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Estudio de la fenología floral del olivo (Olea europaea L.) y su relación con las variables
ambientales
Jesús Rojo ÚbedaTesis DoctoralToledo, 2014Universidad de
Castilla-La Mancha
Departamento de Ciencias Ambientales. Área de Botánica.
Facultad de Ciencias Ambientales y Bioquímica
Universidad de Castilla-La Mancha
Estudio de la fenología floral del olivo (Olea europaea L.)
y su relación con las variables ambientales
Memoria presentada por el Licenciado Jesús Rojo Úbeda para optar al grado de Doctor por la
Universidad de Castilla-La Mancha.
Trabajo dirigido por la Dra. Rosa Pérez Badia, Profesora Titular de Botánica del Departamento
de Ciencias Ambientales de la Universidad de Castilla-La Mancha
El Doctorando Vº Bº de la Directora
Jesús Rojo Úbeda Rosa Pérez Badia
Toledo, 2014
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo no hubiese salido adelante sin la dirección de Rosa, quien me ha ayudado en
todo momento, y ha sabido transmitirme innumerables conocimientos y el ánimo necesario para
seguir adelante en los momentos más difíciles de estos años. Sin duda esta memoria es también
fruto de su intenso trabajo.
También quiero agradecerles a todos los miembros del área de Botánica estos años que hemos
trabajado juntos. A Federico por la enseñanza de sus extensos conocimientos en fitosociología,
mi otra gran pasión profesional, y darme la oportunidad de conocer mejor la vegetación de mi
comarca. A Alfonso, César, Gonzalo, Guillermo, Javier, Josué, Mª Carmen, Pilar, Santiago,
Verónica; con los que he trabajado y con los que he aprendido importantes lecciones de flora y
vegetación. A Ana por su ayuda en el campo de la aerobiología, y en especial a Cuca y a Mariano
con los que he disfrutado unos muy buenos años de laboratorio y con los que mantengo una
gran amistad.
No puedo olvidarme de dar las gracias a mis compañeros del “altillo” con los que he
compartido numerosas horas de trabajo. Esperanza, Marta y Vicente han sido unos compañeros
de trabajo excepcionales durante todos estos años, y además han demostrado una gran calidad
personal y profesional. Espero que todos nosotros consigamos el éxito en la carrera
investigadora que hemos comenzado juntos. Lo mismo le deseo a Teto, que además ha sido un
compañero de piso extraordinario.
Este trabajo no podría haber sido realizado sin el apoyo constante de mi familia y amigos.
En especial quiero dar las gracias a Celia quien ha demostrado ser una compañera muy paciente,
pilar básico de mi vida personal y profesional. Durante todos estos años ha sabido crear un
ambiente propicio para el trabajo, caracterizado también por el cariño y el respeto.
A mis padres tengo que agradecerles el apoyo en todo momento y en todas las decisiones
que he tomado, y por preocuparse que no me faltara de nada durante este periodo. Mi madre
es muestra de cariño y comprensión, actitudes muy importantes en los momentos más
complicados en los que la frustración o la falta de financiación, complican la carrera
investigadora. Mi padre es, sin duda, responsable en parte de mi pasión por el mundo natural.
Él ha sido la primera persona en proporcionarme los primeros conocimientos acerca del
comportamiento del olivo, incluso antes de comenzar mi periodo universitario. Por este motivo,
también quiero dedicar esta memoria a todos los agricultores que cuidan año tras año del olivar
con tanto esmero.
También quiero transmitir mi agradecimiento a Viki y a Rubén, que han demostrado ser
muy grandes personas. Viki ha sido siempre algo más que una hermana, cuidándome en todo,
y en especial durante los años de convivencia universitaria. Este año además, me han
proporcionado un motivo más de alegría, y deseo mucha felicidad para Vera en la vida que
comienza. Al resto de mi familia, tíos y primos, con los que he compartido mi vida y que siempre
están ahí cuando los necesito; y a la “nueva” familia de Ciudad Real, Pedro, Toñi ,Bea y Olivier,
que me ha acogido como uno más y con la que me encuentro siempre muy a gusto.
Durante estos años, es muy importante el apoyo de compañeros y amigos. Por lo tanto,
quiero dar las gracias a los amigos de Los Yébenes y a todos los amigos que he ido conociendo
a partir de mi vida universitaria. Con todos ellos he compartido inolvidables momentos y los
que quedan por vivir…
A todos, un profundo agradecimiento
ÍNDICE
RESUMEN ...................................................................................................................................... 9
ABSTRACT .................................................................................................................................. 13
1 INTRODUCCIÓN GENERAL .................................................................................................. 19
1.1 Antecedentes y justificación ................................................................................................ 19
1.2 Características generales del olivo y su cultivo ................................................................... 21
1.3 El ciclo reproductivo del olivo ............................................................................................ 25
1.3.1 Floración ....................................................................................................................... 25
1.3.2 Polinización y fecundación ........................................................................................... 28
1.3.3 Fructificación ................................................................................................................ 29
1.4 Aerobiología del olivo ......................................................................................................... 30
1.5 Estudio de la floración del olivo y sus aplicaciones ............................................................ 32
1.6 Consideraciones metodológicas generales .......................................................................... 34
1.6.1 Área de estudio ............................................................................................................. 34
1.6.2 Estudio fenológico ........................................................................................................ 36
1.6.3 Estudio aerobiológico ................................................................................................... 37
2 OBJETIVOS GENERALES ...................................................................................................... 53
3 CAPÍTULO I: MODELOS DE PREDICCIÓN DE LA FLORACIÓN DEL OLIVO DE
VARIEDAD CORNICABRA (Models for forecasting the flowering of Cornicabra olive groves)
....................................................................................................................................................... 57
4 CAPÍTULO II: EFECTOS DE LA TOPOGRAFÍA Y DE LA EXPOSICIÓN EN LA COPA
DEL ÁRBOL EN LA FENOLOGÍA DEL OLIVO (Effects of topography and crown-exposure on
olive tree phenology) ..................................................................................................................... 77
5 CAPÍTULO III: ESTUDIO DE LA PRODUCCIÓN DE FLORES Y POLEN DE OLIVO (Olea
europaea L.) DE LA VARIEDAD CORNICABRA Y SU RELACIÓN CON VARIABLES
AMBIENTALES (Flower and pollen production in the Cornicabra olive (Olea europaea L.)
cultivar and the influence of environmental factors) .................................................................... 97
6 CAPÍTULO IV: ANÁLISIS ESPACIO-TEMPORAL DE LA FLORACIÓN DEL OLIVO
MEDIANTE TÉCNICAS GEOESTADÍSTICAS (Spatiotemporal analysis of olive flowering
using geostatistical techniques) .................................................................................................. 119
7 DISCUSIÓN GENERAL ......................................................................................................... 139
8 CONCLUSIONES GENERALES ........................................................................................... 157
9
RESUMEN
El estudio del ciclo biológico del olivo (Olea europaea L.) resulta de gran importancia en la región
Mediterránea donde se ha cultivado extensivamente desde tiempos muy remotos, principalmente por el
aprovechamiento de su fruto en la obtención de aceite de oliva. El interés agrícola de este árbol y el carácter
alergógeno de su polen son algunas de las razones que conducen al estudio de las diversas características
de la floración y de su relación con la emisión de polen a la atmósfera. Por otro lado, la fenología floral del
olivo es muy sensible a las variaciones climáticas, por lo que esta especie también se ha empleado como
bioindicadora en el marco de estudios sobre el cambio climático.
En este trabajo se ha estudiado la respuesta fenológica del olivo en relación con las variables ambientales
a escala local, y se ha llevado a cabo en el centro de la Península Ibérica, donde predomina el cultivo del
olivo de la variedad Cornicabra, y donde los trabajos aerobiológicos y fenológicos son todavía escasos. La
variedad Cornicabra es la segunda variedad más cultivada en España representando el 12% de la superficie
total española de olivar, sólo por detrás de la variedad Picual de Andalucía. La variedad Cornicabra produce
un aceite de gran calidad y es prácticamente endémica de Castilla-La Mancha que es la segunda región más
importante en producción de aceite de oliva de España, por detrás de Andalucía. Concretamente, en la
provincia de Toledo, donde se ha desarrollado este trabajo, el olivar ocupa cerca de 120.000 ha de superficie
y la producción de aceite de oliva supone aproximadamente un 3,5 % de la producción total española.
El objetivo general de esta Tesis Doctoral ha sido estudiar la fenología floral y la producción de
inflorescencias, flores y polen del olivo de la variedad Cornicabra, y su relación con variables
meteorológicas y factores geográficos. El conocimiento de la secuencia de la floración ha permitido
determinar en cada momento cuáles han sido las fuentes más importantes de emisión de polen a la
atmósfera, e identificar aquellas que proceden de áreas situadas fuera del territorio estudiado.
Este objetivo principal se ha desglosado en una serie de objetivos específicos que se tratan en cada uno
de los apartados en los que se subdivide la memoria:
• Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
• Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología
del olivo
10
• Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la
variedad Cornicabra y su relación con variables ambientales
• Capítulo IV, Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas
geoestadísticas.
En el Capítulo I se ha examinado la relación entre las variables meteorológicas (temperatura,
precipitación, radiación solar y humedad relativa) y las fases de prefloración y floración del ciclo
reproductivo del olivo. A partir de estas relaciones se han construido diferentes modelos feno-
meteorológicos basados en regresiones lineares y de Poisson, para predecir el inicio y la duración de los
periodos de prefloración y floración en olivo. El inicio y la duración de la prefloración pueden ser predichas
hasta 1 o 2 meses antes de la salida de las yemas del estado de latencia, asumiendo un error de entre 1 y 4
días. Asimismo, el inicio y la duración de la floración pueden ser pronosticados con hasta 3 meses de
antelación y asumiendo un error de entre 1 y 2 días.
El aumento de las temperaturas otoñales cuando se produce el inicio del periodo de dormancia, provoca
un retraso en la salida de yemas del estado de latencia (inicio de la prefloración). Además, una subida de
las temperaturas a partir del mes de enero favorece la salida temprana de la dormancia de las yemas
reproductoras. Con respecto a la floración, se observa que el incremento de las temperaturas a partir del
mes de febrero y durante todo el periodo de prefloración trae como consecuencia un adelanto de la fecha
de inicio de floración. Otras variables meteorológicas como la radiación solar y la precipitación durante el
periodo de dormancia, influyen también en la fenología floral del olivo.
En el Capítulo II se han determinado las relaciones entre las características geográficas (altitud,
orientación topográfica y exposición norte/sur de las ramas florales en la copa del olivo) y la respuesta
fenológica en los periodos de prefloración y floración del olivo. Los resultados muestran una importante
relación entre la altitud y la fecha de inicio de la floración, de forma que los olivos de la provincia de Toledo
florecen con un retraso de 2,5 días por cada 100 metros que se incrementa la altitud de los cultivos. Además,
los olivares de la provincia se han clasificado teniendo en cuenta la fecha de inicio de la floración, mediante
un análisis de conglomerados (cluster).
El análisis de la fenología teniendo en cuenta la ubicación de las ramas florales en la copa del árbol,
muestra que en la parte de la copa orientada al norte existe un retraso en el inicio de los periodos de
prefloración y floración, con respecto a la parte orientada al sur. También se observa un retraso en el inicio
de la prefloración de los olivares situados en orientación topográfica norte, respecto a aquéllos ubicados en
llano.
11
En el Capítulo III se ha analizado la producción de inflorescencias, flores y polen en olivo, y se ha
estudiado su relación con las cantidades de polen atmosférico registrado en la ciudad de Toledo. Los
resultados indican que el número de inflorescencias, y por tanto la producción de flores en el árbol, es la
característica de la producción polínica del olivo que mejor se relaciona con las cantidades polínicas
registradas en la atmósfera.
Por otro lado, los resultados muestran una variabilidad temporal y espacial de todos los componentes de
la producción polínica del olivo (polen, flores, inflorescencias y ramas florales). Esta variabilidad viene
determinada tanto por factores ambientales como por los procesos de regulación interna relacionados con
la vecería del olivo. La temperatura y la precipitación registradas durante la fase de dormancia son las
variables meteorológicas que más influyen en la producción de flores, inflorescencias y ramas florales. Un
logro temprano de los requerimientos de frío en la dormancia, está relacionado con una mayor producción
y coincide con un adelanto en la activación de yemas florales. Los parámetros de producción también
muestran variaciones en función de la ubicación de los olivares, pero no está claro que esta variabilidad
pueda explicarse por el gradiente altitudinal. La relación entre los parámetros de producción y su
localización en las exposiciones norte o sur de la copa del olivo resulta significativa para la producción de
ramas florales.
Las cantidades de polen de olivo registradas en la atmósfera de la ciudad de Toledo han sido relacionadas
en el Capítulo IV con la secuencia cronológica de la floración del olivo en el territorio. Por lo tanto, se ha
modelado la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas en combinación con sistemas de
información geográfica a lo largo de la estación polínica de los años 2010-2013 en la provincia de Toledo.
Los resultados de los modelos generados han sido utilizados para obtener mapas fenológicos, a partir de
los cuales se ha comparado la intensidad de la floración en el territorio con las cantidades de polen de olivo
en la atmósfera.
Los resultados muestran que las mayores cantidades de polen de olivo se registran durante los periodos
en los cuales los olivos más cercanos al captador polínico se encuentran en máxima floración. Sin embargo,
al inicio de la estación polínica se registran ciertas concentraciones de polen cuando los olivos del territorio
no han comenzado a florecer, lo que indica que provienen de otras zonas con floración más temprana. Para
identificar las fuentes de emisión de este polen registrado antes de la floración de los olivares locales, se
han utilizado modelos de retrotrayectorias HYSPLIT. Los resultados muestran que los vientos del sur
transportan granos de polen desde olivares de floración más temprana ubicados en las provincias andaluzas
de Jaén y Granada. Los vientos del oeste y suroeste transportan granos de polen desde olivares de
Extremadura, o incluso desde la región del Alentejo en Portugal.
12
Los resultados de esta tesis doctoral amplían el conocimiento de la respuesta reproductiva del olivo
respecto a factores externos relacionados con gradientes ambientales. Estos factores provocan variaciones
en la respuesta fenológica y en la producción de polen, flores e inflorescencias, lo que implica ciertos
cambios en la duración e intensidad de la estación polínica del olivo.
13
ABSTRACT
Study of the biological cycle of the olive (Olea europaea L.) is of great importance in the Mediterranean
region, where this crop has been grown since time immemorial, largely for the olive oil made from its fruit.
Research into various aspects of flowering and release of pollen into the air is of agricultural interest and
also of medical interest, given that olive pollen grains are known to be highly-allergenic. Since olive
flowering phenology is very sensitive to variations in weather patterns, this species can also be used as a
bioindicator of plant response to climate change.
This study, focussing on the olive’s phenological response to local environmental variables, was carried
out in the centre of the Iberian Peninsula, where Cornicabra is the most widely-grown olive variety and
where aerobiological and phenological research remains sparse. The Cornicabra variety is the second most
widely-grown olive variety in Spain after Picual in Andalusia, accounting for 12% of the total surface area
of Spain; this variety yields very high quality oil. Cornicabra is virtually endemic in the Castilla-La Mancha
region, Spain’s second largest olive-oil- producing region after Andalusia. In the province of Toledo, where
this research was carried out, olive groves cover a surface area of around 120,000 ha; the province produces
roughly 3.5% of all Spain’s olives.
The main aim of this Doctoral Thesis was to report on flowering phenology and the production of
inflorescences, flowers and pollen in the Cornicabra olive, and on the influence of weather-related variables
and environmental factors. Knowledge of the flowering sequence enabled identification of the most
important sources of airborne pollen at any given moment, and of those sources lying outside the study
area.
The overall aim of this research has been broken down into a series of specific objectives, covered in
each of the chapters of which the thesis consists:
• Chapter I: Models for forecasting the flowering of Cornicabra olive groves
• Chapter II: Effects of topography and crown-exposure on olive tree phenology
• Chapter III: Flower and pollen production in the Cornicabra olive (Olea europaea L.) cultivar
and the influence of environmental factors
• Chapter IV: Spatiotemporal analysis of olive flowering using geostatistical techniques.
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Chapter I examines the influence of weather-related variables (temperature, rainfall, sunlight and
relative humidity) on the pre-flowering and flowering phases of the olive reproductive cycle, and
constructed models based on linear and Poisson regression to forecast the onset and length of these
phenophases. The onset and length of pre-flowering can be predicted up to one or two months prior to
budburst, with an error of between 1 and 4 days, while the start and duration of flowering can be forecast
up to three months beforehand with an error of between 1 and 2 days.
It was found that an increase in autumn temperatures at the start of dormancy prompts delayed budburst
(i.e. delayed onset of pre-flowering). Moreover, an increase in temperatures after January led to early
budburst. Increased temperatures from February onwards and throughout the pre-flowering period brought
forward the start of flowering. Other weather-related variables such as sunlight and rainfall during
dormancy also influenced olive flowering phenology.
Chapter II focuses on the effects of local geographical features (altitude, topographical orientation and
N/S exposure of crown flowering branches) on the olive phenological response during pre-flowering and
flowering. Results revealed a significant correlation between altitude and flowering start-date in the
province of Toledo: for each 100 m increase in altitude, flowering started 2.5 days later. Additionally,
taking onset of flowering as the variable, hierarchical cluster analysis enabled olive-groves to be classified
by flowering sequence across an altitude gradient.
Phenological analysis as a function of N/S exposure revealed that north-facing branches started the pre-
flowering and flowering periods later than south-facing branches. Pre-flowering onset was also delayed in
north-facing slopes with respect to flat areas.
Chapter III analyses inflorescence, flower and pollen production in the light of airborne pollen counts
recorded in the city of Toledo. Results showed that the number of inflorescences —and thus the number of
flowers on the tree— was the pollen-production characteristic most influencing airborne pollen counts.
Findings also pointed to marked spatiotemporal variability in all pollen-production parameters studied
(pollen, flowers, inflorescences and flowering branches), prompted both by environmental factors and by
internal regulation processes linked to masting in the olive. Temperature and rainfall during the dormancy
period were the weather-related variables most influencing production of flowers, inflorescences and
flowering branches. Early attainment of chilling unit requirements during dormancy was associated with
increased production, coinciding with earlier budburst. Production was also found to vary as a function of
location, although it was not clear whether the altitude gradient alone accounted for that variability. A
15
significant correlation was observed between flowering-branch production and N/S exposure on the tree
crown.
Chapter IV examines airborne pollen counts in the city of Toledo as a function of the local chronological
sequence of flowering. Olive flowering was modelled using geostatistical techniques combined with the
application of a Geographic Information System throughout the pollen season from 2010 to 2013 in the
province of Toledo. The findings were used to draw up continuous phenological maps, to compare local
flowering intensity with airborne pollen counts.
Results showed that the highest airborne olive-pollen counts were recorded during the greatest flowering
intensity of the groves closest to the trap. However, counts recorded at the start of the pollen season were
not linked to local olive groves, which had not yet begin to flower, indicating that pollen grains were
transported into the study area from earlier-flowering groves. To identify the sources of olive pollen
recorded prior to the local flowering season, HYSPLIT back-trajectory models were used. Results showed
that southerly winds transported pollen grains for earlier-flowering groves in the Andalusian provinces of
Jaén and Granada. Westerly and south-westerly winds carried pollen grains from Extremadura, or even
from the Alentejo region of Portugal.
To summarise, the findings of this doctoral research added to our knowledge regarding the olive
reproductive response to external factors linked to environmental gradients. These factors prompt variations
in the phenological response and in the production of pollen, flowers and inflorescences, implying changes
in the duration and intensity of the olive pollen season.
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INTRODUCCIÓN GENERAL
1.1 Antecedentes y justificación
El ciclo biológico de las plantas está regulado
por factores dependientes de la biología de la
especie y por los factores geográficos y
meteorológicos (Chapin et al. 1987; Pallardy 2008),
que determinan la mayor o menor disponibilidad de
los recursos necesarios para los procesos
metabólicos (Fitter and Hay 2002). Además,
también están involucrados otros factores como la
interacción de las propias plantas con otros
organismos, y en el caso de especies con
aprovechamientos agrícolas como el olivo, las
prácticas empleadas en su gestión (Kozlowski and
Pallardy 1997; Ben-Gal et al. 2011).
El olivo (Olea europaea L.) es una especie de
gran interés socioeconómico en la región
Mediterránea, y el estudio de su ciclo biológico ha
sido el objetivo de numerosos trabajos. En España,
durante los últimos años se han publicado estudios
sobre olivo desde diferentes puntos de vista, como
el aerobiológico (p.e. Domínguez et al. 1993;
Ribeiro et al. 2006), fenológico (p.e. Orlandi et al.
2004; Aguilera and Ruiz 2009), fisiológico (p.e.
Baktir et al. 2004; Abu-Zahra and Al-Dmoor 2013),
agronómico (p.e. Lavee et al. 1999; Seifi et al.
2008), etc. En lo que respecta a Tesis Doctorales,
en las disciplinas de aerobiología y fenología, la
presente tesis doctoral es la tercera que en los
últimos cuatro años, se presenta en relación al
estudio del olivo (Aguilera 2010, Oteros 2014).
Los estudios llevados a cabo en relación al ciclo
biológico del olivo en el centro de la Península
Ibérica, son escasos y existe muy poca información
acerca de la respuesta reproductiva de los olivos de
la variedad Cornicabra, prácticamente endémica de
Castilla-La Mancha (Barranco and Rallo 2000),
segunda región española productora de aceite de
oliva por detrás de Andalucía (Civantos 2008). La
provincia de Toledo, en concreto, posee una
importante superficie de olivar con una extensión
aproximada de 120.000 ha de cultivo,
principalmente de la variedad Cornicabra.
En el estudio de la sucesión de las fases
biológicas que constituyen el ciclo de vida de las
plantas, el clima juega un papel fundamental pues
es uno de los factores ambientales más
determinantes (Schwartz 2003). En concreto, la
temperatura es la variable meteorológica que más
influye en ciertas fases del ciclo fenológico como el
desarrollo reproductivo (García-Mozo et al. 2010;
Gordo and Sanz 2010), y por lo tanto su efecto ha
sido ampliamente estudiado por muchos autores en
la floración del olivo (p.e. Alcalá and Barranco
1992; Galán et al. 2005). Además de la temperatura,
otras variables meteorológicas como la
precipitación, la humedad o la radiación solar que
controlan los procesos metabólicos (Pallardy 2008),
también intervienen en la respuesta fenológica del
olivo (Orlandi et al. 2013b; Oteros et al. 2013b)
(CAPÍTULO I).
Introducción general
20
Además de las variables meteorológicas,
factores geográficos ligados a gradientes
relacionados con la latitud, la altitud, la pendiente o
la orientación topográfica implican cambios en el
desarrollo fenológico de las plantas (Jackson 1966;
Camargo et al. 2011; Pellerin et al. 2012). La
fenología del ciclo biológico del olivo ha sido
estudiada con respecto a las variaciones asociadas
al gradiente altitudinal y latitudinal (Orlandi et al.
2005b; Aguilera et al. 2014a). Pero mucha
información queda aún por desvelar sobre la
influencia de los aspectos topográficos locales en
las primeras etapas del desarrollo floral del olivo
(Aguilera et Ruiz 2009; Oteros et al. 2013b).
Efectos sobre la fenología inducidos por la
orientación topográfica o la exposición de las ramas
florales en la copa del olivo, todavía permanecen
poco estudiados (CAPÍTULO II).
En el caso de la producción de polen y la
formación de elementos florales (flores e
inflorescencias), la tasa de producción está
determinada por la biología de cada especie, es
decir por control genético (Subba and Reddi 1986),
a su vez relacionado con la estrategia de la
dispersión polínica (Cruden 2000). Sin embargo,
las cantidades de polen producidas por cada
individuo varían dependiendo de factores
ambientales externos (Rogers 1993; Damialis et al.
2011). La temperatura vuelve a ser en este caso una
variable influyente en la producción de flores y
polen, aunque también cobra gran relevancia la
disponibilidad hídrica que influye en los procesos
metabólicos de fotosíntesis (Connor and Fereres
2005). Con respecto a la productividad de flores y
polen en el olivo, Aguilera et Ruiz (2012) y
Damialis et al. (2011) han estudiado las variaciones
respecto a gradientes ambientales. Sin embargo, el
conocimiento sobre la influencia de estos factores
debe ampliarse a partir de nuevos trabajos para
determinar mejor las relaciones con las variables
meteorológicas y geográficas (CAPÍTULO III).
En estudios a gran escala, el uso de datos
aerobiológicos ha sido determinante para la
identificación del inicio y la duración de las
principales fases fenológicas relacionadas con la
floración del olivo (Orlandi et al. 2009, 2013b;
Oteros et al. 2013a). Este tipo de trabajos se
encuentra con ciertas limitaciones a escala local,
debido a que el polen de olivo viaja grandes
distancias y puede proceder de territorios lejanos a
los considerados localmente. Por otro lado, las fases
del desarrollo floral previas a la apertura de las
flores, solo pueden determinarse a partir de
observaciones fenológicas en campo (Orlandi et al.
2002; Aguilera and Ruiz 2009; Oteros et al. 2013b).
Asimismo, la obtención de modelos de predicción
del inicio y la duración de las principales fases del
desarrollo floral del olivo y su aplicación directa en
olivares de un determinado territorio, es sólo
posible mediante la modelización de las
observaciones fenológicas. Este tipo de modelos
fenológicos no se ha aplicado hasta el momento en
olivos de la variedad Cornicabra (CAPÍTULO I).
El proceso de polinización comienza con la
maduración de los granos de polen en los estambres
e incluye su transporte hasta el estigma por los
diferentes agentes o vectores encargados de llevar a
cabo esa transmisión (Cruden 2000). Cuando la
dispersión es anemófila (Faegri and van der Pijl
1979), intervienen los procesos físicos que
determinan los movimientos de las masas de aire.
Introducción general
21
Estos procesos dependen de las condiciones
meteorológicas de la atmósfera y de gradientes de
radiación solar, temperatura, humedad y presión
(Wayne 2000). En olivo, como especie con
estrategia dispersiva principalmente anemófila, es
importante estudiar los condicionantes de la
atmósfera para la correcta interpretación de la curva
polínica (Hernández-Ceballos et al. 2011).
En este sentido, el estudio de variables
meteorológicas involucradas en la dispersión de los
granos de polen y la generación de modelos
espaciales que expliquen la sucesión de las fases
fenológicas de la floración, permiten identificar las
fuentes locales de emisión de polen en cada
momento (Hidalgo et al. 2002; Alba et al. 2006).
Además, el estudio de la dispersión del polen en la
atmósfera es de gran relevancia cuando se trata de
granos de pequeño tamaño como son los de olivo
(Hernández-Ceballos et al. 2014), que pueden
viajar grandes distancias a consecuencia del
transporte por el viento (CAPÍTULO IV).
1.2 Características generales del olivo
y su cultivo
El olivo (Olea europaea L.) es una especie de
gran interés agrícola que forma parte de la familia
botánica Oleaceae. El género Olea incluye unas 35
especies en todo el mundo (Rapoport 2008), y a la
especie Olea europaea L. pertenecen 6 subespecies
con áreas de distribución específicas (Vargas et al.
2001; Besnard et al. 2002). Estas subespecies son:
Olea europaea L. subsp. laperrinei (Batt. & Trab.)
Cif. (montañas del Sahara), Olea europaea L.
subsp. cuspidata (Wall. ex G. Don) Cif. (sur y este
de África, y Asia central), Olea europaea L. subsp.
guanchica P. Vargas, J. Hess, Muñoz Garm &
Kadereit (archipiélago de Canarias), Olea europaea
L. subsp. cerasiformis G. Kunkel & Sunding
(archipiélago de Madeira), Olea europaea L. subsp.
maroccana (Greuter & Burdet) P. Vargas, J. Hess,
Muñoz Garm. & Kadereit (montañas de Agadir en
Marruecos) (Chiappetta and Muzzalupo 2012;
Vargas and Talavera 2012), y por último la
subespecie Olea europaea L. subsp. europaea a la
que pertenecen todos los olivos cultivados y
silvestres de la región Mediterránea (Zohary et al.
2012).
Las recientes clasificaciones taxonómicas,
separan solo a nivel de variedades los olivos
silvestres (acebuches) y cultivados (Vargas and
Talavera 2012), aunque existen diversas opiniones
al respecto (Lavee 1996). A Olea europaea L.
subsp. europaea var. sylvestris (Mill.) Lehr,
pertenecen los olivos silvestres o acebuches,
mientras que los olivos cultivados se incluyen en la
Olea europaea L. subsp. europaea var. europaea.
