Tiburón coralino (Carcharhinus perezi)

Shaliny Ramirez Palma

Director: Diego Cardeñosa

Codirector: Susana Caballero

Universidad de los Andes

Facultad de Ciencias Biológicas, Biología

Bogotá D.C

2020

Tiburón coralino (Carcharhinus perezi)

Índice

Resumen

Introducción

1. Taxonomía

2. Distribución

3. Morfología

4. Ciclo de vida

5. Hábitat

6. Ecología

7. Movimientos y migraciones

8. Filopatría, Fidelidad de sitio y Residencia

9. Conectividad genética

10. Reserva de la Biosfera Seaflower

11. Conservación

Conclusiones

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Resumen

Carcharhinus perezi (Poey, 1876), conocido como tiburón coralino, se encuentra

distribuido en las aguas tropicales del océano Atlántico occidental. Es una especie que está

casi amenazada según la IUCN y con una población con tendencia a decrecer (Rosa,

Mancini, Caldas, & Graham, 2006). Aunque actualmente no existe pesca dirigida de

tiburones en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina (Seaflower), es el

tiburón más común en las capturas accidentales de la pesquería industrial en Colombia

(Ballesteros, 2007; Caldas, 2002). El propósito de este trabajo es realizar una revisión

exhaustiva del estado del conocimiento del tiburón coralino C. perezi en toda su área de

distribución. Se determinó que solo se ha realizado un estudio genético de poblaciones, que

abarca Bahamas, Belice y Brasil (Bernard, Horn, Chapman, Feldheim, Garla, Brooks,

Gore,& Shivji, 2017), pero se han realizado varios estudios de movimientos, dispersiones y

filopatría en estas mismas locaciones. Con respecto al Archipiélago, se han realizado pocos

estudios con tiburones y se requiere hacer caracterización del hábitat, movimientos,

dispersiones, migraciones y estudios genéticos del tiburón C. perezi, dado que son reportes

fundamentales, al igual que el conocimiento sobre la biología y ecología del tiburón, las

estrategias reproductivas, las historias de vida y la ecología, para plantear métodos de

conservación y para determinar la extensión de las áreas marinas protegidas.

Abstract

Carcharhinus perezi (Poey, 1876) formerly known as Caribbean reef shark, range

throughout the tropical western Atlantic. this species is assessed as ‘Near Threatened’

according to the IUCN and with a decreasing population trend (Rosa, Mancini, Caldas, &

Graham, 2006) Although there is currently no fishing directed to the shark in the

Archipelago of San Andrés, Providencia and Santa Catalina (Seaflower), it is the most

common shark in the bycatch of the industrial fishery in Colombia (Ballesteros, 2007;

Caldas, 2002). The purpose of this work is to perform an exhaustive revision of the current

body of knowledge on the C. perezi coral shark, throughout all of its distribution area. It

was determined that only one population genetic study has been carried out, covering the

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Bahamas, Belize and Brazil (Bernard, Horn, Chapman, Feldheim, Garla, Brooks, Gore,&

Shivji, 2017); but several studies on movements, dispersions and philopatry have been

carried out at these same locations. Concerning the Archipelago, few studies have been

made about sharks, and it is required to characterize the habitat, movements, spreading, and

migratory paths of the C. perezi shark. Genetic studies as well as knowledge of the biology

and ecology of the shark, reproductive strategies, life histories, and ecology; are

fundamental reports to put forward conservation methods and to determine the extent of

marine protected areas.

Palabras claves:

Conectividad genética, Reserva de la Biosfera Seaflower, Fidelidad de sitio, Filopatria,

Tiburón de arrecife del caribe.

Introducción:

Colombia se encuentra entre los países megadiversos del planeta, ocupando los primeros

lugares en diversidad de grandes grupos como las aves y los anfibios, y no es la excepción

en grupos menores, donde resalta por poseer una alta diversidad y representatividad de

elasmobranquios, con aproximadamente 12.1% de las especies conocidas en el mundo, 37

% de los géneros y un 55% de familias (Bustamante & Lamilla, 2006). Con respecto a los

tiburones, se han registrado 30 géneros, 18 familias y 76 especies (Mejía-Falla, Navia,

Mejía-Ladino, Acero, & Rubio, 2007; Mejía-Falla, Navia & Salcedo-Reyes, 2019) en el

Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. Específicamente, se han

determinado 21 especies de tiburones, dentro de los cuales está Carcharhinus perezi (Poey,

1876) (Ballesteros, 2007; Caldas, 2002), conocido como tiburón de arrecife del caribe o

tiburón coralino.

Esta especie se encuentra en las aguas tropicales del océano Atlántico Occidental desde la

Florida (Estados Unidos) hasta Brasil, en las plataformas continentales e insulares. C.

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perezi se han encontrado en un amplio rango de profundidades y de distribución horizontal.

Es un tiburón que puede llegar a medir tres metros y presenta un ciclo reproductivo bianual

con un tiempo de gestación de aproximadamente 1 año y con camadas de 4 a 6 individuos

(Compagno, 1984; Navia, Hleap, Ramírez-Luna, Gaitán-Espitia, & Tobón, 2011).

En el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina, es el tiburón con mayor

abundancia y ocurrencia en la pesca incidental industrial, y el 70% de la pesca de este

tiburón son juveniles (Ballesteros, 2007; Caldas, 2002), aunque actualmente no existe pesca

dirigida de tiburones en Seaflower. Es apetecido para consumo humano: el hígado es

utilizado para aceite, los cuerpos para elaborar harina de pescado, sus aletas son para los

mercados de aletas del sureste asiático (Cardeñosa, Fields, Babcock, Zhang, Feldheim,

Shea, Fischer & Chapman, 2018) y sus mandíbulas son utilizadas para fines ornamentales.

Por estas circunstancias, esta especie está listada en la IUCN como casi amenazada y su

población sigue disminuyendo (Rosa, Mancini, Caldas, & Graham, 2006).

El propósito de este trabajo es hacer una revisión exhaustiva del estado del conocimiento

del tiburón coralino C. perezi, con respecto a su biología, hábitat, ecología, patrones

migratorios, movimientos y estudios genéticos poblacionales que se hayan realizado en

toda su área de distribución. Esto también con el objeto de determinar qué investigaciones

hacen falta por realizar en la Reserva de Biosfera Seaflower, para futuros proyectos de

conservación del tiburón coralino. De igual manera, se realiza un revisión actualizada sobre

la Reserva de Biosfera Seaflower con sus características generales, ambientales, como

también de los estudios de su diversidad en general.

1. Taxonomía

Carcharhinus perezi (Poey, 1876), es una especie de tiburón del orden Carcharhiniforme,

este orden consta de 8 familias y 51 géneros, se caracteriza por presentar 2 aletas dorsales

sin espinas, aleta anal, 5 pares de branquias, membrana nictitante y diversidad de formas de

reproducción: ovíparos, ovovivíparos o vivíparos (Nelson, Grande, & Wilson, 2016). Según

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Compagno (1984), dentro del orden Carcharhiniforme, C. perezi se encuentra

específicamente en la familia Carcharhinidae, una de las familias más grandes de tiburones,

la cual es dominante en aguas tropicales, tanto en variedad de especies como en su

abundancia. La mayoría de las especies que se encuentran en esta familia habitan aguas

costeras y continentales tropicales (Compagno, 1984).

2. Distribución

C. perezi es un tiburón arrecifal ampliamente distribuido, se encuentra en todo el Océano

Atlántico occidental desde la Florida, pasando por el Caribe hasta el sur de Brasil

(Compagno, 1984). En Colombia la principal zona de distribución de la especie es la

Reserva de la Biosfera Seaflower, la cual se encuentra ubicada en el Caribe Occidental a

una distancia aproximada de 750 km de Cartagena de Indias, la ciudad continental

colombiana más próxima (Aguilera, 2010); esta reserva incluye 3 islas, 7 cayos, bancos y

bajos. Al interior de esta reserva, estudios previos han determinado la presencia de C.

perezi específicamente en San Andrés, Providencia, Santa Catalina, Cayo Quitasueño,

Serrana, Roncador, Serranilla, Bajo Alicia, Bajo Nuevo y Tres esquinas (Caldas, 2002;

Ballesteros, 2007).

Imagen 1. Rango geográfico de Carcharhinus perezi (IUCN Red List of Threatened

Species, 2006)

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3. Morfología

C. perezi es un tiburón de coloración gris oscuro a pardo grisáceo en el dorso y en los

laterales, y de coloración blanca en el vientre. Tiene cuerpo fusiforme y robusto, hocico

corto, redondeado y estrecho con 12 hileras de dientes en la mandíbula superior e inferior,

así como ojos circulares y con membrana nictitante. Sus aletas pectorales son estrechas,

largas, falcadas y con ápices redondeados. La primera aleta dorsal es alta, falcada y con un

ápice puntiagudo o redondeado, mientras que la segunda aleta dorsal es moderadamente

larga, más pequeña que la primera aleta, con ápice puntiagudo o redondeado y con origen

sobre la aleta anal. La tercera hendidura branquial está situada por encima del origen de la

aleta pectoral y presenta quillas en el pedúnculo caudal y cresta interdorsal (Compagno,

1984; Navia et al., 2011). Igualmente, C. perezi es un tiburón que puede llegar a medir

hasta los 3.00 m de longitud total (Compagno, 1984; Navia et al., 2011).

