la hembra mediante sus amfldas,

pero Green se inclina a pensar que la atracción quizá se debe a un estímulo

químico, galvánico o vibratorio.

La atracción química suele ser más aceptada por los investigadores y se basa­

ría en la secreción de alguna sustancia por parte de la hembra. De acuerdo

con las propiedades fíi35co-químlcas de dicha sustancia, ésta atracción puede

ser gustatorls e i lo oecretado tiene baja presión de vapor y si se difunde en

el agua del suelo, ó puede ser olfatoria, si se difunde en el aire del suelo

(26).

Aún no se sabe con certeza si esta sustancia es difusa o localizada en el cuer

po del nemátodo, es decir, si está presente o no en todo su organismo. Los ór­

ganos que más Influyen sobre la difusión parecen ser la hipodermis y el pseudo

coelo. Al igual que en H. rostochiensis. en H. schachtii. hay una secreción

difusa, si bien en mayor cantidad alrededor de su cola (26).

El alcance del atrayente es un tema aún no estudiado pero sinembargo, Evans

(18) supone que la hembra de H. roatochiensls puede atraer a sus machos que es­

tén a una distancia de 15 tan. de ella, lo cual representa una distancia reía-

85 -

tivamente grande.

La trayectoria que siguen los machos de H. schachtii y de H. rostochiensis ha­

cia sus respectivas hembras suele ser poligonal, aunque a veces es circular o

en zig-zag.

Este último movimiento es mucho más frecuente en los machos de H. schachtii.

debido quizá a la pérdida de percepción del nemátodo, lo cual refleja a su vez

una fatiga más pronunciada de sus receptores y/o una menor labilidad de la sus­

tancia secretada.

Según lo anotado, cada hembra secretarla una sustancia atrayente para el macho

de la misma especie, pero ea frecuente observar atracción a machos de otras es,

pecies. Este hecho dló base para que Green y Plumb (25), trabajando con 10 es­

pecies de Heterodera. las dividiera en tres grupos. El primer grupo estaría

constituido por H. schachtii. H. glyclnea y H. trlfolll; el segundo por H. ca­

rotae. H. cruclferae y H. gottlnglana y el último por H. rostochiensis. E. ae-

xicanum. H. tabacum y posiblemente H. avenae. El tipo de atracción fundamental

encontrado por ellos fue intra-grupo y ocasionalmente Ínter-grupo. Con base en

esa aclaración se observa que se corroboran los resultados de Potter y Fox (51)

quiénes cruzaron con éxito, al menos en la Fj, H. schachtii y H. glycines. a

pesar de tener hospedeoos diferentes. Green y Plumb (25) ven en la disminución

de la capacidad de atracción un alto grado de especialización del nemátodo.

La atracción, independientemente de su naturaleza, explica la copulación en

las especies blsexuadas como H. rostochiensis. H. schachtii. H. tabacum y H.

glycines. Algunas especies de Uftterodera se reproducen también por partenogé­

nesis, como son todas aquellas escasas de machos.

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Hirchmann y Trlantaphyllou (31) consideran las especies de Heterodera con 24

cromosomas como trlploldes-aneuploides, las con 34 cromosomas como tetraplol-

des-aneuploldes, las con 26-27 cromosomas como trlploldes. Esta condición de

pollploldla tiene valor en la identificación, pues ellos encontraron que los

tetraploides son morfológicamente más grandes que los trlploldes, excepto la

longitud del estilete y la desembocadura de la glándula esofageal dorsal que

son menores*

87

4. MORFOLOGÍA E IDENTIFICACIÓN DE ESPECIES

En las últimas revisiones del género Heterodera. se tiende a considerar sola­

mente dos formas de quiste: la redonda y lá alimonada. La primera está re­

presentada por H. rostochiensis. H. tabacum. H. virginlae. H. solanacearum y

H. palllda mientras que en la segunda están incluidas las demás especies del

género. Está representada por H. schachtii.

