RPB v17n2

Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Universidad nacional Mayor de san Marcos

FacUltad de ciencias Biológicas

volUMen 17 agosto, 2010 núMero 2

LIMA, PERÚ

revista

PerUana de

Biología

2

RectorDr. Luis Izquierdo Vásquez Vicerrectora de Investigación Dra. Aurora Marrou RoldánConsejo Superior de InvestigaciónDr. Armando Yarlequé Chocas Decano de la Facultad de Ciencias BiológicasMag. Martha Valdivia CuyaDirector Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas Antonio RaimondiMag. Jaime Descailleaux

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbi-trada, editada por el Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, y auspiciada por el Consejo Superior de Investigación. La Revista aparece con una periodicidad semestral (agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicación de artículos científicos originales e inéditos en las áreas de Biodiversidad, Biotec-nología, Manejo ambiental, Ecología y Biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por académicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma español o inglés. Los trabajos recepcionados son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. La Revista es publicada simultáneamente en la página web de la Universidad.

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revista PerUana de BiologíaÓrgano Oficial de la Facultad de Ciencias Biológicas de la

Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological Record (BIOSIS), Scielo (Scientific Electronic Library Online), Index to American Botanical Literature (The New York Botanical Garden), BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS), ProQuest (Biological Science Journals), Redalyc.

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Editor jefe Leonardo Romero

Comité EditorCésar Arana Carlos ParedesRina RamírezCarlos Peña

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Mutsunori Tokeshi Kyushu University - JaponAlfredo Laguarda Figueras Universidad Nacional Autónoma de México- MéxicoFrancisco Alonso Solís Marín Universidad Nacional Autónoma de México- MéxicoRoss Robertson Smithsonian Tropical Research Institute- PanamáMónica Romo Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza- PerúRenato Guevara-Carrasco Instituto del Mar del Perú- PerúCésar Náquira Instituto Nacional de Salud- PerúReynaldo Linares-Palomino Universidad Nacional Agraria La Molina- PerúMarcel Gutiérrez-Correa Universidad Nacional Agraria La Molina - PerúGretty K. Villena Universidad Nacional Agraria La Molina - PerúGerardo Lamas Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúPablo Ramírez Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúDiana Silva Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúJuan Tarazona Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúArmando Yarlequé Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúManuel Tantaleán Universidad Peruana Cayetano Heredia- PerúRichard Bodmer University of Kent- UKNigel Pitman Duke University- USASergio Solari Texas Tech University- USALucia Luna University of Michigan- USAMaria del Carmen Ulloa Ulloa University of Missouri- USABlanca León University of Texas at Austin - USAKenneth Young University of Texas at Austin – USA

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(Continúa...)

Revista PeRuana de Biología

Volumen 17 Agosto, 2010 Número 2Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

ContenidoTrabajos originales145 Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Perú A new species of Axinaea (Melastomatacee: Merianieae) from North of Peru Abundio Sagástegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodríguez Rodríguez

151 Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Perú Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru Arturo Granda Paucar

155 Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata Pamela Puppo163 Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret Neotipificación de Ceroxylon weberbaueri Burret Jean-Christophe Pintaud, Betty Millán and Francis Kahn

167 Inusual riqueza, composición y estructura arbórea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoñec, Sur Oriente peruano An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoñec, Peruvian South East Isau Huamantupa-Chuquimaco

173 Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Pedro W. Lozada y Paul H. Freytag

179 Vertebrados naturalizados en el Perú: historia y estado del conocimiento Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge E. Daniel Cossíos

191 Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru Evaluación de mamíferos medianos y grandes mediante trampas cámara en un bosque montano del norte del Perú Carlos F. Jiménez, Heidi Quintana, Víctor Pacheco, Derek Melton, Javier Torrealva and Guillermo Tello

197 Evaluación de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia Omar Martínez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gómez

207 Endoparásitos de micromamíferos del noroeste de Perú. 1: helmintos de marsupiales Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials Manuel Tantaleán, Mónica Díaz, Nofre Sánchez y Harold Portocarrero

215 Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in vitro. Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro Adelhi S. Fuentes, Anghela V. Mogollón y Walter E. Reyes

219 Utilización de la proteína dietaría por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalóricas Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets Félix Walter Gutiérrez, Máximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldívar

225 Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae) Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae) Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos

231 Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de México Alejandra Cetina, Adriana Matos, Gabriel Garma, Helena Barba, Rosario Vázquez, Armando Zepeda-Rodríguez, David Jay, Víctor

Monteón and Ruth López-A

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237 Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Córdova, Argentina Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Córdova, Argentina Graciela N. Pucci, Adrián Acuña, Natalia Tonin, María C. Tiedemann y Oscar H. Pucci

Notas científicas245 A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru Una asociación fortuita planta-hormiga en la Amazonía baja del Perú Blanca León and Kenneth R. Young

249 Expansión de la distribución de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Perú Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru L. Mauricio Ugarte, Alejandro Tabini, Daniel Cáceres

253 Varamiento de cetáceos en Tacna, Perú (2002-2010) Stranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010) José Pizarro-Neyra

257 Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter Mario Rosina y Mónica Romo

261 Descripción de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis Alfonso Chavera C., Rufino Cabrera, y Manuel Tantaleán

265 Infestación por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Perú Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru Luis A. Gomez-Puerta, Germán Chávez, Marco A. Enciso, Ana P. Mendoza

267 Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice Colonización intraluminal en túbulos seminíferos en ratón Luis Guzmán-Masias, Rosmary López-Sam, Flor Vásquez-Sotomayor, Susan Pérez-Gamarra, José Pino-Gaviño y Guillermo Llerena-Cano

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Una nueva especie de AxinAeA del Norte de Perú

Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 149 (August 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 150 (Agosto 2010)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM ISSN 1561-0837

Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Perú

Abundio Sagástegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodríguez Rodríguez

A new species of Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) from North of Peru

Herbarium Truxillense (HUT), Uni-versidad Nacional de Trujillo. Jr. San Martín 392. Trujillo, Perú.

E-mail Abundio Sagástegui: [email protected], E-mail Sandra J. Arroyo: [email protected] E-mail Eric F. Rodríguez: [email protected]

Presentado: 29/04/2010Aceptado: 25/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

ResumenSe describe e ilustra una nueva especie de Axinaea Ruiz & Pav. (Melastomataceae: Merianieae) denominada Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov., procedente del norte del Perú (Dptos. Cajamarca, La Libertad y Piura), típica de los bosques montanos y aparentemente endémica a esta parte del país. Se compara con sus relacionadas. Adicionalmente se presentan datos sobre su distribución geográfica, ecología, usos y estado de conservación.

Palabras clave: Axinaea, Melastomataceae, especie nueva, Norte del Perú.

AbstractAxinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. is described and illustrated as a new species of Axi-naea Ruiz & Pav. (Melastomataceae: Merianieae) from Northern Peru (Departments of Cajamarca, La Libertad and Piura). This species is typical of the montane forests and apparently endemic to this part of the country. It is compared with its closest relatives. Additionally data on its geographical distribution, ecology, uses and state of conservation are provided.

Keywords: Axinaea, Melastomataceae, new species, Northern Peru.

IntroducciónEl género americano Axinaea (Melastomataceae: Merianieae)

descrito por Ruiz & Pavón (1794), presenta alrededor de 25 especies entre arbustos y árboles, distribuidas desde Costa Rica hasta Bolivia entre 1200 y 3800 m de altitud; sin embargo, casi todas las especies están restringidas a los hábitats andinos, excepto una especie que crece en las montañas de Costa Rica y Panamá (Wurdack 1973, 1980; Pennington et al. 2004; Cotton et al. 2004).

Para la flora del Perú se han registrado 14 especies (Brako & Zarucchi 1993; basado en Macbride 1941; Wurdack 1964, 1966, 1980), de ellas siete son endémicas a saber: Axinaea glandulosa Ruiz & Pav. ex D. Don, A. mertensioides Wurdack, A. nitida Cogn., A. pennellii Gleason, A. tomentosa Cogn., A. tovarii Wurdack y A. weberbaueri Cogn. (León 2007).

Revisando críticamente, tanto el material de herbario como el de las últimas colecciones procedentes de los andes peruanos, en particular del norte del Perú, hemos encontrado una nueva especie arbórea de hasta 35 m de alto, que denominamos Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. Especie nom-brada en agradecimiento y honor al botánico estadounidense John J. Wurdack (1921-1998) especialista en Melastomataceae, quien además efectuó la observación y anotación en la etiqueta del herbario (1982) como una especie no descrita para la ciencia, sobre el material enviado por nuestra institución al Jardín Botáni-co de Missouri (MO) a fines de 1981, en los folios A. Sagástegui et al. 9972 y 10131. Esta observación, como una nueva entidad, también fue efectuada por Sagástegui (1995) y Sagástegui et al. (1995) al referirse a la flora de Contumazá y el bosque Cachil respectivamente. Consecuentemente, la descripción, ilustración y discusión de este nuevo taxón es el objetivo de este trabajo.

Material y métodosSe revisó material de herbario y realizó observaciones directas

de hábito y hábitat en el campo. Las colecciones se realizaron de acuerdo con la metodología y técnicas convencionales de herborización (Rodríguez & Rojas 2002). Adicionalmente se fijó

y conservó material en líquido (alcohol etílico al 70% o AFA) para estudiar la estructura floral. El material botánico del tipo fue depositado en los siguientes herbarios: HUT, MO, US. La descripción taxonómica está basada en Wurdack (1973, 1980). Se adicionan datos sobre su distribución geográfica, ecología, fenología, usos y estado de conservación según criterios de la Lista Roja UICN (UICN 2001). Los acrónimos de los herbarios son citados según Holmgren et al. (1990).

Taxonomía

Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr., sp.nov.

(Figs. 1 A-N y 2)Tipo: PERÚ. Dpto. Cajamarca, Provincia Contumazá. Molino de

Singarrán (Cascas), 1800 m, 11 Junio 1981, A. Sagástegui A., E. García A., S. López M. & J. Mostacero L. 9972 (Holótipo: HUT; Isótipos: MO, US).

Nota: Actualmente la localidad citada pertenece al Dpto. La Libertad, Prov. Gran Chimú.

Arbor 35 m usque alta. Ramis irregulariter tetragonis vel tere-tibus, longe sulcatis. Folia opposita, petiolata (petiolus breviter canalatus, glabrus, 1,5-2,5 cm longus), lamina obovata vel anguste elliptico-oblonga, integra, dentato-mucronulata vel breviter serrata, basi cuneata vel attenuata, apice acuminata, obtusata vel rotundata, 5(-7) plinervata, 6-15,5 cm longa et (2,5-)3-7,5 cm lata. Inflorescentiae terminales paniculam, (3-)5-60-florae. Flores 5-meras, 1,3-2,3 cm longae. Calyx truncatus, 2-3 mm longus; corolla externe violacea, interne alba; petala obovata, cuculata, 1,8-2,2 x 0,8-1,3 cm. Stamina isomorpha; filamentum complanatum, album, 7-13 mm lon-gum. Ovarium subsphaericum, 5 x 4 mm, 5-costatum, apice 5-lobatum, stylus usque 1,8 mm longus. Capsula sphaerica, 10 x 10 mm, 5-lobata; semina multa, brunnea, oblongo-cuneiformes, 2,5-3 mm longa.

Árbol de hasta 35 m de alto. Tallos de fuste recto, hasta

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Sagástegui Alva et al.

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Figura 1. Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. A. Rama florífera; B. Base de la lámina foliar, cara abaxial; C-E. Tipos de hojas; F. Flor; G. Hipantio y cáliz en la antesis; H. Pétalo; I, J. Estambres antepétalos y antesépalos isomorfos, mostrando los filamentos, conectivos con base redondeada y las anteras con un poro apical; K. Pistilo; L. Corte longitudinal del ovario, cáliz e hipantio; M. Cápsula; N. Semilla. Delineado por R. Aguirre T. de el holótipo A. Sagástegui A. et al. 9972 (HUT), excepto M y N de E. Rodríguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HUT).

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110 cm de diámetro, glabros, blanquecinos, ramificados en la parte superior, ramas irregularmente tetrágonas o teretes, surcadas longitudinalmente, ritidoma marrón claro. Hojas opuestas, coriáceas, pecioladas (pecíolos ligeramente acana-lados, glabros, 1,5-2,5 cm de largo), glabras, desde obovadas hasta angostamente elíptico-oblongas, márgenes desde enteras, dentado-mucronuladas hasta ligeramente aserradas, base desde brevemente cuneada hasta ampliamente atenuada, no auriculada, ápice acuminado, obtuso o redondeado, 5 (-7) plinervadas, 2 pares de nervaduras suprabasales (interna y externa) conspicuas y un par marginal tenue 0,8-1 mm del margen en las hojas grandes, par de nervaduras internas donde convergen con la nervadura principal hasta 1,5 cm de la base, par externo hasta 1 cm de la base; 6-15,5 cm de largo por (2,5-) 3-7,5 cm de ancho. Inflorescencias terminales en panícula, (3-) 5-60 flores, péndulas, hasta 30 cm de largo, en la base dos brácteas opuestas foliáceas pequeñas, similares a la hojas, en los nodos brácteas pequeñas, pedúnculo floral delgado, 8-12 mm de largo. Antesis asincrónica. Flores pentámeras, 1,3-2,3 cm de longitud, hipantio cónico, 5-7 mm de largo; cáliz truncado, -lóbulos no evidentes, 2-3 mm largo; corola rosada o ligeramente violácea externamente y blanca internamente, pétalos obovados, cuculados, 1,8-2,2 cm de largo por 0,8-1,3 cm de ancho por 3-4 mm de profundidad, ápice amplio, emarginado, 2-lobado, lóbulos desiguales; estambres antepétalos y antesépalos isomórficos, filamentos 7-13 mm largo, blancos, complanados, conectivo oblongo con base redondeada,

5-6 x 3-3,5 mm, amarillo, anteras con tecas linear-subuladas, 6-10 mm largo con un poro dorsal conspicuo, purpúreas; ovario sub-esférico, 5 x 4 mm, 5-costillado, ápice 5-lobulado, verde, estilo de hasta 1,8 cm largo, blanco hasta ligeramente violáceo. Cápsula esférica, 5-lobada, 10 x 10 mm, el hipantio cubre 1/3 de la cápsula madura. Semillas numerosas, oblongo-cuneiformes, marrones, 2,5-3 mm de largo.

Nombre vulgar: “palo blanco”. (López 8311; Suárez s.n.-2499-HUT; Sagástegui et al. 10131; Sagástegui et al. 10891; Sagástegui et al. 14811).

Material adicional examinadoPERU: Dpto. Cajamarca. Prov. Cajamarca: La Posada (Las Quinuas-

Huatum), 2800 m, 14 junio 1981, A. Sagástegui A., E. García A., S. López M. & J. Mostacero L. 10131 (HUT, MO n.v.). Prov. Contumazá: Bosque de Cachil (Cascas-Contumaza), 2200 m, 3 junio 1975, A. López M. 8311 (HUT). Desvío Bosque Cachil (Cascas-Contumazá), 2200 m, 24 junio 1982, A. López M., A. Sagástegui A., J. Mostacero L. & S. López M. 9071 (HUT). El Molino (Cascas-Contumazá), 1800 m, 29 junio 1983, A. Sagáste-gui A., J. Mostacero L. & E. Alvítez I. 10891 (HUT, TEX). Bosque Cachil, 2250 m, 27 junio 1992, A. Sagástegui A., C. Téllez A., S. Leiva G. & M. Zapata C. 14691 (F, HAO). Entrada al Bosque Cachil, 2200 m, 11 octubre 1992, A. Sagástegui A. & S. Leiva G. 14811 (F, HAO). Abajo de Bosque Cachil, 2180 m, 28 julio 1993, A. Sagástegui A. 14929 (F, HAO). Bosque de Cachil, 2270 m, 4 agosto 1995, E. Rodríguez R., A. Mártin A., R. Samamé, M. Mora C., W. Zelada E., L. Ramírez V., E. Huamán & C. Vergara D. 374 (HUT, MO). Bosque de Cachil, 2640 m, 30 may 1999, M. Binder,

Figura 2. Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. Rama florífera [(fotografía de la colección E. Rodríguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HUT)].

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E. Rodríguez R., H. Binder & L. Montes M. 1999/10 (F, HUT, M). Prov. San Miguel: la Florida, near Agua Azul, 06 mayo 2003, M. Weigend, T. Henning & O. Möhr 7565 (BSB, HUT, USM). Prov. Santa Cruz: Palo Blanco (Bosque Monteseco), 1400 m, 25 mayo 1987, A. Sagástegui A., J. Guevara B. & J. Santisteban C. 13010 (HUT). Ca. 3 km (por aire) ENE Monteseco, 1750 m, 5 junio 1987, J. Santisteban C. & J. Guevara B. 138 (HUT). Dpto. La Libertad. Prov. Otuzco: Huaranchal, 2200 m, 25 junio 1957, G. Suarez G. s.n. (2499-HUT). Prov. Gran Chimú: Distrito Cascas, Bosque de Cachil, 2400 m, 07°24´S-78°47´W, 31 agosto 2007, E. Rodríguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HAO, HUT, MO, USM). Dpto. Piura. Prov. Huancabamba: Canchaque-Minas Turmalina, 2200 m, 23 julio 1975, A. Sagástegui A., J. Cabanillas S. & O. Dios C. 8286 (HUT). Arriba de Jumbe, 1750 m, 13 setiembre 1981, A. López M., A. Sagástegui A., J. Mostacero L. & S. López M. 8820 (HUT).

Nota: Actualmente las localidades indicadas en la Provincia Contumazá pertenecen a la Provincia Gran Chimú, Dpto. La Libertad.

Discusión taxonómicaAxinaea wurdackii se caracteriza principalmente por ser un

árbol de hasta 35 m de alto, de fuste recto, considerada como la más alta y robusta de las especies de Axinaea; las hojas 5(-7) pli-nervadas, 2 pares de nervaduras suprabasales (interna y externa) conspicuas y un par marginal tenue 0,8-1 mm del margen en las hojas grandes, par de nervaduras internas donde convergen con la nervadura principal hasta 1,5 cm de la base, par externo hasta 1 cm de la base.

La nueva especie presenta afinidades con las especies A. ma-crophylla (Naudin) Triana y A. oblongifolia (Cogn.) Wurdack con las cuales fue confundida (ver Brako & Zarucchi, 1993, pág 674). A. macrophylla se encuentra distribuida en el norte de Sud América (Venezuela hasta Ecuador), presenta hojas grandes, 5-nervadas a ligeramente 5-plinervadas (en general las nervaduras son basales) versus 5(-7) plinervadas fuertemente (nervaduras suprabasales con separación amplia), el resto de características divergen completamente de la nueva especie. Sin embargo, con A. oblongifolia presenta gran afinidad. Esta especie se distribuye en el sur de Ecuador (Loja) llegando hasta Piura en Perú, zona en el que ocurre un traslape con A. wurdackii, cuya distribución es típicamente mas sureña. La nueva entidad se diferencia principalmente de A. oblongifolia por ser un árbol de hasta 35 m de alto versus pequeños árboles (hasta 8 m de altura); por tener una diversidad morfológica del limbo así como de los márgenes; por presentar 5(-7) nervaduras versus 3(-5) nervaduras; flores mucho mas grandes (1,3-2,3 cm vs. 0,8-1,2 cm) y numerosas; el hipantio cubre 1/3 la cápsula madura en A. wurdackii mientras que en A. oblongifolia la cubre completamente. Muchas diferencias para ser tratada a la nueva entidad como una subespecie.

Distribución, Ecología y Fenología.- Axinaea wurdackii vive en suelos negros de humificación variable en bosque montanos (e.g.: bosques relictos Cachil y Monteseco) en sus remanentes o aislados de lo que alguna vez fueron bosques continuos. La nueva especie está restringida a la denominada zona de Amotape-Huancabamba de elevada riqueza endémica (Weigend, 2002, 2004). Se distribuye desde bajo la Cordillera Chapolán, límite de las Provincias Gran Chimú (La Libertad) y Contumazá (Cajamarca) como su parte más sureña hasta el área de Huancabamba en Piura como su límite septentrional, entre los 1,400 y los 3,000 m de altitud aproximadamente.

Florece y fructifica entre mayo y setiembre después de las lluvias. Es visitada por abejas y otros insectos (planta melífera).

Usos.- Los tallos de fuste recto son utilizados por los lu-gareños para confeccionar timones para los arados utilizados ancestralmente en agricultura, para vigas y parantes de las casas, y adicionalmente como leña.

Etimología.- Los autores tienen el honor y privilegio de dedicar este hallazgo al botánico estadounidense Dr. John J. Wurdack (1921-1998) (US), asociando de este modo a la nueva entidad con el estudioso de la Flora del Perú y especialista en la familia Melastomataceae, y a la vez perennizándolo.

Estado de Conservación

Utilizando los criterios de la Lista Roja UICN (UICN, 2001), esta especie hasta el momento es considerada endémica al norte del Perú y presente en los bosques montanos o sus remanentes. A pesar que el área de presencia y ocupación es relativamente grande, la preocupación está focalizada en que esta especie vive en bosques montanos, los mismos que están siendo deforestados aceleradamente por la actividad antropogénica (e.g.: bosque Monteseco, Prov. Santa Cruz, Dpto. Cajamarca; ver Weigend et al., 2006). Estos ecosistemas frágiles no están protegidos por el Estado peruano. Así mismo, el reducido número y tamaño de sus poblaciones encontradas en forma dispersa en el norte del Perú, hacen suponer que esta especie debería ser incluida en la categoría VU (Vulnerable).

AgradecimientosAgradecemos a nuestro maestro Dr. Arnaldo López Miranda

(HUT) por sus enseñanzas y dirigir los trabajos de campo en el Norte del Perú; al Dr. Maximilian Weigend (BSB) por proveer-nos de material de la Prov. San Miguel, Cajamarca; y a la Bióloga Roxana Aguirre por la preparación de la excelente ilustración que forma parte de esta investigación.

Literatura citadaBrako L. & J. Zarucchi. 1993. Catálogo de las Angiospermas y

Gimnospermas del Perú. Monogr. Syst. Bot. Missouri Bot. Garden. 45: 674.

Cotton E., R. Bussmann & P. Lozano. 2004. Three new Ecuadorian species of Axinaea (Melastomataceae). Nord. J. Bot. 23(1): 49-55.

Holmgren P.K.; N.H. Holmgren & L.C. Barnett. 1990. Index Her-bariorum. Part. I: The Herbaria of the World. 8th. ed. The New York Botanical Garden, Bronx, New York. U.S.A.

León, B. 2007[2006]. Melastomataceae endémicas del Perú. En El libro rojo de las plantas endémicas del Perú. Ed.: B. León et al. Rev. peru. biol. Número especial 13(2): 429-430.

Macbride F. 1941. Melastomataceae. En Flora of Peru. Field Museum of Natural History, Botany 13(4/1): 312-318.

Pennington T.D., C. Reynel & A. Daza. 2004. Illustrated guide to the Trees of Peru. Published by David Hunt, The Manse, Cha-pel Lane, Milborne Port Sherborne, DT9 5DL, England.

Rodríguez E. & R. Rojas. 2002. El Herbario: Administración y Manejo de Colecciones Botánicas. Edit. por R. Vásquez M., Missouri Botanical Garden, St. Louis, U.S.A.

Ruiz H. & J.A. Pavón. 1794. Florae Peruvianae, et Chilensis Pro-dromus. Typis Gabrielis de Sancha, Madrid.68.

Sagástegui A. 1995. Diversidad Florística de Contumazá. Fondo Editorial Universidad Antenor Orrego. Trujillo.

Sagástegui A., S. Leiva, P. Lezama, et al. 1995. Inventario preliminar de la flora del Bosque de Cachil. Arnaldoa 3(2): 19-34.

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UICN. 2001. Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN. Versión 3.1. Preparado por la Comisión de Supervivencia de Especies de la UICN. UICN, Gland, Suiza y Cambridge, Reino Unido.

Weigend M. 2002. Observations on the Biogeography of the Amotape-Huancabamba Zone in Northern Peru. In: K. Young et al., Plant Evolution and Endemism in Andean South America. Bot. Review 68(1): 38–54.

Weigend M. 2004. Additional observations on the biogeography of the Amotape-Huancabamba zone in Northern Peru: Defining the South-Eastern limits. Rev. peru. biol. 11(2): 127-134.

Weigend M., E. Rodríguez & C. Arana. 2006. The relict forests of Northwest Peru and Southwest Ecuador. In M. Weigend, E. Rodríguez & C. Arana (comp.), Los Bosques Relictos del NO de Perú y SO de Ecuador. Rev. peru. biol. 12(2): 185-194.

Wurdack J.J. 1964. Certamen Melastomataceis VIII. Phytologia 9(7): 409-426.

Wurdack J.J. 1966. Certamen Melastomataceis X. Phytologia 13(2): 65-80.

Wurdack J.J. 1973. Melastomataceae. In: Lasser, T. (ed.). Flora de Venezuela 8: 1-819.

Wurdack J.J. 1980. Melastomataceae. In: Harling, G. & B. Sparre (eds). Flora of Ecuador 13: 1-406.

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SAlviA hunzikeri, nueva especie del Perú



Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Perú

Arturo Granda Paucar

Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru

Facultad de Ciencias-Herbario, Universidad Nacional Agraria La Molina, Apdo. 456, Lima, Perú. Email: [email protected]


ResumenSalvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie restringida al valle del río Mantaro en el Perú, es descrita, ilustrada y sus rasgos más notables contrastados con los de otras especies de la sección Flocculosae.

Palabras clave: Lamiaceae, Perú, Salvia, sección Flocculosae, subgénero Calosphace.

AbstractSalvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species restricted to Mantaro River valley in Peru, is described, illustrated, and its salient features contrasted to other species of section Flocculosae.

Keywords: Lamiaceae, Peru, Salvia, section Flocculosae, subgenus Calosphace.

IntroducciónMoriré y no habré visto mi interminable casa

J.L. Borges, El Perú

Salvia L. (Lamiaceae, Nepetoideae) es un género de áreas mayormente montano tropicales con un patrón fitogeográfico subcosmopolita manifiestamente afín al de Scutellaria L. (Paton 1990). A despecho de ser considerado un grupo natural debido a sus estructuras estaminales altamente especializadas, Walker et al. (2004), y posteriormente Walker & Sytsma (2007), demostraron que Salvia es polifilético en tanto género, que sus miembros constituirían tres linajes, contenidos todos en el llamado ‘clado Salvia’ junto con otros cinco géneros actualmente reconocidos, y que su peculiar androceo habría evolucionado en paralelo al menos en tres ocasiones diferentes.

Dentro de los grupos infragenéricos tradicionalmente acep-tados en Salvia, el subgénero Calosphace, ahora parte integrante de ‘Salvia clado II’ en términos de Walker et al. (2004), se erige como el grupo más rico del género, y en los confines andino-sudamericanos, particularmente en territorio peruano, ha tenido gran oportunidad para llevar a cabo una significativa especiación en una amplia variedad de hábitats generados por la topografía y el clima, la que, y así lo sugiere la información cromosómica (Harley 1992), parece haberse visto fuertemente favorecida por la poliploidía. Asimismo, el origen y diversificación de las especies se vincula a la presencia de síndromes florales sofistica-dos necesarios para la transferencia del polen, que incluyen el bien conocido sistema estaminal de palanca, y que reflejan las relaciones exclusivas de mutualismo con los polinizadores como resultado a su vez de un fenómeno coevolutivo (Meeuse 1992, Claßen-Bockhoff et al. 2003, Wester & Claßen-Bockhoff 2007).

En un conjunto tan amplio, cuya única revisión es debida a Epling (1939), no es extraña la reinterpretación de algunas de sus especies ni sorpresivo el hallazgo de nuevas entidades al paso que el análisis de un mayor número de especímenes de herbario corra parejas con estudios de campo más detallados (e. g. Fernández-Alonso 2003, Wood & Harley 1989, Wood 2007).

Tras la correcta evaluación de sus particularidades, se describe a continuación una nueva especie de Salvia del Perú. El material estudiado, aunque escaso, indudablemente se diferencia de las especies conocidas y conviene no demorar más su publicación.

Descripción

Salvia hunzikeri A. Granda, sp. nov.

Figura 1 A–J

Tipo: Perú. Dpto. Huancavelica. Prov. Tayacaja, Hacienda Alalay, entre Mariscal Cáceres y Pampas, 3200-3250 m s.m., 13-IV-1953, O. Tovar 1367 (holotipo MOL, isotipo USM).

Suffrutex 0,4-0,6 m altus, ramis ascendentibus, pilis ramosis floccoso-tomentellis demum glabratis; petiolis (3-)5-7 mm lon-gis, foliorum laminis (20-)40-45 mm longis x 6-10 mm latis, lanceolatis vel elliptico-lanceolatis, in basi cuneatis, marginibus remote obscure crenato-serratis, in apice acutis vel acuminatis, paginis ambobus pilis ramosis et glandulis subsessilibus vestitis, superiore incana vel subglabra, inferiore dense viscido-flocculosa, venis prominulis; floribus (2-)6 in verticillastris, bracteis lanceolatis caducis subtentis; calycibus florentibus (8,5-)9-10 mm longis, in maturitate 15 mm longis, extus pilis glandulosis subsessilibus et ramosis flocculosis; corollarum caerulearum, tubo 10-11 mm longo, leniter ventricoso, labia superiore 4,5-5 mm longa, inferiore 9-10 mm longa; staminibus in labia superiore galeata inclusis; stylo ad apicem utrimque hirsuto; nuculis (2,8-)3 mm longis, ellipticis.

Sufrútice de 0,4–0,6 m de altura, con ramas, hojas, pedicelos y cálices revestidos por indumento de tricomas multicelulares den-driformes, blanquecinos o algo ocráceos, con paredes gruesas y verrucosas, y glandulares subsésiles. Ramas arcuado-ascendentes de 0,5–2,0 mm diám., subteretes, parduscas a grisáceas, ligera-mente estriadas, flocosas cuando jóvenes, las viejas glabrescentes, áfilas y nodosas, con las bases peciolares persistentes, internodos de (7-)10–40 mm long.; axilas foliares con innovaciones o fas-cículos de hojas correspondientes a las ramitas nuevas. Hojas con pecíolos de (3-)5–7 mm long., canaliculados, floculoso-tomentosos; láminas de (20-)40–45 mm long. x 6–10 mm lat., lanceoladas o también elíptico-lanceoladas, con base cuneada, márgenes ligeramente revolutos, tenuemente crenado-aserrados en su ½ ó ¾ distales, ápice agudo o acuminado, concoloras o el haz apenas más obscuro, superficie adaxial moderadamente incana a glabrescente, abaxialmente con pubescencia más den-sa, algo víscida, floculosa a lo largo de los nervios, nerviación

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Granda


semicraspedodrómica, con (5-)7–9 pares de nervios secundarios laterales, ascendentes, en general la nerviación impresa en el haz, el envés con los nervios principales eminentes y el retículo prominente. Flores reunidas en falsos racimos terminales cortos, de hasta 10 cm long., solitarios, verticilastros 5–7, los inferiores distanciados por entrenudos de 10–15(-20) mm long. –a veces el basal en las axilas del par folioso distal– y los superiores más o

menos confluentes, típicamente 6-floros o bien reducidos a 4- o incluso 2-floros en los nudos apicales; raquis similar al resto de las ramas; brácteas de 2–3 mm long. x 0,5–0,7 mm lat., muy prontamente caducas, lanceoladas o lineal-lanceoladas, semi-cóncavas, albiflocosas exteriormente, glabriúsculas en el interior; pedicelos de 2–5 mm long., ascendentes, flocosos, articulados al cáliz, tenaces. Cáliz en antesis de (8,5-)9–10 mm long., elongán-

Figura 1. Salvia hunzikeri. A, Cáliz desplegado. B, Corola. C, Brácteas floríferas en vistas dorsal (indumento parcialmente removido) y lateral, respectivamente. D, Tricoma dendriforme calicinal. E, Rama florífera. F, Corola desplegada y androceo. G, Gineceo sobre el disco. H, Cáliz fructífero. I, Ovario y disco. J, Clusa en vista ventral. A-J, de O. Tovar 1367 (MOL).

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SAlviA hunzikeri, nueva especie del Perú


dose en fruto hasta 15 mm long., infundibuliforme, verdoso o con el dorso azul-violáceo, externamente floculoso, indumento algo más denso a lo largo de los nervios y en los márgenes de los labios, superficie interior con pubescencia antrorsa en sus 2/3 distales, labios distanciados en 4,7–5 mm long. y hasta en 9,5 mm en fruto; labio superior de 3,5–3,7 mm long. x 3,5–4,3 mm lat., entero, ovado-deltoide, 7-nerviado, de ápice agudo; labio inferior de 3,2–3,3 mm long., 2-dentado, dientes de 2–2,3 mm long. x 1,7–2 mm lat. en su sector libre, triangular-ovados, acuminados en el ápice y fusionados cerca de su 1/3 basal u ocasionalmente hasta su mitad. Corola cerúlea de (17-)18–20 mm long., tubo de 10–11 mm long., excediendo brevemente al cáliz, recto o ligeramente curvo, un tanto ventricoso (hasta de 4 mm lat.), esparcidamente viloso en su mitad distal, los pelos simples y septados, glabro y epapiloso en el interior; labio superior de 4,5–5 mm long., cóncavo, emarginado, viloso; el inferior de 9–10 mm long., 3-lobado, viloso hacia la base, en ocasiones los pelos simples entremezclados con pelos ramificados, lobo medio mayor, de 5–6 mm long. x 8–9,5 mm lat., 2-lobu-lado. Estambres inclusos, insertos a 9 mm del borde basal de la corola, en las inmediaciones de las fauces, filamentos de ca. 2 mm long., prolongados en un diente corto en la articulación con el conectivo, polinatorios de 2,2 mm long., atenuados, vecciarios de 4,3 mm long. o uno algo menor, aplanados, con-niventes hasta poco más arriba de su mitad –con diente retrorso de 0,3–0,5 mm long.–, papilosos a lo largo de sus márgenes internos (la línea de connivencia), esparcidamente cubiertos por pelitos capitados en sus caras dorsales e inmediaciones del diente. Tecas elipsoidales de 2,5 mm long. Estaminodios 2, de ca. 1 mm long., insertos a 8 mm por encima de la base del tubo. Disco con el lóbulo inferior prolongado, más o menos de la misma longitud que los lóbulos del ovario. Estilo de 13 mm long., aplanado lateralmente, ensanchándose suavemente hacia la zona de bifurcación, con pubescencia hirsuta cubriendo la mitad superior, más abundante en los márgenes, extendida por las ramas estigmáticas que son exertas y desiguales, la posterior mayor, de 4,5 mm long., subulada, algo recurvada, la inferior de 1–1,2 mm long., aguda y canaliculada. Clusas de (2,8-)3 mm long. x 1,7 mm lat., elipsoidales, obscuramente trígonas, castañas, superficie microscópicamente rugosa, aparentemente sin carácter mixocárpico.

Etimología.- Esta especie está dedicada a Armando T. Hunziker (1919-2001). A su legado de disciplina y capacidad de trabajo.

Distribución geográfica y hábitat.- Por ahora confinada a solo una localidad en la provincia de Tayacaja, departamento de Huancavelica, en elevaciones de 3200 – 3250 m de altitud. Weberbauer (1945) atribuye a esta zona del valle interandino del Mantaro un paisaje prevaleciente de estepas de gramíneas y arbustos bajos dispersos; sin embargo, la zona en cuestión parece ser de transición entre tal vegetación y una formación, común entre las laderas secas a niveles inferiores, con predominio de arbustos y arbolillos caducifolios asociados a gramíneas y herbá-ceas estacionales así como algunos elementos subxerófilos (Tovar 1957). Convive con especies tales como: Cosmos peucedanifolius Wedd., Cronquistianthus urubambensis (B.L. Rob.) R.M. King & H. Rob., Gnaphalium dombeyanum DC., Oritrophium hie-racioides (Wedd.) Cuatrec., Stevia puberula Hook., Coreopsis sp., Paranephelius sp., Calceolaria scabra Ruiz & Pav., Escallonia myrtilloides L. f., Hesperoxiphion peruvianum (Baker) Baker,

Clinopodium breviflorum (Benth.) Govaerts, Agalinis sp., Agrostis tolucensis Kunth, Bromus lanatus Kunth, Thalictrum decipiens Boivin, Alonsoa acutifolia Ruiz & Pav., entre varias más conforme a la información a disposición (Tovar com. pers.).

Observaciones.- Salvia hunzikeri se alinea con el resto de especies de la sect. Flocculosae (Epling) Epling, integrado generalmente por sufrútices de ambientes secos o de marcada estacionalidad, con indumento típicamente ramificado, follaje más o menos caduco y microfilia a partir de renuevos axilares, inflorescencias terminales, flores de polinización entomófila con brácteas efímeras o persistentes, corolas celestes o azules con el tubo tan largo como el cáliz o apenas sobresaliente, interior-mente sin papilas, estambres inclusos con dientes retrorsos en los vecciarios, estilo viloso y clusas mixogénicas.

Por su aspecto vegetativo, S. hunzikerii es superficialmente semejante a S. flocculosa Benth., que habita en Ecuador, debido a la forma y dimensiones de las láminas foliares; sus flores mayores y las brácteas tempranamente caducas impiden, no obstante, errores en la discriminación de ambas especies.

Claramente es reconocible entre las especies peruanas restan-tes de la sect. Flocculosae con pubescencia dendriforme al com-pararlas. Así, S. grisea Epling se diferencia básicamente en dos caracteres; uno fácil de advertir a simple vista: las láminas foliares oblongas –con bases truncado-cordadas y ápices obtusos–, que, además, se muestran conspicuamente ampollosas y discoloras; otro, que exige la observación paciente del cáliz: los pelos ra-mificados dendriformes sencillos, comunes a ambas especies, se entremezclan con algunos otros que muestran ramas glandulares. De la misma forma, son notorias sus diferencias con S. griseifolia Epling, que se aparta por sus brácteas florales persistentes durante la antesis y, al parecer, la fructificación y, a más de sus flores me-nores, también por sus hojas cortamente pecioladas con láminas angostamente ovadas y discoloras. Entre varios detalles, difiere de S. cruikshanksii Benth. y S. trifilis Epling por la forma de las hojas, que en ellas son ovadas a anchamente ovadas, además en la primera las láminas son usualmente glabrescentes o glabras cuando maduras mientras que en la segunda son discoloras con la superficie abaxial tomentosa; por otro lado, ambas se separan por sus flores de dimensiones menores. En tanto, S. xanthopylla Epling & Játiva resulta poco afín por sus hojas sésiles con láminas angostamente oblongo-elípticas y márgenes revolutos, pero es su profusa pilosidad amarillenta, lanosa, que recubre casi toda la planta (excepto las corolas), el rasgo prominente que permite distinguirla y separarla fácilmente.

Por fin, podría confundirse con S. sarmentosa Epling del Perú pero el indumento en esta especie no está conformado por pelos ramificados, lo que de por sí constituye un atributo conspicuo y la hace fácil de separar.

Se ha señalado que, por lo común, la presencia de tricomas ramificados multicelulares reviste importancia taxonómica en la subfamilia Nepetoideae a nivel específico (Harley et al. 2004). En Salvia caracterizan, al menos en parte, a algunas secciones morfo-lógicamente disímiles; lo que sugiere su evolución independiente en dichos grupos. Asimismo, otro rasgo de origen paralelo dentro del género en el Nuevo Mundo lo constituyen las formaciones ventrales en los brazos inferiores del conectivo que, a manera de dientes retrorsos, se presentan en S. hunzikeri y en el resto de la sect. Flocculosae. Claßen-Bockhoff et al. (2004) han apuntado,

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Granda


refiriéndose a S. rypara Briq. (sect. Malacophyllae Epling), que tales estructuras indudablemente están involucradas en el sistema de palanca de transferencia del polen, restringiendo el acceso al néctar y optimizando así la polinización por medio de abejas.

El hallazgo de tricomas dendriformes parcialmente capitados en un par de isotipos de S. grisea (Ferreyra 7628 MOL, USM) resulta interesante porque no habían sido mencionados en su descripción original (Epling & Mathias 1957) ni tampoco reportados antes o con posteridad para ninguna otra especie peruana de Salvia (Epling 1938; Macbride 1960); empero, su constancia requiere confirmación, vista la escasez de materiales disponibles de la especie. Aquí se le atribuye tentativamente valor diagnóstico para distinguir S. grisea de S. hunzikeri.

La ausencia de mucílago en las clusas de S. hunzikeri es incierta y serán necesarios materiales adicionales de la especie para evaluar mejor tal carácter.

Ciertos especímenes: D.N. Smith 10575, D.N. Smith & R. Valencia 10064, D.N. Smith et al. 9266 y 12038 (USM) y A. Granda & J. Alegría 2438 (MOL), provenientes todos de Án-cash, podrían señalarse, debido a cierta similitud en el follaje, como representantes de poblaciones geográficamente aisladas de S. hunzikeri pero son morfológicamente distintos por sus inflorescencias congestas, entre otros detalles, y constituyen una especie nueva no descrita.

AgradecimientosDeseo expresar mi gratitud a Raymond M. Harley y Alan

Paton por su colaboración; parte importante de la literatura y algunas fotografías de tipos nomenclaturales depositados en Kew los debo a su generosidad y buena disposición. Mi reco-nocimiento se hace extensivo a Philip Cantino, Susana Crespo, Maximilian Weigend, John R.I. Wood, Regine Claßen-Bockhoff y Petra Wester por facilitarme varias de las referencias aquí cita-das. Dejo constancia de mi agradecimiento a John R.I. Wood y J. José Alegría por la lectura crítica y sus opiniones para mejorar los contenidos del texto; asimismo, a Marisa Ocrospoma, el entintado de la figura acompañante. Debo recordar a O. Tovar por prestar, con la cortesía que siempre lo caracterizó, algunos datos aquí consignados. Finalmente, agradezco a los directores y curadores de los herbarios MOL y USM por su amable apoyo.

Literatura citadaClaßen-Bockhoff R., M. Crone & E. Baikovay. 2004. Stamen de-

velopment in Salvia L.: homology reinvestigated. Int. J. Plant Sci. 165(4): 475-498.

Claßen-Bockhoff R., P. Wester & E. Tweraser. 2003. The staminal lever mechanism in Salvia L. (Lamiaceae) - a review. Plant Biol. 5: 33-41.

Epling C. 1938. The Labiatae of Peru. Repert. Spec. Nov. Regni Veg. Beih. 105: 1-93.

Epling C. 1939. A revision of Salvia, subgenus Calosphace. Repert. Spec. Nov. Regni Veg. Beih. 110: 1-383.

Epling C. & M.E. Mathias. 1957. Supplementary notes on American Labiatae - VI. Brittonia 8(4): 297-313.

Fernández-Alonso J.L. 2003. Estudios en Labiatae de Colombia IV. Novedades en Salvia y sinopsis de las secciones Angulatae y Purpureae. Caldasia 25(2): 235-281.

Harley R.M. 1992. Chromosome Numbers in Tropical American Labiatae. En: R.M. Harley & T. Reynolds (eds.), Ad-vances in Labiate Science. Royal Botanic Gardens, Kew. Pp. 211-246.

Harley R.M., S. Atkins, A.L. Budantsev, P.D. Cantino, B.J. Conn, R. Grayer, M.M. Harley, R. de Kok, T. Krestovskaja, R. Morales, A.J. Paton, O. Ryding & T. Upson. 2004. La-biatae. En: J.W. Kadereit (ed.), The Families and Genera of Vascular Plants VII. Flowering Plants. Dycotiledons. Lamiales (except Acanthaceae including Avicenniaceae). Springer. Berlín. Pp. 167-275.

Macbride J.F. 1960. Labiatae. En: J.F. Macbride (ed.), Flora of Peru. Field Mus. Nat. Hist., Bot. Ser. 13, part 5(2): 721-829.

Meeuse A.D.J. 1992. Anthecology of the Labiatae: an Armchair Approach. En: R.M. Harley & T. Reynolds (eds.), Ad-vances in Labiate Science. Royal Botanic Gardens, Kew. Pp. 183-191.

Paton A. 1990. The phytogeography of Scutellaria L. Notes Roy. Bot. Gard. Edinburgh 46(3): 345-359.

Tovar O. 1957. Las gramíneas de Huancavelica. Primera parte. Mem. Mus. Hist. Nat. “Javier Prado” 6: 1-110.

Walker J.B. & K.J. Sytsma. 2007. Staminal evolution in the genus Salvia (Lamiaceae): molecular phylogenetic evidence for multiple origins of the staminal lever. Ann. Bot. 100: 375-391.

Walker J.B., K.J. Sytsma, J. Treutlein & M. Wink. 2004. Salvia (Lamiaceae) is not monophyletic: implications for the systematics, radiation, and ecological specializations of Salvia and tribe Mentheae. Amer. J. Bot. 91(7): 1115-1125.

Weberbauer A. 1945. El Mundo Vegetal de los Andes Peruanos. Editorial Lumen, Lima, Perú.

Wester P. & R. Claßen-Bockhoff. 2007. Floral diversity and pollen transfer mechanisms in bird-pollinated Salvia species. Ann. Bot. 100: 401-421.

Wood J.R.I. 2007. The Salvias (Lamiaceae) of Bolivia. Kew Bull. 62(2): 177-222.

Wood J.R.I. & R.M. Harley. 1989. The genus Salvia (Labiatae) in Colombia. Kew Bull. 44(2): 211-278.

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CAlCeolAriA en el Perú y primer registro de CAlCeolAriA perfoliAtA



Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata

Pamela Puppo

New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata

Centro de Investigação em Biodi-versidade e Recursos Genéticos (CIBIO), Universidade do Porto, Campus Vairão, R. Monte-Crasto, 4485-661 Vairão, Portugal. Email: [email protected]


ResumenSe registra por primera vez la presencia de 24 especies de Calceolaria para 15 departamentos de Perú y se registra la presencia de C. perfoliata en este país. Adicionalmente, se da un listado completo de las 123 espe-cies presentes en el Perú, su distribución geográfica actualizada, y se hace un análisis general de la diversidad de este género por departamento.

Palabras clave: Calceolaria, Scrophulariaceae, biodiversidad, nuevos registros, Perú.

AbstractTwenty four species of Calceolaria are recorded for the first time for 15 departments of Peru and the presence of C. perfoliata is reported in this country. In addition, a list with the 123 species present in Peru is included along with their current geographical distribution. A general analysis of the genus diversity per department is done.

Keywords: Calceolaria, Scrophulariaceae, biodiversity, new records, Peru.

IntroducciónEl género Calceolaria L. es el más numeroso de la familia

Calceolariaceae contando con aproximadamente 250 especies (Molau 1988). Previamente considerado parte de la familia Scrophulariaceae, fue elevado al rango de familia juntamente con Porodittia G. Don y Jovellana Ruiz & Pav. cuando las Scrophulariaceae fueron encontradas polifiléticas (Olmstead & Reeves 1995, Olmstead et al. 2001).

Calceolaria se caracteriza por tener corola bilabiada con el labio inferior en forma de saco y provisto interiormente de una estructura secretora de aceite llamada elaióforo (Vogel 1974). Las flores son generalmente amarillas y poseen dos estambres. Sólo una especie, C. triandra (Cav.) Vahl, posee tres lóbulos en la corola y tres estambres. Esta especie fue reconocida durante años como un género a parte (Porodittia) hasta que análisis moleculares mostraron que debía ser incluida en Calceolaria (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009). Molau (1988) subdi-vidió el género en tres subgéneros y numerosas secciones. La mayoría de estas secciones sin embargo, fueron encontradas polifiléticas en estudios moleculares recientes (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009).

En el Perú, este género posee más de 120 especies sin contar las subespecies e híbridos (Soukup 1975, Molau 1988, Brako y Zarucchi 1993). Más aún, Molau (1988) considera el Norte de Perú como el centro de endemismos de Calceolaria, específi-camente los departamentos de Amazonas y Cajamarca. A pesar del elevado número de especies presentes en nuestro país, nue-vas especies siguen siendo descritas (por ejemplo Molau 2003, Puppo 2008) y numerosos nuevos registros departamentales han sido encontrados.

En el presente artículo se dan a conocer 24 nuevos registros de Calceolaria para 15 departamentos del Perú. Además se reporta la ocurrencia de C. perfoliata L., cuya distribución era conocida más o menos continuamente desde Costa Rica hasta el sur de Ecuador. Las nuevas ocurrencias están ordenadas alfabéticamente de acuerdo al nombre de la especie. Se presentan también pe-queñas descripciones de cada taxón y su distribución conocida.

Además se incluye una tabla con todas las especies reportadas para el Perú y los departamentos donde ocurren. Se hace también un breve análisis de la diversidad del género por departamento.

Material y métodosLas siguientes nuevas ocurrencias fueron registradas como

parte de identificaciones generales de especímenes de Calceolaria realizadas entre los años 2005-2008 en los herbarios HOXA, MO, MOL, y USM. Los nombres y descripciones siguen la última revisión del género (Molau 1988). Los acrónimos de los herbarios usados en el texto corresponden al Index Herbariorum (Thiers 2010). Las siguientes fuentes bibliográficas fueron con-sultadas antes de considerar estos registros como nuevos: Molau (1988), Brako y Zarucchi (1993), Ulloa Ulloa et al. (2004), y Salinas y León (2006).

Resultados1. Calceolaria ajugoides Kraenzl. Bot. Jahrb. Syst. 50. Beibl.

111:75. 1913. Tipo: Perú. Arequipa: Prov. Caraveli, bet-ween Rio de Lomas and Rio Yauca, 3000 m, Weberbauer 5765 (lectotipo F, isotipos G, GH).

Arbusto pequeño de menos de 1 m de alto, puberulento; hojas ternadas, lanceoladas de menos de 5 cm long.; flores amarillas, abiertas, con una mancha roja en el interior; estambres marrones.

Distribución: Registrada para los departamentos de Are-quipa y Ayacucho entre los (300)2800-3000 m.

Nuevo registro: Ica. Prov. Ica, Tambillo, 2300 m, 16 ene 1979, Rick s.n. (USM).

2. Calceolaria angustiflora Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:17. 1798. Tipo: Perú. Lima: Prov. Canta, nr. Obrajillo, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos F, MA, MPU).

Arbusto de hasta 2 m de alto, glabro o piloso; hojas ter-nadas, ovadas de 2-9 cm long.; flores amarillas, abiertas, con manchas rojas en el interior; estambres marrón claro.

Distribución: Reportada para los departamentos de Áncash, Arequipa, Cajamarca, La Libertad, Lima, y Mo-quegua entre los 200-3750 m.

Nuevo registro: Piura. Prov. Ayabaca, bosque de Huamba, 2840 m, 24 may 1988, Cano 1664 (USM).

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3. Calceolaria aurea Pennell. Proc. Acad. Nat. Sci. Philadelphia 97:159.1945. Tipo: Perú. Cusco: Prov. Paucartambo, below Colquepata, 3200-3500 m, 01 may 1925, Pennell 13772 (holotipo PH, isotipos CUZ, F, GH, NY, US).

Arbusto pequeño de cerca de 0,5 m de alto, usualmente tomentoso; hojas fasciculadas de menos de 1 cm long.; flores amarillas, cerradas, con una o varias manchas rojas en el interior; estambres castaños, tecas divaricadas.

Distribución: Conocida para los departamentos de Are-quipa, Cusco y Moquegua entre los 3200-4000 m.

Nuevo registro: Puno. Prov. Puno, 10 km SW of Puno on road to Ilave, 3822 m, 13 may 1963, Ugent 5253 (USM).

4. Calceolaria bicolor Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:16. 1798. Tipo: Perú. Lima: Prov. Canta, Canta. Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, FI, G, MA, MO, MPU).

Subarbusto de hasta 2 m alto, pubérulo o tomentoso; hojas herbáceas, ternadas; flores mitad amarillas y mitad blancas, cerradas; estambres amarillos, tecas ascendentes.

Distribución: Descrita para los departamentos de Áncash, Huánuco, La Libertad, Lima, y Pasco entre los 2200-3800 m.

Nuevo registro: Huancavelica. Prov. Tayacaja, Pachaspam-pa, debajo de Huando, 3300 m, 04 abr 1953, Tovar 1221 (USM).

5. Calceolaria bicrenata Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:15. 1798. Tipo: Perú. Huánuco: Prov. Huánuco, Cuchero, Pavón s.n. (lectotipo OSF, isotipos BM, F, FI, G, MA).

Hierba o arbusto de hasta 1 m de alto, hirsuto o viloso; hojas ovadas hasta de 10 cm long.; flores amarillas, cerra-das; estambres amarillos o castaños, tecas ascendentes.

Distribución: Presente en los departamentos de Amazonas, Áncash, Cajamarca, Huánuco, La Libertad, Lambayeque, Lima, y Pasco entre los (1800)2500-4200 m.

Nuevo registro: Junín. Prov. San Pedro de Cajas, 3800 m, 23 feb 1974, Tovar 7173 (USM); Prov. Tarma, sobre Tarma, 3600 m, 07 ene 1983, Smith 3022 (USM).

6. Calceolaria calycina Benth. In DC. Prodr. 10: 211. 1846. Tipo: Perú. Amazonas: Prov. Chachapoyas, Chachapoyas Mathews s.n. (holotipo K).

Hierba trepadora de hasta 4 m de largo, hispida; hojas opuestas y decusadas, triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ligeramente deflexas, totalmente dehiscentes.

Distribución: Conocida de los departamentos de Ama-zonas, Cajamarca, Huánuco, Junín, La Libertad y Piura entre los 2000-3400 m.

Nuevos registros: Áncash. Prov. Bolognesi, cerca a Quero, 3100 m, 29 ago 1977, Cerrate 6915 (USM). San Martín. Prov. Mariscal Cáceres, 2950-3000 m, 01 ago 1996 Cano et al. 7449 (USM).

7. Calceolaria chaetostemon Pennell. Proc. Acad. Nat. Sci. Phi-ladelphia 97:171.1945. Tipo: Perú. Cusco: Prov. Anta, nr. Limatambo, 2700 m, mar 1937, Vargas 231 (holotipo F, isotipo PH).

Hierba de 20-70 cm de alto, hirsuta o vilosa; hojas ovadas de menos de 10 cm long.; flores amarillas con una mancha roja o morada en el interior, abiertas; estambres con sólo una teca fértil, la otra reducida y estéril.

Distribución: Descrita como endémica de los departa-mentos de Apurímac y Cusco entre los 2300-3500 m.

Nuevos registros: Ayacucho. Prov. Vilcas, feb 2005, Vega

627 (MOL). Huánuco. Ochoa 1067 (MOL).8. Calceolaria chelidonioides Kunth. Nov. Gen. sp. Pl. 2:378.

1818. Tipo: Ecuador. Pichincha: Cerro Javirac, Quito, ca. 2750 m, may 1802, Bonpland s.n. (lectotipo B-WILD, isotipos F, G-DC, HAL, P).

Hierba higrofítica de hasta 2 m de alto, pubérula; hojas pinnatífidas, raro enteras; flores amarillas, cerradas; estam-bres con sólo una teca fértil, la otra estéril y reducida.

Distribución: Reportada para los departamentos de Áncash, Arequipa, Cajamarca, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, Lima, Moquegua, Piura, Puno, y San Martín entre los (300-500)1000-3500.

Nuevos registros: Amazonas. Prov. Bongara, laguna de Pomacocha, 2200-2300 m, 23 oct 1986, Ferreyra et al. 20684 (USM); Prov. Chachapoyas, cerro Puma Urco, al S de Chachapoyas, 2340 m, 07 feb 1984, Cowan et al. 4294 (USM). Lambayeque. Prov. Lambayeque, km 28 E of Olmos, 1150-1200 m, 05 ene 1964, Hutchison & Wright 3417 (MO). Pasco. Prov. Oxapampa, rio el Tunqui, 1720 m, Smith & Alboun 5517 (MO).

9. Calceolaria cypripediiflora Kraenzl. Feddes Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1:101. 1905. Tipo: Perú. Puno: Prov. Sandía, among shrubs in open habitats, 2100-2300 m, Weberbauer 504 (lectotipo G).

Hierba ascendente de hasta 4 m de alto, vilosa o hirsuta; hojas de hasta 7 cm long.; flores amarillas de hasta 3-4 cm long.; estambres castaños, tecas divaricadas.

Distribución: Endémica de Ayacucho, Cusco y Puno entre los 1500-4000 m.

Nuevos registros: Pasco. Prov. Oxapampa, 2300 m, 05 sep 2004, Rojas et al. 3326 (HOXA, MO), 2500 m, 22 jun 2003, van der Werff et al. 17707 (HOXA, MO), 2100 m, 03 jun 2004, Rojas et al. 2654 (HOXA, MO), 2450 m, 19 jul 2003, van der Werff et al. 18656 (HOXA, MO), entre el cerro Pajonal y Abra Chacos, 2550 m, 09 oct 1982, Smith 2574 (USM, MO).

10. Calceolaria engleriana Kraenzl. subsp. engleriana. Feddes Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1:106. 1905. Tipo: Perú. Puno: Prov. Sandía, above Cuyo Cuyo, 3600-3800 m, 03 may 1906, Weberbauer 923 (lectotipo G, isotipo MOL).

Arbusto o subarbusto de 1-3 m alto, tomentoso; hojas lanceoladas de hasta 7,7 cm long.; flores amarillas, cerra-das; estambres amarillos, tecas divaricadas, usualmente con glándulas en la base de las anteras.

Distribución: Conocida en Perú de los departamentos de Apurímac, Arequipa, Ayacucho, Cusco, Huancavelica, y Puno entre los 2000-4500 m.

Nuevo registro: Junín. Prov. Huancayo, cerca de Huan-cayo, 3300-3400 m, 02 may 1961, Tovar 3340 (USM).

11. Calceolaria flexuosa Ruiz & Pav. subsp. chrysocalyx (Pennell) Molau. Fl. Neotrop. 47:199. 1988. Tipo: Perú. Cusco: Prov. Paucartambo, nr. Rio Yanamayo, below Pillahuata, 2900-3200 m, 4-5 may 1925, Pennell 13792 (holotipo PH, isotipos CUZ, E, F, G, M, NY, P, PH, S, US, USM, WIS).

Subarbusto de hasta 3 m alto, viloso o hirsuto; hojas ovadas de hasta 12 cm long.; flores amarillas, sépalos amarillos; estambres marrones, tecas deflexas.

Distribución: Registrada como endémica de los de-partamentos de Apurímac, Cusco, y Puno entre los 1500-4000 m.

157



Nuevo registro: Ayacucho. Prov. Lucanas, Andamarca, 3500 m, abr 2004, Vargas & Mora 211 (USM).

12. Calceolaria glauca Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:17. 1798. Tipo: Perú. Lima: Prov. Canta, Obrajillo, just NE of Canta, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, F, FI, G, MA, MPU, S).

Subarbusto o arbusto de menos de 1,5 m de alto, to-mentoso o pubérulo; hojas ternadas, lanceoladas; flores amarillas con manchas rojas al interior, cerradas; estambres marrones, tecas divaricadas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Áncash, Cajamarca, Huancavelica, La Libertad, y Lima entre los 1500-4000 m.

Nuevos registros: Amazonas. Prov. Luya, paso Fortaleza, 24 jun 1948, Pennell 15293 (USM). Junín. Cerca de Casapalca, 23 oct 1940, Ridoutt s.n. (USM).

13. Calceolaria linearis Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:19. 1798. Tipo: Perú. Huánuco: Prov. Huánuco, Chicoplaya, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, F, FI, G, K).

Arbusto de menos de 1 m de alto, glutinoso, hirsuto; hojas de menos de 3 cm long.; flores amarillas con manchas rojas en el interior, cerradas; estambres castaños, tecas divaricadas.

Distribución: Descrita para los departamentos de Áncash, Huánuco, La Libertad, Lima, y Piura entre los 2600-4400 m.

Nuevos registros: Cajamarca. Michiquillo, 3100 m, 07 abr 1948, Pennell & Reichlin 15032 (USM), Prov. Celendín, 2700-2900 m, 15-17 abr 1948, Pennell 15206 (USM), 3400 m, 14-18 abr 1948, Pennell 15160 (USM), Prov. Cajamarca, 2750-2850 m, 10 abr 1948, Pennell & An-derson 15076 (USM). Junín. Prov. Huancayo, road from Huancayo to Huancavelica, 3543 m, 19 sep 2001, Weigend et al. 5804 (MO).

14. Calceolaria lobata Cav. Icon. 5:26. 1799. Tipo: Perú. Tal-cahuano, Nee s.n. (lectotipo MA, isotipos CGE, F, MA).

Hierba de hasta 1 m de alto, pilosa o vilosa; hojas lobadas 2-9 cm long.; flores amarillas con manchas moradas al interior, cerradas; estambres con anteras sagitadas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Áncash, Arequipa, Ayacucho, Junín, Lima, Moquegua, y Puno entre los (1500)3000-4500 m.

Nuevos registros: Amazonas. 18 jun 1948, Pennell 15937 (USM). Junín. Prov. Tarma, entre Tarma y Oroya, 3600-3700 m, 20 jun 1948, Ferreyra 3830 (USM).

15. Calceolaria pavonii Benth. In DC., Prod. 10:211. 1846. Tipo: Perú. Amazonas: Prov. Chachapoyas, 1836, Mathews 3042 (lectotipo K, isotipos BM, CGE, E, G, OXF, US).

Hierba de hasta 2 m de alto, vilosa o hirsuta; hojas opuestas y decusadas, sagitadas o triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ascendentes, parcialmente dehiscentes.

Distribución: En Perú se encuentra en los departamentos de Amazonas, Cajamarca, Huánuco, Junín, y Piura entre los 1200-3500 m.

Nuevo registro: Lambayeque. Prov. Lambayeque, Abra de Porculla, road from Olmos to Pucara km 45 east of Olmos, 1920 m, 13 jul 1986, Plowman et al. 14218 (MO).

16. Calceolaria perfoliata L. f. Suppl. Pl. 86. 1781. Tipo: Co-lombia. Sine loco, “hábitat in nova Granada”, Mutis 121 (holotipo LINN, isotipos F, G, PH, S, US).

Hierba trepadora de hasta 5 m de largo, pilosa o vilosa; hojas opuestas y decusadas, triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres marrón oscuro con tecas fuertemente deflexas y en forma de herradura, totalmente dehiscentes.

Distribución: Esta especie presenta un rango más o me-nos continuo desde Costa Rica hasta el Sur de Ecuador ocupando áreas boscosas entre los 1800-3800 m.

Nuevo registro: PERÚ. Pasco. Prov. Oxapampa, Huan-cabamba, camino Misericordia Lanturachi-Santa Barbara, 2300-3300 m, 03 jul 1985, Foster et al. 10546 (USM, F?).

17. Calceolaria pinnata L. Kongl. Vetensk. Acad. Handl. 31:286. 1770. Tipo: Suecia. Cultivada en Uppsala, pro-pagada de semillas recibidas de Jussieu, colectadas en vic. Lima, Perú, Linnaeus s.n. (lectotipo LINN).

Hierba higrofítica de 5-50 cm de alto, puberulenta; hojas pinnatífidas, peciolos ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo elongado de 0,9-1,1 mm long. separando las tecas que son dimorfas.

Distribución: Amazonas, Áncash, Arequipa, Cajamarca, La Libertad, Lambayeque, Lima y Piura entre los 200-4000 m.

Nuevo registro: Junín. Prov. Tarma, cerca al puente San Félix entre Tarma y San Ramón, 1300-1400 m, 07 jun 1963, Ferreyra & Tovar 14958 (USM).

18. Calceolaria pisacomensis Walp. Nov. Actorum Acad. Caes. Leop.-Carol. Mat. Cur. 19 suppl. 1:396. 1843. Tipo: Perú. Arequipa: Prov. Castilla, Pisacoma, ca. 4500 m, Meyen s.n. (holotipo destruido). Neotipo: Perú. Arequipa: Prov. Arequipa, Chiguata, E of Arequipa, 3900-4000 m, 13 nov 1947, Ferreyra 2598 (neotipo GB, isoneotipos PH, USM, ver Molau 1988, p.152).

Subarbusto de hasta 1 m de alto, hirsuto; hojas ovadas a triangulares de menos de 5 cm long.; flores usualmente naranjas a rojas, cerradas; estambres con tecas parcialmente dehiscentes.

Distribución: Descrita como endémica del sur del Perú en los departamentos de Arequipa y Moquegua entre los 2300-4500 m.

Nuevo registro: Ayacucho. Prov. Puquio, Llauta, 2600 m, 07 ene 1979, Rick s.n. (USM).

19. Calceolaria rugulosa Edwin. Phytologia 19: 395. 1970. Tipo: Perú. Cajamarca. Prov. Chota, below Llama, 1800-1850 m, 17 jul 1948, Pennell 15917 (holotipo US, isotipos BM, G, GH, K, NY, PH, S).

Subarbusto de hasta 2 m de alto, viloso o hirsuto; hojas ternadas, ovadas; flores amarillas con una mancha roja grande al interior, cerradas; estambres marrón claros, tecas divaricadas o ligeramente deflexas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Áncash, Arequipa, Cajamarca, Huancavelica, La Libertad, Lamba-yeque, Lima, y Piura entre los 200-3900 m.

Nuevo registro: Huánuco. Prov. Huamalies, Punchao, 3000-3500 m, 22 mar 1999, Ortiz 34 (USM).

20. Calceolaria salicifolia Ruiz & Pav. subsp. salicifolia. Fl. Peruv. 1:18. 1798. Tipo: Perú. Huánuco: Prov. Huánuco, Pillao, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos F, G, MA, PH).

Arbusto de hasta 2 m de alto, glabro, glutinoso; hojas lan-ceoladas, glabras; sépalos verdes liláceos, corola amarilla, cerrada; estambres castaños, tecas divaricadas, filamentos 1,2-1,8 mm long.

158

Puppo


Distribución: Endémica del centro de Perú, presente en los departamentos de Huánuco y Junín entre los 2600-3900 m.

Nuevo registro: Áncash. Prov. Huamán, en Caucha Uchu-cuna, 3400 m, 23 abr 1983, Ochoa 15164 (MOL).

21. Calceolaria scapiflora (Ruiz & Pav.) Benth. In D.C., Prodr. 10:207. 1846. Tipo: Perú. Junín: Prov. Tarma, in the high Andes above Tarma, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos CGE, F, MA, S).

Hierba acaule de hasta 16 cm de alto; hojas en roseta, ovadas, hirsutas o vilosas; flores amarillas, abiertas con manchas rojas en el interior; estambres con tecas total-mente ascendentes, marrón rojizo o violáceo.

Distribución: Reportada para los departamentos de Apu-rímac, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, Lima, y Pasco entre los 3600-4700 m.

Nuevo registro: Áncash. Prov. Huaraz, Parque Nacional Huascarán, quebrada Llaca, 4000-4050 m, 25 may 1986, Smith 12422 (MO); Prov. Huari, Huascaran NP, quebrada Rima Rima, 4200-4370 m, 06 may 1986, Smith et al. 12200 (MO).

22. Calceolaria tenuis Benth. In D.C., Prodr. 10:205. 1846. Tipo: Perú. Lima: Prov. Canta, Puruchuco, ca. 20 km S of Huamantanga, ca. 3000 m, Mathews 1047 (lectotipo K, isotipos BM, E, G, L, NY, OXF).

Hierba higrofítica de 5-50 cm alto, puberulenta; hojas pinnatífidas, peciolos ligeramente ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo de 0-0,3 mm long. separando las tecas que son dimorfas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Áncash, Arequipa, Ayacucho, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, Lima, y Puno entre los 2600-4000 m.

Nuevos registros: La Libertad. Prov. Trujillo, Huamachu-co, 2100-2200 m, 17 mar 1948, Ferreyra 3082 (USM). Pasco. Prov. Oxapampa, 3400-3500 m, 25 ene 2004, Vásquez et al. 28992 (HOXA), 2000-2300 m, 06 jul 2004, Rojas et al. 3119 (HOXA).

23. Calceolaria trilobata Hemsley subsp. herzogiana (Kraenzl.) Molau. Fl. Neotrop. Monogr. 47: 243. 1988. Tipo: Bo-livia. Cochabamba: Prov. Carrasco, quebrada de Pocona, WNW of Torata, 3100 m, abr 1911, Herzog 2035 (lec-totipo L, isotipo Z).

Hierba de hasta 3 m de alto, pilosa o vilosa con tricomas glandulares; hojas opuestas y decusadas, láminas deltoides, cordadas en la base, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ascendentes y dimorfas.

Distribución: En los departamentos de Áncash, Ayacucho, Cusco, Junín, y Pasco entre los 1500-4000 m.

Nuevos registros: Apurímac. Prov. Abancay, Abancay, Ñacchero, 1800-2300 m, 16 ago 2002, Valenzuela et al. 286 (MO). Huánuco. Prov. Huánuco, 3000 m, 28 feb 1978, Luteyn and Lebron-Luteyn 5480 (USM). Puno. Prov. Sandia, 3150 m, 02 abr 1986, Bennett 2666 (USM).

24. Calceolaria tripartita Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:14. 1798. Tipo: Perú. “In nemoribus Panatahuas”, Pavón s.n. (tipo perdido, ver Pennell 1945, p.174). Neotipo: Perú. Lima: Prov. Canta, along the Rio Chillón, above Obrajillo, NE of Canta, 3100-3300 m, 13-23 jun 1925, Pennell 14406

(neotipo PH, isoneotipos F, G, LE, NY, US, ver Molau 1981, p.605).

Hierba higrofítica de hasta 1 m de alto, puberulenta; hojas pinnatífidas, peciolos ligeramente ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo de 3-3,2 mm long. con una protuberancia dorsal, teca anterior abortada.

Distribución: Crece en los departamentos de Amazonas, Áncash, Apurímac, Ayacucho, Cajamarca, Cusco, Huan-cavelica, Huánuco, Junín, La Libertad, Lambayeque, Lima, Pasco, Piura, y Puno entre los 1600-3900 m.

Nuevo registro: San Martín. Prov. Rioja, Pedro Luis Moyobamba road km 390-394, 2040-1910 m, sin fecha, Smith 4541 (MO).

25. Calceolaria virgata Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1: 20. 1798. Tipo: Perú. Lima. Prov. Canta, vic. Canta, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipo F).

Subarbusto de hasta 1,5 m de alto, estrigoso o tomentoso; hojas opuestas y decusadas, ovadas; flores amarillas con una ancha banda roja al interior, cerradas; estambres marrón claro, tecas divaricadas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Ama-zonas, Áncash, Apurímac, Ayacucho, Cajamarca, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, La Libertad, Lima, Pasco, Piura, y Puno entre los 1500-4500 m.

Nuevo registro: Ica. Prov. Tingue, Raimondi 10826 (USM).

DiscusiónEn el Neotrópico, Calceolaria cuenta con ca. 181 especies,

siendo más abundante en la región central andina desde el nor-te del Perú hasta el centro de Bolivia entre los 6-20ºS (Molau 1988). En esta región, el género es principalmente altoandino ocurriendo mayormente entre los 2000-4000 m aunque algunas especies herbáceas habitan al nivel del mar en las formaciones de lomas (Molau 1988). Molau (1988) señaló el Norte del Perú como el centro de diversidad de este género, concretamente los departamentos de Amazonas y Cajamarca. Otros lugares de elevada diversidad del género reportados por este mismo autor para nuestro país apuntan a las laderas orientales de los Andes, concretamente en los departamentos de Huánuco, Junín, Pasco, y Cusco.

En el presente artículo se registran un total de 123 especies de Calceolaria para el Perú sin contar con subespecies o híbridos (Tabla 1, Figura 1A). Este valor equivale al 68% del total de especies presentes en el Neotrópico. Sin embargo, al evaluar la diversidad del género en las diferentes zonas del Perú: Norte, Centro, y Sur, no se encontraron diferencias significativas en la distribución del número de especies (Figura 1B). El Norte pre-senta un valor ligeramente superior con ca. 39% de las especies, seguida por el Centro con 32% y el Sur con 29% (Figura 1B).