El acebuche se presenta en forma de árbol o
arbusto muy longevo y forma parte de bosques
(Querco rotundifoliae-Oleion sylvestris Barbéro,
Quézel & Rivas-Martínez in Rivas-Martínez,
Coasta & Izco 1986, Oleo-Ceratonion siilquae Br.-
Bl. ex Guinochet & Drouineau 1944 em. Rivas-
Martínez 1975) o formaciones arbustivas mixtas
(Asparago albi-Rhamnion oleoidis Rivas Goday ex
Rivas-Martínez 1975), incluidos en el listado de
hábitats de interés comunitario (Anexo I, Directiva
92/43/CEE) (Cabello et al. 2009; Rey et al. 2009).
Además, el acebuche se integra como especie
acompañante, en otras comunidades forestales o
arbustivas de los pisos meso o termomediterráneo,
como encinares, alcornocales, coscojares, etc.
Introducción general
22
(Quercetalia ilicis Br.-Bl. ex Molinier 1934 em.
Rivas-Martínez 1975, Pistacio lentisci-
Rhamnetalia alaterni Rivas-Martínez 1975)
(Bueno and Fernández 1991).
El primer foco de domesticación del acebuche,
que da lugar al olivo, se establece en Oriente Medio
hace unos 6000 años (Kaniewski et al. 2012).
Debido al gran valor de su fruto por la extracción
de aceite, el cultivo de olivo fue extendiéndose por
toda la cuenca Mediterránea donde las condiciones
climáticas y edáficas eran favorables para su
desarrollo (Fig. 1.1) (Carrión et al. 2010). La
llegada del cultivo del olivo a la Península Ibérica
no se conoce con exactitud, aunque se piensa que se
produjo sobre el siglo II a.C. durante dominio
romano (Arambarri 1992), o incluso con
anterioridad (Tindall 2002).
En la actualidad, el 98 % de la superficie del
olivar mundial se sitúa en la región Mediterránea
(Fig. 1.1), aunque su cultivo se ha extendido a otros
territorios de clima mediterráneo de América, Asia
Oriental y Oceanía (Sibbet et al. 2005). En el año
2013 según los datos de estadística de la
Organización de las Naciones Unidas para la
Alimentación y la Agricultura (FAOSTAT), la
superficie del olivar en el mundo alcanzaba más de
10 millones de hectáreas, con una producción que
superaba los 20 millones de toneladas de aceitunas
destinadas principalmente a la obtención de aceite
de oliva (Civantos 2008).
España con un 24 % de la superficie de olivar
mundial (2.500.000 ha), se encuentra a la cabeza en
la producción de aceite de oliva en todo el mundo
(Fig. 1.2). Otros países cuya superficie de olivar es
destacable son Túnez (18%), Italia (11%), Grecia
(9%), Marruecos (9%), Turquía (8%) o Siria (7%).
Pero tan sólo entre España e Italia, poseen más de
la mitad de la producción mundial de aceituna, con
7.875.800 y 3.022.886 toneladas, respectivamente
en 2013 (Fig. 1.2).
De la misma forma, España con una producción
de 1.383.900 toneladas de aceite de oliva, fue en
Figura 1.1 Área de distribución del acebuche y el olivo en la región Mediterránea (Fuente: Carrión et al. 2010).
Introducción general
23
2012 el país con mayor producción mundial,
seguido muy de lejos por Italia y Grecia, con una
producción de 572.000 y 350.200 toneladas (Fig.
1.3), según los datos de estadística de la
Organización de las Naciones Unidas para la
Alimentación y la Agricultura (FAOSTAT).
En las últimas décadas la superficie de olivar en
España ha experimentado una evolución creciente
(Fig. 1.4). Esta tendencia se traduce en una mayor
producción de aceituna y de aceite de oliva en los
últimos años. En el caso de la producción de
aceituna, el ritmo de crecimiento en las dos últimas
décadas es mayor que la tendencia observada en la
superficie de cultivo (Fig. 1.4). Este hecho
posiblemente sea debido a que una intensificación
de la producción en los últimos años y técnicas
agrícolas más eficientes, aumentan la productividad
Figura 1.2 Distribución porcentual de la superficie de cultivo del olivar y producción de aceituna a nivel mundialen el año 2013 (Fuente: FAOSTAT: http://faostat.fao.org/).
Producción mundial de aceitunaSuperficie mundial de olivar
Figura 1.3 Producción mundial de aceite de oliva y principales países productores en el año 2012 (Fuente:FAOSTAT: http://faostat.fao.org/).
Introducción general
24
de los cultivos (Gucci and Cantini 2000), con
respecto al manejo tradicional del olivar en España.
España cuenta con una gran diversidad en
variedades (cultivariedades) de olivo,
contabilizándose hasta 272 diferentes (Vargas and
Talavera 2012), siendo las variedades Picual y
Cornicabra, las más cultivadas (Barranco and Rallo
2000). La mayor superficie de cultivo de olivar en
el territorio español, se localiza en Andalucía que
cuenta con el 62% de la superficie española de
olivar, seguida por Castilla-La Mancha (14%) y
Extremadura (11%) (Tabla 1.1).
Por lo tanto, Castilla-La Mancha con una
superficie de 362.871 ha de olivar, es la segunda
región española en producción de aceitunas,
principalmente destinado a la extracción de aceite.
En la región castellano-manchega, las provincias de
Ciudad Real y Toledo representan más del 70% de
los cultivos de olivar, produciendo el 80% de la
cosecha de aceituna en esta región (Tabla 1.2).
Tabla 1.1 Superficie y producción de olivar en España en el año 2011 y principales Comunidades Autónomas productoras (Fuente: Anuario de estadística 2012 del Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente).
Superficie de olivar Producción de aceituna
Hectáreas % Toneladas %
ESPAÑA 2.503.675 100 7.820.060 100
Andalucía 1.540.426 61,5 6.541.625 83,7
Castilla-La Mancha 362.871 14,5 518.352 6,6
Extremadura 264.950 10,6 388.398 5,0
Cataluña 119.022 4,8 107.133 1,4
Comunidad Valenciana 92.152 3,7 104.676 1,3
Aragón 47.473 1,9 49.830 0,6
Madrid 25.437 1,0 28.779 0,4
Figura 1.4 Evolución de la superficie y producción del olivar en España desde 1990 a 2013 (Fuente: FAOSTAT:http://faostat.fao.org/).
R² = 0,87
R² = 0,52
R² = 0,63
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
Cultivo y producción del olivar en España
Superficie olivar Producción aceituna Producción aceite de oliva
Pro
du
cció
n (
x 1
06
ton
ela
da
s
Su
pe
rfic
ie d
e o
liva
r(x
10
6h
ectá
rea
s
Introducción general
25
Tabla 1.2 Superficie y producción de olivar en Castilla-La Mancha en el año 2011 (Fuente: Anuario de estadística 2012 del Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente).
Superficie de olivar Producción de aceituna
Hectáreas % Toneladas %
CASTILLA-LA MANCHA 362.514 100 517.792 100
Ciudad Real 138.976 38,3 213.886 41,3
Toledo 119.667 33,0 212.258 41,0
Cuenca 39.243 10,8 29.332 5,7
Albacete 36.430 10,0 50.644 9,8
Guadalajara 28.555 7,9 12.232 2,4
1.3 El ciclo reproductivo del olivo
El olivo es una especie bien adaptada a las
condiciones mediterráneas donde se ha extendido
su cultivo. Aunque la fotosíntesis del olivo
encuentra su óptimo entre los 15 y los 30ºC (Rallo
and Cuevas 2008), puede soportar temperaturas
bajas de hasta -8 ºC a partir de la cual se pueden
producir daños en los tejidos vegetativos (Barranco
et al. 2005). Asimismo, temperaturas elevadas por
encima de los 37 ºC durante la floración, pueden
provocar daños de los elementos reproductivos
(yemas y flores) o dificultar la polinización, y así
disminuir la producción de cosecha (Ayerza and
Sibbett 2001; Vuletin et al. 2014). Además, el olivo
presenta una buena resistencia a intensas sequías
estivales (Connor and Fereres 2005), característica
del clima mediterráneo. La capacidad de adaptación
de este cultivo perennifolio permite que realice la
fotosíntesis durante todo el año en situaciones
favorables, y por lo tanto es más productivo que
otros cultivos anuales o leñosos caducifolios en
clima mediterráneo (Rallo and Cuevas 2008).
La distribución y almacenamiento de asimilados
procedentes de la fotosíntesis del olivo, viene
establecido por el equilibro entre los ciclos,
vegetativo y reproductivo (Rallo and Suarez 1989;
Pallardy 2008). Así, en un año con producción alta,
los asimilados se destinan en primer lugar al
desarrollo de los frutos, en detrimento del
crecimiento vegetativo (Castillo-Llanque and
Rapoport 2011; Mert et al. 2013). El siguiente año,
el número de yemas florales estará limitado por el
crecimiento vegetativo previo, ya que el olivo
desarrolla yemas reproductivas en los tallos del año
anterior (Rallo and Cuevas 2008). Además, este
ciclo está determinado por el balance de hormonas
(giberelinas, ácido abscísico y otros) que actúan
como inhibidoras o protomoras de la floración
(Badr et al. 1970; Ulger et al. 2004), y cuya
concentración en diferentes partes del olivo varía
con la producción de frutos (Al-Shdiefat and
Qrunfleh 2008; Abu-Zahra and Al-Dmoor 2013).
En este comportamiento se basa el carácter vecero
y el ciclo bienal reproductivo del olivo (Monselise
and Goldschmidt 1982; Lavee 2007).
1.3.1 Floración
La floración del olivo se produce en las
inflorescencias desarrolladas en las axilas de las
hojas, y comienza al final de la primavera (abril-
junio) en el hemisferio norte. Sin embargo, los
procesos internos que conducen a esta floración
comienzan antes, concretamente durante el verano
del año anterior (Fig. 1.5). A mediados de verano se
producen cambios en el RNA de las yemas, que
Introducción general
26
determinan su destino vegetativo o reproductivo
(Navarro et al. 1990). En este momento, el
contenido de giberelinas y otras hormonas,
determinado por la producción de frutos de ese año,
produce la inhibición de la inducción floral
(Fernández-Escobar et al. 1992; Baktir et al. 2004).
A mediados de otoño se produce la iniciación en
las yemas reproductivas inducidas previamente.
Originalmente, se pensaba que esta fase de
iniciación era consecuencia de un periodo de bajas
temperaturas “chilling” (Hartmann and Porlingis
1957; Hackett and Hartmann 1967;), sin embargo
trabajos posteriores determinan que la exposición a
bajas temperaturas durante el invierno, es necesaria
para la salida de la dormancia de las yemas ya
iniciadas con antelación (Rallo and Martin 1991).
En el momento de la iniciación, no está claro que se
produzcan cambios morfológicos en el tamaño de
las yemas, pero sí se han encontrado diferencias en
el contenido de sustancias como el almidón (De la
Rosa et al. 2000), y los niveles de RNA (Pinney and
Polito 1990).
El periodo de vernalización o “acumulación de
frío” finaliza cuando se han completado los
requerimientos necesarios para que la planta
continúe con el desarrollo floral. Sin embargo, la
salida de la dormancia no se observa hasta que se
alcanzan temperaturas favorables para que la planta
aumente la tasa metabólica y se produzca la
diferenciación de las yemas reproductivas y el
desarrollo de inflorescencias (Orlandi et al. 2004).
Por lo tanto, durante el periodo de reposo o
dormancia se identifican diferentes fases que han
sido definidas previamente por Lang et al. (1987).
La fase de endodormancia se produce cuando
las yemas iniciadas acumulan bajas temperaturas
para su adecuado desarrollo (Denney et al. 1985). A
continuación, la fase de ecodormancia sólo está
sujeta a restricciones ambientales de temperatura
(Horvath et al. 2003; Pallardy 2008), es decir que
las yemas están preparadas para salir de la
dormancia cuando se den unas condiciones
favorables relativas a la acumulación de altas
temperaturas (Galán et al. 2001; Orlandi et al.
2005b; Aguilera et al. 2014b). Otra fase
denominada paradormancia se refiere a la
inhibición de la floración debido al crecimiento
vegetativo en años con poca producción (Rallo and
Cuevas 2008).
El proceso de diferenciación floral que
comienza con la salida de la dormancia de las
yemas, se produce generalmente entre finales del
mes de marzo y mediados de abril (Aguilera et Ruiz
2009). En este momento las yemas que se
encontraban en estado de latencia, empiezan a
elongarse y la inflorescencia comienza su
desarrollo. En el momento en el que la
inflorescencia está creciendo empiezan a
diferenciarse los botones florales, y a continuación
se forma la corola con pétalos foliáceos. La
inflorescencia y las flores alcanzan su tamaño final,
días antes de la floración, cuando las corolas
comienzan a perder su pigmentación inicial y se
tornan membranáceas de color blanco (Sanz-Cortés
et al. 2002). Este periodo de prefloración en el cual
se desarrollan las flores es relativamente largo con
respecto a la floración, que se produce
mayoritariamente desde finales de abril hasta
principios de junio y posee una duración de
Introducción general
27
alrededor de 10 días en todo el árbol (Aguilera et
Ruiz 2009).
No cabe duda que los procesos de inducción,
iniciación y diferenciación floral, son dependientes
de las condiciones ambientales (Alcalá and
Barranco 1992; Connor and Fereres 2005), y
principalmente están regulados por variables
meteorológicas como la temperatura. Además, a lo
largo de todo el desarrollo de las yemas y hasta la
floración, la temperatura es determinante en la
secuencia de las fases fenológicas (Osborne et al.
2000; Galán et al. 2005; Bonofiglio et al. 2008). De
esta manera, se ha observado un adelanto de la
floración cuando se produce un incremento de las
temperaturas durante el desarrollo floral (marzo-
mayo) (Orlandi et al. 2010a). Aunque con menor
intensidad otras variables meteorológicas como la
precipitación, la radiación solar o la
evapotranspiración también influyen en la floración
del olivo (Fornaciari et al. 1998; Oteros et al.
2013b).
En base a la adaptación del olivo al clima,
diferentes regiones bioclimáticas muestran
variaciones en la respuesta biológica del olivo
(Orlandi et al. 2010b). Esta capacidad de
adaptación, está relacionada con la plasticidad del
olivo y la regulación de su ciclo reproductivo en
base a las variaciones meteorológicas (Aguilera et
al. 2014b). Por este motivo, el seguimiento de la
floración del olivo constituye un buen indicador de
los efectos futuros del Cambio Climático en la
región Mediterránea (Osborne et al. 2000; Galán et
al. 2005; Avolio et al. 2012). En relación a una
escala geográfica local, la floración del olivo varía
Figura 1.5 Ciclo bienal del olivo (Fuente: Rallo and Cuevas 2008).
Introducción general
28
dependiendo de gradientes microclimáticos en
función de parámetros geográficos como la altitud
o la orientación topográfica donde se localizan los
olivares (Aguilera et Ruiz 2009; Oteros et al.
2013b).
Como se ha visto anteriormente, la producción
de flores en el olivo está sujeta a importantes
regulaciones fisiológicas y a condicionantes
genéticos propios de cada variedad (Rosati et al.
2012), sin embargo una parte de la variabilidad es
dependiente de factores ambientales. De la misma
forma, la producción de polen por parte de la flor
está determinada por la variedad de olivo (Ferrara
et al. 2007) pero también existen importantes
variaciones reguladas por las características
ambientales (Damialis et al. 2011; Aguilera and
Ruiz 2012). Como resultado de estos
condicionantes, la emisión de polen a la atmósfera
por parte de los olivos no es constante y puede
variar cada año en términos de duración y cantidad
(Aguilera and Ruiz 2009; Oteros et al. 2013a).
1.3.2 Polinización y fecundación
La polinización empieza tras la liberación del
polen producido en la antera de una flor y es el
proceso de trasmisión o transporte de ese polen
hasta el estigma (Rallo and Cuevas 2008). El olivo,
como especie parcialmente anemófila (Trigo et al.
2008), produce una gran cantidad de flores y polen
(Tormo et al. 1996; Damialis et al. 2011; Aguilera
and Ruiz 2012), debido a que debe asegurarse una
adecuada tasa de fecundación. El polen es liberado
a la atmósfera y transportado por el viento, aunque
excesivas velocidades y otros factores como la
lluvia pueden provocar una disminución de su
capacidad aerovagante (Bonofiglio et al. 2008).
Además, los patrones de dispersión polínica a
escala local están regulados por otras variables
como la temperatura o la humedad relativa
(Moreno-Grau et al. 2000; Hernández-Ceballos et
al. 2011; García-Mozo et al. 2014), directamente
relacionados con la emisión de polen por la planta.
En olivo, la mayor parte del polen queda
depositado muy cerca de la fuente de emisión
(Lavee and Datt 1978). El resto de polen puede
alcanzar niveles más elevados de la atmósfera y ser
transportado por el viento a otros territorios
(Fernández-Rodríguez et al. 2014), debido al
pequeño tamaño del polen de olivo que mide en
torno a 25 m de diámetro (Nilsson, 1988; Trigo et
al. 2008).
El proceso de transporte polínico a grandes
distancias depende de la dinámica atmosférica que
a su vez está regulada por gradientes de variables
meteorológicas (Mandrioli et al. 1980), que
favorecen los movimientos verticales y horizontales
de las masas de aire (Hernández-Ceballos et al.
2011). La capa límite planetaria es la franja de la
atmósfera que se encuentra en contacto con la
superficie terrestre. En esta capa se producen
fenómenos de fricción mecánica y de convección
que provocan la transferencia de los granos de
polen (Garratt 1994), que a partir de este momento
viajarán según la dirección del viento.
El estudio de la dispersión de polen a largas
distancias requiere el uso de modelos globales de
transporte en la atmósfera que tengan en cuenta los
movimientos de masas de aire en sentido vertical y
horizontal. En olivo este tipo de modelos permiten
Introducción general
29
identificar fuentes lejanas de polen e interpretar de
esta forma, los registros polínicos atmosféricos
(Fernández-Rodríguez et al. 2014; Hernández-
Ceballos et al. 2014).
Los granos de polen tras ser transportados
pasivamente por la atmósfera se depositarán sobre
el estigma de la flor para cumplir su función
biológica, o precipitarán sobre otras superficies
donde perderán toda funcionalidad. Esta deposición
puede ser pasiva o activa, a consecuencia de la
velocidad de sedimentación que presenta toda
partícula en el aire, al choque del grano de polen
con cualquier superficie, o al efecto de las rachas de
viento en sentido descendente y a la lluvia. Los
episodios de lluvias intensas provocan el lavado de
la atmósfera y una disminución en la concentración
de polen de olivo (; Recio et al. 1996; Bonofiglio et
al. 2008).
Los granos de polen que consiguen alcanzar el
estigma de la flor, no son siempre aptos para la
fertilización, debido a que algunas variedades de
olivo requieren polinización cruzada (Reale et al.
2006). En cualquier caso, la polinización cruzada
suele ser siempre más satisfactoria en relación a la
producción de fruto (Rallo and Cuevas 2008). Sin
embargo, la fecundación no siempre es exitosa aún
cuando existe compatibilidad polen-estigma,
debido a que el grano de polen debe ser viable. La
viabilidad del grano de polen de olivo disminuye
con el tiempo y con condiciones ambientales
desfavorables, al igual que la receptividad del
estigma (Bretón and Bervillé 2013; Zhu et al.
2013). La interacción de todos estos fenómenos
determinan el periodo de polinización efectiva
(Cuevas et al. 2009).
1.3.3 Fructificación
Una vez terminada la floración después del
marchitamiento de las flores de olivo, se produce
una pérdida de ovarios sin fertilizar, y aún, ovarios
fertilizados se eliminan en las primeras semanas
después de la floración (Rallo and Fernández-
Escobar 1985; Zhu et al. 2013). La tasa entre el
número de frutos que llegarán a la madurez y el
número de flores inicial es de aproximadamente el
2% (Troncoso et al. 1978), no obstante, este
comportamiento es característico del olivo y no
compromete la cosecha final de aceituna (Lavee et
al. 1996). Sin embargo, unas condiciones
ambientales desfavorables durante la polinización o
fecundación, o una competencia entre los distintos
órganos de la planta por los asimilados generados
en la fotosíntesis, puede provocar la prematura
abscisión de frutos o el desarrollo de frutos
partenocárpicos (zofairones) (Connor and Fereres
2005).
El desarrollo del fruto hasta su maduración, se
produce a lo largo de 4 a 5 meses caracterizados por
un proceso de división y expansión celular en el
fruto (Connor and Fereres 2005), sin embargo la
mayor actividad celular se produce durante los dos
primeros meses después de la fecundación
(Manrique et al. 1999). El desarrollo del endocarpo
también comienza al principio del proceso de
formación del fruto, y su esclerificación y
endurecimiento se produce durante el segundo y
tercer mes de desarrollo (Rapoport et al. 2013).
Después del endurecimiento del endocarpo,
concretamente entre los meses de julio y agosto, el
Introducción general
30
crecimiento del fruto se hace más lento, y comienza
la biosíntesis del aceite y su acumulación en las
células parenquimáticas de la pulpa (Beltrán et al.
2008). Este proceso continúa hasta otoño, entre los
meses de septiembre y octubre cuando se produce
el cambio de coloración de los frutos, o enverado,
finalizando la maduración entre los meses de
noviembre y enero del año siguiente, con una gran
variabilidad entre variedades (Barranco et al. 1998).
1.4 Aerobiología del olivo
La polinización del olivo en España se produce
entre los meses de abril a junio. En este periodo
todas las estaciones de la Red Española de
Aerobiología (REA) registran polen de olivo (Trigo
et al. 2008). Sin embargo, las mayores
concentraciones de olivo se obtienen en la
comunidad andaluza, donde Jaén o Córdoba son las
provincias con un mayor registro anual que supera
en la mayoría de los años, los 10.000 granos/m3 y
con concentraciones diarias máximas que alcanzan
en algunos casos 5.000 granos/m3 (Díaz de la
Guardia et al. 1999).
Otras regiones con elevadas concentraciones
polínicas de olivo son Castilla-La Mancha y
Extremadura, como resultado de las importantes
superficies de cultivo de olivar que poseen
(Civantos 2008). En la ciudad de Badajoz, los
valores anuales medios de polen de olivo en el
periodo 2009-2011 se establecen en torno a los
8.000 granos/m3 (Fernández-Rodríguez et al.
2014), mientras que en la ciudad de Toledo la media
del periodo 2003-2007 se sitúa en torno a 5.000
granos/m3 (Perez-Badia et al. 2010).
En el centro de España, la gran mayoría del
polen de olivo se detecta en general, en los meses
de mayo y junio (Gutiérrez et al. 2006; Pérez-Badia
et al. 2010, 2011). En las provincias de Toledo y
Ciudad Real donde principalmente se extiende la
Figura 1.6 Cantidad total de polen en el Periodo de Polinización Principal (PPP) para cada año. Datosprocedentes de la Red de Aerobiología de Castilla-La Mancha.
0
2000
4000
6000
8000
10000
12000
2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011 2012 2013
Gra
nos d
e p
ole
n/m
3
Polen total en el PPP
Media
Introducción general
31
variedad Cornicabra, los mayores niveles de polen
de olivo se concentran entre la segunda semana de
mayo y la primera de junio (García-Mozo et al.
2008).
El polen de olivo en la ciudad de Toledo,
representa el 11% del polen total anual registrado
(Pérez-Badia et al. 2010), superior a otras ciudades
del centro de la Península Ibérica con menor
extensión de olivar en su entorno (Gutiérrez et al.
2006; Pérez-Badia et al. 2011). Durante el periodo
2003-2013 en la ciudad de Toledo, según los datos
procedentes de la Red de Aerobiología de Castilla-
La Mancha (AEROCAM), la media anual del
Periodo de Polinización Principal (PPP) calculado
según Andersen (1991), ha sido de 5.621
granos/m3, siendo el año 2004 cuando se registró el
menor valor (2.034 granos/m3) y el año 2009
cuando se registró el valor máximo (9.560
granos/m3) (Fig. 1.6). A lo largo del año, el polen
de olivo se distribuye casi exclusivamente entre los
meses de mayo y junio, y en general alcanzándose
valores máximos en un periodo muy corto de
tiempo a finales de mayo y principios de junio (Fig.
1.7).
El PPP comienza entre principios y mediados de
mayo según el año, y finaliza entre finales de junio
y principios de julio, con una duración que ronda
entre 25 y 50 días, aunque en diversos años este
periodo se extiende ligeramente (Tabla 1.3). El
número de días con concentraciones de polen de
más de 50 granos/m3 en la media del periodo 2003-
2013 es de 21 días, sin embargo observamos que
considerando cada año por separado el número de
días con estos niveles polínicos oscila entre 11 y 29
días. Por último, el día con mayor registro polínico
en todo el periodo estudiado es el 22 de mayo de
2009 en el cual se registraron 2.594 granos/m3. En
el resto de años los valores máximos diarios se
mantienen entre 300 y 2.000 granos/m3,
produciéndose este pico entre el 18 de mayo y el 10
de junio.
Figura 1.7 Concentración media diaria de polen de olivo en el periodo 2003-2013. Datos procedentes de la Redde Aerobiología de Castilla-La Mancha.
0
50
100
150
200
250
300
350
400
1-abr. 15-abr. 29-abr. 13-may. 27-may. 10-jun. 24-jun. 8-jul. 22-jul.
Gra
nos d
e p
ole
n/m
3
Polen de olivo (media 2003-2013)
Introducción general
32
Tabla 1.3 Características del Periodo de Polinización Principal (PPP). Datos procedentes de la Red de Aerobiología de Castilla-La Mancha
Año Estación polínica (PPP) Duración PPP Picoa (Fecha) Nº días > 50b
2003 16/05 - 13/06 29 490 (29/05) 15
2004 28/05 - 19/06 23 338 (10/06) 11
2005 09/05 - 26/06 49 1.180 (26/05) 23
2006 01/05 - 08/06 39 1.003 (18/05) 22
2007 01/05 - 26/06 57 955 (30/05) 24
2008 03/05 - 02/07 61 266 (22/05) 25
2009 08/05 - 10/06 34 2.594 (22/05) 29
2010 23/05 - 19/06 28 507 (04/06) 17
2011 05/05 - 03/06 30 1.600 (25/05) 23
2012 17/05 - 16/06 31 504 (01/06) 11
2013 14/05 - 11/07 59 2.002 (05/06) 29
Periodo 2003-2013 12/05 – 20/06 40 1040 (29/05) 21 a Valor máximo diario a lo largo del año (unidades: granos de polen/m3) b Se ha contabilizado en número de días con una concentración diaria mayor a 50 granos de polen/m3
1.5 Estudio de la floración del olivo y
sus aplicaciones
El olivo ha sido ampliamente estudiado desde el
punto de vista aerobiológico, por su importancia
agronómica (Orlandi et al. 2012) y porque el polen
de olivo es considerado uno de los principales
responsables de las enfermedades alérgicas que se
producen en la región Mediterránea (D’Amato et al.
2007). El alto potencial alergénico, la elevada
producción polínica por árbol y el cultivo en
amplias superficies del territorio mediteráneo,
provoca que el olivo sea la segunda causa de alergia
en España, después del polen de gramíneas (SEAIC
2005). En este sentido, se han realizado diversos
estudios aerobiológicos que tienen en cuenta las
implicaciones desde el punto de vista alergológico
(Feo-Brito et al. 2011; Bonofiglio et al. 2013).
Además, muchos trabajos se basan en la
caracterización del periodo de polinización de las
principales especies anemófilas, entre las que se
encuentra el olivo (Pérez-Badia et al. 2010), cuyos
resultados son de gran utilidad para la delimitación
de los periodos de riesgo para la población alérgica.
La dispersión de polen en la atmósfera y las
variables meteorológicas que la determinan, así
como la distribución de los olivos en el territorio,
ha sido estudiada con el objetivo de identificar el
origen del polen registrado en los captadores
polínicos (Hidalgo et al. 2002). El seguimiento
fenológico de los olivos en el campo, permite
establecer las fuentes de emisión de polen e
interpretar los registros aerobiológicos (Fornaciari
et al. 2000; Orlandi et al. 2005a; Aguilera and Ruiz
2009). Por lo tanto, las observaciones fenológicas
pueden ser un complemento de los estudios
aerobiológicos para explicar el origen de la emisión
de polen (Tormo et al. 2011). Además,
recientemente se han realizado trabajos que utilizan
diversos modelos de transporte atmosférico para
identificar fuentes lejanas de polen de olivo (Avolio
et al. 2008; Hernández-Ceballos et al. 2011, 2014).
Introducción general
33
Por otro lado, parte del elevado interés que
motiva el estudio aerobiológico del olivo, radica en
su importancia económica debido a la producción y
comercialización de aceite. En este sentido la
aerobiología posee muchas aplicaciones en
agronomía (Frenguelli 1998; García-Mozo 2011).
Una de las aplicaciones más reconocidas, es la
elaboración de modelos que permiten a partir de los
registros de polen de olivo, la predicción de la
cosecha de aceituna con destacada antelación
(Ribeiro et al. 2007; Oteros et al. 2014). Estos
modelos son muy útiles para optimizar las tareas y
los recursos relacionados con la recolección y
procesado de las aceitunas, y la programación de
estrategias de producción y comercialización del
aceite de oliva (Aguilera and Ruiz-Valenzuela
2014).
