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1er Simposio Nacional sobre investigación para el manejo del Psílido

Asiático de los Críticos y el Huanglongbing en México – 2010

277

BIOLOGÍA Y MÉTODO DE CRÍA DE Zelus renardii (HEMIPTERA: REDUVIIDAE),

ENEMIGO NATURAL DE Diaphorina citri (HEMIPTERA: PSYLLIDAE)

Juan Francisco Barrera, Jaime Gómez-Ruiz y Joel Herrera-Muñoz. El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR),

Unidad Tapachula, Departamento de Entomología Tropical, Línea de Investigación de Control Biológico, Carretera

Antiguo Aeropuerto km 2.5, Tapachula, 30700, Chiapas, México. [email protected]

Resumen. Se presenta información sobre aspectos de la biología, comportamiento y cría de Zelus renardii Kolenati

(Hemiptera: Reduviidae) en laboratorio a 27.16 ± 0.10 °C. En condiciones de campo esta chinche es un enemigo

natural de Diaphorina citri Kuwayama, el psílido asiático de los cítricos. El pie de cría de Z. renardii se obtuvo de

ninfas colectadas el 18 de febrero de 2010 de una planta de Murraya exotica L. infestada con D. citri en Tapachula,

Chiapas, México (N 14°53’13.19”, O 92°17’11.35”). Como alimento para la chinche se usaron adultos de

Drosophila spp. criados en plátano y eventualmente las presas se completaron con adultos irradiados de Anastrepha

ludens (Loew) y Ceratitis capitata (Wiedemann). La duración promedio ± error estándar en días de los estados de

desarrollo de Z. renardii fue: huevo, 6.53 ± 0.06; ninfa fase 1, 6.54 ± 0.11; ninfa fase 2, 4.65 ± 0.11; ninfa fase 3,

4.71 ± 0.11; ninfa fase 4, 6.44 ± 0.15; y ninfa fase 5, 10.18 ± 0.14. El estado ninfal duró 4.9 veces más que el estado

de huevo y el ciclo de huevo a adulto, duró 38.77 ± 0.29 días. La cópula tuvo una duración de 34.58 ± 1.57 min. Una

hembra reproductora ovipositó en promedio 2.12 masas de huevos. El promedio de huevos por masa fue de 44.93 ±

2.52 con fertilidad de 8.54 ±1.68 (min= 1, max= 29). Los parámetros poblacionales de Z. renardii bajo las

condiciones del presente estudio fueron: tasa neta de reproducción R0 = 28.277, tiempo medio de generación T =

20.07 días y tasa intrínseca de incremento r = 0.4295.

Palabras clave: Ciclo biológico, depredador, control biológico, comportamiento.

Abstract. A study was conducted to obtain information on biology, behavior and mass-rearing of Zelus renardii

Kolenati (Hemiptera: Reduviidae) in the laboratory at 27.16 ± 0.10 °C. This assassin bug is a natural enemy of the

Asian Citrus Psyllid Diaphorina citri Kuwayama in field. The specimens of Z. renardii used in this study were

collected on Murraya exotica L. infested by D. citri in Tapachula, Chiapas, Mexico (N 14°53’13.19”, O

92°17’11.35”) on February 18, 2010. Adults of Drosophila spp. reared in banana fruits were used as preys.

Eventually, irradiated adults of Anastrepha ludens (Loew) y Ceratitis capitata (Wiedemann) were used as preys too.

The mean ± SE duration (days) of Z. renardii stages were: Egg, 6.53 ± 0.06; 1° instar nymph, 6.54 ± 0.11; 2° instar

nymph, 4.65 ± 0.11; 3° instar nymph, 4.71 ± 0.11; 4° instar nymph, 6.44 ± 0.15; and 5° instar nymph, 10.18 ± 0.14.

The nymph’s stage was 4.9 times the egg’s duration. The life cycle from egg to adult was 38.77 ± 0.29 days.

Copulation lasted 34.58 ± 1.57 min. In average, a female oviposited 2.12 egg masses. Each egg mass contained 44.93

± 2.52 eggs with 8.54 ±1.68 (min= 1, max= 29) fertile eggs. The population parameters for Z. renardii under the

conditions of this study were: net reproduction rate R0 = 28.277, generation time T = 20.07 days and the intrinsic rate

of increase r = 0.4295.

Key words: life cycle, predator, biological control, behavior.

Introducción

Zelus renardii1 Kolenati (Hemiptera: Reduviidae) es un depredador generalista que tiene

amplia distribución en América; por el norte del continente se le reporta desde California hasta

Louisiana (Hart, 1986), y lo más al sur su presencia ha sido confirmada en Talca, al sur de

1 A Zelus renardii se le conoce en inglés como “Leafhopper Assassin Bug”.



278

Santiago, la capital de Chile (Curkovic et al., 2004); en México, su distribución se menciona

tanto en el oeste como en el suroeste (Hart, 1986).

