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USO DE LA LUZ POLARIZADA COMO MECANISMO DE NAVEGACIÓN DURANTE LA MIGRACIÓN EN LA MARIPOSA MONARCA

La migración es movimiento persistente por el que un organismo viaja de un hábitat con escasos recursos a otra ubicación más favorable [1]. Existe pocas vistas más impresionantes en el mundo tales como la migración estacional en masa de la mariposa monarca (Danaus plexippus) desde el norte de Estados Unidos y el Sur de Canadá hacia su nueva morada en México Central [2]. Recientes estudios sobre la migración otoñal de las mariposas monarcas han dilucidado los mecanismos detrás de la navegación hacia el sur por medio de la ayuda de un compás solar compensado cronológicamente (figura 1). Esto por medio de claves en el cielo dadas por la luz polarizada (Vector-E) y el sol en sí mismo las cuales son captadas en los ojos y posteriormente integradas a nivel cerebral. La compensación cronológica es provista por un reloj circadiano basado en un sensor molecular presente en las antenas. Estos peculiares sensores de navegación son la razón por las cual este espécimen es considerado un excelente modelo para el estudio molecular y neural de las bases de la migración animal a largas distancias [3]. Históricamente uno de los primeros científicos en mostrar que algunas especies de mariposas se orientaban con luz solar fue Baker en 1968. Específicamente solo hasta 1993 Hyatt hablo de la orientación por medio de luz polarizada en la Danaus plexippus y solo hasta 1997 por medio de evidencia tanto comportamental como electrofisiológica se evidencio el uso de un compás solar en la mariposa monarca[4].

Figura 1. Modelo integrado de los componentes del compás solar compensado cronológicamente en la mariposa monarca. Las claves celestes son censados en los ojos: el área del borde dorsal de los ojos censan el ángulo de incidencia de la luz polarizada (circulo de rayas violeta), la retina principal sensa los colores (círculos violeta, azul y verde) y de la posición del sol (sin discriminación de color). La señales censadas con enviadas al complejo central ( color gris), por medio de aferencias nerviosas hasta ahora no muy bien dilucidas. Registro reloj: las eferencias ocasionadas por la luz azul permiten sincronización de los relojes circadianos presentes en las antenas con información hacia el cerebro. Las vías nerviosas de antena a cerebro de demarcan con un línea roja discontinua la cual no ha sido adecuadamente dilucidados [2].

A continuación, se realiza una revisión de la literatura sobre la evidencia científica del uso de la luz polarizada en la mariposa monarca como clave celeste durante el proceso migratorio.

Evidencia Comportamental

Durante el inicio del vuelo de la mariposa monarca la radiación ultravioleta (UV) juega un papel importante. A partir de estudios en abejas y hormigas del desierto, ha sido posible encontrar que las señales visibles en el cielo que son ampliamente usadas se basan en la posición del sol y la polarización y la intensidad de los gradientes espectrales, los cuales se generan por el paso de la luz a través de la atmosfera [5]. El patrón creado en el cielo por luz polarizada (Vector E) proporciona una de las señales de navegación más confiables. Estos vectores se encuentran de forma concéntrica alrededor del sol, pueden indicar la posición del sol inclusive si solo es visible un trozo del cielo. Sin embargo la naturaleza simétrica de los vectores E pueden crear ambigüedad sin no se integran con la posición angular horizontal del sol. [6]. Se ha observado que las mariposas monarcas responden a diferencias de la luz polarizada con cambios en la orientación del vuelo [7].

Por medio ambientes experimentales en los cuales se ha colocado a la mariposa monarca en simuladores de vuelo al aire libre en los cuales se realiza manipulación de la dirección del Vector-E en el campo de visión por medio de un filtro polarizador lineal (figura 2), ha sido posible inferir que este patrón permite la orientación durante el vuelo [8]. En primer lugar se observó que al rotar los filtros 90°, induciendo interferencia a los rayos ultravioleta la orientación de los individuos inmersos en el estudio fue sustancialmente alterada, un alto porcentaje de la población también presento al menos un 70% en la reducción de vuelo direccionado comparado con la el vuelo sin interferencia dada por los filtros. Se pudo demostrar que existe una alta importancia ligada a la luz polarizada en cuanto a la orientación, debido a que la interferencia con la luz UV distorsiona o altera sustancialmente la orientación de las mariposas monarca [9].

Por lo cual la recepción de luz polarizada es una proporción critica de la información integrada cerebralmente para constituir el compás solar que en conjunción con el reloj circadiano en sus antenas le permite una adecuada migración.