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Imagen 2. Ilustración Carcharhinus perezi. Crédito de la imagen: Pablo Emilio Realpe

Sanabria.

4. Ciclo de vida

Los tiburones en general se categorizan como "neonatos": aquellos tiburones recién nacidos

que presentan morfológicamente un ombligo abierto; "jóvenes del año": aquellos que

presentan cicatrices umbilicales curadas y visibles (Brooks, Sims, Danylchuk, & Sloman,

2013); "juveniles": aquellos que tienen más de un año, sin cicatriz visible y están por

debajo de la talla de madurez sexual; y por último están los “adultos”: aquellos que ya

pueden reproducirse (Garla, Chapman, Wetherbee, & Shivji, 2006b; Stehmann, 2002).

C. perezi llega a la madurez a una talla de 1.53 m y 2.00 m en machos y hembras

respectivamente (Compagno, 1984; Navia et al., 2011). Pero este tamaño de madurez ha

sido replanteado varias veces por varias investigaciones, como se expone a continuación:

en el caso de los machos, para determinar la madurez no solo se tiene en cuenta el tamaño

corporal sino también la calsificación y elongación de los claspers (Chapman, Pikitch,

Babcock, & Shivji, 2007; Pikitch, Chapman, Babcock, & Shivji, 2005). Con respecto a la

madurez en los machos, Pikitch et al., (2005) indican una talla de madurez de tiburones

machos en Glovers Reef, Belice, de 1.50 m a 1.70 m LT. Por otra parte, el estudio realizado

en Archipiélago Los Roques, Venezuela, por Tavares (2009), presenta unas estimaciones de

tamaño medio de machos de 1.80 m LT, encontrando el más pequeño con una longitud total

de 1.49 m. En el 2013, una nueva estimación fue realizada por Brooks et al., (2013) en

tiburones de Bahamas, y obtuvo unas longitudes medias de los machos maduros de 1.66 m

LT, encontrando el macho maduro más pequeño con 1.37 m LT. Con respecto a las

hembras, Tavares (2009) presenta unas estimaciones de 1.82 m LT, encontrando la hembra

madura más pequeña con una longitud total de 1.54 m.

Por otra parte, C. perezi es vivíparo y presenta baja productividad, dado que su ciclo

reproductivo es bianual con un tiempo de gestación de aproximadamente 1 año. Con

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camadas de 4 a 6 individuos, de un tamaño menor a los 73 cm de LT cada uno (Compagno,

1984; Navia et al., 2011).

Con respecto a la segregación sexual de C. perezi, varios estudios demostraron una

proporción 1:1 de macho y hembra, como en Belice (Pikitch et al., 2005), Venezuela

(Tavares, 2009) y Colombia (Ballesteros, 2007). Sin embargo, el estudio realizado por

Brooks y colaboradores (2013) en Bahamas reporta proporciones de sexo diferentes: las

hembras eran 1.6 veces más abundantes que los machos. Otro estudio realizado en

Bahamas por Maljković & Côté (2011), mostró que la proporción de sexos fue fuertemente

sesgada por las hembras (1:6.5). Este último patrón podría deberse a varias razones, entre

las cuales están: que las hembras se encuentren en densidades altas en unas zonas mientras

que los machos en densidades muy bajas, como por ejemplo, las zonas de crías y las zonas

donde dan a luz. Los machos, por el contrario, pueden estar realizando movimientos de

largo alcance o migraciones. Otra razón es que las hembras hayan migrado alejadas de los

machos para forrajear y así aumentar su tamaño corporal, es decir, la segregación sexual

ayuda a que el hábitat se utilice de manera distintas y por lo tanto los recursos que se

encuentran en ella son utilizados sin competencia (Lucifora, 2003).

Aunque la dieta de C. perezi no está bien caracterizada, se ha identificado que está

compuesta principalmente de peces óseos, cefalópodos, rayas y crustáceos (Navia et al.,

2011). Así mismo, estudios han determinado que el principal componente de su dieta son

los peces pequeños, y estos llegan a ser hasta más del 95 % de su dieta total (Tavares, 2009;

Frisch, Ireland, Rizzari, Lönnstedt, Magnenat, Mirbach, & Hobbs, 2016; Bond,

Valentin-Albanese, Babcock, Hussey, Heithaus, & Chapman, 2018). Las principales

familias de peces que consumen son: Scaridae, Carangidae, Lutjanidae, Belonidae y

Serranidae (Garla et al., 2006b; Tavares, 2009; Bond Valentin-Albanese, Babcock, Hussey,

Heithaus, & Chapman, 2018). En la isla de San Andrés, Ochoa (2003) analizó el contenido

estomacal de un individuo C. perezi y lo clasificó en 4 categorías: restos de peces no

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identificados (40,7%), restos de moluscos (10,8%), pastos marinos de la especie

Syringodium filiforme (17,8%) y material no diferenciable (30,5%).

5. Hábitat

C. perezi es un tiburón arrecifal y se encuentran principalmente en estos, y se ha

determinado que entre mayor porcentaje de cobertura de coral, presentan o no afinidad a

ellos (Espinoza, Cappo, Heupel, Tobin & Simpfendorfer, 2014). Entre mayor porcentaje de

cobertura de coral mayores van a ser los recursos alimenticios y los requerimientos

necesarios para un hábitat accesible (Frisch et al., 2016). También es un tiburón de hábitos

pelágico, es decir, que vive en aguas medias o cerca de la superficie, se encuentra en la

parte costera y en la parte oceánica del mar (Navia et al., 2011), dentro del rango de la

plataforma continental e insular (Compagno, 1984). Se ha reportado que se encuentra en

profundidades desde 1 m hasta los 65 m (Navia et al., 2011; Garla, Chapman, Shivji,

Wetherbee & Amorim, 2006a) y se ha registrado que pueden llegar a un máximo de 355 m

(Chapman et al., 2007). Por otro lado, Chapman y colaboradores, en 2005, determinaron

que esta especie generalmente evita planicies de pastos marinos poco profundos (<2 m de

profundidad) y se corrobora esta información con los datos obtenidos por Pikitch et al.,

(2005) y Shipley et al., (2018). En el Caribe Occidental colombiano, se encontró a C. perezi

entre los 45 y 225 m de profundidad, específicamente en los Bancos Quitasueño y Serrana,

y en el Bajo de Luna Verde (Caldas, 2002).

Los rangos de temperatura en los que C. perezi se encuentran son muy amplios, dado el

amplio movimiento vertical que tienen. Chapman et al., (2007) obtuvo un rango de

temperatura de 31 a 12.4°C. Los registros de temperatura del estudio de Shipley (2017)

oscilaron entre 17.78 y 31.26°C. Por otra parte, el estudio realizado en Bahamas por Brooks

et al., (2013) muestra que el rango de temperatura en el que estaban los tiburones era de

22.4 a 30.0°C, y que esta temperatura tuvo un efecto significativo sobre la presencia o

ausencia de C. perezi, indicando que en temperaturas mayores de 27°C la probabilidad de

encontrar a este tiburón es del 50 %.

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6. Ecología

Los tiburones son considerados depredadores tope en los ecosistemas marinos (Pauly,

Christensen, Dalsgaard, Froese, & Torres, 1998), debido a que presentan un

comportamiento de depredador conspicuo y por tener pocos depredadores durante su etapa

de vida adulta (Frisch et al., 2016). Pero esta característica no se encuentra en todo los

tiburones, ya que, por el contrario, los tiburones arrecifales, aquellos que se encuentran en

los arrecifes de coral de forma definitiva, muestran un patrón diferente y son considerados

mesopredadores (depredadores intermedios que son consumidos por depredadores tope).

Esto debido a que presentan una dieta parecida a los mesopredadores, es decir, se alimentan

de crustáceos y peces pequeños principalmente, además, estos tiburones arrecifales son

susceptibles a ser atacados por otros tiburones más grandes (Frisch et al., 2016). De igual

manera, Bond y colaboradores (2018) demuestran a partir de un análisis de isótopos

estables que el tiburón coralino no actúa como depredador tope en los ecosistemas de

arrecifes de coral, sino que están en un nivel trófico junto con teleósteos de gran tamaño,

los cuales son consumidores de segundo nivel, es decir, carnívoros que comen herbívoros.

Los tiburones tope tienen un efecto de control de arriba hacia abajo en la comunidad, pero

dado que la evidencia muestra que estos tiburones se consideran mesopredadores, el

impacto que crea en la estructura de la comunidad se realiza a través de la depredación

directa y por efectos de abajo hacia arriba, con lo cual tienen el potencial de desestabilizar

las comunidades y provocar extinciones locales durante brotes de poblaciones (Prugh,

Stoner, Epps, Bean, Ripple, Laliberte, & Brashares, 2009; Ritchie & Johnson, 2009). Otro

papel importante que juegan los tiburones arrecifales del Caribe en el ecosistema, es el

transporte de nutrientes entre las diferentes redes alimentarias, dado los movimientos que

podrían estar haciendo por diferentes hábitats (Bond et al., 2018).