En Estados Unidos de América, a Zelus renardii se le ha reportado principalmente en

algodonales de Arizona (Clancy, 1946), California (Sterling, 1982; Cisneros y Rosenheim, 1998;

Naranjo et al. 2002; Ponsard et al., 2002) y Texas (Ewing y Ivy, 1943; Ables, 1978); en alfalfales

de Arizona (Nielson y Henderson, 1959; Rakickas y Watson, 1974; Stoner et al., 1975) y

California (Ponsard et al., 2002); y en viñedos de California (Costello y Daane, 1999).

Referencias de los setentas y ochentas señalan que esta chinche depredadora era muy común y

solía ser abundante en algodonales de California (Ables, 1978) y Texas (Sterling, 1982). Por

ejemplo, en la temporada 1976-77 Z. renardii alcanzó densidades de 50 mil a 75 mil individuos

por hectárea en algodonales no tratados con plaguicidas en el Brazos Valley de California (Ables,

1978).

La chinche Z. renardii depreda sobre una amplia variedad de presas, tanto insectos

fitófagos como insectos depredadores, si bien muchos reportes provienen de laboratorio. Hagen

et al. (1999) mencionan que las ninfas depredan por lo general sobre áfidos, chicharritas y trips,

mientras que los adultos se alimentan de casi cualquier artrópodo que puedan capturar. Ables

(1978) encontró que esta chinche se alimentó de al menos 15 especies de artrópodos que se

presentan en algodón, de las cuales, 32% fueron plagas y 21% potencialmente benéficos.

En cuanto a ejemplos de fitófagos presa, se reporta alimentándose de pulgones [Aphis

gossypii Glover, Brachycaudus tragopogonis Kaltenbach, Macrosiphum rosae L., Myzus

persicae (Sulzer) y Therioaphis maculala (Buckton)] (Nielson y Henderson, 1959; Cisneros y

Rosenheim, 1997; Potin Téllez, 2008) y larvas de lepidópteros [Heliothis virescens (F.), H. zea

(Boddie) y Spodoptera exigua (Hubner)] (Ali y Watson, 1978). De los depredadores que Z.

renardii ataca, se mencionan a Chrysoperla carnea Stephens (Rosenheim et al., 1993) y a los

coccinélidos Adalia bipunctata (L.), Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, Eriopis connexa

(Germar) e Hippodamia variegata (Goeze). Incluso, se le ha observado a nivel de campo

depredar parasitoides del género Aphytis (Heimpel et al., 1997). Al alimentarse de áfidos, por

ejemplo A. gossypii, se menciona que Z. renardii compite y afecta el desempeño de C. carnea

(Rosenheim et al., 1993; Cisneros y Rosenheim, 1997; 1999; Rosenheim, 2001).

Recientemente, Z. renardii fue reportada depredando adultos de Diaphorina citri

Kuwayama, el psílido asiático de los cítricos, bajo condiciones de campo en Colima (Sanchez-

González y Arredondo-Bernal, 2009) y Michoacán (Mario Miranda, 2010, com. pers.). Nosotros

también encontramos a Z. renardii atacando al psílido asiático en Tapachula, Chiapas en febrero

de 2010. Otra especie, Z. longipes (L.), ha sido reportada depredando a D. citri en el sur de

Florida, Estados Unidos (Peña et al. 2008). Estos reportes han motivado el estudio del potencial

de chinches redúvidas como agentes de control biológico de D. citri, psílido plaga considerado de

muy alta peligrosidad para la citricultura por su importancia como vector del Huanglongbing, una

enfermedad bacteriana capaz de provocar la muerte de las plantas afectadas y para la cual no hay

cura una vez que las plantas son infectadas (SENASICA, 2010). El objetivo de este trabajo fue

estudiar algunos aspectos de la biología y definir un procedimiento de cría de Z. renardii bajo

condiciones de laboratorio.



279

Materiales y Métodos

Condiciones de laboratorio. Las investigaciones de este trabajo se realizaron en el

laboratorio de la Línea Control Biológico de El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) localizado

en Tapachula, Chiapas, México. Durante la conducción de los estudios, las temperaturas

promedio (± error estándar) del cuarto de laboratorio fueron de 27.16 (±0.10) °C para el

promedio, 25.02 (±0.11) °C para la mínima y 29.30 (±0.14) °C para la máxima. La humedad

relativa fue superior a 80% y el fotoperiodo de 12-13 h luz y 11-12 h obscuridad.