Esta agrupación obedece a varias razones. En primer término, debemos mencio-;

nar la prominencia de la vulva, puesto que a diferencia de las "especies ali­

monadas", en las "redondas", la vulva está localizada en una depresión y no en

el ápice del cono vulval (11). Así mismo, hay que anotar que en el grupo con

quistes redondos, el poro excretor está situado a la base del esófago y no

así en el otro grupo cuyas especies lo poseen a la altura del anillo nervioso

o muy cerca al metacorpus. Otra diferencia entre los dos grupos está dada por

el dleco oral y los labios laterales. Mientras que en las especies "alimona­

das", los labios laterales de la L2 se fusionan con el disco oral en las "es­

pecies redondas", no ocurre tal fusión. Por ejemplo, el disco oral es alarga

do en H. schachtii. ovalado en H. rostochlensis y rectangular en H. palllda.

Dentro de la8"especies redondas", se observa que H. mexlcanum. H. vigglnlae.

H. tabacum y H. solanacearum poseen los labios laterales más largos (Figura

(61). 33a, 33b.

La identificación de Heterodera spp. se hace generalmente con base en el cono

vulval, el cual, según Cooper (11), es una protuberancia en el terminal de la

vulva. Dentro de él se hallan unas estructuras pequeñas, morenas, similares

a unos bulbos que se llaman bullas. Las especies que las poseen constituyen

el grupa Búllate, mientras que las que no las poseen constituyen el grupo

88

Sul i - I . i l c i . i í

— l . J t C I j I l ip

Ampliiü ;iperli¡re

Or.,! - -

Basic Heterodera {fleieruAri:} type B;i;ic /Iflt'rtxl.T.; iCI-'h.Jrní) type

Fig. 33a. Configuración de "la región ora l di- la larva en seguvido es tado de t leterodera spp.

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i'.ihviivpc .A .'/ ,

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Fig. 33b. Configuración de la región o ra l ds* la larva en segundo es t ado de Heterodera (GlobodeTa) .spp. (61)

89

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Vulrdl bndge iM«Vt^'

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Fig. 34. Diagrama del cono vulval de jl. c t u c i _f̂ r_aÁ¿ mostrando sus estructuras. El subpuente no está dibujado. (11)

FiK. 35, Diagrama del cono vulval de H. avenae mostrando la proximidad de las bullas, la vagina y el subpuente. (19)

com TOP

amioi -.1

S«5£ ven» Oí VULVA!, cerne

COME TO*

Fig. 36. Dibujo del cono vulval de !!, avenae mostrando la proxiiüL-dad de Is'-: bullas a la vat-, 1-na. (15)

Fig. 37. :)lbujo del terminal del cono de H. humijl mostrando las do semifenestras y el puente vul val. 0.9)

90 -

Abullata. La vulva aparece como una hendidura y generalmente, está localizada

en el centro de un área transparente y depared delgada, cuya desembocadura,

llamada fenestra o poro de eclosión, sirve para el escape de las larvas hacia

el suelo. En algunas especies, los labios de la hendidura vulval persisten a^

rededor de la fenestra como un puente-el puente vulval - que lo dividan en dos

semifenestras. Si el puente vulval es grueso y divide la fenestra de una mane

ra bien definida, se dice que el quiste es bifenestado, mientras que cuando es

delgado, se dice que el quiste es ambifenestrado. El término quiste clrcunfe^

nestrado se emplea para designar todos aquellos quistes que poseen un poro de

eclosión circular. A voces, se observa un "segundo puente" - el subpuente -

el cual está situado a un nivel un poco más inferior al del puente 'vulval.

Con base en todas esas características, se suele dividir las especies de Hete-

rodera en cuatro grupos. Si bien existen otras clasificaciones, se detalla

solamente la de Granek (22).

1. Grupo de H. rostochiftngis que incluye a H. rostochiensis. H. tabacum. H.

leptonepia, H. mexicarnim; H. Virginia. H. solanacearum y H. palllda.

Sus características principales son: Quistes esféricos, globulares, ovales o

periformes; •vulva sobre el miamo plano de la pared del quiste, es decir, no lo

callzada sobre una protuberancia. La pared del quiste posee ligeras puntuado

nes.

La especie más importanta de este grupo es H. rostochiensis que se distingue

por tener la distancia ano-vulva mayor que 2.7 veces el diámetro de la •vulva.

