1

Universidad de la República

Facultad de Psicología

Défici ts atencionales en la dislexia ,

evidencia a t ravés de l paradigma del

Parpadeo Atencional

R e v i s t a P s i c o l o g í a , C o n o c i m i e n t o y S o c i e d a d

E s t u d i a n t e : I g n a c i o R e b o l l o

M o n t e v i d e o , 2 9 d e J u l i o d e l 2 0 1 3

T u t o r a : A l e j a n d r a C a r b o n i

2

Q u i e r o a g r a d e c e r a A l e j a n d r a , A l e j a n d r o , M e l i n a y L a u r a ,

t u t o r e s , m a e s t r o s y m e n t o r e s .

A A n i t a , C a m i l a , F e r n a n d o y Á l v a r o p o r l a s i n n u m e r a b l e s

v e c e s q u e i d o a e l l o s c o n d u d a s y e l l o s h a n v e n i d o a m í

c o n c o n s e j o s .

A M a m a y a P a p a p o r t o d o e l a p o y o q u e m e h a n d a d o p a r a

q u e t o d o e s t o f u e r a p o s i b l e .

A L u , c a m a r a d a d e l a v i d a y c o m p a ñ e r a d e i n v e s t i g a c i ó n .

A R o c í o p o r s u s r i g u r o s a s c o r r e c c i o n e s e n e l m a n u s c r i t o .

A t o d o s l o s p a r t i c i p a n t e s d e l o s e x p e r i m e n t o s q u e m e h a n

p r e s t a d o s u t i e m p o p a r a p o d e r c o m p r e n d e r m e j o r q u e e s l a

d i s l e x i a .

3

Í n d i c e

I I n t r o d u c c i ó n p a g 4

I . a . 1 L a D i s l e x i a p a g 5

I . a . 2 D i s l e x i a y A t e n c i ó n p a g 1 0

I . b . 1 E l P a r p a d e o A t e n c i o n a l p a g 1 3

I . b . 2 P a r p a d e o a t e n c i o n a l y d i s l e x i a p a g 1 6

I I . a . 1 E x p e r i m e n t o p a g 1 8

I I . a . 2 R e s u l t a d o s p a g 2 2

I I . b . 1 D i s c u s i ó n p a g 2 3

I I . b . 2 C o n c l u s i o n e s p a g 2 7

I I I B i b l i o g r a f í a p a g 2 8

4

I Introducción

La lectura aparece tardíamente en la historia evolutiva del Homo Sapiens, los primeros

indicios de escritura se encuentran alrededor del Año 4000 ac. Por el contrario el

lenguaje oral está presente desde hace más tiempo en el desarrollo filogenético,

algunos autores (Pinker 1994) plantean que el lenguaje oral es incluso una

característica innata del ser humano, debido a lo rápido y aparentemente fácil que

resulta su aprendizaje en el desarrollo ontogenético. En contraposición, la lectura se

aprende mediante un aprendizaje explicito, una enseñanza formal y su competencia se

adquiere más tarde que la del lenguaje oral. No es de extrañar que existan áreas

relativamente especificas para el lenguaje oral (principalmente en el lóbulo temporal

que se encarga de gran parte del procesamiento fonológico, sintáctico y semántico) y

que la lectura reclute a esta y también a otras áreas encargadas de otras funciones

necesarias para decodificar la palabra escrita (lóbulo occipital), procesos atencionales

(lóbulo parietal), memoria a corto plazo y funciones ejecutivas (lóbulo prefrontal).

McCandliss, Cohen y Dehaene (2003), encontraron un área en el giro fusiforme

izquierdo que es específicamente sensible a las formas de las palabras. Esta área

parece estar originalmente encargada (en no-lectores) de procesar formas visuales

altamente frecuentes en nuestra dieta visual, como rostros o casas. Con la

alfabetización, la detección de rostros se lateraliza al hemisferio derecho y el

reconocimiento de palabras se consolida en el izquierdo, más cercano a las áreas del

procesamiento fonológico y semántico, habiendo así una especie de “reciclaje

neuronal” (Dehaene 2009).

Esta heterogeneidad de funciones y áreas cerebrales implicadas en la lectura tiene

como consecuencia que alteraciones a nivel cerebral/cognitivo en cualquiera de los

niveles de procesamiento y áreas implicadas traigan diferencias y dificultades muy

diversas en la experiencia lectora. Este es el caso de la Dislexia y es el tema central

del presente trabajo.

5

El papel de la atención visual en la lectura parece evidente, pero no es sino hasta la

última década donde los modelos de lectura normal y de lectura en la dislexia

comienzan a verla como un elemento clave del proceso lector. (Hari y Renvall 2001).

Dentro de la atención, el presente trabajo se centra en un fenómeno particular que

ilustra los límites temporales de nuestra percepción consciente. Cuando detectamos

un estimulo que es presentado rápidamente entre una serie de distractores, existe una

ventana de tiempo de entre 200 y 500 ms en la que detectar un segundo estímulo es

más dificultoso. Este fenómeno es conocido como parpadeo atencional (Raymond y

Saphiro 1994), y se entiende como un cuello de botella en nuestro procesamiento

cognitivo.

Este paradigma se ha vuelto popular en la última década para estudiar el

procesamiento atencional en la Dislexia, pero los resultados han sido contradictorios y

siempre se han utilizado estímulos susceptibles de algún tipo de procesamiento

fonológico o semántico, por lo que el rol de la atención en las dificultades lectoras de la

Dislexia aún permanece siendo objeto de debate.

Utilizando estímulos que no son susceptibles a este tipo de procesamiento

(pseudoletras), hemos encontrado que el parpadeo atencional en la dislexia es más

largo en un grupo de jóvenes adultos disléxicos que en el grupo de control, lo que

indica que la atención está jugando un rol clave en estas dificultades lectoras.