Haciendo una evaluación departamental podemos observar que efectivamente es Cajamarca el departamento que presenta un mayor número de especies seguido de Amazonas con 66 y 41 especies respectivamente (Fig. 2). Junín, Huánuco, y Cusco también presentan valores elevados en número de especies de Calceolaria como sugerido por Molau (1988) presentando 37, 32, y 32 especies respectivamente. Sin embargo, otros departa-mentos también deberían sumarse a esta lista, especialmente La Libertad, Áncash, y Lima que presentan 40, 37, y 34 especies

159



respectivamente (Fig. 2). Tres departamentos: Ica, Tacna, y Tumbes presentan los valores más bajos con 2, 2, y 1 especies respectivamente. Es de resaltar que estos tres departamentos están juntos de otros que presentan valores medios (ver Fig. 1A) y por consiguiente, no sería de extrañar que la baja diversidad en estos departamentos se deba a la falta de colecciones. Por otro lado, otros tres departamentos no tienen ninguna ocurrencia regis-trada: Loreto, Madre de Dios, y Ucayali. Esto puede deberse a que la mayoría de las especies de Calceolaria habitan la vertiente occidental de los Andes y las zonas más altas de la vertiente oriental como fue observado también por Molau (1988).

En cuanto a las especies con más amplia distribución encon-tramos a C. tripartita que ha sido reportada para 16 departamen-tos seguida por C. chelidonioides y C. virgata que ocurren en 15 departamentos cada una (Tabla1). Por otro lado, observamos que 29,2% (36) de las especies reportadas para el Perú están restrictas a un departamento y 27,6% (34) de las especies ocu-rren en dos departamentos. De estas últimas sólo cuatro habitan departamentos no contiguos: Calceolaria rivularis Kraenzl. que

se encuentra en Cusco y Lima, C. maculata Edwin en Huánuco y Cajamarca, C. punicea Ruiz & Pav. en Junín y Huánuco, y C. extensa Benth. en Amazonas y Ayacucho. Es probable que estas especies tengan una distribución continua pero la falta de colecciones haga que su distribución parezca fragmentada.

En cuanto a los nuevos registros departamentales, observamos que el departamento con un mayor número de nuevos registros es Pasco seguido de Junín (Fig. 3). Sin embargo, al evaluar el número de especies reportadas por departamento, vemos que Junín es el que presenta un mayor número de especies de Calceolaria adicionadas a su flora. La mayoría de los nuevos registros (56%) fueron encontrados en el herbario USM, 24% en MO y los demás en HOXA y MOL. En lo que respecta a la antigüedad de estas colecciones, encontramos que sólo el 23,8% de los nuevos registros fueron colectados en los últimos diez años, la mayoría por el herbario HOXA. Otras colecciones son bastante antiguas, por ejemplo Ridoutt s.n. de 1940, Ferreyra 3830, Pennell 15032, 15076, 15160, 15206, 15937 de 1948. Estas colecciones fueron depositadas en el herbario USM y sin embargo los registros de distribución de estas especies no figuran en las revisiones de Molau (1988), Brako y Zarucchi (1993), Ulloa Ulloa et al. (2004) o Salinas y León (2006).

Además de los nuevos registros departamentales, se reporta C. perfoliata por primera vez para el Perú. Esta especie se distri-buye hasta el Sur de Ecuador por lo que habría sido de esperar encontrarla también en el Norte del Perú. Sin embargo, ha sido colectada en el centro del Perú, en el departamento de Pasco. En su distribución conocida, C. perfoliata habita principalmente áreas de bosque montano, y por veces, zonas de bosque disturba-do entre los 1800-3800 m (Molau 1988). El hábitat del nuevo registro es también bosque montano entre los 2300-3300 m por lo que, a pesar de estar significativamente apartada de su distribución conocida, el hábitat es el mismo y está dentro del rango altitudinal esperado.

AgradecimientosMe gustaría agradecer en primer lugar a los curadores de los

herbarios revisados: HOXA, MO, MOL, y USM por facilitar la revisión del material. La Christensen Foundation proporcionó financiamiento para la revisión de la colección y biblioteca del Missouri Botanical Garden. Asimismo, extiendo mi reconoci-miento a Miguel A. Pérez Farrera por sus sugerencias durante la preparación del manuscrito y al revisor anónimo que ayudó con sus comentarios a mejorar este artículo.

Literatura citadaAndersson S. 2006. On the phylogeny of the genus Calceolaria

(Calceolariaceae) as inferred from ITS and plastid matK sequences. Taxon 55: 125-137.

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Centro32%

Norte39%

Sur29%

(A)

(B)

Figura 1. Diversidad de Calceolaria por departamento y por región incluyendo nuevos registros. (A) Mapa del Perú mostrando número de especies para cada departamento según lo presentado en la Tabla 1. (B) Gráfico mostrando porcentaje de especies presentes por región.

66

41 40

26

9 81 0

37 37 34 32

17

0

3228

19 18 1711 10

2 2 00

10

20

30

40

50

60

70

CA AM LL PI SM LA TU LO AN JU LI HU PA UC CU AY HV AR PU AP MO IC TA MD

Norte Centro Sur

N°

espe

cies

Figura 2. Gráfico mostrando los departamentos incluidos en cada región y su número de especies.

AM AN AP AY CA HVHU IC JU LLLA PA PI PU SM

876543210

N°

espe

cies

Figura 3. Gráfico mostrando los nuevos registros departamentales: las barras grises muestran el número de nuevos registros, las barras blancas muestran el número de nuevas especies registradas.

160

Puppo


Brako L. & J.L. Zarucchi. 1993. Catalogue of the Flowering plants and gymnosperms of Peru. Monogr. Syst. Bot. Missouri Bot. Gard. 45: 1-1286.

Cosacov A., A.N. Sérsic, V. Sosa, et al. 2009. New insights into the phylogenetic relationships, character evolution, and phytogeographic patterns of Calceolaria (Calceolariaceae). Am. J. Bot. 96: 2240-2255.

Molau U. 1988. Scrophulariaceae. Part I. Calceolarieae. Fl. Neotrop. Monogr. 47: 1-326.

Molau U. 2003. Two new species of Calceolaria (Scrophulariaceae) from the Tropical Andes. Novon 13: 101-103.

Olmstead R. & P.A. Reeves. 1995. Evidence for the polyphyly of the Scrophulariaceae based on chloroplast rbcl and ndhF sequences. Ann. Missouri Bot. Gard. 82: 176-193.

Olmstead R., C. de Pamphilis, A. Wolfe, et al. 2001. Desintegration of the Scrophulariaceae. Am. J. Bot. 88: 348-361.

Puppo P. 2008. Nueva especie de Calceolaria (Calceolariaceae) del centro del Perú. Novon 18: 101-103.

Salinas I. & B. León. 2006. Calceolariaceae endémicas del Perú. En: León et al. El libro rojo de las plantas endémicas del Perú. Revista Peru. Biol. 13: 220-236.

Soukup J. 1975. Las Escrofulariaceas del Perú sus géneros y lista de especies. Biota 82: 301-335.

Thiers B. 2010. Index Herbariorum: A global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden's Virtual Herbarium. <http://sweetgum.nybg.org/ih/>. Ac-ceso 07/08/2010.

Ulloa Ulloa C., J.L. Zarucchi & B. León. 2004. Diez años de adi-ciones a la flora del Perú: 1993-2003. Arnaldoa edición especial Noviembre 2004: 1-242.

Vogel S. 1974. Ölblumen und ölsammelnde Bienen. Zweite Folge. Trop. Subtrop. Pflanzenwelt 7: 1-276.

Especie AM

AN AP

AR

AY

CA

CU

HV

HU IC JU LL LA LI LO MD

MO

PA PI PU SM TA TU UC

Tota

l

Sec. Polyclada PennellC. atahualpae Kraenzl. subsp. atahualpae X X X 3C. atahualpae Kraenzl. subsp. witasekiana (Kraenzl.) Molau X X X 3C. ramosa Molau X X X 3C. vaccinioides Kraenzl. X X 2C. inflexa Ruiz & Pav. X X X X X 5C. lasiocalyx Pennell X X 2C. extensa Benth. X X 2C. discotheca Molau X X 2C. chrysosphaera Pennell X X 2Sec. Lehmannina PennellC. vulpina Kraenzl. X X 2C. rufescens Molau X 1C. oblonga Ruiz & Pav. X X 2C. punicea Ruiz & Pav. X X 2C. heterophylla Ruiz & Pav. X 1C. cypripediiflora Kraenzl. X X X X 4C. luteocalyx Edwin X X 2C. hirsuta Molau X X 2C. oxapampensis Puppo (2008) X 1Sec. Salicifoliae (Benth.) Kraenzl.C. salicifolia Ruiz & Pav. subsp. salicifolia. X X X 3C. salicifolia Ruiz & Pav. subsp. nigricans Molau X X X 3C. dentifolia Edwin X 1C. tetragona Benth. subsp. tetragona X X X 3C. tetragona Benth. subsp. endopogon (Kraenzl.) Molau X X X 3C. moyobambae Kraenzl. X 1C. viscosa Ruiz & Pav. X X X X 4C. arbuscula Molau X X X 3C. nivalis Kunth subsp. nivalis. X 1C. nivalis Kunth subsp. cerasifolia (Benth.) Molau X X X X X X 6C. fusca Pennell X 1C. rhododendroides Kraenzl. X X X X 4C. gaultherioides Molau X X 2C. deflexa Ruiz & Pav. subsp. deflexa. X X X X X 5C. deflexa Ruiz & Pav. subsp. cuneata Molau X X X X 4C. oreophila Molau X 1Sec. Symplocophylla PennellC. connatifolia Pennell X X X 3Sec. Englerina MolauC. engleriana Kraenzl. subsp. engleriana X X X X X X X 7C. engleriana Kraenzl. subsp. lutea Molau X 1C. ludens Kraenzl. X X 2C. speciosa Pennell X 1C. boliviana (Rusby) Pennell X X 2C. olivacea Molau X 1Sec. Revolutae (Pennell) MolauC. revoluta Pennell X 1C. buchteniana Kraenzl. X 1C. rupestris Molau X X X X X 5

Tabla 1. Lista de todas las especies de Calceolaria conocidas para el Perú y los departamentos en donde se encuentran. Por motivos de conveniencia las especies están organizadas en secciones de acuerdo a la última revisión del género (Molau 1988) aunque la mayoría de estas secciones han sido encontradas polifiléticas en análisis moleculares (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009). Las abreviaciones de los departamentos son: AM Amazonas, AN Áncash, AP Apurímac, AR Arequipa, AY Ayacucho, CA Cajamarca, CU Cusco, HV Huancavelica, HU Huánuco, IC Ica, JU Junín, LL La Libertad, LA Lambayeque, LI Lima, LO Loreto, MD Madre de Dios, MO Moquegua, PA Pasco, PI Piura, PU Puno, SM San Martín, TA Tacna, TU Tumbes, UC Ucayali. La última columna muestra el número total de departamentos en que cada especie ocurre. La última fila muestra el total de especies por departamento.

(Continúa...)

161



C. procera Pennell X 1Sec. Thamnobia PennellSec. Ericoides PennellC. ericoides Vahl subsp. peruviana Molau X X X 3C. barbata Molau X X 2C. linearis Ruiz & Pav. X X X X X X X 7Sec. Teucriifoliae Kraenzl.C. argentea Kunth X X X 3C. reichlinii Edwin X X 2C. cajabambae Kraenzl. X X X X X X 6C. cajabambae Kraenzl. X C. reichlinii Edwin X 1C. laevis Molau X X X 3C. micans Molau X X 2C. melissifolia Benth. subsp. melissifolia X X X X X X 6C. melissifolia Benth. subsp. pseudoscabra (Edwin) Molau X 1C. concava Molau X X 2C. scabra Ruiz & Pav. X X X X X 5C. pulverulenta Ruiz & Pav. X X 2C. pisacomensis Meyen X X X 3C. weberbaueriana Kraenzl. X X X X X 5C. rariflora Molau X 1Sec. Anacyrta PennellC. virgata Ruiz & Pav. X X X X X X X X X X X X X X X 15C. rugulosa Edwin X X X X X X X X X 9C. llamaensis (Edwin) Molau X 1C. glauca Ruiz & Pav. X X X X X X X 7C. ternata Molau X 1C. densiflora Molau X 1C. variifolia Edwin X X 2C. velutinoides Edwin X X X 3C. comosa Pennell subsp. comosa X 1C. comosa Pennell subsp. elegans Molau X 1Sec. Parvifoliae (Benth.) Kraenzl.C. parvifolia Wedd. subsp. parvifolia X X 2C. aurea Pennell X X X X 4C. sparsiflora Kuntze X X X X X 5C. cuneiformis Ruiz & Pav. subsp. cuneiformis. X X X X X X X 7C. cuneiformis Ruiz & Pav. subsp. xerophila Molau X X 2C. neglecta Molau X X X 3C. inamoena Kraenzl. subsp. inamoena. X X X 3C. inamoena Kraenzl. subsp. millefoliata (Kraenzl.) Molau X X 2C. myriophylla Kraenzl. X X 2Sec. Verticillatae (Benth.) Kraenzl.C. angustiflora Ruiz & Pav. X X X X X X X 7C. ajugoides Kraenzl. X X X 3Sec. Urticopsis PennellC. bicrenata Ruiz & Pav. X X X X X X X X X 9C. bicolor Ruiz & Pav. X X X X X X 6C. divaricata Kunth X X X X 4C. ballotifolia Kraenzl. X X X 3C. aperta Pennell subsp. aperta X X 2C. aperta Pennell subsp. incana (Molau) Molau X 1C. cordifolia Molau X X 2C. leptantha Pennell X X 2C. flexuosa Ruiz & Pav. subsp. flexuosa X X X X X X 6C. flexuosa Ruiz & Pav. subsp. chrysocalyx (Pennell) Molau X X X X 4C. cordiformis Edwin X X 2C. maculata Edwin X X 2C. chaetostemon Pennell X X X X 4Sec. Lobatae (Benth.) MolauC. lobata Cav. X X X X X X X X 8C. phaceliifolia Edwin X X X X 4C. hispida Benth. subsp. hispida X X X X X X X X 8C. hispida Benth. subsp. acaulis Molau X X X X X X X X 8C. anisanthera Pennell X 1C. sibthorpioides Kunth X 1C. pilosa Molau X 1C. obliqua Molau X 1C. rhacodes Kraenzl. X X 2C. triloba Edwin X X X 3C. cumbemayensis Molau X 1C. incarum Kraenzl. Subsp. incarum X X X X X 5C. incarum Kraenzl. Subsp. sanchezii Molau X X X X X 5C. bullata Molau X 1Sec. Perfoliate (Benth.) Kraenzl.C. perfoliata L. X 1C. calycina Benth. X X X X X X X X 8C. sonchensis Edwin X 1C. lojensis Pennell X 1

Especie AM

AN AP

AR

AY

CA

CU

HV


MO


Tota

l

Tabla 1. Continuación...

(Continúa...)

162

Puppo


C. pavonii Benth. X X X X X X 6C. pavonii Benth. x C. tomentosa Ruiz & Pav. X X X 3C. tomentosa Ruiz & Pav. X X X X X X 6C. trilobata Hemsl. subsp. aequilateralis (Edwin) Molau X X 2C. trilobata Hemsl. subsp. herzogiana (Kraenzl.) Molau X X X X X X X X 8Sec. Calceolaria C. pinnata L. subsp. pinnata X X X 3C. pinnata L. subsp. delicatula (Kraenzl.) Molau X X X X X X X 7C. annua Edwin X X 2C. tenuis Benth. X X X X X X X X X X X 11C. conocarpa Pennell X X X X X X 6C. rivularis Kraenzl. X X 2C. mexicana Benth. subsp. mexicana. X X X X X X 6C. mandoniana Kraenzl. X 1C. tripartita Ruiz & Pav. X X X X X X X X X X X X X X X X 16C. chelidonioides Kunth X X X X X X X X X X X X X X X 15Sec. Rotundifoliae MolauC. rotundifolia Kunth X 1C. inaudita Kraenzl. X 1C. rhombifolia Molau (2003) X X 2Sec. Scapiflorae (Benth.) Kraenzl.C. scapiflora (Ruiz & Pav.) Benth. X X X X X X X X 8C. caespitosa Molau X X 2C. percaespitosa Wooden X 1Sec. Integerrimae (Benth.) Kraenzl.C. sclerophylla Molau X 1Sec. Rugosae (Benth.) Kraenzl.C. plectranthifolia Walp. X X X X X 5Sec. Micranthera PennellC. dichotoma Lam. X X X X X X X 7C. utricularioides Benth. X X X X X X 6C. pumila Edwin X X X 3

C. triandra (Cav.) Vahl X X X 3

Total de especies: 123 (excluyendo subespecies e híbridos)Total de especies por departamento: 41 37 11 18 28 66 32 19 32 2 37 40 8 34 0 0 10 17 26 17 9 2 1 0

AM

AN AP

AR

AY

CA

CU

HV


MO


Especie AM

AN AP

AR

AY

CA

CU

HV


MO


Tota

l

Tabla 1. Continuación...

163

Neotypification of Ceroxylon weberbaueri



Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret

Jean-Christophe Pintaud1, Betty Millán2 and Francis Kahn3

Neotipificación de Ceroxylon weberbaueri Burret1 IRD, UMR DIADE/DYNADIV, 911 Avenue Agropolis, BP 64501, 34394 Montpellier Cedex 5, France. Email: [email protected]

2 Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima – Perú. Avda. Are-nales 1256 Jesús María, Lima 14, Perú. Email: [email protected]

3 IRD, UMR-DIADE/DYNADIV, Casilla 18-1209, Lima, Perú. Email: [email protected]


AbstractCeroxylon weberbaueri Burret, a poorly known species, is recollected from its type locality. An amended des-cription is provided and the species is neotypified.

Key words: botanical nomenclature, morphological description, neotype.

ResumenCeroxylon weberbaueri Burret, una especie poco conocida, ha sido recolectada en su localidad tipo. Se provee una descripción morfológica actualizada, y una neotipificación.

Palabras clave: descripción morfológica, neotipo, nomenclatura botánica.

The genus Ceroxylon, an Andean endemic taxon, comprises 6 species in Peru (Galeano et al. 2008, Pintaud et al. 2008). One of these, Ceroxylon weberbaeuri, was described on the basis of a single collection made by A. Weberbauer in 1902 in Puno region, very close to the boundary between Peru and Bolivia (Burret 1929). Although the species was accepted in recent literature (Henderson et al. 1995, Govaerts & Dransfield 2005), it remains poorly known. The original description is incomplete, lacks illustration and the type specimen was destroyed during the bombing of Herbarium Berolinense (B) during World War II. No isotype was found in the Weberbauer herbarium at MOL. The distribution of the species is not well known. It has been considered as a Peruvian endemic (Millán 2006), however it needs to be compared with Bolivian populations adjacent to the type locality. The report of this species in Cajamarca, in the north of Peru (Millán 2006), is probably due to a misidentification of Ceroxylon vogelianum specimens. On the other hand, some specimens reported as Ceroxylon parvum, C. vogelianum and C.

pityrophyllum in south of Peru and north of Bolivia (Galeano 1995, Mueller et al. 2002) may represent Ceroxylon weberbaueri. As a first step to clarify this taxonomic confusion, we provide an amended description and a neotypification of Ceroxylon weberbaueri from its recently revisited type locality (Fig. 1).

Ceroxylon weberbaueri Burret

(Figs. 2 – 7)

Notizbl. Bot. Gart. Berlin-Dahlem 10:848, 1929. TYPE. Peru, Puno, between Tambo Yuncacocha and Tambo Cachi-

cachi (road from Sandía to Chunchusmayo), 1800-2000 m, 8 June 1902, A. Weberbauer 1157 (holotype, B, destroyed).

NEOTYPE (here designated): PERU. Region Puno, Prov. Sandía, Dist. San Juan del Oro, loc. Siyacunga 14°14’18.8’’S, 69°10’40.2”W, 1775 m, 23 March 2010, (stam. fl.), B. Millán & F. Kahn 1701 (Holoneotype, USM).

Figure 1. Type locality of Ceroxylon weberbaueri. Black squares: location of herbarium specimen made; black circles: other observed speci-mens. Dotted line: itinerary of A. Weberbaueri 1902.

Puno

PeruBoliviaInambari River

Tambopata River

San Juan del OroSandia

Chunchusmayo

1701

4478

-69

-14

4 miles

164

Pintaud et al.


Medium-sized, solitary palms. Trunk 5–10 m tall, 12 cm diameter, greenish to grey. Leaves 12–25 forming a dense crown of glaucous-green color; sheath 41–65 cm long, petiole 43–105 cm long, rachis 134–162 cm long, sheath, petiole and rachis densely covered with a whitish appressed, persistent tomen-tum; pinnae 85–98 on each side of rachis, strongly grouped and arranged in different planes in the proximal 1/3 of rachis, regularly arranged in one plane in the distal part; adaxial surface glabrous, abaxial surface covered with an appressed indument, initially golden-brown, aging whitish, proximal pinnae 37–57cm long, 0.3–1 cm wide, middle pinnae 52–68 cm long, 2–3.2 cm wide, distal pinnae 26–42 cm long, 0.2–0.6 cm wide. Staminate inflorescence with prophyll 14 cm long, 12 cm wide; bracts 7,

carinate and more or less rostrate, light–brown, 24–136 cm long, 14–16.5 cm wide; peduncle 71.5 cm long; rachis 52.5 cm long; 43 first order branches, basal and middle first order branches with 18–25 second order branches (14.5–21 cm long), distal first order branches with 1–2 second order branches (6.5–10 cm long). Pistillate inflorescence with prophyll 17 cm long, inserted 4.5 cm above the base of peduncle on adaxial side, first three peduncular bract complete, carinate, rostrate, 80–110 cm long, fourth peduncular bract tubular, tightly encircling peduncle, 50 cm long; peduncle 60–76 cm long and 7 cm wide at base, covered with a persistent brown indument; rachis and branches glabrous at fruit stage, rachis 45–55 cm long, with 44–45 first order branches (proximal 13 cm long, middle 21–22 cm long,

Figure 2. Ceroxylon weberbaueri, habit (photograph by J.-C. Pintaud). Figure 3. Ceroxylon weberbaueri, detail of leaf (photograph by J.-C. Pintaud).

Figure 4. Ceroxylon weberbaueri, staminate inflorescence (photograph by F. Kahn).

Figure 5. Ceroxylon weberbaueri, detail of staminate inflorescence (photograph by F. Kahn).

165

Neotypification of Ceroxylon weberbaueri


distal 1–4 cm long); middle first order branches with 12–21 second order branches, these 1–6 cm long. Staminate flower with 3 sepals, these ovate, acuminate, 0.9–1.4 mm long, con-nate basally in 0.2–0.3 mm, not reaching the total length of corolla tube, petals 3, ovate to rhomboid, fleshy, 4.5–5.5 mm long including an acumen of 0.4–1 mm long, connate basally in 2–3 mm, stamens 6, conspicuously exserted from the petals, alternating 1 antisepalous stamen and 1 antipetalous stamen, filament tapered, 1.5–2 mm long, basally inflated and 0.4–1 mm thick, connected to anther at proximal 1/4–1/3 of its length, anthers 4.5–6.5 mm long, thecae separated in the proximal 1/4 of their length, connective not projected, pistillode trifid, 0.7 mm long. Pistillate flower not seen. Fruit obovoid to 2 cm high and 1.8 cm in diameter, often with abortive carpels visible and more or less developed, exocarp nearly smooth when fresh, red at maturity, dotted with lenticels, perianth with triangular petals, staminodes triangular, obtuse at apex, to 2 mm long, sometimes with abortive anther.

Additional material.- Peru, Puno, Prov. Sandia, Dist. San Juan del Oro, 14°14'19.1"S, 69°10'40.5"W, 1758 m, 10 Nov. 2009, (fr.), F. Kahn, J.-C. Pintaud, M. Machahua 4478 (USM).

Distribution and habitat.- The toponym Chunchusmayo on the label of the type specimen is still found on modern maps, lo-cated in the upper Tambopata valley (14°05’35”S, 68°58’0”W). On the road Sandia-Chunchusmayo followed by A. Weberbauer, Ceroxylon weberbaueri is found only above San Juan del Oro (Fig. 1), so we consider this place as being the type locality and the neotype was collected there. Ceroxylon weberbaueri is infrequent in the upper Tambopata and Iñambari mountains. It grows as isolated sub-canopy individuals in premontane humid to semi-deciduous forest from 1285 to 2100 m elevation.

Local name.- “Morona” (Sandia)

Uses.- Conserved in cultivated plots or even favored in coffee plantations under shade where it can be more abundant than in natural conditions. Products (trunk, leaves, fruits) generally not harvested.

Notes.- The species appears highly distinctive especially for the very large anthers that are prominently exserted at anthesis. In general habit, Ceroxylon weberbaueri is reminiscent of C. vo-gelianum for the small stature, slender, sometime flexuose trunk and short leaves with grouped segments spreading in different planes. Cexoxylon weberbaueri is however distinguished by its

Figure 6. Ceroxylon weberbaueri, staminate flower (drawing by B. Millán).

Figure 7. Ceroxylon weberbaueri, fruit (photograph by J.-C. Pintaud).

b

2 mm

a

166

Pintaud et al.


dense spherical crown that can include up to 25 leaves and the smooth fruits dotted with lenticels.

AcknowledgmentsThis work was done under the agreement between UNMSM/

Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Peru and IRD/Re-search Institute for Development (UMR DIADE/DYNADIV), France, and supported by the PALMS project funded by the European Community, 7th Framework Programme, Grant Agreement N°212631.

Literature citedBurret M. 1929. Die Gattung Ceroxylon Humb. et Bonpl. Notizbl.

Bot. Gart. Berlin-Dahlem 10: 841-853.Govaerts R. & J. Dransfield. 2005. World checklist of palms. Royal

Botanic Gardens, Kew.Galeano G. 1995. Novedades en el género Ceroxylon (Palmae).

Caldasia 17(82-85): 395-408.

Galeano G., M.J. Sanín, K. Mejía, J.-C. Pintaud & B. Millán. 2008. Novelties in the genus Ceroxylon (Arecaceae) from Peru, with description of a new species. Revista Peruana de Biología 15 (supl. 1): 65-72.

Henderson A., G. Galeano & R. Bernal. 1995. Field guide to the palms of the Americas. Princeton University Press.

Millán B. 2006. Arecaceae endémicas del Perú. Rev. peru. biol. 13(2): 706s - 707s.

Mueller R., S.G. Beck & R. Lara. 2002. Potential vegetation based on climate-data in the Bolivian Yungas-forests. Ecología en Bolivia 37(2): 5-14.

Pintaud J.-C., G. Galeano, H. Balslev, R. Bernal, F. Borchsenius, E. Ferreira, J.-J. de Granville, K. Mejía, B. Millán, M. Mo-raes, L. Noblick, F.W. Stauffer & F. Kahn. 2008. The palms of South America: diversity, distribution and evolutionary history. Rev. peru. biol. 15 (supl. 1): 7-29.

167

Inusual bosque de tierra firme del Pongo Qoñec, Cusco



Inusual riqueza, composición y estructura arbórea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoñec, Sur Oriente peruano

Isau Huamantupa-Chuquimaco

An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoñec, Peruvian South East

Herbario Vargas (CUZ), Facultad de Biología, Universidad Nacional San Antonio Abad del Cusco, Prolongación Av. de la Cultura s/n, Cusco, Perú. Email: [email protected]


Resumen

Se estableció una parcela de 1 ha, en bosque de tierra firme en el Pongo de Qoñec, valle Kosñipata (Cusco), dentro de la Reserva Biósfera del Manú, a 710 m; 12°53'53"S y 72°22'25"W. Se registró 56 familias, 153 géneros, 249 especies con 813 individuos con Dap ≥ 10 cm. Las familias, más ricas fueron: Fabaceae (32 especies), Moraceae (24), Rubiaceae (17) y Lauraceae (12); los géneros más ricos, Inga (17), Neea (7), Miconia (5); se halló un área basal total de 40,50 m², de ellas Iriartea deltoidea con 6,58 m², Socratea salazarii 2,28 m², y Endlicheria sp 1,65 m², obtuvieron mayor ab; la especie con mayor valor de importancia fue: I. deltoidea, cor-roborando estudios anteriores en bosques de tierra firme. El análisis estructural muestra que clases diamétricas 10-20 cm, abarcan 71,3% del total de fustes. Al comparar nuestros resultados, el Pongo de Qoñec, sorpren-dentemente supera en riqueza a parcelas adyacentes dentro del sur peruano y muestra un patrón de riqueza de familias y géneros similar a parcelas peruanas diversas como Yanamono 300 especies y Mishana (289), en Loreto. Consideramos que esta inusual riqueza se debe en gran medida a factores ambientales únicos que se dan en este Pongo, como son la alta precipitación, dinámica de vientos y la variabilidad de suelos en áreas pequeñas. Por tanto estos resultados difieren considerablemente de enunciados conocidos, que consideran a la amazonia sur peruana con moderada a baja riqueza arbórea.

Palabras Clave. Riqueza, diversidad, estructura, composición, Pongo de Qoñec.

Abstract

One plot of 1 ha, was established in the terra firm forest in the Pongo de Qoñec, Kosñipata valley (Cusco), inside the reserve Biósfera of the Manú, to 710 m; 12°53'53"S and 72°22'25"W. We registered, 56 families, 153 genus, 249 species, with 813 individuals with Dap ≥ 10 cm. Families, more rich were: Fabaceae (32 species), Moraceae (24), Rubiaceae (17) and Lauraceae (12); The most rich genus were, Inga (17), Neea (7), Miconia (5); the total basal area was 40.50 m², of them Iriartea deltoidea with 6.58 m², Socratea salazarii 2.28 m², and Endlicheria sp 1.65 m², obtained bigger ab; The specie with most high value of importance went: I deltoidea, corroborating previous studies in the terra firm forests. The structural analysis evidences than diametrics class of 10-20 cm, was 71.3 % of the total of individuals. When comparing our results, the Pongo Qoñec, surprisingly obtained high richness to adjacent plots, inside the Peruvian south and sample a similar patterns of richness of families and genus to most diversity Peruvian plots how Yanamono 300 species and Mishana (289), in Loreto. We considered that these unusual richness are due to environmental factors, present in the Pongo de Qoñec, such as the high precipitation, dynamics of winds and the variability of soils in little areas. Therefore these results differ considerably from known enunciates, that consider that Amazon south Peruvian have low and moderate trees richness.

Keywords. Richness, diversity, structure, composition, Pongo de Qoñec.

IntroducciónLas más altas cifras de riqueza y diversidad del mundo son

registradas para la Amazonía neotropical, fundamentalmente en la parte oeste; como el caso de parcelas cercanas a Iquitos (Perú), con diversidades entre 280 a 300 especies, con Dap mayores a 10 cm/ha, o aquellas en Yasuní (Ecuador) con 253 a 283 especies (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994, Ter Steege at al. 2000, Pitman 2000, Salgado et al. 2004, Valencia et al. 2004). La zona sur de la Amazonia del Perú (Madre de Dios, Cusco), es conocida por presentar una riqueza y diversidad de árboles leñosos entre moderada a baja (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994).

Por otro lado existen pocos estudios con parcelas permanentes en bosques de tierra firme en rangos altitudinales por encima de los 400 m. El área estudiada en el presente trabajo se encuentra dentro de la zona cultural perteneciente a la reserva de Biosfera del Manú, donde se halla el Pongo de Qoñec; una formación geológica donde en una corta gradiente altitudinal se aprecian cambios de composición edáfica, con suelos de diferente com-posición de nutrientes y textura (INRENA & PRO-MANU 2004). El presente trabajo da a conocer, la composición y estructura arbórea, y compara la zona de estudio con aéreas adyacentes y distantes.

Material y métodosÁrea de estudio

La zona de estudio está ubicada en el sector Qoñec en la mar-gen derecha del río Alto Madre de Dios a 7 km de la localidad de Pillcopata; entre los 700 a 720 m de altitud (12°53’53”S, 72°22’25”W); y pertenece a la Zona de Transición Amazónica de la Reserva de la Biósfera del Manú, dentro del Distrito de Kosñipata, Provincia Paucartambo y Departamento del Cusco.

La zona de estudio corresponde al bosque muy húmedo premontano Sub tropical. La temperatura presenta una media anual de 23,97 °C y las precipitaciones un promedio anual de 3914,9 mm. Con una marcada estacionalidad, con meses de lluvias torrenciales entre diciembre y abril (INRENA & PRO-MANU 2004).

La fisiografía está conformada por las últimas estribaciones de la cadena montañosa del Paucartambo, llegando hasta el arco del Fiztcarral y parte de la cadena del Pantiacolla, el cual com-prende el Pongo de Qoñec. Los suelos en la zona de estudio son clasificados en la región geoedafológica acrisólica, de origen entre el paleozoico superior y el terciario superior (aproximadamente 250 – 15 millones de años) (INRENA & PRO-MANU 2004).

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Huamantupa


Instalación de la parcela permanente

Se instaló y evaluó una parcela permanente de 1 ha, siguiendo los protocolos de RAINFOR (Phillips & Baker 2002), y el análi-sis de datos basados en variables de estructura y composición (Matteuci & Colma 1982), ambas se describen a continuación.

La ubicación se hizo considerando características topográficas, la homogeneidad del bosque, tipo de suelo y acceso adecuado. La parcela de una hectárea, fue de 40 m ancho y 250 m largo, dividido en subparcelas de 20 x 20 m (400 m²). Se colocaron estacas plásticas en los extremos de las subaparcelas, y se de-limitaron con una pequeña trocha al borde de la parcela. Los individuos evaluados fueron árboles y lianas a 1,30 m de POM (Punto óptimo de medida). Finalizada el plaqueo y toma de datos de los cuadrantes se procedió a realizar las colecciones para su posterior identificación y depósito en el herbario (CUZ) de la Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco y el (MO) del Missouri Botanical Garden, USA.

Análisis de datos

Para el análisis de los datos se hallaron parámetros estadístico poblacionales de dominancia, densidad y frecuencia, de estas se obtuvieron los valores relativos y absolutos, con las que se procedió hallar el índice de valor de Importancia (IVI) para las especies y familias; también se calculo el área basal de la parcela y las diferentes taxas. (Matteuci & Colma, 1982).

La clasificación taxonómica tanto de familias y géneros, se baso en la propuesta por el APG II (2003).

Resultados y discusiónRiqueza y abundancia florística

En la parcela de una hectárea del bosque de tierra firme Pongo de Qoñec se registró 56 familias con 153 géneros, 249 especies, con un total de 813 individuos, correspondientes a 810 árboles y 3 Lianas con Dap ≥ 10 cm. Dentro de ellas las 11 familias más ricas y diversas fueron: Fabaceae (32 especies), Moraceae (24), Rubiaceae (17), Malvaceae (13), Lauraceae (12), Euphorbiaceae (11), Urticaceae (9), Flacourtiaceae, Annonaceae, Myristicaceae y Nyctaginaceae con (7 especies), agrupando el 58% del total.

Al igual que estudios similares de selva baja, el Pongo de Qoñec muestra a las Fabaceae, Moraceae y Rubiaceae como las más ricas en especies, coincidiendo con la mayoría de parcelas, por ejemplo Pitman et al. (2002), menciona para 13,8 ha, de parcelas en Manú, a Fabaceae, Moraceae, Annonaceae y Eu-phorbiaceae como las más ricas. También en el norte peruano (Allpahuayo y Yanamono); Gentry (1988a, 1988b); Phillips et al. (1994) y Vásquez y Phillips (2000); al analizar parcelas ubica-das dentro de los llamados varillales en zonas con arena blanca, con altos endemismos locales, reportan a Fabaceae, Moraceae, Lauraceae y Annonaceae, como las más ricas.

Otra zona también en el norte del Perú, Jenaro herrera-Loreto, en un bosque de terraza alta pero con suelo más arcilloso, muestra a Lecythidaceae, Sapotaceae, Fabaceae y Lauraceae como las más ricas (Honorio et al. 2008), contrastando con lo observado en nuestra parcela Lecythidaceae y Sapotaceae tienen pocas especies, (2 y 3). En general todas estas familias son consideradas comunes y dominantes en bosques de tierra firme, principalmente para la Amazonía del oeste, tanto en la zona sur y centro de Sudamérica (Ter Steege at al. 2000, Pitman et al. 2002).

En el pongo de Qoñec la alta riqueza observada en las familias Rubiaceae y Lauraceae podría deberse en gran medida a la mezcla o traslape de poblaciones de Amazonía baja y bosques montañosos, considerando que estas cifras son mayores a parcelas cercanas, como las de Pakitza y Cocha Cashu (Pitman et al. 1999).

La parcela de San Pedro (Palomino 1997) cercana al área de estudio pero a 1700 m, presenta similitud en la composición de taxas considerando a Moraceae como la más rica con 21 especies seguida de Euphorbiaceae (20), Melastomataceae y Lauraceae.

Las familias más abundantes fueron: Fabaceae con (102 individuos), Urticaceae (87), Arecaceae (79), Euphorbiaceae (59), Moraceae (42), Polygonaceae (35), Nyctaginaceae (32), Rubiaceae (30), Malvaceae (27), Flacourtiaceae (26); estas diez familias agrupan el 63,9% del total de individuos, siendo el promedio de 14 individuos para cada una.

Se halló 19 familias con una sola especie que representa el 32% del total, este porcentaje supera en un 10 – 15% a parcelas amazónicas y de montañas, y esta incrementada por la presencia de especies poco frecuentes, como de las familias: Thymelaeaceae, Lepidobothryaceae, Vochysiaceae, Theophrastaceae y Solana-ceae; pero algunas de estas especies presentan numerosos indi-viduos como es el caso de Vochysia kosnipatae, especie bastante común en este valle y ampliamente utilizada como maderable.

Los géneros más ricos fueron, Inga (17 especies), Neea (7), Miconia, Guarea, Sterculia y Virola (5); Brosimum, Casearia, Cecropia, Naucleopsis, Nectandra, Protium y Sloanea con (4), estos 13 géneros suman 76 especies y agrupan el 29% del total de espe-cies; muestran similitud a los registrados en Cocha Cashu, donde Inga abarca cerca de 30 especies; de igual manera este género es frecuentemente la más diversa en parcelas de zonas bajas y de bosques más montañosos. Miconia en este caso es diferente a lo que comúnmente se registra en amazonía, tal vez debido a que en el pongo de Qoñec descienden especies de boques más altos como el de San Pedro, donde es el segundo género más rico con 6 especies y en San Alberto aún más alta (2200 m), con 9 especies (Gómez 2000). Neea con 7 especies, se muestra superior a otras parcelas, Guarea, Sterculia y Virola, muestran especies frecuentes en parcelas adyacentes y lejanas como en Loreto.

Con Jenaro Herrera se diferencia ampliamente, por el género Eschweilera donde es más abundante (Honorio et al. 2008), por estar condicionada a la presencia de suelos pobres en nutrientes, contrariamente en nuestra zona de estudio, solo Eschweilera coriacea está presente con un individuo.

Pitman et al. (2008), en un estudio a lo largo de zonas bajas de los Andes (Ecuador) hasta áreas cercanas al rio Amazonas (Iq-uitos - Perú y Manaus-Brasil), muestra a cinco géneros comunes: Eschweilera (5,2% del total de individuos), Inga, Virola, Iriartea y Protium, los que demuestran a excepción de Eschweilera, la amplia amplia distribución de estos en la Amazonía neotropical.

Otro género ampliamente común en parcelas de zonas bajas es Virola e Iryanthera (Myristicaceae), de las cuales Virola en Qoñec es una de las más ricas con 5 especies, e Iryanthera no presenta registro alguno.

Como en casi todas las parcelas de tierra firme en la Amazonía sudamericana, fundamentalmente en la base de los Andes, en nuestro estudio la palmera Iriartea deltoidea fue la más abundante y dominante con 41 individuos (5,04%), y con el más alto valor

169



de importancia (33,92), corroborando los estudios de Pitman et al. (2001, 2002, 2008), entre otros. Pero en parcelas también del norte peruano pero lejanas a las estribaciones de los andes como: Mishana-Allpahuayo y Jenaro Herrera la palmera dominante fue Oenocarpus batahua, especie preferente de suelos aparentemente pobres y temporalmente inundables.

Otra especie abundante lo constituye Socratea salazarii con 28 individuos, que es poco frecuente en parcelas, ya que apa-rentemente prefiere suelos más ricos y bosques montañosos.

La presencia de especies de rápido crecimiento como: P, to-mentosa, T. peruviana, Tachigali aff. polyphylla, Croton sampatik (19 ind); se debe probablemente al considerable dinamismo que muestra el pongo de Qoñec por la presencia de altas precipitacio-nes (3900 mm), acompañadas de fuertes vientos huracanados.

Otras ampliamente abundantes en el Manú como: Rinorea guianensis, Astrocaryum murumuru, Pseudolmedia laevis, Paus-andra trianae, Leonia glycycarpa, y Celtis schippii, en el pongo de Qoñec también están presentes pero con pocos individuos y menor densidad.

Otra especie importante presente en Qoñec proveniente de bosques montanos es el helecho arborescente Cyathea cara-casana con 9 individuos, que en parcelas de San Pedro y otras de montañas son comunes confirmando su adaptabilidad a zonas más bajas.

Se encontró un total de 108 especies con un solo individuo, lo que representa el 41,7% del total de especies evaluadas. Comparando con otras localidades como Jenaro Herrera, el 50% son especies con un solo individuo; para San Alberto se reporta 40,38% de especies con un solo individuo, cifra similar al Pongo de Qoñe y para la localidad de Yanamono se tiene 63% especies con un solo individuo, lo que supera notablemente al Pongo de Qoñec en 38 especies.

El número de especies presentes en Qoñec es semejante al reportado en otras parcelas de alta riqueza en el Perú (Tabla 1), como Yanamono con 300 especies y Mishana con 289 (Gentry 1988a, 1988b), ambas en Loreto. Sin embargo presenta mayor riqueza a parcelas del norte peruano como Jenaro Herrera, que en parcelas de terraza alta reportan como máximo 193 especies (Honorio et al. 2008), similar cifra mantienen Cocha Cashu y otras parcelas en el Manú con 126 y 200 especies (Pitman et al. 1999, 2001), o en el bosque montano de San Pedro (1700 m), con 192 especies.

Sin duda esta alta riqueza de especies, géneros y familias se debe a la confluencia observada de los dos tipos de bosque mencionados y a la mezcla aparente de suelos ricos y pobres en nutrientes, observándose afloramientos de roca madre y rocas (aparentemente compuestas de diatomeas), quebradas fácilmente. Por tanto estos patrones de riqueza atípicos difieren ampliamente los conocidos enunciados de autores como Gentry (1988a, 1988b); Phillips (1994), Pitman et al. (1999, 2001), quienes enfatizan que la riqueza de árboles es alta en bosques adyacentes a la línea ecuatorial y existe disminución marcada de la diversidad a medida que aumenta la gradiente latitudinal al sur.

Análisis estructural

Número total de individuos.- La cifra de 813 individuos con Dap ≥ 10 cm (Tabla 2), registrada en la parcela constituye una de las más altas en toda la Amazonía peruana, mostrando patrón similar a la parcela de Mishana - Iquitos (Gentry 1988a, 1988b), con 842 individuos. Parcelas de Madre de Dios y adyacentes engloban entre 550 – 673 individuos en promedio, que también se aprecia en otras parcelas del Norte – Yanamono y Jenaro Herrera. Estas cifras están directamente asociadas a la dinámica del ecosistema y naturaleza de los suelos, es así que en los llamados Varillales (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994, Vasquez & Phillips 2000), registran altos porcentajes de fustes entre los 10 – 20 cm de Dap, los cuales evidencian preferencia por suelos pobres de arena blanca.

La presencia de solamente tres individuos de lianas constituye una característica poco frecuente dado que normalmente se cata-logan para zonas bajas mayores a 15 individuos, las cuales son habituales hasta los 1000 m, y relativamente ricos principalmente en las Bignoniaceae. (Gentry 1988, 1988b).

Área basal.- El área basal total para la parcela fue de 40,50 m2. Con las familias, Arecaceae (7,36 m²), Urticaceae (4,56 m²), Fabaceae (2,18 m²), Euphorbiaceae (1,18 m²), Lauraceae (1,30 m²), de mayor área basal y las especies más representativas: I. del-toidea (6,58 m2), S. salazarii (2,74 m2), Endichleria sp (1,65 m2), T. aff polyphylla (1,20 m2), P. tomentosa (1,18 m2), P. cecropiifolia (1,15 m2), T. peruviana (0,91 m2), Porcelia nitidifolia (0,86 m2), N. divaricata (0,79 m2), C. sampatik (0,75 m2), constituyendo el 66,8% del total de individuos, las que hacen un total 14,96 m2, representando el 36,9% del total de la parcela. El área basal total de 40,50 m2, difiere a los obtenidos en la mayoría de tierras bajas que van desde los 24 – 32,7 m2. Chalalan en Bolivia, muestra una alta cifra de 38,8 m2 de área basal, con alto porcentaje de individuos de I. deltoidea con 265 fustes (Silman et al. 2005).

Localidad Altitud (m) Familias Géneros Especies

Pongo Qoñec** 710 56 153 249

Yanamono* 140 300

Allpahuayo* 150 289

San Pedro** 1700 45 91 192

Manú** 250 - 400 43 126 – 200

Chalalan*** 400 43 118

Tabla 1. Comparación de la riqueza de taxones con parcelas deTierra firme en la Amazonía Peruana y zonas adyacentes.

Parcelas del Norte Peruano *(Gentry 1988a, 1988b), Parcelas del Sur Peruano **(Pte. Estudio; Palomino 1997; Pitman et al. 1999, 2001), Parcela del Norte Boliviano ***(Silman et al. 2005).

Localidad Fustes Lianas Área basal total (m²)

Pongo Qoñec** 813 3 40, 50

Yanamono* 580 26 32,7

Allpahuayo* 608 - 616 27-26 27 - 26

Mishana * 842 16 28,7

San Pedro** 618 1 23

Manú** 598 17 - 45 25 - 29

Chalalan*** 702 38,8

Tabla 2. Comparación de densidad y áreas basales, con parcelas de Tierra firme en la Amazonía Peruana y zonas adyacentes

Parcelas del Norte Peruano *(Gentry 1988a, 1988b), Parcelas del Sur Peruano **(Pte. Estudio; Palomino 1997; Pitman et al. 1999, 2001), Parcela del Norte Boliviano ***(Silman et al. 2005).

170

Huamantupa


Distribución de diámetros.- Se registró 580 fustes (Fig. 1), que corresponden a clases diamétricas de 10 – 19,9; agrupando al 71,3% del total, patrón frecuente en todas las parcelas, para nuestra parcela es una tanto mayor por la presencia de especies de palmeras y helechos en gran número, siendo S. salazarii, S. exorrhiza, Wettinia weberbaueri y C. caracasana. Clases de 60 – 89,9 engloban a 11 individuos, constituyendo el 1,35 % del total, donde el diámetro mayor es de 84,5 (Inga sp1); al com-pararse se muestra el mismo patrón de distribución con otras parcelas, por ejemplo en Cocha Cashu constituyen el 63,15% de individuos; Yanamono el 60,99% de individuos; Mishana el 69,7% de individuos (Gentry 1988a, 1988b), similar a nuestra área de estudio; para la zona de bosque montano, San Alberto 73,94% y para San Pedro se tiene 388 individuos equivalente al 62,76%.

Distribución de alturas.- Dentro de la parcela las alturas obtenidas oscilan desde un rango de 3 – 40 m (Fig. 2), donde el rango con mayor número de individuos fue de 11 – 20 m (381

individuos, 28,9%), el rango de altura con menor número de individuos fue de > 35 m (32 individuos, 1,72%); Tabebuia ser-ratifolia y Chimarrhis hookerii fueron las especies de mayor altura. Cyathea caracasana, Alsophylla sp. y Dicksonia sellowiana fueron las de menor altura (1,84% del total); estas especie en bosques montanos llegan a medir más de 12 m, como en San Pedro y San Alberto. Estas alturas de los árboles difieren en menor pro-porción con otras parcelas de selva baja donde algunas especies llegan a medir hasta 65 m, (bosques maduros), teniendo una muestra con reportes de especies con mayor altura y diámetro en parcelas de Cocha Cashu (Pitman et al. 1999, Pitman 2001).

Conclusiones.- Consideramos que esta alta riqueza de taxas halladas en el Pongo de Qoñec, sin duda pone en discusión conceptos bastante conocidos y aceptados por varios autores como Gentry (1988a, 1988b), Phillips (1994)y Pitman et al. (1999, 2001) que afirman la existencia de una baja a moderada riqueza de familias, géneros y especies para el sur de la Amazonía peruana, ya que entre otros conceptos enfatizan que la riqueza de árboles es alta en bosques adyacentes a la línea ecuatorial y existe disminución marcada de la diversidad a medida que aumenta la gradiente latitudinal al sur.

A la vez, creemos que estos patrones atípicos están relaciona-dos con la variación amplia de composición de suelos en áreas pequeñas por la mezcla de suelos ricos y pobres en nutrientes, el rápido cambio de microclimas, gradientes topográficos y altas concentraciones de precipitación observado en el valle de Kosñipata. Otro factor importante que creemos son la fluctu-ación de los vientos provenientes de zonas más bajas jugando un papel importante en la dinámica del bosque, tal como lo sugieren Phillips et al. (1994); Ter Steege et al. (2000) y recientemente Killeen et al. (2007). Por otra parte desconocemos otros procesos biológicos asociados a la riqueza y diversidad, como los efectos provocados por los depredadores, dispersores, la competencia entre plantas (Givnish 1999), que podrían ayudar a comprender muchos conceptos.

AgradecimientosLa presente publicación forma parte de la tesis realizada

para optar al título de Biólogo en la Universidad Nacional San Antonio Abad del Cusco. Por lo cual Agradecemos al Ing. Rodolfo Vásquez, por habernos facilitado desinteresadamente equipos de campo de herbario e impresión final. Al Msc. Abel Monteagudo, por su apoyo en la identificación de algunos grupos taxonómicos. A mis padres Isaac y Claudia, hermanos Judith, Abner y Lincol por haberme apoyado en el muestreo de campo y herbario, a mis amigos y compañeros Elías Paz, Eduar Berríos y Heber Huamantupa por su ayuda en el trabajo de campo. A los señores Juvenal Gutiérrez, Hugo Sánchez y Florentino Huamantupa por la información de los usos y nomenclatura vernácular de las especies en estudio.

Literatura citadaAPG II. 2003. An update of the Angiosperm Phylogeny Group, Clas-An update of the Angiosperm Phylogeny Group, Clas-

sification for the orders and families of Flowering plants: Botanical Journal of the Linnean Society 141: 399–436.

Gentry A.H. 1988a. Changes in plant community diversity and floristic composition on environmental and geographical gradients. Ann. Mo. Bot. Gard. 75: 1–34.

Gentry A.H. 1988b. Tree species richness of upper Amazonian for-ests. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 85: 156–159.

580

139

47 27 9 6 1 40

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80 >

Indi

vidu

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Clases diametricas

Figura 1. Distribución de individuos según clases diamétricas.

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Indi

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Alturas (m)

Figura 2. Distribución del número de individuos según clases de alturas.

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Gentry A.H. & R. Ortiz. 1993. Patrones de composición florística en la amazonia peruana. 155–166 in R. Kalliola, M. Puhakka, and W. Danjoy, editors. Amazonia Peruana: vegetación húmeda tropical en el llano subandino. Paut & Onern, Jyvaskyla, Finland.

Givnish T.J. 1999. On the causes of gradiens in tropical tree diversity. Journal of Ecology 87: 193 – 210.

Gómez D. 2000. Composición Florística en el Bosque ribereño de la Cuenca Alta San Alberto, Oxapampa – Perú; Tesis para optar al título de Ingeniero Forestal. Universidad Nacional Agraria la Molina. Lima – Perú. 230pp.

Honorio E.N., T.R. Pennignton, L.A. Freitas, et al. 2008. Análisis de la Composición florística de los bosques de Jenaro Herrera, Loreto, Perú. Rev. Peru. Biol. 15(1): 53 – 60.

Killen T.J., M. Douglas, T. Consiglio, P.M. Jørgensen & J. Mejia. 2007. Dry spots and wet spots in the Andean hotspot. Journal of Biogeography 34: 1357–1373.

Leigh E.G., P. Davidar, C.W. Dick, et al. 2004. Why Do Some Tropical Forests Have So Many Species of Trees?. BIO-TROPICA 36(4): 447 - 473

Matteuci D. & A. Colma. 1982. Metodologías para la evaluación de la vegetación. Monografía de la secretaria general de la OEA. Washington. D.C. USA.

Palomino P.W. 1997. Diversidad y Asociación arbórea en el bosque nublado de San Pedro, Reserva de Biosfera del Manú. Tesis para optar al titulo de Biólogo. Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco.

Phillips O.L., P. Hall, A.H. Gentry, et al. 1994. Dynamics and spe-cies richness of tropical rain forests. Proc. Natl. Acad. Sci, USA. 91: 2805 – 2809.

Phillips O. & T. Baker. 2002. Field Manual for Plot Establishment and Remeasurement. Publicado en el Boletín de la Socie-dad Geográfica de Lima 113: 2000.

Pitman N.C.A., J. Terborgh & M.R. Silman. 1999. Tree species distributions in an upper Amazonian forest. Ecology 80:2651–2661.

Pitman N.C.A., J. Terborg, M.R. Silman, et al. 2001. Dominance and Distribution of tree species in upper Amazonian terra firme forests. Ecology 82: 2101-2117.

Pitman N.C.A., J. Terborgh, M.R. Silman, et al. 2002. A comparison of tree species diversity in two upper Amazonian forests. Ecology 83:3210–3224.

Pitman N.C.A., H. Mogollon, N. Dávila., et al. 2008. Tree Com-munity Change across 700 km of Lowland Amazonian Forest from the Andean Foothills to Brazil. BIOTROPICA. 10.1111: 1744-7429

INRENA (Instituto Nacional de Recursos Naturales) & PRO-MANU (Proyecto Aprovechamiento y Manejo Sostenible de la Reserva de Biosfera y Parque Nacional del Manu). 2004. Plan maestro del Parque Nacional del Manu. INRENA y PRO-MANU, Cusco. Parte I y II. (acceso en http://sinia.minam.gob.pe/index.php?idElementoInformacion=268)

Silman M.R., A.A. Araujo-Marukami., D.H. Urrego., et al. 2005. Estructura de las comunidades de árboles en el límite sur de la Amazonía occidental: Manú y Madidi. Ecología en Bolivia. Vol. 40(3): 443 – 452.

Ter Steege H., D. Sabatier, H. Castellanos, et al. 2000. An analysis of the floristic composition and diversity of Amazonian forests including those of the Guiana Shield. J. Trop. Ecol. 16: 801–828.

Valencia R., R.B. Foster, G. Villa, R. Condit, et al. 2004. Tree species distributions and local habitat variation in the Amazon: Large forest plot in eastern Ecuador. J. Ecol. 92: 214–229.

Vásquez M.R & O.L. Phillips. 2000. Allpahuayo: Floristics, struc-ture, and dynamics of a high-diversity forest in Amazonian Peru. Ann. Mo. Bot. Gard. 87: 499–527.

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Tres nuevas especies y nuevos registros de lAdoffA de Panamá



Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)

Pedro W. Lozada1 y Paul H. Freytag2

Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)

1 Laboratorio de Entomología, Centro de Diagnóstico de Sanidad Vegetal, SENASA, Av. La Molina 1915, Lima 12, y Departamento de Entomología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arena-les 1256, Apartado 14-0434, Lima 14, PERU. Email Pedro Lozada: [email protected]

2 Department of Entomology, Uni-versity of Kentucky, Lexington, KY 40546-0091, U.S.A.


ResumenSe describen e ilustran tres nuevas especies panameñas del género Ladoffa: woldai Lozada & Freytag sp.nov., lamasi Lozada & Freytag sp.nov. y grandis Lozada & Freytag sp.nov. Asimismo, se dan a conocer nuevos registros para Panamá de las especies variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young y trifasciata Cavichioli & Chiamolera.

Palabras clave: Hemiptera, Cicadellidae, Cicadellinae, Ladoffa, nuevas especies, nuevos registros, Panamá.

AbstractThree new Panamanian species of the genus Ladoffa: woldai Lozada & Freytag sp.nov., lamasi Lozada & Freytag sp.nov. and grandis Lozada & Freytag sp.nov., are described and illustrated herein. Likewise, new Panamanian records for the species variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young and trifasciata Cavichioli & Chiamolera, are reported.

Keywords: Hemiptera, Cicadellidae, Cicadellinae, Ladoffa, new species, new records, Panama.

IntroducciónEl género Ladoffa fue creado por Young (1977) con 24 espe-

cies conocidas de Centro y Sudamérica. Lozada (1993) describió una nueva especie de Perú, Ladoffa aguilari Lozada, encontrada posteriormente en Guyana (Basset & Charles 2000). Cavichioli & Chiamolera (2001) describieron tres nuevas especies más de Brasil, Guyana y Panamá. Su distribución varía desde México hasta Bolivia, desde bosques montanos a bajos.

En este artículo, se describen 3 nuevas especies de Ladoffa de Panamá: woldai Lozada & Freytag sp. nov., lamasi Lozada & Freytag sp. nov. y grandis Lozada & Freytag sp.nov. Además se dan a conocer siete nuevos registros para este país: variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young y trifasciata Cavichioli & Chi-amolera.

Material y métodosLas especies nuevas descritas en este artículo fueron colectadas

en varias localidades panameñas con trampas de luz colocadas para el trabajo científico del Dr. Henk Wolda del Smithsonian Tropical Research Institute (STRI). Los acrónimos de las insti-tuciones donde es mantenido el material de Ladoffa reportado en este artículo es como sigue:

(STRI) Colección de Insectos, Smithsonian Tropical Research Institute, Balboa, Panamá.

(MIF) Museo de Invertebrados G.B. Fairchild, Universidad de Panamá.

(PMENT) Programa de Maestría en Entomología, Universidad de Panamá.

(MUSM)Departamento de Entomología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú.

La genitalia masculina para la determinación a nivel de especie fue preparada de la siguiente manera:

Separación del abdomen mediante la inserción de un estilete entre la junción del mismo y el tórax.

Inmersión del abdomen en KOH al 10% en caliente hasta lograr la despigmentación, el ablandamiento y el licuado del contenido interno.

Lavado en agua destilada para neutralizar la acción del álcali.

Colocación del abdomen así clarificado en microviales espe-ciales para guardar genitalia en glicerina.

Resultados

Ladoffa grandis Lozada & Freytag, sp. nov.

(Figs. 1 – 7)

Estructura.- Corona pronunciada anteriormente; fóvea media bien marcada, desde su base 2/3 la longitud media de la corona; ocelos sobre una línea imaginaria entre los ángulos oculares anteriores. Clípeo tumido, con su mitad anterior media aplanada, impresiones musculares claramente visibles; sutura entre clípeo y clipelo medialmente incompleta; en vista lateral, clipelo siguiendo el perfil del clípeo. Pronoto con márgenes late-rales anteriormente convergentes, margen posterior rectilíneo.

Coloración.- Corona, pronoto y escutelo marrón claro. Corona con dos manchas rojizas no bien demarcadas, ápice y márgenes ántero-laterales amarillentos. Ocelos claros. Pronoto con tres bandas longitudinales rojizas, una central tocando el margen posterior pero no llegando al margen anterior, y dos laterales tocando ambos márgenes. Patrón de color del ala an-terior como en L. dependens Young pero con la mancha claval intermedia en forma de “L”. Cara amarillenta. Pleuras amarillas. Patas amarillas.

Genitalia masculina.- Pigófero bien producido, ápice re-dondeado, con macrosetas distribuidas en la mitad posterior; un proceso anterior dirigido mesalmente, adelgazado apicalmente, con una serie de denticulaciones en el extremo posterior. Placa subgenital triangular, casi llegando hasta el ápice del pigófero, borde externo con una hilera de macrosetas externamente. Estilo alargado, sobrepasando ampliamente el ápice del conectivo, el

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Lozada & Freytag


cual es corto y en forma de “Y”. Edeago como el de L. trifasciata Cavichioli & Chiamolera, pero con los procesos basiventrales mucho más alargados.Paráfisis ausentes.

Medidas (en mm)(♂/♀).- Longitud total: 8,50–9,00/8,75–9,50; longitud media de la corona: 0,93–1,00/0,98–1,20; longitud de la corona cercana a los ojos: 0,50–0,60/0,50–0,60; longitud del pronoto: 1,20–1,27/1,25–1,30; ancho del pronoto: 1,95–2,00/2,00–2,18; longitud del escutelo: 0,90–1,25/1,24–1,26; ancho basal del escutelo: 1,24–1,60/1,50–1,70; ancho in-terocular de la cabeza: 1,03–1,18/1,10–1,25; ancho transocular de la cabeza: 1,70–1,76/1,79–1,80; distancia entre los ocelos: 0,53–0,60/0,60–0,64; distancia oceloocular: 0,26–0,30/0,30.

Material Examinado.- Holotipo macho, Panamá, Chiriquí, Fortuna, 8°44´N 82°15´W, 23-27.ix.1976, Henk Wolda coll.; 1 paratipo macho, mismos datos que el holotipo; 2 paratipos machos, mismos datos que el holotipo excepto 12-17 August 1976 y 20.iv.1977 y 1060 m; 1 paratipo hembra, mismos datos que el holotipo; 3 paratipos hembras, mismos datos que el holotipo excepto 12-17 August 1976; 1 paratipo macho y 1 paratipo hembra, Trocha 3 de Noviembre, Bocas del Toro, iv.78, R.L. Dressler coll. Todos en STRI.

Comentarios.- Ladoffa grandis está relacionada a L. trifasciata Cavichioli & Chiamolera por la configuración del edeago y la presencia de un proceso apical en el pigófero del macho. Difiere

Figuras 1 – 7. Ladoffa grandis Lozada & Freytag, sp. nov. (1) Dorso anterior, vista dorsal. (2) Ala anterior izquierda. (3) Pigófero y placa subgenital, vista lateral. (4) Edeago, vista lateral. (5) Proceso apical del pigófero, vista caudal. (6) Placa subgenital izquierda, vista ventral. (7) Estilo derecho y conectivo, vista dorsal.

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porque los procesos basiventrales del edeago son más alargados y la diferente configuración de los procesos apicales del pigófero.

Etimología.- El nombre específico se refiere a que L. grandis es la especie de mayor tamaño del género.

Ladoffa woldai Lozada & Freytag, sp.nov.

(Figs. 8 – 6)

Estructura.- Como en L. grandis.

Coloración.-Corona, pronoto y escutelo marrón oscuro, corona con pequeñas manchas circulares amarillentas distri-

buidas en el disco y dos manchas pequeñas rojizas contiguas al margen de los ocelos; ápice y rebordes antenales amarillo pajizo. Pronoto con una mancha ovalada rojiza en la línea media y dos manchas oval-alargadas no tocando ambos márgenes. Escutelo con ápice amarillo pajizo, con un tinte rojizo. Patrón de color del ala anterior como en L. uncata Young. Cara, pleuras y patas amarillo marfil. Ocelos fuscos.

Genitalia masculina.- Pigófero bien desarrollado, con una hendidura apical más o menos profunda, macrosetas distribuidas en un grupo súperoapical y otro grupo sobre el disco; proceso dirigido mesalmente, puntiagudo, con una denticulación alargada en la base del proceso. Placa subgenital triangular, no

Figuras 8 – 16. Ladoffa woldai Lozada & Freytag, sp. nov. (8) Dorso anterior, vista dorsal. (9) Ala anterior izquierda. (10) Pigófero y placa subgenital, vista lateral. (11) Edeago, vista látero-dorsal. (12) Proceso apical del pigófero, vista caudal. (13) Placa subgenital izquierda, vista ventral. (14) Estilo izquierdo y conectivo, vista dorsal. (15) Paráfisis, vista caudal. (16) Edeago, vista caudal.

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Lozada & Freytag


sobrepasando el ápice del pigófero. Estilo sobrepasando el ápice del conectivo, el cual es corto y en forma de Y. Edeago con vaina arqueada centralmente, con dos procesos apicales puntiagudos, dirigidos apicalmente, ampliamente convergentes en vista caudal. Paráfisis presente, en forma de Y, con la base bilobada.

Medidas (en mm)(♂).- Longitud total: 7,00–7,30; longitud media de la corona: 0,90–0,94; longitud de la corona cercana a los ojos: 0,38–0,42; longitud del pronoto: 0.98–1,18; ancho del pronoto: 1,63–1,70; longitud del escutelo: 0,90–1,08; ancho basal del escutelo: 1,26–1,40; ancho interocular de la cabeza: 0,90–1,00; ancho transocular de la cabeza: 1,62–1,64; distancia entre los ocelos: 0,46–0,50; distancia oceloocular: 0,24–0,26.

Material examinado.- Holotipo macho, Panamá, Bocas del Toro, Corriente Grande, 100 m, 9°17´30”N - 82°32´41”W, 11.iii.1980, Henk Wolda coll.; 3 paratipos machos, mismos datos que el holotipo excepto 9.iv.1980, 21.ii.1980 y 24.ii.1980. Todos en STRI.

Comentarios.- Ladoffa woldai es relacionado a L. uncata Young por el patrón de color del ala anterior, la configuración de

las paráfisis y por la presencia de procesos en el pigófero. Difiere por la diferente configuración del edeago.

Etimología.- La especie es dedicada al Dr. Henk Wolda por su sobresaliente trabajo de investigación en el Smithsonian Tropical Research Institute en Panamá.

Ladoffa lamasi Lozada & Freytag, sp.nov.

(Figs. 17 – 23)

Estructura.- Como en L. grandis.

Coloración.-Corona, pronoto y escutelo marrón oscuro, co-rona con una banda amarillo pajiza longitudinal media, rebordes antenales y márgenes ánterolaterales amarillo pajizos. Pronoto con tres bandas longitudinales amarillo-pajizas, una central y dos laterales, tocando ambos márgenes. Patrón de color del ala anterior como en L. rubriguttata (Walker). Cara, pleuras y patas amarillo-pajizas. Ocelos fuscos.

Genitalia masculina.- Pigófero bien desarrollado, margen

Figura 17 – 23. Ladoffa lamasi Lozada & Freytag, sp. nov. (17) Dorso anterior, vista dorsal. (18) Ala anterior izquierda. (19) Pigófero y placa subgenital, vista lateral. (20) Pigófero y proceso basiventral, vista caudal. (21) Placa subgenital izquierda, vista ventral. (22) Edeago, vista lateral. (23) Estilo derecho y conectivo, vista dorsal.

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posterior redondeado, con un proceso basiventral largo, no lle-gando al ápice del pigófero, macrosetas distribuidas en la mitad posterior. Placa subgenital triangular, bruscamente adelgazada apicalmente, no sobrepasando el ápice del pigófero. Estilo ar-queado, sobrepasando el ápice del conectivo, el cual es corto y en forma de Y. Edeago como en L. rubriguttata pero con una espina ventral adicional. Paráfisis ausentes.

Medidas (en mm)(♂/♀).- Longitud total: 7,50–7,80/7,50–7,60; longitud media de la corona: 0,75–0,80/0,75–0,80; lon-gitud de la corona cercana a los ojos: 0,50/0,50; longitud del pronoto: 1,00/1,00; ancho del pronoto: 1,57–1,66/1,57–1,64; longitud del escutelo: 0,86–1,00/0,86–1,00; ancho basal del escutelo: 1,18–1,20/1,18–1,25; ancho interocular de la cabeza: 0,85/0,85; ancho transocular de la cabeza: 1,50/1,50; distancia entre los ocelos: 0,40–0,50/0,40–0,50; distancia oceloocular: 0,20/0,23–0,24.

Material examinado.- Holotipo macho, Panamá, Bocas del Toro, Corriente Grande, 100 m, 9°17´30”N - 82°32´41”W, 10.ii.1980, Henk Wolda coll.; 2 paratipos machos, mismos da-tos que el holotipo excepto 11.iii.1980 y 7.ii.1980; 2 paratipos hembras, mismos datos que el holotipo excepto 16.xii.1979 y 3.iv.1980. Todos en STRI excepto el espécimen del 11.iii.1980 en MUSM.

Comentarios.- Ladoffa lamasi es relacionada a L. rubrigut-tata por la configuración del edeago, el patrón de color del ala anterior y la presencia de procesos en el pigófero. Difiere por la presencia de una espina ventral adicional en el edeago.

Etimología.- Esta especie es dedicada a la memoria del Ing. José Lamas Carrera, insigne entomólogo aplicado peruano.

Nuevos registros de Ladoffa de Panamá1) Ladoffa variolaria Young:

Dos machos, Fortuna, 12-17.viii.76, H. Wolda coll. (STRI).

Dos hembras, Fortuna, Chiriquí, 12-17.viii.76, H. Wolda coll. (STRI).

Un macho, Cerro Colorado, Chiriquí, 24 km. NE San Félix, 1300 m., 12.vi.80, R. Pine coll. (STRI).

Un macho, Boquete, 1250 m., 2.viii.77, H. Wolda coll. (STRI).

Una hembra, Cerro El Calvario, 25-27.ii.79, J. Barría coll. (STRI).

Un macho, El Copé, 30.xi.80, light trap. (PMENT).

Un macho, El Copé, Coclé, 4.xi.80, E. Valdés coll. (MIF).

2) Ladoffa donsana Young:

Dos machos, El Copé, 2.xi y 4.xi.80, light trap. (PMENT).

Dos machos, El Copé, Coclé, 2.xi.80, E. Valdés coll. (MIF).

Tres machos, Corriente Grande, 27.ii.80, 18.iv.80 y 9.iv.80, H. Wolda coll. (STRI).

3) Ladoffa rubriguttata (Walker):

Un macho, San Blas, near Punta Escocés, 1.iv.1978-31.i.1979, Caroline Ash coll. (STRI).

4) Ladoffa elauta Young:

Un macho y 1 hembra, Isla Colón, 14.i.76, H. Wolda coll. (STRI).

Un macho, Corriente Grande, 14.iv.80, H. Wolda coll. (STRI).

Una hembra, Corriente Grande, 14.i.80, H. Wolda coll. (STRI).

5) Ladoffa dependens Young:

Un macho, Corriente Grande, 14.ii.80, H. Wolda coll. (STRI).

6) Ladoffa uncata Young:

Una hembra, Pipeline Road, canopy knockdown, Luehea seemanni, 24.x.75 (STRI).

7) Ladoffa trifasciata Cavichioli & Chiamolera:

Un macho y 2 hembras, Bocas del Toro, Isla Colón, 1.xi.78 y 14.i.76, H. Wolda coll. (STRI).

AgradecimientosAl Dr. Henk Wolda por la invitación al primer autor para

estudiar su colección de Cicadellidae mantenida en Pastor’s House, Balboa, Panamá, y al Smithsonian Tropical Research Institute por la beca que permitió al autor principal una visita de trabajo de tres meses a Panamá.

Literatura citadaBasset Y. & E. Charles. 2000. An annotated list of insect herbivores

foraging on the seedlings of five forest trees in Guyana. An. Soc. Entomol. Bras. 29: 433-452.

Cavichioli R.R. & L. de Bortolli Chiamolera. 2001. Trés espécies novas de Ladoffa Young (Hemiptera, Auchenorrhyncha, Cicadellidae). Rev. Bras. Zool. 18(1): 285-291.

Lozada P.W. 1991 (1993). Una nueva especie de Ladoffa Young, 1977 (Homoptera: Cicadellidae). Rev. Per. Ent. 34: 61-62.