2. Grupo H. schachtii. Incluye a H. srhachtil, H. avenae. H. glycines. H.

geleopald̂ .a y H. leuceil-inma. Se caracteriza por poseer bullas, quistes alimo

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Fig. 38. Estados del ciclo de vida de H. rostochiensis. A. Segundo estado larvario. B. Cabeza de la larva. C. ^acho. D. Cabeza del macho. E. Hembra. F. Parte de la cutícula. (62)

EX. PORE

t" cunci£

2'*STA« LARVA

ANUS

VULVA

Fig. 39. Hembra adulta de üeterodera schachtii. Obsérvese que tanto en la figura 38 como en la 39, el poro excretor, a diferencia de Meloidoeyne, es poste rior al metacorpus. (Tomado de Franklin, ob. cit. en el capitulo anterior)

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nados con patrón en zig-zag y las puntuaciones lineales. Además, la hendidura

vulval se extiende por debajo del ápice del cono vulval.

De este grupo, para nosotros, la espe£le más importante es H. avenae que se dl¿

tlngae por poseer quistes con puntuaciones diferenciables, anchas y no locali­

zadas en hileras. Las bullas presentes en este nemátodo son morenas y situa­

das muy cerca a la vulva. La porción hialina de la cola mide alrededor de

11/2 vez el largo del estilete (56).

3. Grupo de H. gottlnglana. Comprende H. gottlnglana. H. cruclferae. H. ca-

totae. H. humili y H. fiel. Se distingue del grupo anterior por la ausencia de

bullas.

^. Grupo de H. cacti. Que comprende H. cacti y H. welssl. En él, la hendi­

dura vulval uo se extiende por debajo del cono vulval, la pared del quiste es­

tá marcada con líneas onduladas, quebradas y las bullas están ausentes.

El esquema de Jones (37) difiere del anterior en que en él, se omite el grupo

de H. cacti, se cambia el título "Grupo de H. gottlnglana" por "Grupo de H.

cruclferae". se separa H. avenae del grupo de H. schachtii. para asi constitu­

ir el nuevo grupo de H. avenae. el cual incluiría a H. avenae. H. irl, H. maní

y H. latlpons.

93

5. GRUPO DE ESPECIES CON QUISTES REDONDOS

Ahora conviene hablar acerca del grupo de H. rostochiensis. Stone (61) men­

ciona que Skarbllovlch fué el primero que, en 1959, trató de elevar ese gru­

po al nivel de género, pero debido a las redervas de muchos investigadores,

se le consideró como un subgénero llamado Globodera. Con los recientes avan­

ces taxonómicos y biológicos, se planteó de nuevo esa posibilidad y ya varios

nemátólogos parecen haberla aceptado. Shepherd, Clark y Dart (53) por ejem­

plo Justifican esta separación a nivel genético con base en la morfología de

la cultícula. Sostienen que a las capas externas A y B y la fibrosa C, presen

tes todas en la cutícula de las larvas y machos tanto de las "especies redon­

das" como "alimonadas" ee suplementa otra, llamada D, solamente en la cutícu­

la de las especies con quistes redondos.

Por otra parte, es interesante observar que incluso no se considera a H. ros­

tochiensis como una especie única. Varios autores, como Guile (28), han pue¿

to énfasis en el hecho de que a veces, la hembra de H. rostochiensis no adquie

re el color dorado o amárillb que len es característico, sino una coloración

blanca o amarilla pálida. Estudios posteriores, ampliados con datos morfo-mé

trieos, han reforzado esta hipótesis, por lo cual Stone (60) propuso la deno­

minación H. palllda para esta nueva especie.

Hay otros argumentos a favor de esa separación. Parrott (50) menciona algún

tipo de incompatibilidad entre las dos especies, por haber obtenido muy poco

éxito en los cruces inter-específicon llevados a cabo. Encontró que a veces

el macho de H. rostochiensis (H. patotipo A de H. rostochiensis) puede copular

con la hembra de H. palllda (patotipo B de H. rostochiensis). si bien se redu-

94 -

ce a su décima parte la rata de reproducción, en comparación con los cruces

Intra-especlflcos. Me Kenna y Wlnslow (41) observaron que, bajo condiciones

ambientales de Irlanda del Norte, el patotipo A de H. rostochiensis compite

mejor que el patotipo E sobre cultivos de corta duración, debido a su mayor

rata de eclosión y desarrollo. Trudglll (64) enfatiza que se puede separar

H. rostochlenpls en dos especies en base al análisis electroforétlco de las

proteínas. Greet (27) compartí^ esta hipótesis y agrega que se podría subdivi­

dir en dos el grupo de las es/pecico con quistes redondos, en uno, estarían H.