Procedencia de Z. renardii. El 18 de febrero de 2010 se colectaron 18 ninfas de tercer

instar de Z. renardii en una planta de Murraya exotica L.2 de 2 m de altura situada en ECOSUR

(N 14°53’13.19”, O 92°17’11.35”). Al día siguiente, se colectó de una hoja de la misma planta

otro grupo, en este caso conformado de 15 ninfas recién emergidas. A partir de estos insectos se

inició la cría en laboratorio que produjo los individuos usados en la investigación. El Dr. Ernesto

Barrera Vargas, taxónomo de Reduviidae del Instituto de Biología de la Universidad Nacional

Autónoma de México, confirmó de manera provisional la identidad de la chinche como Z.

renardii y Guanyang Zhang, estudiante de doctorado de la Universidad de California en

Riverside, quien realiza actualmente una revisión del género Zelus, hizo la reconfirmación.

Ejemplares fueron depositados en estas instituciones académicas y en ECOSUR.

Alimento del depredador y de la presa. Al inicio de la cría se utilizaron adultos de D. citri

como presas de Z. renardii. Sin embargo, ante el sobre esfuerzo que representaba la colecta de D.

citri (gasto de tiempo, personal y gasolina) para saciar el apetito del depredador, se sustituyó a D.

citri por adultos de Drosophila spp., los cuales se podían obtener de manera más económica

mediante cría en laboratorio. Cabe mencionar que muchos años antes El-Tom (1965) usó a

Drosophila melanogaster Meigen como presa de Z. renardii. Estas moscas se colectaron en

abundancia de frutos sobre maduros de marañón Anacardium occidentale L. procedentes de un

árbol localizado en ECOSUR. Dado que la producción de frutos de marañón es estacional, fue

necesario buscar un fruto disponible todo el año y relativamente barato para criar a las drosofilas.

El fruto alternativo fue el plátano (Musa spp.)─ indistintamente banano (plátano Chiapas) o

plátano macho─, obtenido de tiendas de autoservicio.

Los plátanos se ofrecieron sin cáscara y enteros o macerados, colocando de 250 a 400 g

por recipiente de 3.5 l y de 300 a 500 moscas. La cría de la drosofila en plátano permitió

establecer una colonia capaz de producir presas para Z. renardii cada 7-10 días y eliminar

organismos contaminantes como ácaros, nematodos y parasitoides al evitar el uso de moscas

silvestres para hacer los cultivos o alimentar a las chinches. La Fig. 1 muestra esquemáticamente

el sistema de cría de Z. renardii con adultos de Drosophila spp. como alimento.

Eventualmente, la alimentación de los redúvidos adultos y ninfas más desarrolladas se

completó con moscas irradiadas de las especies Anastrepha ludens (Loew) y Ceratitis capitata

(Wiedemann), procedentes de Moscafrut y Moscamed respectivamente, sobrantes de

experimentos.

2 De acuerdo con el Catálogo de la Vida consultado el 2 de octubre de 2010, Murraya exotica L. es el nombre aceptado y M.

paniculata auct. non (L.) Jack es un sinónimo (http://www.catalogueoflife.org/col/details/species/id/7058365).

http://www.catalogueoflife.org/col/details/species/id/7058365



280

Fig. 1. Sistema de cría de Zelus renardii usando adultos de Drosophila spp. como alimento.

Fig. 2. Tipos de recipientes usados en la cría de Z. renardii de acuerdo a la fase de

desarrollo de las ninfas y su relación con el tiempo después de la

emergencia de las ninfas.

Ciclo de vida de Z. renardii. La fecundidad, fertilidad y duración del estado de huevo se

obtuvo a partir de las oviposturas o masas de huevos de las parejas reproductoras (ver más

adelante), y la duración de las fases o instares ninfales a partir de chinches recién emergidas que

se introdujeron individualmente en tubos de vidrio (3 x 10 cm) con tapón de plástico (n = 120).

Las chinches individuales se alimentaron con presas cada 2-3 días, variando el número de moscas

por individuo de acuerdo a su desarrollo: 2-3 moscas para las ninfas de primer instar; 10-30

Zelus renardiiDrosophila spp.

Adultos

Fruta podrida(ej. plátano)

PupasLarvas

Huevos

Adultos

Huevos

Ninfa 1°

Ninfa 2°

Ninfa 3°

Ninfa 4° Ninfa 5°

Apareamiento

Oviposición

7-10 días

38 días

Zelus renardiiDrosophila spp.

Adultos

Fruta podrida(ej. plátano)

PupasLarvas

Huevos

Adultos

Huevos

Ninfa 1°

Ninfa 2°

Ninfa 3°

Ninfa 4° Ninfa 5°

Apareamiento

Oviposición

7-10 días

38 días

Ninfa 1ºTodas las

chinches que

nacen de una

ovipostura

Ninfa 1º

Ninfa 2ºHasta 15

chinches

Ninfa 2º

Ninfa 3ºHasta 15

chinches

Ninfa 4º

Ninfa 5º

AdultoHasta 15

chinches

1, 2, 3, 4, 5, 6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 16, 17, 18, 19, 20, 21, 22, 23, 24, 25, 26, 27, 28, 29, 30, 31, 32

Días después de iniciada la emergencia de las ninfas

1 (40 ml) 2 (300 ml) 3 (1000 ml) 4 (3500 ml)

