Bol. San. Veg. Plagas, 23: 595-606, 1997

Sirococcus strobilinus Preuss, un hongo responsable de la muerte de brotes en Pinus halepensis Miller

C. MUÑOZ LÓPEZ

Durante el último período vegetativo, se han observado daños intensos afectando a la brotación anual de Pinus halepensis, tanto en montes naturales como en repoblacio­nes de distintas zonas de España. Se ha identificado al hongo Deuteromycotina Siro­coccus strobilinus Preuss. como causante de estos problemas. En el presente trabajo, se describen aspectos de su comportamiento y los elementos básicos para el diagnóstico de la enfermedad tanto en campo como en laboratorio.

C. MUÑOZ LÓPEZ: Unidad Docente de Patología Forestal. E. U. I. Técnica Forestal. Universidad Politécnica de Madrid.

Palabras clave: Muerte de brotes, muerte progresiva de ramillas, Pinus halepensis, España

INTRODUCCIÓN

Este hongo, causante de la muerte de los brotes en más de 19 especies de coniferas en Norteamérica, Europa y Asia, fue descrito inicialmente como Fusarium strobilinum Cda. en 1837, pero ha sido más conocido, al menos durante buena parte del presente siglo, como Ascochyta piniperda Lindau.

La severidad de la enfermedad que produ­ce parece estar estrechamente vinculada a las condiciones climáticas, y puede afectar en años favorables, tanto a las masas natura­les como a los repoblados y a individuos de diferentes edades. Particularmente impor­tantes, son los daños que ocasiona sobre las plantitas jóvenes en vivero y en el regenera­do natural (NlCHOLLS y ROBBINS, 1984).

Distintos especialistas coinciden en esta­blecer que los perjuicios principales se pro­ducen sobre los pies jóvenes en general y muy particularmente en aquellas especies ornamentales dedicadas a la jardinería (SIN­CLAIR et al, 1987, BUTIN, 1995). La razón fundamental es la malformación que en el

porte de la copa, produce la muerte sistemá­tica y progresiva de los macroblastos. Así, el daño a los grandes árboles es menos im­portante, y generalmente queda limitado a las ramas más bajas. Indudablemente, esta última consideración va a depender de otras situaciones previas en el arbolado y de las características de la especie afectada.

Los estudios realizados fuera de nuestras fronteras, han permitido un conocimiento bastante profundo del comportamiento de este micete. Así se sabe, que la transmisión del hongo tiene lugar de forma natural du­rante los períodos húmedos por las salpica­duras de las gotas de lluvia (SINCLAIR et al, 1987), pudiendo ser extraordinariamente rá­pida mediante el transporte comercial de se­millas infectadas (SUTHERLAND et al., 1981). Igualmente, el establecimiento de grados de susceptibilidad, no sólo entre es­pecies de coniferas sino también entre varie­dades genéticas, tiene gran interés en orden a su utilización para el control de la enfer­medad (ILLINGWORTH, 1973, HAMELIN y SUTHERLAND, 1991).

No tenemos noticia de que esta especiefúngica haya sido mencionada con anteriori-dad en nuestro país ni que por lo tanto fueracausante de problemas en viveros o en nues-tras masas forestales.

En la primavera pasada, observamos dañosmuy acentuados en la brotación del pino ca-rrasco de las Sierras de Cazorla y Segura.Ha sido en el transcurso del verano, cuandohemos podido constatar, tanto personalmen-te como por consultas que nos han llegado,que estos daños se presentan en áreasmucho más extensas. En las zonas quehemos visitado, la afectación es variabletanto para el conjunto de la masa comoentre los individuos que las constituyen.

Los análisis de laboratorio efectuados alas muestras recolectadas han permitidoconfirmar la correlación entre Sirococcusstrobilimus y las anomalías detectadas enlos pinares. En este trabajo, se recopilan as-pectos comportamentales de este hongo, asícomo se describen los elementos básicospara el diagnóstico de esta enfermedad,tanto en campo como en laboratorio.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se han recolectado y analizado muestrasde ramillos en distintos puntos de las Sie-rras de Segura y Cazorla (Valle del río Se-gura, Barranco de María y borde del panta-no del Tranco de Beas). En Torija (Guada-lajara, legado Montoya y Sánchez Peña).En Rubielos de Mora y Fuentes de Rubielos(Teruel). En Puebla de Arenoso (Castellón).