Young D.A. 1977. Taxonomic study of the Cicadellinae (Homoptera: Cicadellidae). Part 2. New World Cicadellini and the genus Cicadella. N. Carol. Agric. Exp. Stat. Bull. 239: 1-1135.

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Lozada & Freytag


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Vertebrados naturalizados en el Perú



Vertebrados naturalizados en el Perú: historia y estado del conocimiento

E. Daniel Cossíos

Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge

Département de Sciences Biologi-ques, Université de Montréal. C.P.: 6128, Succ. Centre-Ville, Montréal, H3C 3J7, Canada

Email: [email protected]


ResumenA pesar de la importancia de los impactos de las especies exóticas sobre la biodiversidad nativa, éstas han sido poco estudiadas en Sudamérica. En el Perú, la información publicada sobre el tema es rara y se encuentra muchas veces restringida a publicaciones poco conocidas, lo que dificulta el análisis del problema y la toma de decisiones para su manejo. En esta publicación se identifica 23 especies de vertebrados naturalizados en el Perú y se resume la información conocida sobre su dispersión en el país, distribución actual e impactos sobre ambientes naturales. Asimismo, se identifica 8 especies que fueron objeto de intentos fallidos de introducción a ambientes naturales o cuyas poblaciones naturalizadas se extinguieron y 10 especies de vertebrados cuya naturalización es probable pero debería ser verificada. Esta información debería servir de base para la creación de un plan de investigación sobre las especies naturalizadas en el Perú y sus impactos.

Palabras clave: conservación, especies invasoras, impactos ecológicos, Perú, vertebrados.

AbstractDespite the importance of the impacts of the exotic species on the native biodiversity, these have been little studied in South America. In Peru, the information published on the subject is scarce and is many times restricted to gray literature, complicating the analysis of the problem and the wildlife management. In this publication 23 species of vertebrates naturalized in Peru were identified, and the known information on its dispersion in the country, current distribution and impacts on natural environments was summarized. In addition, 8 species that were object of failed intents of introduction to natural environments or whose naturalized populations were extinguished were identified, as well as 10 species of vertebrates whose naturalization is probable but should be verified. This information could be the base for the creation of a research plan on the naturalized vertebrates in Peru and their impacts.

Keywords: Ecological impacts, invasive species, conservation, Peru, vertebrates.

IntroducciónLas especies naturalizadas (i.e. que han establecido poblacio-

nes autónomas en un hábitat en el que eran exóticas) pueden llegar a convertirse en especies invasoras, las cuales son una importante amenaza a la diversidad biológica nativa, a la salud humana y al desarrollo de diversas actividades económicas (e.g. Mooney & Cleland 2001; Davis 2003, 2009). Entre los efectos de las especies invasoras sobre los ecosistemas naturales figuran la introducción de enfermedades, cambios en la composición de comunidades biológicas y el desplazamiento de especies locales por competencia y predación (Davis 2009). La magni-tud de estos efectos es tan grande que las invasiones biológicas son consideradas uno de los principales factores causantes de extinciones a nivel mundial (Baillie et al. 2004). A pesar de la importancia de este tema, las investigaciones sobre especies naturalizadas en Sudamérica y las acciones de control sobre éstas son escasas (Matthews & Brand 2005, Schüttler & Karez 2008) y sus efectos sobre la diversidad biológica parecen estar subestimados (Rodríguez 2001).

En el Perú, hasta hace pocos años, se ha dado poca importan-cia a las especies naturalizadas, y la información publicada sobre el ingreso al país, la distribución y los impactos de dichas especies es rara y se encuentra muchas veces restringida a publicaciones poco conocidas, lo que dificulta el análisis del problema y la toma de decisiones para su manejo. En algunos casos, incluso, distintos autores dan diferentes datos sobre algunos aspectos, principalmente sobre las fechas de introducción. El presente trabajo pretende contribuir al conocimiento de los vertebrados naturalizados en el Perú a través de los siguientes objetivos: i) reunir la información conocida sobre la introducción, la disper-

sión y la distribución de las especies actualmente naturalizadas en el Perú y sobre sus impactos sobre ambientes naturales, ii) presentar la historia de las introducciones de vertebrados fallidas, de las extinciones post-naturalización y de las especies cuya na-turalización en el país es probable y iii) discutir la información publicada anteriormente en los casos en los que haya dudas.

MétodosTres tipos de fuente sirvieron para la descripción de la historia,

la dispersión, la distribución actual y los impactos causados por los vertebrados naturalizados en el Perú: i) una extensa revisión de literatura, ii) entrevistas hechas a biólogos de campo y personal de áreas naturales protegidas y iii) observaciones realizadas por el autor en diferentes ambientes del territorio peruano, princi-palmente en costa y sierra de los departamentos de Lima, Ica, Tacna, Junín, Puno, Arequipa, Piura, Tumbes y Ancash, entre los años 2000 y 2008.

El término “naturalizada” designa generalmente a cualquier especie que se establezca en un lugar del que no es originaria. En la presente publicación se incluye únicamente a las especies que han establecido poblaciones silvestres en territorio peruano en tiempos históricos luego de su llegada desde fuera de éste, ya sea por sus propios medios o con la ayuda del hombre. No se incluye aquí a las especies cuyas poblaciones se han trasladado de un lugar a otro dentro del territorio peruano.

Las especies son presentadas, dentro de cada clase, en orden cronológico según su llegada al país. Los nombres científicos utilizados siguen la taxonomía de Frank et al. (1995) para los reptiles y anfibios, Monroe y Sibley (1993) para las aves, Wilson y Reeder (2005) para los mamíferos silvestres, Gentry et al. (2004)

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Cossíos


para los mamíferos domésticos y Eschmeyer y Fricke (2010) para los peces. Además, se incluye los sinónimos científicos utilizados en la literatura revisada.

ResultadosSe registró un total de 23 especies de vertebrados naturaliza-

dos actualmente en el Perú, entre los cuales figuran 10 peces, 4 aves y 9 mamíferos (Tabla 1). Además, se registra 8 especies que fueron objeto de intentos fallidos de introducción a ambientes naturales o cuyas poblaciones naturalizadas se extinguieron en el país (Tabla 2) y 10 especies de vertebrados cuya naturalización en tiempos históricos es probable pero debería ser verificada (Tabla 3).

A) Vertebrados actualmente naturalizados en el PerúA.1. Peces

(1) Gupi (Poecilia reticulata)

Sinónimos.- Lebistes reticulatus.

Llegada al país.- La literatura suele indicar que esta especie fue introducida al Perú entre 1940 y 1941 (e.g. Vera & Berger 1977, Welcomme 1988, Ortega et al. 2007) pero parece igno-rar el reporte de Hanson y Dunn (1925) sobre la introducción que ellos mismos hicieran en 1921 con peces provenientes de Ecuador. Ese año debe ser tomado como el verdadero momento de llegada del gupi al Perú.

Dispersión.- El único dato encontrado sobre un desplaza-miento de esta especie luego de su introducción corresponde a su implantación en la laguna Sauce, en San Martín, en 1965,

para servir de alimento del paiche (Arapaima gigas), pez nativo del país pero ajeno a la laguna Sauce, introducido allí tres años antes (Ortega et al. 2007).

Distribución actual.- Se encuentra en una gran variedad de ambientes, siendo común en cuerpos de agua lénticos y lóticos de la costa (Sifuentes 1992, Castro et al. 1998, Zeballos et al. 2000, ONERN 1988), hasta los 3500 m de altitud, en algunos cuerpos de agua a ambos lados de los Andes (Sifuentes 1992, Ortega et al. 2007) y en ambientes selváticos de Ucayali y Loreto (Del Río et al. 2001, Galtier 2003, Rivas et al. 2003, Alcántara 1991, Ortega et al 2007).

Impactos reportados.- Junto a la tilapia del Nilo, el gupi habría desplazado a los peces nativos de la zona más baja de Río Grande, en la costa de Ica (Ortega et al. 2007).

(2) Trucha arcoiris (Oncorhynchus mykiss)

Sinónimos.- Salmo gairdneri.

Llegada al país.- La primera introducción al Perú se realizó con 50000 huevos embrionados procedentes de Estados Uni-dos que fueron llevados a un criadero en La Oroya, en Junín. Vivanco (1944) y otros autores (Vivanco 1944, IMARPE 1979, Vera 1984) señalan a 1925 como el año la primera introducción, mientras que MacCrimmon (1971) y Ancieta y Landa (1977) indican que esto ocurrió en 1928. Entre ambas fechas, 1925 es la más confiable: los datos presentados por MacCrimmon provienen de una entrevista, sin revisión de la literatura previa, y el texto de Ancieta y Landa parece seguir fielmente el de MacCrimmon.

Tabla 1. Vertebrados naturalizados en el Perú en tiempos históricos.

Introd: introducido por el ser humano; I Exp: especie introducida en otro país de América del Sur que luego ha expandido su distribución al Perú; Expand: especie que ha expandido naturalmente su distribución al Perú; n.a: no aplicable.Las dudas existentes se indican con un símbolo “ ? ”

Especie Estatus Fecha de entrada al país Motivo de la introducción

Peces1. Poecilia reticulata Peters Introd 1921 Control de mosquitos 2. Oncorhynchus mykiss (Walbaum) Introd 1925 Alimentación3. Gambusia affinis (Baird & Girard) Introd 1947 Control de mosquitos4. Poecilia velifera (Regan) Introd Década de 1940 Especie ornamental5. Xiphophorus hellerii Heckel Introd Década de 1960 Especie ornamental6. Xiphophorus maculatus (Günther) Introd Década de 1960 Especie ornamental7. Odontesthes bonariensis (Valenciennes) I Exp 1955-58 n.a.8. Oreochromis niloticus (Linnaeus) Introd 1978 Alimentación9. Trichopodus leerii (Bleeker) Introd Década de 1970 Especie ornamental10. Amatitlania nigrofasciata (Günther) Introd Década de 1970 o antes Especie ornamental

Aves11. Columba livia Gmelin Introd Siglo XVI Especie ornamental?12. Passer domesticus (Linnaeus) I Exp / Introd 1940 n.a. 13. Bubulcus ibis (Linnaeus) Expand 1956 n.a.14. Molothrus bonariensis (Gmelin) I Exp 1988-96 n.a.

Mamíferos15. Rattus rattus Linnaeus Introd Siglo XVI Accidental16. Rattus norvegicus Berkenhout Introd Siglo XVI Accidental17. Mus musculus Linnaeus Introd Siglo XVI Accidental18. Equus caballus Linnaeus Introd Siglo XIV Transporte19. Felis catus Linnaeus Introd Siglo XVI Utilitaria o mascota20. Equus asinus Linnaeus Introd Siglo XVI Transporte21. Sus domesticus Erxleben Introd Siglo XVI Alimentación22. Cervus elaphus Linnaeus Introd 1948 Cacería deportiva23. Lepus europaeus Pallas I Exp 1994-98 n.a.

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Dispersión.- En 1930 se trasplantó 50 ejemplares de trucha al criadero de Ingenio, en Huancayo, departamento de Junín. Las truchas reproducidas allí y en La Oroya fueron trasplantadas a ríos y lagunas de la sierra, principalmente de la región central del país (MacCrimmon 1971). Entre 1941 y 1942 se realizó una nueva introducción, desde Chile, al lago Titicaca (Loubens et al. 1984, Everett 1973), donde la especie se estableció per-fectamente.

Distribución actual.- Se encuentra en la mayoría de los cuerpos de agua situados a más de 1500 metros de altitud en el Perú (MacCrimmon 1971, Ancieta 1974). En el Titicaca ocupa principalmente zonas pelágicas profundas (Loubens et al. 1984).

Impactos reportados.- En el Parque Nacional Río Abiseo, en San Martín, depreda peces nativos del género Astroblepus y los desplaza (Ortega et al. 2007). En el lago Titicaca, consume peces de los géneros Orestias y Trichomycterus, invertebrados y ranas (Ancieta y Landa 1977, Cánepa et al. 1998), mientras que en los ríos Mala y Cañete, en Lima, incluye en su dieta a anfibios de los géneros Bufo y Telmatobius y peces nativos Basilichthys archaeus, entre otros (Palomino 1984). Junto al pejerrey de río, habría modificado la abundancia de varias especies de peces por depredación y competencia (Laba 1979), llevando incluso a la extinción a los peces Orestias cuvieri y Trichomycterus rivulatus del lago Titicaca (Alfaro et al. 1982). La llegada de la trucha y del pejerrey de río habría traido con-sigo la introducción del parásito Ichthyophthirius multifilis, que habría ocasionado varios eventos epidémicos entre los peces nativos del Titicaca, llegando a causar la muerte de unos 18 millones de Orestias en 1981 (Wurtsbaugh & Alfaro 1988). Según Villwock (1994), la disminución de Orestias spp. causada por las especies introducidas llevó a los pobladores del Titicaca a aumentar la caza de aves silvestres.

(3) Gambusia (Gambusia cf. affinis)

Llegada al país.- Tanto Vera y Berger (1977) como Wel-comme (1988) indican que la gambusia fue introducida al Perú entre 1940 y 1941 para la lucha antimosquito, pero no indican la fuente de su información. La publicación más antigua sobre la gambusia en los documentos de organismos peruanos encargados de las actividades sanitarias entre 1935 y 1950 corresponde a 1947 y anuncia la introducción de 4000 individuos provenien-tes de Chile y el inicio de su crianza en la costa peruana para la lucha antimalárica (Madueño 1947), por lo que ese año parece corresponder a la primera introducción de este pez al país. Or-tega (1994) señala que “Gambusia affinis al parecer llegó al país accidentalmente, con la importación de alimento vivo desde Centro América”, lo que indica que esta especie pudo haber sido introducida al país en más de una ocasión.

Dispersión.- En fecha desconocida, la gambusia habría sido trasladada a la región amazónica para servir de alimento vivo para peces ornamentales (Cánepa et al. 1998). También llegó a la zona costera de Tumbes, donde habría sido introducida accidentalmente junto a larvas de langostinos en los años 1990 o antes (Ortega et al. 2007).

Distribución actual.- Ha sido reportada en varios cuerpos de agua de la costa del Perú (Castro et al. 1998, Ortega 1994, Ortega et al. 2007) y en el departamento de Loreto (Alcántara 1991).

(4) Molly velífero (Poecilia velifera)

(5) Cola de espada (Xiphophorus hellerii)

(6) Platy (Xiphophorus maculatus)

Llegada al país.- Importados para su uso en acuariofilia. El molly habría sido introducido desde la década de 1940; el cola de espada y el platy desde la década de 1960 (F. Gutiérrez com. pers.).

Distribución actual.- Observados en pantanos de Villa (Castro et al. 1998) y los humedales de Ventanilla (observación personal), ambos lugares en los alrededores de la ciudad de Lima. Del Río et al. (2001) mencionan su presencia en ríos de selva baja, sin indicar lugares específicos. El platy ha sido registrado también en la cuenca del río Pachitea, en Pasco y Huánuco (Rivas et al. 2003).

(7) Pejerrey de río (Odontesthes bonariensis)

Sinónimos.- Basilichthys bonariensis.

Llegada al país.- Originario de Argentina, fue introducido a un lago cercano a Oruro (el lago Poopó o el Uru-Uru), en Bolivia, en 1946 (Loubens et al. 1984, Bustamante & Treviño 1980) o en 1950 (Vera 1984, Ancieta & Landa 1977, Vera & Berger 1977). De allí escapó al río Desaguadero y llegó a través de éste hasta el lago Titicaca, compartido por Bolivia y Perú, entre 1955 y 1956 (Loubens et al. 1984, Vera 1984, Ancieta & Landa 1977, Vera & Berger 1977), y en 1958 ya era pescado en el lado peruano del lago (Vera & Berger 1977).

Dispersión.- En 1967 fue registrado en los ríos Azángaro, Ilave, Pucará y Coata, todos tributarios del Titicaca en el Perú (Vera & Berger 1977). Se le introdujo en la laguna Pacucha, en Apurímac, en los años 1970 (Ortega et al. 2007), y a algunas lagunas de los departamentos de Cusco y Cajamarca (en fecha desconocida), donde no se ha registrado su reproducción y se le mantiene llevando huevos embrionados, con fines de producción pesquera (Cánepa et al. 1998).

Distribución actual.- En la cuenca del Titicaca y en lagu-nas de Cusco, Apurímac y Cajamarca. En el lago Titicaca se le encuentra cerca a las orillas y hasta 10 m de profundidad en la zona pelágica (Loubens et al. 1984, Vaux et al. 1988).

Impactos reportados.- En el lago Titicaca, depreda peces del género Orestias, afectando principalmente a O. agassii, O. olivaceus y O. ispi (Loubens 1989, Ancieta & Landa 1977). Junto a la trucha arcoiris, habría causado el desplazamiento y extinción de peces nativos y la introducción del parásito Ichth-yophthirius multifilis en el lago Titicaca (ver más arriba sección dedicada a la trucha).

(8) Tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus)

Llegada al país.- Introducida desde Brasil en 1978 a la costa del país, así como a los departamentos selváticos de Ucayali y San Martín (IMARPE 1979, Vera 1984, Ortega et al. 2007).

Distribución actual.- Se le encuentra asilvestrada en varios cuerpos de agua de la costa, al menos entre la frontera con Ecua-dor y el departamento de Arequipa (Castro et al. 1998, Ortega et al. 2007), y de la cuenca amazónica, entre 1000 y 3500 m de altitud (Cánepa et al. 1998, Del Río et al. 2001, IIAP 1999, Ortega et al. 2007).

182

Cossíos


Impactos reportados.- Habría desplazado, junto con el gupi, a los peces nativos de la zona más baja de Río Grande, en la costa de Ica (Ortega et al. 2007).

(9) Gurami perla (Trichopodus leerii)

Sinónimos.- Trichogaster leerii.

Llegada al país.- Introducido en la década de 1970 a Lima y Loreto, desde el sureste asiático, para la acuariofilia (Ortega et al. 2007).

Distribución actual.- Se le encuentra naturalizado en la laguna Moronacocha, en Loreto (Ortega et al. 2007).

(10) Cíclido convicto (Amatitlania nigrofasciata)

Sinónimos.- Cichlasoma nigrofasciatum.

Llegada al país.- Dos fechas han sido propuestas sobre la aparición de esta especie en el Perú: finales de la década de 1980 (Ortega et al. 2007) y la década de 1970 o antes (Gutiérrez Aliaga com. pers.). Dado que Gutiérrez basa su información en una experiencia personal (compró ejemplares de esta especie en un acuario de Lima en la década de 1970) y que la fecha indicada por él es anterior a la de Ortega et al., sus datos deben ser tomados como el momento de la primera introducción de esta especie al país.

Distribución actual.- Ha sido registrado naturalizado en Pantanos de Villa, Lima (Castro et al. 1998).

A.2. Aves(11) Paloma torcaza (Columba livia)

Llegada al país.- Posiblemente en el siglo XVI, con los conquistadores españoles.

Distribución actual.- Es común en ciudades y zonas agrícolas de la costa y sierra del Perú pero no se tiene reportes sobre su dispersión en el país. Gonzales et al. (1998) mencionan que se le encuentra asilvestrada en muchos lugares rurales de Lima.

(12) Gorrión europeo (Passer domesticus)

Llegada al país.- Fue introducido a Argentina en 1872, a Brasil en 1903 y a Chile en 1904 (Sick, 1959; Summers-Smith 1963, 1988), y se dispersó luego alcanzando el norte de Chile en 1940 (Koepcke 1952). Algunas publicaciones sobre aves del Perú indican que esta especie se encuentra presente desde 1951 en el país (e.g. Koepcke 1964). Aunque 1951 corresponde al primer registro hecho en el Perú, éste se hizo cuando el gorrión era ya común en Tacna e Ilo (Koepcke 1952). Por esta razón, es más adecuado considerar a 1940, cuando ya se le encontraba en el extremo norte de Chile, como el momento de ingreso de esta ave al Perú, tal como sugiere Summers-Smith (1963).

Dispersión.- Fue también introducido por el ser humano en Lima, en 1951 (Leck 1973). Según Koepcke (1961), apareció primero en el Callao en 1953 o antes y fue registrado para la ciudad de Lima solo a partir de 1957. En 1963 las poblaciones que se dispersaron desde Lima y las del extremo sur del Perú estaban ya unidas (Summers-Smith 1963).

Distribución actual.- Se le encuentra en toda la costa pe-ruana, aunque en el norte es menos común, en algunas zonas de sierra, y en la ciudad de Pucallpa, situada en el departamento

selvático de Ucayali (Schulenberg et al. 2007). Principalmente en ciudades y otras áreas con presencia humana importante.

(13) Garza bueyera (Bubulcus ibis)

Llegada al país.- Originaria del viejo mundo, extendió su distribución al continente americano de forma natural. El primer reporte para el Perú corresponde a cuatro individuos observados en 1956 en el río Itaya, en el departamento de Loreto (Stott 1957).

Dispersión.- Dorst (1961) registró dos ejemplares en 1960 en Sandia, Puno, al este de la cordillera de los Andes, en el extremo sur-este del país; en 1961 se hizo el primer registro para la costa peruana, con dos garzas capturadas en Casma, a 360 km al norte de Lima (Frazier 1964); en 1963 se le observó en el departamento de Cuzco a 3640 metros de altitud (Frazier 1964); en 1968 en Mollendo, Arequipa, cerca al extremo sur de la costa peruana (Hughes 1970) y en 1969 en el lago Titicaca, a 3822 metros de altitud (Post 1970).

Distribución actual.- En todo el territorio peruano.

(14) Tordo parásito (Molothrus bonariensis)

Llegada al país.- Se encuentra de forma natural en la costa norte del Perú, pero llegó a la costa sur desde Chile. Las po-blaciones de tordo parásito de Chile también son invasoras y aparentemente llegaron a ese país antes de 1870 (Marín 2000). Esta ave fue registrada por primera vez en el sur del Perú en 1996 (Høgsås et al. 1999), pero ya estaba presente en el norte de Chile, a sólo 17 km de la frontera con el Perú, en 1988 (Marín 2000). El periodo 1988-1996 se muestra entonces como el más confiable para señalar la fecha de llegada del tordo parásito al sur del Perú.

Dispersión.- Registrado en Moquegua en diciembre de 1997 y en Arequipa en enero de 1998 (Høgsås et al. 1999). No se tiene registros posteriores de su avance hacia el norte.

Distribución actual.- las poblaciones invasoras en el Perú ocupaban, hasta 1998, la costa del sur del país, entre los de-partamentos de Arequipa y Tacna; quizá se le encuentre más al norte en la actualidad.

Impactos reportados.- Se ha reportado un caso de parasi-tismo a un gorrión americano (Zonotrichia capensis) en Tacna (Høgsås et al. 1999).

A.3. Mamíferos(15) Rata negra (Rattus rattus)

Llegada al país.- Habría llegado a costas peruanas en 1544, llevada por los primeros españoles que allí desembarcaron (Pennant 1781).

Distribución actual.- Aunque está generalmente asociada a las poblaciones humanas, en algunos casos se le encuentra asil-vestrada. El caso más conocido de ratas negras asilvestradas en el Perú corresponde a las que habitan en islas guaneras (Murphy 1931). Vogt (1942) y Gamarra (1940) mencionan también a las ratas de las islas guaneras, aunque no indican a qué especie pertenecen. Se le ha registrado también en lomas costeras (Zeba-llos et al. 2000, Ramírez et al. 2001) y en los pantanos de Villa, Lima (Pacheco et al. 2005). Del Río et al. (2001) indican que se le encuentra como “especie colonizadora” en la región selvática peruana, pero no mencionan lugares específicos.

183



Impactos reportados en medios naturales.- Podría haber contribuido a la desaparición de colonias nidificadoras de cier-tas aves, como el potoyunco (Pelecanoides garnotii), en algunas islas guaneras (Jahncke & Goya 1998). Habría introducido la bacteria transmisora de la peste (Yersinia pestis) al país en 1903, transmitiéndola luego a roedores nativos como Oryzomys sp. y Akodon sp. (Modesto et al. 2002).

(16) Rata noruega (Rattus norvegicus)

Llegada al país.- No se tiene registros. Posiblemente en el siglo XVI.

Distribución actual.- Ha sido registrada en forma asilvestra-da en las lomas costeras de Lachay, Lima (Ramírez et al. 2001).

(17) Ratón doméstico (Mus musculus)

Llegada al país.- Con la llegada española en el siglo XVI.

Distribución actual.- Se encuentra principalmente asociado a poblaciones humanas, en ciudades y campos de cultivo, pero también se le haya asilvestrado en zonas desérticas de la costa de Lima y Piura (Pearson & Pearson 1978, Pearson 1982), en lomas costeras como Atiquipa y Mejía en Arequipa (Zeballos et al. 2000) y Lachay en Lima (Williams 1989, Ramírez et al. 2001), en pantanos de Villa, en Lima (Pacheco et al. 2005) y a orillas del lago Titicaca, en Puno (INRENA 2002).

(18) Caballo (Equus caballus)


Distribución actual.- La única publicación encontrada sobre caballos ferales en el Perú es un artículo periodístico (Bayly 1999) que los reporta para Andahuaylas, departamento de Apurimac, entre los 3500 y 4200 metros de altitud, estimando la población en dicho lugar en unos 6000 animales. Observaciones de caba-llos asilvestrados se han hecho también en la Reserva Nacional Salinas y Aguada Blanca (comunicación de J.L. Condori) y en el Colca (observación personal), ambos lugares en el departamento de Arequipa, y en el bosque seco del departamento de Piura (observación personal).

(19) Gato doméstico (Felis catus)


Distribución actual.- Como en el caso de la rata negra, los casos más conocidos de gatos asilvestrados corresponden a las islas guaneras. Vogt (1942) menciona a los gatos de las islas Lobos, frente a Piura, y son conocidos casos de asilvestramiento en la isla El Frontón (frente a Lima). Existen también gatos asilvestrados en el Santuario Histórico Machupicchu, (de en-trevistas a guardaparques de Machupicchu, 2004), en el Parque Nacional Río Abiseo, departamento de San Martín, y en Huari, departamento de Ancash, entre los 3000 y 4000 m de altitud (observaciones personales).

Impactos reportados.- Podrían afectar el éxito reproductivo de algunas aves en islas guaneras, como en el caso del piquero enmascarado (Sula dactylatra; Jahncke y Goya 1997) y haber causado la desaparición de colonias nidificadoras de otras como el potoyunco (Pelecanoides garnotii; Jahncke y Goya 1998).

(20) Burro (Equus asinus)


Distribución actual.- Los burros asilvestrados se encuentran principalmente en zonas áridas de costa y sierra. Se ha hecho observaciones de burros asilvestrados en zonas altas de Arequipa y Tacna (comunicaciones de D. Hoces), Ayacucho (comunica-ción de K. Ramírez), Piura (comunicación de C. Céspedes y observaciones personales), partes altas de Lima (observaciones personales) y en Cajamarca (ONERN 1988).

(21) Cerdo (Sus domesticus)


Distribución actual.- Se ha observado cerdos asilvestrados en algunas lagunas altoandinas del sur de Ancash (S. Ramírez Carrascal com. pers. y observaciones personales).

Impactos reportados.- Entre los años 1995 y 1998, las autoridades de la Reserva Nacional de Junín reportaron daños en la vegetación y depredación de huevos y polluelos de aves silvestres por parte de unos 60 cerdos asilvestrados. Los cerdos fueron finalmente eliminados por las autoridades de la reserva.

(22) Ciervo rojo (Cervus elaphus)

Llegada al país.- Fue introducido en dos ocasiones con ani-males provenientes de la región patagónica Argentina. Ambas introducciones, hechas con fines cinegéticos, se realizaron en Sunchubamba, Cajamarca (Ministerio de Agricultura 1977). La primera de ellas, en 1945, incluyó sólo 3 ejemplares y no tuvo éxito debido a que los campesinos del lugar, asustados por el aspecto de los animales, los mataron (Dourojeanni 1972). En 1948 se introdujo otros 30 animales y se reprodujeron bien. A pesar de que la depredación por pumas, la competencia con los venados (Odocoileus virginianus) y la fiebre aftosa habrían limitado la población de ciervos (Dourojeanni 1988, Lever 1985), se estimó que aún había entre 200 y 360 ejemplares en Sunchubamba en 1972 (Dourojeanni 1972).

Distribución actual.- Se encontrarían restringidos a un bosque artificial de pino (Pinus spp.) y sus alrededores, en Sun-chubamba (observaciones personales).

(23) Liebre europea (Lepus europaeus)

Llegada al país.- Fue introducida en Argentina y Chile en va-rias oportunidades entre 1888 y comienzos del siglo XX (Grigera & Rapoport 1983, Daciuk 1978, Jaksic 1998, Jaksic et al. 2002) y se dispersó rápidamente desde entonces. Para 1983, el límite norte de su distribución en el continente fue definido en Tarija, extremo sur de Bolivia (Grigera & Rapoport 1983). El momento de su llegada al Perú ha sido estimado en tres ocasiones, en base a entrevistas a pobladores rurales: Cossíos (2004) y Cruz (2005) estimaron que habría ocurrido durante los periodos de 1995-1998 y 1994-1996, respectivamente, mientras que Lleellish et al. (2007) proponen el año de 1975 como momento de entrada a la región altoandina peruana y el 2000 para su llegada a la región costera. La estimación de Lleellish et al. (2007) difiere mucho de lo obtenido antes por Grigera y Rapoport (1983) y no concuerda con la velocidad de dispersión estimada para la liebre (10−44 km/año; Grigera y Rapoport 1983, Cossíos et al. 2004, Bonino et al. 2010). Considerando esa velocidad, si la liebre hubiera ingresado en 1975 a la región altoandina, podría haber alcanzado la costa peruana desde allí entre 1977 y 1985, es decir mucho antes del año 2000. Además, la mayor parte (97%) de los entrevistados por Llellish et al. dijeron haber visto liebres

184

Cossíos


por primera vez a partir de 1996, lo que sugiere que el dato de 1975 es una respuesta extrema, que no debería ser tomada como verdadera. Por otro lado, el avance de la liebre observado hasta 2008 y la velocidad de dispersión estimada sí concuerdan con los momentos de llegada sugeridos por Cossíos (2004) y Cruz (2005). Por estas razones, considero el periodo de 1994-1998 (Cossíos 2004, Cruz 2005) como la estimación más confiable para el ingreso de la liebre al Perú.

Dispersión.- El año 2001 habría alcanzado el sur del depar-tamento de Arequipa (Cossíos 2004), entre el 2000 y el 2002 la costa de Tacna (Cruz 2005) y el 2008 habría llegado hasta el departamento de Cusco (Bonino et al. 2010).

Distribución actual.- Ocupa gran parte de la costa y sierra del sur del país, habiéndosele registrado hasta los 4400 metros de altitud en los departamentos de Puno, Tacna, Moquegua, Arequipa y Cusco (Cossíos 2004, Cruz 2005, Bonino et al. 2010). El límite norte de su distribución actual en el Perú sería el río Camaná, en Arequipa.

Impactos reportados.- Se ha confirmado el daño a diferen-tes cultivos y la destrucción de mangueras de riego en Tacna (Cruz 2005, Lleellish 2007). En la misma zona, varias personas entrevistadas informaron que la liebre les ocasiona problemas al competir con el ganado por la vegetación y por consumir tola (Baccharis sp. y Lepidophyllum sp.), que es usada tradicional-mente como combustible (Cossíos 2004).

B) Introducciones fallidas y extinciones post-asilvestramiento

Se registra introducciones fallidas y extinciones de pobla-ciones previamente asilvestradas para 2 peces (trucha de lago y tilapia de Rendall), 2 aves (faisán común y codorniz común) y 4 mamíferos (dromedario, ciervo dama, ciervo rojo y cerdo). Los casos del ciervo rojo y del cerdo han sido tratados más arriba.

(1) Trucha de lago (Salvelinus namaycush).- Introducida en 1939 (Vera y Berger 1977) o 1941 (Loubens 1989) en la cuenca del lago Titicaca pero no sobrevivió en este medio (Vera y Berger 1977) por razones desconocidas.

(2) Tilapia de Rendall (Tilapia rendalli).- Introducida por el Servicio de Pesquería del Perú en 1966 desde Brasil a una

estación piscícola ubicada en la laguna de Quistococha, en el departamento de Loreto (Vera & Berger 1977). Ejemplares reproducidos allí fueron llevados al lago Sauce, en San Martín, entre 1968 y 1969, y a varios embalses artificiales y criaderos particulares entre 1968 y 1971 (Vera & Berger 1977). La po-blación del lago Sauce se naturalizó pero, aparentemente, fue exterminada luego por la tilapia del Nilo, que fue introducida en el lago en 1978 (IIAP 1999, Ortega et al. 2007).

(3) Codorniz (Colinus virginianus).- Long (1981) registra un intento de establecer una población silvestre de codornices alrededor de 1975 en un pantano al sur de la ciudad de Lima. Aparentemente, los animales puestos en libertad no llegaron a reproducirse.

(4) Faisán común (Phasianus colchicus).- Se ha registrado tres intentos de asilvestramiento; uno de ellos en Sunchubamba, Cajamarca, antes de 1972 (Dourojeanni 1972), otro en 1970 a 31 km al este de la ciudad de Lima y un tercero en 1974 en Arequipa (Long 1981). Ninguno de estos intentos tuvo éxito. Como en el caso de la codorniz, los faisanes no habrían llegado a reproducirse en libertad.

(5) Dromedario (Camelus dromedarius).- Fue introducido desde las Islas Canarias por el capitán español Juan de la Reinaga a mediados del siglo XVI y se asilvestró entre la ciudad de Lima y el valle de Ica. Esta población silvestre habría sido exterminada por esclavos cimarrones a comienzos del siglo XVII (Cobo 1653). Habría dejado de usarse como animal de carga debido a la faci-lidad de tener esclavos para el trabajo barato (Gauthier-Pilters & Dogg 1981) y por las quejas de los comerciantes de esclavos sobre los posibles efectos de competencia en las actividades de transporte (Wilson 1984).

(6) Ciervo dama (Dama dama).- Habría sido introducido en la hacienda Casa Grande, en La Libertad, alrededor de 1920, aunque finalmente su establecimiento no tuvo éxito debido a la depredación por pumas (Niethammer 1963), sin que se haya registrado reproducción en libertad. Una segunda introducción se llevó a cabo en 1948 en Sunchubamba, Cajamarca. Los ani-males introducidos en esa oportunidad (número no conocido) habrían sobrevivido sin mayores problemas a la epidemia de aftosa de 1963 y 1964 (Chapman & Chapman 1980, Lever 1985) pero posteriormente la caza furtiva redujo tremendamente

Especie Tipo de extinción

Fecha de introducción al medio natural Fecha de extinción Causa de extinción

Peces1. Salvelinus namaycush (Walbaum) If 1939 o 1941 Desconocida Desconocida2. Tilapia rendalli (Boulenger) Ext 1968-69 1978 o luego Predación

Aves3. Colinus virginianus (Linnaeus) If 1975 aprox. Desconocida Ausencia de reproducción?4. Phasianus colchicus (Linnaeus) If Antes de 1972 Desconocida Ausencia de reproducción?5. Phasianus colchicus (Linnaeus) If 1970 Desconocida Ausencia de reproducción?6. Phasianus colchicus (Linnaeus) If 1974 Desconocida Ausencia de reproducción?

Mamíferos7. Camelus dromedarius Linnaeus Ext Siglo XVI Siglo XVII Caza no controlada8. Dama dama Linnaeus If 1920 aprox. Desconocida Predación9. Dama dama Linnaeus Ext 1948 Luego de 1974 Caza no controlada10. Cervus elaphus Linnaeus If 1945 1945 Caza no controlada11. Sus domesticus Erxleben Ext Antes de 1995 1998 o luego Caza controlada

Tabla 2. Poblaciones extintas de vertebrados introducidos en medios naturales en el Perú e intentos fallidos de introducción.

Ext: Población extinta, previamente naturalizada. If: Intento de introducción fallida, no llegó a naturalizarse.

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su población. En 1972 quedaban entre 20 y 25 ejemplares vivos (Dourojeanni 1972), y en 1974 sólo una docena (Lever 1985). En la actualidad no quedarían individuos vivos de ciervo dama en Sunchubamba, según entrevistas realizadas allí por el autor el año 2000.

C) Especies cuyo estado actual no ha sido comprobadoNo existen registros de especímenes naturalizados para

muchas de las especies de vertebrados introducidos al Perú; sin embargo es posible que algunas se encuentren en ese estado. A continuación se presenta una lista comentada de aquellas especies que han sido reportadas en ambientes naturales pero cuya naturalización en tiempos históricos no ha sido probada.

(1) Pez dorado (Carassius auratus).- Habría sido introducido en la década de 1930 o antes (F. Gutiérrez Aliaga com.pers.). Fue registrado en Pantanos de Villa, Lima (Castro et al. 1998) pero su reproducción en estado silvestre y su permanencia en ese ambiente desde entonces no han sido confirmadas.

(2) Trucha marrón (Salmo trutta).- Fue introducida en el lago Titicaca en 1939 (Vera & Berger 1977) o 1940 (Loubens et al. 1984), proveniente de Chile, y se adaptó inicialmente bien en el río Ilave y otros ríos y lagos del departamento de Puno (Mac Crimmon & Marshall 1968, Loubens et al. 1984). Según An-cieta y Landa (1977) se le encontraba en el río Huenque, Puno, y raramente en el lago Titicaca. Luego de su llegada a Puno, fue llevada a piscigranjas en el resto del país. Actualmente ya no es reproducida en piscigranjas peruanas, habiendo sido desplazada para esta actividad por la trucha arcoiris (V. Yépez, com. pers.) pero se desconoce si continúa existiendo en estado silvestre en la cuenca del río Ilave.

(3) Carpa común (Cyprinus carpio).- Introducida desde Ja-pón y China para realizar acuicultura desde 1940 (Ortega et al. 2007) o 1946 (Vera y Berger 1977). Se le introdujo en la cuenca del río Huallaga, en San Martín, pero no se le ha encontrado en ambientes naturales (Ortega et al. 2007). Se desconoce su situación en la cuenca del río Pachitea, en Pasco y Huánuco, donde también fue introducida (Rivas et al. 2003).

(4) Trucha de arroyo (Salvelinus fontinalis).- Fue introdu-cida al menos en dos ocasiones al Perú, con la importación de

huevos embrionados desde Estados Unidos: en 1951 a la región central del país (Anónimo 1951) y en 1955 al lago Titicaca (Anónimo 1956, Verga & Berger 1977, Loubens et al. 1984). Estos animales fueron llevados a estaciones piscícolas y arroyos de los departamentos de Lima, Junín, Puno, Arequipa y Cuzco (Anónimo 1951, Anónimo 1956). En la década de 1970 habrían estado aún presentes en estado silvestre, aunque en número reducido, en la sierra y el altiplano del sur del Perú (Ancieta & Landa 1977, V. Yépez com. pers.).

(5) Gurami azul (Trichogaster trichopterus).- Introducido al país en fecha desconocida para su uso en acuariofilia. Según Alcántara (1991), se encontraría naturalizado en el río Nanay, en Loreto. Sin embargo, no se tiene ejemplares de esta especie en colecciones de museo y es posible que los ejemplares men-cionados por Alcántara sean realmente Trichopodus leerii, una especie de gurami similar, que sí ha sido colectado en Loreto (Ortega, com. pers.).

(6) Rana toro (Rana catesbeiana).- El primer registro pu-blicado conocido sobre la presencia de la rana toro en el Perú data de 1995 (Lanoo 1995) y algunas publicaciones posteriores mencionan que se le encuentra establecida en los alrededores de las ciudades de Lima e Iquitos (Lever 2003, Santos-Barrera et al. 2009, Akmentins & Cardozo 2009). Sin embargo, casi todos los intentos de criar esta especie en el país habrían fracasado y se desconoce si existen individuos de rana toro asilvestrados.

(7) Gecko casero (Hemidactylus mabouia).- La forma en la que esta especie llegó a América es todavia motivo de discusión. La hipótesis más aceptada actualmente es la de Kluge (1969) según la cual habría llegado desde África occidental de forma natural, sobre troncos flotantes. Otros autores han apoyado la idea de su llegada en barcos de esclavos (Malhotra & Thorpe 1999, Maclean 1982, Vanzolini 1968, 1978). Aunque se le encuentra en algunas áreas poco disturbadas mostrando cierta habilidad colonizadora (Vanzolini 1978), H. mabouia se dis-tribuye principalmente en ambientes con presencia humana (Avila-Pires 1995), lo que sugiere que habría alcanzado gran parte de su área de distribución en América con ayuda del ser humano. Hemidactylus mabouia se naturalizó en territorio peruano (como en el resto de su distribución americana) pero no se tiene una estimación de la fecha de ese suceso, que pudo

Especie Estatus Fecha de entrada al país

Peces1. Carassius auratus (Linnaeus) Introducida Década de 1930 o antes2. Salmo trutta Linnaeus Introducida 1939 o 19403. Cyprinus Carpio Linnaeus Introducida 1940 o 19464. Salvelinus fontinalis (Mitchill) Introducida 19515. Trichogaster trichopterus (Pallas) Introducida Desconocida

Anfibios6. Rana catesbeiana Shaw Introducida Década de 1990

Reptiles7. Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnès) Introducida o expand Desconocida

Aves8. Anas platyrhynchos Linnaeus Introducida Desconocida

Mamíferos9. Canis familiaris Linnaeus Dom n.a.10. Bos taurus Linnaeus Introducida Siglo XVI

Tabla 3. Especies de vertebrados sobre cuya naturalización en el Perú existen dudas.

Expand: especie que ha expandido naturalmente su distribución al PerúDom: existente como especie doméstica desde antes del siglo XVI; n.a: no aplicable

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Cossíos


haber ocurrido en tiempos históricos. Ha sido registrado en los departamentos de Amazonas, Loreto, San Martín y Ucayali (Carrillo & Icochea 1995).

(8) Pato de collar (Anas platyrrhynchos).- Fue registrado por primera vez en Pantanos de Villa, Lima, por Wust et al. (1994) y se le sigue viendo allí hasta ahora. Su reproducción en ese ambiente, sin embargo, no ha sido registrada.

(9) Perro doméstico (Canis familiaris).- Existen perros domésticos en Sudamérica desde antes de la llegada española, y quizá haya habido casos de perros asilvestrados desde tiempos prehistóricos. El caso de esta especie es tratado aquí por haber llegado al continente como animal doméstico y por haber sido introducida también con la llegada española. Pearson (1951) reportó perros “semi-asilvestrados” en el altiplano peruano, a 4800 metros de altitud, sin precisar el significado del adjetivo que usó. Se ha registrado perros probablemente asilvestrados en los alrededores de la Reserva Nacional de Lachay, en Lima (de entrevistas a guardaparques de la RN Lachay), pero no se ha demostrado aún su reproducción en libertad.

(10) Vaca (Bos taurus).- Introducida en el siglo XVI. Bayly (1999) registra vacas asilvestradas en Apurímac pero considero que su reproducción en libertad y su independencia del ser humano deberían ser verificadas. En este caso, puede ser difícil establecer una diferencia entre individuos asilvestrados y ganado mostrenco, al que se deja reproducirse y alimentarse en liber-tad para capturarlo, marcarlo y/o darle cuidados veterinarios esporádicamente.

DiscusiónTiempo y modo de la llegada de las especies naturalizadas

en el Perú

De las 23 especies de vertebrados cuya naturalización ha sido confirmada en el Perú, 18 (78,3%) fueron introducidas por el ser humano en primera instancia, mientras que 4 (17,4%; gorrión, tordo parásito, liebre europea y pejerrey de río) ingresaron dis-persándose desde otros países sudamericanos donde habían sido previamente introducidas y una (4,3%; garza bueyera) llegó por cuenta propia desde su área de origen. Este panorama refleja la importancia que ha tenido el ser humano en la introducción de especies de vertebrados a esta parte de Sudamérica.

Dos periodos han sido importantes en la historia de las es-pecies que terminaron naturalizándose en el Perú: el siglo XVI, marcado por la llegada española a América, y el siglo XX, a partir de 1921. De las 19 especies introducidas por el ser humano, 8 (42,1%) llegaron durante el primer periodo y están compuestas de mamíferos utilitarios (4 especies), comensales (3 especies de roedores) y una especie de ave ornamental. Las 11 especies res-tantes (57,9%) fueron introducidas durante el segundo periodo y son en su mayoría peces (5 ornamentales, 2 destinados a la alimentación y 2 para el control de enfermedades).

Sólo 5 especies habrían entrado a territorio peruano por dispersión. La llegada de la liebre europea, el único mamífero que ingresó de esa forma, llama especialmente la atención pues debió atravesar el cinturón árido del sur de Bolivia y norte de Argentina, considerado una barrera importante, que marca un límite de distribución para algunas especies de mamíferos como la comadreja Mustela frenata (Sheffield & Thomas 1997), y sepa-ra geográficamente subespecies de otras como la vicuña Vicugna

vicugna (Marín et al. 2007), el hurón Galictis cuja (Yensen y Tarifa 2003) y el gato de pajonal Leopardus colocolo (Cossíos et al. 2009). Este hecho resalta la capacidad de dispersión de la liebre, que no debería tener dificultades para seguir avanzando hacia el norte, al menos hasta la depresión de Huancabamba, considerada por algunos autores como otra barrera biogeográfica importante a lo largo de los Andes (e.g. Ayers 1999, Villeumier 1968).

Otras especies introducidas

Del Río et al. (2001) incluyen a los peces Aristichtys nobilis, Carassius auratus, Ctenopharyngodon idella, Cyprinus carpio, Hypophthalmichthys molitrix, Oreochromis mossambicus, O. urole-pis, Prochilodus argenteus y Tilapia rendalli en una lista de especies nocivas, invasoras o plagas en el Perú. Si bien dichas especies fueron introducidas al Perú y son invasoras en otros países, en territorio peruano no han sido reportadas naturalizadas en la actualidad y por lo tanto no deben ser consideradas invasoras. De dichas especies, sólo se conoce el reporte de dos en ambientes naturales del Perú: Tilapia rendalli, cuya única población regis-trada en silvestría se habría extinguido (IIAP 1999, Ortega et al. 2007) y Carassius auratus, cuya reproducción en libertad no ha sido confirmada. Sin embargo, las especies nombradas por Del Río et al. (2001), junto a las tilapias Oreochromis aureus y O. hornorum (ésta última actualmente considerada una subespecie de O. urolepis), también introducidas al Perú y mantenidas actualmente en instalaciones artificiales (Ortega et al. 2007), son potencialmente invasoras (Lever 1996) y podrían causar problemas de conservación si llegaran a naturalizarse.

Las listas de vertebrados introducidos al Perú suelen presentar una mezcla de especies domésticas, comensales o destinadas al consumo, independientemente de si llegaron a naturalizarse o no, y de especies naturalizadas (e.g. Pacheco et al. 2009 para el caso de mamíferos; Vera & Berger 1977, Ortega et al. 2007 para peces). Existen, sin embargo, muchas otras especies intro-ducidas al país como animales de compañía o para su exhibición en zoológicos y otros centros de atracción o crianza. Así, en las tiendas de mascotas de algunas ciudades es común la venta de mamíferos exóticos como el hurón (Mustela furo), el hamster (Mesocricetus auratus) y gerbos (Meriones unguiculatus); de aves como diversas especies de loros (Psittacidae), de galápagos de Florida (Trachemys scripta), ranas de uñas (Xenopus laevis) y di-versos peces ornamentales africanos y asiáticos. Algunas de esas especies, principalmente el hurón, el galápago de Florida, la rana de uñas y el pez combatiente Betta splendens, se han naturalizado en otros países causando problemas de conservación (Lever 1985, 1996, 2003), y podrían originar problemas similares en el Perú de llegar a naturalizarse allí.

Vacíos de información

La naturalización de un número importante de especies (10) en el Perú no ha sido confirmada o rechazada. Esto es un reflejo de la falta de investigación que se ha hecho sobre el tema. Las discrepancias sobre las fechas de ingreso de las especies al país son otro ejemplo de falta de investigación, pero también muestran una deficiencia en el registro de la introducción de especies por el ser humano. Del mismo modo, los intentos de establecer poblaciones silvestres de especies foráneas no han sido debidamente registrados, lo cual puede estar causando una sub estimación de su número. Llama especialmente la atención el caso de la rana toro, especie que ha causado grandes problemas

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de conservación en otros países sudamericanos (Lever 2003) y sobre cuya fecha de introducción y situación en el Perú no existen publicaciones conocidas.

Salvo en los casos de la trucha arcoiris y del pejerrey de río, los impactos de las especies naturalizadas en el Perú no han sido evaluados o lo han sido de forma muy somera. Los impactos de algunas de esas otras especies, sin embargo, podrían ser considerables, como muestran los casos de perros, gatos, liebre, gambusia, gupi, tilapia, ratas y ratones naturalizados en diversas partes del mundo (Long 1981, Lever 1996, 2003).

Recomendaciones

La falta de información sobre las especies naturalizadas en el Perú puede causar grandes dificultades para el manejo adecuado de la vida silvestre. Es recomendable el fomento de investiga-ciones sobre los impactos actuales y futuros sobre ambientes naturales y agrícolas, principalmente en relación a ecosistemas y especies endémicas o en peligro. Ejemplos de esto son los casos de los gatos y roedores introducidos en islas guaneras y el avance del tordo parásito por la costa sur del país: los primeros podrían estar afectando a las poblaciones de potoyunco, ave amenazada y endémica de Perú y Chile (Jahncke & Goya 1998), y a la única colonia reproductiva de piquero enmascarado en el Perú (Jhancke & Goya 1997), mientras que el tordo parásito podría afectar al frigilo apizarrado (Xenospingus concolor), endémico del sur de Perú y norte de Chile. Sobre los impactos que podrían causar las especies naturalizadas en el futuro, se recomienda identificar los ambientes potenciales a ser invadidos, así como los posibles momentos de llegada, en especial para el caso de la liebre europea.

Un sistema de control y vigilancia debería ser creado para la detección temprana de escapes de especies potencialmente invasoras y para minimizar la probabilidad de su ocurrencia. Por último, se recomienda la creación de una lista de especies con el potencial de invadir ecosistemas peruanos y la prohibición total de su introducción al país.

Literatura citadaAkmentins M.S. & D.E. Cardozo. 2009. American bullfrog Litho-

bates catesbeianus (Shaw, 1802) invasion in Argentina. Biological Invasions, published on line July 10, 2009.

Alcántara B. 1991. Situación de la piscicultura en la Amazonía Peruana y estrategia para su desarrollo. Folia Amazónica. 3:100-108.

Alfaro R., E. Bustamante, J. Torres, et al. 1982. La pesqueria en el lago Titicaca (Peru): presente y futuro. Food and agricul-ture organization of the united nations, fisheries depart-ment, field document FI:DP/PER/76/022, Rome.

Ancieta F. & A. Landa. 1977. Reseña taxonómica y biológica de los peces cultivados en el área andina incluyendo la costa del Perú. En: La acuicultura en América Latina. Actas del Simposio sobre acuicultura en América Latina. Volumen 2. Documentos de Reseña. FAO, Informes de Pesca, no 159. Montevideo.

Ancieta F. 1974. Estudio de la realidad actual de la acuicultura en el Peru. Documenta 4:4-7.

Anónimo. 1951. Fomento de la piscicultura en el pais; importación de ovas de trucha. Pesca y Caza 2:46.

Anónimo. 1956. Truchicultura. Pesca y Caza. 7:46.Avila-Pires T.C.S. 1995. Lizards of Brasilian Amazonia (Rep-

tilia :Squamata). Zoologische Verhandelingen 299:1-706.

Ayers T. 1999. Biogeography of Lysipomia (Campanulaceae), a high elevation endemic: An illustration of species richness at the Huancabamba Depression, Peru. Arnaldoa 6:13—28.

Baillie J.E.M., C. Hilton-Taylor & S.N. Stuart. 2004. 2004 IUCN red list of threatened species. A global species assess-ment. IUCN, Gland, Switzerland and Cambridge, UK xxiv + 191 pp.

Bayly, D. 1999. Los caballos salvajes de Andahuaylas. Somos (Re-vista del diario El Comercio-Perú) 24/7/99:66.

Bonino N., E.D. Cossíos & J. Menegheti. 2010. Dispersal of the European hare, Lepus europaeus, in South America. Folia Zoologica 59:9-15.

Bustamante E. & H. Treviño. 1980. Descripción de las pesquerías en el lago Titicaca 1975-1979. IMARPE, Puno, Perú. 73 pp.

Cánepa J.R, A. Kameya & V. Mogollón. 1998. Efectos ecológicos de la introducción de especies exóticas en el Pacífico Sudeste, el caso del Perú. En: Comisión Permanente del Pacífico Sur (ed). Reunión de expertos para analizar los efectos ecológicos de la introducción de especies exóticas en el Pacífico Sudeste, Informe de la reunión. Viña del Mar, 127-139.

Carrillo N. & J. Icochea. 1995. Lista taxonómica preliminar de los reptiles vivientes del Perú. Publicaciones del Museo de Historia Natural Universidad Nacional de San Marcos. Serie A Zoología. 49:1-27.

Castro E., O. Huamán & H. Ortega. 1998. Ictiofauna de los Pantanos de Villa: composición, abundancia y aspectos ecológicos. In: Cano, A. and Young (eds). Los Pantanos de Villa, biología y conservación. Museo de Historia Natural, UNMSM. Serie de Divulgación nº 11. pp.78-83.

Chapman N.G. & D.I. Chapman. 1980. The distribution of fallow deer: a worldwide review. Mammal review, 10 (2y3):61-138

Cobo Bernabé. 1954:(1653). Historia del Nuevo Mundo. En: Obras / Bernabé Cobo, estudio preliminar y ed. del Padre Fran-cisco Mateos. Biblioteca de autores españoles, Tomo 91. Madrid: Atlas

Cossíos E.D. 2004. La liebre europea, Lepus europaeus (Mammalia, Leporidae), especie invasora en el sur del Perú. Revista Peruana de Biología. 11(2): 209-212.

Cossíos E.D., M. Lucherini, M. Ruiz-García & B. Angers. 2009. Influence of ancient glacial periods on the Andean fauna: the case of the pampas cat (Leopardus colocolo). BMC Evolutionary Biology. 9:68.

Cruz A. 2005. Efectos del establecimiento y dispersión de la liebre europea, Lepus europaeus (Mammalia: Leporidae) en Tacna, Perú. Revista Scientiae (Universidad Jorge Basadre Grohmann, Tacna) 1:41-42.

Daciuk J. 1978. Notas faunísticas y bioecológicas de Península Valdés y Patagonia: IV. Estado actual de las especies de mamíferos introducidos en la subregión araucana (Rep. Ar-gentina) y del grado de coacción ejercido en el ecosistema. Anales de Parques Nacionales 14:105-130.

Davis M.A. 2003. Biotic globalization: does competition from introduced species threaten biodiversity? Bioscience 53:481-489.

Davis M.A. 2009. Invasion biology. Oxford University Press, New York xiv + 244 pp.

Del Río M., D. Pariona, J. Córdova & G. Salmón. 2001. Las especies exóticas invasoras en el Perú, Informe Nacional. Informe Nacional presentado al SBSTTA-6 de la Convención de Diversidad Biológica.

Dorst J. 1961. Etude d’une collection d’oiseaux rapportée de la vallée de Sandia, Pérou méridional. Bulletin du Muséum d’Histoire Naturelle, 2e Série 33(6) :563-570.

188

Cossíos


Dourojeanni M. 1972. Posibilidades de crear un coto de caza en las zonas media y alta de la cuenca del río Chicama (Caja-marca). Universidad Nacional Agraria, Dpto. Manejo Forestal. La Molina.

Dourojeanni M. 1988. Manejo de la fauna. In: Gran geografia del Peru, Naturaleza y hombre, vol. V. Mejia Baca, J. (Ed.), pp.229-360. Manfer-Juan Mejía Baca, Lima, Peru.

Eschmeyer W.N. & R. Fricke. (eds.) Catalog of Fishes. Versión electrónica (15 Enero 2010). http://research.calacademy.org/ichthyology/catalog/fishcatmain.asp

Everett G.V. 1973. The rainbow trout Salmo gairdneri (Rich.) fish-ery of Lake Titicaca. Journal of Fish Biology. 5:429-440.

Frank N., E. Ramus & Y.L. Werner. 1995. A complete guide to sci-entific and common names of reptiles and amphibians of the world. N.G.Publishing, Inc. Postville, EEUU. 377pp.

Frazier F.P. Jr. 1964. New records of cattle egrets in Peru. Auk 81:553-554.

Galtier M. 2003. Inventario de la fauna ictiologica del Parque Na-cional Tingo Maria, Provincia de Leoncio Prado, Departa-mento de Huanuco, Perú. Tesis de grado. Universidad de los Andes, Santa Fé de Bogotá, Colombia. 155 pp.

Gamarra L. 1940. La lucha contra las ratas. Boletín de la Compañía Administradora del Guano. 16(12):389-411.

Gauthier-Pilters H. & A.I. Dagg. 1981. The camel, its evolution, ecology, behavior and relationships to man. The University of Chicago Press: Chicago & London

Gentry A., J. Clutton-Brock & C.P. Groves. 2004. The naming of wild animal species and their domestic derivatives. Journal of Archaeological Science 31:645:651.

Gonzales O., L. Pautrat & J. Gonzales. 1998. Las aves más comunes de Lima y alrededores. Santillana, Lima.

Grigera D.E. & E.H. Rapoport. 1983. Status and distribution of the European hare in South America. Journal of Mammalogy, 64(1):163-166.

Hanson H. & L. Dunn. 1925. The use of fishes in the control of yel-low fever in Peru. The Military Surgeon 57(3):232-241.

Høgsås T.E., E. Málaga & C. Collado. 1999. Tordo parasítico avan-zando en el sur del Perú. Cotinga 12:76.

Hughes R.A. 1970. Notes on the birds of the Mollendo district, Southwest Peru. Ibis 112:229-241.

IIAP (Instituto de Investigación de la Amazonía Peruana). 1999. Evaluación del impacto de la introducción de especies exóticas en la cuenca del río Huallaga. Informe. Iquitos, Perú.

IMARPE (Instituto del Mar del Perú). 1979. La acuicultura en el Perú. Revista Latinoamericana de Acuicultura (Perú) 2:13-21.

INRENA (Instituto Nacional de Recursos Naturales). 2002. Plan Maestro de la Reserva Nacional del Titicaca 2003-2007. INRENA, Puno.

Jahncke J. & E. Goya. 1997. First report on masked boobies nesting at Isla Lobos de Tierra, Nrthern Peru. Colonial Waterbirds 20(3):545-546.

Jahncke J. & E. Goya. 1998. The status of the Peruvian diving-petrel population at its main breeding areas along the coast of Peru. Colonial Waterbirds 21(1):94-97.

Jaksic F.M. 1998. Vertebrate invaders and their ecological impacts in Chile. Biodiversity and Conservation, 7:1427-1445.

Jaksic F.M., J.A. Iriarte, J.E. Jiménez & D.R. Martínez. 2002. In-vaders without frontiers: cross-border invasions of exotic mammals. Biological invasions 4:157-173.

Kluge A.G. 1969. The evolution and geographic origin of the New World Hemidactylus mabouia complex (Gekonidae: Sauria). Miscellaneous publications of the Museum of Zoology, University of Michigan, 138: 1-78.

Koepcke M. 1952. El gorrión europeo en el Perú. Mar del Sur. 22:63-72.

Koepcke M. 1961. Birds of the Western slope of the Andes of Peru. American Museum Novitates 2028:1-31

Koepcke M. 1964. Aves del departamento de Lima. Gráfica Morsom, Lima, Perú. 118 pp.

Laba R. 1979. Fish, peasant and state bureaucracies: the develop-ment of Lake Titicaca. Comparative Political Studies 12:335-361.

Lanoo M. 1995. Invasive species Specialist Group an Bullfrogs. Froglog 13:1

Leck C.F. 1973. A house sparrow roost in Lima, Peru. Auk 90:888Lever C. 1985. Naturalized mammals of the world. London, New

York: LongmanLever C. 1996. Naturalized fishes of the world. Academis Press,

San Diego, EEUU.Lever C. 2003. Naturalized reptiles and amphibians of the world.

Oxford University Press, Oxford, Reino Unido.Lleellish M., R. Cadenillas & G. Chipana. 2007. Presencia de la

liebre europea Lepus europaeus en el departamento de Tacna. Ministerio de Agricultura, Instituto Nacional de Recursos Naturales. Lima, Perú.

Long J.L. 1981. Introduced birds of the world. The worldwide his-tory, distribution and influence of birds introduced to new environments. Universe Books. New York.

Loubens G. 1989. Observations sur les poissons de la partie bo-livienne du lac Titicaca IV Orestias spp., Salmo gairdneri et problèmes d’aménagement. Revue d’Hidrobiologie Tropicale. 22(2) :157-177.

Loubens G., F. Osorio & J. Sarmiento. 1984. Observations sur les poissons de la partie bolivienne du lac Titicaca I Mi-lieux et peuplements. Revue d’Hidrobiologie Tropicale. 17(2) :153-161.

MacCrimmon H.R. 1971. World distribution of the rainbow trout (Salmo gairdneri). Journal of the fisheries research board of Canada. 28:663-704

MacCrimmon H.R. & T.L. Marshall. 1968. World distribution of the brown trout (Salmo trutta). Journal of the fisheries research board of Canada. 25:2527-2548

MacLean W.P. 1982. Reptiles & Amphibians of the Virgin Islands. Macmillan Caribbean:London.

Madueño J. 1947. Medidas de orden simili-natural en la lucha anti-malárica y su aplicación en el Perú. Boletín de la Escuela Nacional de Ingenieros. 20:49-76.

Malhotra A. & R.S. Thorpe. 1999. Reptiles & Amphibians of the Eastern Caribbean. Mcmillan Education Ltd:London.

Marin J.C, C.S. Casey, M. Kadwell, et al. 2007. Mitochondrial phylogeography and demographic history of the Vicuna: implications for conservation. Heredity. 99(1):70-80.

Marín M. 2000. The shiny cowbird (Molothrus bonariensis) in Chile: introduction or dispersion? Its hosts and parasitic trends. Ornitología Neotropical 11(4):285-296.

Matthews S. & K. Brand. 2005. Sudamérica invadida: el creciente peligro de las especies exóticas invasoras. Global Invasive Species Program, Kirstenbosch, Sudáfrica. 80 pp.

Ministerio de Agricultura. 1977. Plan de desarrollo del coto de caza Sunchubamba. Informe preparado por la Sub Dirección de Flora y Fauna Silvestre. Lima.

Modesto J., A. Morales, O. Cabanillas & C. Díaz. 2002. Impacto económico de la peste bubónica en Cajamarca-Perú. Revista Peruana Med Exp Salud Publica 2002; 19:74-82.

Monroe B.L. & C.G. Sibley. 1993. A world checklist of birds. Yale University Press, New Haven, EEUU. 393 + xiv pp.

Mooney H.A. & E.E. Cleland. 2001. The evolutionary impact of invasive species. Proceedings of the National Academy of Sciences USA. 98:5446-5451.

Murphy R.C. 1931. Los seres vivientes de la superficie del mar, del aire y de las islas. Boletín de la Compañía Administradora del Guano. 7(11):485-513.

189



Niethammer G. 1963. Die Einbürgerung von Säugetieren und Vögeln in Europa : Ergebnisse und Aussichten. P. Parey: Hamburgo y Berlín.

ONERN. 1988. Plan de ordenamiento ambiental de la cuenca del río Jequetepeque para la protección del reservorio Gallito Ciego y del valle agrícola. ONERN. Lima.

Ortega H. 1994. Ictiofauna de la costa peruana. Theorema 4:34-35.Ortega H., H. Guerra & R. Ramírez. 2007. The introduction of nonna-

tive fishes into freshwater systems of Peru. En: Bert, T.M. (ed). Ecological and genetic implications of aquaculture activities. Springer. Dordrecht, Netherlands. Pp 247-278. S

Pacheco V., R. Cadenillas, E. Salas, et al. 2009. Diversidad y en-demismo de los mamíferos del Perú. Revista peruana de biología, 16(1):5-32.

Pacheco V., S. Velazco, M. Noblecilla & L. Cairampoma. 2005. Estudio preliminar de la comunidad de roedores presentes en los pantanos de Villa, Lima. En: Libro de resúmenes ICBAR 2005. UNMSM, Lima.

Palomino V. 1984. Estudio ecológico de los peces de los ríos Mala y Cañete. Universidad Nacional Federico Villarreal. Lima. 160 pp.

Pearson O. & C. Pearson. 1978. The diversity and abundance of vertebrates along an altitudinal gradient in Peru. Memo-rias del Museo de Historia Natural “Javier Prado“. N°18.

Pearson O. 1951. Mammals in the highlands of Southern Peru. Bul-letin of the museum of comparative zoology at Harvard college. Vol 106 (3):115-174.

Pearson O. 1982. Distribución de pequeños mamíferos en el altiplano y los desiertos del Perú. En: Salinas, P. (ed) Zoología Neotropical, Actas del VIII congreso latinoamericano de zoología. Pp.263-284. Mérida, Venezuela.

Pennant T. 1781. History of quadrupeds. B White. London.Post P.W. 1970. First report of cattle egret in Chile and range exten-

sions in Peru. Auk 87:361Ramírez O., M. Arana, C. De la Cruz & A. Guabloche. 2001. Lista

comentada de los mamíferos no voladores de la Reserva Nacional de Lachay. Biota 18:108-113.

Rivas R., E. Castro & D. Pinedo. 2003. Diagnóstico para el manejo y conservación de la biodiversidad acuática en la cuenca del Pachitea. Instituto del Bien Común, Lima, Perú.

Rodriguez J.P. 2001. Exotic species introductions into South America: an underestimated threat? Biodiversity and Conservation 10:1983-1996.

Santos-Barrera G., G. Hammerson, B. Hedges, et al. 2009. Litho-bates catesbeianus. In: IUCN 2009. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2009.2. <www.iucnredlist.org>. Downloaded on 08 February 2010.

Schulenberg T.S., D.F. Stotz, D.F. Lane, et al. 2007. Birds of Peru. Princeton University Press, Princeton. 656 pp.

Schüttler E. & C.S. Karez. 2008. Especies exóticas invasoras en las reservas de biósfera de América Latina y el Caribe. Un informe técnico para fomentar el intercambio de experiencias entre las reservas de biósfera y promover el manejo efectivo de las invasiones biológicas. UNESCO, Montevideo, Uruguay.

Sheffield SR, Thomas HH: Mustela frenata. Mammalian Species 1997, 570:1-9.

Sick H. 1959. A invasão da América latina pelo pardal, Passer domesticus Linnaeus 1758, com referência especial ao Brasil (Ploceidae, Aves). Boletim do Museu Nacional, Nova Serie 207:1-31

Sifuentes M.A. 1992. Ictiología basica y aplicada en la cuenca del rio Santa (Ancash) - Peru. CONCYTEC. Lima.

Stott K. Jr. 1957. A first record of the cattle egret in Peru. Condor 59:143

Summers-Smith J.D. 1963. The hose sparrow. New Naturalist Series. Collins: London

Summers-Smith J.D. 1988. The sparrows, a study of the genus Passer. T & AD Oyser: Carlton

Vanzolini P.E. 1968. Lagartos brasileiros da familia Geckonidae (Sauria). Arquivos de Zoologia 17:1-84.

Vanzolini P.E. 1978. On South American Hemidactylus. Papeis Avulsos do Departamento de Zoologia Universidade de Sao Paulo, 31:307-342.

Vaux P., W. Wurtsbaugh, H. Treviño, et al. 1988. Ecology of the pelagic fishes of Lake Titicaca, Perú-Bolivia. Biotropica 20(3):220-229.

Vera J. & C. Berger. 1977. Introducción y transplante de peces y crustáceos en el Perú. En: La acuicultura en América Latina. Actas del Simposio sobre acuicultura en América Latina Volumen 1 – Documentos de investigación. FAO, Informes de Pesca, no 159.

Vera J. 1984. Breve historia de la acuicultura y su organización en el Perú. En: M. Pedini Fernando-Criado. Informes nacionales sobre el desarrollo de la acuicultura en América Latina. FAO, Informe de Pesca Noo 294 Suplemento.

Villwock W. 1994. Consecuencias de la introducción de peces exóti-cos sobre las especies nativas del lago Titicaca. Ecología en Bolivia 23:49-56.

Vivanco L.J. 1944. Estación de piscicultura de Junín. Colonias y Foresta 1(4):5-10.

Vogt W. 1942. Aves guaneras. Boletín de la Compañía Administra-dora del Guano (Perú) 18: 1-132

Vuilleumier F. 1968. Population structure of the Asthenes flammulata superspecies (Aves: Furnariidae). Breviora 297: 1—32.

Welcomme R.L. 1988. International introductions of inland aquatic species. FAO Fisheries Technical Paper. 294:318pp

Williams M. 1989. Estudio Comparativo de la Bioenergética de Phyllotis amicus provenientes de la Reserva Nacional de Lachay y la Bioenergética de Phyllotis andium proveni-entes de Canta. Tesis UNALM, Lima.

Wilson D.E. & D.M. Reeder. 2005. Mammal species of the world. A taxonomic and geographic reference (3rd ed.). Johns Hopkins University Press, Baltimore 2142 pp.

Wilson R.T. 1984. The camel. Longman: London & New York 223 + xiii pp.

Wurtsbaugh W.A. & R. Alfaro. 1988. Mass mortality of fishes in Lake Titicaca (Peru-Bolivia) associated with the protozoan parasite Ichthyophthirius multifilis. Transactions of the American fisheries society, 117:213-217

Wust W., A. Luscombe & T. Valqui. 1994. Las aves de los Pantanos de Villa y alrededores. Lima: Asociacion de Ecologia y Conservacion.

Yensen E. & T. Tarifa. 2003. Galictis cuja. Mam Spec 728:1-8.Zeballos H., L. Villegas, R. Gutiérrez, et al. 2000. Vertebrados de

las lomas de Atiquipa y Mejía, sur del Perú. Revista de Ecología Latinoamericana 7(3):11-18.

190

Cossíos


191

Camera trap survey in a montane rainforest of northern Peru



Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru

Carlos F. Jiménez1, Heidi Quintana1,3, Víctor Pacheco1,2, Derek Melton3, Javier Torrealva3 and Guillermo Tello4

Evaluación de mamíferos medianos y grandes mediante trampas cámara en un bosque montano del norte del Perú

1 Museo de Historia Natural, De-partamento de Mastozoología, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apartado 140434, Lima 14, Perú. Email: [email protected]

2 Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

3 Golder Associates Perú S.A.

4 Medio Ambiente-Río Tinto

Email Carlos Jiménez: [email protected]


Abstract Camera traps are a powerful tool for inventorying elusive and rare species and very useful to obtain ecologi-cal data for plans that involve wildlife conservation. In Peru, several surveys have been carried out in lowland Amazonia especially in the southeastern part of the country, but none in montane cloud forests or Yungas. We present the first camera trap studies produced in Peruvian Yungas at the locality of Querocoto village (Chota, Cajamarca), based on 2002 (dry season) and 1264 (wet season) camera traps-days (CTD). Two localities were surveyed in wet and dry season: The Pagaibamba Protection Forest and the San Lorenzo Forest. The wet season study was carried out in October and November, and the dry season in July to September of 2008. Eight mammalian species were recorded in both seasons. Some 66 (91.7%) independent records were obtained in the dry season, but only six (8.3%) in the wet one, suggesting a seasonality effect. The Mountain Paca Cunicu-lus taczanowskii was the most commonly photographed species, with 17.0 and 1.6 capture frequencies (dry and wet season respectively), whereas the Long-tailed weasel Mustela frenata (0.5 capture frequency in the dry season) was the most rare species. Activity patterns suggest that Mountain Paca C. taczanowskii and the Andean Skunk C. chinga are nocturnal, while Spectacled Bear T. ornatus and Tayra E. barbara are diurnal in the study area. Our records of the Ocelot Leopardus pardalis and the Tayra E. barbara are among the highest altitudinal records known for each species. In addition, the Anta Tapirus pinchaque was also identified by its tracks, representing one of the first record known south of the Huancabamba Depression.