Con respecto a la mejora de la productividad
agrícola del olivar, se han llevado a cabo estudios
de biología reproductiva en olivo como son los de
producción polínica (Ferrara et al. 2007; Orlandi et
al. 2003), viabilidad polínica (Aguilera and Ruiz
2013) o efectividad en la polinización (Cuevas et al.
2009; Vuletin et al. 2014). Otros trabajos han
estudiado la relación entre la producción polínica
del olivo y diversos factores ambientales (Damilais
et al. 2011; Aguilera and Ruiz 2012), cuyos
resultados pueden ser de gran interés para conocer
las estrategias que sigue el olivo para asegurar la
polinización según diversas situaciones geográficas
y climáticas.
Como se ha comentado anteriormente, el
seguimiento del ciclo reproductivo del olivo puede
ser un indicador muy interesante para estudiar los
efectos del Cambio Climático (Osborne et al. 2000;
Avolio et al. 2012). En este sentido, el olivo ha sido
objeto de estudio para determinar tendencias en la
secuencia de los estados fenológicos biológicos en
base a las variaciones climáticas de los últimos años
(Orlandi et al. 2014). Los resultados de estos
estudios se han empleado para modelizar la
respuesta fenológica del olivo a los posibles
escenarios futuros de Cambio Climático (Galán et
al. 2005; Orlandi et al. 2013a).
La estrecha relación de la floración del olivo con
las variables meteorológicas ha permitido el
desarrollo de los modelos feno-meteorológicos (De
Melo-Abreu et al. 2004), que como hemos visto
poseen importantes aplicaciones en la
monitorización del clima, pero que además se han
empleado con fines agrícolas (García-Mozo 2011).
Estos modelos resultan de utilidad para la
programación de tareas agrícolas dependientes del
estado fenológico de la planta (Chmielewski 2003).
Con respecto al control de plagas en olivos, algunos
trabajos han estudiado la sincronía entre el
desarrollo fenológico del cultivo y de insectos
perjudiciales como la mosca del olivo (Bactrocera
oleae Gmelin) (Gutiérrez et al. 2009; Villamil et al.
2013) o el prays (Prays oleae Bern.) (Kumral et al.
2005).
Los modelos fenológicos también se pueden
emplear para encontrar cultivos o variedades que se
adapten más adecuadamente a las condiciones
climáticas de un territorio determinado
(Chmielewski 2003). Concretamente en el caso del
olivo, el consumo mundial creciente del aceite de
oliva está llevando su cultivo a nuevas zonas, fuera
de la región Mediterránea (Zhu et al. 2013). Sin
embargo, los requerimientos térmicos del olivo,
Introducción general
34
impiden en muchas ocasiones una adecuada
implantación del cultivo (Denney et al. 1985;
Ayerza and Sibbett 2001).
1.6 Consideraciones metodológicas
generales
1.6.1 Área de estudio
Este trabajo se ha llevado a cabo en la provincia
de Toledo (Castilla-La Mancha, España), territorio
de clima mediterráneo continental. En la ciudad de
Toledo, situada en el centro del área de estudio (Fig.
1.8), la temperatura media anual es de 15,4 ºC,
siendo enero el mes más frío con una media de 6,4
ºC, y julio el mes más cálido con una media de 26,0
ºC. La precipitación media anual es de 357 mm,
siendo los periodos de abril-mayo y de noviembre-
diciembre, los meses en los que se registra una
mayor precipitación (INM 2008). Desde el punto de
vista bioclimático (Rivas-Martínez et col. 2007,
2011), la mayor parte de la provincia y en este caso
casi la totalidad de la superficie de olivar, se
corresponde con el termotipo mesomediterráneo de
ombroclima seco, caracterizado por unos inviernos
fríos, y veranos cálidos con marcado déficit hídrico.
El ombrotipo subhúmedo está representado en los
valles del Tíetar y del Alberche, así como en las
laderas de los Montes de Toledo (Fernández-
González et al. 2012), coincidiendo con algunos de
los olivares más meridionales.
En general, la provincia de Toledo está
seccionada en sentido este-oeste por el valle del río
Tajo que queda confinado entre los Montes de
Toledo y el Sistema Central. Este último,
representado en la provincia por la Sierra de San
Vicente. Estas dos cordilleras y todo el tercio
occidental dominado por glacis sedimentarios de
las mismas, constituyen un territorio dominado por
Figura 1.8 Localización de la provincia y la ciudad de Toledo.
Introducción general
35
terrenos silíceos, enmarcado en el sector
biogeográfico Toledano-Tagano (Fernández-
González et al. 2012), correspondiente a la
subprovincia Luso-Extremadurense de la provincia
Mediterránea Ibérica Occidental. Los territorios del
centro y tercio oriental de la provincia de Toledo se
adscriben en el sector biogeográfico Manchego,
correspondiente a la subprovincia Castellana de la
provincia Mediterránea Ibérica Central (Rivas-
Martínez 2007, 2011), y están constituidos por
terrenos básicos de tipo sedimentario con
dominancia de suelos arcillosos, calcáreos o
yesíferos. La vegetación del territorio viene
determinada por la climatología, la biogeografía y
litología, sin embargo a estos hay que sumarles el
factor humano como importante modelador del
paisaje vegetal. De esta forma, aproximadamente
dos tercios de la provincia de Toledo están
dedicados a la agricultura, y otro 15% de la
superficie, está transformada a pastos y dehesas por
el uso ganadero (Fernández-González et al. 2012).
En la provincia de Toledo el cultivo de olivar
ocupa 119.667 ha de superficie (Fuente: Anuario de
estadística 2012 del Ministerio de Agricultura,
Alimentación y Medio Ambiente), que representa
aproximadamente el 8% de la superficie provincial.
La mayor superficie de olivar se encuentra en la
mitad sur de la provincia de Toledo, en las comarcas
naturales de La Jara, Los Montes de Toledo y La
Mancha (Fig. 1.9). El valle del río Tajo también
acoge importantes superficies de olivar
principalmente en la parte central de su recorrido
por la provincia. La mayor parte de estos olivares
se localizan en un rango altitudinal entre los 400 y
los 800 metros, aunque existen unas pequeñas
extensiones de olivar a menores altitudes en el
extremo occidental de la provincia. También
existen olivares que alcanzan hasta los 900 metros
aproximadamente en las laderas de los Montes de
Toledo, aunque muchos de estos cultivos están
siendo abandonados por la dificultad de la gestión
agrícola principalmente en fuertes pendientes
topográficas.
Figura 1.9 Distribución del olivar en la provincia de Toledo según Corine Land Cover 2006, ©InstitutoGeográfico Nacional de España.
Introducción general
36
En los cultivos tradicionales de este territorio,
predomina la variedad Cornicabra que es endémica
del centro de la Península Ibérica, representada
principalmente en las provincias de Toledo y
Ciudad Real. Es la segunda variedad cultivada en
España y su superficie de cultivo representa el 12%
de la superficie total española (Barranco and Rallo
2000). El fruto del olivo de variedad Cornicabra
destaca por un elevado rendimiento graso y se
emplea exclusivamente para la extracción de aceite
de gran calidad, con una elevada estabilidad y
buenas propiedades organolépticas (Salvador et al.
2001).
1.6.2 Estudio fenológico
La metodología empleada en los estudios sobre
fenología, se basa en el seguimiento de los estados
biológicos a lo largo del ciclo de vida del organismo
(Schwartz 2003). Para ello, se debe secuenciar el
desarrollo biológico en diferentes fases fenológicas
para determinar el estado del individuo en cada
momento.
En este estudio se han seguido una serie de fases
fenológicas adaptadas del sistema internacional
estandarizado BBCH (Tabla 1.4), que está basado
en la codificación de los estados de crecimiento de
Zadoks et al. (1974), desarrollado por Meier et al.
(2001), y descrita en olivo por Sanz-Cortés et al.
(2002). Esta adaptación de fases es consecuencia de
que el sistema BBCH está basado en la
determinación del estado fenológico para cada
individuo, y nosotros en nuestro trabajo hemos
determinado fases fenológicas para cada yema
floral o flor, dependiendo del estado fenológico.
Tabla 1.4 Equivalencias entre la metodología fenológica seguida y la escala BBCH, según Sanz-Cortés et al. (2002).
Descripción de la fase fenológica Escala
fenológicaa
Equivalencia en
la escala BBCH
Latencia: estado invernal de la yema 0 50
La yema se elonga y comienza a hincharse 1 51
Comienza a desarrollarse la inflorescencia 2 54
Se diferencian los pétalos en la inflorescencia 3 55
La corola de la flor comienzan a cambiar de color 4 59
La corola es totalmente blanca y comienza a abrirse, aparecen los estambres 5 60
La flor se abre completamente y muestra completamente los estambres 6 65
Los pétalos de la flor se marchitan y finaliza la floración 7 68
Los pétalos han caído, el ovario se engrosa y comienza su desarrollo 8 69
a Valor de ponderación en el cálculo del desarrollo fenológico (i, en la ecuación siguiente)
Introducción general
37
Atender al estado fenológico de las yemas o
flores permite la estimación porcentual de
elementos florales que se encuentra en cada fase
fenológica en cada observación, debido a que hasta
cuatro fases fenológicas se pueden producir al
mismo tiempo en un mismo individuo. Por lo tanto,
es posible aportar una mayor información sobre el
desarrollo fenológico que se pierde si únicamente
se asigna un determinado estado fenológico al
árbol. Por otro lado, mediante la metodología
seguida es posible disponer de una base de datos
adaptable al resto de escalas fenológicas
consideradas (Maillard 1975; Sanz-Cortés et al.
2002).
Además, la toma de datos en base a porcentajes
de elementos florales en cada fase fenológica,
permite mediante interpolación lineal, una
interpretación continua del desarrollo fenológico
realizando el cálculo directo del desarrollo
fenológico ponderado (Weighted Plant
Development, Cornelius et al. 2011), y calculado
mediante la siguiente ecuación:
donde, DF es el valor del desarrollo
fenológico en un momento determinado
(t), xi es el porcentaje de elementos florales
que se encuentran en una determinada fase
fenológica (i), i es el valor de ponderación
en base a los diferentes estados
fenológicos según la escala desde 0 a p (p
en este caso es igual a 8).
La interpolación lineal permite una
interpretación continua del desarrollo fenológico en
una escala entre 0-8 que describe el estado
fenológico del olivo desde el periodo de dormancia
hasta su fructificación (Fig. 1.10).
1.6.3 Estudio aerobiológico
El análisis aerobiológico se ha realizado
mediante un captador volumétrico de succión de
tipo Hirst (Hirst 1952). Este tipo de captadores
fueron diseñados inicialmente para la captación de
esporas de hongos, y ampliamente utilizados
actualmente para el seguimiento diario y horario, de
las concentraciones de polen en la atmósfera.
El captador polínico de la ciudad de Toledo se
sitúa en uno de los edificios del campus
universitario de la Fábrica de Armas (Universidad
de Castilla-La Mancha) (39º 51’ N, 4º 01’ W) a una
altitud de 451 metros sobre el nivel del mar. La
estación polínica forma parte de la Red de
Aerobiología de Castilla-La Mancha
(AEROCAM), que se integra en la Red Española de
Aerobiología (REA), y a su vez en la European
Aeroallergen Network (EAN).
La preparación y montaje de las muestras, así
como los recuentos polínicos, se llevaron a cabo a
partir de la metodología estandarizada propuesta
por la Red Española de Aerobiología (Galán et al.
2007). Los resultados de los recuentos
aerobiológicos hacen referencia al contenido de
polen de olivo en el aire, mostrada como número de
granos de polen por cada m3 de aire. En el estudio
se han empleado tanto valores diarios como
horarios de las concentraciones polínicas de olivo.
DF (t) = (xi (t) /100 · i p
i=0
Introducción general
38
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Figura 1.10 Fases del desarrollo fenológico del olivo: 0 latencia, 1 la yema comienza a hincharse, 2 comienza eldesarrollo de la inflorescencia, 3 se diferencian los pétalos en la inflorescencia, 4 la corola de la flor comienza acambiar de color, 5 la corola comienza a abrirse y aparecen los estambres, 6 la flor se abre completamente, 7los pétalos de la flor se marchitan, 8 comienza el desarrollo del fruto.
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OBJETIVOS GENERALES
El objetivo general de esta memoria doctoral es
estudiar la fenología floral y la producción de
inflorescencias, flores y polen de olivo (Olea
europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
relación respecto a las variables meteorológicas y
factores geográficos. El conocimiento de la
secuencia de la floración permitirá determinar en
cada momento cuáles son las fuentes emisoras de
polen atmosférico más importantes en el territorio
estudiado, e identificar cuándo son externas al
territorio. Este objetivo general se desglosa en una
serie de objetivos específicos planteados en los
diferentes capítulos de esta tesis, que son los
siguientes:
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración
del olivo de variedad Cornicabra
1. Analizar la relación entre las variables
meteorológicas como la temperatura, la
precipitación, la radiación solar o la humedad
relativa, y la fenología floral del olivo de variedad
Cornicabra (fases de prefloración y floración).
2. Establecer modelos predictivos para la fecha de
inicio y la duración de las fases de prefloración y
floración en olivo, a partir de observaciones
fenológicas de campo.
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la
exposición en la copa del árbol en la fenología del
olivo
3. Estudiar la influencia de componentes
geográficos locales como la altitud o la orientación
topográfica donde se sitúan los olivares, sobre el
inicio y la duración de las fases de prefloración y
floración del olivo.
4. Clasificar los olivares de la provincia de Toledo
según la sucesión de la floración del olivo
determinada por el gradiente altitudinal.
5. Detectar variaciones en cuanto al inicio y la
duración de las fases fenológicas de la prefloración
y la floración respecto a la ubicación en diferentes
exposiciones (norte/sur) de las ramas florales en la
copa del árbol.
Capítulo III: Estudio de la producción de flores
y polen de olivo (Olea europaea L.) de la
variedad Cornicabra y su relación con variables
ambientales
6. Cuantificar la tasa de producción de ramas
florales, inflorescencias, flores y polen, en olivos de
la variedad Cornicabra.
7. Estudiar la influencia de factores ambientales
como son variables meteorológicas (temperatura y
Objetivos generales
54
precipitación) y aspectos topográficos a escala local
(altitud de los olivares y exposición norte/sur de las
ramas florales en la copa del árbol), sobre la
productividad de inflorescencias, flores y polen en
el olivo.
8. Interpretar los resultados de producción de flores
y polen en olivo en relación con el inicio del periodo
de prefloración.
9. Relacionar los parámetros de producción (ramas
florales, inflorescencias, flores y polen) en olivo
con las cantidades de polen atmosférico registradas
en la ciudad de Toledo e identificar cuál de estos
parámetros contribuye de forma más relevante a la
curva polínica.
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la
floración del olivo mediante técnicas
geoestadísticas
10. Diseñar modelos continuos en el tiempo y el
espacio de la secuencia de la floración del olivo
mediante la utilización de técnicas de geoestadística
(cokriging), empleando como covariable el
gradiente altitudinal.
11. Identificar las fuentes locales de emisión de
polen que más contribuyen al registro de polen
atmosférico reflejado en la curva polínica del olivo,
a partir de la comparación de los resultados
obtenidos en los mapas fenológicos de la intensidad
de floración con el polen atmosférico.
12. Determinar las fuentes de emisión de las
cantidades de polen que proceden de otros
territorios mediante la aplicación de modelos de
transporte atmosférico a largas distancias
(HYSPLIT), cuando los olivos locales no se
encuentran aún en floración.
CAPÍTULO I: MODELOS DE PREDICCIÓN DE LA FLORACIÓN DEL OLIVO
DE VARIEDAD CORNICABRA
MODELS FOR FORECASTING THE FLOWERING OF CORNICABRA OLIVES
GROVES
Rojo J, Pérez-Badia R (in review)
Abstract
This study examined the impact of weather-related variables on flowering phenology in the
“Cornicabra” olive tree, and constructed models based on linear and Poisson regression to forecast the onset
and length of the pre-flowering and flowering phenophases. Spain is the world’s leading olive-oil producer,
and the “Cornicabra” variety is the second-largest Spanish variety in terms of surface area. However, there
has been little phenological research into this variety. Phenological observations were made over a five-
year period (2009-2013) at four sampling-sites in the province of Toledo (central Spain).
Results showed that the onset of the pre-flowering phase is governed largely by temperature, which
displayed a positive correlation with the temperature in the start of dormancy (November) and a negative
correlation during the months prior to budburst (January, February and March). A similar relationship was
recorded for the onset of flowering. Other weather-related variables, including solar radiation and rainfall,
also influenced the succession of olive flowering phenophases.
Linear models proved the most suitable for forecasting the onset and length of the pre-flowering period
and the onset of flowering. The onset and length of pre-flowering can be predicted up to one or two months
prior to budburst, while the onset of flowering can be forecast up to three months beforehand. By contrast,
a non-linear model using Poisson regression was best suited to predicting the length of the flowering period.
Keywords: Phenology, Olive tree, Meteorological variables, Generalized Linear Models
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
58
INTRODUCTION
The plant life cycle is closely linked to local
weather conditions (García-Mozo et al. 2009), and
plant reproductive patterns —like other processes
related to vegetative growth— reflect the degree of
adaptation to the local climate (Chuine et al. 2000).
Moreover, meteorological gradients associated
with geographical features of the terrain give rise to
variations in plant phenology (Oteros et al. 2013;
Rojo and Pérez-Badia 2014). Phenological
monitoring can thus help to assess the biological
changes taking place as a response to climate
variations (Kramer et al. 1996; Chung et al. 2011;
Menzel et al. 2006).
Analysis of the relationship between weather-
related variables and flowering phenology enables
the construction of models to predict the onset and
length of various phases of the plant life cycle
(Orlandi et al. 2010). So-called “thermal” models
are based solely on temperature variations (Chuine
et al. 1998, 1999), whilst other models take into
account a wider range of variables, including
rainfall, relative humidity and photoperiod
(Fornaciari et al. 1998; Galán et al. 2001a; Peñuelas
et al. 2004).
To understand the dynamics of the floral
phenology of the olive is important since the olive
(Olea europaea L.) is a species of considerable
agricultural and economic interest, particularly in
terms of olive-oil production. The Mediterranean
area accounts for 98% of the world’s olive-groves.
Spain is the world’s largest olive-oil producer, and
the Spanish region of Castilla-La Mancha has the
second-largest surface area of olive groves in Spain
after Andalusia. The most-widely grown variety in
this region is “Cornicabra”, which is endemic to the
central Iberian Peninsula and it is the second-largest
Spanish variety in terms of surface area after
“Picual”, grown mainly in Andalusia. “Cornicabra”
olive-trees, grown on 270,000 ha, yield a much
sought-after oil-rich olive (Barranco and Rallo
2000).
Knowledge of flowering phenology in key crops
with agricultural importance such as the olive, and
of the influence of weather-related variables on the
succession of phenophases, is of great value for
good crop management, enabling producers to
optimise irrigation, fertilisation, pruning and pest
control, among other things (Chung et al. 2001;
Chmielewski 2003; García-Mozo et al. 2011).
Recent research, moreover, has focused on olive
phenology in terms of the allergenic capacity of this
crop (Bonofiglio et al. 2013), whose pollen is a
major cause of allergy in the Mediterranean area
(Subiza et al. 2007).
A number of studies have reported that the
weather-related variable most influencing olive
flowering is temperature during the months prior to
anthesis (Osborne et al. 2000; Bonofiglio et al.
2008; Orlandi et al. 2010), and olive flowering
phenology has been modelled by various authors
(Galán et al. 2001a; De Melo-Abreu et al. 2004;
García-Mozo et al. 2009; Orlandi et al. 2009, 2010),
taking into account the relationship between
meteorological variables and successive phases of
the olive life cycle (Crepinsek et al. 2006; Ruml et
al. 2011).
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
59
A key consideration when constructing olive-
phenology models is that such models can rarely be
extrapolated beyond the area for which they were
constructed, since weather-related variables affect
different varieties differently (Ayerza and Sibbet
2001; Orlandi et al. 2002), and thus phenological
behaviour differs depending on the olive cultivar
(Alcalá and Barranco 1992; Barranco et al. 2008).
In most growing areas, including central Spain, few
studies of “Cornicabra” olive phenology have
investigated the relationship between weather
variables and either phenological observations in
the field (Sáenz-Laín et al. 2003) or aerobiological
data (García-Mozo et al. 2008).
This study sought to analyse the influence of
weather-related variables on “Cornicabra” olive
phenology and to construct models based on linear
and Poisson regression to predict the onset and
length of the pre-flowering and flowering
phenophases.
MATERIALS AND METHODS
Study area and phenological sampling
The study was carried out in the province of
Toledo (Castilla-La Mancha, central Spain). The
area has a continental Mediterranean climate,
characterised by marked seasonal contrasts: winters
are cold, and summers are hot and dry; annual
rainfall is between 350 and 600 mm. In Toledo city,
situated in the centre of the study area (Fig. 3.1), the
annual mean temperature is 15.4 ºC; January is the
Figure 3.1 Sampling sites in the province of Toledo (Spain).
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
60
coldest month (mean 6.4 ºC), and July the warmest,
with a mean temperature of 26.0 ºC (INM 2008).
Phenological sampling was conducted at 4
sampling sites in “Cornicabra” olive groves, in La
Puebla de Montalbán, Toledo, Olías del Rey and
Mascaraque (Table 3.1). The selected sites are in
the same area of Toledo and they have the same
biogeographical characteristics and covered a range
of altitudes from 440 m to 750 m (Fig. 3.1).
Sampling was carried from 2009 to 2013, except in
La Puebla de Montalbán and Olías del Rey, where
sampling started in 2010.
At each sampling site, flowering phenology was
monitored over the whole canopy of a total of 10
trees. Observations were made weekly from the
beginning of March to the end of June, and every
three days during the flowering phase.
The phenophases used in the BBCH
(Biologische Bundesantalt, Bundessortenamt and
Chemische Industrie) scale for olive (Meier 2001)
were adapted to a scale from 0 to 8 from dormancy
to the start of fruiting, which marks the end of
flowering. Phenophases were grouped into the
following periods: dormancy: winter bud status
(0/BBCH 50); pre-flowering: swelling buds
(1/BBCH 51), flower cluster development
(2/BBCH 54), petals just visible (3/BBCH 55) and
petals whitening (4/BBCH 59); flowering:
appearance of stamens (5/BBCH 60), full flowering
(6/BBCH 65), and end of flowering (7/BBCH 68);
and fruiting: non-fertilised flowers fallen, and fruit
set (8/BBCH 69).
Phenological data were processed using the
Weighted Plant Development (WPD) method,
which yields a phenological mean for the canopy as
a whole and for all the individuals in each
population, taking into account the percentage of
buds or flowers on each tree during each
phenophase, since at any given moment up to four
different phenophases may simultaneously coincide
on a single tree. Following this method, the
phenological development is calculated by linear
interpolation between the values of two
consecutives dates (Cornelius et al. 2011).
This method enables constant monitoring of the
progress of olive flower phenology (Rojo and
Pérez-Badia 2014); the start dates of each
phenological period were defined as the dates
midway between phases (Cornelius et al. 2011)
(Fig. 3.2). Using the 0-8 scale indicated earlier, the
onset of pre-flowering was established as the date
when 40-50% of buds were swollen (threshold 0.5);
the onset of flowering was considered when 15-
35% of flowers were fully open (threshold 4.5) and
at this point pre-flowering finished; and the end of
flowering was established as the date by which only
the last 5%-10% of flowers were open, while 30-
40% had wilted and the rest were fruiting (threshold
7.5). The results are comparable to those reported
by other authors, since phenophases were
established using similar criteria (Maillard 1975).
Table 3.1 Phenological sites in the study area. Sampling sites and geographical characteristics. Site (Code) Elevation (m.a.s.l.) Coordinates Studied period
La Puebla de Montalbán (LPue) 440 39º 50’ N, 4º 22’ W 2010-2013
Toledo (To) 470 39º 51’ N, 3º 59’ W 2009-2013
Olías del Rey (Oli) 590 39º 56’ N, 3º 59’ W 2010-2013
Mascaraque (Mas) 748 39º 40’ N, 3º 49’ W 2009-2013
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
61
Weather data
Meteorological data were obtained from
weather stations close to phenological sampling
sites (Fig. 3.1) belonging to the Castilla-La Mancha
Air Control and Monitoring Network
(http://pagina.jccm.es/medioambiente/rvca/calidad
aire.htm) and the Integrated Irrigation Advice
Network (SIAR, http://crea.uclm.es/siar/). The
following weather-related variables were analysed:
maximum temperature (Tmax), minimum
temperature (Tmin), mean temperature (Tm), solar
radiation (SR), relative humidity (RH) and
accumulated rainfall (R). These variables were
calculated for months, seasons (DJF December-
January-February winter, MAM March-April-May
spring) and the periods from November and
January to the onset of both pre-flowering and
flowering (Nov-PRE, Jan-PRE, Nov-FLO, Jan-
FLO), as well as during the pre-flowering (PRE)
and flowering periods (FLO).
Statistical analysis
Pearson and Spearman tests were used to test for
correlations between phenological data and weather
variables, depending the normality of the correlated
variables (Zar 2010). This preliminary analysis
enabled identification of weather variables
0
1
2
3
4
5
6
7
8
58 68 78 88 98 108 118 128 138 148 158
Ph
en
olo
gica
l de
velo
pm
en
t
Days of year
La Puebla de Montalbán
LPue2010 LPue2011 LPue2012 LPue2013
Onset of flowering
End of flowering
Onset of preflowering
0
1
2
3
4
5
6
7
8
58 68 78 88 98 108 118 128 138 148 158
Ph
en
olo
gica
l de
velo
pm
en
t
Days of year
Toledo
To2009 To2010 To2011 To2012 To2013
Onset of flowering
End of flowering
Onset of preflowering
0
1
2
3
4
5
6
7
8
58 68 78 88 98 108 118 128 138 148 158
Ph
en
olo
gica
l de
velo
pm
en
t
Days of year
Olías del Rey
Oli2010 Oli2011 Oli2012 Oli2013
Onset of flowering
End of flowering
Onset of preflowering
0
1
2
3
4
5
6
7
8
58 68 78 88 98 108 118 128 138 148 158 168
Ph
en
olo
gica
l de
velo
pm
en
t
Days of year
Mascaraque
Mas2009 Mas2010 Mas2011 Mas2012 Mas2013
Onset of flowering
End of flowering
Onset of preflowering
Figure 3.2 Phenological development. The onset and end of the phenological phases were marked by the following thresholds: 0.5 Onset of pre-flowering; 4.5 End of pre-flowering and onset of flowering; 7.5 End of flowering.
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
62
displaying some correlation with reproductive
stages in the olive life cycle (Orlandi et al. 2010).
Linear regression models were constructed to
predict the onset and length of the pre-flowering
and flowering phases, by means of stepwise
selection of weather variables. Data for these
variables fitted a normal distribution, thus enabling
application of the linear model. Regression models
were constructed using data for the years 2010 to
2013. Poisson regression models were also
constructed to predict the length of pre-flowering
and flowering phases (LengthPRE, LengthFLO),
since these variables were expressed as count data
(number of days) (Cameron and Trivedi 1998) and
fitted a Poisson distribution (checked using the
Kolmogorov-Smirnov test).
The validity of the models constructed was
estimated using the Akaike information criterion
(AIC) based on null models without independent
variables which are used only to assess the resulting
models from the initial AIC values. Models with the
lowest AIC value were selected to obtaining models
displaying the greatest accuracy and simplicity
(Akaike 1974). Finally, models were validated
using data for 2009, and calculating differences
between predicted and observed data. Models were
constructed using R software (R Development Core
Team 2008).
RESULTS
Phenological analysis
The onset of the pre-flowering period, marked
by budburst, was recorded between the second
week in March and the third week in April (72-109
JD -Julian Days-, Table 3.2). In 2009, 2011 and
2013, pre-flowering started earlier than in 2010,
whilst in 2012 it started later. This pattern was
recorded for all sampling sites (Fig. 3.2).
Considerable year-to-year variation was observed
in the onset of pre-flowering.
Flowering started between the second week in
May and the second week in June (131-165 JD,
Table 3.2); the mean length of the flowering period
was just 11 2 days (Table 3.2). Flowering started
earliest in 2011 and 2009.
The length of the olive pre-flowering and
flowering phases was similar in all years and at all
sampling sites (Fig. 3.2). Phenological
development during the pre-flowering phase was a
long process, lasting a mean 57 13 days (40-78
days, Table 3.2), but accelerating rapidly over the
days prior to the onset of flowering (Fig. 3.2). Pre-
flowering started early in 2013, and thus lasted
longest (mean 75 6 days).
