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INFECCIONES POR Histoplasma capsulatum Y EL COMPLEJO Paracoccidioides spp EN LA
SEDE 5 DE JULIO DE LA UNIVERSIDAD NACIONAL EXPERIMENTAL DE GUAYANA, CIUDAD
BOLÍVAR. ESTADO BOLÍVAR, VENEZUELA.
Julman R. Cermeño1, Marisol Sandoval de Mora2
1Departamento de Parasitología y Microbiología. Escuela de Ciencias de la Salud “Dr.
Francisco Battistini Casalta”. Universidad de Oriente, Núcleo Bolívar. Avenida José Méndez.
Ciudad Bolívar. Estado Bolívar. Venezuela.
2Departamento de Medicina. Escuela de Ciencias de la Salud “Dr. Francisco Battistini
Casalta”. Universidad de Oriente. Núcleo Bolívar. Avenida Germania. Hospital Universitario
“Ruiz y Páez”. Ciudad Bolívar. Estado Bolívar. Venezuela.
Dirección de correspondencia
Dra. Julman R. Cermeño.
Avenida 17 de Diciembre. Centro Comercial Country. Local 3. Piso 1. Ciudad Bolívar. Estado
Bolívar. Venezuela.
P.O. Box 222. Ciudad Bolívar, estado Bolívar. 8001. Venezuela.
Tel-Fax: + 58- 2-85-6543291. E-mail: [email protected]
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INTRODUCCIÓN
La Histoplasmosis (H) y la Paracoccidioidomicosis (PCM) son micosis sistémicas causadas por
hongos dimórficos, geófilos: Histoplasma capsulatum y el Complejo Paracoccidioides spp,
respectivamente; comunes en América (Prado et al., 2009). Estas micosis son endémicas en
Venezuela (Martínez Méndez et al., 2013) y son consideradas un problema importante de
salud pública en el estado Bolívar (Cermeño et al., 2004; Cermeño et al., 2005, Martínez
Méndez et al., 2013). La H y la PCM están relacionadas con las condiciones ambientales:
humedad, temperatura, pluviometría, características y contenido orgánico del suelo (Da
Silva Lacaz, 1983; Poncio-Mendes et al., 2000), las cuales determinan la distribución de estos
hongos en la naturaleza (De albornoz, 1996).
La infección por H. capsulatum es típicamente adquirida por la inhalación de propágulos o
conidios del hongo después de la manipulación de suelo contaminado con excrementos de
aves o murciélagos. Los nutrientes del guano, junto con componentes del suelo y
condiciones ambientales, constituyen el nicho ecológico de este microorganismo (Taylor et
al., 1999). Las manifestaciones clínicas de la enfermedad varían desde una infección
asintomática o una enfermedad leve similar a la gripe, a una forma diseminada que puede
afectar cualquier tejido (Guimaraes et al., 2009). La mayoría de las personas infectadas o
bien no presentan síntomas o cursan con una enfermedad leve que a menudo no es
reconocida como histoplasmosis (Wheat et al., 2007). De hecho, el 95-99% de las infecciones
primarias no se reconocen o se detectan en huéspedes inmunológicamente normales en
áreas endémicas (Goodwin et al., 1981).
La PCM es la micosis endémica más frecuente en América Latina, desde el sur de México
hasta el norte de la Argentina y Uruguay. Los países con mayor endemia son Brasil (80% de
los casos), Argentina, Venezuela y Colombia. En Venezuela, el mayor número de casos
registrados corresponden a los estados: Carabobo, Monagas y en el Distrito Capital
(Martínez Méndez et al., 2013).
El Complejo Paracoccidiodes spp está constituido por hongos geófilos, cuyo hábitat son
aquellas regiones de suelos con pH ácido, ricos en sustancias orgánicas, con cursos de agua
dulce y abundante vegetación. Los casos clínicos son más comunes entre trabajadores
rurales, especialmente varones entre 35 y 65 años, que habitan áreas con clima húmedo y
abundantes lluvias (Paniago et al., 2003; Corti et al., 2010). La mayoría de las personas
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infectadas con Paracoccidioides spp sólo desarrollan una PCM asintomática o subclínica,
que puede progresar hacia una enfermedad con múltiples formas clínicas (Franco, 1987),
que dependen de factores en el huésped o ambientales y de la virulencia fúngica. Una
reactividad muy alta a la paracoccidioidina (60-75%) en la población adulta de regiones
endémicas, apunta a cifras cercanas a los 10 millones de personas infectadas en América del
Sur, aunque sólo es una fracción la que desarrolla la enfermedad (Restrepo, 1994).
Dado que la PCM comparte algunas características epidemiológicas y clínicas semejantes a la
H en una misma región (Cermeño et al., 2004) y motivados por la solicitud realizada por
representantes de los Trabajadores Administrativos de la Universidad Nacional Experimental
de Guayana (UNEG), debido a la presencia de murciélagos, palomas en la sede del Jardín
Botánico, en la avenida 5 de Julio de la UNEG en Ciudad Bolívar, y la presencia de varios
individuos sintomáticos respiratorios crónicos, se decidió realizar la presente investigación
con la finalidad de determinar la prevalencia de la infección por Histoplasma capsulatum y
del Complejo Paracoccidioides spp en los trabajadores de esa sede y describir la diversidad
microbiológica fúngica presente en algunas instalaciones de la Universidad.
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OBJETIVOS GENERALES
Determinar la prevalencia de infecciones por el Complejo Paracoccidioides spp e
Histoplasma capsulatum en los trabajadores y estudiantes que asisten a la sede del
Jardín Botánico de la UNEG de Ciudad Bolívar, estado Bolívar, Venezuela.
Describir la diversidad microbiológica fúngica en algunas instalaciones de la sede del
Jardín Botánico de la UNEG de Ciudad, estado Bolívar.
OBJETIVOS ESPECÍFICOS
Diagnosticar la infección y/o enfermedad fúngica sistémica, paracoccidioidomicosis e
histoplasmosis, mediante la evaluación clínico-epidemiológica en los individuos
evaluados.
Identificar la diversidad microbiológica fúngica ambiental (aire, aires acondicionados,
paredes y superficies) presentes en la sede del Jardín Botánico de la UNEG.
Identificar los factores ambientales asociados que interfieren en el proceso de salud-
enfermedad.