Ninfa 1ºTodas las

chinches que

nacen de una

ovipostura

Ninfa 1º

Ninfa 2ºHasta 15

chinches

Ninfa 2º

Ninfa 3ºHasta 15

chinches

Ninfa 4º

Ninfa 5º

AdultoHasta 15

chinches

1, 2, 3, 4, 5, 6, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 16, 17, 18, 19, 20, 21, 22, 23, 24, 25, 26, 27, 28, 29, 30, 31, 32

Días después de iniciada la emergencia de las ninfas

1 (40 ml) 2 (300 ml) 3 (1000 ml) 4 (3500 ml)



281

moscas para el segundo, tercero y cuarto instar; y 30-40 moscas para el quinto instar y el adulto.

Diariamente se registró sobrevivencia y el estado de desarrollo de las chinches. Las mudas se

tomaron como criterio para registrar el paso de un estado de desarrollo a otro.

Parámetros poblacionales de Z. renardii. Siguiendo los métodos sobre tablas de vida

descritos por Poole (1974) y Southwood (1978), se analizó la sobrevivencia de Z. renardii. La

esperanza de vida se estimó con una tabla de vida de edad específica u horizontal. Como cohorte,

se utilizaron los 120 individuos empleados para determinar el ciclo de vida.

Apareamiento de Z. renardii. Algunos individuos empleados para determinar la duración

del ciclo biológico, al transformarse en adultos, fueron usados para determinar la duración de la

cópula o apareamiento. Para ello, un macho se introdujo a un tubo de vidrio (3 x 10 cm) y tapón

de plástico con una hembra en su interior. Se consideró como duración de la cópula al tiempo

transcurrido entre el inicio y el término de la unión de los aparatos genitales de una pareja. Las

observaciones se realizaron entre 8 AM y 15 PM.

Sistema de cría de Z. renardii. Para obtener los huevos se formaron grupos de cinco

parejas reproductoras de Z. renardii, las cuales fueron introducidas a recipientes de 3.5 l (Fig. 2).

En total se formaron 10 grupos.

Como soporte para las chinches y lugar para la oviposición se colocó dentro de cada

recipiente una hoja tamaño carta de papel blanco reciclado doblado como acordeón. La colecta de

las masas de huevos de cada grupo o recipiente se realizó cada 3-5 días y éstas se colocaron

juntas en tubos de vidrio de 40 ml de capacidad (2.5 x 8 cm) con tapón de plástico. Algunas

masas de huevos fueron colocadas individualmente un día después de la oviposición para

determinar la duración del estado de huevo.

En todos los casos, las ninfas recién nacidas fueron alimentadas a las 24 h después del

nacimiento sin removerlas de los tubos donde nacieron para facilitar la depredación. Un día más

tarde las chinches en grupos de 20 se trasladaron a recipientes de 300 ml (7 x 8 cm) donde

permanecieron por una semana a cuyo término se pasaron a recipientes de 1.0 l (9.5 x 15.5 cm).

Otra semana más tarde se cambiaron a recipientes de 3.5 l (12.5 x 14.3 x 24.5 cm) hasta la

obtención de los adultos (Fig. 2). Las chinches se alimentaron cada 2-3 días como antes se

describió. Las moscas se alimentaron con agua azucarada para prolongar la sobrevivencia.

A partir de una muestra de ocho oviposturas o masas de huevos (en total 375 huevos) se

determinó la producción de ninfas y adultos siguiendo el procedimiento de cría arriba

mencionado. Además, los parámetros relacionados con la fertilidad y las tasas de incremento

poblacional, se estimaron mediante un análisis de tabla de vida de fertilidad (Poole, 1974;

Southwood, 1978) aplicado a las parejas o grupos de chinches empleadas en el sistema de cría.

Resultados

Ciclo de vida de Z. renardii. En el Cuadro 1 se presentan los resultados de la duración de

los estados de desarrollo de Z. renardii bajo condiciones de laboratorio. Como se puede apreciar,

a 27.16 (± 0.10) °C, el ciclo de vida de huevo a adulto tuvo una duración promedio de 38.77 (±

0.29) días.

Se registraron cinco fases ninfales con tiempos de desarrollo que variaron de 4.65

(segundo instar) a 10.18 (quinto instar) días. El estado ninfal duró 4.9 veces más que el estado de



282

huevo (32.23/6.53). El ciclo de huevo a adulto de la hembra (39.79±0.41 días) fue ligeramente

más largo que el del macho (37.85±0.37 días).

Parámetros poblacionales de Z. renardii para individuos aislados. La Fig. 3 presenta la

sobrevivencia (nx), mortalidad (dx) y esperanza de vida (ex) de Z. renardii en relación a sus

estados de desarrollo para un cohorte de 120 chinches individualmente confinadas bajo

condiciones de laboratorio. El 50% de sobrevivencia de toda la población ocurrió entre 39 y 40

días. La mortalidad fue más notable en las ninfas de cuarto y quinto instar.

