Fotos de la portada principal: Héctor Garrido y Elena Abella (en cuadro superior:
fotos esquina inferior derecha y centro lateral derecha).
Diseño de la portada principal: José Antonio Sencianes
Citar como:
Abella, E. 2010. Factores ambientales y de manejo que afectan al desarrollo
embrionario de la tortuga marina Caretta caretta. Implicaciones en programas de
incubación controlada. Tesis doctoral. Universidad de Las Palmas de Gran Canaria. Las
Palmas de Gran Canaria. España.
D. JUAN LUIS GÓMEZ PINCHETTI, SECRETARIO DEL DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA DE LA UNIVERSIDAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA
C E R T I F I C A,
Que el consejo de doctores del Departamento, en sesión extraordinaria, tomó el acuerdo de dar el consentimiento para su tramitación a la tesis doctoral titulada: “Factores Ambientales y de manejo que afectan al desarrollo embrionario de la Tortuga Marina Caretta caretta. Implicaciones en programas de incubación controlada”, presentada por la doctoranda Dña. Elena Pérez Abella y dirigida por las Doctores D.Luis Felipe López Jurado y D. Adolfo Marco Llorente. Y para que conste, y a efectos de lo previsto en el Art. 73.2 del Reglamento de Estudios de Doctorado de esta Universidad, firmo la presente en Las Palmas de Gran Canaria, a veintidos de octubre de dos mil diez.
UNIVERSIDAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA
Departamento de Biología
Programa de Ecología y Gestión de los Recursos Vivos Marinos
Factores Ambientales y de Manejo que Afectan al
Desarrollo Embrionario de la Tortuga Marina Caretta
caretta. Implicaciones en Programas de Incubación
Controlada.
Tesis Doctoral presentada por Dª. Elena Abella Pérez
Dirigida por el Dr. D. Luis Felipe López Jurado y el Dr. D. Adolfo Marco LLorente
29 de Octubre de 2010
Este trabajo ha sido posible gracias a la colaboración de las siguientes instituciones. Gracias a la
Consejería de Medio Ambiente de la Junta de Andalucía por la beca pre-doctoral para realizar
la tesis a través de los proyectos otorgados a la Estación Biológica de Doñana –CSIC- :
―Restauración de la Nidificación de la Tortuga Boba en el Litoral Andaluz‖ y ―Bases Científicas
para la Restauración de la Nidificación de la Tortuga Boba en el Litoral Andaluz‖. Agradezco
también al Gobierno de Canarias a través del proyecto INTERREG IIIB: ―AEGINA: Gestión de
Áreas Marinas Insulares Protegidas a través de especies críticas‖, y al Cabildo de Fuerteventura,
el apoyo financiero dado durante estos años para mantener las instalaciones de campo y
trabajo en Cabo Verde. Al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde, a la Direcção Geral do
Ambiente, y a la Cámara Municipal de Boavista por darme la oportunidad de investigar en la
isla de Boavista. A la ONG Cabo Verde Natura 2000 por su apoyo logístico en el trabajo de
campo. A la Estación Biológica de Doñana, por haber puesto a mí alcance importantes recursos
formativos durante mi estancia pre-doctoral. Al Instituto Canario de Ciencias Marinas y a la
Universidad de Las Palmas de Gran Canaria por el apoyo logístico y ayudas prestadas en mis
continuas visitas a Las Palmas de Gran Canaria.
Als meus pares Damià i Alicia.
A la meva parella Patrick i a la nostra estimada Bruna.
AGRADECIMIENTOS
Ahorrando dinero para comprar una cámara de fotos réflex, un día de 1999 llegué a
Cabo Verde como voluntaria al proyecto de conservación de la tortuga boba que
llevaba mi profesor de zoología marina en la universidad, Luis Felipe López Jurado.
Creo que nunca me hubiera llegado a imaginar, que la decisión de gastarme en ese
viaje las 75.000 pesetas que tenía ahorradas, acabaría por influir de forma tan
determinante en mi vida. Esta tesis no sólo recoge el trabajo que he realizado en los
últimos años, sino que por decirlo así, es fruto de gran parte de mi vida.
Algo te mueve, alguien te influye, alguien te motiva, alguien te apoya, alguien confía
en ti. Entonces sigues, quieres saber para proteger.
Quiero dar las gracias a todos aquellos, que de una forma o de otra, me han ayudado
y han confiado en mí dándome esa dosis de estímulo para tener esta tesis aquí.
Esperando que muchos de vosotros podáis reconocer vuestra huella en este trabajo,
yo defiendo esta tesis, pero las siguientes páginas son fruto de todos vosotros,
MUCHISIMAS GRACIAS:
Gracias, a mi director Luis Felipe López Jurado, de quien no he parado de aprender y
a quien admiro profundamente por su trayectoria profesional, y por haber sido capaz
de engendrar en Cabo Verde la conservación de forma integral, basándose en la
ciencia, la cooperación y el desarrollo para la gestión de este valioso recurso natural
que son las tortugas. ―Montando un pollo‖ poco habitual, que está alcance de muy
pocos. También por darme la oportunidad de vivir y compartir con él grandes
experiencias, enseñándome a observar la naturaleza y a ver. Gracias por todo.
Gracias, a mi director Adolfo Marco Llorente, de quien he aprendido a hacer ciencia,
y con quien he discutido largas horas esta tesis; aportándome su alta calidad como
investigador en cada paso que he dado con sus ideas, consejos, etc. Por estar ahí en
el día a día, corrigiéndome cuando me equivocaba, dándome ánimos
constantemente, y ayudando a superarme. Gracias por estar siempre ahí.
Gracias, a mi querida profesora Teresa Sels, que con su vitalidad y entusiasmo me
inculcó la pasión por la biología, y me enseñó qué era la ciencia entre recortes de
periódicos.
Gracias, a Carlos Piña y a David Booth, a quienes probablemente les sorprenderá este
agradecimiento, pero que sin duda entre caimanes y muchos mails, me influyeron
enormemente en realizar esta tesis en Cabo Verde.
Gracias, a los cientos de los voluntarios y voluntarias que han participado de esta tesis
pasando por el campamento de Ervatão, marcando nidos, recorriendo playas, y
echándome una mano siempre que fue necesario.
Gracias, muy especialmente a Rosa María Cerdá y a Samir Martins, por el interés
mostrado en el trabajo desde el principio, por ayudarme año tras año; por su gran
predisposición en las largas e interminables horas entre tortuguitas, loggers y recorridos
por la isla. También quiero dar gracias a Rebe, a Paula, a Fran, a Michael, a Raúl, a
Betty y a Esther por estar ahí en los momentos claves, haciendo el trabajo posible,
echándonos unas risas inolvidables. A todos ellos, por ser los mejores ayudantes de
campo que he podido tener.
Gracias, a Fortu, a Julião, a Guga, a Laura, a Zinho, a Irene, a Dedeia, a Merculina, a
Pedro, a Marcos, a Pi, a Ata, a Bela, a Chifo, a Nani, a Maria José, a la familia Silva-
Cardoso, etc., a toda esa larga de lista de gente estupenda de Cabo Verde! por
cuidarme durante mis largas estancias en Boavista, dándome risas, cariño y abrazos.
Gracias, a todos los compañeros que han estado estos años en Cabo Verde como
directores de campamentos, Paula, Coro, Maite (gracias por los sabios consejos de
última hora), Ana, María, Saray, como a los tantos monitores que participaron en la
tesis (Nuha, Aniano, Hélder, Fernando, Jandir, etc.); y a Pedrín y a Nuria, por sus
consejos y contribuciones apoyando los trabajos realizados. También a Caro, María
“de Jerez” y Jara por darme ánimos y apoyarme en la recta final.
Gracias, al equipo de tortugueros de Sevilla: a la dulce Lili, a Juan, a Caty, a Carles, a
Paula (una vez más), a Seve (también tortuguera); por los maravillosos ratos que
hemos pasado juntos, por vuestro cariño, por los ánimos constantes haciendo todo
más ameno, por los consejos de edición final de la tesis. También a Carlos Ruiz, y otros
compañeros e investigadores de la EBD que se han preocupado por mí.
Gracias, a todos aquellos que han revisado capítulos de esta tesis mejorando
sustancialmente su contenido: N. Mrosovsky, N. Varo, K. Eckert, D. Booth.
Gracias, a los profesionales Dra. Laura Serrano, a Fernando Madrid por los consejos y
ayudas en la realización de análisis de laboratorio. A Dr. Manuel Ortiz Santaliestra por
su colaboración y comentarios en los análisis estadísticos. A la Dra. Carmen Díaz
Paniagua por la ayuda en la búsqueda bibliográfica.
Gracias, a Héctor Garrido por cederme maravillosas fotos y a José Antonio Sencianes
por realizar el diseño de la portada, aportando el arte a esta tesis. Mucho arte en los
dos!
Gracias, a todos de los que he tomado prestadas algunas fotos del álbum de
recuerdos, por haber permitido que haya imágenes para poder ilustrar mejor los ratos
que hemos pasado juntos en ese maravilloso lugar que es Boavista.
Gracias, ―a les meves grans amigues: l’ Ester, la Maria i les Annes, i a tota la colla‖ por
hacerme sentir como si nunca me hubiera marchado de Figueres cada vez que
regreso a mi tierra.
Gracias, a ―mis niñas de Santa Brígida‖, a Mary, a Roussi, a Tona, a Silvi y a Núria, por
estar siempre ahí cuando las he necesitado, por escucharme, aunque fuera en la
distancia.
Gracias, a Boavista y al pueblo caboverdiano por hacerme sentir una más. Por
recibirme con cariño cada vez que viajo a la isla.
Gracias, a las tortugas, por ser tan mágicas y por sorprenderme día a día cada vez
más. Espero que el granito de arena aportado en esta tesis ayude a que muchas
generaciones puedan disfrutar de su existencia.
Y por último MIL GRACIAS a quienes me lo han dado todo: A MI FAMILIA, la mejor del
mundo. A mi padre Damià y a mi madre Alicia, por todo lo que me han enseñado, y
por darme su apoyo incondicional, creyendo siempre en mí. A mi hermano Dam, a mi
cuñada Jud y a Gauss, por preocuparse y hacerme todo más fácil. Especialmente, a
mi pareja Patrick, porque sin su apoyo diario no hubiera sido capaz de redactar esta
tesis. Por levantarme en los momentos difíciles, por aguantar mis neuras, por su
capacidad de hacerme reír, por cuidarme, y por ser el mejor padre y madre durante
mis largas ausencias. Y por supuesto, ―a la nineta dels meus ulls‖, al motor de mi vida: a
la dulce, alegre y cariñosa Bruna, que sin duda es el capítulo que más alegrías me ha
dado de esta tesis, y en el que seguro seguiré trabajando el resto de mi vida.
G R À C I E S A T O T S
Héctor Garrido
INDICE
INTRODUCCION GENERAL
- Las tortugas marinas y sus amenazas…………………………………… 1
- Evolución de las tortugas marinas……………………………………….. 3
- Ciclo de Vida………………………………………………………………… 4
- Biología térmica……………………………………………………………... 5
- Ecología del nido……………………………………………………………. 7
- Capacidad para seleccionar el lugar de puesta…………………... 11
- Programas de conservación de nidos y recuperación de
poblaciones…………………………………………………..…………….. 12
- Las tortugas marinas en Cabo Verde…………………………………. 16
- La tortuga boba caboverdiana………………………………………… 17
JUSTIFICACION, OBJETIVOS Y ESTRUCTURA………………………………………... 39
AREA DE ESTUDIO………………………………………………………………….……. 43
CAPITULO 1
Productividad de las playas de la isla de Boavista: importancia
de la Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas………………………………… 45
CAPITULO 2
Comparación entre dos técnicas no invasivas de evaluación
de la fertilidad de los huevos en nidos de tortuga boba (Caretta caretta). 73
CAPITULO 3
Biología térmica y producción de sexos en la isla de Boavista
(Cabo Verde)…………………………………………………………………….……. 89
CAPITULO 4
Vulnerabilidad de los huevos de tortuga boba a la presencia
de arcilla y limos en playas de anidación…………………………………………. 121
CAPITULO 5
Efecto de la salinidad del medio de incubación en el desarrollo
embrionario de Caretta caretta……………………………………………………. 147
CAPITULO 6
Éxito en la traslocación retardada de nidos de tortuga boba
(Caretta caretta)……………………………………………………………………….. 167
CAPITULO 7
La profundidad del nido afecta al éxito de emergencia y fenotipo
de los neonatos de tortuga boba (Caretta caretta)………….…………..…….. 185
CONCLUSIONES…………………………………………………………………………... 209
ANEXO I
ALBUM DE FOTOS
1
INTRODUCCION GENERAL
Las tortugas marinas y sus amenazas
En las últimas cinco décadas, la historia natural, biología y ecología de las
tortugas marinas han sido objeto de estudio de los investigadores. No sólo por ser unos
animales con características particulares fascinantes, sino debido principalmente a la
fuerte disminución que están experimentando sus poblaciones a nivel mundial en los
últimos años.
Según la Lista Roja de Especies Amenazadas de la IUCN, de las siete especies
de tortugas marinas que existen, tres se encuentran en peligro crítico de extinción
(Dermochelys coriacea, Eretmochelys imbricata, Lepidochelys kempii), dos en peligro
de extinción (Caretta caretta, Chelonia mydas), una en estado vulnerable
(Lepidochelyls olivacea), y de una especie no se poseen datos suficientes para definir
su estatus de conservación (Natator depressus). Actualmente, la tendencia
poblacional de todas las especies de tortugas marinas es el declive. Estudios recientes
revelan que por ejemplo, en Florida, donde anida la mayor población de tortuga
boba del Atlántico, el número de hembras anidantes se ha visto reducido al 50% en los
últimos 5 años (IUCN, 2007). La tortuga laúd en el Pacífico, se considera la población
de tortugas marinas más amenazada del mundo. En 2010, la conservación de la
tortuga laúd se considera prioritaria junto con otros nueve animales altamente
amenazados de extinción como el tigre o el oso polar (WWF 2010, www.wwf.org).
La causa de esta rápida reducción en las poblaciones de tortugas, se
encuentra principalmente en los efectos directos e indirectos del fuerte desarrollo
humano sobre el medio ambiente en los últimos 50 años. La pesca no selectiva
indiscriminada, el desarrollo costero y la contaminación marina entre otros factores,
está haciendo que estos animales, que han sobrevivido millones de años sobre la faz
de la Tierra, se vean realmente amenazados en todas las fases de su ciclo de vida por
las actividades derivadas del hombre.
Por otro lado, a pesar de que las tortugas marinas están protegidas por leyes
internacionales (citadas en el Anexo I del Convenio de Washington (CITES) y Anexo II
del Convenio de Berna, Anexo I del Convenio de Bonn (Especies migratorias) y Anexo II
de la Directiva de Hábitats de la Unión Europea como especies ―prioritarias‖), y por
INTRODUCCION GENERAL
2
leyes regionales y nacionales (en España la tortuga boba fue incluida en el Catálogo
Nacional de Especies Amenazadas como ―de interés especial‖ en el Real Decreto
439/1990 de 30 de Marzo; BOE 1982, desde entonces se encuentra protegida en todo
el territorio nacional, López-Jurado y Andreu 1997) en muchos países del mundo
todavía hay regiones donde es habitual el consumo de carne y huevos de tortuga (ej.:
Cabo Verde, países de Centroamérica, India, etc. ), el uso de otros productos de la
tortuga como remedios caseros (grasa, sangre, pene, etc.), o la fabricación de
artesanías a partir de la concha del caparazón (Thorbjarnarson et al. 2000). Estas
prácticas que en un pasado podían ser sostenibles y formar parte del equilibrio natural
de la especie, pero hoy en día no lo son debido al aumento de la población humana
y al delicado estatus de conservación de las especies de tortuga marina.
Los esfuerzos por conservar las tortugas marinas se vienen desarrollando tanto
en tierra como en mar. En tierra: la protección de playas de anidación y de las
hembras anidantes, así como la protección de nidos han sido prácticas esenciales
para evitar la caza furtiva de hembras y el expolio de nidos. Los actuales programas
de conservación de tortugas marinas en playas de desove en el mundo, han incluido
no sólo áreas de monitoreo y conservación sino que también se han creado
actividades de sensibilización a la población local. La protección de nidos in situ o la
creación de viveros de nidos de tortuga (popularmente llamados ―hatcheries”), donde
son trasladados aquellos nidos en riesgo debido a que las hembras han puesto los
huevos en un lugar inadecuado para su incubación, han resultado ser excelentes
herramientas para la educación ambiental, además de medidas directas de
conservación de las tortugas marinas. En el mar: el desarrollo y uso de técnicas de
pesca selectivas como los TED (―Turtle Excluder Devices‖) y/o los anzuelos circulares, así
como la implementación de observadores en barcos de pesca, o el cambio de cebo
de pesca, han sido medidas de conservación en el hábitat marino. Estas tecnologías,
han sido instauradas con éxito principalmente en países desarrollados del mundo y,
aunque dependen en gran medida de la aceptación del sector pesquero y el grado
de desarrollo del país, su uso está en expansión.
El avance en nuevas tecnologías y técnicas científicas como los análisis
genéticos o los estudios de los desplazamientos migratorios a través de transmisores por
satélite, han ayudado enormemente a conocer mejor las conexiones que existen entre
poblaciones y especies de tortugas marinas, su distribución y el uso común del hábitat
entre regiones del mundo en todas las fases de su ciclo de vida. Por ejemplo, en la
última década se ha descubierto la tercera población anidante mundial para tortuga
boba en Cabo Verde. Los recientes estudios moleculares realizados han posibilitado
INTRODUCCION GENERAL
3
conocer la contribución de esta población, antes omitida, en zonas de alimentación
de juveniles del Atlántico como el archipiélago canario o el mar Mediterráneo
(Monzón-Arguello et al. 2009, Monzón-Arguello et al. 2010a). Además, a partir de
estudios de telemetría satelital conocemos que el área de alimentación de los adultos
de tortuga boba caboverdiana se encuentra en aguas costeras desde Mauritania a
Sierra Leona (Hawkes et al. 2006). Este tipo de estudios han plasmado que las tortugas
marinas viajan miles de kilómetros de sus zonas de reproducción, compartiendo zonas
de alimentación con otras tortugas de distintas poblaciones y especies. Esta clara y
reciente nueva visión de la distribución y biología de las tortugas, ha hecho replantear
las acciones de conservación realizadas hasta ahora, poniendo de manifiesto la
necesidad de un esfuerzo y trabajo común a nivel internacional para lograr una
conservación efectiva de estos animales.
Evolución de las tortugas marinas
Las tortugas son reptiles, animales vertebrados pertenecientes del orden de los
quelonios (Chelonia), que han sobrevivido más de 200 millones de años sobre la Tierra,
evolucionando a partir de los anfibios. Los quelonios se separaron pronto de la línea
principal de evolución de los reptiles, y desde entonces diversas líneas de linaje
evolucionaron dando paso a tortugas terrestres, marinas o de agua dulce. La
característica principal de las tortugas es que poseen un caparazón óseo,
peculiaridad de gran valor adaptativo ya que científicamente se cree que podría
tener gran implicación en su supervivencia a lo largo de los tiempos. Las tortugas
marinas aparecieron en la Tierra en el periodo Cretácico hace aproximadamente 65
millones de años (Gaffney y Meilan 1988) (descubrimiento del fósil Archelon ischyros,
Wieland 1896). Se presume que los orígenes de las tortugas marinas fueron terrestres
(Gaffney 1990), y que se adaptaron al medio marino desarrollando una anatomía más
hidrodinámica: las patas anteriores evolucionaron a largas aletas, tienen un
caparazón aplanad, etc. (Gaffney et al. 1987). Sin embargo, siguieron conservando
características típicas terrestres. Tienen respiración aérea a través de pulmones,
mantienen uñas en las extremidades (especialmente los machos para las cópulas),
pero de todas estas particularidades terrestres, la más llamativa es que las tortugas
marinas ponen e incuban sus huevos en tierra.
Actualmente existen 7 especies de tortugas marinas pertenecientes a dos
familias: la Dermochelyidae, con una sola especie, la tortuga laúd (Dermochelys
coriacea); y la Cheloniidae, que tiene 6 especies: la tortuga verde (Chelonia mydas),
INTRODUCCION GENERAL
4
la tortuga plana de Australia (Natator depressus), la tortuga carey (Eretmochelys
imbricata), la tortuga boba o común (Caretta caretta), la tortuga olivacea
(Lepidochelys olivacea) y la tortuga Kempi (Lepidochelys kempii).
Ciclo de vida
Las tortugas marinas son animales marinos migradores que realizan sus puestas
en tierra. El patrón de reproducción de las tortugas marinas es muy parecido entre
todas las especies diferenciándose unas de otras en variaciones mínimas de éste
(Miller 1995).
Los machos y las hembras adultos migran de las áreas de alimentación a las
áreas de cópula y reproducción. Una vez realizadas las cópulas, las hembras seguirán
en las áreas de reproducción para realizar las puestas, mientras que los machos
volverán a las áreas de alimentación. Durante los tres o cuatro meses que dura la
época de anidación, las hembras se dirigirán a tierra aproximadamente cada 15 días
para poner varios nidos (de 2 a 7 nidos), cada uno de ellos con un número de huevos
relativamente alto. Después regresarán a las áreas de alimentación hasta el siguiente
periodo de reproducción (aproximadamente cada dos años, variando esta
frecuencia entre 1 y 4 años). La incubación de los huevos, se realiza en torno a los 50
días sin cuidado parental. Las crías eclosionarán del nido y se dirigirán hacia el mar
donde nadarán durante 36 horas seguidas para llegar a alta mar (frenesí natatorio),
iniciando así su vida marina. Pasarán los primeros años de su vida en zonas oceánicas
asociadas a masas de sargazos, algas u otros objetos flotantes (Schwartz 1988). Sus
requerimientos de alimentación y hábitat debido al crecimiento de su etapa juvenil,
harán que llegado el momento oportuno se acerquen a la costa pasando de una vida
oceánica a una vida nerítica hasta llegar a la madurez sexual (Bolten 2003). Las
tortugas marinas presentan una alta filopatria a las zonas de reproducción (Carr 1975).
Las tortugas regresan a realizar sus puestas a las playas de anidación donde nacieron.
El mecanismo por el cual se orientan y navegan en el mar durante su etapa adulta
recorriendo grandes distancias, y que les permite regresar una y otra vez al área de
reproducción de nacimiento, se cree que es principalmente de origen geomagnético
(Lohmann y Lohmann 1994, Lohmann y Lohmann 1996). Las tortugas marinas se
orientarían en alta mar hacia las áreas de reproducción siguiendo el campo
magnético terrestre, pudiendo utilizar también estímulos químicos para reconocer de
cerca las playas de nacimiento (Grassman y Owens 1987, Grassman et al. 1984).
INTRODUCCION GENERAL
5
Biología térmica
Las tortugas marinas son animales ectotermos. La temperatura les condiciona
fisiológicamente, con lo cual, su área de distribución será dependiente de la
temperatura ambiente y la temperatura del agua (Spotila et al. 1997). En el agua, a
excepción de la tortuga laúd que posee la capacidad de vivir en aguas frías
temperadas y realiza profundas inmersiones (Houghton et al. 2008), el resto de las
especies suelen encontrarse en aguas con rangos de temperatura entorno los 18ºC-
30ºC. Las playas de desove se encuentran principalmente en zonas tropicales, a
excepción de la tortuga boba que anida en zonas templadas cálidas y en zonas
subtropicales (Mrosovsky 1980).
La relación de las tortugas con la temperatura es tan íntima que, al igual que
muchos otros reptiles como galápagos, tortugas terrestres, cocodrilos, escamosos o
tuátaras (Deeming 2004, Harlow 2004, Nelson et al. 2004), poseen determinación sexual
por temperatura. Owens y Hendrickson en 1978 fueron los primeros en proponer que la
razón de sexos en tortugas marinas podría ser debida a factores ambientales. Sin
embargo, fue en el trabajo realizado por Yntema y Mrosovsky con Caretta caretta en
1979 cuando se demostró que había determinación sexual por temperatura. Hulin et
al. 2007 y Wibbels 2003, presentan revisiones actualizadas de los estudios sobre la razón
de sexos realizados en poblaciones de varias especies de tortugas marinas. Durante el
segundo tercio de incubación de los huevos se produce la diferenciación sexual de los
embriones, siendo a relativas bajas temperaturas de incubación cuando se produce
una total o mayor producción de machos, y a altas temperatura una total o mayor
producción de hembras. La temperatura de incubación en la cual se produce una
proporción de machos y hembras de 1:1 se denomina temperatura pivotal, y al rango
de temperaturas en el cual se define el sexo obteniendo distintas proporciones de crías
machos y hembras, es el rango transicional de temperatura (ver definiciones en
Mrosovskky y Pieau 1991).
La temperatura de incubación puede variar por múltiples factores de origen
ecológicos. La latitud, cambios de temperatura entre estaciones, zonas de sombra en
las playas, el color de la arena, mareas, lluvias, profundidad del nido, sustratos de
incubación, etc. (Hays et al. 2001; Matsuzawa et al. 2002) determinarán el régimen
térmico de incubación de los nidos. Además, a partir del segundo tercio de
incubación de los huevos, se produce un proceso endógeno producido por los
embriones al desarrollarse (definido como calor metabólico Carr y Hirth 1961) que
INTRODUCCION GENERAL
6
puede influir en la determinación sexual de las crías (Broderick et al. 2001, Glen y
Mrosovsky 2004). El nido experimenta un aumento de temperatura a partir del segundo
tercio de incubación que alcanza los valores máximos en el último tercio de la
incubación antes de la eclosión del nido (Godfrey et al. 1997, Booth y Astill 2001). El
aumento del calor metabólico puede variar principalmente según el número de
embriones vivos en desarrollo dentro del nido durante el periodo de determinación
sexual, variando sensiblemente el régimen térmico que definirá el sexo de las crías de
cada nido (Broderick et al. 2001; Booth y Astill 2001; Godley et al. 2001).
Actualmente, las poblaciones de tortugas marinas están altamente sesgadas
hacia las hembras (Hulin et al. 2007, Wibbels 2003). Estudios hechos para la tortuga
boba en Brasil (Marcovaldi et al. 1997, Mrosovsky et al. 1999), Mediterráneo (Kaska et
al. 1998, Godley et al. 2001, Mrosovsky et al. 2002) o Florida (Mrosovsky y Provancha
1992, Hanson et al. 1998) revelan un porcentaje de producción de hembras en playas
superior al 80% en todos los casos.
Sin embargo, estudios sobre la razón de sexos en agregaciones de juveniles
demuestran que esta alta proporción de hembras respecto a los machos se pierde, y
se encuentran razones de dos hembras por macho (Delgado 2008). Además, es
posible que los machos y las hembras se reproduzcan en frecuencia distinta. Los
machos podrían tener una frecuencia de reproducción anual, mientras que sabemos
que las hembras lo hacen en intervalos de 1-3 años, de forma que una razón de sexos
sesgada hacia las hembras sería compatible con una razón de sexos operativa
(porcentaje real de sexos de individuos sexualmente activos en el momento del
apareamiento) equilibrada.
De todas formas, los pronósticos de aumento de la temperatura debido al
calentamiento global del planeta se perfilan como un riesgo para las tortugas marinas.
Estudios recientes revelan cambios ecológicos importantes de la fauna y flora tanto
terrestre como marina debido al cambio climático que estamos viviendo (Whalter et
al. 2002, Parmesan y Yohe 2003, McMahon y Hays 2006). Según las predicciones de
calentamiento global en varios escenarios de emisión de gases realizados por el IPCC
(2007), se prevén aumentos de temperatura globales de entre medios entre 2ºC y 7ºC
para los próximos 100 años. Un aumento de 2ºC en la temperatura de la arena
disminuiría drásticamente el número de machos de tortuga marina producidos.
Aumentos mayores de temperatura, podrían suponer la pérdida de actuales
importantes áreas de anidación de tortugas marinas, al dejar de ser viable la
incubación de los huevos por llegar al límite crítico de la temperatura de incubación
INTRODUCCION GENERAL
7
para tortugas marinas, 35ºC (Hawkes 2009). El estudio realizado por Hawkes et al. 2007,
muestra como un aumento de 7ºC en la temperatura de incubación de los nidos de
tortuga boba de Florida, supondría la mortalidad total de los nidos. En Carolina del
norte (zona templada), un aumento de 5ºC en la temperatura de incubación
implicaría una producción total de hembras y la mortalidad de un porcentaje de los
nidos. Debido a la dificultad que representa hoy en día ver cambios temporales en el
comportamiento de las tortugas por su lenta biología reproductiva y el relativo poco
tiempo que se llevan realizando estudios científicos sobre su historia natural y dinámica
poblacional, todavía es pronto para poder observar si las tortugas marinas han
experimentado algún tipo de adaptación o respuesta a los recientes cambios
producidos por el calentamiento global. Sin embargo, ya existen estudios que sugieren
que el inicio de las temporadas de anidación se están adelantando en Florida debido
a una llegada más temprana de las tortugas a la playa, como respuesta a un
aumento de la temperatura superficial del agua causado por el cambio climático
(Weishampel et al. 2004; Pike et al. 2006); y que las temporadas de anidación se están
acortando (Pike et al. 2006). Otras publicaciones también han hecho hincapié en
fenómenos relacionados con el cambio climático estudiando las relaciones entre el
tiempo de llegada de las tortugas para el desove, con la época y frecuencia de
tormentas tropicales y huracanes, y la destrucción de nidos (Pike y Stiner 2007); o
haciendo predicciones del impacto que puede tener un aumento del nivel del mar en
la pérdida de hábitat de playa para la anidación de las tortugas. En el Caribe, un
aumento de 0,5 m del nivel del mar podría suponer una pérdida del 32% del hábitat
de anidación de las tortugas marinas que allí se reproducen (Fish et al. 2005).
Ecología del nido
La incubación de los nidos de las tortugas marinas se produce en playas
arenosas. Las hembras durante la época de reproducción se dirigen a la playa para
desovar seleccionando un lugar para la puesta. Las propias características de los nidos
y el ambiente de incubación de los nidos resultan en una compleja y dinámica
interconexión ecológica. Se han realizado múltiples estudios para indagar cómo los
factores físico-químicos (temperatura, humedad, salinidad, granulometría del sustrato,
PH, etc.) y biológicos (vegetación, predadores, etc.) del lugar de incubación de los
huevos (Mortimer 1990, Maloney et al. 1990, Wallace et al. 2004), condiciona tanto el
desarrollo embrionario del nido, como su éxito de incubación y eclosión o las
características fenotípicas de las crías al nacer (masa, longitud, robustez, eficacia
biológica). Sin embargo, todavía se desconoce hasta qué punto la naturaleza del
INTRODUCCION GENERAL
8
ambiente del nido tiene consecuencias directas tanto en la historia natural de las
tortugas (ej.: adaptaciones como la determinación sexual por temperatura) como en
su dinámica poblacional (reclutamiento efectivo de individuos), Reece et al. 2002.
Debido a que las tortugas marinas son animales con determinación sexual por
temperatura, este parámetro tiene una relevancia especial para estas especies
durante la incubación. Sin embargo, la temperatura de incubación afecta también
directamente a otras características fenotípicas de las crías muy importantes en la
historia natural de las tortugas. Se ha comprobado que la temperatura de incubación
afecta al tamaño y peso de las crías al nacer (Booth y Still 2001, Burgess et al. 2006),
pudiendo afectar también a la tasa de crecimiento en fases juveniles tempranas
como ocurre en otros reptiles (Demming 2004b). El tamaño de las crías al nacer,
además puede condicionar a una mayor o menor exposición a los predadores
(Bustard 1972). Estudios realizados por Booth et al. 2004 y Burgess et al. 2006 en Australia
encuentran relación entre la temperatura de incubación y la eficacia natatoria de las
crías de tortuga verde (Chelonia mydas); viendo que a bajas temperaturas de
incubación (25,5-26ºC) las crías eran más lentas al nadar. Este fenómeno implicaría,
que machos recién nacidos producidos a bajas temperaturas, serían peores
nadadores y tendrían un mayor tiempo de exposición a los predadores al cruzar la
plataforma continental durante el período de frenesí natatorio para llegar a alta mar.
La humedad en el ambiente de incubación de las tortugas marinas es un
parámetro estudiado pero del cual, científicamente, todavía no se conoce bien la
relación que existe entre el desarrollo embrionario, éxito de eclosión y el intercambio
de agua entre el ambiente y el huevo. En otras especies de tortugas, se ha
comprobado el efecto de la humedad en características fenotípicas de las crías. Por
ejemplo, en ambientes húmedos de incubación, las capacidades locomotoras de las
crías de Chelydra serpentina mejoran (Miller et al. 1987); e incluso recientemente en un
trabajo experimental realizado con un galápago que presenta determinación sexual
por temperatura (Trachemys scripta), se ha comprobado que la administración diaria
de agua en los huevos durante el periodo de incubación en el que ocurre la
determinación sexual embrionaria, influye de forma sustancial en la razón de sexos
produciendo un mayor porcentaje de crías macho (Lebranc y Wibbels 2009). Estos
hechos no han sido comprobados en tortugas marinas. También existen pocos trabajos
donde se presenten datos del contenido de agua en sustratos de playas de
anidación. Ackerman 1991, expone que la franja litoral en la cual las tortugas bobas
(Caretta caretta) de Israel ponen un alto porcentaje de los nidos, mantiene un
contenido de agua en peso entre el 4% y el 6% (lejos de los límites de saturación, 35%-
45%); y McGehee 1990 calcula una media de humedad de 4,2% en los sustratos de las
INTRODUCCION GENERAL
9
playas de anidación de tortuga boba de Florida. De todos modos, el efecto de las
lluvias entre regiones del mundo pueden hacer variar mucho estos porcentajes
(Ackerman 1991). Sin embargo, los límites mínimos y máximos de tolerancia de la
humedad para la incubación y sus efectos en el desarrollo embrionario de las tortugas
marinas no están todavía bien establecidos. En un trabajo experimental realizado con
tortuga boba (Caretta caretta), se observó que a humedades aproximadas al 6% de
contenido de agua en relación al peso del sustrato (potencial hídrico de -5,8 kPa), el
éxito de eclosión de los huevos y tamaño de las crías era mayor que en otros
tratamientos de humedad inferiores y superiores (0%, 12%, 18% y 24%), sugiriendo que el
6% es el grado de humedad idóneo para la incubación, aunque no encontraron
diferencias significativas en el éxito de eclosión con el tratamiento de 12% (McGehee
1990). Patiño- Martínez (2010) ha visto que en tratamientos experimentales de
humedad por encima de un 10% (potencial hídrico aproximado del -4,8 kPa), causan
una mortalidad total en los huevos de tortuga laúd (Dermochelys coriacea). En otro
trabajo para la misma especie, en el cual experimentalmente se reproducen
condiciones hídricas simulando tormentas tropicales, se comprueba que los huevos
sobreviven bien a periodos cortos de alta humedad, y sin embargo no sobreviven en
sustratos muy húmedos en exposiciones de más de ocho días (Patiño- Martínez 2010 ).
También, parece ser que los huevos son más sensibles a altas concentraciones de
agua en las primeras fases de la incubación (Patiño- Martínez 2010). Es probable que
diferentes especies y poblaciones de tortugas marinas requieran distintas
concentraciones de humedad para la incubación de los huevos, según las
características biológicas de la especie o del área geográfica de reproducción. De
todos modos, de forma práctica, es bien conocido que la inundación de nidos debido
a las mareas es una de las principales causas de mortalidad de los huevos, siendo
común la práctica de recolocar a vivero aquellos nidos en riesgo de inundación
(Mortimer 1999).
El contenido de agua en el ambiente de incubación es altamente
dependiente de las características del sustrato. El tamaño del grano y el tipo de
sustrato de incubación del nido influirá de forma directa en la cantidad de agua
disponible para los embriones. Sustratos de grano fino dejarán menores espacios
intersticiales en el ambiente de incubación reteniendo un mayor contenido de agua
que sustratos de grano grueso (permite una mayor y más rápida filtración del agua).
Esa mayor o menor retención de agua por parte del sustrato influirá de forma directa
en la disponibilidad de agua de los huevos. Mortimer 1990 observó en Ascencion Island
que el éxito de eclosión de los nidos era menor en playas de arena gruesa que en
aquellas playas de arena fina, sugiriendo que pudiera deberse a un ambiente de
INTRODUCCION GENERAL
10
incubación demasiado seco para un adecuado desarrollo embrionario de los huevos.
La coloración del sustrato y el albedo influirán en la recepción de calor de la arena
por la radiación solar, afectando a la temperatura de incubación de los nidos. Playas
de arena clara tendrán temperaturas de incubación más bajas que playas de arena
oscura (Hays et al. 2001). Igualmente, el contenido de sal que contenga un sustrato
afectará al intercambio de agua entre el huevo y el ambiente por el efecto osmótico.
Altos contenidos de sal en el agua o en el sustrato de incubación, pueden deshidratar
los huevos. Otro factor biológico que afecta a la incubación es la presencia de
vegetación. La vegetación en las playas de incubación crea zonas de sombra
disminuyendo la cantidad de radiación solar que recibe la superficie de la arena,
pudiendo influir en algunos casos en la temperatura de incubación de los nidos. En
estos momentos, la reforestación en playas de anidación se está considerando como
una medida de conservación para equilibrar la elevada producción de hembras
debido a las altas temperaturas de incubación que se están registrando (Schmid et al.
2008). En áreas de anidación áridas, las raíces de las plantas encuentran en los nidos
de tortuga marina una fuente de agua y nutrientes (Hannan et a. 2007). En áreas de
anidación como Cabo Verde, las raíces de las plantas recubren los huevos pudiendo
colonizar la totalidad del nido, pudiendo ser responsable de la mortalidad del nido
(observaciones personales). Los requerimientos de oxígeno por parte de los embriones
en desarrollo dentro del nido han sido también estudiados. Una vez enterrados los
huevos en el sustrato, los gases (O2 y CO2) deben moverse entre los espacios
intersticiales que existen entre los huevos y los granos de arena. Los mecanismos por los
cuales se produce un movimiento de los gases son por convección o difusión. El
oxígeno que consumen los embriones durante su metabolismo proviene de la
atmósfera a través del sustrato que rodea el nido (Prange y Ackerman 1974), pero este
proceso puede aumentar con un intercambio de gas convectivo que ventila el nido y
eleva la concentración de oxígeno (Maloney et al. 1990). El intercambio de gases
entre los huevos y el ambiente de incubación será fundamental para el éxito del nido.
El tamaño del grano del sustrato, el grado de compactación del substrato y el
contenido de agua y aire del entorno del nido influirán en la disponibilidad de oxígeno
de los huevos para su desarrollo. Según estas características es posible que se den
situaciones de hipoxia (Ackerman 1977). Una baja conducción de gases en la arena
provoca un mayor tiempo de incubación y un éxito de eclosión del nido menor
(Ackerman 1981a). El requerimiento de oxígeno es mayor al aumentar el metabolismo
de los embriones a partir del segundo tercio de incubación (Ackerman 1981b,
Thompson 1993, Wallace et al. 2004).
INTRODUCCION GENERAL
11
Tanto los factores físico-químicos como los biológicos del ambiente del nido
interaccionan entre sí creando complejas combinaciones de posibilidades que
afectarán al desarrollo embrionario de los huevos y al éxito de eclosión de estos. Por
otra parte, otras características inherentes del nido, como el tamaño de puesta o la
posición de los huevos en el interior del nido, condicionarán parámetros de la
incubación como la disponibilidad de oxígeno, de humedad y la temperatura de
cada huevo afectando al éxito final del desarrollo total de los nidos y las
características fenotípicas de los individuos al nacer (Booth y Still 2001, Wallace et al.
2004, Ackerman 1997).
Los propios nidos y el ambiente de incubación de los nidos resultan en una
compleja y dinámica interconexión ecológica.
Capacidad para seleccionar el lugar de puesta
A pesar que las tortugas marinas presentan una alta filopatria y en algunos
casos incluso se puede hablar de fidelidad al lugar de puesta (Carr 1975), el grado de
precisión al elegir la zona de puesta en una determinada playa de desove
científicamente parece ser no tan riguroso. Se han realizado múltiples estudios en
diferentes especies de tortugas marinas para indagar en el comportamiento individual
de las hembras en el momento de seleccionar el lugar de puesta (Hays y Speakman
1993, Bjorndal y Bolten 1992, Eckert 1987, Kamel y Mrosovsky 2004), y científicamente,
parece ser que las tortugas no tienen un comportamiento repetitivo y específico por el
cual las hembras seleccionen lugares adecuados al realizar sus puestas. Sin embargo,
en el estudio realizado por Mrosovsky et al. en 2006 con Eretmochelys imbricata
encuentran una mayor regularidad en la selección del lugar de puesta y se sugiere la
posibilidad de que una misma hembra elija siempre un mismo tipo de lugar (ya sea
idóneo o no). Este trabajo (Mrosovsky et al. 2006) causó un gran debate entre la
comunidad científica, llegando al punto que el Dr. David Pike y el Dr. Nicholas
Mrosovsky hayan mantenido un diálogo científico, donde han debatido la existencia
de un posible efecto genético que condicione la selección del lugar de puesta de
cada hembra individualmente, y sus consecuencias en técnicas de conservación
como la recolocación de nidos a viveros de cría (Mrosovsky et al. 2006, Pike 2008,
Mrosovsky 2008).
Un estudio reciente realizado en Australia con Caretta caretta (Pfaller et al.
2009), prueba como en esta población hembras individuales no ponen sus nidos
INTRODUCCION GENERAL
12
siempre a la misma distancia de la zona dunar tanto dentro de la misma temporada
de anidación y entre temporadas distintas. Un 80,3% de las tortugas por lo menos
selecciona un lugar de puesta inadecuado para la incubación de los huevos en la
misma temporada de anidación, y si se incluyen temporadas previas, este porcentaje
aumenta a 97%. Para esa población, en el estudio se concluye que no existe un efecto
genético individual del comportamiento de las hembras en la elección del lugar de
puesta y que por tanto la traslocación de nidos.
Trabajos realizados en Colombia con tortuga laúd (Patiño-Martínez 2010)
demuestran además, que en el caso de que hubiese alguna predisposición genética
de las hembras a poner los nidos a una mayor o menor distancia a la línea de marea,
factores ambientales pueden modificar el comportamiento de las hembras. En dicho
estudio, se comprueba como la presencia o ausencia de basura orgánica (troncos,
ramas, etc.) en la playa condiciona el comportamiento de las hembras en la selección
del lugar de puesta. En zonas limpias de basura orgánica, las hembras seleccionan
lugares más alejados del mar para poner sus nidos, mientras que en playas con basura
las hembras encuentran obstáculos, poniendo los nidos a menor distancia del agua y
en consecuencia aumentando el riesgo de inundación de los huevos.
Programas de conservación de nidos y recuperación de
poblaciones
Los múltiples agentes (tanto naturales como antropológicos) que dificultan un
buen desarrollo de los nidos durante su incubación, han hecho que desde que
empezaron los primeros programas de conservación de tortugas marinas se hayan
estudiado e implantado medidas de conservación específicas para proteger los nidos,
y aumentar el número de crías de tortuga que lleguen al mar.
Los problemas asociados a la incubación de los huevos, son muy variables y
altamente dependientes de la zona geográfica donde se encuentre las playas de
reproducción. Ya hemos visto que las interacciones físicas y químicas del ambiente de
incubación, así como las propias singularidades de cada nido, condicionan el éxito de
incubación. Sin embargo, existen otro tipo de factores como la depredación natural
de nidos, o el expolio sistemático de huevos por parte de las comunidades locales que
habitan en zonas de desove de tortugas marinas, que han sido determinantes en la
decisión de crear los programas de protección de nidos de tortugas marinas en todo
el mundo. El saqueo de huevos de tortuga marina para el consumo humano (consumo
INTRODUCCION GENERAL
13
directo, venta, etc.) es una práctica habitual de muchas poblaciones locales de
Centroamérica, Caribe, India, Australia etc. a pesar de las leyes de protección
internacional (Thorbjarnarson et al. 2000, Weir et al. 2007, Patiño-Martínez et al. 2008).
Muchas de estas civilizaciones se encuentran en regiones remotas del planeta, y los
huevos de tortuga les han servido de alimento de supervivencia durante años. Sin
embargo, el desarrollo costero en muchas de estas zonas ha hecho que actualmente
existan otras alternativas alimentarias al consumo de huevos de tortuga; y en muchos
de estos lugares esta práctica ya ha pasado a ser una cuestión de tradición muchas
veces asociada a propiedades curativas. Los depredadores de nidos de tortuga
marina suelen tener un gran impacto negativo sobre los huevos. Existe gran variedad
de depredadores de huevos de tortugas en todo el mundo, como pequeños y
grandes mamíferos (mapaches, ratas, perros, zorros, cerdos, armadillos, etc.),
crustáceos (cangrejos de la familia Ocypodidae), reptiles (varanos, etc.), insectos
(hormigas, larvas de mosca, etc.). Estudios científicos revelan que la destrucción
parcial o total de los nidos de tortuga en manos de depredadores naturales puede
alcanzar hasta un 95% (Da Graça et al. 2010, Woolard et al. 2004, Ikaran 2010, Maros et
al. 2003, Livingstone 2007, Katilmis et al. 2006). Las medidas directas de control de
predadores para la protección de nidos es una práctica recomendada y usada
principalmente en países desarrollados, aunque en el presente existen estudios que
presentan problemas ecológicos asociados a la eliminación de predadores (Engerman
y Smith 2007).
Existen tres técnicas principales de protección de nidos: protección de nidos in
situ, nidos recolocados en playa y nidos recolocados a vivero. Normalmente la
protección de nidos suele formar parte de programas de conservación de tortugas
marinas integrados, en el cual también se realiza vigilancia para la protección de las
playas de desove mediante patrullas nocturnas y diurnas. La simple presencia humana
disuade a los posibles predadores naturales y desalienta a los saqueadores de la
destrucción de nidos. La protección de nidos in situ es la técnica menos invasiva, ya
que los nidos son protegidos en la playa en el mismo lugar de selección de la hembra
sin desenterrar ni mover los huevos. Esta técnica suele usarse principalmente para la
protección de nidos de medianos y grandes depredadores naturales de nidos con
métodos varios: poniendo rejillas protectoras que permitan el paso de las crías de
tortuga al nacer, o usando banderas a modo de espantajo, etc. (Longo et a. 2009,
Marcovaldi y Laurent 1996; Marcovaldi y Marcovaldi 1999, Yerli et al. 1997). La técnica
de recolocación de nidos en playa conlleva la traslocación del nido del lugar de
puesta seleccionado por la hembra, a una nueva ubicación del nido situada en la
misma playa de desove elegida por el técnico de campo. Este método implica un
INTRODUCCION GENERAL
14
mayor manejo del nido, ya que hay que desenterrar los huevos, transportarlos, cavar
un agujero morfológicamente similar al nido que realiza la tortuga y reubicar los
huevos en esta nueva localización. Esta técnica suele usarse en playas que presenten
una tipología y fisonomía muy diversa, para recolocar aquellos nidos que son puesto
en lugares no adecuados para un buen desarrollo embrionario (zonas con peligro de
inundación, riesgo de erosión, o demasiada próximas a vegetación, etc.), a otras
áreas con mejores características. Por último, la recolocación de nidos a viveros se
recomienda en playas de mala calidad para la incubación de nidos y que no
presentan mejores alternativas para la reubicación de los nidos, o playas con
depredadores muy abundantes y difícilmente controlables (ej.: cangrejo fantasma).