Keywords: Camera traps, inventory, montane cloud forest, Cuniculus taczanowskii, Huancabamba Depres-sion, Peru.

ResumenLas trampas cámara son una herramienta muy poderosa en el registro de mamíferos raros y elusivos; muy útiles en la obtención de datos ecológicos necesarios para formular planes que involucren la conservación de la fauna. Estos estudios principalmente se han realizado en la Amazonía del Perú especialmente en la parte sur oriental; pero muy pocos en los bosques montanos o yungas. Nosotros presentamos uno de los primeros estudios en las yungas peruanas realizado con trampas cámaras; se llevó a cabo en la localidad de Querocoto (Chota, Cajamarca) con un esfuerzo de muestreo de 2002 (estación seca) y 1264 (estación húmeda) trampas cámara-día (TCD). Dos lugares fueron evaluados en las estaciones húmeda y seca: el bosque de protección de Pagaibamba y el bosque de San Lorenzo. El estudio durante la época húmeda fue llevado a cabo entre octubre y setiembre, mientras la evaluación en época seca fue entre julio y setiembre de 2008. En total se registraron ocho especies de mamíferos. En la época seca se obtuvo 66 (91,7%) de los eventos independientes mientras en la época húmeda solamente seis eventos (8,3%) sugiriendo un efecto por estacionalidad. La Paca de Montaña (Cuniculus taczanowskii) fue el mamífero más fotografiado con frecuencias de captura de 17,0 y 1,6 para época seca y húmeda respectivamente mientras que Mustela frenata con 0,5 fue la especie más rara registrada solo en la época seca. Los patrones de actividad sugieren que la Paca de Montaña, C. taczanowskii y el Zorrillo Andino, Conepatus chinga son nocturnos, mientras que el Oso de Anteojos, Tremarctos ornatus y la Tayra Eira barbara son diurnos en el área de evaluación. Nuestros registros del Ocelote Leopardus pardalis y la Tayra E. barbara están entre los registros altitudinales más altos conocidos para ambas especies. En adición el Anta Tapirus pinchaque fue identificado por medio de sus huellas y representa su primer registro al sur de la depresión de Huancabamba.

Palabras clave: Trampas cámara, inventario, bosques de niebla, Cuniculus taczanowskii, Perú.

IntroductionCamera traps are a powerful and non invasive tool for inven-

torying elusive and rare species, and have become very popular in the last few years. Camera traps have been used successfully in numerous studies of mammals, and potential applications of this field technique in wildlife studies are increasing. This method provides information on population dynamics (Varma et al. 2006), species richness (Shek et al. 2007, Lyra-Jorge et al. 2008), activity patterns (Maffei et al. 2007, Arispe et al. 2008), habitat use (Bowket et al. 2007, Tobler et al. 2009), population density (Trolle & Kery 2005, Ríos-Uzeda et al. 2007, Rowcliffe et al. 2008), and abundance (Silver et al. 2006, Marnewick et al. 2008); which are essential data for wildlife conservation. Several surveys have been carried out in Peru, principally in lowland Amazonia, but none in montane cloud forests. Montane forests

are very difficult landscape with strong slope, dense vegetation and have adverse climate condition. Camera traps, however, are not dependent on the environment and the photographs allow an accurate identification of animals. We present the first biodiversity survey of montane mammals in the Peruvian Yungas in the Querocoto village area (Chota, Cajamarca) using camera traps, to complement a standard evaluation and build baseline information for future conservation planning in the area. Caja-marca, with five protected areas, is poorly represented. Besides, these are small in extension except by the Tabaconas-Namballe Sanctuary National and the Hunting Area of Sunchubamba. Some other areas were created for different purposes (e.g. re-served area of Chancay baños). Data from Cutervo National Park indicate that the park is habitat of endangered species of wild fauna, such as the Jaguar Panthera onça (Linnaeus 1758),

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Jiménez et al.


the Ocelot Leopardus pardalis (Linnaeus 1758), the Spectacled Bear Tremarctos ornatus (Cuvier 1825), the Otter Lontra longi-caudis (Olfers 1818), the Wildcat Leopardus colocolo (Molina 1782), the Mountain Tapir Tapirus pinchaque (Roulin 1829); whereas in the Hunting Area of Sunchubamba, the Peruvian White tailed Deer Odocoileus virginianus Zimmermann 1780, the Brazilian Rabbit Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus 1758), the

Skunk (Conepatus sp.), the Zariguellas (Didelphis sp.), and the Vizcacha Lagidium peruanum Meyen, 1833 are present.

Material and methodsThe study area is located near the Querocoto village (Chota

Province, Cajamarca Department) (Fig. 1), on the headwaters of the Río Paltic, which flows into the Río Marañón, and south of the Huancabamba Depression. The study was carried out in the Pagaibamba Protection Forest and surrounding forests from 2500 to 3700 m. The main habitat types are the cloud forest and paramo; however, some areas are currently used for agriculture or to raising livestock, especially along the lower margins. Montane cloud forests of the department of Cajamarca are very important due to the existence of endemic species and their high diversity.

This study was performed during the wet season (October and November 2008) and dry season (July to September 2008) in two localities: The Pagaibamba Protection Forest and San Lorenzo Forest. A set of 25 camera traps (15 Reconyx RC55 and 10 Cuddeback Digital Cam, Expert 3.0 camera traps) were placed on animal trails or where mammals' traces were found. Cameras were set up to an average height of 40 cm above ground, and programmed to take three photos per trigger (Reconyx) with intervals of one second between pictures, or one photo per trigger (Cuddeback). The quiet period or no delay was set to one minute and the sensitivity was also set to high for both. Cameras operated 24h per day recording date and time of each photograph and power was supplied by alkaline batteries. For each Reconyx photograph the temperature and lunar phase were also recorded. Cameras traps were checked twice during the evaluation. The capture frequency was calculated for every given species as the number of photos/1000 camera days (To-bler et al. 2008). To ensure that the events were independent, photographs of the same species and at the same station within a phase of one hour were excluded.

Activity periods were classified following Gómez et al. (2005), with the exception that a crepuscular category was included. Sunset and sunrise hours were determined using Moonrise 3.5 (Sidell 2002). Species were classified as diurnal (<10% of ob-

Species Common name Locality Type of record

RodentiaCuniculidae Cuniculus taczanowskii Mountain paca CSL, PAG I, PDinomyidae Dinomys branickii Pacarana PAG I, F

LagomorphaLeporidae Sylvilagus brasiliensis Brazilian Rabbit PAG O, I, Sk

CarnivoraFelidae Leopardus pardalis Ocelot PAG, CSL P, F, I

Puma concolor Puma PAG, P6 F, I, FeCanidae Lycalopex culpaeus Culpeo fox PAG F, I, Fe, PUrsidae Tremarctos ornatus Spectacled bear CSL, PAG P, F, I, FeMephitidae Conepatus chinga Andean Skunk PAG I, PMustelidae Eira barbara Tayra PAG, CSL O, I, Fe, P

Mustela frenata Long-tailed Weasel PAG I, Sk, PPerissodactyla

Tapiridae Tapirus pinchaque Mountain tapir PAG, CSL I, FArtiodactyla

Cervidae Mazama sp. Small red brocket PAG, CSL I, FOdocoileus virginianus White-tailed deer PAG, CSL I, P

Table 1. Mammals recorded and type of record. Type of Record: S=sighting, O=oseous, I= interview, F= footprint, Fe= Feces, P= Photos, Sk= Skin. Locality: PAG, Pagaibamba; CSL, Cerro San Lorenzo; P6, Plataforma 6.

Figure 1. Study area within Pagaibamba Protection Forest and su-rrounding forests from 2500 to 3700, Cajamarca, Peru. White circles indicate the position of the camera traps.

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servations in the dark), nocturnal (>90% of observations in the dark), mostly diurnal (between 10 and 30% of observations in the dark), mostly nocturnal (between 70 and 90% of observa-tions in the dark) and crepuscular (50% of observations during the crepuscular phase). The rest of the species were classified as cathemeral (e.g., organism that has sporadic and random inter-vals of activity during the day or night in which food is acquired).

ResultsA sampling effort of 2002 (dry season) and 1264 (wet sea-

son) camera traps-day (CTD) was performed in both localities: Pagaibamba Protection Forest and San Lorenzo Forest, gather-ing 313 photographs of wildlife, representing 72 independent events of medium and large mammals. Other photographs for cattle, small mammals (rodents and marsupials) and birds were obtained too, but were not considered for the purpose of this report. A total of eight mammalian species were recorded

(Table 1, Fig. 2), some of them are considered cryptic, rare or poorly known mammals. These include the rodent Mountain Paca Cuniculus taczanowskii (Stolzmann 1865), the Ocelot L. pardalis, the Andean Fox Lycalopex culpaeus (Molina 1782), the Spectacled Bear T. ornatus, the Tayra Eira Barbara (Linnaeus 1758), the Long-tailed Weasel Mustela frenata (Lichtenstein 1831), the Andean Skunk Conepatus chinga (Molina 1782), and the White-tailed Deer O. virginianus.

A 75 CTD were employed to record the first mammal during dry season, whereas 44 CTD were needed in wet season. Based on 66 independent events (91.7%) obtained in the dry season (Fig. 3), and only six independent events (8.3%) for the wet season, eight and five species were recorded for the dry and wet season respectively. The species T. ornatus, C. chinga, and M. frenata were not recorded in the wet season. C. taczanowskii was the most frequent recorded species, with 17.0 and 1.6 capture

Figure 2. Mammalian species recorded for camera traps. (a) Mountain Paca Cuniculus taczanowskii , (b) Spectacled Bear Tremarctos ornatus, (c) Ocelot Leopardus pardalis, (d) Andean Skunk Conepatus chinga, (e) White-tailed Deer Odocoileus virginianus, (f) Tayra Eira barbara.

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Jiménez et al.


frequency for dry and wet season respectively. On the other hand, the White-tailed deer O. virginianus obtained 5.2 and 0.8 capture frequency for the dry and wet seasons respectively. In case of the Long-tailed weasel M. frenata, with 0.5 capture frequency, this small carnivore obtained the poorest capture frequency, it may be biased for its size (Table 2). Activity patterns for the eight mammals are summarized in Table 3.

Our results suggest that C. taczanowskii and C. chinga are nocturnal, while M. frenata, L. culpaeus, T. ornatus and E. barbara are diurnal; L. pardalis is mainly nocturnal, whereas O. virginianus is cathemeral in the study area. Two noteworthy records were the Ocelot L. pardalis and the Tayra E. barbara, who were recorded at 3379 m in the Pagaibamba Protection Forest, to our knowledge the highest altitudinal record known for both species.

Other mammals were recorded for signs or interviews dur-ing the development of this survey, including the Puma Puma concolor (Linnaeus, 1771), the Anta T. pinchaque, the Pacarana Dinomys branickii Peters 1873, the deer Mazama sp., and the Brazilian Rabbit S. brasiliensis. The record of T. pinchaque, by an unequivocal track recorded on the paramo of Pagaibamba Protection Forest, is highlighted because it represents one of the southernmost records of the species, and south of the Huan-cabamba Depression. The Brazilian Rabbit was registered by a skin and the puma by scats. The Pacarana and the unknown deer were recorded by interviews only.

DiscussionEight species of medium and large mammals belonging

to three orders were confirmed in the Pagaibamba Protection Forest and surrounding Forests. This result shows that camera traps are highly efficient for inventories in Yunga habitats. In addition, other three species were recorded by indirect signs such as tracks, scats or skins. The Pacarana (D. branickii) and the deer (Mazama sp.) were recorded only by interviews. Both

species are expected based on current potential distribution maps (Patterson et al. 2007).

Dry season was the most productive, and appears to be the best season to produce inventory surveys with camera traps. Some mammals such as Ocelots in Central America tended to have larger home range in dry season (Dillon & Kelly 2008). In addition higher values of capture frequency during the dry season appear to indicate an increase of movements by mam-mals to harvest the scant food resources. These results are in line with those obtained by Stirrat (2003) who demonstrated that the Agile Wallaby Macropus agilis (Gould 1841) increased its home range in the dry season when food quality is scarce.

We obtained lower values of capture frequency in compari-sons with survey from lowland forests, which might indicate that mammals in mountain cloud forest have lower densities. For example the Mountain Paca had 17.0 capture frequency while the Brown Agouti Dasyprocta punctata Gray 1842, a related species, had 30.7 and 20.5 capture frequencies in two different

Species NPhotografic events (%)

ClassificationDiurnal Nocturnal Crepuscular

Cuniculus taczanowskii 36 - 97 3 NocturnalLeopardus pardalis 7 14 86 - Mostly nocturnalOdocoileus virginianus 11 64 9 27 CathemeralEira barbara 5 100 - - DiurnalTremarctos ornatus 3 100 - - DiurnalConepatus chinga 4 75 - 25 Mostly diurnalLycalopex culpaeus 5 100 - - DiurnalMustela frenata 1 100 - - Diurnal

Table 3. Activity periods registered using camera traps for some mammals.

Species Common nameFrequency (season)

Dry WetCuniculus taczanowskii Mountain paca 17.0 1.6Leopardus pardalis Ocelot 3.0 0.8Lycalopex culpaeus Andean fox 2.0 0.8Tremarctos ornatus Spectacled bear 1.5 0.0Eira barbara Tayra 2.0 0.8Conepatus chinga Andean skunk 2.00 0.00Mustela frenata Long-tailed weasel 0.5 0.0Odocoileus virginianus White-tailed deer 5.0 0.8

Table 2. Capture frequency for all species observed for season.

0123456789

25 300 575 850 1125 1400 1654 1896

Spe

cies

(n)

Camera days

Dry season

0

1

2

3

4

5

6

22 242 462 682 902 1122

Spe

cies

(n)

Camera days

Wet season

Figure 3. Comparison between dry and wet season based on cumula-tive number of species recorded versus trapping effort.

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evaluations with similar capture effort (Tobler et al. 2008); in spite the first species is bigger. Kelly and Holub (2008) showed the relation between body size and photo rates, mentioning that small animals are less detected and have a lower capture probability, explaining the low frequency of the Long-tailed weasel in our survey.

Activity periods for Ocelot, Spectacled bear, White-tailed Deer, Andean Skunk, Mountain Paca, and Tayra were similar to those reported previously in the literature (Peyton 1980, Ludlow & Sunquist 1987, Castro 1993, Sheffield & Thomas 1997, Presley 2000, Donadio et al. 2001, Maffei et al. 2005). However, we disagree with Novaro (1997) and Salvatori et al. (1999) who considered the Andean Fox to be nocturnal. Most of our photographs of this species were predominantly taken during the day. We placed O. virginianus in the category of cathemeral; however this activity pattern might be local. Previous studies in O. virginianus in North America mentioned that the activity patterns for this cervid depended on environment conditions (Beier & McDullough 1990). Our data for Mountain Paca shows more activity from 20:00 h to 22:00 h (Fig. 4), similar to what was obtained for the Lowland Paca Cuniculus paca (Linnaeus 1766) (Gómez et al. 2005).

Van Schaik and Griffiths (1996) reported for Indonesian mammals a relation between body size and activity patterns, where small mammals tend to be nocturnal as an anti-predation strategy and medium-size mammals are expected to be cathem-eral and diurnal. However, our data suggest that the Mountain Paca (medium mammal) appears to be an exception. Nocturnal activity might be a strategy to avoid predation or to take advan-tage of underutilized food niches, but not to avoid competition as pointed out by Gómez et al. (2005) for the Lowland Paca Cuniculus paca. Lowland Paca avoids direct competition with the Brown Agouti D. punctata by means of temporal separation of their activity patterns.

The elevational record of the Tayra was increased in 179 meters from the previous one by Alberico et al. (2000). This species is unusual < 1200 m (Eisenberg 1989). The Ocelot’s highest observed altitude was at 2900 m in Colombia based on tracks (Sánchez et al. 2004). In this study, the Ocelot was observed at 3379 m, 479 m higher than the previous record.

Tewes and Schmidly (1987) indicated the Ocelot is able to oc-cupy different sort of habitats such as humid tropical, subtropi-cal forests, swampy savannas, estuarine mangroves and thorny bushes, but it is most common at elevations lower than 1200 m (Eisenberg 1989). We recorded it in both season for which we think that felid is a permanent resident in the area. Furthermore this carnivore had been recorded previously in other mountain forest of Mexico (Chávez-León 2005) and Colombia (Sánchez et al. 2004)

The Mountain Tapir T. pinchaque inhabits montane forests and Paramos between 2,000 and 4,000 m a.s.l. (Downer 1996, 1997). Lizcano and Sissa (2003) recorded it in the Tabaconas-Namballe National Sanctuary and mentioned that the mountain tapir is absent south of Huancabamba valley. Our record south of the Huancabamba depression by an unequivocal track extends significantly its range and challenge the role of the Huancabamba Depression as a potential barrier for large mammals.

Noteworthy records of mammals found in the study site demonstrates its importance and the need for a better protec-tion status of the Pagaibamba Forest. In spite of the advance in knowledge, more species are expected to be known in the region.

AcknowledgmentsWe wish to express our gratitude to Rio Tinto Minera Perú

and Golder Associates Perú S.A for allowing us to use and publish this data, and for the logistic support to accomplish this work. We also thank our colleagues Richard Cadenillas and Dina Farfán for their support during the field work.

Literature citedAlberico M., A. Cadena, J. Hernández & Y. Muñoz-Saba. 2000.

Mamíferos (Synapsida: Theria) de Colombia. Biota Co-lombiana 1: 43-75.

Arispe R., C. Venegas & D. Rumiz. 2008. Abundancia y patrones de actividad del mapache (Procyon cancrivorus) en un bosque Chiquitano de Bolivia. Mastozoología Neotropical 15(2): 323-333.

Beier P. & D.R. McDullough. 1990. Factors influencing white-tailed deer activity patterns and habitat use. Wildlife Mono-graphs, 109. 51pp.

Castro J.J. 1993. Agouti taczanowskii. En: Aspectos etológicos y re-productivos del tinajo o guagua negra Agouti taczanowskii (Rodentia: Agoutidae) en cautiverio. Revista Asoc. Col. Ciencias Biológicas 6(1):7-11.

Chávez-León, G. 2005. A recent record of Leopardus pardalis from Michoacan, México. Revista Mexicana de Mastozoología. 9:123-127.

Dillon A. & M.J. Kelly. 2008. Ocelot home range, overlap and density: comparing radio telemetry with camera trapping. Journal of Zoology (London) 275: 391-398.

Donadio E., S. Di Martino, M. Aubone & A.J. Novaro. 2001. Activity patterns, home range, and habitat selection of the common hog-nosed skunk, Conepatus chinga (Mammalia, Musteli-dae), in northwestern Patagonia. Mammalia 65(1): 49-54.

Downer C.C. 1996. The mountain tapir, endangered “flag ship” spe-cies of the high Andes. Oryx 30:45-58.

Downer C.C. 1997. Status and action plan of the mountain tapir (Tapirus pinchaque). In: D. M. Brooks, R. E. Bodmer & S. Matola, (Eds.) Tapirs, Status, Survey and Conservation Action Plan. IUCN, Gland, Switzerland.

Eisenberg J. F. 1989. Mammals of the Neotropics: the northern Neotropics, Panama, Colombia, Venezuela, Guyana, Su-riname, French Guiana. The University of Chicago Press, Illinois, 1:1–449.

0

2

4

6

8

10

12

18-20 20-22 22-00 00-02 02-04 04-06

Freq

uenc

y

Hours

Figure 4. Hourly activity periods for Cuniculus taczanowskii based on camera traps.

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Jiménez et al.


Gómez H., R.B. Wallace, G. Ayala & R. Tejada. 2005. Dry season activity periods of some Amazonian mammals. Studies Neotropical Fauna Environmental 40: 91–95.

Kelly J.M. & E.L. Holub. (2008). Camera trapping of carnivores:trap success among camera types and across species, and habitat selection by species on Salt Pond Mountain, Giles County, Virginia. Northeastern Naturalist, 15(2), 249-262.

Lizcano D.J. & A. Sissa. 2003. Notes on the Distribution, and Con-servation Status of Mountain Tapir (Tapirus pinchaque) in North Peru. Tapir Cons. 12:21-24.

Ludlow M.E. & M.E. Sunquist. 1987. Ecology and behavior of ocelots in Venezuela. National Geographic Research 3: 447–461.

Lyra-Jorge M.C., G. Ciocheti, V.R. Pivello & S.T. Meirelles. 2008. Comparing methods for sampling large- and medium-sized mammals: camera traps and track plots. European Journal of Wildlife Research 54(4): 739-744.

Maffei L., A.J. Noss & C. Fiorello. 2007. The jaguarundi (puma yagouaroundi) In the kaa-iya del gran chaco national park, Santa Cruz, Bolivia. Mastozoología Neotropical 14(2): 263-266.

Maffei L., A.J. Noss, E. Cuellar & D.I. Rumiz. 2005. Ocelot (Felis pardalis) population densities, activity and ranging behav-iour in the dry forests of eastern Bolivia: data from camera trapping. Journal Tropical Ecology. 21: 349–353.

Marnewick K., P. Funston & U. Karanth. 2008. Camera trapping as method for estimating cheetah abundance. South African Journal of Wildlife Research 38(1): 59–65.

Novaro A.J. 1997. Pseudalopex culpaeus. Mammalian species 558: 1-8.

Patterson, B.D., G. Ceballos, W. Sechrest, et al. 2007. Digital Distri-bution Maps of the Mammals of the Western Hemisphere, version 3.0. NatureServe, Arlington, Virginia, USA.

Peyton B. 1980. Ecology, distribution, and food habits of spectacled bears, Tremarctos ornatus, in Peru. Journal of Mammal-ogy 61: 639-652.

Presley S.J. 2000. Eira barbara. Mammalian species 636: 1–6.Ríos-Uzeda B., H. Gómez & R.B. Wallace. 2007. A preliminary

density estimate for Andean bear using camera-trapping methods. Ursus 18(1):124-128.

Rowcliffe J.M., J. Field, S.T. Turvey & C. Carbone. 2008 Estimat-ing animal density using camera traps without the need for individual recognition. Journal of Applied Ecology 45(4): 1228-1236.

Salvatori V., G. Vaglio-Laurin, P.L. Meserve, et al. 1999. Spatial or-ganization, activity, and social interactions of culpeo foxes (Pseudalopex culpaeus) in north-central Chile. Journal of Mammalogy 80: 980-985.

Sánchez F., P. Sánchez-Palomino & A. Cadena. 2004. Inventario de mamíferos en un bosque de los andes centrales de Colombia. Caldasia 26(1): 291-309.

Sheffield S.R. & H.H. Thomas. 1997. Mustela frenata. Mammalian Species 570:1-9.

Shek C.T., C.S.M. Chan & Y.F. Wan. 2007. Camera trap survey of Hong Kong terrestrial mammals in 2002-06. Hong Kong. Biodiversity 15: 1-11.

Sidell B.P. 2002. Moonrise 3.5 (32Bit) Software.Silver S.C., L. Ostro, L.K. Marsh, et al. 2004. The use of camera traps

for estimating jaguar Panthera onca abundance and density using capture/recapture analysis. Oryx 38(2):148-154.

Stirrat S.C. 2003. Seasonal changes in home-range area and habitat use by the agile wallaby (Macropus agilis). Wildlife Re-search 30, 593–600.

Tewes M.E., & D.J. Schmidly. 1987. The neotropical felids: jaguar, ocelot, margay, and jaguarundi. Pp. 695-712, en: M. No-vak, J.A. Baker, M.E. Obbard, and B. Malloch Eds. Wild furbearer management and conservation in North America. Ministry of Natural Resources, Ontario, Canada.

Tobler M.W., S.E. Carrillo-Percastegui & G. Powell. 2009. Habitat use, activity patterns and use of mineral licks by five spe-cies of ungulate in south-eastern Peru. Journal of Tropical Ecology, 25(3): 261-270.

Tobler M.W., S.E. Carrillo-Percastegui, R. Leite Pitman, et al. 2008. An evaluation of camera traps for inventorying large and medium sized terrestrial rainforest mammals. Animal Conservation 11: 169–178.

Trolle M. & M. Kery. 2005. Camera-trap study of ocelot and other secretive mammals in the northern Pantanal. Mammalia 69(3-4): 405-412.

Van Schaik C.P. & M. Griffiths. 1996. Activity periods of Indonesian rain forest mammals. Biotropica 28: 105–112.

Varma S., A. Pittet & H.S. Jamadagni. 2006. Experimenting usage of camera-traps for population dynamics study of the Asian elephant Elephas maximus in southern India. Current Sci-ence 91(3): 324-331.

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Avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia



Evaluación de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia

Omar Martínez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gómez

Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia

Museo Nacional de Historia Na-tural, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 8706, La Paz-Bolivia. E-mail Omar Martínez: [email protected]


ResumenDesde el año 1996 al 2003, mediante métodos de observación directa, caminatas y capturas con redes niebla, realizamos un inventario y obtuvimos datos sobre la historia natural, gremios tróficos y patrones de migración de la avifauna de la ciudad de La Paz (Bolivia). Registramos 136 especies de aves en 30 localidades de estudio. Las familias más representativas fueron Tyrannidae, Emberizidae y Furnariidae con 19, 16 y 15 especies, re-spectivamente. Registramos 18 especies de aves acuáticas y dos especies (Tachuris rubrigastra y Phleocryptes melanops) de passeriformes especialistas de totorales. Dos especies de furnáridos (Cranioleuca henricae y Upucerthia harterti) fueron endémicas bolivianas. Detectamos 57 especies en alguna categoría de migración. Movimientos altitudinales inusuales fueron observados para cinco especies (e.g. Pitangus sulphuratus, Pyro-cephalus rubinus). Diecinueve especies fueron consideradas raras (e.g. Lesbia nuna, Poospiza boliviana). Los insectívoros y frugi-granívoros son los gremios tróficos mas representativos entre comunidades. El valle de la ciudad de La Paz es una ruta obligatoria para muchas aves migrantes latitudinales (boreales y australes) y altitudinales, que provienen del Altiplano por el oeste y las especies de Yungas por el este.

Palabras clave: Aves, biodiversidad, aves migrantes, Andes, Bolivia.

AbstractsSince 1996 to 2003, we realized an inventory and obtained data on the natural history, trophic guilds and mi-gration patterns of the avifauna of La Paz (Bolivia), based on direct observation, random walks and captures with mist nets. A total of 136 species of birds in 30 localities of study were registered. Tyrannids, Emberizids and Furnariids were the families most representatives with 19, 16 and 15 species, respectively. Eighteen species of waterbirds and two species of passerine rush (called totorales) specialists as Tachuris rubigastra and Phleocryptes melanops, were registered. Two furnariids species (Cranioleuca henricae and Upucerthia harterti) were Bolivian endemics. We detected 57 species in some category of migrants. Unusual elevational movements were observed for five species (e.g. Pitangus sulphuratus, Pyrocephalus rubinus). Nineteen spe-cies were considered rare (e.g. Lesbia nuna, Poospiza boliviana). Insectivores and frugi-granivores were the trophic guilds most representatives between communities. The La Paz City Valley is one obligatory route for many latitudinal (neartic and austral) and altitudinal migrants birds, which arise from highland by the western and species of mountain forest (called Yungas) by the eastern.

Keywords: Birds, biodiversity, migrants birds, Andes, Bolivia.

IntroducciónEn el Neotrópico, los bosques secos se distribuyen de forma

disyunta, en el oeste de América Central (desde México hasta Costa Rica), en el norte de Venezuela y Colombia, noreste de Brasil, sudoeste de Ecuador y Perú, el Gran Chaco y regiones adyacentes de Sudamérica Central (Argentina, Bolivia, Brasil, Paraguay) y en los valles desde Venezuela hasta el norte de la Argentina (Herzog & Kessler 2002). En Bolivia, los bosques secos ubicados entre 1500-3200 m de altitud (López 2003), son distribuidos extensivamente en las tierras bajas del sur del país, extendiéndose dentro de los Andes en los valles semihúmedos (Ribera et al. 1996, Herzog & Kessler 2002). Los valles secos del norte de Bolivia en el cual se incluyen el valle de la ciudad de La Paz, son conocidos como islas de hábitat dentro de una matriz generalmente de puna y altiplano.

La hoya de la ciudad de La Paz y los valles adyacentes com-prenden un complejo mosaico de ambientes antropogenizados y naturales, donde procesos de colonización de las plantas en los espacios libres de asfalto entre calles, edificaciones y campos abiertos, permiten el establecimiento de comunidades vegetales denominadas ruderales (García 1991, 1997), las cuales albergan comunidades de aves tolerantes a la presencia humana; mien-tras que en los alrededores y zonas alejadas del centro existen ambientes menos intervenidos con mayor diversidad de plantas nativas. En el valle de la ciudad de La Paz, existe un marcado gradiente altitudinal entre la región norte (La Cumbre) con

4600 m, Centro de La Paz (3600 m) y la zona Sud (Tahuapalca) con 2600 m, reflejando algunos patrones de recambio en las comunidades aviares.

El presente trabajo actualiza el conocimiento sobre la com-posición específica de la avifauna, realiza un análisis de los gremios tróficos y los patrones de migración de las comunidades de aves terrestres y acuáticas del valle de la ciudad de La Paz y zonas circundantes.

Materiales y métodosÁrea de estudio

El estudio se realizó en 30 localidades de la ciudad de La Paz, Provincia Murillo, Departamento de La Paz, Bolivia (Fig. 1, Tabla 1). El clima se caracteriza por tener una estación árida prolongada (7-8 meses) y una estación húmeda corta (4-5 meses), las temperaturas más altas se registran en la zona sur (2 ºC más que el centro de la ciudad) y las más bajas hacia el norte (La Cumbre), también la precipitación y la humedad disminuyen en sentido norte-sur, hasta llegar a la zona de los valles secos (Mecapaca, El Palomar) al sur de área de estudio. El promedio total anual de temperaturas máximas en 50 años fue de 17,2 ºC y el total anual de lluvias en 80 años fue de 579,1 mm (Segaline Nieto & Cabré 1988).

La vegetación de la hoya de La Paz, esta caracterizada por formaciones arbustivas como Dunalia brachyacantha (Solanac.), Malva parviflora (Malvac.), Sisymbrium irio (Crucif.), Mutisia

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Martínez et al.


acuminata (Composit.) (García 1997). En los lechos de río es común Cortaderia sp. (Gram.). En los valles secos se encuen-tran arbustos como Adesmia miraflorensis, Atriplex semibaccata (Chenopod.), semiarbóreos como Nicotiana glauca (Solanac.), Tecoma arequipensis (Bignoniac.) y árboles nativos como Prosopis laevigata (Mimosac.) e introducidos como Eucalyptus globulus (Myrtac.) y Pinus radiata (Pinac.) (García 1991).

El crecimiento del área urbana de la ciudad de La Paz, se concentra en la zona norte-sur, con proyecciones y tendencias hacia los valles secos del sur de la hoya.

Muestreo de la avifauna

Durante ocho años (1996-2003), realizamos 76 salidas (seis de ellas de cuatro días de trabajo de campo) a diferentes locali-dades de la ciudad de La Paz. La composición de la avifauna fue determinada a partir de observaciones directas. Realizamos también el registro de llamadas y cantos mediante la técnica de play back. Capturamos aves en tres localidades (Ananta, Mecapaca y Collana) con redes niebla y anillamos las aves con anillos de metal.

La descripción de la dieta se basó en observaciones sobre el comportamiento de forrajeo y los hábitos alimenticios de las aves y la literatura (Fjeldså & Krabbe 1990, Del Hoyo et al. 1992, 1994, 1996, 1997, 1999, 2001, 2002, 2003, 2004, 2005, Isler & Isler 1987). Las categorías de los grupos tróficos fueron: 1) insectívoros (especies que primariamente se alimentan de insectos y otros artrópodos); 2) frugi-granívoros (especies cuyo ítem alimenticio principal son frutos, granos, semillas y otros

Figura 1. Mapa de ubicación de las localidades de estudio en el valle de la ciudad de La Paz, Bolivia.

materiales vegetales); 3) nectarívoros (especies que se alimentan de néctar); 4) carnívoros (especies que se alimentan de presas vertebradas vivas) y 5) especies con otras dietas (omnívoros, carroñeros e ictiófagos) (Herzog & Kessler 2002).

Las selecciones del hábitat se basaron en los siguientes cri-terios: 1) especies típicas de bosques secos (Herzog y Kessler, 2002), 2) especies de otras formaciones no boscosas, hábitats de puna y matorrales altoandinos y 3) especies de formaciones artificiales de bosques de eucaliptos, áreas urbanas y periurbanas. Realizamos caminatas, cubriendo todos los lugares posibles para monitorear las aves, complementar inventarios y recabar datos sobre los grupos tróficos de las comunidades de aves.

Finalmente, realizamos un análisis sobre patrones de mi-gración de las aves, considerando: 1) migrantes parciales, aquellas especies descritas para el continente según mapas de distribución (Rappole et al. 1983, Stotz et al. 1996) y 2) migrantes estrictos según reportes locales (Jahn et al. 2001, Hennessey et al. 2003).

Resultados y discusiónComposición taxonómica de las comunidades de aves

Un total de 136 especies de aves terrestres y acuáticas fueron registradas en todos los sitios combinados (Apéndice 1), distri-buidas en 37 familias (16 paserinos y 21 no paserinos), de las cuales Tyrannidae (22 especies; 16%), Emberizidae (19; 15%) y Furnariidae (17; 12,5%), fueron las de mayor número de especies, las mismas contribuyen altamente al número típico de especies de valles secos encontrados en otros estudios (Fjeldså y Mayer 1996, Martínez 2000, Herzog & Kessler 2002). Vein-tisiete especies de aves (e. g. Upucerthia harterti, Gnorimopsar chopi) fueron nuevos registros para el valle de La Paz con respecto a Ribera (1991). Así mismo, tres especies son nuevos registros (Anas puna, Asthenes sclateri, Diglossa sittoides) según Remsen y Traylor (1989) y dos nuevas para La Paz (Hirundo rustica, Gnorimopsar chopi) con relación a Hennessey et al. (2003).

De las 14 especies endémicas y amenazadas de Bolivia (Sagot 1998, Hennessey et al. 2003), dos (Upucerthia harterti, Cranio-leuca henricae) fueron registradas como raras en nuestros sitios. Upucerthia harterti es considerada casi amenazada y asociada a los valles interandinos entre 1450-2960 m (Sttatersfield et al. 1998); fue observada sólo en dos oportunidades (mayo y octubre de 1997) en Mecapaca. En ésta localidad, fue registrada también C. henricae por Hennessey (1997), por MO en marzo del 2000, y en febrero de 2009 por OM, se trata de un furnárido endémico valluno (Maijer & Fjeldså 1997), está asociada al matorral alto xerofítico espinoso dominado por Prosopis laevigata, tunales (Opuntia ficus-indica) y molles (Schinus mollis), actualmente C. henricae es considerada como en peligro de extinción en Bolivia (Rocha & Balderrama 2009). Poospiza boliviana, casi endémica de valles secos (Sagot 1998; Stattersfield et al. 1998), fue considerada rara, con pocos registros en quebradas y asociado a cardonales (Trichocereus sp.) con parches de Prosopis laevigata y matorrales xerofíticos espinosos de Adesmia miraflorensis y Opuntia ficus indica. En cuanto a los endemismos zoogeográficos (Stotz et al. 1996), registramos 25 especies (e.g. Asthenes humilis, Idiopsar brachyurus, ver Apéndice 1) de los Andes Centrales denotados con CAN por Hennessey et al. (2003).

Durante seis campañas (entre 1998 y 1999) en tres localidades (Ananta, Collana y Mecapaca) capturamos 153 aves terrestres, de las cuales 130 fueron anilladas. Phytotoma rutila, fue la especie

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más común en las capturas, representando el 26% (particular-mente en Ananta). Otras especies frecuentemente capturadas fueron, Catamenia analis (13%), Columbina picui (13%, ésta sólo en Mecapaca) y Psilopsiagon aymara con el 7% (Tabla 2). Un total de 31 especies (12 familias) fueron representadas en las capturas. En Collana, capturamos en una sola oportunidad al tiránido (Muscisaxicola maculirostris) y los furnáridos (Phacel-lodomus striaticeps y Asthenes sclateri [punensis]). En general, las recapturas fueron pocas (7), pero todas en los mismos sitios donde fueron capturados inicialmente, lo cual parece indicar cierto grado de fidelidad por ciertos territorios.

Ribera (1991) registró 13 especies de aves acuáticas para el valle de La Paz, con sólo tres anátidos (Chloephaga melanoptera, Anas flavirostris y A. georgica) presentes. Nosotros registramos 18 especies, con siete especies de anátidos (e.g. Anas cyanoptera, Oxyura jamaicensis), cinco de las cuales se encuentran en las lagu-nas Charan y Jaccha Kkota de Achocalla (ver Apéndice 1). Estas lagunas se caracterizan por la presencia de cinturones de totora (Schoenoplectus californicus tatora), donde 12 especies residentes de aves acuáticas (e.g. Fulica ardesiaca, Pardirallus sanguinolentus) y cinco visitantes (e. g. Phalacrocorax brasilianus, Egretta thula) fueron registradas. Algunas especies de amplia distribución en tierras bajas tienen poblaciones moderadamente bien definidas en la zona de la puna: A. cyanoptera, P. sanguinolentus, Gal-linula chloropus, Phleocryptes melanops, Tachuris rubrigastra, y Chrysosomus thilius (Fjeldså 1985). Todas ellas presentes en el valle de La Paz con poblaciones moderadas, excepto C. thilius, no registrado en la hoya.

Algunas especies de aves, se encuentran en los límites del área del valle de La Paz y son localmente poco comunes hasta raras, entre ellas destacamos a Idiopsar brachyurus y Poospiza torquata. I. brachyurus, conocido sólo en pocas localidades en la puna alta del este de los Andes desde Perú al norte de la Argentina, fue registrado en los límites del valle de La Paz: Río Choquek-kota a 9 km del desvío del camino Calacoto-Palca, camino a la Mina San Francisco, 4150 m (Remsen et al. 1982). En una oportunidad, capturamos una pareja de I. brachyurus (31 de mayo de 1998) en un bosque de Polylepis pepei y Gynoxis sp.

# Localidad Coordenadas Altitud (m) Piso ecológico

1 Cumbre 16º20´S–68º02´W 4600 Altoandino superior2 Chuquiaguillo 16º27´S–68º06´W 3800 Altoandino superior e inferior3 Kaluyo 16º23´S–68º06´W 4100 Altoandino inferior y superior4 Pura Pura 16º27´S–68º06´W 3800 Altoandino inferior5 Chinchaya 16º09´S–68º04´W 3400 Puna 6 Chicani 16º29´S–68º04´W 3500 Puna 7 Khallapa 16º29´S–68º05´W 3600 Puna 8 Seguencoma 16º31´S–68º05´W 3100 Puna 9 Cota Cota 16º32´S–68º03´W 3400 Puna – Valle seco10 Achumani 16º31´S–68º04´W 3300 Puna – Valle seco11 Huallatani 16º29´S–68º01´W 3700 Puna 12 Lomas del Sur 16º31´S–68º03´W 3600 Puna 13 Villa Apaña 16º32´S–68º01´W 3850 Puna14 Cerro Cuñamani 16º34´S–68º00´W 4367 Altoandino inferior15 Lluto 16º35´S–68º01´W 3850 Puna16 Chojo 16º36´S–68º02´W 3850 Puna17 Ovejuyo 16º31´S–68º01´W 4500 Altoandino inferior y puna18 Huni 16º32´S–67º57´W 3800 Altoandino inferior y puna19 Tapacaya 16º31´S–68º01´W 4000 Altoandino inferior y puna 20 Palca 16º34´S–67º57´W 4500 Altoandino inferior y puna21 Achocalla 16º34´S–68º10´W 3700 Puna 22 Mallasa 16º34´S–68º10´W 2800 Valle seco interandino23 Lipari 16º37´S–68º04´W 3400 Valle seco interandino24 Uma Manta 16º36´S–68º4.5´W 2750 Valle seco interandino25 Ananta 16º37´S–68º03´W 2700 Valle seco interandino26 Mecapaca 16º40´S–68º01´W 2840 Valle seco interandino27 Santiago de Collana 16º40´S–67º57´W 3800 Altoandino inferior y puna28 El Palomar 16º41´S–68º00´W 2800 Valle seco interandino29 Huaricana 16º29´S–67º05´W 2650 Valle seco interandino30 Tahuapalca 16º45´S–67º57´W 2600 Valle seco interandino

Especie Individuos capturados % de la muestra

Phytotoma rutila 39 25,49Columbina picui 19 12,5Catamenia analis 19 12,5Psilopsiagon aymara 11 7,24Asthenes dorbignyi 10 6,58Sicalis olivascens 9 5,88Upucerthia andaecola 5 3,27Sappho sparganura 4 2,61Thraupis bonariensis 3 1,97Carduelis xanthogastra 3 1,97

Tabla 1. Localidades de estudio en el valle de la ciudad de La Paz (Bolivia).

Tabla 2. Número de capturas de las diez especies más comúnmente capturadas en tres localidades (Ananta, Mecapaca y Collana) del valle de La Paz, Bolivia.

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Martínez et al.


en Pongo, Provincia Murillo, La Paz (4200 m). OM registró, I. brachyurus en las cotas altas (3900-4100 m) de Palca en abril de 2002. El único registro de P. torquata fue en mayo de 1999 en Tahuapalca, en el límite sur del valle de La Paz. No se conoce mucho sobre el estado actual de Cinclus leucocephalus, que al parecer se encuentran mejor conservadas en el nordeste de la cuenca, hacia el Río Palca, incluyendo las lagunas de Huallatani, Chojña Khota y los ríos Tabaco y Huancapampa (localidad de Tapacaya en este estudio).

Gremios tróficos

Un aspecto ecológico que marca la heterogeneidad de las comunidades de aves y sus hábitats está relacionada con factores ambientales, principalmente la variación altitudinal (2700-4100 m) que parece incidir notoriamente en la composición de los gremios tróficos del Valle de La Paz. De todas las especies de aves, 55 (40,4%) fueron insectívoras, 42 (30,9%) frugi-granívoras, 10 (7,3%) carnívoras, 8 (5,9%) nectarívoras y 21 (15,4%) tienen otras dietas (e.g. omnívoros, carroñeros, ictiófagos) (Tabla 3).

Realizamos un análisis comparativo de los gremios tróficos entre los sitios estudiados. El resultado refleja que los insectívo-ros y frugi-granívoros tienen las más altas proporciones entre comunidades. Insectívoros variaron desde 7% en Palca a 65% en Chojo y frugi-granívoros desde 16% en Achocalla hasta 59% en Huaricana (Tabla 4). La proporción de carnívoros varío desde 4% (Chuquiaguillo) hasta un 17% (Huni), nectarívoros desde 5% (Callapa, Cuñamani y Achocalla) a 20% (Chuquiaguillo) y aquellas especies con otras dietas desde 3% (Chinchaya, Achu-mani, Apaña y Ovejuyo) a 45% (Achocalla) (Tabla 4). Herzog y Kessler (2002) determinaron que un 39% de la avifauna de Mecapaca fue insectívora y un 35% fueron frugi-granívoros. En nuestro estudio, los insectívoros y frugi-granívoros de Mecapaca representaron el 44 y 37%, respectivamente. De las especies típicas de bosques secos, 28 (41%) son insectívoras, 26 (38%)

Grupos tróficos* Número de especies Porcentaje del total

Insectívoros 55 40,4Frugi-granívoros 42 30,9Carnívoros 10 7,3Nectarívoros 8 5,9Otras dietas:Omnívoros 12 8,8Ictiófagos 6 4,4Carroñeros 3 2,2

Total 136 100

Tabla 3. Número de especies y porcentaje total de la muestra en los grupos tróficos de aves del valle de la ciudad de La Paz.

Localidades Insec F-gra Carni NectaOtras dietas

NOmni Ictio Carro

1. Cumbre 1 (10) 4 (40) 2 (20) 1 (10) 1 (10) 0 (0) 1 (10) 102. Chuquiaguillo 6 (24) 12 (48) 1 (4) 5 (20) 0 (0) 0 (0) 1 (4) 253. Kaluyo 4 (40) 4 (40) 0 (0) 1 (10) 1 (10) 0 (0) 0 (0) 104. Pura Pura 3 (21) 8 (58) 1 (7) 2 (14) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 145. Chinchaya 15 (38) 16 (41) 2 (5) 5 (13) 0 (0) 0 (0) 1 (3) 396. Chicani 7 (47) 3 (20) 2 (13) 2 (13) 0 (0) 0 (0) 1 (7) 157. Callapa 5 (27) 11 (58) 1 (5) 1 (5) 1 (5) 0 (0) 0 (0) 198. Següencoma 5 (42) 5 (42) 0 (0) 1 (8) 1 (8) 0 (0) 0 (0) 129. Collana 14 (34) 17 (41) 3 (7) 5 (12) 0 (0) 0 (0) 2 (5) 4110. Achumani 12 (41) 10 (35) 2 (7) 4 (14) 0 (0) 0 (0) 1 (3) 2911. Huallatani 6 (46) 4 (31) 2 (15) 1 (8) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1312. Lomas del Sur 8 (36) 9 (42) 1 (4) 3 (14) 0 (0) 0 (0) 1 (6) 2213. Apaña 14 (47) 13 (43) 0 (0) 2 (7) 0 (0) 0 (0) 1 (3) 3014. Cuñamani 11 (55) 7 (35) 0 (0) 1 (5) 0 (0) 0 (0) 1 (8) 2015. Lluto 3 (38) 4 (50) 0 (0) 1 (12) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 816. Chojo 11 (65) 5 (29) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1 (6) 1717. Ovejuyo 10 (36) 10 (36) 3 (11) 4 (14) 0 (0) 0 (0) 1 (3) 2718. Huni 4 (33) 5 (42) 2 (17) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1 (8) 1219. Tapacaya 5 (42) 4 (34) 1 (8) 1 (8) 0 (0) 0 (0) 1 (8) 1220. Palca 1 (7) 9 (60) 3 (20) 2 (13) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1521. Achocalla 11 (29) 6 (16) 2 (5) 2 (5) 11 (29) 5 (13) 1 (3) 3922. Mallasa 13 (33) 13 (33) 3 (7) 7 (17) 3 (7) 1 (3) 0 (0) 4023. Lipari 11 (38) 15 (52) 0 (0) 3 (10) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 2924. Uma Manta 3 (22) 5 (39) 0 (0) 5 (39) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1325. Ananta 15 (37) 16 (40) 2 (5) 3 (7.5) 3 (7.5) 0 (0) 1 (3) 4026. Mecapaca 28 (44) 24 (37) 3 (5) 5 (8) 0 (0) 2 (3) 2 (3) 6227. Cota Cota 21 (41) 18 (35) 3 (6) 5 (10) 3 (6) 0 (0) 1 (2) 5028. El Palomar 10 (48) 8 (38) 1 (4) 2 (10) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 2229. Huaricana 5 (29) 10 (59) 1 (6) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1 (6) 1630. Tahuapalca 5 (23) 12 (54) 1 (5) 4 (18) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 22

Tabla 4. Número de especies (N) por categoría trófica y porcentaje (entre paréntesis) de representatividad en la muestra en 30 localidades del Valle de La Paz, Bolivia.

Insec = Insectívoros, F-gra = Frugi-granívoros, Carni = Carnívoros, Necta = Nectarívoros, Omni = Omnívoros, Ictio = Ictiófagos, Carro = Carroñeros y N = Número de especies.

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frugi-granívoras, siete (10%) nectarívoros, seis (9%) carnívoros y un carroñero (Phalcoboenus megalopterus). De las especies típicas de la puna y cabecera de valle, 32 (50%) son frugi-granívoras, 20 (31%) insectívoras, siete (11%) carnívoras, tres (5%) nec-tarívoras y dos tienen otras dietas (Tabla 4).

Los insectívoros y frugi-granívoros fueron más comunes en bajas elevaciones; los nectarívoros parecen tener la misma pauta, aunque ciertas especies frecuentan tierras altas (e.g. Oreotrochilus estella, Diglossa carbonaria), pero en general son más comunes en pequeñas islas de hábitat (e.g. parches de Nicotiana, Tecoma, Salvia). Ciertas aves suelen frecuentar plantaciones de eucalipto (Eucalyptus sp.) para alimentarse de diferentes estructuras de estos árboles (botones florales, flores, frutos verdes). En el bosque de eucaliptos de Pura Pura (50 Has), encontramos 14 especies de aves en los diferentes estratos; nectarívoros como O. estella y D. carbonaria, que también forrajean en flores de eucalipto durante la época seca. En estos bosques son frecuentes algunas aves (e.g. T. sayaca, T. bonariensis) exclusivistas del dosel. En el interior de estos bosques y asociados a otros matorrales encontramos otras aves (e.g. Troglodytes aedon, Catamenia analis). Algunos carnívo-ros (e.g. Falco femoralis, F. sparverius) utilizan como perchas las ramas altas de estos árboles.

Los carnívoros fueron más comunes en ciertos ambientes antrópicos como el basurero de Mallasa. Un patrón muy común en varios sitios andinos es la ausencia de carnívoros en bosques secos (Herzog & Kessler 2002). Nuestras observaciones parecen seguir esta pauta. Algunos carnívoros de amplia distribución y de hábitats generalistas (e.g. Falco sparverius) y especies de hábitats no boscosos (e.g. Buteo polyosoma) se extienden a lo largo del gradiente en el valle de La Paz, así como Geranoaetus melanoleucus, observado con poca frecuencia alrededor de los boques de eucalipto de Mallasa. En la categoría de otras dietas (omnívoros, carroñeros, ictíofagos), sobresalen los omnívoros que variaron desde 3% en Mecapaca hasta un 29% en Achocalla. Entre los escasos registros de carroñeros, destacamos Vultur gry-phus, en la ribera del Río La Paz (Mecapaca) y otro reciente en noviembre de 2009 en la cima (3650 m) de Llacasa (parte alta de Huajchilla-Taipichullo), se trata de una especie vulnerable (Vul) en Bolivia (Balderrama et al. 2009).

Los ictíofagos tienen una proporción relativamente baja (13%) en Achocalla (Tabla 4). Visitantes estacionales de las lagunas de Achocalla como las garzas (cuatro especies) y el cor-morán (Phalacrocorax brasilianus) son exclusivamente de hábi-tos ictiófagos. El zambullidor (Rollandia rolland) considerado migrante austral, aunque con una población local residente fue observado en varias oportunidades atrapando peces (Orestias sp.) en las lagunas de Achocalla.

Entre los nectarívoros, sobresalen los colibríes (5 especies), aunque otras aves, como Diglossa carbonaria y D. sittoides, suelen perforar flores tubulares (e.g. la “kantuta”, Cantua buxifolia y Tecoma arequipensis). D. carbonaria, aparentemente se extiende hacia zonas mas altas (Ovejuyo, Apaña, Cerro Cuñamani, Chuquiaguillo), aunque también suele visitar áreas periurbanas y jardines como en Cota Cota y plazas centrales de la ciudad de La Paz. D. sittoides está restringido a hábitats poco interveni-dos de valles secos como en Mecapaca. Algunos nectarívoros parecen tener preferencia por flores específicas en parches de hábitats. Colibri coruscans tiene marcada preferencia por Mutisia acuminata (Composit.) en Tamboraque (3010 m), a 99 km al

este de Lima, Perú (Hainsworth 1977). En nuestro estudio, M. acuminata fue frecuentado por C. coruscans y Patagona gigas; aunque C. coruscans forrajea también en Dunalia brachyacantha (Solanac.). Murcia (1987), encontró flores de Fuchsia sp. (Ona-grac.), visitadas la mayor parte de día por Diglossa albilatera en la Finca Merenberg (2300 m), Huila, Colombia. En áreas urbanas de La Paz, es común observar Diglossa carbonaria en flores de Fuchsia sp. y kantuta (Cantua buxifolia), en estas mismas plantas forrajea también C. coruscans y Sappho sparganura.

Patrones de migración y especies visitantes

Un total de 57 especies de aves fueron detectadas en alguna categoría de migración, de las cuales 26 fueron migrantes (22 australes y 4 boreales) estrictos. De las 55 especies migrantes boreales registradas en Bolivia (Gómez & Aguilar 1998), sólo detectamos seis, todas con poblaciones que se reproducen en el Neotrópico. Además, dos especies (e.g. Bubulcus ibis y Cathartes aura) fueron migrantes boreales parciales en el valle de La Paz (Anexo 1). Coccyzus americanus fue registrado en Cota Cota (9 de diciembre de 2002), ésta puede migrar hasta Bolivia durante ciertas estaciones del año (Rappole et al. 1983). Falco peregrinus (migrante boreal y austral) fue citado para bajas y altas altitudes de Santa Cruz, Cochabamba y Oruro (Remsen & Ridgely 1980). Dott (1985) registró F. peregrinus en dos oportunidades en la Laguna Alalay (Cochabamba a 2450 m de altitud), en diciem-bre de 1969 y abril de 1975. En nuestro estudio, F. peregrinus fue observado solo en cuatro oportunidades (junio de 1996 en Achocalla, mayo de 1998 en Santiago de Collana, junio de 1998 en Mallasa y otro individuo fue observado cruzando el Río Achocalla en mayo de 1999). Dott (1985) reportó la presencia de la golondrina migrante boreal Hirundo rustica en Bolivia para la Laguna Alalay (Cochabamba) en varias oportunidades entre 1974 y 1975. En nuestro estudio, un grupo de 10 individuos de esta golondrina fue observado (21 de octubre de 2002) en la laguna Charan Khota de Achocalla.

Por otra parte, 22 especies fueron migrantes australes estrictos (e.g. Tyrannus savana, Turdus amaurochalinus) y 29 parciales (e.g. Phalacrocorax brasilianus, Caprimulgus longirostris) (Apéndice 1). T. savana fue registrado en varias oportunidades entre noviembre y diciembre del 2002 en Cota Cota frecuentando las planta-ciones de eucalipto (Eucalyptus globulus) y percheando en Salix babylonica. Ribera (1991) menciona también un avistamiento único en Cota Cota (1986) pero no indica la época para hacer comparaciones con nuestros datos. P. brasilianus y Nycticorax nycticorax se congregan y reproducen en hábitats de tierras altas en la zona de la puna y no tiene diferenciación morfológica en sus poblaciones andinas (Fjeldså 1985). P. brasilianus fue observado en dos ocasiones en la laguna Jaccha Kkota (febrero 2001 y septiembre 2003) y una vez en la laguna Charan Khota (febrero de 2002) y N. nycticorax es visitante estacional en las lagunas de Achocalla y Cota Cota. C. longirostris fue observado al atardecer del 29 de marzo de 1998, en una quebrada hacia el río Achocalla (en la desembocadura del Río La Paz) cerca Umamanta (Jupapina) en hábitats de tierras malas (badlands).

Mediante capturas detectamos 18 especies (e.g. Falco sparverius, Anairetes parulus) migrantes, entre ellas a F. sparverius (31 de mayo de 1998) en Ananta al filo del bosque de Proso-pis y una terraza (badlands), en la red se encontró también su presa una lagartija (Liolaemus sp.). Por otra parte, 20 especies migrantes altitudinales fueron registradas en el valle de La Paz,

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Martínez et al.


tres de ellas también consideradas migrantes por Hennessey et al. (2003), como Ardea alba, registrada (18 de febrero de 2003 y 10 de julio de 2005) en la laguna Charan Kkota (Achocalla). El picaflor (Lesbia nuna) fue considerado raro debido a un solo registro en Umamanta en un fragmento de Nicotiana glauca, aparentemente su distribución sería más sureña, puesto que registramos la especie en Caracato, al Sur del Valle del río La Paz. Recientemente, OM detecto un territorio de L. nuna a 3650 m en Llacasa en la parte alta de Ananta.

En el Chaco boliviano, 44 especies de migrantes australes fueron registradas por capturas (Jahn et al. 2002). Comparado con nuestro estudio, siete especies (Columbina picui, Camptos-toma obsoletum, Elaenia albiceps, Pitangus sulphuratus, Turdus amaurochalinus, Zonotrichia capensis y Thraupis sayaca) fueron compartidas en ambos sitios. Un total de 51 especies propias del Cono Sur, están presentes en alguna estación anual en el valle de La Paz. Muchas de estas especies tienen poblaciones residentes en La Paz (e.g. Turdus amaurochalinus, Saltator aurantiirostris). Los tiranos, C. obsoletum, E. albiceps, Pyrocephalus rubinus y P. sulphuratus fueron considerados visitantes ocasionales en La Paz. Un macho solitario de P. rubinus, fue observado (24 de julio de 2003) percheando en eucalipto al borde de un campo de cultivo y la laguna de Achocalla. Fjeldså y Krabbe (1990) mencionan que P. rubinus asciende hasta 3050 m en el Perú y 2500 m al sur del mismo país. En Bolivia, P. sulphuratus se distribuye hasta los 3400 m (Hennessey et al. 2003). Una pareja de P. sulphuratus fue observada (febrero de 1971) en el nido, construido en un árbol de eucalipto cerca de la ciudad de Cochabamba a 2550 m (Dott 1984). En La Paz, P. sulphuratus fue registrado el 17 de julio y el 27 de septiembre de 2003 en la laguna de Achocalla (3700 m). P. sulphuratus; frecuentemente capturaba insectos acuáticos y pequeños peces (Orestias sp.), en pleno vuelo. Los hábitos ictiófagos de P. sulphuratus han sido descritos en ciertas lagunas de Mendoza, Argentina (Richard, 1986).

El rango de expansión de aves introducidas en Bolivia, ha sido poco descrito. El gorrión Passer domesticus fue introducido en la Argentina en 1872, Brasil en 1903 y Chile 1904 (Dott 1986). Esta especie ha sido registrada en el sur de Bolivia desde al menos 1936 (Bond & Meyer de Schauensee 1942, Serrano & Cabot 1983). Dott ha descrito ampliamente la expansión de Passer domesticus en Bolivia, cuyos primeros registros fueron descritos para Villa Montes en 1930 (Eisentraut 1935; citado en Dott 1986). Desde 1969 a 1975, P. domesticus fue registrado en altitudes bajas, medias y pocos registros en áreas de la puna y al-tiplano, incluyendo la ciudad de La Paz y Oruro, aunque fueron considerados no comunes (Dott 1986). En nuestro estudio, detectamos P. domesticus en Mecapaca (2700 m) y en pequeños grupos (3-5 individuos) y grandes grupos 15-20 individuos.

Conservación

Muchas aves tropicales y/o de tierras mas bajas son comer-cializadas en la ciudad de La Paz y El Alto, en particular los loros (e.g. Amazona aestiva, Ara auricollis). No obstante, la ocurrencia de algunas especies tropicales en el valle de La Paz, sería producto de la huída de estos animales. Uno de estos casos sería el tordo (Gnorimopsar chopi), el cual fue registrado por vez primera en 1997, ésta ave se ha adaptado notablemente a los bosques de eucalipto de Cota Cota (Quiroga et al. 1998a, 1998b) y frecuenta los alrededores de Calacoto y otros barrios de la zona sur de La Paz como el zoológico de Mallasa.

Por otra parte, el relativo alto número de especies (57), regis-tradas en alguna categoría de migración y aproximadamente 17 especies visitantes altitudinales en la hoya de La Paz, nos sugiere que el valle constituye una ruta obligatoria para muchas aves durante sus desplazamientos. Por esta razón, es necesario estudiar las comunidades de aves para poder interpretar el impacto en sus poblaciones por efecto del progresivo avance de las zonas urbanas fundamentalmente hacia los valles secos del Sud, agravado por las constantes pérdidas de bosquecillos naturales con vegetación nativa (e.g. Prosopis, Nicotiana), importantes recursos naturales para el forrajeo de las aves residentes y visitantes estacionales. Considerando también dos especies endémicas (U. harterti y una de ellas en peligro: C. henricae), dos amenazadas (V. gryphus, C. henricae), una propia del área endémica para aves (EBA 055) y cuatro especies para la EBA 056, sumado a la pérdida de ciertos tipos de hábitat como las bromelias y arbustos espinosos en los badlands (véase por ejemplo, Tarifa et al. 2004), que son arrasados para urbanizar terrenos. Por lo tanto, la conservación de la avifauna del valle de La Paz se basa en el entendimiento de su historia natural.

AgradecimientosA Jon Fjeldså del Zoological Museum-University of Co-

penhagen (Denmark) por la consecución de fondos y apoyo al proyecto. A Susan E. Davis del Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado por proporcionarnos los anillos para el moni-toreo. Al Museo Nacional de Historia Natural y la Colección Boliviana de Fauna (La Paz, Bolivia) por permitirnos la revisión de especimenes y la bibliografía. A los miembros del Club Pro-Aves “Jamachis”: Lawrence Rubey, Victor Bullen, Brian Woods, Ian Rossell, Mike Stuart, Bo Westman, Douglas Mason y Omar Rocha por su apoyo logístico en varias salidas. A Nick Acheson de Oxford University (England) por la revisión y aportes al manuscrito. A Enrique Richard de EcoDreams (Bolivia) por los datos de P. sulphuratus y sus aportes bibliográficos. Sebastian K. Herzog de Armonía-BirdLife International (Bolivia) revisó y contribuyó a mejorar el manuscrito. A todos los compañeros biólogos que de manera desinteresada nos acompañaron en las salidas de campo (Esther López, Gabriela Villegas, Hugo Araníbar, Andrea Montoya, Jan Ohlson, Cinthya Jurado, Andrea Dávila, Faviany Lino, María Luz Menacho, Eddy Pérez, Gabriela Flores, Boris Ríos, Andrea Morales, Heidy López, Erika de la Gálvez, Carlos Uzquiano, Yorema Gutiérrez, Álvaro Uzquiano, Isabel Moya y Luís Arteaga).

Literatura citadaBalderrama, J.A., C. Quiroga, O. Martínez & M. Crespo. 2009. Vul-

tur gryphus. In: L. F. Aguirre, R. Aguayo, J. Balderrama, C. Cortez y T. Tarifa, eds. Libro rojo de la fauna silvestre de vertebrados de Bolivia. Ministerio de Medio Ambiente y Agua. La Paz, Bolivia. pp. 363-364.

Bond, J. & R. Meyer de Schauensee. 1942. The birds of Bolivia. Part I. Proc. Acad. Nat. Sci. Philad. 94: 307-391.

Del Hoyo J., A. Elliott & J. Sargatal. 1992. Handbook of the birds of the world. Vol. 1: Ostrich to Ducks. Lynx Edicions, Barcelona.

Del Hoyo J., A. Elliott & J. Sargatal. 1994. Handbook of the birds of the world. Vol. 2: New World Vultures to Guineafowl. Lynx Edicions, Barcelona.

Del Hoyo J., A. Elliott & J. Sargatal. 1996. Handbook of the birds of the world. Vol. 3: Hoatzin to Auks. Lynx Edicions, Barcelona.

203



Del Hoyo J., A. Elliott & J. Sargatal. 1997. Handbook of the birds of the world. Vol. 4: Sandgrouse to Cuckoos. Lynx Edicions, Barcelona.

Del Hoyo J., A. Elliott & J. Sargatal. 1999. Handbook of the birds of the world. Vol. 5: BarnOwls to Hummingbirds. Lynx Edicions, Barcelona.

Del Hoyo J., A. Elliott & J. Sargatal. 2001. Handbook of the birds of the world. Vol. 6: Mousebirds to Hornbills. Lynx Edi-cions, Barcelona.

Del Hoyo J., A. Elliott & J. Sargatal. 2002. Handbook of the birds of the world. Vol. 7: Jacamars to woodpeckers. Lynx Edicions, Barcelona.

Del Hoyo J., A. Elliott & D. Christie. 2003. Handbook of the birds of the world. Vol. 8: Broadbills to Tapaculos. Lynx Edi-cions, Barcelona.

Del Hoyo J., A. Elliott & D. Christie. 2004. Handbook of the birds of the world. Vol. 9: Cotingas to Pipits. Lynx Edicions, Barcelona.

Del Hoyo J., A. Elliott & D. Christie. 2005. Handbook of the birds of the world. Vol. 10: Cuckoo-shrikes to Thrushes. Lynx Edicions, Barcelona.

Dott H. E. M. 1984. Range extensions, one new record, and notes on winter breeding of birds in Bolivia. Bulletin British Ornithological Club 104 (3): 104-109.

Dott H. E. M. 1985. North american migrants in Bolivia. Condor 87: 343-345.

Dott H. E. M. 1986. The spread of the House Sparrow Passer do-mesticus in Bolivia. Ibis 128: 132-137.

Fjeldså J. 1985. Origin, evolution, and status of the avifauna of the Andean wetlands. In: P.A. Buckley, M. S. Foster, E. S. Morton, R. S Ridgely & F. G. Buckley, eds.. Neotropical Ornithology. Ornithological monographs 36. Pp. 85-112.

Fjeldså J. & N. Krabbe. 1990. Birds of the high Andes. Zoological Museum. University of Copenhagen, Denmark. 876 p.

Fjeldså J. & S. Mayer. 1996. Recent ornithological surveys in the Valleys region, southern Bolivia – and the possible role of Valleys for the evolution of the Andean avifauna. DIVA Technical Report 1. Ronde.

García E. 1991. Flora de la ciudad de La Paz. In: E. Forno & M. Baudoin, eds. Historia Natural de un valle en los Andes: La Paz. Instituto de Ecología-Universidad Mayor de San Andrés. La Paz, Bolivia. Pp. 151-168.

García E. 1997. Composición florística y ecología de las comu-nidades ruderales de las calles de la ciudad de La Paz. Ecología en Bolivia 29: 1-18.

Gómez I. & M. S. Aguilar. 1998. Aves migratorias neárticas en Bolivia. Aves y conservación en Bolivia 1: 92-97.

Hainsworth F. R. 1977. Foraging efficiency and parental care in Colibri coruscans. Condor 79: 69-75.

Hennessey A. B. 1997. Mecapaca. In: A. B. Hennessey, ed. Aves en Bolivia Nº 1. Nov. 97. Boletín semestral bilingüe de Armonía. Santa Cruz, Bolivia. Pp. 11

Hennessey A. B., S. K. Herzog & F. Sagot. 2003. Lista anotada de las aves de Bolivia. Asociación Armonía/BirdLife Inter-national. Santa Cruz de la Sierra, Bolivia. 238 p.

Herzog S. K. & M. Kessler. 2002. Biogeography and composition of dry forest bird communities in Bolivia. Journal für Onithologie 143: 171-204.

Isler M. L. & P. R. Isler. 1987. The Tanagers. Natural History, Dis-1987. The Tanagers. Natural History, Dis-tribution and Identification. Smithsonian Institution Press, Washington, D.C.

Jahn A. E., S. E. Davis & A. M. Saavedra Z. 2002. Patrones en la migración austral de aves entre temporadas y hábitats en el Chaco boliviano, con notas de observaciones y una lista de especies. Ecología en Bolivia 37 (2): 31-50.

López R. P. 2003. Diversidad florística y endemismo de los valles secos bolivianos. Ecología en Bolivia 38 (1): 27-60.

Maijer S. & J. Fjeldså. 1997. Description of a new Cranioleuca spine-tail from Bolivia and a “leap frog pattern” of geographic variation in the genus. Ibis 139: 606-616.

Martínez O. 2000. Avifauna de los bosques montanos de El Palmar (Provincia Zudañez, Departamento Chuquisaca). Docu-mentos Ecología en Bolivia 6: 1-14.

Murcia C. 1987. Estructura y dinámica del gremio de colibríes (Aves: Trochilidae) en un bosque andino. Humboldtia 1: 29-64.

Quiroga C., M. Olivera & O. Martínez. 1998a. Registros ornitológi-cos destacables de 1996-1997 en el Valle de La Paz, Prov. Murillo, Dpto. La Paz. Aves y Conservación en Bolivia 1: 112-117.

Quiroga C., M. Olivera, O. Martínez, H. Araníbar, I. Gómez & A. Uzquiano. 1998b. Primer registro del pájaro negro Gno-rimopsar chopi para el Valle de La Paz. Aves en Bolivia 2: 16-17.

Rappole J. H., E. S. Morton, T. E. Lovejoy, III & J. L. Ruos. 1983. Neartic avian migrants in the Neotropics. U. S. Deparment of the Interior Fish and Wildlife Service. World Wildlife Fund – U. S. 664 p.

Remsen J. V. Jr. 1985. Community organization and ecology of birds of high elevational humid forest of the Bolivian Andes. In: P.A. Buckley, M.S. Foster, E.S. Morton, R. S. Ridgely & F. G. Buckley, eds. Neotropical Ornithology. Ornithological Monographs 36. Pp. 733-756.

Remsen J. V., Jr & R. S. Ridgely. 1980. Additions to the avifauna of Bolivia. Condor 82: 69-75.

Remsen J. V., Jr., T. A. Parker, III & R. S. Ridgely. 1982. Natural history notes on some poorly known Bolivian birds. Le Gerfaut 72: 77-87.

Remsen J.V., Jr & M.A. Traylor Jr. 1989. An annotated list of the birds of Bolivia. Buteo Books. Vermilion, South Dakota. 79 p.

Ribera M. O. 1991. Aves. In: E. Forno & M. Baudoin, eds. Historia Natural de un Valle en Los Andes: La Paz. Instituto de Ecología-UMSA. La Paz, Bolivia. Pp. 345-420.

Ribera M. O., M. Liberman, S. Beck & M. Moraes. 1996. Vegetación de Bolivia. In: K. Mihotek, ed. Comunidades, territorios indígenas y biodiversidad en Bolivia. Santa Cruz, Bolivia. Pp. 169-222.

Richard E. 1986. Predación del benteveo sobre peces y tortugas. Nuestras Aves 4 (11): 3-4.

Rocha, E. & J. A. Balderrama. 2009. Aves. Pp. 305-417 In: L. F. Aguirre, R. Aguayo, J. Balderrama, C. Cortez y T. Tarifa, eds. Libro rojo de la fauna silvestre de vertebrados de Bolivia. Ministerio de Medio Ambiente y Agua. La Paz

Sagot F. 1998. Aves endémicas, amenazadas y mal protegidas de Bolivia. Aves y conservación en Bolivia 1: 64-67.

Segaline Nieto H. & R. Cabré. 1988. El clima de La Paz. Datos del observatorio San Calixto. La Paz, Bolivia. 80 p.

Serrano P. P. & N. J. Cabot. 1983. Passer domesticus, nueva especie para Bolivia. Acta Vertebrata Doñana 10: 212-213.

Stattersfield A. J., M. J. Crosby, A. J. Long. & D. C. Wege. 1998. Endemic birds areas of the world. Priorities for biodiversity conservation. BirdLife International. Cambridge, UK.

Stotz D. F., J. W. Fitzpatrick, T. A. Parker III & D. K. Moskovits. 1996. Neotropical birds. Ecology and conservation. The University of Chicago. Chicago.

Tarifa T., F. Fontúrbel, D. Achá, J. Rodriguez, C. Molina, M. C. López, M. R. Baudoin, C. Buitrón, A. Canseco, M. García, Y. Higueras, D. Kopp, J. Pacajes, P. Romecin & V. Urrelo. 2004. Vizcachas (Lagidium viscacia, Chinchillidae) en hábitats fragmentados en la ciudad de La Paz y sus alre-dedores: bases para su conservación. Ecología en Bolivia 39(1): 53-74.

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Martínez et al.