Cuadro 1. Duración en días de los estados de desarrollo de Zelus renardii en laboratorio a 27.16 (± 0.10) °C.

Estado de desarrollo

Hembras Machos Todos los individuos a

Prom. error est. n

Prom. error est. n

Prom. error est. n

Huevo 6.61 0.17 28 6.45 0.15 20 6.53 0.06 120

Ninfa fase 1 6.75 0.26 28 6.10 0.18 20 6.54 0.11 111

Ninfa fase 2 4.89 0.23 28 4.45 0.23 20 4.65 0.11 103

Ninfa fase 3 4.75 0.23 28 4.40 0.21 20 4.71 0.11 99

Ninfa fase 4 6.43 0.28 28 6.40 0.28 20 6.44 0.15 80

Ninfa fase 5 10.36 0.23 28 10.05 0.17 20 10.18 0.14 56

De ninfa 1 a 5 33.18 0.38 28 31.40 0.33 20 32.23 0.26 56

De huevo a adulto 39.79 0.41 28 37.85 0.37 20 38.77 0.29 56

a Incluye a todos los individuos que alcanzaron el estado adulto (ocho murieron al mudar del 5to. instar al estado adulto y

no fue posible conocer su sexo) y los que murieron como ninfas.

Fig 3. Relación temporal (días) entre los estados de desarrollo y los parámetros poblacionales

de Zelus renardii para una cohorte de 120 individuos en condiciones de laboratorio.

H = número de huevos, N1 a N5 = número de ninfas de primero a quinto instar, nx = número de individuos vivos, dx = número de

individuos muertos y ex = esperanza de vida en días.

0

20

40

60

80

100

120

0 20 40 60 80 100 120 140 160

Días

Nú

mero

de in

div

idu

os o

día

s

HN1

N2

N3

N4

N5

A

ex

nx

dx

0

20

40

60

80

100

120

0 20 40 60 80 100 120 140 160

Días

Nú

mero

de in

div

idu

os o

día

s

HN1

N2

N3

N4

N5

A

ex

nx

dx



283

La esperanza de vida en el momento del nacimiento de una chinche de primer instar fue

de 35.05 días en promedio. Si una ninfa alcanza a estar viva hasta el día 35 (quinto instar), en

promedio se esperaría que viviera otros 18.50 días. Bajo estas condiciones, la longevidad

promedio (de huevo a la muerte del adulto) de hembras fue 61.78 días (±4.53; n=28) y de machos

61.60 días (±3.56; n=20). La hembra y el macho más longevo vivieron 145 y 86 días,

respectivamente.

Fig 4. Adultos de Zelus renardii en 10 grupos, iniciando con cinco parejas reproductoras por grupo. a,

Número total de individuos; b, Proporción de hembras.

Apareamiento de Z. renardii. El cortejo se limitó a un breve encuentro parecido a una

escaramuza, donde macho y hembra levantan sus patas delanteras en posición de ataque hasta que

el macho logra treparse al dorso de la hembra. Una vez arriba, el macho estimula a la hembra

raspando repetidas veces con el pico de su aparato bucal la cabeza, el cuello o el tórax de la

hembra. El apareamiento o cópula ocurrió a los pocos segundos después que el macho montó a la

hembra. La duración de la cópula, es decir, del inicio al término de la unión de los aparatos

genitales, fue de 34.58 (±1.57, n= 26) minutos.

0

50

100

150

200

0-10 11-20 21-30 31-40 41-50 51-60 61-70

Rango en días a partir de formar las parejas

Nú

mero

de i

nd

ivid

uo

s

Total de hembras Total de machos

a

0

0.1

0.2

0.3

0.4

0.5

0.6

0.7

0-10 11-20 21-30 31-40 41-50 51-60 61-70


Pro

po

rció

n d

e h

em

bra

s b



284

Sistema de cría de Z. renardii.

Fecundidad y fertilidad. La fecundidad de las parejas reproductoras, es decir, el promedio

de huevos por ovipostura (masa de huevos) fue de 44.93 (±2.52, n=28). La fertilidad en promedio

fue de 8.46 (±1.68, min= 1, max= 29, n=28) chinches, o bien 18.83 % (±3.53). Como se indica

más adelante, este valor de la fertilidad se utilizó como equivalente a mx.

Sobrevivencia de las parejas reproductoras. Con una ligera ventaja para las hembras, la

sobreviviencia de los individuos que formaron las parejas reproductoras fue similar, mostrando

una tendencia parecida a la curva de sobrevivencia tipo II de sobrevivencia de Rabinovich

(1980), la cual indica que muere un número constante de individuos por unidad de tiempo. El

50% de sobrevivencia para los machos ocurrió en el rango de los 21-30 días después de formar

las parejas y para las hembras entre 31-40 días. La longevidad fue de 61 a 70 días (Fig. 4a). La

proporción de hembras se mantuvo entre 0.5 y 0.6 durante la mayor parte del periodo de

reproducción (Fig. 4b).