7. Movimientos y patrones migratorios

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Los tiburones en general han reportado migraciones y movimientos a largas distancias de

más de 1.500 km como Prionace glauca y Carcharodon carcharias (Stevens, Bradford, &

West, 2010; Jorgensen, Reeb, Chapple, Anderson, Perle, Van Sommeran, Fritz-Cope,

Brown, Klimley,& Block, 2010). En el caso de los tiburones arrecifales, sus movimientos

son limitados en comparación de los otros tiburones, ya que habitan principalmente y con

mayor frecuencia los arrecifes de coral (Frisch et al., 2016). En estos casos, aquellos

movimientos que realizan de más de 10 km son considerados movimientos de largas

distancias (Schlaff, Heupel, Udyawer, & Simpfendorfer, 2020). Como por ejemplo: el

tiburón de arrecife de puntas blancas Triaenodon obesus, ha reportado movimientos de 16.4

km (Whitney, Pyle, Holland & Barcz, 2012) y el tiburón arrecifal gris Carcharhinus

amblyrhynchos, movimientos de 134 km (Heupel, Simpfendorfer & Fitzpatrick, 2010).

Los movimientos que realizan los tiburones son horizontales y verticales a lo largo de la

columna de agua y estos son realizados de día o de noche. Para C. perezi específicamente,

se ha registrado un patrón de movimiento mayor y se extiende más ampliamente en la

noche, de manera horizontal y de manera vertical. Algunos patrones de movimientos

nocturnos en los tiburones están relacionado con la alimentación (Garla et al., 2006b;

Shipley et al., 2018; Chapman et al., 2007), para el caso de C. perezi, tomando como

ejemplo la región de Belice, estos muestran inmersiones profundas en un rango de 150 a

350 m para alimentarse, ya que en estas profundidades también convergen posibles presas

(Chapman et al., 2007), de igual manera, otro estudio realizado por Shipley et al., (2017),

registra inmersiones para forrajear en aguas profundas mayores a 200 m, hasta un máximo

de 436 m. Pero no todos los tiburones de esta especie registran este patrón de profundidad

para alimentarse, otros estudios muestran que, cuando los individuos tienen un rango de

hogar más profundo, pueden llegar a alimentarse en áreas someras (Tavares, 2009).

Por otro lado, se ha registrado que algunos movimientos nocturnos se deben al cambio en el

rango de profundidad como respuesta antipredatoria. Específicamente, el estudio de

Chapman et al., (2007) expone que los tiburones C. perezi de tallas pequeñas (<1.10m de

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LT) cambiaban su rango de hogar en la noche de uno profundo, en donde permanecían en

el dia, a uno somero (<18m), dado que en la noche los tiburones adultos C. perezi

cambiaron su patrón de movimiento y aumentaron la proporción del tiempo que pasan en

profundidades menores a los 40 m, lo cual quiere decir que este cambio en el rango de

profundidad se realiza para evitar competencia conespecífica y posible depredación por

tiburones grandes.

Otro factor que puede estar determinando estos movimientos es, por ejemplo, si los

tiburones se encuentran en un área conocida. Sobre esto se ha registrado cómo los juveniles

de C. perezi presentan movimientos de dia y de noche en un área específica, y los

movimientos nocturnos solo se dieron cuando realizaban movimientos a otras áreas

adyacentes (Garla et al., 2006b).

Con respecto al movimiento vertical de C. perezi, el estudio realizado por Chapman et al.,

(2007), en el atolón Glover's Reef, Belice, caracterizó el uso vertical del hábitat por los

tiburones de arrecife. Los encontraron distribuidos en un amplio rango vertical de 0 m hasta

356 m (arrecife profundo). En el estudio de Shipley et al., (2017), los registros de

profundidad variaron desde la superficie hasta los 436 m, en donde todos los tiburones

estudiados registraron profundidades superiores a 100 m. De esta manera se puede observar

que C. perezi presenta un amplio rango de movimiento vertical, el cual está restringido de

igual manera por la topografía de donde se encuentran residentes los tiburones.

Con respecto al movimiento horizontal, C. perezi ha mostrado una dispersión limitada

(Chapman et al., 2005; Brooks et al., 2013). Uno de los primeros estudios en determinar el

movimiento de esta especie de tiburón fue el de Chapman et al., (2005) en el atolón

Glover’s Reef, Belice. Este estudio determinó una dispersión lineal mínima de 10.5 km y

un máximo de 24.9 km. Este caso específico documentó el primer registro de movimiento

de largo alcance (50 km), en donde un tiburón macho adulto cruzó la zona pelágica (Aguas

abiertas que pueden llegar a tener una profundidad mayor a los 400 m) entre sistemas de

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arrecifes. El estudio de Garla et al., (2006b) en Brasil registró a juveniles en sitios

adyacentes a una distancia promedio de 0.8 km y 3.3 km y en una distancia máxima de 5

km. Por otra parte, Brooks et al., (2013) obtienen un registro de movimiento de

aproximadamente 1.7 km. Ya en el 2017, Shipley y colaboradores (2017) obtuvieron un

rango de movimiento de 1.1 y 71.6 km. En conclusión, se ha encontrado que mucho de los

movimientos de esta especie de tiburón se encuentran restringidos al hábitat en el que

residen, es decir, presentan movimientos de corto alcance, pero de igual manera, se han

registrado movimientos de largo alcance a arrecifes y localidades adyacentes. Cabe recalcar

que el estudio de movimientos están restringidos por el tipo de método que se utilizan, en

algunos casos el monitoreo acústico solo muestra los movimientos dentro del área de

muestreo, es decir, si hay movimientos de largo alcance a otros lugares por fuera del área

de muestreo no se logran determinar.

Los tiburones de esta especie presentan patrones cíclicos y cambios ontogénicos en el uso

del hábitat, algunos de estos patrones son que, por ejemplo, neonatos, juveniles del año y

juveniles pequeños se encuentran en lugares poco profundos (menos de 30 m), reutilizan

áreas específicas y la actividad es restringida. Los tiburones adultos y juveniles grandes,

por el contrario, presentan actividad más amplia, se mueven distancias considerables y se

encuentran a mayores profundidades (Chapman et al., 2005; Chapman et al., 2007;

Tavares, 2009; Garla et al., 2006a; Garla et al., 2006b; Pikitch et al., 2005; Shipley et al.,

2017).

A partir de un estudio realizado con muestreo de palangre y pop-off archival transmitting

(PAT) tags en el atolón Glover’s Reef, Belice, Chapman et al., (2007) muestra este patrón

de cambios ontogénicos y profundidad en tiburones C. perezi. El estudio encontró que los

tiburones juveniles se hallaban distribuidos en aguas poco profundas hasta los 18 m, por el

contrario los adultos se encontraban en un rango de profundidad mayor, desde los 40 a los

100 m, y hubo registros de inmersiones de hasta 356 m. Pikitch et al., (2005) también

reportaron un patrón de comportamiento similar en el mismo atolón con el método de

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palangre, encontraron que todos los rangos de edad se hallaban en una zona de profundidad

de 30 m hasta los 400 m, también encontraron que los juveniles pequeños eran comunes en

una profundidad de 6 m hasta los 18 m y, por otro lado, se encontraron pocos registros en

una profundidad menor a los 2 m. De lo anterior se puede concluir que en este atolón de

Belice hay zonas de sobreposición en donde se encuentran tanto juveniles como adultos en

un rango de 30 m a 40 m. Igualmente, también se puede observar que los rangos verticales

de movimientos y las inmersiones que pueden llegar a hacer los tiburones adultos son muy

amplias.

El estudio realizado a partir de datos de pesca en el Archipiélago Los Roques, Venezuela,

por parte de Tavares (2009), registró que la distribución espacial de los individuos C. perezi

estaba en un rango de 3 m hasta los 60 m, pero los adultos grandes generalmente habitan o

pasan más tiempo en zonas profundas mayores a los 60 m. Por otro lado, la captura de

neonatos y pequeños juveniles de C. perezi se restringe a zonas de aguas poco profundas

menores a los 20 m de profundidad. Garla et al., (2006a) realizaron un estudio en el

Archipiélago Fernando de Noronha y en el atolón Las Rocas, Brasil, determinando que los

neonatos, juveniles del año y juveniles fueron capturados en profundidades de 5 m a 30 m,

y concluyen que los juveniles de esta especie utilizan aguas cercanas a la costa de áreas

insulares oceánicas durante sus primeros años de vida. Con respecto a los estudios que se

han realizado en Bahamas, Brooks et al., (2013) determinan que la mayoría de los tiburones

se encontraron a una profundidad de 20 m. Por otro lado, el estudio realizado por Shipley et

al., (2017), a partir del método PAT tags, mostró que los tiburones pasan la mayor parte de

tiempo por encima de los 50 m. De esto se puede concluir que dependiendo del la

localización geográfica y del hábitat los tiburones juveniles y los tiburones adultos tienen

un rango más amplio de profundidad y de preferencias, pero se sigue respetando el patrón

ontogénico del uso del hábitat, en donde las profundidades someras son importantes para

las primeras etapas de vida.