Igual que en la técnica de recolocación de nido en playa, la recolocación de nidos a
vivero implica la extracción, transporte y la elaboración de un nuevo emplazamiento
para el nido.
Las técnicas de protección de nidos que implican su manejo han sido muy
cuestionadas principalmente por las posibles consecuencias en el desarrollo
embrionario y su repercusión en la población. La traslocación de nidos a vivero, en
general aumenta el éxito de eclosión respecto a los nidos en riesgo dejados in situ
(Pintus et al. 2009, García-Cárcel y López-Jurado 2004, Wyneken et al. 1988, Hoekert et
al. 1998), pero comparando con el porcentaje de éxito de eclosión de nidos naturales
y exitosos dejados in situ en las playas de incubación, éste suele ser menor (Eckert y
Eckert 1990, Marcovaldi y Laurent 1996, Rees et al. 2002, Özdemîr y Türkozan 2006). Esta
disminución en el porcentaje de eclosión respecto a nidos exitosos naturales es
atribuida a los efectos negativos de la manipulación humana para la incubación (ej.:
mortalidad inducida por el movimiento Limpus, et al. 1979, Parmenter, 1980). En el uso
de viveros de incubación de nidos, además se ha comprobado que puede verse
modificada la razón de sexos en crías producida en playa (Mrosovsky 2006), el tiempo
de incubación y la pérdida del grado de sincronización en la emergencia (Koch et al.
2008), o las características morfológicas de las crías (Pintus et al. 2009), llegado al
punto que científicamente se ha sugerido que el salvamento de nidos inviables pueda
manipular el pool genético de selección natural de la especie (Mrosovsky 2006).
Sin embargo, siempre y cuando se controlen los parámetros de incubación de
un vivero para prevenir posibles efectos adversos en la población inducidos por la
manipulación humana, ej.: una producción inadecuada razón de sexos (Mrosovsky
2006); en áreas donde la pérdida de nidos es muy elevada cualquier oportunidad de
supervivencia de un nido, de un huevo, fruto de una traslocación es un valor positivo
reconocido (Pike 2008).
INTRODUCCION GENERAL
15
La eficacia de las técnicas de protección de nidos en la recuperación de
poblaciones se considera relativamente baja. Un mínimo porcentaje de las tortuguitas
nacidas y liberadas de programas de traslocación de nidos llegarán a ser reclutadas
como adultos en la población. En ese sentido se han estudiado y empleado otro tipo
de medidas para intentar recuperar poblaciones de tortugas muy mermadas. Una de
estas principales medidas son los programas de cría de tortugas en cautividad,
usualmente llamados programas de ―headstarting‖. Se recolectan huevos, se
incuban, y una vez nacidas las crías se mantienen en cautividad durante su primer año
de vida antes de ser liberadas. La filosofía de esta medida de conservación, es reducir
la alta mortalidad que sufren las tortugas recién nacidas durante su primer año de vida
en el mar. Cuando las tortugas son liberadas a su medio natural con un año de edad,
ya han adquirido un tamaño y una masa corporal que les permite nadar con más
rapidez, y dejan de ser presas de habituales depredadores como aves marinas o
peces pequeños y medianos peces. De todas formas, esta técnica ha sido también
muy cuestionada a nivel científico debido a que implica un gran coste económico
(construcción y mantenimiento de tanques de cría, etc.); y aunque no se ha
encontrado ninguna evidencia que lo demuestre, se discute la posibilidad de pérdida
de instinto de las tortugas en su orientación para la navegación y vuelta al lugar de
nacimiento para la reproducción, en la búsqueda de alimento, y en la pérdida de sus
capacidades locomotoras e inmunes para sobrevivir en el medio salvaje (Mrosovsky
2006b). Algunos programas de cría en cautividad se han realizado transportando
huevos de tortuga a grandes distancias de las playas de desove, para intentar
recuperar zonas de anidación perdidas (Shaver 2007). A día de hoy, existe una única
experiencia con resultados de restauración de la anidación de tortuga marina con
una única población y especie de tortuga marina, Lepidochelys kempii (Shaver 2007).
Desde 1978, se transportaron sistemáticamente huevos de tortuga lora a grandes
distancias de las playas de desove originarias (en México) y a partir del año siguiente
se liberaron las crías nacidas con un año de edad (playas de Texas) (Shaver 2007). Los
resultados positivos no han sido visibles hasta muchos años después, sin embargo
tortugas criadas en cautividad han sido observadas anidando de forma salvaje, y los
registros de tortugas anidantes aumentan año tras año en las playas de recuperación
(Shaver y Wibbels 2007). Actualmente se están realizando estudios de headstarting
para la recuperación de las tortugas marinas en playas de Canarias y Andalucía,
transportando nidos sin probabilidad de éxito natural de eclosión, procedentes de
Cabo Verde.
INTRODUCCION GENERAL
16
Las tortugas marinas en Cabo Verde
Cabo Verde es un archipiélago formado por diez islas y varios islotes de origen
volcánico, situado en la región de la Macaronesia a aproximadamente 500-900 km de
Senegal (15º59’45.09’’N, 24º00’24.20’’O). El archipiélago se divide en: las islas de
Barlovento en el norte (Santo Antão, Saõ Vicente, Santa Luzia, Saõ Nicolãu, Sal y
Boavista) y las islas de Sotavento en el sur (Brava, Fogo, Santiago y Maio). El clima en
Cabo Verde es tropical templado, con escasas lluvias y de influencia sahariana. Las
islas orientales son islas planas y desérticas mientras que las que las islas occidentales
tienen una orografía escarpada y con más vegetación.
Figura 1. Archipiélago de Cabo Verde.
En el archipiélago caboverdiano se han observado 5 especies de tortugas
marinas: la tortuga boba (Caretta caretta), la tortuga carey (Eretmochelys imbricata),
la tortuga verde (Chelonia mydas), la tortuga olivácea (Lepidochelys olivacea) y la
tortuga laúd (Dermochelys coriacea) (López-Jurado et al. 2000a). La tortuga olivácea
y tortuga laúd se encuentran de paso en aguas del archipiélago y son difíciles de
observar, mientras que juveniles de las tortugas carey y verde se encuentran con
frecuencia alimentándose en aguas neríticas. La tortuga boba es la más abundante, y
es sin duda la tortuga caboverdiana por excelencia, ya que encuentra en las playas
de Cabo Verde un lugar muy importante de reproducción. Machos y hembras se
pueden ver copulando en aguas cercanas a la costa a partir de abril-mayo, justo
antes de la época de anidación (junio-octubre); y la emergencia de las crías ocurre
desde finales de agosto hasta diciembre. Sin embargo, ni los juveniles ni los adultos
INTRODUCCION GENERAL
17
usan el archipiélago como zona de alimentación, siendo muy excepcional observarlos
fuera del periodo de apareamientos, desove o emergencias del nido. Ha sido en esta
última década cuando se han empezado a realizar estudios científicos para conocer
la biología y estado de conservación de esta importante población nidificante. Otros
trabajos científicos sobre el origen de las agregaciones de juveniles de tortuga verde y
carey se han realizado recientemente. Los estudios genéticos realizados en juveniles
de tortuga verde presentes en el archipiélago han revelado que no pertenecen a una
única población, sino a distintas poblaciones ampliamente dispersas en el Atlántico.
Más de un 30% de esta agregación corresponde a tortugas nacidas en el continente
americano, realizando una migración transatlántica para alcanzar Cabo Verde
(Monzón-Argüello et al. 2010 c). Por otro lado, los resultados genéticos del análisis de la
agregación de juveniles de tortuga carey presentes en estas islas destaca la existencia
de poblaciones aún no caracterizadas genéticamente (Monzón-Argüello et al. 2010b).
Hembra reproductora de tortuga boba (Caretta caretta)
Isla de Boavista, Cabo Verde.
La tortuga boba caboverdiana
En 1999, a partir de los estudios realizados por el equipo de biólogos dirigido por
el Dr. Luis Felipe López-Jurado de la Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, la
población nidificante de tortuga boba de Cabo Verde se dio a conocer en el mundo
científico de forma definitiva (López-Jurado et al. 2000a, López-Jurado et al. 2000b,
Cabrera et al. 2000, Cejudo et al. 2000). Antes de estos estudios, y de forma
INTRODUCCION GENERAL
18
contemporánea, sólo existían notas que recogían citas de la presencia de anidación y
consumo humano de tortugas marinas en el archipiélago caboverdiano (ver revisiones
bibliográficas en López-Jurado et al. 2000a y Loureiro y Torrão 2008; y Lazar y Holcer
1998). En siglos anteriores, los únicos registros de tortugas marinas en el archipiélago
aparecían como descripciones biogeográficas históricas poco precisas en los libros de
viajes de los descubridores del archipiélago caboverdiano desde el siglo XV al XIX (ver
revisión en López-Jurado 2007 y Loureiro y Torrão 2008).
Actualmente, la población anidante de tortuga boba de Cabo Verde está
considerada como la segunda población más abundante del Atlántico y la tercera a
nivel mundial para la especie después de las de Florida y Omán (López-Jurado et al.
2007, SWOT Report II). La presencia de tortuga boba se ha corroborado en todas las
islas y algunos islotes del archipiélago, pero con una abundancia muy diferente. Más
del 90% de la anidación que existe se encuentra concentrada en la isla más oriental,
Boavista, donde se estima una abundancia de entre 12.000 y 21.000 nidos anuales
(López-Jurado et al. 2007, Marco et al. 2008 no publicado, Marco et al. 2010 no
publicado). Las islas de Maio, Sal y São Nicolau albergan un número mucho menor de
nidos, con alrededor de un máximo de 300-1200 nidos anuales por isla (Lino et al. 2010,
Cozens 2009 no publicado, datos propios). En el resto de islas del archipiélago, la
anidación es muy inferior y se estima menor a 150 nidos anuales por isla (Loureiro 2008,
datos propios). Es probable, que el asentamiento humano tardío de las islas y la baja
densidad de población en las islas más orientales, haya hecho que en estas islas
todavía perdure la anidación de tortugas. Sin embargo, la pérdida de hábitat debido
al desarrollo turístico costero está amenazando gravemente la población de tortuga
boba en Cabo Verde. Actualmente, las playas de anidación más importantes de la
isla de Sal (principal destino turístico actual en Cabo Verde) se encuentran
prácticamente construidas en su totalidad. Una acusada disminución de la actividad
reproductora de las tortugas ya se está percibiendo. El desarrollo costero, ahora está
afectando a la isla de Boavista perfilándose como un factor de alto riesgo para la
conservación de la población.
La tortuga boba de Cabo Verde constituye una unidad genética distinta,
respecto al resto de poblaciones de tortuga boba del Atlántico y Mediterráneo, lo que
indica un aislamiento reproductor importante con un escaso flujo genético, Monzón-
Argüello et al. (2010a). El análisis filogeográfico muestra que la población de tortuga
boba de Cabo Verde es más próxima a las poblaciones del Noreste de Florida a Norte
de Carolina y Brasil (Monzón-Argüello et al. 2010a).
INTRODUCCION GENERAL
19
A pesar de que algunas tortugas presentan una alta fidelidad al lugar de
desove (con re-anidaciones frecuentes en la misma playa en la misma o diferente
temporada), hay tortugas que han sido vistas realizando dos nidos consecutivos en
distintas islas separadas más de 70 km de distancia y por aguas de más de 1.000
metros de profundidad dentro de una misma temporada de anidación (Abella et al.
2010 no publicado). Estas observaciones son consistentes con los resultados genéticos
encontrados al realizar análisis filogenéticos dentro del archipiélago por Monzón-
Argüello et al. 2010a, en los cuales no se observan diferencias genéticas entre madres
reproductoras de distintas islas. Existe una gran plasticidad en la dispersión de la
anidación y el flujo genético de hembras entre islas existe, y por lo tanto
genéticamente se puede considerar a todo el archipiélago caboverdiano como una
única unidad de conservación.
Mediante los análisis de marcadores moleculares de microsatélites, se ha
podido valorar los niveles de multipaternidad de esta población de Caretta caretta.
Se ha encontrado en Boavista la mayor tasa de multipaternidad encontrada hasta la
fecha en esta especie. En el estudio realizado por Sanz et al. (2008), el 66.7% de los
nidos que se analizaron estaban fecundados por más de un padre. El número medio
de padres por nido encontrado es de 2,2; y en el 70% de los nidos que presentaron
multipaternidad, un solo macho fertiliza a más de la mitad de las crías. Estos resultados
indican que genéticamente la población es diversa, y le otorga un nivel de
variabilidad genética saludable. Además, sugiere que la población de machos
adultos es abundante, a pesar de la persecución a la que están sometidos por los
cazadores furtivos (supuestamente algunas partes de su cuerpo son consideradas
afrodisíacas).
Sin embargo, el estado de conservación de la población de la tortuga boba
caboverdiana es delicado. En Cabo Verde la captura y consumo de carne de tortuga
es una práctica tradicional extendida, junto con el consumo ocasional de huevos, la
caza de machos en busca de afrodisíacos y el uso de caparazones para artesanía
(Cabrera et al. 2000, Loureiro y Torrão 2008). A pesar de que el gobierno caboverdiano
intentó regular la caza de tortugas marinas durante la época de desove en 1987
(Decreto 97/87), y posteriormente el año en 2002, se prohibió la caza durante todo el
año (Decreto Nº7/2002); en Cabo Verde la posesión, caza, consumo y explotación de
las tortugas no fue explícitamente perseguida por la ley caboverdiana hasta el 2005
(artículo 40 del Decreto 53/2005). Esto ha favorecido el declive de las tortugas en el
archipiélago caboverdiano durante décadas (Cabrera et al. 2000, Loureiro y Torrão
2008); pero en los últimos años, un desarrollo turístico costero no planificado y no
INTRODUCCION GENERAL
20
respetuoso con el medio ambiente, amenaza su hábitat de anidación. Además, el
dramático declive de la anidación en otras islas, el acceso generalizado a vehículo
todo terreno y la llegada de multitud de trabajadores del continente para las obras de
nuevos hoteles con sueldos muy bajos, ha acentuado la presión de caza sobre las
tortugas durante su desove en los últimos años. La crítica situación alcanzada en 2007
a causa de la descontrolada matanza ilegal de hembras en playa (Marco et al. 2008
no publicado), promovió un mayor compromiso e implicación por parte de
organizaciones nacionales, regionales e internacionales para la conservación de las
tortugas marinas en el archipiélago. El esfuerzo de protección y sensibilización de los
últimos tres años parece estar dando algunos frutos incipientes, pero hay que
incrementar las iniciativas de protección y cooperación al desarrollo sostenible de la
población para garantizar la supervivencia de esta población atlántica tan
emblemática.
Matanza de hembras para el consumo de carne
Destrucción del hábitat de anidación por el desarrollo turístico
La tortuga boba caboverdiana presenta una característica particular al
compararla con otras poblaciones de la misma especie. Mientras que lo habitual es la
anidación dispersa en miles de kilómetros de litoral (Florida, Caribe, Golfo de México,
INTRODUCCION GENERAL
21
Brasil, Mediterráneo oriental), el área de anidación principal de esta población se
encuentra concentrada en pocos kilómetros de playa (40 km aproximadamente). 10
km de playa en el sureste de la isla albergan el 60 % de la anidación de toda la isla y
posiblemente contengan la mayor densidad de anidación para la especie a nivel
mundial. Este hecho hace que estas playas de anidación tengan una enorme
fragilidad ante cualquier desastre natural (marea negra, tormentas tropicales, etc.), o
impacto artificial (urbanización, infraestructuras lineales, iluminación artificial,
ocupación turística masiva) poniendo en peligro la supervivencia de la población y la
especie.
En cuanto a su biología reproductiva, la tortuga boba caboverdiana es singular
por iniciar su reproducción con un tamaño corporal pequeño. La media anual del
largo curvo del caparazón de las hembras anidantes está en torno a los 82 cm, y el
largo recto del caparazón en torno a los 75,5 cm, con un tamaño mínimo de 67 cm y
59,6 cm respectivamente (Ballell et al. 2004, Varo-Cruz et al. 2007). Este tamaño es
sutilmente mayor al encontrado en poblaciones de tortuga boba mediterránea
(Grecia, Turquía y Chipre), que posee el mínimo tamaño reproductor encontrado para
la especie (ver revisión en Ballell et al. 2004). El intervalo de remigración interanual de
las hembras encontrado es de 1 a 4 años, aunque la mayoría de tortugas fueron
encontradas en las mismas playas de anidación en intervalos de 2 años (Varo-Cruz et
al. 2007). El éxito de puesta (número de nidos respecto al número total de rastros) en
las playas de anidación de mayor relevancia es variable entre playas, pero
anualmente está comprendido entre un 26% y 44% (Díaz-Merry y López-Jurado 2004,
López et al. 2003, Varo-Cruz et al. 2007). La profundidad media de los nidos está en
torno los 48 cm (Varo-Cruz et al. 2007). El tamaño medio de puesta varía levemente
entre años y está en torno a los 84 huevos (Lozano et al. 2000, Varo-Cruz et al. 2007). El
diámetro medio de los huevos es de 38,8 mm (Lozano et al. 2000) y el peso medio de
los huevos es de 37,8 mm (datos propios); el largo recto del caparazón de las crías
mide alrededor de los 42 mm (Abella y López-Jurado 2004), y pesan en torno los 15,6 g
(datos propios). El tiempo de incubación de los nidos oscila entre los 45 y 74 días de
incubación (Varo-Cruz et al. 2007), según la playa, época del año o temporada de
anidación. La media del éxito de emergencia anual de los nidos naturales en las
principales playas de anidación está por debajo del 40% (García et al. 2000, Del-Ordi
et al. 2003, Varo-Cruz et al. 2007). Este dato es relativamente bajo comparado con los
encontrado en otras poblaciones de tortuga boba del mundo (ver revisión en García
et al. 2000). Las principales causas de este bajo éxito de emergencia natural de los
nidos son: la depredación de huevos por el cangrejo fantasma Ocypode cursor (Da
Graça et al. 2010 no publicado), la inundación de nidos por la marea, y el alto
INTRODUCCION GENERAL
22
contenido en arcilla que se encuentran en algunos sustratos de incubación (Marco et
al. 2008). En el trabajo de Da Graça et al. 2010 no publicado, se recoge que la tasa de
depredación media de nidos por cangrejos en una playa de estudio fue del 50 %
pudiendo llegar al 100 % en algunos nidos. En las playas principales de anidación, la
fauna terrestre es escasa y prácticamente no existen mamíferos depredadores de
huevos, no obstante es posible ver algún gato o perro salvaje. Si bien el cangrejo
fantasma es el depredador principal de huevos, otros depredadores secundarios
como los cuervos aprovechan las destrucciones ocasionadas en los nidos por los
cangrejos para alimentarse de ellos. Por otra parte, en los nidos de tortuga de Cabo
Verde se ha identificado colonias del hongo, Fusarium solani, que en determinadas
situaciones puede actuar como patógeno (Marco et al. 2006, Abella et al. 2008 no
publicado). Una vez nacen las crías, el cangrejo fantasma (Ocypode cursor) y los
cuervos también son los principales depredadores terrestres de neonatos, aunque en
ocasiones también se ven gatos salvajes rondando los nidos.
La depredación de nidos por el cangrejo fantasma Ocypode cursor, la
destrucción de nidos por inundación y sustratos de anidación con arcilla y limos
causan mortalidad natural de nidos.
El clima temperado de las islas de Cabo Verde (media anual en torno los 23,5
ºC, www.tutiempo.es), hace de esta población de tortuga boba un lugar
climáticamente más templado que otras zonas de anidación de la misma especie en
el Atlántico. Delgado et al. 2008 realizó análisis histológicos en la isla de Boavista a
INTRODUCCION GENERAL
23
partir de crías muertas encontradas en playa, y encontró que la razón de sexos
producida en playa podría estar entorno al 75% de hembras. Estos datos indican que a
pesar de tener una alta producción de hembras, se pueden estar produciendo un
número considerable de machos en relación a otras poblaciones atlánticas
estudiadas de la misma especie, donde se estima que el porcentaje de crías hembra
que nacen es aproximadamente del 90%.
Se han identificado juveniles de tortuga boba de Cabo Verde en áreas de
alimentación de Canarias, Madeira, Azores y Mediterráneo occidental (Monzón-
Argüello et al. 2009). Su presencia en estas zonas de alimentación es compartida con
juveniles de la misma especie de otras poblaciones atlánticas y/o mediterráneas. A
pesar de que la dispersión de los juveniles de Cabo Verde hacia el norte es clara, en el
trabajo realizado por Monzón-Argüello et al. (2010a) se concluye que
aproximadamente un 43% de los juveniles caboverdianos permanecen todavía sin
asignar a zonas de alimentación conocidas. Recientemente, en aguas de Brasil, en un
área cercana a la costa de Ceará, se ha encontrado un ejemplar juvenil que presenta
un haplotipo identificado únicamente hasta día de hoy en Cabo Verde (Cardinot-Reis
et al. 2009), siendo probable que este individuo sea caboverdiano. Esto indica, que es
necesario realizar estudios genéticos en otras zonas de alimentación del Atlántico
oeste, y/o que todavía existen zonas de alimentación de juveniles para tortuga boba
por descubrir. No se descarta que una parte importante de la dispersión juvenil de esta
población sea hacia aguas americanas y/o también hacia el sur, hacia aguas
cercanas al Golfo de Guinea.
Las hembras adultas encuentran en aguas de la costa atlántica africana su
área de alimentación. Gracias a los datos obtenidos a través del seguimiento por
satélite de ejemplares adultos, sabemos que las hembras, y posiblemente también los
machos (Cejudo et al. 2008), se desplacen cerca de las costas comprendidas entre
Mauritania y Sierra Leona para alimentarse durante épocas no reproductivas (periodos
entre temporadas de anidación), Hawkes et al. 2006. Además, se ha observado una
dicotomía en el comportamiento migratorio de las hembras. Aquellos individuos de
mayor tamaño migran al sur a zonas de alimentación bentónicas de la costa de Sierra
Leona, mientras que hembras de talla pequeña se desplazan hacia el norte a aguas
oceánicas mauritanas (Hawkes et al. 2006).
Los epibiontes de las tortugas marinas, han sido propuestos como indicadores
biogeográficos. Según la ruta migratoria que siguen las tortugas, las especies de
organismos que se adhieren a ellas estarán relacionadas con los hábitats marinos o
INTRODUCCION GENERAL
24
terrestres que éstas frecuenten. En las hembras anidantes de la tortuga boba
caboverdiana se han identificado las siguientes especies: de la flora epizoica, el
género más importante encontrado es el Polysiphonia; y de la fauna, el grupo más
abundante es el de los crustáceos, del cual se han encontrado dos especies de
cirrípedos (Lepas anatifera y Conchoderma virgatum), una especie de balano
(Chelonidia testudinaria), muchos organismos del orden Amphipoda (Caprellidae,
Gammaridae), un importante número de Isopódos y también representantes del orden
Tanaidacea (Loza y López-Jurado 2008). Otro grupo epizoico encontrado es el
Hydroidea (representado por Obelia geniculata) (Loza y López-Jurado 2008).
A día de hoy, los 20 km de playa de mayor densidad de anidación del
archipiélago (donde anida aproximadamente un 70-75 % de la población total de
tortuga boba caboverdiana), está protegida por la ONG caboverdiana Cabo Verde
Natura 2000, formada por miembros caboverdianos y españoles. Desde 1998, esta
ONG junto con la Dirección General de Ambiente de Cabo Verde, la Universidad de
Cabo Verde, la Cámara Municipal de Boavista, el Gobierno de Canarias, el Cabildo
de Fuerteventura, el Instituto Canario de Ciencias Marinas, la Universidad de Las
Palmas de Gran Canaria, la Junta de Andalucía y la Estación Biológica de Doñana
(CSIC), vienen desempeñado arduos trabajos de conservación e investigación de las
tortugas marinas en la isla de Boavista. Se han desarrollado programas de voluntariado
internacionales para la protección y estudio científico de las tortugas marinas
(campamentos de trabajo), que además funcionan como centros de formación para
el manejo de las tortugas marinas de estudiantes caboverdianos y europeos, así como
centros de educación y sensibilización ambiental (principalmente dirigido a la
población local). A nivel gubernamental, la ONG Cabo Verde Natura 2000 ha ejercido
un papel determinante como asesor e impulsor para la elaboración e implementación
de leyes y planes ambientales para la conservación no sólo de las tortugas marinas,
sino de toda la biodiversidad caboverdiana. En las playas protegidas por la ONG
Cabo Verde Natura 2000, hasta la temporada de anidación de 2009 se han marcado
e identificado más de 8000 hembras adultas. Se patrullan las playas por la noche para
proteger a las hembras de los cazadores furtivos, con una tasa de mortalidad de
hembras cazadas menor de un 5 % en las playas protegidas. Diariamente se realizan
conteos de nidos en toda la zona de estudio y controles de nidos naturales en playa,
para obtener un mejor conocimiento de la especie y su estado de conservación. El
rescate de hembras adultas perdidas al amanecer ha permitido salvar más de 70
hembras reproductoras por temporada. Además, en los últimos 5 años, se ha
establecido un vivero de tortugas marinas que actualmente tiene una capacidad
INTRODUCCION GENERAL
25
total de 700 nidos. Desde el inicio del programa de traslocación de nidos a vivero, han
sido liberadas más de 90.500 crías al mar.
Trabajos de conservación realizados por la ONG Cabo Verde Natura 2000
Estos programas de conservación de las tortugas marinas, llevan implícitos
acciones sociales en el país como la participación de jóvenes estudiantes universitarios
caboverdianos (participación anual de 30-40 estudiantes) para la formación y
desarrollo de actividades ambientales en su país como el ecoturismo o vigilancia
ambiental. La realización de actividades de sensibilización y educación ambiental
dirigidas a la población local se desarrollan con visitas de niños, jóvenes y adultos a los
campamentos de conservación de las tortugas, y otros actos sociales como charlas,
exposiciones, encuentros, etc. en los poblados (Espirito-Santo et al. 2008, no
publicado). Otros proyectos de cooperación internacional han sido posible gracias a
las labores de conservación de las tortugas marinas (reconstrucción de escuelas,
mejora de la producción caprina, obtención de una camión cuba para el
abastecimiento de agua a población local, etc.).
INTRODUCCION GENERAL
26
Actividades de sensibilización a la población local realizadas
por la ONG Cabo Verde Natura 2000
A partir de 2008, otras organizaciones internacionales se han instalado en Cabo
Verde para desarrollar programas de conservación de las tortugas marinas en otras
zonas de anidación del archipiélago (Roder 2009 no publicado, Cozens 2009 no
publicado). Confiamos que con el esfuerzo de todos, la participación cada vez más
activa de las comunidades locales, el aumento de la cooperación internacional y la
suma de multitud de ayudas solidarias, la recuperación de las tortugas marinas en
Cabo Verde sea una realidad en los próximos años.
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JUSTIFICACION, OBJETIVOS Y ESTRUCTURA
En esta tesis se pretende profundizar en el conocimiento de la ecología
reproductiva de la tortuga boba (Caretta caretta), y de forma específica en algunos
de los factores ambientales, tanto naturales como de manejo, que durante la
incubación afectan al desarrollo embrionario. Un objetivo muy importante de la
presente tesis es aplicado y orientado: evaluar y proponer bases científicas para
mejorar las técnicas de manejo y conservación actuales de la tortuga boba, de modo
que ayuden a mejorar la productividad de las poblaciones estudiadas, y puedan ser
también útiles para investigadores o gestores de otras poblaciones amenazadas de
tortugas marinas del mundo.
Para ello, se han realizado tanto estudios de campo como estudios
experimentales en laboratorio con la población anidante de tortuga boba (Caretta
caretta) de Cabo Verde. Si bien queda mucho por seguir investigando en el campo
de la incubación de nidos de esta población todavía poco conocida, los estudios aquí
realizados fueron propuestos acorde con las necesidades inmediatas de investigación
que sugirieron y surgieron del mismo lugar de estudio, y de las actividades de
conservación que implican el manejo de nidos y huevos realizadas por la ONG Cabo
Verde Natura 2000 en sus labores de conservación de la población de tortuga boba
de Cabo Verde.
En cada uno de los trabajos aquí presentes se tiene como objetivo mejorar el
conocimiento de las características físico-químicas del nido de la tortuga marina
Caretta caretta, de los factores que influyen en la incubación de los huevos y sus
efectos ecofisiológicos y biomecánicos en el desarrollo embrionario, así como indagar
en los efectos que produce la manipulación de los huevos en el desarrollo
embrionario. Por otro lado, también se pretende establecer criterios para la selección
de la técnica más adecuada para la protección de cada nido, evaluar los protocolos
más efectivos para la ejecución de estas técnicas, y contribuir a los programas de
seguimiento y conservación de la población anidante de tortuga marina Caretta
caretta de la isla de Boavista en Cabo Verde.
La tesis consta de siete capítulos. Cada capítulo constituye un estudio
independiente, aunque todos ellos están conectados entre sí por el objetivo común de
conocer las características de la incubación de nidos en la isla de Boavista en Cabo
JUSTIFICACION, OBJETIVOS Y ESTRUCTURA
40
Verde, y el propósito de proponer medidas de manejo para la protección de nidos. A
continuación se hace una breve descripción de cada capítulo:
CAPITULO 1:
La isla de Boavista alberga más del 90% de la anidación de la tortuga boba en
Cabo Verde, y es el único lugar relevante de anidación de tortuga boba en todo el
Atlántico oriental. Conocer el éxito de productivo (nº de crías nacidas y nº de nidos
puestos) de las playas de anidación de la isla es primordial para la planificación de la
gestión de las playas de esta isla todavía poco desarrollada. Además, aporta
información de gran utilidad para la evaluación del estado de conservación de la
población anidante en Cabo Verde y para la especie a nivel mundial.
CAPITULO 2:
La tasa de fertilidad es un parámetro fundamental para la dinámica
poblacional de la especie. En Cabo Verde, existe una pesca selectiva de machos de
tortugas. Esta práctica habitual puede estar afectando a una disminución de machos
y en consecuencia de la tasa de fertilización de los huevos. Conocer si este parámetro
está alterado o no, y si es un causante en la mortalidad natural de los nidos de esta
población, es esencial para un buen manejo de ésta.
CAPITULO 3:
La temperatura de incubación de los nidos ha sido un tema ampliamente
estudiado en la investigación de las tortugas marinas principalmente por ser animales
que presentan determinación sexual por temperatura. En los últimos años, y debido al
calentamiento global del planeta, está siendo un tema de especial interés ya que la
razón de sexos de crías producidas en las playas se puede estar alterando. La situación
geográfica de Cabo Verde presenta características diferentes a otras zonas
importantes de anidación de tortuga boba próximas, tanto atlánticas como
mediterráneas, por su condición de insularidad y su latitud templada. Este hecho hace
que térmicamente la población de tortuga boba caboverdiana pueda presentar
características singulares, y sea de especial interés su estudio.
CAPITULO 4:
Las principales playas de anidación de Boavista han resultado ideales para
estudiar el efecto de la arcilla en la incubación y desarrollo embrionario de los huevos,
ya que presentan grandes extensiones de suelos arcillosos y limosos mezclados en
diferentes concentraciones con la arena. Se puede decir, que actualmente no existen
estudios científicos específicos del efecto sobre huevos de tortugas marinas de suelos
JUSTIFICACION, OBJETIVOS Y ESTRUCTURA
41
de grano muy fino (arcillas y lodos), a pesar de que este tipo de sustratos es habitual
en playas de desove próximas a humedales o en las que desemboquen ríos y arroyos.
CAPITULO 5:
El efecto de la sal en los sustratos de incubación, a pesar de incubar sus nidos
en playas bañadas por el mar, es uno de los parámetros menos estudiados que existen
en las tortugas marinas en general. Conocer los niveles críticos de sal para el desarrollo
embrionario y como afecta eco-fisiológicamente a los nidos y huevos ayudará a
mejorar el conocimiento de la incubación y evolución de estas especies.
CAPITULO 6:
La traslocación de nidos a viveros es una práctica frecuente en los programas
de conservación de nidos. Sin embargo, los protocolos actuales de recolocación de
nidos indican que los nidos pueden sufrir una mortalidad asociada al movimiento si son
traslocados después de 6 horas tras la puesta. En consecuencia, una gran cantidad de
nidos que se encuentran en riesgo, y son encontrados en playa pasado este tiempo,
no son reubicados y mueren. En este capítulo, se estudia el efecto de la recolocación
de nidos a 0h, 12h, 24h, 36h y 74h usando técnicas y métodos de transporte para evitar
la mortalidad asociada al movimiento.
CAPITULO 7:
La profundidad a la que se recolocan los nidos en los programas de
conservación, es primordial porque no sólo puede afectar al éxito de emergencia y al
desarrollo embrionario, sino que también puede modificar la razón de sexos producida
en el gradiente vertical de temperatura que existe en los nidos. Aquí se estudian cómo
afecta la profundidad de los nidos a estos parámetros, y si existe algún tipo de
comportamiento repetitivo o aleatorio por el cual las hembras seleccionen la
profundidad de incubación de los nidos. Se aportan además criterios para seleccionar
las profundidades más adecuadas para los nidos en programas de traslocación.
42
Boavista
Foto: Héctor Garrido
43
AREA DE ESTUDIO
El área de estudio ha sido la isla de Boavista (República de Cabo Verde).
Algunos estudios de campo han abarcado toda la isla de Boavista (Capítulo 1, 3), y
otros se han focalizado en las playas adyacentes a las instalaciones del Campamento
de Ervatão del proyecto de conservación de tortugas marinas de la ONG Cabo Verde
Natura 2000. En zona sureste de Boavista se concentra el 65% de la anidación total de
la isla, y es el área de actuación del Campamento de Ervatão. Cabe resaltar que la
isla de Boavista tiene aproximadamente 60km de playa de arena blanca y que
carecen de vegetación arbórea importante. Durante el periodo de recolecta de
datos de esta tesis, todas ellas se encontraban prácticamente vírgenes. El vivero de
cría donde se reubican los nidos en riesgo traslocados estaba situado en una pequeña
playa natural de arena blanca, Benguinho (150m), situada entre las playas de Ponta
Cosme y Ervatão, las playas principales del campo de trabajo de Ervatão de la ONG
Cabo Verde Natura 2000. El cercado se hizo con hojas de palma autóctona, con
dimensiones de 50x15m (Foto 1.). Los estudios experimentales de laboratorio se
realizaron en la Vila de Sal-Rei (Boavista), donde se encuentra la sede y el laboratorio
de la ONG Cabo Verde Natura 2000. En cada capítulo se especifica el área de
actuación concreta de cada trabajo.
Archipiélago de Cabo Verde
Boavista
Sal S. Nicolau
S. Antão
S. Luzia S. Vicente
Brava Fogo Santiago
Maio
Cabo Verde Senegal
AREA DE ESTUDIO
44
Mapa de la isla de Boavista (República de Cabo Verde). En verde se remarca la zona
de mayor densidad de anidación de la isla, área protegida por la ONG Cabo Verde Natura
2000 y donde se ha realizado gran parte de los estudios.
Foto 1. Vivero de cría de Benguinho
Sal-Rei
Campamento de Ervatão
45
CAPITULO 1
Productividad de las playas de la isla de Boavista:
importancia de la Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas
Este capítulo se divide en dos partes: 1) el estudio realizado en el año 2005
focalizado en la Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas -RNTM- (sureste de la isla de
Boavista) y, 2) el estudio realizado durante las temporadas de anidación 2007 y 2008
en el cual se abarca la isla de Boavista completa.
Resumen
Introducción
Metodología
- Año 2005: productividad de las principales playas de la Reserva Natural das
Tartarugas Marinhas –RNTM-
- Años 2007-2008: productividad de las playas de anidación de la isla de Boavista
Resultados
- Año 2005: productividad de las principales playas de la Reserva Natural das
Tartarugas Marinhas –RNTM-
o Abundancia de nidos, éxito de emergencia y productividad de la zona por
playas
o Distribución temporal de los nidos en la RNTM
- Años 2007-2008: productividad de las playas de anidación de la isla de Boavista
Discusión
- Productividad de la isla de Boavista: importancia de la Reserva Natural das
Tartarugas Marinhas
- Distribución temporal de los nidos en la RNTM
- Distribución espacial de los nidos dentro de la RNTM
- Evaluación del éxito de emergencia: el cangrejo fantasma y rejillas
Conclusión
Agradecimientos
Bibliografía
Productividad de la isla de Boavista
46
RESUMEN
Conocer la productividad de las playas de isla de Boavista es primordial para la
conservación de la población anidante de la tortuga boba de Cabo Verde, ya que
en esta isla se alberga aproximadamente el 90% de los nidos de todo el Archipiélago
de Cabo Verde y de todo el Atlántico Oriental. En este trabajo, se hace una
evaluación rigurosa de la abundancia, éxito de emergencia y distribución temporal de
nidos en 7 km de playa de la Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas (RNTM) de
Boavista durante una temporada de anidación completa (año 2005), y se realiza una
primera estima de la productividad de la RNTM y de isla de Boavista completa (2007-
2008). Para ello, durante 2005 se censaron diariamente 7 km de playa de la RNTM y se
monitorearon un total de 194 nidos naturales de esta zona. Durante 2007 y 2008, se
monitorearon 46 nidos distribuidos en toda la isla de Boavista y se utilizaron datos de
abundancia de nidos por zonas extraídos de Marco et al. (en prensa). En 2005, se
registraron 22.210 actividades de anidación de las cuales 5.841 fueron nido. El éxito de
emergencia medio de los nidos en la zona fue del 36,3% (min: 15,8% Ponta Cosme;
máx.: 59,5% Calheta). Las playas más productivas fueron João Barrosa (34,7%) y
Calheta (20,1%). Se encontraron densidades máximas de 2.900 nidos por kilómetro. La
distribución temporal de nidos en las diferentes playas de estudio es similar a lo largo
de la temporada, pero diariamente se observan fluctuaciones independientes de una
playa a otra. Para toda la isla de Boavista (2007-2008), se estima una producción total
de aproximadamente 400.000 crías anuales. En 2007 y 2008, se comprobó que el 68%
de la producción total de la isla se produce en las playas de la RNTM, mientras que en
el resto de sectores en que se ha dividido el litoral de la isla la producción fluctúa entre
el 0% y el 8,6%. El éxito medio de emergencia de los nidos, ponderado por el número
de nidos, para la isla completa es del 31,3%. Las principales causas de mortalidad de
nidos son la depredación de nidos por el cangrejo fantasma (Ocypode cursor) y la
inundación de nidos. La RNTM prácticamente resulta ser un santuario para la
anidación de las tortugas bobas en Cabo Verde. Una rigurosa protección y regulación
de usos recreativos de la RNTM es fundamental para la conservación de dicha -
población confinada en pocos kilómetros de costa.
CAPITULO 1
47
INTRODUCCION
En 1998, se iniciaron los estudios científicos de la población reproductora de
tortuga boba de Cabo Verde (ver revisión en la introducción de esta tesis). Hoy en día,
sabemos que esta población es la tercera más abundante a nivel mundial para la
especie (López-Jurado et al. 2007, Marco et al. en prensa). La ONG CV Natura 2000,
desde 1998 a 2004 monitoreó sistemáticamente y focalizó sus esfuerzos de
conservación e investigación en tres playas de Boavista que comprenden
aproximadamente 3.000 m de costa del sur-este de la isla: Ervatão, Ponta Cosme y
Calheta (Varo-Cruz et al. 2007). Estas tres importantes playas de anidación, están
dentro de los límites propuestos para la reserva natural de tortugas marinas de la isla y
del Archipiélago de Cabo Verde (―Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas (RNTM)‖,
Proyecto Cabo Verde Natura 2000 –2003). La RNTM se caracteriza por ser una zona
desértica, que alberga las principales playas de anidación para tortuga boba del
archipiélago. El paisaje presenta zonas de dunas, y de salinas con humedales
temporales donde habitan una gran diversidad de aves migratorias y limícolas
(espátula, garza, y excepcionalmente flamenco rosa) así como anidación de águila
pescadora (Pandion haliaetus). También hay zonas de acantilados, con colonias
interesantes de rabijunco (Phaeton aethereus), alcatraz (Sula leucogaster), paíño de
Madeira (Oceanodroma castro) y pardela cenicienta (Calonectris edwardsii) entre
otros. Además, alberga las últimas fragatas que existen en África (Fregata
magnificens). Inicialmente, la zona propuesta como RNTM comprendía 20 km lineales
de playa al sur y sureste de la isla (límite sur: 15º58’ 26.04’’N 22º52’26.32’’O; límite norte:
16º06’55.88’’N 22º40’35.20’’O). Sin embargo, la falta de aprobación legal de los límites
a día de hoy, ha hecho que 8km del área propuesta se vea actualmente solapada
con la delimitación de las ―Zonas de Interés Turístico‖ de la isla, y ya estén afectadas
por la construcción de complejos hoteleros. La presión urbanística costera ante el
desarrollo turístico está haciendo que zonas con muy alto interés de biodiversidad
marina se estén perdiendo debido a la construcción costera en zonas adyacentes a
reservas naturales en toda la isla de Boavista, sin mantener zonas tampón para mitigar
el impacto urbanístico. Las actividades ecoturísticas y otras vías de desarrollo social son
viables dentro de estas áreas si existe un buen plan de gestión.
Desde ese punto de vista, conocer la productividad de las principales playas
de anidación de tortuga boba (éxito de puesta y éxito de emergencia) para la
evaluación de la sostenibilidad de los recursos naturales, uso y desarrollo de la Reserva
Productividad de la isla de Boavista
48
Natural Das Tartarugas y del resto de la isla de Boavista en general, será fundamental
para la conservación de esta población.
Actualmente sabemos que dentro de la Reserva Natural Das Tartarugas son
depositados alrededor del 75% de los nidos anuales de la isla, lo que corresponde a un
60-65% de los nidos anuales encontrados en todo el archipiélago (Marco et al. en
prensa).
Los estudios científicos existentes hasta 2004, se realizaron en tres playas
concretas de Boavista (Ervatão, Ponta Cosme y Calheta). En este trabajo se pretende
hacer una evaluación rigurosa en 9 km de playa de la Reserva Natural Das Tartarugas
Marinhas de Boavista desde 2005 a 2008, no sólo de la abundancia de nidos durante
una temporada de anidación completa (año 2005), sino también estimar el éxito de
emergencia de los nidos de las principales playas de anidación dentro de este área y
conocer los principales riesgos de mortalidad de éstos.
Además, se realiza una primera estima de la productividad de la isla de
Boavista completa ya que es el único punto de anidación relevante en todo el
Altántico oriental, y representa alrededor del 90% de la población de tortuga boba en
Cabo Verde.
METODOLOGIA
Año 2005: productividad de las principales playas de la Reserva Natural das
Tartarugas Marinhas
El área de estudio para el censo de número de nidos y número de actividades
reproductoras comprende desde Ponta Medronho (16º00’18,80’’N 22º45’36,58’’O) a
Ponta do Roque (16º05’08,36’’N 22º40’04,20’’O). Sin embargo, el éxito de emergencia
de los nidos se estudió en las 6 playas principales de la zona: João Barrosa (2.700 m),
Barrosas (1.200 m), Ponta Cosme (1.800 m), Ervatão (670 m), Calheta (375 m) y Ladjedo
Teixeira (150 m), que representan aproximadamente 6,5 km de playa distribuidas de sur
a norte de la RNTM (Figura 1 y 4). La playa de Curral Velho (3,7 km), situada al sur de la
RNTM, es la única playa virgen importante de la RNTM que no pudo ser monitoreada
por limitaciones logísticas. Todas estas playas son vírgenes, desiertas y sin influencia
humana. Carecen de vegetación arbórea importante, aunque es posible encontrar
Phoenix atlantidis de forma ocasional. Existe presencia de pequeños arbustos halófilos
CAPITULO 1
49
como Suada sp., y localizadamente otros de mayor tamaño como Tamarix
senegalensis. En la parte supralitoral de la playa es posible encontrar un pequeño
cordón dunar en general poco desarrollado. La arena es blanca, y en playas de poca
profundidad (Ervatão, Ponta Cosme, Barrosas) se encuentran arcillas y limos del
terreno mezclados con la arena. Las playas más al norte (Ladjedo Teixeira y Calheta)
son playas y calas pequeñas con bastante dinámica, mientras que en el sur son playas
de mayor extensión.
Playas de Ervatão y Ponta Cosme
Figura 1. Principales playas de la zona de estudio que comprenden 7 km de costa
dentro de la RNTM.
Productividad de la isla de Boavista
50
Durante el año 2005, se monitorearon diariamente 7 km de la Reserva Natural
das Tartarugas Marinhas para conocer la abundancia y densidad de nidos en la zona
desde el 3 de Junio al 5 de Noviembre. Todas las mañanas, las playas eran recorridas a
pie al mismo tiempo que se contabilizaban las actividades de anidación diarias.
Para evitar contabilizar dos veces una actividad en días consecutivos, todas las
actividades contadas eran marcadas con un zig-zag en la arena sobre la huella de la
hembra, de forma que al día siguiente no hubiera duda en identificar las actividades
viejas de las frescas
Marcaje de actividades de anidación contabilizadas
En los días que fue imposible realizar el conteo de actividades de anidación, al
siguiente día de prospección se contabilizaban todas las actividades encontradas.
Este conteo de varios días se puede hacer con muy bajo error hasta periodos de 3
noches consecutivas. En aquellas playas que no se pudieron monitorear en más de 4
días seguidos, en el primer censo posterior a ese periodo se contaban el número de
nidos de la noche anterior y todos los nidos anteriores no marcados, pero está cifra
infravalora el número real de nidos depositados, por borrarse los rastros o dificultar la
identificación de un nido en huellas. En estos casos además de tener en cuenta el
número de nidos contados, también se estimó el número total en ese periodo
siguiendo el método del ―Running Average‖ que consiste en hacer una media del
número de nidos de los 5 días anteriores y posteriores al día/s que no se prospectó la
playa. Se estima que ese valor medio es el correspondiente a los días no muestreados.
Si ese valor es menor al número de nidos contados en el campo después de 4 días, se
desestima el ―running average‖ y mantiene la cifra más alta.
Los censos fueron hechos siempre por observadores experimentados pero aún
así, un número de rastros ofrecieron dudas sobre la presencia de nido en ellos. Estas
observaciones dudosas se mantuvieron normalmente por debajo del 3 %. El ―número
CAPITULO 1
51
total de actividades de anidación‖, se define como la suma de todos los rastros sin
nido, con nido y rastros con nido dudoso.