Correlations between phenology and weather-
related variables
Temperature was the weather variable that most
significantly influenced the start date and length of
the phenophases studied (Table 3.3). A positive
correlation was observed between the onset of the
pre-flowering phase and maximum temperature
from the previous November to the onset of pre-
flowering (TmaxNov-PRE), i.e. for the dormancy
phase. This indicates that an increase in maximum
temperature during dormancy prompts delayed
budburst in the olive. By contrast, a negative
correlation was observed between minimum and
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
63
mean temperatures in January, February and March
(TminJan, TminMar, TmJan, TmFeb) and the onset
of the pre-flowering phase. An inverse correlation
was recorded between temperatures during the pre-
flowering phase (TmaxPRE, TminPRE, TmPRE)
and phenophase length (Table 3.3).
On the other hand, the onset of pre-flowering
correlated positively with solar radiation during
dormancy (SRNov-PRE) and negatively with
relative humidity (RHNov-PRE) (Table 3.3).
A negative correlation was observed between
the flowering onset and maximum and mean
temperatures in February (TmaxFeb, TmFeb), and
also between flowering onset and spring
temperatures (TmaxMAM, TminMAM, TmMAM).
This indicates that a drop in February-May
temperatures prompts a delay in olive flowering. A
negative correlation was recorded between the
length of the flowering period and maximum
temperatures from January to flowering onset
(TmaxJan-FLO) (Table 3.3). Flowering-period
length also correlated negatively with solar
radiation in winter (SRDJF), but positively with
relative humidity in February (HRFeb).
Table 3.2 Onset data (day of year DOY standard deviation SD) and length (days SD) of the pre-flowering (OnsetPRE, LengthPRE) and flowering (OnsetFLO, LengthFLO) phases for the study area. Sampling sites: LPue La Puebla de Montalbán, To Toledo, Oli Olías del Rey, Mas Mascaraque.
Data OnsetPRE (DOYSD) LengthPRE (daysSD) OnsetFLO (DOYSD) LengthFLO (daysSD)
LPue2010 4 April (94 5) 50 5 24 May (144 1) 14 1
LPue2011 16 March (75 5) 56 4 11 May (131 1) 10 1
LPue2012 17 April (108 7) 40 7 28 May (149 1) 10 2
LPue2013 18 March (77 6) 71 4 28 May (148 2) 11 1
To2009 24 March (83 5) 55 4 20 May (140 2) 14 2
To2010 3 April (93 6) 54 5 27 May (147 3) 12 1
To2011 27 March (86 7) 49 5 15 May (135 3) 11 2
To2012 18 April (109 8) 43 7 31 May (152 2) 6 2
To2013 18 March (77 5) 74 2 31 May (151 4) 12 2
Oli2010 29 March (88 4) 60 3 28 May (148 3) 13 2
Oli2011 13 March (72 3) 62 3 14 May (134 4) 12 2
Oli2012 14 April (105 7) 45 6 29 May (150 1) 8 1
Oli2013 16 March (75 7) 78 5 2 June (153 2) 12 1
Mas2009 23 March (82 3) 60 3 25 May (145 3) 12 2
Mas2010 13 April (103 8) 52 8 4 June (155 1) 13 1
Mas2011 23 March (82 4) 64 4 26 May (146 1) 9 1
Mas2012 18 April (109 7) 46 6 3 June (155 1) 11 1
Mas2013 30 March (89 9) 75 9 14 June (165 1) 11 1
Average 31 March (90 14) 57 13 27 May(147 8) 11 2
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
64
Table 3.3 Results of Pearson correlation test between phenological variables and meteorological variables with a significance level of p<0.01 and those included in the regression equations (p<0.05). For the variables TmaxMay, TmaxJan-PRE, TminFeb, RHFeb and RHJan-PRE the Spearman test was used due to the non-normality of the data). Number of cases = 18.
OnsetPRE LengthPRE OnsetFLO LengthFLO
TmaxNov 0.51(1)
TmaxJan -0.59*
TmaxFeb -0.82**
TmaxMar -0.69*
TmaxApr -0.78**
TmaxMay -0.64*
TmaxMAM -0.59* -0.82**
TmaxNov-PRE 0.68* -0.70*
TmaxJan-PRE -0.67*
TmaxPRE -0.91**
TmaxJan-FLO -0.60*
TminJan -0.73* 0.62*
TminFeb 0.67*
TminMar -0.77** 0.73*
TminDJF -0.68*
TminMAM -0.66*
TminPRE -0.63*
TmJan -0.61* 0.66*
TmFeb -0.81** -0.65*
TmApr -0.73*
TmMay -0.65*
TmDJF -0.72*
TmMAM -0.87**
TmPRE -0.84**
RNov 0.51(1) -0.53(1)
RPRE 0.73*
SRJan 0.53(1) -0.58(1)
SRFeb -0.67*
SRMar 0.65* -0.71*
SRDJF -0.63*
SRNov-PRE 0.72* -0.69*
SRJan-PRE 0.77** -0.70*
RHFeb 0.65*
RHMar -0.67* 0.79**
RHNov-PRE -0.72* 0.69*
RHJan-PRE 0.68*
Tmax maximum temperature, Tmin minimum temperature, Tm mean temperature, R rainfall, SR solar radiation, RH relative
humidity, Nov November, Dec December, Jan January, Feb February, Mar March, Apr April, May May, DJF December-January-
February, MAM March-April-May, PRE preflowering phase, FLO flowering phase.
Significance levels: * p<0.01; ** p<0.001. (1) p<0.05
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
65
Statistical models
Regression analysis revealed that the best linear
model for pre-flowering onset (L1, Table 3.4)
accounted for 92% of variance. The variables that
influence this model were mean temperature in
January and February (TmJan, TmFeb) with a
coefficient of -5.1 and -3.8, respectively, maximum
temperature in November (TmaxNov) with a
positive effect on pre-flowering onset (coefficient
of 3.3) and solar radiation in January with a positive
effect too (0.22SRJan).
A positive linear correlation was observed
between pre-flowering length and mean January
temperature (TmJan), while the correlation with
maximum temperature from November to pre-
flowering onset (TmaxNov-PRE) was negative.
This linear model accounted for 77% of variance in
the length of the pre-flowering period (L2, Table
3.4). The Poisson regression model for this variable
(P2, Table 3.4) highlights the positive non-linear
relationship between minimum March temperature
(TminMar) and the length of the pre-flowering
period.
The model obtained for flowering onset
accounted for 87% of variance (L3, Table 3.4). The
variables included in the equation were maximum
temperature in February (-4.4TmaxFeb) and
accumulated rainfall in November, which had a
positive influence (0.1RNov).
In the linear regression model, the length of the
flowering period was negatively influenced by solar
radiation in February, which accounted for 63% of
variance in duration (L4, Table 3.4). By contrast,
the Poisson model (P4, Table 3.4) indicated a
positive non-linear correlation between flowering-
period length and relative humidity in February
(RHFeb).
Table 3.4 Models for forecasting phenological parameters (start dates and length). Models: L linear model, P Poisson regression model. Null models are regression models without independent variables, which are shown for the purpose of comparing the Akaike information criterion with that of the models obtained.
Code Model AIC R2
Onset of preflowering L1
(Null model: OnsetPRE = 89.69) 131.30
OnsetPRE = 68.65 - 5.18TmJan - 3.75TmFeb + 3.27TmaxNov +
0.22SRJan 99.73 0.92
Length of
preflowering
L2 (Null model: LengthPRE = 57.44) 128.39
LengthPRE = 100.79 + 7.47TmJan - 6.41TmaxNov-PRE 108.61 0.77
P2 (Null model: Log(LengthPRE) = 4.05) 134.33
Log(LengthPRE) = 3.59 + 0.12TminMar 114.07
Onset of flowering L3 (Null model: OnsetFLO = 147.00) 117.78
OnsetFLO = 196.82 - 4.36TmaxFeb + 0.13RNov 89.54 0.87
Length of flowering
L4 (Null model: LengthFLO = 10.94) 70.80
LengthFLO = 20.44 - 0.07SRFeb 56.94 0.63
P4 (Null model: Log(LengthFLO) = 2.39) 75.63
Log (LengthFLO) = 1.39 + 0.01RHFeb 74.10
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
66
Validation of models
In terms of the Akaike information criterion
(Table 3.4), all the models obtained proved
statistically valid; however, not all models
guaranteed that the forecast would be accurate
within an acceptable range of error. Forecasts were
validated using data obtained in 2009 for Toledo
(To2009) and Mascaraque (Mas2009) (Fig. 3.3),
which had not been used in constructing the models.
The model for forecasting the onset of pre-
flowering (L1, Fig. 3.3) displayed a mean
prediction error of 2.9 days. Since the independent
variables involved were linked to weather
conditions in November, January and February, this
model would enable the onset of pre-flowering to
be accurately forecast in March, i.e. 1 to 2 months
prior to the actual start-date. The best model for
forecasting the length of the pre-flowering period
was the linear model (L2, Fig. 3.3), which yielded a
mean error of 2.7 days.
The model constructed to forecast flowering
onset displayed a mean error of 1.4 days. Moreover,
on validation the predicted value for Mascaraque in
2009 coincided with the observed value (-0.1 days’
difference), suggesting that this forecasting model
was very accurate (L3, Fig. 3.3). Since the variables
influencing the forecast were linked to weather
conditions in February and November, this model
would enable the onset of flowering to be forecast
in March, i.e. 2 to 3 months beforehand.
Finally, the best model for forecasting the length
of the flowering period, obtained by Poisson
regression (P4, Fig. 3.3), displayed a mean error of
1.7 days with respect to observed data for 2009.
DISCUSSION AND CONCLUSIONS
The average date of budburst, i.e. the onset of
pre-flowering, in “Cornicabra” olive groves
coincided with the average date reported for
“Picual” groves (Aguilera and Ruiz 2009), and also
with the dates observed for the Italian varieties
Ascolana and Giarraffa (Orlandi et al. 2002, 2004).
All varieties display considerable year-to-year
variations in the timing of pre-flowering onset
depending on weather conditions. The flowering
period in the Mediterranean area generally starts
between April and June (Fornaciari et al. 2000;
Orlandi et al. 2010); “Cornicabra” olives, a late-
cycle variety (Barranco et al. 2008) flower in late
May and early June in Toledo province.
Budburst, marking the onset of the pre-
flowering phase, is governed largely by
temperatures during autumn and winter, when the
chilling requirements ensuring bud induction are
reached (García-Mozo et al. 2010; Orlandi et al.
2010). At the start of dormancy, low temperatures
are needed for floral bud development (Denney et
al. 1985; Rallo and Martin 1991) because after
exposure to low winter temperatures a variation of
endogenous inhibitors and promoters such as
gibberellins, abscisic acid, and other substances
leads to the differentiation of floral buds (Hartmann
et al. 1967; Badr et al. 1970; Baktir et al. 2004). In
this period of dormancy, prior to differentiation of
flower buds, variations in the content of the starch
of the buds are also produced (De la Rosa et al.
2000).
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
67
Temperature plays an important role in the
transition from vegetative meristem to floral
meristem. Plants must ensure that the winter is over
to bloom. In the months prior to budburst, increased
temperatures are required to bring out of dormancy;
an increase in temperature produces a greater
photosynthetic and metabolic activity leading to the
activation of the flower buds (Cesaraccio et al.
2004). Another variable that affects the regulation
of the processes that lead to the initiation of the pre-
flowering is the relative humidity. This variable has
a negative effect on the maximum temperature
(Dessens and Bücher 1995). Higher humidity
during winter implies lower maximum
temperatures that will allow the chilling
requirements necessary for the subsequent
differentiation of flower buds.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
To2009 Mas2009
Day
of
Year
(DO
Y)
Onset of preflowering
Observed Predicted-Lineal (L1)
0
10
20
30
40
50
60
To2009 Mas2009
Nu
mb
er
of
days
Length of preflowering
Observed Predicted-Lineal (L2) Predicted-Poisson (P2)
0
20
40
60
80
100
120
140
To2009 Mas2009
Da
y o
f Y
ea
r (D
OY
)
Onset of flowering
Observed Predicted-Lineal (L3)
0
2
4
6
8
10
12
14
To2009 Mas2009
Num
ber
of
days
Length of flowering
Observed Predicted-Lineal (L4) Predicted-Poisson (P4)
To2009 Mas2009 Average error
(days)Model Predicted Error Observed Predicted Error Observed
Onset of pre-
floweringL1 80.9 -2.1 83 85.8 +3.8 82 2.94
Length of pre-
flowering
L2 56.2 +1.2 55 55.9 -4.1 60 2.66
P2 59.0 +4.0 55 51.0 -9.0 60 6.52
Onset of flowering L3 137.3 -2.7 140 144.9 -0.1 145 1.42
Length of flowering
L4 9.9 -4.1 14 10.5 -1.5 12 2.82
P4 11.9 -2.1 14 10.8 -1.2 12 1.65
Figure 3.3 Observed and predicted values for start dates (day of year, DOY) and length (days) of pre-floweringand flowering phases for independent study data (To2009 Toledo year 2009; Mas2009 Mascaraque year 2009). The average error is calculated with the absolute value of the errors in both cases.
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
68
Regarding the onset of flowering, the weather-
related factor most influencing flowering was
temperature over the months prior to flowering.
Similar findings have been reported by other
authors (e.g. Bonofiglio et al. 2008; García-Mozo et
al. 2010; Orlandi et al. 2010). Specifically, the
results indicate that a drop in temperature between
February and the onset of flowering was found to
prompt a delay in flowering onset. This effect, as
mentioned previously, is due to the need for heat
accumulation for the olive tree to break latency
(Alba and Díaz de la Guardia 1998; Galán et al.
2001b; Bonofiglio et al. 2008).
Although temperature was the weather-related
variable most influencing the onset and duration of
olive pre-flowering and flowering, as reported by
other authors (Orlandi et al. 2004, 2010), solar
radiation also exerted some effect: increased solar
radiation during dormancy contributed to a delay in
pre-flowering onset. Solar radiation influences the
rate of photosynthesis and the distribution of
nutrients within the tree, thus affecting reproductive
phenology (Privé et al. 1993; Atwell et al. 1999)
and, in this case, budburst. Sunlight also has an
indirect effect on temperature, which may explain
why an increase during dormancy prompts a delay
in budburst.
Our results show that rainfall at the start of
dormancy produces a delay on flowering onset.
Connor and Fereres (2005) demonstrated that, in
olive groves located in South America where there
is no vernalization, water stress that occurs during
dormancy seems to have a similar effect to that
produced by low temperatures in the Mediterranean
area. Therefore the lack of rainfall, the same as the
accumulation of low temperatures, would advance
the onset of flowering and the opposite conditions
the delay.
Data obtained here for the length of the pre-
flowering and flowering periods were similar to
those reported for “Picual” olives (Aguilera and
Ruiz 2009), confirming that these two varieties
share similar phenological behaviour despite
differences in the timing of flowering onset.
In selecting models for forecasting the timing of
the various olive phenophases, the Akaike
information criterion was used to identify the most
statistically-suitable model (Akaike 1974). Given
the continuous nature of the variables of pre-
flowering and flowering onset, the best models
were based on linear regression, which also yielded
the most accurate model for predicting the length of
the pre-flowering period, as confirmed by
validation using independent data. However, the
most accurate forecast of flowering-period length
was provided by the Poisson model since this
variable was expressed as count data (number of
days) and covers a small number of values (Hardin
and Hilbe 2007; Cameron and Trivedi 2013).
Two key considerations when applying and
assessing predictive models are the accuracy
achieved and how far in advance they allow a given
event to be forecast (Ruml et al. 2011). Models
performing well in these respects are of enormous
value in improving olive-crop management in
major production areas. The findings of the present
study have a number of highly-practical direct
applications, in that they indicate – several months
before the event – the optimum timing of certain
Capítulo I: Modelos de predicción de la floración del olivo de variedad Cornicabra
69
agricultural operations (Chmielwski 2003) such as
pruning, pest control and fertilisation, thus
enhancing the efficacy of treatments and optimising
resource use.
The model obtained here for forecasting the date
of pre-flowering onset allows this event to be
predicted accurately between one and two months
beforehand, and is thus of great value for decision-
making. In some cases, the addition of essential
nutrients to support the pre-flowering is necessary,
and these nutrients must be incorporated in a given
date (Delgado et al. 1994; Guerrero 2002;
Fernández-Escobar et al. 2004). This period can be
forecast accurately using the pre-flowering time
model, in order to optimise treatment.
On the other hand, the ability to forecast olive
flowering onset 2-3 months prior to the event is
particularly useful for planning pruning operations
(Gucci and Cantini 2000) and for improving the
efficacy of treatments aimed at controlling the pests
that attack floral tissues which are synchronised
with the olive biological cycle. For instance, in the
case of the olive moth (Prays oleae) (Civantos
1998; Kumral et al. 2005) the optimum time for
treatment is during the first few days of
flowering, when larvae are at their most
vulnerable.
In addition to these crop-management
applications, the findings of this study are of value
in forecasting events of allergy, given that olive
pollen is considered highly allergenic (Subiza et al.
2007). Using the models obtained here, the periods
of greatest risk to allergy-sufferers in central Spain
can be identified 2-3 months in advance.
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CAPÍTULO II: EFECTOS DE LA TOPOGRAFÍA Y DE LA EXPOSICIÓN EN LA
COPA DEL ÁRBOL EN LA FENOLOGÍA DEL OLIVO
EFFECTS OF TOPOGRAPHY AND CROWN EXPOSURE ON OLIVE-TREE
PHENOLOGY
Rojo J, Pérez-Badia R. Trees 28:449-459 (2014)
Abstract
The importance of the olive tree phenology from agricultural and ecological point of view justifies the
need to carry out phenological studies at local and regional scales. Furthermore, flowering phenology in
the olive tree (Olea europaea L.) is an important indicator of climatic change in the Mediterranean region.
In this paper, we study the effects of altitude and the exposure of crown flowering branches on the flowering
phenology of the olive tree. The study was carried out from 2009 to 2012, at eight sites of Cornicabra olive
cultivar in central Spain (Toledo province, Castilla-La Mancha region), at altitudes of between 440 m and
875 m above sea level, since most olive groves in central Spain are to be found in this altitude range.
Flowering phenology was also compared in two olive groves located at the same site and elevation; one in
a flat area and the other on a north-facing hillside. Results revealed a significant correlation between altitude
and flowering start-date: for each 100 m increase in altitude, flowering started 2.5 days later. Analysis of
individual flowering branches of the same tree showed that preflowering and flowering started several days
later on north-facing compared to south-facing branches. Olive trees growing on a north-facing hillside
started the preflowering stage with some delay with respect to those growing in flat areas. Finally, taking
onset of flowering as the variable, a hierarchical cluster analysis enabled olive-groves to be classified by
flowering sequence across an altitude gradient.
Keywords: flowering phenology, altitude, exposure of flowering branches, hierarchical cluster analysis
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
78
INTRODUCTION
The effect of environmental gradients related to
geographical features has been documented for
ecological patterns of plants and plant communities
as phenology, (Davi et al. 2011; Cufar et al. 2012;
Pellerin et al. 2012; Wang et al. 2013), species
richness, distribution of different types of
vegetation (Bader and Ruijten 2008; Shijo et al.
2008) or biomass productivity (Wang et al. 2007;
Maxime and Hendrik 2011).
Geographical features such as altitude or local
topography can determine significant changes in
climatic conditions (Tang and Fang 2006), which
mark the phenological development (Ziello et al.
2009; Davi et al. 2011). Furthermore,
intraindividual patterns related to the exposure of
crown-flowering branches increase the complexity
of the phenological responses (Cesaraccio et al.
2006). Plant phenology is closely linked to climatic
conditions (Menzel et al. 2006 García-Mozo et al.
2010). Some works (Hackett and Hartmann 1963)
showed that the olive tree is a plant that flowers
regardless of day length (it is a day-neutral plant)
and temperature is one of the factors that most
influence the flowering of the olive tree (Connor
and Fereres 2005). Chilling requirements and the
subsequent heat accumulation are needed for the
bud break and the development of the flowers
(Hartmann and Whisler 1975; Galán et al. 2001;
Orlandi et al. 2002).
The olive tree is a species of enormous
agricultural and economic value, mainly in terms of
olive oil production. But also, olive phenology is
considered an important indicator of climatic
change in the Mediterranean region (Orlandi et al.
2005b) because olive flowering strongly depends
on spring temperatures (Avolio et al. 2012). The
warming expected by the climate change, can do a
decrease in the biothermic requirements and a more
rapid development of the floral buds, which lead to
earlier flowering peak dates (Aguilera et al. 2014).
In a large-scale scope, there has been
considerable research into the phenological
response of olive tree to geographical factors
including latitude (Orlandi et al. 2004; 2010),
continentality (Díaz de la Guardia et al. 2003) and
altitude (García-Mozo et al. 2006; Aguilera and
Ruiz 2009). However, altitudinal influence has
been studied related to the onset of flowering, but
not on preflowering phase and few studies have
focused on the effect of exposure of crown-
flowering branches (Cesaraccio et al. 2006) where
further local-scale studies are needed.
Awareness of flowering phenology in tree crops
and of the influence on topography and crown-
exposure variables on the start and length of
phenophases, is of particular value for selecting and
optimising crop-management practices such as
irrigation, fertilisation and pruning (Chmielewski
2003; García-Mozo 2011). These agricultural
practices are performed synchronized with some of
the stages of flowering or preflowering (Fernández-
Escobar et al. 2004; Kumral et al. 2005).
Spain is the world’s leading olive-oil producer,
and Castilla-La Mancha is the second-largest olive-
growing area after Andalusia (García-Mozo et al.
2008). The Cornicabra olive cultivar is endemic of
this region of central Spain and is associated with
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
79
high oil yields of particularly good quality.
Although it is the Spanish second variety in terms
of cultivated area (Barranco and Rallo 2000), and
covers an area of 270,000 ha it has been scarcely
researched in phenological field (Sáenz et al. 2003).
Nothing is known about the phenology of this
variety in relation to topographical features.
This study sought to analyse the effects of
altitudinal location of olive groves and the N and S
exposure of crown flowering branches on the
timing and length of preflowering and flowering
stages for the period 2009-2012. Flowering
phenology was also compared in two sites at the
same elevation; one located in a flat area and the
other on a north-facing hillside. The hypothesis is
that local topographical features constitute a major
cause of variations in olive-flowering phenology
and we have tried to test that in our territory and
how this can affect the olive tree var. Cornicabra.
MATERIALS AND METHODS
Study area
Sample sites were located in the province of
Toledo (Castilla-La Mancha region), in central
Spain, at altitudes between 440 m and 875 m above
sea level (Fig. 4.1).
The local continental Mediterranean climate is
characterised by cold winters and hot dry summers.
Annual rainfall ranges from 350 to 600 mm, and
mean annual temperatures is around 15ºC: data
recorded at the weather station in the city of Toledo
Figure 4.1 Province of Toledo (Spain). Location of sampling sites. 1 La Puebla de Montalbán (1LPue 440 m a.s.l.),2 Toledo (2To 470 m a.s.l.), 3 Olías del Rey (3Oli 590 m a.s.l.), 4 Burguillos (4Bu 686 m a.s.l.), 5 Mazarambroz(5Maz 730 m a.s.l.), 6 Mascaraque (6Mas 748 m a.s.l.), 7 Los Yébenes flat area (7LYeb 875 m a.s.l.), 8 LosYébenes north-facing hillside (8LYeb-N 875 m a.s.l.). Olive-crop map produced by the Corine Land Cover 2006project ©Instituto Geográfico Nacional de España.
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
80
indicate that mean temperatures drop to 6.4ºC in
January and rise to 26ºC in July. In bioclimatic
terms, the study area is located in the
Mesomediterranean belt (Rivas-Martínez 2007).
The area belongs to two biogeographical provinces:
the Central Iberian Mediterranean province,
Manchean sector, and the Western Iberian
Mediterranean province, Toledano-Tagano sector
(Rivas-Martínez et al. 2002).
Phenological sampling
Sampling was carried out in a total of eight sites
of Cornicabra olive cultivar (Fig. 4.1), covering
most of the altitudinal range for olive groves in
Toledo province (400-900 m above sea level). The
study was carried out during the years 2009-2012 in
the sites of La Puebla de Montalbán, Toledo, Olías
del Rey, Burguillos, Mazarambroz, Mascaraque,
Los Yébenes (flat area) and Los Yébenes N.
However for 2009 we do not have data for the sites
of La Puebla de Montalbán, Olías del Rey and
Mazarambroz. All sites were located in flat areas,
except Los Yébenes N, located on north-facing
hillside. This site was used to study the effect of
north exposure.
A total of eighty trees were studied, 10 in each
site. Sampling was carried out simultaneously on all
trees, once a week from early March to late June
and once every 3 days during the flowering period.
For each tree, flowering phenology was monitored
on north-facing and south-facing crown-flowering
branches.
The BBCH scale (Sanz-Cortés et al. 2002) was
used to group reproductive stages as follows:
dormancy; preflowering (51: swelling buds,
beginning of preflowering; 54: flower cluster
development; 55: petals just visible 59: petals
whitening); flowering (60: appearance of stamens;
65: full flowering; 68: end of flowering) and fruit
development (Fig. 4.2). In each phenological
observation we made an estimate of the percentage
of floral units (buds or flowers) that was in each
phase, since at certain points in time up to four
different flowering phenophases may occur
simultaneously on a single tree. This estimation was
performed separately, in the north of the crown of
the olive tree and in the south of the crown.
Phenological data were processed using the
weighted plant development (WPD) method
(Cornelius et al. 2011) and a continuous trend of
flowering phenology was obtained. This facilitated
the precise timing of each phenological stage
(Orlandi et al. 2002).
Statistical analysis
Variations in the start-date and length of
preflowering and flowering stages as a function of
study year (2009-2012), of altitude and of N/S
exposure of crown flowering branches, were
analysed for olive sites located in flat areas. General
Linear Models (GLMs) were constructed to
examine the effect of these variables.
The differences between the two sites in Los
Yébenes, one located in a flat area and the other on
a north-facing hillside, were analysed using the t
test for comparison of means.
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
81
Potential correlations between altitude and
phenological observations were examined using
Pearson’s correlation test. Significant correlations
were then analysed by simple linear regression.
Finally, sites were classified as a function of
flowering onset, by hierarchical cluster analysis
using the “nearest neighbour” method and the
squared Euclidean distance between populations.
Cluster analysis enabled olive groves to be grouped
by flowering-period data and altitudinal range. All
statistical analyses were carried out using the SPSS
v.15 software package.
Weather-related data
Temperature and rainfall data were obtained
from the weather-stations at Toledo (Spanish
Meteorological Agency, AEMET,
www.aemet.es/en/), Magán and Mora de Toledo
(Integrated Irrigation Advisory Service, SIAR,
http://crea.uclm.es/siar/). Chilling hours were
calculated using the model proposed by Weinberger
(1950). We calculated the growing degree-day
(GDD) for the sites (Toledo, Olías and Mascaraque)
situated near the weather-stations with data
supplied by the weather-stations of Toledo, Magán
and Mora de Toledo respectively, located near these
sites. For this purpose we followed the method
proposed by Jato et al. (2002) using 5, 6 and 7 ° C
as threshold temperature, following Galan et al.
(2005), how work on territories (altitudinally and
bioclimatically) similar to ours.
RESULTS
The onset of the preflowering period was
marked by bud development (activation) following
51
54
55
59
60
65
68
Figure 4.2 BBCH scale of olive flowering phenophases: 51 swelling buds: beginning of preflowering, 54 flowercluster development, 55 petals just visible, 59 petals whitening, 60 appearance of stamens, 65 full flowering, 68end of flowering.
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
82
dormancy. The annual mean for each studied year
of the preflowering timing (Table 4.1) varied from
late March (82 JD Julian Day in 2009 = 23rd
March; 83 JD in 2011 = 24th March) to early- or
mid-April (97 JD in 2010 = 7th April; 107 JD in
2012 = 17th April). The flowering period
commenced in mid-to-late May, depending on the
study year: 143 JD in 2009 = 23rd May, 151 JD in
2010 = 31st May, 140 JD in 2011 = 20th May and
152 JD in 2012 = 31st May (Table 4.1).
Effect of year
Year-on-year differences in the onset of
preflowering and flowering (Table 4.1) are linked
to differences in temperature and rainfall. In 2009
and 2011, the accumulated rainfall during the
previous autumn (September-November) was
greater than the one obtained in 2010 and 2012,
while the mean autumn temperature was
considerably lower in 2009 and 2011 (Table 4.2).
In these years chilling accumulation was met earlier
(Fig. 4.3) bringing forward the start of preflowering
with respect to the years 2010 and 2012 (Table 4.1).
Averages spring temperatures (March, April, May)
also varied from year to year. Lower values were
recorded in 2010 and 2012, and flowering started
later in those years than in 2009 and 2011 (Table
4.1).