I.a.1 La dislexia

La dislexia evolutiva es un trastorno neurobiológico caracterizado por un bajo

rendimiento en la lectura evaluado mediante pruebas de precisión y comprensión

estandarizadas, a pesar de un adecuado coeficiente intelectual e instrucción y de la

ausencia de otros trastornos del aprendizaje. Este trastorno debe interferir

significativamente en el rendimiento académico y, en caso de darse junto a un déficit

sensorial, las dificultades en la lectura deben exceder las asociadas habitualmente al

6

déficit sensorial (American Pychiatric Association, 1994). La prevalencia de este

trastorno a nivel mundial oscila entre el 5 y el 17% (Shaywitz, 1998), no

encontrándose datos precisos para la realidad uruguaya.

La dislexia ha sido abordada desde diversos enfoques por la comunidad científica:

genético, neurobiológico, cognitivo, terapéutico, etc. Estos estudios se caracterizan por

una consistente heterogeneidad entre los resultados reportados por los distintos

grupos y una creciente divergencia entre las opiniones de los grupos con respecto a

su etiología. Esto indica que la dislexia es un trastorno altamente heterogéneo y que

aún no existe un modelo teórico consensuado por la comunidad científica que de

cuenta de esta heterogeneidad en su etiología (Ramus y Ahissar 2012). Sin embargo

existe evidencia que permite establecer una serie de premisas con respecto a la

etiología de este trastorno:

La dislexia es un trastorno de origen genético: esto significa que es heredable y

que existen genes específicos asociados a ella. Se cree que la mayoría de estos

genes juegan un rol causal en la migración neuronal y la guía axónica durante el

desarrollo de la corteza cerebral, proceso que ocurre entre la 16° y la 24° semana de

gestación, estos genes actúan también activamente en el funcionamiento dinámico del

cerebro, regulando la transcripción del ARNm y la eficiencia del uso de glucosa (Roske

et al 2011). Las variaciones en estos genes son responsables de las alteraciones

morfológicas en la corteza cerebral de los disléxicos, estas constan principalmente

de ectopias (agrupaciones de neuronas desplazadas de la capa celular que

originalmente les corresponde) (Galaburda y Kemper 1979), y se encuentran

mayoritariamente en el cortex peryisilviano izquierdo, el cerebelo, algunas regiones del

tálamo y la parte posterior del cortex parietal (Ramus 2004). Su intensidad y locación

varían dependiendo de factores como la edad y el sexo dando lugar a diferencias

individuales en el fenotipo de dislexia (Galaburda, Loturco, Ramus, Holly Fitch y

Rossen 2006). Es posible que estos mismos mecanismos genéticos sean

7

responsables también de otros trastornos específicos de aprendizaje, como el

trastorno especifico del lenguaje, la disgrafía y en el tipo inatento del Déficit Atencional

(Raskind et al 2013), ya que existe una alta comorbilidad entre estos trastornos y

diferencias genéticas en común (Willcutt, Pennington, Olson y Defries 2007).

Existe menos consenso con respecto a los déficits cognitivos responsables de las

dificultades lectoras. Durante las últimas décadas la hipótesis dominante caracterizaba

a la dislexia únicamente como un trastorno en la conciencia fonológica (TCF),

entendida esta como la habilidad de asociar que un sonido o fonema es representado

por determinado signo o grafema y viceversa. (Landerl, Wimmer y Frith, 1997;

Vellutino, Fletcher, Snowling y Scanlon, 2004). Hoy, no está clara la hegemonía de

este trastorno como única causa de las dificultades lectores.

Desde la década del 80 Tallal (1984), plantea en sus investigaciones si el TCF no

forma parte de déficits más generales en el procesamiento auditivo. Esta hipótesis es

extendida por el equipo de Ahissar (Ahissar, Lubin, Putter-Katz, yBanai, 2006), que

proponen que el déficit en la dislexia se encuentra en extraer regularidades de los

inputs auditivos. Serniclaes (2011), por el contrario, propone que el déficit no está en

el acceso a las representaciones fonológicas sino en el procesamiento de los fonemas

per se.

Un gran número de estudios ha reportado ausencia de déficits en la conciencia

fonológica en población disléxica que presenta dificultades lectoras (P.E. Valdois et al

2003, Brudson, Coltheart, y Nickels, 2005, Goulandris y Snowling, 1991). La memoria

de corto plazo fonológica podría estar afectada también, esta es medida con la

repetición de pseudopalabras, p.e. “Bamada” “Pomate” (Wagner et al., 1999). Nombrar

(producir oralmente nombres) rápidamente estímulos visuales (p.e., colores, objetos,

letras, números) se encuentra también frecuentemente afectado en individuos con

dislexia (Wolf and Bowers, 1999).

8

La hipótesis TCF explica parte de las dificultades lectoras de los disléxicos hablantes

de lenguas opacas, donde las letras no siempre tienen el mismo correspondiente

sonoro, como es el caso del Inglés (Share, 2008). La literatura científica sobre la

lectura está teñida de un fuerte anglocentrismo, debido a que anteriormente los grupos

de investigación y las poblaciones estudiadas eran casi exclusivamente hablantes de

esta lengua. Los estudios en lenguas transparentes como el Español (Cuadro 2007,

Jiménez, Rodríguez y Ramírez, 2009), y también en lenguas opacas como el Francés

(Bosse, Tanturier y Valdois 2007), han demostrado que el TCF no puede dar cuenta

de todas las manifestaciones de la dislexia.

La clasificación de los distintos subtipos de dislexia se ha visto contaminada por estos

anglocentrismos, como es el caso de los subtipos derivados del modelo de lectura de

Coltheart (1985). Este modelo separa entre la ruta léxica para la lectura de palabras

familiares y palabras excepcionales, y la ruta fonológica para palabras nuevas y

pseudopalabras. Análogamente se plantearon dos posibles subtipos de dislexia, serían

el tipo superficial, donde estaría comprometida la ruta léxica y por lo tanto la lectura de

palabras familiares e irregulares (donde la forma de pronunciar no corresponde con la

forma escrita), y el subtipo fonológico, donde estaría comprometida la adquisición de

nuevas palabras y la lectura de pseudopalabras (para una revisión en español véase

Cuetos 2001), la existencia e incidencia de esta clasificación en lenguas transparentes

donde la prevalencia de palabras excepcionales es baja permanece como objeto de

debate, a su vez, este sistema de clasificación es únicamente descriptivo, heredado de

la época del abordaje pedagógico de la dislexia, y no hace referencia a las posibles

etiologías de los subtipos (Galaburda y Cestnick 2003), .

