(RRUBBI IAACCE EAE E )) BAAO O RLLOONNGGOO DDE UUMM … · 2018-09-06 · universidade federal da...

UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA

CENTRO DE CIÊNCIAS EXATAS E DA NATUREZA

PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS (ZOOLOGIA)

RENATA MARINHO CRUZ

AABBEELLHHAASS VVIISSIITTAANNTTEESS FFLLOORRAAIISS DDEE RRIICCHHAARRDDIIAA GGRRAANNDDIIFFLLOORRAA

((RRUUBBIIAACCEEAAEE)) AAOO LLOONNGGOO DDEE UUMM GGRRAADDIIEENNTTEE UURRBBAANNOO--RRUURRAALL

JOÃO PESSOA

2013

RENATA MARINHO CRUZ

AABBEELLHHAASS VVIISSIITTAANNTTEESS FFLLOORRAAIISS DDEE RRIICCHHAARRDDIIAA GGRRAANNDDIIFFLLOORRAA

((RRUUBBIIAACCEEAAEE)) AAOO LLOONNGGOO DDEE UUMM GGRRAADDIIEENNTTEE UURRBBAANNOO--RRUURRAALL

Dissertação apresentada ao Programa de

Pós-Graduação em Ciências Biológicas

(Zoologia), da Universidade Federal da

Paraíba, em cumprimento às exigências

para obtenção do título de Mestre em

Ciências Biológicas (Zoologia).

Orientador: Dr. Celso Feitosa Martins

JOÃO PESSOA

2013

C957a Cruz, Renata Marinho.

Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) ao longo de um gradiente urbano-rural / Renata Marinho Cruz.-- João Pessoa, 2013. 60f. : il. Orientador: Celso Feitosa Martins Dissertação (Mestrado) – UFPB/CCEN 1. Zoologia. 2. Polinização. 3. Polinizadores. 4. Urbanização. 5. Paisagem. 6. Sucesso reprodutivo.

UFPB/BC CDU: 59(043)

Dedico esta dissertação aos meus pais, pelo amor,

confiança e total apoio.

“Deus fez o mundo pela evolução e nós procuramos,

na medida do possível, reescrever a história desse

mundo.”

Padre Jesus Santiago Moure

AGRADECIMENTOS

Ao PPGCB/UFPB, pelo apoio estrutural para a realização deste projeto.

Ao CNPq, pela bolsa de estudos concedida.

Ao Prof. Celso Feitosa Martins, pelo apoio ao desenvolvimento deste estudo e pela

orientação sempre presente.

A Antonio Meira Leal, diretor da Vila Olímpica Ronaldo Marinho (Antigo DEDE/CIEF), pela

autorização para a realização das observações na área. Bem como, a todos os curiosos que

me fizeram descobrir o quanto uma bióloga trabalhando em área urbana deve estar pronta

para responder às mais estranhas perguntas.

A Creiton Vieira Magalhães, gerente de Administração da Secretaria de Estado da Segurança

e da Defesa Social (João Pessoa – PB), por permitir a realização do estudo nos jardins da

secretaria.

A Antonio Alberto Diniz de Medeiros (Chefe) e Odívio Francelino de Pontes (Chefe Adjunto)

por permitirem o livre acesso à Estação Experimental de Mangabeira (EMEPA-PB). Além

disso, aos funcionários da estação que colaboraram para a manutenção dos experimentos na

área e me presentearam com o revigorante suco das 11h00.

A Wálter Joaquim de Souza, pela permissão das observações no Sítio Ponta de Gramame e

pelos funcionários que colaboraram para a manutenção dos experimentos de polinização.

A Ricardo Lucena, pela autorização e apoio para a realização das observações na Granja

Pitumirim.

A José Adolfo Carniato, por permitir a realização do estudo no Sítio Olho D’água. Gostaria de

agradecer também a Ivanildo Pereira de Lima (Nildo), funcionário do sítio, pela atenção ao

nos receber e por sempre se preocupar em manter os indivíduos de Richardia grandiflora na

área.

À minha família, especialmente meus pais, Edson Jorge da Silva Cruz e Maria do Socorro

Marinho Cruz, e meu irmão, Edson Jorge da Silva Cruz Júnior, pelo amor, dedicação,

compreensão e motivação durante toda a minha trajetória. Gostaria de destacar, ainda, a

disposição e cuidado do meu pai, que me levou e acompanhou na maioria dos dias de

observação.

Ao meu namorado e músico predileto Antonio Luiz Drummond, pelo estímulo, carinho,

compreensão e bons momentos compartilhados.

A Carolina Nunes Liberal, minha amiga e “mãe bióloga”, pelo apoio, sugestões, conversas,

caronas e ajuda indispensável.

A Ana Carolina Toscano de Sousa, pelo auxílio nas atividades de campo e laboratório.

Aos amigos do laboratório de entomologia, Adriano Medeiros, Aline Lopes, Ana Cláudia

Alves, Anthony Bessa, Daniel Dal Bó, Everton Lorenzo, Jean Miguel, Liedson Tavares, Luiz

Paulo Araujo, Marcella Peixoto, Matilde Ernesto, Renato Barbosa, Virgínia Araujo, Valdemar

Neto e Wellington Santos pelo companheirismo nas atividades de laboratório e experiências

compartilhadas na hora do café.

Aos amigos Hannah Nunes, Carolina Costa e Danilo Cavalcanti, que embora não tenhamos

nos reunido com a frequência que gostaríamos, compartilhamos bons momentos

carregados de muitas recordações e risadas.

Ao amigo Raphael Seixas dos Santos, pela companhia nas aulas de tênis, que revigoraram

meu ânimo e melhoraram o meu desempenho com a rede entomológica (recomendo aulas

de tênis a todos os entomólogos).

A todos os professores e funcionários do Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas

(Zoologia) da UFPB, pela contribuição e atenção ao longo do curso.

RESUMO

Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) ao longo de um gradiente

urbano-rural. A crescente urbanização tem sido um dos principais fatores causadores da

perda e fragmentação de habitats, que afetam as comunidades de polinizadores e

modificam as relações planta-polinizador. Embora tenha crescido o número de estudos

focando na influência da paisagem sobre os polinizadores, no Brasil esse conhecimento

ainda é incipiente. Neste estudo, as abelhas visitantes florais e o sucesso reprodutivo de

Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud foram analisados ao longo de um gradiente

urbano-rural, associando a possíveis alterações nas relações planta-polinizador. O estudo foi

desenvolvido em seis áreas localizadas no estado da Paraíba, divididas em três diferentes

categorias: urbanas, periurbanas e rurais. Para cada área foram estimados os percentuais de

cobertura vegetal (arbórea e herbáceo-arbustiva), superfícies impermeáveis, solo livre e

água, em duas escalas espaciais. As abelhas visitantes florais foram observadas

mensalmente, de fevereiro de 2012 a janeiro de 2013, sendo registrada a composição de

espécies, riqueza, frequência de ocorrência e número de visitas. Por fim, o sucesso

reprodutivo foi estimado a partir de experimentos de polinização (livre e cruzada manual

complementar) para obtenção da Eficácia Reprodutiva (ER) de R. grandiflora em cada área.

Nos agrupamentos a partir da caracterização da paisagem e composição de espécies, as

áreas urbanas se diferenciaram das demais, mas as áreas periurbanas e rurais não foram

diferenciadas entre si. A pouca alteração na riqueza das abelhas eussociais e no número de

visitas por meliponíneos, ao longo do gradiente urbano-rural, indicaram uma boa tolerância

à urbanização. As abelhas não eussociais apresentaram uma maior riqueza e frequência nas

áreas periurbanas e rurais. Além disso, a correlação positiva entre o número de visitas de

abelhas não eussociais e a vegetação herbáceo-arbustiva, na escala espacial menor, sugere

uma maior influência da paisagem local nessas espécies. A espécie introduzida Apis mellifera

apresentou uma maior frequência nas áreas urbanas, que pode estar relacionada à menor

disponibilidade de recursos, bem como à sua flexibilidade ecológica e poder competitivo.

Finalmente, as áreas rurais apresentaram as maiores taxas de Eficácia Reprodutiva,

enquanto as áreas urbanas, valores mais baixos. Nas áreas mais urbanizadas, possivelmente,

A. mellifera não foi um polinizador tão eficiente quanto as espécies nativas, o que pode ser

consequência da fragmentação das populações de Richardia grandiflora.

Palavras-chave: paisagem, urbanização, polinizadores, polinização, sucesso reprodutivo.

ABSTRACT

Bee visitors of the flowers of Richardia grandiflora (Rubiaceae) along an urban-rural

gradient. Increasing urbanization is among the main drivers of the loss and fragmentation of

habitats, that affect pollinator communities and change the plant-pollinator interactions.

Although studies focusing on the influence of landscape on pollinators have increased , in

Brazil this knowledge is incipient. Here, we analysed the bee visitors and reproductive

success of Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud along an urban-rural gradient,

relating to possible changes in the plant-pollinator interactions. This study was carried out in

six areas located in the state of Paraíba, belonging to three different categories: urban, peri-

urban and rural areas. We estimated the percentage of vegetation cover (woody and

herbaceous-shrub), impervious surfaces, bare soil and water, in two spatial scales.

Moreover, bee visitors of the flowers of R. grandiflora were observed monthly since

February 2012 until January 2013, and the species composition, richness, frequency of

occurrence and number of visits was recorded. Finally, we estimated the reproductive

success from pollination treatments (open-pollination and supplementary cross-pollination)

to obtain the Reproductive Efficacy of R. grandiflora in each area. In the clusters from the

landscape characterization and species composition the urban areas were differentiated

from the remaining, but peri-urban and country areas were not differentiated from each

other. The little change in the richness of eusocial bees and the number of visits by stingless

bees along the urban-rural gradient indicated good tolerance to urbanization. Non-eusocial

bees had higher richness and frequency in rural and peri-urban areas. Moreover, the positive

correlation between the number of non-eusocial bee visits and herbaceous-shrub

vegetation, in the smallest spatial scale, suggests a greater influence of the local landscape

on these species. The introduced species Apis mellifera had a higher frequency in urban

areas, which may be related to lower availability of resources, as well as its ecological

flexibility and competitive power. Finally, rural areas had the highest rates of Reproductive

Efficacy while urban areas showed lower values. Possibly, A. mellifera was not as efficient as

a native pollinator species, which may be a consequence of the fragmentation of the

populations of Richardia grandiflora in the most urbanized areas.

Keywords: landscape, urbanization, pollinators, pollination, reproductive success.

LISTA DE FIGURAS

Figura 1 Localização das áreas de estudo. (a) Localização dos municípios de João Pessoa, Conde e Alhandra no estado da Paraíba. (b) Localização das seis áreas de estudo: U1 (Vila Olímpica Ronaldo Marinho/DEDE); U2 (Secretaria de Estado da Segurança e Defesa Social), P1 (Estação Experimental de Mangabeira), P2 (Sítio Ponta de Gramame); R1 (Granja Pitumirim); R2 (Sítio Olho D’água). Fonte: Google Earth 2013.