Year-on-year significant differences were
observed in the onset of preflowering and flowering
and in the length of the preflowering and flowering
period (Table 4.3). The mean length of the
preflowering and flowering periods is shown in
Table 4.1. The mean length of the preflowering
period differed 13 days between the year that was
longer (2009) and the year that was shorter (2012).
The mean length of the flowering period differed
less, only a difference of 1 to 4 days among the
studied years (Table 4.1).
Effect of altitude
Significant differences were found between
altitude of sampling sites and study years for
preflowering and flowering start dates, and for
length of the preflowering period (Table 4.3).
Table 4.1 Start date (as Julian day number) and length (number of days) of preflowering (PRE) and flowering (FLO) periods.
Year OnsetPRE LengthPRE OnsetFLO LengthFLO
2009 82.0 (±4.3) 58.9 (±4.1) 143.1 (±3.7) 12.3 (±1.9)
2010 97.0 (±7.7) 54.0 (±5.9) 151.0 (±4.6) 12.9 (±1.5)
2011 83.3 (±8.3) 57.0 (±6.6) 140.3 (±7.0) 10.3 (±2.2)
2012 106.6 (±8.0) 45.7 (±7.9) 152.3 (2.5) 9.1 (±2.4)
Mean (2009-2012) 94.4 (±12.6) 52.8 (±8.3) 147.1 (±7.1) 11.1 (±2.5)
Annual mean for each study year ( SD)
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
83
Table 4.2 Mean temperatures (T) and accumulated rainfall (R) during autumn of the previous year and spring of the current year for the years 2009-2012.
2009 2010 2011 2012
Toledo (515 m)
T_Autumn (ºC) 15.2 17.8 15.7 17.9
R_Autumn (mm) 165 60 97 59
T_Spring (ºC) 15.1 14.1 16.0 14.7
R_Spring (mm) 54 167 127 92
Magán (507 m)
T_Autumn (ºC) 13.9 16.7 14.6 16.5
R_Autumn (mm) 116 69 80 63
T_Spring (ºC) 14.1 13.1 14.8 13.7
R_Spring (mm) 59 156 129 97
Mora de Toledo (738 m)
T_Autumn (ºC) 12.7 15.7 13.2 15.7
R_Autumn (mm) 135 52 106 85
T_Spring (ºC) 13.2 12.0 13.7 12.6
R_Spring (mm) 49 128 135 104
Toledo, Magán and Mora de Toledo weather stations
Bud activation, marking the onset of
preflowering, was first observed at Olías del Rey
(590 m a.s.l; 88.4 JD = 29th March) and was
recorded later at higher altitudes, including
Mazarambroz (730 m a.s.l.; 104.4 JD = 14th April)
and Mascaraque (748 m a.s.l.; 95.8 JD = 6th April)
(Table 4.4). The mean length of the preflowering
period ranged between 47.4 days at Mazarambroz
(730 m a.s.l.) and 58.2 days at Los Yébenes (875 m
a.s.l). (Table 4.4).
The onset of flowering in olive trees is linked to
the heat accumulation produced during the previous
period to flowering. The range of temperature
associated to the altitudinal gradient determines that
the heat accumulation occurs later in the sites
located at higher altitudes (Fig. 4.4). As altitude
increased, the onset of flowering took place later
and a strong correlation being recorded between
these two parameters (r = 0.924; p < 0.01; Table
4.5). In contrast, there was no significant
correlation in the length of the flowering season as
a function of altitude (Table 4.5), mean length
varying between 9.6 and 11.8 days (Table 4.4).
In the lowest-lying site (La Puebla de
Montalbán, 440 m a.s.l.), the flowering period
started on average on 21st May (141.3 JD). At the
highest altitude (Los Yébenes -875 m a.s.l.), it
started around 10 days later, although the latest date
was recorded at Mazarambroz (730 m a.s.l), where
flowering started on average 10.5 days later than in
the lowest-lying sites (Table 4.4).
Linear regression analysis for the four study
years revealed that onset of flowering took place 2.5
days later for each 100 m increment in altitude (R2
= 0.85, p < 0.01; Fig. 4.5).
0
200
400
600
800
1000
1200
1400
1600
1-10 1-11 1-12 1-1 1-2
Ch
illin
g h
ou
rs
Y2009 Y2010 Y2011 Y2012
Figure 4.3 Year-on-year chilling accumulation fromOctuber of the previous year until Februarycalculated with data provided by Toledo weatherstation
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
84
Table 4.3 General linear models (GLM) for start date (as Julian day number) and length (number of days) of PRE and FLO periods as a function of study year (2009-2012), altitude of sampling sites and N/S exposure of crown-flowering branches
OnsetPRE LengthPRE OnsetFLO LengthFLO
df F df F df F df F
Year 3 , 459 46.8*** 3 , 459 13.2*** 3 , 499 255.1*** 3 , 488 20.2***
Altitude 1 , 459 11.1** 1 , 459 42.9*** 1 , 499 1428.5*** 1 , 488 0.4
Exposure (N/S) 1 , 459 4.8* 1 , 459 0.1 1 , 499 37.6*** 1 , 488 0.5
Altitude x year 3 , 459 15.6*** 3 , 459 5.7** 3 , 499 113.6*** 3 , 488 6.9***
Altitude x exposure (N/S) 1 , 459 0.6 1 , 459 0.1 1 , 499 7.4** 1 , 488 0.6
F statistical, df degrees of freedom
Significance levels * 95, ** 99, *** 99.9 % (bold)
Table 4.4 Start date (as Julian day number) and length (number of days) of PRE and FLO periods for every sampling
sites (mean SD) for the years 2009-2012.
OnsetPRE LengthPRE OnsetFLO LengthFLO
1LPue 440 m 92.6 (±14.9) 48.7 (±8.3) 141.3 (±7.8) 11.7 (±2.5)
2To 470 m 94.0 (±12.0) 49.6 (±7.5) 143.4 (±6.9) 11.3 (±2.7)
3Oli 590 m 88.4 (±14.3) 55.3 (±8.7) 143.7 (±7.6) 10.9 (±2.9)
4Bu 686 m 92.9 (±8.7) 54.6 (±4.7) 147.2 (±5.8) 9.6 (±3.0)
5Maz 730 m 104.4 (±9.2) 47.4 (±6.9) 151.8 (±4.0) 11.0 (±2.1)
6Mas 748 m 95.8 (±13.8) 54.9 (±9.4) 150.2 (±5.2) 11.4 (±2.0)
7LYeb 875 m 93.3 (±9.1) 58.2 (±5.7) 151.0 (±4.5) 11.8 (±1.8)
N 97.8 (±12.8) 51.3 (±9.1) 148.6 (±6.3) 11.1 (±2.5)
S 91.6 (±11.7) 54.0 (±7.3) 145.6 (±7.6) 11.0 (±2.6)
Mean data from the north-facing (N) and the south-facing branches (S) for all sampling sites.
Effect of exposure of flowering branches
The start-dates of the preflowering and
flowering periods varied significantly as a function
of north versus south exposure of crown-flowering
branches (Table 4.3). This effect was observed at all
sampling sites, but in the case of flowering onset the
intensity of the effect varied depending on altitude
(Altitude x exposure).
Overall, the preflowering period started on
average 6 days later on north-facing branches (97.8
JD = 8th April) versus south-facing branches (91.6
JD = 2nd April) (Table 4.4). The greatest difference
was that recorded between the sites Toledo (470 m
a.s.l) and Mascaraque (748 m a.s.l; Fig. 4.6a).
Onset of the flowering period in north-facing
branches (148.6 JD = 29th May) was recorded on
average 3 days later than in south-facing branches
(145.6 JD = 26th May). This delay in flowering
onset was greater at lower altitudes including
Toledo (470 m a.s.l.), Olías del Rey (590 m a.s.l.)
and Burguillos (686 m a.s.l.) (Fig. 4.6b).
No significant differences in the length of
preflowering and flowering periods were observed
as a function of N versus S exposure (Table 4.3).
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
85
The mean length of the preflowering period in
north-facing branches was 51.3 days, compared to
54 days for south-facing branches. The mean
duration of the flowering period was around 11
days, regardless of N versus S exposure (Table 4.4).
Effect of north-facing hillside
A significant difference was recorded, for all
phenological parameters except onset of flowering,
between olives growing on a north-facing hillside
and those growing in a flat area (Table 4.6). The
preflowering period commenced on average 6.2
days later on the north-facing hillside, while the
1.2-day lag in the onset of flowering was not
statistically significant. The preflowering period
was longer in the flat area (58.2 days vs. 53 days),
whilst the flowering period was shorter (11.8 days
vs. 13.5 days).
Table 4.5 Pearson’s correlation coefficients obtained between preflowering and flowering start dates and length and altitude.
Altitude
Onset of pre-flowering 0.310
Onset of flowering 0.924*
Length of pre-flowering 0.613
Length of flowering -0.053
Number of observations in each case, N = 7
* p < 0.01 (bold)
0
400
800
1200
1600
2000
1-3 16-3 31-3 15-4 30-4 15-5 30-5
He
at a
ccum
ula
tion
(G
DD
)
Mean 2009-2012 (threshold temperature = 7 ºC)
To (470 m a.s.l.) Oli (590 m a.s.l.) Mas (748 m a.s.l.)
0
400
800
1200
1600
2000
1-3 16-3 31-3 15-4 30-4 15-5 30-5
He
at a
ccum
ula
tion
(G
DD
)
Mean 2009-2012 (threshold temperature = 6 ºC)
To (470 m a.s.l.) Oli (590 m a.s.l.) Mas (748 m a.s.l.)
0
400
800
1200
1600
2000
1-3 16-3 31-3 15-4 30-4 15-5 30-5
He
at a
ccum
ula
tion
(G
DD
)Mean 2009-2012 (threshold temperature = 5 ºC)
To (470 m a.s.l.) Oli (590 m a.s.l.) Mas (748 m a.s.l.)
Figure 4.4 Growing degree-day (GDD). Mean calculated for the period 2009-2012 in the sites of Toledo (To)Olías (Oli) and Mascaraque (Mas).
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
86
Classification of sites
Classification of study sites by flowering-period
start-date using hierarchical cluster analysis
highlighted the correlation between altitude and the
timing of flowering onset, leading to the formation
of four main groups (Fig. 4.7). Group 1: olive trees
flowering 6.5 days before the mean (mean = 147.8
JD), that grow at 440 m above sea level; Group 2:
olive trees flowering between 4.1 and 4.4 days
before the mean, that grow between 470 m and 590
m; Group 3: olive trees growing at 686 m, in which
flowering onset roughly coincided with the mean;
and Group 4: olive trees growing above 730 m and
flowering between 2.4 and 4.0 days after the mean.
DISCUSSION
Phenology in the olive tree depends on the
different weather conditions that occur every year,
which determine the accumulation of chilling and
heat (Spano et al. 1999; Orlandi et al. 2004)
required for reproductive development. Autumn
temperatures influence bud activation following the
breaking of dormancy, by directly affecting the
accumulation of chilling units (Orlandi et al. 2002).
The delayed onset of preflowering in 2010 and
Figure 4.5 Linear regression plot and fittedregression line for flowering start date (dependentvariable) and altitude (independent variable) forthe years 2009-2012. JD Julian day
Figure 4.6 Boxplots for each sampling site. a Preflowering start date for different exposures (N vs. S) of crown-flowering branches; b flowering start date for different exposures (N vs. S) of crown-flowering branches.Averages for the years 2009-2012. JD Julian day
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
87
2012 (Table 4.1) can be attributed to higher autumn
temperatures of these years (Table 4.2) and thus to
a delay in meeting chilling requirements (Fig. 4.3).
In order to break dormancy, the olive tree and other
arboreal species require a specific low-temperature
threshold to be reached during autumn and winter
that allows an early development of flower buds,
whose induction has occurred previously (Rallo and
Martín 1991). De la Rosa et al. (2000) have
revealed physiological changes in flower buds
during the dormant period. These changes are
related to the start of differentiation of
inflorescences, and go together with variations in
the starch content of flower buds but the
morphological changes are not identifiable until the
end of dormancy (Hackett and Hartmann 1963). On
the other hand, a proper development of the
differentiation process of these buds to
inflorescences in spring requires an increase in
temperature, facilitating the entry of the tree over a
period of vegetative growth and consequently
initiating flowering (Denney et al. 1985).
Therefore, the delayed start of flowering in 2010
and 2012 (Table 4.1) can be due in part to lower
spring temperatures (Table 4.2), which are known
to influence the onset of flowering (Bonofiglio et al.
2008, 2009). A further cause can be insufficient
autumn rainfall (Table 4.2), since research (García-
Mozo et al. 2010) has highlighted a correlation
between reduced autumnal rainfall in the previous
year and a delayed start to flowering in a number of
tree species. These changing weather conditions
explain the year-on-year variation in start dates
observed here.
Local topographical features constitute another
major cause of variations in olive flowering
phenology (García-Mozo et al. 2006). The results
of the GLM analysis (Table 4.3) revealed
significant differences in the onset and length of the
preflowering and flowering periods between
altitudes of sampling sites.
The results of the correlation Pearson’s test for
preflowering start dates and length as a function of
altitude (Table 4.5), shown that differences
observed in preflowering data (Table 4.3) could not
be explained using a linear regression model based
on altitude differences alone; and it requires
performing further analysis focussing on other
interactions, including weather conditions, to
account for the differences (Orlandi et al., 2002; De
Melo-Abreu et al. 2004).
Table 4.6 Start date (as Julian day number) and length (number of days) of PRE and FLO periods (mean SD) for sites at Los Yébenes (flat area vs. north-facing hillside).
LYeb LYeb (North facing) df t (Student)
OnsetPRE 93.3 (±9.1) 99.5 (±10.7) 138.0 -3.7***
LengthPRE 58.2 (±5.7) 53.0 (±8.1) 124.0 4.4***
OnsetFLO 151.0 (±4.5) 152.2 (±3.6) 151.5 -1.8
LengthFLO 11.8 (±1.8) 13.5 (±1.8) 155.0 -6.2***
Results of t test for means comparison
t statistical, df degrees of freedom
Significance levels * 95, ** 99, *** 99.9 % (bold)
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
88
Results of flowering stage revealed a strong
linear relationship between altitude and the
flowering-period start-date, which was delayed as
altitude increased (Table 4.5, Fig. 4.5). Similar
findings, i.e. delayed flowering at higher altitudes,
have been reported in a number of studies, both of
olives (Galán et al. 2005; Aguilera and Ruiz 2009,
2012) and of other species, including Quercus spp.
(Gómez-Casero et al. 2007) and grasses (Emberlin
et al. 2000). The altitude gradient is associated with
a thermal gradient (Davi et al. 2011; Jochner et al.
2012) that determines heat requirements during the
process of bud differentiation at flowering (Galán
et al. 2001; 2008) and other phenological events
(Wang et al. 2013).
The flowering period started on average 2.5 days
later for each 100 m increment in altitude. This
value is slightly lower than the approximate value
of 3.5 days/100 m observed in the results obtained
by Aguilera and Ruiz (2009) for olive groves in the
province of Jaén (Andalusia region, southern
Spain). These results reflect biogeographical
differences between the two areas and also the
different orography. Olive groves are found over a
range of 700 m in Jaén (Aguilera and Ruiz 2009)
whereas in central Spain the range rarely exceeds
500 m.
Studies of Syringa vulgaris report a longer delay
in the onset of flowering as a function of altitude
(3.7-4.4 days/100 m, Larcher 2006). However,
results similar to those obtained here have also been
recorded by Ziello et al. (2009) for Alnus glutinosa
(2.9 days/100 m) and Salix caprea (2.5 days/100
Group 1
Group 2
Group 3
Group 4
Group Altitudinal range (m.a.s.l.) Onset of f lowering
1 440 - 6.5 days (before the mean)
2 470-590 -4.1 to -4.4 days (before the mean)
3 686 - 0.6 days ( mean = 147.8 JD)
4 730-875 + 2.4 to +4.0 days (af ter the mean)
Figure 4.7 Hierarchical cluster analysis of study sites for flowering start date, for the years 2009-2012.
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
89
m), and also for the herbaceous species Dactylis
glomerata (2.8 days/100 m).
Other phenological events in the vegetative
growth such as leaf phenology are also influenced
by altitudinal gradient. Cufar et al. (2012) report a
delay in leaf unfolding (2.6 days) and an advance in
leaf colouring (1.9 days) for Fagus sylvatica as the
altitude increases 100 m.
The linear relation observed between altitude
and onset of flowering was not apparent for altitude
and length of the flowering period (Table 4.5).
Other authors as Aguilera and Ruiz (2009), report a
shorter flowering period with increasing altitude in
Jaén province. Biogeographical and bioclimatic
differences could explain again this variation
between both territories.
Regarding to the exposure of flowering branches
in the olive tree, the north-facing branches started
the flowering period on average 3 days later than
south-facing branches (Table 4.4). This delay
causes a longer duration of flowering in the same
tree and considerably extends the period of
pollination of the species in the territory with is
positive for the fertilization of flowers.
Similar findings are reported by Cesaraccio et al.
(2006) for crown-flowering branches in olive. The
effect of varying exposure on phenological phases
seems to be associated with microclimate factors
such as radiation and temperature (Camargo et al.
2011) and has also been noted for other species,
including Quercus spp. (Vázquez 1998; Gómez-
Casero et al. 2007). Variations in solar radiation
affect the photosynthetic rate and the distribution of
nutrients in the tree, which has special relevance for
flowering (Privé et al. 1993). Temperature affects
in the regulation of the processes of induction,
initiation and differentiation involved in the
development of flowers (Connor and Fereres 2005).
Significant differences were found between
olives growing on a north-facing hillside and those
growing in a flat area, for onset and length of
preflowering and for length but not onset of
flowering (Table 4.6). These differences may be
due to the effect of incident solar radiation (Chytrý
and Tichý 1998; Camargo et al. 2011), and to
temperature differences between the hillsides (Tang
and Fang 2006; Davi et al. 2011). The absence of
significant differences in the onset of flowering
between the olives groves located in flat area versus
those situated on the north-facing hillside, contrasts
with the other results obtained. It will be necessary
to carry out more works on this subject and to
extend the studies to other sites in the province of
Toledo, in order to know more about the influence
of this topographic factor on the onset of flowering.
Grouping of sample sites by multivariate
classification analysis highlighted the close
correlation between altitude and onset of flowering
(Fig. 4.7) as a result of the relationship between
altitude and temperature gradient and the floral
differentiation process. Grouping of trees is
important because can serve as a basis for future
mapping of phenological patterns as well as to plan
crop tasks that go synchronized with olive tree
reproductive cycle. Similar classification
techniques have been applied by Ohashi et al.
(2012) and Orlandi et al. (2005a) to analyse
phenological and climatic characteristics.
Capítulo II: Efectos de la topografía y de la exposición en la copa del árbol en la fenología del olivo
90
Finally, the results obtained here provide useful
information on the timing of flowering. The
variability on the start and length of flowering
stages associated to altitude is evidenced in the
Cornicabra olive cultivar phenology. Crown-
exposure and the effect of the location of the olives
groves on north-facing hillsides provide complexity
to the phenological response.
Local-scale studies like this work reveal useful
information on the phenological variations in olive
flowering produced by the shape of the territory
where crops are located. The results of this work
constitutes the basis for developing phenological
models that take into account the relationship
between the parameters of flowering, weather
variables, mainly temperature, and geographical
gradients. These models can predict flowering and
be applied to optimize the management in certain
agricultural tasks such as irrigation, fertilization,
pruning, pest control, etc. (Gucci and Cantini 2000;
Chmielewski 2003; Kumral et al. 2005), which are
synchronized with the life cycle of the tree.
Acknowledgements
The authors are grateful to the Consejería de
Educación y Ciencia de la Junta de Comunidades
de Castilla-La Mancha for financial support
provided through project POIC10-0302-2695.
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CAPÍTULO III: ESTUDIO DE LA PRODUCCIÓN DE FLORES Y POLEN DE
OLIVO (Olea europaea L.) DE LA VARIEDAD CORNICABRA Y SU
RELACIÓN CON VARIABLES AMBIENTALES
FLOWER AND POLLEN PRODUCTION IN THE CORNICABRA OLIVE (Olea
europaea L.) CULTIVAR AND THE INFLUENCE OF ENVIRONMENTAL
FACTORS
Rojo J, Salido P, Pérez-Badia R (submitted)
Abstract
Analysis of pollen production in crops such as the olive is of particular agronomical value in that it can
help to predict final harvest outcomes. Moreover, since olive pollen is a major cause of allergy in the
Mediterranean region, this analysis can also provide health-related benefits. The present study analyzed
flower and pollen production in “Cornicabra” olive cultivar, charting its correlation with airborne pollen
counts, with phenological findings such as bud development after dormancy (pre-flowering period), and
with environmental factors such as temperature and rainfall, elevation gradient and northern vs. southern
exposure of floral structures on the tree crown.
Findings confirmed spatiotemporal variations for most of the parameters studied. Mean pollen-grain
production per flower of olive tree was 1.10 x 105 0.25 x 105. Variations in the production of flowering
branches, inflorescences, flowers and pollen reflected internal regulation processes linked to alternate
bearing as well as year-on-year variations in weather conditions. Temperature and rainfall during dormancy
were the weather-related variables most influencing flower, inflorescence and flowering-branch
production. Early attainment of chilling requirements during dormancy was associated with increased
production, coinciding with earlier budburst. A correlation was found between the number of
inflorescences—and thus overall flower production—and airborne pollen counts.
Production parameters also varied as a function of olive-grove location, although that variability was
not clearly attributable to the elevation gradient. The correlation between production parameters and
northern vs. southern exposure on the olive tree crown was significant only for flowering branches, whose
production varied depending on their location on the tree crown.
Keywords: elevation, exposure, reproductive biology, alternate bearing, flower production rate, airborne
pollen
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
relación con variables ambientales 99
INTRODUCTION
The amount of pollen produced by a plant is
governed by floral organ morphology and pollen
dispersal strategies (Cruden 2000; Friedman and
Barret 2009). The olive (Olea europaea L.), as a
largely wind-pollinated species, generates copious
amounts of pollen to offset low pollination
efficiency and thus ensure fertilization (Cruden
2000). However, the amount of pollen produced is
not dictated by genetic factors alone (Subba and
Reddi 1986); environmental factors also prompt
considerable year-on-year variations in pollen
production (Rogers 1993; Guerin and Sedgley
2007) as well as in the number of flowers per
inflorescence and the number of inflorescences per
tree (Rapoport 2008).
Olive pollen production is influenced by
weather conditions (Ribeiro et al. 2006), since each
stage in the biological cycle is regulated by
variables such as temperature, water availability
and solar radiation (Connor and Fereres 2005),
which affect both flowering events (Orlandi et al.
2002, 2009) and aspects of plant vegetative growth
(Kozlowski and Pallardy 1997).
Geographical factors constitute another source
of variability in olive pollen production (Damialis
et al. 2011). Aspects such as the elevation and
topographical orientation of olive groves affect a
number of pollen production parameters including
number of pollen grains per flower (Damialis et al.
2011; Aguilera et al. 2012).
Knowledge of variations in pollen production is
of agronomical value, as a means of predicting
harvest outcomes for major crops such as the olive,
since the amount of pollen released during
pollination is a direct indicator of flowering
intensity (Rosati et al. 2012) and thus of final fruit
yield (Ribeiro et al. 2007). A number of authors
have charted variations in final olive production and
their correlation with flower and inflorescence
production (Lavee et al. 1996, 1999). Analysis of
year-on-year variations in pollen and flower
production is particularly valuable in the olive,
given its tendency towards alternate bearing (Lavee
2007).
Olive pollen, moreover, is responsible for 58%
of the allergies recorded in the Mediterranean
region (D’Amato et al. 2007; Subiza et al. 2007).
Pollen production estimates, and research into
spatiotemporal variations in production, are
therefore valuable when interpreting the findings of
aerobiological studies carried out in the field of
allergology (Hidalgo et al. 2003) and for predicting
the potential severity of respiratory allergies.
Although airborne pollen counts have been
widely studied (e.g. Díaz de la Guardia et al. 2003;
Orlandi et al. 2009), few papers have addressed the
issue of pollen production per tree (Tormo et al.
1996; Orlandi et al. 2003; Rovira et Tous 2005;
Ferrara et al. 2007; Damialis et al. 2011; Aguilera
et Ruiz 2012). Crop pollen and flower production
varies even between varieties (Joppa et al. 1968;
Ferrara et al. 2007), and little is known regarding
production in the “Cornicabra” olive cultivar.
The main aim of this study was to quantify the
production of pollen and of the floral structures
involved in pollen production (flowers,
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
100 relación con variables ambientales
inflorescences and flowering branches) in
“Cornicabra” olives, charting correlations with
airborne pollen counts, with phenological findings
such as bud development after dormancy (pre-
flowering), and with environmental factors such as
temperature and rainfall, elevation gradient and
northern vs. southern exposure of floral structures.
MATERIALS AND METHODS
Study area
The study was carried out in the province of
Toledo (39º 51´ N, 4º 01´ W), located in the
Castilla-La Mancha region of central Spain. The
most-widely grown cultivar in this region is
“Cornicabra”, which is the second-largest Spanish
cultivar in terms of surface area, covering over
270,000 ha (Barranco et al. 2000). “Cornicabra” is
a late-flowering cultivar, coming into bloom
between mid-May and early June (Rojo and Pérez-
Badia 2014).
Fieldwork and phenological sampling
Sampling was conducted over a four-year
period, from 2010 to 2013, at 7 sampling sites on
70 olive trees (10 trees per site) located across the
whole altitude gradient (400-900 m a.s.l) in which
olive groves are to be found in this part of central
Spain (Fig. 5.1). Geographical features of the
sampling sites are shown in Table 5.1.
Phenological sampling was performed to
determine the date of onset of the pre-flowering
Figure 5.1 Location of sampling sites in the province of Toledo (central Spain).
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
relación con variables ambientales 101
period at each sampling site, defined as the moment
when 50% of buds on the tree are swollen, i.e.
phenophase 51 on the BBCH scale (Meier 2001).
Estimation of production parameters
Number of flowers, inflorescences and flowering
branches per crown unit area
The number of flowers per inflorescence
(flowers/inflorescence) was counted for all
inflorescences on four flowering branches per tree
(2 north-facing and 2 south-facing on the tree
crown). The number of inflorescences on each of
these flowering branches (inflorescences/branch)
was also recorded. The number of flowering
branches per square metre of crown (branches/m2)
was then calculated by examining 2 m2 of north-
facing and 2 m2 of south-facing crown from
randomly-chosen areas of each tree.
Number of pollen grains per flower
The total number of pollen grains per flower
(pollen/flower) was calculated following Dafni
(1992) for 3 trees at each of the 7 sampling sites.
For each exposure (N/S) two flowers were collected
immediately prior to anthesis (one flower per
exposure in 2012 and 2013). Pollen from one anther
of each flower was extracted in 1 ml of aqueous
medium containing 70% ethanol. Five replicates,
each of 10 l, were stained with fuchsine and pollen
grains were counted under a light microscope
(400x). The number of pollen grains per anther was
calculated by extrapolation and multiplied by two
(two anthers per flower) to obtain the total number
of pollen grains per flower.
Airbone Olea pollen data
In tandem with field work and analysis of pollen
production, airborne pollen counts were recorded
using a Hirst-type volumetric spore trap (Hirst
1952) located in the city of Toledo, in accordance
with Spanish Aerobiology Network (REA)
protocols (Galán et al. 2007). The results obtained
for each production parameter studied were
compared with total daily airborne pollen counts
over the Main Pollen Season (MPS) for each study
year, calculated following Andersen (1991).
Table 5.1 Geographical features of the sampling sites.
Nº Site Code Elevation (m a.s.l.) Coordinates
1 La Puebla de Montalbán 1LPue 440 39º 50’ N, 4º 22’ W
2 Toledo 2To 470 39º 51’ N, 3º 59’ W
3 Olías del Rey 3Oli 590 39º 56’ N, 3º 59’ W
4 Burguillos de Toledo 4Bu 686 39º 47’ N, 3º 58’ W
5 Mazarambroz 5Maz 730 39º 41’ N, 4º 03’ W
6 Mascaraque 6Mas 748 39º 40’ N, 3º 49’ W
7 Los Yébenes 7LYeb 875 39º 35’ N, 3º 50’ W
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
102 relación con variables ambientales
Weather data and statistical analysis
General Linear Models (GLM) were applied to
test for potential variability in production
parameters as a function of study year, elevation
and N/S exposure of floral structures. Correlations
between elevation and production parameters were
also studied by linear regression for each study
year.
Correlations between the various production
parameters, and between those parameters and
weather-related variables, were tested using either
Pearson’s or Spearman’s correlation test,
depending on data normality. For this purpose, data
from four sampling sites (La Puebla de Montalbán,
Toledo, Olías del Rey and Mascaraque) were used,
because they were located close to weather stations.