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Metodología
Se trata de un estudio descriptivo, transversal y prospectivo. Se realizó un estudio clínico-
epidemiológico en los trabajadores (docentes, empleados administrativos y obreros) y
algunos estudiantes que voluntariamente dieron su consentimiento informado para
participar en el estudio. Este estudio fue aprobado por el Comité de Ética de la Universidad
de Oriente, respetándose los principios éticos para la investigación médica en seres
humanos, en concordancia a los lineamientos de la Declaración de Helsinki de la Asamblea
Médica Mundial.
Además se realizó una evaluación de la diversidad microbiológica fúngica ambiental, en el
edificio de Turismo y en la Oficina de Servicios Generales, en cuyas áreas algunos
trabajadores referían la presencia de palomas.
Descripción del área de estudio
La Universidad Nacional Experimental de Guayana se ubica en la región de la Guayana
Venezolana, la región más extensa del país, ubicada al sureste y a 700 Kilómetros de Caracas,
la Capital de la República. Tiene varias sedes, dos ubicadas en Ciudad Bolívar: una en la Casa
de las Doce Ventanas y otra en la avenida 5 de Julio en el Jardín Botánico. Las otras sedes se
ubican en Caicara del Orinoco, Ciudad Guayana, Upata, Tumeremo, Guasipati, El Callao y
Santa Elena de Uairen (UNEG, 2010).
La sede ubicada en el Jardín Botánico de Ciudad Bolívar, estado Bolívar, ofrece las carreras
de administración, contaduría, educación integral y turismo. Esta sede cuenta con un área de
60 hectáreas (UNEG, 2010). En sus instalaciones funciona, además, el Herbario Regional de
Guayana, en el que se preservan, catalogan y reproducen especies de plantas obtenidas en
varias zonas del estado Bolívar, así como de Delta Amacuro y Amazonas. Entre estas
destacan los olivos, cujíes, robles, araguaneyes, caujaros, sarrapias, tunas y cardones,
ponsigués, jobos, paraparas, palitroques, guácimos y muchos otros. Existen, según el
catálogo manejado por este centro, más de 4 mil especies de árboles, plantas y arbustos,
con tamaños que van desde unos pocos milímetros hasta más de 20 metros de altura.
También se encuentran árboles traídos de África y Asia y que fueron donados a este centro.
Numerosas especies de aves utilizan estos espacios como dormidero, donde se alimentan y
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reproducen sin ser molestados por el hombre (Ossa, 2012). Entre las aves destacan los
azulejos de jardín, torditos, turpiales de agua, cotorras caracoleras, negroluises, garzas
azules, turpiales de agua, maraqueras, gallitos de agua, canaritos, cristofués y cucaracheros.
Muchas de estas provienen de los ecosistemas ribereños del río Orinoco y en algunos casos
se detectan bandadas de aves migratorias provenientes de Brasil (UNEG, 2010).
La sede de la UNEG ubicada en el Jardín Botánico contó, para el momento del estudio, con
191 trabajadores: 154 docentes, 22 administrativos, 15 obreros y 3.719 estudiantes inscritos.
Recolección de datos clínicos y epidemiológicos
Se realizó una encuesta epidemiológica para la recolección de datos clínico-epidemiológicos
(edad, sexo, oficio, procedencia, tiempo de permanencia en la sede, manifestaciones
clínicas, antecedentes respiratorios previos, hábitos psicobiológicos, factores de riesgo que
interfieren en el proceso salud-enfermedad y sintomatología actual, entre otros). Además,
se colocaron dos pruebas intradérmicas: histoplasmina, en la cara interna del tercio proximal
del antebrazo izquierdo y paracoccidiodina, en la cara interna del tercio proximal del
antebrazo derecho.
En aquellos individuos sintomáticos respiratorios crónicos, con más de tres meses de
evolución, se les realizó una evaluación clínica y les fue solicitado: radiografía de tórax
postero-anterior y lateral, hematología completa, perfil lipídico, glicemia, urea, creatinina,
determinación de Inmunoglobulina IgE, demostración de anticuerpos específicos para
Histoplasma capsulatum, Complejo Paracoccidioides spp y Complejo Cryptococcus spp. Se
recolectaron muestras de esputo, sólo en aquellos casos que los individuos que presentaron
tos productiva al momento del estudio.
Metodología
Para las pruebas cutáneas se emplearon los antígenos elaborados por el Instituto de
Biomedicina, de la Universidad Central de Venezuela. La histoplasmina es un antígeno
metabólico obtenido de la fase filamentosa del Histoplasma capsulatum y la
paracoccidiodina es un polisacárido obtenido de la fase levaduriforme de 8-9 aislados del
Complejo Paracoccidioides spp (Fava y Fava, 1998). Las pruebas cutáneas fueron realizadas
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antes de la toma de muestra para la determinación de anticuerpos específicos contra el
Complejo Paracoccidioides spp, Histoplasma capsulatum y Cryptococcus spp.
Para la demostración de la infección por hongos, se inocularon 0,1 ml de histoplasmina y
paracoccidioidina. La zona de inoculación fue identificada con una marca. Se emplearon
jeringuillas desechables de 1 ml y agujas de calibre 27. Las lecturas intradérmicas fueron
realizadas a las 24 y 48 horas después de las inoculaciones. La prueba se consideró positiva
cuando exista un área de induración con un diámetro de 5 mm o más en el lugar de
inoculación (Albornoz, 1990; Tavares y Apreciada, 1996).
Para la demostración de anticuerpos específicos contra el Complejo Paracoccidioides spp e
Histoplasma capsulatum se empleó la técnica de doble difusión en gel de agarosa. El
antígeno del Complejo Paracoccidioides spp. empleado fue el fabricado por el Instituto de
Biomedicina de la Universidad Central de Venezuela y el suero control procedía de pacientes
con paracoccidioidomicosis sistémica confirmada por biopsia. El antígeno de H. capsulatum
y el suero control empleado fue el fabricado por de Meridian Bioscience, Inc.
La demostración del antígeno capsular de Cryptococcus spp fue realizada en suero,
mediante un ensayo Inmunosenzimático, empleando el kit comercial Cryptococcus, Premier
EIA, de Meridian Diagnostics, siguiendo las recomendaciones del fabricante.