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En la etapa de reproducción y parto, varias especies de tiburones emprenden migraciones

de largo alcance (Werry et al., 2014; Mourer et al., 2013) y presentan zonas de crías

específicas: áreas en donde las hembras dan a luz a sus crías y donde las crías crecen hasta

la madurez (Heupel, Carlson, & Simpfendorfer, 2007). Se ha determinado que C. perezi no

tienen áreas de cría geográficamente discretas, dado que todas las etapas de la vida ocurren

sobre el arrecife (Compagno, 1984; Chapman et al., 2005, Pikitch et at., 2005; Maljković &

Côté, 2011 lo saque de: Bond et al., 2012). Esto se presenta porque, en algunos casos, el

rango de hogar se encuentra superpuesto o mínimamente separados de los sitios de parto,

de apareamiento, de juveniles y de adultos. Lo anterior quiere decir que muchos de estos

individuos, que se van a encontrar en un rango de hogar pequeño, no tendrán la necesidad

de realizar movimientos grandes para ir a otros sitios (Chapman, Feldheim, Papastamatiou,

& Hueter, 2015). Pero cabe recalcar que este comportamiento no sucede en todas las áreas

geográficas, en Bahamas Maljković & Côté, (2011) y Brooks et al., (2013) determinaron

posibles movimientos de hembras en un periodo de tiempo prolongado, en donde las

hembras grávidas y no grávidas salían del área del estudio y cuando volvían presentaban

marcas de apareamiento y sin signos de embarazo (posibles partos), por lo que

posiblemente estén teniendo en esa zona geográficas áreas específicas para el apareamiento

y para el parto. Así mismo, un estudio previo realizado en el Océano Atlántico

Sudoccidental, Archipiélago Fernando de Noronha y Atol das Rocas, Brasil, por Garla y

colaboradores (2006a), muestra una zona categorizada como hábitat juvenil y no una zona

de cría como tal, este estudio recalca que los juveniles son residentes de la costa durante

todo el año.

De igual manera, C. perezi no ha presentado un comportamiento migratorio en Brasil ni en

Belice (Chapman et al., 2005, Garla et al., 2006b), pero se ha visto que pueden llegar a

hacer recorridos a largas distancias. Por el contrario, en Bahamas se ha determinado que

hay variación estacional en los movimientos de los tiburones y migraciones anuales

(Brooks et al., 2013; Maljković & Côté 2011). De esto se puede concluir que los tiburones

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en Bahamas tiene un patrón de movimiento amplio y migraciones que otros tiburones de

esta especie no presentan en otras zonas geográficas.

8. Residencia, Fidelidad de Sitio y Filopatria

La residencia es la permanencia en un área geográfica restringida durante un período

prolongado de tiempo, característica muy específica para cada especie de tiburón, sin

embargo, los individuos pueden hacer movimientos esporádicos fuera de su rango de hogar

y luego regresar a él (Chapman, Feldheim, Papastamatiou, & Hueter, 2015); en varias

especies de tiburones subtropicales y tropicales, se ha encontrado residencia continua

durante al menos un año (Heupel, Simpfendorfer, Fitzpatrick, 2010;Papastamatiou,

Friedlander, Casellec, Lowe, 2010; Dale, Meyer, Clark, 2011; Field IC, Meekan, Speed,

White, Bradshaw, 2011). Por otra parte, la residencia también se puede considerar

estacional, es decir, los individuos tienen un comportamiento de ocupar áreas discretas,

pero en un periodo de tiempo más pequeño: ya no de años sino de meses (Chapman et al.,

2015). Hablando específicamente de C. perezi, varios estudios han demostrado residencia

en un periodo prolongado de tiempo (Garla et al. 2006b y Bond et al. 2012). Así mismo,

Chapman et al., (2005) y Brooks et al (2013) muestran cómo los tiburones C. perezi

presenta residencia estacional, tipo de residencia que es complementada con fidelidad de

sitio.

La residencia depende de muchos factores, como lo son la disponibilidad de alimento y la

calidad del hábitat. Se ha determinado que los hábitats que se encuentra en bajas latitudes

generalmente se caracterizan por moderados cambios ambientales estacionales, lo que

permite que los individuos experimenten condiciones óptimas para vivir y no tengan la

necesidad de moverse (Chapman et al., 2015).

Por otra parte, filopatria, según la definición de Mayr (1963), es la tendencia de los

individuos a regresar o quedarse en sus áreas de origen o de preferencia, pero por otra parte,

siguiendo la definición de Chapman et al, (2015), este concepto se restringe solo a una

16

tendencia de individuos a regresar el área de origen, la cual puede ser el lugar de

nacimiento (filopatría natal) o la región de nacimiento (filopatría regional), así como el

lugar para la reproducción o el parto (dinámicas internas); este concepto también abarca

comportamiento de residencia y de fidelidad de sitio. Con respecto a los estudios que se han

realizado hasta al momento de C. perezi, se ha determinado filopatría en los estudios

realizados por Garla et al., (2006b), Chapman et al., (2005), Bond et al., (2012) y,

específicamente, el estudio realizado por Brooks et al., (2013) en Bahamas, mostró que los

tiburones presentan filopatría año a año.

Finalmente, se define fidelidad de sitio como el comportamiento de regresar a un área

previamente habitada después de hacer movimientos de larga distancia, estos períodos de

movimientos deben ser tan largos o más largo que el periodo de residencia (Chapman et al.,

2015). Para el caso del C. perezi, hay evidencia de que presenta fidelidad de sitio en los

estudios realizados por Chapman et al., (2005), Garla et al., (2006b), Maljković & Côté,

(2011), Bond et al., (2012), Brooks et al., (2013), Shipley et al., (2017) y Shipley et al.,

(2018). Pero este concepto de fidelidad de sitio ha variado a través del tiempo y algunos de

dichos estudios que lo plantean para C. perezi, en realidad se refieren al caso de “fidelidad

de sitio diario” o a la “reutilización” de un área de forma regular (Holland et al., 1993;

Morrissey & Gruber, 1993), pero en sí no registran movimientos de largas distancias o

patrones migratorios, los cuales hacen parte de fidelidad de sitio propiamente.

Chapman y colaboradores, en 2005, determinaron fidelidad de sitio de C. perezi en el

atolón Glover's Reef, Belice. Este estudio duró 5 meses y especificó “fidelidad de sitio

diario”, dado que vieron repetibilidad de movimientos y reutilización del área diariamente.

De igual manera, encontraron que los tiburones presentan movimientos por fuera del

hábitat muestreado y específicamente se registró un movimiento de largo alcance (50km)

en un de los tiburones, es decir, estos dos últimos patrones muestran fidelidad de sitio

según la definición de Chapman et al., (2015). Ya en el 2012, el estudio realizado por Bond

et al., (2012) observó fidelidad de sitio en Belice a partir de monitoreo acústico. Este

17

estudio se realizó en un periodo de 3 años en donde cada tiburón se monitoreó por lo

menos 1 año, planteando que los tiburones C. perezi pueden hacer movimientos por fuera

del hábitat dado que hay ausencia esporádica en la matriz de monitoreo acústico.

Por otra parte, Garla y colaboradores (2006b), a partir de métodos de captura-recaptura

(tag-recapture) y por telemetría, en un periodo de 2 años y en una zona de cría del

Archipiélago de Fernando de Noronha, Brasil, determinaron que los juveniles C. perezi

presentan fidelidad de sitio a largo plazo. De igual manera, conceptualizó fidelidad de sitio

como el comportamiento en donde se muestra que hay reutilización de sitio diariamente,

registrando esto a partir del número de detección que podría tener un tiburón en un receptor

acústico específico.

En Bahamas se han realizado diversos estudios para C. perezi, en 4 de ellos

específicamente se determinó fidelidad de sitio de esta especie. Maljković & Côté (2011)

observaron que los tiburones hembras se mantenían fieles a unos sitios de alimentación,

independientemente de si este le proporcionaba alimento o no. Esto se determinó a partir de

telemetría acústica en un periodo de 195 días, y evaluaron residencia o fidelidad de sitio

(tomando el mismo concepto como uno) observando el número de detecciones que podría

tener un tiburón en un lugar específico, dividido el número de detecciones que pudo haber

tenido el tiburón en otros lugares, es decir, no se fijaron del todo en los movimientos a gran

escala por fuera del hábitat, del lugar de muestreo o patrones migratorios. De hecho,

determinaron que los movimientos que realizaban los tiburones fueron cortos y los mismos

en todos los tiburones que muestrearon, aunque sí determinaron posibles movimientos de

hembras en un periodo de tiempo prolongado.