Las muestras se han sometido en el labo-ratorio a cámara húmeda. Se han montadopreparaciones microscópicas sobre lactofe-nol y azul algodón y se han observado almicroscopio Mod. NIKON OPTIPHOT decontraste de fase. Se han realizado macro ymicrofotografias utilizando un sistemaadaptable a un binocular NIKON SMZ-10 yal propio microscopio. La cámara empleadaes el modelo NIKON FX-35. La emulsiónutilizada equilibrada para la luz de tugstenoha sido 160 T.

RESULTADOS

Sintomatología

Se han observado 4 tipos de síntomas enel campo

1.° Cese del desarrollo de algunos brotesdel año con crecimientos desiguales entrelos afectados y los sanos. Tonalidades violá-ceas del macroblasto, pérdida de turgencia ydecoloración pardo-rojiza de las acículas re-cien nacidas. El brote permanece no obstan-te erguido (Figs. 1 y 2).

2.° Similar al anterior, permaneciendo er-guido el macroblasto pero con torsión de losbraquiblastos, lo que determina que las ací-culas muertas que permanecen prendidasmiren hacia abajo (Fig. 3).

3.° Una variante del primer síntoma des-crito, mucho más llamativa y especialmentefrecuente en los pies jóvenes es la torsióndel macroblasto, que vira hacia el sueloadoptanto todo el conjunto la forma de un«cayado» (Figs. 4 y 5). El tramo curvado,presenta una tonalidad inicial violácea quese va obscureciendo a medida que aparecenlos cuerpos de fructificación y se produce sumaduración, fenómeno que de forma naturaltiene lugar al final del verano y durante elotoño (Fig. 6).

La torsión del macroblasto, está relacio-nada con el momento y el punto inicialdonde se produce la infección. Si se origi-na en las proximidades de la zona de máxi-ma elongación, las diferencias entre el de-sarrollo todavía normal de las zonas sanasy la necrosis lateralizada de las zonas en-fermas, da lugar a esta deformación. Tam-bién cabe considerar que la porción enfer-ma se ve rápidamente colonizada por lasestructuras del hongo por lo que se debili-ta, y el propio peso del brote determina queeste se tuerza. Este fenómeno es coinciden-te con el que se produce en otras dos enfer-medades más conocidas en España: Sphae-ropsis sapinea (FT.) Dyko y Sutton y Me-lampsora pinitorqua Rostr. y fue explicadoya en los primeros trabajos de patologíapor HARTIG (1908).

Fig. 1 .-Macroblasto muerto.

Fig. 2.-Conjunto de brotes muertos. Se localizan principalmente en la zona superior de la copa de los pinos adultos,y distribuidos por toda ella en los pies jóvenes.

Fig. 3.-Torsión de braquiblastos insertos sobre un macroblasto que permanece en su posición natural

Fig. 4.-Torsión de macroblastos.

Fig. 5.-Torsión y oscurecimientode macroblastos afectadospor el hongo. Este síntoma,se detecta abundantementepor toda la copa de los pies

jóvenes, quedando restringido,cuando está presente, a las

zonas altas de la copa de lospinos adultos.

Fig. 6.-Macroblasto afectado con fructificaciones del hongo al final del verano.

4.° Torsión de los braquiblastos insertosen los mesoblastos con atabacamiento delas acículas, cuyo conjunto permaneceprendido mirando todas hacia el suelo,dando un aspecto de «bandera» a las rami-tas (Fig. 7). En su extremo suelen encon-trarse flores masculinas muertas, fenómenoque de forma natural no es frecuente puesto

que pasado un cierto tiempo tras la polini-zación, se desprenden (Fig. 8). Estos sínto-mas, son muy abundantes en las ramasbajas de los árboles adultos (Fig. 9), a vecesalternando con ramificaciones verdes, yotras afectando a todas las ramillas de unarama principal (Fig. 10). En algunos pies,los daños van ascendiendo, dejando verde

Fig. 7.-Aspecto de «bandera»que adoptan los extremos de lasramas bajas como consecuencia

de la torsión de los braquiblastos.