Weather data were supplied by stations
belonging to the Castilla La Mancha Air Control
and Monitoring Network (http://pagina.jccm.es/
medioambiente/rvca/calidadaire.htm) and the
Integrated Irrigation Advice Network (SIAR,
http://crea.uclm.es/siar/). The following weather-
related variables were analyzed: maximum
temperature (Tmax), minimum temperature (Tmin),
mean temperature (Tm), and accumulated rainfall
(R). These variables were calculated for autumn
(SON-1 September-October-November of the
previous year) and winter (DJF December-January-
February).
Annual airborne pollen counts over the pollen
season were compared with production parameters
and weather-related variables using Winsorised
correlation tests, which are recommended when
classical statistics cannot be applied (Wilcox 2012),
in this case because data were available for only
four sampling years.
Correlations between the date of onset of the
pre-flowering phase and pollen production
parameters (number of pollen grains, flowers,
inflorescences and flowering branches) were
analyzed by linear regression.
All statistical analyses were carried out using the
SPSS v. 19 software package, except for the
Winsorised correlations, which were performed
with R software (R Development Core Team 2008)
and the WRS package (Wilcox 2012).
RESULTS
Airborne pollen
The total airborne olive-pollen count for the four
years of the study (2010–2013) was 25,796 pollen
grains, with an annual mean of 6,190 2,877 pollen
grains during the Main Pollen Season (MPS). Olive
pollen accounts for roughly 11% of total airborne
pollen in Toledo, according to Pérez-Badia et al.
(2010). The highest daily count was recorded in
2013 (9,444 grains) and the lowest in 2012 (2,537
grains), coinciding with a marked drop in winter
rainfall that year (Fig. 5.2). Year-on-year variations
in pollen counts seemed to coincide with
fluctuations in accumulated rainfall over the
previous autumn (Fig. 5.2).
A positive correlation (pw = 0.98) was observed
between year-on-year variations in airborne olive-
pollen counts and inflorescences/branch (Fig. 5.3),
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
relación con variables ambientales 103
and thus, indirectly, with the flower production per
tree.
Estimation of production parameters
Pollen production per flower. “Cornicabra” olive
flowers contained a mean 110,105 24,935 pollen
grains (i.e. 55,052 12,467 grains per anther).
Grain counts varied significantly between years and
sampling sites (Table 5.2). The highest pollen
production per flower was recorded in 2013, when
mean counts rose to 123,206 20,420 grains (Table
5.3); the highest airborne pollen counts were also
observed in that year. Mean pollen production
counts for 2010 and 2011 were 114,863 25,167
grains and 102,157 19,719 grains, respectively.
The lowest pollen production per flower was
observed in 2012 (100,192 27,705 grains).
There was no clear correlation between
pollen/flower and elevation. A slight negative
correlation was observed (R2 = 0.53, although
statistical significance was slightly greater than
0.05, Fig. 5.4) in 2010 and 2012, i.e. pollen
production per flower was greater at lower
elevations. This trend, however, was not recorded
in other years.
Flower production per inflorescence. The mean
number of flowers per inflorescence in
“Cornicabra” olives was 11.3 2.4, though
significant year-on-year variations were observed
(Table 5.2). As Table 5.3 shows, the highest
production rate was recorded in 2010 (12.2 3.2
flowers), and the lowest in 2012 (9.7 1.6 flowers).
Flowers/inflorescence also varied as a function of
sampling-site location. In 2012, though not in other
years, this variability was partly accounted for by
elevation, with which a significant correlation was
observed (R2 = 0.66), i.e. flowers/inflorescence
increased with elevation (Fig. 5.4).
Inflorescence production per branch. The largest
number of inflorescences per branch was recorded
in 2013 and 2011 (13.4 3.2 and 11.8 4.4
inflorescence, respectively). Production was
slightly lower in 2010 (8.1 3.8) and dropped
sharply in 2012, to 4.2 2.1 inflorescences/branch
(Table 5.3). Significant variations were observed as
a function of sampling-site location in some years
(Year x Elevation, Table 5.2). In 2012, a positive
correlation was found between
inflorescences/branch and altitude (R2 = 0.66, Fig.
5.4).
Figure 5.2 Average seasonal rainfall data for thesampling sites in Toledo province (La Rinconada,Toledo, Magán and Mora de Toledo). Accumulatedrainfall during autumn of the previous year(RSON-1) and Winter (RDJF).
0
1000
2000
3000
4000
5000
6000
7000
8000
9000
10000
0
50
100
150
200
250
300
2010 2011 2012 2013
Average of meteorological stations
RSON-1 RDJF Airborne pollen
Air
bo
rne
po
llen
(po
llen
gra
ins/m
3)
Rain
fall
(mm
)
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
104 relación con variables ambientales
Table 5.2 Results of analysis of variance for the GLM procedure.
Year Elevation Year x Elevation Exposure N/S
df F df F df F df F
Pollen/flower (3,251) 16.0*** (1,251) 6.8** (3,251) 15.2*** (1,251) 3.0
Flowers/inflorescence (3,1119) 23.6*** (1,1119) 29.4*** (3,1119) 15.6*** (1,1119) 3.4
Inflorescences/branch (3,1119) 27.1*** (1,1119) 0.1 (3,1119) 7.8*** (1,1119) 0.4
Branches/m2 (3,1119) 82.0*** (1,1119) 29.8*** (3,1119) 44.5*** (1,1119) 10.0**
F F-Snedecor value, df degrees of freedom, significance levels: * 95, ** 99, *** 99.9%
Figure 5.3 Inter-annual amounts of airborne Olea pollen, annual olive pollen production and olive productionparameters. Winsorized correlations (w) show the relationships between variables. Number of cases = 4(studied years). Significance levels: ns non-significative, * 95%.
0
2
4
6
8
10
12
14
16
2010 2011 2012 2013
Airborne pollen (x 1000) Flowers/inflorescence
Inflorescences/branch Branches/m2 (x 10)
w = (Airborne pollen -Flowers/inflorescence = 0.62ns
w = (Airborne pollen-Inflorescences/branch= 0.98*w = (Airborne pollen -Branches/m 2 = 0.93ns
0
2000
4000
6000
8000
10000
12000
14000
2010 2011 2012 2013
Aiborne pollen Pollen/flower (x 10)
w = (Airborne pollen -Pollen/flower = 0.75ns
Nu
mb
er
of p
olle
ng
rain
s/m
3
and n
um
ber
ofp
olle
ng
rain
sN
um
ber
of p
olle
ng
rain
s/m
3, n
um
ber
of
flo
we
rs, in
flo
resce
nce
sand b
ran
ch
es
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
relación con variables ambientales 105
Table 5.3. Production data for the years 2010, 2011, 2012 and 2013 (Parameters: pollen/flower, flowers/inflorescence, inflorescences/branch, branches/m2). Dispersion measures: SD Standard Deviation, CV Coefficient of Variation.
Pollen/flower 2010 2011 2012 2013
Mean SD CV Mean SD CV Mean SD CV Mean SD CV
1LPue 154,770 28,590 18 92,597 11,960 13 141,367 24,046 17 116,613 22,825 20
2To 119,963 8,124 7 97,090 10,127 10 94,556 11,914 13 128,860 20,475 16
3Oli 101,707 9,169 9 91,030 6,804 7 126,647 29,815 24 132,780 13,715 10
4Bu 126,147 31,292 25 85,530 4,682 5 94,351 13,301 14 131,067 33,993 26
5Maz 96,443 8,644 9 92,290 9,903 11 75,813 6,576 9 104,013 7,255 7
6Mas 108,890 18,504 17 125,970 21,714 17 86,267 20,545 24 110,327 13,305 12
7LYeb 96,123 1,507 2 130,593 4,431 3 82,347 8,522 10 138,780 12,164 9
Average of sites 114,863 25,167 22 102,157 19,719 19 100,192 27,705 28 123,206 20,420 17
Flowers/inflorescence 2010 2011 2012 2013
Mean SD CV Mean SD CV Mean SD CV Mean SD CV
1LPue 10.0 1.0 10 12.6 2.1 17 9.2 1.4 15 10.0 1.7 17
2To 13.1 7.4 57 11.5 1.0 8 7.9 1.0 13 11.2 1.2 11
3Oli 13.1 1.5 11 13.9 1.8 13 9.6 1.0 10 11.3 1.7 15
4Bu 12.5 1.2 10 11.3 1.5 13 9.9 0.9 9 12.9 0.9 7
5Maz 11.8 1.6 13 9.8 1.4 15 9.7 2.0 20 10.1 1.7 17
6Mas 12.3 2.2 18 12.4 1.3 10 11.1 1.4 12 12.1 1.6 13
7LYeb 12.6 1.4 11 11.5 1.0 9 10.6 1.3 12 11.8 1.1 9
Average of sites 12.2 3.2 26 11.8 1.9 16 9.7 1.6 16 11.3 1.7 15
Inflorescence/branch 2010 2011 2012 2013
Mean SD CV Mean SD CV Mean SD CV Mean SD CV
1LPue 10.3 4.5 43 13.2 3.1 24 2.3 1.5 64 13.2 3.1 23
2To 7.8 2.2 28 8.1 4.1 51 3.1 1.0 32 13.4 4.5 34
3Oli 7.5 3.0 40 17.6 2.5 14 3.8 0.9 25 12.2 3.4 28
4Bu 10.9 2.2 20 7.6 1.7 22 5.5 1.6 30 14.7 2.1 14
5Maz 9.2 4.9 53 10.5 3.8 36 3.0 0.6 22 16.3 1.9 12
6Mas 3.5 1.3 36 14.4 3.2 22 5.0 2.4 49 13.2 2.7 21
7LYeb 7.5 2.5 34 11.4 2.4 21 6.7 2.2 33 10.8 1.8 17
Average of sites 8.1 3.8 47 11.8 4.4 37 4.2 2.1 51 13.4 3.2 24
Branches/m2 2010 2011 2012 2013
Mean SD CV Mean SD CV Mean SD CV Mean SD CV
1LPue 63.6 25.4 40 75.9 11.8 16 8.7 6.6 75 73.5 11.6 16
2To 75.7 15.4 20 54.5 16.8 31 4.7 3.9 84 64.1 15.6 24
3Oli 55.1 31.3 57 84.1 13.8 16 15.9 8.7 55 55.4 11.5 21
4Bu 70.6 16.5 23 34.5 8.1 23 45.3 14.5 32 66.6 13.4 20
5Maz 65.2 24.6 38 42.2 9.7 23 15.4 10.5 68 67.0 17.8 27
6Mas 13.3 9.1 69 43.3 10.9 25 16.5 7.2 43 56.1 17.2 31
7LYeb 38.4 14.4 38 50.3 15.0 30 36.7 13.6 37 58.9 15.3 26
Average of sites 54.5 28.5 52 55.0 21.0 38 20.5 16.8 82 63.1 15.4 24
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
106 relación con variables ambientales
Branch production per m2. The highest number of
branches per square meter was recorded in 2013
(63.1 15.4), followed by 2010 (54.5 28.5) and
2011 (55.0 21.0). However, numbers were
significantly lower in 2012 (20.5 16.8).
Considerable inter-tree variability was also
observed in 2012, with a high coefficient of
variation of 82 % (Table 5.3), implying major
differences even between trees at the same location.
Number of branches/m2 was the only parameter
displaying significant variation as a function of N
vs. S exposure (Table 5.2). Generally, more
flowering branches were produced on the south-
facing side of the tree (50.5 31.6) than on the
north-facing side (46.0 28.7). This was true for all
study years and for all sampling sites except Los
Yébenes (Fig. 5.5).
Figure 5.4 Linear regressions among the elevation and the olive production parameters (pollen/flower,flowers/inflorescence, inflorescences/branch). Significance levels: * 92.5, ** 95 %.
*
*
**
**
*
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
relación con variables ambientales 107
Correlations between production parameters
and both weather-related and phenological
variables
Both flowers/inflorescence and
inflorescences/branch correlated negatively with
mean and maximum temperatures for the previous
autumn (TmaxSON-1, TmSON-1) (Table 5.4).
Moreover, a negative correlation was observed
between flowers/inflorescence and maximum
winter temperature (TmaxDJF). By contrast, a
positive correlation was found between both
minimum and mean winter temperature (TminDJF,
TmDJF), and flowers/inflorescence,
inflorescences/branch and branches/m2 (Table 5.4).
A positive correlation was observed between
cumulative rainfall over the previous autumn
(RSON-1) and inflorescences/branch, and also
between cumulative winter rainfall and
flowers/inflorescence (Table 5.4).
A correlation was observed between all
production parameters and the date of onset of pre-
flowering, i.e. the date on which dormancy was
broken. The correlation was negative for
flowers/inflorescence, inflorescences/branch and
branches/m2 (Fig. 5.6). Production of
inflorescences/branch accounted for 70 % of
variance, while branches/m2 and
flowers/inflorescences accounted for 55 % and 27
%, respectively, of total variance.
A number of significant correlations were found
between production parameters (Fig. 5.7), the most
significant being between inflorescences/branch
and branches/m2 (Spearman correlation coefficient:
0.77). This suggests that on trees with a larger
number of flowering branches, those branches also
produce a larger number of inflorescences. A
correlation was also observed, albeit less
significant, between these two parameters and both
flowers/inflorescence (coefficients: 0.39 and 0.35,
respectively) and pollen/flower (0.22 and 0.29)
(Fig. 5.7).
DISCUSSION
Mean pollen production in “Cornicabra” olive
flowers was 1.10 x 105 0.25 x 105 grains (5.51 x
104 1.25 x 104 grains per anther). Values are
similar to those reported for the Spanish “Picual”
olive cultivar (Aguilera and Ruiz 2012), but differ
from those found for other Spanish cultivars such
as “Arbosana” and “Arbequina” (Ferrara et al.
2007), which are considerably higher (> 9.00 x 104
grains per anther). Italian cultivars producing a
similar amount of pollen to “Cornicabra” include
“Cipressino”, “Cima di Melfi”, “Coratina”,
“Frantoio”, “Sant’ Agostino” and “Termine di
Bitetto”, whilst other Italian cultivars such as
Figure 5.5 Branch production per m2 according tothe crown-exposure (North-facing/South-facing).Bars represent the confidence interval for the mean(95 %).
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
108 relación con variables ambientales
“Cellina di Nardò”, “Nociara” (Ferrara et al. 2007)
and “Giarraffa” (Orlandi et al. 2003) produce over
9.00 x 104 grains per anther. This confirms the
considerable inter-varietal variation in olive pollen
production per anther.
Mean pollen production per anther in the olive
was higher than that reported for other tree species,
for example those belonging to the genera Juglans,
Populus, Salix, Ulmus (Tormo et al. 1996), Morus
(Mondal et al. 1998) and Quercus (Gomez-Casero
et al. 2004). Mean values for pollen production per
anther in other species of the Oleaceae family such
as Fraxinus angustifolia are similar to those
obtained here (Tormo et al. 1996), reflecting the
similar flower morphology shared by members of
the same taxonomic family (Andrés 2012; Vargas
and Talavera 2012).
Mean number of flowers per inflorescence in
“Cornicabra” was 11, though the number varied
between 8 and 14 depending on sampling site and
year. Values in this range are also reported for
“Picual” (Aguilera et Ruiz 2012), “Arbequina” and
“Arbosana” (Ferrara et al. 2007), whereas larger
number of flowers per inflorescence (>22 flowers)
have been found for the Italian cultivars “Cima di
Melfi”, “Cipressino”, “Frantoio” and “Nociara”
(Ferrara et al. 2007).
Year-on-year variations in the production of
pollen, flowers, inflorescences and flowering
branches (Table 5.2) may be attributable in part to
the alternate bearing characteristic of the olive’s
biological cycle (Lavee 2007; Therios 2009), and
also to year-on-year variations in weather
conditions (Ribeiro et al. 2005).
The findings of the present study seem to
confirm the effect of alternate bearing on olive
production: data pointed to a biannual pattern for
inflorescences per flowering branch over the four
study years (Fig. 5.3). This alternating pattern of
flower and inflorescence production, also reported
by Al-Shdiefat and Qrunfleh (2008) and by
Aguilera and Ruiz (2012), is linked to the balanced
synthesis of endogenous hormones produced
during floral induction and the initiation of
budding, such as abscisic acid, gibberellins and
cytokinins (Baktir et al. 2004; Ulger et al. 2004).
The concentration of these substances, which
promote or inhibit flowering, and limit plant
reproductive growth (Badr et al. 1970; Palese et
Crocker 2002) varies significantly between “on”
and “off” cropping years (Baktir et al. 2004).
Table 5.4 Results of Pearson tests among meteorological and production parameters (in the variables RSON-1 and RDJF were used Spearman test due to the non-normality of the data).
Pollen/flower Flowers/inflorescence Inflorescences/branch Branches/m2
TmaxSON-1 0.20 -0.61* -0.71** -0.49
TmaxDJF 0.04 -0.59* -0.05 -0.19
TminSON-1 0.08 -0.33 -0.45 -0.23
TminDJF 0.12 0.53* 0.58* 0.81***
TmSON-1 0.15 -0.54* -0.70** -0.45
TmDJF 0.13 0.40 0.67** 0.82***
RSON-1 0.06 0.09 0.60* 0.41
RDJF -0.00 0.53* 0.24 0.50
Tmax maximum temperature, Tmin minimum temperature, Tm mean temperature, R rainfall, SON-1 September-October-
November of previous year, DJF December-January-February. Significance levels: * 95, ** 99, *** 99.9 %.
Number of cases = 16.
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
relación con variables ambientales 109
Annual airborne olive-pollen counts displayed
the same fluctuating pattern as
inflorescences/branch, which influences number of
flowers per tree (Fig. 5.3). As expected, years with
lower pollen airborne pollen counts, i.e. 2010 and
2012 (“Off years”), were followed by years with
higher counts, i.e. 2011 and 2013 (“On years”), a
finding also reported by other authors (Ribeiro et al.
2005, García-Mozo et al. 2008). Differences were
especially marked in 2012, which recorded the
lowest annual airborne pollen counts of the study.
Positive correlations observed between flower,
inflorescence and flowering-branch production
(Fig. 5.7) may be due to the fact that floral induction
is favored in “off years” (Fernández-Escobar et al.
1992; Lavee 2007). When this happens, therefore,
there is also greater vegetative growth, and
increased branch production (Castillo-Llanque and
Rapoport 2011), providing a larger surface area for
bud development the following year (Baktir et al.
2004; Rubio et al. 2007).
With regard to the effects of weather-related
factors, flower and inflorescence production was
favored by a fall in September-November
temperatures the previous year (Table 5.4),
suggesting that low temperatures during dormancy
favor the adequate development of olive
reproductive organs (Hartmann and Porlingis 1957;
Figure 5.6 Linear regressions among the onset of preflowering period (DOY days of year) and the productionparameters (pollen/flower, flowers/inflorescence, inflorescences/branch, branches/m2). F F-Snedecor value.Significance levels: ns non-significative, * 95, ** 99, *** 99.9 %.
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
70 80 90 100 110 120
Nu
mb
er
of
flo
we
rs
Onset of preflowering (DOY)
Flowers/inflorescence R2 = 0.27F = 9.55 **
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
20
70 80 90 100 110 120
Nu
mb
er
of
inflo
resce
nce
s
Onset of preflowering (DOY)
Inflorescences/branch R2 = 0.70F = 61.01 ***
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
70 80 90 100 110 120
Nu
mb
er
of
bra
nch
es
Onset of preflowering (DOY)
Branches/m2 R2 = 0.55F = 31.92 ***
0
20000
40000
60000
80000
100000
120000
140000
160000
180000
70 80 90 100 110 120
Nu
mb
er
of
polle
n g
rain
s
Onset of preflowering (DOY)
Pollen/flower R2 = 0.07F = 1.89 ns
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
110 relación con variables ambientales
Denney et al. 1985), by enabling buds initiated in
mid-autumn to break dormancy (Rallo and Martin
1991). Increased production of flowers,
inflorescences and flowering branches coincided
with early budburst (pre-flowering) (Fig. 5.6),
linked to an earlier attainment of chilling
requirements (Orlandi et al. 2002). However, buds
cannot break dormancy without a gradual increase
in minimum temperatures over the months prior to
pre-flowering, which enables the metabolic
activation of the plant at the end of winter,
prompting flower bud differentiation (Cesaraccio et
al. 2004; Connor and Fereres 2005). This was
evident here in the positive correlation observed
between minimum and mean winter temperatures
and flower, inflorescence and flowering-branch
production (Table 5.4).
A positive correlation was also reported between
flower and inflorescence production and rainfall
over the previous autumn and winter (RSON-1,
RDJF) (Table 5.4), when flower bud initiation and
differentiation take place (Connor and Fereres
2005). This also coincides with increased
competition for plant assimilates due to the
development of floral organs (Rallo 1994).
Moreover, severe water deficit inhibits olive
reproductive growth in terms of productivity
Polen/flor
Figure 5.7 Scatterplot and Pearson or Spearman tests for the relationships among different olive productionparameters for all studied tres. Significance levels: * 95, ** 99, *** 99,9 %.
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
relación con variables ambientales 111
(Kozlowski and Pallardy 1997), considerably
reducing the number of floral buds (Hartmann and
Panestsos 1961).
All the parameters studied here displayed
variations as a function of sampling-site elevation
(Table 5.2). In most cases, however, this variability
could not be accounted for by a linear correlation
with altitude (Fig. 5.4). Pollen-grain production per
flower recorded a mildly-negative correlation with
elevation in 2010 and 2012 (albeit with a
significance level of p < 0.07, Fig. 5.4), but not in
other years. Higher pollen production at lower
elevations has been reported for the olive by
Damialis et al. (2011), and also for other tree
species (Moe 1998). However, Aguilera and Ruiz
(2012) found the opposite: pollen production
increased with elevation. A positive linear
correlation was observed between elevation and
flower and inflorescence production in 2012 (Fig.
5.4). Damialis et al. (2011) reported no significant
variation in olive flower and inflorescence
production as a function of elevation, although
variation was observed in other species, including
Cupressus sempervirens var. horizontalis. Further
research is required into the effect of elevation on
olive production parameters, and data are needed
for more years in order to clarify these correlations.
With regard to the effect of N vs. S exposure on
the olive tree crown, at most sampling sites
flowering-branch production was greater in south-
facing branches (Fig. 5.5). More populations need
to be studied in order to confirm this effect. Lower
production of floral buds in shadier areas of the tree
has also been reported for other species (Flore
1981). The effect of exposure on flowering-branch
production may be linked to variations in solar
radiation between sunny and shady areas of the tree
(Camargo et al. 2011). Solar radiation affects
photosynthesis rates and nutrient distribution
within the tree, which is particularly crucial in
flowering processes (Privé et al. 1993). Similarly,
Kozlowski and Pallardy (1997) report a reduction
in floral bud numbers in shady areas of the tree due
to reduced light intensity.
CONCLUSIONS
Findings pointed to marked spatiotemporal
variability in all pollen-production parameters
studied (pollen grains, flowers, inflorescences and
flowering branches), influenced by environmental
and weather-related factors, which assume greater
importance during floral organ development
(initiation and differentiation). Temperature and
rainfall during the dormancy period were the
weather-related variables most influencing flower
production.
Analysis of the influence of environmental
conditions on olive pollen and flower production is
rendered more complex by interactions with other
processes involved in the olive biological cycle.
Moreover, variations in pollen production may in
part be linked to topographical factors such as the
elevation gradient, although no clear correlation
emerged here, with different trends depending on
the year. Data for more years should be analyzed in
order to determine the effect of elevation on pollen
production. Confirming sensitivity to microclimatic
variations, flowering-branch production varied as a
function of small-scale geographical factors such as
Capítulo III: Estudio de la producción de flores y polen de olivo (Olea europaea L.) de la variedad Cornicabra y su
112 relación con variables ambientales
north vs. south exposure of branches on the olive
tree crown.
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CAPÍTULO IV: ANÁLISIS ESPACIO-TEMPORAL DE LA FLORACIÓN DEL
OLIVO MEDIANTE TÉCNICAS GEOESTADÍSTICAS
SPATIOTEMPORAL ANALYSIS OF OLIVE FLOWERING USING
GEOSTATISTICAL TECHNIQUES
Rojo J, Pérez-Badia R. Sci Total Environ,
doi: 10.1016/j.scitotenv.2014.10.022 (2014)
Abstract
Analysis of flowering patterns in the olive (Olea europaea L.) are of considerable agricultural and
ecological interest, and also provide valuable information for allergy-sufferers, enabling identification of
the major sources of airborne pollen at any given moment by interpreting the aerobiological data recorded
in pollen traps. The present spatiotemporal analysis of olive flowering in central Spain combined
geostatistical techniques with the application of a Geographic Information Systems, and compared results
for flowering intensity with airborne pollen records. The results were used to obtain continuous
phenological maps which determined the pattern of the succession of the olive flowering.
The results show also that, although the highest airborne olive-pollen counts were recorded during the
greatest flowering intensity of the groves closest to the pollen trap, the counts recorded at the start of the
pollen season were not linked to local olive groves, which had not yet begin to flower. To detect the remote
sources of olive pollen several episodes of pollen recorded before the local flowering season were analysed
using a HYSPLIT trajectory model and the findings showed that western, southern and southwestern winds
transported pollen grains into the study area from earlier-flowering groves located outside the territory.
Keywords: flowering phenology, cokriging, elevation, pollen season, HYSPLIT model.
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
120
INTRODUCTION
Flowering phenology is influenced by
environmental changes (Sparks et al. 2000; Menzel
et al. 2006) and by differences in geographical
gradients, e.g. latitude, longitude, elevation, slope
and topographical orientation (Pellerin et al. 2012;
Dai et al. 2014). A number of papers have
highlighted the influence of geographical factors
such as elevation on olive flowering patterns
(Oteros et al. 2013; Rojo and Pérez-Badia 2014),
noting in particular a correlation between flowering
onset date and elevation gradient: flowering can
thus be regarded as a continuous environmental
variable which can be modelled spatially as a
function of geographical aspects such as elevation.
The use of geostatistical techniques in
conjunction with Geographic Information Systems
(GIS) enables the spatial analysis of environmental
variables whose distribution in the study area is
continuous (Oliver and Webster 2014). Kriging is
an interpolation procedure widely used to analyse
the spatial behaviour for a given variable in many
of the natural sciences, including geology (Mendes
and Ribeiro 2010; Pérez-Rodríguez et al. 2007),
zoology (Lin et al. 2011), botany (Fortin et al.
1989), ecology (Robertson 1987), and climatology
(Bajat et al. 2013). Over the last few years, a
number of papers have addressed the use of
geostatistical techniques coupled with GIS in
phenological and aerobiological researches (e.g.
Alba et al. 2006; Schröder et al. 2006).
Analysis of the phenology of wind-pollinated
plants is a valuable tool for interpreting
aerobiological findings (Hidalgo et al. 2003), and
numerous studies have reported relationships
between the temporal succession of phenological
phases and airborne pollen count data derived from
pollen-trap records (Fornaciari et al. 2000; Tormo
et al. 2011). Moreover, knowledge of local
variations in phenology patterns is of value for
identifying the major sources of airborne pollen
(Estrella et al. 2006; León et al. 2012). Research
into spatiotemporal aspects of flowering phenology
has to date been sparse, and few published studies
have addressed this issue (García-Mozo et al.
2006).
The pollen-release patterns in a local scale are
largely governed by climate-related factors, and
temperature and relative humidity are among the
most important meteorological variables
(Hernández-Ceballos et al. 2011; García-Mozo et
al. 2014). However, when pollen grains are as small
as those from the olive tree (Nilsson 1988), certain
amounts of pollen may be transported from very
long distances (Fernández-Rodríguez et al. 2014).
The identification of pollen sources at great
distances required to apply atmospheric transport
models that take into account the movement of air
masses at a mesoscale level.
There has been considerable research into olive
phenology and aerobiology, since this is a major
cash crop throughout the Mediterranean region,
which accounts for 98% of the world’s olive groves.
Spain is the world’s leading olive-oil producer, and
the “Cornicabra” variety is the second-largest
Spanish variety in terms of surface area and the first
in the region of Castilla-La Mancha (central Spain)
(Barranco and Rallo 2000). Moreover, olive pollen
is one of the main causes of respiratory allergy in
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
121
Mediterranean region (D’Amato et al. 2007), and
many papers have focused on the allergenic
implications of variations in olive phenology and
aerobiology (Domínguez et al. 1993; Orlandi et al.
2005; Bonofiglio et al. 2013).
This study sought to model spatiotemporal
patterns in Cornicabra olive flowering in central
Spain, using geostatistical techniques and
identifying the major sources of airborne olive
pollen at various points throughout the pollen
season. It also sought to demonstrate that spatial
flowering succession is not always reflected in
pollen curves, due to the transport of pollen grains
by the wind.