Fig 5. Oviposición de Zelus renardii en 10 grupos, iniciando con cinco parejas reproductoras por grupo.

a, Número total de oviposturas; b, Promedio de oviposturas por hembra.

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

0-10 11-20 21-30 31-40 41-50 51-60 61-70


Nú

mero

de o

vip

ostu

ras a

0

0.5

1

1.5

2

2.5

3

3.5

4

4.5

5

0-10 11-20 21-30 31-40 41-50 51-60 61-70

Rango de días a partir de formar las parejas

Pro

med

io d

e o

vip

ostu

ras p

or

hem

bra

b



285

Producción de huevos. Durante los 60-70 días que transcurrieron desde que se formaron

las parejas de Z. renardii, en total se produjeron 390 masas de huevos en 10 recipientes de cría,

las cuales fueron ovipositadas en la pared del recipiente (176), en el papel de soporte (193) y en

la malla que cubría la boca del recipiente (21). El promedio de masas de huevos por recipiente

fue de 39 y considerando que se usaron 184 hembras, el promedio por hembra fue 2.12 masas de

huevos.

En los primeros 10 días de haber formado las parejas reproductoras, se produjeron pocas

masas de huevos (19 grupos de huevos). A partir de los 11-20 días de formadas las parejas, la

producción de huevos se incrementó a 93 masas o grupos de huevos, manteniéndose entre 65 y

83 hasta los 41-50 días después de que éstas se formaron (Fig. 5a). El promedio de masas de

huevos por hembra fue en ascenso gradual desde el momento de agrupar a hembras y machos,

iniciando con 0.10 para el periodo de 0-10 días y llegando a 1.05 a los 41-50 días, antes de

observarse un fuerte incremento de 4.45 oviposturas por hembra a los 51-60 días (Fig. 5b).

Producción de ninfas y adultos. De los 375 huevos (ocho masas) de Z. renardii sometidos

al método de cría descrito en este trabajo, se obtuvieron 280 ninfas de fase 1 (74.6%); de éstas, 89

(23.7%) alcanzaron el estado adulto, 39 hembras y 50 machos.

Al calcular el número promedio de estados de desarrollo por masa de huevos en rangos de

tiempo de 10 días, se obtuvo la Fig. 6. En ésta se observa que más de la mitad de las ninfas de los

primeros estados de desarrollo murieron antes de los 21 días. A partir de entonces y hasta antes

de la aparición de los primeros adultos a los 41-50 días, la mortalidad de las ninfas siguió una

tendencia más suave y lineal.

Parámetros poblacionales de Z. renardii para grupos de individuos. En el Cuadro 2 se

presenta la tabla de vida y fertilidad para Z. renardii cuando se cría bajo el procedimiento

utilizado en este trabajo, asumiendo un promedio general de mx = 8.46 huevos viables por

hembra. Para estos datos, el valor estimado de la tasa neta de reproducción (R0) fue de 28.277, el

cual se obtuvo con la sumatoria del producto de (lx)(mx). El tiempo medio de generación, T =

20.07 días, se calculó al dividir la sumatoria de (x)(lx)(mx) entre R0.

Después, un valor aproximado 0.17 se obtuvo para la tasa intrínseca de incremento (r) al

dividir R0 entre T. Finalmente, sustituyendo el valor aproximado de r en exp(-rx)(lx)(mx) = 1, e

igualando a 1 ambos lados de la ecuación mediante iteraciones, se obtuvo 0.4295, el valor final

de r.



286

Fig. 6. Promedio de estados de desarrollo de Zelus renardii obtenidos de una masa de huevos

(n=8) en rangos de 10 días a partir de iniciar la cría bajo el sistema descrito en el presente

trabajo.

Cuadro 2. Tabla de vida y fertilidad de Z. renardii aplicada a grupos de individuos bajo el sistema de cría.

x nx lx mx (lx)(mx) (x)(lx)(mx) exp(-rx)(lx)(mx)

5 184 1.000 8.46 8.460 42.300 0.987923

15 163 0.886 8.46 7.494 112.417 0.011934

25 123 0.668 8.46 5.655 141.383 0.000123

35 73 0.397 8.46 3.356 117.474 9.93902E-07

45 61 0.332 8.46 2.805 126.210 1.13255E-08

55 11 0.060 8.46 0.506 27.817 2.78499E-11

65 0 0.000 8.46 0.000 0.000 0.000000

Suma R0= 28.277 567.602 1.000

x= Edad en días (punto medio del intervalo); nx= hembras vivas a la edad x; mx= huevos fértiles por masa de huevos a

la edad x; R0= tasa neta de reproducción; r= tasa intrínseca de incremento, con valor de 0.4295.