rostochionslp. H. tabai'jm y H. palllda y en el otro, H. solanacearum y H. vlr-f

ginlae. /

Los primeros trabajos de/ investigación de patotlpos de H. rostochiensis remon­

tan al aflo 1966 (9). C¿les y Howard (9) lograron identificar tres patotlpos

de este nemátodo con b?B8e en dos gene» de resistencia: HI y K2. Observaron

que el patotipo A pue^e producir muchos quistes sobre los clones de papa con

el gen H2, pero pocds o ninguno sobre clones con el gen HI o genes HIH2; el

patotipo B los prodluce sobre los clones con el gen HI pero no sobre aquellos

con H2 o con H1H2/y el patotipo C produce los quistes sobre los tres tipos de

clones resistentes, bien sea con el gen HI, H2 o los genes H1H2: el patotipo

C, según la nomeliclatura de otros autores, se llama patotipo E.

De acuerdo con jBloward (33), aún pueden existir patotlpos dentro de las "dos es,

pecies" de H. Jrostochiensis y por ello, elaboró el siguiente esquema:

1. Heterodeiya rostochiensis (sensu strlcto)

3. Patotipo/A Inglés y Holandés: no produce quistes sobre papas con el gen

HI.

b. PatotipíJ^ B Holandés: produce quistes sobre papas con el gen HI y no so-

95 -

bre papas descendientes de Solanum Kurtzlanum,

c. Patotipo C Holandés:, produce quistes sobre papas con el gen HI y sobre

papas descendientes de S. kurtzlanum.

2. Heterodera palllda

a. Patotipo B Inglés: produce quistes sobre papas con el gen HI y no los

produce sobre papas con el gen H2.

b. Patotipo B Inglés y patotipo D Holandés: produce quistes sobre papas con

el gen HI, H2 o con los genes H1H2. \

Trudqlll (64) considera que las poblaciones de Bollv\la, Afenezuela y Panamá

pertenecen al patotipo A (hembras amarillas), mientrajs que las de Perú son del

patotipo E (hembras blancas).

En la tabla No. I, elaborada a partir de los datos de Titudglll (63) y de Stone

(59), podemos observar el comportamiento de ambas especieTf sobre una serie de

plantas ensayadas.

Tabla No. 2. Comportamiento de H. rostochiensis y de H. palllda sobre algunas

plantas.

Color de la hembra

Patotipo Inglés

Papas susceptibles

Papas resistentes

S. tuberosum x andig

S. acaule

S. chacoense

H.

ena

rostochiensis

Amarilla

A

+

-

-

-?

H. pallidal

Amarilla pálida \

\ +

...

+

+

Blanca

i ' \ -

1 1 ^ 1 ^ 1 *

96

H. rostochiensis H. palllda

^. sacaroldes - + +

S . multidissectum + - +

S . kurtzlanum - + +

S. ve m e i - -

Datura stramonium + (+) (+)

D. stramonium inerais + (+) (+)

D. stranoniuro tatula + (+) (+)

+, muchos quistes; (+) pocos quistes; -, sin quistes; -? sin quistes, para

posterior confirmación. * La mayoría es silvestre

Los datos morfométricos son de mucho valor para identificar no solamente las

dos especies arriba mencionadas, sino también todas las especies con quistes

redondos. En las tablas Nos. 3 y 4» elaboradas con los resultados de Greet

(27) y Stone (61), se observan las diferencias con base en los parámetros de

más uso en la taxonomía e identificación de nemátodos.

Tabla No. 3- Valores promedios en Mm para las larvas de nemátodos con quistes

redondos.

H. rostochiensis H. virginlae H. tabacum H. solana- H.mexi-cana

Patotlpos A B

Long. Cuerpo 472

Ancho cuerpo 22.8 Long. e s t i ­l e t e * . 20 .6

MC-PE** 33 .1

Es t -Esófa -go*** 2 .6 2 .9 2 .7 6.2 6 .0 5.9 6 .1

E

480

21.8

22.7

38.6

502

20.8

21 .9

33 .0

477

20.6

21 .9

35.7

cearuffl

499

21 .5

22.4

35 .3

97

Ano-P. co­la****

Porción Hialina.

47.4 -

23.0 -

50.0

24.1

51.3

26.4

52.7

24.9

46.6

26.6

Tabla No. 4. Valor promedios en Mm para machos de nemátodos con quistes redon­

dos.