Paralelamente se encontró que otras funciones cognitivas íntimamente relacionadas

con la lectura y dependientes en parte de las áreas cerebrales alteradas se encuentran

afectadas en la Dislexia. En este sentido, el procesamiento visual en general podría

estar comprometido en la Dislexia. Según la Hipótesis Magnocelular (Vidyasagar y

9

Pammer, 2010), la vía dorsal de la visión, que estaría encargada de seleccionar la

posición serial de las letras estaría alterada en los sujetos disléxicos.

Otra hipótesis que ha cobrado fuerza en los últimos años es la del déficit Cerebelar

que plantea la existencia de un trastorno en la adquisición y automatización de nuevos

procedimientos cognitivos y se apoya en la evidencia anatómica de diferencias

funcionales y estructurales en el cerebelo de los disléxicos y los controles. La

adquisición y automatización de competencias como habilidades articulatorias y

auditivas, movimientos oculares y reconocimiento de letras podrían estar

comprometidas en la dislexia (Fawcett, Nicolson, Dean 1996, Nicolson, Fawcett, Berry

1999) debido a estas alteraciones cerebelares. Los disléxicos no solo tendrían

dificultades leyendo sino también en la coordinación motora gruesa, fina, balance y en

la velocidad del procesamiento de la información (Vicari et al 2005).

La atención juega también un rol clave en la lectura y probablemente sea responsable

de parte de las dificultades lectoras de la dislexia, como se desarrollara en la próxima

sección.

La falta de consenso en la comunidad con respecto a la responsabilidad de cada

función en la dislexia es patente. Algunos autores (principalmente anglosajones), aún

plantean el TCF como única causa de las dificultades lectoras (Snowling 2008), sin

embargo comienzan a surgir estudios que den cuenta la multicausalidad de este

trastorno. Tal es el caso del reciente estudio de Jednorog, Gawron, Marchewka, Heim,

Grabowska, (2013), que identificaron subgrupos de déficits en una muestra de

disléxicos polacos (fonológico, atencional, rápido nombramiento, déficits visuales y

pasaje atencional auditivo) y la correlacionaron con alteraciones en distintas regiones

cerebrales.

10

I.a.2 Dislexia y Atención

“Todo el mundo sabe lo que es la atención. Es tomar posesión de la mente, de una forma clara y vivida, de uno de los

que parecen ser diferentes objetos o líneas de pensamiento que suceden de forma simultánea. Su esencia son la

localización y la concentración de la conciencia. Implica dejar de lado algunas cosas para poder tratar de forma efectiva

otras”.

William James

En las últimas décadas ha surgido numerosa evidencia que indica que existen déficits

en funciones visuales y atencionales que podrían estar causando parte de las

dificultades lectoras en la dislexia.

La atención juega un rol clave en la lectura, las letras y silabas deben ser

precisamente seleccionadas de entre las otras letras que las rodean, (Bourma 1970,

Yeshurun y Rashal 2010), mediante la rápida orientación de la atención antes de que

le traducción letra-sonido sea llevada a cabo (Vidyasagar y Pammer 2010, Roach y

Hogben 2007).En este sentido, existe evidencia de hipoactivación (Peryn, Démonet,

N’guyen-Morel, Le Bas y Valdois 2011) y de de diferencias estructurales (Jednoróg et

al 2013), en el lóbulo parietal del cerebro disléxico, región que se sabe está

íntimamente relacionada con las funciones atencionales.

Existe evidencia reciente de que el entrenamiento de la atención espacial puede

mejorar significativamente la lectura en niños disléxicos, particularmente a través de

juegos de acción, ya que estos recurren fuertemente a estos procesos. En el estudio

de Franceschini et al 2012, hicieron jugar a un grupo de niños disléxicos 9 sesiones de

80 minutos de un juego de acción y encontraron mejoras de hasta un año de

desarrollo lector en contraposición al grupo de control que jugó juegos que no eran de

acción.

11

Existen dos modelos formales que dan cuenta de las dificultades lectoras en la dislexia

centrándose en las diferencias que se han reportado en el procesamiento atencional

en esta población. Estos modelos son la hipótesis del Déficit en el Span

Visuoatencional (Bosse, Tanturier y Valdois 2006) y la hipótesis del Pasaje Atencional

lento del foco Atencional (Sluggish attentional shifting, Hari y Renvall 2001),

Según la hipótesis del déficit en el span visuoatencional, los disléxicos estarían

limitados en el número discreto de elementos que pueden procesar en paralelo en

un conjunto de múltiples elementos (Bossse, Tainturier y Valdois 2006, Lallier et al

2012).La tarea original de Valdois consiste en la presentación de una cadena de 5

consonantes durante 200ms, en cada ensayo los participantes deben reportar

oralmente cuales fueron las consonantes que detectaron. Sus resultados indican que

los disléxicos son capaces de reportar significativamente menos consonantes que los

controles.

Utilizando este test, Valdois logro identificar en una gran muestra de disléxicos

anglófonos y francófonos distintos subgrupos de disléxicos. El 19% de su muestra

poseía exclusivamente un déficit fonológico, evaluado mediante pruebas de repetición

de pseudopalabras y cancelación de fonemas (decir “Pomate” sacándole el sonido

“P”), tareas que reclutan procesos fenológicos y se saben están afectadas en algunos

disléxicos. Un 44% poseían un déficit visuoatencional sin un déficit fonológico

asociado, 15% poseía una mezcla de ambos déficit y 22% no presentaban ningún

déficit en estas tareas pero si dificultades lectoras (Bosse et al 2007).