Se indica como ―número de nidos totales‖, la media entre el mínimo y el
máximo número de nidos posibles. El mínimo número de nidos corresponde a nidos
claramente identificados (100% seguridad). El máximo número de nidos posibles es la
suma del mínimo número de nidos posibles más todos aquellos nidos que se clasifican
como ―nidos dudosos‖ (nidos que presentan un aspecto poco habitual, pero con
ciertas características que están presentes sólo en los nidos: arena suelta alrededor del
rastro, marcas de fuertes movimientos de aletas anteriores, etc.). Para el cálculo del
éxito de anidación, se ha tomado la media del ―número de nidos totales‖ dividido por
el ―nº total de actividades de anidación‖ (nº de rastros sin nido, nº de nidos y nº de
rastros con nido dudoso). Este parámetro se ha calculado por playas de estudio y
globalmente para la temporada en la zona estudiada.
Para estimar el éxito de emergencia de los nidos, durante la noche, se
marcaron un total de 183 nidos naturales en playa al azar, contemplando que éstos
estuvieran homogéneamente distribuidos tanto espacialmente como temporalmente
en todas las playas de estudio. En todos los nidos se registró el tamaño de puesta. Si la
tortuga era encontrada antes de iniciar la ovoposición de los huevos, éstos eran
contados durante la puesta. Si la tortuga era encontrada durante la ovoposición o
tapando el nido, entonces se esperaba a que la hembra regresara al mar, y después
se destapaba el nido, se contaban los huevos, y se volvían a introducir en él. Después,
la puesta se volvía a tapar y a camuflar intentando que fuera lo más similar posible a
como lo hacen las tortugas. Desde el primer día de incubación, los nidos eran
revisados diariamente a primera hora del amanecer para observar si éstos eran
inundados por la marea, depredados por cangrejos fantasma (Ocypode cursor) o
cualquier otra observación. Al día 45 de incubación, se colocaba una rejilla plástica
alrededor del nido para retener a las crías al nacer. Cuando se observaba una
eclosión, se anotaba el número de crías nacidas, y el día y hora de observación.
Además, éstas eran pesadas y medidas (largo y ancho recto del caparazón) en el
mínimo tiempo posible, y liberadas al mar. Después de la última emergencia
observada, se esperaba entre 5 y 10 días para la exhumación del nido. Durante la
exhumación del nido, el material encontrado se clasificó en las siguientes categorías:
cáscaras eclosionadas, tortugas muertas eclosionando, tortugas muertas dentro del
nido, tortugas vivas dentro del nido, huevos no identificables (podrido, etc.), embriones
pigmentados, embriones pigmentándose, embriones no pigmentados y huevos sin
desarrollo aparente.
Productividad de la isla de Boavista
52
La estima del éxito de emergencia de los nidos es complicada de calcular
debido a factores varios como la depredación de nidos por el cangrejo fantasma, el
escape de algunas crías de las rejillas de retención, la rotura de cáscaras de huevos
eclosionados, etc. El éxito de emergencia se ha estimado utilizado cuatro fórmulas: 1)
número de tortugas nacidas observadas y contadas en relación al número inicial de
huevos; 2) número de cáscaras eclosionadas menos el número de tortugas vivas o
muertas encontradas dentro del nido durante la exhumación, en relación al número
inicial de huevos; 3) considerando el éxito de emergencia mayor calculado a partir de
las fórmulas 1 y 2 (número mayor de crías o cáscaras dentro del nido respecto al
número inicial de huevos); y 4) considerando a partir de la fórmula 3, aquellos nidos en
que los éxitos de emergencia calculados a partir de la fórmula 1 y 2 no difieren en más
de un 10% + aquellos nidos en los que el número de cáscaras era superior al número
de crías + los nidos depredados en los que no se encuentran cáscaras. La fórmula 1,
presenta el problema de que algunas crías puedan haberse escapado de la rejilla al
nacer y no sean contabilizadas (subestima el éxito de emergencia real). En la fórmula
2, el conteo de cáscaras puede verse alterado durante la exhumación, ya que se
encuentran cáscaras enteras, mitades y trozos; además, en alguna ocasión puede
haber restos de nidos antiguos. Es posible que se contabilicen mal las cáscaras enteras
eclosionadas, o que se incluya algún resto de nidos antiguos (subestima o sobreestima
el éxito real de emergencia). Con la fórmula 2 también puede ocurrir que durante la
exhumación, en nidos depredados por cangrejo fantasma, sólo se encuentre parte del
material, trozos de cáscara o nada. En el caso de que sólo se encontraran trozos de
cáscara o nada, y durante el seguimiento del nido se hayan observado madrigueras
de cangrejo sobre éste, se ha considerado un éxito de emergencia del 0%. La fórmula
3, será siempre la estima más alta entre las dos fórmulas anteriores y con lo cual
podemos estar sobrestimando el éxito de emergencia. La fórmula 4 es la que se ha
usado para los análisis generales del éxito de emergencia en playas. En criterio propio,
es la fórmula que se puede ajustar más a la realidad (se considera que es más habitual
que se puedan haber escapado crías de las rejillas que se contabilice un número
superior de cáscaras al real durante la exhumación; además se tienen en cuenta
aquellos nidos en los que se ha observado una alta depredación por cangrejos).
Para el estudio de la distribución temporal de nidos en la zona de estudio, se
han usado solamente datos de aquellos días en los que fueron contabilizados nidos de
una sola noche por observación directa; es decir, se ha descartado cualquier estima
realizada y conteos con nidos de más de una noche. Para evaluar la influencia de
factores ambientales diarios en la anidación de las tortugas (marea, luna, lluvia, etc.),
CAPITULO 1
53
se han realizado correlaciones del número de nidos diarios encontrados entre las
playas de estudio.
Cría de tortuga boba (Foto: Héctor Garrido)
Año 2007-2008: productividad de las playas de anidación de la isla de Boavista
El área de estudio comprende la isla de Boavista completa. La isla de Boavista
tiene aproximadamente 60 km de playas de arena, pero de morfología muy distinta
según zonas. De la zona norte a la zona sureste, encontramos playas de diferente
extensión (playas de máximo 3,4 km de longitud a pequeñas calas de 50 metros) con
una fuerte dinámica debido a que reciben directamente la influencia de los vientos
alisios del noreste, creando oleaje y corrientes superficiales. Esta zona además, se
caracteriza también por ser rocosa, y con pequeños acantilados. Sin embargo, en la
zona del sur y oeste de la isla, encontramos extensas playas de arena de gran longitud
(de 4 a 10 km), a excepción de la playa de Varandinha situada justo en la punta oeste
(2km de longitud). El 80% de la anidación de la isla ocurre entre la zona este y sureste
(Marco et al. en prensa).
Figura 1. Mapa de la isla de Boavista con las principales playas de anidación y
zonas de estudio.
Productividad de la isla de Boavista
54
Durante 2007 y 2008, se monitorearon 48 nidos distribuidos por toda la isla de
Boavista para estimar el éxito de emergencia de la isla por zonas, aunque sólo 46
pudieron ser recuperados (Tabla 3). Los nidos fueron marcados durante toda la época
de anidación y distribuidos por toda la isla en ambos años (2007: 31 nidos, 2008: 15
nidos) en función del número de nidos encontrados por zona.
Los nidos eran encontrados a primera hora de la mañana durante el recorrido
de las playas a pie. Al encontrar el nido, éste era desenterrado cuidadosamente para
contabilizar los huevos y después se volvía a enterrar conservando la orientación y
orden de ovoposición de los huevos. La manipulación de los huevos se hizo evitando
cualquier tipo de movimento rotatorio y/o brusco (Limpus et al. 1979, Parmenter 1980).
44 de los nidos de estudio eran de edad 0, y 2 nidos tenían 24-48 horas de edad (edad
estimada a partir de la observación del tamaño del polo animal; Blanck y Sawyer
1981). Al encontrarse los nidos en playas sin vigilancia, éstos fueron marcados de forma
que quedaran camuflados y no pudieran ser encontrados y/o manipulados por gente
ajena al estudio. Los nidos fueron marcados con GPS, se colocaron 3 cuerdas
enterradas de 2 metros de longitud del nido hacia fuera (a la derecha, izquierda y
arriba) y se referenciaron espacialmente con elementos del entorno (piedras, arbustos,
etc.) para su posterior localización. En 2007, los nidos sólo fueron observados
externamente para comprobar su estado una vez al mes, y en 2008 cada quince días.
En estos nidos no se colocaron rejillas para la retención de crías. Aproximadamente al
día 60 de incubación, el nido era abierto y exhumado siguiendo los mismos criterios
usados en 2005. El éxito de emergencia de los nidos se calculó usando la fórmula 2 (ver
metodología de 2005). En esos mismos años, Marco et al. (en prensa) realizó censos de
abundancia de nidos en todas las playas de Boavista, para conocer la distribución de
nidos en la isla. La productividad de la isla, se ha estimado con la media del éxito de
emergencia de los nidos monitoreados durante 2007 y 2008 en cada zona, y la media
del número de nidos estimados en cada una de ellas en ambos años de estudio. Para
obtener la productividad total de la isla, se ha hecho la media ponderada del éxito de
emergencia de los nidos por zonas según la media del número de nidos depositados
en cada una de ellas en los años de estudio. Los datos de abundancia de nidos en
playas de Boavista para los años 2007 y 2008, se han extraído de las estimas realizadas
por Marco et al. (en prensa).
CAPITULO 1
55
RESULTADOS
Año 2005: Productividad de las principales playas de anidación de la Reserva
Natural das Tartarugas Marinhas
Abundancia de nidos, éxito de emergencia y productividad de la zona por
playas
En la zona de estudio, desde el 3 de Junio al 5 de Noviembre, se registraron un
total de 22.219 actividades de anidación en aproximadamente 7 km de playa (Tabla
1). 21.904 actividades fueron observadas, mientras que sólo el 1,4% (315) fueron
estimadas según los métodos descritos. Del total de estas actividades de anidación,
5.840 fueron nidos (número mínimo de nidos 5.519 y máximo número de nidos posibles
6.162) (Tabla 1), siendo 5.725 nidos observados directamente y 115 estimados según
metodología (2%).
Las playas de Ponta Cosme y Barrosas son las playas con mayor actividad de
anidación, encontrándose el 28,3% y el 19,8% respectivamente de las actividades
totales registradas. Las playas que albergaron más nidos fueron las playas de Ponta
Cosme y João Barrosa, con 1.411 y 1.369 nidos depositados respectivamente,
representando un 24,2% y 23,4% de los nidos totales puestos. Sin embargo, las que
presentaron mayor densidad de nidos son las playas de menor longitud situadas más al
norte: Ladjedo Teixeira, el grupo de playas de Pau Simiau, Pedra do Mar y Calhetinha,
y Calheta. Todas ellas tuvieron más de 1.900 nidos por kilómetro lineal de playa, siendo
Ladjedo Teixeira la que presentó mayor densidad de nidos con más de 2.933 nidos
kilómetro (Tabla 1).
El éxito de anidación medio en playa es del 38,1%. En playas como Calheta
(50,1%) y João Barrosa (45,9%), alrededor de la mitad de las actividades culminaron en
la puesta de nidos. Sin embargo, en playas como Ervatão (28,5%) y Ponta Cosme
(29,5%), menos de un tercio de las actividades fueron exitosas (Tabla 1).
El éxito de emergencia natural en playa es muy bajo en general, siendo en
media del 36,2%. La playa con mayor éxito de emergencia fue Calheta (59,5%),
seguida de João Barrosa (53,6%) y Ladjedo Teixeira (48,9%) (Tabla 1). Ponta Cosme, a
pesar de ser la playa con más número de nidos, es la playa con menor éxito de
emergencia con tan sólo un 15,6% (Figura 1).
Productividad de la isla de Boavista
56
En 2005, se estima que en la zona de estudio nacieron alrededor de 211.271
crías de tortuga en playa. La playa más productiva fue João Barrosa (34,7%), seguida
de Calheta (20,1%) a pesar de ser de longitud mucho menor. En el resto de playas, la
producción fue similar, alrededor del 10% (Tabla 1).
Recogiendo huevos de un nido en riesgo para su reubicación
(Foto: Héctor Garrido)
57
Tabla 1. Datos descriptivos de la zona de estudio por playas en 2005: longitud de la playas de anidación, nº de actividades de
anidación, nº de nidos depositados, éxito de anidación (%), densidad de anidación, éxito de emergencia y productividad de las playas
(nº de crías nacidas) y en total para la zona de estudio. nd=no determinado, na=no aplicable. **Media ponderada por el número de
nidos.
Playa João
Barrosa Barrosas
Ponta
Cosme Ervatão Calheta
Ladjedo
Teixeira Otras Total
Longitud (m) 2.700 1.200 1.800 670 375 150 175 7.070
Actividades de anidación 4.397 3.507 6.281 2.817 2.174 1.532 1.511 22.219
Nº de nidos depositados 1.369 897 1.411 619 713 440 392 5.841
Éxito de anidación (%) 45,9 35,2 29,5 28,5 50,1 41,2 36,3 38,1
Actividades de anidación por km 1.629 2.923 3.489 4.204 5.797 10.213 8.634 3.129
Nidos por km 507 748 784 924 1.901 2.933 2.240 823
Porcentaje de las actividades
totales de anidación (%) 19,8 15,8 28,3 12,7 9,8 6,9 6,8 na
Porcentaje de los nidos totales
depositados (%) 23,4 15,4 24,2 10,6 12,2 7,5 6,7 na
Éxito de emergencia nidos
naturales (%) n 53,6 (37) 31,2 (18) 15,6 (43) 38,7 (33) 59,5 (37) 48,9 (25) nd 36,2**
Productividad de la playa (nº de
crías nacidas) 73.378 27.986 22.012 23.955 42.424 21.516 nd 211.271
Importancia productiva de la
playa (%) 34,7 13,2 10,4 11,3 20,1 10,2 nd na
Productividad de la isla de Boavista
58
Figura 1. Éxitos de emergencia (%) y abundancia de nidos de Caretta caretta
registrados durante 2005 en la zona de estudio en las principales playas de anidación.
Distribución temporal de los nidos en la RNTM
El primer nido se registró el 7 de Junio en la playa de Ponta Cosme, y el último el
7 de Noviembre en João Barrosa (Figura 2). El periodo de máxima anidación en la
zona se produjo entre el 2 de Agosto y el 17 de Septiembre (Figura 2). Aunque, en
algunas playas es posible observar dos pequeños picos, uno alrededor del 15-20 de
Julio y otro entre el 20 de Agosto y principios de Septiembre (ej.: Ponta Cosme),
mientras que en otras no (ej.: Ervatão) (Figura 3).
Se encuentran grandes fluctuaciones en el número de nidos diarios, y muchas
de estas fluctuaciones son independientes entre unas playas y otras (Figura 3). En el
mismo día, es posible encontrar playas con un alto número de nidos, mientras que en
otras, para ese día, la anidación fue muy escasa (Figura 3). La correlación en el
número diario de nidos es similar entre todas playas, pero en general se observa que
hay una mayor correlación entre playas cercanas (ej.: Barrosas tiene mayor
correlación con João Barrosa y Ponta Cosme que con el resto de playas) (Tabla 2). Sin
embargo, parece que puede haber otros factores que influyen en el número de nidos
diarios depositados, pues la correlación más alta encontrada ha sido entre João
Barrosa y Calheta (Tabla 2), dos de las playas más equidistantes entre sí, pero que
CAPITULO 1
59
comparten la característica de que son las dos playas con más metros de
profundidad.
Tabla 2. Correlación en la distribución temporal de nidos entre playas en la
zona de estudio durante 2005.
Sur ----------------------------------------------------------------- Sureste
Playas
João
Barrosa Barrosas
Ponta
Cosme Ervatão Calheta
Ladjedo
Teixeira
Su
r ----------------------------------------------------- Su
reste
João
Barrosa **
r = 0,656 r = 0,613 r = 0,568 r = 0,759 r = 0,559
r2 = 0,431 r2 = 0,376 r2 = 0,322 r2 = 0,577 r2 = 0,312
p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01
Barrosas
r = 0,656
**
r = 0,590 r = 0,470 r = 0,565 r = 0,58
r2 = 0,431 r2 = 0,348 r2 = 0,221 r2 = 0,319 r2 = 0,3361
p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01
Ponta
Cosme
r = 0,613 r = 0,590
**
r = 0,621 r = 0,618 r = 0,62
r2 = 0,376 r2 = 0,348 r2 = 0,386 r2 = 0,382 r2 = 0,384
p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01
Ervatão
r = 0,568 r = 0,470 r = 0,621
**
r = 0,547 r = 0,530
r2 = 0,322 r2 = 0,221 r2 = 0,386 r2 = 0,299 r2 = 0,281
p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01
Calheta
r = 0,759 r = 0,565 r = 0,618 r = 0,547
**
r = 0,688
r2 = 0,577 r2 = 0,319 R2 = 0,382 r2 = 0,299 r2 = 0,473
p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01
Ladjedo
Teixeira
r = 0,559 r = 0,58 r = 0,62 r = 0,530 r = 0,688
** r2 = 0,312 r2 = 0,336 r2 = 0,383 r2 = 0,281 r2 = 0,473
p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01
Productividad de la isla de Boavista
60
CAPITULO 1
61
Figura 3. Distribución temporal de nidos en la zona de estudio (RNTM) por pares
de playas y en todas las playas de estudio durante la temporada de anidación 2005.
62
Tabla 3. Distribución de las playas en 9 zonas y número de nidos monitoreados en cada una de ellas por año. P=Ponta; I=Ilheu;
L=longitud; na=no aplicable. *Fuente: Marco et al. en prensa; **Media ponderada por el número de nidos.
Zona Ubicación Playas principales L
(Km) Orientación
Nidos
monitoreados
Número de
nidos*
Éxito
emergencia
(min-máx.)
Productividad
(nº de crías
nacidas)
Importancia productiva
2007 2008
1 P. Morro de Areia –P do Sol Chaves, Cabral 12,15 O 1 0 93 92,2
(na) 8.575 2,1
2 P do Sol – Ponta Seringa Boa Esperança 3,40 N 3 3 363 47,2
(1-97,6) 17.134 4,2
3 P. Seringa-P. Velho Branco Lancha, Gatas 5,20 N 3 3 353 54,7
(0-95,5) 19.310 4,8
4 P. Velho Branco–P. do Rife Canto, Simon Nho
Narda 4,15 NE 4 3 564
16,8
(0-60,3) 9.475 2,3
5 P. do Rife- P. C. Tartaruga Figura, Flor, Nho
Martin 4,55 E 1 1 866
40
(0-80) 34.640 8,6
6 P. C. Tartaruga-P. do Roque Carreto, Praiona 1,55 E 3 2 580 29,4
(0-63,9) 17.052 4,2
7 P do Roque- P. Medronho
Ladjedo Teixeira,
Calheta Ervatão,
P.Cosme, Barrosas,
João Barrosa
10,3 SE 11 1 8.271 33,5
(0-75,3) 277.079 68,5
8 P. Medronho -I.CurralVelho Curral Velho 4,75 S0 2 2 882 0
(0-0) 0 0,0
9 I.CurralVelho–P.MorroAreia
Lacacão,
Varandinha,
Sta.Monica
21,60 S-S0 3 0 968 22,1
(0-66,2) 21.393 5,3
Isla de Boavista (TOTAL) 67,65 31 15 12.938 31,3** 404.658
CAPITULO 1
63
Año 2007-2008: productividad de las playas de anidación de la isla de Boavista
Se estima que en la isla de Boavista se pueden producir alrededor de 400.000
crías anualmente. Debido a que la distribución de nidos no es homogénea en la isla, se
observan grandes diferencias en cuanto a la productividad de las playas de distintas
zonas de la isla. Pero, se han identificado 10 km de costa en el sureste de Boavista en
los cuales se produce más del 68% de las crías totales que nacen de la isla, mientras
que en el resto de zonas los porcentajes varían del 0% al 8,6%. Esta zona de gran
importancia productiva se corresponde con la Reserva Natural das Tartarugas
Marinhas. Los éxitos de emergencia de los nidos fueron muy variables, pero en todas
las zonas de la isla a excepción de la playa de Chaves (n=1), se encontraron nidos con
mortalidad del 100%. En un 42,2% de los nidos (n=19), se registró menos del 10% de éxito
de emergencia. En 10 de estos nidos la causa de la alta mortalidad fue la
depredación por cangrejo fantasma (Ocypode cursor), y en los otros 9 nidos se
identificaron huevos con mortalidad embrionaria temprana y/o huevos podridos
probablemente debido a inundaciones, a menudo con acumulación de arena
encima del nido por la fuerte dinámica de la playa. Es importante destacar que en la
playa de Curral Velho, los 4 nidos monitoreados tuvieron una mortalidad del 100%
debido a la depredación total del nido por el cangrejo fantasma. A pesar de ser una
playa importante donde se depositan alrededor de 882 nidos anuales, parece que
puede tener graves problemas de incubación. Los mayores éxitos de incubación se
registraron en playas del norte, Boa Esperança y Lancha, y del oeste (Chaves), con un
97,6%, 95,5% y 92,3% respectivamente; sin embargo su contribución productiva es tan
solo del 4,2%, 4,8% y 2,1% respectivamente.
DISCUSION
Productividad de la isla de Boavista: importancia de la Reserva Natural das
Tartarugas Marinhas
La zona de mayor importancia productiva de la isla de Boavista es la zona
comprendida entre Ponta do Roque y Ponta Medronho, situada dentro de la Reserva
Natural de Tortugas Marinhas. Los resultados de las estimas realizadas en 2005, 2007 y
2008 indican que en esta zona se podrían estar produciendo entre 200.000 y 300.000
crías de tortuga anualmente; y que podría representar alrededor del 65%-70% de la
producción total de la isla. Estos datos variarán en función del número de nidos
depositados en la zona y del éxito de emergencia de éstos. En 2005, en la zona
comprendida entre Ponta do Roque y Ponta Medronho, el número de nidos
Productividad de la isla de Boavista
64
depositados fue menor que los registrados durante 2007, 2008 y 2009 según Marco et
al. (en prensa), sin embargo, el éxito de emergencia de los nidos durante 2005 en la
zona, fue mayor que en 2007 y 2008 obteniendo una productividad similar que la
estimada para esos años. Marco et al. (en prensa), también observó que a pesar de la
fluctuación interanual en el número de nidos para tres años de estudio (2007, 2008 y
2009), éstos se distribuyan de forma similar en las diferentes zonas de la isla, siendo
entre P. do Roque y P. Medronho donde se depositan entre el 70-75% de los nidos
anuales de la isla. Esto indicaría, que si bien existe una plasticidad en los
desplazamientos intranuales de anidación de las hembras (Abella et al. 2010), en
general, parece que existe un patrón en la distribución de nidos en Boavista. Este
patrón a escala insular, podría verse influenciado en gran parte por los vientos y la
exposición de las playas a éstos (Santana-Garcon et al. 2010), ya que en la zona oeste
apenas hay anidación (resguardada de los vientos) comparado con el resto de la isla
(mayor exposición a los vientos). Los vientos, la orientación de las playas y la batimetría
del fondo costero, podrían crear corrientes locales que facilitarían el acceso a las
hembras a las playas de la zona este-sureste de la isla de Boavista, posiblemente
creando condiciones adecuadas no sólo para el reclutamiento de hembras sino para
una salida rápida a mar abierto de las crías nacidas.
En general, podríamos decir que el éxito de emergencia de los nidos de la isla
de Boavista (31,3%) es bajo comparado con otras poblaciones mundiales de la misma
especie (Margaritoulis y Rees 2003, ver revisión García y López-Jurado 2004). Las
principales causas de mortalidad han resultado ser la depredación de nidos por parte
del cangrejo fantasma Ocypode cursor pudiendo alcanzar unas tasas de
depredación de nidos del 100% como se documenta también en Da Graça et al.
2010, y la inundación de los nidos por causa de las mareas, especialmente en playas
de poca profundidad. A pesar de que el número de nidos monitoreados en el área
dentro de la RNTM durante 2007 y 2008 fue muy bajo (n=12), y que para la estima del
éxito de emergencia se ha usado una fórmula menos exacta que la usada en 2005 y
con nidos sin redes plásticas para la retención de las crías (podría disminuir el acceso
del cangrejo fantasma para la depredación del nido, aunque este hecho no se ha
comprobado experimentalmente), el éxito de emergencia de los nidos dentro de la
RNTM fue similar para todos los años de estudio (2005, 2007 y 2008). En 2005, se estimó
un éxito de emergencia general para las playas de la RNTM del 36,2%, mientras que en
2007 y 2008 del 33,5%. Sin embargo, hay que ser prudente ya que el tamaño de
muestra de nidos monitoreados en 2007 y 2008 fue muy bajo, y cambios interanuales
importantes en el éxito de emergencia de los nidos en las mismas playas de estudio,
podrían modificar sustancialmente la productividad de una playa, de una zona
CAPITULO 1
65
concreta o de una población (Mazaris et al. 2009). Cambios anuales en las
condiciones meteorológicas, podrían afectar de forma significativa no sólo a la
producción de las playas (fuertes temporales, épocas secas, etc.), sino también a otros
factores importantes para la viabilidad de la población como puede ser la proporción
de crías machos y hembras producidos.
Neonatos dirigiéndose al mar (Foto: Héctor Garrido)
Productividad de la isla de Boavista
66
Distribución temporal de los nidos en la RNTM
El inicio de la anidación se produjo a mediados de junio y finalizó a mediados
de octubre en todas las playas de estudio, similar a los datos registrados por Varo et al.
(2007) en las playas de Ervatão, Ponta Cosme y Calheta en 2001 y 2002. Patrones
estacionales en la distribución de nidos similares se encuentran en otras poblaciones
de tortuga boba como en el Mediterráneo (Türkozan y Yilmaz 2008), Brasil (Marcovaldi
y Chaloupka 2007), Suráfrica (Maxwell et al. 1988) o Japón (Matsuzawa et al. 2002); y
también en otras especies de tortuga marina (Ikaran 2010, Patiño 2010). Sabemos que
las tortugas están fuertemente influenciadas por factores ambientales generales como
las lunas, las mareas, las lluvias, etc. en el proceso de anidación diario (Pike 2008, Welsh
y Tucker 2009, Fritts y Hoffman 1982, Frazer 1983). Sin embargo, estos factores son
comunes en playas de áreas de anidación de poca extensión como puede la isla de
Boavista. Se ha detectado una gran variabilidad en el número de los nidos diarios
depositados de una playa a otra de la zona de estudio, indicando que existen otros
factores locales que están influyendo en el éxito de anidación de cada playa para el
mismo día. A partir de los resultados y de las características generales de las playas de
estudio, es probable que la morfología de la playa tenga un papel determinante en el
patrón temporal de distribución de nidos (Hendrickson 1982). Si bien encontramos que
en playas próximas el número de nidos depositados diariamente se asemeja un poco
más que en playas más distanciadas, estas diferencias son mínimas. Sin embargo, es
de destacar que las dos playas de mayor profundidad (João Barrosa y Calheta) son
las que han descrito patrones diarios de anidación más parecidos a pesar de estar
separadas por 6 km. Además, João Barrosa y Calheta son también las playas con
mayor éxito de anidación (Calheta: 50%, João Barrosa: 45,9%) y mayor éxito medio de
emergencia de los nidos (Calheta: 59,5% y João Barrosa: 53,6%). En general, el resto de
playas de estudio son estrechas prácticamente en su totalidad y se ven muy
afectadas por las subidas de la marea, en muchos casos disminuyendo drásticamente
los metros útiles de playa para la anidación. En playas profundas como Calheta y
João Barrosa existe más espacio útil para la deposición de nidos. En playas profundas,
las variaciones diarias en el número de nidos pueden ser explicados en gran parte por
factores ambientales generales (luna, marea, lluvia, etc.) y en menor parte por la
morfología de la playa, hecho que hace que encontremos más similitudes en la
distribución temporal de los nidos. Sin embargo, factores oceanográficos como
cambios de dirección en las corrientes superficiales locales, y/o el simple azar
seguramente también contribuyen de forma importante en estas variaciones a escala
local (playa).
CAPITULO 1
67
Distribución espacial de los nidos dentro la RNTM
La playa con mayor número de nidos registrados, Ponta Cosme, es la playa
que presenta menor éxito medio de emergencia (15,6%) y es la segunda con menor
éxito de anidación (29,5%). Parece claro que las hembras salen a anidar por muchas
razones ajenas a la calidad del lugar de incubación, posiblemente influenciadas por
factores oceanográficos y meteorológicos (Santana-Garcon et al. 2010, Pike 2008).
Pero, en un grado bajo, es posible que exista algún tipo de selección local,
seleccionando playas de alta calidad para la construcción del nido. En playas de
mala calidad (como Ervatão o Ponta Cosme) el número de actividades por kilómetro,
número de nidos por kilómetro y éxito de anidación es bajo, en comparación con
otras playas de mayor calidad de incubación (ej.: Calheta y Ladjedo Teixeira con altas
densidades de actividades y nidos por km). Sin embargo, en la playa con mayor
calidad de incubación e importancia productiva, João Barrosa, encontramos los
valores más bajos en cuanto a densidad de actividades de anidación y/o nidos.
Parece que las tortugas podrían estar utilizando distintos estímulos ambientales a
distinta escala en cada fase del proceso de selección del lugar de puesta. Por
facilidad en el transporte, las tortugas pueden ser llevadas por corrientes superficiales a
ciertas áreas de anidación (Santana-Garcon et al. 2010), allí saldrán a una playa o
otra según corrientes locales superficiales o estímulos físicos y químicos (Ackerman
1997; Mortimer 1990). Sin embargo, si la playa no tiene calidad para la anidación
(sustrato inadecuado para la incubación por motivos diversos como pueden ser:
demasiada humedad, demasiada sequedad, falta de arena, etc.) la tortuga retorna
al mar sin depositar los huevos para salir posteriormente en otra zona. Quizás João
Barrosa es una playa ya alejada de la influencia de los primeros factores que
determinarán el área de puesta (ubicada más al sur y más alejada de la influencia de
los vientos y corrientes), pero que sin embargo, las tortugas que acceden a esa playa
encuentran condiciones adecuadas para la construcción del nido. Es probable que
playas de alta calidad para la construcción del nido devengan en playas de alta
calidad de incubación, y que lo que las hembras directamente seleccionan sea
simplemente playas de alta calidad para la construcción del nido (Cheng et al. 2007).
No obstante, playas de mala calidad de incubación y mala calidad para la
construcción del nido, pueden acabar albergando el mayor número de nidos de
registrados quizás simplemente por su orientación (ej.: Ponta Cosme).
Productividad de la isla de Boavista
68
Los altos valores de densidad de nidos encontrados en playas de la RNTM son
muy elevados en general, encontrado valores máximos de 2,9 nidos por metro lineal
de playa. Este resultado indica que la zona tiene un potencial altísimo para la
realización de actividades ecoturísticas sostenibles.
Evaluación del éxito de emergencia: el cangrejo fantasma y rejillas
Debido a la capacidad de depredación del cangrejo fantasma en los nidos de
tortuga, es fundamental conocer el tamaño de puesta inicial para evaluar
posteriormente el éxito de emergencia del nido. Estimas del éxito de emergencia
basadas solamente en datos obtenidos de exhumaciones puede alterar
significativamente el resultado. Un gran número de huevos pueden ser comidos o
robados por el cangrejo fantasma sin dejar rastro de ello en el material exhumable e
implicando un error notable en el resultado final.
Al mismo tiempo, hay que ser prudente con los resultados obtenidos del éxito
de emergencia de nidos a los que se les colocó rejillas para la retención de crías (año
2005) y las comparaciones con los datos de 2007 y 2008. No se puede descartar, que
las rejillas puestas en los nidos disminuyeran el grado de depredación natural del
cangrejo, ya que podrían dificultar el acceso o la búsqueda del nido por éste, y quizás
en algún caso haciéndole incluso desistir. Sin embargo, esta hipótesis no ha sido
testada científicamente, y a lo largo de este estudio la depredación parcial o total
(100% de los huevos) de nidos con rejilla ha sido observada en muchas ocasiones,
demostrando que la rejilla no impide el acceso del cangrejo al nido.
CONCLUSION
Con este trabajo se ha puesto de manifiesto por primera vez que en la Reserva
Natural das Tartarugas Marinhas además de constituir el área de mayor densidad de
nidos de Boavista, Cabo Verde y Atlántico oriental, se trata de la zona más productiva
de la isla de Boavista, y en la que anualmente nacen más de 200.000 crías de tortuga.
Esta zona ocupa a penas 12 km de costa, resultando casi en un santuario de
anidación de la tortuga boba. Mantener esta zona virgen y protegida de la acción no
controlada del hombre, será fundamental para la conservación de la población de
tortuga boba en Cabo Verde. Acciones no sostenibles en esta zona, como la
construcción de infraestructuras hoteleras o un mal uso recreativo de las playas de la
RNTM, pueden resultar en la pérdida de hábitat total para la anidación, y en
consecuencia la desaparición de esta población. La toma de decisiones políticas
CAPITULO 1
69
firmes para proteger y regular el uso de esta área es imprescindible y urgente.
Además, realizando estudios de evaluación científica y un seguimiento estricto, esta
zona podría desarrollar un ecoturismo sustentable y respetuoso que ayudara a la
protección de este recurso natural, y resultara una alternativa local a la matanza de
hembras.
AGRADECIMIENTOS
Agradecimientos a la Consejería de Medio Ambiente de Junta de Andalucía,
al Gobierno de Canarias y el Cabildo de Fuerteventura por la financiación del trabajo.
Al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde y Cámara Municipal de Boavista, al Instituto
Canario de Ciencias Marinas y a la Universidad de Las Palmas de Gran Canarias por
las ayudas aportadas. A la ONG Cabo Verde Natura 2000 y a su personal por todo el
apoyo logístico dado. A todos los voluntarios que participaron en el marcaje nidos y
prospecciones de playas en 2005, con especial gratitud Paula Sanz y Rosa María
García Cerdá por su apoyo y ayuda incondicional en el trabajo de campo. Así como
a todos aquellos que colaboraron en el marcaje de nidos alrededor de la isla de
Boavista durante 2007 y 2008, con especial atención y gratitud a Samir Martins por su
total disposición y colaboración en el marcaje de nidos y recolecta de datos.
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73
CAPITULO 2
Comparación entre dos técnicas no invasivas de evaluación
de la fertilidad de los huevos en nidos de tortuga boba
(Caretta caretta)
Resumen
Introducción
Metodología
Resultados
Discusión
Implicaciones en el manejo
Agradecimientos
Bibliografía
RESUMEN
La tasa de fertilización de los huevos es un parámetro esencial en la historia
reproductiva de las especies ovíparas. Sin embargo, para muchas especies ovíparas
terrestres, este parámetro es estimado solamente después de la eclosión de los huevos,
buscando evidencias de desarrollo embrionario en huevos no eclosionados (técnica
de la exhumación). En este estudio se describe la tasa de fertilidad en la población de
tortuga boba en Cabo Verde. También se compara la precisión del método de
estimación de la fertilidad en la exhumación con una segunda técnica no invasiva,
basada en una cuidadosa excavación del nido en las primeras 96 horas después de la
puesta para contabilizar el número de huevos que han desarrollo el polo animal en la
cáscara (técnica del polo animal). El estudio se ha realizado en la población anidante
de tortuga boba (Caretta caretta) de Cabo Verde. Se encuentran diferencias
significativas en la medida de la tasa de fertilidad entre las dos técnicas de estimación
evaluadas. La evaluación del número de huevos no fertilizados a través de la técnica
de la exhumación, fue significativamente sobrestimada, y además este parámetro no
se correlacionó con la estimación de la tasa de fertilidad realizada pocas horas tras la
puesta (técnica del polo animal). La estimación de la tasa de fertilidad temprana no
Estima de la tasa de fertilidad de los huevos
74
tuvo efecto en el éxito de emergencia de los nidos, ni en las características fenotípicas
de los neonatos. No se encontró correlación entre el número de embriones vivos pocas
horas después de la puesta y el éxito de emergencia del nido. Los huevos infértiles no
tuvieron efecto en la tasa de supervivencia de los embriones en desarrollo dentro del
nido. La tasa de fertilidad no varió estacionalmente durante la temporada de
anidación. Se propone la implementación del seguimiento de la tasa de fertilidad
anual en programas de conservación de tortugas marinas en zonas reproductoras.
Para ello se recomienda utilizar la técnica del polo animal, una técnica no invasiva y
de precisión, basada en la observación de la formación del polo animal en la cáscara
de los huevos en desarrollo, mediante la excavación de una muestra de nidos
representativa pocas horas después de la puesta de los huevos.
INTRODUCCION
La tasa de fertilidad es un parámetro definitivo en la historia reproductiva de las
especies ovíparas (Schultz y Williams 2005, Hamdoun y Epel 2007), y por lo tanto, un
factor relevante a tener en cuenta para la evaluación de riesgos en cualquier
programa de conservación de dichas especies.
El porcentaje de huevos que se fertilizan e inician el desarrollo, directamente
influenciará al número de crías finales y por tanto, al éxito reproductor de los
organismos. Sin embargo, existen múltiples causas de mortalidad de huevos, y la
estima precisa de la tasa de fertilización puede también favorecer a la estimación de
causas de mortalidad embrionaria durante la incubación. Los huevos infértiles podrían
afectar negativamente a la viabilidad de los huevos dentro del nido. Los huevos
muertos, normalmente se descomponen y son colonizados por microorganismos que
pueden invadir huevos y quizás afectar al éxito de emergencia de los nidos (Blanck y
Sawyer 1981, Phillot y Parmenter 2001, Sarmiento-Ramírez et al. en prensa). Parece
lógico que existiera una relación positiva entre la tasa de fertilidad y el éxito de
emergencia de los nidos.
La proporción de huevos fertilizados en un nido, también puede ser un
indicador de cambios en la abundancia de machos en la población, así como de su
capacidad de fertilización; o de trastornos derivados del estrés de la hembra durante
la cópula (Rowe et al. 2004), y/o de alteraciones fisiológicas del esperma o de los
óvulos (Rie et al. 2005). Estos factores pueden tener impacto en la tasa de fertilidad, y
en consecuencia en el éxito de emergencia de los nidos. Varios estudios realizados
CAPITULO 2
75
sugieren que impactos ambientales de origen antropogénico pueden alterar la
abundancia de machos y la fertilidad en especies de chelonios. Debido a que los
machos son migradores y permanecen en el océano durante todo su ciclo de vida, es
difícil estimar su tamaño poblacional. Las poblaciones de machos de tortugas marinas,
pueden verse severamente amenazadas por problemas como la pesca selectiva de
machos (ej. Cabo Verde) y la alteración de la proporción de la razón de sexos en crías
debido al calentamiento global (Godley et al. 2001, Hawkes et al. 2007).
Por ejemplo, desde la ley de protección internacional de los Estados Unidos,
Endangered Species Act del 1973 y la ley CITES en 1975 (Lutz et al. 2003), todas las
especies de tortuga marina han sido clasificadas como ―en peligro‖ en toda su
distribución mundial. Pero a pesar de que consumir carne de tortuga es una práctica
ilegal, esta actividad tradicional está fuertemente arraigada en muchas áreas de
anidación del mundo y sigue ocurriendo (Thorbjarnarson 2000, Lutz et al. 2003). Aunque
la captura de hembras tenga probablemente un mayor impacto en la dinámica
poblacional, son capturadas más frecuentemente debido a que son más accesibles y
tienen mayor cantidad de carne para el consumo (Smith y Bird 2000); existen
tradiciones que contemplan el consumo de licor de pene de tortuga macho como
bebida afrodisíaca. Este hecho hace que, en el mar, haya una pesca selectiva de
machos (observaciones personales en Cabo Verde). Esta práctica tradicional podría
haber tenido un importante impacto en el número de machos adultos y
consecuentemente, en la fertilización de huevos. Además, durante las últimas
décadas, el cambio climático ya ha causado un significativo aumento de las
temperaturas del aire y del mar a nivel mundial, afectando a animales y plantas
(Walther 2002, Parmesan y Yohe 2003). Los modelos de cambio climático sugieren que
estas temperaturas seguirán subiendo durante el siglo XXI (IPCC, 2007).
En las tortugas marinas, la temperatura de incubación define la proporción de
machos y hembras que anualmente son producidos en las áreas de anidación
(Yntema y Mrosovsky 1982). Para la tortuga boba (Caretta caretta), 29ºC es la
temperatura pivotal en la cual se producen 50% hembras y 50% machos (Mrosovsky y
Yntema, 1980, Wibbels 2003). A altas temperaturas la razón se sexos se torna a favor de
hembras y sobre los 32ºC, se produce el 100% (Wibbels 2003). En varias zonas de
anidación de tortuga boba, ya se ha documentado razones de sexos fuertemente
sesgada hacia las hembras (Godley et al. 2001, Wibbels 2003). El aumento de
temperaturas de las últimas décadas podría haber disminuido la producción de
machos afectando al potencial para la fertilización de los huevos (Glen y Mrosovsky
2004).
Estima de la tasa de fertilidad de los huevos
76
Finalmente, la contaminación ambiental podría causar efectos de disrupción
endocrina en vertebrados marinos. La exposición o la acumulación de contaminantes
podría alterar la producción de hormonas como el estradiol o la vitelogenina en
hembras (Rie et al. 2005), o alterar hormonas de producción y calidad de esperma en
machos (Van Look y Kime 2003, Ferber 2005).
Por estas razones, y debido a la dificultad que existe para estimar la
abundancia de machos adultos de una población, y también la salud sexual de los
machos y las hembras; en los programas de manejo de tortugas marinas, debería
implementarse el seguimiento anual de la tasa de fertilización (Glen y Mrosovsky 2004).
Sin embargo, para varias especies ovíparas terrestres este parámetro sólo se estima
después de la eclosión de los nidos, y a partir del material de exhumación encontrado
buscando evidencias de desarrollo en huevos no eclosionados. Después de la
eclosión, los huevos muertos suelen estar descompuestos y es común que a veces sea
difícil discriminar entre huevos infértiles y huevos donde el embrión murió en estadios
muy tempranos de desarrollo. Por ello, la estima de la tasa de fertilización después de
la eclosión del nido puede resultar poco precisa.
La evaluación directa del número de huevos fertilizados es una tarea
dificultosa. La fertilización de los óvulos en especies ovíparas terrestres suele ser interna
y ocurre entre las 72 primeras horas después de la ovoposición. En estas especies, el
desarrollo embrionario empieza en el oviducto de las hembras y cuando se depositan
los huevos, los embriones ya pueden tener varios días de existencia (Miller 1985). En la
puesta, algunos huevos fertilizados podrían morir. Además, durante la puesta, los
huevos no presentan signos externos de desarrollo embrionario y el único método para
evaluar si el huevo es fértil es haciendo su disección. La disección del huevo es una
técnica muy invasiva, especialmente para especies en peligro de extinción.
Para muchas especies, el desarrollo embrionario puede ser detectado al poco
tiempo después de la puesta. Por ejemplo, para la tortuga boba, el número de
embriones en desarrollo se puede registrar fácilmente y con precisión después de las
24 horas de incubación. Se estimó la tasa de fertilización de la tortuga boba de Cabo
Verde usando dos técnicas no invasivas con tres objetivos concretos: 1) estimar la tasa
de fertilidad en esta población de tortuga boba así como evaluar cambios
estacionales, 2) comparar la eficiencia de dos técnicas no invasivas para la
evaluación de la tasa de fertilidad para recomendar la más adecuada para los
programas de conservación de tortugas marinas, 3) evaluar la hipótesis de que el
CAPITULO 2
77
porcentaje de huevos infértiles puede afectar a la supervivencia de los huevos en
desarrollo dentro del nido.
El estudio se realizó en las playas del sureste de la isla de Boavista (Ervatão:
670m, Benguinho: 150m y Ponta Cosme: 2800m), República de Cabo Verde (16,18°N
22,92°W).
METODOLOGIA
La estima de la tasa de fertilidad se realizó mediante dos técnicas no invasivas
para cada nido: 1) estima del porcentaje de huevos en desarrollo pocas horas
después de la puesta observando el disco blanco embrionario, ―técnica del polo
animal‖ (―White Spot‖, Blanck y Sawyer 1981); y 2) registrando el porcentaje de huevos
muertos sin signos de desarrollo embrionario después de la eclosión del nido. Estas
estimas se correlacionaron entre sí para cada nido y también con el éxito de
emergencia. El éxito de emergencia se calculó dividiendo el número de tortugas
nacidas por el tamaño de puesta inicial.
Para estimar la tasa de fertilidad al inicio de la incubación, primero se testó la
técnica del polo animal en una pequeña muestra de huevos. Desde el 20 de Junio al 2
de Julio de 2005, se estudiaron 60 huevos de 8 nidos (5 huevos de 4 nidos y 10 huevos
de otros 4 nidos) para evaluar y testar la técnica del polo animal con precisión. Los
huevos se mantuvieron fuera del nido en contenedores de plástico rígido incubados
en arena natural de la playa a temperatura ambiente (entre 26-30ºC). Los huevos
fueron examinados periódicamente para determinar la presencia y tamaño de la
mancha blanca referente al polo animal. Los huevos también fueron observados a la
luz de una linterna para determinar la extensión del área vascularizada del saco
vitelino (SV), la membrana del corioalantoides (CAM) y su precursor, el área vasculosa
(AV) de la gástrula y néurula.
Estima de la tasa de fertilidad de los huevos
78
Aspecto del disco blanco embrionario (polo animal)
a las 24h y 96h después de la puesta
Para estimar la tasa de fertilidad, se traslocaron 39 nidos depositados entre el 6
de Agosto y el 9 de Septiembre en las playas de Ponta Cosme y Ervatão. En 29 nidos,
se examinaron los huevos tanto al principio el desarrollo, entre las primeras 24 y 96
horas tras la puesta, y después de la eclosión. Los otros 10 nidos restantes se traslocaron
inmediatamente después de la ovoposición (0 horas) como nidos control. Todos los
nidos fueron marcados en el momento de la puesta e incubados bajo condiciones
ambientales estándar en el vivero (50x15m) ubicado en la playa de Benguinho en
parcelas de 1m2. Para estimar la tasa de fertilidad al poco tiempo tras la puesta, los
nidos fueron desenterrados y traslocados cuidadosamente, conservando siempre su
posición axial original y evitando movimientos rotatorios o de choque (Limpus et al.
1979, Parmenter 1980). Aquellos huevos que tenían aspecto sano y no presentaban
ningún rastro del polo animal, fueron examinados cuidadosamente con una linterna
para identificar si existía algún signo de desarrollo. Si no se encontraba ninguna
evidencia de desarrollo, el huevo era considerado infértil. Después de examinar todos
los huevos, el nido era enterrado de nuevo cuidadosamente conservado el orden de
ovoposición original. Todo el proceso se realizó en el mínimo tiempo posible (máximo
una hora). Para evaluar el éxito de emergencia, al día 45 de incubación, una rejilla
plástica era colocada en el nido para retener a las crías y poder contarlas y medirlas
(peso, largo y ancho recto del caparazón). Después las crías eran liberadas. Para
pesar a los neonatos se usó una balanza PK-401 (Max. 400g; d=0,1g), y un calibre
digital Mitutoyo Absolute Digimatic (0,05 mm).