Cada una de las muestras de esputo fueron concentradas mediante centrifugación a 3000 x g
durante 15 minutos, y el sedimento fue resuspendido con 2 mL de tampón fosfato. A cada
una de las muestras de esputo se les realizó la coloración de Ziehl-Neelsen (Z-N), un examen
directo con KOH al 20%, tinción con Giemsa y Metenamina argéntica. Las muestras de
esputo fueron sembradas por duplicado en medios de agar glucosado de Sabouraud
cloranfenicol, Sabouraud Dextrosa más gentamicina y Agar Cerebro Corazón; y las placas
fueron incubadas a 35ºC durante 8 semanas.
Muestreo ambiental
Inspección
Se realizó un monitoreo del edificio de turismo, para el reconocimiento de las paredes
deterioradas, con el fin de detectar daños provocados por agentes biológicos, restos de
excrementos de animales, exudados, zonas humedecidas y zonas descamadas. Para ello,
hubo desplazamientos en el interior del edificio de turismo, específicamente en las aulas
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(A): A-18, A-21, A-22; y en las oficinas de coordinación de servicios generales, coordinación
de turismo, coordinación de pasantías, baño de caballeros y baño de damas ubicadas en el
edificio de turismo.
Las muestras fueron recolectadas durante los meses de Abril del año 2013 en placas de Petri
estériles y fue efectuada mediante por un grupo interdisciplinario de especialistas
(Bioanalista, médico tropicalista e infectólogo). Se recogieron muestras de los aires
acondicionados y superficies dañadas, mediante frotis de la superficie de los mismos, con
hisopos estériles y luego aplicados en la superficie de los medios de cultivos y en solución
salina fisiológica estéril (0,85%).
Las muestras de paredes fue realizada por técnicas de raspado y adhesión. Los excrementos
de aves fueron recolectados en placas de Petri estériles. El material fue sembrado en medios
selectivos micológicos (agar Sabouraud dextrosa con cloranfenicol, agar extracto de malta,
medio de Staib, agar Semillas de Girasol-AGA, agar cerebro corazón). Los cultivos fueron
incubados a 35º C y a 25º C. Estos fueron observados hasta por 4 semanas.
Se tomaron muestras del aire ambiental, dentro del edificio de turismo y sala de servicio
general de la sede, realizándose una técnica no volumétrica (Técnica de Sedimentación en
placas de Petri -Técnica gravitacional), exposición de las placas de Petri abiertas por 20
minutos, conteniendo agar de Sabouraud cloranfenicol y Sabouraud dextrosa con
gentamicina como antibióticos, por duplicado. Este método de sedimentación en placa
permite una estimación cualitativa de los elementos fúngicos presentes en el ambiente.
Procesamiento de muestras ambientales
Las placas de Petri fueron incubadas a 25-28ºC y observadas diariamente hasta evidenciar
crecimiento fúngico. Las placas fueron conservadas hasta durante 8 semanas. A las 72 horas
cada colonia fue enumerada e identificada hasta nivel de género, según morfología
macroscópica y microscópica (Calvo et al., 1980: Pitt y Hocking, 1997; Barnett y Hunter,
1998). En los medios micológicos, una vez desarrolladas las estructuras reproductoras,
fundamentales para la identificación, se realizaron preparaciones húmedas tomando
fragmentos de los micetos, luego teñidas y revisadas al microscopio (Olympus CH 20).
Adicionalmente, fueron realizados microcultivos por el método de Ridell y se emplearon
claves dicotómicas para identificación de géneros según Hoog et al. (2000). Las colonias
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levaduriformes desarrolladas en los medios selectivos fueron sometidas a tinciones
especiales y observaciones microscópicas, así como a pruebas bioquímicas utilizando el
sistema API 20 C y 32 C (Biomerieux®, Francia) y test de urea para su caracterización.
La identificación fue realizada por las técnicas estándar de laboratorio aplicando los
siguientes criterios para todos los agentes: las estructuras observadas en el examen directo y
las características macroscópicas y microscópicas de la colonia obtenida. Se aplicaron,
además, otros criterios: para hongos no dermatofíticos, los indicados por Kwong-Chung y
Bennett (1992). Las colonias que no esporularon luego de 8 semanas de incubación fueron
consideradas como Mycelia sterilia (Calvo et al., 1980).
Las bacterias que crecieron en los medios micológicos con antibióticos fueron identificadas
siguiendo los métodos estándares y las recomendaciones del Comité Internacional de
Laboratorios Clínicos (Lennette et al., 1996; CLSI, 2005)
Todas las muestras ambientales y de esputo fueron procesadas en el Departamento de
Parasitología y Microbiología de la Universidad de Oriente, Núcleo Bolívar. La demostración
de anticuerpos específicos y la detección de antígenos para los diferentes hongos se
realizaron en la Unidad de Diagnóstico Biomédico Bolívar (UNDIBIBO, CA). El resto de
exámenes paraclínicos fueron realizados en un laboratorio privado regional y las radiografías
de tórax en la Unidad de Imágenes del Centro Médico Orinoco de Ciudad Bolívar.
Análisis estadístico
Los datos fueron analizados mediante estadística descriptiva utilizando el programa SPSS
versión 11 para Windows, y las pruebas de Ji-cuadrado y prueba exacta de Fisher, con un
nivel de significancia de 0,05.
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Resultados
Se aplicaron 318 pruebas intradérmicas a 159 individuos quienes aceptaron voluntariamente
participar en el estudio. De estos sólo 143 entregaron la encuesta clínico-epidemiológica
completa y acudieron a la lectura de la prueba a las 24 y 48 horas respectivamente. Catorce
individuos no acudieron a las lecturas de las pruebas cutáneas y 2 de ellos no identificaron la
encuesta clínico-epidemiológica. La encuesta demostró que la mayoría de los trabajadores
vivían en el Municipio Heres: Parroquia Catedral (n=39; 27,3%), Vista Hermosa (n=34;
23,8%), Sabanita (n=32; 22,3%), Agua Salada (n=27; 18,9%), Marhuanta (n=5; 3,5%) y José
Antonio Páez (n=1; 0,7%). Cuatro de ellos vivían en el Municipio Caroní (2,7%) y 1 en el
Municipio Independencia del estado Anzoátegui (0,7%). La mayoría era del sexo femenino
(n=36; 25,2%). Con relación a la ocupación, 74 eran docentes (51,7%), 22 administrativos
(15,4%), 16 obreros (11,2%), 1 chofer (0,7%) y 25 estudiantes (17,5%). Los trabajadores eran
predominantemente solteros (n=70; 49%), casados (n=58; 40,6%) y divorciados (n=7; 4,9%),
entre otros. Los sujetos evaluados tenían una media de edad de 39,6 años (DE + 11,1), con
mínimo de 18 y un máximo de 64 años. El grupo de edad más frecuente fue de 46 a 55 años
(n=37; 25,9%).