20

Figura 2 Áreas de estudo. (a) U1 - Vila Olímpica Ronaldo Marinho/Dede. (b) U2 - Secretaria de Estado da Segurança e Defesa Social. (c) P1 - Estação Experimental de Mangabeira. (d) P2 - Sítio Ponta de Gramame. (e) R1 - Granja Pitumirim. (f) R2 - Sítio Olho D’Água.

21

Figura 3 Metodologia utilizada para estimativa das variáveis da paisagem. (a) Escalas espaciais utilizadas, quadrados com 1000m e 500m de lado, e divisão em 16 quadrantes. (b) Quadrante dividido em uma grade com 841 células. Fonte: Google Earth 2013.

22

Figura 4 Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. (a) Inflorescência. (b) Flor (Foto: Carolina N. Liberal).

23

Figura 5 Quadrantes utilizados para a observação dos visitantes florais. (a) Esquema dos quadrantes (1m2) e distância mínima entre eles. (b) Marcação do quadrante em uma área de estudo.

24

Figura 6 Experimentos para análise do sucesso reprodutivo. (a) Inflorescências marcadas para acompanhamento até a maturação dos frutos. (b) Detalhe da marcação da inflorescência.

25

Figura 7 Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora. (a) Apis mellifera; (b) Augochlora sp.; (c) Callonychium brasiliense; (d) Ceratina sp.; (e) Dicranthidium arenarium; (f) Partamona littoralis.

30

Figura 8 Riqueza de espécies eussociais e não eussociais obtidas para as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

31

Figura 9 Dendrograma de similaridade qualitativa (índice de Jaccard) entre as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

31

Figura 10 Frequência relativa de ocorrência de visitas por Apis mellifera, abelhas eussociais nativas e abelhas não eussociais, nas áreas urbanas, periurbanas e rurais. * Não foram verificadas diferenças significativas entre as frequências de P2 e R1 (χ2 = 1,2054; gl = 2; p = 0,5473).

33

Figura 11 Frequência relativa de ocorrência de visitas, por espécies de abelhas, nas áreas urbanas, periurbanas e rurais.

33

Figura 12 Boxplots do número de visitas observados por dia em cada área. (a) Visitas realizadas por abelhas eussociais, incluindo Apis mellifera; (b) Visitas realizadas por A. mellifera; (c) Visitas realizadas apenas por abelhas eussociais nativas; (d) Visitas realizadas por abelhas não eussociais. As letras diferentes indicam diferenças significativas (p<0,05) entre as áreas, de acordo com os testes de Kruskall-Wallis e a posteriori de comparações múltiplas.

34

Figura 13 Análise de Correspondência entre as espécies de abelhas (número de visitas) e as áreas de estudo. As espécies eussociais estão representadas em azul e as não eussociais em preto. As áreas correspondem aos triângulos vermelhos.

35

Figura 14 Estimativa das variáveis da paisagem, utilizando o quadrado com 500m de lado (0,25km2), para as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

36

Figura 15 Estimativa das variáveis da paisagem, utilizando o quadrado com de 1000m de lado (1km2), para as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

37

Figura 16 Análise de Agrupamento (Cluster) entre as áreas urbanas, periurbanas e rurais, a partir das variáveis da paisagem. (a) 500m de lado; (b) 1000m de lado.

38

LISTA DE TABELAS

Tabela 1 Espécies de abelhas (Apidae) registradas nas áreas urbanas, periurbanas e rurais.

29

Tabela 2 Matriz de similaridade (índice de Jaccard) obtida para as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

32

Tabela 3 Correlação entre as variáveis da paisagem para cada escala espacial (500m e 1000m). Os valores do r (Spearman) estão apresentados nas células cinza e os do p nas células brancas. Os valores de p significativos estão destacados em negrito.

37

Tabela 4 Correlações (r de Spearman) entre as variáveis da paisagem e o número de visitas e riqueza de abelhas. Os valores de p significativos estão destacados em negrito.

39

Tabela 5 Correlações significativas (r de Spearman) entre as variáveis da paisagem e o número de visitas por espécies. *p < 0,05; ** p < 0,01; *** p < 0,001.

40

Tabela 6 Sucessos reprodutivos para os experimentos de polinização e Eficácias Reprodutivas (ER) obtidas para cada área de estudo. As letras minúsculas, em cada linha, indicam diferenças significativas (p < 0,05) de acordo com o teste de χ2.

41

Tabela 7 Correlações (r de Spearman), com respectivos valores de p, entre a Eficácia Reprodutiva (ER) e as variáveis da paisagem e das abelhas (número de visitas e riqueza).

42

SUMÁRIO

1 INTRODUÇÃO..................................................................................................................... 12

1.1 Abelhas e polinização..................................................................................................... 12

1.2 Paisagem e o gradiente urbano-rural...................................................................... 13

1.3 Efeitos da urbanização e fragmentação de habitats nas comunidades de abelhas e nas relações planta-polinizador.............................................................

14

2 OBJETIVOS............................................................................................................................ 16

2.1 Objetivo geral..................................................................................................................... 16

2.2 Objetivos específicos....................................................................................................... 16

3 HIPÓTESES............................................................................................................................ 17

4 METODOLOGIA................................................................................................................. 18

4.1 Áreas de estudo................................................................................................................. 18

4.1.1 Áreas urbanas e periurbanas.................................................................................... 18

4.1.2 Áreas rurais...................................................................................................................... 19

4.1.3 Estimativas das variáveis da paisagem................................................................ 22

4.2 Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud.................................................. 23

4.3 Observação, coleta e identificação das abelhas................................................. 24

4.4 Sucesso reprodutivo........................................................................................................ 25

4.5 Análises estatísticas......................................................................................................... 27

5 RESULTADOS .................................................................................................................... 28

5.1 Abelhas visitantes florais nas áreas urbanas, periurbanas e rurais.......... 28

5.2 Variáveis da paisagem.................................................................................................... 35

5.3 Relações entre as variáveis da paisagem e as abelhas.................................. 38


6 DISCUSSÃO.......................................................................................................................... 43

6.1 Polinizadores e paisagem.............................................................................................. 43


7 CONCLUSÕES...................................................................................................................... 50

REFERÊNCIAS.......................................................................................................................... 51

Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) ao longo de um gradiente urbano-rural

Renata Marinho Cruz

12

1 INTRODUÇÃO

1.1 Abelhas e polinização

A polinização constitui um dos principais processos biológicos, sem o qual a maioria

das espécies de angiospermas não se reproduz (Buchmann & Nabhan 1996) e, por isso, é

considerada um serviço ecossistêmico – serviço proporcionado pelo ambiente, indispensável

para a espécie humana (Klein et al. 2006, Kremen et al. 2002). Do ponto de vista animal, a

polinização é um produto secundário da coleta de um recurso (pólen, néctar, resina, óleo)

que é fornecido nas flores, enquanto para as plantas é a maneira de aumentar o fluxo gênico

entre os indivíduos (Janzen 1980). Estima-se que dentre as 250 mil espécies de

angiospermas, cerca de 90% são polinizadas por animais, principalmente por insetos

(Buchmann & Nabhan 1996, Ollerton 1999, Raven et al. 2007). Segundo Baker & Hurd

(1968), a diversificação das angiospermas coincide com um aumento pronunciado na

diversidade dos grupos de insetos, cuja ecologia está intimamente ligada à dessas plantas.

Dentre os insetos, as abelhas (Hymenoptera: Apidae sensu Melo & Gonçalves 2005) são

consideradas os principais polinizadores de plantas cultivadas e silvestres (Freitas & Pereira

2004, Kevan & Imperatriz-Fonseca 2002, Kremen et al. 2012, Michener 2007). Dessa forma,

constituem um grupo chave para a manutenção de muitos ecossistemas terrestres (Neff &

Simpson 1993) e para a produção agrícola (FAO 2004).

Todas as espécies de abelhas existentes dependem, de alguma forma, dos produtos

provenientes das angiospermas (Danforth et al. 2006, Michener 2007, Wcislo & Cane 1996).

Além desses recursos, para a maioria dos polinizadores, os habitats devem apresentar

condições adequadas de temperatura, bem como vegetação e substratos apropriados para a

nidificação (Cane 2001, Liow 2001). O aumento na degradação da vegetação nativa para a

implantação e/ou expansão das cidades ou áreas agrícolas, e a consequente redução de

fontes de recurso e sítios de nidificação, tem sido apontada como uma das principais causas

do declínio na diversidade de polinizadores (Dias et al. 1999, Freitas et al. 2009). Esse

declínio tem sido evidenciado em diversos estudos realizados nas regiões temperadas

(Biesmeijer et al. 2006, Kearns & Inouye 1997, Kevan & Phillips 2001, Klein et al. 2007,


Renata Marinho Cruz

13

Ricketts et al. 2008) e a discussão acerca dele se tornou pertinente em várias regiões do

globo.

1.2 Paisagem e o gradiente urbano-rural

Segundo Metzger (2001), paisagem pode ser definida como um mosaico

heterogêneo, composto por unidades interativas, sendo a heterogeneidade existente em

pelo menos um fator, segundo um observador e numa certa escala de observação. No

contexto ecológico, esse mosaico pode ser considerado como um conjunto de habitats que

apresentam condições mais ou menos favoráveis para a espécie ou comunidade estudada

(Metzger 2001). A escala espacial utilizada deve ser escolhida considerando a capacidade de

deslocamento e dispersão das espécies analisadas.

As atividades antrópicas têm modificado os ecossistemas naturais, gerando paisagens

modificadas. Dentre os tipos dominantes de paisagens modificadas estão as áreas urbanas e

as terras agrícolas (Koh & Gardner 2010). Os ambientes urbanos constituem áreas

espacialmente heterogêneas, sob intensa atividade humana, que apresentam uma grande

quantidade de superfícies impermeáveis e estruturas artificiais (pavimentos, construções,

etc) (McIntyre et al. 2001). Em contraposição aos ambientes urbanos, as áreas rurais

constituem regiões com predominância de cobertura vegetal, que podem estar destinadas a

atividades agropecuárias, turismo natural, silvicultura, extrativismo ou conservação

ambiental. Da mesma forma que a urbanização, a intensificação da atividade agrícola,

primariamente, degrada o habitat através da redução da cobertura vegetal nativa (Freitas et

al. 2009, McIntyre et al. 2001).