Familia Especie* (M-E-S)** Localidades Hábitat Abundancia relativa

TINAMIDAENothoprocta ornata 9, 13, 17, 19, 22, 27 pa NcNothoprocta pentlandii 14, 16 pa Nc

ANATIDAEChloephaga melanoptera (Mov.) 3 bf, ac NcLophonetta specularioides (Ma-p) 1 ac NcAnas flavirostris (Ma-p) 21 ac CAnas georgica (Ma-e) 21 ac PcAnas puna (CAN) 21 ac NcAnas cyanoptera (Ma-p) 21 ac NcOxyura jamaicensis 21 ac C

PODICIPEDIDAERollandia rolland (Ma-p, CAN) 21 ac Pc

PHALACROCORACIDAEPhalacrocorax brasilianus (Ma-p) 21 ac V

ARDEIDAE Nycticorax nycticorax (Ma-p) 21, 22, 25 ac VBubulcus ibis (Mb-p y Ma-p) 21, 27 ac VArdea alba (Mig.) 21 ac VEgretta thula (Mig.) 21 ac V

THRESKIORNITHIDAEPlegadis ridgwayi (Mov., CAN) 21, 26 ac, bf R

CATHARTIDAECathartes aura (Mb-p y Ma-p) 29 ci VVultur gryphus VUL 9, 19, 26 ac R

ACCIPITRIDAEGeranoaetus melanoleucus (Mov.) 9, 17, 22, 24, 30 ci NcButeo polyosoma (Ma-p) 1, 5, 6, 11, 27 ci NcButeo poecilochrous (M-alt.) 6, 9, 17, 18, 19, 22, 26 ci Nc

FALCONIDAEPhalcoboenus megalopterus 1, 2, 5, 6, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 21, 25, 26 ci, la CFalco sparverius (Mb-e) 2, 4, 5, 6, 10, 12, 17, 18, 20, 21, 25, 26, 27 eu, an PcFalco femoralis (Ma-e) 6, 10, 11, 27 eu, an NcFalco peregrinus (Mb-e y Ma-e) 9, 20, 21, 22 ac V

RALLIDAEPardirallus sanguinolentus (Ma-p) 21, 22, 26, 27 ac NcGallinula chloropus (Ma-p) 21, 27 ac PcFulica ardesiaca (Mov.) 21 ac C

CHARADRIIDAEVanellus resplendens (M-alt.) 7, 21, 22, 25 ac, bf Nc

LARIDAELarus serranus (M-alt.) 8, 21, 22, 25, 27 ci, ac Nc

COLUMBIDAE Columba maculosa (Mig.) 6, 9, 21, 25, 26, 28 cu, eu NcColumba livia (introducido) 2, 4, 6, 8, 9, 11, 13, 20, 21, 26, 27, 28 an CZenaida auriculata (Ma-e) 4, 5, 7, 8, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 25, 26, 27, 29 an, cu CColumbina picui (Ma-e) 7, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 an, cu CMetriopelia ceciliae (M-alt., CAN) 2, 5, 9, 10, 13, 14, 17, 18, 23, 24, 25, 26, 27, 29, 30 la, cu PcMetriopelia melanoptera 2, 5, 11, 14, 15, 16, 17, 19, 24 la, pa NcLeptotila megalura (CAN) 30 bo, cu Nc

PSITTACIDAEPsilopsiagon aymara (M-alt.) 5, 6, 7, 8, 9, 18, 21, 22, 23, 25, 26 bo, ca, cu PcPsilopsiagon aurifrons 26 cu R

Apéndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledañas. Localidades: 1. Cumbre, 2. Chuquiaguillo, 3. Kaluyo, 4. Pura Pura, 5. Chinchaya, 6. Chicani, 7. Callapa, 8. Seguencoma, 9. Collana, 10. Achumani, 11. Huallatani, 12. Lomas del Sur, 13. Apaña, 14. Cuñamani, 15. Lluto, 16. Chojo, 17. Ovejuyo, 18. Huni, 19. Tapacaya, 20. Palca, 21. Achocalla, 22. Mallasa, 23. Lipari, 24. Uma Manta, 25. Ananta, 26. Mecapaca, 27. Cota Cota, 28. El Palomar, 29. Huaricana, 30. Tahuapalca. Hábitat: bo = bosquecillos nativos de Prosopis, eu = bosques de eucaliptos (Eucalyptus globulus), ca = cardonales y matorrales xerofíticos, cu = cultivos y plantaciones de frutales, an = áreas antrópicas y urbanizadas, ac = ambientes acuáticos (lagunas y ríos), la = laderas rocosas y tierras malas (badlands), bf = bofedales del altoandino, pa = pastizales y matorrales de la puna y ci = cielo (aves observadas volando). Abundancia relativa según Remsen (1985): C = Común (> 10 observaciones/día), Pc = Poco común (3-10 observaciones/día), Nc = No común (1-2 observaciones/día), R = Raro (<1 detección/día), V = Visitante (no es parte de la avifauna residente) y A = accidental.

(Continúa...)

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Aratinga mitrata (Mov.) 30 cu, eu NcCUCULIDAE

Coccyzus americanus (Mb-e) 27 eu, ac VTYTONIDAE

Tyto alba 20, 28 an R?STRIGIDAE

Bubo virginianus 25 bo, ca RAthene cunicularia 7 pa R

CAPRIMULGIDAECaprimulgus longirostris (Ma-p) 24 la Pc

APODIDAEAeronautes andecolus 7, 9, 12, 14, 16, 22, 23, 27, 29 ci C

TROCHILIDAEColibri coruscans (M-alt.) 2, 4, 5, 6, 8, 10, 17, 21, 22, 24, 25, 26, 27, 28, 30 bo CAmazilia chionogaster (Ma-p) 6, 7, 9, 10, 12, 20, 22, 23, 24, 26, 29 bo, eu NcOreotrochilus estella 1, 2, 3, 4, 5, 6, 9, 10, 12, 14, 17, 19, 21, 22, 27 pa, ac NcPatagona gigas (Ma-e) 2, 5, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 23, 24, 26, 27, 28, 29 bo, ca, an CLesbia nuna (M-alt.) 24 bo RSappho sparganura (M-alt.) 13, 15, 10, 9, 26, 23, 27, 17, 24, 25, 12, 5, 2, 22, 30, 6 bo, ca C

PICIDAEColaptes rupicola (CAN) 2, 9, 11, 13, 12, 14, 15, 16, 17, 19, 22, 26, 27 la, an, pa C

FURNARIIDAE Geositta cunicularia (Ma-p) 7 pa RGeositta punensis (CAN) 23 la NcGeositta rufipennis (Ma-p) 9, 27, 26 pa RGeositta tenuirostris 14 pa RUpucerthia andaecola (CAN) 5, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 25, 26 la, cu NcUpucerthia ruficaudus 23, 25, 27 la, cu RUpucerthia harterti (endémica, CAN) 26 bo RCinclodes fuscus (Ma-p) 2, 5, 6, 10, 11, 12, 13, 14, 16, 17, 19, 20, 21, 26, 27, 30 bo CPhleocryptes melanops (Ma-p) 21 ac NcLeptasthenura aegithaloides 2, 5, 8, 9, 10, 13, 14, 16, 17, 22, 23, 25, 26, 27 la, pa NcLeptasthenura fuliginiceps 5, 6, 7, 9, 10, 11, 13, 17, 18, 22, 25, 26, 28, 30 la, pa NcCranioleuca henricae (endémica, CAN) 26, 29 ca RAsthenes dorbignyi 5, 6, 9, 10, 12, 13, 16, 18, 23, 25, 26, 27, 29 la, ca CAsthenes modesta 3, 14, 17, 21 pa PcAsthenes humilis (CAN) 1, 3, 19 bf RAsthenes sclateri (punensis) 13, 14, 15, 16, 27 pa, ca NcPhacellodomus striaticeps (CAN) 9, 26, 27 pa, ca Nc

RHINOCRYPTIDAEMelanopareia maximiliani 26 cu, bo, ca R

TYRANNIDAESerpophaga munda (Ma-e) 26, 30 bo, cu R-VElaenia albiceps (Ma-e, M-alt.) 5, 26 bo VCamptostoma obsoletum (Ma-e) 26, 28 bo VAnairetes parulus (Ma-p) 5, 9, 10, 11, 13, 16, 22, 23, 25, 26, 27, 29, 30 bo PcAnairetes flavirostris (Ma-p) 5, 7, 26 pa, bo, cu RTachuris rubrigastra (Ma-p) 21 ac PcPyrocephalus rubinus (Ma-e) 21 ac VOchthoeca oenanthoides (CAN) 2, 4, 5, 8, 9, 10, 12, 13, 17, 18, 21, 22, 24, 25, 26, 27, 28 bo, eu COchthoeca leucophrys (Ma-p, M-alt.) 5, 6, 9, 10, 13, 16, 26 bo, eu NcMyiotheretes striaticollis (Mov.) 8, 22, 27 la VMuscisaxicola maculirostris (Ma-e, alt) 5, 11, 12, 13, 17, 21, 24, 26, 27 la NcMuscisaxicola rufivertex (Ma-e) 5, 9, 11, 13, 14, 16, 25, 27 pa CMuscisaxicola cinerea (Ma-e) 9, 13, 17, 22, 23, 25, 26 bf RMuscisaxicola grisea (CAN) 3, 17, 25 bf NcMuscisaxicola juninensis (CAN) 3, 12, 14, 19, 27 bf NcPolioxolmis rufipennis (CAN) 14 pa R-V?Agriornis montana 2, 5, 9, 13, 14, 15, 22 pa NcKnipolegus aterrimus (Ma-e, M-alt.) 22, 25, 26, 27, 28, 29 bo NcHirundinea ferruginea (Ma-p) 9, 25, 29 la VPitangus sulphuratus (Ma-p) 7, 21, 26, 29 ac V

(Continúa...)

Apéndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledañas. (Continuación)

206

Martínez et al.


Tyrannus melancholicus (Ma-e) 26, 28 cu VTyrannus savana (Ma-e) 23, 27 eu, ac V

COTINGIDAEPhytotoma rutila (Ma-e) 4, 5, 6, 7, 10, 13, 18, 16, 25, 26, 27, 28, 29, 30 bo C

HIRUNDINIDAEHaplochelidon andecola (M-alt., CAN) 6, 12, 19, 25 ci, ac VPygochelidon cyanoleuca (Ma-e) 3, 8, 25, 14, 17, 23, 26, 27 ci, ac CNotiochelidon murina 20 ci, ac VHirundo rustica (Mb-e) 21, 28 ci, ac V

TROGLODYTIDAETroglodytes aedon 2, 4, 5, 7, 6, 9, 10, 17, 21, 22, 23, 26, 27, 28, 29 bo, an, eu C

CINCLIDAECinclus leucocephalus (M-alt.) 19 ac R

TURDIDAETurdus chiguanco 2, 4, 5, 9, 10, 14, 16, 17, 19, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 bo, cu, an CTurdus fuscater 2, 8, 10, 22, 26, 28, 30 bo, eu PcTurdus amaurochalinus (Ma-e) 7, 20, 24, 26, 28, 29, 30 cu C

MIMIDAEMimus dorsalis (CAN) 7, 8, 9, 16, 22, 23, 25, 26, 27, 28, 29 bo, ca C

MOTACILLIDAEAnthus correndera (Ma-p) 1, 3 bf Nc

THRAUPIDAEConirostrum cinereum 26 cu RThraupis sayaca (Ma-p) 7, 21, 22, 26, 28, 29, 30 cu, eu, bo CThraupis bonariensis (Ma-e) 5, 9, 10, 23, 24, 25, 26, 29, 30 cu, bo, ca PcDiglossa sittoides 22, 25, 26, 27, 30 bo NcDiglossa carbonaria (CAN, 055, 056) 2, 4, 5, 9, 11, 17, 22, 27, 30 bo, an Nc

EMBERIZIDAEZonotrichia capensis (Ma-e) 2, 4, 5, 6, 8, 9, 12, 13, 22, 23, 25, 26, 27, 27, 29 an CPhrygilus punensis (CAN) 2, 3, 4, 5, 6, 9, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 23, 25, 27 bo, la CPhrygilus fruticeti 2, 5, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 16, 17, 20, 23, 25, 26, 27 la NcPhrygilus plebejus 2, 3, 5, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 25, 27, 30 pa, bo CPhrygilus unicolor 7, 12, 14, 15, 17, 19 bf, pa NcPhrygilus alaudinus 1, 3, 7 bf NcDiuca speculifera (CAN) 1 bf PcIdiopsar brachyurus (CAN, 056) 20 bf RPoospiza boliviana (CAN, 056) 26, 29 bo, ca RPoospiza hypochondria 2, 5, 9, 13, 17, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 bo NcPoospiza torquata (Ma-p) 30 cu RSicalis lutea (CAN) 12, 24, 26, 29 ca NcSicalis uropygialis (CAN) 3, 5, 13, 23 ca CSicalis olivascens (Ma-p) 2, 4, 5, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 23, 24, 25, 26, 27, 29 ca CSicalis flaveola (Mov.) 30 cu RSporophila caerulescens (Ma-e) 26, 30 bo RCatamenia analis (Ma-p) 2, 5, 7, 10, 12, 13, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 28, 30 bo CCatamenia inornata 5, 4, 11 pa NcParoaria coronata 27 an A

CARDINALIDAESaltator aurantiirostris (Ma-e) 5, 7, 9, 10, 13, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 28 bo, eu, an C

ICTERIDAEGnorimopsar chopi (Mov.) 22, 26, 27 eu, an Pc

FRINGILLIDAECarduelis magellanica (M-alt.) 9, 26 pa RCarduelis atrata 10, 13, 14, 15, 16, 23, 25, 27, 2, 3, 4, 7, 9, 18, 20, 24 bo, pa, an CCarduelis uropygialis (Ma-p) 6, 9, 12, 18, 23, 28 la, pa Nc, VCarduelis xanthogastra (M-alt.) 9, 22, 25, 26, 28, 30 bo, la, ca Pc

PASSERIDAEPasser domesticus (introducido) 7, 26 an Nc

Apéndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledañas. (Continuación)

207

Helmintos de marsupiales del noroeste de Perú



Endoparásitos de micromamíferos del noroeste de Perú. 1: helmintos de marsupiales

Manuel Tantaleán1, Mónica Díaz2*, Nofre Sánchez3 y Harold Portocarrero4

Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials

* Corresponding author

1 Laboratorio de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú. E-mail: [email protected]

2 Conicet (Consejo de Investiga-ciones Científicas y Técnica) and Pidba (Programa de Investigacio-nes de Biodiversidad Argentina), Universidad Nacional de Tucumán, Argentina, Miguel Lillo 255, 4000, Tucumán, Argentina. E-mail: [email protected]

3 IVITA-Iquitos, Facultad de Me-dicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. E-mail: [email protected]

4 Fundación Iquitos Centro de Rescate Amazónico ACOBIA-DWAZOO (Asociación para la Conservación de la Biodiversidad Amazónica) Jr. Galves #1506. Instituto de investigaciones de la Amazonia Peruana (IIAP). Carre-tera Iquitos Nauta km 4.5. E-mail: [email protected]


ResumenEn este trabajo, informamos los resultados del análisis parasitológico realizado a 40 individuos marsupiales de las especies Caluromys lanatus, Didelphis marsupialis, Marmosops noctivagus, Metachirus nudicaudatus, Marmosa (Micoureus) regina, Monodelphis adusta, Philander andersoni y Philander opossum procedentes del departamento de Loreto, Perú. Se determinaron en total 11 especies de helmintos parásitos: Nematoda: Aspidodera sp., Cruzia tentaculata, Physaloptera mirandai, Physaloptera sp., Pterygodermatites sp., Trichuris sp., Turgida turgida, y Viannaia sp.; Trematoda: Podospathalium pedatum; Acanthocephala: Giganthorhynchus ortizi; y Pentastomida: ninfa. Los parásitos Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. y Podospathalium pedatum son nuevos registros para el Perú. De igual manera, se registran por primera vez las siguientes asociaciones parásitos-huéspedes: Pterygodermatites sp.-Marmosa regina, Viannaia sp.-Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, y ninfas de pentastómidos-Marmosa regina y Metachirus nudicaudatus.

Palabras clave: vida silvestre, parásitos, marsupiales, Amazonia, Loreto, Perú.

AbstractIn this paper, we report the results of parasitological examination performed on 40 specimens of marsupials species: Caluromys lanatus, Didelphis marsupialis, Marmosops noctivagus, Metachirus nudicaudatus, Marmosa (Micoureus)regina, Monodelphis adusta, Philander andersoni and Philander opossum from department of Loreto, Peru. The endoparasites were: Nematoda: Aspidodera sp., Cruzia tentaculata, Physaloptera mirandai, Physaloptera sp., Pterygodermatites sp., Trichuris sp., Turgida turgida, and Viannaia sp.; Trematoda: Podo-spathalium pedatum; Acanthocephala: Giganthorhynchus ortizi and Pentastomida: nymph. For the first time Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. and Podospathalium pedatum are reported from marsupials in Peru. Also, for the first time the following parasite-hosts associations are recorded: Pterygo-dermatites sp.-Marmosa regina, Viannaia sp.-Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, and nymphs of pentastomida-Marmosa regina and Metachirus nudicaudatus.

Keywords: wildlife, parasites, marsupials, Amazon, Loreto, Peru.

IntroducciónPerú es uno de los países con mayor diversidad de mamíferos;

de las 508 especies nativas registradas 40 pertenecen al orden Didelphimorphia de las cuales 29 están presentes en la selva baja (Pacheco et al. 2009). La Amazonia en el noreste de Perú es una de las área con mayor diversidad y abundancia de marsupiales, con 13 especies colectadas sólo en la Estación Allpahuayo Mis-hana, Loreto (Hice 2003, Díaz y Willig 2004).

A pesar de los muestreos realizados durante muchos años, no existen registros de los endoparásitos presentes en marsupiales para el noreste de Perú. Los estudios de helmin-tos de marsupiales realizados en el Perú se han llevado a cabo principalmente en el noroeste (departamentos Cajamarca, San Martín, Loreto), en la región central (departamentos de Junín, Huánuco) y sureste (departamentos de Cusco y Madre de Dios). Hasta el momento se han registrado como huéspedes de helmintos a cuatro especies de marsupiales: Didelphis albi-ventris (Temminck 1825) donde se han registrado dos especies de endoparásitos, Didelphis marsupialis Linnaeus 1758 con 17 especies, Metachirus nudicaudatus (Desmarest 1817) con seis, Philander opossum (Linnaeus, 1758) con nueve y Monodelphis emiliae (Thomas 1912) con dos (Tantaleán & Chávez 2004, Tantaleán et al. 2005). Esto confirma que los marsupiales en Perú poseen una gran variedad de formas parasitarias.

Los parásitos constituyen una fuente rica de información sobre la biología y otros aspectos importantes de sus huéspedes,

ya que con la finalidad de permanecer en ellos han tenido que sortear grandes problemas. Es por ello que han desarrollado ciclos vitales complejos que les facilite, principalmente, ser ingeridos por sus huéspedes, de tal manera que su presencia nos permite conocer aspectos alimentarios del huésped o de la biota que los rodea, siendo su conocimiento de gran valor. Por otro lado, el conocimiento de los parásitos de animales de vida silvestre en el Perú es muy reducido; por este motivo, en este trabajo entre-gamos en una primera etapa y como base para futuros estudios, nuevas relaciones huésped-parásito, teniendo como huéspedes a marsupiales.

Material y métodosSe colectaron un total de 370 marsupiales entre los meses

de diciembre de 2002 y diciembre de 2005. Las localidades de colectadas fueron seleccionadas a lo largo de la carretera Iquitos-Nauta, departamento de Loreto; incluyendo diferentes tipos de ambientes: bosque primario y secundario y áreas rura-les (zonas de cultivo, criaderos de chanchos, etc.). Las trampas fueron colocadas en transectas de 500 m en cada uno de los ambientes, con estaciones separadas cada 10 m con dos trampas (una Sherman y una Tomahawk) en cada estación; las trampas fueron cebadas con avena o frutas. También se usaron trampas de caídas, entre 5 a 9 baldes.

Los datos de medidas externas, sexo, condición reproductiva se obtuvieron de cada uno de los ejemplares capturados siguiendo a Díaz et al. (1998). Parte de los especímenes fueron depositados

208

Tantaleán et al.


en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de San Marcos (UNMSM), Lima, Perú y parte en la Colección Mamíferos Lillo (CML), Tucumán, Argentina; el material aún se encuentra en proceso de catalogado por lo que los especimenes se designan con los números de campo del colector y sus iniciales MMD (M. Mónica Díaz).

Para la obtención de los endoparásitos se realizó una búsqueda directa en los órganos y además se extrajo el estómago e intestinos para una posteriormente disección. En total fueron examinados 40 individuos de 8 especies: 3 Caluromys lanatus (Olfers 1818), 1 Didelphis marsupialis, 9 Marmosops noctivagus (Tschudi 1844), 11 Metachirus nudicaudatus, 6 Marmosa (Micoureus) regina Thomas 1898, 1 Monodelphis adusta Thomas 1897, 3 Philander andersoni (Osgood 1913) y 6 Philander opossum. Los helmintos obtenidos se colocaron en formol 10%, los nematodos, acanto-céfalos y ninfas de pentastómidos se clarificaron en una mezcla de alcohol con fenol, y los tremátodes se colorearon con carmín de Semichon de acuerdo a la técnica convencional.

ResultadosA continuación, se describen para cada endoparásito colectado:

a) huésped: especie hospedadora entre paréntesis iniciales y número del colector, sexo, fecha de colecta; b) localidad de col-ecta: localidad completa con coordenadas y tipo de ambiente de colecta; c) localización del parásito en el huésped y d) comentarios.

Nematoda

Familia aspidoderidae skrjabiN y schikhobalova 1947 [Freitas 1956]

Aspidodera sp.

Huésped: Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920 W (bosque secundario).

Localización: Intestino grueso.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04,740'–S 73°27,180'W (bosque primario).


Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4799, hembra, 7 junio 2005).

Localidad de colecta: 22,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco) 3º59,749'S–73º24,359'W (bosque secundario).


Huésped: Marmosa regina: (MMD 4461, hembra, 16 marzo 2005).

Localidad de colecta: aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque primario).


Huésped: Philander opossum (MMD 4291, hembra, 18 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04,740'S–73°27,180'W (bosque secundario).


Comentario: Este género parasita en roedores, edentados y marsupiales; posee numerosas especies muchas de las cuales fueron registradas en marsupiales como en Caluromys derbianus (citado como Philander laniger pallidus por Vicente 1966), Didelphis albiventris (citado como D. paraguayensis por Vicente 1966), D. aurita, D. marsupialis (citado como D. mesamericana por Vicente, 1966), D. virginiana, Marmosa murina, Metachirus nudicaudatus, Chironectes minimus (Vicente 1966, Díaz Hungría 1978, Navone & Suriano 1992a, Quintão e Silva & Martins de Araujo Costa 1999, Thatcher 2006, Chagas-Montinho 2007).

Varios trabajos se han realizado sobre las especies de Aspidode-ra que parasitan en marsupiales, así como revisiones del género, la última fue realizada por Santos et al. (1990) quienes resaltan la importancia de los cordones cefálicos en la identificación de las especies. En Perú, solo se conoce la presencia de A. harwoodi Chandler 1932 parasitando el ciego de D. marsupialis en el departamento de Huanuco. Debido a que el material estudia-do se encontraba en mal estado no se pudieron identificar los especimenes a nivel de especie.

Familia kathklaNiidae travassos 1918

Cruzia tentaculata (Rudolphi 1819) Travassos 1917

Huésped: Metachirus nudicaudatus: (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04,740'S–73°27,180'W (bosque primario).

Localización: Intestino.

Comentario: Esta especie parasita a reptiles, anfibios y ma-míferos como los marsupiales. En el Perú, previamente había sido reportada solo en D. marsupialis procedente de Cajamarca (Sarmiento et al. 1999), y de en un individuo en cautiverio (Arrojo 2002). En otros países fue registrada en D. marsupialis, D. albiventris, D. aurita, D. virginiana, M. nudicaudatus y P. opossum (Adnet et al. 2009, Quintão e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003, Monet-Mendoza et al. 2005, Thatcher 2006).

Familia physalopteridae railliet 1893 [leiper 1908]

Physaloptera mirandai Lent y Freitas 1937

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4778 macho, 5 junio 2005; MMD 4799 hembra, 7 junio 2005).


Localización: Estómago.

209



Comentario: Los especimenes estudiados poseian caracterís-ticas concordantes con la descripción realizada por Lent y Freitas (1937) de especimenes colectados del estómago de Metachirus nudicaudatus personatus de Brasil.

Physaloptera sp.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3824 macho, 10 noviembre 2004).

Localidad de colecta: Paujil, W km 37,45 de la carretera Iquitos-Nauta 4°03,527'S–73°26,535'W (bosque secundario).

Localización: Boca del estómago.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005).



Huésped: Philander opossum (MMD 4479 hembra, 18 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque secundario).


Comentario: Especies de este nemátodo también fue encon-trado parasitando a carnívoros Mustelidae y roedores Echimyidae (Sarmiento et al. 1999, Foster et al. 2007). Thatcher (2006) cita este género para M. nudicaudatus en Brasil y Castro-Arellano et al. (2000) en Philander de Paraguay.

Familia rictulariidae railliet 1916

Pterygodermatites sp.

Huésped: Marmosa (Micoureus) regina (MMD 4461 hembra con crías, 16 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque primario).

Localización: Intestino delgado.

Comentario: Aunque por la falta de material en buen estado no se pudo identificar el subgénero y la especie, nuestros especi-menes corresponden a un nemátodo poco frecuente en marsu-piales. Ramallo y Claps (2007) mencionan a P. (Paucipectines) kozeki (Chabaud y Bain 1981) Navone 1989, en D. albiventris, Thylamys pusillus (Desmarest 1804) (citado como T. pusilla) y Lestodelphys halli (Thomas 1921) de Argentina, y Jiménez et al. (2008) lo mencionan en Thylamys pallidior (Thomas 1902) de Bolivia. En Argentina, también se ha señalado la presencia de P. (Paucipectines) spinicaudatis Navone y Suriano 1992b en Dromiciops gliroides Thomas 1894 (citado como D. australis); del mismo modo, P. (Paucipectines) jägerskiöldi Lent y Freitas 1935 es la subespecie presente en marsupiales de Brasil (Lopes Torres et al. 2007). Hasta el momento este parásito no había sido registrado en M. (Micoureus) regina.

Familia trichuridae (raNsom 1911) railliet 1915

Trichuris sp.

Huésped: Marmosops cf. noctivagus: (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005).



Huésped: Philander andersoni (MMD 4803, macho, 10 junio 2005).

Localidad de colecta: 2,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco) 3º59,749'S–73º24,359'W (bosque secundario)


Huésped: Philander opossum (MMD 4291, hembra, 18 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04.740'S–73°27,180'W (bosque secundario).


Comentario: Solo se encontraron ejemplares hembras por lo que no se pudo identificar a nivel de especie. Este género fue registrado en D. albiventris en Brasil (Quintão e Silva y Martins de Araujo Costa 1999) y en P. opossum (Castro-Arellano et al. 2000) en varios países pero no en el Perú. No se encontraron re-ferencias de la presencia de este parásito en el género Marmosops.

Turgida turgida (Rudolphi 1819) Travassos 1920

Huésped: Philander opossum (MMD 3769 hembra con crías, 28 octubre 2004).

Localidad de colecta: San Lucas, W km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°06,247'S–73°27,791'W (bosque secundario).


Comentario: Esta especie es ampliamente conocida y pa-rasita el estómago produciendo grandes úlceras, localizándose principalmente en la curvatura mayor (Gray & Anderson 1982); sus caracteres taxonómicos han sido establecidos por Travas-sos (1920) y estudiados en detalle en microscopia de barrido (Matey et al. 2001). Este registro es el primero de la especie para el Perú. En otros países T. turgida ha sido registrada en D. albiventris, D. virginiana, D. aurita, D. marsupialis, P. opossum y M. nudicaudatus (Travassos 1932, Díaz Hungría 1978, Gray y Anderson 1982, Quintão e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003)

Familia viaNNaiidae durette-desset y chabaud 1981

Viannaia sp.

Huésped: Marmosops noctivagus (MMD 4451, hembra, 16 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km

210

Tantaleán et al.


28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque secundario).

Localización: Intestino delgado.

Huésped: Metachirus nudicaudatus: (MMD 4799, hembra, 7 junio 2005)



Comentario: Solo se encontraron tres especimenes hembras en los ejemplares examinados. Este género fue registrado en D. aurita, D. albiventris, D. virginiana, M. nudicaudatus y P. opos-sum en Brasil (Quintão e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003, Monet-Mendoza et al. 2005, Thatcher 2006), pero aparentemente, no se conocen registros de este nemátodo en el género Marmosops.

trematoda

Familia diplostomidae poirier, 1886

Podospathalium pedatum (Diesing, 1850) Dubois, 1932

Huésped: Monodelphis adusta (MMD 4305, macho, 20 febrero 2005).



Huésped: Philander opossum (MMD 3525, macho, 10 julio 2004).

Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°01,217'S–73°26,787'W (bosque primario).


Huésped: Philander opossum (MMD 3528, hembra, 10 julio 2004).

Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°01,217'S–73°26,787'W (bosque secundario).


Comentario: Parásito intestinal; en América del Sur solo se ha registrado en Didelphis, Metachirus y Philander (Collins 1973, Thatcher 2006), por lo que Monodelphis adusta es un nuevo huésped.

acaNthocephala

clase archiacaNthocephala meyer 1931

Familia GiGaNtorhyNchidae hamaNN 1892

Gigantorhynchus ortizi Sarmiento 1954

Huésped: Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005).



Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3502, macho, 6 julio 2004).

Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°01,217'S–73°26,787'W (bosque primario)

Localización: Intestino (Fig. 1).

Figura 1. Gigantorhynchus ortizi (a) en el intestino, (b) unido a la pared interna del intestino, y (c) ejemplar aislado, todos del intestino de Metachirus nudicaudatus (MMD 3502).

(a)

(b)

(c)

211



Comentario: Este acantocéfalo se ha encontrado previa-mente en Perú en M. nudicaudatus proveniente de La Merced, departamento de Junin; pero otra especie del mismo género, G. lutzi Machado, 1941 fue registrada para D. marsupialis en Tingo María, departamento de Huanuco (Tantaleán et al. 2005). De acuerdo a nuestro conocimiento, hasta la fecha no se ha reportado a Marmosops como huésped de alguna especie de Gigantorhynchus.

peNtastomida (NiNFa)Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 785, hembra,

20 enero 2003).

Localidad de colecta: Moralillo, 1.5 km E 500 m S del km 15,2 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º54,379'S–73º20,617'W (bosque primario).

Localización: Sin datos.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3782, hembra, 30 octubre, 2004).


Localización: Pulmones, hígado y pared del estómago.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3821, hembra, 10 noviembre 2004).

Localidad de colecta: Paujil, W km 37,45 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°03,527'S–73°26,535'W (bosque secundario).

Localización: Pared del estómago.

Huésped: Marmosa (Micoureus) regina (MMD 4461, hem-bra, 16 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque primario).


Huésped: Philander opossum (MMD 3792, hembra, 31 octubre 2004).


Localización: Pared del útero.

Comentario: Los estadios adultos de pentastómidos son principalmente parásitos de serpientes, las ninfas se encuentran en órganos parenquimatosos de diversos mamíferos. En el Perú, hasta el momento no se había reportando presencia de estas formas en marsupiales. Solo existe un registro de infección por larvas de pentastómido en Philander opossum (Castro-Arellano et al. 2000), por lo que M. (Micoureus) regina y M. nudicaudatus serían nuevos huéspedes.

DiscusiónLos marsupiales infectados están representados por cinco

géneros y seis especies, colectados en bosque secundario o pri-mario (Tabla 1). Tres especimenes estaban parasitados por tres diferentes especies de parásitos y dos por dos especies. Metachirus nudicaudatus (MMD 4316) infectado con Aspidodera sp., Cruzia sp. y Physaloptera sp.; otro ejemplar de la misma especie (MMD

Parásito Hospedador Localización Ambiente

Aspidodera sp.

Marmosops cf. noctivagus

Intestino grueso

BS

Metachirus nudicaudatus BSBP

Marmosa regina BPPhilander opossum BS

Cruzia tentaculata Metachirus nudicaudatus Intestino BP

Physaloptera mirandai Metachirus nudicaudatus Estómago BS

Physaloptera sp.Metachirus nudicaudatus Boca del estómago, Estómago

BSBP

Philander opossum Estómago BSPterygodermatites sp. Marmosa regina* Intestino BP

Trichuris sp.Marmosops cf. noctivagus

Intestino grueso BSPhilander andersoniPhilander opossum

Turgida turgida Philander opossum Estómago BS

Viannaia sp.Marmosops noctivagus* Intestino delgado

BSMetachirus nudicaudatus Intestino grueso

Podospathalium pedatumMonodelphis adusta*

IntestinoBP

Philander opossumBPBS

Giganthorhynchus ortiziMarmosops cf. noctivagus*

IntestinoBS

Metachirus nudicaudatus BP

Pentastomida (ninfas)Metachirus nudicaudatus*

Sin datos BPPulmones, hígado y pared del estómago

BSPared del estómagoMarmosa regina* Estómago BPPhilander opossum Pared del útero BS

Tabla 1.Se indica parásito, hospedador, localización del parásito en el hospedador y ambiente donde fue colectado el huésped (BP: bosque primario, BS: bosque secundario). * Primer registro en esta especie como huésped del parásito.

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Tantaleán et al.


4799) por Aspidodera sp., Physaloptera mirandai y Viannaia sp. y un Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503) por Aspidoptera sp., Gygantorhynchus ortizi y Trichuris sp. Mientras que en el espécimen de Philander opossum (MMD 4291) se encontraron Aspidoptera sp. y Trichuris sp.; y en M. (Micoureus) regina (MMD 4461) Aspidoptera sp. y ninfas de pentastomidos.

De los huéspedes infectados, los que tuvieron mayor número de individuos con parásitos fueron M. nudicaudatus con ocho animales infectados y P. opossum con seis. La segunda fue la especie más común en el área de estudio con un total de 153 ejemplares colectados contra solo 33 de M. nudicaudatus; por lo que se podría concluir que el grado de infección (25%) en M. nudicaudatus es importante para el área de estudio.

Los siguientes helmintos son nuevos registros para marsupia-les del Perú: Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. y Podospathalium pedatum; asimismo, las subsi-guientes asociaciones parásitos-huéspedes se citan por primera vez: Pterygodermatites sp.-Marmosa (Micoureus) regina, Viannaia sp.-Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, y ninfas de pentastómidos-Marmosa (Micoureus) regina y Metachirus nudicaudatus.

AgradecimientosAgradecemos a Victor Linares, Sixto Mananita, Cesar Ahua-

nari y Rubi Angulo estudiantes de la Universidad Nacional de San Marcos, por su invalorable ayuda tanto en el trabajo de campo como de laboratorio. El trabajo de campo fue realizado gracias al subsidio de Public Health Service National Institute of Allergy and Infectious Diseases, Estados Unidos (subsidios R01TW005860, D43TW007120 y K24AI068903). Un agra-decimiento especial a Joseph Vinetz, el investigador principal del subsidio. También al Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA), Ministerio de Agricultura de Perú por otorgar los permisos de colecta y captura de los ejemplares.

Literatura citadaAdnet F.A.O., D.H.S. Anjos, A. Menezes Oliveira & R.M. Lanfredi.

2009. Further description of Cruzia tentaculata (Rudolphi, 1819) Travassos, 1917 (Nematoda: Cruzidae) by light and scanning electron microscopy. Parasitology Research 104: 1207-1211.

Arrojo L. 2002. Parásitos de animales silvestres en cautiverio en Lima, Perú. Revista Peruana de Biología 9: 118-120.

Castro-Arellano I., H. Zarza & R.A. Medellín. 2000. Philander opossum. Mammalian Species 638: 1-8.

Chagas-Moutinho V.A., A. Oliveira-Menezes, M.Q. Cárdenas & R.M. Lanfredi. 2007. Further description of Aspidodera raillieti (Nematoda: Aspidoderidae) from Didelphis marsu-pialis (Mammalia: Didelphidae) by light and scanning elec-tron microscopy Parasitology Research 101: 1331–1336.

Collins L.R. 1973. Monotremes and marsupials. A reference for zoological institutions. Smithsonian Institution Press. Washington, D.C.

Díaz M.M., D.A. Flores & R.M. Barquez. 1998. Instrucciones para la preparación y conservación de mamíferos. PIDBA (Programa de Investigaciones de Biodiversidad Argentina), Publicaciones Especiales 1: 44 pp.

Díaz M.M. & M.R. Willig. 2004. Nuevos registros de Glironia ve-nusta y Didelphis albiventris (Didelphimorpia) para Perú. Mastozoología Neotropical 11: 185-192.

Díaz Hungría C. 1978. Helmintos parásitos de vertebrados en el estado Zulia (Venezuela) algunas especies nuevas para Venezuela. Veterinaria Tropical 3:15 - 37.

Foster G.W., M.W. Cunningham, J.M. Kinsella & M. Owen. 2007. Parasitic helminthes of free-ranging mink (Neovison vison mink) from Southern Florida. Journal of Parasitology 93: 945-946.

Gomes D.C., R.P. da Cruz, J.J. Vicente & R.M. Pinto. 2003. Nema-tode parasites of marsupials and small rodents from the Brazilian Atlantic Forest in the State of Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileria de Zoologia 20(4): 699-707 .

Gray J.B. & R.C. Anderson. 1982. Observations on Turgida turgida (Rudolphi, 1819) (Nematoda: Physalopteroidea) in the american opossum (Didelphis virginiana). Journal of Wildlife Diseases 18: 279-285.

Hice C. L. 2003. The non-volant mammals on the Estación Biológica Allpahuayo assessment of the natural history and commu-nity ecology of a proposed reserve. Doctoral Dissertation Thesis. Faculty of Texas Tech University 304 pp.

Jiménez F.A., J.K. Braun, M.L. Campbell & S.L. Gardner. 2008. Endoparasites of fat-tailed mouse opossums (Thylamys: Didelphidae)from northwestern Argentina and southern Bolivia, with the description of a new species of tapeworm. J. Parasitol.94(5): 1098–1102

Lent H. & J.Freitas. 1937. Nova Physaloptera parasite de marsupial. Nematoda: Spiruroidea. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz 32: 221-223.

Lopes Torres E., A. Maldonado & R.M. Lanfredi. 2007. Pterygo-dermatites (Paucipectines) jägerskiöldi (Nematoda: Ric-tulariidae) from Gracilinanus agilis and G. microtarsus (Marsupialia: Didelphidae) in Brazilian pantanal and atlantic forest by light and scanning electron microscopy. Journal of Parasitology 93: 274-279.

Matey V.E., B.I. Cuperman & J.M. Kinsella. 2001. Scanning electron microscopy of Turgida turgida (Nematoda: Spiruroidea), parasite of the Virginia opossum, Didelphis virginiana, from southern California. Journal of Parasitology 87: 1199-1202.

Monet-Mendoza A., D. Osorio-Sarabia & L. García-Prieto. 2005. Helminths of the Virginia Opossum Didelphis virginiana (Mammalia: Didelphidae) in Mexico. Journal of Parasi-tology 91: 213-219.

Navone G. T. & D. M. Suriano. 1992a. Composición de especies y dinámica estacional de la comunidad de helmintos que parasita a Didelphis albiventris (Marsupiala: Didelphidae) en las sabanas del centro de Argentina. Ecología Austral 2: 95-100.

Navone G.T. & D.M. Suriano. 1992b. Perygodermatites (Paucipec-tines) spinicaudatis n. sp. (Nematoda: Rictularidae) from Dromiciops australis (Marsupialia: Microbiotheriidae) in Bariloche, Rio Negro, Argentina. Biogeographical distribution and host-parasites relationships. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz 87: 533-538.

Pacheco V., R. Cadenillas, E. Salas, et al. 2009. Diversidad y endemismo de los mamíferos del Perú. Rev. peru. biol. 16(1): 005-032.

Quintão e Silva M.G. & H.M. de Araujo Costa. 1982. Helminths of White-bellied opossum from Brazil. Journal of Wildlife Diseases 35(2): 371–374.

Ramallo G. & L.E. Claps. 2007. Nuevos hospedadores y registros geográficos de Pterygodermatites (Paucipectines) kozeki (Nematoda (Rictularidae) en Argentina. Mastozoología Neotropical 14: 93-96.

Santos C.P., H. Lent & D.C. Gomes. 1990. The genus Aspidodera Railliet and Henry, 1912 (Nematoda: Heterakoidea): Re-vision, new genus and key for species. Revista Brasileira de Biología, Rio de Janeiro 50: 1017-1031.

213



Sarmiento L., M. Tantaleán & A. Huiza. 1999. Nemátodos parásitos del hombre y de los animales en el Perú. Revista Peruana de Parasitología 14: 9-65.

Tantaleán M., L. Sánchez, L. Gómez & A. Huiza. 2005. Acanto-céfalos del Perú. Revista Peruana de Biología 12: 83-92.

Tantaleán M. & J. Chavez 2004. Wild animals endoparasites (Nema-thelminthes and Plathelminthes) from the Manu Biosphere Reserve, Peru. Revista Peruana de Biología 11: 219-222.

Thatcher V.E. 2006. Os Endoparasitos dos Marsupiais Brasileiros. En: Cáceres N.C. y E.L.A. Monteiro-Filho, eds. Os Mar-supiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Evolução, Editora UFMS, Campo Grande. PP. 53-68.

Travassos L. 1920. Contribuções para o conhecimento da fauna helmintológica brasileira. X. Sobre as espécies do género Turgida. Memorias do Instituto Oswaldo Cruz 12: 73-77.

Vicente J.J. 1966. Revisão da subfamilia Aspidoderinae Skjabin & Shikhobalova, 1947 (Nematoda). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 64 (fascículo único) 131-161.

214

Tantaleán et al.


215

Efectos de la salinidad sobre embriones de Cryphiops caementarius



Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in vitro.

Adelhi S. Fuentes1, Anghela V. Mogollón1 y Walter E. Reyes2

Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro

1. Escuela de Biología en Acui-cultura. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional del Santa. Av. Universitaria s/n Urb. Bellamar. Nuevo Chimbote. Áncash. Perú.

2. Departamento de Biología, Microbiología y Biotecnología. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional del Santa.

Email Walter Reyes: [email protected]


ResumenEl objetivo fue estudiar los efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementa-rius incubados in vitro. Se utilizaron embriones de desarrollo temprano procedentes de una sola hembra. Se emplearon incubadoras de 400 mL, con 4 tratamientos de salinidades de 0, 10, 20 y 30‰, tres replicas, y 200 embriones cada incubadora. El 80% del agua se renovó frecuentemente. Las salinidades entre 0 y 30‰ no afectaron el desarrollo de los embriones hasta el estadio 6. Las salinidades de 10 y 20‰ ocasionaron retraso del desarrollo de los estadios 7 y 8; y la salinidad de 30‰ ocasionó muerte del estadio 7. En agua dulce el 70,3% de los embriones supervivieron y las larvas fueron normales; en cambio en salinidad de 10‰ el 13,5% y en 20‰ solo 7,9% lograron eclosionar larvas pero con deformaciones.

Palabras claves: Incubación in vitro, embriones, camarón, Cryphiops, Áncash, Perú.

AbstractThe aim of this work was to study the effects of salinity on the development of embryos of Cryphiops caemen-tarius incubated in vitro. We used embryos of early development, from a unique female. The incubators were of 400 mL, with 4 salinity treatments of 0, 10, 20 and 30 ‰, three replicates, and 200 embryos each incubator. The 80% of the water was renewed frequently. The salinities between 0‰ and 30‰ did not affect the develop-ment of the embryos up to the stage 6. The salinities of 10 and 20 ‰ caused delay of the development of the stages 7 and 8; and the salinity of 30‰ caused death of the stage 7. In freshwater the 70,3% of the embryos survived and larvae were normal; on the other hand in salinity at 10‰ to 13,5% and 20‰ only 7,9% achieved larvae hatch but with deformations.

Keywords: Incubation in vitro, embryos, prawn, Cryphiops, Áncash, Peru.

IntroducciónEl camarón Cryphiops caementarius (Molina 1872) es recono-

cida como una especie de importancia comercial, común en los ríos del sur del Perú (Yépez & Bandín 1997). Su límite de dis-tribución norte es el Perú, hasta el río Taymi-Mochumi (6º32’S) (Amaya & Guerra 1976). En el Perú han sido realizados estudios sobre los estados de madurez gonadal (Viacava et al. 1978) y los estadios del desarrollo embrionario (Vegas et al. 1981). Las hembras se encuentran en las partes más bajas del río, muy cerca de su desembocadura (Elías 1960), lo cual coincide con el reque-rimiento de salinidad de las larvas para su desarrollo(Viacava et al. 1978). En consecuencia, las larvas, las hembras y los embriones de C. caementarius, se encuentran adaptadas a las variaciones de salinidad y mantener este comportamiento reproductivo (Char-mantier & Charmantier-Daures 2001).

La salinidad es uno de los factores ambientales que influye en los animales que residen en estuarios por la amplia variación debido a las mareas y a la descarga de los ríos. La membrana embrionaria de crustáceos ofrece protección osmótica durante el desarrollo y disminuye en el momento de la eclosión (Char-mantier & Charmantier-Daures 2001); esto se relaciona con el incremento de la enzima Na+/K+-ATPasa, como se observa en embriones de Macrobrachium rosenbergii (Huong & Wilder 2001) y Palaemonetes argentinus (Ituarte et al. 2008), que les permite enfrentar variaciones de salinidad. Los embriones de M. molcolmsonii incubados in vitro mueren en salinidades de 6‰; y si llegan a nacer las larvas son débiles y menos activas (Samuel et al. 1997); de igual manera en P. argentinus en salinidades entre 25 y 32‰ se ha observado interferencia del catabolismo de lipoproteínas causando deformaciones (Ituarte et al. 2005). Esto indica que la tolerancia a la salinidad es propia de cada especies y parece estar relacionado al punto isoosmótico aspecto

que no se ha investigado en C. caementarius. El punto isosmotico reportado para M. rosenbergii (Charmantier et al. 2001, Cheng et al. 2003) es 424 mOsm kg-1 (14‰); de manera practica con 12‰ de salinidad se mejora la eclosión de los embriones portados por las hembras (New & Singholka 1982) y mayores salinidades causan estrés osmótico en los embriones al sobrepasar el punto isoosmótico.

El sistema de incubación in vitro ha sido utilizado en em-briones de varios crustáceos como el cangrejo de río Astacus sp. (Arrignon 1985), la langosta Jasus frontalis (Dupré 1988), los cangrejos estuarinos Chasmagnathus granulata y Cryptograpsus angulatus (Bas & Spivak 2000) y diversas especie de palaemo-nidos como M. nobilii, M. idella, M. lamarrei (Balasundaram & Pandian 1981, Mathavan & Murugadass 1988), M. rosen-bergii (Damrongphol et al. 1990, Caceci et al. 1996, Porntrai & Damrongphol 2008), M. molcolmsonii (Samuel et al. 1997) y P. argentinus (Ituarte et al. 2005). Esta técnica de incubación in vitro permite estudiar respuestas a condiciones de estrés como salinidad (Ituarte et al. 2005), temperatura (San Feliu et al. 1976), antibióticos (Damrongphol et al. 1990) o puede ser utilizado en manipulación genética (Caceci et al. 1996).

En el presente trabajo se describen los efectos de tres con-centraciones de salinidad (10, 20 y 30‰) sobre el desarrollo de embriones de C. caementarius incubados in vitro.

Material y métodosHembras ovíferas de C. caementarius fueron capturadas

cerca a la desembocadura del río Lacramarca (09°07’70”S y 78°34’20”W) de la provincia del Santa, Áncash, y transporta-das en baldes con agua del mismo río hasta el laboratorio. Un ejemplar de 5,2 cm de longitud total con embriones en estadio 3 de desarrollo fue seleccionado; porciones de la masa embrio-

216

Fuente et al.


naria fueron extraídos con pinzas y depositados en placas petri conteniendo agua con aireación y luego fueron separados para obtener racimos de hasta 20 embriones y embriones individuales.

Doscientos embriones fueron transferidos a cada una de las doce incubadoras de plástico cilindro-cónicas conteniendo 400 mL de agua a las salinidades de 0, 10, 20 y 30‰. Los embriones fueron mantenidos en suspensión y en movimiento continuo in-troduciendo aire (0,5 L.min–1) desde el fondo de las incubadoras a través de un tubo plástico de ø 3 mm. Todas las incubadoras estuvieron dentro de un acuario a 22,5 ± 1,5 ºC, mantenidas con un termostato y uniformizada con un sistema air-water-lift. A cada incubadora se le agregó 500 ppm de azul de metileno.

La salinidad del agua fue preparada por mezcla de agua de mar (35‰) procedente de la playa El Dorado (Prov. Santa, Región Áncash), con agua potable (0‰) declorada por airea-ción durante 48 h. La salinidad del agua de las incubadoras fue determinada con un refractómetro (±1‰) y la salinidad fue controlada adicionando agua potable declorada. La temperatura fue registrada con termómetro digital (±0,1 ºC) y el oxígeno con oxímetro digital (± 0,01 mg.L–1). El 80% del agua de cada incubadora fue renovada cada cinco días durante los primeros diez días de incubación, luego cada tres días hasta el final de la experiencia. En todos los casos el agua para recambio tuvo la misma temperatura y concentración de azul de metileno que el de las incubadoras.

Una submuestra al azar de aproximadamente 10 embriones fueron extraídos diariamente de cada incubadora para determi-nar los estadios embrionarios según las características siguientes:

Estadio 3 con blastoporo y primordio embrionario; estadio 4 metanauplio embrionario reciente; Estadio 5 con cromatóforos y pigmentación ocular sobre el vitelo; Estadio 6 con pigmentación ocular granate al borde del vitelo; Estadio 7 con cromatóforo en tercer segmento abdominal; Estadio 8 metanauplio en premuda y Estadio 9 pre zoea. Así mismo se buscó deformidades del embrión y se contabilizó los embriones muertos.

Debido a la forma elipsoide de los embriones, se midieron los diámetros mayor (D) y menor (d) de cada estadio embrionario utilizando el ocular micrométrico del microscopio, para luego determinar el volumen (mm3) según la fórmula V= Π*D*d2/6; considerando que durante el desarrollo normal hay incremento del volumen que contribuye con la eclosión. El porcentaje de eclosión fue determinado contando las larvas eclosionadas y la longitud total (escotadura postorbital – extremo posterior del telson) fue determinada en 10 larvas.

Se empleo el diseño experimental de estímulo creciente de salinidad. Los datos fueron sometidos a homogeneidad de varianzas, luego análisis de varianza de una vía y a la prueba de Tukey, con un nivel de significancia del 1%, para ello se empleó el software SPSS-15 para Windows.

ResultadosDuración del desarrollo de embriones: El tiempo de per-

manencia de los estadios 3, 4 y 5 del desarrollo de los embriones de C. caementarius incubados in vitro tanto en agua dulce como en las tres salinidades experimentales fue de 4 días; el estadio 6 fue de 5 días. El estadio 7 demoró 3, 4 y 5 días en 0, 10 y 20‰, respectivamente, y en 30‰ todos los embriones murieron. El estadio 8 demoró 2 días en 0 y 10‰ y un día en 20‰. El es-tadio 9 demoró 2 días a 0‰ y un día a 10‰ y 20‰ (Figs. 1 y 2). La duración total del desarrollo embrionario fue de 24 días.

Supervivencia de embriones: La supervivencia de los em-briones de C. caementarius incubados in vitro fue estadísticamen-te similar (p>0,01) hasta los 12 días y en promedio fue de 94%. A los 18 días la supervivencia fue de 35,5% en 30‰ diferente (p<0,01) y más baja que los obtenidos a 0, 10 y 20‰ que fueron 91,8, 82,7 y 75,3%, respectivamente, siendo estos similares pero con tendencia de disminuir a mayor salinidad. A los 21 días, se

Figura 1. Estadios (E) del desarro-llo embrionario del camarón de río Cryphiops caementarius, obteni-dos durante la incubación in vitro.

(E3) (E4)

(E5) (E6)

(E7) (E8)

(E9)

0

1

2

3

4

5

6

3 4 5 6 7 8 9

0‰

10‰

20‰

30‰

Estadios embrionarios

Tiem

po e

n dí

as

Figura 2. Tiempo de permanencia de cada estadio embrionario de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades.

217

Efectos de la salinidad sobre embriones de Cryphiops caementarius


produjo la muerte de todos los embriones incubados a 30‰. A los 24 días, la supervivencia fue de 70,3 a 0‰ significativamente alta (p<0,01) en relación a 13,5% obtenidos en 10‰ y de 7,9% a 20‰, estos dos últimos no fueron estadísticamente diferentes (Fig. 3). No hubo mortalidad de embriones por infestación con hongos en ninguno de los tratamientos. Los embriones en estadio 5 incubados a 30‰ sufrieron deformación del vitelo y opacidad de los apéndices y del abdomen (Fig. 4).

Volumen de embriones: Los embriones de C. caementarius incubados in vitro a las salinidades de 0 y 10‰ incrementaron de volumen conforme desarrollaron y no hubo diferencia sig-nificativa (p>0,01) en cada estadio embrionario; pero desde el estadio 5 si difirieron (p<0,01) con aquellos incubados a 20 y 30‰ cuyos volúmenes fueron inferiores. El volumen del estadio 9 fue mayor en los incubados a 10 y 20‰ (Fig. 5; Tabla 1).

Eclosión: La eclosión de embriones de C. caementarius incubados in vitro se inició a los 22 días a 0‰, a los 23 días a 10‰ y a los 24 días a 10‰. El porcentaje de eclosión de los embriones incubados a 0‰ fue alta (70,3%) y significativa (p<0,01), obteniendo larvas sin alteraciones morfológicas. En cambio fue baja la eclosión de los incubados a 10‰ (13,5%) y 20‰ (7,9%) que no difirieron estadísticamente (Fig. 6); sin embargo, existieron mayor proporción de larvas con deforma-ciones morfológicas de los apéndices cefalotorácicos y del sexto segmento abdominal, en relación directa con la salinidad. Eclo-sión prematura ocurrió en 30‰, es decir eclosión de embriones en estadio 8. La longitud total de las larvas recién eclosionadas fue estadísticamente diferente (Tabla 2).

Calidad del agua: La temperatura del agua varió uniforme-mente en todas las incubadoras; en cambio el oxígeno disuelto del agua varió significativamente en proporción inversa a la salinidad del agua (Tabla 3).

DiscusiónNo se observó diferencias significativas en el desarrollo de los

embriones de C. caementarius incubados in vitro tanto en agua dulce como en las salinidades de 10, 20 y 30‰ desde el inicio

0

20

40

60

80

100

120

0 5 10 15 20 25 30

Supe

rviv

enci

a (%

)

Tiempo (días)

0‰

10‰

20‰

30‰

Figura 3. Supervivencia (%) de embriones de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferente salinidad, a través del tiempo.

Figura 4. Estadio 5 del desarrollo embrionario de Cryphiops cae-mentariuscon vitelo deforme y opacidad de apéndices y abdomen.

Esta

dios

Salinidad

0‰ 10‰ 20‰ 30‰

3 0,0665 a 0,0640 a 0,0669 a 0,0636 a

(± 0,0015) (± 0,0025) (± 0,0010) (± 0,0015)4 0,0789 a 0,0771 a 0,0764 a 0,0724 a

(± 0,0074) (± 0,0086) (± 0,0012) (± 0,0018)5 0,0809 a 0,0759 a 0,0708 b 0,0608 c

(± 0,0009) (± 0,0037) (± 0,0021) (± 0,0016)6 0,0874 a 0,0904 ab 0,0801 a 0,0687 ac

(± 0,0017) (± 0,0098) (± 0,0007) (± 0,0032)7 0,0959 a 0,0932 ab 0,0816 b 0,0695 c

(± 0,0019) (± 0,0036) (± 0,0074) (± 0,0055)8 0,1082 a 0,1107 a 0,0938 b —

(± 0,0020) (± 0,0017) (± 0,0012) —9 0,1170 a 0,1192 a 0,1201 a —

(± 0,0046) (± 0,0010) (± 0,0089) —

Tabla 1. Volumen (mm3) de cada estadio del desarrollo embrionario de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades. Entre paréntesis desviación estándar.

Datos con letras en superíndices iguales en una misma fila indica que no hay diferencia estadística significativa (p<0,01).

Salinidad (‰)

0 10 20 30Longitud total

(mm) 1,84 a 1,77 b 1,72 c —

(±0,02) (±0,02) (±0,02)

Tabla 2. Longitud total (mm) de las larvas recién eclosionadas de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades. Entre paréntesis desviación estándar.

Salinidad (‰)

0‰ 10‰ 20‰ 30‰Temperatura (°C) 22,5 a 22,3 a 22,6 a 22,6 a

(± 1,50) (± 1,18) (± 1,13) (± 1,15)Oxígeno disuelto

(mgL-1) 8,52 a 8,31 b 8,14 c 8,03 c

(± 0,04) (± 0,04) (± 0,05) (± 0,03)


Tabla 3. Temperatura y oxígeno disuelto del agua de incubación de embriones de Cryphiops caementarius, a diferentes salinidades. Entre paréntesis desviación estándar.


218

Fuente et al.


hasta el estadio 6; en cambio el estadio 7 retrasó significativa-mente (p<0,01) el desarrollo a 10‰ y 20‰ pero a 30‰ todos murieron probablemente por deshidratación. Se ha reportado que la habilidad de los embriones de crustáceos para tolerar diferentes concentraciones osmóticas al de su medio interno, está relacionada a su membrana externa (Bas & Spivak 2000) y que la permeabilidad disminuye cuando las membranas em-brionarias están en formación y aumenta cuando se completan las membranas (Glas et al. 1997). En embriones de C. caemen-tarius la presencia de una doble membrana aparece en el estadio 4, pero no protege a los embriones porque desde el estadio 5 y en las salinidades de 20 y 30‰ disminuye el volumen pero no alteró la duración de los estadios 5 y 6, lo cual indica que fueron resistentes; en cambio el estadio 7 fue sensible incluso a 10 y 20‰ que ocasionó alteraciones morfológicas reduciendo la supervivencia. Similares resultados fueron obtenidos en em-briones de P. argentinus incubados in vitro a 25 y 32‰ (Ituarte et al. 2005). Sin embargo, en embriones de M. molcolmsonii el incremento de salinidad de 0,5 a 6‰ ocasiona alta mortalidad (Samuel et al. 1997), lo que sugiere que la resistencia a la sali-nidad es propia de cada especie.

El alto porcentaje de eclosión (70,3%) de embriones de C. caementarius incubados in vitro y en agua dulce, es bastante consistente a lo reportado en la misma especie (Vegas et al. 1981), donde alta eclosión en laboratorio es obtenida cuando el desarrollo de los embriones portados por las hembras es llevado a cabo en agua dulce y en condiciones naturales.

Sin embargo, el bajo porcentaje de eclosión obtenido en 10‰ (13,5%) y en 20‰ (7,9%), además de la eclosión prematura de embriones en estadio 8, así como la presencia de larvas con deformidades, sería consecuencia de la salinidad que ocasionó primero deshidratación y después en el último estadio ingreso de excesiva agua y de iones que ocasionó incremento del volu-men y ruptura de la membrana embrionaria, lo que sugiere que los embriones a partir del estadio 7 no están capacitados para enfrentar salinidades entre 10 y 30‰. Los embriones de P. argen-tinus, incubados in vitro a 25‰ y 32‰, sufren deformaciones morfológicas y alteraciones en larvas por interferencia con el catabolismo de lipoproteínas (Ituarte et al. 2005); además, de otras alteraciones metabólicas que pueden haber sido afectadas por el exceso de iones dentro de los embriones.

De acuerdo a los resultados obtenidos, inferimos que las hembras ovíferas de C. caementarius permanecen en lugares con salinidad menor a 10‰; en todo caso, desde mitad del desarrollo de sus embriones ellas deben evitar ambientes con alta salinidad para proteger a la prole.

Literatura citadaAmaya J. & A. Guerra. 1976. Especies de camarones de los ríos

norteños del Perú y su distribución. Ministerio de Pes-quería. Dirección General de Investigación Científica y Tecnológica Nº 24. Convenio Ministerio de Pesquería – Universidad Nacional de Trujillo. Lima – Perú. 58 pp.

Arrignon J. 1985. Cría del cangrejo de río. Zaragoza, España. Edit. Acribia SA. 201 p.

Balasundaram C. & T.J. Pandian. 1981. In vitro culture of Macro-brachium eggs. Hydrobiologia, 77: 203-208.

Bas C.C. & E.D. Spivak. 2000. Effect of salinity on embryos of two southweatern atlantic estuarine grapsid crab species cultured in vitro. J. Crust. Biol, 20 (4): 647-656.

Caceci T., C.B. Carlson, T.E. Toth & S.A. Smith. 1996. In vitro embryogenesis of Macrobrachium rosenbergii larvae following in vivo fertilization. Aquaculture, 147: 169-175.

Charmantier G. & M. Charmanties-Daures. 2001. Ontogeny of os-moregulation in crustaceans: The embryonic phase. Amer. Zool, 41: 1078-1089.

Charmantier G., C. Haond, J.H. Lignot & M. Charmantier-Daures. 2001. Ecophysiological adaptation to salinity throughout a life cycle: A review in homarid lobster. J. Exp. Biol, 204: 967-977.

Cheng W., C.H. Liu, C.H. Cheng & J.C. Chen. 2003. Osmollality and ion balance in giant river prawn Macrobrachium rosenbergii subjected to changes in salinity: role of sex. Aquaculture Research, 34: 555-560.

Damrongphol P., N. Eangchuan & B. Pool. 1990. Simple in vitro culture of embryos of the giant freshwater prawn (Macro-brachium rosenbergii). J. Sci. Soc. Thailand, 16: 17-24.

Dupré E. 1988. Desarrollo embrionario de la langosta de Juan Fer-nández Jasus frontalis (Decapoda, Macrura, Palinuridae). Invest. Mar. Valparaíso, 16: 49-62.

Elías J. 1960. Contribución al conocimiento del camarón de río. Pesca y Caza, 10: 84-106.

Glas P.S., L.A. Courtney, J.R. Rayburn & W.S. Fisher. 1997. Embr-yonic coat of the grass shrimp Palaemonetes pugio. Biol. Bull, 192: 231-242.

Huong D.T.T & M.N. Wilder. 2001. Studies on osmoregulation in the giant freshwater prawn (Macrobrachium rosenbergii). The 2001 Anual Workshop of JIRCAS. Technology Deve-lopment for Aquaculture Production. 11 p.

Ituarte R.B., E.D. Spivak & K. Anger. 2005. Effects of salinity on embryonic development of Palaemonetes argentines (Crus-tacea: Decapoda: Palamonidae) culture in vitro. Inverte-brate Reproduction and Development, 47 (3): 213-223.

Ituarte R.B., A.A. López, E.D. Spivak & K. Anger. 2008. Activity of Na+, K+-ATPase in a freshwater shrimp Palaemone-tes argentinus (Caridea, Palaemonidae): ontogenic and salinity-induced changes. Aquat. Biol, 3: 283-290.

Mathavan S. & S. Murugadass. 1988. An improved design for in vitro hatching of Macrobrachium eggs. Asian Fisheries Science, 1: 197-201.

New M.B. & S. Singholka. 1982. Freshwater prawn farming. A manual for the culture of Macrobrachium rosenbergii. FAO Fish. Tech. Rep, 225: 1-116.

Porntrai S. & P. Damrongphol. 2008. A simple in vitro culture of freshwater prawn embryos for laboratory investigations. J. Biol. Exp, 42 (3): 138-141.

Samuel M.J., T. Kannupandi & P. Soundarapandian. 1997. In vitro embryo culture and effect of salinity on the embryonic development of the cultivable freshwater prawn Macro-brachium malcolmsonii (H. Milne Edwards). Current Science, 73(3):294-297

San Feliu J.M., F. Muñoz, F. Amat, et al. 1976. Cultivo experimental de larvas de crustáceos y peces en tanques. Inf. Tecn. Inst. Inv. Pesq, 36: 3-41.

Viacava M., R. Aitken & J. Llanos. 1978. Estudio del camarón de río en el Perú. 1975-1976. Bol. Inst. Mar Perú, 3 (35): 161-232.

Vegas M., L. Ruiz, A. Vega & S. Sánchez. 1981. El camarón Cryphiops caementarius (Palaemonidae): desarrollo embriológico, contenido estomacal y reproducción con-trolada. Primeros resultados. Rev. Lat. Acui, 19: 11-23.

Yépez V. & R. Bandín. 1997. Evaluación del recurso camarón de río Cryphiops caementarius en los ríos Ocoña, Majes-Camaná y Tambo, Octubre 1997. Inf. Prog. Inst. Mar Perú, 77: 3-25.

219

Utilización de la proteína dietaría por alevinos de la gamitana



Utilización de la proteína dietaría por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalóricas

Félix Walter Gutiérrez, Máximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldívar

Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets


Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela cdra 35 s/n Ciudad Universitaria. Apartado 110058, Lima 11, Perú.

Email Walter Gutiérrez: [email protected]

Resumen Un experimento fue conducido para evaluar los efectos de cinco niveles de proteína (25,27, 29, 31 y 33%) sobre el comportamiento productivo de alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum Cuvier 1818, alimentados con dietas isocalóricas (2,7 kcal de ED/g). Los parámetros medidos fueron ganancia de peso (GP), conversión alimenticia (CA), proteína retenida (PR), razón de eficiencia proteica (REP) y energía retenida (ER). En la preparación de las dietas experimentales se utilizaron como fuentes de proteína harina de anchoveta y harina de torta de soya y como fuentes de energía maíz amarillo duro, subproducto de trigo y aceite de pescado. Se encontraron diferencias significativas (P<0,05) entre tratamientos para los parámetros GP, PR, REP y ER. No se encontraron diferencias significativas para la CA. Los mejores rendimientos fueron obtenidos cuando las gamitanas fueron alimentadas con niveles dietarios de 25, 27 y 33% de proteína cruda. También se encontró que a medida que se elevó el nivel de proteína de la dieta, la REP decreció significativamente. Tomando en cuenta el costo de la proteína en la dieta, se concluye que la alimentación de la gamitana con niveles dietarios de 25 ó 27% de proteína cruda y 2,7 kcal de ED/g, garantizarán su exitoso crecimiento.

Palabras claves: utilización de la proteína, proteína dietaria, Colossoma, energía digestible.

AbstractAn experiment was conducted to examine effects of five levels of dietary protein (25, 27, 29, 31 y 33%) on performance by the gamitana, Colossoma macropomum Cuvier 1818. The parameters measured were weight gain (WG), food conversion (Fe), retained protein (RP), protein efficiency ratio (PER), and retained energy (RE). To prepare the experimental diets were used as protein sources anchovy meal and soybean meal, and as energy sources yellow corn, wheat bran and oil fish. Were found significant differences (P<O.05) between diets to the parameters WG, RP, PER, and RE. Were no found significant differences to FC. The best performances were obtained when gamitanas were fed with 25, 27 and 33% of crude protein. Also was found a negative relationship between the PER and the dietary protein level. Taking in account the protein costs on the diet, it was concluded that feeding gamitana with dietaries levels of 25 or 27% of crude protein and 2.7 kcal of ED/g, will guarantee its successful growing.

Keywords: protein utilization, dietary protein, Colossoma, digestible energy.

IntroducciónComo toda especie cultivable, la gamitana, Colossoma

macropomum Cuvier 1818, necesita una dieta que cubra sus requerimientos nutricionales, especialmente de proteína y energía. La proteína es uno de los más importantes nutrientes que afectan el rendimiento piscícola, pero a su vez es uno de los componentes más costosos en la dieta. Al mismo tiempo, el nivel de energía en la dieta también es crítico debido a que altos niveles de energía en la dieta pueden reducir el consumo de alimento y por lo tanto la ingesta de nutrientes necesarios para obtener un excelente rendimiento. Por otro lado, bajos niveles de energía en la dieta pueden causar que la proteína deba ser usada como fuente de energía para satisfacer los requerimientos energéticos para el metabolismo basal de los peces, en lugar de ser usada para el crecimiento. Por lo tanto, la proteína dietaría y los niveles de energía deben estar en balance para optimizar la producción piscícola.

En este sentido se planteó este experimento, con el fin de evaluar la capacidad de utilización de cinco diferentes niveles dietarios de proteína cruda, tomando en cuenta el nivel ener-gético de 2,7 kcal de ED/g encontrado por Gutierrez el al. (1996a) como el más adecuado para un mejor rendimiento de la gamitana.

Los trabajos sobre la utilización de la proteína dietaría por gamitana en ambientes controlados son escasos y con resulta-dos muy variados (Castagnolli & Zuim 1985), sin embargo

existe considerable literatura sobre este aspecto en otros peces. Estudios con salmónidos, bagres y carpas han demostrado que los requerimientos de proteína son afectados por la cantidad y calidad de la energía dietaría (Pike & Brown 1967, Tiemeier et al. 1965, Phillips et al. 1966, Hasting, 1966 y Page & An-drews 1973). No se encontraron diferencias significativas en ganancia de peso cuando la gamitana fue alimentada con dietas isocalóricas (2,7 kcal de ED/g) y concentraciones de proteína de 30, 35 y 40% respectivamente (Merola & Cantelmo 1987). Macedo (1979) y Carneiro (1981) encontraron que el contenido óptimo de proteína de una dieta para gamitaría fue de alrededor del 23%. En experimentos utilizando varias dietas con 30% de proteína, se encontró que la mejor tasa de crecimiento en gamitana se alcanzó cuando la proporción de proteína vegetal fue más grande (Werder & Saint-Paul 1978). Se han alcanzado resultados satisfactorios en Brasil con alimento comercial para pollos conteniendo 15 y 17% de proteína y con torta de palma hecha a partir de Orbignya martiana (Lowshin 1980; Da Silva et al. 1984).

También en Brasil, se ha demostrado que la gamitana crece muy bien con alimento para cerdos y carpas (CEPTA, 1987). Además se encontró que el pacu, Colossoma mitrei, creció adecua-damente con niveles de 25% de proteína y 2600 kcal de energía digestible/kg, cuando se utilizaron diferentes proporciones de proteína de origen animal y vegetal (CEPTA, 1987). Saint-Paul (1986) comparó dos niveles de proteína (27,5 y 42,1% de la dieta), encontrando mejor rendimiento con la dieta de más alto

220

Gutiérrez et al.


contenido proteico (0,9 g/día y una conversión alimenticia de 1,7). Eckman (1987), usando harina de sangre como fuente complementaria de proteína para dietas isocalóricas (2,9 kcal de ED/g) con 25% y 37% de proteína alcanzó Tasas Específicas de Crecimiento (TEC) entre 0,80 y 2,1 %/día. Darmont y Salaya (1984) utilizando dietas con 50% de proteína obtuvieron una TEC de 1,28 %/día.

Tomando en cuenta la preferencia de la gamitana por el arroz silvestre Oryza perennis (Graminea) en su ambiente natural, fue-ron diseñados experimentos para evaluar el efecto del polvillo de arroz con 9,1 % de proteína cruda, utilizado como alimento. En 43 días los peces crecieron desde 97,4 g a 117,6 g (0,47 g/día). La conversión alimenticia fue de 3,9. Con la dieta control (42,1% de proteína), los peces crecieron desde 91,5 g a 147,9 g (1,3 g/día), con una conversión alimenticia de 1,5 (Saint-Paul 1984a).

Material y métodos El experimento se desarrolló en el ex Laboratorio Húmedo de

Huachipa bajo el Convenio entre el Instituto del Mar del Perú y la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacio-nal Mayor de San Marcos y el soporte económico del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONCYTEC).