Discusión

Desde hace tiempo varios trabajos realizados en Estados Unidos de América abordaron el

estudio de diversos aspectos de la biología y comportamiento de Z. renardii. Entre los primeros

trabajos de laboratorio donde se observó su actividad depredadora se encuentran los de Ewing e

Ivy (1943), quienes reportaron que adultos de este redúvido se alimentaron de huevos y larvas de

Helicoverpa armigera (Hübner), una plaga del algodonero en Texas; y el trabajo de Clancy

(1946), que observó la depredación de Z. renardii sobre ninfas de Euschistus impictiventris Stal,

un pentatómido plaga del algodonero en el Valle de Yuma en California y Arizona.

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

0-10 11-20 21-30 31-40 41-50 51-60

Rango en días después de iniciar la cría

Nú

mero

pro

med

io d

e i

nd

ivid

uo

s p

or

masa

de h

uevo

s

Total Huevos Ninfas Adultos Hembra Adultos Machos



287

Posteriormente, entre los sesentas y setentas, se publicaron algunos trabajos que fueron

encaminados a establecer la duración de los estados de desarrollo Z. renardii con respecto a la

temperatura (El-Tom, 1965; Ali y Watson, 1978; Butler, 1966; Ali y Watson, 1978). Tal como se

reporta en la literatura (i.e. Ali y Watson, 1978; Potin, 2008), nosotros también encontramos que

el estado de ninfa de esta chinche depredadora presentó cinco fases o instars. De acuerdo con

Butler (1966), el estado ninfal duró 4.8 veces más que el estado de huevo; en nuestro caso fue 4.9

veces, dato que fue prácticamente igual al de Butler.

Más recientemente ─en lo que a nuestro conocimiento parece ser el único trabajo sobre Z.

renardii realizado en América Latina─, Potin (2008) investigó en laboratorio la biología de

individuos colectados en Chile. En dicho estudio, el ciclo de huevo a adulto a 24 ± 2 ºC duró

90.65 días, 2.4 veces más prolongado que los 38.77 (±0.29) días a 27.16 ± 0.10 °C, que

reportamos en nuestro trabajo.

El comportamiento reproductivo de Z. renardii fue investigado por Mbata et al. (1987).

La duración de la cópula que estos autores reportaron fue mayor (54.3 min) que la obtenida por

nosotros en este estudio (34.58 min). Mbata et al. (1987) encontraron que una hembra

reproductora depositó un total de 2.5 oviposturas o masas de huevos con un promedio de 35.3

huevos por masa. Potin (2008) reportó 32.13 huevos por ovipostura. Bajo nuestras condiciones de

cría, una hembra reproductora ovipositó en promedio 2.12 masas de huevos con 44.93 ± 2.52

huevos por masa.

Otros estudios reportan los hábitos alimenticios de Z. renardii (Nielson y Henderson,

1959; Lingren et al., 1968; Stoner et al., 1975; Ables, 1978; Martin et al., 1978). Stoner et al.

(1975) mencionaron que aunque el primer instar de Z. renardii puede utilizar varias plantas para

sobrevivir, no logran desarrollarse al segundo instar. Dependiendo del tamaño de la presa, Ables

(1978) observó que esta chinche muestra dos estrategias para capturarlas; a las presas pequeñas y

más móviles las embosca y a las más grandes las persigue y ataca. Estas observaciones son

consistentes con las nuestras, pues hemos observado que Z. renardii embosca a las moscas

Drosophila spp., que son pequeñas, en tanto que persigue y ataca a las moscas de la especie A.

ludens, que son grandes. También hemos observado que las ninfas de Z. renardii atacan a las

larvas vivas de Drosophila spp. en laboratorio.

En cuanto detecta a una presa, la chinche no se mueve, levanta las patas anteriores y

proyecta las antenas hacia delante, comportamiento que acompañado por la sustancia pegajosa

que secreta por medio de unas glándulas situada en las tibias, garantiza que la presa no escape

(Ables, 1978). Al respecto, Law y Sediqi (2010) demostraron la importancia que tiene la

sustancia pegajosa que cubre las patas anteriores de las ninfas y adultos en la efectividad de la

depredación. Nuestras observaciones coinciden con las de estos autores quienes mencionan que

las ninfas de fase 1 cubren sus patas anteriores, y otras partes del cuerpo, con la sustancia

pegajosa con la que la hembra cubre las masas de huevos durante la oviposición.

Ables (1978) sugiere que esta chinche inyecta un veneno con su probosis casi

inmediatamente después de atapar a la presa. Nuestras observaciones contribuyen a confirmar tal

sugerencia.

Aunque se ha mencionado que Z. renardii ataca solo presas en movimiento, Martin et al.

(1978) observaron que se alimentó de dieta artificial encapsulada para C. carnea. Otros redúvidos



288

han sido alimentados con larvas muertas (Grundy et al., 2000), lo que abre un interesante camino

para probar con Z. renardii.