A partir do início do século XX, a dicotomia “urbano” e “rural” vem sendo

amplamente discutida, destacando-se a importância de considerar uma transição menos

abrupta entre esses dois tipos de ambientes (Reis 2006). Nesse contexto, enquadram-se as

áreas periurbanas, que constituem uma zona de transição entre os ambientes urbanos e

rurais, nas quais é possível encontrar características de ambos os tipos de ambientes na

partilha pelo uso do solo (Vale & Gerardi 2006). O espaço periurbano, portanto, apresenta

um nível de urbanização intermediário entre os extremos urbano e rural. Dessa forma, ao

utilizar áreas urbanas, periurbanas e rurais, está sendo realizada uma abordagem em


Renata Marinho Cruz

14

gradiente, que pode ser definido através da redução da urbanização (redução de superfícies

impermeáveis e aumento da cobertura vegetal) das áreas urbanas para as rurais.

1.3 Efeitos da urbanização e fragmentação de habitats nas comunidades de abelhas e nas relações planta-polinizador

A urbanização é um processo crescente no mundo, constituindo uma das principais

atividades antrópicas causadoras de alterações drásticas e persistentes nos habitats

(McKinney 2006). Através desse processo, ocorre o aumento da quantidade de superfícies

impermeáveis (prédios, estradas, áreas industriais), com a correspondente redução das

áreas verdes (Ahrné et al. 2009). Nas áreas urbanas, portanto, os habitats adequados (áreas

ruderais, parques, jardins, fragmentos, etc) estão incorporados numa matriz altamente

inadequada (superfícies impermeáveis), gerando uma fragmentação extrema de habitats

(Andrieu et al. 2009). Além disso, nesses ambientes também podem ser verificados, mais

intensamente, fatores como poluição, maior número de espécies vegetais exóticas e

alterações climáticas locais (Kim 1992, McIntyre et al. 2001, Rebele 1994).

Diversos estudos têm demonstrado o efeito da ocupação humana, e a consequente

redução de habitats adequados e da disponibilidade de recursos, bem como aumento do

isolamento de ambientes favoráveis, nas comunidades de polinizadores (Melo et al. 2006,

Viana et al. 2012). A maioria desses estudos aponta uma diminuição na riqueza e abundância

de espécies de polinizadores, seja em resposta à fragmentação ambiental (Steffan-Dewenter

& Tscharntke 1999, à distância de habitats naturais (Chachoff & Aizen 2006) ou à

urbanização (Bates et al. 2011, Zanette et al. 2005). Entretanto, nem todos os ambientes

alterados são inviáveis para os polinizadores, podendo abrigar ambientes alternativos que

criam conectividade entre fragmentos remanescentes e fornecem habitats e recursos

valiosos para as abelhas (Chacoff & Aizen 2006, Fetridige et al. 2008, McFrederick & LeBuhn

2006, Saure 1996). Dessa forma, mesmo nas cidades é possível encontrar um número

considerável de espécies de abelhas (Banaszak-Cibicka & Zmihorski 2011, Taura & Laroca

1991).

É importante considerar que os grupos de abelhas podem responder de maneira

diferenciada aos impactos das ações antrópicas. Em alguns casos, pode ser verificada pouca

alteração na abundância total, porém modificação na abundância relativa de cada espécie


Renata Marinho Cruz

15

em resposta a distúrbios antrópicos (Samejima et al. 2004). Espécies generalistas, por

exemplo, podem estar presentes em abundância em áreas com diferentes níveis de

urbanização (Zanette et al. 2005). Por outro lado, espécies que apresentam requerimentos

de habitat mais específicos e pequena capacidade de deslocamento tendem a ser mais

sensíveis à fragmentação ambiental e aumento da urbanização (Bates et al. 2011, Biesmeijer

et al. 2006, Gathmann et al. 1994, Geslin et al. 2013, Greenleaf et al. 2007, Steffan-Dewenter

et al. 2002). Além disso, espécies exóticas, que geralmente apresentam maior flexibilidade

ecológica e poder de competição, podem apresentar suas populações aumentadas em

ambientes antropizados, em detrimento das espécies nativas (Aizen & Feinsinger 1994a,

Aizen & Feinsinger 1994b, Melo et al. 2006, Steffan-Dewenter et al. 2002).

A redução no tamanho e na conectividade entre os habitats, como influência da

urbanização, pode provocar, ainda, alterações nas relações planta-polinizador (Aguilar et al.

2006, Biesmeijer et al. 2006, Harris & Johnson 2004, Tscharntke & Brandl 2004). A escassez

de habitats e recursos adequados, bem como a pouca atratividade das pequenas ou pouco

densas populações de plantas, podem promover a queda na densidade populacional e

riqueza de espécies de polinizadores (Andrieu et al. 2009, Goverde et al. 2002, McIntyre &

Hostetler 2001, Steffan-Dewenter & Tscharntke 1999). Ao mesmo tempo, a quantidade de

recursos disponíveis e o seu arranjo espacial podem modificar o comportamento de

forrageio dos polinizadores, como uma forma de manter o ganho energético nesses

ambientes fragmentados (Andrieu et al. 2009, Charnov 1976, Goverde et al. 2002). Essas

alterações na abundância, riqueza e comportamento dos polinizadores geram efeitos

negativos na produção de sementes e no fluxo gênico entre as populações de plantas (Kunin

1997, Steffan-Dewenter & Tscharntke 1999).

Embora se observe um crescente de estudos analisando os efeitos da paisagem na

disponibilidade e comportamento dos polinizadores, no Brasil esse conhecimento ainda é

incipiente de modo que pouco se conhece sobre as relações entre a estrutura da paisagem e

os polinizadores (Viana et al. 2012). Essa realidade reflete a necessidade de investigar a

composição, frequência, riqueza e número de visitas de abelhas ao longo de um gradiente

urbano-rural, associando a variáveis da paisagem e possíveis interferências nas relações

planta-polinizador.


Renata Marinho Cruz

16

2 OBJETIVOS

2.1 Objetivo geral

Estudar os efeitos das paisagens modificadas ao longo de um gradiente urbano-rural

sobre as abelhas visitantes florais e sucesso reprodutivo de Richardia grandiflora (Cham. &

Schltdl.) Steud.

2.2 Objetivos específicos

Avaliar a composição de espécies, riqueza, frequência e número de visitas das

abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora em cada área;

Estimar os percentuais de cobertura vegetal (arbórea e herbáceo-arbustiva),

superfícies impermeáveis, solo livre e água para cada área;

Relacionar as variáveis da paisagem (cobertura vegetal, superfícies impermeáveis,

solo livre e água) com o número de visitas e a riqueza das abelhas visitantes florais de

Richardia grandiflora;

Analisar o sucesso reprodutivo de Richardia grandiflora, nas diferentes áreas,

associando às variáveis da paisagem, número de visitas e riqueza de abelhas.


Renata Marinho Cruz

17

3 HIPÓTESES

(1) A redução da urbanização ao longo do gradiente urbano-rural (diminuição no

número de edificações, pavimentações e aumento de superfícies livres e vegetação)

altera a composição e frequência dos polinizadores, bem como aumenta a riqueza e

número de visitas das abelhas nativas;

(2) Áreas mais urbanizadas apresentam uma maior frequência da espécie exótica Apis

mellifera;

(3) A Eficácia Reprodutiva é afetada positivamente ao longo do gradiente urbano-rural.


Renata Marinho Cruz

18

4 METODOLOGIA

4.1 Áreas de estudo

O estudo foi desenvolvido nos municípios de João Pessoa, Conde e Alhandra

localizados no estado da Paraíba, Brasil (Figura 1a). O clima da região, de acordo com as

divisões climáticas de Köppen, está inserido dentro do domínio tropical quente-úmido (As’).

Caracteriza-se por apresentar um período chuvoso que se inicia no mês de fevereiro/março

e prolonga-se até julho/agosto. O período seco começa no mês de setembro e estende-se

até fevereiro. As médias térmicas anuais são de 22 - 26° C e as precipitações pluviométricas

situam-se em torno de 1500 mm/ano. Os solos da região são arenosos ou argilosos de baixa

fertilidade, lixiviados (podzólicos ou latossolos) (Feliciano & Melo 2003).

Foram utilizadas seis áreas de estudo (Figura 1b), distribuídas em três diferentes

categorias: urbanas, periurbanas e rurais.

4.1.1 Áreas urbanas e periurbanas

As áreas urbanas (U) utilizadas neste estudo estão localizadas na cidade de João

Pessoa (3421,30 hab/Km2) (IBGE 2010a) e foram os jardins da (1) Vila Olímpica Ronaldo

Marinho (DEDE/CIEF) (7°6'45"S, 34°51'3"W) (Figura 2a), localizada no bairro dos Estados, e

da (2) Secretaria de Estado da Segurança e Defesa Social (7°9'42"S, 34°50'12"W) (Figura 2b),

localizada no bairro de Mangabeira. Ambos os bairros estão inseridos na matriz urbana da

cidade de João Pessoa.

As áreas periurbanas (P) estão localizadas na margem da cidade João Pessoa e foram

a (1) Estação Experimental de Mangabeira (07°11'52"S, 34°48'42"W) (Figura 2c), pertencente

à Empresa Estadual de Pesquisa Agropecuária da Paraíba (EMEPA-PB), localizada no bairro

Costa do Sol, e o (2) Sítio Ponta de Gramame, localizado no bairro de Gramame (7°12'26"S,

34°51'55"W) (Figura 2d). Embora a ocupação do bairro Costa do Sol tenho aumentado nos

últimos anos, com intensificação da especulação imobiliária, construção civil e atividade

turística, a área apresenta uma baixa densidade populacional, com grande parte destinada


Renata Marinho Cruz

19

ao uso agrícola (Barbosa 2005). Da mesma forma, no Bairro de Gramame apenas parte do

espaço foi assimilado pela expansão urbana, permanecendo a outra com elementos rurais

(Leite 2011).

4.1.2 Áreas rurais

As áreas rurais (R) utilizadas neste estudo estão localizadas nos municípios de Conde

e Alhandra, que são integrantes da região metropolitana de João Pessoa. As cidades de

Conde (123,74 hab/Km2) e Alhandra (98,58 hab/Km2) possuem aproximadamente 1/3 da

população vivendo na zona rural (IBGE 2010a, IBGE 2010b). Nessas cidades, os

estabelecimentos agropecuários desempenham um papel de destaque, ocupando uma área

aproximada de 7278 hectares no Conde e 10811 hectares em Alhandra (IBGE 2006). As áreas

que fizeram parte deste estudo foram a (1) Granja Pitumirim, localizada no município do

Conde (7°16'24"S, 34°53'21"W) (Figura 2e), e o (2) Sítio Olho D’água (07°25'31"S,

34°53'21"W) (Figura 2f), localizado no assentamento Tapuiu no município de Alhandra.