24 H 96 H
CAPITULO 2
79
Para estimar la tasa de fertilidad tras la emergencia del nido (técnica de la
exhumación), cinco días después de la última emergencia, los nidos fueron
exhumados. El material encontrado se clasificó en cáscaras de huevos eclosionados,
crías muertas, crías muertas eclosionando, crías vivas, crías vivas eclosionando, huevos
sin desarrollo, y huevos con desarrollo embrionario. Los huevos con desarrollo
embrionario fueron clasificados en 9 subcategorías de los estadios embrionarios
visuales definidos por Miller (1985) (ver Anexo 1). Los huevos clasificados como ―sin
desarrollo‖ no contenían signos visibles de desarrollo. No se pudo certificar si eran
fértiles o no debido a la descomposición del contenido de los huevos. Para estimar la
tasa de fertilidad a partir de la exhumación del nido, se dividió el número de huevos
muertos sin signos de desarrollo embrionario por el tamaño de puesta inicial.
Material encontrado durante la exhumación de un nido
Debido a que accidentalmente algunas crías se escaparon de las rejillas de
retención, el éxito de emergencia de los nidos se estimó dependiendo de cuál era el
mayor número entre estos dos parámetros: número de crías nacidas observadas y el
número de cáscaras vacías en la exhumación. El tiempo de incubación se definió
como el número de días entre la puesta y la emergencia masiva de neonatos, que en
el 96% de los casos fue la primera emergencia registrada. Las tasas de fertilidad fueron
normalizadas usando la trasformación del arcoseno para la realización de tests
estadísticos.
Estima de la tasa de fertilidad de los huevos
80
Para evaluar si la técnica de estimación de la tasa de fertilidad poco después
de la puesta (técnica del polo animal) tenía un impacto en el éxito de emergencia de
los nidos y las características fenotípicas de las crías, se compararon estos parámetros
entre los nidos usados para la estima de la tasa de fertilización incubados en el vivero
con los nidos trasladados al vivero inmediatamente después de la ovoposición y que
no fueron chequeados (control).
RESULTADOS
Se encontró una alta tasa de fertilización para la especie (usando la técnica
del polo animal). Durante la temporada de anidación de 2005, en media fue superior
al 93,8% (95% límites de confianza: 91,4% y 96,2%, N=35 ). El mínimo valor encontrado
fue del 75%, y en un 11,5% de los nidos todos los huevos fueron fértiles. No se detectó
variación temporal en el número de huevos que iniciaban el desarrollo según la
estación (F (2, 40) =0,583 P=0,563, Figura 1).
Junio Agosto Septiembre
Mes de puesta
60
64
68
72
76
80
84
88
92
96
100
104
Huevos e
n d
esarr
ollo (
%)
Figura 1. Variación estacional en el número de huevos fértiles de tortuga boba
(Caretta caretta) en nidos depositados en Junio, Agosto y Septiembre durante la
temporada de anidación de 2005 en Boavista (Cabo Verde).
CAPITULO 2
81
Se encontraron diferencias estadísticamente significativas cuando se
compararon los resultados obtenidos de las dos estimas de fertilidad testadas (técnica
del polo animal y técnica de la exhumación) para cada nido (Paired T-test: t= -4,723,
P<0,001, N=29, Tabla 1, Figura 2).
Tabla 1. Porcentaje de huevos de tortuga boba donde puede reconocerse el
desarrollo embrionario usando dos técnicas de estimación de la tasa de fertilidad: 1) a
partir de la exhumación del nido después de la eclosión, y 2) a partir del polo animal
(durante las 96 horas de incubación).
Técnica de evaluación
de la tasa de fertilidadMedia
Desviación
EstándarMínimo Máximo N
Exhumación 82,3 10,6 58,2 100 29
Polo animal 93,8 7,4 75 100 29
0
20
40
60
80
100
120
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29
Tasa d
e f
ert
ilid
ad
(%
)
Exhumación Polo animal
Figura 2. Tasa de fertilidad (%) estimada en 29 nidos de tortuga boba (Caretta caretta)
calculada a partir con dos métodos: 1) método de la exhumación y 2) método del
polo animal; en la temporada de anidación 2005, isla de Boavista (Cabo Verde).
Además, los valores obtenidos con los dos métodos no se correlacionan (r2 =
0,001; r = -0,0261, p = 0,893). Después de las primeras 24 horas de incubación, la
detección de huevos viables en desarrollo es posible y precisa. El número de huevos
con desarrollo embrionario determinados a partir de las 24 horas de incubación, no
aumentó después de ese momento.
Estima de la tasa de fertilidad de los huevos
82
Ni el tamaño de la hembra (r=0,054, P=0,760) ni el tamaño de puesta (r=-0,094,
P=0,549) tuvieron ninguna influencia en la tasa de fertilización de los huevos estimada
a partir de la técnica del polo animal. La extracción y recolocación cuidadosa de los
huevos que fueron chequeados para estimar la tasa de fertilidad durante las primeras
96 horas de incubación, no tuvieron ningún impacto ni en el desarrollo embrionario (F(1,
37)=0,0419, p=0,839, N=38) ni en el largo (F(1, 36)=0,617, p=0,437), ancho (F(1, 36)=0,006,
p=0,937) y peso de las crías (F(1, 36)=1,644, p=0,208) (Tabla 2).
Tabla 2. Éxito de emergencia (%), peso (g), largo (mm) y ancho (mm) recto de
los neonatos de nidos de tortuga boba (Caretta caretta) que fueron examinados para
estimar la tasa de fertilidad del nido en las 96 primeras horas de incubación, y de nidos
que no fueron examinados.
Media -95% 95% Media -95% 95% Media -95% 95% Media -95% 95%
No 48,95 34,6 63,31 15,9 14,6 17,1 42,49 41,28 43,7 33,18 32,28 34,07 9
Sí 47,27 38,84 55,7 16,7 16,1 17,4 43,01 42,39 43,64 33,14 33,61 33,14 29
NExaminadosÉxito de emergencia Peso de neonatos Largo caparazón Ancho caparazón
El éxito de emergencia de los 39 nidos incubados en el vivero fue del 47,7% y
varió de 0 a 88,2%. Al comparar el porcentaje de embriones vivos poco después tras la
puesta con el éxito de emergencia del nido no se encontró correlación (r=0,097,
t=0,504, p=0,618, N=29, Figura 3).
CAPITULO 2
83
75 80 85 90 95 100
Huevos en desarrollo tras la puesta (%)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Éxito d
e e
merg
encia
(%
)
Figura 3. Relación entre la tasa de fertilidad (%) y el éxito de emergencia (%) de
29 nidos de Caretta caretta depositados durante el mes de Agosto de 2005 en
Boavista (Cabo Verde).
DISCUSION
Se encontró una alta tasa de fertilidad en la población de tortuga boba de
Cabo Verde durante toda la temporada de anidación de 2005. El valor medio fue
superior al 93% y tuvo una variación relativamente pequeña entre nidos (75%-100%).
Los resultados encontrados son similares a los encontrados para otras poblaciones de
tortuga boba (Miller 1985, Miller y Limpus 2003), confirmando una alta tasa de fertilidad
para la especie. Se deduce que hoy en día, la fertilización de los huevos en las
hembras adultas de esta población no parece estar amenazada. Tanto la fertilización
de los huevos, como la producción de machos en las últimas décadas y la
abundancia actual de éstos, parecen ser apropiadas para garantizar un éxito
reproductivo óptimo.
Sin embargo, es posible que la razón de sexos en machos y hembras que se
produce actualmente haya variado debido al calentamiento global, y que
hipotéticamente actualmente se puedan estar produciendo menos machos que en el
pasado y menos que en el futuro. Es importante considerar la capacidad de las
Estima de la tasa de fertilidad de los huevos
84
tortugas para almacenar esperma (Harry y Briscoe 1988). Esta estrategia puede
asegurar la fertilización de los huevos en un posible futuro de pocos machos efectivos
para copular (Fitzsimmons 1998). La ampliación de estudios sobre el sistema de cópula
y reproducción de las tortugas marinas (multipaternidad y almacenamiento de
esperma) serían necesarios para estimar el número de machos efectivos de la
población, saber su diversidad genética y sus consecuencias biológicas para
completar esta información (Sanz et al. 2007). Tampoco existen evidencias para
pensar que existan alteraciones en la fertilidad de la población reproductora de
ambos sexos debido a factores de contaminación ambiental (Van Look y Kime 2003,
Ferber 2005, Rie et al. 2005).
Los dos métodos de estimación de la tasa de fertilidad testados subestiman la
tasa de fertilidad real. El método de estima del polo animal subestima el valor real
debido a que en el momento de evaluación, han pasado varios días desde la
fertilización interna de los huevos y algún embrión pudo haber muerto (Miller 1985,
Miller y Limpus 2003). La estima de la tasa de fertilización a partir de la exhumación
también subestima el valor real. Los huevos clasificados como ―sin desarrollo‖ podrían
haber sido fértiles y haber muerto en fases tempranas de desarrollo; sin embargo al ser
de tamaño muy pequeño es muy difícil detectarlos a simple vista durante la
exhumación. Factores que dificultan la detección de pequeños embriones durante la
exhumación son: la descomposición embrionaria, la infección de huevos por insectos
o la extremada sequedad de algunos huevos que entorpecen la observación de la
presencia del embrión, etc.
La estima a través de la exhumación resulta ser una aproximación grosera al
valor real ya que algunos huevos podrían ser depredados antes de la exhumación. La
estima de la tasa de fertilidad a partir de la exhumación, también favorece errores
como confusiones con el número de cáscaras encontradas dentro de la cámara del
nido (a veces el número de cáscaras encontradas es superior al número de huevos
contados durante la puesta, probablemente porque se consideran cáscaras de restos
de un nido viejo o que mitades de cáscaras se cuentan como cáscaras enteras). El
método de estimación de la tasa de fertilidad a través de la exhumación es una
técnica ampliamente utilizada (Black y Sawyer 1981, Bell et al. 2003), pero es
indudablemente mucho menos precisa y exacta que la estimación de la tasa de
fertilidad pocas tras la puesta. Se recomienda la estimación de la tasa de fertilidad
usando la técnica del polo animal pocas horas después tras la puesta.
CAPITULO 2
85
Bell et al. (2003) encontró en tortuga laúd (Dermochelys coriacea), que la
estima de la fertilidad a través de la exhumación era mucho menos precisa en
comparación con la disección del huevo en el laboratorio. Sin embargo, la disección
del huevo es una técnica invasiva que requiere sacrificar a los embriones, material
algo sofisticado (lupa o microscopio) y el aprendizaje del manejo del material de
laboratorio. Por el contrario, la técnica del polo animal, es una técnica no sofisticada,
útil y no invasiva, que permite medir la fertilidad con precisión en el campo y que no
implica la disección del huevo, y en consecuencia, la muerte del embrión. Este
método puede ser aplicado con poco tiempo de aprendizaje con baja probabilidad
de errores. La evaluación de la tasa de fertilidad pocas otras después de la puesta no
tuvo efectos ni en la tasa de mortalidad del nido ni en el fenotipo de las crías. Esta
técnica puede ser usada eficientemente durante la traslocación retardada de nidos
en riesgo a viveros de crías (ver Capítulo 6), pudiendo monitorear la tasa de fertilidad
de la población y mejorando la eficiencia del programa de seguimiento de una
población anidante.
No se ha encontrado correlación entre el éxito de emergencia y la tasa de
fertilidad de los huevos a partir de la estimación del polo animal. Esta falta de
correlación puede deberse a la enorme variabilidad en el éxito de emergencia.
Huevos infértiles en el nido pueden sufrir la descomposición y/o la colonización del
huevo por hongos que podrían expandirse invadiendo huevos viables (Blanck y Sawyer
1981, Phillot y Parmenter 2001, Sarmiento et al. en prensa). Algunos autores sugieren
que nidos con altos porcentajes de huevos infértiles pueden favorecer altas tasas de
colonización de hongos, y por tanto, disminuir el éxito de emergencia. Sin embargo, la
falta de correlación entre la tasa de fertilidad al inicio de incubación y el éxito de
emergencia del nido sugiere que los huevos infértiles no están teniendo un impacto
negativo significativo en la supervivencia de los huevos viables. En este caso, retirar los
huevos infértiles al principio de la incubación no tendría beneficios para la población.
Sin embargo, esta técnica podría permitir la retirada de los huevos infértiles en
especies o poblaciones donde los huevos infértiles pudieran afectar significativamente
al desarrollo de huevos fértiles dentro del nido, aunque habría que evaluar
científicamente el efecto que produce la retirada de los huevos infértiles en el éxito de
emergencia del nido.
Estima de la tasa de fertilidad de los huevos
86
IMPLICACIONES EN EL MANEJO
El seguimiento periódico en la tasa de fertilización de los nidos mediante una
técnica no invasiva, es esencial para detectar problemas en la tasa de fertilidad de los
nidos a tiempo y prevenir los costes críticos asociados en la estructura de las
poblaciones de tortugas marinas. El control de la tasa de fertilización será
especialmente importante en los programas de conservación que manejen
poblaciones altamente amenazadas con pocos individuos.
AGRADECIMIENTOS
Agradezco al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde (Direccão Geral do
Ambiente), al INDP (Instituto Nacional das Pescas de Cabo Verde), al Gobierno
Canario (Dirección General de Relaciones con África y Consejería de Educación,
Universidades, Cultura y Deporte), al ICCM (Instituto Canario de Ciencias Marinas), a la
Junta de Andalucía (Consejería de Medio Ambiente) y al proyecto AEGINA (INTERREG
IIIB) por el apoyo financiero. Un agradecimiento especial a la ONG Cabo Verde
Natura 2000 que ha apoyado con su continua asistencia en el campo haciendo
posible este estudio. A todos los voluntarios que han participado en este estudio, con
especial gratitud por su ayuda y entusiasmo a Rosa María García Cerdá, Fortunato Da
Cruz, Francisco Javier García Fernández de Valderrama, Paula Sanz y Rebeca Serrano.
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89
CAPITULO 3
Biología térmica y producción de sexos
en la isla de Boavista (Cabo Verde)
Resumen
Introducción
Metodología
- Área de estudio
- Registro de las temperaturas de incubación y temperaturas del sustrato
- Tratamiento de datos de la temperatura de incubación y de la arena
- Cálculo de las temperaturas climáticas y predicción de temperaturas
del sustrato
- Diferencias de temperatura en zonas de la isla
- Calor metabólico
- Razón de sexos
- Predicción de las temperaturas de incubación y razón d sexos futuras
Resultados
- Perfil estacional de las temperaturas climáticas y del sustrato de
incubación
- Diferencias espaciales de la temperatura media de la arena en Boavista
- Temperaturas de incubación de los nidos
- Calor metabólico
- Razón de sexos actual y estimas en posibles escenarios futuros de
cambio climático
- Predicción de las temperaturas de la arena y de la razón de sexos en
posibles escenarios de cambio climático futuros
Discusión
- Regímenes térmicos en las playas de Boavista
- Razón de sexos en Boavista
- Futuros escenarios de cambio climático y su efecto en la anidación de
las tortugas en Boavista
- Recomendaciones para futuros estudios de los regímenes térmicos en
Cabo Verde
Agradecimientos
Bibliografía
Biología térmica y razón de sexos
90
RESUMEN
Las tortugas marinas están fuertemente afectadas por la temperatura
ambiental, tanto en su etapa de vida en el mar como durante la anidación e
incubación de nidos. Además, poseen determinación sexual por temperatura,
produciéndose una mayor proporción de hembras a mayores temperaturas de
incubación y mayor proporción de machos a bajas temperaturas. Este fenómeno
hace que las tortugas marinas sean animales especialmente sensibles a las variaciones
de temperatura ambiental. El calentamiento global del planeta se perfila como un
riesgo para las tortugas marinas, debido a que la actual producción de crías se
encuentra altamente sesgada hacia las hembras en la mayoría de poblaciones.
Conocer los perfiles térmicos de temperatura de incubación y la razón de sexos actual
es primordial para evaluar cambios en las poblaciones. En este estudio se evalúa la
variación de temperatura ambiente y de incubación durante cuatro temporadas de
anidación (2005, 2006, 2007 y 2008) en la isla de Boavista (Cabo Verde). También se
realizan estimas de la razón de sexos actual en crías, así como predicciones en futuros
escenarios de calentamiento global. La temperatura del aire varió significativamente
entre trimestres del año siendo durante la época de anidación e incubación de nidos
cuando encontramos las temperaturas más elevadas. La temperatura de la arena
sigue un patrón similar al de la temperatura del aire. La temperatura de la arena fue
similar durante 2005, 2006 y 2008, mientras que en 2007 fue significativamente más fría
que el resto de años. La temperatura de la arena a la profundidad de incubación
varió estacionalmente y espacialmente en diferentes zonas de la isla de Boavista. La
temperatura media de incubación de los nidos fue de 29,7ºC. Durante el periodo
termosensitivo (segundo tercio de incubación, las temperaturas medias variaron de
27,9ºC a 31,4ºC. El calentamiento metabólico medio del tercer tercio de incubación
fue de 1,95ºC, y calor máximo medio fue de 2,87ºC. El calor metabólico medio del
segundo y tercer tercio de incubación se correlacionó positivamente con el éxito de
emergencia del nido. El tiempo de incubación se correlacionó negativamente con la
temperatura media del segundo tercio de incubación. El tiempo de incubación
pivotal es de 57 días. La razón de sexos encontrada en los cuatro años de estudio varió
de 76% en hembras en 2005 a 47,2% en hembras en 2007. Un aumento de la
temperatura ambiente en 1ºC y 2ºC, supondría aumentos del 89,4% y 95,5% en el
porcentaje de hembras respectivamente.
CAPITULO 3
91
INTRODUCCION
Las tortugas marinas son ectotermos y, por tanto, sensibles a la temperatura
ambiental y de forma especia poseen determinación sexual por temperatura (TSD)
(Yntema y Mrosovsky 1979). Los cambios ambientales afectan directamente a la
temperatura de incubación de los nidos, a la supervivencia y fenotipo de los
embriones y la proporción de machos y hembras producidos anualmente, y en
consecuencia a la dinámica poblacional de estos animales. En las siete especies de
tortugas marinas, el sexo de las crías se define durante el segundo tercio de
incubación dependiendo de la temperatura ambiente dentro del nido (Yntema y
Mrosovsky 1982). La temperatura pivotal en la cual se producen 50% machos y 50%
hembras varía sensiblemente entre especies. Para la tortuga boba (Caretta caretta),
la temperatura pivotal se encuentra a 29ºC, por debajo de esta temperatura aumenta
el número de machos producidos hasta llegar al 100% a 26ºC, mientras que por
encima de 29ºC aumenta el porcentaje de hembras siendo el 100% a 31,5% (Kaska
1998, Mrosovsky y Yntema 1980; Mrosovsky y Pieau 1991). El rango de temperaturas en
el cual se producen diferentes porcentajes de machos y/o hembras se denomina
―Transitional Range of Temperature‖ (TRT) (Mrosovsky y Pieau 1991).
Actualmente, la razón de sexos en crías de las poblaciones de tortugas marinas
está sesgada hacia las hembras (Marcovaldi et al. 1997, Mrosovsky et al. 1999, Kaska et
al. 1998, Godley et al. 2001, Mrosovsky et al. 2002, Hanson et al. 1998), en algunos casos
superando el 90% de producción de hembras (Hanson et al. 1998).
En el próximo siglo se predice un cambio climático importante en un relativo
espacio de tiempo corto (IPCC 2007), y afloran cuestiones sobre el posible efecto del
aumento de temperatura en los ecosistemas terrestres y acuáticos. En este contexto,
las especies se enfrentan a la adaptación a un nuevo ambiente (Parmesan 2006;
Pertoldi y Bach 2007; Walther et al. 2002), a colonizar nuevas zonas con condiciones
ambientales aptas para la vida de cada especie o a la extinción (Bell y Collins 2008).
Especies que poseen determinación sexual por factores ambientales (ESD) y en
especial aquellas en las que la determinación sexual sea por temperatura (TSD),
pueden sufrir cambios drásticos en la proporción de machos y hembras en poco
tiempo. Por ello, las especies con TSD son especies altamente vulnerables al
calentamiento global (Walther et al. 2002). En este contexto, conocer los rangos de
temperaturas de incubación en las áreas de anidación es fundamental para predecir
la razón de sexos actual y poder identificar cambios en dicho parámetro ante
Biología térmica y razón de sexos
92
escenarios de un presunto aumento de las temperaturas. Sin embargo, los regímenes
térmicos de incubación de cada nido concreto depende de muchos otros factores
además de la temperatura ambiental como: las características específicas del lugar
de selección de puesta, de las características morfológicas del nido (profundidad y
estructura), las condiciones climatológicas normales o estocásticas del lugar de
anidación, y/o los cambios que puedan producirse por interacciones ecológicas en el
microhábitat durante la incubación (Hays et al. 1995, Standora y Spotila 1985). En
algunas zonas de anidación con valores medios de producción de sexos altamente
sesgados hacia las hembras, como en Brasil (aproximadamente un 90%), se han
descrito playas donde predomina una alta producción de machos (Baptistotte et al.
1999). Fluctuaciones climáticas interanuales o intranuales (estacionales) afectan a las
temperaturas de incubación, y en consecuencia pueden alterar la producción de la
razón de sexos en el tiempo (Mrosovsky et al.1984a, b; Godfrey et al. 1996). Fenómenos
climatológicos extremos como ciclones, huracanes, tormentas tropicales, etc. también
pueden inclinar la producción de sexos hacia los machos en un determinado
momento, y equilibrar una población en la que predominan las hembras (Pike y Stiner
2007). La tortuga boba (Caretta caretta) se caracteriza por tener un rango latitudinal
de anidación mayor que otras especies de tortugas marinas (Mrosovsky 1980), con lo
cual a priori, deberíamos esperar una mayor dispersión espacial de la anidación, y que
la producción de sexos fuera más variable que la que se encuentra en otras especies.
Variaciones geográficas en áreas de anidación extensas también pueden ampliar el
rango térmico de incubación y facilitar una razón de sexos más equilibrada para una
población concreta (Hawkes et al. 2007). La población de tortuga boba de Cabo
Verde es la tercera población mundial para la especie (López-Jurado et al. 2007,
SWOT Report II, Marcos et al. en prensa). El 90% de la anidación de tortuga boba se
encuentra concentrada en la costa este-sureste de la pequeña isla de Boavista
(Marcos et al. en prensa). En el resto de islas del archipiélago la anidación es mínima.
Las características térmicas del archipiélago caboverdiano, pueden ser muy distintas a
otras zonas de anidación de tortuga boba del Atlántico o Mediterráneo por su
condición de insularidad, y por los vientos alisios provenientes de África. Delgado
(2008), a partir de datos de análisis histológicos realizados en crías muertas
encontradas en playa, reportó que la razón de sexos producida en playa en la isla de
Boavista en 2003 y 2004, podría estar en torno al 75% de hembras. Este porcentaje es
inferior a los valores medios encontrados en otras poblaciones atlánticas y
mediterráneas estudiadas, sugiriendo que la razón de sexos en la tortuga boba de
Cabo Verde podría ser más equilibrada.
CAPITULO 3
93
Además, la temperatura de incubación resulta también un parámetro
ecológico muy importante a tener en cuenta en los programas de manejo de nidos y
gestión de playas de anidación de estas especies. Es frecuente hablar de traslocación
o recolocación de nidos naturales ubicados en zonas de riesgo (inundación, zonas
arcillosas, zonas de alta depredación por cangrejos, etc.) a zonas protegidas como los
corrales de cría (recintos vallados ubicados en las playas creados para mantener una
incubación controlada de nidos traslocados). La traslocación o recolocación de nidos,
debe hacerse de forma responsable conociendo los regímenes térmicos de
incubación tanto de las playas como de los corrales de cría.
En este estudio se realiza por primera vez un estudio térmico de las principales
playas de anidación de la población de tortuga boba de Cabo Verde durante cuatro
años consecutivos de estudio. El objetivo del trabajo es conocer y describir las
temperaturas del sustrato de incubación de la isla de Boavista, conocer si existen
diferencias térmicas en distintas áreas de anidación de la isla, ver las temperaturas de
incubación y la razón de sexos actuales para dicha población; y predecir cómo
pueden variar estos parámetros ante distintos escenarios de aumento de temperatura
(IPCC 2007).
METODOLOGIA
Área de estudio
El estudio se realizó en las playas de anidación de la isla de Boavista (República
de Cabo Verde) durante cuatro temporadas de anidación (2005-2008). Durante 2005 y
2006, los datos fueron recolectados en las principales playas de anidación de la
Reserva Natural das Tartarugas Marinhas (Ervatão, Benguinho y Ponta Cosme) en
playas protegidas por el proyecto de conservación de tortugas marinas de la ONG
Cabo Verde Natura 2000; y durante 2007 y 2008 el estudio de las temperaturas de
incubación se amplió a toda la isla.
Registro de las temperaturas de incubación y temperaturas del sustrato
Durante todas las temporadas de anidación, se registraron las temperaturas de
incubación en 70 nidos naturales de tortuga boba, y se tomaron las temperaturas del
sustrato en 42 localizaciones de la isla de Boavista, República de Cabo Verde.
Los datos de temperaturas de incubación y de sustrato se tomaron con
registradores automáticos de temperatura Stow Away TidbiT Onset con una precisión ±
Biología térmica y razón de sexos
94
0.3 ºC (Foto 1); se programaron para registrar un dato cada 30 minutos; colocados en
el centro de la cámara de incubación de cada nido (para la toma de la temperatura
de incubación), o enterrados en la arena (para la toma de temperatura del sustrato).
Con el fin de manipular el nido lo mínimo posible, durante la noche, los
registradores de temperatura eran colocados durante el desove de las hembras
aproximadamente a mitad de puesta (huevo #40), teniendo en cuenta el tamaño
medio de puesta de la población (Varo-Cruz et al. 2007). En 2007 y 2008, se colocaron
medidores de temperatura en playas no patrulladas y/o protegidas por la noche. En
estas playas no controladas, los nidos eran encontrados y manipulados a primera hora
de la mañana. Al encontrar el nido, éste era desenterrado cuidadosamente para
contabilizar los huevos y colocar el registrador de temperatura justo a mitad de puesta.
El nido se volvía a enterrar conservando la orientación y orden de ovoposición original
de los huevos. La manipulación de los huevos de nidos encontrados a primera hora de
la mañana se hizo evitando cualquier tipo de movimiento rotatorio y/o brusco (Limpus
et al. 1979, Parmenter 1980). Al encontrarse los nidos en playas sin vigilancia, éstos
fueron marcados de forma que quedaran camuflados y no pudieran ser encontrados
y/o manipulados por gente ajena al estudio. Los nidos fueron marcados con GPS, se
colocaron 3 cuerdas enterradas de 2 metros de longitud del nido hacia fuera (a la
derecha, izquierda y arriba) y se referenciaron espacialmente con elementos del
entorno (piedras, arbustos, etc.) para su posterior localización. En 2007, los nidos sólo
fueron observados externamente para comprobar su estado una vez al mes, y en 2008
cada quince días. Aproximadamente al día 60 de incubación, el nido era abierto y
exhumado a partir de la subclasificación realizada a partir de clasificación
embrionaria de Miller 1985 (ver Anexo I). En ese momento se retiraba el registrador de
temperatura.
Las temperaturas del sustrato se registraron a profundidad de incubación en
zonas sin inundación de diferentes playas de la isla de Boavista. Registradores de
temperatura que fueran alcanzados por la marea fueron eliminados del estudio.
El éxito de emergencia de los nidos se calculó considerando el número de
cáscaras eclosionadas menos el número de tortugas vivas o muertas encontradas
dentro del nido durante la exhumación, en relación al número inicial de huevos.
CAPITULO 3
95
Registrador de temperatura durante el proceso de colocación en el nido
(Foto: Héctor Garrido)
Tratamiento de datos de la temperatura de incubación y de la arena
Los registradores de temperatura fueron programados para tomar un dato de
temperatura cada 30 minutos desde el inicio al fin de la experiencia. Para detectar
posibles desviaciones en las mediciones de temperatura, los registradores fueron inter-
comparados entre sí antes y después de las experiencias. Para ello, se mantuvieron los
registradores juntos 24 horas antes y después de la toma de datos. Se determinó la
media de todos los termómetros para cada toma de dato, y se calculó la desviación
de cada termómetro respecto a la media general. A pesar de que ningún termómetro
se desvió más de 0,3ºC (error del aparato), las desviaciones encontradas fueron
sumadas o restadas a los datos de temperatura tomados por los registradores con el
fin de corregir los registros.
Los registros de datos se han estudiado a partir de la media noche del día del
siguiente de la puesta del registrador hasta la fecha de emergencia de los nidos. Las
temperaturas se han estudiado como medias diarias, bimensuales o mensuales según
el análisis. Para el estudio de las temperaturas por tercios de incubación en aquellos
nidos en los que no se tenía registrado el día de emergencia, se ha considerado el fin
de la incubación en el momento en que se registró el valor más alto de diferencia de
temperatura entre el nido y el sustrato circundante (calor metabólico). Igual que en los
registros de temperatura del sustrato, no se han consideraron la toma de datos de las
primeras horas del registro (periodo de estabilización de los registradores).
Biología térmica y razón de sexos
96
Cálculo de las temperaturas climáticas y predicción de temperaturas del
sustrato
Los datos de temperaturas del aire corresponden al Aeropuerto Amílcar Cabral
de la isla de Sal, ubicado a 75km de distancia de la zona de estudio. Los datos
climatológicos extraídos (temperaturas medias diarias del aire) se han tomado de la
web www.tutiempo.net.
Para correlacionar la temperatura del aire con la temperatura del sustrato, se
tomó la media de las medias diarias de la temperatura del aire del aeropuerto de Sal
en cuatro años estudio (2005-2008), y la media de las medias diarias de la temperatura
registradas en la arena a 40cm de profundidad en la playa de Ervatão (2005-2008). La
correlación obtenida ha sido usada para predecir la temperatura del sustrato a partir
de la temperatura del aire para aquellos periodos (dentro y fuera del periodo de datos
de la correlación) en los que no se pudieron registrar datos de la temperatura de la
arena. Para la correcta manipulación de los datos, en todos los registros de
temperatura no se consideraron los datos de las primeras horas, ya que este periodo
se ha tomado como el periodo de estabilización de los registradores. Las temperaturas
se han estudiado como medias diarias o bimensuales según el análisis. En las medias
bimensuales, los días del mes del 1 al 15 se han categorizado como ―MES1‖ y los días
del 16 al 30/31 como ―MES15‖.
Diferencias de temperatura en zonas de la isla
Para estudiar si existen variaciones de temperatura del sustrato en diferentes
zonas de la isla (2007-2008), los registros de temperatura se han agrupado en cuatro
grupos según su orientación en la isla: Este, Sur-Sureste, Norte y Oeste. Los análisis se
han realizado mediante ANOVAS y ANCOVAS en donde la profundidad del registrador
de temperatura era la covariable.
Calor metabólico
La diferencia de temperatura producida por el calor metabólico se midió en 37
nidos de toda la isla. Para ello, se colocaba un registrador de temperatura en el centro
de la masa de huevos, y se enterró otro registrador de temperatura a 75 cm de
distancia del nido y a la misma profundidad a la cual se encontraba el registrador
dentro del nido. Una vez eclosionado el nido, ambos registradores eran retirados.
CAPITULO 3
97
El calor metabólico se define como la diferencia de temperatura media entre
el nido y el sustrato circundante. Para un estudio minucioso de este parámetro, el calor
metabólico se ha calculado por tercios de incubación, obteniendo la media del calor
metabólico producido en cada uno de estos periodos. En aquellos nidos en los que no
se tenía registrado el día de emergencia, se ha considerado el fin de la incubación en
el momento en que se registró el valor más alto de diferencia de temperatura entre el
nido y el sustrato circundante.
Preparación y resultado de la colocación de registradores en nido y control
Razón de sexos
Para estimar la razón de sexos se ha usado el modelo de Kaska et al. (1998) que
correlaciona la temperatura media del segundo tercio de incubación con el
porcentaje de hembras producido, en el cual se considera que la temperatura pivotal
para la especie es 29ºC. Para poder aplicar el modelo se ha calculado la temperatura
media de incubación de los nidos en el segundo tercio de incubación para aquellos
periodos en los cuales teníamos registros. En periodos en los que no teníamos registros,
se ha estimado la temperatura de la arena a partir de la temperatura del aire y se le
ha sumado el valor medio del calentamiento metabólico encontrado durante el
segundo tercio de incubación de los nidos. Además, para estudiar las variaciones en la
razón de sexos según zonas de la isla (variaciones térmicas espaciales), se ha
considerado la temperatura de la zona Este como ―zona índice‖ (sin variación: 0ºC), y
se han considerado las variaciones de temperatura encontradas en otras áreas de la
islas (-0,3ºC, +0,2ºC y +0,4ºC).
Predicción de las temperaturas de incubación y razón de sexos futuras
Para la predicción de las temperaturas de incubación y la razón de sexos
futuras, se han tenido en cuenta los modelos teóricos de cambio climático moderados
(modelos B1 y A1B: IPCC 2007), que pronostican aumentos de 1 ó 2 ºC en la
temperatura ambiente en los próximos 50 y 100 años en el área del Archipiélago de
Biología térmica y razón de sexos
98
Cabo Verde (IPCC 2007). A la media mensual de la temperatura del aire registrada en
el aeropuerto de Sal durante los cuatro años de estudio se le aplicó un aumento de
1ºC y 2ºC. A partir de la correlación obtenida entre la temperatura del aire y la de la
arena, para cada una de las temperaturas mensuales del aire (con o sin aumentos de
temperatura) durante el periodo de la temporada de anidación en el cual se produce
la determinación sexual de las crías (a partir de la 2ª quincena de junio hasta final de
octubre), se estimó la temperatura de la arena. A la estima obtenida, se le sumó el
calor metabólico medio encontrado durante el segundo tercio de incubación de los
nidos de estudio. Esta temperatura de la arena más el calentamiento metabólico
medio, es la temperatura que se ha usado en el modelo de Kaska et al. 1998 para
calcular las futuras razones de sexos. Finalmente, para obtener un dato general de las
estimas de la proporción de sexos de las crías en el presente y en escenarios futuros en
los que la temperatura ambiente aumentara 1ºC o 2ºC, se ponderó el porcentaje de
crías hembras producidas obtenido en los diferentes meses de la temporada de
anidación por el porcentaje de nidos incubados durante el periodo termosensitivo de
determinación sexual, en cada periodo de la temporada de anidación usando como
referencia la distribución temporal de nidos encontrada en 2005 (ver Capítulo 1).
RESULTADOS
Perfil estacional de las temperaturas climáticas y del sustrato de incubación
La temperatura media anual del aire para la época de anidación e
incubación (finales de Junio hasta Diciembre) fue de 25,6ºC (n=4, rango media anual:
25,1ºC-25,9 ºC). La media anual de la temperatura del aire para los años de estudio
fue de 23,8ºC (n=4, rango de media anual: 23,4ºC-24ºC). Los valores más bajos de
temperatura se encuentran en el mes de Febrero (rango de valores mínimos: 18,1-19,3
ºC) y los valores más altos en el mes de Septiembre (rango de valores máximos: 29,3-
31,4 ºC); Figura 1a. Si comparamos la temperatura media del aire por trimestres
estacionales (E-F-M, A-Ma-J, Jl-Ag-S, O-N-D) vemos que todas ellas son
estadísticamente diferentes entre sí: K-W: H(3, n=359)=278,64, p<0,001. Las temperaturas
medias más elevadas se encuentran durante la época de incubación de los nidos;
Enero-Febrero-Marzo (21,4ºC±0,4; Rango: 20,3-22,5ºC; N=90), Abril-Mayo-Junio
(22,9ºC±0,7; Rango: 21,5-24,3ºC; N=87); Julio-Agosto-Septiembre(26ºC±1; Rango: 24,1-
28ºC; N=92); Octubre-Noviembre-Diciembre (24,8ºC±1,5; Rango: 22,2-27,5ºC; N=90).
La temperatura de la arena sigue un patrón similar al encontrado en las
temperaturas del aire (Figura 1b). Para obtener el registro de temperaturas anual, se
CAPITULO 3
99
han extrapolado aquellos valores de los cuales no se tenían registros de temperatura
de la arena. Para ello se ha usado la ecuación: Tarena=13,53+0,61*Taire (R=0,845;
R2=0,714; p<0,001; N=122), que se ha obtenido correlacionando las medias diarias de la
temperatura del aire con las medias diarias de la temperatura de la arena para todos
los años (n=4) a 40cm de profundidad en los periodos en que se registraron datos. En
media, Febrero es el mes más frío (26,2ºC; Rango: 25,4-26,8ºC; N=4) y los meses más
calientes Septiembre y Octubre (Sept: 29,8ºC; Rango: 28,8-30,4ºC; N=4, Oct: 29,8ºC;
Rango: 29-30,1ºC; N=4)
Figura 1. Perfiles de temperaturas medias anuales del aire en Cabo Verde (a), y
de la arena (b) en las principales playas de anidación de Boavista (Ponta Cosme,
Benguinho y Ervatão). Los símbolos rellenos son registros reales de temperatura, y los
símbolos vacíos corresponden a datos extrapolados a partir de la temperatura del aire.
La línea de puntos discontinua señala la temperatura pivotal para la especie.
(a)
(b)
Biología térmica y razón de sexos
100
Figura 2. Temperatura media de la arena en la playa Ervatão durante cuatro
temporadas de anidación. Los símbolos rellenos son registros reales de temperatura, y
los símbolos vacíos corresponden a datos extrapolados a partir de la temperatura del
aire. La línea de puntos discontinua señala la temperatura pivotal para la especie. La
línea naranja indica el periodo de anidación, y la línea azul el periodo de incubación
de nidos.
La temperatura de la arena durante la época de incubación de nidos fue
similar durante las temporadas de anidación 2005, 2006 y 2008 (paired t-test: p>0.05); y
sin embargo varió significativamente en 2007 respecto al resto de años (paired t-test:
p<0.01). La temperatura media total para el periodo de anidación fue de 29,1ºC ± 0,9
(n=4); con un rango de temperaturas medias anuales de 27,7ºC en 2007 a 29,74 ºC en
2005 (Tabla 1). Se encontró una fluctuación diaria media de las temperaturas de la
arena a 40cm de 0,11ºC. En 2007 la temperatura de incubación estuvo siempre por
debajo de la temperatura pivotal menos en la segunda quincena de septiembre y
primera de octubre. En el resto de años, las temperaturas de la arena se encontraban
por encima de los 29ºC desde el mes de Agosto a finales de Octubre.
CAPITULO 3
101
Tabla1. Temperaturas de la arena a 40cm en la playa de Ervatão durante
cuatro temporadas de anidación (datos absolutos).
Año Nº lecturas Media ± D.E. Rango Periodo
2005 (n=1) 951 29,74±0,46 28,81-30,54 14 Agosto-2 Septiembre
2006 (n=4) 5471 29,44±0,88 22,98-31,19 7 Julio-6 Noviembre
2007 (n=1) 2663 27,40±0,5 26,44-28,43 13 Julio-12 Septiembre
2008 (n=2) 3901 29,42±0,79 27,24-31,01 25 Julio-14 Octubre
Diferencias espaciales de la temperatura media de la arena en Boavista
La temperatura de la arena varió significativamente según zonas de la isla:
Norte, Este, Sur-Sureste y Oeste (ANCOVA: F(3, 17)=5,9249, p<0,01; N=22), durante las
temporadas de anidación 2007 y 2008 (de Julio a Noviembre), Figura 3. El Sur-Sureste y
el Este de la isla resultaron más calientes que el Norte y el Oeste durante el periodo de
estudio. La amplitud térmica encontrada entre la temperatura media mínima y
máxima es de 0,7ºC.
norte este sur-sureste oeste27,8
28,0
28,2
28,4
28,6
28,8
29,0
29,2
29,4
29,6
Te
mp
era
tura
me
dia
de
la a
rena
(ºC
)
Media covarianteprofundidad: 42,2
Figura 3. Variación de la temperatura media de la arena en Boavista por zonas
de anidación (Norte, Este, Sur-Sureste y Oeste) durante la temporada de anidación
2007 y 2008.
Temperaturas de incubación de los nidos
En los 70 nidos estudiados en la isla de Boavista durante 4 temporadas de
anidación (2005-2008), la temperatura media de la incubación completa varió de 27,5
a 31,2ºC; y de 27,9 a 31,4ºC durante el segundo tercio de incubación (Tabla 2).
Biología térmica y razón de sexos
102
Tabla 2. Temperaturas de incubación medias registradas durante las
temporadas de anidación 2005, 2006, 2007 y 2008 en nidos de tortuga boba (Caretta
caretta) en la isla de Boavista, Cabo Verde.
Media Mínimo Máximo DE N
1er tercio 28,7 26,6 30,7 1,0 70
2º tercio 29,5 27,9 31,4 0,7 70
3er tercio 30,9 28,1 33,8 1,4 70
Incubación total 29,7 27,5 31,2 0,8 70
Los nidos fueron depositados a principio de Julio (incubados en Julio y Agosto)
o a principio de Septiembre (incubados en Septiembre-Octubre) cubriendo la mayor
parte de la temporada de anidación. Aunque debido a razones logísticas, no se
pudieron marcar nidos para obtener temperaturas del segundo tercio de incubación
en nidos depositados en periodos intermedios (incubados en Agosto-Septiembre) o
finales (Octubre-Noviembre). La temperatura media durante el primer tercio (ANOVA:
F(1, 69)=131,75, p<0,01, N=70) y/o segundo tercio de incubación (ANOVA: F(1, 68)=33,47,
p<0,01, N=69) variaron significativamente en nidos incubados al inicio de temporada
(Julio-Agosto) o al final (Septiembre-Octubre), Figura 4. Esto indica que existen grandes
diferencias estacionales en la temperatura de incubación en general afectando a la
determinación sexual de los embriones.
julio septiembre
Mes de puesta
28,5
29,0
29,5
30,0
30,5
Tem
pe
ratu
ra d
el
se
gun
do
te
rcio
de
in
cu
ba
ció
n (
ºC)
Figura 4. Variación de la temperatura media del segundo tercio de incubación
en 69 nidos de Caretta caretta según el mes de puesta durante tres temporadas de
anidación (2006-2008), en Boavista (República de Cabo Verde). La línea de puntos
discontinua señala la temperatura pivotal para la especie.
CAPITULO 3
103
Calor metabólico
Los incrementos de temperatura dentro del nido debido al calor metabólico se
midieron en 37 nidos en tres temporadas de anidación (2006-2008). En general, el calor
metabólico se hace presente en el nido en el segundo tercio de incubación, y alcanza
su valor máximo en el tercer tercio de incubación (Figura 5, 6a).
Figura 5. Calor metabólico medio (diferencia entre la temperatura del nido y la
arena) por pares de percentiles durante la incubación.
Biología térmica y razón de sexos
104
1 5 9 13 17 21 25 29 33 37 41 45 49 53 57
Días de incubación
27
28
29
30
31
32
33
34
35
Tem
pera
tura
(ºC
)
Nido
Control
1 5 9 13 17 21 25 29 33 37 41 45 49 53 57
Días de incubación
28,5
29,0
29,5
30,0
30,5
31,0
31,5
32,0
32,5
33,0
Tem
pera
tura
(ºC
)
Nido
Control
1 5 9 13 17 21 25 29 33 37 41 45 49 53 57
Días de incubación
27,0
27,5
28,0
28,5
29,0
29,5
30,0
30,5
31,0
Tem
pera
tura
(ºC
)
Nido Control
Figura 6. Perfiles de la temperatura de incubación y del sustrato circundante en tres nidos de
Caretta caretta. a) 92,2% éxito de emergencia, b) 31,8% éxito de emergencia, c). 0% éxito de
emergencia (muerto por inundación al final del segundo tercio de incubación). Se representan
los periodos correspondientes a cada tercio de incubación.
(a)
inundación
(c)
(b)
1er
tercio 2º tercio 3er
tercio
1er
tercio 2º tercio 3er
tercio
1er
tercio 2º tercio 3er
tercio
CAPITULO 3
105
La diferencia de temperatura entre el nido y el sustrato circundante durante el
primer tercio de incubación es casi despreciable (0,07ºC±0,19; Rango: 0-0,44ºC; N=37).
Durante el periodo de determinación sexual (segundo tercio de incubación), se
alcanzaron diferencias de temperatura mínimas y máximas entre el nido y el sustrato
de entre 0ºC y 2,85ºC (media: 0,51ºC±0,38; n=37). Si determinamos el comienzo del
calentamiento metabólico cuando se alcanzan los 0,5ºC de diferencia de
temperatura, éste se inició en media a los 26 días de incubación (corresponde con el
50% de la incubación, Figura 5). Los máximos niveles de calor metabólico se registraron
durante el tercer tercio; el valor máximo observado es de 5,2ºC, aunque en media fue
de 1,95ºC (DE=1,00; N=37). El calor metabólico máximo medio fue de 2,87ºC (DE=1,28;
N=37). El éxito de emergencia del nido se correlaciona positivamente con el calor
metabólico medio del segundo tercio (r = 0,4678; r2 = 0,2189; p<0,01; N=37) y tercer
tercio de incubación (r = 0,6518; r2 = 0,4248; p<0,01; N=37).
A partir de datos de nidos en los cuales se registró el tiempo de incubación
(N=6), se ha podido comprobar que el valor más alto de la diferencia de temperatura
dentro del nido respecto al sustrato circundante se corresponde con el momento en
que son observadas las primeras emergencias (Figura 7). Ese valor es el que se ha
tomado de referencia para calcular los periodos de calor metabólico en aquellos
nidos a los cuales no se registró el tiempo de incubación (N=31). El tiempo de
incubación se correlacionó negativamente con la temperatura media de incubación
de nidos no depredados durante el segundo tercio: r2 = 0,669, r = -0,818, p < 0,01, N=16,
y=36,69-0,13*x. A partir de la temperatura pivotal y rango transicional de temperatura
descritos por Kaska et al. 1998, se puede decir que el tiempo de incubación pivotal en
la población de tortuga boba de Cabo Verde es de 57 días. Nidos con incubaciones
de más de 72 días de incubación producirán un 100% de machos, y nidos con
periodos de incubación de 44 días o menos producirán un 100% de hembras.