El experimento fue realizado durante la estación de primavera. Se emplearon quince acuarios de vidrio de cincuenta litros de capacidad cada uno. Se utilizó una densidad de carga de 3 peces/acuario, con pesos promedios de 6,73 ± 0,86 g. Siete días antes del inicio del experimento los peces fueron acostumbrados al alimento seco y peletizado a través de la ingestión de una dieta alta en proteína y fortificada con vitaminas y minerales.

A manera de profilaxis, al inicio del experimento, los peces fueron tratados con una solución de verde de malaquita y oxi-tetraciclina a fin de evitar la presencia del hongo Ichthyopthirius y bacterias patógenas. Asimismo, después de cada muestreo se empleó una solución de violeta de genciana o azul de metileno diluido en el agua para evitar ataques bacterianos ó fúngicos.

Los quince acuarios fueron alimentados con agua de la napa freática, almacenada en un tanque elevado de 20 metros cúbicos de capacidad. La dureza del agua fue mantenida a una concentración de 21,90 ± 0,21 mg/L, que es el nivel óptimo para gamitana. Los acuarios se equiparon con calentadores y aireadores por lo que factores como la temperatura del agua y

el oxígeno disuelto fueron muy estables. La temperatura alcanzó un valor de 27,40 ± 0,21°C, el oxígeno disuelto fue de 4,94 ± 0,10 mg/L y el pH de 8,42 ± 0,04 durante todo el experimen-to. La limpieza diaria de los desechos orgánicos del fondo de los acuarios y el recambio diario del agua ayudaron a mantener las condiciones ambientales adecuadas para la realización del experimento.

Las dietas experimentales fueron isocalóricas (2,7 kcal de ED/g) y se formularon por programación lineal (Programa LP88) para representar cinco niveles de proteína (25, 27, 29, 31 y 33%). En la preparación de las dietas se utilizaron los insu-mos alimenticios harina de anchoveta, harina de torta de soya, maíz amarillo duro, subproducto de trigo, aceite hidrogenado de pescado y los aditivos premezcla de vitaminas y minerales, BHT y ácido propiónico.

La energía digestible de las dietas fue calculada a partir de los valores calóricos de 3,5 kcal/g; 8,1 kcal/g y 2,5 kcal/g para proteínas, lípidos y carbohidratos respectivamente (Wilson 1977). Para el cálculo de las concentraciones de lisina, metionina y metionina + cistina en las dietas experimentales se tomó en cuenta la información proporcionada por el NRC (1983) para los insumos utilizados. Se procuró que los niveles mínimos de lisina, metionina y metionina + cistina de las dietas experimen-tales fueran similares al contenido de éstos aminoácidos en la carcasa de gamitana, determinados a través del aminoagrama correspondiente (AOAC 1994), debido a que se ha encontrado una estrecha relación entre el patrón de requerimientos de aminoácidos esenciales de los peces y el patrón de aminoácidos esenciales de la proteína corporal (Nose 1979; Mambrini & Kaushik 1995). El análisis químico proximal (AOAC 1990), se realizó para determinar los contenidos de humedad, proteína, lípidos, fibra, ceniza y extracto libre de nitrógeno (ELN) en los insumos alimenticios utilizados y en las dietas experimentales.

La composición porcentual y el contenido de nutrientes de las dietas experimentales se observan en la Tabla 1. El análisis proximal y la composición de la premezcla de vitaminas y minerales empleadas en las dietas experimentales se observan en el Tabla 2. La composición química de la carcasa (análisis de proteínas, lípidos, cenizas y humedad expresadas en base húmeda) se determinó al inicio y al final del experimento sobre la base de una muestra total de 6 peces por tratamiento (AOAC

Insumos alimenticiosDietas experimentales

Niveles de proteina %

25 27 29 31 33Maiz 34,80 30,00 30,19 30,00 30,00Sub. Trigo 19,73 24,63 17,24 10,52 3,36H. Pescado 17,85 20,57 20,32 20,10 19,82T. Soya 15,82 15,75 23,00 30,07 37,35Aceite de Pescado 7,74 5,53 5,73 5,80 5,95Fosfato Dicálcico 0,54 0,01 0,01 0,01PremezclaVitaminas y Minerales(1) 0,50 0,50 0,50 0,50 0,50Bentonita 3,00 3,00 3,00 3,00 3,00BHT 0,015 0,015 0,015 0,015 0,015

Tabla 1. Composición porcentual de las dietas experimentales.

(1) Vitaminas (como mg/kg de dieta): A, 5500 VI; D3, 1000DI; E, 50 VI; K, 10, Colina, 550; Niacin, 100; riboflavina, 20; Piridoxina, 20; Tiamina, 20; D-Pantetonato de Calcio, 50; Biotina, 0.10; Folacina, 5; B12, 20; Acido Ascórbico, 200; Inositol, 100. Minerales (como mg/kg de dieta): Manganeso 115; Yodo 2,80; Cobre 4,30; Zinc 88; Fierro 44; Cobalto 0,05; Calcio 90%; Fósforo Disponible 0,45%.

221



1990). Los datos se utilizaron para calcular la energía retenida y la proteína retenida.

El comportamiento productivo de la gamitana se evaluó a través de la ganancia de peso (Hopkins 1992), conversión ali-menticia, proteína retenida, energía retenida (Reinitz & Hitzel 1980) y la razón de eficiencia proteica (Hepher 1993).

El alimento fue ofrecido ad libitum, dos veces al día (8:00 y 16:00 horas). La duración del experimento fue de 83 días. Para los cálculos estadísticos del experimento fue utilizado el paquete estadístico Statigraphics, versión 5.1 (1991). Se empleó un dise-ño estadístico completamente al azar con cinco tratamientos y tres repeticiones por tratamiento. Los valores obtenidos fueron sometidos al Análisis de Varianza. Cuando se encontraron dife-rencias significativas se utilizó la Prueba de Rangos Múltiples de Duncan para identificar diferencias entre medias de tratamien-tos. El nivel mínimo de significancia aceptado fue de P<0,05.

Resultados y discusión El comportamiento productivo de la gamitana alimentada

con diferentes dietas isocalóricas que variaron en los niveles de proteína se observan en la Tabla 3. Después de 83 días de alimentación, se encontraron diferencias significativas (P<0,05) entre dietas, en términos de ganancia de peso (GP). Conversión alimenticia (CA), proteína retenida (PR), relación de eficiencia proteica (REP) y energía retenida (ER). Las ganancias de peso de los peces alimentados con 25,27 y 33% de proteína fueron significativamente más altas que aquellos peces alimentados con 29 y 31% de proteína (P<0,05).

Cuando se analizó la conversión alimenticia, no se encon-traron diferencias significativas entre dietas. Con respecto a la proteína retenida, los peces alimentados con la dieta de 27% de

proteína tuvieron una retención de proteína significativamente más alta (P<0,05) que los peces alimentados con las dietas de 25, 29, 31 y 33% de proteína. La más alta relación de eficiencia proteica fue encontrada cuando los peces fueron alimentados con la dieta de 25% proteína. La REP fue estadísticamente diferente (P<O,05) cuando se comparó con las dietas de 29, 31 y 33% de proteína. También se encontró que a medida que el nivel de proteína en las dietas se incrementa, la REP decrece. La energía retenida en los peces que fueron alimentados con las dietas de 27 y 33% de proteína fue significativamente más alta que de aquellos peces alimentados con las dietas de 25, 29 y 31% de proteína (P<0,05).

Los niveles dietarios de proteína cruda que han resultado en una máxima ganancia de peso fueron 25, 27 y 33%. En similares condiciones, Eckman (1987) encontró una mejor respuesta en el crecimiento de gamitana utilizando dietas isocalóricas (2,85 kcal de ED/g) y con una alta proporción de proteína animal. Por otro lado Werder y Saint Paul (1978), alimentando a la gamitana con tres dietas isocalóricas (2,8 kcal de Ed/g) que contenían proporciones de 0, 25 y 95% de proteína animal res-pectivamente, encontró que la dieta con la más alta proporción animal no tuvo buen rendimiento (conversión alimenticia de 13,6), sin embargo la dieta con 25% de proteína animal expresó una mejor respuesta en términos de crecimiento. Carneiro el al. (1984) encontró la mejor tasa de crecimiento cuando alimentó Colossoma mitrei con una dieta de 23% de proteína cruda y 3200 kcal/kg de alimento. Gutierrez el al. (1996a) obtuvieron mejores ganancias de peso en gamitana con una dieta de 25,94 % de proteína y 2700 kcal de ED/kg de alimento. La ganancia de peso fue mejor cuando el paco, Piaractus brachypomus, fue alimentado con una dieta de 29,8% de proteína bruta y 2700 kcal de ED/kg de alimento (Gutierrez el al. 1996b).

Parametro dietas experimentales Niveles de Proteína (%)

25 27 29 31 33Humedad 11,27 11,68 10,94 10,92 11Proteína 26,62 27,49 29,67 32 34,04Lípidos 10,4 9,33 8,83 8,33 8,67Fibra 4,2 4,47 4,17 4 3,1Ceniza 8 8,1 8,2 9,1 8,15Extracto Libre de Nitrógeno 39,51 38,83 38,18 35,65 35,04

Tabla 2. Análisis proximal de las dietas experimentales (en base seca). Los valores son promedios de muestras duplicadas por cada dieta.

Parametros Niveles de proteina (%)

25 27 29 31 33GP 59,88 ± 2,57a 57,54 ± 0,66a 43,18 ± 0,38b 44,04 ± 1,11b 56,84 ± 6,09a CA 1,07 ± 0,05a 1,07 ± 0,04a 1,07 ± 0,04a 1,04 ± 0,07a 1,04 ± 0,02a PR 66,82 ± 6,74c 77,l3 ± 1,49a 66,28 ± 2,60c 56,29 ± 3,71b 67,04 ± 1,14c

REP 4,19 ± 0,30a 3,88 ± 0,I7a 3,69 ± 0,14ab 3,37 ± 0,22c 3,04 ± 0,03c ER 56,79 ± 4,10b 68,73 ± 1,20a 6I,07 ± 1,80b 56,50 ± 3,74b 67,08 ± 3,39a

GP: Peso Final-peso Inicial.CA: Gramos de alimento consumido por unidad experimental/gramos de ganancia en peso húmedo por unidad experimental. PR: (Proteína corporal final-proteína corporal inicial/total de proteína consumida)x100.REP: Gramos de ganancia en peso húmedo por unidad experimental/proteína consumida por unidad experimental. ER: (Energía corporal final -energía corporal inicial/total de energía dietaria consumida) x 100. Los valores mostrados son promedios de grupos triplicados de peces. Los valores promedios seguidos por iguales letras no son significativamente diferentes (P<0,05) por la Prueba de Duncan.

Tabla 3. Ganancia de peso (GP), conversion alimenticia (CA), proteína retenida (PR), relación de eficiencia proteica (REP) y energía retenida (ER) de alevinos de gamitana alimentados con cinco dietas isocaloricas (2,7 kcal de ED/G).

222

Gutiérrez et al.


Cuando se analizo la conversión alimenticia, no se encon-traron diferencias estadísticas entre dietas. Lovshin et al. (1974) obtuvieron índices de conversión alimenticia de 3,1 y 3,3 cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 29,1% de proteína. Da Silva el al. (1978) encontraron una conversión alimenticia de 2,8 cuando administraron a la gamitana una dieta con 27% de proteína. Werder y Saint Paul (1978) encontraron una conver-sión alimenticia de 2,3 cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 30% de proteína cruda.

La máxima proteína retenida se encontró con la dieta de 27% de proteína. Gutierrez el al. (1996a) encontraron la mejor proteína retenida cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 25,94% de proteína y 2700 kcal de ED/kg de alimento. En un experimento con paco, Piaractus brachypomus, Gutierrez el al. (1996b) encontraron la mayor proteína retenida con una dieta de 29,8% de proteína bruta y 2700 kcal/kg de alimento.

En relación a la REP, son muy escasos o no existen trabajos realizados en gamitana, no obstante es importante comparar es-tos resultados con los encontrados en tilapia, especie tropical y de similar hábito alimenticio. Shiau y Huang (1989), encontraron que para tilapia híbrida, el máximo crecimiento fue obtenido con una dieta de 24% de proteína, siendo la REP de 2,99, que fue decreciendo conforme fue incrementándose el nivel de proteína de las dietas. Clark el al. (1990), demostraron que la tilapia roja puede ser criada hasta su tamaño mercable con una dieta de 20% de proteína. Con este nivel de proteína los autores obtuvieron una REP de 2,41, indicando una mejor eficiencia de utilización de la proteína, al compararlas con las dietas de mayor nivel de proteína. Shiau y Huang (1990), encontraron valores de 2,38 y 2,53 para la REP con dietas de 24% de proteína y 230 kcal de energía bruta/100 g y 21% de proteína y 310 kcal de energía bruta/100 g respectivamente, notándose una mejor REP cuando la dieta tuvo mayor nivel de energía. Santiago y Reyes (1991) alimentaron a la carpa cabezona, Aristichthys nobilis, con dietas isocalóricas (2,9 kcal de ED/g) y diferentes niveles dietarios de proteína; los autores observaron que la mayor REP se encontró con un nivel de 25% de proteína dietaría, disminuyendo a me-dida que se incrementaron los niveles de proteína.

El-Sayed y Teshima (1992) probaron diferentes niveles de proteína y energía en dietas para tilapia del nilo, Orechromis niloticus, y encontraron el más alto valor de la REP a un nivel de 45% de proteína y 3,0 kcal de energía bruta/g. A un nivel de 50% de proteína la REP disminuyó drásticamente. Similar decrecimiento de la REP fue encontrado cuando se incrementa-ron los niveles de proteína en otras especies de tilapia (Teshima el al. 1978, Siddiqui el al. 1988, Teshima el al. 1985, Mazid el al. 1979 y Jauncey 1982). Igual comportamiento fue encon-trado en el presente estudio, disminuyendo la REP conforme fue incrementándose el nivel de proteína desde 25 hasta 33%.

De acuerdo con la literatura discutida, existe un amplio y variado rango de resultados cuando se usan diferentes niveles dietarios de proteína cruda en la alimentación de gamitana o pe-ces de similares hábitos alimenticios como tilapia. En el presente estudio, niveles dietarios de proteína de 25, 27 y 33% mostraron los mejores rendimientos en términos de ganancia de peso, pro-teína retenida, relación de eficiencia proteica y energía retenida. Es decir que el uso de cualquiera de estos niveles dietarios de proteína resultará en rendimientos estadísticamente similares.

Por lo tanto, bajo las condiciones del experimento y tomando en cuenta el costo de la proteína sobre la dieta, se puede concluir que el uso de niveles dietarios de 25 ó 27% de proteína cruda por la gamitana garantizarán un exitoso crecimiento.

Literatura citadaAOAC (Association of Official Analytical Chemist). 1990. Official

methods of analysis. 15th edition. Association ofOfficial Analytical Chemists, Arlington, Virginia, USA. 957 pp. Association ofOfficial Analytical Chemist (AOAC). 1994. Determination of amino acids in feeds: collaborative study. Journal International. 77(6).

Carniero D.J. 1981. Digestibilidade proteica em dietas isocalóricas para o tambaquí, Colossoma macropomum (Cuvier, Pis-ces). An. 2. Simp. Bras. Aquicult. E 2 Ene. Nac. Ranicult., SUDEPE, Brasilia,pp. 788-800.

Carniero D.J., N. Castagnolli, C.R. Machado, et al. 1984. Nutricio do pacú, Colossoma mitrei (Berg, 1895). 111. Niveis do energia metabolizavel em dietas isoporteicas. An. Simp. Bras. Aquicult. 111 Sao Carlos-Sp, pp. 133-146.

Castagnolli N. & S.M.F. Zuim. 1985. Consolidacao do conhecimento adquirido sobre o pacú (Colossoma mitrei Berg 1895). Jabocatibal, FCAU, Bol. Tec., 30 pp.

CEPTA (Centro de Pesquisa e Treinamento em Acuicultura). 1987. Sintese dos trabalhos realizados com espéces do genero Colossoma. Pirassununga, Sao Paulo, Brasil. 37 pp.

Clark A. E., W.O. Watanabe, B.L. Olla & R.I. Wicklund. 1990. Growth, feed convertion and protein utilization ofFlorida red tilapia fed isocaloric diets with different protein levels in seawater pools. Aquaculture 88:75-85.

Da Silva A.B., D. Carneiro, F. Sobrinho & R. Melo. 1978. Monocul-tivo del "tambaquí" Colossoma macropomum. CERLA, Brasil. 32 pp.

Da Silva A.B., L.L. Lovshin, E.P. Dos Santos, et al. 1984. Analise complementar de um ensaio em piscicultura intensiva de pirapitinga, Colossoma macropomum. Cienc Cult 36: 436-438.

Darmont M. & J. Salaya. 1984. Ensayo de cultivo de la cachama, Colossoma macropomum, Cuvier 1818, en jaulas flotantes rígidas. Memorias de la Asociación Latinoamericana de Acuicultura 5:465-479.

Eckman R. 1987. Growth and body composition ofjuvenile Colos-soma macropomum Cuvier, 1818 (Characoidei) feeding on artificial diets. Aquaculture 64: 293-303.

El-Sayed, A.F. & S. Teshima. 1992. Protein and energy requirements of nile tilapia Oreochromis niloticus fry. Aquaculture 103:55-6

Gutierrez F.W., J. Zaldívar,J. Rebaza. 1966a. Utilización de dietas practices con diferentes niveles de aminoácidos azufra-dos totales para el crecimiento de gamitana (Colossoma macropomum), Pisces Characidae. Folia Amazónica 7 (1-2): 195-200.

Gutierrez W., J.Zaldívar, S. DEza, M.Rebaza.1966b. Determinación de los requerimientos de proteína y energía de juveniles de “pacp” (Piaractus brachypomus), Folia Amazónica 8 (2): 35-45.

Hasting W.H. 1966. Progress in sport fisheries research feeds formu-lations, physical quality of pelleted feed, digestibility. U.S. Bur. Sport Fisheries and Wildlife. Res. Pub. 39: 137-141.

Hepher B. 1993. Nutrición de peces comerciales en estanques. Pri-mera Edición. Editorial Limusa, México.406 pp.

Hopkins K.D. 1992. Reporting Fish Growth: A review of the Basis. Journal fo the World Aquaculture Society, 23(3): 173-179.

Jauncey K. 1982. The effects of varying dietary protein level on the growth, food conversion, protein utilization and body com-position of juvenile tilapia ( Sarotherodon mossambica). Aquaculture, 27:43-54.

223



Lowshin L.L., A.B. Da Silva, J.Fernandez & A. Carneiro.1974. Preli-minare pond cultura test of “pirapitinga” Colossoma bidens and “tambaquí” Colossoma macropomum for the amazon river basin. FAO. Informe de Pesca Nº 159, Vol I. 8 pp.

Lowshin L.L. 1980. Situación del cultivo de Colossoma sp.en Sud América. Rev. Lat. Acuicult. 5: 27-42.

Macedo E.M. 1979. Necessidade proteica na nutricao do tambaqui Colossom macropomum Cuvier 1818 (Pisces Characidae). M. SC. Thesis. Univ. Estadual Paulista, Jabocatibal, S.P. 71 pp.

Mambrini M. & S.J. Kaushik.1995. Indispensable amino acids re-quirements of fish: Correspondence between quantitative data and amino acids profile of tissue protein. J. Applied Ichtiology. 11: 240-247.

Mazid M.A., Y. Tanaka, M.A. Rahman, et al. 1979. Growth responses of Tilapia zilli fingerling fed isocaloric diets with variable protein levels. Aquaculture, 18:115-122.

Merola N. & O.A. Cantelmo.1987. Growth, feed convertion, and mortality of cage reared “tambaquí”,Colossoma macro-pomum, fed various dietary feeding regimes and protein levels. Aquaculture, 66:223-233.

NCR (National Research Council, USA). 1983. Nutrient requirement of warm water fishes and shellfishes. Revised Edition. National Academy Press, Washington, D.C., USA. 102 pp.

Nose T. 1979. Summary report on the requirements of essential amino acids for carp. P. 145-156. In: Finfish Nutrition and Fishfeed Technology. J.E. Halver and K. Tiews Eds.Henemann, Berlin. p 145-156.

Page J.W. & J.W. Andrews.1973. Interaction of dietary levels of protein and energy on channel catfish Ictalurus punctatus. J. Nutr. 103: 1339-1346.

Phillips A., M.P.L. Livington, H.A. Poston. 1966. Use of caloric source by trout. Prog. Fish Culturist. 28: 67-72.

Pike R.I. & M.L. Brown. 1967. Nutrition: An integrated approach. J. Willey and Sons, Inc. N.Y.J. 42 pp.

Reinitz G. & F.N. Hitzel. 1980. Formulation of practical diets for rainbow trout based on desired performance and body composition. Aquaculture 19: 243-252,

Saint-Paul, U. 1986. Potential for aquaculture of South American freshwater fishes: a review. Aquaculture 54:205-240.

Santiago C.B. & O.S. Reyes. 1991. Optimum dietary protein level for growth of bighead carp Aristichthys nobilis fry in a static water system. Aquaculture 93:155-162.Nº 2.

Shiau, S.Y. & S.L. Huang. 1989. Optimal dietary levels for hybrid tilapia (Oreochromis niloticus x O. aureus ) reared in seawater. Aquaculture 81: 119-127.

Shiau, S.Y. & S.L. Huang, 1990. Influence of varying energy levels with two protein concentration in diets for hybrid tilapia ( Oreochromis niloticus x O. aureus ) reared in seawater. Aquaculture 82: 110-117.

Siddiqui, A.Q., M.S. Howlander, A.A. Adam. 1988. Effects of dietary protein levels on growth, feed conversion and protein utili-zation in fry and young nile tilapia Oreochromis niloticus. Aquaculture 70:63-73.

Statigraphics 1991. Statical Graphics System. Statical Gaphics Corporation. MD. USA.

Teshima, S., G.M.O. Gonzales, A. Kanazawa.1978. Nutritional requeriments of tilapia: utilization of dietary by Tilapia zilli. Mem. Fac.Fish.Kagoshima Univ. 27: 49-57.

Teshima, S., A. Kanasawa, Y. Uchiyama.1985. Optimum protein levels in casein-gelatin diets for tilapia niloticus fingerling. Mem. Fac. Fish. Kagoshima Univ. 34:45-52.

Tiemeier, O.W.C. Deyoe & S. Weardon. 1995. Effects on growth of fingerling channel catfish on diets containing two energy and two protein levels. Trans, Kan. Acad. Sci. 66(4): 379-392.

Werder U.,U. & Saint Paul. 1978. Feeding trials with herbivorous and omnivorous. Amazonian fishes. Aquaculture 15:175-177.

Wilson, R.P. 1977. Energy relationships in catfish diets. Pp 21-29. In: Nutrition and feeding of channel catfish. R.R. Stickney and R.T. Lovell (Editors). Southern Cooperative Series. Bull. 218 pp.

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Gutiérrez et al.


225

Letalidad de hongos entomopatogenos



Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae)

Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos

Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae)

Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela cdra 35 s/n Ciudad Universitaria. Apartado 110058, Lima 11, Perú.

Email Pedro Castellanos: [email protected]


ResumenSe evaluó la patogenicidad y virulencia sobre Dysdercus peruvianus de una cepa de Acremonium y una de Scopulariopsis, aisladas de adultos infectados de D. peruvianus procedentes de Mala, Provincia de Cañete. También se evaluó una cepa de Beauveria sp. aislada de Schistocerca piceifrons peruviana procedente de Ayacucho. Los bioensayos se realizaron sobre ninfas del cuarto estadío de D. peruvianus y las concentraciones empleadas fueron 3,7x108, 1,9x108, 9,4x107 conidias/mL para Beauveria sp., Acremonium sp. y Scopulariopsis sp. respectivamente. Veinte días posteriores al tratamiento, los mayores porcentajes de mortalidad los cau-saron Beauveria sp. (83,3%) y Acremonium sp. (80%). Scopulariopsis sp. causo una mortalidad de 23,3%. Acremonium sp. fue la cepa más agresiva con un tiempo de letalidad (TL50) 3,8 días.

Palabras clave: entomopatógeno, Dysdercus, Beauveria, Acremonium, Scopulariopsis, arrebiatado.

AbstractWe assessed the pathogenicity and virulence on Dysdercus peruvianus with a strain of Acremonium and one of Scopulariopsis isolated from infected adult D. peruvianus from Mala, Cañete, south of Lima. A strain of Beauveria sp., isolated from Schistocerca piceifrons peruviana from Ayacucho, was also evaluated. Bioassays were conducted on the fourth instar nymphs of D. peruvianus, and the concentrations used were 3,7 x108, 1,9 x108, 9,4 x107 conidia / mL for Beauveria sp., Acremonium sp. and Scopulariopsis sp. respectively. At 20 days after treatment, the highest mortality rates were caused by Beauveria sp. (83,3%) and Acremonium sp. (80%). Scopulariopsis sp. caused a mortality of 23,3%. Acremonium sp. was the more aggressive strain with a lethal time (LT50) of 3,8 days.

Keywords: entomopathogenic, Dysdercus, Beauveria, Acremonium, Scopulariopsis, cotton stainer.

IntroducciónLos hongos entomopatógenos causan una alta mortalidad

sobre sus hospederos (Lecuona et al. 2001, Thara et al. 2001, Liu et al. 2002). Algunos como los del género Metarhizium (Ascomycota), invaden directamente a su huésped a través de la cutícula por lo que son ampliamente utilizados en el de control biológico (Lubeck et al. 2008). Se han estimado cerca de 700 especies de hongos entomopatógenos en aproximadamente 90 géneros. Beauveria, Metarhizium, Lecanicillium e Isaria son los géneros fáciles de producir en masa y comercializados para control biológico. Sin embargo el grado de patogenicidad está en función de condiciones ambientales (Vega et al. 2009). El cultivo del algodón sufre el ataque de muchas plagas, siendo Dysdercus peruvianus Guérin-Méneville, 1831, el “arrebiatado”, una de las más comunes (Beingolea, 1973).

El objetivo del presente trabajo fue evaluar tres cepas de hon-gos: Beauveria sp. cepa PR-11 y dos hongos aislados de insectos adultos de Dysdercus peruvianus.

Material y métodosCrianza de los insectos.- Adultos de Dysdercus peruvianus

Guérin-Méneville, 1831 fueron recolectados de los cultivos de algodón de la localidad de Mala, Provincia de Cañete, al sur de Lima. Los insectos fueron mantenidos en envases con agua y alimentados con semillas de algodón y hojas de mandarina. Las semillas y el agua fueron renovadas cada 3 días. Los huevos de D. peruvianus fueron colocados sobre semillas de algodón y recolectados cuidadosamente.

Aislamiento e identificación de hongos.- Insectos adultos recolectados en campo fueron mantenidos en cautiverio en condiciones de alta densidad para estimular la expresión de las infecciones latentes que pudieran traer del campo; muertos los

insectos, fueron sumergidos en una solución de hipoclorito al 5% por 1 minuto y luego se lavaron tres veces en agua destilada para ser colocados en placas petri con algodón húmedo. A partir de estos ejemplares se aislaron cepas de hongos que se conservaron en Agar Papa Dextrosa (APD) hasta su evaluación entomocida. Los hongos fueron identificados en base a sus características morfológicas según Egorova (1980) y Barnet y Hunter (1998). Además se empleó la cepa de Beauveria sp. PR-11 aislada de Schistocerca piceifrons peruviana procedente de Ayacucho (Pa-riona et al. 2007).

Multiplicación de los hongos.- La suspensión de conidias usadas como inoculo fueron obtenidas de los cultivos de 21 días de incubación, crecidas sobre frascos con APD en pico de flauta a temperatura de laboratorio. Las conidias fueron cosechadas de los frascos por raspado agregando una solución estéril de agua destilada con Tween 80 (0,1%). La concentración del inoculo fue calculada empleando la cámara de Neubauer.

Caracterización fisiológica de las cepas.- La caracterización fisiológica se realizó mediante la evaluación de producción de conidias y porcentaje de germinación.

Para la producción de conidias (esporulación) se inoculó 10 µL de la solución conidial con una concentración de 107 conidias/mL en placas petri con APD diseminándose en toda la superficie del medio con la ayuda de una espátula de Drigalsky esterilizada. Luego fueron mantenidas a temperatura de labo-ratorio durante 21 días; se utilizaron cuatro repeticiones para cada cepa. Transcurrido el tiempo se agregó una solución de 10 mL de agua destilada con Tween 80 al 0,1% y se dispersaron los conidios. Los conteos de conidios se realizaron en una cámara de Neubauer.

El porcentaje de germinación (viabilidad) se realizó en

226

Falconi et al.


placas petri conteniendo APD se marcaron 6 puntos en la super-ficie externa inferior de la placa. Se tomaron 5 µL de diluciones 10-4 de cada cepa de hongo preparada para la prueba de conteo de conidias (previa agitación) y se depositaron en los puntos marcados, a razón de 6 alícuotas por placa (cada alícuota es una repetición para cada cepa de hongo evaluado). Las muestras fueron mantenidas a 22 °C, después de las 24 horas se agregó azul de lactofenol para detener la germinación y dar contraste a las conidias. Cada sector de agar que contenía una alícuota fue cortado y colocado en un portaobjeto y cubierto con un cubre-objeto. El conteo se realizó en 5 campos para cada repetición.

Bioensayos en Dysdercus peruvianus.- Los bioensayos con ninfas del cuarto estadio de D. peruvianus fueron realizadas en condiciones de laboratorio. La prueba de patogenicidad fue rea-lizada por inmersión de 10 insectos en una suspensión conidial (108 conidia/mL) por aproximadamente 5 segundos. Para todos los tratamientos se empleo el mismo método de aplicación con tres repeticiones de 10 insectos. Los testigos fueron sumergidos en una solución de agua destilada estéril con Tween 80 al 0,1%.

El ensayo consistió de 4 tratamientos: (T1) PR-11, (T2) DperMa052B, (T3) DperMa053M, (T4) testigo.

Luego del tratamiento las ninfas fueron transferidas indivi-dualmente en un contenedor plástico (20 mL) usando un pincel fino. Cada envase fue tapado, y para proveer de ventilación a las ninfas se realizaron pequeños agujeros en las tapas de los envases. Las ninfas fueron alimentadas con hojas de mandarina y semillas de algodón. El alimento fue renovado cada 2 días. La mortalidad de las ninfas fue registrada diariamente durante 20 días. Las ninfas muertas fueron colocadas en cámaras húmedas para facilitar el crecimiento de micelio, comprobándose así que el individuo estaba infectado. Para el análisis estadístico se utilizó un diseño completamente al azar, los datos obtenidos de morta-lidad fueron sometidos a un análisis de varianza (ANOVA), para lo cual el porcentaje de individuos muertos fue transformado al arcoseno. Posterior al análisis de ANOVA se aplicó el test de Duncan (p< 0,05) para comparar los promedios.

Tiempo de letalidad al 50 y 80% (LT50 y LT80).- En este ensayo se determinó el tiempo necesario para matar el 50% y el 80% de cada población ninfal experimental por medio de una tabla de mortalidad acumulada diaria durante 20 días. Se realizó un análisis de varianza (ANOVA), comparándose los promedios mediante la prueba de Tukey (diferencia de signifi-cación) (p<0,05).

Tasa de infección.- Se seleccionaron las ninfas muertas a lo largo del experimento y se colocaron en cámara húmeda para realizar un conteo de ninfas infectadas por el hongo y así hallar el porcentaje dentro de cada unidad experimental y tratamiento. Se realizó un análisis de varianza (ANOVA) a los datos obteni-dos comparándose los promedios mediante la prueba de Tukey (diferencia de significación) (p<0,05). La tasa de infección deter-minó el porcentaje de ninfas con confirmación de esporulación (micosis) al final del experimento.

Resultados y discusiónAislamiento e identificación de cepas.- De las 50 cepas de

hongos aisladas, dos cepas fueron seleccionadas para evaluar su patogenicidad. Estas cepas fueron: Acremonium sp. DperMa-052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M. La infección fúngica natural por posibles hongos entomopatógenos en los insectos

recolectados fue baja 9,8%. Esta baja frecuencia de infección encontrada también fue reportada por Shah et al. (1997) quie-nes señalan que en la República de Benin (África) entre 1990 y 1992, se mantuvieron bajo cría masiva más de 23000 insectos, y se obtuvieron 79 aislamientos siendo 8 de ellos de B. bassiana (0,03%) y 67 de Metharhizium flavoride (0,29 %).

Nuestros resultados permiten remarcar la presencia natural de hongos entomopatógenos y la factibilidad de obtener cepas fúngicas, a partir de insectos aparentemente sanos. Es importante destacar que los géneros Acremonium y Scopulariosis no fueron reportados anteriormente en el Perú como entomopatógenos y se desconoce sobre su distribución.

Conocidos hongos entomopatógenos como Beauveria spp. y Paecilomyces fumosoroseus no fueron aislados en nuestro trabajo, a diferencia de Samson et al. (1984) que si encontraron B. bassiana frecuentemente en insectos troglobios. Otro entomopatógeno como Metarhizium anisopliae tampoco fue encontrado. Esta especie solo tiene ocurrencia sobre coleópteros (Domsch et al. 1993).

Caracterización morfológica de los hongos

Beauveria sp. cepa PR-11.- La cepa de Beauveria sp. pre-sentó una colonia con micelios blancos de aspecto algodonoso y superficie semielevada. Se observó la formación de sinemas re-portadas por Vargas (2003) para Beauveria bassiana y por Pariona (2007) para Beauveria sp. En el cultivo produjo un pigmento de color amarillo, que evidenció la producción de la toxina Bauve-ricina (Gómez 1998, Vargas 2003). También fueron observadas células conidióforas formando racimos, irregularmente densos. El conidióforo se forma desde una base hinchada adelgazándose hacia la porción que sostiene la célula conidiófora, la cual se presenta en forma de zig – zag, las conidias se forman en cada punto de flexión. Las conidias son hialinas, ovoides, globosas, unicelulares y pequeñas. Estas características coinciden con las descripciones de Gómez (1999) y Bustillos (2001).

Acremonium sp. cepa DperMa-052B.- Presentó una colonia con micelios blancos de aspecto algodonoso y superficie elevada. Produjo pigmentos de color liliáceo que se difundió en el medio. Las hifas eran septadas, delicadas y hialinas, con conidióforos largos y delgados, que dan origen a microconidias hialinas, uni-celulares y elipsoidales, reunidas en una cabezuela en el extremo distal del conidióforo; características del género Acremonium.

Scopulariopsis sp. cepa DperMa-053M.- Este hongo presentó una colonia con micelio marrón, superficie plana y crecimiento moderado. Produjo un pigmento de color mostaza que se difundió en el medio. Presentó condióforos generalmente ramificados o produciendo en el ápice racimos de conidias, de-jando anelaciones en el extremo. Las conidias, llamadas en este caso anelosporas, fueron hialinas, unicelulares, globosas con la base truncada, producidas en cadenas basipetales.

Caracterización fisiológica del hongo

Recuento de conidias.- Las tres cepas evaluadas presentaron una alta producción de conidias después de 21 días de sembrado. Las diferencias en la producción de conidias de los tres hongos evaluados fueron altamente significativas (ANOVA, p<0,05), con valores mayores a 107 conidias/mL. La cepa de Beauveria sp. PR-11 presentó el valor más alto con 4,6x108 conidias/mL, seguido de la cepa de Acremonium sp. DperMa-052B con

227



11 y 80% para Acremonium sp. DperMa-052B. Scopulariopsis sp. DperMa-053M presentó una mortalidad baja sobre el insecto que alcanzo solo el 23,3% de los insectos tratados (Fig. 1).

Al decimo día no se observaron diferencias significativas en las mortalidades producidas por las tres cepas evaluadas. Al de-cimoquinto día las cepa Beauveria sp. PR-11 produjo el 56,67% de mortalidad y Acremonium sp. DperMa-052B el 80%; siendo significativamente diferentes a Scopulariopsis sp. DperMa-053M

que produjo sólo 16,67% de mortalidad, existiendo diferencias significativas. Al finalizar el estudio los tres hongos presentaron valores significativamente diferentes al testigo (Duncan, P<0,05; Tabla 1). No fue necesario aplicar la formula de Abbot para corregir los datos de mortalidad acumulada debido a que no se registro mortalidad en los testigos.

Teniendo en cuenta los resultados de porcentaje de mortali-dad, la cepa Beauveria sp. PR-11 fue la más virulenta sobre ninfas de D. peruvianus ya que obtuvo un mayor valor. Este resultado muestra una patogenicidad inespecífica del hongo, por no tener una relación con el hospedero de origen. Respecto a este hecho, Feng et al. (1994) señalan que en general cepas de B. bassiana, tienden a mostrar gran virulencia sobre su hospedante original o sobre especies cercanamente relacionadas, tal como lo reportado por Romaña y Fargues (1987), quienes observaron que solo las cepas aisladas a partir de Hemiptera fueron altamente patógenas a Rhodnius prolixus. Sin embargo Moorhouse et al. (1993) sugie-ren que la especificidad hospedero patógeno no es tan estricto; esto explicaría los resultados de alta virulencia presentada por la cepa heteróloga Beauveria sp. PR-11 aislada del ortóptero Schistocerca peruviana sobre las ninfas de D. peruvianus, así como fue el caso de una cepa aislada del lepidóptero Diatraea saccharalis que causó 97% de mortalidad sobre el hemíptero Triatoma infestans (Klug) (Lecuona et al. 2001).

Los insectos muertos por el hongo Acremonium sp. DperMa-052B presentaron una coloración oscura causada posiblemente por sustancias similares a la oosporeína, para el caso de infec-ciones con Beauveria (Lecuona 1990, Khachatourians 1996). Al realizar la cámara húmeda para determinar la tasa de infección por el hongo la recuperación no ocurrió sobre todos los cadáve-res. Por esta razón, no hubo una relación proporcional entre los porcentajes de mortalidad y esporulación, lo que coincide con lo observado en otras especies de insectos (Rodríguez et al. 2006), resultando que la mortalidad por micosis (con confirmación de esporulación) es menor a la mortalidad real (coloración oscura).

Esta menor capacidad de esporulación de Acremonium sp. DperMa-052B podría indicar que la mortalidad fue causada por la actividad de alguna sustancia fúngica segregada durante la fase de ligero crecimiento vegetativo (Jaronski 1997, Inglis et al. 2001, Shah y Pell 2003) y que luego el hongo presenta dificultades para atravesar el tegumento y emerger a la superficie como pone de manifiesto el bajo porcentaje de insectos que mostraron micosis. Esta característica de una posible producción de toxinas, es interesante para su posterior investigación en el desarrollo de formulaciones de productos insecticidas. Es im-portante señalar que el hecho de no esporular no invalida a las cepas para ser empleadas como bioinsecticidas (Luna Rodríguez & Lecuona 2000). La baja mortalidad producida por el hongo Scopulariopsis sp. sobre el arrebiatado plantea la necesidad de

TratamientoDía 5 Día 10 Día 15 Día 20

% arcsen % arcsen % arcsen % arcsenPR-11 43,33 0,72B 56,67 0,85B 66,67 0,95B 83,33 1,15CDperMa-052B 56,67 0,85B 80,00 1,11B 80,00 1,11B 80,00 1,11CDperMa-053M 6,67 0,26A 13,33 0,37AB 16,67 0,42A 23,33 0,50BTestigo 0,00 0,00A 0,00 0,00A 0,00 0,00A 0,00 0,00A

Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas según el análisis de Duncan (P< 0,05). ANOVA (P< 0,05).

Tabla 1. Tasa de mortalidad total causadas por las cepas de Beauveria sp., Acremonium sp. y Scopulariopsis sp.

2,9x108 conidias/mL. El valor más bajo lo presentó la cepa Sco-pulariopsis sp. DperMa-053M con 2,2x107 conidias/mL. A partir de estos resultados podríamos considerar a Beauveria sp. PR-11 como la cepa más promisoria ya que en iguales condiciones de temperatura, humedad y tiempo de incubación produjo mayor cantidad de conidias.

Los hongos evaluados presentaron valores altos de esporula-ción con un porcentaje de 92,24% para Beauveria sp. PR-11, 95,12% para Acremonium sp. DperMa-052B y 94,90% para Scopulariopsis sp. DperMa-053M. No se observaron diferencias significativas entre los porcentajes de esporulación (ANOVA, p<0,05). Los porcentajes de germinación obtenidos a las 24 horas coinciden con los valores considerados para el control de calidad de hongos entomopatógenos (85% en 24 h) señalado por Gómez (1998), para que al asperjar el hongo en el campo, tenga un rápido efecto sobre la plaga y un corto período de exposición a condiciones ambientales (Alean 2003).

Prueba de patogenicidad.- De los tres hongos evaluados, dos produjeron porcentajes de mortalidad superiores al 50% sobre las ninfas del cuarto estadio de D. peruvianus, con mortalidades promedio al finalizar el estudio de 83,3% para Beauveria sp. PR-

0

0,1

0,2

0,3

0,4

0,5

0,6

0,7

0,8

0,9

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17

Beauveria sp. PR-11 Acremonium sp. DperMa-052B

Scopulariopsis sp. DperMa-052M Testigo

Días

Mor

talid

ad %

Figura 1. Mortalidad diaria causada por las cepas de los hongos evaluados sobre ninfas del 4to estadio de Dysdercus peruvianus.

228

Falconi et al.


utilizar concentraciones de conidias más elevadas de este hongo a fin de obtener una mayor virulencia. El ensayo realizado en el presente estudio fue en condiciones de temperatura y humedad de laboratorio, sin embargo los resultados obtenidos fueron sa-tisfactorios; donde las cepas Beauveria sp. PR-11 y Acremonium sp. DperMa-052B eliminaron al doceavo día post tratamiento entre 63 y 80% de la población tratada, respectivamente con concentraciones de 108 conidias/mL.

Letalidad al 50 y 80% de la población (TL50 y TL80).- Se realizó el análisis de varianza (ANOVA) a los hongos que alcanzaron mortalidad mayor al 50% que fueron Beauveria sp. PR-11 y Acremonium sp. DperMa-052B. En el análisis de varianza (ANOVA) el tiempo necesario para eliminar al 50% de la población es altamente significativo (p< 0,01). Siendo el TL50 de 5,6 días para Beauveria sp. PR-11 y de 3,8 días para Acremonium sp. DperMa-052B. Según el análisis de Tukey la di-ferencia entre las dos cepas es significativamente diferente, donde la cepa Acremonium sp. DperMa-052B, mostró ser más efectiva actuando en menor tiempo (3,8 días) en promedio (Tabla 2).

El tiempo necesario para eliminar el 80% de la población fue de 19,2 días para Beauveria sp. PR-11 y de 10 días para Acremonium sp. No se pudo realizar un análisis de varianza (ANOVA) para el TL80 debido a la falta de datos para el hongo Acremonium sp. DperMa-052B en el que solo en una de las tres repeticiones superó el 80% (Tabla 2).

Se observaron diferencias respecto a la agresividad de las cepas evaluadas, ya que cuando se determinó el tiempo de letalidad para el 50% (TL50) de la población tratada, Acremonium sp. necesitó sólo 3,8 días, mientras que Beauveria sp. necesitó de 5,6 días. Así mismo, el pico de mortalidad alcanzada por la cepa de Acremonium sp. (80%) fue sólo al décimo día post tratamiento, mientras que Beauveria sp. obtuvo la mayor mortalidad (83,3%) recién al vigésimo día post tratamiento. Esto demuestra que la cepa evaluada de Acremonium sp. es más agresiva que la de Beauveria sp.; sin embargo, la cepa que presento mayor viru-lencia fue el hongo Beauveria sp. si consideramos el porcentaje de mortalidad alcanzada sobre D. peruvianus.

Tasa de infección.- La aparición de micelio ocurrió a partir de las 48 horas de muerte del insecto al ser colocado en cámara

húmeda. Cuando el hongo esporuló en los cadáveres de las ninfas del arrebiatado, adquirieron un aspecto pulverulento. Según el análisis de varianza (ANOVA), la variable ninfas infectadas pre-sentó valores altamente significativos (p<0,01) para Beauveria sp. PR-11, mientras que para los hongos Acremonium sp. DperMa-052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M el valor de esta variable fue significativo (p<0,05). Para la variable ninfas infectadas el tratamiento Beauveria sp. PR-11 fue la que causo el mayor por-centaje de ninfas infectadas (96,3%), siendo significativamente diferente a los tratamientos Acremonium sp. DperMa-052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M, en los que los porcentajes de infección fueron de 37,14% y 33,3% respectivamente (Tabla 3).

La cepa de Beauveria sp. mostró una mayor capacidad de esporulación en comparación a los otros dos hongos evaluados sobre los cadáveres de D. peuvianus, este comportamiento obser-vado tiene una importancia practica para la aplicación del hongo como bioinsecticida ya que si las condiciones son apropiadas, podría incrementar la densidad del propágulo infectivo en el campo, trasmitiendo el inóculo horizontalmente y prolongar el tiempo de infección (Ayasse & Paxton 2002).

Literatura citadaAlean I. 2003. Evaluación de la patogenicidad de diferentes hongos

entomopatogenos para el control de la mosca blanca de la yuca Aleurotrachelus socialis Bondar (Homoptera: Aleyrodidae) bajo condiciones de invernadero. Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título de Microbióloga Agrícola y Veterinaria. Pontificia Universidad Javeriana. Facultad de Ciencias Básicas Mi-crobiología Agrícola y Veterinaria. Colombia.

Ayasse M. & R. Paxton. 2002. Brood protection in social insects. In: Hilker M, Meiners T (eds). Chemoecology of insect eggs and egg deposition. Blackwell, Berlin, Germany. pp. 117-148.

Barnett H.L & B. Hunter. 1998. Ilustrate Genera of Imperfec Fungi. 4ta Edición. The American Phytopathological Society. St Paul, Minnesota (USA). 217pp.

Bustillos A. 2001. Hongos en insectos y posibilidades de uso en el control biológico de plagas en Colombia. En: Seminario sobre uso de entomopatógenos en Colombia. Sociedad Colombiana de Entomología. Bogotá. p: 30-53.

Domsch K.H., W. Gams, T. Anderson. 1993. Compendium of soil fungi. Vol. I [reprint]. – 860 p. Eching. En A. Kubatova, L. Dvorak, 2005. Entomopathogenic fungi associated with insects hibernating in underground shelters. Czech Mycol. 57(3-4): 221-237.

Egorova L.N. 1980. Hongos del suelo del Este. Hyphomycetes. Ins-tituto de Biología del Suelo. Centro Científico del Lejano Este. Academia de Ciencias. URSS. p: 49-76.

Feng M.G., T.J. Poprawsky & G.C. Khachatourians. 1994. Produc-tion, formulation and application of the entomopathogenic fungus Beauveria bassiana for insect control: Current Status. Biocontrol Science and Technology. 4: 3-34.

Tratamiento TL 50 TL 80

PR-11 5,6ª 19,2

DperMa-052B 3,8B 10

Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas según el análisis de Tukey(P< 0,05). ANOVA (P< 0,05).

Tabla 2. Tiempo letal al 50 y 80% (TL50 y TL80) de la población de las cepas evaluadas

Cepa Tasa de infección % ANOVA (P<0,05) Sig. DE Rango

PR-11 96,297 s A 6,414 88,89 - 100,00

DperMa-052B 37,143 s B 7,561 28,57 - 42,86

DperMa-053M 33,333 s B 34,171 0,00 – 50,00

Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas según el análisis de Tukey(P< 0,05). ANOVA (P< 0,05). Sig. = Significancia. s = significativo

Tabla 3. Tasa de infección de los hongos evaluados

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Gómez H. 1998. Importancia de los hongos entomopatógenos. En Nuevos Aportes del Control Biológico en la Agricultura sostenible. Editores: A. Lizarraga T., U. Barreto C. y J. Hollands. Red de Acción e Alternativas al uso de Agro-químicos. p: 97-112.

Gómez H. 1999. Aislamiento e identificación de hongos entomopa-tógenos de la mosca blanca Bemisia tabaci (Gennadius) (Homoptera: Aleyrodiae) en Lima, Perú. Revista peruana de entomología 41: 83-86.

Inglis G.D., M.S. Goettel, T.M. Butt, H. Strasser. 2001. Use of Hyphomycetous fungi for managing insect pests. Fungi as Biocontrol Agents: progress, problems and potential (Butt, T.M., Jackson, C. y N. Magan Eds.). CABI Publis-hing. pp. 23-69.

Jaronski S.T. 1997. new paradigms in formulations mycoinsecticides. Pesticide Formulations and Appications Systems. 17va Volume. ASTM STP. 1328. pp. 93-112.

Kachatourians G.G. 1996. Biochemestry and Molecular biology of entomopathogenic fungi. En Luna Rodriguez, J. A. & Lecuona, R. E. 2002. Selección de cepas de hongos entomopatógenos nativos para el control de la tucura Rhammatocerus pictus (Bruner) (Orthoptera: Acrididae). RIA, INTA, Argentina. 31 (1):67 – 84.

Lecuona R. 1990. El control microbiano como regulador de insec-tos plaga. Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria INTA. Agricultura Sostenible. Publicación No 4.

Lecuona R., J. Edelstein, M. Berretta, F. La Rosa & A. Arcas. 2001. Evaluation of B. bassiana (Hyphomycetes) Strains as Potencial Agents for Control of Triatoma infestans (Hemiptera:Reduviidae). Journal of Medical Entomology. 38(2): 172-179.

Liu H., M. Skinner, L. Parker, M. Brownbridge. 2002. Pathogenicity of Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae (Deute-romycotina: Hyphomycetes), and other Entomopathogenic Fungi Against Lygus lineolaris (Hemiptera: Miridae) Journal of Economic Entomology. 95(4): 675-681.

Luna Rodriguez J.A. & R.E. Lecuona. 2002. Selección de cepas de hongos entomopatógenos nativos para el control de la tucura Rhammatocerus pictus (Bruner) (Orthoptera: Acrididae). RIA, INTA, Argentina. 31 (1):67 – 84.

Lubeck I., W. Arruda, B. K. Souza, et al. 2008. Evaluation of Metarhi-zium anisopliae strains as potential biocontrol agents of the tick Rhipicephalus (Boophilus) microplus and the cotton stainer Dysdercus peruvianus. Fungal Ecology 1(2): 78-88.

Moorhouse S.R., A.T. Gillespie & A.K. Charnley. 1993. Laboratory selection of Metarhizium spp. Isolates for control of vine weevil larvae (Otiorhynchus sulcatus). Journal Invertebrate Pathology. 62: 15 –21.

Pariona N., P. Castellanos, E. Leon. 2007. Capacidad entomocida de cepas nativas de Beauveria sp. sobre schistocera piceifrons peruviana (Lynch Arribalzaga, 1903). Revista Peruana de Biología. 14(2): 253-257.

Rodríguez M., M.E. Gerding & A. France. 2006. Selección de aisla-mientos de hongos entomopatógenos para el control de la polilla del tomate (Tuta absoluta Meyrick) (Lepidoptera: Gelechiidae). Agricultura Técnica. (Chile). 66:159 –165.

Romaña C., & J. Fargues. 1987. Sensibilité des larves del hémip-tére hématophage, Rhodnius prolixus (Triatominae) aux hyphomycéte entomopathogénes. Entomophaga. 32: 167 –179.

Samson R.A., M.C. Rombach, K.A. Seifert. 1984. Hirsutella guignar-dii and Stilbella kerviellei, two troglobiotic entomogenous Hyphomycetes. Persoonia 12: 123–134.

Shah P.A., C. Kooyman & A. Paraiso. 1997. Surveys for fungal pathogens of locust and grasshoppers in Africa and Near East. En Goettel, M. and Johnson D. (Eds). Microbial Control of Grasshoppers and Locusts. Mem. Entom. Soc. Can. 171: 27-35.

Shah P.A., J.K. Pell. 2003. Entomopatogenic fungi as biological control agents. Applied Microbiology and Biotechnology. 61: 413-423.

Thara F., K. Yaginuma, N. Kobayashi, K. Mishiro, T. Sato. 2001. Screening of entomopathogenic fungi against the brown-winged green bug, Plautia stali Scott (Hemiptera: Penta-tomidae) Appl. Entomol. Zool. 36(4): 495-500.

Vargas M. 2003. Caracterización de tres cepas de Beauveria brong-niartii (Saccardo), Petch y su virulencia sobre Phthorimaea operculella (Zeller) y Symmetrischema tangolias (Gyen). Tesis para obtener el Título Profesional de Biólogo, mención en Microbiología y Parasitología. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Perú.

Vega F.E., S.M. Goettel, M. Blackwell, et al. 2009. Fungal entomo-pathogens: new insights on their ecology. Fungal Ecology 2(4): 149-159.

230

Falconi et al.


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Marine bacteria isolated from Gulf of Mexico



Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico

Alejandra Cetina1, Adriana Matos1, Gabriel Garma, Helena Barba2, Rosario Vázquez3, Armando Zepeda-Rodríguez4, David Jay3, Víctor Monteón1 and Ruth López-A1*

Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de México

1 Centro de Investigación en En-fermedades Tropicales, Universi-dad Autónoma de Campeche, Av. Patricio Trueba s/n Col. Lindavista C.P.24090, Campeche, Camp. México.

2 Arqueología subacuática, Ins-tituto Nacional de Antropología e Historia, C.P.24030, Campeche, Camp. México.

3 Instituto Nacional de Cardiología “Ignacio Chávez”, C.P.14080, D.F. México.

4 Facultad de Medicina, Universi-dad Nacional Autónoma de México, C.P.04510, D.F. México.

* Corresponding author:Tel y FAX: (00) (981) 8130176 E-mail Ruth López: [email protected]


AbstractCurrently there is a need for new antibiotics with an alternative mode of action and new chemical structures. Bacterial pathogens are gradually becoming more resistant to conventional antibiotics, generating an emer-gence of infectious diseases and they are becoming a great problem in the field of public health. In this study, seven different isolated bacteria were obtained from offshore seawater and sediment of the Gulf of Mexico from Campeche, Mexico. They were substance producers which inhibit growth of human pathogens like Staphylococ-cus aureus and Pseudomonas aeruginosa and one of them was a polymer producer on peptone and glucose culture. They were characterized phenotipically by means of morphological techniques and physiologically by conventional tests. Four of them were Gram-positive bacteria and the Scanning Electron Microscope analysis revealed their size between 0.6 – 1.5 µm. One of seven marine strains, Gram negative, yellow pigmented, slightly curved rods, was identified as Pseudoalteromonas sp. on the analysis of the gen16S rRNA sequence.

Keywords: marine bacteria, marine antibiotic, Pseudoalteromonas, resistant pathogens.

ResumenHoy en día existe la necesidad de encontrar antibióticos con nuevas estructuras químicas y modos de acción alternativos. Se ha observado que bacterias patógenas comunes progresivamente desarrollan resistencia al tratamiento con antibióticos tradicionales, surgiendo y resurgiendo enfermedades infecciosas que generan un gran problema en salud pública. En este estudio, se obtuvieron siete colonias bacterianas pigmentadas de agua de mar y de sedimento marino procedente de las costas de Campeche, México. Las colonias aisladas produjeron sustancias que inhibieron el crecimiento de bacterias patógenas a humanos como Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa. Las bacterias marinas fueron caracterizadas fenotípicamente de acuerdo a su morfología microscópica y por pruebas fisiológicas convencionales. Cuatro de los aislados resultaron ser bacterias Gram positivas y las otras tres fueron Gram negativas. Cuando se observaron por microscopía electrónica de barrido, su tamaño aproximado fue entre 0,6 – 1,5 µm. Uno de los aislados fue una colonia amarilla con bacilos cortos Gram negativos y ligeramente curvos, identificado por la secuencia del gen16S rRNA como Pseudoalteromonas sp.

Palabras clave: bacteria marina, antibiótico, Pseudoalteromonas, patógenos resistentes.

IntroductionCurrently emerging and reemerging infectious diseases are

a major problem in public health and global economies. They are caused by different types of infections such as drug – resis-tant infections, mostly involving bacteria, and many emerging pathogens are increasing significantly over time (Jones et al. 2008) because they are becoming progressively more resistant to conventional antibiotic compounds. For example, Pseudomonas aeruginosa has been reported as an opportunistic pathogen and one of the most common causes of nosocomial infections by the intrinsic resistance to many antimicrobial agents (Kollef 2005, Depardieu et al. 2007). In Staphylococcus aureus, virulence and antibiotic resistance are contributing to its emergence as leading overall cause of nosocomial infections in both nosocomial and outside the hospital setting (Lowy 2003, Livermore 2004).

Therefore, there is a need for a great variety of substances with antibiotic activity, a different mode of action and chemical structures. On the other hand, the chemical drugs synthesis has been a good option; however the diversity of microorganisms and their secondary metabolites is unrivaled and unmatched in medical significance (Fenical 1993). Microorganisms are a prolific source of structurally diverse bioactive metabolites and have yielded some of the most important products of the pharmaceutical modern industry (Cragg & Newman 2001).

Although marine organisms do not have a significant history of use in traditional medicine, in the last years marine micro-

organisms have become an important point of study in search of novel microbial products showing antimicrobial activities, antiviral, immunosuppressives, enzyme inhibitor metabolites, receptor antagonists, antitumor activities and anticoagulant properties (Carte 1993, Jensen & Fenical 1994, Reichenbach 2001). Marine natural products contain a wide range of novel antibiotics with unique complex structures not present in the terrestrial environment. The isolation of highly brominated compounds illustrates that marine bacterias have common me-chanisms to incorporate bromine or other halogens into organic compounds that can potentially lead to enhance bioactivities (Bernan et al. 1997).

Until recently, microbiologists were greatly limited in their studies of natural microbial ecosystems, because of disability to cultivate microorganisms out of their environment. Today, the bacterial growth from marine sediment takes place and it is well known (Kaeberlein et al. 2002) and procedures based in the extraction of nucleic acid from environmental samples have permitted the identification of microorganisms through the isolation and sequencing of ribosomal RNA o rDNA (Handelsman et al. 1998). Therefore, the recent development of procedures for cultivation and identifying microorganisms has aided microbiologists in their assessment of the earth’s full range of microbial diversity (Munn 2004).

Their metabolic and physiological capacities allow microor-ganisms to survive virtually across all environmental conditions found in the Earth. The adaptation of bacteria to diverse marine

232

Cetina et al.


habitat can determine the special skills for the production of unique secondary metabolites (Bernan et al. 1997). The micro-organisms can even show properties different from terrestrial known species. For example the Gram positive marine halophilic bacteria Actinopolyspora AH1, isolated from the west coast of India, showed resistance or tolerance to some antibiotics and good antibacterial activities against Gram positive bacteria (Kokare et al. 2004).

In this work, seven strains were isolated from offshore seawater and sediment of the Gulf of Mexico from Campe-che. They were substance-producers which inhibit growth of drug-resistant human pathogens like Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa species.

Material and methods Isolation and culturing of the microorganisms

The microorganisms were obtained of seawater and sediment samples from the Gulf of Mexico, Campeche. Samples were collected 10 m of depth and 32 Km offshore, in November of 2007. The salinity was 3,8% and the pH 8.0. The sediment and water samples were collected in sterile 50 mL conical tubes. Samples were kept cool during the expedition and processed as soon as possible until our return to the laboratory.

Approximately 50 mg of wet sediment or 1 mL of seawater sample were used to inoculate agar plates supplemented with 2 g.L-1 sodium caseinate, 0.1 g.L-1 asparagine, 0.001 g.L-1 ferrous sulfate and 0.075 g.L-1 ferric citrate dissolved in natural seawater. The final pH of the medium was adjusted to 8.0 before sterili-zation. Agar medium was prepared with 100% natural seawater sterilized by filtration. The inoculated plates were incubated at 28 oC for three weeks. After isolation, the colonies were purified by streak plate method and kept in 30% glycerol diluted in seawater-medium at –70 °C and recultured as required.

Culture conditions.- The isolated colonies were cultured for 72 h in 50 mL of YPG medium, consisting of: 4 g.L-1 yeast extract; 5 g.L-1 casein peptone and 10 g.L-1 glucose; 2 g.L-1 NaNO3; 0.01 g.L-1 FeSO4; 0.5 g.L-1 K2HPO4; 0.5 g.L-1 MgSO4 on filtered natural seawater and adjusted pH 8.0. These cultures were shaken at 150 rpm and 28 oC. Starter cultures were gene-rated by inoculated 0.5 mL of subcultures from frozen culture (medium plus 30% glycerol) and grown under the same con-ditions. The effect of the composition of the kind of water used for cultivation was determined using YPG medium dissolved in natural seawater, artificial seawater or distiller water.

Crude extract.- Marine bacterial cells were separated from the spent broth by centrifugation (at 3000 g for 15 min at 4 °C) and washed twice with sterile natural seawater. Two grams of biomass were resuspended in 10 mL of PBS and sonicated. Spent broth and crude extract was tested for antimicrobial activity.

Determination of antimicrobial activity

Antibacterial activity was tested against clinical pathogen which included: Gram positive bacteria Staphylococcus aureus ATCC 25923, Staphylococcus aureus S clinical isolate sensible to ampicillin (AM), ceftazidime (CAZ), cefataxime (CXM), gentamicin (GM) and Staphylococcus aureus R MRSA clinical isolate resistant to AM, GM, CAZ and Gram negative bacteria such as Pseudomonas aeruginosa R clinical isolate resistant to cefataxime (CTX),amikacin (AN).

Paper disks impregnated with 20 µL of crude extracts or spent broth free of cells were used for antimicrobial activity assay using the conventional diffusion plate method. Inhibition zones around the disk indicated antibacterial activity which was measured after 24 h of incubation. Different antibiotics (ampi-cillin (AM-10), ceftazidime (CAZ-30), vancomycin (VA-30), amikacin (AN-30), cefataxime (CTX-30), imipenem (IPM-10), cefurox (CXM-30), sulfamethoxazole with trimethoprim (SXT), gentamicin (GM-120) were used as positive or negative controls in the plates. For antibiotic sensitivity the isolated (MS-3/48) was tested on YPG agar in natural seawater plates and antibio-tics IPM-10, CTX-30, AN-30, CF-30 from commercial BD BBLTM Sensi-DisksTM Antimicrobial Susceptibility Test Discs were used. The determinations were performed at least thrice and the averages of the values are reported.

Pigment extraction in acetone-methanol from strain (MS-3/48).- We selected the isolated (MS-3/48) and it was harvested by centrifugation. Yellow pigment was extracted from the cells with acetone-methanol (7:2 volume in volume) at 4 °C for 12 h in dark (Du et al. 2006). After that the extract was evaporated off in vacuum below 30 °C. The concentrate extract was tested for antimicrobial activity bioassay and methanol (5%) was also used as a negative control.

Determination of cell dry weight.- A 25 mL amount of culture marine bacteria was filtered throughout 0.45 µm mem-brane (millipore) under vacuum, the mass retained on the filter was washed with 25 mL of sterile natural seawater. The washed cells were dried in a microwave oven at constant weight and weighed. Every determination was performed at least twice and the averages of the values are reported.

Biochemical test.- Additional biochemical tests were carried out on one of seven isolates (MS-3/48) using API 20NE and API50 CH test kit (bioMérieux) as described by the manufac-turer, with the exception that the strain was suspended in sterile natural seawater.

PCR amplification of the 16S RNA gene

Amplification of the 16S ribosomal DNA (rDNA) sequence of strain MS-3/48 was carried out. First, 10 to 20 ng of purified genomic DNA was amplified in 50 µL of a reaction mixture consisting of 20 mM Tris-HCl (pH 8.4), 1,5 mM MgCl2, 200 µM of each dNTP and 2 U of Taq DNA polymerase. The PCR primers used for amplification forward(5’ –CTYAAAKRAATT-GRCGGRRRSSC- 3’ , E. coli positions 909-932) and reverse (5’ – CGGGCGGTGTGTRCAARRSSC - 3’ , E. coli positions 1383 – 1404) at a final concentration of 0.2 µM as was described by Rivas (2004). PCR conditions were as follows: pre-heating at 95 oC for 5 min. The thermal profile consisted of 35 cycles of denaturing at 95 oC for 1 min; this was followed by an annealing step at 55 oC for 2 min and extension at 72 oC for 1 min, and a final extension at 72 oC for 7 min.

The amplified product was checked by gel electrophoresis and a 400 bp DNA band was excised and purified using the DNA extraction kit Quiagen. The sequence reaction was per-formed on a Perkin-Elmer Genetic Analyzer 310. The primers used were the same employed in the PCR amplification. The sequence obtained was compared against those in data bank using a BLAST program.

233



Scanning electron microscopy

For scanning electron microscope, four isolates (named MS-1/48, MS-3/48, MS-6/48 and MS-7/48) were fixed at 4 °C for 1 h in 2.5% glutaraldehyde diluted in Millipore- filtered sea water, washed in the same water, post-fixed at 4 °C for 30 min in 1% OSO4 in sea water. The sample was filtered through a 0.22-µ-pore-size filter. The filters were serially dehydrated with increasing ethanol concentrations (twice for 10 min in each stage) and dried at critical-point. The samples were mounted on scanning electron micrograph stubs, splatter coated with gold and viewed on a Zeeis DSM- 950 scanning electron microscope.

ResultsUnder isolation method evident growth of marine bacteria

appeared on seawater agar plates after three weeks of incubation. During the course of screening for antimicrobial activity, 400 marine strains were isolate and 48 (12%) showed to be pigmen-ted strain. Seven (14.5%) out of 48 pigmented strains reveled antimicrobial activity against test bacteria as consequence only them were selected and named (MS-1/48, MS-2/48, MS-3/48, MS-4/48, MS-5/48, MS-6/48 and MS-7/48). Table 1 shows the antimicrobial activities from marine isolates bacteria. They

showed to be substance-producers which inhibited growth of the bacteria pathogens S. aureus and P. aeruginosa. The marine stra-ins, (MS-1/48), (MS-2/48), (MS-5/48) and (MS-6/48), showed a marked activity against Gram positive S aureus bacteria, but isolates (MS-3/48), (MS-4/48) and (MS-7/48) besides showed activity against Gram negative P. aeruginosa, although none of seven strains revealed activity against E. coli.

They were pigmented colonies and the strains (MS-1/48), (MS-2/48), (MS-6/48) and (MS-7/48) were Gram positive cells and the strains (MS-3/48), (MS-4/48) and (MS-5/48) were Gram negative cells (Table 2).

When marine bacteria were grown in liquid YPG medium they exposed good growth after 48 h in presence of natural seawater or artificial seawater but non in YPG dissolved in distiller water.

Observations on light microscopy revealed that strain MS-2/48 was rod-shaped and the strains (MS-4/48) and (MS-5/48) were coccus- shaped cells. Scanning electron microscopy of isolated (MS-1/48), (MS-3/48), (MS-6/48) and (MS-7/48) showed the general morphology of cells and size (Fig. 1). Cells from strains (MS-1/48) (1a) and (MS-3/48) (1b) confirmed to

Figure 1. Scanning electron micrographs showing ge-neral morphology of marine isolates. a) strain MS-1/48 x 10,000, b) strain MS-3/48 x 5,000, c) strain MS-6/48 x 10,000, d) strain MS-7/48 x 5,000.

Zone of inhibition (mm)a

Isolatedmarine strains

S. aureusATCC 25923

S. aureus Sb S. aureusc

MRSAE. coli

ATCC 25922 P. aeruginosa Sd P. aeruginosa Re

MS-1/48 0 9 9 0 0 0MS-2/48 0 10 12 0 0 0MS-3/48 15 14 19 0 10 10MS-4/48 12 13 13 0 9 8MS-5/48 13 16 16 0 9 0MS-6/48 20 17 16 0 9 0MS-7/48 14 16 16 0 13 13

aDiameter of inhibitions zone; bClinical isolated sensible to AM, CAZ,CXM, GM; cClinical isolated resistant to AM, GM, CAZ; dClinical isolated sensible to CAZ; eClinical isolated resistant to CTX, AN

Table 1. Antimicrobial activity against reference human pathogen strains.

(a) (b)

(c) (d)

234

Cetina et al.


be rod-shaped while cells strains (MS-6/48) (1c) and (MS-7/48) (1d) were coccus- shaped bacteria and ranged 0.65 to 1.5 µm in size. Besides, when isolated (MS-3/48) grew on glucose and peptone medium was polymer- producer and it was observed with SEM to bacterium encase in extracellular matrix material as shown in Figure 1b, similar to microorganims that grow in bofilms.

Data of antimicrobial capacity against target bacteria were the criteria to select isolated (MS-3/48) for molecular analyses and API20 NE, API50 CH test.

The API20 NE test exhibited strain (MS-3/48) to be nitrate reductase negative, oxidase positive, citrate assimilation positive but weak glucose oxidation (Table 3). From 50 substrates and derivates only weak D-glucose utilization was observed in the API50 CH test (data not shown) and showed to be resistant to imipenem (IPM), cefalotina (CEP), amikacine (AMK) tests.

By separating the bacterial cells from the spent broth and the yellow pigment from the cells we were able to investigate the intracellular or extracellular antimicrobial activity. Crude extracts were prepared from sonicated biomass and then antimicrobial activity assay was performed indicating that antibiotic capacity

resided in biomass but not in spent broth free of cells or in the pigment of cells (data not shown).

In order to approach the genus to which the isolated cells could belong, we carried out 16S rRNA gene - PCR based method. When the BLAST was performed the sequence of the marine bacteria showed to be a part of bacterial species most closely related to Pseudoalteromonas sp. revealed 97% of similarity (Fig. 2).

DiscussionMarine bacteria showing antibacterial activities have been

described for more than 50 years (Rosenfeld & Zobell 1947). However, at present, the literature in México about microbial diversity of our coast is disperse or scarce particularly in relation to microorganisms producers of antimicrobial agents against

Isolated marine strains

Pigment of strain

Gram stained Morphology Sized (µm)

SEM

MS-1/48 Violet (+) Rod-shaped 1,08 – 1,48MS-2/48 Red (+) Rod-shaped NDMS-3/48 Yellow (-) Rod-shaped 0,6 – 1,5MS-4/48 Pink (-) Coccus NDMS-5/48 Pink (-) Coccus NDMS-6/48 Pink (+) Coccus 0,83 – 1,48MS-7/48 Pink (+) Coccus 0,65 – 1,0

Table 2. General morphology characteristics of isolated marine strains.

ND not determined

Pseudoalteromonas sp. LC5 16S rRNA gene, strain LC5Bacterium SPE1 16S ribosomal RNA gene, partial sequencemarine bacterium P6 16S ribosomal RNA gene, complete sequencemarine bacterium O1 1 16S ribosomal RNA gene, complete sequencePseudoalteromonas sp. LS3 16S ribosomal RNA gene, complete sequenceuncultured bacterium isolate CWISO5 16S ribosomal RNA gene, parlial sequencePseudoalteromonas sp. A25 16S ribosomal RNA gene, partial sequencePseudoalteromonas sp. NJ6- 3- 1 16S ribosomal RNA gene, partial sequencePseudoalteromonas sp. O-79 16S ribosomal RNA gene, partial sequenceBacterium K2- 890 16S ribosomal RNA gene, partial sequencePseudoalteromonas sp. X 153 16S rRNA gene, isolate X 153marine bacterium PWF3 small subunit ribosomal RNA gene, partial sequencePseudoalteromonas sp. A22 16S ribosomal RNA gene, partial sequencePseudoalteromonas sp. A3 165 ribosomal RNA gene, partial sequenceBacterium CWISO13 16S ribosomal RNA gene, partial sequenceP. piscicida 16S rRNA gene [ATCC 1 50 57]Pseudoalteromonas piscicida gene for 16S ribosomal RNA, partial sequence, strain: 0-7Pseudoalteromonas piscicida gene for 16S ribosomal RNA, parlial sequence, strain:IAm 129 32Pseudoalteromonas sp. SOMBO50 partial 16S rRNA gene, isolate SOMBO 50Pseudoalteromonas sp. GA S9 16S ribosomal RNA gene, complete sequence

Pseudoalteromonas sp. P12 16S ribosomal RNA gene, complete sequenceM93/C43

g-proteobacteria l 3 leaves

g-proteobacteria l 3 leaves

Figure 2. Dendogram of the relatedness of strain MS-3/48 with several Pseudoalteromonas species based on the 16S rDNA sequences. The Blast tree was constructed by neighbor joining analysis.