Renata Marinho Cruz

20

Figura 1 – Localização das áreas de estudo. (a) Localização dos municípios de João Pessoa, Conde e Alhandra no estado da Paraíba. (b) Localização das seis áreas de estudo: U1 (Vila Olímpica Ronaldo Marinho/DEDE); U2 (Secretaria de Estado da Segurança e Defesa Social), P1 (Estação Experimental de Mangabeira), P2 (Sítio Ponta de Gramame); R1 (Granja Pitumirim); R2 (Sítio Olho D’água). Fonte: Google Earth 2013.

a

b


Renata Marinho Cruz

21

Figura 2 – Áreas de estudo. (a) U1 - Vila Olímpica Ronaldo Marinho/Dede. (b) U2 - Secretaria de Estado da Segurança e Defesa Social. (c) P1 - Estação Experimental de Mangabeira. (d) P2 - Sítio Ponta de Gramame. (e) R1 - Granja Pitumirim. (f) R2 - Sítio Olho D’Água.

a b

c d

e f


Renata Marinho Cruz

22

4.1.3 Estimativas das variáveis da paisagem

As seis áreas de estudo foram caracterizadas a partir de imagens de satélite (Google

Earth 2013), utilizando duas escalas espaciais diferentes: um quadrado com 1000m de lado e

outro com 500m de lado, inscrito no quadrado maior (Figura 3a). O quadrado maior foi

divido em um total de 16 quadrantes, cada um com 250m de lado, que foram subdivididos

em uma grade contendo 841 subquadrantes (células com ≅74,32 m2) (Figura 3b).

Figura 3 – Metodologia utilizada para estimativa das variáveis da paisagem. (a) Escalas espaciais utilizadas, quadrados com 1000m e 500m de lado, e divisão em 16 quadrantes. (b) Quadrante dividido em uma grade com 841 células. Fonte: Google Earth 2013.

Cada célula foi analisada e classificada nas seguintes categorias: (1) vegetação arbórea,

(2) vegetação herbáceo-arbustiva, (3) solo livre, (4) superfícies impermeáveis (construções e

pavimentos) e (5) água. A categoria solo livre foi incluída devido à importância para abelhas

que nidificam no solo (Michener 2007, Zanette et al. 2005). A partir da contagem do número

de células por categoria foi possível estimar a porcentagem de cada variável da paisagem.

1000m

250m

250m

1000m

500m

500m

a b


Renata Marinho Cruz

23

4.2 Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud.

Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. (Figura 4) é uma erva ruderal,

pertencente à família Rubiaceae (subfamília Rubioidae, tribo Spermacoceae) conhecida

popularmente como “ervanço”, “poaia” ou “ipeca-mirim” (Agra et al. 2007). A palavra

ruderal provém de ruderes, que significa ruínas, é utilizada para qualificar aquelas plantas

que durante o processo evolutivo se adaptaram a ambientes antropizados, ocupando beiras

de calçadas, terrenos baldios e outros tipos de ambientes modificados pelo homem (Lorenzi

1991). R. grandiflora apresenta distribuição neotropical (Andersson 1992), sendo nativa da

Argentina, Bolívia, Brasil, Uruguai e Paraguai (Lewis & Oliver 1974). No Brasil, pode ser

encontrada em todas as regiões (Pereira & Barbosa 2006).

Figura 4 –Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. (a) Inflorescência. (b) Flor (Foto: Carolina N. Liberal).

Embora estudos sobre os visitantes florais de Richardia grandiflora sejam escassos, a

importância dessa espécie como fonte de recursos para abelhas pode ser evidenciada em

levantamentos da flora utilizada por insetos e em análises polínicas de mel (Boff 2008,

Carvalho 2013, Kiill et al. 2000, Moura 2008, Nascimento 2011, Pires et al. 2009, Pott & Pott

1986, Santos et al. 2006, Silva 2006, Silva et al. 2008, Vidal et al. 2008). No único estudo

direcionado à biologia floral, sistema reprodutivo e polinizadores de Richardia grandiflora,

realizado por Cruz (2011), a espécie foi considerada como autoincompatível e as abelhas

a b


Renata Marinho Cruz

24

foram o grupo de visitantes mais rico e frequente, sendo apontadas como os principais

polinizadores.

R. grandiflora foi escolhida como ferramenta para a realização deste estudo devido à

importante relação entre suas flores e as abelhas, bem como à sua característica ruderal, o

que possibilitou que indivíduos pudessem ser encontrados nas seis áreas de estudo.

4.3 Observação, coleta e identificação das abelhas

Em cada área de estudo foram observados três grupos de 50 flores. Cada grupo

estava contido dentro de um quadrante de 1m2 e distando, no mínimo, 3m do outro (Figura

5).

Figura 5 – Quadrantes utilizados para a observação dos visitantes florais. (a) Esquema dos quadrantes (1m2) e distância mínima entre eles. (b) Marcação do quadrante em uma área de estudo.

As observações foram realizadas mensalmente de fevereiro/2012 a janeiro/2013,

com um total de 72 dias de observação, 12 em cada área. Em cada dia de observação, as

flores foram monitoradas das 7h00min às 12h00min, durante 15min a cada meia hora,

sendo 5min por quadrante. Assim, foi obtido um total de 30min de observação por hora,

totalizando 2h30min por dia de observação.

Exemplares foram coletados para identificação com rede entomológica e frascos

coletores. Em seguida, foram colocadas em câmara mortífera contendo acetato de etila,

montadas e depositadas na Coleção Entomológica do Departamento de Sistemática e

Ecologia da Universidade Federal da Paraíba.

a b


Renata Marinho Cruz

25

No processo de identificação, primeiramente foi utilizada a chave taxonômica de

gêneros de abelhas ocorrentes no Brasil apresentada em Silveira et al. (2002). O nível

específico foi atingido através do auxílio de chaves taxonômicas de grupos específicos e

comparação com a coleção de referência da Universidade Federal da Paraíba. Foi utilizada a

classificação proposta por Melo & Gonçalves (2005) e seguida por Moure et al. (2007), na

qual todas as abelhas então agrupadas na família Apidae. Nessa classificação, as famílias

consideradas por Michener (2007) e Silveira et al. (2002) são tratadas como subfamílias.

4.4 Sucesso reprodutivo

Para a análise do sucesso reprodutivo, foram realizados os experimentos de

polinização livre e polinização cruzada manual complementar. Em ambos, 50 inflorescências

foram escolhidas em cada área, totalizando 300 inflorescências por experimento. As

inflorescências foram marcadas com palitos de madeira (Figura 6) e acompanhadas até a

maturação dos frutos. As flores utilizadas nos experimentos foram marcadas no cálice com

caneta permanente, para posterior reconhecimento.

Figura 6 – Experimentos para análise do sucesso reprodutivo. (a) Inflorescências marcadas para acompanhamento até a maturação dos frutos. (b) Detalhe da marcação da inflorescência.

a b


Renata Marinho Cruz

26

Em seguida, as inflorescências foram levadas para o laboratório para contagem do

número de sementes produzidas. A partir desses dados, o sucesso reprodutivo (SR) foi

calculado utilizando a fórmula:

Na polinização livre, as inflorescências foram mantidas sob condições naturais. Na

polinização cruzada manual, os grãos de pólen de flores de uma planta foram transportados

para o estigma de flores de outra planta, com o auxílio de uma pinça. Para assegurar o

cruzamento entre indivíduos diferentes, os mesmos foram feitos utilizando a distância

mínima de 3m entre as flores doadoras e receptoras. O experimento foi realizado pela

manhã (7h00min – 9h00min), que corresponde ao horário com maior frequência dos

polinizadores naturais (Cruz 2011). Após a realização dos cruzamentos, as inflorescências

não foram ensacadas, de modo que permaneceram disponíveis para os visitantes florais.

Portanto, a polinização cruzada manual foi realizada de forma complementar (Guedes et al.

2011).

Para fins de análise, foi considerada a razão entre os sucessos da polinização livre e

polinização cruzada manual complementar, denominada de Eficácia Reprodutiva (ER)

(Zapata & Arroyo 1978), que, para espécies xenogâmicas, mede o percentual de flores que

foram polinizadas com pólen proveniente de outro indivíduo:

Os valores de ER mais próximos de 0 indicam um maior déficit de polinização,

enquanto os mais próximos de 1 sugerem uma maior taxa de polinização natural.


Renata Marinho Cruz

27

4.5 Análises estatísticas

Todos os cálculos foram realizados utilizando o pacote estatístico R versão 2.12.1 (R

Development Core Team 2010). Neste estudo, as análises foram feitas considerando os dois

grupos básicos: abelhas eussociais e abelhas não eussociais. Além disso, a espécie eussocial

introduzida Apis mellifera foi analisada separadamente.

Para analisar a similaridade entre as áreas quanto à composição de espécies, foi

utilizado o índice qualitativo de Jaccard (presença e ausência). Para facilitar a visualização

dos resultados, as relações estabelecidas entre as áreas foram agrupadas empregando o

método de ligação média UPGMA, produzindo ao final um dendrograma.

O teste de Qui-Quadrado (χ2), com correção de Yates, foi utilizado para comparar a

frequência relativa de ocorrência dos grupos de visitantes nas áreas urbanas, periurbanas e

rurais. Esse teste foi aplicado, ainda, para comparar os sucessos reprodutivos obtidos para

cada experimento de polinização nas diferentes áreas.

Para comparar o número de visitas obtidas em cada área, foi utilizado o teste de

Kruskal-Wallis. Em sequência foi aplicado o teste a posteriori de comparação múltipla

usando a função “kruskalmc” do pacote pgirmess (Giraudoux 2011). A aceitação ou rejeição

da hipótese nula foi realizada através da obtenção de um p-valor, adotando o nível de

significância = 0,05 (Siegel & Castellan Jr. 2006).

A Análise de Correspondência (AC) foi utilizada para analisar o nível de associação

entre as espécies de abelhas e as áreas, através do número de visitas realizadas pelos

indivíduos.

A Análise de Agrupamento (Cluster), utilizando a distância Euclidiana e o método de

ligação média UPGMA, foi aplicada para verificar se as seis áreas, previamente categorizadas

como urbanas, periurbanas e rurais, poderiam ser também diferenciadas a partir das

estimativas das variáveis da paisagem. A análise de agrupamento foi realizada para as duas

escalas espaciais: 500m e 1000m.

Por fim, a correlação de Spearman foi aplicada para analisar a relação entre as

variáveis da paisagem (vegetação arbórea, vegetação herbáceo-arbustiva, solo livre,

superfícies impermeáveis e água) e as abelhas (número de visitas e riqueza). A correlação foi

empregada, ainda, para relacionar as variáveis da paisagem, número de visitas e riqueza de

abelhas com a Eficácia Reprodutiva (ER) obtida para cada área.