Algunas de las críticas que se le han hecho a este modelo y a otros similares que

estudian déficits atencionales en la dislexia (Hawelka and Wimmer, 2008; Ziegler et al

2010,) es que al utilizar estímulos verbales (letras) que deben ser reportados

oralmente (en contraposición a estímulos no verbales), se hace difícil determinar la

verdadera naturaleza del déficit, siendo difícil esclarecer cuánto corresponde a déficits

en la percepción visual/atencional básica y cuanto a los déficits específicos ya

reportados en la conciencia y el procesamiento fonológico. Cabe destacar también que

12

en la tarea original de Valdois la cantidad de ensayos es bastante baja para lo

complejo de la tarea (20 + 5 de practica), por lo que es posible que interfieran en los

resultados la velocidad en la que cada sujeto haya automatizado y correctamente

aprendido la tarea, parámetros que se sabe que pueden estar afectados en la dislexia

(Vicari et al 2005).

Un estudio reciente de Ziegler (Ziegler, Oech-Georgel, Dufau y Grainger, 2010),

compara niños disléxicos y controles en una tarea similar a la de Valdois pero usando

como estímulos o bien letras o bien números o símbolos. Los participantes deben

decidir entre dos posibles alternativas cual cadena de caracteres les fue presentado.

Los disléxicos tenían un peor rendimiento que los controles para las letras y los dígitos

pero no para la condición de símbolos, lo cual Ziegler usa como argumento para

explicar el déficit a nivel de dificultades de mapeo visual-fonológico opuesto a la

hipotesis visuoatencional.

El equipo de Valdois en respuesta a estas críticas (Valdois, Lassus-Sangosse y

Lobier, 2012), realizo un estudio donde comparaban el rendimiento de disléxicos vs

controles en una tarea que consistía en reportar cadenas de consonantes, dígitos y

colores. Sus resultados muestran que los disléxicos en comparación con los controles

están afectados en el Span Visuoatencional de letras y números, pero no de colores.

Valdois argumenta que esto se debe a que estamos más familiarizados a percibir

secuencias de letras y números pero no de colores. Esta hipótesis de la familiaridad de

los estímulos parece contra intuitiva con el hecho de que nuestro sistema visual está

acostumbrado a recibir estímulos compuestos por distintos. En una segunda tarea, los

participantes debían contar en voz alta el número de ensayos al mismo tiempo que

realizaban la tarea de reporte de consonantes. Esta tarea en teoría implicaría una

demanda del sistema fonológico por lo que si este proceso interviniese en la tarea de

reporte de consonantes el rendimiento debería bajar. Por el contrario el rendimiento de

ambos grupos era similar independientemente de si debían hacer al mismo tiempo la

tarea fonológica, con esto argumenta que su tarea no recurre a procesos fonológicos.

13

Tomando en cuenta esta discusión, no queda claro en qué medida los disléxicos

podrían tener una limitación en su span visuoatencional. Parece prudente entonces

utilizar paradigmas que: 1. utilicen estímulos de carácter no verbal (sin representación

fonológica) 2. Que no recurran al reporte oral como forma de registrar las respuestas

3. Que tengan una cantidad de ensayos suficientes para permitir que ambos grupos

hagan la curva de aprendizaje completa de la tarea, para así poder establecer con

claridad que las diferencias entre los grupos no se deben a: 1. Diferencias en otros

dominios cognitivos (memoria a corto plazo fonológica, conciencia fonológica,

aprendizaje de secuencias) 2 Diferencias causadas por la prevalencia de déficits

fonológicos entre los disléxicos.

I.b.1 El Parpadeo Atencional

La hipótesis del Pasaje Atencional Lento mencionada arriba la acuñan Hari y Renvall

en su artículo del 2001. En el reportan experimentos de percepción visual y auditiva

en disléxicos y concluyen que las dificultades lectoras de los disléxicos se deben a que

mueven el foco atencional de una manera más lenta o menos eficiente que los

controles. El paradigma utilizado en la tarea visual es el Parpadeo Atencional

(“Attentional Blink”, PA).

Figura 1. Ejemplo de un ensayo típico de un paradigma de parpadeo atencional, tomado de Shapiro et

al 2009

14

El PA es un paradigma que ya se puede considerar clásico en la psicología

experimental y fue originalmente descubierto por Broadbent y Brodabent en 1987, pero

el termino fue acuñado por Raymond y Shapiro en 1994. Antes de adentrarse en los

estudios sobre dislexia que estudian déficits atencionales en este trastorno utilizando

este paradigma parece prudente establecer algunas características del mismo.

El paradigma clásico (figura 1), consta de la presentación de una rápida secuencia de

letras a un ritmo aproximado de 100ms por estímulo en la misma locación espacial.

Dos de estas letras son targets que el participante debe reportar y el resto son

distractores que debe ignorar. La tarea consiste en identificar cual fue la única letra

blanca que se presento (Target 1), y si después de esta apareció o no una X negra

(Target 2, 50% de las veces estaba presente y 50% no). El T2 puede aparecer entre

100 y 800 ms luego de la presentación del T1 y esta variable, el intervalo entre los

targets (IET), es la que genera el PA .

El PA propiamente dicho consta de una drástica baja en la tasa de detección del T2 en

función a la distancia en el tiempo del T2 con respecto a T1 (Figura 2, línea azul),

llegando a su pico de mínimo rendimiento alrededor de los 300 ms y retornando luego

a el rendimiento de base. Este efecto no se evidencia cuando a los participantes se les

solicita que ignoren el primer target (Figura 2, línea roja) por lo que se desprende que

se trata de un fenómeno atencional y no sensorial.

Figura 2. Porcentaje de acierto en la detección del T2 en función de la distancia con respecto al T1 cuando los

participantes deben detectar ambos targets (línea azul), o solamente el T2 (línea roja), tomado de Shapiro et al 2009.

15

Desde su descubrimiento hasta la fecha este fenómeno ha recibido un gran interés por

parte de la comunidad científica, existiendo más de 400 artículos que versan sobre el

tema según una revisión reciente realizada por Martens y Wyble (2010). Los motivos

que los autores encuentran a esta popularidad es que el paradigma experimental

genera un fenómeno que durante medio segundo (6 metros conduciendo a 45km por

hora) interfiere en la correcta percepción de objetos y permite estudiar por cuánto

tiempo un objeto que ha sido identificado continua ocupando recursos atencionales.