H. rostochiensis H. virginlae H. tabacum H.iolana H. mexl-

Patotlpos

Long.cuerpo*

Ancho cuerpo

Long. esti­lete*

MC-PE** ,

Est.-Esófa­go***

A

1074

31.6

24.3

68.2

5.5

B

-

-

-

-

3.5

E

1249

37.9

26.5

81.8

3.4

-

1273

32.8

26.0

59.8

5.8

-

1145

32.2

25.4

67.6

3.3

cearum

1122

28.8

25.8

69.5

4.1

cana

-

-

-

-

3.1

* Long=Longltud; ** MC-PE=Dlstancia del metacorpus al poro excretor; ***Est- E-

sófagoaDlstancia del estilete al esófago; **** Ano-P. cola=DÍ8tancia del ano a

la punta de la «ola.

L.,̂ »

98 -

6. HOSICDEROS DE LAS ESPECIES CON QUISTES REDONDOS

Todas las especies con quistes redondos parasitan preferiblemente la Solaná­

ceas. H. rostochiensis ataca tomate, papa, Solanum nigruas. S. dulcamara,

S. Integrlfollum y S. rostratum (56). Ellis (16) encontró resistencia a este

nemátodo en dos líneas de Lycopersicon plmplnellifolium. dos cruces de L. es-

culentum x L. primplnelllfoliimi. L. esculentum var. cerasiforme, seis líneas

de L. peruvlar.um. L. peruvlanum var. humifusum y Solanum indlcum. A este ne­

mátodo, también es resiseente el tabaco (62). El patotipo B de H. rostochien­

sis no ataca L. hirsututn var. BJabratim.

Harrisson y Miller (29) reportaron cuarenta y cinco especies de Solanáceas

susceptibles a H. tabacum. de las cuales se destaca el tabaco, el tomate, la

berenjena y el pimentón dulce, pero sin embargo, no ataca Solanum cardiophy-

llum. S. saracholdes. S,. rostratum. S. Integrtfollum y Nicotlana acuminata

(29) .

Algunas de las plantas mencionadas son hospederas de H. virginlae. Harrisson

y Miller (29) citan a N. acuminata. S. cardiophyllum y S. saracholdes y Miller

y Gray (45) encontraron que ciertas variedades de tabaco y de tomate son para-

sitadas por este nemátodo.

99

7. HOSPEDEROS DE: LAS ESPECIES CON QUISTES ALIMONADOS

H. sohachtti quizá ee una de las especies de Heterodera coo mayor gama de Hos­

pederos aunque ep comparación con los demás géneros fitoparásltos, como Melol­

dogyne. Pratylenchus o Radopholus. ésta'sea muy ínfima. Su planta hospedera

favorita es Beta vulgaris si bien puede atacar otras Chenopodiaceas y los Cru­

ciferas (56). Parece que se. reproduce sobre Phaseolus vulgaris y algunas Sola

neceas, tales como Solanum nigrum. S. saracholdes y Lycopersicon esculentum.

(61 ).

Por otra parte, H. glyclnea ataca líreferentemente las leguminosas, tales como

soya, fríjol, lespedeza y Vicia faba. Rlggs y Hanblén (52) determinaron algu­

nas malezas y plantas silvestres hospedantes de este nemátodo. Mencionaron co

mo buenos hospederos Gossypium ussuriensls. Lespedez stipulacea. L. striata,

Phaseolus •vulgaris. P. angularls. P. areus. Lamlum amplexlcauley. Geranium ma-

culatum. No fueron parasitados Vicia villosa. Lespedeza cunéate y Luplnus al-

bus.

Es de esperar que existen también patotlpos de H. glycines. Miller (43) iden­

tificó diez razas de esta especie en base a la habilidad del nemátodo para com

pletar su ciclo de vida en determinados cultivares de soya.

Heterodera lespedeza es una especie muy relacionada con la anterior y fué des­

crita por vez primera por Golden y Cobb (21). Ataca cowpes, soya, Lespedeza

stlpulacea, L. capltata. L. cunéate. 1̂ .̂ striata, Trifollum repens y T^ praten­

se (48). Edward y Malek (14) ampliaron esa lista de no hospederos a alfalfa,

trigo, avena, cebada y alverja.