Renata Marinho Cruz

28

5 RESULTADOS

5.1 Abelhas visitantes florais nas áreas urbanas, periurbanas e rurais

Foram registradas um total de 5304 visitas realizadas por 29 espécies de abelhas,

pertencentes a 17 gêneros e quatro subfamílias (Tabela 1). As subfamílias Apinae e

Halictinae foram as melhores representadas, com 13 espécies cada uma. Para as subfamílias

Megachilinae e Andreninae foram encontradas, respectivamente, 2 e 1 espécie. Dentre as

espécies observadas, apenas duas foram registradas nas seis áreas, Apis mellifera (Figura 7a)

e Trigona spinipes. Onze espécies foram registradas apenas em uma única área: Ancylocelis

apiformis, Augochlora sp. 6, Augochlora sp. 7, Augochloropsis sp., Dialictus sp.1, Exomalopsis

cf. analis, Exomalopsis (E.) sp., Frieseomelitta doederleini, Megachile (A.) sp., Thectochlora

alaris e Trigona fuscipennis.

As áreas urbanas apresentaram uma riqueza de espécies inferior às demais (S=3 em

U1 e S=7 em U2). Os maiores valores foram obtidos paras as áreas periurbanas (S= 20 em P1

e S=18 em P2), seguida pelas áreas rurais (S=14 em R1 e S=17 em R2). Considerando

separadamente os grupos de abelhas, percebeu-se que a riqueza de espécies eussociais

variou pouco nos três tipos de área (Figura 8), com o menor valor obtido para a área U2 (2

espécies) e o maior para as áreas P1, P2 e R1 (4 espécies). Por outro lado, a riqueza de

espécies de abelhas não eussociais foi superior nas áreas periurbanas e rurais, com valores

que variaram de 10 (R1) a 16 (P1).

A análise do dendrograma baseado no índice qualitativo de Jaccard permitiu observar

que a composição de espécies de abelhas foi mais similar entre as áreas periurbanas e rurais

(Figura 9). A maior similaridade foi obtida entre a área periurbana P2 e a rural R1 (0,60)

(Figura 9 e Tabela 2). As áreas urbanas mostraram uma menor similaridade na composição

de espécies de abelhas em relação aos outros tipos de área, sendo o menor valor obtido

entre as áreas U1 e R2 (0,11).


Renata Marinho Cruz

29

Tabela 1 – Espécies de abelhas (Apidae) registradas nas áreas urbanas, periurbanas e rurais.

Espécies de abelhas (Apidae) U1 U2 P1 P2 R1 R2

ANDRENINAE

Calliopsini Callonychium brasiliense (Ducke, 1907)

APINAE Apini

Apina Apis mellifera Linnaeus, 1758

Meliponina Frieseomelitta doederleini (Friese, 1900)

Partamona littoralis Pedro & Camargo, 2003

Plebeia flavocincta (Cockerell, 1912)

Trigona spinipes (Fabricius, 1793)

Trigona fuscipennis Friese 1900

Emphorini Ancyloscelis apiformis (Fabricius, 1793)

Eucerini Melissoptila uncicornis (Ducke, 1910)

Exomalopsini Exomalopsis (Exomalopsis) cf. analis Spinola, 1853

Exomalopsis (Exomalopsis) sp.

Xylocopini

Ceratinina Ceratina (Ceratinula) manni Cockerell , 1912

Ceratina (Crewella) sp. 1

Ceratina (Crewella) sp. 2

HALICTINAE Halictini Dialictus opacus (Moure, 1940)

Dialictus sp. 1

Dialictus sp. 2

Augochlorini Augochlora sp. 1

Augochlora sp. 2

Augochlora sp. 3

Augochlora sp. 4

Augochlora sp. 5

Augochlora sp. 6

Augochlora sp. 7

Augochlorella sp.

Augochloropsis sp.

Thectochlora alaris (Vachal, 1904)

MEGACHILINAE

Anthidiini Dicranthidium arenarium (Ducke, 1907)

Megachilini Megachile (Acentron) sp.


Renata Marinho Cruz

30

Figura 7 – Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora. (a) Apis mellifera; (b) Augochlora sp.; (c) Callonychium brasiliense; (d) Ceratina sp.; (e) Dicranthidium arenarium; (f) Partamona littoralis.

a

c

e

d

b

f


Renata Marinho Cruz

31

Figura 8 – Riqueza de espécies eussociais e não eussociais obtidas para as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

Figura 9 – Dendrograma de similaridade qualitativa (índice de Jaccard) entre as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

0

2

4

6

8

10

12

14

16

18

U1 U2 P1 P2 R1 R2

Nú

me

ro d

e e

spé

cie

s

Eussociais Não Eussociais


Renata Marinho Cruz

32

Tabela 2 – Matriz de similaridade (índice de Jaccard) obtida para as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

U1 U2 P1 P2 R1

U2 0,25

P1 0,15 0,35

P2 0,17 0,32 0,58

R1 0,21 0,31 0,48 0,60

R2 0,11 0,33 0,42 0,52 0,48

Ao comparar a frequência relativa de ocorrência de visitas por grupo de abelhas

(Figura 10), o teste χ2 apontou uma igualdade estatística apenas entre as áreas P2 e R1 (χ2 =

1,2054; gl = 2; p = 0,5473). As demais áreas diferiram estatisticamente entre si (p < 0,05).

Nas áreas urbanas, observou-se uma predominância dos indivíduos da espécie introduzida

Apis mellifera, apresentando uma frequência de mais de 70% nas duas áreas (U1 e U2).

Tanto nas áreas periurbanas quanto nas rurais, a maior frequência foi registrada para as

abelhas não eussociais, sendo de 45,5%, 56,5%, 50,5% e 79,4%, respectivamente, em P1, P2,

R1 e R2 (Figura 10). Dentre as abelhas não eussociais é importante destacar as espécies de

Augochlorini (Figura 7b), que estiveram presentes em todas essas áreas e foram as que

ocorreram com mais frequência em P2 e R2 (32% e 35,4%) (Figura 11). Na área periurbana

P1 a frequência registrada para A. mellifera ainda foi uma das maiores (32,17%) e as

espécies de abelhas eussociais nativas apresentaram uma frequência de 22,4%. Na área

periurbana P2 e nas áreas rurais (R1 e R2) a segunda maior frequência foi registrada para as

espécies eussociais nativas (39,7%, 46,7% e 16,7%, respectivamente) e A. mellifera

apresentou uma frequência inferior a 4%. Dentre as espécies de abelhas eussociais nativas,

pode-se destacar Partamona littoralis (Figura 7f) na área P2 (25,1%) e Plebeia flavocincta na

área R1 (29,6%).

Comparando o número de visitas obtido por grupo de abelhas em cada área (Figura

12), observou-se um maior número de visitas por abelhas eussociais (incluindo A. mellifera)

nas áreas urbanas que nas áreas periurbanas e rurais (Figura12a). Entretanto, as visitas das

áreas P1, P2 e R2 não diferiram significativamente das obtidas na área U2 (p > 0,05).

Analisando separadamente as visitas pelos indivíduos da espécie Apis mellifera (Figura12b),

foi obtida uma diferença significativa (p < 0,05) entre as áreas urbanas e as demais, com

exceção da área periurbana P1. Para as abelhas eussociais nativas, as únicas diferenças


Renata Marinho Cruz

33

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

U1 U2 P1 P2 R1 R2

Frq

uên

cia

rela

tiva

de

oco

rrên

cia

(%)

Outras

Dicrathidium arenarium

Ceratina spp.

Callonychium brasiliense

Augochlorini spp.

Trigona spinipes

Plebeia flavocincta

Partamona littoralis

Apis mellifera

significativas obtidas foram entre a área U2 e as áreas P1, P2 e R1 (Figura12c). Por fim, para

as espécies não eussociais, o número de visitas nas áreas P2 e R2 diferiram

significativamente das áreas urbanas. Embora os resultados mostrem um maior número de

visitas nas áreas P1 e R1 em relação às áreas urbanas, a diferença entre a área U2 não foi

estatisticamente significativa. Da mesma forma, não foi constatada diferença entre as áreas

periurbanas e rurais (Figura12d).

Figura 10 – Frequência relativa de ocorrência de visitas por Apis mellifera, abelhas eussociais nativas e abelhas não eussociais, nas áreas urbanas, periurbanas e rurais. * Não foram verificadas diferenças significativas entre as frequências de P2 e R1 (χ2 = 1,2054; gl = 2; p = 0,5473).

Figura 11 – Frequência relativa de ocorrência de visitas, por espécies de abelhas, nas áreas urbanas, periurbanas e rurais.

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

U1 U2 P1 P2 R1 R2

Freq

uên

cia

rela

tiva

de

oco

rrê

nci

a (

%)

Não eussociais

Eussociais nativas

Apis mellifera

*

*


Renata Marinho Cruz

34

Figura 12 – Boxplots do número de visitas observados por dia em cada área. (a) Visitas realizadas por abelhas eussociais, incluindo Apis mellifera; (b) Visitas realizadas por A. mellifera; (c) Visitas realizadas apenas por abelhas eussociais nativas; (d) Visitas realizadas por abelhas não eussociais. As letras diferentes indicam diferenças significativas (p<0,05) entre as áreas, de acordo com os testes de Kruskall-Wallis e a posteriori de comparações múltiplas.

Através da Análise de Correspondência foi demonstrado que as áreas urbanas estão

fortemente associadas à espécie Apis mellifera (Figura 13). A área P1, desconsiderando as

espécies registradas unicamente nessa área (Frieseomelitta doederleini, Exomalopsis spp. e

Augochloropsis sp.), apresentou uma grande associação com a espécie eussocial Trigona

b

d

a

c


Renata Marinho Cruz

35

spinipes. A área periurbana P2 apresentou uma grande associação com a espécie eussocial

Partamona littoralis e com as espécies não eussociais pertencentes aos gêneros Augochlora

e Augochlorella. Por fim, a área rural R1 apresentou uma maior associação com Plebeia

flavocincta e Ceratina (Ceratinula) manni, e R2, com as espécies Callonychium brasiliense e

Melissoptila uncicornis.

Figura 13 – Análise de Correspondência entre as espécies de abelhas (número de visitas) e as áreas de estudo. As espécies eussociais estão representadas em azul e as não eussociais em preto. As áreas correspondem aos triângulos vermelhos.

5.2 Variáveis da paisagem

As áreas urbanas apresentaram as maiores porcentagens de superfícies

impermeáveis (64,3 - 75,5%), e as menores de vegetação arbórea (6,2 - 11,3%) e herbáceo-

arbustiva (8,7 – 20,9%), nas duas escalas espaciais consideradas (Figuras 14 e 15). Nas áreas

periurbanas e rurais foi estimado um percentual de menos 10% de superfícies


Renata Marinho Cruz

36

0

20

40

60

80

100

120

U1 U2 P1 P2 R1 R2

Po

rce

nta

gem

da

área

(%

)

500m

Água

Impermeável

Solo

Herbáceo-arbustiva

Arbórea

impermeáveis. Os menores valores para essa variável foram obtidos nas áreas rurais (0,4% -

2,7%) e nas periurbanas variaram de 3,5 a 9,3%. De uma maneira geral, o percentual de

vegetação arbórea e herbáceo-arbustiva foi similar entre as áreas periurbanas e rurais. A

exceção foi a área P1 que apresentou um maior percentual de vegetação arbórea (40,8% e

56,2%). Em geral, as porcentagens de solo livre e água foram relativamente baixas em todas

as áreas, nas duas escalas. A única exceção foi o percentual de solo livre em R2, que foi de

16,5 e 23,5%.