Fig. 8.-Torsión de braquiblastos deramas bajas con permanencia inusualen su extremo de flores masculinasque son rápidamente colonizadas

por las estructuras del hongo.

Fig. 9.-Sintomatología tfpica que presenta un pino adulto afectado.

Fig. 10.-Detalle de la muerte masiva de braquiblastos en las ramas bajas de los pinos adultos.

Fig. 11.-Colonización progresiva desde las ramas bajas hasta el tercio superior de la copa.

casi exclusivamente el tercio superior de lacopa (Fig 11).

En cualquiera de los cuatro modelos dealteraciones descritos anteriormente, puededarse resinosis, particularmente en lasyemas no desarrolladas, base de los braqui-blastos y en las flores masculinas, dondeaparecen pequeños grumos de resina que rá-pidamente cristalizan. Sin embargo, no seha visto que sea éste un signo tan llamativocomo en Sphaeropsis sapinea, probable-mente porque este último hongo, colonizaademás otras zonas del árbol.

Hemos encontrado una correlación entrelos distintos modelos y la edad del árbolafectado. En los pinos jóvenes, predominan

las torsiones de los macroblastos ya que enéstos son más abundantes las ramas de alar-gamiento. En los carrascos adultos, esmucho más frecuente la torsión de los bra-quiblastos que se insertan en los mesoblas-tos. Así, en estos pinos es muy llamativo lapresencia de ramas bajas con acículas ata-bacadas tal y como se describe en el mode-lo 4.°

Identificación microscópica

l.° Localization de las estructuras: Tantode forma natural al final del verano como encondiciones de máxima humedad provoca-

Fig. 12.-Picnidios maduros sobre un macroblasto afecta-do, obtenidos en condiciones de laboratorio.

Fig. 15.-Presencia de picnidios en la zona de torsiónde un braquiblasto.

Fig. I3.-Fructificación en la base de las acículasmuertas.

Fig. 16.-Cuerpos de fructificación sobre las escamasdel cono femenino de primer año.

Fig. 14.-Observación de cuerpos de fructificacióna través de la vaina de catáfilos de un braquiblasto.

Fig. 17,-Cuerpos de fructificación sobre las floresmasculinas.

das en el laboratorio, los cuerpos de fructifi-cación aparecen abundantemente cubriendolos macroblastos atacados, especialmente enlas zonas de torsión. Pueden observarse tam-bién en la base de las acículas atabacadas, enlos braquiblastos, en las flores masculinas yen las escamas ovulíferas del cono femeninode primer año (Figs. 12, 13, 14, 15, 16 y 17).

2° Cuerpo de fructificación consituidopor un picnidio inicialmente inmerso en eltejido, de forma esférica o pulvinado, conuna tonalidad parda antes de la madurez,

para terminar de color negruzco y muyerrumpiente antes de la emisión de conidios.Internamente se ha observado que está for-mado por un sólo lóculo, aunque en la espe-cie pueden presentarse estructuras multilo-culares (SUTTON, 1980). El tamaño oscilaentre 550-600 mieras de diámetro. (Fig. 18).

La estructura carece de ostiolo, por lo quela emisión de conidios aparentemente tienelugar por ruptura desigual de las paredes delpicnidio (Fig. 19).

Los conidióforos alargados, ramificados yseptados en su base, son muy abundantes,confiriendo densidad interna al cuerpo fruc-tífero.