Por el contrario, el estudio de más de 3 años realizado en Bahamas por Brooks et al.,

(2013), considera que hay fidelidad de sitio para C. perezi dado que observaron

movimientos estacionales o migraciones anuales, una residencia estacional, una

abundancia de tiburones en una época del año (verano) y, por otra parte, observaron que la

18

abundancia en hembras en un tiempo específico y el retorno de hembras con marcas de

apareamiento puede ser un factor crucial para determinar este patrón de fidelidad de sitio.

Shipley et al., (2018), determinaron fidelidad de sitio en Bahamas a partir de telemetría

acústica con tiburones adultos C. perezi en un rango de 60 días. Observaron que uno de los

tiburones se asoció a un área altamente específica de la cresta del arrecife y exhibía un

desplazamiento horizontal limitado, es decir, se vuelve a retomar el concepto de fidelidad

de sitio a la reutilización de áreas específicas en el área en donde habitan los tiburones.

Otro estudio realizado en Bahamas por Shipley et al., (2017), determina a partir de 11

pop-up satellite archival tags que el uso en profundidad puede estar regido por la alta

fidelidad del sitio a una ubicación específica.

De esta manera, se puede concluir que el término de fidelidad de sitio se ha utilizado de

diferentes maneras por diferentes autores, y que no solo se ha tomado como retorno a un

lugar específico después de un movimiento horizontal de larga distancia, sino que también

se ha tomado como un término referente a movimientos a distancias cortas, residencias a un

sitio específico y en este último caso a una preferencia vertical del hábitat. De igual

manera, muchos de los artículos que se revisaron determinan fidelidad de sitio y relacionan

este concepto con la de residencia, en algunos casos los tomaba como uno solo.

9. Conectividad genética

La diversidad genética en las poblaciones es de gran importancia ya que esto determina la

supervivencia a largo plazo de las especies. Cuando una población decrece, esta es

susceptible a sufrir endogamia, es decir, pérdida de la diversidad genética, lo que afecta el

fitness de la población y hace que sean más susceptibles a no sobrevivir a cambios

ambientales u otras presiones como la sobrepesca (Frankham, Briscoe, & Ballou, 2002;

Domingues, Hilsdorf, & Gadig, 2018a). De igual manera, se ha comprobado que los

tiburones que están sujetos a una intensa presión de pesca, presentan menor diversidad

genética (Domingues et al., 2019). Por lo tanto, los estudios genéticos son un componente

19

importante en las políticas de manejo y conservación de la pesca de tiburones (Domingues,

Hilsdorf, & Gadig, 2018a).

Los estudios genéticos nos muestran si las poblaciones que se estudian están genéticamente

diferenciadas, si estas presentan un intercambio genético con otras poblaciones ubicadas en

diferentes zonas geográficas (conectividad genética), la estructura poblacional, prevalencia

o no de endogamia, así como nos permiten observar patrones de movimientos, migraciones

a gran escala y filopatría (Allendorf, Luikart, & Aitken, 2013; Domingues, Hilsdorf, &

Gadig, 2018). La diversidad genética de las poblaciones se determina por una combinación

de varios factores, entre los cuales están: la deriva genética, la selección y la introducción

de material genético de poblaciones externas, mediado por la migración y mezcla

reproductiva, es decir, flujo de genes y mutaciones (Allendorf et al. 2013; Ashe, Feldheim,

Fields, Reyier, Brooks, O’Connell, Skomal, Gruber, & Chapman, 2015).

FST es la proporción de variación genética debido a diferencias entre poblaciones, en otras

palabras, es una medida de divergencia entre dos supuestas poblaciones (Allendorf &

Luikart, 2009). Este valor se puede calcular a partir de ADN mitocondrial (ADNmt), el cual

es heredado por vía materna y nos muestra una parte de la historia del tiburón, aunque

también se utilizan otros marcadores genéticos como los microsatélites nucleares, los cuales

son heredados biparentalmente y por lo tanto muestran más historia que el ADNmt; estos

últimos tienen tasas de mutación más altas en comparación con el ADNmt. (Escovar,

Caballero, Espinoza & Bessudo, 2017). FST es probablemente la medida de distancia

genética más utilizada para medir restricciones en el flujo de genes, pero aparte de esta

medida, hay otras ampliamente utilizadas: GST, RST, ΦST y Jost's D.

Dado que la diferenciación entre las poblaciones depende de los niveles de flujo genético,

se esperaría que esto esté relacionado con las capacidades de dispersión de las especies y el

grado de aislamiento entre las poblaciones. Por lo tanto, se espera que el grado de

diferenciación genética sea mayor para las poblaciones con tasas de dispersión más bajas

20

que aquellas que tienen tasas altas, así como en las que se encuentran en hábitats

subdivididos en lugar de hábitats continuos, donde se puede estar gestando intercambio

genético, e igualmente aquellas de fragmentos distantes en lugar de las que se encuentran

en fragmentos más cercanos (Allendorf, & Luikart, 2009).

Por lo anterior, con respecto al flujo de genes en tiburones, se esperaría que aquellos que

presentan movimientos restringidos y residencias temporales largas en un lugar,

manifestaran una estructura de población diferente a otras. Por otro lado, se esperaría que

los tiburones que presentan migraciones y movimientos a gran escala presentaran una

estructura poblacional parecida a muchas otras poblaciones, dado que dentro de estos

movimientos se puede dar mezcla reproductiva, es decir, tendrían un flujo genético con

otras poblaciones, como por ejemplo, el tiburón gris arrecifal Carcharhinus amblyrhynchos

(Momigliano et al., 2015), el cual presenta poblaciones muestreadas sin diferenciación

genética y migraciones de hasta el 25% de los individuos. Pero este patrón de ser

migratorio y estar fuertemente conectado con otras poblaciones no se ve en todos los casos,

al contrario, varios estudios en tiburones muestran subdivisiones poblacionales fuertes,

como por ejemplo, el tiburón martillo Sphyrna lewini (Duncan, Martin, Bowen, & De

Couet, 2006) y el tiburón azul Prionace glauca (Escovar et al., 2017). Cabe señalar que la

discontinuidad genética también podría indicar barreras oceánicas que no permite la

migración a través de los océanos, y por lo tanto no hay flujo genético entre ellos.

Por lo tanto, un factor que restringe el flujo genético entre poblaciones son las barreras

geográficas, como la profundidad y las grandes extensiones oceánicas. Algunos de los

estudios que muestran este aislamiento reproductivo son: el tiburón zorro Alopias pelagicus

(Cardeñosa, Hyde & Caballero, 2014), el tiburón oceánico de puntas blancas Carcharhinus

longimanus (Camargo et al., 2016) y el tiburón de arrecife de punta blanca Triaenodon

obesus (Whitney et al., 2012). Estos estudios muestran una alta subdivisión genética, es

decir, no hay entrecruzamiento entre poblaciones, aunque sean tiburones altamente

móviles. Con respecto al Atlántico occidental, en varios estudios de tiburones se han

21

observado rupturas genéticas o flujos restringidos entre el hemisferio norte vs. hemisferio

sur (Karl, Castro, Lopez, Charvet, & Burgess, 2011; Karl, Castro, & Garla, 2012; Ashe et

al., 2015; Bernard, Feldheim, Heithaus, Wintner, Wetherbee, & Shivji, 2016; Domingues et

al., 2019). Esta ruptura genética se puede estar manifestando por las barreras oceánicas,

dado que estos dos hemisferios pueden estar separados por al menos 4150 km (Domingues

et al., 2019), y los movimientos migratorios de los tiburones no alcanzan a cubrir los

kilómetros en que pueden estar separadas las poblaciones.

Un caso específico que se ha determinado en varios estudios, es el aislamiento por distancia

(IBD), el cual muestra patrones de variación genética de la población con respecto a la

distancia geográfica, es decir, entre más alejadas las poblaciones el flujo de genes es

limitado y por lo tanto la estructura genética va ser diferente (Wright, 1938; Wright, 1943).

Este aislamiento por distancia se ha determinado en varios estudios de tiburones (Whitney

et al., 2012; Schultz et al., 2008; Ashe et al., 2015; Domingues et al., 2019). Por otra parte,

cuando las poblaciones están distribuidas continuamente, la estructura genética será

parecida gracias al flujo de genes, dado que es más probable que se produzca la

reproducción entre individuos próximos (Ashe et al., 2015), como se ha visto en Sphyrna

lewini (Duncan et al, 2006).

Como se expuso anteriormente, se ha determinado un alto grado de diferenciación entre

poblaciones a distancias geográficas considerables. Pero, ¿qué pasa con aquellas

poblaciones que se encuentran en distancias considerablemente cortas? En el Atlántico, se

ha determinado diferencias genéticas entre las poblaciones de Negaprion brevirostris (Ashe

et al., 2015) y Ginglymostoma cirratum (Karl et al., 2012). Este último estudio,

específicamente, determinó 3 grupos genéticos (Brasil, Belice y Florida y Bahamas) a partir

de ADNmt, pero este patrón cambia con los datos de microsatélites, en donde las muestras

de Atlántico noroccidental (Belice, Florida y las Bahamas) representan un solo grupo. De

igual manera, Carcharhinus signatus no demuestra ninguna diferenciación genética entre

poblaciones a partir de datos de ADNmt en el Atlántico norte (Belice, Golfo de México y

22

Costa atlántica de Estados Unidos) (ΦST) (Domingues et al., 2019). De esta manera,

podemos observar cómo algunos estudios muestran que se alcanzan a generar diferencias

genéticas entre poblaciones cercanas geográficamente, pero el resultado puede cambiar

dado el marcador genético que se utiliza.