Relacionando as variáveis da paisagem (Tabela 3) foi possível observar que, em

ambas as escalas espaciais, houve uma forte correlação negativa entre a vegetação

herbáceo-arbustiva e as superfícies impermeáveis (r = – 1; p < 0,0001 e r = – 0,89; p =

0,0188). Por esse motivo, essas duas variáveis serão consideradas em conjunto na discussão.

Com exceção da relação entre água e solo livre na escala de 1000m (r = – 0,83; p = 0,0416),

as demais não foram significativas.

Além disso, ao correlacionar cada variável na escala de 500m, com a sua

correspondente na escala de 1000m, observou-se uma forte correlação entre os percentuais

de vegetação arbórea (r = 0,89; p = 0,0188). Da mesma forma, foi observada uma forte

correlação entre os valores vegetação herbáceo-arbustiva (r = 0,94; p = 0,0048) e superfícies

impermeáveis (r = 0,94; p = 0,0048). Apenas para as variáveis água e solo livre não foram

verificadas correlação significativas entre os valores obtidos para cada escala (p > 0,05).

Figura 14 – Estimativa das variáveis da paisagem, utilizando o quadrado com 500m de lado (0,25km2), para as áreas urbanas, periurbanas e rurais.


Renata Marinho Cruz

37

Figura 15 – Estimativa das variáveis da paisagem, utilizando o quadrado com de 1000m de lado (1km2), para as áreas urbanas, periurbanas e rurais.

Tabela 3 – Correlação entre as variáveis da paisagem para cada escala espacial (500m e 1000m). Os valores do r (Spearman) estão apresentados nas células cinza e os do p nas células brancas. Os valores de p significativos estão destacados em negrito.

Variáveis da paisagem (%)

Água Arbórea Herbáceo-arbustiva

Solo Impermeável

500m

Água - 0,5441 0,8717 0,8717 0,8717

Arbórea 0,31 - 0,8717 0,3965 0,8717

Herbáceo-arbustiva 0,09 0,09 - 0,3287 p < 0,0001

Solo –0,09 –0,43 0,49 - 0,3287

Impermeável –0,09 –0,09 –1 –0,49 -

1000m

Água - 0,5441 0,4685 0,0416 0,704

Arbórea 0,31 - 0,2657 0,2657 0,2657

Herbáceo-arbustiva –0,37 0,54 - 0,5451 0,0188

Solo –0,83 –0,54 0,31 - 0,5441

Impermeável 0,2 –0,54 –0,89 –0,31 -

A partir da Análise de Agrupamento (Cluster) foi evidenciada uma separação entre as

áreas urbanas e as demais. Entretanto, não foi verificada uma separação clara das áreas

periurbanas e rurais. Além disso, foi apresentada uma maior proximidade entre as áreas R1

e P2 (Figura 16).

0

20

40

60

80

100

120

U1 U2 P1 P2 R1 R2

Po

rce

nta

gem

da

área

(%

)

1000m

Água

Impermeável

Solo

Herbáceo-arbustiva

Arbórea


Renata Marinho Cruz

38

Figura 16 – Análise de Agrupamento (Cluster) entre as áreas urbanas, periurbanas e rurais, a partir das variáveis da paisagem. (a) 500m de lado; (b) 1000m de lado.

5.3 Relações entre as variáveis da paisagem e as abelhas

Ao relacionar as variáveis da paisagem com o número de visitas obtido para cada

grupo de abelha (Tabela 4), foi verificada uma forte correlação entre as visitas por Apis

mellifera e os percentuais de vegetação herbáceo-arbustiva e superfícies impermeáveis, nas

duas escalas espaciais. Para a vegetação herbáceo-arbustiva a correlação foi negativa (r = –

0,94; p < 0,0048; r = – 0,83; p = 0,0416) enquanto que para as superfícies impermeáveis foi

positiva (r = 0,94; p = 0,0048; r = 0,83; p = 0,0416). Da mesma forma, essas duas variáveis se

correlacionaram fortemente, na escala de 500m, com o número de visitas por abelhas não

eussociais. Entretanto, diferentemente do observado para A. mellifera, a correlação foi

positiva para a vegetação herbáceo-arbustiva (r = 0,83; p = 0,0416) e negativa para as

superfícies impermeáveis (r = – 0,83; p = 0,0416).

A única correlação significativa entre as variáveis da paisagem e a riqueza de espécies

foi obtida ao relacionar a porcentagem de vegetação arbórea com o número de espécies

eussociais encontradas em cada área (Tabela 4). A correlação foi verificada para as duas

escalas espaciais, sendo forte e positiva (r = 0,93; p = 0,008).

a b


Renata Marinho Cruz

39

Tabela 4 – Correlações (r de Spearman) entre as variáveis da paisagem e o número de visitas e riqueza de abelhas. Os valores de p significativos estão destacados em negrito.

Número de visitas Riqueza

Variáveis Apis mellifera Eussociais Não eussociais Total Eussocias Não eussociais

r p r p r p r p r p r p

500m (%)

Água 0,2 0,704 –0,09 0,8717 –0,26 0,6228 –0,03 0,9575 0,37 0,4699 0,03 0,9565

Arbórea –0,14 0,7872 0,6 0,208 0,26 0,6228 0,71 0,1108 0,93 0,008 0,64 0,1731

Herbáceo-arbustiva –0,94 0,0048 0,37 0,4685 0,83 0,0416 0,49 0,3287 0,37 0,4699 0,55 0,2574

Solo –0,43 0,3965 –0,14 0,7872 0,49 0,3287 0,26 0,6228 –0,37 0,4699 0,38 0,4615

Impermeável 0,94 0,0048 –0,37 0,4685 –0,83 0,0416 –0,49 0,3287 –0,37 0,4699 –0,55 0,2574

1000m (%)

Água 0,66 0,1562 –0,31 0,5441 –0,54 0,2657 –0,09 0,8717 0,12 0,8158 –0,06 0,9131

Arbórea –0,37 0,4685 0,6 0,208 0,43 0,3965 0,77 0,0724 0,93 0,008 0,75 0,0835

Herbáceo-arbustiva –0,83 0,0416 0,54 0,2657 0,66 0,1562 0,43 0,3965 0,52 0,2853 0,46 0,3542

Solo –0,54 0,2657 –0,09 0,8717 0,43 0,3965 –0,14 0,7872 –0,52 0,2853 –0,09 0,8699

Impermeável 0,83 0,0416 –0,26 0,6228 –0,77 0,0724 –0,54 0,2657 –0,37 0,4699 –0,64 0,1731


Renata Marinho Cruz

40

Relacionando as espécies com as variáveis da paisagem, para algumas foram obtidas

correlações significativas (Tabela 5). Dentre elas, Augochlorini spp., Ceratina (Crewella) spp.

e Ceratina (Ceratinula) manni apresentaram uma correlação forte e positiva com a

vegetação herbáceo-arbustiva (r de 0,83 a 0,94). Plebeia flavocinta e Dialictus sp. 2 se

correlacionaram fortemente com a vegetação arbórea (r de 0,81 a 0,93), nas duas escalas.

Por fim, Callonychium brasiliense apresentou uma forte correlação positiva com solo livre (r

= 0,81), na escala de 500m, e negativa com superfícies impermeáveis (r = – 0,84), na escala

de 1000m.

Tabela 5 – Correlações significativas (r de Spearman) entre as variáveis da paisagem e o número de visitas por espécies. *p < 0,05; ** p < 0,01; *** p < 0,001.

Eussociais Não eussociais

P.

flavocincta Augochlorini

spp. C.

brasiliense Ceratina (C.) spp.

Ceratina (C.) manni

Dialictus sp.2

500m (%) Água

Arbórea 0,81*

0,88*

Herbáceo-arbustiva

0,83*

0,83* 0,88* Solo

0,81*

Impermeável

–0,83*

–0,83* –0,88*

1000m (%) Água

-

Arbórea 0,84*

0,93**

Herbáceo-arbustiva

0,94** 0,94** Solo

Impermeável

–0,84*


Não foi verificada diferença significativa (p > 0,05) entre os sucessos reprodutivos

obtidos nos experimentos de polinização livre das áreas urbanas (U1 e U2) (Tabela 5). Por

sua vez, os sucessos reprodutivos da polinização livre das áreas periurbanas e rurais

diferiram das urbanas (p < 0,05). A única exceção foi a igualdade estatística entre os

resultados da área urbana U1 e a rural R1 (χ2 = 3,3722; gl = 1; p = 0,0663). Essa igualdade nas


Renata Marinho Cruz

41

áreas U1 e R1 foi registrada, ainda, para o sucesso reprodutivo oriundo da polinização

cruzada manual complementar (χ2 = 0,5685; gl = 1; p = 0,4508). As áreas rurais foram as

únicas em que não foi verificada diferença significativa entre o sucessos reprodutivos da

polinização livre e cruzada manual complementar (R1: χ2 = 2,3717; gl = 1; p = 0,2415 e R2: χ2

= 2,1298; gl = 1; p = 0,1445). Além disso, os valores da Eficácia Reprodutiva (ER) dessas áreas

foram os maiores obtidos (0,9 e 0,93).

Tabela 6 – Sucessos reprodutivos para os experimentos de polinização e Eficácias Reprodutivas (ER) obtidas para cada área de estudo. As letras minúsculas, em cada linha, indicam diferenças significativas (p < 0,05) de acordo com o teste de χ2.

Experimento Sucesso Reprodutivo (%)

U1 U2 P1 P2 R1 R2

Polinização livre 42,3 ab

41,3 b

13,5 c 74,6

d 52,1

a* 75,9

d*

Polinização cruzada manual complementar

61,4 a 77,8

b 27,6

c 92

d 57,6

a* 81,3

e*

ER 0,69 0,53 0,49 0,81 0,9 0,93

* Não foi verificada diferença significativa entre a polinização livre e cruzada. R1: χ2 = 2,3717; gl = 1; p = 0,2415

e R2: χ2 = 2,1298; gl = 1; p = 0,1445.

Não foram obtidas correlações significativas entre as variáveis da paisagem e a Eficácia

Reprodutiva (ER) (Tabela 6). Contudo, os índices de correlação obtidos para a vegetação

herbáceo-arbustiva e superfícies impermeáveis foram altos e quase atingiram o nível de

significância. Foi obtido um índice positivo para a vegetação herbáceo-arbustiva (500m: r =

0,77; 1000m: r = 0,71) e negativo para as superfícies impermeáveis (500m: r = – 0,77;

1000m: r = – 0,6). Da mesma forma, não foram verificadas correlações significativas entre as

abelhas (número de visitas e riqueza) e a ER. Dentre os valores de correlação obtidos, o

único que se destacou foi o número de visitas por Apis mellifera (r = – 0,71).