Biología térmica y razón de sexos
106
2 7 12 17 22 27 32 37 42 47 52 57 62
Días de incubación
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
Dif
ere
nc
ia d
e t
em
pe
ratu
ra (
ºC)
2 7 12 17 22 27 32 37 42 47 52 57 62
Días de incubación
-0,5
0,0
0,5
1,0
1,5
2,0
2,5
3,0
3,5
4,0
4,5
5,0
5,5
Dif
ere
nc
ia d
e t
em
pe
ratu
ra (
ºC)
Figura 7. Ejemplos de la diferencia de temperatura entre el nido y el sustrato
circundante debido al calor metabólico. El pico más alto de temperatura indica el
momento en que nacen las crías (flecha).
Razón de sexos actual y estimas en posibles escenarios futuros de cambio
climático
Se ha estimado la razón de sexos actual (últimos 4 años) producida
considerando: 1) las diferencias de temperatura que existen en cada periodo de
incubación de quince días en una misma temporada, 2) las diferencias de
temperatura anuales, 3) la distribución temporal de nidos en la temporada de
CAPITULO 3
107
anidación de 2005 (ver Capítulo 1) -para ello se ha asumido que la distribución
temporal de nidos a lo largo del periodo de anidación es igual en los siguiente años de
estudio-, 4) la distribución espacial de los nidos en la isla (datos obtenidos de Marco et
al. en prensa), y 5) considerando el calor metabólico medio del segundo tercio de
incubación para aquellos periodos en los que no se tenían registros de datos directos.
Se estima que la razón de sexos promedio producida en la isla de Boavista
durante los últimos cuatro años es del 67,7% de hembras (Tabla 3). Se observan
grandes variaciones en la razón de sexos según el año y la estación (Figura 7). Si bien
en 2005, 2006 y 2008 la razón de sexos media fue similar y sesgada hacia las hembras
(Tabla 3), durante 2007 el porcentaje de hembras disminuyó casi en un 30%
predominando la producción de machos. Variaciones de temperaturas de +0,4ºC
modifican este porcentaje aumentando la producción de hembras al 74,8%, mientras
que variaciones de -0,3ºC disminuye el porcentaje al 62,3% (Tabla 3).
Tabla 3. Estimas de la razón de sexos actual en las playas de anidación de la
isla de Boavista durante 4 años de estudio, obtenidas a partir de la temperatura de la
arena más el incremento de temperatura medio debido al calor metabólico del
segundo tercio de incubación. Para obtener las estimas de la razón de sexos se ha
usado el modelo de Kaska et al. 1998, y se han considerando las variaciones de
temperatura encontradas en distintas zonas de la isla (-0,3ºC; 0 ºC –índice-; +0,2 ºC;
+0,4 ºC) y temporales en la isla de Boavista.
Variaciones térmicas zonales Media
anual
ponderada* -0,3ºC 0 +0,2ºC +0,4ºC
2005 70,6 75,9 79,4 83 76,0
2006 68,9 74,3 77,9 81,4 74,4
2007 41,8 47,1 48,9 54,3 47,2
2008 67,8 73,2 75,3 80,5 73,2
Total zonas 62,3±13,7 67,6±13,7 70,4±14,4 74,8±13,7 67,7±13,7
*se ha considerado la distribución espacial de nidos en la isla a partir de los
datos de Marco et al. en prensa.
Biología térmica y razón de sexos
108
J1 J15 JL1 JL15 AG1 AG15 S1 S15 O1 O15 N1 N15 D1 D15
2005
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100H
em
bra
s (%
)
Este
Sur-Sureste
Norte
Oeste
J1 J15 JL1 JL15 AG1 AG15 S1 S15 O1 O15 N1 N15 D1 D15
2006
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Hem
bra
s (%
)
Este
Sur-Sureste
Norte
Oeste
J1 J15 JL1 JL15 AG1 AG15 S1 S15 O1 O15 N1 N15 D1 D15
2007
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Hem
bra
s (%
)
Este
Sur-Sureste
Norte
Oeste
J1 J15 JL1 JL15 AG1 AG15 S1 S15 O1 O15 N1 N15 D1 D15
2008
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Hem
bra
s (%
)
Este
Sur-Sureste
Norte
Oeste
Figura 7. Variación estacional en la razón de sexos producida en la isla de Boavista
(Cabo Verde) según zonas de la isla (Norte, Sur-Sureste, Norte y Oeste), estimadas a
partir de la temperatura de la arena más el incremento de temperatura medio debido
al calor metabólico y usando el modelo de Kaska et al. 1998.
Predicción de las temperaturas de la arena y de la razón de sexos en posibles
escenarios de cambio climático futuros.
Las predicciones de cambio climático realizadas por el IPCC
(Intergovernmental Panel for Climate Change) en 2007, anuncian para el siglo XXI
aumentos medios en la temperatura ambiente del planeta de entre 1,1ºC y 6,4ºC
(bajo diferentes escenarios de emisión de gases considerando posibles cambios
demográficos, económicos y tecnológicos sociales que se pueden producir en las
próximas décadas (Figura 8). Los modelos teóricos de cambio climático moderados
(B1 y A1B, IPCC 2007) pronostican aumentos de entre 1 y 2 ºC en la temperatura
ambiente en este siglo para el área del Archipiélago de Cabo Verde.
CAPITULO 3
109
Figura 8. Gráficos de predicción del aumento de la temperatura ambiente
durante el siglo XXI bajo diferentes escenarios de emisión de gases (extraído del
informe del Intergovernmental Panel for Climate Change de 2007).
Estos aumentos de temperatura, significan aumentos importantes en el número
de crías hembras producidas. El aumento de la temperatura del aire en dos grados
centígrados implica la producción del 100% de hembras en los periodos de mayor
densidad de anidación e incubación de nidos (Tabla 4). Se estima que el aumento de
la temperatura del aire en uno y dos grados centígrados supondría una producción de
hembras del 89,4% y del 95,5% respectivamente.
Biología térmica y razón de sexos
110
Tabla 4. Predicción de las temperaturas de la arena y de la razón de sexos en
dos futuros escenarios de cambio climático con aumentos de 1ºC y 2ºC (IPCC, 2007).
*Razón de sexos ponderada por el porcentaje de nidos depositados en cada periodo
de la temporada de anidación.
TAi TA TI RS(%) TAi+1ºC TA TI RS(%) TAi+2ºC TA TI RS(%)
2ª Junio 0,6 24,1 28,1 28,6 49,1 25,1 28,7 29,2 60,6 26,1 29,3 29,8 71,5
Julio 17,5 25 28,7 29,2 59,6 26 29,3 29,8 70,5 27 29,9 30,4 81,6
Agosto 34,9 27,4 30,2 30,7 86,4 28,4 30,8 31,3 97,4 29,4 31,4 31,9 100
Septiembre 36,5 27,1 29,9 30,4 81,9 28,1 30,5 31,1 93,5 29,1 31,2 31,7 100
Octubre 9,2 26,8 29,8 30,3 79,1 27,8 30,4 30,9 91 28,8 31 31,5 100
Noviembre 0,2 24,8 28,6 29,1 57,4 25,8 29,2 29,7 68,7 26,8 29,8 30,3 79,9
25,9 29,2 29,7 78,2* 26,9 29,8 30,3 89,4* 27,9 30,4 30,9 95,5*TOTAL
Actual 2020-2029 2090-2099%
nidos
A partir de la expresión que correlaciona la temperatura del aire con la
temperatura de la arena, se ha estimado que a temperaturas medias del aire a partir
de 32,1ºC se alcanzarían los 35ºC de temperatura en la arena que impedirían la
incubación de los huevos (temperatura de incubación limitante, Ackerman 1977).
DISCUSION
Regímenes térmicos en las playas de Boavista
Las temperaturas de la arena y del aire en Boavista varían estacionalmente a lo
largo del año. Es en los meses de verano (a partir de Junio) cuando se dan las
temperaturas más elevadas y adecuadas para la puesta e incubación de los nidos
(27-32ºC; Bustard 1972). Esta época coincide con el periodo de anidación de la
tortuga boba en el archipiélago de Cabo Verde. Sin embargo, en los meses de
invierno la temperatura media de la arena está por debajo de los 27ºC, alcanzando
en algunos meses fluctuaciones de temperatura críticas para la incubación de los
huevos.
Además, parece ser que aquellas zonas más cálidas de Boavista (Sur-Sureste y
Este) son las preferidas por las tortugas para anidar. En las playas del Sur-Sureste y Este
se alberga aproximadamente el 90% de la anidación total de Boavista (Marco et al.
en prensa).
CAPITULO 3
111
Se han observado grandes fluctuaciones de temperatura interanuales. 2007 fue
un año mucho más frío que el resto de años de estudio. En 2005, 2006 y 2008, la
temperatura de la arena se encuentra por encima de la temperatura pivotal desde
Agosto hasta Octubre, sin embargo en 2007, sólo se superan los 29ºC desde la
segunda mitad de Septiembre a Octubre. Esto indica que existen fuentes variaciones
interanuales de temperatura en el archipiélago caboverdiano que afectan a la
temperatura de la arena y la razón de sexos.
Las condiciones térmicas de la tortuga boba en Cabo Verde parecen ser muy
distintas a las encontradas en otras regiones que albergan poblaciones anidantes de
esta especie en el Atlántico o Mediterráneo. Mrosovsky y Provancha 1992, Baptistotte
et al. 1999; Rees y Margaritoulis 2004; Kaska et al. 1998 reportan temperaturas de la
arena en Grecia, Chipre, Turquía, Florida y Brasil alrededor de 1ºC por encima de las
temperaturas medias registradas en Cabo Verde (a profundidades similares).
Razón de sexos en Boavista
Acorde con los resultados obtenidos de la temperatura de la arena, en
Boavista también se registra un mayor número de machos que en otras poblaciones
de esta especie del Atlántico o Mediterráneo (Godley et al. 2001, Kaska et al. 1998,
Mrosovsky y Provancha 1992, Marcovaldi et al. 1997); aunque en Brasil, es posible
encontrar playas donde predomina la producción de machos (Baptistotte et al. 1999)
y en el Mediterráneo zonas con razón de sexos más equilibradas (Zbinden et al. 2007).
A pesar de que en tres de los cuatro años de estudio (2005, 2006 y 2008) el
porcentaje de hembras medio producido es similar (Rango: 73,2%-76%), este
porcentaje es muy sensible a pequeños cambios de temperatura (Glen y Mrosovsky
2004; Janzen 1994) disminuyendo considerablemente la producción de hembras en
2007. Las variaciones estacionales dentro de una misma temporada de anidación
pueden variar la temperatura de la arena durante el segundo tercio de incubación
hasta 0,7ºC afectando significativamente a la razón de sexos. La variación de 0,4ºC en
la temperatura del segundo tercio de incubación debida a diferencias de
temperatura en varias zonas de la isla, implica variaciones de un 15% en la producción
de hembras. La variación de 2ºC en la temperatura media de la arena en 2007,
disminuyó la producción media de hembras un 30% respecto al resto de años de
estudio. Resultados similares en los que se encuentran importantes variaciones térmicas
estacionales e interanuales que afectan a la producción de sexos, se han encontrado
en Suriname con otras especies de tortuga marina (Mrosovsky et al. 1984 a, b; Godfrey
Biología térmica y razón de sexos
112
et al. 1996) y en Japón con tortuga boba (Matsuzawa et al. 2002). Pequeñas
variaciones de temperatura implican cambios importantes en la razón de sexos de las
crías.
Nidos incubados en Septiembre y Octubre están expuestos a temperaturas de
incubación más cálidas que nidos incubados en los primeros meses de la temporada
de anidación. Patrones estacionales similares en la temperatura de incubación y razón
de sexos se encuentran en otras poblaciones de tortuga boba como en Suráfrica
(Maxwell et al. 1988) o Japón (Matsuzawa et al. 2002,) y en otras especies de tortuga
marina (Ikaran 2010). Esta variación estacional está afectando a la razón de sexos de
los nidos, con lo cual, nidos incubados a final de temporada producen un mayor
porcentaje de hembras.
También hay que considerar que en Cabo Verde existen islas como S. Nicolau o
Fogo, que tienen playas de arena negra. La temperatura de incubación de nidos en
playas de arena negra podría ser mucho más elevada que en playas de arena blanca
(Patiño-Martínez 2010, Hays et al. 2001), y aunque su contribución en número de nidos
sea bajo, posiblemente estas playas produzcan una mayor proporción de hembras
que la encontrada en Boavista.
Debido a que el calor metabólico depende del número de embriones en
estado de desarrollo (Broderick et al. 2001), este parámetro se correlacionó
positivamente con el éxito de emergencia de los nidos. Perfiles de temperatura en
nidos con un 100% de mortalidad durante el primer tercio de incubación, corroboran
que no se presentan a penas diferencias de temperatura respecto al sustrato
circundante. Cuando se alcanza el valor máximo de diferencia de temperatura entre
el nido y el sustrato de incubación es cuando se produce la emergencia de los
neonatos.
La correlación encontrada entre el tiempo de incubación y la temperatura
media del segundo tercio de incubación, permite estimar la temperatura de
incubación media durante el segundo tercio de incubación a partir del tiempo de
incubación. Además, se establece el rango de tiempo de incubación en el cual existe
producción de crías de ambos sexos, y el valor del tiempo pivotal de incubación para
esta población, 57 días.
CAPITULO 3
113
Futuros escenarios de cambio climático y su efecto en la anidación de las
tortugas en Boavista
En las próximas décadas, múltiples procesos climáticos impactarán a las
poblaciones de tortugas marinas en intensidades y escalas geográficas diferentes
debido al cambio climático global (Fuentes et al. 2009a,b, Poloczanska et al. 2009,
Hawkes et al. 2009). Los valores de temperatura de incubación y de la razón de sexos
encontrada en Cabo Verde respecto a otras poblaciones estudiadas de tortuga boba
del Atlántico o Mediterráneo, es más equilibrada (78,2%). Este valor es consistente con
los resultados encontrados por Delgado (2008) a partir de análisis histológicos de
gónadas de crías muertas. La temperatura del aire aumentará en los próximos 90 años
alrededor de dos grados centígrados significando casi una feminización de casi el
100% de las crías, en la población se seguirían produciendo machos. Aunque los
valores de temperaturas de incubación y razón de sexos encontrados en este estudio
son críticos para las próximas décadas, se podría decir que en Cabo Verde se esboza
un escenario futuro algo más optimista que en otras poblaciones de tortuga boba que
producirían 100% hembras en 30 años (Godley et al. 2001, Kaska et al. 1998, Mrosovsky
y Provancha 1992, Marcovaldi et al. 1997). En cualquier caso, hay que considerar que
variaciones interanuales en la temperatura del aire afectará a la temperatura de
incubación y a la producción de machos y hembras. Es probable que un año frío con
una alta producción de machos, sea suficiente para mantener equilibrada la razón
operativa de sexos en adultos. Actualmente existen debates científicos donde se
cuestionan los periodos de reproducción de los machos y las hembras, pensando que
quizás los machos puedan reproducirse en media anualmente, mientras que las
hembras lo hacen aproximadamente cada dos años.
Es probable, que las templadas temperaturas del aire y de incubación
encontradas en Cabo Verde, se deban a la condición de insularidad de esta
población. El océano Atlántico actúa como tampón atenuando las altas
temperaturas del aire que se registran en la costa el continente africano a la misma.
Sin embargo, esta posible ventaja del archipiélago caboverdiano podría verse
descompensada por otros factores. La población de tortuga boba caboverdiana se
encuentra extremamente concentrada en pocos quilómetros de playa. Otros
procesos climáticos debidos al cambio climático como el aumento del nivel del mar o
una mayor frecuencia de tormentas ciclónicas podrían afectar de forma significativa
a la supervivencia de los nidos (Hawkes et al. 2009, Fuentes et al. 2010, Poloczanska et
al. 2009, Fish et al. 2005).
Biología térmica y razón de sexos
114
Durante los años de estudio, en el año 2007, además de las bajas temperaturas
registradas, también fue excepcional porque se observaron fuertes mareas vivas
durante los meses de Julio y Agosto. Las mareas vivas de mitad de Agosto de 2007,
afectaron a muchas zonas de anidación donde nunca antes se habían registrado
grandes inundaciones por la marea, por lo cual un gran número de nidos murieron
prácticamente en su totalidad (por inundación y/o erosión). Estas múltiples variaciones
climatológicas de un año a otro, es probable que afecten también a la temperatura
superficial del agua y a la presión atmosférica (Fuentes et al.2009; Poloczanska et al.
2009) influyendo en los periodos útiles de anidación e incubación de nidos (Hawkes et
al. 2009). Las tortugas han existido durante millones de años en la faz de la tierra
demostrando que son capaces de sobrevivir a cambios climáticos importantes
(Poloczanska et al. 2009). Sin embargo, hoy en día, existen múltiples acciones de
origen antropogénico ejerciendo presión sobre estas especies en peligro de extinción
(ej.: pesca industrial, desarrollo costero, contaminación marina, explotación ilegal,
etc.), y se desconoce si serán capaces de resistir a un nuevo cambio climático que
además se presume más acelerado que los ocurridos en el pasado. Existen múltiples
hipótesis de cómo podrían adaptarse las tortugas ante ciertos cambios climatológicos
como adelantar y/o atrasar el periodo de anidación (Pike 2006, Weishampel et al.
2004), colonización de nuevas zonas de anidación (Mrosovsky 2006), variar el lugar de
selección de puesta y/o la profundidad del nido, etc. A día de hoy, desconocemos
exactamente qué ocurrirá y cuáles serán los factores climatológicos que afectarán en
mayor magnitud a la isla de Boavista en las próximas décadas.
Recomendaciones para futuros estudios de los regímenes térmicos en Cabo
Verde
En este estudio se ha aceptado el valor de 29ºC como temperatura pivotal
para realizar las estimas de la razón de sexos producidas (Kaska et al. 1998). Sin
embargo, para Caretta se han reportado variaciones en la temperatura pivotal dentro
de la especie de hasta 1ºC, e incluso variaciones entre dos nidos de una misma playa
de estudio de Estados Unidos (ver revisión en Wibbels 2003).Es decir, todas las estimas
realizadas en este estudio, se han realizado con la mayor exactitud posible, pero son
sólo una aproximación a falta de conocer la temperatura pivotal exacta para dicha
población. Si bien muchos estudios realizan estimas de la razón de sexos a partir del
tiempo de incubación, en este trabajo se ha usado la temperatura media del segundo
tercio de incubación por considerarse más preciso (Mrosovsky 2009). Se recomienda la
determinación directa de la razón de sexos en Cabo Verde, mediante la realización
de análisis histológicos de gónadas de crías nacidas de nidos naturales o en
CAPITULO 3
115
condiciones de laboratorio, para calcular la temperatura pivotal en Cabo Verde
como parámetro de gran importancia para la población (Mrosovsky et al. 2009).
Por razones logísticas, los cálculos de la temperatura de la arena se han
realizado a 40cm de profundidad en periodos relativamente cortos, con un tamaño
de muestra anual limitado (sin cubrir toda la temporada de anidación para todos los
años), y sin precisar la distancia de los registradores al mar. Se recomienda realizar un
estudio exhaustivo para evaluar diferencias a diferentes profundidades de incubación
(30-40-50cm) y a distintas distancia del agua en distintas zonas de la isla para poder
evaluar mejor las diferencias inter e intraplaya. También se recomienda mantener los
registradores de temperatura durante más tiempo para poder obtener mejores
correlaciones entre la temperatura de la arena y la temperatura del aire. La obtención
de datos de temperatura del aire registrado en el mismo lugar de estudio o a una
distancia menor a 75 km, también mejoraría dicha correlación. En este estudio, hay
que ser prudente en la interpretación de datos de temperatura de la arena
extrapolados fuera del rango temporal para el cual se ha hecho la correlación entre la
temperatura del aire y la arena a 40 cm de profundidad.
La temperatura de incubación puede variar tanto dentro de la posición del
nido (Booth y Still 2001, Patiño 2010), por su localización de una playa de anidación,
por la profundidad del nido (ver Capítulo 7), por el color de la arena (Hays et al. 2001),
o por el nivel de sombra que recibe el nido (Schmid et al. 2008), etc.; con lo cual son
múltiples factores los que estarán interaccionando entre sí y condicionando el régimen
térmico de cada nido en particular. Considerar todos estos factores en cualquier
análisis y/o población es muy complicado, y dependen en gran medida de las
características zona de estudio (ej. en Boavista no existe vegetación arbórea o
diferencias importantes en el color de la arena) además de las condiciones logísticas
de cada estudio.
A pesar de las limitaciones, en este trabajo se da una primera aproximación de
los regímenes térmicos de la población de tortuga boba en Cabo Verde y valores en
los que se podría encontrar la razón de sexos producida en Cabo Verde. Los análisis y
limitaciones de este estudio, son similares a otros estudios de regímenes térmicos de
incubación y razón de sexos de otras especies y poblaciones de tortugas marinas del
mundo, con lo cual se considera que son válidos para ser comparados.
Biología térmica y razón de sexos
116
AGRADECIMIENTOS
Agradecimientos a la Consejería de Medio Ambiente de Junta de Andalucía,
al Gobierno de Canarias y el Cabildo de Fuerteventura por la financiación del trabajo.
Al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde y Cámara Municipal de Boavista, al Instituto
Canario de Ciencias Marinas y a la Universidad de Las Palmas de Gran Canarias por
las ayudas aportadas. A la ONG Cabo Verde Natura 2000 y a su personal por todo el
apoyo logístico dado. Especial atención y gratitud a Samir Martins por su continua
disposición en los recorridos realizados alrededor de la isla de Boavista durante 2007 y
2008. También a Rosa María García Cerdá y Paula Sanz por su apoyo incondicional en
el trabajo de campo en las playas durante 2005 y 2006. A mi director Adolfo Marco, y a
todos aquellos que colaboraron alguna vez en el marcaje de nidos o búsqueda de
termómetros. Y por último, a Maite Ikaran por el apoyo dado en la realización de
análisis y edición de gráficos final.
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121
CAPITULO 4
Vulnerabilidad de los huevos de tortuga boba a la
presencia de arcillas y limos en playas de anidación
Resumen
Introducción
Metodología
- Nidos naturales en campo
- Experimentos de campo en el vivero
- Experimentos en laboratorio
o Experimento 1
o Experimento 2
o Experimento 3
- Análisis estadísticos
Resultados
- Nidos en campo
- Experimentación en campo
- Análisis del sustrato en laboratorio
- Experimentación en laboratorio
Discusión
- Deshidratación
- Mortalidades masivas
Conclusión
Agradecimientos
Bibliografía
RESUMEN
Nidos de tortugas marinas sin el impacto de la depredación o la inundación,
pueden tener una mortalidad muy elevada. En este estudio, se documenta el impacto
negativo de las arcillas y limos en el desarrollo embrionario de huevos de la tortuga
boba. En playas de desove, la cantidad de arcilla/limo puede ser elevada por la
erosión del suelo en áreas adyacentes, la sedimentación tras fuertes tormentas, o la
existencia de estratos arcillosos y limosos superficiales bajo las dunas. En Cabo Verde,
las arcillas y limos son muy frecuentes en playas con alta densidad de nidos y las
tortugas no evitan los sustratos arcillosos y/o limosos para desovar. El éxito de
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
122
emergencia natural de los nidos no inundados ni depredados se reduce
significativamente por la presencia de arcilla y limos cuando se compara con nidos
incubados en arena. Un porcentaje de los huevos incubados en sustratos arcillosos y
limosos quedan directamente cubiertos por la arcilla y limos. Experimentalmente,
huevos de nidos manchados con arcilla y limos sufren una mortalidad altamente
significativa respecto a huevos libres de arcilla y limos. Huevos incubados
experimentalmente con una superficie variable cubierta de arcilla/limo (30%, 50% y
80% de la cáscara), sufrieron una acusada pérdida de agua, que en los casos
extremos fue irreversible causando la muerte de los embriones. El contenido en sal en
la arcilla/limo no parece ser el responsable de la deshidratación de los huevos.
Arcilla/limo lavada con agua mineral causó en los huevos niveles de deshidratación
similares a los encontrados en tratamientos de arcilla/limo sin lavar (natural). El 75% de
los huevos con el 80% de la cáscara cubierta de arcilla murieron, mientras que la
mortalidad registrada en los controles fue de sólo un 25%. Además, las crías nacidas de
huevos con tratamientos extremos de arcilla/limo, eclosionaron en media 3 días más
tarde que crías nacidas de huevos controles. Crías nacidas de huevos cubiertos en
sólo un 30% de la cáscara, resultaron más lentas que crías nacidas de huevos
controles. Sustratos con más del 2% en arcilla/limo pueden causar un daño importante
en el desarrollo embrionario reduciendo el éxito de emergencia de los nidos.
INTRODUCCION
En tortugas marinas, el éxito de emergencia y la razón de sexos en crías, así
como el desarrollo embrionario, la robustez y la eficacia biológica de las crías, están
directamente afectadas por las características ambientales del lugar de incubación
del nido (Packard y Packard 1988; Ackerman 1991). Las propiedades físicas, químicas y
biológicas de la cámara de incubación de los huevos determinan decisivamente
parámetros como la temperatura, la humedad del sustrato o el intercambio de gases
que condicionan la incubación de los huevos. Estas variables están altamente
influenciadas por características específicas de los lugares de anidación como el
tamaño del grano del sustrato, la distancia o la altura del nido respecto al mar, la
pendiente de la playa, la vegetación, la salinidad, la compactación del sustrato, etc.
(Mortimer 1995, Garmestani et al. 2000). El efecto del tamaño del grano del sustrato en
el desarrollo embrionario y su relación con el flujo de gases y agua del nido, han sido
ampliamente estudiados en sustratos arenosos (Foley et al. 2006, Mann 1977,
Speakman et al. 1998), pero mucho menos en sustratos con arcilla y/o limos (Akerman
1991). Características como el potencial hídrico, tamaños del grano pequeños (<2
CAPITULO 4
123
micras, una baja permeabilidad, la baja capacidad de drenaje, un alto intercambio
catiónico e importantes propiedades compactantes hacen que los sustratos limosos y
arcillosos resulten ser suelos poco aireados con una alta capacidad de retener agua y
sal. En las playas de anidación, es usual encontrar un dominio de arena de distintos
grosores, pero también pueden aparecer, en distintas proporciones, materiales de
distintos orígenes aportando diferentes propiedades al suelo de incubación. Las playas
están principalmente compuestas por arena, pero en realidad son mezclas de varios
tipos de sustrato: arenas, limos y arcillas. Las tortugas, a menudo ponen nidos en zonas
muy alejadas de la línea de marea (Wood y Bjorndal 2000). Cuanto más se alejan de la
playa, menor proporción de arena se encuentra en los sustratos de incubación
aumentando las cantidades de limos y arcillas. En Cabo Verde, hembras adultas en la
búsqueda de un lugar de selección para el nido pueden encontrarse con grandes
barrizales. La tortuga entra en el barrizal, le cuesta más caminar, queda exhausta y
muere al llegar el calor del día.
Hembras anidando en sustratos arcillosos y limosos
Los suelos de las playas pueden ser mezclas de varios orígenes: marino
(depósitos marinos), continental debido a la erosión del suelo (depósitos aluviales), y/o
provenir del transporte de materiales a través del viento (depósitos y mantos de arena
de aspersión eólica). Tanto en zonas de ríos o riberas permanentes o temporales, como
en zonas de barrancos, son depositados en las playas importantes cantidades de
materiales arcillosos y limosos, contribuyendo a que los huevos se incuben en sustratos
con menor proporción de arena. Los porcentajes de arcilla/limo en el sustrato de estas
mezclas, pueden tener importantes efectos en el desarrollo embrionario, en la
mortalidad del nido (observaciones personales en el área de estudio) y posiblemente
en las características biológicas de los neonatos. Sustratos arcillosos y limosos pueden
deshidratar los huevos debido al fuerte potencial hídrico que les caracteriza, al mismo
tiempo que también pueden retener una mayor cantidad de sal entre los pequeños
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
124
espacios intersticiales en comparación con los sustratos arenosos. Por otro lado, los
sustratos arcillosos y limosos podrían aumentar el riesgo de encharcamiento o el grado
de humedad debido a su baja capacidad de drenaje.
El comportamiento de anidación entre las siete especies de tortugas marinas es
similar (Miller 1995). Tienen una alta filopatria de anidación (Lee et al. 2007, Carr y
Stancyk 1975) que en algunas especies y casos, puede llegar a mostrar una alta
fidelidad al lugar de puesta (Lee et al. 2007, Hatase et al. 2002, Schroth et al.1996, Carr
y Stancyk 1975). El conocimiento de las claves ambientales y etológicas que controlan
la selección del lugar de puesta por las hembras es todavía muy limitado (Miller et al.
2003). En algunos casos, esta filopatria intrínseca en comportamiento de las hembras
anidantes, resulta en que se deposite un alto número de nidos en zonas inapropiadas
para la incubación, hecho que causa mortalidades masivas irreparables en nidos
naturales (observaciones personales).
El efecto de sustratos arcillosos y limosos en la incubación de los nidos de
tortuga marina no ha sido bien estudiado, y debería considerarse en playas en donde
puedan existir altas proporciones de arcillas y limos. Deben identificarse todas aquellas
áreas de anidación que presenten extensas zonas de inundación, alta depredación
de nidos y otros posibles riesgos en la incubación de nidos para mejorar los programas
de protección de nidos.
CAPITULO 4
125
Presencia y posibles efectos de limos y arcillas en diferentes proceso de la
anidación e incubación de huevos
En este estudio se evalúa el impacto de la arcilla y los limos en el desarrollo
embrionario de la tortuga boba (Caretta caretta). Los objetivos específicos del estudio
experimental son evaluar: 1) el impacto de los restos de arcilla/limo en nidos
naturalmente manchados por la arcilla/limo traslocados del sustrato arcilloso y/o
limoso original al vivero de cría, 2) el efecto del sustrato arcilloso y/o limoso en la
incubación de nidos completos, 3) el efecto de la arcilla/limo cubriendo la cáscara
del huevo en distintos porcentajes , 4) el efecto de la arcilla/limo cubriendo la zona de
implantación del embrión, 5) la respuesta de huevos manchados de arcilla/limo a dos
sustratos de humedad diferente, 6) el efecto combinado de la sal y la arcilla/limo en la
mortalidad embrionaria, en la pérdida de peso de los huevos, en el peso y tamaño de
las crías, y en la habilidad de los neonatos para voltearse.
METODOLOGIA
El estudio se llevó a cabo en la isla de Boavista, República de Cabo Verde
(África occidental, 16,18°N 22,92°W) durante las temporadas de anidación 2005 y 2006.
Tres playas (Ervatão, Benguinho y Ponta Cosme) fueron seleccionadas para el estudio
por su alta densidad de anidación y por la heterogeneidad de los sustratos. Los nidos
traslocados fueron llevados de las playas de Ervatão y Ponta Cosme a un vivero
colocado en la playa de arena de Benguinho. Para los experimentos, se recogió
sustrato arcilloso y limoso de una zona de 800 m de largo con alta proporción de
arcilla/limo de la playa de Ponta Cosme (2800 metros de largo). Los análisis
granulométricos, de conductividad, PH y materia orgánica de los sustratos arcillosos y
arenosos, se realizaron en el Instituto de Recursos Naturales y Agrícolas de Sevilla
(IRNASE, CSIC). Para el análisis granulométrico se retiraron las piedras y objetos extraños
de las muestras a mano. Las muestras fueron secadas al aire, aplastadas
reiteradamente para romper las aglomeraciones y tamizadas a < 2mm. Una porción
de cada muestra fue molida a < 0,05 mm, y sometidas a una digestión por agua regia.
La distribución del tamaño de las partículas se determinó con el método del
hidrómetro (Gee y Bauder 1986). La conductividad eléctrica del suelo se realizó en
extracto 1:5, siguiendo los procedimientos estándar para la determinación de las
propiedades químicas de suelos (Page et al. 1982).
Nidos naturales en campo
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
126
Durante 2005 y 2006, se marcaron y se monitorearon 29 nidos naturales en las
playas de Ervatão (N=7), Ponta Cosme (N=15) y Benguinho (N=7). En estos nidos, se
registró el tamaño de puesta, la profundidad y el sustrato de incubación del nido
durante la ovoposición. Los sustratos se clasificaron como: ―Arcilla‖, sustratos con
presencia de arcillas y/o limos en la cámara de incubación; ―Arena‖, son sustratos con
dominio de arena alejados de la zona de incubación y con ausencia relevante de
limos y arcillas; e ―Inundación‖, son sustratos arenosos muy húmedos debido a la
inundación frecuente.
Los nidos permanecieron en la localización original de la playa durante toda la
incubación hasta la eclosión del nido o pasados 70 días desde la puesta. A los 45 días
de incubación, se colocó una rejilla plástica redonda (45cm de diámetro y 50 cm de
altura) para retener a las crías emergidas y poder contabilizarlas y estudiarlas. Después
del día 45 de incubación, cada día los nidos era chequeados durante la noche y el
amanecer para registrar la emergencia de crías. Los nidos fueron excavados 5 días
después de la última emergencia registrada. El material exhumado se clasificó en
cáscaras eclosionadas, crías muertas, crías muertas eclosionando, crías vivas, crías
vivas eclosionando, huevos sin desarrollo aparente, y huevos no eclosionados; con el
objetivo de conocer el éxito de emergencia del nido. Debido a que en algunas
ocasiones, se detectó que crías emergidas se habían escapado de la rejilla plástica
que las retenía; el éxito de emergencia se calculó considerando el número de
cáscaras enteras vacías contabilizadas durante la exhumación del nido, o el número
de crías emergidas observadas, dependiendo de cuál de los dos parámetros fuera
mayor.
Se registró la temperatura de incubación en 27 nidos naturales. Para ello se
usaron registradores automáticos de temperatura Stow Away TidbiT Onset con una
precisión ± 0.3 ºC. Se programaron para registrar un dato cada 30 minutos. Con el fin
de manipular el nido lo mínimo posible, durante la noche, los registradores de
temperatura eran colocados durante el desove de las hembras aproximadamente a
mitad de puesta (huevo #40), teniendo en cuenta el tamaño medio de puesta de la
población (Varo-Cruz et al. 2007). Para detectar posibles desviaciones en las
mediciones de temperatura, los registradores fueron inter-comparados entre sí antes y
después de las experiencias. Para ello, se mantuvieron los registradores juntos 24 horas
antes y después de la toma de datos. Se determinó la media de todos los termómetros
usados en cada estudio, y se calculó la desviación de cada termómetro respecto a la
media general. A pesar de que ningún termómetro se desvió más de 0,3ºC (error del
CAPITULO 4
127
aparato), las desviaciones encontradas fueron sumadas o restadas a los datos de
temperatura tomados por los registradores con el fin de corregir los registros.
Experimentos de campo en el vivero
- Desde el 6 de Agosto al 15 de Octubre de la temporada de anidación de
2005, se traslocaron al vivero (50m x 15m x 0,5m) 50 nidos de tortuga boba (Caretta
caretta) con una baja probabilidad de supervivencia (inundados por la marea o en
áreas arcillosas y limosas), para conocer si aquellos nidos desenterrados de los sustratos
naturales arcillosos/limosos (sucios de arcilla/limo) tenían un éxito de emergencia
distinto a nidos procedentes de sustratos de arena (no manchados por la arcilla/limo).
Las traslocaciones se realizaron usando protocolos estándar de traslocación de nidos
(Eckert et al. 2000) en parcelas de 1m2.
- Desde el 6 de Septiembre al 3 de Noviembre de 2006, se evaluó si el sustrato
arcilloso y/o limoso circundante del nido tenía un efecto en todo el nido o sólo en
aquellos huevos en contacto con la arcilla/limo. Para ello, 10 nidos se incubaron en el
vivero en sustrato arcilloso/limoso limpio. La cámara de incubación de estos nidos se
preparó con 15 cm de material arcilloso y limoso en el fondo y laterales. La parte
superior del nido se cubrió hasta el nivel de la superficie de la playa con una mezcla
de arcilla y arena. Como control, otros 10 nidos libres de arcilla/limo, fueron incubados
en arena limpia (sustrato tamizado para eliminar restos de raíces o de cáscaras de
nidos antiguos) en el vivero durante el mismo periodo de tiempo. Nidos de
tratamientos de arena y arcilla/limo fueron colocados en un diseño por bloques en el
área de incubación para evitar efectos de localización. El transporte de material
arcilloso/limoso al vivero permitió incubar los nidos en este material en condiciones
homogéneas (misma radiación solar, distancia al mar y características de la playa)
que nidos incubados en arena. Se registró la temperatura de incubación en el vivero
en dos nidos incubados en arcilla/limo y en dos nidos incubados en arena, mediante
registradores de temperatura Stow Away TidbiT Onset ±0.03ºC colocados en el medio
de la cámara de incubación y tomando datos cada 30 minutos.
La colecta de huevos y el seguimiento de los nidos fueron idénticos en los dos
años de estudio. Los huevos fueron recolectados durante la ovoposición o
desenterrados inmediatamente después de ella, dependiendo del estado del proceso
de anidación en el cual se encontraba a la hembra. Los nidos fueron transportados al
vivero en bolsas plásticas y enterrados en cavidades realizadas a mano simulando
nidos naturales tanto en tamaño como en forma. Todas las traslocaciones finalizaron
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
128
entre 30 y 90 minutos desde la puesta dependiendo de la distancia de la localización
del nido al vivero. El tamaño de puesta se contabilizó mientras se enterraba el nido en
el vivero. En todos los nidos, a los 45 días de incubación, se colocó una rejilla plástica
redonda (45cm de diámetro y 50 cm de altura) para retener a las crías emergidas,
contarlas, y medirlas. Después del día 45 de incubación, cada día los nidos era
chequeados durante la noche y el amanecer para registrar la emergencia de crías. En
un máximo de 6 horas después de la emergencia, 10 crías de cada nido fueron
medidas (largo y ancho recto del caparazón; ±0,1mm) y pesadas (±0,1gr.).
Inmediatamente después, las crías fueron liberadas en los alrededores del nido
permitiéndoles la llegada al agua. Los nidos fueron excavados 5 días después de la
última emergencia. El material exhumado se clasificó en cáscaras eclosionadas, crías
muertas, crías muertas eclosionando, crías vivas, crías vivas eclosionando, huevos sin
desarrollo aparente, y 9 subcategorías de los estadios de desarrollo embrionario
visuales definidos por Miller (1985) (ver Anexo I). Los huevos clasificados sin desarrollo
aparente, no contenían signos visibles de embrión. Debido a que en algunas
ocasiones, se detectó que crías emergidas se habían escapado de la rejilla plástica
que las retenía; el éxito de emergencia se calculó considerando el número de
cáscaras enteras vacías contabilizadas durante la exhumación del nido, o el número
de crías emergidas observadas, dependiendo de cuál de los dos parámetros fuera
mayor. La mortalidad embrionaria temprana, se calculó considerando el número de
huevos muertos sin desarrollo embrionario visible más aquellos en los que el desarrollo
embrionario no superaba el estadio 21 definido por Miller 2985 (ver Anexo I) dividido
por el número inicial de huevos ([nº de huevos sin desarrollo aparente + nº ≤ estadio
21]/nº inicial de huevos).
Experimentos en laboratorio
Experimento 1. Para evaluar el efecto de diferentes porcentajes de arcilla/limo
en la cáscara del huevo, desde el 4 de Julio al 29 de Agosto de 2006 se realizó un
experimento en 5 incubadoras eléctricas (C, D, E, F y G; FB 50-R-Reptiles, Jaeger
Bruttechnik). Se utilizaron 4 nidos de tortuga boba puestos en las misma noche para
evitar efectos genéticos, y se eligieron 3 tratamientos: 0%, 30% y 80% de la cáscara del
huevo manchada por arcilla/limo esterilizada (origen: muestra 13, Tabla 3). En cada
incubadora se incubaron 12 huevos enterrados en un 75% en vermiculita de potencial
hídrico -150 kPa. Los huevos de la incubadora G fueron pesados a las 0, 24 y 48 horas
de incubación para estimar cambios en la masa del huevo. Para esterilizar la
arcilla/limo, se puso una fina capa de sustrato arcilloso/limoso en el microondas
durante 5 minutos (hasta que éste estuviera completamente seco).
CAPITULO 4
129
Experimento 2. Para evaluar el efecto de la arcilla/limo en el lugar de
implantación del embrión (parte superior del huevo), y evaluar el efecto de la
arcilla/limo en dos sustratos de humedad diferente, se realizó un experimento similar al
experimento 1 desde 2 de Septiembre al 9 de Noviembre de 2006 en 5 incubadoras
eléctricas (C, D, E, F y G; FB 50-R-Reptiles, Jaeger Bruttechnik). Se utilizaron 4 nidos de
tortuga boba puestos en las misma noche para evitar efectos genéticos, y se eligieron
3 tratamientos: control (huevo libre de arcilla/limo), y 50% superior (zona de
implantación del embrión) o 50% inferior del huevo cubierto por arcilla/limo esterilizada
(origen: muestra 14, Tabla 3). En cada incubadora se incubaron 12 huevos enterrados
en un 75% en vermiculita de potencial hídrico -150 Kpa (incubadoras C y F) o en
vermiculita de potencial hídrico -300 kPa (incubadoras D, E y G). Los huevos de las
incubadoras F y G fueron pesados a las 0, 24 y 48 horas de incubación para estimar
cambios en la masa del huevo. Para esterilización de la arcilla/limo se utilizó el mismo
protocolo que el usando en el experimento 1.
Experimento 3. Para evaluar el efecto de la sal y la arcilla/limo en los huevos,
desde el 9 de Septiembre al 10 de Noviembre de 2006, se incubaron 30 huevos bajo 3
tratamientos (10 huevos por tratamiento): 50% de la mitad superior de la cáscara
cubierta por arcilla/limo esterilizada con contenido natural en sal (origen: muestra 14,
Tabla 3), 50% de la mitad superior de la cáscara cubierta por arcilla/limo esterilizada
lavada (origen: muestra 15, Tabla 3), y control (huevos libres de arcilla/limo). Los huevos
procedían de dos nidos (A y B), y fueron incubados en vermiculita a un potencial
hídrico de -150 KPa de en 5 cajas de plástico rígido. Cada caja contenía 6 huevos (3
huevos del mismo nido por caja perteneciendo cada uno de ellos a cada
tratamiento), y fueron incubadas a temperatura ambiente de la habitación en que se
encontraban (Rango: 28ºC-30ºC). Para obtener sustrato arcilloso/limoso con bajo
contenido en sal (arcilla/limo lavada), se lavaron 100gr de sustrato arcilloso/limoso
natural (muestra 14, Tabla 3) en un litro de agua mineral. Después y para eliminar la
mayoría del agua con la sal disuelta, se filtró el sustrato con un papel de filtro
Whatman N. 42 (Fisher Scientific, USA). Tanto la arcilla/limo lavada como el control se
secaron en microondas para la esterilización del sustrato hasta peso constante. Todos
los huevos fueron pesados a las 0, 24 y 48 horas de incubación para estimar cambios
de masa en los huevos.
En todos los experimentos de laboratorio se controló la pérdida de agua del
sustrato pesando las incubadoras y las cajas cada 3 días. Si se detectaba una pérdida
de peso, el sustrato era hidratado con agua destilada hasta alcanzar el peso inicial de
la caja o incubadora. Se tomaron los datos de eclosión de los huevos desde el primer
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
130
picado de la cáscara observado hasta la emergencia del neonato. Se consideró que
el neonato estaba maduro cuando se observaba que había absorbido
completamente el saco vitelino. Cuando la cría alcanzaba este estadio, las crías de
los experimentos 1 y 2 fueron medidas, pesadas y sometidas a la prueba de esfuerzo
(volteo). En el experimento 3, los neonatos se mezclaron dentro de las cajas al emerger
y no se pudo identificar el origen de cada uno de ellos. Los huevos no eclosionados y
sin signos visibles (a simple vista) de embrión, fueron clasificados como huevos ―sin
desarrollo aparente‖. Si se encontraban embriones, estos fueron clasificados según los
estadios embrionarios descritos por Miller (1985), ver Anexo I.
Análisis estadísticos. Para evaluar diferencias significativas en la tasa de
mortalidad de los nidos, y el largo, ancho y peso de las crías entre grupos o
tratamientos de experimentos de campo, se han usado ANOVAS univariantes. Para
comparar la tasa de mortalidad embrionaria temprana entre tratamientos
experimentales, se ha usado el test no paramétrico de Kruskal-Wallis debido a la
heterogeneidad de varianzas. Para evaluar diferencias entre la tasa de mortalidad de
los huevos, largo, ancho y peso del caparazón de las crías entre tratamientos en los
experimentos de laboratorio, se han hecho test no paramétricos de comparación de
probabilidades (Chi-cuadrado y 2x2).
RESULTADOS
Nidos en campo
El sustrato de la zona de incubación de nidos naturales (―arcilla‖, ―arena‖ o
―inundación‖) afecta significativamente a la mortalidad de los huevos (ANOVA:
F(2,25)=22,618, p<0,001, N=28). En zona de inundación la mortalidad de nidos (media:
100% EE:9,01, N=8) es significativamente mayor (Tukey: p<0,001) respecto a la
mortalidad encontrada de nidos en arcilla/limo (media: 54,94% EE:9,63, N=7) o en
arena seca (media: 23,02% EE:7,06, N=13). La mortalidad encontrada en nidos en
―arcilla‖ también es significativamente mayor que en nidos en arena (Tukey: p=0,03),
Figura 1.
CAPITULO 4
131
Arena Arcilla Inundación0
20
40
60
80
100
120
140
Mort
alid
ad (
%)
Figura 1. Mortalidad de 29 nidos naturales incubados en la playa de origen
según el sustrato de la zona de incubación (arena seca, arcilla/limo y zona de
inundación), durante la temporada de anidación de 2005 en la isla de Boavista, Cabo
Verde.
Se encuentra correlación entre el éxito de emergencia y la profundidad del
nido (r2 = 0,363; r = 0,602, p = 0,004), pero se observan tendencias diferentes según el
sustrato de incubación. Nidos incubados en sustratos arcillosos/limosos tienen mayores
éxitos de emergencia a menor profundidad (r2 = 0,215, r = -0,464, p = 0,095), mientras
que en nidos incubados en sustratos arenosos son más exitosos a mayor profundidad
(r2 = 0,345; r = 0,57, p = 0,008). Si consideramos sólo nidos incubados en arena seca o
arcilla/limo, vemos que la interacción entre el sustrato y la profundidad del nido
también afecta al éxito de emergencia de los nidos (ANOVA FACTORIAL: F(1,25)=6,95,
p=0,013).
No hay diferencias en la temperatura de incubación de nidos en arcilla/limo y
nidos en arena a profundidad de incubación (incubación total: F(1, 18)=1,006, p=0,329,
N=21; 1er tercio: F(1, 18)=0,093, p=0,763 ; 2º tercio: F(1, 18)=0,211, p=0,652 ; 3er tercio: F(1,
18)=3,235, p=0,089), Tabla 1.
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
132
Tabla 1. Temperaturas de incubación registradas a la profundidad de
incubación (en medio de la cámara de incubación) en nidos naturales de tortuga
boba incubados en dos tipos de sustrato de arcilla/limo y arena.