Por otra parte, para determinar la diversidad genética de una población se tiene en cuenta la

diversidad nucleotídica y la diversidad haplotípica. Con respecto a la diversidad

nucleotídica, se ha determinado que es baja en todos los tiburones (Camargo et al., 2016;

Whitney 2012, Schultz et al., 2008; Domingues et al., 2019), pero en el caso de tiburones

de cuerpo grande y con movimientos extensos, esta diversidad aumenta (Bradshaw 2007).

En Brasil se ha registrado que esta diversidad nucleotídica es baja con respecto a otros

sitios, específicamente el Atlántico norte, en las especies Negaprion brevirostris (Ashe et

al., 2015) y Carcharhinus signatus (Domingues et al., 2019). En el género Carcharhinus,

esta diversidad genética se puede ver plasmada en un diagrama de dispersión realizado por

Domingues y colaboradores en 2019, en el cual muestran la diversidad de haplotipos y

nucleótidos basada en la región de control de ADN mitocondrial: Imagen 3; C. perezi, en

este caso, es uno de los tiburones con menor valor de diversidad genética.

23

Imagen 3. Diagrama de dispersión diversidad genética realizado género Carcharhinus por

Domíngues et al., (2019).

Con respecto a C. perezi, solo se ha realizado un estudio de conectividad genética y de

estructura poblacional de tiburones de Bahamas, Belice, Brasil, Islas Caimán e Islas

Vírgenes (Estados Unidos) (Imagen 4). Este estudio realizado por Bernard y colaboradores

(2017), determinó que el nivel de conectividad genética entre las poblaciones dependía del

contexto, es decir, los tiburones que ocupan hábitats aislados exhibieron una mayor

diferenciación genética en comparación con los tiburones que ocupan hábitats de arrecifes

semi aislados o continuos. En este caso en especifico, Brasil se diferenció

significativamente de Bahamas, Belice y las Islas Caimán, y en menor medida de Islas

Vírgenes (Estado Unidos). Islas Vírgenes, por otra parte, mostró un grado de conectividad

igual para ambos grupos genéticos. Es decir, estos datos concuerdan con patrones de

aislamiento por distancia (IBD), que se ha determinado en varios estudios de tiburones

(Whitney et al., 2012; Schultz et al., 2008; Ashe et al., 2015; Domingues et al., 2019). De

24

esta manera, se puede afirmar que entre mas cercanas las poblaciones, las diferencias

genéticas son menores y la estructura genética será parecida gracias al alto flujo genético

(Duncan et al, 2006; Ashe et al., 2015).

Imagen 4. Mapa de la distribución de las ubicaciones muestreadas del tiburón de arrecife

del Caribe (Carcharhinus perezi) en el estudio de Bernard et al., (2017). donde A, Atol das

Rocas y Fernando de Noronha; BA, Bahamas; BE, Belice; BR, Brasil; CA, Islas Caimán;

USVI, Islas Vírgenes de los Estados Unidos.

Por otra parte, Bernard y colaboradores (2017) identificaron fuertes diferencias genéticas

significativas entre los sitios de muestreo del hemisferio norte y sur, con lo que Brasil

muestra estar desconectado genéticamente de las demás poblaciones (msat FST > 0.017;

CR-ND4 ΦST > 0.013). Los autores encontraron dos grupos genéticos distintos a partir de

microsatélite (Imagen 5), el primer grupo es Brasil y el segundo grupo abarca Bahamas,

Islas Caimán y Belice. Esta ruptura genética entre los dos hemisferios, como se vio

anteriormente, se ha determinado en otros estudios de tiburones (Karl et al., 2011; Karl et

al., 2012; Ashe et al., 2015; Bernard et al., 2016; Domingues et al., 2019), con lo cual se ha

concluido que una de las razones del por qué se da esto son las barreras geográficas.

25

Imagen 5. Gráfico DISTRUCT del estudio de Bernard et al., (2017).

Con respecto a las poblaciones cercanas del Atlántico noroccidental, Bernard et al., (2017)

detectaron diferencias genéticas de C. perezi entre Belice vs Islas Vírgenes, al igual que

Bahamas vs Islas Caimán. Estos resultados de diferencias genéticas se han visto en los

estudios de Ashe et al., (2015), y Karl et al., (2012). En este caso específico hay una

distancia considerable entre los dos extremos de muestreo, que tienen un amplio intervalo

de océano e islas, pudiendo esto ser la razón de la diferencia genética. De igual manera este

estudio obtuvo que Belice se diferenciaba matrilinealmente con la poblaciones de Bahamas

e Islas caimán, esto se podría deber a que los tiburones en Belice presentan comportamiento

filopátrico.

Por otra parte, C. perezi muestra una baja diversidad genética, comparado con otros

tiburones del género Carcharhinus y a otros tiburones en general. Esta baja diversidad

genética, al igual que una historia de población muy superficial según el ADN mitocondrial

(el 84% de los tiburones muestreados compartieron haplotipo mitocondrial CR-ND4),

sugieren fluctuaciones demográficas históricas. Este dato concuerda con otros estudios de

tiburones que se distribuyen en el atlántico occidental, los cuales son: tiburón nodriza

Ginglymostoma cirratum (Karl et al., 2012) y tiburón sedoso Carcharhinus falciformis

(Domingues, Hilsdorf, Shivji, Hazin, & Gadig, 2018b). Se ha sugerido que la causas de

estas fluctuaciones poblacionales se debe a los cambios del nivel del mar durante la época

del pleistoceno, cambios climáticos y de hábitat.

26

Podemos concluir que hasta el momento, C. perezi genéticamente muestra el mismo patrón

que otros estudios de tiburones han demostrado, el cual es aislamiento por distancias. El

hemisferio norte y sur del atlántico occidental están genéticamente bien diferenciados por la

barrera geográfica oceánica. De igual manera, obtuvieron separación genética entre Brasil

con respecto al hemisferio norte y Belice con respecto a las demás población muestreadas

del hemisferio norte (ADNmt), concordando con los datos de movimiento de esta especie

(Chapman et al., 2005; Garla et al., 2006b).

10. Reserva de la Biosfera Seaflower

El Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina está localizado entre los

paralelos 12° y 16° de latitud norte y los meridianos 78° y 82° de longitud oeste y cubre

una superficie terrestre de 52.5 km2. Comprende las islas de San Andrés, Providencia,

Santa Catalina y varios cayos, bancos y bajos (Caldas, 2002; De los Ríos & Cabrera, 1986).

El clima es típicamente tropical con altas humedades durante la mayor parte del año: la

humedad relativa promedio oscila entre 79% y 83% en la isla de San Andrés y entre 76% y

83% en la isla de Providencia. El régimen de lluvias es monomodal en esta zona, es decir,

con un período lluvioso y un período seco durante el año: el período seco se extiende entre

los meses de enero y abril, la temporada lluviosa comprende los meses de mayo a

diciembre. La precipitación promedio anual de la isla de San Andrés es de 1.898 mm, en la

isla de Providencia el total de lluvia anual es de 1.635 mm (CORALINA-INVEMAR,

2012).

Las temperaturas son elevadas y constantes durante el año, la temperatura media anual en la

isla de San Andrés es de 27,4ºC., mientras que en la isla de Providencia la temperatura

tiende a ser más alta, alcanzando un promedio anual de 30ºC. Con respecto a la

oceanografía del archipiélago, la distribución horizontal de la temperatura superficial en su

área es de alrededor de 28ºC, y se ha registrado la temperatura de 27°C a los 100 m de

profundidad cerca de la isla de San Andrés, a los 500 m esta temperatura baja hasta los

27

10°C y en los 900 m a 5°C (CORALINA-INVEMAR, 2012). Así mismo, el archipiélago

está localizado bajo la influencia de la Zona de Confluencia Intertropical (ZCIT), es decir,

es donde se da la convergencia de los vientos alisios del sureste y noreste, estos últimos se

caracterizan por ser débiles pero con alta persistencia, y estas convergencias generan

nubosidad y pluviosidad (CORALINA-INVEMAR, 2012).

La Reserva de la Biósfera Seaflower (SFBR) fue declarada en el año 2.000 por la

UNESCO, tiene un área aproximada de 180,000 km2 y cubre la extensión del Archipiélago

de San Andrés, Providencia y Santa Catalina (CORALINA-INVEMAR, 2012). Esta

reserva tiene un Área Marina Protegida (AMP) de 65,000 km2 y proporciona protección

para mantener a largo plazo a todos o a parte de los recursos naturales, especies y

ecosistemas que la componen. De igual manera, la reserva busca conservar, restaurar y

preservar especies, hábitats y procesos ecológicos que han sido afectados, esto para

garantizar la sostenibilidad de sus recursos costeros y marinos (CORALINA, 2016).