El PA parece ser un efecto muy robusto, aparece en la gran mayoría de los sujetos y

es resistente a una considerable cantidad de manipulaciones experimentales, como

mayor o menor tiempo entre los estímulos, que pueden ser además de letras, palabras

(Barnard et al 1994), símbolos (Chun y Potter 1995), fotos (Evans y Treisman 2005),

estímulos auditivos (Duncan et al 2007) y táctiles (Hillstrom et al 2002).

Además de permitir estudiar el curso temporal de la atención y la memoria a corto

plazo, el PA es una puerta de estudio a la conciencia perceptiva, ya que un estimulo

que en condiciones normales se detecta fácilmente se vuelve significativamente más

difícil de percibir (p.e. en figura 2, IET 3, solo en el 50% de los casos los participantes

detectan correctamente el T2), lo que permite registrar la actividad cerebral asociada a

la percepción consciente y contrastarla con la de aquellos ensayos en la que el

estimulo no es detectado.

Con respecto a sus correlatos neurales, estudios con EEG indican que los T2

presentados durante el parpadeo atencional y que no son detectados generan la

misma actividad que la de los que si fueron detectados durante las etapas tempranas

del procesamiento visual (primeros 150ms, componentes P1 y N1, Vogel et al 1998).

Sin embargo, estos estímulos fallan en generar un potencial evocado asociado a la

selección atencional que normalmente sería observado alrededor de los 200ms y el

componente P300 que está asociado a la actualización de la memoria a corto plazo

(Luck et al 1996).

16

Existen al menos dos redes en el cerebro que presentan una mayor sincronización de

su actividad magnética/eléctrica durante el paradigma del PA. Una de las redes

procesa todos los estímulos presentados en la cadena (tanto los targets como los

distractores), mientras la otra procesa exclusivamente los targets. Esta última consiste

en a. área latero-frontal que podría estar encargada del procesamiento de los objetivos

de la tarea y características del target, b- área ínfero-temporal encargada de la

identificación del target, c. área parietal-posterior para la selección del target y d. área

occipital encargada de extracción de las características de los targets. Existe evidencia

para creer que las comunicaciones entre las áreas frontales y parietales son las

responsables del cuello de botella del PA (Marois y Ivanoff 2005), lo que es

congruente con modelos atencionales, ejecutivos y de memoria a corto plazo del PA.

Este paradigma permite un sinfín de manipulaciones experimentales, y ha sido

útilizado con distintas poblaciones con el fin de entender como es su procesamiento

atencional, como meditadores expertos (Slagter et al 2007), jugadores de videojuegos

(Green y Bavelier 2003), esquizofrénicos (Cheung, Chen, Chen, Woo y Yee 2002),

adultos mayores (Lahar, Isaak y McArthur. 2001), y niños con TDAH (Hollingsworth et

al 2001), entre otros.

Particular atención ha recibido este paradigma en el campo de estudio de la dislexia,

existiendo alrededor de una decena de artículos que lo utilizan, con resultados a veces

contradictorios e interpretaciones disimiles.

I.b.2 Parapadeo Atencional y Dislexia

Hari, Veelta y Uutela (1999), aplicaron el paradigma original del Parpadeo Atencional y

reportaron que la duración del mismo en adultos disléxicos era de 300ms más que los

controles, lo que dio lugar en los años subsiguientes a una oleada de experimentos

con este paradigma en la dislexia.

17

Utilizando una muestra de 35 dislexicos (la más grande reportada hasta el momento)

Laasonen et al 2012 reportaron un PA significativamente más largo que en la dislexia

que en el grupo control.

Faccoetti, Ruffino, Peru, Paganoni y Chelazzi (2005), reportaron no solo una mayor

profundidad y duración del parpadeo atencional en los disléxicos, sino también una

falla en la detección del primer target cuando este se presentaba muy cerca del T2,

estas fallas correlacionaban con el tiempo de lectura de no palabras en su muestra de

niños disléxicos.

Lacroix et al 2005 reportaron un parpadeo atencional más atenuado (esto es, menos

perdida de rendimiento en la ventana de tiempo correspondiente al parpadeo) en

adolescentes disléxicos en comparación con los controles, su hipótesis es los

disléxicos dedican menos recursos cognitivos al procesamiento de los targets (letras),

por lo que pueden repartir mejor la atención entre ambos targets.

Badcock, Hogben, y Fletcher (2008), comparando controles y disléxicos adultos,

reportaron que el rendimiento de base era peor en el grupo disléxico, esto es que en

todos los IET los disléxicos tenían menos porcentaje de acierto que los controles, pero

el ancho y el largo de la caída era idéntico.

En un estudio de caso único, Lallier, Donnadieu, Berger y Valdois (2010), encontraron

un parpadeo atencional más profundo y más largo no solo en la modalidad visual sino

también en la auditiva. El mismo grupo (Lallier, Donnadieu y Valdois, 2010), público

resultados similares a los de Badcock et al 2008, no encontrando diferencias entre los

dos grupos si se tomase en cuenta la sensibilidad de base de los dos grupos a la

tarea. Este resultado es también reportado por el grupo de McLean (Mclean, Castles,

Coltheart y Stuart, 2010) en niños disléxicos y en conjunto permitieron ver que los

estudios de Hari et al 1999 y Faccoetti et al 2005 las diferencias entre controles y

disléxicos constaban de una menor tasa de acierto de base y no de un parpadeo

atencional más largo.

18

Todos estos estudios han utilizado estímulos de carácter alfanumérico, que como se

ha discutido anteriormente genera confusiones con respecto a la naturaleza de los

resultados encontrados. Buchholz y Davies (2007), usando una muestra de 5

disléxicos adultos encontraron una mayor duración del parpadeo en todo el grupo

disléxico usando números como estímulos, pero solo en 3 de los disléxicos al usar

letras como estímulos. Visser 2004 no uso letras sino formas geométricas (primer y

único estudio con estas características) y encontró que en niños disléxicos el parpadeo

era menos profundo que los controles de la misma edad, pero similar al de los

controles emparejados por edad de lectura, interpretan entonces que los disléxicos

muestran un retraso en el desarrollo de su atención.