Renata Marinho Cruz

42

Tabela 7 – Correlações (r de Spearman), com respectivos valores de p, entre a Eficácia Reprodutiva (ER) e as variáveis da paisagem e das abelhas (número de visitas e riqueza).

Variáveis

ER

r p

Paisagem (%)

50

0 m

Água –0,03 0,9572

Arbórea –0,26 0,6228

Herbáceo-arbustiva 0,77 0,0724

Solo 0,14 0,7872

Impermeável –0,77 0,0724

10

00

m

Água –0,6 0,208

Arbórea –0,03 0,9572

Herbáceo-arbustiva 0,71 0,1108

Solo 0,6 0,208

Impermeável –0,6 0,208

Abelhas

Vis

itas

Apis mellifera –0,71 0,1108

Eussociais 0,03 0,9572

Não eussociais 0,49 0,3287

Riq

uez

a Total –0,09 0,8717

Eussociais 0,06 0,9075

Não eussociais –0,03 0,9565


Renata Marinho Cruz

43

6 DISCUSSÃO

6.1 Polinizadores e paisagem

As áreas urbanas puderam ser diferenciadas das demais através das variáveis da

paisagem e composição de espécies, mas o mesmo não foi obtido para as áreas periurbanas

e rurais. As abelhas eussociais, excluindo Apis mellifera, e não eussociais apresentaram

respostas diferentes à urbanização, sendo as últimas aparentemente mais sensíveis a essas

alterações. Além disso, a hipótese de que as áreas mais urbanizadas apresentam uma maior

frequência da espécie introduzida A. mellifera foi confirmada.

A partir das estimativas das variáveis da paisagem e da Análise de Agrupamento, as

áreas urbanas foram nitidamente diferenciadas das demais, devido a sua paisagem

composta em grande parte por superfícies impermeáveis e com pouca cobertura vegetal

(arbórea e herbáceo-arbustiva). Contudo, as áreas periurbanas e rurais não puderam ser

diferenciadas entre si pelas características da paisagem. De fato, em termos de percentual

de superfícies impermeáveis, áreas periurbanas são mais próximas a rurais que urbanas

(Radford & James 2013). Possivelmente, uma melhor diferenciação seria obtida apenas com

a utilização de escalas espaciais maiores, que, entretanto, não seriam úteis para

compreender os efeitos sobre as abelhas, por não serem compatíveis com os raios de voo da

maioria das espécies. Da mesma forma, a partir da composição de espécies foi reafirmada

uma maior semelhança entre as áreas urbanas e a não diferenciação das áreas periurbanas e

rurais.

A riqueza de abelhas eussociais pouco se alterou ao longo do gradiente urbano-rural.

As abelhas eussociais possuem a grande capacidade de encontrar e estocar alimento, o que

pode fazer com que elas tenham um melhor sucesso em áreas onde os recursos são

escassos, como as áreas urbanas (Taura & Laroca 1991, Velthuis 1997, Zanette et al. 2005).

Considerando apenas as abelhas eussociais nativas (Meliponina), observou-se que o número

de visitas foi similar entre as áreas urbanas, periurbanas e rurais. Os meliponíneos

apresentam uma variedade de locais de nidificação, incluindo ninhos aéreos e em cavidades

preexistentes (ocos de árvore, solo, ninhos de cupins), o que pode refletir o seu potencial de


Renata Marinho Cruz

44

adaptação (Nogueira-Neto 1997, Velthuis 1997, Sousa et al. 2002). Além disso, algumas

espécies são bastante tolerantes às condições dos ambientes urbanos, nidificando, inclusive,

em frestas de construções e muros (Pedro & Camargo 1999, Taura & Laroca 1991).

Analisando o efeito do distúrbio humano em florestas, Samejima et al. (2004) obtiveram que

o distúrbio humano reduziu a densidade de ninhos, mas teve pouco efeito sobre o número

total de abelhas sem ferrão. Zanette et al. (2005), por sua vez, reportaram que a abundância

de meliponíneos foi diretamente afetada pela perda da cobertura vegetal e aumento das

superfícies impermeáveis associadas com a urbanização. Em ambos os estudos, entretanto,

foi verificada uma alteração na abundância relativa por espécie, que pode variar de acordo

com os requerimentos de nidificação de cada espécie (Samejima et al. 2004, Zanette et al.

2005). A espécie Trigona spinipes merece destaque, pois esteve presente em todas as áreas

e com uma frequência semelhante. T. spinipes é uma espécie generalista, que constrói

ninhos aéreos, frequentemente encontrada em ambientes urbanos e que parece não ser

sensível às mudanças relacionadas à urbanização (Zanette et al. 2005). Outra espécie que

deve ser destacada é Plebeia flavocincta que, embora possa ser encontrada nidificando em

substratos antrópicos (muros, construções), foi mais frequente nas áreas periurbanas e

rurais e apresentou correlação positiva com a vegetação arbórea. Os indivíduos

pertencentes a esse gênero nidificam, originalmente, em cavidades preexistentes, como

ocos de árvore e troncos (Roubik 2006). Por fim, foi verificada uma correlação positiva entre

a vegetação arbórea e a riqueza de abelhas eussociais, corroborando o fato de que embora

possa ser observada uma grande densidade de colônias em áreas urbanas e fragmentos,

geralmente se encontra uma baixa diversidade de espécies, relacionada, sobretudo, à baixa

densidade de árvores (Cane 2001, Sousa & Kleinert 2010).

Assim como Trigona spinipes, Apis mellifera também foi encontrada em todas as seis

áreas de estudo. A. mellifera é uma espécie eussocial introduzida, superabundante em

diversos levantamentos realizados no Brasil, que pode ser encontrada em todos os

ambientes (urbanos, agrícolas e naturais) (Minussi & Alves-dos-Santos 2007, Silveira et al.

2002). Entretanto, diferentemente dos meliponíneos, a frequência e o número de visitas

pelos indivíduos de A. mellifera foram superiores nas áreas urbanas. A predominância dessa

espécie nas áreas mais urbanizadas foi evidenciada, ainda, através da correlação negativa

entre o número de visitas e a vegetação herbáceo-arbustiva (e consequentemente positiva

para superfícies impermeáveis). Situação semelhante foi observada por Steffan-Dewenter et


Renata Marinho Cruz

45

al. 2002, que registraram um aumento na densidade de visitas de A. mellifera em resposta à

redução do percentual de áreas seminaturais. Similarmente, Aizen & Feinsinger (1994a e

1994b) observaram um aumento da população da espécie A. mellifera, em detrimento das

abelhas nativas, com o aumento da fragmentação florestal. O aumento do grau de

impermeabilização, e a consequente redução da cobertura vegetal, implica em um menor

número de recursos disponíveis, o que pode ter provocado o aumento da densidade de

visitas por A. mellifera nas áreas urbanas (Steffan-Dewenter et al. 2002). Ao mesmo tempo,

espécies exóticas, como A. mellifera, geralmente apresentam grande flexibilidade ecológica

e poder de competição, de modo que podem ter sido favorecidas pela influência antrópica

(Buchmann 1996, Melo et al. 2006, Roubik 1996). Esse favorecimento pode ter gerado,

ainda, uma pressão competitiva sobre as abelhas nativas, provavelmente minimizada nas

áreas menos urbanizadas devido a uma maior disponibilidade de fontes alimentares (Aizen &

Feinsinger 1994b, Pedro & Camargo 1991, Schaffer et al. 1983, Steffan-Dewenter et al. 2002,

Wilms et al. 1996).

Por outro lado, as abelhas não eussociais apresentaram uma riqueza e frequência

maior nas áreas periurbanas e rurais. Além disso, foi verificada uma correlação positiva entre

o número de visitas e a vegetação herbáceo-arbustiva. De forma semelhante, Hennig &

Ghazoul (2011) observaram, em áreas urbanas de Zürich, um aumento da diversidade e

visitas de abelhas relacionada à extensão de áreas verdes. Espécies não eussociais possuem

requerimentos de habitat mais específicos e restritos que as abelhas eussociais, o que pode

fazer com que suas populações tendam mais a declinar (Biesmeijer et al. 2006). Diversos

estudos apontam que espécies não eussociais são mais sensíveis à fragmentação de habitat

e ao aumento da urbanização (Bates et al. 2011, Gathmann et al. 1994, Geslin et al. 2013,

Greenleaf et al. 2007, Steffan-Dewenter et al. 2002). Geslin et al. 2013, por exemplo,

observou uma redução na frequência de abelhas solitárias em ambientes urbanos e

suburbanos, quando comparada à obtida nas áreas seminaturais e rurais.

A correlação entre o número de visitas das abelhas não eussociais e a vegetação

herbáceo-arbustiva foi obtida apenas na escala menor (500m). Analisando a relação entre

abelhas e a porcentagem de habitas seminaturais, Steffan-Dewenter et al. 2002 demonstram

que a distribuição de abelhas solitárias é melhor explicada utilizando escalas espaciais

menores. Provavelmente, isso se deve ao fato de que as abelhas não eussociais apresentam

raios de forrageio menores que as eussociais, de modo que são mais afetadas por


Renata Marinho Cruz

46

modificações locais na paisagem. Nas abelhas eussociais o raio de forrageio pode chegar a 2

– 3km ou mais (Buchmann & Shipman 1991, Osborne et al. 2008, Steffan-Dewenter &

Tscharntke 2000, Zurbuchen et al. 2010), enquanto que em espécies solitárias pequenas,

varia de poucas centenas de metros (100-200m) até aproximadamente 1,3km (Beil et al.

2008, Gathmann & Tscharntke 2002, Zurbuchen et al. 2010). Geralmente, espécies com

pequena capacidade de deslocamento ou dispersão percebem a paisagem num contexto

mais local, ao contrário de espécies com maior capacidade de deslocamento, que tendem a

perceber a paisagem num contexto mais amplo (Metzger 2001). Entretanto, ao relacionar as

variáveis vegetação arbórea e herbáceo-arbustiva com o número de visitas por espécie de

abelha, foram obtidas correlações significativas nas duas escalas. Isso pode ter ocorrido

devido à correlação significativa entre as porcentagens dessas variáveis das duas escalas

espaciais, ou porque o raio de voo de algumas espécies abrange as duas escalas espaciais

estudadas. Considerando que não foi observada correlação significativa entre a variável solo

livre nas duas escalas, a correlação obtida entre a espécie Callonychium brasiliense e a

variável solo livre, na menor escala, deve ser destacada. C. brasiliense é uma espécie que

nidifica no solo e possui entre 4 e 7mm de comprimento (Silveira et al. 2002). Espécies com

menor tamanho corporal geralmente apresentam raios de voo também menores (Gathmann

et al. 1994, Greenleaf et al. 2007, Steffan-Dewenter & Tscharntke 1999) o que, juntamente

com a correlação obtida na escala de 500m, pode evidenciar a importância da

disponibilidade local de solo livre para a manutenção dessa espécie.