NO3 (-)

TRP (-)

GLU (+)

ADH (-)

URE (-)

ESC (+)

GEL (+)

PNG (-)

OX (+)

GLU A (+)

CIT A (+++)

Table 3. Conventional test (API 20NE) for MS-3/48 Gram negative.

(-) not growth; (+) weakly growth; (+++) good growthNO3, potasic nitrate; TRP, L-tryptophane; GLU, D-glucose oxidation; ADH,L-arginine; URE, Urea; ESC, ferric citrate esculin; GEL, gelatin; PNG, 4-nitrophenil-D-galactopiranoside; OX, oxidase; GLU A, glucose assimilation; CIT A, citrate assimilation.

235



human bacterial pathogens. In this study we have isolated and selected seven strains from offshore seawater and sediment in Campeche, México. They were Gram positive and Gram negative bacteria and showed antimicrobial activity against two bacteria reported as leading pathogen S. aureus and P. aeruginosa (Table 1). Therefore, these antimicrobial marine agents could be an important therapeutic alternative particularly those directed against multiresistant Gram negative or Gram positive bacteria in hospitals. On the one hand, infections due to S. aureus are highly prevalent in pediatric patients and healing options are limited (Isnansetyo & Kamei 2003, Depardieu et al. 2007). On the other hand, Gram negative P. aeruginosa has been reported as one of the most common causes of nosocomial infections by the intrinsic resistance to almost all available antimicrobial agents (Livermore 2004, Kollef 2005, Depardieu et al. 2007).

During antimicrobial spectrum determination from marine bacteria it was perceived that the Gram negative human bacte-rial pathogens were not as susceptible to marine antagonists as were the Gram positive human bacterial pathogens; noted by inhibition zone against P. aeruginosa or E. coli, it was smaller than obtained against S. aureus as is shown in Table 1, a fact noted in accordance with the general observations made in marine microorganisms (Rosenfeld & ZoBell 1947, Saadoun et al. 1999, Basilio et al. 2003).

Besides they confirmed their marine nature because the mari-ne isolated did not expose growth in the YPG medium dissolved in distilled water which indicated the dependence on seawater.

In this report, the seven isolates pigmented were bioactive compounds producer strains (Table 2). In accordance with this, it is a recognized fact that a likely association exists between pigments and toxic activity in several marine pigmented hetero-trophic bacteria; for example, a number of biosynthetic enzymes involved in synthesis of inhibitors compounds were identified for pigment synthesis in Pseudoalteromonas tunicata (Lichstein & van de Sand 1945, Holmström et al. 1996, Egan et al. 2002). However, when we tested yellow pigment of strain (MS-3/48) against target pathogen bacteria, no antimicrobial activity was observed indicating that pigment was not the antimicrobial compound against target bacteria.

During observation with light and electron microscopes these marine bacteria were found to be coccus and rod-shaped cells and ranged from 0.65 to 1.5 µm of size (Figs. 1 a, b, c, d) according to dimensions of the representative marine prokar-yotes (Munn 2004).

On the other hand, some marine bacteria can also produce compounds as exopolymers to provide a means by which bac-teria can adhere to surfaces and grow in biofilm (Holström & Kjelleberg 1999). We report a rod-shaped bacterium (strain MS-3/48) which was also producer of exopolymer as is shown in Fig. 1b. Our results may suggest that isolated MS-3/48 is biofilm-forming bacterium and its extracellular polymeric com-pound helps the cell to avoid nutrient- depleted environments, which could enhance the chances for other marine organisms to survive in specific marine habitats as it was described for marine bacteria genus Pseudoalteromonas by Bowman (2007).

The crude extracts from biomass showed antibiotic activities against S. aureus and P. aeruginosa but non in pigment extracted

from the cells or in the spent broth free of cells suggested that biological compounds with antimicrobial capacity were into the cells or it may be adhered to extracellular polymeric matrix close to the cells as describe in a marine Chromobacterium by Andersen et al. (1974).

On the other hand, phenotypic analysis showed that the cells from isolated MS-3/48 were Gram negative bacteria, aerobic, rod shaped cells, 0.65 - 1 µm long, yellow pigmented cells, oxidase positive and nitrate reductase negative; sodium ions are essential for the growth of these cells. Moreover, it was characterized by hydrolisis of gelatine, citrate assimilation positive but weak glucose oxidation (Table 3) and it was resistant to imipenem (IPM), cefalotina (CEP), amikacine (AMK) test. In addition, the isolates (MS-3/48) observed some characteristics of marine bacteria genus Pseudoalteromona as gelatinase activity, weakly utilization of D-glucose and positive for oxidase as was reported by Ivanova et al. (2004) and Bowman, (2007). The 16S RNA gene sequence analysis and Blast queries against the latest release of the bacteria division of GeneBank ranged from 97% among Pseudoalteromonas sp. genus. In conclusion, mexican offshore may offer an opportunity of biological resource for antimicrobial therapeutic agents.

AcknowledgmentsThis study was supported by funds from PROMEP

NºPROMEP/103.5/04/833. We thank Pilar Luna Erreguerena, Subdirectora de Arqueología Subacuática, Instituto Nacional de Antropología e Historia.

Literature citedAndersen R.J., M.S. Wolfe & D.J. Faulkner. 1974. Autotoxic an-

tibiotic production by a marine Chromobacterium. Mar. Biol. 27: 281-285.

Bernan V.S., M. Greenstein & W.M Maiese. 1997. Marine Microor-ganisms as a source of new natural products. Adv. Appl. Microbiol. 43: 57-90.

Basilio A., I. González, M.F. Vicente, J. Gorrochategui, A. Cabello, A. Gonzáles & O. Genilloud. 2003. Patterns of antimi-crobial activities from soil actinomycetes isolated under different conditions of pH and salinity. J. Appl. Microbiol. 93: 814-823.

Bowman J.P. 2007. Bioactive compounds synthetic capacity and ecological significance of marine bacterial genus Pseu-doalteromonas. Mar. Drugs. 5: 220-241.

Carte B.K. 1993. Marine natural products as a source of novel phar-macological agents. Curr. Opin. Biotechnol. 4: 275-279.

Cragg G.M. & D.J. Newman. 2001. Medicinals for the millennia. The historical record. Ann. NY. Acad. Scie. 953: 3-25.

Depardieu F., I. Podglajen, R. Leclercq, E. Collatz & P. Courvalin. 2007. Modes and modulations of antibiotic resistance gene expression. Clin. Microbiol. Rev. 20: 79-114.

Du H., N. Jiao, Y. Hu & Y. Zeng. 2006. Diversity and distribution of pigmented heterotrophic bacteria in marine environments. FEMS. Microbiol. Ecol. 57: 92-105.

Fenical W. 1993. Chemical studies of marine bacteria: developing a new resource. Chem. Rev. 93: 1673-83.

Egan S, S. James & C. Holmström. 2002. Correlation between pig-mentation and antifouling compounds produced by Pseu-doalteromonas tunicate. Environ. Microbiol. 4: 433-442.

Handelsman J., M.R. Rondon, S.F. Brady, J. Clardy & R.T. Good-man. 1998. Molecular biological access to the chemistry of unknown soil microbes: a new frontier for natural products. Chem. Biol. 5: R245- R249.

236

Cetina et al.


Holmström C., S. James, S. Egan, S. Kjelleberg. 1996. Inhibition of common fouling organisms by pigmented marine bacterial isolates. Biofouling. 10: 251-259.

Holmström C. & S. Kjelleberg. 1999. Marine Pseudoalteromonas species are associated with higher organisms and produce biologically active extracellular agents. FEMS. Microbiol. Ecology. 30: 285-293.

Isnansetyo A. & Y. Kamei. 2003. MC21-A, a bactericidal antibiotic produced by a new marine bacterium, Pseudoalteromonas phenolica sp. Nov. O-BC30T, against methicillin-resistant Staphylococcus aureus. Antimicrob. Agents Chemother. 47: 480-488.

Ivanova E.P., N.M. Gorshkova, N.V. Zhukova, A.M. Lysenco, E.A. Zelepuga, N.G. Prokofeva, V.V. Mikhailov, D.V. Nicolau & R. Christen. 2004. Characterization of Pseudoaltero-monas distincta-like sea-water isolates and description of Pseudoalteromonas aliena sp. nov. Int. J. Sys. Evol. Microbiol. 54: 1431-1437.

Jensen P.R. & W. Fenical. 1994. Strategies for the discovery of secondary metabolites from marine bacteria: Ecological perspectives. Annu. Rev. Microbiol. 48: 559-584.

Jones K.E., N.G. Patel, M.A. Levy, A. Storeygard, D. Balk & J.L. Gittleman. 2008. Global trends in emerging infectious diseases. Nature 452: 990-993.

Kaeberlein T., K. Lewis & S.S. Epstein. 2002. Isolating “uncultiva-ble” microorganisms in pure culture in a stimulated natural environent. Science. 296: 1127-1129.

Kokare C.R., K.R. Mahadik, S.S. Kadam & B.A. Chopade. 2004. Isolation, characterizatio and antimicrobial activity of marine halophilic Actinopolyspora species AH1 from the west coast of India. Current Science. 86: 593-597.

Kollef M.H. 2005. Gram-negative bacterial resistence: evolving patterns and treatment paradigms. Clin. Infect. Dis. 40: S85-88.

Livermore D.M. 2004. The need for new antibiotics. Clinical. Mi-crobiol. Infect. 10: 1–9.

Lichstein H.C. & V.F. van de Sand. 1945. Violacein, an antibiotic pigment prodeced by Chromobacterium violaceum. J. Infect. Dis. 76: 47-51.

Lowy F.D. 2003. Antimicrobial resistance: the example of Staphylo-coccus aureus. J. Clin. Investing. 111: 1265-1273.

Munn C.B. 2004. Microbes in the marine environment. In: BIOS Scientific (Ed). Marine Microbiology, Ecology and Appli-cations. Cromwell Press, Trowbridge, UK. Pp. 1-112

Reichenbach H. 2001. Myxobacteria producers of novel bioactive substances. J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 27: 149-156.

Rivas R., E. Velázquez, J.L. Zurdo-Piñeiro, P.F. Mateos & Martínez-Molina E. 2004. Identification of microorganisms by PCR amplification and sequencing of a universal amplified ribo-somal region present in both prokaryotes and eukaryotes. J. Microbiological Methods. 56: 413-426.

Rosenfeld D.W. & C.E. Zobell. 1947. Antibiotic production by marine microorganisms. J. Bacteriol. 54: 393-398.

Saadoun I., K.M. Hameed & A. Moussauui. 1999. Characterization and analysis of antibiotic activity of some aquatic acti-nomycetes. Microbios. 99: 173-179.

237

Diversidad de bacterias con capacidad de degradar hidrocarburos



Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Córdova, Argentina

Graciela N. Pucci, Adrián Acuña, Natalia Tonin, María C. Tiedemann y Oscar H. Pucci

Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Córdova, Argentina

Universidad Nacional de la Pa-tagonia San Juan Bosco. Centro de Estudios e Investigación en Microbiología Aplicada (CEIMA), Facultad de Ciencias Naturales. Ruta Provincial Nº 1 4km Como-doro Rivadavia (CP 9000), Chubut, Argentina.

Email Graciela Pucci: [email protected]

ResumenEn el presente trabajo se estudiaron las comunidades bacterianas aisladas de agua de mar y sedimentos intermareales de Caleta Córdova, norte de Comodoro Rivadavia, Argentina. Tres sitios fueron muestreados estacionalmente entre los años 2005 y 2006; el primer sitio fue una playa pública, el segundo sitio cerca de un puerto pesquero y el tercero cerca de una boya de toma de petróleo. Las comunidades bacterianas fueron determinadas en base a las diferencias en la composición de ácidos grasos de membrana, las bacterias fueron identificadas por medio del Sistema Sherlock MIDI, y el potencial de las comunidades para la utilización de hidrocarburos por la mineralización de gasoil, petróleo, kerosene, aceite lubricante y nafta. Las mineralizaciones evidenciaron la capacidad de los microorganismos para la degradación de hidrocarburos en dos de los sitios estudiados. Se aislaron 251 cepas de las que se lograron identificar 124 correspondientes a 24 géneros y 40 especies; la más frecuente fue Pseudoalteromonas.

Palabras claves: contaminación, biorremediación, bacterias marinas, FAME, Patagonia.

AbstractInter-tidal sediments and marine water from Caleta Córdova, a beach in the north of Comodoro Rivadavia, Argentina, were analyzed. Three sites were sampled each season between 2006 and 2006. The first site is a public beach, the second site is near a fishing port and the third one near an oil buoy. Bacterial communities were determined based on differences in the composition of membrane fatty acids, identification of bacteria were using the MIDI Sherlock system, and the potential of communities for the use of hydrocarbons through the mineralization of gasoline, kerosene, diesel, crude oil and mineral oils. Mineralization showed a capacity of the microorganisms to use the hydrocarbons in only two sites of study. Of 251 strains were analyzed and the system could identify 24 genera and 40 species in only 124 strains. The rest of strains were not found in Sherlock data base (version 6.0). Pseudoalteromonas was the genus that was more frequently isolated.

Keywords: pollution, bioremediation, marine bacteria, petroleum contamination, FAME, Patagonia.


IntroducciónComodoro Rivadavia, conocida en Argentina como la ca-

pital del petróleo, es una ciudad donde se desarrolla una gran actividad petrolera; sin embargo no se cuenta con refinerías, por lo que el transporte de petróleo es intenso y la posibilidad de contaminación marino y costera es un riesgo permanente. Caleta Córdova se encuentra a unos 20 km al norte de la ciu-dad Comodoro Rivadavia en el Golfo San Jorge. Las playas de Caleta Córdova se caracterizan por ser utilizadas con diferentes fines. En la zona sur se realiza la carga de petróleo crudo en las embarcaciones de transporte por medio de una monoboya localizada a unos 4 km mar adentro. En el centro de la caleta se encuentra el puerto, donde se realizan actividades relacionadas con la pesca y extracción de mariscos. La zona norte es utilizada con fines recreativos durante la época de verano debido a su gran extensión y ausencia de actividad industrial.

La biorremediación es una técnica de recuperación de si-tios impactados que utiliza tecnologías las cuales estimulan la biodegradación del contaminante por procesos biológicos, su objeto es minimizar las consecuencias de un derrame. Estos procesos de biodegradación pueden ser llevados a cabo por la microbiota autóctona de la zona contaminada o por microor-ganismos adicionados. En ambos casos, lo que se consigue es una biotransformación de sustancias peligrosas en sustancias menos toxicas o inocuas (Van Hamme et al. 2003). La selec-ción de una determinada tecnología de biorremediación esta condicionada por múltiples factores, como por ejemplo, el tipo de microorganismos presentes en el medio, las condiciones del

compartimiento contaminado (temperatura, oxigeno, energía, etc.), la concentración y la toxicidad de los contaminantes entre otros (Van Hamme et al. 2003).

Algunas bacterias marinas poseen capacidad de utilizar hi-drocarburos como fuente de carbono y son la mejor opción en los derrames de petróleo en zonas costeras (Head y Swannell 1999). La biodegradación natural por parte de las bacterias nativas puede ser estimulada por el agregado de fertilizantes y oxígeno (Atlas 1991, Swalnnel 1996).

El presente trabajo, fue realizado entre el año 2005 y 2006, sirvió de línea de base para las tareas de recuperación de un impacto producido el 26 de diciembre del 2007. El propósito de nuestra investigación fue: (i) conocer la diversidad de la co-munidad bacteriana cultivable con la utilización de los ácidos grasos de membranas bacterianas (FAMEs), y (ii) si la comunidad bacteriana es capaz de utilizar el petróleo y sus destilados, nafta, kerosene, gasoil y aceite lubricante como fuente de carbono y energía e (iii) identificar los miembros cultivables de la comu-nidad bacteriana determinadas por FAMEs.

Material y métodosToma de muestra.- Se tomaron tres muestras de agua de mar

(M) del litoral de Caleta Córdova y tres muestras de sedimento (S) del área intermareal a una profundidad de 10 a 30 cm. Los sitios de muestreo fueron tres. El primero ubicado en la zona norte (M1 y S1; 45°44,384’S – 67°22,633’W), lugar que es utilizado para recreación en verano. El segundo en la zona del puerto (M2 y S2, 45° 45,146’S – 67°22,299’W) y el tercero en

238

Pucci et al.


la región sur (M3 y S3, 45°45,651’S – 67°22,278’W) donde se ubica una monoboya de carga de petróleo. En cada sitio se tomaron muestras en las cuatro estaciones del año entre el año 2005 y 2006. Los parámetros abióticos de la zona fueron 1600 – 1700 mgL-1 para cloruro, 2500 – 2700 mgL-1 para sulfato, para bicarbonato 80 – 100 mgL-1, para calcio 360 – 400 mgL-1 y 1100 – 1200 mgL-1 para magnesio. No se detectaron hidrocar-buros totales de petróleo (EPA 418) en las muestras colectadas.

Recuentos bacterianos.- Se realizó el recuento en placa en medio para bacterias heterótrofas (BRN) (tripteína bacterioló-gica 5 g, extracto de levadura 1 g, K2HPO4 1 g, (NH4)2SO4 2 g, agar- agar 15 g, agua de mar estéril 700 mL, agua destilada 300 mL, pH 7,2). La incubación se realizó a 28 °C (Brown & Leff 1996) durante 20 días en oscuridad. Para bacterias degradadoras de hidrocarburos (BDH) se utilizó la técnica de diseminación en superficie en medio mineral con el agregado de 30 µL de una mezcla 1:1 de petróleo gasoil (MM-PGO) por placa según lo propuesto por Pucci y Pucci en 2003, la temperatura de incubación fue de 28 ºC por 20 días.

Mineralización de hidrocarburos.- Se estudió mediante mi-crocosmos, por triplicado, en frascos de vidrio de un litro de ca-pacidad. Se utilizaron 50 mL de agua de mar o 5 g de sedimento en 45 mL de agua de mar estéril. Todos los microcosmos fueron inoculados con 50 L de una solución de nutrientes concentrada denominada HDB (K2HPO4 100 g, (NH4)2PO4 200 g, agua destilada 1000 mL, pH 7). Como fuente de carbono se utilizó nafta al 0,05% y kerosén, gasoil, petróleo y aceite lubricante al 0,1%. Se realizaron dos controles, uno con el agregado de los nutrientes y otro sin nutrientes.

El potencial de biodegradación se determinó por el dosaje del dióxido de carbono producido. Para ello se colocó un frasco colector, dentro del microcosmo, con hidróxido de sodio para la captura del CO2 producido por el sistema. Este se tituló con ácido clorhídrico valorado, utilizando fenolftaleina y heliantina como indicadores del punto final. En cada caso se realizó un control, que contenía la muestra y la solución concentrada de nutrientes para conocer la mineralización en las muestras sin el agregado de hidrocarburos. Los sistemas se incubaron a 28 °C en oscuridad durante 50 días (Pucci et al. 2009).

Los datos graficados representan los valores de mineralización del hidrocarburo ensayado, corregido por lo observado a partir del control diseñado. Con los datos de mineralización acumulada se obtuvo la tasa de mineralización de cada sistema expresada en miligramos de CO2 por kilogramo para sedimento o litro para agua de mar por día.

Estudio de la comunidad bacteriana.- A 100 mL de agua de mar se le adicionó 1 mL de una solución estéril 100 veces con-centrada de caldo BRN (tripteína bacteriológica 50 g, extracto de levadura 10 g, K2HPO4 10 g, (NH4)2SO4 20 g, agua de mar estéril 700 mL, agua destilada 300 mL, pH 7,2). El sedimento, 10 g, se colocó en 90 mL de caldo BRN. Para conocer la comu-nidad degradadora de hidrocarburos se tomó 100 mL de agua de mar o 10 g de sedimento en 90 mL de agua de mar estéril, a los que se les colocó 100 µL de HDB y hexadecano al 0,1% o fenantreno al 0,05%. Los sistemas se realizaron por triplicado y se cultivaron 10 días a 28 ºC con agitación constante y oscuridad.

La extracción de ácidos grasos se realizó sobre el pellet resul-tante de la centrifugación a 4500 rpm de los medios de cultivo,

efectuando una saponificación con alcohol metílico-hidróxido de sodio-agua (150 mL: 45 g: 150 mL) seguida de una metilación con ácido clorhídrico 6N y alcohol metílico (325 mL: 275 mL) y a continuación una extracción con n-hexano-metil térbutil éter (1:1) y lavado con hidróxido de sodio-agua (10,8 g – 900 mL) de acuerdo con el procedimiento del sistema de identificación (MIDI Newark, Del., USA). Las muestras fueron almacenadas a -20 °C hasta su análisis.

Los ácidos grasos se determinaron como metíl ésteres por cromatografía gaseosa usando una columna capilar Ultra 2 de 25 m de longitud, 0,2 mm de diámetro. El análisis se llevó a cabo con un cromatógrafo HP 6890 series II GC (inyección splitless; presión inicial 10 psi; programa de temperatura: 170 – 288 °C a 28 °C/min, 288 – 310 °C 60 °C/min, 1,5 min. de permanencia a 310 °C, detector por ionización de llama), la integración de los picos se efectuó mediante HP 10.01 Chem Station, los ácidos grasos fueron identificados utilizando Sherlock (versión 6.0) con el estándar Agilent Calibration standards kit for the microbial identification system. La composición en ácidos grasos fue cal-culada como porcentaje del área de pico (Pucci & Pucci 2006).

Identificación de cepas aisladas.- A partir de los recuentos bacterianos realizados en agua de mar y en sedimentos, se aisla-ron 251 cepas para su posterior identificación por FAMEs. Se realizó un aislamiento por estrías en medio TSBA (tripteína 15 g, peptona de soya 5 g, cloruro de sodio 5 g, agar 15 g, glucosa 2,5 g, agua destilada 1000 mL, pH 7).

Los aislamientos se realizaron de todas las muestras de agua y sedimento. La extracción de ácidos grasos se realizó sobre 40 mg de bacterias (peso húmedo) crecidas en la tercera estría de la placa de TSBA cultivada a 28 ºC durante 24 h, de acuerdo con el procedimiento del sistema de identificación (MIDI Newark, Del., USA www.midi-inc.com), según lo publicado anterior-mente (Pucci et al. 2009).

Análisis estadístico.- Los valores de mineralización y re-cuento se analizaron utilizando análisis de varianza (ANOVA) mediante el programa PAST. Para el análisis de los perfiles de FAMEs obtenidos se realizó un estudio de componentes prin-cipales utilizando el programa PAST.

ResultadosRecuentos bacterianos.- En los recuentos de bacterias no

se presentaron diferencias significativas entre los tres puntos de toma de muestra de agua, en los dos medios de cultivo utilizados en cada estación (p> 0,05). Tampoco se presentaron diferencias significativas en las cuatro estaciones para cada punto (todos p> 0,05) siendo los valores hallados los que frecuentemente se observan en agua de mar (Stabili & Cavallo 2004) (Tabla 1). En los sedimentos estudiados se observó un mayor número de microorganismos que en las muestras de agua de mar. El sedi-mento del punto de muestreo 2 fue el que mostró los valores de bacterias heterótrofas y degradadoras de hidrocarburos más elevados de los tres estudiados.

Mineralización.- Los sedimentos dan un soporte a la co-munidad bacteriana (Stoeck et al. 2002) lo que implicó que los valores de mineralización fueran mayores a los de agua para los mismos puntos (Fig. 1). Los valores de las mineralizaciones más elevados, en sedimento, se obtuvieron en el sitio 2, seguido del sitio 3. En ambos se observó el mismo patrón estacional, con valores más elevados de mineralización en la estación de otoño.

239



Por último, el sitio 1 presentó su mayor valor en verano. El hi-drocarburo menos mineralizado en sedimento fue la nafta y en agua de mar fue la nafta junto con el aceite lubricante. El sistema de control sin nutrientes presentó valores de mineralización en el orden de 60 – 90 mgCO2 al cabo de los 50 días.

En agua de mar, las mineralizaciones se presentaron de forma diferente al sedimento, los valores más elevados se presentaron en la primavera. Para el resto de las estaciones los valores de mineralización oscilaron entre 200 y 800 mgCO2kg-1 siendo la nafta y el aceite lubricante los menos utilizados en los sitio 2 y 3. En el sitio 1, el kerosén y la nafta poseen los menores valores de mineralización en otoño e invierno.

La tasa de mineralización para los primeros 14 días se encuen-tra en la Tabla 2 y muestra que el incremento de producción de CO2 es mayor de 0 a 14 días que de 15 a 50 días. Esto indica que la producción de CO2 a partir de los hidrocarburos ensayados se realiza principalmente en los primeros 14 días.

Estudio de las comunidades bacterianas.- Un total de 70 ácidos grasos se encontraron en las muestras de agua, del 9:0 al 20:0, encontrándose en mayor cantidad 16:1 ω7c, seguido de los ácidos grasos 12:0 3OH y 10:0 3OH. Todos ellos son marcadores de ácidos grasos de bacterias Gram negativas (Frostegård et al 1993, Zelles 1997 y Konopka et al. 1999). En los sedimentos se hallaron un total de 68 ácidos grasos, siendo los mayoritarios el 16:1 ω 7c, 10:0 3OH, 16:0 y 18:1 ω 7c, también indicadores de bacterias Gram negativas. De los ácidos grasos saturados, el 16:0 fue, en ambos tipos de muestras, el que presentó los valores más elevados, mientras que de los ácidos grasos insaturados fue el 16:1 ω 7c. No se hallaron ácidos grasos trans, y en bajo porcentaje de observó ácidos grasos iso y anteiso que son los marcadores de bacterias Gram positivas (Frostegård et al. 1993, Zelles 1997). El hallazgo de estos ácidos grasos coincide con estudios realizados

BRN

Primavera Verano Otoño Invierno

M-1 0,50± ,065 1,70 ±0,35 5,00 ± 1,00 19,4 ± 0,98

S-1 279 ± 64 360 ±44 6,00 ± 0,36 193 ± 50

M-2 8,90± 0,89 98,0± 10,0 3,20 ± 1,20 17,3 ± 6,4

S-2 2250 ±520 7300± 150 40,0 ± 8,7 410 ± 88

M-3 5,50± 0,69 2,20± 0,99 3,20 ± 0,65 3,00 ± 0,69

S-3 95,0 ±5,3 400 ±74 248 ±97 1,40 ± 0,94

MBM-PGO

M-1 2,80 ± 0.1 0,4 ± 0,02 9,20 ± 0,5 6,60 ± 0.6

S-1 1 ± 0.01 7,0 ± 10 163 ± 6,6 76,0 ± 6,7

M-2 6,10 ± 0.2 20,9 ± 0.1 56,0 ± 0.7 0,60 ± 0,040

S-2 202 ± 13 3210 ± 120 143 ±7 205 ± 10

M-3 294 ± 9 30,2 ± 8 3,60 ± 0.1 3,10 ± 0.9

S-3 169 ± 40 540 ± 20 9,00 ± 0.9 10 ± 0.54

Tabla 1. Recuentos bacterianos en medio BRN y en MBM-PGO expresados x 102 UFC.mL-1 y UFC.g-1 para las muestras de agua de mar y sedimento respectivamente.

0

2000

4000

6000

8000

0

400

800

1200

1600

Estación

Primavera Verano Otoño Invierno0

2000

4000

6000

8000

Estación


mg

CO

2L-1

acu

mul

ado

hast

a el

día

50

0

400

800

1200

16000

2000

4000

6000

0

400

800

1200

1600

Nafta Kerosene Gas oil Petróleo Aceite lubricante

mg

CO

2kg-

1 ac

umul

ado

hast

a el

día

50

Figura 1. Valor del CO2 acumulado al día 50 de las mineralizaciones de las muestras de agua y sedimento de los tres sitios en todas las estaciones. Figuras (a), (c) y (e) muestras de agua de los sitio 1, 2 y 3 respectivamente. Figuras (b), (d) y (f) corresponden a las muestras de sedimento de los sitios 1, 2 y 3 respectivamente.

(a)

(c)

(e)

(b)

(d)

(f)

240

Pucci et al.



delta día 14 56 14 56 14 56 14 56Naf-M1 60,95 8,89 12,07 0,00 8,03 2,30 29,85 12,08Ker-M1 68,64 11,01 9,70 5,51 10,73 11,14 43,02 11,50GO-M1 49,72 10,67 19,47 8,11 18,76 5,53 43,02 11,92Pet-M1 66,20 7,99 12,13 5,71 8,08 1,78 37,72 9,86AL-M1 52,06 6,61 12,11 8,20 8,03 12,79 62,36 14,93Naf-M2 9,65 4,40 19,42 4,03 5,36 6,94 24,55 13,10Ker-M2 23,69 13,37 24,31 12,18 10,78 10,29 40,46 14,54GO-M2 44,95 6,57 34,03 10,46 32,18 6,76 59,53 22,08Pet-M2 78,09 18,51 26,75 7,31 29,51 9,29 45,76 10,64AL-M2 28,76 7,03 19,44 6,51 13,39 6,41 35,07 18,05Naf-M3 26,62 4,44 17,00 4,77 5,36 4,85 40,11 7,02Ker-M3 48,56 11,48 31,62 13,69 18,86 5,25 45,84 15,31GO-M3 28,96 10,58 29,19 8,95 10,71 9,36 32,16 16,59Pet-M3 63,96 5,29 34,06 5,59 18,81 5,57 34,81 9,00AL-M3 7,22 10,65 7,26 6,51 40,30 8,45 26,86 17,12Naf-S1 48,76 6,92 116,85 12,99 0,00 7,88 30,73 10,15Ker-S1 49,33 20,90 175,27 31,09 96,99 23,98 73,62 6,77GO-S1 49,62 9,35 131,42 28,14 91,60 13,06 79,91 8,46Pet-S1 55,88 14,98 141,21 15,93 96,99 12,47 91,24 8,46AL-S1 51,96 8,04 160,70 29,48 75,44 12,81 62,69 6,77Naf-S2 127,84 22,95 38,88 17,78 355,63 158,08 82,12 22,29Ker-S2 201,05 16,72 38,88 22,70 204,76 51,49 114,97 28,56GO-S2 174,14 23,11 107,05 34,89 447,23 38,44 87,60 31,90Pet-S2 150,15 17,77 72,94 17,90 328,69 46,43 104,02 28,58AL-S2 149,37 17,70 0,00 0,00 344,85 31,88 164,25 47,83Naf-S3 40,86 7,14 24,26 13,08 118,54 17,20 43,80 12,36Ker-S3 59,38 12,32 97,31 29,45 204,76 33,16 87,60 23,29GO-S3 49,72 8,04 77,86 28,18 242,12 31,77 82,12 26,35Pet-S3 66,10 11,48 58,37 24,49 215,53 29,52 93,07 26,15AL-S3 40,07 13,33 63,25 22,69 312,52 25,25 27,37 18,60

Tabla 2. Tasa de mineralización, expresada en mgCO2 por kg para sedimento o L para agua por día, en el día 14 de las muestras de agua y sedimento en las cuatro estaciones.

Figura 2. Análisis de PCA de FAME para las muestras de agua en los tres medios líquidos estudiados en las cuatro estaciones, BRN, C16: hexadecano y FEN: fenantreno, P: primavera, V: verano, O: otoño, I: invierno.

Com

pone

nte

2

Componente 1

O-M1-BRNP-M3-BRN

O-M3-BRN

V-M2-BRN

I-M1-BRN

V-M1-BRN

P-M1-BRN I-M2-BRNV-M3-BRN

P-M2-BRN I-M3-BRN

O-M2-BRN

O-M2-C16

O-M3-C16

P-M1-C16

I-M3-C16

O-M1-C16

I-M1-C16

I-M2-C16

P-M2-C16

-20 -10 0 10 20 30

-20

-10

0

10

20

I-S2-BRN

V-S2-BRN

V-S3-FEN

O-S2-C16

O-S2-FEN

O-S3-FEN

P-S1-FEN

P-S3-C16

O-S1-C16V-S1-C16 I-S1-BRN

P-S2-C16

V-S1-FEN

V-S2-FENV-S2-C16

P-S3-BRN

P-S2-BRN

V-S1-BRNI-S3-C16I-S3-BRN

P-S1-BRN

P-S2-FEN

I-S2-C16I-S1-C16

I-S2-FEN

I-S1-FEN

Com

pone

nte

2

30

-10

0

10

20

Componente 1

-20 -10 0 10 20 30

Figura 3. Análisis de PCA de FAME para las muestras de sedimento en los tres medios líquidos estudiados en las cuatro estaciones, BRN, C16: hexadecano, y FEN: fenantreno. P: primavera, V: verano, O: otoño, I: invierno.

241



en el Mar del Norte (Stoeck et al. 2002), donde también son más abundantes las bacterias Gram negativas.

No se detectó la presencia de los ácidos grasos 10 metil, que son marcadores del grupo de los actinomices y corineformes (Atlas 2003). Todo esto se condice con las cepas aisladas e iden-tificadas a partir de las muestras estudiadas (Tabla 3).

El análisis de ordenamiento muestra que la comunidad culti-vada en BRN se agrupa en las muestras de agua (Fig. 2) y en las de sedimento (Fig. 3), teniendo dos excepciones en el sedimento que son la muestra de primavera del sitio 3 y de invierno en el sitio 2. En los dos tipos de muestras el crecimiento en presencia de hidrocarburos produjo una dispersión de las muestras, las que no presentaron ningún tipo de agrupamiento por sitio.

Identificación de cepas.- Se aislaron 251 cepas a partir de los diferentes sitios de toma de muestras. Se pudo identificar 124 cultivos, que pertenecieron a 24 géneros y 40 especies diferentes (Tabla 3). Los géneros bacterianos con mayor porcentaje de recuperación fueron Pseudoalteromenas, Bacillus, Psychrobacter y Shenewanella, con un 21, 18, 13 y 6% respectivamente. Dentro de estos cuatro géneros mencionados, las especies más represen-tativas fueron Pseudoalteromonas nigrifaciens, Bacillus atrophaeus, megaterium y pumilus, Psychrobacter immobilis y Shewanella putrefaciens. Estos microorganismos, a excepción de Bacillus, fueron los más recuperados a partir de las placas utilizadas para contar bacterias degradadoras de hidrocarburos. Las restantes 127 cepas no fueron identificadas porque su coeficiente de identificación fue menor al que el sistema sugiere.

Tabla 3. Taxa bacterianos encontrados en los aislamientos en todas las estaciones y sitios estudiados.

M1

M3

S3

Acinetobacter

A. lwofii

Aeromonas

B. atrophaeus

B. megaterium

B. pumilus

H. aquamarina

M. liquefaciens

M. luteus

Photobacterium

Photobacterium angustum

Pseudoalteromonas nigrifaciens

P. putida

Psychrobacter immobilis

Rhodobacter

Shewanella algae

Sta. hominis hominis

Vibrio

V. diazotrophicus

V. fischeri

0,05 0,03 0,01 0 0,01 0,03 0,05 0,07

-0,07

-0,05

-0,03

-0,01

0

0,01

0,03

0,05

Axi

s 2 A

M2

M3

S1

S2

Brevibacillus choshinensisBrevundimonas vesicularis

R. capsulatus

- -

-

-

-

-

Axis 1

-

Acinetobacter sp Paracoccus denitrificans

Acinetobacter lwoffii Photobacterium sp

Aeromonas sp Photobacterium angustum

Arthrobacter mysorens Pseudoalteromonas sp

Bacillus sp Pseudoalteromonas nigrifaciens

Bacillus atrophaeus Pseudomonas sp

Bacillus megaterium Pseudomonas putida

Bacillus pumilus Psychrobacter immobilis

Brevibacillus choshinensis Rhodobacter sp

Brevundimonas vesicularis Rhodobacter capsulatus

Burkholderia cepacia Rhodobacter sphaeroides

Halomonas aquamarina Rhodococcus sp

Kocuria kristinae Shewanella putrefaciens/algae

Kocuria varians Sphingopyxis macrogoltabida

Kurthia gibsonii Staphylococcus sp

Lysobacter enzymogenes enzymogenes Staphylococcus hominis hominis

Microbacterium liquefaciens Vibrio

Micrococcus luteus Vibrio diazotrophicus

Micrococcus lylae Vibrio fischeri

Ochrobactrum anthropi Zobellia uliginosa

Figura 4. Análisis del Componnente Principal de FAME de las identificaciones bacterianas con los sitios. Grupo A: Burkholderia cepacia, L. enzymogenes, K. varians, K. kristinae, R. sphaeroides, O. anthropi, Rhodococcus, M. lylae, S.macroltabida, Pseudomonas, Z. uliginosa, Paracoccus denitrificans, Arthrobacter mysorens, Pseudoalteromonas, K. gibs, Bacillus, Onii, Bacillus, B. pumilus, Sta. hominis, R. capsula-tus. (A) Acinetobacter, (B) Bacillus, (H) Halomonas, (K) Kocuria, (L) Lisobacter, (M) Micrococcus, (O) Ochrobactrum, (P) Pseudomonas, (R) Rodobacter, (S) Sphingopyxis, (Sta) Staphylococcus, (V) Vibrios, (Z) Zobelia.

242

Pucci et al.


Las especies bacterianas identificadas se agruparon en función a los sitios de muestreo (Fig. 4), observándose que los sitios don-de puede encontrarse pequeñas contaminaciones accidentales, sitio 2 y 3, se ubicaron más próximos entre sí, a excepción de la muestra M3. Los sedimentos de los sitios 2 y 3 estuvieron asociados a grupos bacterianos con capacidad de utilizar hidro-carburos (Pseudomonas, Rhodococcus, Bacillus) mostrando que los microorganismos que desarrollan a partir de estos, son de similares características. El sitio de muestreo 1, ubicado en el área recreacional de Caleta Córdova, se encontró más alejado en el análisis de componentes principales realizado. La proximidad observada entre las muestras M1 y S1 señala que los integrantes de la comunidad bacteriana de ambos son similares, siendo estos muy diferentes a los microorganismos de los demás puntos de toma de muestras, influenciado esto, por la ausencia de conta-minantes en las cercanías del sitio 1.

DiscusiónDurante muchos años, el transporte de petróleo se ha reali-

zado utilizando embarcaciones de gran tamaño para distribuirlo hacia diferentes lugares del mundo. Si bien los accidentes de buques petroleros no son tan frecuentes, cuando ocurren y su contenido es derramado, causan un gran impacto en el medio ambiente, sobre todo en las costas cercanas como las ocurridas en 1978 en Francia, en 1989 en Alaska, en 1990 en las costas de Texas y California (Swalnnel et al. 1996) y en 2002 en Galicia (Vega et al. 2009).

Los derrames mas reconocidos fueron el de la costa de Alaska en 1998, en el que se vio involucrado el buque tanque Exxon Valdez y el ocurrido en la costa de Galicia en 2002 por la ruptura del buque tanque Prestige. En ambas experiencia se demostró la importancia del papel de los microorganismos para biorremediar los hidrocarburos derramados, tanto en el agua de mar como en los sedimentos intermareales (Bragg et al. 1994, Vega et al. 2009, Wright et al. 1997)

Uno de los factores que limitan la biodegradación de hidro-carburos derramados en ambientes marinos, es la escasa cantidad de nitrógeno y fósforo que se encuentra en los mismos (Head & Swannell 1999). Por este motivo, la mineralización determinada por acumulación de CO2 se llevó a cabo con una fertilización con nitrógeno y fósforo, para que actúe positivamente sobre la biodegradación de los compuestos contaminantes. Los rangos de los recuentos bacterianos observados en agua de mar (101 a 103

UFC mL-1) coinciden con los encontrados por Zweifel y Hagsr-töm en 1995 para el Mar Báltico, Mar del Norte y Mediterráneo.

La buena mineralización de los hidrocarburos en los sedi-mentos intermareales se debe a que estos proporcionan un mejor soporte para los hidrocarburos y los microorganismos, favore-ciendo así, un mayor desarrollo de bacterias en su matriz, lo que se refleja en una utilización mas eficiente de los hidrocarburos como fuente de carbono (Stoeck et al. 2002). En nuestro trabajo, las mineralizaciones obtenidas en sedimentos fueron similares a lo observado en otros sistemas de biorremediación como el de landfarming (Riis et al. 2002), indicando la capacidad de la co-munidad bacteriana para mineralizar hidrocarburos. Los valores en agua de mar fueron menores, influenciados por la hidrofo-bicidad de los hidrocarburos, que limita la utilización de estos últimos por parte de las bacterias, el sedimento da un soporte que permite un mejor contacto entre la bacteria y el hidrocarburo.

La mineralización de los hidrocarburos destilados del petróleo estudiados en medio líquido favorece a los microorganismos de rápido desarrollo como Pseudomonas (Atlas 2003). Los valores más elevados observados en el punto 2 están relacionados con la actividad en las cercanías del lugar de muestreo, esta es la zona del puerto y es donde se pueden producir microderrames de combustibles debido al gran movimiento de barcos en el lugar, lo que con el tiempo, conduce a un aumento de la comunidad bacteriana con capacidad de utilizarlos como fuente de carbono. Una situación similar ocurre en el punto 3, ubicado en la base del oleoducto que conduce el petróleo a la monoboya de carga, lugar donde se observaron valores de utilización de hidrocarburos similares a los del punto 2. El punto 1 se encuentra en la playa utilizada con fines recreativos, algo alejada de los otros dos, lo que explica los valores más bajos de mineralización.

La comunidad bacteriana presente en el agua y en el sedi-mento que desarrolló en medio BRN no presentó cambio en las diferentes estaciones del año, siendo esto coincidente con lo observado por otros autores en el lago Kojima (Rajendran et al. 1995). Los medios de cultivo con hidrocarburos seleccionaron a una parte de la comunidad que toleró la presencia de estos y fue capaz de utilizarlos como fuente de carbono y energía.

Este ensayo, que se llevó a cabo en un medio líquido, selec-cionó los microorganismos que se adaptan más rápidamente a las nuevas condiciones de cultivo, estos son, generalmente, Gram negativos (Atlas 2003). Esta es la razón por la cual se observaron ácidos grasos que marcan su presencia y no ácidos grasos como los 10 metil; aunque más tarde en los aislamientos de los recuentos se recuperaron cepas Gram positivas.

Las identificaciones realizadas coinciden con géneros bacteria-nos hallados frecuentemente en agua y sedimento marino (Stabili & Cavallo 2004). Se observó cepas con capacidad de degradar hidrocarburos como Pseudomonas sp., que poseen una capacidad excelente de desarrollo en medios líquidos y de crecimiento rápido. Su capacidad de utilizar hidrocarburos es ampliamente conocida y se las encuentra con frecuencia en suelos patagónicos de la zona que poseen este tipo de contaminantes (Röling et al. 2002). Algunos géneros hallados en el presente trabajo han sido mencionados para el mar Mediterráneo (Stabili & Cavallo 2004, Süss et al. 2004), por ejemplo Acinetobacter, productor de biosurfactantes que aumentan la biodisponibilidad de los productos insolubles en agua (Balde et al. 1999, Mohamed et al. 2005, Ron et al. 2002, Toren et al. 2001). Pseudoalteromnas, que posee la capacidad de utilizar hidrocarburos (Melcher et al. 2002) fue la más abundante en las identificaciones; está relacionada con Alteromonas y Shewanella, todas ellas Gammaprotobacterias hetorotróficas marinas (Ivanova et al. 2004). Röling et al. (2002) también encontraron en sedimentos marinos una mayoría de Gammaprotobacterias que se mantuvo constante luego de estar 26 días en un microcosmo con hidrocarburos. Shewanella ha sido estudiada en la última década en los procesos de biorremediación por poseer un importante rol en el cometabolismo de compuestos halogenados y del petróleo, también por su capacidad de reducir el magnesio y el óxido de hierro, como por su habilidad de produ-cir ácidos grasos poliinsaturados (Ron et al. 2002), situación poco común en bacterias. Otro género encontrado fue Rhodococcus, que posee la capacidad de utilizar diversos hidrocarburos por su enorme versatilidad catabólica (Larkin et al. 1999, Ruberto et al. 2005, Seto et al. 1995, Whyte et al. 1999).

243



En el Mar Adriático, Stabili et al. (2004) pudieron identificar un alto porcentaje géneros utilizando el sistema API 20, sin em-bargo éste cuenta con pocas reacciones, por ello es menos exacto que FAMEs el cual usa 135 caracteres; esto nos permite conside-rar que los datos obtenidos en el presente estudio son confiables. En la zona de Puerto Madryn, Chubut, Dionisi y Ferrero (2008) aislaron, con métodos moleculares 8 géneros bacterianos con capacidad de biodegradar hidrocarburos poliaromáticos. Esta ciudad se caracteriza por la gran actividad portuaria que posee, siendo esto un punto en común con el sitio 2 estudiado en este trabajo. Esto podría indicar que este tipo de costas, con gran actividad portuaria, posean microorganismos que hayan estado en contacto con hidrocarburos provenientes de microderrames ocasionados por los barcos que circulan.

Uno de los factores de suma importancia en la recuperación de ambientes marinos contaminados con hidrocarburos, es la presencia de microorganismos con capacidad de utilizarlos como fuente de carbono y energía (Head et al. 2006, Swalnnel et al. 1996); condiciones observadas en el litoral de Caleta Córdova, en particular en los puntos 2 y 3, donde la ocurrencia de un posible derrame de hidrocarburos, podría metabolizarse y llevar adelante la biorremediación del lugar.

AgradecimientosA PNUD ARG/02/018 - Donación GEF N° 28.385-AR por

el financiamiento y al personal técnico del laboratorio CEIMA.

Literatura citadaAtlas R., R. Bartha. 2003. Ecología fisiológica de los microorga-

nismos: adaptaciones a las condiciones ambientales. En: Capella I, editor. Ecología microbiana y microbiología ambiental Addison Wesley Press, p. 279-327.

Atlas R. 1991. Microbial hydrocarbon degradation-bioremediation of oil spills. Chem Technol Biotechnol 52: 149-156.

Balde F., N. Ivosevic, A. Minacci, et al. 1999. Ahesion of Acineto-bacter venetianus to diesel oil fuel droplets studied with in situ electrochemical and molecular probes. Appl Environ Microbiol 65: 2041-2048.

Brown B.J. & L.G. Leff. 1996. Comparison of Fatty Acid Methyl Ester Analysis with the Use of API 20E and NFT Strips for dentification of Aquatic Bacteria Appl. Envir. Microbiol., 62: 2183 - 2185.

Bragg J., R. Prince, E. Harner, et al. 1994. Effectiveness of bioreme-diation for the Exxon Valdez oil spill. Nature 368: 413-418.

Dionisi H. & M. Ferrero. 2008. BC-28 Potencial de biorremediación Intrínseca de hidrocarburos aromáticos policíclicos en sedimentos marinos de la costa patagónica. Plenario de Avances de subproyectos competitivos de Innovación Tec-nológica e Investigación Aplicada. Ciudad de Buenos Aires 2007 libro de resumenes p 68-69. <http://www.ambiente.gov.ar/archivos/web/PCCGDBM/File/spc/ResumenSPC.pdf> (acceso 12/02/2010)

Frostegård Å., E. Bååth & A. Tunlid. 1993. Shifts in the structure of soil microbial communities in limed forests as revealed by phospholipid fatty acid analysis. Soil Biol Biochem 25:723–730

Head I., D. Jones & W. Röling. 2006. Marine Microorganisms Make a Meal of Oil. Nature Reviews. 4: 173-182.

Head I. & R. Swannell. 1999. Bioremediation of petroleum hydrocar-bon contaminants in marine habitats. Curr Opin Biotechnol 10: 234-239.

Ivanova E., S. Flavier & R. Christen. 2004. Phylogenetic relation-ships among marine Alteromonas-like proteobacteria: emended escription of the family Alteromonadaceae and proposal of Pseudoalteromonadaceae fam. nov., Colwellia-ceae fam. nov., Shewanellaceae fam. nov., Moritellaceae fam. nov., Ferrimonadaceae fam. nov., Idiomarinaceae fam. nov. and Psychromonadaceae fam. nov. Int J Syst Evol Microbiol 54: 1773-1788.

Konopka A., T. Zakharova, M. Bischoff et al. 1999. Microbial bio-mass and activity in lead-contaminated soil. Appl Environ Microbiol 65:2256–2259

Larkin M.,C. Allen,L. Kukalov et al. 1998. Purification and characteri-zation of a novel naphtalene dioxygenase from Rhodococcus sp. strain NICMB12038. J Bacteriol 181: 6200-6204.

Melcher R., S. Apitz & B. Hemmingsen.2002.Impact of irradiation and polycyclic aromatic hydrocarbons spiking on micro-bial populations in marine sediment for future aging and biodegradability studies. Appl Environ Microbiol 68: 2858-2868.

Mohamed A., E. Shenawy & A. Farag. 2005. Spatial and temporal variability of saprophytic and water quality bacteria along the coast of Aqaba, Suez gulfs and red sea-egypt. Egypt J Aquat Res 31: 157-162.

Pucci G.N.,A.J. Acuña,M. Llanes et al. 2009. Identificación de bac-terias marinas cultivables de la ciudad costera Comodoro Rivadavia, Argentina. Rev Biol Mar Oceanogr 44: 49-58.

Pucci G.N. & O.H. Pucci. 2003. Biodegradabilidad de componentes de mezclas naturales de hidrocarburo previamente some-tidas a Landfarming. Rev Argent Microbiol 35: 62-68.

Pucci G.N. & O.H. Pucci. 2006. Cambios en los ácidos grasos de membrana de Microbacterium esteraromaticum GNP-5 con diferentes temperaturas y osmolaridades. Acta Biol Colomb 11: 61-73.

Rajendran N., O. Matsuda, N. Imamura, et al. 1995. Microbial com-munity analysis of euxinic sediments using phospholipid fatty acid biomarkers. J Oceanog 51: 21-38.

Riis V., W. Babel & O. Pucci. 2002. Influence of heavy metals on the microbial degradation of diesel fuel. Chemosphere 49: 559-568.

Röling W., M. Milner, D. Jones, al et. 2002. Robust hydrocarbon degradation and dynamics of bacterial communities during nutrient-enhanced oil spill bioremediation. Appl Environ Microbiol 11: 5537-5548.

Ron E.,E Zand & E.Rosenberg. 2002 . Biosurfactants and oil bio-remediation. Curr Opin Biotechnol 2002; 13: 249-252.

Ruberto L., S. Vazquez, A. Lobaldo, al et. 2005. Psychrotolerant hydrocarbon-degrading Rhodococcus strains isolated from polluted Antarctic soils. Antartic Soils 2005; 17: 47-56.

Seto M., K. Kimbara, M. Shimura, et al. 1995. A novel transformation of polychlorinated biphenyls by Rhodococcus sp. strain RHA1, Appl Environ Microbiol 61: 3353-3358.

Stabili L. & R. Cavallo. 2004. Biodiversity of culturable heterotro-phic bacteria in the Southern Adriatic Sea Italian coastal waters. Scient Mar 68: 31-41.

Stoeck T., I. Kröncke, G. Duineveld, et al. 2002. Phospholipid fatty acid profiles at depositional and non-depositional sites in the north sea. Mar Ecol Prog Ser 241: 57-70.

Süss J., S. Encelen, H. Cypionka et al.2004. Quantitative analysis of bacterial communities from Mediterranean sapropels based on cultivation depend methods. Microbiol Ecol 51: 109-121.

Swalnnel R., K. Lee, M. McDonagh. 1996. Field Evaluation of Marine Oil Spill Bioremediation. Microbiol Review 60: 342-365.

Toren F., S. Navon Venezia, E. Ron, et al. 2001. Emulsifying acti-vities of purified Alasan proteins from cinetobacter radio-resistens KA53. Appl Environ Microbiol 67: 1102-1106.

244

Pucci et al.


Van Hamme J., A. Singh & O. Ward. 2003. Recent advances in petroleum microbiology. Microbiol Mol Biol Reviews 67: 503-549.

Vega F., E. Covelo, M. Reigosa, et al. 2009. Degradation of fuel oil in salt marsh soils affected by the Prestige oil spill. J Hazar Mater 2009; 166: 1020-1029.

Whyte L., S. Slagman, F. Pietrantonio et al.1999. Physiological adaptation involved in alkane assimilation at a low tem-perature by a Rhodococcus sp. Strain Q15. Appl Environ Microbiol 65: 2961-2968.

Wright A., R. Weaver & J. Webb. 1997. Oil bioremediation in salt marsh mesocosms as influenced by N and P fertilization, flooding, and season. Water Air Soil Pollut 95: 179-191.

Zelles L. 1997. Phospholipid fatty acid profiles in selected members of soil microbial communities. Chemosphere 35: 275–294

Zweifel A. & A Hagström. 1995. Total count of marine bacterial in-clude a large fraction of non-nucleoid-containing bacteria (Ghosts). Appl Environ Microbiol 1995; 61: 2180-2185.

245

Acanthaceae endémicas del Perú



A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru

Blanca León1,2,3 and Kenneth R. Young1

Una asociación fortuita planta-hormiga en la Amazonía baja del Perú

1 Department of Geography & the Environment, University of Texas at Austin. Email Blanca León:[email protected] Email Kenneth R. Young:[email protected]

2 Plant Resources Center, Univer-sity of Texas at Austin.

3 Museo de Historia Natural, UNMSM, Av. Arenales 1256, Lima-14, Peru.

AbstractMyrmecophyly is best documented among tropical epiphytes, and myrmecotrophy occurs especially among domatia-forming plants. We report the case of Polytaenium cajenense with “external” domatia and its use by the same symbiont ant as its host Cordia nodosa. This case is interpreted as the result of stochastic events and their relations to pre-existing adaptations of all species involved.

Keywords: myrmecophytes, ferns, monilophytes, Polytaenium, Azteca, Amazonia, Peru.

ResumenMirmecofilia ha sido documentada para epifitas, y mirmecotrofia ocurre especialmente en aquellas con desa-rrollo de domacios. Se reporta el caso de Polytaenium cajenense con domacio “externo” y su uso por la misma hormiga simbionte que su hospedero Cordia nodosa. Este caso se interpreta como el resultado de eventos e interacciones aleatorias entre todas las especies involucradas con adaptaciones pre-existentes.

Palabras claves: mirmecófitos, helechos, Polytaenium, Azteca, amazonía, Perú.

The diverse kinds of associations of vascular plants with ants are themes of both evolutionary and ecological interest in the tropics (e.g. Davidson 1988, Davidson et al. 1988, Huxley & Cuttler 1991, Beattie & Hughes 2002, Heil & McKey 2003, Rico-Gray & Oliveira 2007). About 200 Neotropical plant taxa are known to present this kind of interaction (Beattie 1989). Myrmecophyly (Benson 1985) is considered to be beneficial to one or both of the participants through defense against preda-tion, and the provision of nesting space and/or food rewards.

Morphological adaptations to myrmecophyly in ferns include the development of hollow structures or domatia (e.g. Gómez, 1974, Benzing 1991) and nectaries (e.g. Koptur et al. 1982, Rashbrook et al. 1991). These are similar in function to those observed in flowering plant species, but are independently evolved. Only two fern genera have been reported to include myrmecophytes, meaning that they develop myrmecodomatia. These are genera in Polypodiaceae, Microgramma subgenus Sola-nopteris for the Neotropics and Lecanopteris for the Old World.

Myrmecotrophy is best documented among tropical epi-phytes (Rico Gray & Oliveira 2003), and it has been mostly found among domatia-forming plants (Heil & McKey 2003). As mentioned by Benzing (1991), there are several factors in-volved that may be influential in affecting ant usage of plants and the nature of the reciprocal relationships of the plants towards the ants.

Here we report on an epiphytic species of Polytaenium (Pteri-daceae) from Peru found in association with an ant species of Azteca, a genus that includes several different lineages adapted to colonize tree species (Benson 1985), including obligate

symbionts of Cordia nodosa (Yu et al. 2001). There were other additional plant species involved and we use our observations to tease apart the ecological and evolutionary processes likely at work.

While recording fern species diversity in 1987, in a forest on sandy-loam soils near the settlement of Quebrada Castillo in the Amuesha community of Siete de Junio, in the Palcazu valley of central Peru at 350 m elevation (Young & León 1989), we found two adult sporophyte individuals of Polytaenium cajenense (Desv.) Benedict (León & Young 1085 USM-148929) on a 2m tall tree of Cordia nodosa Lamarck (León & Young 1067 USM-110731). Both the largest P. cajenense individual and its host were inhabited by the same ants of the genus Azteca (collected specimen identified to genus by E. O. Wilson, pers. comm., 6 Jan. 1988) Several gametophytes and young sporophytes were also found growing on the external surface of the mat of roots of the largest sporophyte individual (Fig. 1). The Cordia nodosa tree was surrounded in a 2m radius by a tree and two lianas, each with a distinct epiphyte community (Table 1). The ants apparently kept all surfaces directly in contact with the Cordia free of other plant species except for the fern and a Philodendron epiphyte (P. cf. heterophyllum Engl.) (Araceae)

The dorsiventral rhizome and the dense mat of roots of P. cajenense (Fig. 1) provided the bases for the development of a pseudo-domatia or “external” domatia (sensu Haufler et al. 2003) for the Azteca ants. Internally the mat of roots included debris and some roots of the Philodendron plant, and it appears that this plant might have grown simultaneously or perhaps before the establishment of the fern (Fig. 2).

NOTA CIENTÍFICA


Plant species Tree Liana 1 Liana 2 Cordia nodosa

Asplenium pseudoangustum Stolze - - 8 -Asplenium serratum L. 1 - - -Microgramma reptans (Cav.) A.R. Sm. - 1 - -Polytaenium cajenense (Desv.) Benedict - 2 1 2Philodendron cf. heterophyllum Engl. - - - 1Bryophytes +++ ++ + -

Table 1. Number of individuals and presence of epiphytes

246

León et al.


In the fern family Pteridaceae, all genera in the vittarioids are epiphytes, all considered non-myrmecophylous. The Neotropi-cal fern genus Polytaenium (Crane 1997) includes taxa without domatia and none have leaf nectaries. Wall spores found in Polytaenium have micro-ornamentations varying from scattered granules to clustered rod-like structures, none of which appear to resemble the spore walls of the polypods identified by Tryon (1985) as associated with myrmecochory.

There are a number of implications arising from these ob-servations. Ecologically, it is striking how important spatial and temporal contingencies were to the development of the patterns reported here. As we interpret the scene, the Polytaenium spores landed on a Cordia tree probably before it was occupied by Azteca ants (see Yu et al. 2001 for colonization in Cordia nodosa). The Polytaenium might have grown to a size such that its rhizomes permitted an additional colonization space, through the develop-ment of a domatia-like space for the ants. Polytaenium is found only as an epiphyte and its rhizomes and roots grow in such a fashion that it can adhere to irregular shapes and on rough surfaces. The outside of the rhizome mass of the Polytaenium supported gametophytes and young sporophytes of additional plants of Polytaenium, showing that the site was favorable for its growth and establishment. The other epiphytic species in the as-semblage observed, a Philodendron species, was also not removed/pruned by the Azteca ants. In fact, the aroid was partially rooted

into the domatia of the Polytaenium. Thus, the series of events involved likely included colonization of a myrmecophyte tree species, starting with the two unrelated epiphytic plant species, followed by the Azteca ants, which later pruned other plant species that neighbored on or dispersed to the Cordia tree, and accompanied by the ant use of the domatia-like shelters of the Polytaenium. These events would have collectively created this palimpsest of a multi-species assemblage.

Evolutionarily, these observations point to a prevalence of diffuse selection acting upon the outcomes of stochastic dis-persal events and as shaped by pre-existing species mutualisms (Azteca-Cordia, in this case) and by pre-existing morphological adaptations and growth responses of the two epiphytic plant species permitted by the ants to remain on the Cordia.

Bronstein et al. (2006, p. 419) pointed out that often “. . . outcomes of ant-plant associations are strongly context-dependent.” For Azteca-Cecropia relations, Longino (1989) stressed the prevalence of spatial variation, effects of the order of colonization of host trees, and other stochastic events that lead to non-equilibrium conditions. Our observations show that several unlinked events can set up a fairly complicated multi-species assemblage. Those same authors, and as earlier also noted by Fonseca & Ganade (1996), note that frequently ant-plant associations are asymmetrical, with many costs and benefits (sensu Bronstein 1998) assumed by the ants. In this case,

Figure 1. Polytaenium cajenense, dorsiventral rhizome with pseudo-domatia or “external” domatia.

Figure 2. Section of the Cordia nodosa stem with the root mat of Polytaenium cajenense cut open, and showing adhesive roots of Philodendron.

247

Acanthaceae endémicas del Perú


the ants provide pruning that presumably benefited and even encouraged successful colonization by the two epiphytic species. Benefits to the ants are not obvious, although the rhizome mass of the Polytaenium and the intertwined roots of the Philodendron at least appeared to provide a habitat space to the ants. They were not using that space for the raising of their young, an activity taking place in the axillary bud (domatia) of the Cordia tree.

There is also likely to be an important additional dimension associated with nutrients and nutrient limitations. Walkins et al. (2008) recently showed through the use of stable isotopes that ants benefit epiphytic nonspecialized (ie. non-myrmecophilous) ferns by bringing in substances (or producing wastes) that pro-vided extra nitrogen to the fern roots. This was demonstrated in Antrophyum lanceolatum (=Polytaenium lanceolatum (L.) Benedict) in Costa Rica, with Phediole flavens ants, making their study directly relevant to our observations in Peru. The unspe-cialized domatia of the Costa Rican fern, nevertheless provided considerable benefits in terms of nitrogen when fortuitously the fern had ant residents (62% of 93 sampled ferns had ants). Epiphytism in general has been proposed as an evolutionary strategy for plants found in nutrient-limited tropical environ-ments (Benzing 1991, Dubuisson et al. 2009). The rhizome mats of the Polytaeium of our study can form microenviron-ments attractive to ants. Presumably this fern species evolved its morphology to facilitate epiphytism, but secondarily may also benefit from increased nitrogen availability when ants utilize the “accidental” domatia. Speculatively, it also seems possible that the Philodendron would fortuitously have benefited from more nitrogen availability in what is a very low-nutrient environment (Young & León 1989).

In conclusion, we use observations of a particular example of a complex ant-plant species assemblage where the respective spatio-temporal arrangements appear to provide some insights into the complexity of ecological relationships that potentially give rise to mutualistic relationships, some of which are faculta-tive, some of which are dependencies, and some of which are only expressed fortuitously.

AcknowledgmentsWe thank the community of Siete de Junio for their hospital-

ity, E. O. Wilson for kindly identifying the ants, and CONCY-TEC for financial assistance.

Literature citedBeattie, A. J. 1989. Myrmecotrophy: plants fed by ants. Trends Ecol.

Evol. 4: 172--176.Beattie, A. J. & L. Hughes. 2002. Chapter 8. Ant-plant interactions.

Pp. 211--235. In: C.M. Herrera and O. Pellmyr, eds. Plant-animal interaction: an evolutionary approach. Blackwell Sciences Ltd. Great Britain.

Benson, W. W. 1985. Amazon ant-plants. Pp. 239—266. In: G.T. Prance and T. Lovejoy, eds. Amazonia. Oxford. Pergamon Press.

Benzing, D. H. 1990. Vascular epiphytes. Cambridge University Press, Cambridge, United Kingdom.

Benzing, D. H. 1991. Myrmecotrophy: origins, operation, and impor-tance. Pp. 353—418. In: C.R. Huxley and D.F. Cutler, eds. Ant-Plant Interactions. Oxford University Press, Oxford, United Kingdom.

Bronstein, J.L. 1998. The contribution of ant-plant protection stud-ies to our understanding of mutualism. Biotropica 30: 150-161.

Bronstein, J.L, R. Alarcón & M. Geber. 2006. The evolution of plant-insect mutualisms. New Phytol. 172: 412-428.

Davidson, D. W. 1988. Ecological studies of Neotropical ant-gardens. Ecology 69: 1138—1152.

Davidson, D. W., J. T. Longino & R. R. Snelling. 1988. Pruning of host plant neighbors by ants: an experimental approach. Ecology 69:801—808.

Dubuisson, J.-Y., H. Schneider & S. Hennequin. 2009. Epiphytism in ferns: Diversity and history. Comptes Rendus Biologies 332: 120-128.

Fonseca, C.R. & G. Ganade. 1996. Asymmetries, compartments and null interactions in an Amazonian ant-plant community. J. Animal Ecol. 65: 339-347.

Gay, H. 1993. Ant-fed plants: an investigation into the uptake of ant-derived nutrients by the far-eastern epiphytic fern Lecanopteris Reinw. (Polypodiaceae). Biol. J. Linn. Soc. 50: 221—233.

Gómez, L. D. 1974. Biology of the potato-fern, Solanopteris brunei. Brenesia 4: 37—61.

Haufler, C. H., W. A. Grammer, E. Hennipman, T.A. Ranker, A.R. Smith & H. Schneider. 2003. Systematics of the ant-fern genus Lecanopteris (Polypodiaceae): testing phylogenetic hypotheses with DNA sequences. Syst. Bot. 28: 217—227.

Heil, M. & D. McKey. 2003. Protective ant-plant interactions as model systems in ecological an evolutionary research. Ann. Rev. Ecol. Syst. 34:425-453.

Huxley, C. R. & D.F. Cutler, eds. Ant-Plant Interactions. Oxford University Press, Oxford, United Kingdom.

Koptur, S., A.R. Smith & I. Baker 1982. Nectaries in some Neotropi-cal species of Polypodium (Polypodiaceae): preliminary observations and analyses. Biotropica 14: 108—113.

Koptur, S. 1992. Extrafloral nectary-mediated interactions between insects and plants. Chapter 4: 81—130. In: E. A. Bernays, ed. Insect-Plant Interactions. Vol. IV. CRC Press, Boca Raton, FL.

Koptur, S., V. Rico-Gray & M. Palacios-Rios. 1998. Ant protection of the nectaried fern Polypodium plebeium in central Mexico. Amer. J. Bot. 85: 736—739.

Longino, J.T. 1989. Geographic variation and community structure in an ant-plant mutualism: Azteca and Cecropia in Costa Rica. Biotropica 21: 126-132.

Rashbrook, V. K., S. G. Compton & J. H. Lawton. 1991. Bracken and ants: Why is there no mutualism? In: C.R. Huxley and D.F. Cutler, eds. Ant-Plant Interactions. Oxford University Press, Oxford, United Kingdom.

Tryon, A. F. 1985. Spores of myrmecophytic ferns. Proc. R. Soc. Edinb. 86B: 105--110.

Watkins, J. E., C. L. Cardelus & M. C. Mack. 2008. Ants medi-ate nitrogen relations of an epiphytic fern. New Phytol. 180:5—8.

Young, K. R. & B. León, 1989. Pteridophyte species diversity in the central Peruvian Amazon: importance of edaphic specialization. Brittonia 41: 388—395.

Yu, D.W., H.B. Wilson & N.E. Pierce. 2001. An empirical model of species coexistence in a spatially structured environment. Ecology 86: 1761—1771.

248

León et al.


249

distribución de nyCtAnASSA violACeA



Expansión de la distribución de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Perú

L. Mauricio Ugarte1*, Alejandro Tabini, Daniel Cáceres1

Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru

1 Área de Ornitología, Colección Científica, Museo de Historia Na-tural, Universidad Nacional San Agustín de Arequipa (MUSA). *Luna Pizarro 925, Los Pinos, Vallecito - Cercado, Arequipa, Perú.

Email Mauricio Ugarte: [email protected] Alejandro Tabini: [email protected] Daniel Cáceres: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenEl presente trabajo reporta la expansión en la distribución del Huaco de Corona Amarilla Nyctanassa violacea en el Perú, en tres departamentos de la costa, entre el 2002 y el 2010, así como los nuevos reportes de nidi-ficación. Se analizan las posibles causas de la dispersión de la especie en el Perú.

Palabras clave: Expansión, Huaco de Corona Amarilla, Nyctanassa violacea, humedales costeros, Perú.

AbstractThe present work reports the expansion of the distribution of the Yellow-crowned Night-heron Nyctanassa violacea in Peru, in three coastal departments, between 2002 and 2010, as well the new nesting records. We analyze the possible causes of dispersion of the species in Peru.

Keywords: Expansion, Yellow-crowned Night-heron, Nyctanassa violacea, coastal wetlands, Peru.

El Huaco de Corona Amarilla Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758), posee una amplia distribución en el continente America-no; es rara desde el oeste hasta el noreste de los Estados Unidos, solo con poblaciones residentes en el extremo sureste (Sibley 2000); hacia el sur por la costa este y oeste de Centro América, hasta el Noroeste de Perú y noreste de Brasil, y una población restringida en la zona sureste de Brasil (Hilty & Brown 1986, Watts 1995, Ridgely & Greenfield 2001).

La especie habita principalmente ambientes costeros como manglares, estuarios y planicies de marea y menos frecuentemen-te aguas continentales, en ríos y estanques (Hilty & Brown 1986, Ridgely & Greenfield 2001). De las 5 subespecies conocidas, N. violacea caliginis Wetmore 1946, es la única que habita las costas del Pacífico en Centro y Sudamérica (Wetmore 1965). La distribución de la especie en el Perú se ve restringida a los manglares en el extremo norte del país en el departamento de Tumbes, donde es común y errante raro hasta el departamento de Arequipa (Valqui 2004, Schulenberg et. al. 2010).

Nyctanassa violacea es muy similar en el plumaje juvenil a Nycticorax nycticorax, se distingue de ésta por ser en general más marrón que gris, con menos punteado de color blanco en el manto, cuello más delgado, pico más robusto y mayormen-te negro. En vuelo las patas extendidas, sobrepasan la cola y muestra coloración más oscura en las plumas de vuelo (National Geographic 2002).

Entre octubre del 2002 y octubre 2003, fueron avistados por primera vez individuos adultos y juveniles de N. violacea por observadores de aves en el Refugio de Vida Silvestre Pantanos de Villa (ó RVS Pantanos de Villa, Lima). A partir de ese momento fueron observados cada vez con más frecuencia, presumiéndose que el ave era una especie residente reproductiva en la zona. La mayoría de las observaciones fueron hechas cerca de la torre de observación 4 y en la playa y laguna Marvilla en la misma área. En el 2006 AT encontró 3 nidos en la totora, hechos de dicha planta, en la vegetación de la Laguna Principal del área prote-gida, entre 80 cm y 1 m sobre el nivel del agua; en los nidos no se encontró pichones pero si entre 3 y 4 huevos de color verde

azulado, en cada uno. En Julio del 2008, 15 individuos entre adultos y juveniles fueron registrados en la zona (Fig. 1).

El 06 de Julio del 2007, DC observó lo que en ese momen-to fueron 5 adultos de una especie de garza desconocida, que posteriormente fue identificada como N. violacea en la Laguna de Pucchún en Camaná, Arequipa. Posteriormente, en una búsqueda realizada entre el 18 y el 20 de junio del 2009, MU y voluntarios del MUSA, no pudieron encontrar ningún indi-viduo de la especie en la misma zona. Cabe mencionar que el estado de conservación de dicho humedal está deteriorado, por las prácticas agrícolas para desecar el humedal lo que causa la pérdida del espejo lagunar.

A partir del 2009, la especie fue reportada por observadores en más localidades, en abril en las Laguna del Paraíso (Huacho, Lima), y a inicios de julio en el Reservorio Tinajones (Lamba-yeque).