Dentro de los antecedentes patológicos de importancia destaca: hipertensión arterial (n=34;
23,4%), diabetes mellitus (n=17; 11,7%), alergias (n=17; 11,7%), bronquitis recurrentes (n=8;
5,5%), asma bronquial (n=13; 9,0%), artritis reumatoide (n=2; 1,4%) y Lupus eritematoso
sistémico (n=1; 0,6%). Dentro de los hábitos psicobiológicos se evidenció: 42 sujetos con
hábitos alcohólicos ocasionales (29,4%), 5 que realizan labores de agricultura (3,5%) y 11 con
hábitos de fumar (7,7%).
Las manifestaciones clínicas señaladas fueron: tos (n=18; 12,6%), fiebre (n=4; 2,8%), disnea
(n=6; 4,2%), expectoración (n=10; 7,0%); y dolor torácico (n=3; 2,1%).
La histoplasmina fue positiva en el 31,5% (n=45) y la paracoccidioidina en el 30,1% (n=43) de
los sujetos evaluados. Sólo en 27 sujetos hubo simultáneamente ambas pruebas positivas
(18,8%).
Hubo predilección por el sexo masculino para la infección por el Complejo Paracoccidioides
spp (p=0,015), predominando las intradermorreacción positiva en mayores de 35 años de
edad (p=0,03); sin embargo para la infección por Histoplasma capsulatum no hubo
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predilección por sexo (p= 0,08), y se observó más frecuente en el los mayores de 35 años (p=
0,01).
La frecuencia de infección por Complejo Paracoccidioides spp y/o Histoplasma capsulatum
resultó independiente del tiempo de permanencia en la sede del Jardín Botánico y de la
visita a la Casa de las Doce Ventanas (p>0,05). Los factores de riesgo encontrados fueron:
contacto con perros 42% (n=60), palomas 27,3% (n=39), murciélagos 11,9%, (n=17), visitas a
la “Cueva del Guacharo”, estado Monagas 12,6% (n=18) y visitas a fincas con gallineros
23,1% (n=33). Sin embargo, estos factores de riesgos no se asociaron con la infección de
hongos (p > 0,05). El mayor porcentaje de intradermorreacción positiva a histoplasmina se
observó en los grupos de edades comprendidos entre > 45 a 55 años (p=0,01). Sin embargo,
con la prueba de paracoccidioidina se observó en el grupo de 50 a 65 años (p= 0,03).
Se evaluaron clínicamente 15 individuos, trabajadores de la UNEG, de los cuales 12 eran
sintomáticos respiratorios crónicos (10,3% de la población total) y 3 portadores de alguna
inmunosupresión (2,1%). El examen físico fue normal en 14 personas y sólo 1 de ellos tenía
escasos estertores y roncus en ambas bases pulmonares. La radiografía de tórax mostró
alteraciones en 9 individuos: reforzamiento hiliar derecho (2), reforzamiento hiliar bilateral
(1), aumento de radiotransparencia ambos pulmones (1), aumento de la trama bronquial
(3), trama bronquial reforzada, paredes bronquiales engrosadas, infiltrado peribronquítico, e
intersticial difuso (2), el resto fue normal. La determinación de Inmunoglobulina E fue
normal en 7 sujetos. Cinco sujetos fueron referidos a otros especialistas: 1 al cirujano de
Tórax y 4 al neumonólogo para su evaluación.
El examen directo de esputo con KOH al 20% y la coloración de Grocott demostró la
presencia de levaduras multigemantes del Complejo Paracoccidioides spp en un solo caso
(0,7%); el cual tenía alteraciones radiológicas y manifestaciones clínicas compatibles de una
PCM pulmonar crónica.
En ningún caso se evidenció serología positiva para Histoplasma capsulatum, Complejo
Paracoccidioides spp ni para el Complejo Cryptococcus spp. No se observó crecimiento de
Paracoccidioides spp, Histoplasma capsulatum ni de Cryptococcus sp en los diferentes
medios de cultivo empleados en el cultivo de esputo después de 8 semanas de incubación; ni
fueron observadas micobacterias.
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Con relación al estudio ambiental, se evidenció algunas (n=4) paredes deterioradas por las
excretas de palomas en el edificio de turismo con pinturas levantadas y con colores variables
de blanco, beige, verde y marrón claro (Foto Nº 1 y Foto Nº2), así como también
deterioradas por la humedad (descamadas). Se evidenció plumas de palomas, nidos y
excretas de las mismas en la parte superior de las aulas: A-18, A-21 (Foto Nº3 y Nº4) y sólo
excretas de murciélagos en el techo del baño de caballeros y en el área de coordinación de
pasantía.
En el área de servicios generales se evidenció exceso de humedad y olor a moho. No se
evidenció presencia de palomas ni excretas en esta área inspeccionada.
En la sede inspeccionada se observa limpieza frecuente de los filtros de los aires
acondicionados y en los pisos de las aulas seleccionadas. Sin embargo, la limpieza es escasa
en las ventanas, en los baños y en la parte superior de las paredes del edificio inspeccionado.
Se evidencia en el baño de caballeros la ausencia de vidrios en una de las ventanas y una
ventana rota, lo que posiblemente implica el paso de murciélagos a esta área.
Es evidente la presencia de perros, flacos, con piel descamada, áreas de alopecia,
hambrientos y en aparente malas condiciones higiénico sanitarias.
Sesenta placas de Petri fueron cultivadas con muestras ambientales. Demostrándose
crecimiento de hongos filamentosos, levaduriformes y bacterias resistentes a cloranfenicol.
Se identificaron los siguientes géneros: Aspergillus sp, Mucor spp, Rhizopus sp, Penicillium
spp, Fusarium spp, y Cryptococcus spp (Ver Tabla Nº 1). Estos géneros representan a una
amplia variedad de hongos ambientales. En 5 placas (8,3%), ubicadas encima de los filtros
de los aires acondicionados de las aulas: A-21, A-18 y coordinación de turismo no hubo
crecimiento de hongos.