La cría masiva de depredadores impone varios retos como el costo de mantener cultivos

sanos para producir grandes cantidades del insecto presa y el riesgo de perder sumas importantes

de los insectos por enfermedades, canibalismo o por errores en el manejo de la cría (Grundy et

al., 2000). Estos retos aplican para la cría masiva de Z. renardii. Un problema recurrente en

nuestra cría fue la insuficiencia de presas, lo que incrementó el canibalismo. Principalmente por

eso se observaron disminuciones drásticas en la sobrevivencia de las chinches. Potin (2008)

también menciona el canibalismo como una causa importante de mortalidad. En nuestros

cultivos, se presentaron algunas enfermedades que mataron depredadores y ácaros y nematodos

que contaminaron los cultivos de Drosophila spp. Otro problema que observamos fue la baja

fertilidad de los huevos. Según nuestras observaciones, este problema se debió a la inmadurez

sexual de los machos al formar las parejas reproductoras y a la falta de machos para inseminar a

las hembras cuando éstos morían al ser devorados por las hembras hambrientas. El procedimiento

de cría descrito en este trabajo, hace suponer que es posible mejorar el método para producir

cantidades mayores y de alta calidad de Z. renardii en laboratorio.

Tras una notoria disminución de las publicaciones sobre Z. renardii en los ochentas, a

partir de los noventas se publicaron varios trabajos en los cuales se investigó la influencia de este

redúvido generalista sobre la depredación intragremios (Rosenheim et al., 1993, 1999; Cisneros y

Rosenheim, 1997, 1998; Heimpel et al., 1997; Rosenheim, 2001). Estos trabajos sugieren que Z.

renardii puede interferir con la acción de otros enemigos naturales.

Según Grundy y Maelzer (2002), los depredadores de la familia Reduviidae han sido

ignorados en el control biológico de plagas. Por ello no extraña saber que no existe experiencia

en la cría masiva o semi-masiva de Z. renardii. Sin embargo, en Australia se han desarrollado

métodos de cría masiva y liberaciones inundativas para el redúvido Pristhesancus plagipennis

(Walter), el cual se usa para el control biológico de Helicoverpa spp. en algodonero (Grundy y

Maelzer, 2002) y de Creontiades dilutus (Stål) y Chrysodeixis spp., en soya (Grundy y Maelzer,

2000). La cría masiva de P. plagipennis se basa en proporcionarle larvas de Tenebrio molitor (L.)

muertas en agua caliente, lo que disminuye la muerte del depredador por efecto de canibalismo

(Grundy et al., 2000). Las liberaciones inundativas de ninfas de tercer instar de esta especie a

razón de 1.38-2.0 ninfas por metro cuadrado redujeron significativamente la densidad de las

plagas mencionadas (Grundy y Maelzer, 2000, 2002). Por otro lado, en el sur de la Florida Peña

et al. (2008) reportaron que Z. longipes fue el depredador más frecuente y numeroso encontrado

depredando a D. citri en plantas de M. exotica.

Estos ejemplos, y el hecho de que en 75% de los casos los depredadores generalistas

reducen significativamente las densidades de las plagas (Symondson et al., 2002), obligan a

considerar el estudio del potencial de Z. renardii como agente de control biológico de D. citri.

Particular aplicación podrían tener los redúvidos en zonas urbanas, donde el uso de plaguicidas

químicos está limitado.

Conclusiones

Se desarrolló un procedimiento para la cría del redúvido depredador Z. renardii en

laboratorio con fines de ser usado como agente de control biológico. La información sobre



289

biología y comportamiento que se obtuvo a través de este trabajo, puede ser usada como base

para mejorar el sistema de cría.

Agradecimientos: Se agradece el apoyo de William Iván Gálvez López y Rodrigo Reyes

Jarquín, estudiantes de servicio social, en la cría de los insectos. Giber González y Enrique

López, técnicos de ECOSUR, apoyaron en necesidades diversas del laboratorio. El Dr. Harry

Brailovsky y el Dr. Ernesto Barrera Vargas, taxónomos del Instituto de Biología, UNAM,

revisaron la identidad de ejemplares de Zelus renardii usados en este trabajo. Se agradece

también el apoyo de Guanyang Zhang y la Dra. Christiane Weirauch, de la University of

California Riverside la confirmación taxonómica de esta chinche. El M. en C. Hugo César

Arredondo del CNRCB y el Dr. Mario Miranda del INIFAP, proporcionaron fotografías de

ejemplares de Z. renardii observados depredando a D. citri en Colima y Michoacán,

respectivamente. Los fondos para la realización de esta investigación fueron provistos por el

Proyecto FONSEC SAGARPA-CONACYT número 2009-108591, cuyo coordinador es el Dr.

José Isabel López Arroyo del INIFAP-Nuevo León.

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