- 100 -

La última especie parásilia- de leguminosas es H. gottlnglana. que se encuentra

principalmente alrededor de las raíces de pisum sativum. El fríjol (Phaseolus

vulgaris) no es hospedero de esta especie, como tampoco los son el trébol, la

alfalfa y la soya (56).

H. cruclferae y H. carotae.a pesar de ser morfológicamente muy parecidas, se

distinguen conociendo su procedencia. Mientras que la primera parásita el re­

pollo y las demás cruciferas, la única planta hospedante de V̂ . carotae (55).

es Daucus carota.

Las especies p.irásitas de las gramíneas son H. avenae (H. major) y II. punctara

Cook (10) informó recientemente que se ha idenClficado cinco patotlpos de H.

avenae en cebada. Según él en avena, la fuente de resistencia a H, avenae pa­

rece haberse encontrado en Avena sterilis y A, bizantina. Este nemátodo se

comporta muy mal en presencia de maíz o de pastos y, en base a esa considera­

ción, se identificaron dos nuevas especies parásitas de pastos que son H. irl

y H. maní.

Las especies de Heterodera más desconocidas son H, cacti, H. fiel. H. welssl.

H. leptonepi.-̂ , H. g^leopsidis, H. sacchari y H. graminicola. De acuerdo con

Langdon y Esser (40), H. cacti tiene 78 hospederos conocidos, los cuales se

distribuyen entre dos familia botánicas: Cactaceae y Euphorbiaceae.. Esta úl­

tima comprende E. canariensis y E. enigator. Parásita en total 27 géneros de

plantas, tales corao Opuntia. Cereus. Phyllocactus (=Epiphyllum) y Echinopsls.

Boirchfield (3) encontró por otra parte que H. graminicola eta parásita del

arroz y de Sorghum halepense pero no de la cafla de azúcar. Su hospedero favo

rito es el pasto Rchinocloa colonum.

r - 101 -

Stelter (59) recopiló recientemente algunas informaciones acerca de las 42 es­

pecies de Heterodera conocidas hasta el aflo 1972. Sus hospedantes típicos e¿

tan distribuidas en quince familias botánicas, de las cuales seis son comunes

a dos especies de Heterodera. Las gramíneas constituyen las plantas hospedan­

tes típicas de catorce especies. (Ver tabla No. 5).

U N I V E K á l ü A U NACIONAL

IBIBLTOTECA CENTRAL

- 102

Tabla No. 5. Años de "descubrimiento", sinónimos de las especies de Heterodera y plantat hospedantes típicas de Heterodera spp. (59).

ESPECIE

Schachtii

Gottlnglana

Rostochiensis

Avenae

Punetata

Trlfolll

Humili

Galeopsldis

Cacti

Cruclferae

Welssl

Carotae

Glycines

Leptonepia

Fiel

Tabacum

Urtlcae

Oryzae

Rumucls

Cyperi

SINÓNIMO '

Schachtii subsp. mlnor

Schachrll subsp. ros­tochiensis; schachtii forma solani.

Schachtii subsp. major Schachtii var. avenae: maior.

Pseudorostochlensis

ARO DE •DESCUB"

1871

1892

1923

1924

1928

1932

1934

1936

1940

1945

1949

1950

1952

1953

1954

1954

1955

1961

1961

1962

HOSP. TÍPICA FAMILIA BOTÁNICA

Beta vulgaris

Pisum sativa

Solanum tuberosum

Avenae sativa

Tritlcum sativum

Trifollum pratense

Humulus lupulus

Galeopsis tetrahlt

Cactus sp.

Brassica olerácea

Polygonum pensylvanlcum

Carota vulgaris

Clycine sola

Desconocida

Ficus sp.

Nicotlana tabacum

Urtlca dioica

Oryza sativa

Rumex alpinus

Cyperus esculentus

Chenopodlaceae

Paplllonaceae

Solanaceae

Gramlneae

Gramlneae

Paplllonaceae

Moraceae

Lablatae

Cactaceae

Cruclferae

Polygonaceae

Umbelllferae

Paplllonaceae

Moraceae

Solanaceae

Urtlcaceae

Gramlneae

Polygonaceae

Cyperaceae

103

ESPECIE SINÓNIMO

Oxlana

Estonica

Sacchari

Leucellyma

Mlllefolll

Mothi

Turcomanlca

Rosii

Tadshlklstánica

Calanl

Virginlae

Cardlolata

Betulae

Latlpons

Sallxophlla

Ustinovi

Graminls

Irl

Maní

Zeae

Longicaudata

Graminophlla

.5

-ÍI.. 1 .Í4!| á 0 1 í ^ 1 ' c i? i .•3 2 1 '^ M 1

•II 3

Trlfolll

Mexicana

AÑO DE "DESCUB"