Los conidios son hialinos y están provis-tos de 1 septo que en ocasiones estrangulalas dos células. Adoptan formas variadas in-cluso dentro del mismo picnidio. Típica-mente alargados, a veces de aspecto fusifor-me, rectos o ligeramente curvados, o concada una de las células desigualmente cur-vadas, con los dos extremos acuminados, ocon la base de inserción al conidióforo trun-cada (Fig. 20). La medidas que se han obte-nido son 12-15 x 2,5-3 mieras. En condicio-nes de humedad emergen aglutinados poruna gotita de mucílago que se localiza en elpunto de ruptura de la pared del picnidio.

Fig. 18.-Aspecto de un picnidio al microscopio óptico.

Fig. 19.-Conjunto de picnidios maduros. Se observala dehiscencia de la paree para la liberación de conidios. Fig. 20.-Conidio hialino bicelular. x 850.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Sirococcus strobilimus causa la muerteprogresiva de los crecimientos anuales, pro-voca estrés, mata a las plantitas de los vive-ros y del regenerado natural y deforma a losárboles, fenómeno que adquiere gran impor-tancia en el uso ornamental de las coniferas(ROBBINS y SHARON, 1986). Algunos de sussíntomas pueden inicialmente confundirsecon daños producidos por sequía, heladas,golpes de calor etc.

El ciclo de la enfermedad se completa enun año, aunque la dispersión de los conidiosdesde las zonas muertas puede prolongarsevarios meses más. El hongo pasa el inviernoen las estructuras muertas, especialmente enlos brotes y en las escamas de los conos.Los conidios se dispersan con las salpicadu-ras de la lluvia durante la primavera y el ve-rano, con un máximo de dispersión durantela metida anual primaveral. Las nuevas in-fecciones suelen tener lugar a pocos metrosde las fuentes de esporulación. SINCLAIR etal. (1987) aportan información muy precisasobre aspectos comportamentales y condi-ciones favorables de humedad y temperaturade este hongo, que posiblemente sean esen-cialmente coincidentes con las que se hanproducido en las montes de Pinus halepen-sis afectados en distintos puntos de España.Como en la mayoría de los hongos, los lar-gos períodos de humedad favorecen el desa-rrollo de la enfermedad y en su manteni-miento influye la poca aireación de lascopas propia de las masas densas.

De los datos bibliográficos recopiladosnos ha llamado la atención nuevamente, lainfluencia que las anomalías climáticas tie-nen, a veces incluso a corto plazo, sobre losagentes patógenos. Sirococcus strobilimusno se había detectado anteriormente ennuestro país o sus daños no habían sidohasta ahora notorios porque las condicionesclimáticas no han favorecido su desarrollo.Los síntomas de brotes muertos, torsión demacro y braquiblastos, atabacamiento deacículas son lo suficientemente llamativoscomo para no pasar desapercibidos. Sin em-

bargo la circunstancia inusual de la prima-vera y sobretodo del verano pasado fresco ylluvioso han sido determinantes para la ex-presión de la enfermedad. Estas observacio-nes, son coincidentes con los resultados ob-tenidos por (WALL y MAGASI, 1976) sobre elmarcado carácter criófito del hongo, capaz desoportar temperaturas de hasta -10 °C. Laenfermedad según estos autores puede serproblemática cuando se mantienen durante elverano, temperaturas por debajo de la mediaacompañadas de humedad y nubosidad.

Cabe esperar, que la regularización climá-tica sea también el elemento controlador deesta patología. Sin embargo, por la conocidaplasticidad de los hongos y las elevadasconcentraciones de inoculo que se han pro-ducido en algunas zonas, probablemente susefectos se seguirán registrando durante uncierto tiempo aunque la situación climáticase normalice.

Es preocupante también el grado de debi-lidad que la enfermedad puede estar provo-cando en el pino carrasco y las consecuen-cias que esto puede tener sobre su suscepti-bilidad a otras enfermedades y plagas. Es desobra conocido que este pino se caracterizapor la escasa duración de sus acículas, fenó-meno al que contribuyen algunas enferme-dades foliares endémicas como Thyriopsishalepensis (Cke) Theiss y Syd, Coleospo-rium senecionis (Pers.) Fr. o Lophodermiumspp. Con alta frecuencia observamos ejem-plares que, prácticamente al final del vera-no, apenas conservan la acícula del últimoaño y la del año en curso en desarrollo. Unapérdida de biomasa foliar tanto en las prin-cipales ramas de alargamiento como en lassecundarias, sin duda va a tener repercusiónsobre la fisiología del árbol y puede llegar aser importante si la situación se mantiene.