“El AMP Seaflower posee tres secciones administrativas: Sección Norte incluye los

bancos de Luna Verde, Quitasueño, Serrana, Roncador, abundantes elevaciones

submarinas y aguas oceánicas y ocupa un área total 37.522 km2. La Sección Central

incluye la plataforma de las islas de Providencia y Santa Catalina, el banco de Julio

y aguas oceánicas circundantes con un área total de 12.716 km2. Sección Sur

incluye la plataforma de la isla de San Andrés y los bancos East-South-East

(Bolívar), South-South-West (Albuquerque) y los bancos llamados Martínez y Far

con un área total de 14.780 km2.

En su interior, el AMP Seaflower estableció cinco diferentes tipos de zonas, a saber:

Preservación (No Entry), para las áreas de mayor restricción donde solo están

permitidas las actividades de investigación y monitoreo de efectividad.

Conservación (No Take), para las áreas donde no están permitidas las actividades

extractivas, pero se permiten los deportes náuticos de bajo impacto. Protección de

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Recursos Hidrobiológicos (Artisanal fishing), para áreas exclusivas dedicadas a la

pesca artesanal por pescadores tradicionales y otras actividades de educación y

monitoreo. Uso Especial (Special Use), para las áreas donde se desarrollan diversos

tipos de usos y actividades: recreativas, canales de acceso a los puertos, deportes

náuticos, regulados para reducir los impactos. Uso General (General Use), para las

áreas sin mayores restricciones donde se pueden desarrollar de manera controlada y

sostenible actividades, toda vez estas mantengan la calidad de las aguas y la

integridad de los ecosistemas.” (CORALINA-INVEMAR, 2012, pp 26)

Imagen 6. Secciones administrativas del AMP Seaflower y zonificación interna (tomado de:

CORALINA-INVEMAR, 2012).

La riqueza y biodiversidad en esta reserva es alta comparada a otros sitios, ya que las

condiciones térmicas que presenta la reserva se consideran óptimas para el desarrollo de

arrecifes, los remolinos ciclónicos que se dan en el archipiélago son los responsables

del movimiento de nutrientes de aguas frías a aguas cálidas, generando productividad en el

mar. De igual manera la SFBR tiene uno de los sistemas arrecifales más extensos del

29

Atlántico, constituye la mayor extensión de arrecifes coralinos de Colombia (Díaz, Barrios,

Cendales, Garzón-Ferreira, Geister, López-Victoria, Ospina, Parra-Velandia, Pinzón,

Vargas-Ángel, Zapata & Zea, 2000), y es la tercera barrera coralina más grande del mundo.

Esta presenta una gran riqueza y diversidad de peces (más de 400 especies registradas),

corales, esponjas, gorgonáceos, macroalgas, caracoles, langostas, aves, entre otros

(CORALINA-INVEMAR, 2012). Cabe resaltar que en la SFBR habitan tres de las siete

especies vivas de tortugas marinas, siendo un lugar importante para el periodo de anidación

de estas especies (Ramirez-Gallego & Barrientos-Muñoz, 2020).

Imagen 7. Descripción de diversidad presentes en el complejo arrecifal de Isla de

Providencia (tomado de: CORALINA-INVEMAR, 2012)

Con respecto a los tiburones, se ha demostrado que los patrones de distribución de la

biodiversidad se asocian generalmente con gradientes latitudinales, de temperatura y por

rangos batimétricos (Menni, Jaureguizar, Stehmann, & Lucifora, 2010; Guisande, Patti,

Vaamonde, Manjarrés-Hernández, Pelayo-Villamil, García-Roselló, Gonzalez-Dacosta,

Heine, & Granado-Lorencio, 2013). Generalmente la riqueza de especies aumenta en la

zona ecuatorial, en las plataformas continentales y en latitudes intermedias: limitada dentro

del trópico de cáncer y el trópico de capricornio con latitud 23° norte y 23° sur (Guisande et

al., 2013; Lucifora, García, & Worm, 2011). Por otra parte, se ha determinado que los

30

centros de riqueza y endemicidad de las especies de tiburones tienden a ser

geográficamente pequeños, con solo unas pocas áreas que albergan una riqueza y

endemicidad desproporcionadamente grande de especies (Guisande et al., 2013; Lucifora et

al., 2011).

Los estudios que se han realizado dentro de SFBR, con respecto a los tiburones, han

determinado una gran variedad de familias y especies, 21 especies de tiburones en total

(Castro-González y Ballesteros-Galvis, 2009). Por una parte, Caldas (2002) registró la

ictiofauna acompañante de la pesca industrial con palangre horizontal de fondo en el

archipiélago y encontró 1 especie de la Familia Ginglymostomatidae y Squalidae, 2

especies de la familia Triakidae y Hexanchidae y 6 especies de la familia Carcharhinidae.

Por otro lado, el estudio realizado por Ballesteros (2007) se centró en determinar la

composición de capturas de pesquería industrial de tiburones en el archipiélago y registró

10 especies de la familia Carcharhinidae, 1 especie de la familia Sphyrnidae,

Ginglymostomatidae y Lamnidae, este segundo estudio determinó que las especies más

abundantes fueron C. perezi seguida por C. falciformis y G. cirratum (Imagen 8). Por otra

parte, también determina que dentro de las 3 especies más capturadas, C. perezi y G.

cirratum, tenían un porcentaje de captura de juveniles mayor al 70%. Se puede concluir con

todo ello que se ha demostrado una abundancia significativa de la familia Carcharhinidae y

su vulnerabilidad a la captura por pesca industrial (Ballestero, 2007; Caldas, 2002).

31

Imagen 8. Composición de las captura de tiburones en el Archipiélago de San Andrés y

Providencia y Santa Catalina, estudio realizado por Ballesteros, Pesquería industrial de

tiburones en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina: una primera

aproximación (2007).

Con respecto a las áreas marinas protegidas y a las implicaciones que tienen en las

poblaciones de tiburones, se ha determinado que estas, al ser las menos perturbadas, son

las más utilizadas por los tiburones y tienen efecto positivo significativo en su presencia,

biodiversidad, densidad y biomasa (Garla et al., 2006b; Garla et al., 2006a; Bond,

Babcock, Pikitch, Abercrombie, Lamb, Chapman, & Laudet, 2012; Bond,

Valentin-Albanese, Babcock, Abercrombie, Lamb, Miranda, A., Pikitch, & Chapman,

2017) Estas son medidas de conservación y gestión de pesca local implementadas

actualmente que benefician a los tiburones arrecifales y específicamente a C. perezi

(Chapman et al., 2005; Garla et al., 2006b).

32

Se debe tener en cuenta que estas áreas son de gran ayuda en aquellos sitios donde los

tiburones son residentes y no presentan rangos de movimientos amplios. Las zonas de cría

demuestran tener tiburones de actividad restringida y exhiben fidelidad del sitio diario,

estos sitios son utilizados sobre todo por juveniles, donde los movimientos son restringidos,

razón por la cual las áreas marinas protegidas son importante en estas zonas. Pero a medida

que estos tiburones crecen sus movimientos se extienden y se deben reconsiderar la utilidad

de las áreas marinas protegidas (Garla et al., 2006b).

Con ello surgen las siguientes preguntas: ¿pueden las reservas marinas beneficiar también a

los tiburones que son potencialmente móviles y con migraciones de largas distancias?, y si

es así ¿en qué momento estas áreas marinas protegidas dejan de ser efectivas? El estudio

realizado por Dwyer y colaboradores en el 2020, muestra que los rangos de movimientos de

las especies, la abundancia de la especie y la presión de pesca, son lo que determinan qué

tan grandes deben ser las áreas marinas protegidas. Así mismo, determina que éstas deben

ser de por lo menos 50 km, es decir es 5 veces más grande al área media registrada de

AMP, la cual es 9,4 km, y esta área debe ser estrictamente de ‘No Take’ para reducir

sustancialmente la mortalidad por pesca.

11. Conservación

Los tiburones presentan muchos desafíos a la hora de su conservación ya que son muy

susceptibles a la sobrepesca y debido a sus características de vida: tasas de crecimiento

lentas, madurez sexual tardía, baja fecundidad, tamaño relativamente grande y los amplios

patrones de migración que pueden tener algunas de estas especies. Estas características

hacen que las extracciones de tiburones sea altamente impactante y que la conservación de

estos sea compleja (Walker, 1998). Según un modelado del ecosistema realizado por

Bascompte y colaboradores (2005), se sugiere que la sobreexplotación de grandes tiburones

como C. perezi podría afectar la estructura de la comunidad en los arrecifes de coral del

Caribe.