1962

1963

1963

1964

1965

1965

1965

1966

1966

1967

1967

1969

1969

1969

1969

1969

1971

1971

1971

1971

1972

1972

HOSP. TÍPICA FAMILIA BOTÁNICA

Alhagl persarum

Desconocida

Saccharum officlnale

Stenotaphrum secundatum

Achlllea mlllefollum

Cyperus rotundus

Desconocida

Rumex crispus

Desconocida

Calanus calan

Solanum carolinense

Cynodon dactylon

Betula nigra

Tritlcum aestivun

Salix purpurea

Agrastls vulgaris

Cynodon dactylon

Agrostls tennis

Loliunj perenne

Zea mays

Festuca rubra

Echinochloa colonum

Paplllonaceae

Gramlneae

Gramlneae

Composltae

Gyperaceae

Polygonaceae

Paplllonaceae

Solanaceae

Gramlneae

Betulaceae

Gramlneae

Salicaceae

Gramlneae

Gramlneae

Gramlneae

Gramlneae

Gramlneae

Gramlneae

Gramlneae

104

8. IDENTIBICACION DE HETERODERA SPP. MEDB&NTE PARÁMETROS MISCELÁNEOS

Frecuentemente se hace uso de otros patrones para el diagnóstico de Heterodera

spp. Por ejemplo, parece que las únicas especies que ho poseen capa subcris-

tallna son H. rostochiensis y H. gottlnglana (38). Esa capa es una incrusta­

ción que recubre canpletamente la parte del cuerpo de la hembra extema a la

raíz. En H. maní, es blcapllar y constituida por ácido tetracosanóico, mien­

tras que en H. trlfolll contiene, además de este ácido, tres ácidos alifáticos

(6). Su prominencia en H. leueeil'.'aa es de mucho valor para el diagnóstico de

esta especie (13). Los investigadores suelen asignarle a la capa subcrlstali-

na una fundón protectora.

Asimismo, la presencia de machos y la morfología del terminal de la espícula

sirven a veces para distinguir ciertas especies de Heterodera pues algunas, co

mo H. trlfolll y H. faleopsidis. son muy a menudo monosexuales femeninas (38).

En cuanto a la forma de la espícula, se observa que es bidentada en H. crucl­

ferae H. carotae y H, schachtii. recta y puntuda en H. rostochiensis. H. pun­

téete . H. tabacum y H. humlll. (62).

A diferencia de todas las hembras de Heterodera que suelen ser blancas, la de

H. rostochiensis es dorada y las de H. trlfolll y H. galeopsldis son cremas.

La hend)ra del patotipo E de H. rostochiensis (H. palllda) es blanca o amarilla

pálida.

105 -

. , • . . ; 9.. SINTOMATOLOGÍA

,Es difío^il; elaborar un cuadro de sintoctetólogía para" Heterodera puesto que és­

tas imanl fes taciones son muy similares á las de las diferencias nutriclonales.

Jerath.(36) observó que las plantas de caña ataca<las por H. sacchari se vuel­

ven raquíticas, pobtes 'en raíces secundarlas y permanecen delgadas. Doney,

Steele.(12) sugieren que en las plantas de remolacha azucarera atacadas por H.

schachtii. hay un aumento significativo en la longitud del pecíolo, quizá de­

bido a una sustancia de crecimiento. Fuera de la clorosis y del marchitamien­

to causados por H. rostochiensis en papa, a veces se observa unas pequeñas

agallas radiculares. Hesllng y Ellis (30a) mencionan tres tipos de reacción

del tomate al ataque de H. rostochiensis; pequeñas agallas (hinchazón de las cé

lulas corticales); necrosis local (principalmente cortical); y formación de cé­

lulas gigantes. La necrosis afecta las funciones de la raíz y está asociada

con la entrada de parásitos secundarios o de saprofitos, mientras que las célu

las gigantes efectan la translocaclón de los nutrientes.

106

10. B I B L I O G R A F Í A

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