Las Unidades Formadoras de Colonias (UFC) fueron entre 1 UFC a 200 UFC. El género
Aspergillus spp, representó el 63,5% del total de las colonias fúngicas observadas, seguido de
Mucor spp (23,8%). Se observó el mayor número de colonias fúngicas en el área de
coordinación de turismo (200 UFC), oficina de servicios generales (150 UFC) y el Aula A-21
(75 UFC).
Se evidenció crecimiento de hongos levaduriformes del Complejo Cryptococcus spp, hongo
patógeno primario, en el área de la coordinación de pasantía, donde se observó
concomitantemente la presencia de excretas de murciélagos y, en el aula A-21 donde se
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evidenció excretas de palomas. Asimismo, hubo crecimiento bacterias, resistentes al
cloranfenicol, de la especie Pseudomona stutzeri en el área de coordinación de pasantía.
Tabla Nº1.
Géneros de hongos identificados en el interior de la sede de la UNEG, Jardín Botánico -5 de
Julio, Ciudad Bolívar, estado Bolívar. Abril 2013.
Ubicación Crecimiento fúngico:
Géneros
Aula A-18 (ambiente) 01 Placa sin evidencia de crecimiento.
Paredes A-18 Aspergillus pp, Mucor sp, Aspergillus niger,
Aspergillus versicolor.
Encima del filtro de aire acondicionado 01 placa sin evidencia de crecimiento
Aula A-21
Excretas de palomas
Rhizopus spp, Aspergillus spp, Mucor sp,
Cryptococcus spp.
Paredes A-21 Aspergillus niger, Aspergillus spp,
Encima del filtro de aire acondicionado
Aula A-22
Paredes
01 placa sin evidencia de crecimiento
Aspergillus spp, Aspergillus niger, Mucor sp,
Fusarium sp.
Encima del filtro de aire acondicionado
01 placa sin evidencia de crecimiento
Coordinación de Turismo
Ambiente
Paredes
Coordinación de Pasantía Excretas de murciélagos y palomas Paredes
01 placa sin evidencia de crecimiento.
Aspergillus spp,
Cryptococcus spp, Mucor sp, Aspergillus spp
Mucor sp, Pseudomona stutzeri
Baños de caballeros
Excretas de murciélagos
Paredes
Aspergillus spp, Mucor sp.
Aspergillus spp
Oficina de Coordinación Servicios Generales
Paredes, aire acondicionado
Aspergillus niger, Penicillium spp,
Aspergillus candidus, Aspergillus versicolor,
Mucor sp, Aspergillus spp.
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DISCUSIÓN
Este estudio demuestra una elevada prevalencia de infección por Histoplasma capsulatum
(31,5%) y por el Complejo Paracoccidioides spp (30,1%) en los sujetos evaluados, similar al
estudio realizado recientemente en la sede de la Casa de las Doce Ventanas de la UNEG en
Ciudad Bolívar (Cermeño y Sandoval, 2013), aunque en esta última sede, la prevalencia fue
superior para ambas infecciones (61,5% y 46,2%, respectivamente). A diferencia de otros
estudios realizados en otras poblaciones del estado Bolívar donde la prevalencia de ambas
infecciones es inferior. Por ejemplo, en San Félix (10,2% y 7,6%) (Cermeño et al., 2009),
Monteralo, área agrícola del estado (8,5% y 11,3%) (Cermeño et al., 2004) y en Upata (25,
7% y 19,6%) (Cermeño et al., 2005). Estos resultados demuestran un mejor conocimiento
epidemiológico de las infecciones causadas por el Complejo Paracoccidioides spp e
Histoplasma capsulatum, hongos patógenos endémicos en el estado Bolívar; observándose
una mayor prevalencia de las infecciones, en áreas urbanas más que en áreas rurales o
suburbanas, a pesar de que 5 individuos desempeñaban labores agrícolas, las cuales se
conocen que juegan una papel importante en la adquisición de la infección ocasionada por el
Complejo Paracoccidioides spp (Mota et al., 2009). En Ciudad Bolívar, sólo existe un estudio
previo de prevalencia de la infección causada por estos hongos en área urbana (Cermeño y
Sandoval, 2013). Esto evidencia una variabilidad en la frecuencia de infección de los
individuos que viven en el estado Bolívar y quizás esa elevada prevalencia en el área urbana,
obedece a las diferentes movilizaciones de tierra, por construcciones de nuevas
edificaciones, viviendas e invasiones que se están observando en diferentes zonas del
municipio Heres y Caroní, a la presencia de aves migratorias y/o a la presencia de palomas
que frecuentan, casas, edificios, plazas, avenidas, calles, mercados, hospitales, entre otras,
donde quedan restos de alimentos (venta ambulantes de maíz y comida rápida) y/o basuras
que se observan en toda la ciudad, sin ninguna preocupación por parte de las autoridades
competentes.
Los hallazgos obtenidos en esta investigación sugieren que en los individuos procedentes del
área geográfica estudiada y que hacen vida en la Sede del Jardín Botánico, coexisten las
infecciones del Complejo Paracoccidioides spp e Histoplasma capsulatum.
Hubo coexistencia de la infección por ambos hongos en el 18,8% (n=27), similar a lo
demostrado por Silva-Vergara y Martínez (1998) en Brasil, quienes efectuaron un análisis de
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asociación similar entre las intradermopositividades a la paracoccidioidina y histoplasmina
en cultivadores de café; concluyendo que la probabilidad de obtener una prueba cutánea
positiva a la paracoccidioidina es seis veces mayor cuando ésta se realiza en personas que
han sufrido infección previa por H. capsulatum y exhiban pruebas dérmicas positivas a la
histoplasmina. No obstante, los investigadores antes mencionados refirieron que las
positividades entre estos antígenos, no necesariamente significan dependencia entre los
resultados, por lo que sus hallazgos fueron explicados debido a la coexistencia de ambos
agentes micóticos en la región objeto de la investigación, tal como ocurrió en el presente
estudio.
En otras regiones de Venezuela, donde la histoplasmosis y la paracoccidioidomicosis son
endémicas, se han señalado prevalencias de infección variables, como en la Sierra de Perijá
(estado Zulia), Paracotos (estado Miranda), Isla de la Culebra (estado Carabobo) y Sierra de
San Luis (estado Falcón), donde la positividad se estimó alrededor del 60% (Albornoz y
Albornoz, 1971; Mirt y Mirt, 1986; Albornoz, 1990).