Figura 2. Orientación de mariposas monarca con luz polarizada. A) Paradigma experimental. Cada barra vertical en la columna izquierda representa el vector E observado en el cenit. Los tratamientos de la columna derecha de forma secuencial de arriba abajo los filtros de polarización lineal representados por medio de un rectángulo en el cual se encuentra una línea con doble punta de flecha que indican la dirección del vector impuesto por el filtro. B) Histogramas para tres mariposas diferentes en un registro de vuelo continuo de duración mínima de 5 minutos y una toma de muestra en intervalos de 200 ms. Posterior al inicio del vuelo control se aplicó un filtro polarizador lineal con la dirección del vector paralelo al cenit. El filtro secuencialmente se giró a la derecha 90° y finadamente de giro otros 90° para que estuviera de nuevo en posición paralela al vector E [8].

Existe fuerte evidencia científica para sugerir que el Vector E es un patrón importante siendo clave durante la navegación al ser usado como un patrón de orientación. La existencia de la habilidad para detectar la luz polarizada en la mariposa monarca es considerada como una herramienta poderosa durante la navegación aérea bajo diversas condiciones atmosféricas a las cuales debe enfrentarse durante el proceso de migración, le permite una navegación precisa inclusive en cielos nublados con poco cielo azul visible[10].

Evidencia anatómica

Por medio de la disección en el área dorsal del borde del ojo compuesto de la mariposa monarca se observa mediante microscopia electrónica, que la fila dorsal de las células fotoreceptoras del ojo muestra la organización característica de los receptores de luz polarizada (figura 3) [11]. Estos se componen de rabdómeros de forma rectangular los cuales contienen microvellosidades las cuales se encuentran perfectamente alineadas en ángulo recto. Este posicionamiento de forma ortogonal optimiza la medición precisa de la luz incidente en dirección del vector E por las microvellosidades que contiene el fotoreceptor. En contraste, cuando se observa el margen ventral del ojo compuesto se encuentra la estructura típica en la cual las microvellosidades estas alineadas en diferentes planos lo que optimiza la recepción en todos los ángulos para actividades de fotorecepción global [8].

De acuerdo a los datos comportamentales aportados que evidencian que la interferencia de los rayos ultravioleta altera la respuesta de orientación debido a un cambio en el plano de luz polarizada y los datos anatómicos sobre la especialización estructural a nivel ocular es posible afirmar que la luz polarizada en el rango de la luz ultravioleta es importante para la orientación de las mariposas monarca y además esta luz es posiblemente sensada por medio de fotoreceptores tipo DRA [9]. Dado que la luz polarizada ha sido destacada como la mejor clave celeste para animales diurnos bajo condiciones nubladas (mientas que receptores azules son los mejores en la oscuridad o penumbra) [12], esto es consistente con el hecho que las mariposas monarcas muestren un comportamiento con patrón de vuelo completamente diurno y la tendencia a agruparse en la oscuridad cesando actividad durante la noche [13].

Figura 3. Área anatómica de especialización estructural para detección de luz polarizada. Imagen de microscopia electrónica de un corte retinal del margen dorsal ocular de la mariposa monarca. A) Rabdómero del borde del área dorsal ocular, se observa los fotoreceptores de forma rectangular y el posicionamiento ortogonal de las microvellosidades características de especialización estructural para detección de luz polarizada. B) Rabdómero de área ventral del corte, se observa organización típica de ojo compuesto con las microvellosidades en varias direcciones [11].

De acuerdo a la descripción neuroanatómica se sabe que las proyecciones axonales del área dorsal de los bordes oculares correspondientes a los fotoreceptores para luz polarizada, se proyectan proximalmente a través de la región dorsal de la lámina. Las proyecciones realizan un trayecto cerca de los núcleos de la superficie dorsal del lóbulo óptico. Posteriormente, se proyectan a la médula por el trayecto distal y finalmente terminan en la región dorsolateral de la médula. Adicionalmente, se sabe que las aferencias que comunican las neuronas provenientes de las antenas involucradas con el mecanismo de reloj circadiano se proyectan igualmente a la zona dorsolateral de la

médula, lugar donde posiblemente se realizaría una integración para el posterior proceso cerebral que permita un compás solar regulado cronológicamente [9].

Evidencia fisiológica

De acuerdo con estudios electrofisiológicos realizados bajo condiciones controladas de exposición a luz ultravioleta en un rango (365nm) [14]. Se evidencio que las neuronas cerebrales respondieron con modulaciones en las frecuencias pico de despolarización dependiendo de la presentación del vector-E en forma significativa. La obtención de estos resultados se basó en evidencia científica sobre la identificación en la omatidia-DRA de la expresión de la molécula de opsina específica para sensar radiación ultravioleta, la cual muestra su máxima sensibilidad a una longitud de onda de 380 nm [7].

De acuerdo con los estudios neurobiológicos fue posible identificar cuatro subtipos neuronales: TuLAL1, TL, CL1 y CPU. Para las cuales se evidencio que cada neurona muestra una modulación típica de la frecuencia de pico en respuesta a la variación en el ángulo del vector-E, demostrando una máxima actividad separada de la mínima por 90° en angulación[7]. Cada tipo célular prosee una mayor repuesta dada por una respectiva orientación por el vector E. Como es de esperarse estas neuronas presentan polarización oponente, es decir excitación cercana a un ángulo máximo de orientación e inhibición frente a un ángulo mínimo de orientación de acuerdo al tipo de neurona (figura 4).