Esta serie de resultados heterogéneos no deja en claro en qué medida un PA

atencional más profundo o más largo es una característica de la dislexia. Esto se debe

en parte a la diversidad de parámetros utilizados y lo heterogéneo de este trastorno.

Salvo el estudio de Vissser 2004, todos los estímulos utilizados en los experimentos

anteriores eran letras, o números, por lo que otras variables además de la atención

pueden estar confundiendo los resultados. Aún así el estudio de Visser utilizó figuras

geométricas convencionales (Triangulo, Cuadrado, Circulo, etc), por lo que es posible

que sus resultados muestran también algún nivel de procesamiento semántico.

Con el fin de entender en qué medida la dislexia se encuentra caracterizada por

déficits atencionales y particularmente por el PA, utilizamos este paradigma usando

como estímulos pseudoletras, que se asemejan a las letras del alfabeto latino pero no

tienen un representante fonológico para los participantes.

II.a.1 Experimento

Participantes y pruebas complementarias

25 estudiantes universitarios hablantes nativos de español participaron de este

estudio, 12 disléxicos y 13 controles.

19

A todos los participantes se les suministro una prueba de lectura de 25 palabras de

baja frecuencia (frecuencia de aparición de 1 x 1.000.000, LEXESP) y de 25

pseudopalabras (tomadas de Aguado 2005), con el fin de determinar la existencia de

un déficit lector. Para evaluar la conciencia fonológica, se les leyó una lista de 30

pseudopalabras, creadas con el software WUGGY (Keuleers y Brysbaert 2010), de tal

manera que se diferenciaran una silaba de palabras existentes en el español. Los

participantes debían repetir en voz alta cada palabra quitándole el primer sonido. Con

el fin de evaluar la destreza motora (y en consecuencia posibles déficits cerebelares),

se les suministro el Grooved Pegoboard (Bryden y Roy, 1999), donde los participantes

deben colocar lo más rápido posible pequeñas fichas en un tablero primero con la

mano hábil y luego con la otra registrándose el tiempo demoran en hacerlo. Los datos

de los participantes se muestran en la tabla 1.

Grupo control Grupo Disléxico p

Media Desvio std Media Desvio std

N 13 - 12 - -

% Mujeres 61% - 58% - -

Edad 21,6 3,66 26,8 6,17 0,197

Años de escolaridad 12,92 1,656 15,17 4,086 0,007 *

% Zurdos 8% 2,70% 25% 0,45 0,019 *

Tiempo de lectura de palabras

de baja frecuencia 20s 6,69s 29s 9,97s 0,284

Tasa de acierto palabras de

baja frecuencia 96% 1,36 89% 2,9 0,003 *

Tiempo de lectura de

Pseudopalabras 43s 8,49s 69s 24,461s 0,024 *

Tasa de acierto de

Pseudopalabras 94% 1,39 69% 5,4181 0,005 *

Cancelación de primer fonema 27 2,16 22,75 3,41 0,151

Grooved pegboard (media de

ambas manos) 64,6s 6,34s 71,4s 10,93 0,865

Tabla 1, datos de pruebas de lectura de palabras, pseudopalabras, conciencia fonológica, y grooved

pegboard para ambos grupos, los asteriscos indican las diferencias significativas entre las medias.

20

Los resultados de los grupos fueron sometidos al test t-student con el fin de comparar

si estos diferían significativamente, estas diferencias están en el tiempo de lectura y la

tasa de acierto de pseudopalabras y en el tiempo de lectura de palabras de baja

frecuencia, lo que indica una dificultad lectora en el grupo disléxico. No se encontraron

diferencias significativas en la tarea de cancelación de fonemas y el tiempo de

realización del Grooved Pegboard entre ambos grupos.

Tarea experimental

La tarea experimental utilizada es la misma que la de el estudio clásico de Raymond y

Saphiro 1994 y en el de Hari y Renvall 1999, con la diferencia de que los estímulos

utilizados son pseudoletras. Estos estímulos son similares a los grafemas que

utilizamos en nuestro alfabeto, pero no tienen un significante o correspondiente

fonológico asociado, por lo que a diferencia de los estudios anteriores con este

paradigma su procesamiento no se vería afectado por los déficits fonológicos

usualmente asociados a la Dislexia. Los estímulos utilizados se presentan 36pp y

pueden verse en la figura 3.

Figura 3, Estímulos utilizados en la tarea experimental.

21

Se presenta a través de una computadora en el centro de la pantalla una cadena de

20 de estos estímulos a un ritmo de 100ms/ estimulo. En todas las cadenas de

estímulos se presenta al azar uno de los cuatro posibles T1 (en blanco), que puede

aparecer entre la 4° y la 10° posición de la cadena. En el 75% de los ensayos se

presenta el T2 (en color negro), que puede aparecer de 1 a 8 posiciones después del

T1 (100-800ms). El resto de los estímulos son distractores extraídos al azar. El

experimento consta de un total de 160 ensayos de los que en 120 se presenta el T2,

de estos, hay 15 ensayos por cada una de las 8 posibles posiciones con respecto al

T1.

Los participantes deben realizar dos tareas cada ensayo: Identificar cual de los

estímulos blancos fue presentado en cada ensayo y si registrar si detectaron o no el

T2. Al final de cada ensayo se presentan los cuatro posibles T1 hasta que el

participante presione una tecla para ingresar el estimulo percibido y acto seguido se le

presenta el T2 y el participante aprieta una tecla en caso que lo haya detectado y otra

tecla en caso de que no. Se les indica que en caso de no saber que estimulo se

percibió se responda al azar. Los participantes realizan 5 ensayos de práctica. Debido

a lo difícil que resulta esta tarea, antes de realizar este experimento los participantes

completan una tarea de práctica donde solo deben identificar el T1 y otra donde deben

ignorar el T1 y detectar la presencia o no del T2. Para cada ensayo se registra la tasa

de acierto en la detección del T2 en los ensayos en los que el T1 fue correctamente

detectado.