En Latinoamérica la prevalencia de infecciones por H. capsulatum y el Complejo
Paracoccidioides spp es variable (Mangiaterra et al., 1996; Fava y Netto, 1998; Bonifaz et al.,
2011; Colombo et al., 2011). En áreas endémicas de América Central se ha señalado
prevalencias entre el 12% a 40,4% en personas que han visitado cuevas recientemente
(Negroni, 1984).
El mayor porcentaje de positividad para la paracoccidioidina e histoplasmina se observó en
el grupo de los mayores de 35 años, similar a lo descrito en otras investigaciones en la región
(Cermeño et al., 2009; Cermeño y Sandoval, 2013).
La ocupación de los trabajadores no constituyó un factor de riesgo para adquirir infección.
Las infecciones por Histoplasma capsulatum y del Complejo Paracoccidioides spp en el
estado Bolívar son endémicas (Cermeño et al., 2004; Cermeño et al., 2005; Cermeño et al.,
2007) probablemente sea debido al bioclima tropical húmedo del estado, a las condiciones
de humedad, vegetación, temperatura y características del suelo (27ºC-31ºC, pluviosidad
entre 500-2500 mm/año, humedad entre 67-87% y suelos con alto contenido orgánico) que
determinan la distribución de estos hongos en la naturaleza (Poncio-Mendes et al., 2000).
Hubo un caso de caso de paracoccidioidomicosis pulmonar. Es importante señalar que
cuando se hacen estudios epidemiológicos en busca activa de infecciones por hongos
16
sistémicos es frecuente la detección de casos (Cermeño et al., 2005a; Cermeño et al., 2009,
Cermeño y Sandoval, 2013).
Es importante destacar que la presencia de excrementos de murciélagos frugívoros y
excretas de Palomas (Columba livia) en la Sede, podría constituir riesgos y posibilidad de
adquirir infecciones respiratorias. El papel de la paloma como portadora de hongos
patógenos fue establecido por Emmons en 1955, el cual aisló C. neoformans de las
excreciones de palomas urbanas, siendo el primero en establecer la relación existente entre
el microorganismo y las heces de estas aves (Casadevall y Perfect, 1998). Actualmente
numerosos estudios de casi todo el mundo han demostrado que deposiciones de palomas
son un importante reservorio del Complejo Cryptococcus spp (Ruiz et al., 1981, Pal, 1997;
Rosario et al., 2008) y suele aislarse el hongo en las deyecciones acumuladas de estas aves
tanto frescas como secas en palomares, aleros de edificios, áticos o balcones de casas
abandonadas donde duermen las palomas (Pal, 1997; Rosario et al., 2008; Colom Valiente et
al., 1997; Castañón Olivares et al., 2000; Cermeño et al., 2006).
El hábitat desecado, alcalino, rico en sales y nitrógeno, es ecológicamente restrictivo pero no
es infrecuente en el medio ambiente urbano (Pal, 1997; Cermeño 2006). Parece que la alta
concentración de creatinina en el estiércol de paloma favorece el crecimiento de los
criptococos, pero, además, las heces de pichón, brindan otras características: ambiente
alcalino, hiperosmolar y rico en muchos compuestos nitrogenados, además de la creatinina
(Casadevall y Perfect, 1998).
La permanencia de la levadura en deyecciones de palomas a la sombra, húmedas o
desecadas, puede ser de hasta más de dos años y parece que la capacidad de las especies
patógenas de Cryptococcus para producir pigmentos melanoides no sólo les permite
sobrevivir a la radiación solar, sino que pueden llegar a utilizar las radiaciones como energía
metabólica (Rosario et al., 2008). Este hecho, posiblemente, les permite sobrevivir hasta que
los excrementos se convierten en polvo. El polvo vehicula levaduras de solo 1-2 micras de
diámetro, lo que les permite alcanzar fácilmente el espacio alveolar al ser inhaladas
(Casadevall y Perfect, 1998).
Cryptococcus sp se ha aislado de otras especies de aves (Wegener y Staib, 1983; Rosario et
al., 2008). Por lo tanto, la presencia de aves no debe considerarse un riesgo sanitario para
Cryptococcus spp, ya que es un saprofito del tubo digestivo de un buen número de especies
aviarias, pero los excrementos de estos animales si constituyen un hábitat importante para
17
esta levadura patógena. La elevada capacidad de supervivencia del microorganismo en estos
sustratos, aún desecados e insolados, los convierte en potenciales fuentes de infección,
aunque deben existir factores externos, aún no bien conocidos, que influyen poderosamente
en la persistencia de Cryptococcus en este hongo en el ambiente (Rosario et al., 2008).
No solamente se ha aislado diferentes especies del Complejo Cryptococus neoformans sino
otras especies no neoformans en los excrementos de las palomas (Rosario et al., 2008),
además, de otros hongos patógenos como Histoplasma capsulatum (Cermeño et al., 2006);
así también en los excrementos de murciélagos (Chávez-Tapia et al., 1998; Taylor et al.,
1999; Taylor et al., 2000). El papel del murciélago como potencial reservorio y dispersor en
la naturaleza de H. capsulatum fue propuesto por diferentes autores (Chávez-Tapia et al.,
1998; Hoff y Bigler, 1981; Taylor et al., 2000). Además, se sugiere que estos mamíferos son
responsables de transportar el hongo por ejemplo, entre regiones geográficas distantes
(Taylor et al., 2000). Por ello, es recomendable el cierre entre las paredes y el techo del
edificio de turismo del Jardín Botánico y el arreglo de las ventanas del baño de los
caballeros; en los cuales anidan las palomas, existen excrementos de ellas en las paredes y la
presencia de excrementos de murciélagos en los techos; recomendándose una limpieza
exhaustiva de estos nichos y las paredes.
La criptococosis es la cuarta micosis sistémica frecuente en Venezuela en orden de
frecuencia, llamando la atención que los estados con mayor número de casos corresponden
a los estados Zulia y Bolívar (Martínez Méndez et al., 2013). Es por ello, que deben
considerarse algunas medidas de saneamiento ambiental en esta sede. 16
Por otro lado, la presencia de Pseudomonas stutzeri, bacilo no fermentador aeróbico, es
ubicua del suelo, agua y raras veces ocasiona infecciones nosocomiales o adquiridas en la
comunidad (Bisharat et al., 2012), esta bacteria fue encontrada en las excretas de las
palomas.