33

Según la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN, la especie C. perezi se encuentra

categorizada como “Casi Amenazada”, pero con una tendencia en la población de decrecer

(Rosa et al., 2006). Su principal amenaza son las capturas incidentales en pesquerías

artesanales y comerciales, ya que es de gran interés pesquero tanto por la pesca industrial

con palangre (Compagno, 1984), como por la pesca artesanal con mallas y anzuelos. Es

apetecido para consumo humano, sus pieles para artículos de cuero, su hígado para aceite,

su carne para harina de pescado (Navia et al., 2011), sus aletas para consumo de sopa de

aleta de tiburón en Asia (Cardeñosa et al., 2018) y las mandíbulas para fines ornamentales

(Rosa et al., 2006). En Colombia es capturado para el consumo local, nacional e

internacional (Navia et al., 2011).

Por otra parte, se ha convertido en la principal especie sobre la que se centran actividades

de ecoturismo en Las Bahamas y en otros lugares del Caribe (Compagno, 2002; Maljković

y Côté, 2011). Una de las principales actividades del ecoturismo es la alimentación de

tiburones, con respecto a la cual se han planteado varias preguntas de cómo el turismo

puede estar afectando las poblaciones de tiburones y el comportamiento y los movimientos.

El estudio realizado por Maljković & Côté, en 2011, concluye que los patrones de

movimiento no están siendo afectados por este tipo de actividad en Bahamas

específicamente. Por otra parte, se ha planteado si esta actividad es buena para la

conservación de los tiburones en un rango geográfico y se ha determinado que esta forma

de turismo representa un buen potencial para cambiar las ganancias económicas de la

explotación extractiva a la explotación sin consumo (Maljković & Côté, 2011; Meyer,

Dale, Papastamatiou, Whitney, & Holland, 2009).

En Colombia específicamente, la abundancia y la ocurrencia del tiburón C.

perezi capturados por pesca de embarcaciones (“pesca blanca/industrial”), es mayor

comparado con otras especies de tiburones arrecifales (Ballesteros, 2007; Caldas, 2002). En

el 2002, se registra que esta especie de tiburón representó el 39% de la captura por

ocurrencia en la pesquería de palangre de fondo del Archipiélago de San Andrés,

34

Providencia y Santa Catalina, y sus tamaños oscilan entre 90 a 180 cm de longitud total

(Caldas, 2002). Posteriormente estos porcentajes de captura aumentaron, según datos del

trabajo de grado de Ballesteros (2007), en la pesca industrial con palangre se obtuvo un

porcentaje de captura del 67.76%, una frecuencia del 97.73% y se dio captura de juveniles

mayor al 70%. La captura en gran proporción de juveniles también se ha reportado en el

Archipiélago los Roques, Venezuela (Tavares, 2009). Posteriormente se daría la

prohibición de pesca artesanal e industrial de los tiburones en el Archipiélago.

Un estudio importante que se tiene que tomar en consideración para la conservación de

tiburones en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina es el que realizó

Castro-González y Ballesteros-Galvis (2009), en donde clasifican los tiburones según su

vulnerabilidad de pesca, este valor se basa en varios factores: categoría de IUCN, si la

especie es objeto de pesca dirigida, la frecuencia de su ocurrencia, si es pesca incidental, si

la especie está siendo afectada por varias pesquerías y finalmente si se captura un alto

porcentaje de juveniles. Con respecto a estas medidas, se determinó que C. perezi es de

prioridad alta respecto a la vulnerabilidad por pesca y que la proteccion y conservacion de

esta especie es fundamental. Finalmente, cabe aclarar que la abundancia relativa de esta

especie es 6 veces más alta en lugares donde se prohíbe la pesca de tiburones en el caribe

(Seaflower y Bahamas) que en el resto del mar Caribe (Cardeñosa, datos sin publicar).

Con respecto a los decretos que se han realizado para el control de pesquería de tiburones,

en el 2007 el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural asignó para el archipiélago la

pesca blanca de 1.200 ton, de las cuales corresponden 360 ton a la pesca artesanal y 840 ton

a la industrial. Por otra parte, en el 2004, 2005 y 2006 se registró que los volúmenes de la

pesca artesanal en la isla de San Andrés son inferiores a una tonelada, lo que

posteriormente ayudaría a que se establecieran normas de manejo y control de pesca

(Castro-González y Ballesteros-Galvis, 2009).

35

El 24 de septiembre del 2008, el Instituto Colombiano Agropecuario-ICA expidió la

Resolución No 0333 la cual prohíbe la pesquería industrial y artesanal dirigida a tiburones

en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa Catalina. Posteriormente, el 17 de

abril 2013, la Autoridad Nacional de Acuicultura y Pesca —AUNAP, expidió la Resolución

No. 0375, por la cual se prohíbe el aleteo de tiburón en Colombia y se reglamentan los

procedimientos para su manejo y control.

El 29 de agosto del 2017 se publicó la resolución 1743, la cual unifica las medidas de

ordenación, administración y control del recurso pesquero denominado tiburones y rayas en

el territorio nacional. Esta resolución prohíbe, frente a las especies de tiburones y rayas, la

pesca industrial y artesanal en el Archipiélago de San Andrés, Providencia y Santa

Catalina, de igual manera prohíben la comercialización y distribución de subproductos

derivados de tiburón y prohíben las práctica de aleteo. Con respecto al archipiélago, se

permite un porcentaje de captura incidental no mayor a 5% en la pesca industrial y para la

pesca artesanal un porcentaje de captura incidental no mayor al 5% de la captura total de

una faena de pesca en cualquier época del año, por otra parte, el aprovechamiento de este

recurso será de uso exclusivo para abastecer la seguridad alimentaria de las comunidades

del archipiélago.

Finalmente, la resolución 000350 de 2019 del Ministerio de Agricultura, establece las

cuotas de pesca artesanal para el 2020. Con respecto al Caribe, se permite 125 ton de

tiburón y 5,2 ton de aletas de la especie Carcharhinus falciformis (tiburón sedoso), y con

respecto a el Pacífico, se permite 350 toneladas, valores mucho menores a los que se

permitían en el 2007.

Conclusiones

Se han realizado pocos estudios con tiburones en el Archipiélago de San Andrés,

Providencia y Santa Catalina, los datos que se encuentran publicados actualmente son datos

tomado de pesquería industrial, los cuales muestran una gran abundancia de especies de

36

tiburones, y específicamente C. perezi, al igual que un riesgo alto por ser pescado en gran

proporción, principalmente los juveniles. Sin embargo, actualmente se están haciendo más

investigaciones en la abundancia de tiburones que habitan la Reserva de la Biosfera

Seaflower, con datos de cámaras subacuáticas (Cardeñosa et al., datos sin publicar).

C. perezi ha registrado un amplio rango de profundidades y específicas preferencias de

hábitats gracias a los estudios realizados en Belice por Chapman et al., (2005), Chapman et

al., (2007) y Pikitch et al., (2005), los cuales demuestran una caracterización del hábitat

detallada, al igual que porcentaje de preferencias de los tiburones en cada uno. Estos

estudios no se han realizo en la Reserva de la Biosfera Seaflower y son fundamentales dado

que muestran en qué partes de la Reserva se están ubicando o están prefiriendo con lo cual

podríamos saber si prefiere áreas en donde está la zona estricta de (No take) o si se

encuentra distribuido ampliamente por el área marina protegida.

De igual manera, los estudios de movimiento en los tiburones son fundamentales, para

determinar las preferencias de un tiburón a una zona específica al igual que determinar en

general los patrones de dispersión que pueden tener. El estudio realizado por Chapman y

colaboradores en 2005 muestra los movimientos del tiburón en un rango de hábitat amplio

en Belice, y describe cómo los tiburones se están saliendo del área marina protegida, con lo

cual se pueden determinar mejor las áreas marinas protegidas, teniendo en cuenta qué

lugares los tiburones prefieren y cuál es el rango de movimiento.

Aunque los estudios de movimientos han demostrado que este tiburón presenta fidelidad de

sitio diario y en algunos casos movimientos cortos, también se pudo observar amplio rango

de movimiento horizontal como vertical. Por lo tanto, para determinar posibles medidas de

conservación en la SFBR, se tienen que determinar esos patrones de movimiento.

Por último, cabe señalar que no se ha reportado ningún estudio genético poblacional del

tiburón C. perezi en Colombia, ni se han monitoreado movimientos o migraciones de estos

tiburones en la SFBR. Estos reportes, al igual que el conocimiento sobre la biología y

37

ecología del tiburón, las estrategias reproductivas, las historias de vida y la ecología trófica,

son fundamentales para plantear métodos de conservación y para determinar la extensión de

las áreas marinas protegidas estrictas (No take).

Las sugerencias para futuros proyectos son: reportar movimientos, abundancia de

Carcharhinus perezi, al igual determinar la diversidad genética y la estructura de la

población del tiburón coralino en la Reserva de la Biosfera Seaflower y la posible

conectividad entre las poblaciones muestreadas del Mar Caribe y otras poblaciones

previamente estudiadas en el Atlántico, así como determinar unidades de población

genética en todo el océano Atlántico.

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