La matriz de estímulos fue realizada con el software Matlab (Mathworks Inc 2012), y la

presentación en la pantalla fue realizada con el software DirectRT (Jarvis 2012). Los

datos se registraron en una cabina de psicofísica con una notebook HP Pavilon dv6

corriendo Windows Seven.

22

II.a.2 Resultados

La media de tasa de acierto en la detección de T2 fue calculada para cada grupo en

aquellos ensayos en las que el T1 fue correctamente detectado y pueden observarse

en la figura 4. Estos resultados fueron sometidos a una ANOVA de medidas repetidas

con el grupo (control vs disléxico), como factor inter-sujeto y el IET (1-8), como

variable intra-sujeto. Los resultados de la ANOVA muestran un efecto significativo de

grupo F (1,23 = 5,257), p<0.05 y de IET F (7,161) = 15,027, p<0,001. La interacción

IET*grupo no es estadísticamente significativa F (7,161) = 1,807 p=0,89.

El grupo de control llega al punto de mínimo rendimiento, 36%, en el IET 2

(200ms), y rápidamente recupera su rendimiento hasta llegar a 87% en el IET 8

(800ms). Por el contrario la TA de los disléxicos llega a su punto mínimo 100ms más

tarde, en el IET 3, donde alcanzan el 35% de rendimiento y se recuperan más

lentamente que el grupo de control, llegando al máximo de rendimiento (69%) en el

IET 7.

Figura 4 Tasa de acierto en la detección del T2 para ambos grupos en función de la

distancia con el T1.

23

El grupo de control llega al punto de mínimo rendimiento, 36%, en el IET 2 (200ms), y

rápidamente recupera su rendimiento hasta llegar a 87% en el IET 8. Por el contrario

la TA de los disléxicos llega a su punto mínimo 100ms más tarde, en el IET 3, donde

alcanzan el 35% de rendimiento y se recuperan más lentamente que el grupo de

control, llegando al máximo de rendimiento (69%) en el IET 7.

A diferencia de los estudios de Hari et al 1999, Visser et al 2004, Faccoetti et al 2005,

Lallier et al 2010 y Badock et al 2008, las diferencias entre los grupos no son una

menor sensibilidad de base en el grupo disléxico, lo que se reflejaría en una tasa de

acierto más baja en este grupo per una misma longitud. Nuestros resultados indican

de que hubo un efecto estadísticamente significativo en el que los disléxicos

produjeron un parpadeo atencional más largo que el grupo de control, al igual que el

estudio de Lasoneen et al 2013. Estos resultados indican que la ventana de tiempo en

la que los disléxicos tienen dificultades para detectar la presencia de un segundo

target es de al menos 200ms más larga que la del grupo de control.

Debido a que solo utilizamos una distancia máxima de 800 ms entre el primer y el

segundo target, no es posible calcular cuánto tiempo más precisarían los disléxicos

para poder recuperar el desempeño de base en la detección del T2, que los controles

parecen ya haber alcanzado a los 800ms donde tienen una tasa de acierto de 87%,

mientras que los disléxicos a los 800ms tienen una tasa de acierto del 60%.

Estos resultados son opuestos a los reportados por Lacroix et al 2005 que reporto un

menor PA atencional en los disléxicos que en los controles y a los de McLean 2010

que no encontró diferencia significativas entre ambos grupos.

II.b.2 Discusión

A diferencia de los estudios anteriores (salvo Visser et al 2004), los estímulos

utilizados no son susceptibles a un procesamiento fonológico, por lo que no es posible

24

atribuir las diferencias entre los grupos a las dificultades de los disléxicos en el manejo

de los sonidos de la lengua.

Este déficit parece persistir hasta la adultez en disléxicos con un alto funcionamiento

cognitivo y parece ser independiente de la existencia de un déficit en la conciencia

fonológica, como se ve en los resultados de las pruebas complementarias (tabla 1) los

grupos no difirieron significativamente en la tarea de cancelación de fonemas, por lo

que se desprende que el déficit en la conciencia fonológica puede aparecer asociado a

la dislexia y tal vez ser responsable de parte de las dificultades lectoras pero no es una

característica universal de todos los casos de dislexia. Lo mismo puede decirse con

respecto a la motricidad fina evaluada mediante el Grooved Pegboard, si bien algunos

participantes del grupo disléxico presentaron tiempos muy superiores a la media de los

controles, los disléxicos como grupo no difieren significativamente de los controles en

esta tarea.

No parece probable que el parpadeo atencional más largo sea en sí mismo el

causante de las dificultades lectoras de la dislexia, ya que los experimentos realizados

por Kamienkowski, Navajas y Sigman (2012), indican que al realizar sacadas o

parpadeos físicos durante el PA desaparece la perdida de rendimiento característica

del PA y, tanto las sacadas como los parpadeos están presentes durante la lectura de

textos. Más bien, el PA más largo en la dislexia parece estar evidenciando déficits

visuoatencionales (posiblemente de origen parietal (Maros et al 2005)) que son ellos

mismos los responsables de parte de las dificultades lectoras de la dislexia. Aún así, la

longitud del PA parece ser una buena medida de las habilidades visuoatencionales, en

el estudio de La Rocque et al 2009 en buenos y malos lectores (no disléxicos), la

longitud del parpadeo atencional correlaciona con el rendimiento lector, esto es, los

malos lectores tienen un parpadeo atencional más largo que los buenos lectores, lo

que reafirma nuevamente la importancia de las funciones que el PA recluta en el

proceso lector.

25

La hipótesis original del “Pasaje atencional lento” planteada por Hari y Renvall (2001),

interpreta los problemas de los disléxicos como una dificultad en mover el foco

atencional de un target y pasarlo al siguiente en estímulos presentados en breves

periodos de tiempo. Tanto en la modalidad auditiva como visual, el movimiento del

foco atencional sería más lento y el responsable directo del déficit en el procesamiento

fonológico y de las dificultades lectoras. Este pasaje atencional lento sería también el

responsable del PA más largo.