Aunque no se puede atribuir la adquisición de la infección, por el Complejo Paracoccidiodes
spp e Histoplasma capsulatum, con la permanencia de los trabajadores y estudiantes en la
sede evaluada (p>0,05), a pesar de que la sede del Jardín Botánico reúne condiciones
propicias para el desarrollo de ambos hongos. Los individuos estudiados viven en una región
donde ambas infecciones son endémicas y coexisten; por lo tanto, es difícil establecer, en
una región endémica, el lugar específico donde ocurrió la infección. Para ello, serían
necesarios estudios epidemiológicos de tipificación molecular, intraespecífica de cepas, que
18
permiten comparar, con un alto grado de discriminación, las cepas encontradas en los
pacientes, suelo y en los animales en su entorno más cercano, para asegurar el lugar preciso
de la adquisición de la infección y la cepa patógena responsable, permitiendo demostrar el
biotipo y genotipo de la cepa que provocó la infección.
Por lo tanto, los hallazgos demostrados en esta investigación indican la necesidad de
promover la búsqueda activa de infecciones respiratorias, por ambos hongos, en el estado
Bolívar, fundamentalmente en individuos con infecciones respiratorias crónicas, que no
mejoran con terapia antibacteriana; debido a que ésta región reúne todas las características
ambientales y geográficas, propicias para el desarrollo de hongos patógenos sistémicos; y
por ello, son necesarios estudios enfocados en conocer la epidemiología del Complejo
Paracoccidioides spp e Histoplasma capsulatum, los cuales serán de gran utilidad para que
los organismos de salud desarrollen medidas de control, destinadas a reducir la incidencia de
la patología micótica en referencia e iniciar programas de vigilancia epidemiológica y de
salud, con el objeto de detectar casos precoces de la enfermedad y administrar el
tratamiento adecuado.
Los hongos filamentosos identificados en Sede del Jardín Botánico de la UNEG de Ciudad
Bolívar, son comunes en los ambientes interiores y exteriores (Sautour et al., 2009; Dubey et
al., 2011; Herrera et al., 2011), excepto las levaduras del Complejo Cryptococcus spp que son
frecuente en ambientes exteriores (Ruiz et al., 1981; Rosario et al., 2008). El aislamiento de
hongos en interiores es debido a que existen condiciones de temperatura, humedad óptima
para su crecimiento y un sustrato adecuado y a que existen excrementos de aves (Colom
Valiente et al., 1997; Rosario et al., 2008), específicamente palomas en el ambiente interior
de la sede.
Aspergillus, fue unos de los géneros más frecuentemente aislados en el ambiente interior, el
cual produce una alta cantidad de conidios que están bien adaptados para la diseminación
aérea, siendo habitualmente inhaladas por el ser humano y otros hospedadores. La
inhalación de conidios de Aspergillus spp por el ser humano no suele producir
manifestaciones clínicas, pero en determinados pacientes puede asociarse con una amplia
variedad de presentaciones clínicas que van desde el aspergiloma a la aspergilosis invasiva,
pasando por varios tipos de cuadros alérgicos como la aspergilosis broncopulmonar alérgica,
la rinitis alérgica, la sinusitis alérgica y la alveolitis alérgica extrínseca (Potón y Cabañes,
19
2000). La exposición a estos hongos, incluso en concentraciones altas, no suele provocar
infecciones en individuos sanos (Zaoutis et al., 2006).
Existen evidencias de asociación de ambientes húmedos con el desarrollo de asma
bronquial, alergias, neumonías por hipersensibilidad, sinusitis crónicas y exacerbaciones de
asma (Feng et al., 2012). Aunque los estudios recientes, que sugieren una relación entre la
presencia de hongos en interiores y el desarrollo de asma o alergias, son limitados y difíciles
de interpretar.
No hay un nivel de los hongos ambientales que puede ser considerado como seguro. Esto
depende de la concentración fúngica en los ambientes exteriores y de los tipos de esporas
presentes en el ambiente interno. Generalmente, la concentración fúngica de los ambientes
internos es menor que la presente en los externos (Burge et al., 1977). Se ha propuesto que
la concentración de hongos en ambientes internos por encima de 2.000 UFC/m3 puede ser
considerada como un factor de riesgo serio para la salud de los ocupantes (Klanova, 2000).
En este estudio el máximo de unidades formadoras de colonias fue de 200 UFC por placa.
Los resultados obtenidos demuestran una diversidad de géneros fúngicos en el edificio de
Turismo y en la oficina de servicios generales de la sede del Jardín Botánico, resultados
similares a los obtenidos por otros investigadores (Medina et al., 1999; San Blas, 2005;
Cermeño y Hernández, 2007-2008; Cermeño y Sandoval, 2013). El número de Unidades
Formadoras de Colonias es bajo con relación a otros estudios realizados en otras
instituciones del país (Medina et al., 1999).
De todos los hongos encontrados en el ambiente interno de la Sede del Jardín Botánico, sólo
las levaduras del Complejo Cryptococcus spp representan un riesgo para la salud de los
usuarios o trabajadores, el resto de los hongos son comunes en ambientes exteriores y salvo
en aquellos individuos con enfermedades de base, como asma, sistema inmunológico
comprometido (inmunocomprometidos) o con antecedentes de alergias, en quienes podrían
exacerbarse sus síntomas.
20
AGRADECIMIENTOS
A la Asociación de Profesores de la Universidad Experimental de Guayana.
A los representantes de los Trabajadores Administrativos de la Universidad Nacional
Experimental.
A las Profesoras: Alba Torres y Yelitza Linares.
A los estudiantes de Turismo quienes colaboraron en el estudio.
21
RECOMENDACIONES:
Es necesario con carácter de urgencia cerrar el espacio entre el techo y las paredes
del edifico de Turismo, donde anidan palomas, empleando láminas plycem, bloques
de cementos, anime, entre otros. Debiendo frisar, empastar y pintar las paredes. Ello
eliminaría el nicho de las palomas y los excrementos de aves en las paredes.
Limpiar las paredes, donde se observan los excrementos de las palomas, con agua y
jabón, detergentes y/o desinfectantes comunes como el hipoclorito sódico (diluido
25-50%), cuando ésta limpieza sea realizada se deberá tomar medidas adicionales
para proteger a los trabajadores y a los ocupantes. Luego pintar la superficie
afectada.