Arena Arcilla/limo
Media Mínimo Máximo DE Media Mínimo Máximo DE
Incubación 30,3 29,5 31,1 0,6 30,0 29,4 30,6 0,4
1er tercio 28,8 27,5 30,2 1,0 29,0 27,9 30,7 1,17
2º tercio 29,7 28,5 30,4 0,6 29,6 28,7 30,0 0,6
3er tercio 31,9 28,3 33,0 1,2 31,5 29,9 32,6 0,9
N 15 15 15 15 6 6 6 6
Experimentación en campo
Se han encontrado diferencias significativas en la mortalidad entre nidos
traslocados limpios de arcilla/limo (obtenidos antes de entrar en contacto con el
sustrato) y nidos traslocados manchados de arcilla/limo del sustrato original del lugar
de incubación en la playa (nidos desenterrados); F(1, 48)=7,371, p<0,01, N=50, Figura 2. El
éxito de emergencia en nidos parcialmente cubiertos de arcilla/limo fue
significativamente menor que en nidos con huevos limpios. Además, el largo y la masa
de los neonatos de nidos traslocados con restos de sustrato arcilloso/limoso fueron más
pequeños que los neonatos nacidos de nidos limpios de arcilla/limo (largo: F(1, 46)=4.698,
p=0,03; peso: F(1, 46)=6,0755, p=0,02, Tabla 2). El ancho del caparazón de las crías no
presentó diferencias entre grupos (p>0,05, Tabla 2). La mortalidad embrionaria
temprana fue significativamente más alta en aquellos nidos manchados por
arcilla/limo (Media: 49,64%, DE: 8,38) que en aquellos nidos limpios (Media: 20,50%, DE:
3,38): F(1, 48)=10,394, p<0,01.
Tabla 2. Largo (mm), ancho (mm) y peso (g) de las crías en dos grupos de nidos
de tortuga boba (Caretta caretta) traslocados: nidos limpios de arcilla/limo y nidos
naturalmente manchados por el sustrato de incubación original de la playa de origen,
durante la temporada de anidación de 2005, en Boavista (República de Cabo Verde):
Largo Ancho Peso
N
Media DE Media DE Media DE
Nidos limpios 43,07 0,255 33,24 0,199 16,67 0,253 42
Nidos manchados 41,51 0,674 32,72 0,528 14,91 0,669 6
CAPITULO 4
133
Limpio Manchado30
40
50
60
70
80
90
100
Mort
alidad (
%)
Media ±EE ±DE
Figura 2. Tasa media de mortalidad entre dos grupos de nidos de tortuga boba
(Caretta caretta) traslocados al vivero de incubación: nidos limpios de arcilla/limo y
nidos manchados naturalmente por el sustrato de incubación original de la playa de
origen.
Nidos traslocados en cámaras de incubación de sustrato arcilloso/limoso
presentaron tasas de mortalidad media significativamente mayores que nidos
incubados en arena, Kolmogorov-Smirnov p< 0,01, N=20; Figura 3. Nidos incubados en
sustratos arcillosos//limosos murieron drásticamente (100% de mortalidad en todos los
nidos) evidenciando que el sustrato arcilloso/limoso de alrededor del nido puede
afectar a toda la masa de huevos y no sólo a aquellos huevos que están en contacto
con la arena. No fue posible detectar cambios en el largo, ancho y peso de crías
incubadas en sustrato arcilloso/limoso porque no nació ninguna cría de dicho
tratamiento.
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
134
arena arcil la10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
110
Mo
rta
lida
d (
%)
Mediana 25%-75% Min-Max
Figura 3. Tasa de mortalidad media de nidos de tortuga boba (Caretta caretta)
incubados en sustrato arcilloso/limoso o arenoso en condiciones ambientales
homogéneas durante la temporada de anidación 2006, en Boavista (República de
Cabo Verde).
Ninguno de los cuatro nidos a los que se les registró la temperatura de
incubación (2 arena, 2 arcilla/limo) eclosionaron. Analizando el registro de
temperaturas se puede apreciar que los nidos sufrieron dos inundaciones en los días 9 y
20 de incubación (Figura 4), hecho que podría explicar la mortalidad total encontrada
en los 4 nidos. A pesar de ello, las temperaturas medias registradas fueron
significativamente distintas entre nidos con arcilla/limo y nidos con arena, siendo
levemente más elevadas en los nidos en arena (30,2ºC±0,31, N=2) que en los nidos en
arcilla/limo (29,65ºC±0,3, N=2); paired t-test: p<0,01.
CAPITULO 4
135
Figura 4. Registros de temperatura de nidos con arcilla/limo y con arena no
eclosionados.
Experimentación en el vivero.
Nidos con sustrato con presencia de limos y arcillas
Análisis del sustrato en laboratorio
Se realizó una tabla con la clasificación granulométrica del sustrato, y su
conductividad de las 14 muestras recolectadas en campo (Tabla 3).
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
136
Tabla 3. Análisis de suelos en laboratorio (IRNASE, Sevilla) de muestras de diferentes
tipos de sustratos naturales de playas donde la tortuga boba (Caretta caretta) suele
incubar sus nidos en la isla de Boavista, República de Cabo Verde.
1 97,5 0,5 2 0 ** Sustrato arenoso
2 97,5 0,5 2 0 ** Sustrato arenoso
3 97,2 0,7 2 0 ** Sustrato arenoso
4 97,2 0,8 2 0 ** Sustrato arenoso
5 97,2 0,2 2,5 0 ** Sustrato arenoso
6 96,3 1,1 2,5 0 ** Sustrato arenoso
7 96,5 1 2,5 0 ** Sustrato arenoso
8 97,5 0,5 2 0 ** Sustrato arenoso
9 94,1 1,3 4 0,6 **Sustrato arenoso con baja
proporción de arcilla/limo
10 90,6 2,1 2,1 5,2 **Sustrato arenoso con baja
proporción de arcilla/limo
11 88,1 1,8 2,2 7,9 ** Sustrato arenoso-arcilloso
12 74,6 4,9 8,7 11,7 ** Sustrato arenoso-arcilloso
13 64 2,8 18,3 14,8 ** Sustrato arcilloso/limoso
14 31,5 6,4 40,8 21,2 0,014 Sustrato arcilloso/limoso
15 * 31,5 6,4 40,8 21,2 <0,01Sustrato arcilloso/limoso
lavado
Tipo de sustrato
observado
* muestra nº 14 lavada
Arena
gruesa %
Arena
fina %Limo % Arcilla %
Conductividad
mS/cmID
Experimentación en laboratorio
Los experimentos en laboratorio mostraron diferencias entre los tratamientos de
huevos expuestos a la arcilla/limo y huevos controles (sin arcilla/limo). El porcentaje de
cáscara expuesta a la arcilla/limo tuvo diferentes costes biológicos en el desarrollo
embrionario de los huevos. Huevos cubiertos por arcilla/limo en un 80% de la cáscara,
CAPITULO 4
137
tuvieron una tasa de mortalidad de huevos significativamente mayor que los huevos
control (0% de arcilla/limo) y los huevos cubiertos en un 30% de la cáscara (Chi-square,
p<0,01). Sin embargo, huevos del tratamiento control y del tratamiento de 30% de la
cáscara cubierta de arcilla/limo, no presentaron diferencias significativas en la tasa de
mortalidad de los huevos. (Chi-square, p>0,05), Tabla 4.
Aspecto de huevos manchados con arcilla/limo a las 48h de incubación
Tabla 4. Éxito de eclosión en huevos de Caretta caretta incubados
artificialmente bajo tres tratamientos: 0% arcilla/limo (control), machados un 30% con
arcilla/limo y machados un 80% con arcilla/limo.
También, la tasa de mortalidad embrionaria temprana fue significativamente
mayor en aquellos huevos cubiertos en un 80% de la superficie del huevo que los
controles o los cubiertos en un 30% de la superficie (Chi-square, p<0,01). El tratamiento
del 30% de cáscara cubierta por arcilla/limo mostró diferencias significativas en la
pérdida de masa del huevo respecto el control (F(2, 9)=102.78, p<0.01, Figura 4). El
Incubadora
Tratamiento
Control (0%) 30% Arcilla/Limo 80% Arcilla/Limo
Eclosión Total Eclosión Total Eclosión Total
C 3 4 2 4 0 4
D 1 4 4 4 0 4
E 4 4 4 4 0 4
F 4 4 4 4 0 4
G 4 4 4 4 1 4
Total 16 20 18 20 1 20
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
138
control no presentó cambios de peso importantes mientras que los tratamientos del
30% y el 80% de la cáscara del huevo cubierta por arena sufrieron pérdidas del 3% y
del 12% de peso respectivamente (Figura 5). A pesar de que no se encontraron
diferencias significativas (Kruskal-Wallis: Chi-square=1,64, df=1, p=0,2) neonatos nacidos
de huevos con un 30% de la cáscara cubierta por arcilla/limo fueron dos veces más
lentos que las crías nacidas del control (14 segundos versus 6 segundos en media),
sugiriendo que las crías nacidas de sustratos arcillosos/limosos pueden sufrir costes en la
locomoción.
30 % 80 % CONTROL-14
-12
-10
-8
-6
-4
-2
0
2
4
Pé
rdid
a d
e p
eso
a la
s 4
8h
(%
)
Figura 5. Variación en la masa de los huevos de Tortuga boba (Caretta caretta)
a las 48 horas de incubación, en condiciones experimentales en laboratorio y bajo tres
tratamientos diferentes del porcentaje de superficie del huevo cubierta por arcilla/limo
esterilizada (0%, 30% and 80%). Las barras representan intervalos de confianza ±0,95.
No se han detectado diferencias en la mortalidad de huevos entre huevos
manchados con arcilla/limo esterilizada en la mitad superior (donde se inicia el
desarrollo embrionario) o inferior del huevo (Tabla 2x2, Chi-square=0,06, p=0,809, Tabla
5). En cambio, sí hay diferencias altamente significativas entre huevos control y huevos
expuestos a la arcilla/limo (independientemente de la zona en la que se encontraran
manchados) en la tasa de mortalidad de los huevos (Tabla 2x2, Chi-square, p<0,001),
resultado que confirma que la arcilla/limo cubriendo el 50 % del huevo tiene efectos
negativos para el desarrollo de los embriones.
CAPITULO 4
139
Tabla 5. Éxito de eclosión en huevos de Caretta caretta incubados
artificialmente bajo tres tratamientos: huevos control (0% arcilla/limo), mitad inferior del
huevo cubierta de arcilla/limo (50%) y mitad superior del huevo cubierta de arcilla/limo
(50%).
Incubadora
Tratamiento
Control (0%) Mitad inferior
(50%) Mitad superior (50%)
Eclosión Total Eclosión Total Eclosión Total
C 4 4 2 4 1 4
D 4 4 3 4 1 4
E 4 4 3 4 2 4
F 4 4 1 4 2 2
G 3 4 2 4 1 4
Total 19 20 9 20 7 18
La pérdida de peso de los huevos a las 48h fue distinta entre los dos
tratamientos de arcilla/limo. Los huevos cubiertos de arcilla/limo en la mitad superior
de la cáscara mantuvieron mucho mejor el contenido en agua que los huevos
cubiertos en la mitad inferior (F (1, 14) = 75,66, p<0,01). Es posible que los huevos cubiertos
en la mitad superior del huevo tuvieran mayor disponibilidad de agua a través del
sustrato de incubación (vermiculita hidratada) que los huevos cubiertos en la mitad
inferior.
En los experimentos de laboratorio, el éxito de emergencia no mostró
diferencias significativas entre huevos manchados con arcilla/limo lavada o natural
(con mayor contenido en sal) (Fisher exact two-tailed, p= 1, Tabla 5). Sin embargo, se
observaron grandes diferencias significativas, una vez más, en el éxito de eclosión de
huevos manchados con arcilla/limo y huevos control (Fisher exact two-tailed, p<0,001,
Tabla 6).
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
140
Nacimientos durante el proceso de experimentación
Tabla 6. Éxitos de eclosión, media de pérdida de peso a las 48h de incubación
y nº de embriones muertos que superaron 40 días de incubación de huevos de tortuga
boba (Caretta caretta) incubados artificialmente bajo tres tratamientos: huevos
manchados con arcilla/limo natural (con sales), huevos manchados arcilla/limo
lavada, y huevos control (0% arcilla/limo).
Tratamiento
Arcilla/limo natural Arcilla/limo lavada Control
Número de huevos 10 10 10
> 40 días de incubación 0 5 10
Eclosión 1 2 10
Pérdida de peso 48h (%)
-11,29
Rango: -8,77/-12,46
N=4
-3,01
Rango: -1,97/-3,88
N=4
-0,22
Rango: 0/-0,6
N=4
Los resultados del estudio del desarrollo embrionario de los huevos muertos
expuestos en arcilla/limo, mostraron que los huevos tratados con arcilla/limo lavada
alcanzaron niveles de desarrollo embrionario más avanzados (más de 40 días de
incubación) que huevos tratados con arcilla/limo natural en donde los huevos no
CAPITULO 4
141
sobrevivieron más de 15 días según la clasificación embrionaria de Miller 1985, (Fisher
exact two-tailed, p<0,01, Tabla 5).
Por otro lado, huevos tratados con arcilla/limo natural mostraron importantes
pérdidas de peso a las 48 h de incubación comparado con los huevos control (Chi-
square=7,20, p<0,01). No se encontraron diferencias en la pérdida de peso a las 48h
entre huevos tratados con arcilla/limo lavada y arcilla/limo natural (Chi-square=0,8,
p=0,371, Tabla 6).
DISCUSION
El ambiente del nido afecta directamente a la incubación de los huevos. Los
tres principales factores naturales que influyen en la incubación de los huevos de
tortugas marinas son la temperatura, la humedad del sustrato y el intercambio de
gases (Miller 1985, Deeming 2004). Estas variables son interactivas y a la vez,
dependientes de otros múltiples factores que en gran parte estarán determinados por
las características físicas y químicas del sustrato de incubación del nido
(permeabilidad, potencial hídrico, tamaño del grano, etc.). Los limos y las arcillas
poseen la característica de tener una capacidad de retención de agua muy elevada.
El agua del sustrato no fluirá de un medio a otro si éstos tienen el mismo potencial
hídrico aunque los dos medios contengan cantidades distintas de agua. Tanto las
experiencias en el campo como las múltiples experiencias en laboratorio realizadas,
revelan que los sustratos arcillosos/limosos tienen un considerable efecto negativo en
la incubación de huevos de tortuga boba (Caretta caretta). Huevos y nidos incubados
en contacto con sustratos que contienen material arcilloso//limoso tienen una menor
probabilidad de éxito de emergencia que aquellos nidos incubados en sustratos
únicamente arenosos.
A partir de los experimentos realizados en este estudio se deduce que la
arcilla/limo causa la deshidratación temprana de los huevos, que no tiene efectos en
la temperatura del nido a profundidad de incubación, y que posiblemente produzca
un severo efecto negativo en el intercambio de gases entre el huevo y el entorno.
Deshidratación
Las experiencias realizadas en laboratorio revelaron claramente que, además
de otros posibles efectos causados por la arcilla/limo, ésta actuó deshidratando
críticamente a los huevos a las pocas horas de incubación. La arcilla/limo posee un
fuerte potencial hídrico (Ackerman 1991) que impidió que el embrión dispusiera del
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
142
contenido en agua adecuado para su incubación, y que en un alto porcentaje de los
casos resultó letal para el desarrollo embrionario. Además, una mayor proporción de
arcilla/limo en contacto con el huevo, produce una mayor deshidratación de éste y
condiciona el desarrollo embrionario, demostrando que el porcentaje de arcilla/limo
que está en contacto con el huevo es también relevante y determinante para la
incubación. La deshidratación provocada por la arcilla/limo no parece ser causada
por una mayor cantidad de sales en el sustrato. En las muestras de sustrato
arcilloso/limoso recolectadas del campo, se encuentran cantidades de sales menores
que en muestras recogidas de sustrato arenoso. La baja salinidad encontrada en los
sustratos arcillosos/limosos parece tener relación con una baja exposición del sustrato
a las mareas. El hecho de que los sustratos arcillosos/limosos normalmente se
encuentren en las zonas más alejadas de la influencia del mar en la playa, parece ser
consistente con los resultados encontrados a pesar de que inicialmente se pensó que
el grano fino de la arcilla/limo pudiera retener un mayor contenido de sales. De todas
formas, a partir de los experimentos de laboratorio, se deduce que la sal aunque sea
en pequeñas dosis puede tener un coste negativo añadido al efecto de la arcilla/limo
en el desarrollo embrionario. La cantidad de sal contenida en la arcilla/limo tuvo un
efecto en el desarrollo embrionario. En la arcilla/limo lavada, los embriones lograron
desarrollarse más tiempo que los embriones procedentes de huevos incubados en la
arcilla/limo natural. Sin embargo, los datos muestran que la arcilla/limo tiene un fuerte
efecto letal en los huevos, puesto que el éxito de eclosión fue prácticamente nulo.
Posiblemente, el efecto de la sal y la arcilla/limo puedan actuar
complementariamente afectando muy negativamente al desarrollo embrionario. Los
datos sugieren investigaciones más detalladas sobre las características de sustratos
arcillosos/limosos y salinidad sobre el desarrollo de los huevos.
Mortalidades masivas
En un nido, los huevos ubicados en los laterales, la parte superior y fondo, son
los que están en mayor contacto con el sustrato de incubación y por lo tanto, los más
susceptibles a sufrir los posibles efectos positivos o negativos de éste. Además,
dependiendo de la posición del huevo dentro del nido, el sustrato de incubación
podría afectar a diferentes zonas del huevo: parte superior, inferior o lateral. A partir de
los experimentos realizados en laboratorio, no parece ser que la zona del huevo en la
cual se deposita el sustrato arcilloso/limoso tenga un efecto relevante en los
parámetros estudiados (desarrollo embrionario, masa del huevo, mortalidad). Además,
de los experimentos de campo realizados en el vivero, los nidos completos incubados
en sustrato arcilloso/limoso tuvieron una mortalidad total. Es decir, que los huevos del
centro del nido sin contacto directo del sustrato se vieron también afectados por el
CAPITULO 4
143
sustrato de incubación. Este resultado indica que la arcilla/limo tiene otras
consecuencias negativas además de causar la deshidratación temprana del huevo.
La temperatura puede influir en el intercambio de agua entre el huevo y el ambiente
como se ha observado en Chrysemys picta (Packard et al. 1981). Al no observarse
cambios significativos en la temperatura registrada en el centro de la cámara de
incubación de nidos incubados en arena o en arcilla/limo, indica que otros factores
podrían haber causado la mortalidad masiva de los nidos. El fino grano del sustrato
arcilloso y sus propiedades compactantes, posiblemente causaron un deficiente
intercambio gaseoso entre los huevos y el ambiente. Estudios en tortuga verde
(Chelonia mydas), tortuga boba (Caretta caretta) y Pseudemys nelsoni han
demostrado que la hipoxia retarda el desarrollo y el crecimiento embrionario
(Ackerman 1981, McGehee 1990, Kam 1993). Ackerman 1981, vio que incubando
huevos de tortuga boba artificialmente bajo una gran columna de arena éstos
crecían más despacio y tardaban más tiempo en eclosionar. McGehee (1990),
encontró que huevos incubados a altos niveles de humedad también se desarrollaban
más lentamente retardando la eclosión. Los resultados sugieren que la causa de estos
resultados pueda deberse a baja conductividad de gases entre el medio y los huevos
debida a una gran columna arena y o una alta cantidad de agua en los espacios
intersticiales del sustrato. A pesar de que la demanda de oxigeno del embrión al inicio
de incubación es muy baja (Packard y Packart 1988), la arcilla/limo podría impedir los
niveles mínimos necesarios de intercambio de gases entre el huevo y el ambiente para
el desarrollo embrionario. La arcilla/limo al absorber el agua del ambiente, y de los
huevos, podría haberse transformado en una masa arcillosa/limosa saturada de agua
impidiendo que a través de los poros del sustrato exista un intercambio gaseoso entre
el nido y el entorno. Si en nidos de arena con tamaños de grano que permiten una
adecuada aireación del nido disminuye rápidamente la presión parcial de oxígeno
(Miller 2008), en nidos con paredes de sustrato arcilloso/limoso compactado pudo
crearse un alto nivel de anoxia intolerable que imposibilitó el desarrollo embrionario de
todos los huevos.
Nidos en sustratos altamente arcillosos/limosos tienen una alta probabilidad de
no ser exitosos. Sin embargo, en el campo es posible encontrar mezclas de sustratos, a
menudo coincidiendo con capas de estratos del terreno. Es posible que se encuentren
diferencias en el éxito de emergencia de los nidos según el grado de presencia de
arcilla/limo en sustrato y según su localización en la columna del suelo. Si el nido es
profundo, y el estrato arcilloso/limoso recubre la masa de huevos, es probable que el
nido sea poco exitoso; mientras que si la capa arcillosa/limosa se encuentra en el
cuello del nido sin estar directamente afectando a la cámara de incubación, su
Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos
144
efecto puede ser mucho menor. Los sustratos arenosos hacen que nidos profundos
tengan éxitos de emergencia mayores, mientras que en sustratos arcillosos/limosos
éstas se producen cuando éstos son someros. Esto quizás pueda también explicarse
por la estratificación del sustrato. En áreas arcillosas/limosas, se ha observado que el
sustrato suele tener unos 15cm de arena en superficie, entonces nidos someros en
sustratos arcillosos/limosos tendrán una mayor proporción de mezcla de arcilla/limo y
arena, facilitando la incubación, y haciendo que el nido sea más exitoso.
CONCLUSION
El conocimiento de las características particulares de cada área de anidación
y de sus efectos en el desarrollo embrionario es necesario para detectar problemas en
la incubación y encontrar soluciones de manejo para minimizar importantes
mortalidades de nidos. En importantes áreas de anidación donde la incubación
natural de los huevos no es exitosa, la recolocación en playa y la traslocación de nidos
a un vivero deben ser consideradas en los programas de manejo. En este estudio se ha
visto como los sustratos de grano fino dificultan el desarrollo embrionario, pudiendo
causar el 100% de mortalidad de los nidos. Zonas de sustrato fino (arcillas, limos y
arenas finas) deben evitarse en la búsqueda de un lugar apto para la ubicación de un
vivero para la incubación de los nidos. En la isla de Boavista, este estudio impulsó a
buscar una nueva zona para la ubicación del vivero de la ONG Cabo Verde Natura
2000, mejorando el éxito de emergencia de los nidos en aproximadamente un 18%
respecto a los resultados obtenidos en años anteriores en la antigua zona de
traslocación de nidos.
AGRADECIMIENTOS
Agradecimientos a la Consejería de Medio Ambiente de Junta de Andalucía,
al Gobierno de Canarias y el Cabildo de Fuerteventura por la financiación del trabajo.
Al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde y Cámara Municipal de Boavista, al Instituto
Canario de Ciencias Marinas y a la Universidad de Las Palmas de Gran Canarias por
las ayudas aportadas. A Fernando Madrid por el análisis de las muestras de suelos en el
IRNASE (Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla). A la ONG Cabo
Verde Natura 2000 y a su personal por el apoyo logístico dado. A todos los voluntarios
que participaron en la recolecta de nidos y preparación de los experimentos, con
CAPITULO 4
145
especial gratitud a E. Évora, R. M. García, S. Martins, R. Rodríguez y M. Salzwasser, por su
apoyo y ayuda incondicional en el trabajo de laboratorio y campo.
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147
CAPITULO 5
Efecto de la salinidad del medio de incubación en el
desarrollo embrionario de Caretta caretta
Resumen
Introducción
Metodología
- Muestras de sustratos naturales
- Experimentación en laboratorio
Resultados
- Datos de campo
- Experimentación en laboratorio
Discusión
- Datos de campo
- Experimentación en laboratorio
Conclusión
Agradecimientos
Bibliografía
RESUMEN
Los huevos de tortugas marinas están expuestos a multitud de estresantes
durante la incubación que pueden alterar el desarrollo embrionario y la supervivencia
del nido. La sal es un estresante común en playas, pero hay muy poca información
sobre su impacto en los huevos de tortugas. La distancia a la marea, el relieve de la
playa, el tamaño del grano del sustrato de incubación o la lluvia pueden determinar el
contenido en sal del sustrato de incubación. Entre otros impactos, la sal puede influir
en la disponibilidad de agua de los huevos durante el desarrollo embrionario, el
balance osmótico de los huevos con el entorno del nido, y las interacciones con
bacterias, hongos u otros organismos del suelo. Durante las temporadas de anidación
del 2007 y 2008, se realizaron tres experimentos para estudiar el impacto de la sal en el
desarrollo embrionario de la tortuga boba (Caretta caretta), y establecer las
relaciones dosis-efecto de los niveles críticos de sal para los huevos de tortugas.
Huevos procedentes de 8 nidos distintos, se incubaron en laboratorio en 5 incubadoras
eléctricas (5 réplicas). El sustrato utilizado fue vermiculita hidratada a un potencial
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
148
hídrico de -150Kpa con agua mineral a 8 niveles distintos de concentración de sal
marina (control < 0.1‰; 12,7‰, 20‰, 25,5‰, 36‰ = concentración del agua de mar,
45‰, 60‰ y 70‰). La temperatura de incubación fue de 29,5ºC constantes durante
toda la incubación. La sal afectó significativamente al grado de hidratación del
huevo, a su supervivencia y a las características de las crías. Se encontró un fuerte
efecto de la sal en el contenido de agua del huevo. Hubo una clara relación entre la
masa del huevo y la concentración de sal durante los primeros días de incubación
experimental. Después de las 48h de incubación, los huevos del control habían
perdido una media de 3% en masa mientras que los huevos expuestos a altas
concentraciones de sal, perdieron en media un 7,4%. La mortalidad de los huevos
control fue de 9,2% mientras que la de los huevos expuestos al 12,7‰ fue de 25%,
aunque no se encontraron diferencias significativas entre estos dos tratamientos. Todos
los huevos expuestos a las otras concentraciones más altas de sal murieron. La
concentración de sal letal media estimada es de 15,2‰. El tiempo de incubación
medio (52,5 días) no fue diferente entre tratamientos, pero los resultados sugieren una
tendencia a una incubación más rápida en ambientes sub-letales de sal (p=0,052). La
duración de la eclosión (tiempo transcurrido desde el primer picado del huevo hasta
la salida completa del huevo) no se vio afectado por el contenido en sal aunque los
neonatos del tratamiento control tardaron 1,1 día en nacer, mientras que las crías
nacidas del tratamiento de 12,7‰ tardaron 1,8 días.
INTRODUCCION
Los sustratos de incubación de nidos escogidos por las tortugas marinas suelen
ser muy variables y con características muy distintas (Ackerman 1977). La anidación se
realiza en playas en la proximidad del mar bajo la constante influencia del agua
marina, ya sea directamente por las mareas, por la ingresión de agua marina en las
playas o por las fluctuaciones del nivel freático del suelo. La adaptación de las
tortugas marinas al medio marino ha hecho que estos animales tengan una alta
tolerancia a la sal durante su vida. Sin embargo, es desconocido si esta tolerancia se
extiende también a la fase embrionaria. Los sustratos de incubación de los nidos
pueden tener eventualmente una concentración de sales relativamente elevada a la
cual podrían haberse adaptado estos animales que evolucionaron a vivir en un medio
totalmente marino y salado; o por el contrario, las sales del sustrato podrían afectar
negativamente al desarrollo embrionario de los huevos de tortugas marinas que
poseen membranas permeables. Por otro lado, factores como la distancia a la orilla, el
tamaño del grano del sustrato de incubación, la pluviosidad o la frecuencia de
CAPITULO 5
149
inundaciones tanto por escorrentía como por las mareas pueden afectar a la
concentración de sales en el sustrato, que a su vez pueden influir en la disposición de
agua de los huevos durante el desarrollo embrionario por procesos de ósmosis.
Entrada de agua del mar a la playa por efecto de mareas vivas
Si bien parece ser que no se ha encontrado relación entre la selección del
lugar de puesta y las características físicas, químicas o biológicas del sustrato de
incubación como son el tamaño del grano, PH, concentración de calcio o carbonato,
contenido de agua, materia orgánica o el color de la arena (Kikukawa et al. 1999,
Hughes 1974, Stancyk y Ross 1978; Johannes y Rimmer 1984, Mortimer 1990). Sin
embargo, sí se han encontrado relaciones entre las características del lugar de
anidación y la supervivencia de nidos (Mortimer 1990, Foley et al 2006).
Jonhannes y Rimmer (1984) publicaron que en playas del oeste de Australia, la
anidación de la tortuga verde, Chelonia mydas, se produce en playas con menor
salinidad mientras que otras playas con características similares y mayor contenido en
sales en el sustrato no son utilizadas por las tortugas. Fisiológicamente se conoce poco
el efecto de la sal en la incubación de los huevos de tortugas marinas. Bustard y
Greenham (1968) observaron una correlación negativa entre la concentración de sal
del agua del sustrato de incubación y la supervivencia y desarrollo de huevos de
tortuga verde (Chelonia mydas). Concentraciones de sal del nivel del agua marina
(36‰) provocaron un 100% de mortalidad en los huevos. La pluviosidad puede ser un
factor clave en el lavado de sales del sustrato.
En este estudio se hipotetiza que en las principales playas de incubación de la
tortuga boba de Cabo Verde (isla de Boavista) es posible encontrar una gran
variabilidad en la salinidad de los sustratos disponibles para el desove, y además, la
salinidad del nido puede también variar sensiblemente durante la incubación a través
de las mareas, alterando los niveles originales seleccionados por la hembra. En áreas
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
150
geográficas como en Cabo Verde donde la pluviosidad es escasa, sustratos de
anidación de grano fino influenciados por las mareas pueden tener una
concentración en sales por encima de la encontrada en el agua de mar, debido a
una larga exposición y retención del agua de mar. Otros sustratos alejados del agua
y/o a una altura considerable de la línea alta de marea, pueden no verse inundados
nunca y presentar bajas salinidades. Por otro lado, se pretende profundizar en el
conocimiento fisiológico del umbral crítico de tolerancia de los huevos de tortuga
boba a la concentración de sal contenida en el agua del sustrato mediante
experimentación controlada en laboratorio.
METODOLOGIA
Muestras de sustratos naturales
En 2006 se tomaron 14 muestras de sustratos naturales en diferentes zonas de
anidación de las playas de mayor densidad de nidificación del archipiélago de Cabo
Verde, en la isla de Boavista (playas de Ponta Cosme, Ervatão, João Barrosa, Calheta
y Ladjedo Teixeira). Las muestras de sustrato fueron tomadas a 50 cm en paralelo de
un nido, y a 40 cm de profundidad (profundidad media del centro de la cámara de
incubación). Se intentó que la toma de muestras fuera representativa de los sustratos
de aquellas zonas más utilizadas por las tortugas para realizar las puestas. Las muestras
fueron analizadas en el Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla
(IRNASE) para conocer su granulometría y conductividad. Para el análisis
granulométrico se retiraron las piedras y objetos extraños de las muestras a mano. Las
muestras fueron secadas al aire, aplastadas reiteradamente para romper las
aglomeraciones y tamizadas a < 2mm. Una porción de cada muestra fue molida a <
0,05 mm, y sometidas a una digestión por agua regia. La distribución del tamaño de las
partículas se determinó con el método del hidrómetro (Gee y Bauder 1986). La
conductividad eléctrica del suelo se realizó en extracto 1:5, siguiendo los
procedimientos estándar para la determinación de las propiedades químicas de
suelos (Page et al. 1982). Para conocer la relación entre la concentración de sal (g/l) y
la conductividad (mS/cm), se realizaron dos curvas de calibración en laboratorio a dos
temperaturas distintas (23,3ºC y 27,8ºC). Para obtener concentraciones bajas de sal,
se prepararon diluciones a concentración conocida a partir de agua marina
depurada y agua destilada. Para obtener concentraciones mayores a la marina, se
prepararon disoluciones a partir de agua destilada y NaCl (sal común). Para el
control, concentración 0 g/L, se usó agua destilada. La mediciones se realizaron con
un medidor de conductividad y concentración WTW Multi 340i (sensor WTW TetraCon
CAPITULO 5
151
325). A pesar de que las variaciones entre las dos curvas de calibración realizadas a
distintas temperaturas son casi despreciables, para la conversión de los datos de
conductividad de los sustratos obtenidos en las playa de Cabo Verde a concentración
de sal, se ha elegido la curva de 27,8ºC (Figura 1) debido a que la temperatura del
sustrato natural de las playas de estudio oscila entre 26,5ºC a 30,6ºC a 45 cm de
profundidad (profundidad en la que se encuentra la puesta de huevos). Esta curva se
ha usado para poder comparar los datos de conductividad natural encontrados en
las playas de estudio con los datos de concentración de sales en la experimentación.
También se ha usado para comparar la salinidad encontrada en las playas estudiadas
de Cabo Verde, con otros artículos científicos donde se analiza la salinidad de otras
playas de anidación del mundo.
Curva de calibrado
-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80
Concentración (g/L)
-20
0
20
40
60
80
100
120
Conductivid
ad (
mS
/cm
)
r2 = 0,997 r = 0,999 p < 0,001
Figura 1. Curva de calibración entre concentración de sal (g/L) y
conductividad eléctrica (mS/cm) realizada a 27,8ºC en condiciones de laboratorio. .
Experimentación en laboratorio
Por otro lado, durante los veranos del 2007 y 2008 se realizó en laboratorio
experimentación en incubadoras para evaluar el efecto de la salinidad en el
desarrollo embrionario. Se expusieron huevos a tratamientos de distinta salinidad:
agua mineral (dulce), agua mineral con salinidad al 12,7‰, 20‰, 25,5‰, 36‰, 45‰,
60‰ y 70‰. Por razones logísticas, se realizaron tres experimentos: uno primero con
concentraciones por encima del nivel del mar 0‰, 36‰ y 70‰, un segundo con
concentraciones por debajo la concentración del agua marina 0‰, 12,7‰ y 25,5‰ y
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
152
un último experimento con concentraciones intermedias a las anteriores: 0‰, 20‰,
45‰ y 60‰. Para la realización de cada experimento se utilizaron 5 incubadoras y 4
nidos, de forma que hubiera 5 réplicas de cada tratamiento (20 huevos por
tratamiento). Los 4 nidos usados en cada experimento, fueron recolectados
simultáneamente en las playas de anidación, y transportados al laboratorio en un
tiempo total máximo de cinco horas. Los huevos se transportaron en neveras térmicas
con vermiculita, identificando cada nido en bolsas estériles. El transporte se realizó en
coche desde la playa al laboratorio. La tarde anterior a la colocación de los huevos
en las incubadoras se prepararon los sustratos de incubación y se comprobó la
estabilidad de la temperatura de incubación en las incubadoras. El sustrato usado fue
vermiculita humedecida con agua mineral a distintas concentraciones de sal (0‰,
12,7‰, 20‰, 25,5‰, 36‰, 45‰ y 70‰) a un potencial hídrico de -150 Kpa. La sal
usada para la preparación de las disoluciones, fue sal marina procedente de salinas
naturales de Cabo Verde. Una vez llegados los huevos al laboratorio, éstos fueron
pesados, medidos y colocados bajo los tratamientos definidos en aproximadamente
unos 45 minutos.
Para evaluar la pérdida en peso de los huevos al inicio de la incubación, a las
48 horas se pesaron huevos de dos experimentos correspondientes a las
concentraciones de (0‰, 12,7‰, 20‰, 25,5‰, 45‰ y 60 ‰), usando una balanza de
precisión (Multifunction Balance Nahita CE, precisión 0,1g) En todo el proceso de
trasporte y manipulación de los huevos, éstos se mantuvieron en la misma posición
vertical para minimizar al máximo el movimiento rotatorio. Antes del día 45 de
incubación, los huevos fueron chequeados cada 3 días para evaluar su estado de
salud y anotar cambios en su aspecto como: aparición o desaparición del polo
animal, signos de deshidratación (huevo arrugado), presencia de hongos, huevo
muerto, etc. A partir del día 45 de incubación, los huevos fueron chequeados tres
veces al día para registrar el primer picado de la cáscara. Durante la eclosión (desde
el primer picado a la salida total del huevo), tres veces al día se anotaron los cambios
que se iban produciendo: cabeza fuera, medio cuerpo fuera, salida del huevo. Una
vez eclosionada la cría, se evaluaba su estado de maduración observando
externamente el tamaño del saco vitelino que sobresale del abdomen. La cría se
consideraba madura, cuando el saco vitelino se había reabsorbido completamente y
no había signos externos de su presencia. Una vez cumplida la maduración de la cría,
se medía, pesaba y se realizaba una prueba de esfuerzo que consistía en cronometrar
el tiempo que tardaba cada tortuga en recuperar la posición natural al ponerla boca
arriba (volteo). La prueba de esfuerzo se repetía tres veces, para posteriormente hacer
una media individual. El tiempo de incubación, se define como el tiempo desde la
CAPITULO 5
153
puesta del nido al primer picado de la cáscara. El tiempo de eclosión se define como
el tiempo desde el primer picado de la cáscara hasta la salida total del huevo de la
cría. El tiempo de maduración se define como el tiempo desde la eclosión total de la
cría del huevo, hasta que no se observan signos externos del saco vitelino en el
abdomen (reabsorción del vitelo). El tiempo total de desarrollo se define como el
tiempo desde la puesta del nido a la maduración total posteclosión de las crías. Una
vez finalizada la incubación, eclosión y emergencia de las crías, se exhumaron los
huevos muertos para conocer el estadio en el que paró el desarrollo embrionario. Se
han usado 5 clasificaciones distintas: huevos sin desarrollo aparente, embrión sin
pigmentar, embrión pigmentándose y embrión pigmentado. Usando la clasificación
embrionaria de Miller 1985 que contempla 31 estadios embrionarios para Caretta
caretta, se ha estimado en qué momento de la incubación murieron los embriones
durante la experimentación en laboratorio (Anexo I).
RESULTADOS
Datos de campo
Las 14 muestras de sustrato recogidas de lugares de puesta seleccionados por
las hembras demostraron tener una alta variabilidad en la concentración de sales, ya
que la conductividad eléctrica encontrada varía desde 1,9 mS/cm a menos de
0,01mS/cm (Tabla 1). Además se encontró una alta correlación entre el tipo de
sustrato y la conductividad eléctrica. Altos porcentajes de arcillas y limos en el sustrato
tienen menor conductividad y por tanto menor porcentaje de sales (r2 = 0,469; r = -
0,685, p = 0,003). También, a mayor porcentaje de arena gruesa se encuentra una
mayor conductividad: r2 = 0,356; r = 0,596, p = 0,015.
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
154
Tabla 1. Datos de conductividad eléctrica y granulometría de muestras de
sustrato de playas con alta densidad de anidación de tortuga boba (Boavista, Cabo
Verde).
IDconductividad
eléctrica (mS/cm)
arena
gruesa (%)
arena fina (%)
limo (%)
arcilla (%)
Tipo de
playa
Zona de
puesta
1 1,35 97,5 0,5 2 0 Ancha Dunar
2 0,854 97,5 0,5 2 0 Ancha Intermedia
3 0,698 97,2 0,7 2 0 Ancha Intermedia
4 0,977 97,2 0,8 2 0 Ancha Lavado
5 1,26 97,2 0,2 2,5 0 Ancha Intermedia
6 1,9 96,3 1,1 2,5 0 Ancha Dunar
7 0,66 96,5 1 2,5 0 Estrecha Dunar
8 1,72 97,5 0,5 2 0 Estrecha Dunar
9 <0,01 94,1 1,3 4 0,6 Estrecha Dunar
10 <0,01 90,6 2,1 2,1 5,2 Estrecha Dunar
11 <0,01 88,1 1,8 2,2 7,9 Estrecha Dunar
12 <0,01 74,6 4,9 8,7 11,7 Estrecha Dunar
13 0,027 64 2,8 18,3 14,8 Estrecha Dunar
14 0,013 31,5 6,4 40,8 21,2 Estrecha Dunar
Experimentación en laboratorio
Todos los huevos sometidos a un tratamiento de salinidad perdieron peso en las
primeras 48 horas de incubación, y hubo una relación directa altamente significativa
entre la cantidad de agua perdida y el nivel de salinidad del sustrato de incubación (r2
= 0,763; r = -0,873, p < 0,001, F(5, 66)=46,503, p<0,001). A las 48 horas de incubación los
controles perdieron menos de un 3 % de su peso mientras que huevos con nivel de
salinidad del 60‰ perdieron en media el 12,7 % de su peso. (Figura 2).
CAPITULO 5
155
-10 0 10 20 30 40 50 60 70
Salinidad (‰)
-14
-12
-10
-8
-6
-4
-2
0
2P
érd
ida d
e p
eso a
las 4
8h (
%)
Figura 2. Pérdida de peso por deshidratación de huevos de tortuga boba tras
48 h de incubación a diferentes niveles de salinidad.
La mortalidad de huevos en sal al 25,5 ‰ o niveles mayores de salinidad
fue del 100%, excepto al nivel del agua marina donde nacieron 3 crías de las cuales 2
murieron a las pocas horas. Sin embargo, en el tratamiento de 12,7 ‰ mueren el 15%
de los huevos y en el control el 9,2%. La mortalidad de huevos entre los tratamientos
de control y 12,7 ‰ no fue significativamente distinta (Fisher exact, two tailed P = 1,00),
pero sin embargo, la mortalidad de estos dos grupos respecto al resto de tratamientos
sí fue estadísticamente diferente (Fisher exact two tailed, p<0,001). A pesar de haber
nacido una y tres crías de los tratamientos de 20‰ y 36‰ respectivamente, no hay
diferencias significativas entre estos dos tratamientos y otros tratamientos donde la
mortalidad fue total (25,5 ‰, 36‰, 45‰ y 70‰) (Tabla 2).
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
156
Tabla 2. Nº de tortugas nacidas y porcentaje de mortalidad de huevos de
tortuga boba expuestos a diferentes concentraciones de salinidad en condiciones de
laboratorio.
Existe una fuerte correlación entre la concentración de sal y el éxito de
emergencia encontrado (r2=0,559; r=-0,7478, p=0,03) (Figura 3). La concentración de
sal a la cual moriría el 50% de los huevos (LC50) se ha estimado independientemente
para cada experimento, y también para todo el conjunto. En dos de los experimentos
la bondad de ajuste de la regresión no fue significativa (p<0,05), pero sin embargo sí lo
fue para el experimento con dosis control-12,7‰-25,5‰ (Bondad de ajuste de Pearson,
Chi-square= 80,56 df=48, p=0,002), y para el conjunto de todas las concentraciones
(Bondad de ajuste de Pearson, Chi-square= 47,89 df=13, p<0,001). Los dos valores de
LC50 encontrados en ambos análisis son muy similares, 15,11‰ y 15,19‰, con lo cual
se puede afirmar que el análisis es consistente y fiable.
Concentración de sal
(‰)
nº de tortugas
nacidas
nº de huevos total
incubados
Mortalidad
(%)
0 49 54 9,2
12,7 17 20 15
20 1 13 92,3
25,5 0 20 100
36 3 20 85
45 0 15 100
60 0 15 100
70 0 20 100
CAPITULO 5
157
-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80
Salinidad (‰)
-20
0
20
40
60
80
100
Éxito d
e e
merg
encia
(%
)
Figura 3. Relación entre el éxito de emergencia de huevos de tortuga boba
artificialmente con diferentes tratamientos de salinidad.
El tiempo medio de incubación de los huevos fue de 52,5 días a
temperatura constante de 29,5ºC, y no hubo diferencias significativas entre
tratamientos aunque hay una tendencia a incubar levemente más rápido cuando hay
salinidad (ANOVA, F (1, 33) = 4,075, P = 0,052)(Figura 4).
Control 12,7 ‰51,4
51,6
51,8
52,0
52,2
52,4
52,6
52,8
53,0
53,2
53,4
53,6
Tie
mpo d
e incubació
n (
d)
Figura 4. Tiempo de incubación de huevos de tortuga boba incubados
experimentalmente a diferentes niveles de salinidad.
La duración de la eclosión (desde el picado de la cáscara hasta la
salida total del huevo) no varió entre tratamientos (Mann-Whitney U Test: Z= 1,229, P =
0,219) aunque el valor medio fue levemente mayor en la incubación con sal (1,8 días)
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
158
en comparación con el control (1,1 días). El grado de maduración de los neonatos fue
diferente entre tratamientos, de forma que las tortugas incubadas con sal nacieron
mucho más inmaduras que los controles. El tiempo de maduración de los neonatos
(tiempo que tardan en reabsorber el vitelo completamente en el abdomen) varió
significativamente entre tratamientos (ANOVA: F = 8,732; P < 0,001)(Figura 5).
Control 12,7 ‰0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
2,2
2,4
Tie
mp
o d
e m
ad
ura
ció
n t
ras
la
ec
los
ión
(d
)
Figura 5. Tiempo que tardan los neonatos de tortuga boba en madurar desde
su eclosión de huevos incubados experimentalmente a diferentes niveles de salinidad.
Si se considera conjuntamente la duración de la eclosión y el tiempo de
maduración las diferencias de tiempo aumentan entre tratamientos (Mann-Whitney U
Test: Z=2,856, P<0,001). Las crías nacidas en salinidad 12,7 ‰ tardaron 1,17 días más en
finalizar el proceso de eclosión y maduración que las crías control.
Si se considera conjuntamente todo el periodo de incubación, eclosión
y maduración también se detectan diferencias estadísticamente significativas
(ANOVA: F (1,31) = 4,797; P=0,036) (Figura 6). Las crías nacidas en salinidad 12,7 ‰
tardaron 0,9 días más en finalizar el proceso total de formación que las crías de los
huevos control.
CAPITULO 5
159
Control 12,7 ‰54,5
55,0
55,5
56,0
56,5
57,0
57,5
Tie
mpo tota
l de d
esarr
ollo e
mbri
onari
o (
d)
Figura 6. Tiempo total de desarrollo embrionario de huevos incubados
experimentalmente en dos niveles diferentes de salinidad del sustrato.
Las crías nacidas en el tratamiento de salinidad 12,7 ‰, resultaron más
pequeñas y de menor peso que las crías nacidas de los controles (ANOVA, F=9,58;
P<0,001). Las diferencias fueron altamente significativas tanto en peso (p<0,001), como
en largo (p<0,001) y ancho (p<0,001) del caparazón (Figura 7). Sin embargo, no hubo
diferencias significativas en el tiempo en que las tortugas lograban voltearse entre el
tratamiento control y 12,7 ‰ (p>0,05).
Aspecto de los huevos durante la incubación a tres
niveles de salinidad distintos
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
160
Control 12,7 ‰15,5
16,0
16,5
17,0
17,5
18,0
18,5
19,0
19,5
20,0
20,5
21,0
Peso
Control 12,7 ‰30,5
31,0
31,5
32,0
32,5
33,0
33,5
34,0
34,5
35,0
35,5
36,0
AC
R
Control 12,7 ‰
Tratamiento
42,0
42,5
43,0
43,5
44,0
44,5
45,0
45,5
46,0
46,5
LC
R
Figura 7. Peso y tamaño corporal de las tortugas bobas eclosionadas tras la
incubación experimental en un tratamiento de agua dulce y otro de salinidad 12,7‰.