MATERIALS AND METHODS
Study area and phenological sampling
This study was carried out in central Spain
(Castilla-La Mancha region). Phenological
sampling was performed over four years (2010-
2013) in a total of 7 sampling sites of olive-groves
(Cornicabra cultivar) located at various elevations
within a range of roughly 500 m which
encompasses most olive-groves in central Spain
(400-900 m a.s.l.). In addition in the last study year
(2013), 9 new sampling sites were added (Table
6.1). The study area for 2010-12 thus lay within the
limits 3º 49’ 4’’-4º 22’ 13’’W and 39º 35’ 54’’-39º
56’ 33’’ N, and covered a surface area of 1.818 km2.
The study area for 2013 increased to 3.077 km2,
between the limits 3º 47’ 47’’-4º 31’ 22’’ W and 39º
35’ 54’’-40º 2’ 30’’ N (Fig. 6.1).
Phenological observations were recorded for 10
trees at each sampling site. Sampling was carried
out simultaneously on all trees, once every three
days throughout the flowering period. The
percentage of open flowers was estimated using an
adaptation of the BBCH classification system
(Meier 2001).
Table 6.1 Geographical characteristics of the sampling sites.
N Site Code X UTM Y UTM Elevation (m a.s.l.) Studied years
1 La Puebla de Montalbán 1LPue 382,943 4,411,251 440 2010-2013
2 Toledo 2To 415,808 4,412,711 470 2010-2013
3 Algodor 3Alg 423,119 4,416,329 482 2013
4 Burujón 4Buru 387,437 4,414,795 496 2013
5 Recas 5Rec 421,121 4,432,562 560 2013
6 Olías del Rey 6Oli 414,984 4,422,076 590 2010-2013
7 San Martín de Montalbán 7SMar 381,562 4,394,399 658 2013
8 Nambroca 8Nam 419,846 4,405,134 680 2013
9 Burguillos 9Bu 415,895 4,405,941 686 2010-2013
10 Mazarambroz 10Maz 409,643 4,393,526 730 2010-2013
11 Gálvez 11Gal 393,215 4,393,622 735 2013
12 Mascaraque 12Mas 429,795 4,391,837 748 2010-2013
13 Cuerva 13Cuer 402,970 4,392,225 760 2013
14 Manzaneque 14Manz 431,628 4,384,802 789 2013
15 Navahermosa 15Nava 370,089 4,388,000 790 2013
16 Los Yébenes 16LYeb 427,653 4,383,483 875 2010-2013
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
122
To determine olive flowering status at each site,
a flowering-intensity measure was established by
transforming the percentage of open flowers into a
continuous scale from 0 to 2 using the Weighted
Plant Development method (Cornelius et al. 2011).
This flowering-intensity scale provides a linear
variable for the purposes of geostatistical analysis.
Aerobiological data
Daily airborne olive-pollen counts were
recorded using a Hirst-type pollen trap located in
the city of Toledo (Hirst 1952). The rules of the
Spanish Aerobiology Network (REA) were
followed for aerobiological sampling (Galán et al.
2007). The characteristics of the pollen season are
described in Table 6.2, by following the same
procedure as Pérez-Badia et al. (2011). Since the
pollen trap presented a technical problem in the
year 2011, pollen data from 17 to 22 of May were
lost and a linear interpolation was carried out to fill
in these data.
Geostatistical analysis
Spatial modelling of olive flowering was based
on phenological observations at sampling sites.
Each year, for the period in which mean flowering
intensity was greater than 10%, a geostatistical
model was produced every three days (Table 6.3).
For this purpose, a cokriging technique was used,
taking elevation as the covariable in view of its
considerable influence on flowering phenology
(Rojo and Pérez-Badia 2014). The elevation data
used in the model were obtained from a digital
terrain model (© National Geographic Institute of
Figure 6.1 Location of sampling sites and study area. Olive-crop map produced by the Corine Land Cover 2006project © National Geographic Institute of Spain.
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
123
Spain) whose elevation data were transformed to a
continuous grid of 2x2 km. The elevation data in the
geostatistical analysis required prior logarithmic
transformation. Given the symmetrical distribution
of the phenological data (Table 6.3), original
(untransformed) variables were used for the
geostatistical analysis (Oliver and Webster 2014).
Kriging is a probabilistic method for modelling
a variable in space, in which the values for a
variable at unsampled points are estimated from a
model constructed using data from sampling sites
and analysis of their spatial behaviour (Schaug et al.
1993). The spatial behaviour of the data was studied
by analysing the variograms for the response
variable (phenological trend) and the covariable
(elevation). The best fitting function in the
experimental variogram is the one with the smallest
residual sum of squares (RSS) (Oliver and Webster
2014) (Table 6.4).
Table 6.2 Characteristics of the olive pollen season for the years studied. SD standard deviation.
2010 2011 2012 2013 Mean (2010-2013) SD
Start pollen season (date) 23-May 5-May 17-May 14-May 15-May 8 days
End pollen season (date) 19-Jun 3-Jun 16-Jun 11-Jul 20-Jun 16 days
Length (no. days) 28 30 31 59 37 15
Peak day (date) 26-May 25-May 1-Jun 5-Jun 30-May 5 days
Peak day (grains/m3) 479 1600 504 2002 1146 774
Sum of daily concentration of the pollen
season (grains/m3) 5748 7030 2537 9444 6190 2877
Table 6.3 Descriptive statistics for phenological data (2010-2013).a SD standard deviation.
Year 2010 26/5 29/5 1/6 4/6 7/6 10/6 13/6 16/6 19/6
Mean 0.23 0.32 0.52 0.79 1.11 1.39 1.55 1.71 1.86
SD 0.32 0.40 0.51 0.41 0.19 0.39 0.41 0.26 0.12
Skewness 1.06 0.63 0.13 -0.37 0.67 0.33 -0.08 -0.08 -0.06
Year 2011 11/5 14/5 17/5 20/5 23/5 26/5 29/5 1/6 4/6
Mean 0.15 0.27 0.33 0.56 0.70 1.02 1.37 1.61 1.66
SD 0.21 0.37 0.41 0.68 0.72 0.65 0.61 0.34 0.32
Skewness 0.85 0.91 0.62 0.52 0.32 0.17 -0.23 -0.12 -0.37
Year 2012 28/5 31/5 3/6 6/6 9/6 12/6 15/6
Mean 0.14 0.34 1.06 1.33 1.60 1.73 1.83
SD 0.21 0.37 0.33 0.38 0.31 0.24 0.13
Skewness 0.92 0.59 -0.43 -0.29 -0.49 -0.66 -0.57
Year 2013 2/6 5/6 8/6 11/6 14/6 17/6 20/6 23/6
Mean 0.17 0.36 0.52 0.64 1.14 1.47 1.63 1.77
SD 0.29 0.48 0.57 0.64 0.58 0.44 0.34 0.23
Skewness 1.65 0.89 0.79 0.63 -0.12 -0.06 -0.27 -0.45 a Phenological models were constructed every three days over the period during which mean flowering intensity was
greater than 10% every year (mean between 0.10 and 1.90).
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
124
Table 6.4 Models and parameters fitted for the phenological data in variograms. RSS Residual sum of squares. Date Model Nugget Sill Range R2 RSS Date Model Nugget Sill Range R2 RSS
Year 2010 Year 2011
26/5 Spherical 1.4E-02 0.13 82,400 0.18 1.3E-02 11/5 Linear 1.0E-04 0.12 84,210 0.67 1.3E-03
29/5 Spherical 5.0E-02 0.21 85,070 0.20 2.2E-02 14/5 Linear 1.0E-04 0.31 84,210 0.44 1.6E-02
1/6 Linear 1.0E-03 0.86 84,350 0.78 2.7E-02 17/5 Spherical 1.2E-02 0.32 91,100 0.46 2.3E-02
4/6 Linear 1.0E-03 0.62 84,240 0.86 2.2E-02 20/5 Spherical 2.5E-02 0.91 91,100 0.52 1.5E-01
7/6 Linear 3.2E-02 0.03 40,619 0.15 1.5E-03 23/5 Linear 1.0E-03 1.52 84,270 0.75 9.9E-02
10/6 Spherical 4.4E-02 0.26 91,100 0.44 1.3E-02 26/5 Linear 1.0E-03 1.30 84,210 0.95 4.7E-02
13/6 Linear 1.0E-03 0.59 84,300 0.89 1.0E-02 29/5 Linear 1.0E-03 1.24 84,210 0.94 2.9E-02
16/6 Linear 1.0E-04 0.25 84,240 0.86 2.2E-03 1/6 Linear 1.0E-03 0.39 84,120 0.87 3.4E-03
19/6 Linear 1.0E-04 0.05 84,180 0.77 1.2E-04 4/6 Linear 1.0E-03 0.39 84,330 0.82 6.6E-03
Mean 0.57 1.0E-02 Mean 0.71 4.2E-02
Year 2010 Year 2013
28/5 Linear 1.0E-04 0.14 84,200 0.67 2.2E-03 2/6 Spherical 1.0E-04 0.09 30,900 0.67 3.9E-03
31/5 Linear 1.0E-03 0.48 84,120 0.80 2.1E-02 5/6 Spherical 1.0E-04 0.25 32,800 0.80 1.9E-02
3/6 Spherical 9.0E-03 0.13 40,610 0.97 2.1E-04 8/6 Spherical 1.0E-03 0.33 31,500 0.81 3.2E-02
6/6 Linear 1.0E-03 0.49 84,040 0.88 5.5E-03 11/6 Spherical 1.0E-03 0.41 30,900 0.78 5.9E-02
9/6 Spherical 1.0E-04 0.11 29,780 0.85 3.3E-03 14/6 Spherical 1.0E-04 0.31 29,400 0.54 6.7E-02
12/6 Spherical 1.0E-04 0.07 31,530 0.89 9.2E-04 17/6 Spherical 1.0E-04 0.20 32,200 0.80 1.4E-02
15/6 Spherical 9.5E-03 0.02 91,100 0.19 1.5E-04 20/6 Spherical 1.0E-04 0.12 30,000 0.73 6.2E-03
Mean 0.75 4.8E-03 23/6 Spherical 1.0E-04 0.05 30,400 0.71 1.2E-03
Mean 0.73 2.5E-02
After modelling the spatial behaviour of olive
flowering phenology, the goodness of fit of the
model obtained was tested by cross-validation,
which enabled estimated values to be compared to
observed values (Starks and Sparks 1987), using
only the data used in modelling. The method of
cross-validation used is the leave-one-out cross-
validation (LOOCV) method.
The geostatistical procedure was carried out
using the Geostatistics for Environmental Sciences
(GS+) software package, while results were
mapped using ArcGis 9.3 software.
Back-trajectory analysis
The backward trajectories were calculated using
the Hybrid Single Particle Langrangian Integrated
Trajectory (HYSPLIT) model (Draxler et al. 2013),
developed by NOAA's Air Resources Laboratory
(ARL). This methodology allows to obtain back
trajectories hourly in 3D (latitude, longitude and
elevation) from meteorological data. The
meteorological data used in this paper come from
the base of GDAS (Global Data Analysis System)
data with 1 ° spatial resolution and 3 h time
resolution. The backward trajectories were
calculated for different (100, 500 and 800 m)
heights from the surface of the earth. Besides, the
modeling of the trajectories was designed every 2 h
in 48 h back in time, following Fernández-
Rodríguez et al. (2014). Specifically, we have
studied five episodes of pollen counts registered
prior to the onset of flowering of olive-groves in the
study area: one episode each in 2010 (08:00 UTC
23rd May), 2011 (10:00 UTC 06th May) and 2012
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
125
(21:00 UTC 18th May) and two episodes in 2013
(22:00 UTC 26th May and 14:00 UTC 27th May).
The exact time for back trajectory modeling was
determined by analysis of the pollen peaks of the
hourly data.
0
500
1000
1500
2000
20-5 23-5 26-5 29-5 1-6 4-6 7-6 10-6 13-6 16-6 19-6
Daily
polle
n c
ounts
(gra
ins/
m3)
2010
Onset of flowering
0
500
1000
1500
2000
5-5 8-5 11-5 14-5 17-5 20-5 23-5 26-5 29-5 1-6
Daily
polle
n c
ounts
(gra
ins/
m3)
2011
Onset of flowering
0
500
1000
1500
2000
17-5 20-5 23-5 26-5 29-5 1-6 4-6 7-6 10-6 13-6 16-6
Daily
polle
n c
ounts
(gra
ins/
m3)
2012
Onset of flowering
0
500
1000
1500
2000
15-5
18-5
21-5
24-5
27-5
30-5
2-6
5-6
8-6
11-6
14-6
17-6
20-6
23-6
26-6
29-6
2-7
5-7
8-7
11-7
Daily
polle
n c
ounts
(gra
ins/
m3)
2013
Onset of flowering
0
10
20
30
40
50
60
70
0:00 12:00 0:00 12:00 0:00 12:00 0:00
Ho
urly p
olle
n c
ounts
(g
rain
s/m
3)
22/05/2010 23/05/2010 24/05/2010
Episode 1 (UTC 08:00)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
0:00 12:00 0:00 12:00 0:00 12:00 0:00
Ho
urly p
olle
n c
ounts
(g
rain
s/m
3)
04/05/2011 05/05/2011 06/05/2011
Episode 2 (UTC 10:00)
0
2
4
6
8
10
12
14
16
0:00 12:00 0:00 12:00 0:00 12:00 0:00
Ho
urly p
olle
n c
ounts
(g
rain
s/m
3)
18/05/2012 19/05/2012 20/05/2012
Episode 3 (UTC 21:00)
0
5
10
15
20
25
30
35
0:00 12:00 0:00 12:00 0:00 12:00 0:00
Ho
urly p
olle
n c
ounts
(g
rain
s/m
3)
26/05/2013 27/05/2013 28/05/2013
Episode 5 (UTC 14:00)Episode 4
(UTC 22:00)
Figure 6.2 Daily and hourly olive pollen counts for the pollen seasons studied, 2010-2013. In the graphs of dailypollen counts (left side) the date of the onset of flowering of the olive-groves in the study area is marked(dashed line). In the graphs of hourly pollen counts (right side) episodes in which pollen peaks occur in previousdays to flowering of olive groves in the area are marked (arrows).
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
126
RESULTS
Mean values for the period 2010-2013 indicate
that the olive pollen season in central Spain starts in
mid-May and ends in mid-June (Table 6.2). The
highest pollen-counts for the season as a whole
were recorded in 2013 (9,444 pollen grains) and the
lowest in 2012 (2,537 pollen grains). The highest
daily pollen count over the studied period (2,002
grains/m3) was recorded on 5th June 2013 (Fig.
6.2). In the other years, the annual pollen peak also
occurred in late May or early June and the values
reached between 469 and 1600 grains/m3 (Table
6.2).
A clear link was apparent between flowering
patterns and elevation, the onset of flowering
occurring progressively later as elevation increased;
this trend was observed in all study years,
displaying a similar intensity (Fig. 6.3). Elevation,
as an environmental variable which is continuous in
space, can therefore be used as a covariable when
modelling olive flowering.
Figure 6.3 Linear regression plots and fitted regression line for flowering intensity and elevation, 2010-2013.
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
127
The best fit for models constructed using data
for 7 sampling sites (2010-2012) was provided by
the linear and spherical functions. In 2013, when
data was available for 16 sampling sites, the best fit
for all models was obtained with the spherical
function (Table 6.4). In general, an acceptable fit
was obtained for all models, with a mean coefficient
of determination (R2) greater than 0.7, except in
2010 when the mean was 0.57. The residual sum of
squares (RSS) was very low in all cases, mean
values ranging between 4.8 · 10-3 and 4.2 · 10-2
(Table 6.4).
The goodness of fit was confirmed by cross-
validation for the various models (Table 6.5), most
of which proved valid. The mean value of this
coefficient for 2010, 2011 and 2012 lay between
0.32 and 0.55, with a standard error (SE) between
0.29 and 0.45. In 2013, with a larger number of
sampling sites (16 vs. 7), results for cross-validation
improved significantly (Fig. 6.4); the mean
coefficient of determination was 0.65, with a
standard error of 0.18 (Table 6.5).
With these models, it was possible to identify
those areas in which olives were flowering on the
dates on which the highest pollen counts were
recorded by the pollen trap located in the city of
Toledo. In all four study years, olive flowering
succession in the province of Toledo appeared to
follow the same pattern as in 2013 (Fig. 6.5).
Flowering started in late May or early June, and
ended around late June.
Table 6.5 Cross-validation analyses for study cases. SE standard error.
Date Slope R2 SE Date Slope R2 SE
Year 2010 Year 2011
26/5 0.66 0.28 0.47 11/5 0.75 0.37 0.44
29/5 0.76 0.35 0.46 14/5 1.04 0.40 0.57
1/6 1.03 0.64 0.35 17/5 1.01 0.46 0.50
4/6 1.14 0.79 0.26 20/5 1.07 0.45 0.53
7/6 0.00 0.27 0.00 23/5 1.03 0.52 0.45
10/6 0.79 0.44 0.40 26/5 1.07 0.52 0.46
13/6 1.05 0.73 0.29 29/5 0.97 0.52 0.42
16/6 0.95 0.78 0.23 1/6 0.92 0.58 0.35
19/6 0.37 0.69 0.11 4/6 0.96 0.61 0.34
Mean 0.55 0.29 Mean 0.49 0.45
Year 2012 Year 2013
28/5 0.58 0.22 0.49 2/6 0.71 0.32 0.27
31/5 1.28 0.64 0.43 5/6 0.95 0.68 0.18
3/6 0.68 0.38 0.39 8/6 0.93 0.62 0.19
6/6 0.87 0.60 0.32 11/6 0.91 0.60 0.20
9/6 0.41 0.19 0.38 14/6 0.98 0.58 0.22
12/6 0.32 0.15 0.34 17/6 1.06 0.84 0.12
15/6 0.00 0.03 0.12 20/6 1.06 0.81 0.14
Mean 0.32 0.35 23/6 0.99 0.77 0.15
Mean 0.65 0.18
Figure 6,4 Coefficients of determination for cross-validation analyses, 2010-2013.
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
128
Phenological maps showed that flowering
started earliest in the olive groves at the lowest
elevations, in the extreme Northwest of the study
area (Fig. 6.5). The next groves to flower were those
located along the River Tagus valley; this included
the groves closest to the city of Toledo and thus to
the pollen trap. The highest pollen counts were
generally recorded at this point, the same as in 2013
between 5th and 14th May (Fig. 6.5). The last
groves to flower were those located at higher
elevations, on the slopes of the Montes de Toledo,
coinciding in time with the last recorded pollen
peaks, which were less marked than earlier peaks.
However, the relationship between flowering
intensity in the study area and airborne pollen
counts (Fig. 6.5) was weakened by weather-related
factors such as wind direction which is known to
influence the amount and dispersal of airborne
pollen. The episodes of pollen counts registered
prior to the onset of flowering of olive-groves in the
study area (Fig. 6.2), reflecting the influence of
weather conditions governing pollen transport —
more specifically wind direction— and the
presence of external pollen sources.
In this sense it is noted that during episodes 1
and 2 (23rd May 2010 and 06th May 2011) the
prevailing winds were from the south while during
episodes 3, 4 and 5 (18th May 2012, 26th May 2013
and 27th May 2013) the prevailing winds were from
the west and southwest (Fig. 6.6). Analysis of wind
direction in conjunction with phenological maps of
flowering intensity could provide an indication of
potential sources of this pollen.
Figure 6.5 Phenological maps and airborne olive pollen accumulated every three days during the 2013 pollenseason.
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
129
DISCUSSION
Flowering phenology displayed a strong spatial
dependence involving elevation-related climate
gradients (Tang and Fang 2006). These gradients
dictate the olive’s heat-accumulation requirements
during reproductive development (Galán et al.
2001). Given the continuous spatial structure of
phenology in the study area (León et al. 2012),
geostatistical techniques were suitable for
modelling olive flowering intensity.
Cross-validation of the models obtained showed
that most were acceptable, yielding predictions that
matched observed values. However, a considerable
improvement, confirmed by higher coefficients of
determination (R2 = 0.61), was achieved in 2013
when the number of sampling sites was increased.
The use of fewer sampling sites leads to poorer
models (Oliver and Webster 2014), although in our
results these still revealed the general pattern of
flowering succession in the study area.
In the light of the findings and of the evidence
reported by other authors (Oliver and Webster
2014), it seems clear that a larger number of
observations or sampling points yield more precise
predictions, though other factors are involved,
including sample distribution in the study area
(Fortin et al. 1989). However, in phenological
research it is often very difficult to obtain a large
amount of observational data, since phenological
observations have to be made almost
simultaneously over a short period of time.
Moreover, high resource costs mean that
observations have to be optimised in terms of both
number of sites (García-Mozo et al. 2006) and
sampling frequency (Cornelius et al. 2011).
The present findings confirmed that airborne
pollen counts were determined by flowering
succession, modelled using geostatistical
techniques. As expected, the highest olive-pollen
counts were generally recorded during the peak
flowering period of the nearby groves. It is
generally accepted that most airborne pollen
recorded comes from sources close to the traps
(Adams-Groom et al. 2002; Damialis et al. 2005)
and spatiotemporal modelling of olive flowering
therefore provides a wealth of valuable prior
information for the analysis of local pollen
dynamics.
Here, however, a certain amount of pollen
collected at the start of the pollen season could not
have come from nearby groves, which were not yet
in flower, i.e. at certain times airborne pollen counts
did not coincide with flowering intensity in the
study area. These episodes of pollen could be
related with meteorological conditions during the
pollen dispersal process, particularly with regard to
wind transport (Silva et al. 2007; Hernández-
Ceballos et al. 2011).
It is therefore clear that the amounts of pollen
recorded are governed not only by local sources of
pollen emission but also by other factors relating to
the airborne dispersal and transport of particles
from long distances (Hernández-Ceballos et al.
2014). The HYSPLIT model used in this work is
very useful to determine the flows of large-range
transport of pollen (Belmonte et al. 2008;
Šikoparija et al. 2013).
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
130
Figure 6.6 Maps showing 48-h HYSPLIT backward trajectories at a final height of 100, 500 and 800 m agl atconsidered episodes: a) 08:00 UTC 23rd May 2010, b) 10:00 UTC 06th May 2011, c) 21:00 UTC 18th May 2012,d) 22:00 UTC 26th May 2013, e) 14:00 UTC 27th May 2013.
Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
131
Transporting pollen from remote sources is
particularly relevant in species with small pollen-
size as the olive tree (Hernández-Ceballos et al.
2011). The quantities of pollen registered before the
flowering of olive trees in the area must have been
transported by winds from west, south and
southwest of Spain, where olives flower sooner due
to higher temperatures and where earlier varieties
are more widely grown (García-Mozo et al. 2008).
Specifically, winds from the south (23rd May 2010
and 06th May 2011) could carry pollen from the
olive groves of the Andalusian provinces of Jaen
and Granada which along with Cordoba, have the
largest olive growing area of Spain. In the case of
the pollen episodes studied in 2012 (May 18th) and
2013 (26th and 27th May) winds from the west and
southwest could be responsible for the transport of
pollen from olive trees of Extremadura. In addition,
another source of pollen in the west of the territory
could correspond to the Alentejo region which hosts
nearly half of the olive groves of Portugal
(Fernández-Rodríguez et al. 2014).
In summary, this study took into account the
spatiotemporal distribution of the phenological
response and related it with pollen emission as
measured by airborne pollen counts. There has been
little research into this complex aspect of pollen-
curve interpretation (Estrella et al. 2006; León et al.
2012), and many papers examine pollen counts only
as a function of time (e.g. Hidalgo et al. 2003;
Tormo et al. 2011). Geostatistical techniques have
a number of applications suitable for relating
airborne pollen counts to their sources of emission.
From an allergological point of view, the analysis
of main pollen sources throughout the olive pollen
season (Fernández-Rodríguez et al. 2014) is a
valuable tool for defining the periods of greatest
risk for olive-pollen allergy-sufferers in different
locations within a given study area.
CONCLUSIONS
This study highlights the value of geostatistical
techniques and Geographic Information Systems
for modelling olive flowering and creating
continuous layers of spatial information using
phenological observations from a limited number of
sampling sites. The findings are of value in that they
provide a reliable interpretation of aerobiological
data and of the factors involved in the airborne
dispersal of pollen.
Acknowledgments
The authors would like to thank the anonymous
reviewers for their valuable comments and
suggestions that have been so useful to improve the
quality of the paper.
References
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birch pollen season at London, Derby and
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Capítulo IV: Análisis espacio-temporal de la floración del olivo mediante técnicas geoestadísticas
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DISCUSIÓN GENERAL
El cultivo del olivo está extendido ampliamente
por la cuenca Mediterránea debido a su total
adaptación al clima mediterráneo (Ayerza and
Sibbett 2001), y su adecuada productividad en estas
condiciones de amplios contrastes estacionales e
intensos déficits hídricos en verano (Connor 2005;
Connor and Fereres 2005). El olivo es una especie
perennifolia que pasa en latencia los periodos más
desfavorables desde el punto de vista metabólico,
pero se encuentra preparada para activar su tasa
fotosintética en el momento en que las condiciones
ambientales sean propicias (Rallo and Cuevas
2008). Las particularidades del ciclo reproductivo
del olivo determinan su sensibilidad frente a los
cambios ambientales (Osborne et al. 2000; Orlandi
et al. 2005b). Sin embargo, posee gran capacidad de
adaptación al medio, y las variaciones mostradas en
su ciclo reproductivo son consecuencia de una
regulación fisiológica basada en los factores
ambientales (Orlandi et al. 2005c, 2010; Aguilera et
al. 2014b).
Las condiciones meteorológicas varían año a
año, y asimismo se han observado variaciones en la
fenología del olivo entre diferentes años de estudio.
Aunque la fecha de inicio de la prefloración se
produce el 4 de abril como media para el periodo
2009-2012, existe una variación de hasta 13 días en
algunos años respecto a esta media (CAPÍTULO
II). En el caso del inicio de la floración que se
produce como media el 27 de mayo, la variación
respecto a la media es de hasta 7 días. Al igual que
en otros estudios previos (p.e. Galán et al. 2001b;
Avolio et al. 2012; Orlandi et al. 2014), los
resultados de este trabajo muestran que la
temperatura se encuentra entre las variables
meteorológicas más influyentes de la respuesta
fenológica (CAPÍTULO I). A finales del otoño y a
principios del invierno, las yemas entran en estado
de dormancia y no se observan cambios
morfológicos de su desarrollo (De la Rosa et al.
2000). Esta respuesta frente a las bajas temperaturas
podría estar relacionada en parte con la protección
de las yemas reproductivas en los periodos más
desfavorables a lo largo del año. De esta forma, el
olivo no continuará el desarrollo de las yemas hasta
que no haya pasado el peligro de bajas
temperaturas, y se produzca una progresiva
acumulación de temperaturas elevadas necesarias
para que las yemas florales salgan completamente
del estado de dormancia (Galán et al. 2005).
Pero además, como muestran las correlaciones
negativas encontradas entre la temperatura de
otoño, y la producción de flores e inflorescencias
(CAPÍTULO III), se requiere un cierto nivel de
bajas temperaturas acumulado en este periodo para
un adecuado desarrollo de las yemas florales
(Hartmann and Porlingis 1957; Rallo and Martin
1991). Esto indica que el periodo de dormancia
representa un importante papel fisiológico en el
olivo (Connor and Fereres 2005). Por lo tanto, unas
mayores temperaturas durante los meses de
septiembre, octubre y noviembre, provocan una
disminución del número de flores e inflorescencias.
Discusión general
140
Por otro lado, durante el invierno (meses
diciembre-febrero) unas mayores temperaturas
(mínima y media) están relacionadas con una mayor
producción de flores e inflorescencias, debido a que
se favorece la salida de la dormancia
(ecodormancia) de las yemas (Galán et al. 2005).
Pero en este caso no se requieren unas temperaturas
máximas elevadas, ya que es necesario un aumento
progresivo de las temperaturas y valores elevados
extremos podrían revertir el estado de
“vernalización” de las yemas, y no producirse
adecuadamente el proceso de diferenciación floral
(Ayerza and Sibbett 2001). Con respecto al
desarrollo fenológico de las yemas, un logro
temprano de los requerimientos de frío a finales de
otoño y una progresiva subida de temperaturas a
partir del mes de enero, provocan una salida
temprana de la dormancia (Galán et al. 2001b)
(CAPÍTULO I).
En base a lo anterior, se ha observado que tanto
el desarrollo floral del olivo como la producción de
flores e inflorescencias, están estrechamente
relacionadas con los requerimientos térmicos del
olivo (Hartmann and Whisler 1975; Rallo and
Martin 1991; Orlandi et al. 2005c), por lo tanto
ambos aspectos del ciclo reproductivo también
están relacionados entre sí (CAPÍTULO III). Se ha
observado que los parámetros de producción de
flores, inflorescencias y ramas florales, muestran un
incremento cuando se produce una salida más
temprana del periodo de dormancia, lo que podría
indicar que se producen condiciones
meteorológicas más favorables para el olivo desde
el punto de vista reproductivo.