A hipótese de que o sucesso reprodutivo é influenciado positivamente ao longo do

gradiente urbano-rural foi confirmada. As áreas menos urbanizadas apresentaram uma

maior frequência de abelhas eussociais nativas e não eussociais. Além disso, o menor

sucesso reprodutivo obtido nas áreas mais urbanizadas pode ter resultado do maior número

de visitas de A. mellifera e/ou da fragmentação das populações de Richardia grandiflora

nessas áreas.

A produção de frutos pode estar relacionada não apenas à eficiência dos

polinizadores, mas também à limitação de recursos (Horvitz & Schemske 1988) ou outros


Renata Marinho Cruz

47

fatores que independam das abelhas. Dessa forma, outros fatores das áreas, como

disponibilidade de nutrientes e água no solo, microclima etc., podem estar influenciando os

resultados do sucesso reprodutivo oriundo da polinização livre. A partir do experimento de

polinização cruzada manual complementar se obtém a taxa de frutificação máxima para as

condições locais (Guedes et al. 2011). Assim, pode-se admitir que a Eficácia Reprodutiva

(ER), para espécies xenogâmicas, como Richardia grandiflora (Cruz 2011), fornece uma

indicação indireta da eficiência dos polinizadores (Zapata & Arroyo 1978). Essa situação foi

evidenciada, neste estudo, através da igualdade estatística entre os resultados da

polinização livre para as áreas U1 e R1, sendo, entretanto, verificado um maior valor de ER

para a área rural R1.

A igualdade estatística entre os resultados da polinização livre e cruzada das áreas

rurais, bem como os altos valores de Eficácia Reprodutiva (ER), demonstraram a ocorrência

de uma alta taxa de polinização natural. Em uma das áreas periurbanas (P2), embora os

resultados da polinização livre e cruzada tenham diferido estatisticamente, também foi

verificado um alto valor de ER. Essas áreas possuem em comum uma baixa frequência de

visitas por Apis mellifera e maiores frequências de abelhas não eussociais e eussociais

nativas (Meliponina). Diversos estudos apontam os meliponíneos como importantes

polinizadores da flora silvestre e cultivada (Imperatriz-Fonseca et al. 2006), dentre eles,

espécies de Frieseomelitta, Partamona, Plebeia e Trigona, gêneros que foram registrados

neste estudo (Ex. Alves & Freitas 2007, Kiill & Simão-Bianchini 2011, Maués et al. 2000,

Schlindwein & Medeiros 2006). Embora meliponíneos sejam generalistas, estudos

demonstram uma grande fidelidade floral - operárias visitam uma única espécie de planta

em uma mesma viagem – o que pode conferir uma maior eficiência na polinização (Heard

1999, Ramalho et al. 1994). Da mesma forma, as abelhas não eussociais também são

consideradas como importantes polinizadoras de muitas plantas nativas (Freitas 2004,

Nunes-Silva et al. 2010). Para a subfamília Halictinae, uma das mais ricas e frequentes neste

estudo, também existem referências de espécies atuando como polinizadoras (Dikmen 2007,

Nunes-Silva et al. 2010, Venturieri et al 2005). Entretanto, neste estudo, não foi obtida

correlação significativa entre as abelhas não eussociais ou eussociais nativas e a ER. Para as

abelhas não eussociais foi sugerida, apenas, uma correlação positiva moderada.

Não foram obtidas correlações significativas entre as abelhas (riqueza e número de

visitas) e a ER. Entretanto, a alta frequência e número de visitas por A. mellifera nas áreas


Renata Marinho Cruz

48

mais urbanizadas, sugerem que os indivíduos dessa espécie não polinizaram as flores de R.

grandiflora tão eficientemente quanto os nativos. Esse fato poderia explicar os menores

valores de ER obtidos para as áreas urbanas e a área periurbana P1. Garibaldi et al. 2013

verificaram uma associação entre as visitas de insetos nativos e o aumento no sucesso

reprodutivo de 41 sistemas de cultivo em todo mundo, enquanto que para Apis mellifera foi

obtido um aumento significativo em apenas 14% dos sistemas analisados. Alguns estudos

apontam que A. mellifera geralmente visita muitas flores pertencentes a um mesmo

indivíduo, o que favorece a geitonogamia (Aizen & Feinsinger 1994a, Celebrezze & Paton

2004, Dupont et al. 2004, Goulson 2003). Além disso, os indivíduos dessa espécie forrageiam

mais cedo do que a maioria das abelhas nativas, deixando as anteras praticamente vazias

(Carmo et al. 2004, Carneiro & Martins 2012, Goulson 2003), e depositam poucos grãos de

pólen nos estigmas (Jacobi & Del Sarto 2007). Os indivíduos de A. mellifera podem

apresentar, ainda, baixa fidelidade floral (Westerkamp 1991), o que pode gerar o depósito

de grãos de pólen heteroespecíficos e dificultar a germinação daqueles provenientes de

indivíduos da mesma espécie (Neves & Viana 2011). Contudo, no estudo de polinização de

Richardia grandiflora, realizado por Cruz (2011), A. mellifera foi a espécie de abelha mais

frequente, tocou as estruturas reprodutivas florais em todas as visitas e, ainda, foi verificada

uma alta taxa de polinização natural. Da mesma forma, diversos estudos demonstraram a

eficiência dos indivíduos da espécie introduzida A. mellifera na polinização de espécies

vegetais cultivadas e silvestres (ex. Alves & Freitas 2007, Carneiro & Martins 2012, Freitas &

Paxton 1998, Nadia et al. 2007, Neves & Viana 2011, Santos et al. 2005).

Além disso, o menor sucesso reprodutivo obtido nas áreas mais urbanizadas pode ter

sido influenciado pela fragmentação de habitat. Da mesma forma que para as abelhas, não

foram verificadas correlações significativas entre as variáveis da paisagem e a Eficácia

Reprodutiva, mas os resultados das correlações sugerem uma influência positiva da

vegetação herbáceo-arbustiva (e negativa das superfícies impermeáveis) no sucesso

reprodutivo de Richardia grandiflora. Nas áreas mais urbanizadas, as populações de R.

grandiflora estão cercadas por uma matriz de superfícies impermeáveis, constituindo,

portanto, em um caso extremo de fragmentação de habitat (Andrieu et al. 2009). Diversos

estudos têm demonstrado que populações de plantas mais isoladas geralmente sofrem mais

com a erosão genética (Fischer & Matthies 1997, Oostermeijer et al. 1994) e apresentam

uma redução no sucesso reprodutivo (Aizen & Feinsinger 1994a, Kéry et al. 2000, Steffan-


Renata Marinho Cruz

49

Dewenter & Tscharntke 1999). Em ambientes fragmentados são, geralmente, observadas

alterações nas relações planta-polinizador (Goverde et al. 2002, Tscharntke & Brandl 2004).

Em um estudo analisando os efeitos da fragmentação de habitat em populações da

Asteraceae ruderal Crepis sancta (L.) Bornm (Andrieu et al. 2009), foram observadas

modificações no comportamento dos indivíduos da espécie Apis mellifera entre áreas

urbanas e rurais. Nas populações urbanas, os indivíduos de A. mellifera apresentaram uma

maior duração nas visitas e, ainda, visitaram inflorescências mais próximas. A partir da teoria

do forrageamento ótimo (Charnov 1976), é possível compreender essa modificação como

sendo uma maneira de compensar a energia gasta para chegar até as inflorescências

(Andrieu et al. 2009, Goulson 1999, Zimmerman 1982). Essas alterações no comportamento

dos polinizadores podem conduzir a uma alta geitonogamia e, consequentemente, reduzir o

sucesso reprodutivo (Andrieu et al. 2009). Além disso, Geslin et al. 2013 verificaram que

para alguns grupos de abelhas pode haver um aumento do comportamento generalista ao

longo do gradiente urbano-rural, o que também reduz o sucesso reprodutivo das espécies

vegetais.

Dessa forma, a fragmentação de habitats encontrada nas áreas urbanas pode ter

modificado o comportamento dos polinizadores, o que poderia reduzir a eficiência total dos

polinizadores nas áreas mais urbanizadas. Os resultados deste estudo mostraram que

Richardia grandiflora apresenta maior sucesso reprodutivo em áreas menos urbanizadas,

sugerindo, ainda, uma relação com a maior disponibilidade de abelhas nativas. Entretanto,

para essas relações serem melhor compreendidas são necessários testes específicos de

eficiência de polinizadores ao longo de gradientes urbano-rurais.


Renata Marinho Cruz

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7 CONCLUSÕES

As áreas urbanas se diferenciaram das demais através da caracterização da paisagem

e composição de espécies. Para as áreas periurbanas e rurais não houve uma clara

diferenciação, devido à similaridade que elas apresentam nas escalas espaciais consideradas.

De uma maneira geral, a pouca alteração na riqueza das abelhas eussociais e no

número de visitas por meliponíneos indica uma boa tolerância desse grupo às modificações

ocasionadas pela urbanização. Para a espécie introduzida Apis mellifera, corroborando o que

foi encontrado em estudos sobre fragmentação de habitat, foi verificada uma maior

frequência nas áreas urbanas, o que pode estar relacionada com menor disponibilidade de

recursos, assim como sua flexibilidade ecológica e poder competitivo.

As abelhas não eussociais apresentaram uma maior riqueza e frequência nas áreas

periurbanas e rurais. Além disso, a correlação positiva entre o número de visitas e a

vegetação herbáceo-arbustiva, na escala espacial menor, sugere uma maior influência da

paisagem local nessas espécies. Essa condição destaca a importância de se preservarem

diferentes habitats dentro das áreas urbanas, como, por exemplo, áreas para abelhas que

nidificam no solo, como Callonychium brasiliense.

Por fim, o sucesso reprodutivo foi afetado positivamente ao longo do gradiente

urbano-rural, pois as áreas rurais apresentaram as maiores taxas de polinização natural,

enquanto as urbanas, valores mais baixos. Em relação às áreas periurbanas foi observada

uma situação mista, reafirmando a condição intermediária, entre o urbano-rural, que essas

áreas representam. Possivelmente, A. mellifera não foi um polinizador tão eficiente quanto

as abelhas nativas, o que pode ser consequência da fragmentação das populações de

Richardia grandiflora nas áreas mais urbanizadas. Entretanto, são necessárias novas

observações e testes para obter conclusões mais precisas.


Renata Marinho Cruz

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