CAPITULO 5
161
La mortalidad embrionaria de los huevos no eclosionados para las
concentraciones de 20‰, 45‰ y 60‰, en general resultó en una mortalidad más
temprana para aquellos huevos sometidos a niveles de salinidad más altos (45‰ y
60‰) a pesar de no presentar diferencias significativas (Chi-cuadrado test: df=1,
p>0,05) con el tratamiento de menor salinidad (20‰ ) o control (Tabla 2). Es interesante
observar que los huevos muertos del control también murieron al inicio de la
incubación. Sin embargo, en ninguno de los huevos control exhumados, se observaron
signos de desarrollo embrionario aparente (Tabla 3).
Tabla 3. Datos de mortalidad embrionaria de huevos de tortuga boba
incubados en laboratorio a diferentes concentraciones de salinidad (Control, 20‰,
45‰ y 60‰).
Control 20‰ 45‰ 60‰
Sin desarrollo aparente 4 2 5 5
Inicio (embrión sin pigmentar) 0 1 6 8
Mitad (embrión pigmentándose) 0 1 2 0
Fin (embrión pigmentado) 0 6 2 2
No identificados (huevos podridos) 1 2 0 0
Total huevos muertos 5 12 15 15
Total tortugas nacidas 49 1 0 0
Total huevos incubados 54 13 15 15
DISCUSION
Datos de campo
La alta variabilidad encontrada en la conductividad eléctrica de los sustratos
analizados indica que en los suelos usados para la incubación de huevos por las
tortugas en la isla de Boavista de Cabo Verde tienen distintas concentraciones de
sales. Además, se ha encontrado una clara relación entre la granulometría del sustrato
y la conductividad eléctrica, lo que indica que los ambientes de incubación de los
huevos son muy diversos en estos parámetros. Foley et al. 2006, reportan menores
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
162
salinidades en sustrato de grano grueso y mayores salinidades en sustratos de grano
fino, a diferencia de lo que encontramos en las playas muestreadas de Cabo Verde.
Esto podría explicarse por variaciones en la distancia y altura del nivel del mar del
lugar de recolección de muestras, pero parece lógico que sustratos más arcillosos
pertenezcan a zonas supralitorales de la playa y que por lo tanto tengan menor
influencia de las mareas. Sin embargo, resulta sorprendente que muestras recogidas
en playas anchas arenosas pertenecientes a zonas de muy baja influencia de las
mareas (cordón marginal dunar de la zona supralitoral de la playa), se hayan
encontrado altas salinidades a la profundidad de incubación de los nidos. Es posible
que la cantidad de sales encontrada en las muestras tenga una relación positiva con
el contenido en agua del sustrato, como se describe en el trabajo realizado por Foley
et al. (2006). De todas formas, no se puede descartar que en zonas arenosas muy
alejadas de la influencia de las mareas exista un nivel freático relativamente somero
que haga que la influencia del agua marina llegue por capilaridad a profundidades
de incubación de nidos; o que ocasionalmente hayan existido mareas muy fuertes que
hayan alcanzado estas zonas altas de la playa y que por la escasez de lluvias no se
hayan lavado las sales que permanecen acumuladas en el sustrato.
En general, se podría decir que los sustratos usados por las tortugas para la
incubación de nidos de las playas de mayor densidad de nidos contienen
concentraciones de sal muy variables y similares a los encontrados en otras zonas de
anidación de tortugas estudiadas (ver revisión en Mortimer 1990, Karavas et al. 2005).
Experimentación en laboratorio
Los resultados de laboratorio indican que altos niveles de salinidad afectan
significativamente al desarrollo embrionario, características de las crías, mortalidad y
deshidratación del huevo. A mayor salinidad encontramos mayor deshidratación y
mortalidad de huevos. Salinidades por debajo de la concentración del agua marina
provocaron el 100% de mortalidad (25,5‰). El valor de LC50 encontrado (15,2‰)
indica que la sal tiene efectos altamente letales por debajo de la concentración del
agua marina, probablemente provocado por la fuerte deshidratación que sufre el
huevo debido al efecto osmótico. Bustard y Greenham (1969) reportaron para
Chelonia mydas una mortalidad del 100% en huevos incubados con agua de mar y
diluida al 75%. Sin embargo, la deshidratación del huevo que midieron a los 7 días de
incubación en tratamientos de salinidad del nivel del agua de mar, es mucho inferior (-
1,1%) a la obtenida en sólo 48 horas en el presente estudio para concentraciones de
sal inferiores (20‰). Esto puede deberse a diferencias en los métodos de incubación
(diferentes sustratos) o a diferencias en la permeabilidad de la cáscara de los huevos
CAPITULO 5
163
de la tortuga boba (Caretta caretta) y tortuga verde (Chelonia mydas). También se
puede observar en los datos de mortalidad embrionaria, como en huevos incubados a
altas concentraciones de sales los embriones a penas logran sobrevivir unas pocas
semanas de incubación (clasificación embrionaria de Miller 1985). La mayoría de
embriones mueren en fases embrionarias tempranas especialmente en tratamientos
de menor salinidad (20‰). Sin embargo, en tratamientos de alta salinidad, menos
embriones llegan a estadios avanzados. Los resultados sugieren que a niveles de
salinidad altos el efecto tóxico es más agudo, mientras que a niveles bajos es crónico.
Christy y Dickman (2006) encontraron resultados similares en Litoria aurea, viendo que
el tiempo en que tardaban en morir los renacuajos era inversamente proporcional a la
concentración de sal.
La disponibilidad de agua parece insuficiente y mortal para el desarrollo
embrionario pero puede haber otros factores fisiológicos asociados que estén
provocando esta alta mortalidad. En anuros se ha descrito que éstos son capaces de
tolerar la salinidad a través de la acumulación de urea, es decir, reduciendo el
gradiente osmótico (Beebee 1996, Ultsch et al. 1999).
En ningún caso se observaron malformaciones externas evidentes en embriones
que pararon su desarrollo (enanismos, amputaciones, etc.). Los huevos control muertos
(9,2%), también murieron al inicio de la incubación pero las razones de dicha
mortalidad embrionaria probablemente sea totalmente distinta. Todos los huevos
control murieron en estadios embrionarios muy tempranos (en ningún caso se observó
embrión), pudiendo haber muerto antes de la incubación en laboratorio por razones
naturales: durante el proceso de traslado de los huevos al laboratorio, durante la
puesta o incluso encontrándose en el oviducto de la madre (Miller 1985).
A niveles salinos no críticos, el tiempo de maduración de las crías aumentó, y el
peso y tamaño de éstas disminuyó considerablemente produciendo crías más
pequeñas y livianas. Sin embargo, igual que en el trabajo realizado por Bustard y
Greenham (1969), el tiempo de incubación y eclosión no fue mayor en crías nacidas a
mayores salinidades. La sal en altas cantidades, sin llegar a efectos letales, parece
actuar como un agente que afecta a la maduración de las crías. Tortugas nacidas en
sustratos de alta salinidad eclosionan al mismo tiempo pero sin embargo tardan más
tiempo en madurar fuera del huevo. Este hecho puede indicar que la sal esté
afectando a algún proceso fisiológico en la fase embrionaria que dificulte la absorción
de vitelo o estar produciendo un efecto de estrés al embrión que lo incite a la eclosión
antes de tiempo. En nidos naturales, este proceso influenciaría en el tiempo de
Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario
164
emergencia de las crías, pudiendo ser más largo en sustratos con salinidad elevada.
Además, podría aumentar la mortalidad de tortugas en fase de eclosión por no haber
completado adecuadamente la fase de incubación, y posiblemente habría una
mayor exposición a los depredadores debido a que éstos encontrarían con más
facilidad los nidos durante la fase de emergencia de los neonatos (observaciones
personales -posiblemente debido a un estímulo olfativo-). En zonas de anidación
naturales con altas concentraciones de sal como las encontradas en zonas de
manglares del suroeste de Florida (Foley et al. 2006), se observó más de un 80% en el
éxito de eclosión en nidos naturales incubados en sustratos con salinidades entorno al
25‰. Sin embargo, las crías que nacen en ambientes salinos, podrían estar sufriendo
importantes costes biológicos que afecten a su posterior supervivencia debido a la
exposición a altos niveles de sal en su desarrollo y tiempo de maduración.
A pesar de que los resultados de la prueba de esfuerzos realizados en las crías
no muestran diferencias entre tratamientos, parece ser que una alta salinidad en el
sustrato tiene importantes costes biológicos en la formación y eclosión de las crías.
CONCLUSIONES
La tolerancia de los huevos de tortuga marina a la salinidad parece ser
relativamente baja, ya que a concentraciones de sal un 50% inferiores al agua del mar
hay una mortalidad muy elevada; y a concentraciones tres veces menores, existen
efectos subletales que producen cambios en las características de las crías (de menor
tamaño y peso) y en el tiempo de maduración de éstas (retracción completa del
vitelo en el abdomen). La salinidad del sustrato debe ser considerada como un
parámetro a tener en cuenta en la recolocación de nidos, evitando sustratos de altas
salinidades especialmente para la ubicación de un vivero de nidos. Los huevos del
exterior de la masa de huevos podrían verse afectados por una fuerte deshidratación,
provocando una importante mortalidad parcial que podrían condicionar al éxito total
del nido. Serían interesantes investigaciones futuras sobre del efecto de la salinidad en
la incubación de los huevos en concentraciones de sal inferiores al 12‰.
CAPITULO 5
165
AGRADECIMIENTOS
Agradecimientos a la Consejería de Medio Ambiente de Junta de Andalucía,
al Gobierno de Canarias y el Cabildo de Fuerteventura por la financiación del trabajo.
Al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde y Cámara Municipal de Boavista, al Instituto
Canario de Ciencias Marinas y a la Universidad de Las Palmas de Gran Canarias por
las ayudas aportadas. A Fernando Madrid por el análisis de las muestras de suelos en el
IRNASE (Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla). A la Dra. Laura
Serrano de la Universidad de Sevilla por su colaboración inmediata dándome consejos
de metodología en la realización de la curva de calibración. Al Dr. Manuel Ortiz
Santaliestras por su gran ayuda y colaboración en la realización e interpretación de los
análisis probit. A la ONG Cabo Verde Natura 2000 y a su personal por el apoyo logístico
dado. A todos los voluntarios que participaron en la recolecta de nidos y seguimientos
de los experimentos, con especial gratitud a E. Alberca, R. M. García, S. Martins, R.
Rodríguez, M. Salzwasser y P. Sanz por su apoyo y ayuda incondicional en el trabajo de
laboratorio y campo.
BIBLIOGRAFIA
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167
CAPITULO 6
Éxito en la traslocación retardada de nidos
de tortuga boba (Caretta caretta)
Resumen
Introducción
Área de estudio
Metodología
Resultados
Discusión
Implicaciones en el manejo
Agradecimientos
Bibliografía
RESUMEN
La mortalidad embrionaria en nidos naturales de tortugas marinas debido a
factores ambientales y antropogénicos puede ser muy elevada. La traslocación de
nidos a viveros de cría inmediatamente después de la puesta, es una técnica de
manejo común usada para aumentar el éxito de emergencia de estas especies en
peligro de extinción. Para comprobar la viabilidad de traslocar nidos de forma
retardada, se movieron 50 nidos de tortuga boba (Caretta caretta) de las playas
naturales de incubación de la isla de Boavista (República de Cabo Verde, África
occidental), a un vivero de cría en diferentes momentos después de la puesta (0-96
horas). Los huevos fueron transportados en un contenedor de plástico rígido,
asegurando que mantuvieran la orientación vertical original en todo el proceso. No se
observó ningún efecto de la traslocación retardada de nidos a 12 horas, 24 horas, 84
horas, y 96 horas respecto a nidos traslocados a 0 horas, ni en el éxito de emergencia,
ni tiempo de incubación, ni en el peso y tamaño de las crías. La duración del proceso
de traslocación retardada resultó un poco más larga que la traslocación de nidos
inmediatamente después de la puesta, debido a que se tomaron mayores
Traslocación retardada de nidos
168
precauciones (ej.: mantener la orientación axial de los huevos, proteger los huevos de
golpes bruscos). En este trabajo se concluye que la traslocación de nidos varias horas
después de la puesta, se puede realizar de forma segura y efectiva, de modo que
ayude a aumentar la eficiencia de los programas de protección de nidos de tortugas
marinas. Finalmente, la traslocación retardada de nidos, acompañada de una
evaluación de la fertilidad de los huevos, podría permitir la extracción de huevos que
no han iniciado desarrollo, y facilitar su explotación por las comunidades locales sin
afectar el éxito de emergencia de los nidos.
INTRODUCCION
En muchas playas de anidación de tortugas marinas existe una mortalidad
embrionaria extrema y sistemática debida a factores como la expoliación de huevos
por comunidades locales, la depredación de nidos por animales salvajes o
domésticos, la inundación de nidos o la erosión de las playas. En estas playas, la
traslocación de nidos es una herramienta de manejo común (Wyneken et al. 1988). Sin
embargo, su uso es controvertido porque puede tener efectos negativos en el éxito de
emergencia (Eckert y Eckert 1990), en la eficacia biológica (Booth y Astill 2001a,b;
Reece et al. 2002), o en la proporción de crías machos y hembras producidos
(Mrosovsky y Yntema 1980, Morreale et al. 1982). Durante la extracción, transporte, y
recolocación de nidos, los huevos están expuestos a movimientos rotatorios y a
vibraciones causados por la manipulación humana. Estos movimientos pueden afectar
negativamente el desarrollo embrionario. Los protocolos tradicionales para la
traslocación o recolocación de nidos de tortugas marinas, aconsejan mover los huevos
entre 2 y 12 horas después de la puesta para no afectar al desarrollo embrionario (ej.:
Miller 1999, Mortimer 1999, Shanker et al. 2003). Sin embargo, esta recomendación
generalmente obliga a traslocar los huevos de noche, disminuyendo la visibilidad y
reduciendo la habilidad de técnico en cuestión para detectar los nidos, interfiriendo
en la evaluación de riesgos, la toma de decisiones, y potencialmente
comprometiendo la conveniencia de traslocar los nidos a una nueva ubicación.
Muchos de estos problemas, podrían solucionarse si la traslocación de los nidos se
hiciera durante el día, en una traslocación retardada. Además, los nidos ubicados en
áreas de riesgo que no han sido encontrados después de la puesta, usualmente son
considerados nidos ―condenados‖, no son traslocados y se abandonan a su suerte. Sin
embargo, las ventajas de la traslocación diurna retardada pueden ser menores, si la
manipulación de los huevos durante la traslocación tardía reduce la supervivencia de
los embriones.
CAPITULO 6
169
En este capítulo, se comprueba experimentalmente la viabilidad de traslocar
nidos de forma retardada en nidos de Tortuga boba (Caretta caretta), moviendo
nidos de la playa al vivero en diferentes momentos después de la puesta (0-96 horas,
incluyendo traslocaciones diurnas y nocturnas). Si la traslocación retardada es viable,
es posible que no haya diferencias en la mortalidad embrionaria, tiempo de
incubación, razón de sexos, tamaño y peso de las crías comparando estos parámetros
con nidos traslocados inmediatamente después de la puesta.
AREA DE ESTUDIO
El trabajo de campo se realizó en una importante área de anidación de
tortuga boba de la isla de Boavista, República de Cabo Verde, África occidental
(16,18º N, 22,92º O; López-Jurado et al. 2000a, Marcos et al. en prensa). En Cabo
Verde, tradicionalmente se ha cazado la tortuga boba para el consumo de su carne.
Desde 1998, se han realizado grandes esfuerzos de conservación (ej.: ampliación del
marco legal de protección de tortugas marinas, seguimiento y protección de las
playas de anidación, implementación de programas de educación ambiental) en
Boavista y en todo el archipiélago de Cabo Verde para proteger las tortugas marinas,
como propuso López-Jurado et al. (2000b).
METODOLOGIA
Para analizar la influencia de la traslocación retardada en el desarrollo
embrionario, se traslocaron 50 nidos ubicados en zonas de riesgo (influencia de las
mareas, áreas de sustrato arcilloso) a un vivero de cría en diferentes momentos
después de la puesta. Durante todo el proceso, se mantuvo la orientación vertical de
los huevos. El éxito de emergencia de los nidos traslocados de forma retardada, se
compara con el de nidos incubados naturalmente en playa y con el de otros 134 nidos
en riesgo que fueron traslocados al mismo vivero usando protocolos estándar de
traslocación de nidos (dentro de un periodo de tiempo menor a 2 horas después de la
puesta, sin tener en cuenta la vibración y la orientación de los huevos durante el
proceso de traslocación). Los nidos fueron recolectados de dos playas de alta
densidad de nidos del sureste de la isla de Boavista (Ervatão y Ponta Cosme). El vivero
artificial (50x15 metros) se estableció en una pequeña playa, Benguinho, situada entre
las playas de Ervatão y Ponta Cosme. Los nidos se ubicaron en el vivero en parcelas de
Traslocación retardada de nidos
170
1m2 para cada nido, distribuyendo los nidos de distintos tratamientos en un diseño por
bloques.
Las traslocaciones se realizaron del 6 de Agosto al 15 de Octubre.
Inmediatamente después de la puesta, los nidos fueron marcados en playa, y al azar
se les asignó uno de los cinco tratamientos experimentales; que consistían en traslocar
nidos a 0 horas, 12 horas, 24 horas, 84 horas y 96 horas después de la puesta (10
nidos/tratamiento). Los nidos traslocados a 0 horas, 24 horas y 96 horas fueron movidos
de noche, mientras que los nidos traslocados a 12 horas y 84 horas fueron movidos
durante el día. Se han considerado 4 días (96 horas) como el periodo de tiempo
práctico en el cual todavía es posible identificar un nido en playa después de la
puesta. Después de cuatro días desde puesta, es difícil identificar bien los rastros y
localizar los nidos. En el experimento, se han incluido traslocaciones diurnas para testar
el efecto de las temperaturas diurnas en la tasa de mortalidad de los huevos. Se
traslocaron nidos de tratamiento 0 horas al vivero inmediatamente después de la
puesta como controles (siguiendo protocoles tradicionales estándar de traslocación
de nidos). El resto de nidos de otros tratamientos permanecieron en la playa sin ser
manipulados hasta el momento de ser traslocados (según tratamiento). El proceso de
traslocación fue idéntico para todos los nidos. Los nidos fueron excavados y extraídos
con las manos, usando guantes de látex. Durante la extracción, se mantuvo la
posición original de los huevos en el nido. Después de la extracción, se marcó la parte
de arriba de los huevos con un lápiz de grafito. Los huevos fueron colocados
(ordenados en columnas y filas) en un contendor de plástico rígido (24x35x19cm) que
contenía arena de humedad media de la playa, manteniendo el orden de
ovoposición y posición axial de los huevos. Los nidos fueron enterrados en el vivero en
cavidades estandarizadas realizadas a mano, parecidas a nidos naturales en la forma,
tamaño y características del sustrato de incubación (profundidad de los nidos: 50cm).
Para proteger a los nidos con tratamientos de traslocación retardada diurna de los
rayos del sol, se utilizó un paraguas o una toalla seca. Las traslocaciones eran
realizadas por dos personas.
CAPITULO 6
171
Proceso de traslocación retardada de nidos durante el día
La duración de cada traslocación varió entre 30-70 minutos, dependiendo de
la distancia de la localización original del nido al vivero. Durante la traslocación, los
huevos estuvieron menos de 10 minutos en el aire. En aquellos tratamientos de
traslocación retardada en los que era posible medir la fertilidad, se midió. La tasa de
fertilidad se calculó a partir del número de huevos que habían desarrollado polo
animal (Blanck y Sawyer 1981) respecto al tamaño de puesta total. En la tortuga boba,
es posible observar el polo animal a partir de las 24 horas de incubación, apareciendo
como una mancha blanca en la parte superior del huevo (Blanck y Sawyer 1981, Miller
1985). Los huevos de aspecto translúcido y que no presentaron polo animal después
de las 24 horas, fueron examinados de cerca con una linterna para identificar
cualquier signo de desarrollo embrionario. Si no se identificaba ningún signo, eran
clasificados como huevos infértiles.
Alternativamente al experimento de traslocación retardada, otros 134 nidos
fueron traslocados usando protocolos estándar (Eckert et al. 2000). Los huevos eran
Traslocación retardada de nidos
172
desenterrados durante la ovoposición o inmediatamente después (durante la primera
media hora), periodo en el cual los movimientos rotatorios o vibratorios no afectan al
desarrollo embrionario (Limpus et al. 1979, Parmenter 1980). Los huevos eran
transportados al vivero en bolsas de plástico sin tener en cuenta la orientación vertical
original, y eran enterrados en el vivero en cavidades realizadas a mano parecidas en
tamaño y forma a aquellas de los nidos naturales. La traslocación de los nidos se
realizaba entre los 30 y 90 minutos después de la puesta, dependiendo principalmente
de la distancia de la localización original del nido al vivero. Finalmente, se marcaron y
se monitorearon 75 naturales (no controlados) en las playas de Ervatão (n=34) y Ponta
Cosme (n=41). En estos nidos, se registró el tamaño de puesta durante la ovoposición,
permaneciendo en la localización original de la playa durante toda la incubación
hasta la eclosión del nido o pasados los 70 días desde la puesta.
A los 45 días de incubación, se colocó una rejilla plástica redonda (45cm de
diámetro y 50 cm de altura) para retener a las crías emergidas, contarlas, y medirlas.
Después del día 45 de incubación, cada día los nidos eran chequeados durante la
noche y el amanecer para registrar la emergencia de crías. En un máximo de 6 horas
después de la emergencia, 10 crías de cada nido fueron medidas (largo y ancho
recto del caparazón; ±0,1mm) y pesadas (±0,1gr.). Inmediatamente después, las crías
fueron liberadas en los alrededores del nido permitiéndoles la llegada al agua. Los
nidos fueron excavados 5 días después de la última emergencia. El material exhumado
se clasificó en cáscaras eclosionadas, crías muertas, crías muertas eclosionando, crías
vivas, crías vivas eclosionando, huevos sin desarrollo aparente, y nueve subcategorías
perceptibles a ojo desnudo de los estadios visuales de desarrollo embrionario definidos
por Miller (1985), ver Anexo 1. Los huevos clasificados sin desarrollo aparente, no
contenían signos visibles de embrión.
Debido a que en algunas ocasiones, se detectó que crías emergidas se habían
escapado de la rejilla plástica que las retenía; el éxito de emergencia se calculó
considerando el número de cáscaras enteras vacías contabilizadas durante la
exhumación del nido, o el número de crías emergidas observadas, dependiendo de
cual fuera mayor de los dos parámetros. La mortalidad embrionaria temprana, se
calculó considerando el número de huevos muertos sin desarrollo embrionario visible
más aquellos en los que el desarrollo embrionario no superaba el estadio 1 (ver Anexo
I) dividido por el número inicial de huevos ([nº de huevos sin desarrollo aparente + nº ≤
estadio 1]/nº inicial de huevos).
CAPITULO 6
173
El período de incubación se define como el número de días entre la puesta y la
emergencia masiva de crías (emergencia con mayor número de crías). En el 96% de
los casos fue la primera emergencia registrada. Para estimar la razón de sexos en crías,
se han usado las curvas de Marcovaldi et al. (1997) y Mrosovsky et al. (1999) para
relacionar la razón de sexos en crías y el tiempo de incubación. Se ha usado la media
del tiempo de incubación de los nidos eclosionados a partir del 20 de Septiembre al 6
de Noviembre, periodo en el cual nacieron los nidos experimentales. Para aplicar la
curva de Marcovaldi et al. (1997), se han sustraído 4,1 días del tiempo de incubación
registrado como el intervalo de tiempo de emergencia aceptado para la tortuga
boba (Godfrey y Mrosovsky 1997) y corroborado en Cabo Verde (observaciones
personales).
Para evaluar diferencias estadísticamente significativas entre la tasa de
mortalidad, tiempo de incubación, largo, ancho y peso de las crías entre tratamientos
experimentales se han usado análisis multivariantes de la varianza (MANOVA). Para
comparar el éxito de incubación en nidos experimentales con otros nidos traslocados
al vivero y nidos en playa también se han usado análisis multivariantes de la varianza.
Para analizar la influencia de los tratamientos experimentales o las localizaciones de los
nidos, para cada variable dependiente, se han realizado análisis univariantes
(ANOVA). Debido a la heterogeneidad de las varianzas, se ha usado el test no
paramétrico de Kruskal-Wallis para comparar la mortalidad embrionaria temprana
entre tratamientos experimentales. Para evaluar la relación entre la longitud recta del
caparazón y el peso de las crías, se ha usado un análisis de covarianza (ANCOVA), en
el cual el peso de las crías es la variable dependiente, el largo recto del caparazón la
covariable, y la localización el efecto.
RESULTADOS
La fecha de traslocación no tuvo ningún efecto en el desarrollo embrionario
(MANOVA: Wilks =0,643, F (4, 16) =1,19 P=0,282). Los análisis univariantes siguientes
(ANOVA) indican que la traslocación a 0, 12, 24, 84 ó 96 horas después de la
ovoposición no afecto al éxito de emergencia (F (4, 45) =0,099 P=0,982), al tiempo de
incubación (F (4, 43) = 0.425 P=0.790), tamaño de las crías (largo: F (4, 43) =0,41 P=0,802;
ancho: F (4, 43) =0,02 P=0,999), o peso de las crías (F (4, 43) =0,672 P=0,615). La mortalidad
embrionaria fue similar en todos los tratamientos (Figura 1).
Traslocación retardada de nidos
174
0 12 24 84 96
Tiempo trascurrido desde la puesta (h)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Mort
alidad (
%)
Figura 1. Efecto de la traslocación a 0, 12, 24, 84 y 96 horas después de la
puesta en la tasa de mortalidad de los huevos de 50 nidos de Caretta caretta en
Boavista (República de Cabo Verde).
El largo, ancho y peso de las crías (Tabla 1), fue similar entre nidos traslocados
en diferentes momentos (F (3, 12) = 0,91 P=0,545).
Tabla 1. Largo, ancho y peso encontrados en crías nacidas de nidos
traslocados a 0, 12, 24, 84 y 96 horas después de la puesta en la tasa de mortalidad de
los huevos de 50 nidos de Caretta caretta en Boavista (República de Cabo Verde).
LCR = Largo Caparazón Recto, ACR= Ancho Caparazón Recto, EE= Error Estándar,
Max.= Máximo, Min.= Mínimo.
Tratamiento
(horas)
LCR (mm) ACR (mm) PESO (g)
N Media EE Max Min Media EE Max Min Media EE Max Min
0 42,5 0,62 41,2 43,7 33,2 0,47 32,3 34,1 15,8 0,62 14,6 17,1 8
12 42,8 0,56 41,7 43,9 33,3 0,43 32,4 34,1 16,1 0,55 15,0 17,2 10
24 43,1 0,56 42,0 44,3 33,1 0,43 32,3 34,0 16,6 0,55 15,5 17,7 10
84 42,6 0,568 41,4 43,7 33,1 0,43 32,3 34,0 16,5 0,55 15,4 17,7 10
96 43,3 0,56 42,2 44,5 33,2 0,43 32,3 34,1 17,0 0,55 15,9 18,2 10
CAPITULO 6
175
No hubo efecto de los tratamientos de traslocación en la mortalidad
embrionaria temprana (Kruskal-Wallis: Chi-Square=6,40 df=4 P=0,171) (Figura 2).
0 12 24 84 96
Tratamiento (h)
-20
0
20
40
60
80
100
120
Mo
rtalid
ad e
mbri
onari
a t
em
pra
na (
%)
Figura 2. Efecto de la traslocación a 0, 12, 24, 84 y 96 horas después de la
puesta en la tasa de mortalidad embrionaria temprana en 50 nidos de Caretta caretta
en Boavista (República de Cabo Verde).
Cuando se comparan nidos usados en el experimento (N=50) con los nidos
protegidos incubados en el vivero (N=134), y con los nidos naturales de dos playas
cercanas: Ervatão (N=34) y Ponta Cosme (N=41), encontramos diferencias
significativas en el desarrollo embrionario (MANOVA: Wilks λ =0,726, F (5, 15) = 4,23
P<0,0001), Los análisis de la varianza univariantes (ANOVAs) indican que hay
diferencias estadísticamente significativas entre localidades en la mayoría de las
variables registradas: tasa de mortalidad (F (3, 262) =24,25 P<0,0001, Figura 4), tiempo de
incubación (F (3, 213) = 4,91 P<0,001), ancho de la cría (F (3, 205) =3,55 P=0,0154), y largo de
la cría (F (3, 209) =3,67 P=0,013). El peso de las crías (F (3, 209) =1,068 P=0,364) no varió entre
grupos (Tabla 2).
Los nidos experimentales tuvieron un éxito de emergencia similar al de la playa
de Ervatão y vivero, mientras que los nidos de Ponta Cosme tuvieron un éxito de
emergencia significativamente menor (Tukey: P<0,001). El éxito de emergencia en las
playas fue calculado después de traslocar un alto número de nidos en riesgo al vivero.
Con lo cual, deberíamos esperar que la mortalidad de nidos en la playa fuera mayor si
estos nidos no hubieran sido traslocados. El tamaño de las crías resultó
Traslocación retardada de nidos
176
significativamente diferente entre Ervatão y el experimento en cuanto a largo del
caparazón (P<0,05), mientras que en el ancho no se encontraron diferencias
significativas según localidades (P> 0,05).
Ervatao Ponta Cosme Vivero Experimento20
30
40
50
60
70
80
90
100
Mort
alidad (
%)
Figura 3. Tasa de mortalidad en nidos de Caretta caretta incubados en el
vivero (N=134), en el experimento de traslocación retardada (N=50), y en las playas
naturales de Ponta Cosme (N=41) y Ervatão (N=34), en la isla de Boavista (República
de Cabo Verde) durante la temporada de anidación 2005.
Para estimar la razón de sexos en las playas, vivero y experimento, se ha usado
la media del tiempo de incubación (días): Ervatão (media: 52,4 D.E.:0,791 N=17), Ponta
Cosme (media: 53,1, D.E.:1,03, N=10), experimento, (media: 56,4, E.D.:0,47, N=48) y
vivero (media: 57,1, D.E.:0,36, N=84). En el vivero se encontraron periodos de
incubación más largos, con lo cual se obtuvo una producción de hembras menor que
en las playas naturales de incubación (P<0,02). Por otro lado, Ervatão presentó tiempos
de incubación más cortos y mayor producción de hembras que en el experimento y el
vivero (p<0,01). El porcentaje de producción de hembras del experimento sólo mostró
diferencias estadísticamente significativas con la playa de Ervatão (p<0,01) (Figura 4).
CAPITULO 6
177
Figura 4. Porcentaje de hembras estimado para las playas de Ervatão, Ponta
Cosme, vivero, y experimento en Boavista (República de Cabo Verde) con nidos de
Caretta caretta en 2005. La razón de sexos se calculó aplicando las curvas de
Marcovaldi et al. 1997 y Mrosovsky et al. 1999 que relacionan la razón de sexos con el
tiempo de incubación para la misma especie.
El número de nidos en los cuales fue posible medir las crías difiere del número
inicial de nidos muestreados porque en varios nidos no hubo emergencias, o porque
las crías escaparon antes de ser medidas.
Tabla 2. Largo (mm), ancho (mm) y peso (g) de las crías nacidas de cuatro
grupos diferentes de nidos: experimento de traslocación retardada, vivero, playa de
Ervatão y Ponta Cosme durante la temporada de anidación de tortuga boba (Caretta
caretta) 2005, en Boavista (República de Cabo Verde) (LCR = Largo Caparazón Recto,
ACR= Ancho Caparazón Recto, DE= Desviación Estándar, Max.= Máximo, Min.=
Mínimo).
Experimento Vivero Ervatão
Ponta Cosme
LRC ARC Peso LRC ARC Peso LRC ARC Peso LRC ARC Peso
Media 42,9 33,2 16,5 42,4 32,7 16,2 41,8 32,3 16,1 41,6 31,9 15,6
DE 0,21 0,21 0,33 0,13 0,13 0,2 0,30 0,30 0,35 0,47 0,46 0,54
Min 42,5 32,8 16,0 42,1 32,4 15,9 41,2 31,7 15,4 40,7 31,0 14,5
Max 43,3 33,6 16,9 42,6 32,9 16,5 42,4 32,8 16,7 42,6 32,8 16,7
N 48 127 24 10
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ervatao Ponta Cosme Experimento Vivero
% h
embra
s
Marcovaldi et al 1997
Mrosovsky et al 1999
Traslocación retardada de nidos
178
El peso de las crías se correlacionó significativamente con el largo recto del
caparazón (r= 0,8014, F= 378,72, df= 1,211, P<0,001), y esta relación se mantuvo a pesar
del lugar de incubación de los nidos (ANCOVA F (3, 208) = 2,184 P=0,091, Figura 5).
36 38 40 42 44 46 48
Largo (mm)
10
12
14
16
18
20
22
Pe
so (
g)
Vivero
Experimento
Ponta Cosme
Ervatao
Figura 5. Relación entre el largo del caparazón recto (LCR) y peso de las crías
para todos los grupos (efecto de localización) durante la temporada de anidación de
tortuga boba (Caretta caretta) 2005, Boavista (República de Cabo Verde). Cada
punto representa un nido particular.
Se han encontrado diferencias significativas en el porcentaje de huevos fértiles
identificados en nidos observados a 0, 12, 24, 84 y 96 horas (F (1, 44)= 788,953, P<0,001).
En un análisis post-hoc, encontramos que en los chequeos realizados a 24, 84 y 96
horas el número de huevos fértiles era significativamente diferente que en los
chequeos realizados en nidos a 0 y 12 horas (Tukey: P<0,001). A 0 y 12 horas, no fue
posible identificar de forma fiable los huevos fértiles usando la técnica del polo animal.
Sin embargo, después de las 24 horas, la estima del número de embriones en desarrollo
no varió entre tratamientos y fue superior al 90% en todos los nidos examinados
después de este tiempo (Tabla 3).
CAPITULO 6
179
Tabla 3. Porcentaje de huevos de tortuga boba (Caretta caretta) en el cual es
posible reconocer desarrollo embrionario a partir de la técnica del polo animal (Blanck
y Sawyer 1981) en función del tiempo trascurrido desde la ovoposición.
Tiempo desde la
ovoposición (horas) Media
Desviación
Estándar -95% + 95% N
0 0 _ _ _ 10
12 0 _ _ _ 10
24 96,52 1,915 90,66 98,38 9
84 91,55 1,816 87,89 95,21 10
96 95,28 1,816 91,62 98,96 10
DISCUSION
Los resultados de las traslocaciones de la playa natural al vivero (nocturnas y
diurnas) confirman que la traslocación retardada de nidos puede realizarse de forma
segura y efectiva si se toman los cuidados necesarios; de forma que mejore la
efectividad del programa final de protección de nidos y se salve un mayor número de
nidos. No se han encontrado diferencias en las tasas de mortalidad embrionaria entre
nidos traslocados inmediatamente después de la puesta o en traslocaciones
retardadas. Además, las crías emergidas de nidos de traslocaciones retardadas no
han sido distintas en tamaño y peso respecto a otras crías nacidas de nidos
traslocados inmediatamente tras la puesta. Los nidos experimentales, además, tuvieron
mayores tasas de emergencia que aquellos nidos nacidos en el vivero o de las playas
naturales de incubación. Si no se hubieran movido los nidos traslocados a un lugar
seguro, el éxito de emergencia de esos nidos hubiera sido cercano al 0%. En ese
sentido, cualquier éxito de emergencia resultante de una traslocación (retardada o
no) sería normalmente mayor que los esperados de un nido en riesgo. Solamente
existen dos estudios que hayan reportado datos de traslocaciones retardadas (Raj
1976, Harry y Limpus 1989). Los resultados de estos estudios son difíciles de comparar
con el trabajo realizado en este capítulo porque las técnicas y metodologías usadas
fueron muy diferentes, no solo porque las incubaciones se produjeron en laboratorio,
sino porque los tiempos de traslocación y los métodos de transporte fueron muy
distintos. Sin embargo, ambos estudios reportan altos éxitos de emergencia de éstas
traslocaciones.
Traslocación retardada de nidos
180
El tiempo de incubación fue sensiblemente mayor en el vivero que en nidos
naturales. Esta diferencia puede deberse a variaciones en la profundidad del nido
entre nidos traslocados a vivero y nidos naturales en playa. Los nidos del vivero y los
nidos experimentales estaban todos a la misma profundidad (50 cm), mientras que los
nidos in situ puestos por diferentes madres en diferentes localizaciones y posiblemente
bajo condiciones ambientales distintas, presentaban variación en la profundidad del
nido. El sustrato de incubación puede también haber modificado el periodo de
incubación, ya que tanto Ervatão como Ponta Cosme presentan una alta variación en
porcentajes de arcilla, limos y en la arena. La acumulación de calor (Wibbels 2003) y el
intercambio de gases (Packard y Packard 1988) varían con el sustrato y afectan
directamente al tiempo de incubación. La temperatura afecta al desarrollo
embrionario, el tiempo de incubación y a la razón de sexos de las crías producidas.
Incubaciones largas implican temperaturas bajas y una baja producción de hembras;
mientras que incubaciones cortas implican altas temperaturas y un alto porcentaje de
hembras (Wibbels 2003). Se estima que el porcentaje de hembras producidas en las
playas de Ponta Cosme y Ervatão durante el periodo seleccionado para detectar
cambios en la razón de sexos debido a las traslocaciones es de entre 83,3% y 90%
respectivamente, mientras que en el vivero y en el experimento de traslocación este
porcentaje fue entre el 70% y 75%. A pesar que las traslocaciones impliquen una
disminución en la producción de hembras debido a los cambios de temperatura, la
razón de sexos encontrada está dentro de los parámetros normales que se han
encontrado en otras poblaciones de tortuga boba (Wibbels 2003).
La identificación del desarrollo embrionario en las 12 primeras horas tras la
ovoposición no fue posible usando la técnica del ―polo animal‖, ya que éste no es
perceptible hasta después de las 24 horas de incubación (Blanck y Sawyer 1981, Chan
1989). A las 24 horas, la identificación del desarrollo embrionario requiere una
observación minuciosa del huevo con la ayuda de una linterna, ya que el polo animal
durante ese periodo a veces aparece de forma difusa. Después de las 24 horas, la
identificación de huevos viables a partir de la técnica del ―polo animal‖ es muy simple.
A las 84 horas y 96 horas, el polo animal cubre aproximadamente un 33% de la
cáscara, en contraste con el 5-10% encontrado en los huevos observados a las 24
horas. La traslocación retardada, acompañada por una precisa evaluación de la
fertilidad (ver Capítulo 2), podría permitir la extracción de los huevos sin desarrollo. Con
ello, se podría aumentar el éxito de emergencia de los nidos traslocados eliminando
los huevos muertos que podrían afectar negativamente al desarrollo embrionario de
los huevos sanos de sus alrededores. Los huevos infértiles, extraídos de nidos
traslocados a partir de 24 horas podrían ser usados por las comunidades locales en
CAPITULO 6
181
aquellos lugares donde la expoliación de nidos por humanos es una causa importante
de pérdida de nidos. Esta aplicación podría ser una medida de conservación
sostenible para reducir o prevenir la expoliación de nidos.
Finalmente, la traslocación retardada aumentó sensiblemente el tiempo
necesario para finalizar todo el proceso de traslocación en aproximadamente 15-20
minutos. El motivo fue las precauciones mínimas necesarias para asegurar la viabilidad
de la traslocación (ej.: mantener la orientación axial de los huevos, protegerlos de
choques mecánicos bruscos; Limpus et al. 1979, Parmenter 1980).
IMPLICACIONES EN EL MANEJO
La traslocación retardada responsable evitando la rotación de los huevos
puede mejorar significativamente la eficiencia de los programas de conservación de
nidos de tortuga marina. Nidos en riesgo encontrados siguiendo los rastros de las
tortugas después de más de 12 horas de incubación, pueden ser movidos a un vivero
o recolocados a otro lugar seguro de la misma playa. La traslocación diurna de nidos
ayuda a evaluar de forma fiable si un nido está en una zona de riesgo, mejorando la
toma de decisiones y el proceso de traslocación. Finalmente, la traslocción diurna
retardada no interfiere en el proceso de anidación nocturno de las tortugas y/o con
otras actividades de seguimiento o estudio de la población que se realizan de noche
(ej.: marcaje de hembras).
AGRADECIMIENTOS
Agradecimientos al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde (Direcção Geral do
Ambiente), al INDP (Instituto Nacional Das Pescas), al Gobierno de Canarias (D. G. de
África y D.G. de Investigación y Universidades), ICCM (Instituto Canario de Ciencias
Marinas), a la Junta de Andalucía (Consejería de Ambiente) y al proyecto AEGINA
(INTERREG IIIB) por financiar este estudio. Gratitud especial a todos los voluntarios y a la
ONG CABO VERDE NATURA 2000 por la asistencia y ayuda en el campo. Doy las
gracias a J. Silva, M. Brito, J. Pinto, al Cabildo de Fuerteventura y en especial a la
Consejería de Medio Ambiente (L. Cabrera, A. Gallardo, y T. Martin), a los estudiantes
de ISECMAR (A. Cruz, J. Dos Reis, S. Martins, E. Pires, F. Soares, H. Andrade, y E. Lopes), y
a todos los voluntarios canarios. Mi más profunda gratitud por la ayuda y entusiasmo
Traslocación retardada de nidos
182
en el trabajo de campo a F. DA Cruz, R. M. García, F. J. García, P. Sanz y R. Serrano.
Finalmente, doy las gracias a D. Booth, K. Eckert y N. Varo por sus expertos comentarios
en las últimas versiones del capítulo.
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185
CAPITULO 7
La profundidad del nido afecta al éxito de emergencia y
fenotipo de los neonatos de tortuga boba (Caretta caretta)
Resumen
Introducción
Metodología
Resultados
- Comportamiento en la anidación
- Nidos naturales
- Nidos experimentales en vivero
Discusión
- Comportamiento en la anidación
- Profundidad del nido y el cambio climático
- Estado físico de los neonatos
- Sincronía en la emergencia
Recomendaciones
Agradecimientos
Bibliografía
RESUMEN
El lugar de selección del nido y la profundidad a la cual las hembras depositan los
huevos tienen una influencia decisiva en la temperatura de la cámara de incubación.
Por esa razón, el comportamiento de las hembras puede influir en el sexo, el estado
físico y el comportamiento de la emergencia de los neonatos. Las tortugas marinas,
como muchos otros reptiles, el sexo se determina fenotípicamente regulado por la
temperatura de incubación. Además, la temperatura de la arena en el nido puede
influenciar el éxito de emergencia, el estado físico y el comportamiento de las crías en
la emergencia desde el nido a la superficie de la playa. Se ha estudiado el lugar de
selección y profundidad del nido en 333 nidos naturales de tortuga boba (Caretta
caretta) de la población anidante de Cabo Verde. El lugar de puesta y la profundidad
del nido variaron entre hembras y entre diferentes nidos de la misma hembra. El
tamaño de la hembra (largo recto del caparazón) sólo explicó una pequeña parte de
la variabilidad de la profundidad de los nidos. La temperatura de incubación varió en
Efecto de la profundidad del nido
186
función de la profundidad. Para testar la influencia de la profundidad del nido en la
incubación y el desarrollo embrionario, 90 nidos de tortuga boba fueron incubados a
distintas profundidades (35, 40, 45, 50 y 55 cm) en un vivero de cría en condiciones
estándar, y monitoreados hasta la eclosión. Nidos más profundos tuvieron un éxito de
emergencia mayor, temperaturas menores y eclosionaron más tarde influyendo en la
razón de sexos de las crías. La incubación a 35 cm puede producir alrededor del
89,4%-97,7% de hembras, mientras que incubaciones a 50 cm alrededor de 62,4%-
64,9% de hembras. El éxito de emergencia de los nidos a 35 cm fue menor que el éxito
de nidos profundos. Las hembras que cavan nidos más profundos producen neonatos
más vigorosos, exhibiendo habilidades locomotoras más rápidas. La profundidad del
nido no influenció en el comportamiento de la emergencia. Sin embargo, el tamaño
de puesta sí afectó a la emergencia. Un número mayor de crías emergen
simultáneamente de nidos más pequeños. La profundidad a la cual el nido es
reubicado en los viveros de cría debe ser considerado como un factor clave para el
éxito de los programas de recolocación de nidos.
INTRODUCCION
Todas las especies de tortugas marinas son ovíparas y construyen nidos
subterráneos donde depositan los huevos (Deeming 2004). Las hembras buscan y
seleccionan el lugar donde cavarán el nido, y determinarán la forma y profundidad
del mismo con sus aletas posteriores (Miller 1997). El lugar de selección del nido y el
comportamiento de la anidación de la hembra, pueden influenciar a factores como
el nivel de exposición de la superficie del nido al sol, el contenido de agua de la
arena, la conductividad térmica o la profundidad del nido (que también puede
finalmente afectar a la temperatura de la arena). El régimen de temperatura dentro
del nido puede tener un profundo efecto sobre el desarrollo embrionario (Bustard y
Greenham 1968, Hendrickson 1958), el fenotipo de los neonatos y su comportamiento
(Booth et al. 2001a, b). Específicamente, muchas especies de tortugas (Bull y Vogt
1979) presentan determinación sexual por temperatura.
En tortugas marinas existe una zona de transición de temperatura, por debajo
de las cual se va aproximando al 100% machos, y por encima de la cual la producción
favorece a las hembras (Mrosovsky y Pieau 1991). La temperatura de incubación
también afecta al desarrollo embrionario, y al tamaño y estado físico de los neonatos
(Booth et al. 2004; Van der Merwe et al. 2005). Finalmente, debido a que la
emergencia de las crías parece estar estimulada por fluctuaciones térmicas de las
CAPITULO 7
187
temperaturas nocturnas y diurnas, la temperatura sobre la cámara del nido puede
influenciar el tiempo y la sincronía de los neonatos en la emergencia (Drake y Spotila
2002, Glen et al. 2006, Houghton y Hays 2001). La sincronía puede influir en el riesgo de
depredación y en consecuencia a la supervivencia de las crían en su estadio de vida
más vulnerable (Spencer et al. 2001).