Deberá considerarse el uso de equipo de protección personal, como guantes y
protección respiratoria (por ejemplo, un mascara desechable de tipo N-95) cuando se
realice la construcción de la pared faltante entre el techo y las paredes, cuando se
realice la limpieza de los nidos de las palomas y murciélagos.
Eliminar la entrada de murciélagos en la sede, especialmente en la oficina de
Coordinación de pasantía y en los baños de caballeros. Para ello, pueden emplearse
mallas de plástico o simplemente colocar los vidrios faltantes en las ventanas rotas
y/o arreglar defecto en el techo que permite la entrada de los murciélagos.
Es necesario llamar la atención sobre los problemas de salud pública asociados a la
presencia de animales vagabundos, especialmente perros, en el entorno próximo del
edificio de Turismo. La situación sanitaria de los perros suele ser bastante deficiente,
pudiendo ser frecuente sarnas, dermatofitosis (tiñas) y, en general otras,
enfermedades infecciosas: por lo tanto, la posibilidad de su transmisión a las
personas, además del daño que provocan por esparcimiento de basuras del recinto
universitario, el deterioro del paisaje, entre otras. En definitiva, es esencial para su
control, promover la tenencia responsable de estos animales por parte de las
Autoridades Publicas y Veterinarios Clínicos, es decir, concienciar a sus propietarios,
evitando el abandono y prohibiendo su alimentación en establecimientos públicos.
22
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26
APÉNDICE Nº1
UNIVERSIDAD DE ORIENTE
NÚCLEO BOLÍVAR
ESCUELA DE CIENCIAS DE LA SALUD “Dr. Francisco Battistini Casalta”
DEPARTAMENTO DE MICROBIOLOGÍA Y PARASITOLOGÍA.
CONSENTIMIENTO INFORMADO PARA PARTICIPAR EN EL ESTUDIO: PROYECTO 03/2013
Habiendo sido informado verbalmente del propósito del estudio: “INFECCIONES POR
Histoplasma capsulatum Y EL COMPLEJO Paracoccidioides spp EN LA SEDE 5 DE JULIO DE
LA UNIVERSIDAD NACIONAL EXPERIMENTAL DE GUAYANA, CIUDAD BOLÍVAR. ESTADO
BOLÍVAR, VENEZUELA” doy mi consentimiento de forma voluntaria, para participar en el
mismo, el cual consiste en una evaluación clínica, toma de datos de interés epidemiológico y
administración de dos pruebas intradérmicas (Paracoccidioidina e Histoplasmina). En caso de
ser sintomático respiratorio, con síntomas de más de tres meses de evolución, entregaré una
muestra de esputo y me extraerán sangre venosa, para la búsqueda de micobacterias y
hongos patógenos primarios respectivamente. Sabiendo que las molestias que me
ocasionará son mínimas (punción intradérmica para las pruebas intradérmicas o punción
venosa, para obtener la muestra de sangre) y que tendré el beneficio de diagnóstico de
alguna de las enfermedades fúngicas o de la infección ocasionada Histoplasma capsulatum
y/o por el Complejo Paracoccidioides spp, si estas estuviesen presentes y/o por
micobacterias. Estoy consciente de que no recibiré ningún tipo de retribución económica por
mi participación en este estudio y que si resultase con una infección fúngica el resultado se
me dará a conocer de una manera oportuna y será sugerido el tratamiento específico.
Ciudad Bolívar, a los 5 días del mes Abril del año 2013.
Firma del sujeto en estudio Firma del Médico-Investigador
Firma del Testigo Firma del Testigo
27
APÉNDICE Nº2
UNIVERSIDAD DE ORIENTE
NÚCLEO BOLÍVAR
ESCUELA DE CIENCIAS DE LA SALUD “Dr. Francisco Battistini Casalta”
DEPARTAMENTO DE MICROBIOLOGÍA Y PARASITOLOGÍA
PROYECTO 02/2013
“INFECCIONES POR Histoplasma capsulatum Y EL COMPLEJO Paracoccidioides spp EN LA
SEDE 5 DE JULIO DE LA UNIVERSIDAD NACIONAL EXPERIMENTAL DE GUAYANA, CIUDAD
BOLÍVAR. ESTADO BOLÍVAR, VENEZUELA”.
FICHA EPIDEMIOLÓGICA
Nº:_____________
Fecha:
Nombres y Apellidos:
_______________________________________________________________
CI. Nº: Sexo: Femenino: О Masculino: О
Edad: _______________
Urbanización en la que vive:
Parroquia: Municipio:
Dirección actual:
Ocupación Actual:
Estado Civil:
Tiempo en la sede (Jardín Botánico-5 de Julio)
PERMANENCIA EN la sede (días u horas):
Visita con frecuencia a la otra sede de la UNEG: Sí: О No: О
Cuantos días a la semana:
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ANTECEDENTES DE RIESGOS:
Contacto con animales: Sí: О No: О
Cuáles:________________________________________________________
Murciélagos Sí: О No: О
Palomas Sí: О No: О
Gallineros Sí О No О
Otros (especificar):_______________________________________________
Visitas a cuevas Si О No О
Cuáles?:
Visita campos, fundos o fincas, con frecuencia, donde existen aves Sí: О No: О
Visita campos, fundos o fincas con frecuencia, donde se realizan actividades agrícolas:
Sí: О No: О
Otros de importancia:
Presenta Fiebre: Sí: О No: О
Tiene Pérdida de peso: Sí: О No: О
MANIFESTACIONES CLÍNICAS ACTUALES:
Síntomas respiratorios (actuales): Sí О No О
Especificar:
(Tos, expectoración, disnea, fiebre, pérdida de peso, dolor torácico, adenopatías, lesiones en
piel, entre otros).
Antecedentes
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Diabetes: Sí О No О
HTA: Sí О No О Tensión arterial:_________________________________
Bronquitis crónica:_____________________________________
Asma Bronquial:__________________________________________
Consumo de alcohol: Sí О No О Especificar
Agricultor: _______________________________________________________
Fuma Sí О No О ________________________________________________
Masca Chimó:____________________________________________________
ENFERMEDAD ACTUAL:
EXÁMENES COMPLEMENTARIOS:
Resultados: Estudio de esputo (KOH, Z-N, Giemsa o Grocott) (Aplica solo en caso de tos y
expectoración en el momento del estsudio)
Responsable
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Foto Nº2. Pintura deterioradas en las paredes, con colores variables de blanco, beige y
marrones en el Aula A-21.
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