Una vez que las yemas florales salen del periodo
de dormancia, que en olivos de la provincia de
Toledo se produce en general entre la segunda
semana de marzo y la tercera semana de abril,
comienza el desarrollo de las flores hasta el
momento de la floración. La floración en el área de
estudio se produce entre la segunda semana de
mayo y la segunda semana de junio (CAPÍTULO
I). Durante el periodo de prefloración, las yemas
van pasando por sus distintas fases de desarrollo, y
aunque es un proceso largo con respecto a la
duración de la floración (Aguilera et Ruiz 2009), su
longitud varía dependiendo de la temperatura
(Galán et al. 2001b; Oteros et al. 2013b). En los
resultados se ha observado que una mayor
temperatura durante los meses de la prefloración o
los meses previos (a partir del mes de febrero),
provocan un acortamiento de este periodo, y por
tanto un avance de la floración. Cuando ningún otro
recurso fotosintético es limitante, en general la tasa
fotosintética aumenta con el incremento de
temperatura (Pallardy 2008), y por lo tanto una
mayor actividad metabólica provoca el desarrollo
más rápido de las estructuras florales del olivo. Sin
embargo, temperaturas excesivas también pueden
provocar el efecto contrario y perjudicar el
desarrollo floral (Ayerza and Sibbett 2001).
El hecho de que el momento de la floración esté
influido por las temperaturas a partir del mes de
febrero y durante el periodo de prefloración, parece
indicar que el momento de la floración está influido
por las temperaturas necesarias para la salida del
periodo de ecodormancia. Sin embargo, parece que
la floración posee cierta independencia respecto a
los requerimientos térmicos durante el periodo de
endodormancia, que están más relacionados con la
Discusión general
141
activación de las yemas latentes (Orlandi et al.
2002).
Otros parámetros meteorológicos que han
mostrado influencia en el ciclo reproductivo del
olivo han sido la radiación solar, la precipitación y
la humedad relativa (Fornaciari et al. 1998; Orlandi
et al. 2013; Oteros et al. 2013b; Aguilera et al.
2014a). Estas variables, al igual que la temperatura,
están involucradas en los procesos fotosintéticos
del olivo, y por lo tanto un ambiente desfavorable
provoca la reducción de la tasa metabólica y un
retraso del desarrollo de tejidos reproductivos
(Kozlowski and Pallardy 1997). El déficit hídrico
durante el otoño, cuando ocurre el proceso de
iniciación floral, limita el número de
inflorescencias (CAPÍTULO III). En el caso del
número de flores por inflorescencias, este
parámetro se ve reducido por un déficit de
precipitaciones durante el invierno, momento
previo a la salida de la dormancia y el desarrollo de
inflorescencias.
Como se ha señalado anteriormente, el olivo es
una especie adaptada a condiciones de estrés
hídrico (Connor and Fereres 2005). Sin embargo, el
déficit hídrico durante los procesos de formación de
estructuras florales provoca una limitación del
desarrollo reproductivo (Rapoport et al. 2012). En
nuestro trabajo, además se ha observado que el
déficit hídrico durante el periodo otoñal también
tiene efectos negativos en la producción de yemas
florales, y además provocaría un adelanto en la
floración como ha sido documentado previamente
por Aguilera et al. (2014a).
La estrecha relación de la fenología del olivo
con los factores meteorológicos, ha promovido la
elaboración de modelos de predicción para el inicio
de las fases fenológicas de la floración o la
prefloración (Alcalá and Barranco 1992; Fornaciari
et al. 1998; Galán et al. 2001a; Orlandi et al. 2002;
Aguilera et al. 2014a). En este trabajo también se
presentan modelos para predecir el inicio y la
duración del periodo de prefloración con 1 o 2
meses de antelación, y el inicio y la duración del
periodo de floración hasta con 3 meses de
antelación. La predicción de la floración en olivo
posee importantes aplicaciones en el campo de la
alergología, la agronomía o para monitorizar las
consecuencias del cambio climático en la fenología
de las plantas.
Sin embargo, el inicio de las primeras etapas del
desarrollo de inflorescencias (prefloración) en olivo
ha sido menos estudiado que las etapas de la
floración, debido a que su estudio requiere la
realización de observaciones fenológicas de campo
(Orlandi et al. 2002, 2004; Aguilera and Ruiz
2009). Estas observaciones en mucha ocasiones se
encuentran limitadas por falta de recursos y es
difícil obtener un registro fenológico continuo a lo
largo de una serie extensa de años (Cornelius et al.
2011; García-Mozo et al. 2006). Por lo tanto, para
el estudio de la fenología floral del olivo
frecuentemente se han utilizado parámetros
fenológicos obtenidos a partir de datos
aerobiológicos (Orlandi et al. 2009), de los cuales,
en general existen registros de un mayor número de
años. Sin embargo, con respecto a las fases del
desarrollo de las flores, los datos aerobiológicos no
pueden sustituir a las observaciones en campo y
pocos trabajos previos han desarrollado modelos de
Discusión general
142
predicción para la prefloración del olivo (Orlandi et
al. 2002).
Los modelos fenológicos de este trabajo han
sido construidos a partir de 4 años de datos
fenológicos. Debido al bajo número de años tenidos
en cuenta, se han seleccionado diferentes puntos de
muestreo para cada año, de forma que se dispone de
un mayor número de casos para la construcción del
modelo. Sin embargo, la sustitución de datos a lo
largo del tiempo (temporales) por datos en un
mayor número de puntos de muestreo (espaciales),
no siempre da lugar a resultados adecuados en la
modelización fenológica y su utilización está
desaconsejada en estudios a largo plazo en los
cuales la respuesta fenológica de la planta pueda ser
diferente que la calculada en el momento actual
(Jochner et al. 2013). En nuestro trabajo se emplean
datos temporales (4 años) y datos espaciales (4
estaciones de muestreo) para generar modelos de
predicción del inicio y de la duración de los
periodos de prefloración y floración. En este caso,
como muestran los resultados de validación, los
modelos son adecuados siempre que las
condiciones meteorológicas de los años a predecir
se encuentren incluidas en el rango de variación en
el cual se han generado los modelos de predicción.
No obstante, la inclusión de un mayor número de
años de estudio en los modelos, favorecerá la
predictibilidad de los parámetros fenológicos.
La estrategia mediante la cual se produce la
regulación de la inducción de yemas en el olivo es
compleja, y además de las condiciones
meteorológicas de cada año, están involucrados
balances de varias hormonas entre diferentes partes
del árbol (Badr et al. 1970; Ulger et al. 2004). En
este caso, es importante hacer referencia al
fenómeno de la vecería (Lavee 2007) (CAPÍTULO
III). Durante estos años de estudio de la producción
de elementos florales (polen, flores,
inflorescencias, ramas florales) en el olivo, se ha
observado una gran variabilidad que puede ser
ajustada a un patrón bianual principalmente en el
caso de la producción de inflorescencias. El ciclo
reproductivo del olivo se completa a lo largo de dos
años, y por tanto durante el verano y comienzos del
otoño se produce la superposición de diferentes
etapas reproductivas, como son la inducción floral,
y el crecimiento y desarrollo de los frutos (Rallo
and Cuevas 2008). La inducción floral que se
produce durante este periodo puede ser inhibida en
parte por el desarrollo de los frutos en los que se
establece un balance de hormonas como el ácido
abscísico o las giberelinas, entre otras (Baktir et al.
2004).
A pesar del bajo número de años estudiados, el
parámetro del número de inflorescencias por rama
floral, y por lo tanto de flores, parece encontrarse
correlacionado con el polen atmosférico. En este
sentido, la producción total de polen depende
principalmente de la tasa de producción de flores, y
no de otros parámetros como la producción de
polen por flor (Spalik and Woodell 1994; Damilais
et al. 2011). Los años de menor producción de
flores y polen atmosférico como 2010 y 2012, están
seguidos por años con una mayor producción como
en 2011 y 2013. Esta producción de flores y polen
atmosférico, en general está relacionada
directamente con la producción de frutos y la
cosecha final (Lavee et al. 1996; Fornaciari et al.
2005; Galán et al. 2008; Aguilera and Ruiz-
Valenzuela 2014). Por lo tanto, años de baja
Discusión general
143
producción de flores y por tanto de frutos, provoca
una elevada inducción floral que como
consecuencia da lugar a una gran cantidad de yemas
florales en el año siguiente (Abu-Zahra and Al-
Dmoor 2013).
Pero además, los resultados presentados
respecto a la producción de flores, inflorescencias y
ramas florales, muestran que todos estos parámetros
están correlacionados positivamente. Este hecho
indica que además de los procesos de regulación
hormonal implicados en la inducción floral, hay que
tener en cuenta la competencia entre asimilados
dentro de los distintos órganos del olivo (Connor
and Fereres 2005). Durante un año con una baja
producción de fruto, el olivo destina una menor
cantidad de carbohidratos al desarrollo del fruto y
se produce mayor crecimiento vegetativo (Castillo-
Llanque and Rapoport 2011; Mert et al. 2013). Por
lo tanto, el año siguiente a una baja producción de
cosecha, se habrán producido tallos de gran
longitud con una superficie suficiente para el
desarrollo de numerosas yemas florales, que
además podrán ser inducidas adecuadamente
debido a un descenso en el nivel de hormonas
inhibidoras de este proceso.
Nuestros resultados también muestran una
importante variabilidad fenológica asociada a
características geográficas del territorio donde se
localizan los olivares (CAPÍTULO II). El ciclo
reproductivo del olivo se encuentra asociado a
gradientes geográficos locales debido a la
plasticidad del olivo (Orlandi et al. 2013) y su
adaptabilidad a las distintas condiciones
microclimáticas conferidas por las diferencias en
altitud y orientación geográfica (Jones 1994; Tang
and Fang 2006).
En la floración del olivo los resultados muestran
un retraso de 2,5 días en la floración por cada 100
metros que se incrementa la altitud de los olivos. La
relación entre la altitud y la fecha de inicio de la
floración, se ha documentado también en otros
estudios previos (Galán et al. 2005; Oteros 2013b).
El gradiente de temperatura y radiación solar va
asociado a la altitud (Jones 1994; Jochner et al.
2012), y por tanto determina las condiciones que
más influyen en la floración del olivo, que como
hemos visto anteriormente es la temperatura de los
meses previos a la salida de la dormancia y durante
el desarrollo de los órganos florales (CAPÍTULO
I).
Por otro lado, aunque el inicio y la duración del
periodo de prefloración muestran variabilidad
respecto a la localización de los puntos de muestreo,
estas variaciones no han sido explicadas mediante
una relación lineal con el gradiente altitudinal
(CAPÍTULO II). La relación lineal de la altitud con
estos mismos parámetros fenológicos, que obtienen
otros autores (Aguilera and Ruiz 2009; Oteros et al.
2013b), puede ser debida a que el rango geográfico
muestreado incluye pisos bioclimáticos diferentes.
El presente trabajo se ha desarrollado en olivos
sobre piso bioclimático mesomediterráneo, donde
se encuentran la gran mayoría de los olivares de la
provincia de Toledo, y por lo tanto las diferencias
no son tan marcadas y no se reflejan en el periodo
de prefloración.
No se han obtenido conclusiones claras de la
influencia de la altitud sobre la producción de polen
Discusión general
144
y elementos florales (flores e inflorescencias).
Hecho que también puede ser debido a que en el
territorio estudiado no disponemos de zonas con
diferencias bioclimáticas lo suficiente marcadas.
Por lo tanto, algunos años se han obtenido
relaciones significativas entre los parámetros de
producción polínica y la altitud. Sin embargo, estas
relaciones no se observan todos los años, o incluso
se observan con diferente tendencia en años
consecutivos. Aguilera and Ruiz (2012) observaron
que a mayor altitud se producía un incremento de la
producción de polen por flor de olivo. Sin embargo,
estos resultados resultan contradictorios con los
obtenidos por Damialis et al. (2011), que
evidencian una mayor producción a baja altitud.
Otros aspectos geográficos como la orientación
topográfica de los olivos han determinado
variaciones en el inicio del periodo de prefloración,
y en la duración de los periodos de prefloración y
floración. Estas variaciones pueden ser debidas a
los gradientes microclimáticos generados a partir de
los diferentes grados de intensidad en la incidencia
solar que provocan cambios en las variables de
radiación solar y temperatura (Chytrý and Tichý
1998; Tang and Fang 2006; Camargo et al. 2011).
Por lo tanto, estas diferencias ambientales según la
pendiente y la orientación topográfica, se traducen
en cambios en la respuesta fenológica del olivo
(García-Mozo et al. 2006; Oteros et al. 2013b).
Las variaciones producidas en la incidencia de
la radiación solar en las distintas partes de la copa
del árbol, pueden explicar las variaciones
encontradas en las fechas de inicio de los periodos
de prefloración y floración, entre las exposiciones
norte-sur de las ramas florales en el árbol. En
nuestros resultados se ha observado un retraso de 6
días en el momento del inicio de la prefloración y
un retraso de 3 días en la fecha de inicio de la
floración, en la exposición del árbol orientada al
norte respecto a la exposición sur. Este aspecto ha
sido muy poco estudiado, y en olivo, sólo ha sido
evidenciado por Cesaraccio et al. (2006).
Las variaciones en el inicio y duración de los
periodos de prefloración y floración comentadas
anteriormente respecto a la orientación topográfica
y la exposición en el árbol, muestran la relevancia
de variables meteorológicas como la radiación solar
a una escala microclimática (Mariscal et al. 2000).
El índice de radiación solar que absorbe el árbol
varía en función de determinadas características
como la posición del árbol, la forma y el tamaño de
la copa, la distribución foliar, etc. (Kozlowski
1991). Por otro lado, en general, la radiación está
relacionada con la tasa fotosintética y con la
distribución de nutrientes en el árbol (Perchorowicz
et al. 1981), lo cual tiene una gran importancia
durante las etapas del desarrollo de los órganos
florales (Privé et al. 1993).
Además, se ha observado una variabilidad en la
producción de tallos portadores de inflorescencias,
en relación a la exposición N/S en la copa del árbol
(CAPÍTULO III). En general, una mayor
producción de tallos florales se ha registrado en la
cara sur del olivo, respecto a la cara norte, lo que se
traduce en una mayor producción de inflorescencias
y por tanto de flores. La exposición a la luz de las
ramas del árbol, provoca cambios fisiológicos en
los distintos órganos de la planta (Pallardy 2008), y
en este caso la intensidad lumínica favorece la
formación de yemas y el crecimiento de las ramas
Discusión general
145
(Kozlowski and Pallardy 1997). Este
comportamiento tiene gran relevancia en especies
agrícolas como el olivo, cuyo manejo está orientado
al incremento de la producción (Connor and Fereres
2005). En este sentido, las podas realizadas en el
manejo tradicional del olivar, tienen como objetivo
principal permitir la mayor penetración de luz solar
en la copa del árbol y de esta forma, reducir la
limitación de la producción (Gucci and Cantini
2000), además de mejorar el tamaño y rendimiento
graso del fruto (Acebedo et al. 2000; Gómez-del
Campo and García 2012).
La fenología floral del olivo y su estrecha
relación con factores geográficos como la altitud,
permite clasificar los olivares de un territorio
respecto a la fecha de inicio de la floración
(CAPÍTULO II). En nuestro trabajo se han
clasificado los olivares de la provincia de Toledo a
partir de un análisis jerárquico de conglomerados,
al igual que ha sido empleado en fenología por otros
autores (Ohashi et al. 2012; Oteros et al. 2013a).
Estas técnicas permiten definir diferentes zonas en
el olivar de la provincia de Toledo según
características del periodo de floración de los
olivos, y de esta forma optimizar la gestión de
ciertas tareas agrícolas sincronizadas con el ciclo
biológico del olivo (Chmielewski 2003).
En este trabajo se muestra en general, que la
floración de cada olivo posee individualmente una
duración de unos 11 días. Sin embargo, unas zonas
de olivar florecen antes que otras debido a la
variabilidad que posee la floración del olivo
respecto a factores geográficos, y la estación
polínica recoge todo el espectro de la floración del
olivo de un amplio territorio. Por lo tanto el Periodo
de Polinización Principal (PPP) del olivo en la
provincia de Toledo se extiende desde mediados de
mayo a mediados de junio con una duración de
entre 30 y 50 días de media (CAPÍTULO IV). Este
hecho puede resultar beneficioso desde el punto de
vista de la producción de cosecha del olivo, debido
a que al permanecer más tiempo el polen en la
atmósfera, se incrementa la probabilidad de
fecundación del óvulo (Zhu et al. 2013). Sin
embargo, un transporte de los granos de polen a
largas distancias, limitan la viabilidad de los granos
de polen debido a su exposición a la radiación solar
(Bretón and Bervillé 2013). Sin embargo, las
implicaciones de una mayor extensión de la
estación polínica del olivo son perjudiciales desde
un punto de vista alergológico (Bonofiglio et al.
2013). La mayor duración de la estación polínica,
supone un mayor periodo de riesgo para la
población alérgica al polen de olivo.
La clasificación de los olivares del territorio
respecto a características de la floración posee otras
aplicaciones interesantes como es identificar en
cada momento las fuentes más importantes de
emisión de polen de olivo a la atmósfera e
interpretar los datos aerobiológicos registrados en
los captadores de polen (Orlandi et al. 2005a). En
este sentido, en nuestro trabajo se ha realizado un
análisis espacial y temporal de la floración del olivo
(CAPÍTULO IV). La técnica empleada en este caso
ha sido la modelización geoestadística durante la
estación polínica del olivo, en combinación con
Sistemas de Información Geográfica. Estas técnicas
resultan muy adecuadas para la modelización de
características continuas en el espacio como puede
ser la fenología (García-Mozo et al. 2006; León et
al. 2012).
Discusión general
146
La modelización de la secuencia de la floración
del olivo en los olivares del territorio mediante
técnicas geoestadísticas, ha permitido realizar
mapas fenológicos e identificar en cada momento,
qué zonas de olivar se corresponden con las fuentes
emisoras de polen (CAPÍTULO IV). Las mayores
cantidades de polen registradas en el captador
polínico, son consecuencia de la floración de los
olivares más cercanos, pues la mayoría del polen
registrado, proviene de fuentes cercanas a los
captadores (Lavee and Datt 1978; Adams-Groom et
al. 2002; Damialis et al. 2005). Sin embargo, el
polen de olivo que alcance capas más elevadas de
la atmósfera, puede ser transportado a largas
distancias (Fernández-Rodríguez et al. 2014).
En nuestros resultados se observa que ciertas
cantidades registradas en los primeros días de la
estación polínica, no provienen de olivares cercanos
al captador polínico, debido a que en esos
momentos no se encuentran en floración
(CAPÍTULO IV). Por lo tanto, estas
concentraciones polínicas deben provenir de
fuentes lejanas con una floración más temprana. En
este caso, los modelos locales de estudio de la
dinámica atmosférica son insuficientes para
determinar el origen de la emisión polínica y se
requiere el uso de otros modelos de transporte
atmosférico a mesoescala (Hernández-Ceballos et
al. 2014). En este trabajo se ha utilizado un modelo
de retrotrayectorias Lagrangiano (HYSPLIT), para
simular la dispersión de partículas en la atmósfera,
y así identificar las fuentes de emisión polínica en
los momentos de asincronía entre la floración de los
olivares del territorio y el registro polínico. Este
tipo de modelos ha sido ampliamente empleado en
aerobiología para determinar fuentes lejanas de
polen (Belmonte et al. 2008; Hernández-Ceballos et
al. 2011; Zemmer et al. 2012; Šikoparija et al. 2013;
Fernández-Rodríguez et al. 2014).
Según los resultados de las retrotrayectorias
obtenidas para los episodios considerados, estas
cantidades de polen podrían ser transportadas por
vientos del oeste, sur o suroeste de España donde
los olivos florecen con anterioridad debido a que
existen olivares sobre territorios más térmicos y con
variedades más tempranas (Díaz de la Guardia et al.
1999; García-Mozo et al. 2008). Concretamente, los
territorios andaluces de las provincias de Jaén y
Granada podrían corresponderse con las fuentes de
emisión del polen registrado durante el inicio de las
estaciones polínicas de 2010 y 2011. En el caso de
los primeros días de las estaciones polínicas de
2012 y 2013, los vientos procedentes del oeste y
suroeste podrían ser los responsables del transporte
de polen desde olivares de Extremadura o incluso,
desde la región del Alentejo en Portugal
(Fernández-Rodríguez et al. 2014).
Los resultados de esta tesis doctoral amplían el
conocimiento de la respuesta reproductiva del olivo
a diversos estímulos externos relacionados con
gradientes temporales y geográficos. Estos factores
provocan variaciones en la respuesta fenológica y
en la producción de polen, flores e inflorescencias,
lo que implica ciertos cambios en la duración e
intensidad de la estación polínica del olivo.
Debido a la importancia económica de este
cultivo en el territorio, este trabajo puede contribuir
a optimizar los recursos disponibles desde el punto
de vista de la gestión agrícola del olivar. En este
Discusión general
147
sentido los resultados obtenidos mediante el estudio
de la fenología del olivo respecto a factores
meteorológicos y geográficos (CAPÍTULO II), y
los modelos de predicción de estados fenológicos
(CAPÍTULO I), permiten gestionar de forma más
precisa ciertas operaciones agrícolas que puedan
depender del estado fenológico del olivo como
pueden ser la aplicación de fertilizantes, las tareas
de poda o la lucha contra las plagas (Chmielwski
2003). La relación existente entre la cosecha final
de aceituna y la producción de polen, flores e
inflorescencias (Lavee et al. 1996; Aguilera and
Ruiz-Valenzuela 2014), muestra la importancia del
estudio de los parámetros de producción polínica
del olivo para entender parte de la variabilidad
reflejada en la producción de cosecha (CAPÍTULO
III).
Por otro lado, la interpretación de la curva
polínica a partir de la identificación de las fuentes
más importantes de emisión de polen a la atmósfera
(CAPÍTULO IV), y la determinación de los
parámetros de producción polínica más influyentes
en la producción total de polen por árbol
(CAPÍTULO III), constituye una información muy
relevante desde el punto de vista alergológico
(Bonofiglio et al. 2013). Estos resultados permiten
determinar los periodos y las zonas de mayor riesgo
para personas alérgicas al polen de olivo.
Por último, cabe destacar la aplicación que tiene
el estudio de la influencia de variables
meteorológicas sobre la fenología floral
(CAPÍTULO I), para determinar la respuesta
biológica del olivo a las alteraciones climáticas en
la región Mediterránea (Aguilera et al. 2014b). El
estudio de estas relaciones en el olivo ha tomado
relevancia en las últimas décadas en el contexto del
cambio climático (Osborne et al. 2000; Avolio et al.
2012;).
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CONCLUSIONES GENERALES
1. La temperatura es la variable meteorológica que más influye en la fecha de
inicio y duración de los periodos de prefloración y floración del olivo. El inicio
de la prefloración está marcado por las condiciones térmicas producidas
durante el otoño y el invierno que determinan la salida de la dormancia de las
yemas florales, mientras que el inicio de la floración está regulado
principalmente por el incremento de las temperaturas que se dan a partir del
mes de febrero y durante todo el periodo de prefloración.
2. La fecha de inicio y duración del periodo de prefloración también están
influenciadas por otras variables meteorológicas como la radiación solar, la
precipitación y la humedad relativa durante el periodo de dormancia,
momento de gran importancia en la fenología floral del olivo, pues en él se
determina el desarrollo de las yemas reproductivas que han sido inducidas
previamente.
3. Los modelos de predicción feno-meteorológicos generados en nuestro trabajo,
son capaces de predecir el inicio y duración de la prefloración con 1-2 meses
de antelación asumiendo un error de entre 1 y 4 días, y el inicio y la floración
con hasta 3 meses de antelación y asumiendo un error de entre 1 y 2 días. Estos
modelos poseen una importante utilidad desde el punto de vista agrícola para
programar ciertas tareas que requieren sincronía con el desarrollo de alguna
de estas fases fenológicas, y desde el punto de vista alergológico para
establecer los periodos de riesgo para personas alérgicas al polen de olivo.
4. La fecha de inicio del periodo de floración del olivo está correlacionada
significativamente y de manera positiva con la altitud, debido a que el
gradiente térmico está asociado con el gradiente altitudinal que determina
variaciones en las temperaturas a finales del invierno y durante la primavera.
En concreto, el inicio de la floración se produce 2,5 días más tarde por cada
100 metros que se incremente la altitud a la que se encuentran los olivos.
Conclusiones generales
158
5. La orientación topográfica de los cultivos y la exposición de las ramas florales
en la copa del olivo determinan también cambios fenológicos en las fases de
prefloración y floración, como consecuencia de las condiciones
microclimáticas que varían a escala local.
6. El olivar de la provincia de Toledo se ha clasificado en 4 grupos según el
análisis de conglomerados (cluster) realizado, teniendo en cuenta la fecha de
inicio de la floración del olivo. Los olivos de variedad Cornicabra en la
provincia de Toledo florecen en general, desde finales de mayo a principios
de junio (valor medio: 27 de mayo), siguiendo un orden cronológico desde las
altitudes más bajas en el extremo occidental de la provincia, hasta las laderas
de los Montes de Toledo, donde se hallan los olivares de la provincia situados
a mayor altitud.
7. La producción de polen, flores, inflorescencias y ramas florales en el olivo
presentan una gran variabilidad interanual, que en el caso del número de
inflorescencias por rama floral, coincide apreciablemente con las cantidades
polínicas registradas en la atmósfera. Este hecho podría indicar que la
producción de inflorescencias y por tanto la producción de flores, es el factor
más determinante de la producción total de polen por los olivos.
8. La temperatura durante los meses de otoño está relacionada negativamente
con la producción de flores e inflorescencias, es decir, una mayor temperatura
otoñal cuando el olivo comienza su periodo de dormancia, reduce el número
de flores por inflorescencia y de inflorescencias por rama floral. Con respecto
al invierno, un ascenso de las temperaturas mínimas y medias está relacionada
con el incremento de la producción de flores e inflorescencias, debido a que
este aumento de temperaturas está relacionado a su vez con el desarrollo de
las yemas florales. La precipitación durante los periodos de otoño e invierno
también se relaciona positivamente con la producción de flores e
inflorescencias.
Conclusiones generales
159
9. La producción de flores e inflorescencias en olivo se correlaciona con la fecha
de inicio de la prefloración, de forma que un adelanto de la salida de la
dormancia por parte de las yemas florales redundará en una mayor producción
de flores e inflorescencias en el árbol. Los requerimientos térmicos del olivo
durante el periodo de dormancia están relacionados tanto con el desarrollo de
la fenología floral como con la producción de elementos reproductivos.
10. Todas las variables relacionadas con la producción polínica (polen, flores e
inflorescencias) medidas en este trabajo muestran una variabilidad espacial
con respecto a la localización de los olivares. La altitud explica parte de esta
variabilidad para algunos años en la producción de polen, flores e
inflorescencias, pero estas relaciones no se cumplen en todos los casos, y se
observan diferentes tendencias según el año estudiado.
11. La producción de ramas florales muestra una variabilidad significativa en
relación a la exposición norte/sur de la copa del árbol, debido a la
diferenciación microclimática entre las partes de la copa del olivo.
12. El estudio de la sucesión cronológica de la floración del olivo pone de
manifiesto la utilidad de las técnicas geoestadísticas en combinación con los
sistemas de información geográfica para la elaboración de modelos
fenológicos proyectables en el tiempo y en el espacio. Estos modelos han
permitido obtener mapas continuos de la intensidad de la floración del olivo
en la provincia de Toledo e identificar las fuentes locales de emisión de polen.
13. La floración del olivo en la provincia de Toledo comienza en los olivares
localizados a menor altitud en el valle del río Tajo, coincidiendo con la
detección de pequeñas cantidades de polen atmosférico. La floración continúa
hacia el este, llegando a los olivares más cercanos al captador polínico de la
ciudad de Toledo, momento en el cual se registran las mayores
concentraciones de polen de olivo en el aire. A continuación, el registro
polínico de olivo comienza a descender, y la floración continúa hacia los
Conclusiones generales
160
olivares de los territorios más meridionales de la provincia, que se
corresponden con las zonas de mayor altitud situadas en las laderas de los
Montes de Toledo.
14. Las cantidades de polen atmosférico registradas al principio de la estación
polínica del olivo, cuando todavía los olivos en el territorio no están en
floración, proceden de fuentes lejanas de olivos que florecen más temprano.
Los modelos de retrotrayectorias HYSPLIT muestran que ciertas
concentraciones polínicas en estos episodios pueden deberse al transporte por
vientos del sur, del oeste o del suroeste, de pólenes procedentes de territorios
con grandes superficies de olivar como Andalucía, Extremadura e incluso el
Alentejo portugués.
Universidad de Castilla-La Mancha