Los objetivos de este estudio son: 1) estudiar el comportamiento de anidación
de las tortugas focalizado en aquellos factores que pueden afectar a la temperatura
del nido, 2) estudiar como el comportamiento de anidación de las hembras influencia
la incubación, las características de los neonatos (peso, largo del caparazón y tiempo
de volteo) y el comportamiento de los neonatos (sincronía en la emergencia) en el
campo, y 3) evaluar experimentalmente la influencia de la profundidad del nido en la
incubación, eclosión y emergencia. Se hipotetiza que las hembras pueden seleccionar
un amplio rango de lugares y profundidades para depositar los huevos pudiendo
afectar a la temperatura de incubación (Hays y Speakman 1993, Wood y Bjorndal et
al. 2000). En el campo, el desarrollo embrionario puede verse afectado por diversas
variables ambientales que pueden enmascarar la influencia de la profundidad del
nido en la incubación. Por esa razón, se testa el efecto de la profundidad del nido de
forma aislada de otros factores. Para ello, se realizó un experimento en el campo
traslocando varios nidos en riesgo de la playa a un vivero de cría. Los nidos fueron
incubados en condiciones homogéneas pero variando la profundidad del nido.
Determinar la profundidad del nido que resulta más exitosa en los viveros o en los
distintos microhábitats, puede ser un factor clave en los programas de recolocación
de nidos.
Tortuga cavando el nido al amanecer
Efecto de la profundidad del nido
188
METODOLOGIA
El estudio se realizó en la isla de Boavista, República de Cabo Verde
(15º59’45,09’’N, 24º00’24,20’’W). Cabo Verde se compone de diez islas y varios islotes.
Boavista es la isla más oriental del archipiélago y se localiza a aproximadamente 500
km de Senegal. El clima de Cabo Verde es tropical templado. Boavista es una isla
plana y seca, con escasa lluvia y bajo la influencia de los vientos saharianos. La
tortuga boba es la única especie de tortuga marina que anida regularmente en Cabo
Verde. La temporada de anidación se da desde mediados de Junio hasta mediados
de Octubre, y el pico de la anidación ocurre a finales de Julio y Agosto. Las playas de
Ervatão (800m) y Ponta Cosme (2800m), son playas salvajes y deshabitadas con casi a
penas vegetación. Estas dos playas juntas contienen la mayor densidad de anidación
de todo el archipiélago. Para estudiar el comportamiento de la tortuga boba (Caretta
caretta), 15.280 actividades de anidación y 3.120 hembras fueron monitoreadas
durante 2005. Además, se marcaron y monitorearon 333 nidos naturales en las playas
de Ervatão y Ponta Cosme durante cuatro temporadas de anidación (1998, 1999, 2005
y 2006). 265 nidos pertenecen a las temporadas de anidación 1998 y 1999, y 68 nidos a
las temporadas de anidación 2005 y 2006. Durante la puesta se contó el tamaño de
puesta de los nidos, se registró el comportamiento de anidación y se midió la
profundidad máxima del nido (temporadas 1998, 1999, 2005 y 2006).
En este estudio, la profundidad del nido siempre se refiere a la profundidad
máxima, desde la superficie de la playa hasta el fondo de la cavidad del nido. En 43
nidos de las temporadas de anidación 2005 y 2006, se distinguió entre la profundidad
de la pre-cámara y la profundidad de la cámara del nido, y se registró la presencia de
arcilla o limos, piedras o vegetación en el sustrato de anidación. La profundidad de la
pre-cámara y la profundidad de la cámara se midieron antes de que la tortuga
empezara a poner los huevos. La pre-cámara se refiere a la distancia desde el nivel de
la superficie de la playa hasta la superficie en el cual la tortuga empieza a cavar. La
profundidad de la cámara del nido, se refiere a la distancia desde el fondo de la pre-
cámara hasta el fondo de la cavidad del nido. En cada medición de la profundidad
se usó un palo de madera para referenciar el nivel de la superficie de la cámara o de
la pre-cámara para disminuir el error de la medida. Se usó un metro rígido metálico
para medir las profundidades.
CAPITULO 7
189
Los nidos fueron dejados en su lugar de incubación original hasta la
emergencia. El tamaño de la tortuga fue medido en cada temporada de anidación
usando una cinta métrica de sastre (largo curvo del caparazón).
Medición de la profundidad de un nido
Para evaluar el efecto de la profundidad del nido (dentro del rango
encontrado en nidos naturales) en la incubación y evitar la influencia de otros factores
ambientales, durante 2006 se traslocaron a un vivero 90 nidos de tortuga boba con
poca probabilidad de supervivencia (debido a las inundaciones). Los nidos fueron
enterrados a distintas profundidades (35, 40, 45, 50 y 55 cm) y monitoreados hasta su
emergencia. Finalmente, para testar si la profundidad original del nido tiene algún
beneficio para la incubación, 18 nidos se traslocaron al vivero a la misma profundidad
a la cual la hembra había cavado el nido en la playa. Los nidos se dispusieron de
forma aleatoria entre el resto de nidos de los tratamientos de profundidad; y también
fueron monitoreados hasta la emergencia. El vivero (50x15 m) se estableció en la
playa de Benguinho (playa natural), localizada entre las playas de Ervatão y Ponta
Cosme. Se seleccionó una parcela (25 x 5 m) de características homogéneas
(humedad, tamaño del grano, distancia al agua) en el medio del vivero para realizar
el experimento. Los nidos se dispusieron en parcelas de 1 m2 para cada nido, y se
distribuyeron en diseño en bloque, de forma que nidos de distintos tratamientos fueran
distribuidos de forma homogénea en el vivero.
Después del día 45 de incubación, todos los nidos (naturales y traslocados)
fueron chequeados diariamente durante la noche y al amanecer para registrar las
emergencias. Al día 45, se colocó una red plástica redonda alrededor de los nidos
para retener a las crías, registrar el tiempo de incubación, estimar el éxito de
emergencia, y para medir y pesar a los neonatos. En los nidos naturales, en un máximo
de 6 horas desde la emergencia, 10 neonatos eran seleccionados para ser pesados
Efecto de la profundidad del nido
190
(±0,1gr.) y medidos (LRC: largo recto del caparazón ±0,1mm, ARC: ancho recto del
caparazón ±0,1mm).
En nidos experimentales (traslocados al vivero), los nidos fueron chequeados
cada 30 minutos no sólo para pesar y medir a las crías seleccionadas al azar como en
los nidos naturales, sino para realizar la prueba del volteo. Se ha considerado este
comportamiento como una habilidad sensorial y locomotora. El test fue elegido
después de observar las dificultades de los neonatos para alcanzar el mar. Antes de
llegar al agua, en muchas ocasiones las crías ruedan en la arena debido a las
embestidas de las olas, haciendo que éstas queden muchas veces boca-arriba. Las
crías deben tener la habilidad de darse la vuelta rápidamente para evitar los
depredadores terrestres. Los neonatos fueron sometidas a la prueba del volteo tres
veces. Eran puestas boca-arriba, y se registraba el tiempo que tardaban en darse la
vuelta. La prueba se realizó en la playa sobre arena seca e inmediatamente después
de la observación de la emergencia. Las tres pruebas realizadas para cada individuo
fueron continuas y para los análisis estadísticos se uso el valor medio de las tres
medidas. Una vez terminada la prueba, las crías eran liberadas en la playa para que
fueran hacia el mar.
Para minimizar el impacto de la presencia humana durante el proceso de
anidación (no molestar a las hembras y no interferir en su comportamiento de
anidación), se tuvieron cuidados especiales: no tocar la tortuga, estar alejado de su
campo de visión, trabajar en el mínimo tiempo posible, usar linterna de luz roja, abrir el
nido para ser traslocado después que la tortuga regresara al mar, etc. Los nidos
fueron excavados para ser traslocados respetando el orden de ovoposición original y
siendo enterrados en el vivero antes de dos horas después de la puesta. Las crías
fueron tratadas con cuidado, y todas las medidas se realizaron en el mínimo tiempo
posible.
Los nidos fueron excavados cinco días después de la última emergencia. El
material exhumado se clasificó en cáscaras eclosionadas, crías muertas, crías muertas
eclosionando, crías vivas, crías vivas eclosionando, huevos sin desarrollo aparente, y
nueve subcategorías perceptibles a simple vista de los estadios de desarrollo
embrionario definidos por Miller 1985 (ver Anexo I).
Los huevos clasificados sin desarrollo aparente, no contenían signos visibles de
embrión. Debido a que en algunas ocasiones, se detectó que crías emergidas se
habían escapado de la rejilla plástica que las retenía; el éxito de emergencia (EE) se
CAPITULO 7
191
calculó considerando el número de cáscaras enteras vacías contabilizadas durante la
exhumación del nido, o el número de crías emergidas observadas, dependiendo de
cual fuera mayor. La mortalidad del nido se define como el resultado de la fórmula
(―100-EE‖).
Todas las hembras fueron identificadas individualmente con anillas monel o
iconel, y/o PIT microchips.
El período de incubación se define como el número de días entre la puesta y la
emergencia masiva de crías (emergencia con mayor número de crías). En el 86,1% de
los casos fue la primera emergencia registrada.
La razón de sexos se ha estimado tanto a partir del periodo de incubación
como la temperatura media de incubación del segundo tercio. Se ha usado el análisis
de regresión que relaciona la razón de sexos y el tiempo de incubación (Marcovaldi et
al. 1997 y Mrosovsky et al. 1999), y el que relaciona la temperatura media del tiempo
de incubación del segundo tercio con la razón de sexos (Kaska et al. 1998). Para
aplicar la curva de Marcovaldi et al. (1997), se han sustraído 4,1 días del tiempo de
incubación registrado como el intervalo de tiempo de emergencia aceptado para
tortuga boba (Godfrey y Mrosovsky 1999), y corroborado en Cabo Verde observando
la emergencia en 7 nidos con un lateral de metacrilato (observaciones personales).
La temperatura de incubación fue registrada en 55 nidos naturales y 13 nidos
traslocados a distinta profundidad (temporadas de anidación 2005 y 2006). Se usaron
registradores de temperatura (Stoway TidbiT Onset, resolución: 0,1ºC, precisión: 0,3 ºC)
localizados en el centro de la cámara de incubación del nido. En nidos naturales el
registrador de temperatura mientras la hembra ponía el huevo número 40 (mitad del
tamaño de puesta medio, Varo-Cruz et al. 2007) para manipular el nido lo mínimo
posible. La temperatura se registró cada 30 minutos desde el día de puesta (día 0)
hasta el día de la exhumación. Para detectar posibles desviaciones en las mediciones
de temperatura, los registradores fueron inter-comparados entre sí antes y después de
las experiencias. Para ello, se mantuvieron los registradores juntos 24 horas antes y
después de la toma de datos. Se determinó la media de todos los termómetros para
cada toma de dato, y se calculó la desviación de cada termómetro respecto a la
media general. A pesar de que ningún termómetro se desvió más de 0,3ºC (error del
aparato), las desviaciones encontradas fueron sumadas o restadas a los datos de
temperatura tomados por los registradores con el fin de corregir los registros. Las
temperaturas del aire fueron calculadas a partir de las temperaturas medias diarias
Efecto de la profundidad del nido
192
registradas durante el 2005 y 2006 en el aeropuerto de Sal (situado a 75 km del área de
estudio, www.tutiempo.net).
El estudio se realizó dentro del proyecto de conservación de tortugas marinas
llevado a cabo por la ONG Cabo Verde Natura 2000 desde 1998.
Se han usado análisis multivariantes de la varianza (MANOVA) para evaluar
diferencias significativas en la tasa de mortalidad de nidos, periodo de incubación,
peso, largo y ancho de los neonatos y tiempo de volteo entre tratamientos
experimentales. Se han realizado análisis de la varianza univariantes (ANOVA) para
analizar la influencia de los tratamientos experimentales en cada variable
dependiente. Se ha usado el test de Tukey para realizar pruebas de comparaciones
múltiples. Los valores de la tasa de mortalidad fueron normalizados para los análisis
estadísticos usando la transformación de la raíz cuadrada del arcoseno. Los t-tests
fueron analizados considerando resultados de dos colas.
RESULTADOS
Comportamiento en la anidación
Después de dejar el mar, las tortugas hembras se adentran en la playa para
buscar un lugar apropiado para la realizar la puesta. En un 45,5% (N=3121) de las
actividades de anidación registradas, la hembra volvió al mar sin depositar los huevos.
Las causas del abandono podrían ser demasiada luz, ruidos o cualquier otra molestia,
o simplemente debido a que no encontró el lugar apropiado para anidar. La
presencia de grandes piedras, sustratos muy duros, sustratos con alto contenido en
agua o las raíces de las plantas son razones por la cual las hembras abandonan los
sitios seleccionados para la puesta. A primera hora de la mañana, los rastros de las
hembras muestran actividades de anidación abandonadas en diferentes estadios de
la construcción del nido. Los rastros muestran que hay hembras ponen el nido en el
primer intento, pero hay otras que no lo hacen hasta realizar varios intentos fallidos.
Algunas hembras empezaron a cavar la cámara de incubación entre 1 y 10 veces sin
terminar. Las hembras que finalmente pusieron los huevos también lo intentaron
previamente en una media de X + DE = 0,17+1,05 veces (N = 1413), y aquellas que
volvieron al mar sin poner huevos intentaron cavar el nido en una media de X + DE =
0,58+0,58 veces (N = 1638), más veces de lo que lo hicieron las hembras que
finalmente pusieron (Student t-test: t3049 = 13,72, P < 0,01).
CAPITULO 7
193
En el área de estudio se distinguen dos ambientes de incubación
principales: sustratos arenosos y sustratos arcillosos o limosos (más del 40% de la arcilla y
los limos está mezclada con la arena en distintos porcentajes). Los sustratos arenosos a
veces presentan rocas y piedras escondidas, y otros sustratos (especialmente aquellos
con arcillas y limos) presentan raíces.
De las 1667 observaciones realizadas en las cuales las hembras finalmente
anidaron, un 91,1% seleccionaron sustratos arenosos para depositar los huevos y otro
8,9% anidaron en sustratos arcillosos y limosos. La temperatura media de incubación en
el centro de la cámara no mostró diferencias significativas entre sustratos arenosos y
sustratos con arcilla y/o limos (ANOVA: F 2, 57 = 2.14, P = 0.13, N = 61).
Para todas las hembras estudiadas, la construcción del nido fue muy
homogénea en general a excepción de la profundidad máxima del nido a cual las
hembras depositan los huevos. La hembra inicialmente prepara la pre-cámara del
nido moviendo las aletas posteriores para apartar la capa superior de arena seca, al
mismo tiempo que realiza movimientos laterales sucesivos con su cuerpo de derecha a
izquierda en aproximadamente 20 grados. La pre-cámara en media fue de X + DE =
19,5+5,7 cm de profundidad y varió de 11 a 33 cm (N = 43). Luego, alternando las dos
aletas traseras, la hembra cava un profundo y delgado agujero que será la cámara
de incubación del nido. La cámara de incubación tiene forma de bombilla invertida
(Miller 1997), siendo más ancha (de 19 a 25 cm, N = 12) y más larga (de 26 a 30 cm, N =
12) en el fondo, y más delgada (de 12 a 16 cm, N = 12) y más corta (de 10 a 16 cm, N
= 12) en el cuello del nido. Aparentemente, la cámara del nido parece estar
preparada cuando las aletas posteriores están completamente extendidas dentro de
la cavidad del nido sin posibilidad de sacar más arena. Entonces, las hembras
empiezan a poner los huevos. Finalmente cubren el nido de arena y lo camuflan. El
tamaño medio de las hembras (registrado en las temporadas de anidación 1998, 1999,
2005 y 2006) fue de X + DE = 82,4+4,7 cm (73-103; N = 253).
Nidos naturales
La profundidad máxima de los nidos naturales desde la superficie fue en
media de X + SD = 48,40+6,56 cm (N = 68), y varió de 34 a 67 cm. En los nidos más
someros los huevos superiores pueden encontrarse a 20 cm de la superficie, mientras
que los nidos más profundos pueden encontrarse por debajo de los 40 cm de la
superficie. Las hembras no pusieron los huevos a la misma profundidad en nidos
posteriores (Paired t-test: t 15= 0,45, P =0,67, N = 16). La diferencia media de
profundidad entre dos nidos de la misma hembra (X + SD = 6,16+6,89 cm, N = 16) no
Efecto de la profundidad del nido
194
fue significativamente diferente que la diferencia media entre la profundidad de dos
nidos de hembras distintas del mismo tamaño seleccionadas al azar (X + SD = 7,09+5,87
cm, N = 16). Se encontró una débil correlación significativa entre el tamaño de la
hembra y la profundidad total del nido en datos de 1998 y 1999: F1,124 = 7,94, r2 = 0,06, P
= 0,01, y el tamaño de la hembra sólo explicó menos del 6,5% de la variabilidad del
nido. Esta relación está ausente en 2005 y 2006 (Pearson: F1,45 = 0,01, r2 < 0.01, P > 0,9).
Tampoco se correlacionó el tamaño de la hembra con la profundidad de la pre-
cámara (F1,34 = 3,07, r2 = 0,08, P = 0,08) o la profundidad de la cámara del nido (F1,34 =
3,27, r2 = 0,09, P = 0,08). La profundidad de la pre-cámara con la de la cámara del nido
tampoco se correlacionaron (F1,39 = 0,42, r2 < 0,01, P = 0,02). La principal fuente de
variabilidad en la profundidad total del nido fue debida a la pre-cámara.
Aunque los sustratos arcillosos y limosos son más duros que los sustratos
arenosos, la profundidad media del nido no varió significativamente entre nidos en
arena (X + DE = 50,78+1,38 cm, N = 38) y nidos en arcilla o limos (X + DE = 47,60+1,71
cm, N = 38) (Student t-test: t36 = 1,64, P = 0,12).
En el campo no se encontró relación entre la profundidad del nido y el periodo
de incubación (F 1, 19 = 0,10, r2 = 0,27, P = 0,76), ni tampoco con la temperatura media
de incubación durante el primer tercio de incubación -cuando no se detecta calor
metabólico- (F 1, 37 = 2,95, r2 = 0,03, P = 0,09) en nidos naturales.
Sin embargo, se ha encontrado una débil relación positiva entre la profundidad
del nido y la temperatura media de incubación durante el segundo tercio de
incubación (F 1, 36 = 6,37, r2 = 0,13, P = 0,02), periodo en el cual se define el sexo. Usando
el modelo que relaciona la temperatura media de incubación durante el segundo
tercio y la razón de sexos (Kaska et al. 1998), se encuentra que en nidos naturales
(N=30), los nidos más profundos producen más hembras (F 1, 22 = 4,89, r2 = 0,18, P = 0,04).
Esta inesperada relación positiva podría deberse a diferencias estacionales en la
temperatura ambiente. La temperatura de incubación en el segundo tercio varió
significativamente entre estaciones (Kruskal-Wallis: H2 = 9,91, P = 0,03), haciendo que
exista una variación significativa en el porcentaje de hembras producido
dependiendo del mes de emergencia (ANOVA: F 2, 26 = 7,00, P < 0,1).
Comparando la media de la temperatura del nido durante el primer tercio de
incubación (periodo sin calor metabólico), se encuentra que Julio es el mes más frío (X
+ DE = 27,9+0,1ºC, N = 27) y Septiembre el mes más cálido (X + DE = 29,8+0,2ºC, N = 10).
CAPITULO 7
195
Nidos del final de temporada (depositados en Septiembre e incubados durante
Octubre-Noviembre) tuvieron incubaciones más cálidas (Figura 1).
Septiembre (51,1 cm)
Agosto (44,4 cm)
Nov iembre (55,4 cm)
Mes de emergencia(profundidad media nido)
50
55
60
65
70
75
80
85
90
95
He
mb
ras
(%
)
Figura 1. Porcentaje de hembras producido calculado según el modelo de
Kaska et al. 1998, y profundidad del nido media en nidos naturales de tortuga boba
eclosionados en Agosto, Septiembre o Noviembre durante las temporadas de
anidación 2005 y 2006 (isla de Boavista, República de Cabo Verde). Las barras
verticales indican el intervalo de confianza de 95%.
La profundidad de los nidos estudiados fue mayor al final de la temporada
(Junio: X+DE= 48,4+2,5 cm, Julio: X+DE = 48,9+1,2 cm, Septiembre: X+DE= 52,6+2,1 cm,
N=48, Student t-test: t9 = -0,25, P > 0,1), cuando las temperaturas ambientales y de
incubación son más elevadas (Junio: X+DE= 24,21+0,6 ºC, Julio: X+DE= 25,2+0,41ºC,
Agosto: X+DE= 26,3+0,5 ºC, Septiembre: X+DE= 27,3+0,53 ºC). El éxito de emergencia en
nidos naturales (temporadas 2005 y 2006) fue de X+DE= 43,51+34,85 %, N=43.
Nidos experimentales en vivero
No hubo diferencias significativas en el éxito de emergencia, peso, largo
y ancho de las crías nacidas de nidos traslocados a la misma profundidad
seleccionada por la madre o a profundidad aleatoria (MANOVA: F 5, 92 =1,38, P = 0,24).
Efecto de la profundidad del nido
196
La profundidad del nido no afectó significativamente a la tasa de mortalidad en
general (Tabla 1), pero la mortalidad media de los nidos a 35 cm fue mayor que a
otras profundidades (F 1, 52 =3,86, r2= 0,07, P = 0,05, Figura 2).
Tabla 1. Media, desviación estándar (X+DE), y análisis univariantes sobre la
influencia de la profundidad del nido en el éxito de emergencia (%), periodo de
incubación (d), peso (g) y largo recto (mm) de las crías, en 90 nidos de tortuga boba
(Caretta caretta) incubados experimentalmente a 35, 40, 45, 50, 55 cm de
profundidad durante la temporada de anidación 2006 en la isla de Boavista,
República de Cabo Verde.
Profundidad Éxito de
emergencia
Periodo de
incubación Peso crías
Largo
crías N
35 51,19 +5,41 53,4 +0,7 16,5 +0,4 42,2 +0,4 18
40 62,52 +5,11 53,6 +0,7 16,2 +0,4 41,7 +0,4 18
45 63,9 +5,0 54,7 +0,7 15,7 +0,4 41,7 +0,4 18
50 59 +5,11 57,5 +0,7 16,5 +0,4 41,9 +0,4 18
55 62,64 +5,11 57 +0,7 16,2 +0,4 41,9 +0,4 18
Valor-p P=0,361 P<0,01 P=0,591 P=0,851 90
Tortuga cavando el nido
CAPITULO 7
197
35 40 45 50 5520
25
30
35
40
45
50
55
60
65M
ort
ali
da
d (
%)
35 40 45 50 55
Profundidad (cm)
51
52
53
54
55
56
57
58
59
60
Pe
rio
do
de
in
cu
ba
ció
n (
d)
Figura 2. Tasa de mortalidad media de los nidos y tiempo de incubación medio
(hasta la primera emergencia masiva) en 90 nidos de tortuga boba (Caretta caretta)
incubados experimentalmente a 35, 40, 45, 50 y 55 cm de profundidad (isla de
Boavista, Cabo Verde). Las barras verticales indican el intervalo de confianza de 95%.
Efecto de la profundidad del nido
198
Sin embargo, se encontró que la mortalidad disminuyó significativamente con
la profundidad del nido (F 1, 75 =6,15, r2= 0,78, P < 0,01, N=86), cuando se excluyen del
análisis nidos con alta mortalidad (éxitos de emergencia menores al 35%). Nidos de 40
a 55 cm de profundidad no tuvieron mortalidades distintas. Se encontró una
correlación significativa negativa entre la profundidad del nido y la temperatura del
primer tercio de incubación en el centro de la cámara del nido (F 1, 5 =14,23, r2 = 0,74, P
< 0,01, Figura 3).
34 36 38 40 42 44 46 48 50 52 54 56
Profundidad (cm)
28,0
28,2
28,4
28,6
28,8
29,0
29,2
Te
mp
era
tura
de
in
cu
ba
ció
n (
ºC)
Figura 3. Relación entre la temperatura de incubación media durante el primer
tercio de incubación y la profundidad del nido. Calculado a partir de siete nidos de
tortuga boba (Caretta caretta) traslocados a un vivero durante las temporadas de
anidación 2005 y 2006 (isla de Boavista, Cabo Verde).
CAPITULO 7
199
Nidos más profundos tuvieron incubaciones más largas (F 1, 86 =28,12, r2 = 0,25, P
< 0,01). El periodo de incubación (hasta la emergencia masiva) fue respectivamente 4
y 3,5 días más largo en nidos a 50 y 55 cm de profundidad que nidos a 35 cm (Figura
2). Sin embargo, no se encontró correlación entre la profundidad del nido y la
temperatura en el segundo tercio de incubación (F 1, 5 = 0,42, r2 = 0, 08, P = 0,55) o en el
tercero (F 1, 5 = 0,46, r2 = 0, 08, P = 0,53). El calor metabólico y la supervivencia
embrionaria pueden haber incrementado la variabilidad entre nidos, y por ello la
relación se puede ver enmascarada. De todas formas, no se han encontrado
relaciones entre la profundidad del nido y el incremento de temperatura durante el
segundo (F 1, 5 = 5,85, r2 = 0,54, P = 0,06) o tercer tercio (F 1, 5 = 5,82, r2 = 0,54, P = 0,06)
de incubación.
Usando las curvas de Marcovaldi et al. (1997) y Mrosovsky et al. (1999) que
relacionan la razón de sexos y el periodo de incubación, se encontraron diferencias
significativas entre el porcentaje de hembras producidas a distintas profundidades con
los dos métodos (Mrosovsky 1999: F 1, 86 = 29,91, r2 = 0,26, P < 0,01; Marcovaldi 1997: F 1, 86
= 28,49, r2 = 0,25, P < 0,01). Nidos enterrados a 35, 40 y 45 cm podrían producir en
media entre 78% y 91% de hembras, mientras que nidos a 50 y 55 cm podrían producir
en media entre 62% y 70% de hembras. Nidos más someros producen más hembras y
muestran una menor variabilidad en la razón de sexos que nidos profundos.
El porcentaje de crías emergidas en la emergencia masiva de cada nido, no se
correlacionó con la profundidad del nido (F 1, 85 = 0,7, r2 < 0,01, P = 0,8). Sin embargo, el
tamaño de puesta (X+DE = 88+14, 42-119, N=90) si tuvo un efecto significativo en la
sincronía de la emergencia. Nidos pequeños favorecen las emergencias masivas (F 5, 77
= 3,93, P < 0,01, N=90). Sin embargo, el tamaño de puesta no influenció el grupo de
nidos que pertenecía a cada tratamiento de profundidad (Chi-square test: X2 4 = 1,60,
P = 0,81).
No se encontraron diferencias en el largo y el peso de las crías en nidos de
distinto tratamiento de profundidad (Tabla 1). Pero, hubo una correlación de
tendencia negativa entre la profundidad del nido y el tiempo en que las crías
tardaban en voltearse (F 1, 80 = 5,39, r2 = 0,06, P < 0,01). Huevos incubados más
profundos parecen producir neonatos con mejores habilidades motoras.
Efecto de la profundidad del nido
200
DISCUSION
Comportamiento en la anidación
Las hembras pueden depositar los huevos en un amplio rango de
profundidades que en este estudio han variado de 34 a 67 cm. Las hembras más
grandes tienen aletas más largas y podrían cavar nidos más profundos. Tiwari y
Bjorndal (2000) reportaron la morfología y características de la biología reproductora
de tres poblaciones distintas de tortuga boba (USA, Brasil y Grecia). Los resultados de
este estudio revelaron que sólo en la población de USA, existía una débil pero
significativa relación entre la profundidad del nido y el tamaño de la hembra (largo
recto del caparazón y largo de las aletas posteriores). Otros estudios con otras
especies de tortugas marinas han reportado variaciones individuales en la profundidad
del nido, y también se supone que las diferencias se deben a variaciones en el
tamaño de la hembra. Sin embargo, este hecho puede deberse simplemente al
comportamiento de la hembra o a la integración de otros múltiples factores
ambientales. Además, parece que hembras de pequeño tamaño no compensan la
poca profundidad de la cámara de incubación haciendo pre-cámaras más
profundas.
Las hembras seleccionan activamente los sitios donde cavarán sus nidos, y si no
encuentran el lugar apropiado para la puesta vuelven al mar sin anidar. Las tortugas
usan múltiples estímulos para la selección del lugar de puesta, tanto seleccionando
lugares donde algunos los factores ambientales (temperatura, humedad, salinidad,
pendiente, tamaño del grano, etc.) se encuentren dentro de unos rangos mínimos
aceptables antes de que la tortuga inicie la excavación del nido, o integrando
patrones específicos de asociaciones de estos parámetros (Wood y Bjorndal 2000).
Aunque las hembras pueden seleccionar diferentes microhábitats para anidar,
no se han encontrado diferencias significativas en la temperatura de incubación
comparando tres tipos de microhábitats. Si estas diferencias existieran, al anidar en
microhábitats con bajas temperaturas de incubación, las hembras podrían reducir la
profundidad del nido. Sin embargo, no se han encontrado interacciones entre las
características del lugar de puesta y la profundidad del nido. Por ejemplo, la
profundidad del nido no se ve afectada por la dureza del sustrato (arcilla y limo o
arena). Sin embargo, se debe considerar que la profundidad del nido puede tener un
efecto importante en el éxito de emergencia dependiendo del sustrato (ver Capítulo
4).
CAPITULO 7
201
Profundidad del nido y el cambio climático
El comportamiento de anidación de la hembra, junto con otros factores
ambientales (distancia al mar, nivel freático, sombra por vegetación, albedo, lluvia,
etc.), afecta a la razón de sexos de la crías. El hecho de que puedan construir el nido
a diferentes profundidades tiene una influencia significativa en la temperatura de
incubación. Las tortugas marinas como otras especies de reptiles ovíparos tienen
Determinación Sexual por Temperatura –DST- (Shine 1999). En las últimas décadas se
han realizado varios estudios para investigar el rol ecológico de la DST en tortugas
marinas (Wibbels 2003). En nidos incubados bajo condiciones estándar, los más
profundos produjeron más machos que los nidos someros.
Las diferencias en la producción de sexos debida a la profundidad del nido
pueden tener importantes implicaciones en el manejo para asegurar un adecuado
reclutamiento de crías a las poblaciones; no sólo afectando a la razón de sexos en
crías sino también afectando al éxito de emergencia y estado físico de los neonatos.
Entonces, la profundidad del nido debe ser considerada como un factor clave en las
prácticas de recolocación de nidos dentro de los programas de conservación de
tortugas marinas.
Algunos estudios sugieren que el calentamiento global está amenazando a la
producción de machos, y en consecuencia a la conservación de las tortugas en
muchas áreas (Poloczanska et al. 2009; Hawkes et al. 2007; Glen y Mrosovsky 2004; Hays
et al. 2003; Janzen 1994).
Las tortugas marinas pueden cambiar su comportamiento como respuesta al
calentamiento ambiental, por ejemplo, excavando nidos más profundos (Hulin et al.
2008). Sin embargo, las limitaciones morfológicas de las hembras limitan su capacidad
de poner los huevos todavía más profundos en el sustrato. La construcción de nidos
más profundos, puede implicar un mayor coste energético, más tiempo en la playa y
por lo tanto un aumento del riesgo de depredación.
Los resultados sugieren que la profundidad a la cual las hembras depositan los
huevos no está genéticamente fijada. Existe una variabilidad individual significativa en
la profundidad del nido similar a la que encontramos seleccionando nidos de distintas
hembras al azar. Si la profundidad del nido estuviera genéticamente fijada, habría un
potencial de selección natural en un escenario de calentamiento global, pero esta
dirección de la selección no parece clara.
Efecto de la profundidad del nido
202
Las hembras que depositan el nido más profundo, producirán mayor número
de machos con una razón de sexos más equilibrada. Y hembras que pongan los nidos
más someros producirán un mayor número de hembras en las próximas décadas
aumentando la productividad. Las características del lugar de puesta, las condiciones
ambientales u otras molestias externas (como los depredadores o la presencia
humana) durante la excavación del nido pueden ser responsables de las diferencias
en la profundidad del nido.
Los regímenes térmicos ambientales son más fríos a mayor profundidad como
se ha encontrado en otras poblaciones de tortuga marinas (Patiño-Martinez 2010,
Booth y Astill 2001a), causando variaciones en la razón d sexos del 78%-91% en nidos
someros y de entre 62%-70% en nidos más profundos dependiendo de las temperaturas
estacionales. El rango de producción de machos que garantiza una reproducción
exitosa de la población sigue siendo desconocida; aunque científicamente, se supone
que con un pequeño porcentaje de machos es suficiente para mantener a la
población (Poloczanska et al. 2009).
Además, nidos someros no sólo conllevan razones de sexos sesgadas hacia las
hembras sino que también causan un éxito de emergencia medio menor al 35%. La
mortalidad en nidos someros puede deberse a regímenes térmicos muy calientes
(Hawkes et al. 2007). Una mayor mortalidad en nidos someros debería esperarse en la
época más cálida cuando las temperaturas ambientales son más altas (Septiembre-
Octubre). El cambio climático, quizás pueda ser más perjudicial al aumentar la
mortalidad de los nidos por regímenes térmicos extremadamente calientes en los
periodos más cálidos de la temporada, que en lo que se refiere al aumento de
producción de hembras. Es importante considerar que la estacionalidad en la
temporada de anidación también puede conllevar temperaturas de incubación más
adecuadas (Godley et al. 2002). Una expansión gradual en la anidación puede darse
al principio de la temporada de anidación cuando las temperaturas son más frías; o
también puede ser que la variabilidad inter-anual produzca pulsos de machos durante
años fríos o viceversa (Poloczanska et al. 2009).
Estado físico de los neonatos
En los nidos experimentales, nidos profundos tuvieron un mayor éxito de
emergencia y las crías nacidas demostraron habilidades de locomoción más rápidas.
A pesar de que las crías no fueron biométrica o morfológicamente diferentes entre
nidos de distinto tratamiento de profundidad, los neonatos de nidos profundos
tardaron menos tiempo en darse la vuelta que las crías de nidos someros. Burgess et al
CAPITULO 7
203
(2006) investigó el rol de la temperatura de incubación en el estado físico de crías de
tortuga verde (Chelonia mydas) en condiciones de laboratorio. Las crías nacidas a
bajas temperaturas (26ºC) resultaron ser peores nadadores que las crías incubadas a
28ºC ó 30ºC. En el experimento que aquí se presenta, los nidos profundos (50 cm y 55
cm) presentaron temperaturas de incubación menores que los nidos someros, pero en
ningún caso los valores medios bajaron de 28ºC. Sin embargo, se han encontrado
diferencias en el estado físico de las crías en rangos de temperatura sobre los 28ºC. Los
neonatos son más vigorosos a mayores profundidades y a temperaturas más bajas.
Sincronía en la emergencia
La sincronía en la emergencia se ha documentado en tortugas marinas,
incluso cuando existe una asincronía en el desarrollo dentro de la masa de huevos
(Spencer et al. 2001). Los gradientes de temperatura de la arena controlan el tiempo
de la emergencia en tortugas marinas (Drake y Spotila 2002; Glen et al. 2006; Gyuris
1993).
Las temperaturas de la arena pueden también afectar al grado de
desplazamiento de las crías desde la cámara de incubación hacia la superficie de la
playa. Las bajas temperaturas de los nidos profundos podrían causar movimientos más
lentos que favorecieran la agrupación de las crías y en consecuencia nacieran en
grupos mayores. En el norte de Australia, nidos someros de Natator depressus tuvieron
un mayor número de emergencias y, en el día después de la primera emergencia, se
encontró un mayor porcentaje de crías dentro del nido que en nidos más profundos
(Koch et al. 2007; Koch et al. 2008). La profundidad del nido podría afectar a la
sincronía y por lo tanto a la emergencia de las crías. Sin embargo, en el experimento
realizado en este estudio, la profundidad del nido no tuvo influencia en el
comportamiento en la emergencia. Pero, por otro lado, el tamaño de puesta
influenció el comportamiento en la emergencia haciendo que un mayor número de
crías emergieran simultáneamente en nidos pequeños como encontró Koch et al.
2008. Debido a que una variación térmica pronunciada provoca emergencias
temporalmente más largas que nidos con temperaturas más uniformes (Houghton y
Hays 2001), es posible que nidos profundos y pequeños tengan menores gradientes
térmicos que nidos someros y de mayor tamaño de puesta.
Esta estrategia biológica parece ser lógica para evitar el riesgo de
depredación en nidos pequeños porque intrínsecamente, se esperan menos neonatos
de menos huevos. La sincronía en la emergencia reduce el riesgo de depredación
saciando a los predadores o limitando el tiempo disponible para capturar múltiples
Efecto de la profundidad del nido
204
crías (Spencer et al. 2001).
Si nidos profundos producen un mayor número de crías, razones de
sexos más equilibradas, crías más vigorosas y mejores condiciones para la
supervivencia, ¿Por qué las hembras no ponen los huevos más profundos?
Posiblemente existan varios costes asociados en la construcción del nido que explica
porque algunas hembras dedican menos tiempo y energía cavando nidos someros.
Por ejemplo, hembras que están expuestas a los depredadores terrestres, durante la
anidación, pueden ser heridas o morir. La carne y los huevos de tortuga marina han
sido una fuente de comida para la gente durante siglos. Aunque la captura y el
comercio de tortuga marina es ilegal, todavía es una tradición arraigada en muchas
áreas del mundo (Thorbjarnarson et al. 2000).
RECOMENDACIONES
En playas con alta mortalidad embrionaria, la traslocación de nidos en
una técnica de manejo común (Wyneken et al. 1988). Sin embargo, el uso de esta
técnica es controvertido entre otras muchas razones por su posible efecto negativo en
el fenotipo de las crías (Reece et al. 2002), o en la razón de sexos (Morreale et al. 1982;
Mrosovsky y Yntema 1980). Los resultados de este estudio confirman que
seleccionando la profundidad de los nidos traslocados, se puede modificar el éxito de
emergencia, las habilidades locomotoras de los neonatos, la razón de sexos y el riesgo
de depredación. El nivel óptimo de estas variables puede variar entre especies, playas
y condiciones climáticas durante la anidación. Entonces, la profundidad a la cual el
nido es enterrado debe ser considerada como un factor de gran importancia. La
profundidad óptima de recolocación de nidos debe ser evaluada para el éxito de
cada programa de recolocación de nidos.
AGRADECIMIENTOS
Agradezco a Nuria Varo Cruz la mejora científica dada a este estudio con la
aportación de datos de profundidad de nidos de las temporadas de anidación 1998 y
1999 y por sus observaciones personales. Agradezco a Samir Martins y Rosa María
García-Cerdá, el apoyo dado en el seguimiento de los nidos del vivero. A Óscar López
y Maite Ikaran por los comentarios aportados durante la creación del diseño
CAPITULO 7
205
experimental. A Nicholas Mrosovsky por la precisa revisión científica del capítulo.
Agradecimientos al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde (Direção Geral do
Ambiente), al INDP (Instituto Nacional Das Pescas), al Gobierno de Canarias (D. G. de
África y D.G. de Investigación y Universidades), ICCM (Instituto Canario de Ciencias
Marinas), a la Junta de Andalucía (Consejería de Ambiente) y al proyecto AEGINA
(INTERREG IIIB) por financiar este estudio. Especial gratitud a todos los voluntarios que
ayudaron en la recolecta de datos de este estudio y la ONG CABO VERDE NATURA
2000 por la asistencia y ayuda en el campo.
BIBLIOGRAFIA
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CAPITULO 7
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209
CONCLUSIONES
1. La isla de Boavista, y en particular la Reserva Natural das
Tartarugas Marinhas (RNTM), es un santuario para la anidación de la
tortuga boba en Cabo Verde y en todo el Atlántico oriental. Este hecho
implica que este reducto de 12 km de costa, es el tercer foco mundial
de producción de crías de tortuga boba, y que por lo tanto su
conservación es fundamental.
2. La zona de mayor importancia productiva de la isla de
Boavista es la zona comprendida entre Ponta do Roque y Ponta
Medronho (10 km de costa), situada dentro de la RNTM. En esta área, se
pueden estar produciendo entre 200.000 y 300.000 crías anualmente, lo
que representa alrededor del 65%-70% de la producción total de la isla.
La costa oeste tiene poca aportación productiva, mientras que en el
norte y en el este se produce aproximadamente un 10% y un 15%
respectivamente.
3. Se ha detectado una gran variabilidad diaria en el
número de nidos depositados entre las playas de estudio, en el éxito de
anidación y en el éxito de incubación. Playas como Ponta Cosme o
Curral Velho, donde se depositan un importante número de nidos,
resultan ser muy poco productivas. Calheta y João Barrosa, a pesar de
ser las playas más productivas, no son las que albergan mayor número
de nidos.
4. Se han detectado densidades de nidos muy altas por
metro lineal de playa en, con un máximo de 2,9 nidos en la playa de
Ladjedo Teixeira. A día de hoy, es la mayor densidad de nidos registrada
para la especie a nivel mundial.
CONCLUSIONES
210
5. La tasa de fertilidad media de los nidos de la población de
tortuga boba de Cabo Verde es mayor al 93%, varía entre nidos entre
75% y 100%, y no cambia estacionalmente. Los resultados indican que
actualmente la fertilización de los huevos, la abundancia de machos
reproductores y la salud sexual de la población reproductora es
apropiada para garantizar un éxito reproductor óptimo.
6. La estimación de la tasa de fertilidad observando el disco
blanco embrionario resulta ser un método preciso, sencillo y no
sofisticado, que puede ser aplicado en el campo sin afectar al éxito de
emergencia de los nidos ni implicar el sacrificio de embriones. La
estimación de la tasa de fertilidad a través de la exhumación del nido y
evaluación de huevos muertos ha resultado ser una técnica muy
imprecisa y no se recomienda.
7. Las principales causas de mortalidad de nidos en el campo
son naturales, debidas a la inundación por las mareas, la depredación
por el cangrejo fantasma (Ocypode cursor) y los sustratos arcillosos o
limosos. Nidos ubicados en zonas inundables experimentan una
mortalidad del 100%.
8. Las épocas de anidación e incubación de nidos de la
tortuga boba en Cabo Verde coinciden con el periodo climático más
cálido del año. En las temporadas de anidación de 2005 a 2008, en la
isla de Boavista la temperatura media de la arena a la profundidad de
incubación fue de 29,7ºC.
9. Se encontraron importantes variaciones interanuales,
estacionales y espaciales en las temperaturas de incubación, hecho
que complica la estimación de la razón de sexos de las crías
producidas. La temperatura media del segundo tercio de incubación
varió de 27,9ºC a 31,4ºC. Se estima que actualmente la razón de sexos
medias producida en nidos es del 78% de hembras, aunque se ha
comprobado que en años fríos este valor puede disminuir al 47%. El
CONCLUSIONES
211
tiempo de incubación pivotal para esta población de tortuga boba se
ha estimado en 57 días.
10. Aparentemente, en Cabo Verde la razón de sexos es más
equilibrada que en otras poblaciones atlánticas o mediterráneas
estudiadas. Sin embargo, aumentos de 1ªC ó 2ºC, previstas para las
próximas décadas, aumentarían la producción de hembras al 89,4% y
95,5% respectivamente.
11. En zonas no inundables, nidos naturales en sustratos de
incubación con alta presencia de materiales arcillosos o limosos,
presentan mayores tasas de mortalidad que nidos incubados en
sustratos arenosos. Experimentalmente se ha comprobado que sustratos
arcillosos o limosos pueden provocar mortalidades de nidos masivas, y
que nidos traslocados a vivero manchados naturalmente de arcilla o
limo tienen tasas de mortalidad superiores a nidos no manchados.
12. En laboratorio, arcillas y limos en contacto con la cáscara
del huevo provocaron una deshidratación aguda y una alta y rápida
mortalidad embrionaria. Una mayor proporción de arcilla en contacto
con el huevo produce una mayor deshidratación del huevo y
condiciona el desarrollo embrionario pudiendo tener efectos letales.
13. Se recomienda la traslocación de nidos depositados en
sustratos con presencia significativa de arcillas o limos a zonas arenosas
de la playa no inundables, o la traslocación a viveros que se ubicarán
en sustratos con predominio de arenas de tamaño medio o grueso.
14. A pesar de ser un animal marino que cría en playas, los
huevos de tortuga boba son altamente vulnerables a niveles de
salinidad sensiblemente inferiores a los del agua marina. La
concentración de sal letal para la mitad de la población (LC50) durante
toda la incubación se ha estimado en 15,2‰. En muchos sustratos
naturales de incubación en playas de Cabo Verde se encuentran
concentraciones de sal no tóxicas para los huevos.
CONCLUSIONES
212
15. Niveles sub-letales de sal aumentan el tiempo que las crías
tardan en reabsorber completamente el vitelo después de eclosionar y
reducen el peso y tamaño de los neonatos.
16. La traslocación nocturna y diurna de nidos hasta 96 horas
después de la puesta, se puede realizar de forma segura y efectiva sin
afectar al éxito de emergencia de los nidos ni a las características
fenotípicas de los neonatos. En la traslocación retardada de nidos se
deben procurar mayores cuidados durante el manejo y transporte de
huevos, evitando movimientos bruscos y de rotación.
17. La traslocación retardada puede ayudar a salvar un mayor
número de nidos en riesgo que no serían traslocados siguiendo los
protocolos tradicionales de traslocación mejorando la eficiencia de los
programas de protección de nidos. También puede mejorar la
vigilancia de playas nocturnas y el marcado de hembras, reduciendo la
interferencia del personal en el desove de las tortugas marinas.
18. La profundidad de incubación de los nidos afecta al
número de crías nacidas, a la razón de sexos producida y al estado
físico de los neonatos. Nidos más profundos tienen mayores éxitos de
emergencia, razones de sexos más equilibradas y producen neonatos
más vigorosos que nidos someros.
19. Una misma hembra varía la profundidad a la que cava
diferentes nidos, en función de su tamaño corporal pero también de
otros factores ambientales o de comportamiento.
20. En programas de recolocación de nidos, la profundidad a
la cual el nido es enterrado debe ser considerada y evaluada de forma
específica como un factor de gran importancia.
ANEXO I
Descripción y clasificación de las 9 subcategorías visuales de los estadios
embrionarios usada durante la exhumación de los nidos. Determinada a partir la
clasificación de los estadios embrionarios descritos por Miller en 1985.
Subcategorías visuales Estadios embrionarios de
Miller
Breve descripción morfológica de los
estadios embrionarios para su
diferenciación
1 < 19
Signos de inicio del desarrollo (disco
embrionario, reminiscencias de
sangre, etc.)
2 19-20 Presencia de ojos
3 21-22 Presencia de ojos y de extremidades
anteriores
4 23 Rayos digitales visibles en las cuatro
placas digitales
5 24-25 Rayos digitales bien desarrollados y
escudos definidos
6 26
Todos los escudos están presentes en
las aletas y existe algo de
pigmentación
7 27
Volumen del saco vitelino mayor que
el volumen del embrión. Embrión no
pigmentado totalmente.
8 28
Volumen del saco vitelino igual que
el del embrión. Pigmentación
intensificada pero más débil que la
de una cría nacida.
9 29
Proporción del volumen del embrión
respecto al saco vitelino 4:1.
Morfología y pigmentación típica de
la cría nacida.
ALBUM DE FOTOS
Nani y familia. Ribera de Rabil.
Foto: Héctor Garrido
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