Por otra parte, conocida la capacidad detransmisión de la enfermedad a través de lasemilla (SUTHERLAND et al, 1981), parecerecomendable extremar las precauciones enlos viveros no siendo aconsejable la recolec-ción de material reproductor en zonas enque la enfermedad esté presente para evitaral máximo su difusión.

La detección en España de Sirococcusstrobilimus complica además el diagnósticode campo por presentar una sintomatologíamuy parecida a la que producen Sphaerop-sis sapinea (con el que incluso convive) yMelampsora pinitorqua en fases iniciales,lo que obliga, en tanto no se tipifiquen dife-rencias, a contrastar cualquier hipótesis conla comprobación en un laboratorio especia-lizado.

AGRADECIMIENTOS

Quiero hacer público mi agradecimientoa D. Carlos Soriano Martín, Dr. Ingenierode Montes y Catedrático de Botánica Fores-tal en la E.U.I.T. Forestal de Madrid, por larevisión del trabajo, sus sugerencias y susprecisiones en la descripción anatomopato-lógica.

ABSTRACT

MUÑOZ LÓPEZ, C , 1997: Sirococcus strobilinus Preuss, un hongo responsable de lamuerte de brotes en Pinus halepensis Miller. Bol. San. Veg. Plagas, 23(4): 595-606.

During the last vegetative season, intense damages have been observed affectingthe buds of the year of Pinus halepensis on both natural and reafforested areas inSpain. The fungus Deuteromycotina Sirococcus strobilinus has been identified as theorigin of this problem.

Some aspects of its behaviour and the basic elements for the diagnosis of the disea-se, both in the country and in the laboratory are described in the present work.

Key words: Shoot blight, Tip dieback, Pinus halepensis, Spain.

REFERENCIAS

BUTIN, H., 1995: Tree Diseases and Disorders. Cau-ses, Biology and Control in Forest and AmenityTrees. Oxford University Press. 252 pp.

HAMELIN, R. C. y SUTHERLAND, J. R., 1991: Variationin the susceptibility of lodgepole pine provenancesto Sirococcus shoot-bligth: results from artificialinoculations. Eur. J. For. Pathol, 21: 189-192.

HARTIG, R., 1980: Tratado de las enfermedades de lasplantas. Imprenta Alemana. Madrid. 396 pp.

ILLINGWORTH, K., 1973: Variation in the susceptibilityof lodgepole pine provenances to Sirococcus blight.Can. J. For. Res., 3: 585-589.

NlCHOLLS, T. H. y ROBBINS, K., 1984: SirococcusShoot blight. Forest Insect & Disease Leaflet 166.U.S. Department of Agriculture Forest Service. 4 pp.

ROBBINS, K. y SHARON, M., 1986: Sirococcus shootblight of Spruce. In Diseases of Trees in the Great

Plains. USDA Forest Service. General TechnicalReport RM-129. 149 pp.

SINCLAIR, W. A.; LYON, H. H. y JOHNSON, W. T.,1987: Diseases of Trees and Shrubs. Cornell Univer-sity Press. 575 pp.

SUTHERLAND, J. R.; LOCK, W. y FARRIS, S. H., 1981:Sirococcus blight: a seed-borne disease of containerBritish Columbia forest nurseries. Can. J. Bot., 59:559-562.

SUTTON, B. C , 1980: The Coelomycetes, Fungi lmper-fecti with picnidia, acervuli and stromata. Comm.Mycol. Inst. Kew, Surrey. England. 696 pp.

WALL, R. E. y MAGASI, L. P., 1976: Environmentalfactors affecting Sirococcus shoot blight of BlackSpruce. Can. J. For. Res., 6: 448-452.

(Aceptado para su publicación: 17 octubre 1997).