Figura 4. Respuestas a luz polarizada de las neuronas del cerebro mariposa monarca. Respuesta dependiente del Vector E de la neurona TuLAL1 (A), de la neurona tipo TL (B), de la neurona CL1 (C) y la neurona CPU1 (D). Las graficas muestran los picos de despolarización y la frecuencia media de descargas en respuesta a una rotación de 360° en la polarización. El grafico a la derecha corresponde a la frecuencia pico media de la respuesta neuronal en contra de la orientación del Vector E.

Adicionalmente según los datos científicos, se encuentra que al bloquear la región dorsal del borde del ojo compuesto se inhiben todas las respuestas moduladas por luz ultravioleta lo que demuestra que esta estructura previamente mencionada en la evidencia anatómica, tiene como función de forma individual la recepción de claves celestes dadas por la polarización de la luz UV [4].

En base a la literatura se evidencia que las neuronas oculares en la mariposa monarca en general no solo responden fuertemente a la posición de Vector E sino que existe una excitación neuronal imperante y constante de acuerdo a la posición del sol, lo cual le permite tener información constante sobre la dirección [15], siendo integrada esta

información cerebralmente con la orientación registrada por medio de luz polarizada permitiendo una navegación aérea precisa provocadas por reciprocas eferencias motoras de vuelo. De forma detallada lo que muestran los registros celulares es que existe una sintonización de despolarización neural dependiente del tiempo de acuerdo a la elevación solar que le proporciona una representación exacta del cenit [16]. Por lo cual se propone que la compensación del compás solar dados los cambios de la ubicación solar son el resultado de información sensorial provista tanto por la ubicación de las células a nivel ocular como por el registro sensitivo del reloj circadiano presente en las antenas (figura 5).

Figura 5. Presencia de claves celestes y su estudio. A) Los patrones de luz polarizada y gradientes espectrales en el cielo diurno. La barras gruesas oscuras representan la orientación del vector E y el grado de polarización respecto a la posición del sol ( sol circulo amarillo), se observa un mariposa migratoria en el centro de la semiesfera celeste, Se observa un gradiente espectral que va desde longitud de onda verde cerca al hemisferio solar hacia ondas de longitud mas cortas de color violeta en el hemisferio antisolar. B) Se describen los diferentes patrones de polarización dependiendo de la posición solar, por lo cual se requiere una integración de los patrones de posición solar y de angulación del vector E. C) Representación esquemática de las señales que son inducidas para relazar pruebas de grabaciones de respuesta a los estímulos de luz polarizada de forma experimental [7].

Importancia ecológica

La migración de la mariposa monarca obedece a la imperante necesidad de establecerse en un hábitat más favorable. Durante este proceso se exhiben comportamientos como suspender actividades primordiales como la alimentación y la reproducción [17]. Las distancias en insectos pueden exceder los 3000 kilómetros como es el caso de las Mariposas monarcas, volando durante otoño desde Norte América hasta Sierra Madre en México. Estas mariposas suelen migrar durante el día, cerca de la superficie. En la

migración no necesariamente ocurre el retorno de los mismos individuos o requerimientos de un migrante director del recorrido como ocurre en la mariposa monarca [1]. Por lo cual este desplazamiento se debe entender con un final selectivo implicando un esfuerzo reproductivo de la especie en espacio y tiempo [18].

En el otoño, la disminución de la duración del día, la disminución en las temperaturas y la escases de alimento (especialmente, de las plantas del género Asclepias, alimento fundamental de las larvas de las mariposas monarcas) hacen parte de los factores ambientales que desencadenan la migración anual de Danaus plexippus. Los individuos que migran pasan el invierno en México y al iniciar la primavera, se reproducen y se dispersan hacia el norte, depositando a su tránsito los huevos fertilizados en las plantas del género Asclepias en el Sur de los Estados Unidos. La migración es un ciclo multigeneracional que involucra al menos dos generaciones de mariposas durante la primavera y el verano, que progresivamente se trasladan hacia el norte (coincidiendo con el crecimiento de las plantas Asclepias) hasta repoblar el sitio desde donde se inicia el viaje hacia el sur, para completar el ciclo [3].

Así pues, la migración de las mariposas monarcas, el movimiento migratorio documentando más grande entre los insectos [2], obedece a la necesidad de proveer durante el otoño y el invierno de un ambiente óptimo para la reproducción y la alimentación (especialmente de las larvas) de los individuos de esta especie [3]

Bibliografía

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[18] R. Holland, M. Wikelski y D. S. Wilcove, «How and why do insects migrate?,» Science , vol. 313, p. 794–796.