Esta atribución del PA al pasaje atencional lento es contingente al modelo del

PA atencional con el que interpretan los resultados Hari et al 2001. Este modelo es el

de “tiempo de permanencia atencional” (attentional dwell time) y fue originalmente

planteado por Ward, Duncan y Shapiro (1996). En él, el PA surge porque los dos

targets compiten por recursos de procesamiento visual de capacidad limitada, teniendo

el ganador de esta competición un procesamiento más prolongado a expensas del

perdedor. Por ser el primero en ser presentado, el T1 es normalmente el ganador,

dejando al T2 vulnerable a la interferencia de los distractores y aumentando las

chances de que no sea detectado. Pero existen numerosos modelos que tratan de dar

cuenta del fenómeno del PA, en una revisión reciente (Dux y Marois 2010), se analizan

los 14 modelos teóricos más relevantes, no llegando concluir que haya un único

modelo que dé cuenta de todos los fenómenos asociados al PA.

Según el modelo de la dislexia del déficit en el Span Atencional planteado por Bosse et

al (2006), la causa de las dificultades lectoras se encuentra en la cantidad de objetos

que los disléxicos pueden reportar de una cadena de múltiples elementos. Dado que

se han reportado déficits en los disléxicos en tareas que requieren de un

procesamiento atencional más básico (como es el caso del parpadeo atencional) y en

otros dominios de la atención (como atención espacial, Faccoetti et al 2010), no

parece probable que las dificultades lectoras surjan específicamente debido al déficit

evidenciado por su tarea experimental sino que han de surgir de un nivel más básico y

general del sistema atencional.

26

Es de destacar el hecho de que este déficit visuoatencional no impide a los disléxicos

realizar tareas de la vida diaria que requieren una excelente coordinación visual, como

por ejemplo conducir. Solamente parece manifestarse en la lectura y en tareas de

laboratorio que requieran realizar operaciones sobre pequeños estímulos visuales en

breves periodos de tiempo. Esto es un reflejo de que los déficits cognitivos son

sumamente específicos y que o bien se trata de un conjunto de déficits específicos

pero independientes etiológicamente entre sí, o por el contrario puede tratarse de un

único déficit (etiológicamente), que puede afectar distintas habilidades cognitivas en

cada caso de dislexia. Si este último fuera el caso, tendría que existir algo en común a

todos estos déficits, pero siendo estos de características tan disímiles (aprendizaje de

secuencias motoras, tareas visuales, auditivas, etc), no parece probable que se trate

de una única función cognitiva la que está en juego (memoria a corto plazo, atención

visual, conciencia fonológica, etc).

Tomando en cuenta la evidencia proveniente de la genética y la anatomía

cerebral de los disléxicos, las diferencias con los controles son principalmente

anomalías en la corteza cerebral (Galaburda et al 1979), y/o una reducción de la

materia gris en zonas muy específicas pero con mucha variación individual (Jednorog

et al 2013). Debido al buen funcionamiento ecológico de los disléxicos salvo en la

lectura, estas alteraciones sean probablemente compensadas gracias a la gran

plasticidad del cerebro humano, pero en tareas muy especificas que requieren un

rápido procesamiento de información sensorial se ponen en evidencia. Estas

alteraciones morfológicas han de desembocar en patrones de actividad cerebral

distintos en las zonas alteradas que reflejen las alteraciones morfológicas. En este

sentido, existe numerosa evidencia que indica alteraciones en los potenciales

evocados y los ritmos cerebrales en tareas que implican procesamiento auditivo

(Lehrongre, Morillon, Giraud y Ramus 2013), o visual (Lallier et al 2010 b). Esto ha

dado lugar recientemente al planteo de que la característica definitoria de la dislexia

está al nivel de las oscilaciones cerebrales que se encargan de muestrear la

27

información sensorial (Goswami 2011), esta hipótesis promete poner en orden los

distintos hallazgos de la literatura, aunque es necesario encontrar más evidencia que

la respalde. Con respecto al PA, se sabe que en parte ha de surgir en la minuciosa

coordinación de ritmos cerebrales entre el lóbulo parietal y el frontal ( Marois y Ivanoff

2005), por lo que las dificultades de los disléxicos en esta tarea podrían explicarse

desde este marco teórico.

II.b.2 Conclusiones

El objetivo de este estudio fue establecer la existencia de déficits atencionales, en

particular un PA atencional más largo de lo usual en la Dislexia. Tomando en cuenta la

bibliografía consultada y los resultados del experimento realizado se puede concluir

que los disléxicos presentan un parpadeo atencional más largo que los controles. Esta

mayor longitud no puede ser interpretada ni desde la hipótesis del pasaje atencional

lento (Hari et al 2001), ni desde el déficit en el span visuoatencional (Bosse et al 2006),

¿Cuál es entonces la naturaleza del déficit visuoatencional? O más específicamente

que modulo cognitivo es el que se encuentra afectado? Responder a esta pregunta

con la evidencia actual sobre la dislexia y el PA es caer nuevamente en el error de los

modelos anteriores, que intentan explicar todos los fenotipos de dislexia según la

interpretación de paradigmas experimentales que muchas veces poco tienen que ver

con el proceso lector. Por ahora solo podemos decir que este déficit existe, que es de

carácter atencional, y no fonológico ni sensorial, que es en algún grado responsable

de las dificultades lectoras y que posiblemente sea de origen parietal.

Tomando en cuenta estos resultados, parece prudente recomendar como buena

práctica en el diagnostico de la dislexia utilizar test que evalúen funciones

visuoatencionales, lo mismo puede decirse al respecto de programas de tratamiento

28

de la dislexia, estos no deben centrarse únicamente en procesos fonológicos sino que

también deben incluir una intensa estimulación a las funciones atencionales.

Futuros estudios en el parpadeo atencional y la dislexia deben buscar encontrar los

correlatos de actividad cerebral asociados a estas diferencias, para poder comprender

de que manera y en qué áreas cerebrales ocurre el déficit. Esto permitirá generar

mejores técnicas de diagnostico y de tratamiento.

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