El 11 de noviembre del 2009, Steve Howell y Raúl Herrera observaron un individuo juvenil en el Puerto de Arica al norte de Chile; el ave fue vista en el área por dos semanas, aproxima-damente (Howell & Herrera 2010).

En Febrero del 2010, con motivo de los Censos de Aves Playeras DC, y otros observadores, avistaron dos individuos, un adulto y un juvenil, en la Laguna de Pucchún. La observación de este individuo juvenil confirma la reproducción de la especie en esta nueva área (Fig. 2).

La especie en el Perú, actualmente posee una distribución distinta a la mencionada en las publicaciones formales en Val-qui 2004 y Schulenberg et al. 2010, con la confirmación de los nuevos lugares de nidificación en Lima y Arequipa y las obser-vaciones de individuos posiblemente errantes en Lambayeque y Lima (Fig. 3).

Es posible que los reportes tanto al sur (Arequipa y Arica, Chile) y norte de Lima (Huacho), sean de individuos procedentes de la nueva población residente en el RVS Pantanos de Villa. El tamaño reducido del RVS Pantanos de Villa, puede ser también un motivo por el cual la descendencia de las primeras nidadas

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Ugarte et al.


esté dispersándose y colonizando otros humedales costeros, al aumentar la competencia por recursos con sus congéneres.

Es probable que sigan surgiendo nuevos reportes en otros humedales costeros cercanos al RVS Pantanos de Villa, dado que desde su asentamiento, se ha podido constatar la presencia en lugares más próximos a éste que a su lugar de residencia habitual en Tumbes y en hábitats más similares también que a los manglares del norte.

Es importante, que para definir nuevas poblaciones residentes en otros humedales de la costa peruana, se confirme nidificación y presencia de juveniles; ya que en los individuos adultos la observación de plumas “ornamentales” en la cabeza, no es un indicador de estado reproductivo, debido a que éstas se presentan desde la primera muda prebásica y no como generalmente se piensa en una muda pre alterna o de “plumaje reproductivo”, inexistente en esta especie (Pyle & Howell 2004), de manera tal que no es indicador de reproducción activa en el lugar.

Figura 1. Nyctanassa violacea en el Refugio de Vida Silvestre Pantanos de Villa, julio de 2008, individuos juvenil (izquierda) y adulto (derecha). (Fotos Alejandro Tabini).

Figura 2. Nyctanassa violacea en la Laguna de Pucchún, Camaná, Arequipa, febrero de 2010, individuos juvenil (izquierda) y adulto (derecha) (Fotos Daniel Cáceres).

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distribución de nyCtAnASSA violACeA


Agradecimientos

A Manuel Plenge, Fernando Angulo y Peter Pyle, por pro-porcionar información útil para la redacción del trabajo; a Raúl Herrera y Rodrigo Barrios por proporcionar detalles sobre sus observaciones personales. A Joaquín Ugarte por la elaboración del mapa adjunto. A los colaboradores en las redes públicas Bir-ding Perú, Obschile e INCASPIZA. A los Miembros Voluntarios del MUSA por su participación en la expedición del Área de Ornitología, Colección Científica, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional San Agustín de Arequipa (MUSA) a los humedales de Pucchún los años 2007 y 2009. A Nathan Senner, la Organización y a los participantes del censo en el humedal de Pucchún por parte del Censo Nacional de Aves Playeras del 2010.

Literatura citadaHilty S.L & W.L. Brown. 1986. A Guide to the Birds of Colombia.

Princeton University Press. USA.Howell S. N. G & Herrera, R. 2010. First Chilean Record of Yellow-

crowned Night Heron Nyctanassa violacea, Cotinga 32, pp 117.

National Geographic. 2002. Field Guide to the Birds of North America. National Geographic.

Pyle P. & S. N. G. Howell. 2004. Ornamental Plume Development and the “Prealternate Molts” of Herons and Egrets, Wilson Bulletin 116(4):287–292.

Ridgely R.S. & P.J. Greenfield. 2001. The Birds of Ecuador. Vol. 1: Status, Distribution & Taxonomy. Cornell University Press. Ithaca, New York.

Ridgely R. S. & P. J. Greenfield. 2001. The Birds of Ecuador. Vol. 2: A Field Guide. Cornell University Press Ithaca, New York.

Sibley D.A. 2000. The Sibley guide to birds. National Audubon Soci-ety. A Chanticleer Press Edition; Alfred Knopf, N.Y. 544p.

Schulenberg T. S., D. F. Stotz, D. F. Lane, et al. 2010. Birds of Peru, revised and updated. Princeton, NJ: Princeton University Press.

Valqui T. 2004. Where to Watch Birds in Peru. Gráfica Núñez S.A. Lima, Perú.

Watts B.D. 1995. Yellow-crowned Night-Heron Nyctanassa violacea. Birds of North America, 161: 1-24.

Wetmore A. 1965. The Birds of the Republic of Panamá. Part 1: Tin-amidae (Tinamous) to Rhynchopidae (Skimmers). Smith-sonian Miscellaneous Collections. Vol 150. Pp 101, 102.

Lambayeque

Lima

ArequipaLaguna de Pucchún en Camaná (2007 - 2010)

R V S Pantanos de Villa (2002 - 2009)

Laguna del Paraíso (Huacho, 2009)

Reservorio de Tinajones (2009)

Zona habitual de residencia

Tumbes

Figura 3. Nyctanassa violacea, nuevas localidades donde ha sido observada. En círculo, observaciones de los autores, en estrellas avistamientos por observadores de aves. Se indica años en que se observaron.

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Ugarte et al.


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Varamiento de cetáceos en Tacna



Varamiento de cetáceos en Tacna, Perú (2002-2010)

José Pizarro-NeyraStranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010)

Colegio Miguel Pro

Calle Arica 176 Tacna

Email Jose Pizarro-Neyra:[email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenSe presentan datos de varamientos de cetáceos producidos entre abril del año 2002 y enero de 2010 en las localidades de Los Palos, Vila-vila, Morro Sama e Ite, ubicadas en la región Tacna. Los resultados indican que: 85% de los ejemplares varados corresponden a Phocoena spinipinnis, 8% a Tursiops truncatus, y el resto a cetáceos de las especies: Grampus griseus, Eubalaena australis y Physeter macrocephalus. Los varamientos de cetáceos grandes solo se observaron en Los Palos, mientras la mayor cantidad de varamientos observados se produjeron en Ite (80%). La causa del varamiento de algunas marsopas (P. spinipinnis) es la captura incidental en redes usadas por la pesca artesanal. Se relaciona el varamiento de P. macrocephalus con anomalías de la temperatura superficial del mar.

Palabras clave: Pesca incidental, mamíferos marinos, marsopa negra, delfín nariz de botella, delfín gris, ballena franca, cachalote.

AbstractStranded cetaceans in the coast of Tacna since April 2002 to January 2010 are reported in this work. The research was conducted in Tacna region, southern Perú. The fishing villages surveyed were: Los Palos, Vila-vila, Morro Sama and Ite. According with the results, the more abundant cetaceans in the strandings were: Phocoena spinipinnis (85%) and Tursiops truncatus (8%). Other identified species are Grampus griseus, Eubalaena australis and Physeter macrocephalus. The strandings of greater cetaceans were observed only in Los Palos, meanwhile, 80% of the all stranded animals were founded in Ite. The cause of stranding of some porpoises is due to the entanglement in nets of artisanal fisheries. The stranding of sperm-whale is linked with the anomalous values of superficial sea temperature.

Keywords: Bycatch, marine mammals, Burmeister's Porpoise, Bottlenose dolphin, Risso's dolphin, Southern Right Whale, Sperm whale.

Las observaciones publicadas acerca de varamientos de cetáceos en Tacna solo han abarcado las zonas costeras de Ite y Vila-vila y reportan muy pocos restos (Van Waerebeek & Reyes 1994; Van Waerebeek et al. 1997). En este trabajo se incrementa el conocimiento sobre los varamientos de cetáceos en la región Tacna.

Los varamientos fueron observados en las localidades cos-teras de Los Palos (18°17’S – 70°27’W), Vila-vila (18°07’S – 70°36’W), Morro Sama (18°S – 70°54’W) e Ite (17° 56’S – 70°58’W) (Fig. 1). En todas ellas se practica pesca artesanal de orilla en las modalidades de cortina, pinta y extracción de mariscos (Estrella et al. 2006).

Los varamientos fueron observados durante visitas realiza-das en diferentes meses entre abril de 2002 y enero de 2010. Para evitar doble conteo en posteriores visitas, se pintaron con esmalte los cráneos de los pequeños cetáceos no enterrados. Se utilizaron las claves de Jefferson et al. (1993) para identificar los ejemplares a nivel de especie. Para la identificación de restos óseos se examinaron in situ cráneos varados para identificar fórmula dentaria. En los ejemplares frescos se examinaron características morfológicas externas. Cuando se pudo, se tomaron fotografías para posterior identificación.

Se lograron identificar 58 ejemplares que corresponden a cinco especies del orden Cetacea. Los hallazgos de pequeños cetáceos varados corresponden a la especie Phocoena spinipinnis Burmeister 1865, conocida localmente como chancho marino. Otros pequeños cetáceos varados y observados fueron: Grampus griseus Cuvier 1812, y Tursiops truncatus Montagu 1821. Los ejemplares varados de grandes cetáceos corresponden a las espe-cies Eubalaena australis Desmoilins 1822 y Physeter macrocepha-lus Linnaeus 1758. Estos últimos varamientos sólo se presentaron

Ite

Los Palos

Morro Sama

Vila-vila

TacnaOcéano Pacífico

Perú

Figura 1. Ubicación de las localidades de observacion de varamientos de cetáceos entre el año 2002 y 2010.

en playas de Los Palos, mientras que los varamientos de pequeños cetáceos se observaron en diferentes localidades (Tablas 1 y 2).

254

Pizarro-Neyra


El 82% de los varamientos observados provienen de Ite, probablemente debido a que es una zona explotada tanto por la pesca industrial como artesanal. En ésta zona se han observado bolicheras pescando, provenientes de Ilo dentro las 5 millas comprendidas entre 17° y 18°S. Según Reyes (1992), es común la captura incidental de cetáceos en las redes de cerco que des-embarcan en Ilo. La zona de Ite también es usada para faenas de pesca artesanal por pescadores de Morro Sama y de Ilo (Van Waerebeek y Reyes 1994, Estrella et al. 2006). En Ite, se han observado ejemplares frescos de P. spinipinnis con huellas de

Hallazgo Individuos Localidad Fecha Registro para identificación

2 osamentas con cráneos a lo largo del litoral 2 Vila-vila Abr-02 F. dent..1 cráneo 1 Morro Sama Dic-02 F. dent.2 osamentas y un ejemplar fresco 3 Ite Jun-04 F. dent., F. alta dor., P. col. externa3 osamentas 3 Ite Dic-05 F. dent..7 osamentas y un ejemplar fresco. 8 Ite Jul-06 F. dent., F. alta dor., P. col. externa1 cráneo, 2 ejemplares frescos. 3 Ite Jun-07 F. dent., F. alta dor., P. col. externa1 cráneo 1 Morro Sama Ago-07 F. dent.1 cráneo 1 Morro Sama Nov-07 F. dent.1 cráneo 1 Vila-vila Jun-07 F. dent..2 ejemplares frescos, 1 osamenta. 3 Ite Jul-08 F. dent., F. alta dor., P. col. externa4 ejemplares. 4 Ite Ago-08 F. dent., F. alta dor., P. col. externa1 osamenta y 1 hembra con su cría no nato. 3 Ite Sep-08 F. dent., F. alta dor., P. col. externa2 osamentas. 2 Ite Oct-08 F. dent., F. alta dor., P. col. externa1 1 Ite Dic-08 F. dent.3 3 Ite Ene-09 F. dent.1 1 Ite Mar-09 F. dent.1 1 Ite Abr-09 F. dent.7 7 Ite May-09 F. dent.2 2 Ite Ene-10 F. dent.

Tabla 1. Lista de ejemplares varados de Phocoena spinipinnis en Tacna (2002 - 2010). F. dent.= Fórmula dentaria, F. alta dor.= forma de aleta dorsal, P. col. Externa= patrón de coloración externa.

Especie Registro para identificación Localidad Fecha

Eubalaena australis Características morfológicas externas Los Palos Ene-06Physeter macrocephalus Características morfológicas externas Los Palos Dic-09Tursiops truncatus Fórmula dentaria Vila vila Mar-03Tursiops truncatus Fórmula dentaria Ite Jul-06Grampus griseus Características morfológicas externas, patrones de coloración. Vila-vila Feb-05Tursiops truncatus Fórmula dentaria Ite Jul-08Tursiops truncatus Fórmula dentaria, características morfológicas externas Ite Mar-09Tursiops truncatus Fórmula dentaria, características morfológicas externas Ite Ene-10

Tabla 2. Lista de cetáceos varados en Tacna el el periodo 2002-2010. Para Phocoena spinipinnis vease Tabla 1.

Figura 2. Ejemplar de Phocoena spinipinnis recientemente muerto, con huellas de las mallas de redes cortineras, en Ite, Tacna.

Figura 3. Varamiento de Grampus griseus en Vila-vila, Tacna, en febrero de 2005.

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Varamiento de cetáceos en Tacna


las mallas de redes cortineras (Fig. 2), con las que se capturan Sciaena deliciosa (Tschudi 1846), Cilus Gilberti (Abbott 1889), entre otros peces medianos. Anteriormente, los pescadores de Meca-Ite han admitido que se enredan ocasionalmente en sus redes delfines y marsopas (Van Waerebeek & Reyes 1994).

El 88% de los cetáceos varados observados en el litoral de Tacna corresponden a P. spinipinnis. Las observaciones de varamientos de otros pequeños cetáceos, se refieren a animales en diferente estado de descomposición o de restos óseos. Una excepción fue el varamiento de G. griseus en Vila-vila durante febrero de 2005 (Fig. 3), el cual fue parcialmente carneado por la población antes de ser enterrado.

El ejemplar varado de E. australis mostraba un avanzado estado de descomposición. El varamiento de E. australis ocurrió durante enero de 2006. No se conoce de otro varamiento de esta especie para el litoral de Tacna, sin embargo, existen avistamien-tos cerca de la costa en otros lugares del sur del Perú como: Ilo (17°38’S – 71°20’W) y La Planchada (16°26’S – 73°08’W), los cuales ocurrieron también durante el verano, en 1987 y 1996 (Van Waerebeek et al. 1992, Van Waerebeek et al. 1998).

Un ejemplar adulto de P. macrocephalus fue registrado durante diciembre de 2009 a 1 Km al norte de caleta Los Palos, cuando ya llevaba tres días en la orilla. Éste varamiento se produjo mientras ocurría una anomalía de la temperatura superficial del mar de +1,69 °C en el litoral peruano (IMARPE 2009b). Otro varamiento de un ejemplar de P. macrocephalus se registró en Ilo durante julio de 2009 (Diario Correo de Tacna 6 julio 2009), mientras ocurría también una anomalía positiva de la temperatura superficial del mar (IMARPE 2009a). Al respecto, García-Godos (2006), menciona que los avistamientos de éste cetáceo cerca de la costa peruana es más frecuente cuando se presentan anomalías de la temperatura superficial del mar.

De acuerdo con los pescadores de la zona se ha producido un mayor número de varamientos de pequeños cetáceos de las especies: T. truncatus, G. griseus y P. spinipinnis en el litoral de Los Palos y Morro Sama entre los años 2006 y 2009, pero no se hallaron restos para comprobarlo.

AgradecimientosA los pescadores artesanales del litoral de Tacna que prove-

yeron de información acerca de cetáceos varados.

Literatura citadaDiario Correo de Tacna, 6 julio 2009. (en línea) Mar vara Ca-

chalote de 15 metros. <http://correoperu.pe/correo/nota.php?txtEdi_id=6&txtSecci_parent=&txtSecci_id=12&txtNota_id=238599>. Acceso 2/02/2010.

Estrella C.; G. Castillo & J. Fernández. 2006. II Encuesta Estructural de la Pesquería Artesanal Peruana. Regiones de Moquegua y Tacna. IMARPE-PRODUCE-AECI. Callao.

García-Godos, I. 2006. A note on the occurrence of sperm whales (Physeter macrocephalus) off Peru, 1995-2002. The Jour-nal of Cetacean Research and Management 8(1):113-119.

IMARPE. 2009a. (en línea) Boletín Semanal de la Temperatura Superficial del Agua de Mar en el Litoral Peruano. No.: 25/2009 Periodo: 01 – 07 Julio 2009. Dirección de Inves-tigaciones Oceanográficas Unidad de Investigaciones en Oceanografía Física. <http://www.imarpe.gob.pe/imarpe/archivos/boletines/imarpe_blTSM_tsm25_2009.pdf>. Acceso 05/03/2010.

IMARPE. 2009b. (en línea) Boletín Semanal de la Temperatura Superficial del Agua de Mar en el Litoral Peruano. No.: 48/2009 Periodo: 22-28 Diciembre 2009. Dirección de Investigaciones Oceanográficas Unidad de Investigacio-nes en Oceanografía Física. <http://www.imarpe.gob.pe/imarpe/archivos/boletines/imarpe_blTSM_tsm48_2009.pdf>. Acceso 05/03/2010.

Jefferson T.A., S. Leatherwood & M.A. Webber. 1993. FAO species identification guide. Marine mammals of the world. Rome: UNEP-FAO. 320 pp.

Reyes, J.C. 1992. (en línea) Informe sobre la situación de los Mamí-feros Marinos en el Perú. Informes y estudios del Programa de Mares Regionales del PNUMA N° 145:1-24. CPPS-PNUMA. <http://www.unep/regionalseas/publications/reports/RSRS/pdfs.Rsrs.45>. Acceso 20/01/2010.

Van Waerebeek, K. & J C. Reyes. 1994. Post-ban small cetacean takes off Peru: A review. Rep. Int. Whal. Commn.(

Van Waerebeek, K., Van Bressem, M.F., Félix, F., et al. 1997. Morta-lity of dolphins and porpoises in coastal fisheries off Peru and southern Ecuador in 1994. Biol. Conserv. 81: 43-49.

Van Waerebeek K, JC Reyes & C Aranda. 1992. Southern right whales (Eubalaena australis) off Perú. Marine Mammal Science 8(1): 86-88.

Van Waerebeek K, JC Reyes & MF Van Bressen. 1998. Sighting of a mother-calf pair of Southern right whale, Eubalaena australis in Peruvian waters. Est. Ocean. 17: 105-107.

256

Pizarro-Neyra


257

Nidos activos del cortarrama peruana



Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana

Mario Rosina y Mónica Romo

Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter

Asociación Peruana para la Con-servación de la Naturaleza – APE-CO, Parque José de Acosta 187, Magdalena, Lima 17, Perú.

Email Mario Rosina: [email protected] Mónica Romo: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenDos nidos de Phytotoma raimondii, cortarrama peruana, fueron hallados en la localidad de El Gramadal, distrito de Huarmey, Provincia de Huarmey, Departamento de Áncash. Ambos nidos estaban en arbustos de Grabowskia boerhaaviaefolia palo negro. Uno de ellos contenía dos huevos y el segundo dos pichones de unos diez días a dos semanas de edad. Una semana después, el 14 de abril de 2010 se ubicó muy cerca del segundo nido que ya estaba vacío, a dos volantones que seguían a sus padres. Son los primeros nidos activos reportados que se han encontrado desde 1934.

Palabras clave: Especie endémica, desierto costero peruano, conservación, área reproductiva, Perú

AbstractTwo nests belonging to Phytotoma raimondii, the Peruvian plantcutter, were found in El Gramadal, at Huarmey, Áncash. Both nests were in shrubs of Grabowskia boerhaaviaefolia, commonly known as palo negro. One nest had two eggs and the other nest had two chicks that were approximately two weeks old. Two weeks later, two fledglings were found following presumed parents. These chicks were close to the second nest, which was empty. These are the first nests reported for Phytotoma raimondii since 1934

Keywords: Endemic species, the Peruvian coastal desert, conservation, breeding area, Peru.

Phytotoma raimondii Taczanowski 1883, la cortarrama pe-ruana, (Passeriformes, Cotingidae) es una especie endémica y de distribución restringida a la costa norte del Perú, desde el departamento de Tumbes hasta el departamento de Áncash, y hasta los 300 m de altitud (Schulenberg et al. 2010). Esta especie está en peligro de extinción debido sobre todo a la pér-dida de su hábitat, más aún, no se había encontrado un nido activo desde 1934 (Flanagan & Millen 2008), aunque Pollack (2009) encontró un nido vacío en Virú, La Libertad, el 31 de marzo de 2009, y Abramonte (2007) refiere haber encontrado indicios de nidos en la Quebrada Cerro Prieto en Talara, Piura, en febrero-marzo del 2007.

La presente nota describe los primeros dos nidos activos hallados desde entonces. Uno de los nidos contenía 2 pichones, lo que constituye el primer reporte de este tipo para la especie.

Los nidos fueron encontrados en la localidad de El Gramadal, provincia de Huarmey, Departamento de Áncash a 5 m sobre el nivel del mar. La localidad es aparentemente el límite sur de la distribución de esta ave y no está registrada en la más reciente publicación sobre la distribución del Phytotoma raimondii (Fla-nagan et al. 2009).

El hábitat consta sobre todo de arbustos achaparrados y espi-nos: Grabowskia boerhaaviifolia (L. f.) Schltdl. (Solanaceae), palo negro; Capparis scabrida Kunth, zapote; Capparis cordata Ruiz & Pav. ex DC., satuyo; Acacia macracantha Humb. & Bonpl. ex Willd., faique; Prosopis pallida (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Kunth, algarrobo; Schinus molle L., molle. El Palo negro es el arbusto predominante en el lugar, mide hasta 3 m de altura y es muy espinoso. Entre noviembre de 2009 y abril 2010, hemos visto varios Phytotoma raimondii comiendo sus frutos.

La población censada de Phytotoma raimondii el 14 de abril del 2010 fue de 25 individuos en 3 ha (15 machos, tres de ellos juveniles y 10 hembras, una juvenil). El lugar donde se encuentra

el hábitat del Phytotoma raimondii y por donde se les ve volar tiene aproximadamente 5 ha de superficie. Más allá de esta área, que es sobre todo gramadal, no se les ha visto y tampoco hemos oído sus característicos reclamos.

Se realizaron visitas al lugar en los últimos meses del 2009 (29 de noviembre, 28 de diciembre) y los primeros del 2010 (2 de enero, y el 1, 7, 13 y 14 de abril). Durante estas visitas se buscaba la presencia de nidos y comportamientos de la hembra o el macho que indicaran incubación. El 1 de abril de 2010 se encontró un nido con un huevo (nido 1, Fig. 1) y seis días después (7 de abril) había dos huevos en el mismo nido (Fig. 2). El 7 de abril también se halló un segundo nido (nido 2) con dos pichones bastante desarrollados (Fig. 3). Basados en el estado del plumaje de los polluelos calculamos la edad entre unos 10 a 15 días de nacidos. Este último hallazgo es el primero en ser reportado y documentado. Según lo observado por O.D. Boggs (Flanagan y Millen 2008) y encontrado por nosotros la puesta de Phytotoma raimondii sería de dos huevos.

Los nidos se disimulan muy bien con la planta que los alberga, son amplios y expuestos, de 15 cm de diámetro, construidos principalmente con ramitas secas de palo negro y molle y se con-funden perfectamente con las ramas secas del palo negro. Ambos nidos estaban ubicados a 1,20 m. de altura en dos arbustos de palo negro, situados a unos 70 m el uno del otro. Los arbustos, donde se observaron los nidos 1 y 2, eran achaparrados, uno de 1,60 m de altura por 4 m de diámetro y el otro de 2,5 m de altura x 10 m de diámetro, respectivamente.

El primer huevo era de color celeste claro con manchas ma-rrones, pero los 2 huevos observados luego de 6 días ya tenían un color gris claro. El huevo tenía una longitud de 2,4 cm y un diámetro de 1,8 cm (calculado en base a las fotografías to-madas). Dentro del nido 1 se encontró también algunas hojas de palo negro cortadas, una de ellas cubriendo los huevos y

258

Rosina & Romo


Figura 1. Nido de Phytotoma raimondii con un huevo el 1 de abril de 2010 (foto M. Romo).

Figura 2. Nido de Phytotoma raimondii con dos huevos el 7 de abril de 2010 (foto M. Romo).

Figura 3. Nido de Phytotoma raimondii con dos pichones (foto M. Romo). Figura 4. Volantón de Phytotoma raimondii (foto M. Tweddle).

Figura 5. Volantón de Phytotoma raimondii (foto M. Tweddle). Figura 6. Phytotoma raimondii juvenil (foto M. Tweddle).

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Nidos activos del cortarrama peruana


otras tres debajo de estos (Fig. 2). El nido 2 tenía dos pichones en avanzado estado de desarrollo, emplumados y con poco plumón, las plumas caudales eran incipientes y se mostraban aun dentro de sus cañones al igual que en las alas (Fig. 3). El plumaje del dorso de los pichones era gris con listas oscuras similar al de la hembra adulta lo que los hace muy crípticos. El 14 de abril encontramos el nido 2 vacío y muy cerca de él, en otro arbusto de palo negro vimos 2 volantones que seguían a sus padres (presumiblemente los pichones que estaban en el nido 2 una semana antes). Tenían el plumaje aún incompleto, con las plumas primarias y secundarias poco desarrolladas y las caudales emergiendo de sus cañones. El color del plumaje de ambos era similar al de los machos adultos sin las características manchas de color rufo excepto en la zona de la cloaca, el iris era oscuro y no amarillo y ya presentaban la típica cresta de los Phytotoma raimondii adultos. Las listas pardas del dorso no eran visibles (Figs. 4 y 5). Realizaron vuelos muy cortos de arbusto en arbusto. El reclamo de estos volantones era más corto y menos agudo que el de los adultos. Uno de ellos trató de alimentarse del fruto del palo negro sin lograr arrancarlo de la rama. El día 14 de abril también se logró fotografiar algunos Phytotoma raimondii juveniles (Fig.6).

En las visitas del 13 y 14 de Abril, los machos se exhibieron mucho menos que en las visitas anteriores, así mismo los recla-mos disminuyeron en frecuencia e intensidad, lo que podría indicar la finalización del período reproductivo.

El Phytotoma raimondii se encuentra fuertemente amenazado sobre todo por la rápida pérdida de hábitat. En la costa norte del Perú la expansión de los terrenos dedicados a la agricultura es dramática, además existe también la expansión urbana, si a esto se agrega la tala indiscriminada de algarrobos y otras espe-cies leñosas y el sobre pastoreo de cabras en los bosque secos arbustivos, el panorama es preocupante.

Se ha visto que Phytotoma raimondii logra tener éxito repro-ductivo aun cuando su hábitat sea de pequeñas dimensiones, siempre y cuando la composición y estructura vegetal de este no sea alterada, sin embargo no debe dejarse de lado el riesgo de empobrecimiento genético por endogamia en estas poblaciones pequeñas y aisladas.

AgradecimientosAgradecemos a Robert Williams quien nos informó sobre el

lugar de El Gramadal. A Michael Tweddle por las estupendas fotografías que acompañan el artículo. A Manuel Plenge quien nos facilitó bibliografía. A nuestra asistente Lady Amaro.

Literatura citadaAbramonte C. 2007. Conducta reproductiva y dieta de Phytotoma

raimondii (TACZANOWSKI, 1883) “Cortarrama perua-na” en el bosque seco de Talara. Tesis para optar el título profesional de biólogo. Universidad Nacional de Piura.

Flanagan J.N.M. & B. Millen 2008. First nest and eggs records of Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii by O.D.Boggs Bull. B.O.C. 128(4):271.

Flanagan J.N.M, G. Engblom, I. Franke, T. Valqui & F. Angulo 2009. Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytoto-ma raimondii (Passeriformes: Cotingidae). Rev.per.biol. 16(2): 175-182.

Pollack L.E, W. Zelada, C.A. Medina & J.A. Tiravanti. 2009. Re-gistro de Phytotoma raimondii “Cortarrama peruana” en Virú, Departamento La Libertad, Perú, 2009. Arnaldoa 16(1):125-128. 2009.

Schulenberg T.S, D.F. Stotz, D.E. Lane, J.P. O’Neill & T.A. Parker III. 2010. Aves de Perú. Serie Biodiversidad Corbidi 01. Lima, Perú.

260

Rosina & Romo


261

Lesiones pulmonares por pSeudAliuS inflexuS



Descripción de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis

Alfonso Chavera C.1, Rufino Cabrera2,3, y Manuel Tantaleán4

Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis

1 Departamento de Salud Animal y Salud Pública, Facultad de Me-dicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Circunvalación s/n. Lima, Perú. Email Alfonso Chavera: [email protected] Departamento de Ciencias Bio-lógicas, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional San Luis Gonzaga. Ica, Perú.

3 Dirección actual: Grupo Temático de Enfermedades Metaxénicas, Di-rección General de Epidemiología, Ministerio de Salud. Calle Daniel Olaechea Nº 199, Lima 11. Lima, Perú. Email Rufino Cabrera: [email protected] Laboratorio de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú.

NOTA CIENTÍFICA


ResumenSe describen las lesiones pulmonares ocasionadas por el nematodo, Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1808) Schneider, 1866 en dos especímenes, macho y hembra, de Phocoena spinipinnis Burmeisteir, 1865 “marsopa espinosa”, capturados en aguas de la Reserva Nacional de Paracas, Perú. Macroscópicamente, los pulmones mostraron nódulos indurados superficiales de 0,5 – 2 cm de diámetro, donde al corte se encontraron nematodos rodeados por una severa reacción inflamatoria crónica y en los bronquios se observa que el extremo anterior de los parásitos obstruye la luz mientras que el extremo posterior se encuentra libre. Microscópicamente, los parásitos están en diferentes grados de degeneración, rodeados de un extenso exudado inflamatorio compuesto por eosinófilos, macrófagos, mononucleares, células gigantes multinucleadas con extenso tejido de granula-ción que infiltra el parénquima pulmonar, alvéolos distendidos y en algunos sectores destruidos. Además, se observa hiperplasia de mucosa bronquial, pared arterial con hiperplasia de capa muscular lisa, disminución del lumen. P. inflexus ocasiona una bronconeumonía crónica severa. Esta es la primera descripción de las lesiones pulmonares que produce P. inflexus en P. spinipinnis.

Palabras clave: Nematoda, Parasitos, Cetacea, Phocoena spinipinnis, Neumonía.

AbstractPulmonary lesions caused by the nematode Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1808) Schneider, 1866; in two specimens, male and female of Burmeister's Porpoise (Phocoena spinipinnis Burmeisteir, 1865). The Ceta-ceans were captured in the Reserva Nacional de Paracas, Peru. Macroscopically, the lung shown superficial harden nodules of 52 cm of diameter and on the cut surface the nematodes were seen surrounded by severe chronic inflammatory reaction and the bronchium are occluded by the cranial part of these parasites and the caudal part remains free. Microscopically, the parasites are shown in different degree of degeneration and they are surrounded by severe inflammatory exudate composed of eosinophils, macrophages, mononuclear cells, multinuclear giant cells and dense granulation tissue scattered by the pulmonary parenchyma with distended and necrotic alveoli. Other lesions included hyperplasia of bronchium mucosa and hyperplasia of the arterial smooth muscle with luminal obliteration. Therefore, a severe eosinophilic granulomatous bronchopneumonia is caused by P. inflexus and is the first description of the parasitic pulmonary lesions in P. spinipinnis.

Keywords: Nematoda, Parasites, Cetacea, Phocoena spinipinnis, Pneumonia.

IntroducciónEl conocimiento de las lesiones que producen los parásitos en

los cetáceos marinos, en especial los helmintos, es importante porque ocasionan graves enfermedades (Raga et al. 1997). Den-tro de los helmintos, los nemátodes pulmonares de la familia Pseudaliidae son muy importantes porque ocasionan bronquitis y neumonía e incluso la muerte de fócidos y delfines tanto en poblaciones naturales (Geraci & Aubin 1987) como en animales en cautiverio (Onderka 1989). Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1809) es uno de los parásitos pulmonares más frecuentes de la marsopa Phocaena phocaena, cetáceo que habita las costas de Canadá, Estados Unidos (Margolis & Arai 1987) y Reino Uni-do (Europa), donde las infecciones por esta especie ocasionan neumonía y es la segunda causa de muerte de este hospedero (Jepson et al. 1999).

Phocoena spinipinnis Burmeister, 1865, conocido como la marsopa negra o espinosa, y chancho marino en el Perú, es un cetáceo que habita las costas de América del Sur, desde el norte de Perú en el Océano Pacífico hasta el sur de Brasil en el Océa-no Atlántico. Se conoce muy poco sobre su biología y ecología y ha sido catalogada como insuficientemente conocida por la IUCN (2010). En la costa peruana, hasta la prohibición de su caza, P. spinipinnis fue uno de los mamíferos marinos capturados

por pescadores artesanales, debido al consumo directo por la población (Arias 1996).

Torres et al. (1992) y Berón-Vera et al. (2008) han identifi-cado algunos helmintos en los P. spinipinnis que habitan aguas chilenas y argentinas; sin embargo, no se conoce los efectos patológicos que producen en este cetáceo.

Entre los helmintos reportados para P. spinipinnis están los nemátodes Stenurus australis (Sarmiento & Tantaleán, 1991), Halocercus sp. y P. inflexus, éste último de P. spinipinnis del litoral de Chimbote, departamento de Ancash (Tantaleán 1993) y de la Reserva Nacional de Paracas en Ica (Tantaleán & Cabrera 1999). Existen pocos estudios sobre muerte y lesiones producidas por helmintos (Montes et al. 2004) o por otras causas (van Bresem et al. 2007) en cetáceos en el Perú; en particular no se conocían las lesiones patológicas que ocasiona P. inflexus en P. spinipinnis en las costas de América del Sur.

En el presente estudio se describen las lesiones pulmonares macroscópicas y microscópicas producidas por Pseudalius inflexus (Nematoda: Metastrongyloidea: Pseudaliidae) en Phocoena spinipinnis capturados, accidentalmente, por pesca artesanal en aguas de la Reserva Nacional de Paracas en el departamento de Ica, Perú.

262

Chavera et al.


Material y métodosSe examinaron pulmones de dos carcasas frescas de adultos

(macho y hembra) de Phocoena spinipinnis, capturados, acci-dentalmente, el 8 de junio de 1994, y el 7 de mayo de 1997, por pescadores artesanales en el litoral de la Reserva Nacional de Paracas y desembarcados en el muelle pesquero de San An-drés, Pisco (13º44’00”S – 76°13’29”W). La identificación de los hospederos se realizó en base a la fórmula dentaria y a las características morfológicas de acuerdo a Reyes et al. (1988) y Jefferson et al. (1993). Los procedimientos de la colecta, fijación e identificación de los helmintos fueron descritos por Tantaleán y Cabrera (1999).

Las áreas afectadas de los pulmones derecho e izquierdo de ambas marsopas se seccionaron y dividieron en varias porciones similares y fijaron en formol al 10%, luego, fueron embebidas en parafina. Los cortes histológicos se realizaron a 4 – 6 µm de grosor y se colorearon con Hematoxylina-Eosina y tricrómica de Masson (Humason 1967). Las observaciones, microfotografías y medidas se realizaron en un microscopio de campo claro con objetivos de 10X y 40X.

Especímenes de P. inflexus estudiados se encuentran depo-sitados en la Colección Helmintológica del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM), Lima, Perú, con el No. 1534.

ResultadosSe encontraron, aproximadamente, 30 – 40 nemátodes en

los bronquios, bronquiolos y vasos sanguíneos del lóbulo caudal pulmonar que fueron identificados como adultos de Pseudalius inflexus (Tantaleán & Cabrera 1999).

Lesiones macroscópicas.- Los pulmones se encontraron con-gestionados, firmes, marmoleados formando múltiples lesiones nodulares induradas blanquecinas que coalescen y sobresalen en la superficie del parénquima pulmonar, miden entre 0,5 y 2 cm de diámetro (Fig. 1a). Al abrir los bronquios, se encontraron los extremos cefálicos de decenas de nemátodes vivos y algunos muertos rodeados por una densa cápsula fibrosa, en cambio, los extremos posteriores de color rojizo se dirigen hacia la tráquea (Fig. 1b). La longitud total de los nematodos machos es 13 cm en promedio y de las hembras 15 cm. Los bronquios muestran

una marcada reacción fibrótica inflamatoria que los rodea y se extiende hasta el parénquima pulmonar.

Lesiones microscópicas.- El pulmón ha perdido su citoar-quitectura espongiforme; los septos alveolares se presentan muy engrosados, con abundante tejido conectivo denso y colágeno con áreas de hialinización (Fig. 2a) que ocupa gran parte de los espacios alveolares, aparece de un color azulado con la técnica de tricrómica de Masson. En algunas zonas del músculo liso se observa una sustancia pétrea de depósito, basófila, que sugiere la presencia de calcio.

Los bronquios mayores, ocupados por numerosos nemáto-des, de cutícula gruesa queratinizada se rodea de un extenso exudado inflamatorio del hospedero compuesto por eosinófilos en variables grados de degeneración, linfocitos, macrófagos en fase de ingestión, células gigantes multinucleadas y bacterias bacilares basófilas con extensa proliferación de tejido conectivo fibroso y su mucosa revestida por un epitelio estratificado en exfoliación y la capa subyacente de músculo liso en marcada hiperplasia. Las arterias pulmonares presentan marcada hi-perplasia de la musculatura lisa y disminución de sus lúmenes y la íntima con diversos grados de degeneración (Fig. 2b), los capilares alveolares con severa proliferación, congestión y formación de microtrombos. En otras áreas pulmonares se observan zonas de atelectasia y enfisema, rodeadas de tejido muscular liso muy prominente, hiperplásico que en su zona de contacto con el parásito contiene eosinófilos en variables grados de degeneración y macrófagos.

En otras zonas el parénquima pulmonar se observan cortes transversal y diagonal a diferentes niveles del nematode en-capsulado resaltando la cutícula gruesa, los músculos de tipo polimiario y los cordones laterales (Fig. 2c).

DiscusiónEsta es la primera descripción de bronconeumonía crónica

producidas por el nematodo pulmonar P. inflexus en P. spinipinnis en aguas de América del Sur.

Pseudalius inflexus es el nematodo pulmonar más grande que parasita a P. phocoena de aguas británicas, noruegas y de Islandia, generalmente asociado a Torynurus convolutus; también se le ha implicado como causa de muerte (Baker & Martin 1992, Gibson

Figura 1. (a) Lesiones nodulares en la superficie del parénquima pulmonar de Phocaena spinipinnis producidas por Pseudalius inflexus. (b) Congestión de los bronquios por adultos de P. inflexus en P. spinipinnis. 5 X.

(a) (b)

263

Lesiones pulmonares por pSeudAliuS inflexuS


et al. 1998, Jepson et al. 2000). Se localiza en los bronquios y bronquiolos del pulmón de P. spinipinnis (Tantaleán & Cabrera 1999) y de P. phocaena (Margolis & Arai 1989); sin embargo, no se encontró en vasos pulmonares, corazón y tráquea, donde también habita la segunda especie (Baker & Martin 1992, Gibson et al. 1998, Jepson et al. 2000, Siebert et al. 2006), quizás por el escaso número de animales examinados o por no

haber revisado adecuadamente el corazón y número de secciones evaluadas histológicamente.

La densidad de infección de P. inflexus en P. spinipinnis, reportada en este trabajo, está dentro del rango encontrado en P. phocaena de aguas Europeas (Gibson et al. 1998, Slob et al. 1996) aunque el promedio es menor.

Las características macroscópicas e histopatológicas obser-vadas en este trabajo son muy similares a las lesiones severas producidos en P. phocaena de las costas británicas (Jepson et al. 2000). Se ha sugerido que P. inflexus asociado a T. convolutus puede matar a P. phocoena en infecciones masivas (Baker y Martín 1992; Gibson et al. 1998) o por ruptura de la arteria pulmonar, bronquios y bronquiolos (Jepson et al. 2000). La arteritis observada en nuestro trabajo, con degeneración de la íntima y microtrombos en los capilares alveolares del pulmón de P. spinipinnis, corrobora la severidad de las lesiones que produce este nematodo; hallazgos patológicos similares se encontraron en infecciones por P. inflexus en el 17% (34) ejemplares de P. phocaena en aguas británicas (Jepson et al. 2000).

Debido al tamaño, la localización y el número de P. inflexus en P. spinipinnis, se presume la congestión de los bronquios y septos, destrucción de los bronquiolos, lesión de vasos y del parénquima pulmonar de la marsopa, las que podrían ser causas de muerte natural; o debilitarlo y de esa forma, podrían ser atrapados en las redes de los pescadores artesanales. Es probable que los dos especímenes examinados hubieran varado y muerto debido a la neumonía crónica.

Las lesiones causados por P. inflexus en P. spinipinnis se asemeja a la neumonía verminosa que ocasiona Halocercus invaginatus en P. phocaena en las costas de los Estados Unidos de América, atribuyéndose el varamiento a este parásito (Dailey & Strout 1978), aunque nosotros no observamos exudado de fibrina. Las lesiones provocadas por P. inflexus en P. spinipinnis son más severas que las provocadas por Torynurus convolutus en P. pho-caena en aguas europeas (Baker & Martin 1992), la presencia de trombos en las marsopas espinosas podrían deberse a la liberación de enzimas por el parásito.

Las lesiones peribronquiales alrededor del parásito podrían haber sido provocadas por la respuesta a sustancias liberadas por el poro excretor del nemátode, como se ha sugerido en las lesio-nes pulmonares de Phoca hispida, producidas por Otostrongylus circumlitus y Filaroides hispidus (Onderka 1989). La presencia de atelectasis y enfisema pulmonar por P. inflexus no habían sido descritas en estudios previos en otros cetáceos. Estas lesiones se habían observado en infecciones masivas por H. pingi en Neophocaena phocaenoides en las costas de Hong Kong (Parsons & Jefferson 2000).

En el diagnóstico diferencial de las lesiones histológicas de neumonía verminosa se debe considerar la infección por mor-bilivirus que puede ser descartada o confirmada por la prueba de inmunoperoxidasa (Jepson et al. 2000); a pesar de no haber sido reportada en los cetáceos de aguas peruanas, debe tenerse en cuenta.

Como P. inflexus ocasiona una bronconeumonía crónica severa en P. spinpinnis, podría tener un impacto negativo en la población natural de este cetáceo en las costas de América del Sur; por ello, se requieren de más estudios relacionados con los

Figura 2. (a) Parénquima pulmonar con tejido conectivo, respuesta inflamatoria y destrucción del parénquima (bronquiolitis crónica). Coloración HE, 40 X. (b) Arteria pulmonar con hiperplasia marcada de la musculatura lisa. Nótese la disminución de la luz. Coloración HE, 10 X. (c) Parénquima pulmonar con corte transversal y diagonal del parásito encapsulado. Músculos= m, cordones nerviosos= cn cordones laterales= cl. Coloración HE, 10 X.

cl

cl

cl

cl

cl

cl

cl

cl

cl

cl

m

m

mm

cn

m

cn

(a)

(b)

(c)

264

Chavera et al.


cambios patológicos provocados tanto por nemátodos pulmo-nares como de otros agentes, además es imprescindible aclarar el ciclo vital del parásito para plantear algún control o prevención de esta nematodiosis pulmonar.

AgradecimientoEste estudio fue financiado parcialmente por PRO NATURA-

LEZA, fundación peruana para la conservación de la naturaleza, gracias a la gestión del Blgo. Carlos Obando. También, agrade-cemos a Valerie Lounsbury del Nacional Aquarium, Baltimore (USA), Dr. Jhon Baker del Department of Veterinary Pathology, University of Liverpool, por la literatura proporcionada. Al Dr. Luis Gómez de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos por las facilidades brindadas para tomar las microfotografías.

Literatura citadaArias, S. A. 1996. Informe sobre el estado de conocimiento y con-

servación de los mamíferos marinos del Perú. Inf. Prog. Inst. Mar Perú Nº 38:3-30.

Baker J.R. & A.R. Martin. 1992. Causes of mortality and parasites and incidental lesions in harbour porpoise (Phocaena phocaena) from British waters. Vet. Rec. 130:554-558.

Berón-Vera B.; E. A. Crespo & J. A. Raga. 2008. Parasites in stranded cetaceans of Patagonia. J. Parasitol. 94:946-948.

Dailey M. & R. Strout. 1978. Parasites and associated pathology observed in cetaceans stranded along the Oregon coast. J. Wild. Dis. 14:503-511.

Geraci J.R. & D.J. Aubin. 1987. Effects of parasites on marine mammals. Int. J. Parasitol. 17:407-414.

Gibson D.I., E.A. Harris, R.A. Bray, et al. 1998. A survey of the helminth parasites of cetaceans stranded on the coast of England and Wales during the period 1990-1994. J. Zool. London. 244:563-574.

Humason G. L. 1967. Animal tissue techniques, 2nd ed. WH Freeman and Company, San Francisco and London, 569 p.

Jefferson T.A., S. Leatherwood & M.A. Webber. 1993. FAO species identification guide. Marine mammals of the world. FAO, Rome. 320 p.

Jepson P.D., P.M. Bennett, C.R. Allchin, et al. 1999. Investigating potencial associations between chronic exposure to poly-chlorinated biphenyls and infections disease mortality in harbour porpoises from England and Wales. Sci. Total. Environ. 243-244:339-348.

Jepson P.D., J.R. Baker, T. Kuiken, et al. 2000. Pulmonar pathology of harbour porpoises (Phocaena phocaena) stranded in England and Wales between 1990 and 1996. Vet. Rec. 21:721-727.

Margolis L. & H.P. Arai. 1989. Parasites and marine mammals. In Synopsis of the parasites of vertebrates of Canada, M. J. Kenedy (ed). Alberta Agriculture Animal Division. Edmonton, 26 p.

Montes I.D., C.A. Chavera, M. van Bresem, et al. 2004. Descrip-ción y evaluación anatómica de lesiones óseas cráneo-mandibulares en cetáceos odontocetos del mar peruano. Rev. Inv. Vet. Perú. 15:13-24.

Onderka D.K. 1989. Prevalence and pathology of nematode infec-tions in the lungs of ringed seals (Phoca hispida) of the western Artic of Canada. J. Wild. Dis. 25:218-224.

Parsons E. C. M. & T. A. Jefferson. 2000. Post-mortem investiga-tions on stranded dolphins and porpoises from Hong Kong waters. J. Wild. Dis. 36:342-356.

Raga J.A., J.A. Balbuena, J. Aznar & M. Fernández. 1997. The impact of parasites on marine mammals: a review. Paras-sitologia 39:293-296.

Reyes J.C., A.J. Read & K. van Waerebeek. 1988. Clave para la identificación de los pequeños cetáceos más comunes en la costa peruana. Bol Lima Nº 57:93-95.

Sarmiento L. & V.M. Tantaleán. 1991. Stenurus australis n. sp. (Nematodo: Pseudaliidae) de Phocaena spinipinnis (Bur-meister, 1865) (Cetacea: Phocoenidae) del Perú. Publ. Mus. Hist. Nat. UNMSM Serie de Zoología (A) 36:1-4.

Siebert U., K. Tolley, G.A. Víkingsson, et al. 2006. Pathological findings in harbour porpoises (Phocaena phocaena) form Norwegian and Icelandic waters. J. Comp. Pathol. 134:134-142.

Slob C.M., W.M.L. Hendrikx, F.H.M. Borgsteede & M. García Hartman. 1996. Lungworms in harbour porpoises (Pho-caena phocaena) from Dutch waters. En: Proc. Third ECS Workshop on Cetacean Pathology, M. García Hartman (ed). European Cetacean Society Newsletter no. 37:35-40.

Tantaleán V. M. 1993. Algunos helmintos de mamíferos marinos del Perú y su importancia médica. Rev. Peru. Med. Trop. UNMSM. 7:67-71.

Tantaleán M. & R. Cabrera. 1999. Algunos helmintos de la marsopa espinosa, Phocaena spinipinnis de la Reserva Nacional de Paracas, Perú. Parasitol. Día. 23:57-58.

Torres P.; J. A. Oporto; L. M. Brieva & L. Escare. 1992. Gastroin-testinal helminths of the cetaceans Phocoena spinipinnis (Burmeister, 1865) and Cephalorhynchus eutropia (Gray, 1846) from the southern coast of Chile. J. Wild. Dis. 28:313-315.

IUCN 2010. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2010.4. <www.iucnredlist.org>. Acceso 09/02/2010.

van Bresem M.F.; K. van Waerebeek; J. Reyes; et al. 2007. A preli-minary overview of skin and skeletal disease and traumata in small cetaceans from South America waters. Lat. Am. J. Aquat. Mammal. 6(1):7–42.

van Waerebeek K.; J. C. Reyes & J. Alfaro. 1993. Helminth of dusky dolphins Lagenorhynchus abscurus (Gray, 1828) from Peru. Aquatic Mammals 19:159-169.

265

Infestación por esparganos en priStimAntiS



Infestación por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Perú

Luis A. Gomez-Puerta1*, Germán Chávez2, Marco A. Enciso2,3, Ana P. Mendoza4

Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru

1* Facultad de Medicina Veterina-ria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). Av. Cir-cunvalación 2800, San Borja. Lima, Perú. Email Luis Gomez-Puerta: [email protected] (Correspon-ding author)

2 División de Herpetología COR-BIDI (Centro de Ornitologia y Biodiversidad). Calle Santa Rita 105, Urbanización Huertos de San Antonio, Surco. Lima, Perú.

3 Faculdade de Medicina Veteriná-ria e Zootecnia, Universidade de São Paulo (USP). Av. Prof. Orlando Marquez de Paiva n°87, Cidade Universitária. São Paulo, Brasil.

4 Naval Medical Research Center Detachment. Av. Venezuela cuadra 36. Callao 2, Perú.

NOTA CIENTÍFICA


ResumenEn el presente estudio, reportamos el parasitismo por esparganos del cestode Spirometra sp. en los anfibios: Pristimantis nephophilus y Pristimantis rhodostichus, provenientes del departamento de San Martin, Perú. Tres estructuras filiformes localizadas a nivel subcutáneo, fueron colectadas e identificadas como esparganos. El hallazgo de este metacestode constituye el primer registro en anfibios del Perú y demuestra que las ranas P. nephophilus y P. rhodostichus son nuevos hospederos intermediarios para Spirometra sp.

Palabras clave: vida silvestre, parásitos, anfibios, Amazonia, San Martin, Perú.

AbstractIn this study, we report the parasitism by sparganum of tapeworm Spirometra sp. in amphibians: Pristimantis nephophilus and Pristimantis rhodostichus, from the department of San Martin, Peru. We collected three filiform structures located at the subcutaneous and identified as sparganum. The finding of this metacestode is the first record in amphibians of Peru, and shows that frogs P. nephophilus and P. rhodostichus are new intermediate hosts for Spirometra sp.

Keywords: wildlife, parasites, amphibians, Amazon, San Martin, Peru.

IntroducciónEl género Spirometra (Eucestoda, Diphyllobothriidea, Di-

phyllobothriidae; Kuchta et al. 2008) son especies que presen-tan un ciclo de vida complejo, el cual utiliza como hospederos definitivos a mamíferos carnívoros, principalmente felinos y cánidos. Así mismo, requiere de dos hospederos intermediarios: el primero es un Cyclops sp., y como segundo a anfibios, reptiles y mamíferos (Mueller 1974).

En el segundo hospedero intermediario, se desarrolla el es-tadío larvario plerocercoide llamado espargano (Mueller 1974). El espargano tiene importancia en salud pública debido a que es capaz de infectar a humanos provocando la esparganosis (Atias 1994). El hallazgo de esparganos en animales y humanos ha sido reportado en muchos países, pero se presenta con mayor frecuencia en el continente asiático (Sakamoto et al. 2003).

Actualmente en el Perú, se conocen dos especies del genero Spirometra: S. mansonoides y S. erinacei (Tantaleán & Guerrero 1982-88, Tantaleán & Michaud 2005, Gomez-Puerta et al. 2009). Sin embargo, son escasos los reportes sobre esparganosis en el Perú.

En el presente trabajo ampliamos la lista de vertebrados que actúan como hospedadores intermediarios para el cestodo Spirometra sp. en el Perú.

Material y métodosEn Noviembre del 2008, se realizo un inventario sobre la

herpetofauna en el Valle del Alto Mayo, provincia de Moyo-bamba, San Martin, Perú. Al examinar la fauna, entre ellos los anfibios, 2 ranas: 1 Pristimantis nephophilus (Duellman and Pramuk, 1999) (CORBIDI 03164) y 1 Pristimantis rhodostichus (Duellman and Pramuk, 1999) (CORBIDI 03375), presentaron nódulos subcutáneos en el dorso y en el abdomen (Fig. 1). Al examen externo se apreciaron unas estructuras filiformes dentro

de los nódulos. Se realizo una incisión en la piel de las ranas para colectar las estructuras. Posteriormente fueron preservados en etanol al 70%, hasta su respectivo diagnostico.

Figura 1. Un adulto de Pristimantis rhodostichus con infestación sub-cutánea dorsal de espargano de Spirometra sp. (Escala: centímetros).

266

Gomez-Puerta et al.


Resultados y discusiónBasándose en las características morfológicas y la forma del

escólex se concluyo que los especímenes colectados se trataban de esparganos. Se colectaron un total de 3 esparganos, siendo la máxima carga parasitaria dos esparganos por rana. Las dimensio-nes de los ejemplares examinados variaba entre de 10-32 mm de largo y 1,1-2,5 mm de ancho (Fig. 2).

Paraguay, Ecuador, Colombia, Venezuela, Brasil, Perú, Guayana Inglesa y Uruguay (Leon et al. 1972, Rolon 1976, Dei-Cas et al. 1976, Beaver & Rolon 1981, Tantaleán 1994, Sakamoto et al. 2003).

En el Perú, no existe estudios que determinen que especies animales actúan como hospedadores intermediarios del género Spirometra, así como estudios epidemiológicos que a la vez indiquen los mecanismos de infección en humanos y animales. Por lo tanto, es necesario realizar futuros estudios para saber el estado epidemiológico actual de la esparganosis en el Perú.

Literatura citadaAtias A. 1994. Parasitología Clínica. 3ra ed. Chile. Editorial Medi-

terráneo.Beaver P.C. & F.A. Rolon. 1981. Proliferating larval cestode in a

man in Paraguay. A case report and review. Am. J. Trop. Hyg. 30(3):625-637.

Berger L., L.F. Skerratt, X.Q. Zhu, et al. 2009. Severe sparganosis in Australian tree frogs. J. Wildl. Dis. 45(4):921-929.

Iwata S. 1972. Experimental and morphological studies of Manson’s tapeworm Diphyllobothrium erinacei (Rudolphi). Prog. Med. Parasit. Jpn. 4: 536–590.

Dei-Cas E., N. Rodrigues, C. Botto & J.J Osimani. 1976. Larvas plerocercoides de Spirometra (Dibothriocephalidae) en el hombre y en animales silvestres de Uruguay. Rev. Inst. Med. Trop. Sao Paulo 18: 165-172.

Gomez-Puerta L.A., D.S. Ticona, M.T. López-Urbina & A.E. González. 2009. The Andean hog-nosed skunk Conepatus chinga Molina, 1782 as a new definitive host for Spirome-tra erinacei Faust, Campbell & Kellog, 1929. Vet. Parasitol. 160(3-4):334-336.

Kuchta R., T. Scholz, J. Brabec & R.A. Bray. 2008. Suppression of the tapeworm order Pseudophyllidea (Platyhelminthes: Eucestoda) and the proposal of two new orders, Both-riocephalidea and Diphyllobothriidea. Int. J. Parasitol. 38(1):49-55.

Leon L.A., R. Almeida & J.F. Mueller. 1972. A Case of Ocular Sparganosis in Ecuador Source. J. Parasitol. 58: 184-185.

Mueller J.F. 1974. The biology of Spirometra. J. Parasitol. 60: 2–14.Michaud C., M. Tantaleán, C. Ique, et al. 2003. A survey for hel-

minth parasites in feral New World non-human primate populations and its comparison with parasitological data from man in the region. J. Med. Primatol. 32: 341-345.

Rego A.A. & G.V. Schaffer. 1992. Sparganum in some Brazilian vertebrates. Problems in the identification of species of Luheella (Spirometra). Mem. Inst. Oswaldo Cruz 87(Suppl. 1): 213-216.

Rolon P.A. 1976. [Human sparganosis. Report of a probable 7th case in South America and review of the subject]. Bull. Soc. Pathol. Exot. Filiales. 69(4):351-359.

Sakamoto T., C. Gutierrez, A. Rodriguez & S. Sauto. 2003. Tes-ticular sparganosis in a child from Uruguay. Acta Tropica 88: 83-86.

Tantaleán M. 1994. Nuevos helmintos de importancia médica en el Perú. Rev. Per. Med. Trop. UNMSM. 8: 87-91.

Tantaleán M. & C. Guerrero. 1982-88. Presencia de Spirometra mansonoides en el Perú. Bol. Peruano Parasit. 4-10: 46.

Tantaleán M. & C. Michaud. 2005. Huéspedes definitivos de Spi-rometra mansonoides (Cestoda, Diphyllobothriidae) en el Perú. Rev. peru. biol. 12(1): 153-157.

Figura 2. Fotografía de espargano de Spirometra sp. (Escala: cen-tímetros).

Actualmente, existen discrepancias sobre la identificación de la especie de Spirometra a través del espargano. Iwata (1972) y Mueller (1974), mencionan que las especies S. mansonoides y S. erinacei pueden ser diferenciadas por la forma del espargano. Para S. mansonoides, el espargano es delgado, filiforme y puede llegar a medir hasta 50 cm de largo. En el caso de S. erinacei, los esparganos son más robustos, en ocasiones racimosos y llegan a medir hasta 10 cm de largo respectivamente. Basándose en las descripciones de Iwata (1972) y Mueller (1974), podemos pre-sumir que nuestras muestras corresponden a estadios larvarios de S. mansonoides. Sin embargo, para la confirmación es necesario emplear otras herramientas de ayuda en la identificación, como las técnicas moleculares (Berger, 2009).

En el Perú, únicamente son conocidos tres casos de esparga-nosis, dos casos reportados en humanos por Tantaleán (1994), una en el departamento de Cajamarca y otra en Loreto; y otro por Michaud et al. (2003) en el mono titi Saguinus mystax, procedentes del departamento de Loreto. Por lo tanto, este es el primer reporte de esparganosis en anfibios para el Perú.

Los reportes de esparganosis en anfibios en otros países de Sudamérica son muy escasos. En Brasil, Rego y Schaffer (1992) mencionan que los anfibios Bufo crucifer, Bufo sp., Hyla faber y Leptodactylus ocellatus pueden actuar como hospederos inter-mediarios para Spirometra sp. Así mismo, Dei-Cas et al. (1976) menciona que L. ocellatus actúa como hospedero intermediario de Spirometra sp. en Uruguay y Argentina. Sin embargo, los re-portes de esparganosis en humanos están bien documentados en países sudamericanos. Se conocen casos humanos en Argentina,

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Intraluminal colonization into the seminiferous tubules



Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice

Luis Guzmán-Masias1,3*, Rosmary López-Sam2,3, Flor Vásquez-Sotomayor2, Su-san Pérez-Gamarra2, José Pino-Gaviño3 y Guillermo Llerena-Cano1

Colonización intraluminal en túbulos seminíferos en ratón

1 Grupo PRANOR. Lima, Perú.

2 Asociación PRESSERVARIS. Lima, Perú

3 Laboratorio de Reproducción y Biología del Desarrollo. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima, Peru.

* Corresponding author: Luis Guz-mán-Masias, Apartado 11-0050, Lima 11. Lima, Perú. E-Mail: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


AbstractUsing the primordial germ cells transplant technique, we could be able preserve and multiply pluripotent cells in the receptor for a long period of time. In this work, We aim to evaluate intraluminal colonization of a cel-lular gonocyte suspension from 14.5 dpc fetus. Cellular suspension with PGC’s were isolated from fetus male mice by two enzymatic digestion steps, and cellular suspensions were transplanted into the rete testis of the receptor animals that were previously injected with Busulfan to decrease their own spermatogenesis. In this research the intraluminal colonization was identified in 13.27%, demonstrating that transplantation of a cellular suspension from gonocytes of fetus of 14.5 dpc containing PGCs can colonize the seminiferous tubules and support the spermatogenesis.

Keywords: primordial germ cells (PGCs), transplant germ cells, spermatogenesis, Busulfan, recovery, mouse

ResumenCon la técnica de trasplante de células germinales primordiales es posible preservar y multiplicar células pluripotentes en el receptor durante un largo periodo de tiempo. Nuestro objetivo fue evaluar la colonización intraluminal de una suspensión celular de gonocitos de 14,5 dpc obtenidos de fetos. La suspensión celular de CGP fueron aislados de fetos de ratones machos mediante dos pasos de digestión enzimática; luego, las suspensiones celulares fueron trasplantadas en la rete testis de los animales receptores los cuales fueron tratados previamente con Busulfan para disminuir su propia espermatogénesis. En esta investigación se com-probó la colonización intraluminal en 13,27%, lo que demuestra que el trasplante de una suspensión celular de gonocitos del feto de 14,5 dpc que contiene CGP pueden colonizar los túbulos seminíferos y además promover su propia espermatogénesis

Palabras clave: Células Germinales Primordiales, transplante de células germinales, espermatogénesis, Busulfan, ratón.

IntroductionPrimordial Germ Cells (PGCs) are the progenitors of germ

cells line, and give rise to either oocyte or sperm cells with the potential to create complete individual organisms after fertiliza-tion (Wylie 1999). PGC’s colonize genital crest between 10.5 to 11.5 days post copula (dpc) and enter in a premeiotic state at 12.5 dpc in mice. In male genital crests, the meiosis is arrested at G0/G1, leaving the spermatogoniums for future reactivation after birth. In mice fetus of 11.5 dpc, only Sertoli cells could be isolated from genital crests (Kimura 1999).

Basically, germ cell transplants consist in gathering germ cells from a donor and injecting them into the seminiferous tubules of a receptor; PGC’s colonize the basal membrane of receptor´s seminiferous tubules in search of a nich where they can develop into stem cells. However, Jiang (1995) reported that in rats, PGC’s colonized the seminiferous tubules atypically, which is denominated intraluminal spermatogenesis.

Transplant of germ cells between males of the same species has been demonstrated successfully in monkeys (Nagano et al. 2001) and pigs (Honaramooz et al. 2002), where a restart of the differentiation was observed in a period of four weeks. Testicular germ cells present a great regenerative capacity, as it demonstrated transplanting of 200 germ cells that were able to recover the fertility in infertile mice (Kanatsu et al. 2002). Therefore, after the transplant, the new generation of normal sperm cells has a potential application in reproductive medicine in animals and humans.

The colonization process can be divided into three continu-ous phases. The first phase is during the first week, where the transplanted cells have a random distribution through the seminiferous tubules and a few of them colonize the basal membrane. During the second phase, germ cells divide in the basal membrane (mitosis) and form a cellular monolayer. The last phase begins near the first month after the transplant and the transplanted germ cells establish a new cellular network line restarting their spermatogenesis (Nagano et al. 1999). However, in 1995 Jian & Short reported that germ cells isolated from rat fetus 15 dpc had colonized and differentiated into irregular seg-ments of seminiferous epithelium in the lumen of seminiferous tubules of adult rats.

In this study, cells from mice 14.5 dpc genital ridges were isolated and transplanted to adult mice recipients previously treated with Busulfán, to probe the formation of minitubules in the receptors.

Material and methodsRecipient mouse preparation.- Four week-old male BALB

C mice were used as recipients. They were maintained with photoperiod of 14:10 h (light:dark), and were fed with balanced food (Purina-Peru) and water ad libitum.

Busulfan reduces the spermatogenesis drastically (Guzmán et al. 2005, Ogawa et al. 1999) so in order to simulate mice sterility, four weeks before cell transplant, eight mice received 40 mg/kg (body weight) of Busulfán (GLAXO) intraperitoneally dissolved in dimethyl sulfoxide - DMSO (BAKER) and sterile

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Guzmán-Masias et al.


distilled water (1:1) to obtain a final concentration of 4 mg/mL and then kept between 35 and 40 ºC.

Donor cells (PGC`s) preparation.- PGC’s were isolated from male genital ridges of 14,5 dpc fetal mice after two enzy-matic digestion steps. The suspension was incubated at 37 ºC with 10 volumes of Hanks Balanced Saline Solution without calcium and magnesium (HBSS) (Gibco, BRL), 1 mg/mL col-lagenase type IV (Gibco, BRL) and was kept under constant agitation for 15 minutes. Then, it was washed 4 times with 10 volumes of HBSS, followed by incubation at 37 ºC with HBSS containing 1mM EDTA and 0.25% of trypsin for 5 minutes. To stop trypsin action, 10 to 20% fetal bovine serum was added. After centrifugation (100 g for 10 minutes), pellets were resus-pended in HBSS medium and maintained at 4 ºC until they were injected in the testes of recipient mice. The suspension was colored with Tripan Blue stain to evaluate the correct entry of PGC’s into the seminiferous tubules. The cellular concentration was 300 x 106 cells/mL.

Microinjection in rete testis.- The cellular suspension was injected directly into the rete testis of the left testicle (Fig. 1A), while the right testis was used as control.

PGC´s were injected using acute glass pipettes as described by Ogawa et al. (1997), but instead of using a micromanipulator the procedure was done manually. The pressure of the pipette was not increased abruptly since an internal rupture of the rete testis limits may occur. The volume injected in each testis varied between 0.1 and 0.3 mL.

Analysis of recipient mice.- After 54 days after injection, mice were euthanized. Testes were removed and fixed in Bouin`s solution, embedded in paraffin an stained with Hematoxilina and Eosin Y. The percentage of little tubules formed into semi-niferous tubules of the recipient mouse was at random in 200 seminiferous tubules by mouse.

ResultsPGC’s in cell suspension were isolated after two enzymatic

digestion steps and colored with Tripan Blue dye, presenting good morphologic characteristics under the microscope such as roundness, smooth edges, no vacuolization and maintenance of the membrane integrity. These characteristics were present in 60% of the cell suspension after 4 hours of isolation.

Cell suspension was successfully injected into the seminifer-ous tubules of adult mice, as observed in Figure 1A. Fifty-four days after injections, the histological evaluation showed the presence of an intraluminal colonization in 6 of 8 injected testes (75%); in these only 13.27% of the seminiferous tubules showed the formation of a new seminiferous epithelium (named intraluminal epithelium or minitubules) in the lumen of the seminiferous tubules and was visualized as truncated segments (Fig. 1B).

Intraluminal epithelium showed synchronization with re-cipient seminiferous epithelium, which can be clearly observed in Figure 1B, where spermatogoniuns are present in the base of seminiferous tubule. Minitubules formed by the transplant of the PGCs have similar organization inside the seminiferous epithelium of recipient mice. The testes that did not receive the transplant (right testis) did not present intraluminal epithelium (Fig. 1C).

Figure 1A—C. (A) Cell suspension successfully injected into the seminiferous tubules of adult mice left testis. The narrow indicate the successful injection of cellular suspension, 35X. (B) Seminiferous tubule showing the formation of a new seminiferous epithelium (intra-luminal colonization) (star) in the lumen. Spermatogoniuns present in the base of seminiferous tubule demonstrate synchronization between the intraluminal epithelium and the recipient seminiferous epithelium, 400X. (C) Control mice testes. Seminiferous tubule showing normal lumen. (cross) 400X.

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Intraluminal colonization into the seminiferous tubules


Discussion PGC’s are oocytes and spermatozoa precursors and con-

stitute the only cellular lineage able to transmit the genome to the following generation; therefore, PGC’s are essential for species survival. Male germ cells, like other stem cells, have two primordial characteristics: the capability to self-renew, and the potential to divide and generate cells capable of differentiation (Ogawa 1997).

The present article shows that isolated cells from mice genital ridges can give rise to the formation of an atypical intraluminal epithelium inside the seminiferous tubules of recipient mice. This new intraluminal epithelium is morphologically different from the one that is already present in the host and synchroni-zation between the intraluminal epithelium and the recipient seminiferous epithelium like present in rats as reviewed by Jian and Short (1995).

Under normal physiological conditions, the primary sperma-tocyte (in preleptotene) migrates through the junctions of the Sertoli cells from the basal membrane to the tubules intraluminal compartment. Two meiotic divisions and the spermiogenesis normally occur in the adluminal microenvironment (Jiang et al. 1998); these same processes have been observed taking place in the recipient mice, during the post-transplant of PGC`s. The normal spermatogenesis of the transplanted PGC`s indicates the success of the procedure and also shows the conversion of these cells to spermatogoniums due to the interaction with Sertoli cells from the donor or from the recipient and with the microenvironment.

Only 13.27% of the seminiferous tubules presented minitu-bules; these formations were not observed in the control testes, which were not injected with the isolated cellular suspension. Thus, formation of this new intraluminal epithelium was not caused by the previous treatment with Busulfan or by any step of the procedure employed (Jiang et al. 1998). However, the basal membrane of seminiferous tubules was not evaluated (Nagano, et al. 1999) this result would probable increase the colonization percentages found in this research.

PGC’s migration to the basal compartment of the seminifer-ous tubules, where they can divide and differentiate, is due to the intercellular interactions in search of microenvironmental stem cells (Sprandling et al. 2001). This explains the recoloniza-tion of the seminiferous tubules by PGC’s in experiments where W/W- mice were used and the colonization percentages obtained where high. However, under the conditions of the experiment described in this article, Busulfan does not eliminate receptor’s germ cells completely and the presence of the original germinal lineage limits the basal colonization of the new PGC’s; this could explains the low colonization percentages obtained. The formation of intraluminal epithelium could be due to other cells (testicular somatic precursor cells) present in the cell suspension used, which when co-transplanted could form minitubules in the seminiferous tubules capable of supporting the spermatogenesis entire process.

Therefore, germ cell and PGC transplants appear to be reli-able techniques for the study of spermatogenesis, transgenic mice (Suveera et al. 2008) and have a potential application in Assisted Reproductive Techniques (ART) in humans (for the recovery of fertilizing capability of children after treatment with chemotherapy (Nagano et al. 2002, Mitchell et al. 2009) and wild mammals in extinction threat.

AcknowledgementsLaboratory of Genetic and Human Assisted Reproduction -

PRANOR Group and Laboratorio de Reproducción y Biología del Desarrollo for supporting this research.

Literature citedGuzmán L., R. López, G. Llerena, et al. 2005. Male germinal epithe-

lium recovery in mice treated with only dose of Busulfan. Rev. peru. biol. 12: 141 - 144.

Honaramooz A., S.Megee & I. Dobrinski. 2002. Germ cell trans-Germ cell trans-plantation in pig. Biology of Reproduction. 66: 21 – 28.

Jiang F.X. & R.V. Short. 1995. Male germ cell transplantion in rats: apparent synchronization of spermatogenesis between host and seminiferous epithelia. International Journal of Andrology. 18: 326 – 330.

Jiang F.X. & R.V. Short. 1998 Different fate of primordial germ cells and gonocytes following transplantation. Acta Patho-logica, Microbiologica et Immunologica Scandinavica. 106: 58-63.

Kanatsu M., A. Ogura, M. Ikegawa, et al. 2002. Adenovirus-mediated gene delivery and in-vitro microinsemination produce offspring from infertility male mice. Proceedings of the National Academy of Sciences. 99: 1383 – 1388.

Kimura T., K. Yomogida, N. Iwai, et al. 1999. Molecular cloning and genomic organization of mouse homologue of Dro-sophila germ cell and its expression in germ lineage cells. Biochemical and Biophysical Research Communications 262: 223-230.

Mitchell R.T., P.T. Saunders, R.M. Sharpe, et al. 2009. Male Fertility and strategies for Fertility Preservation following Child-hood Cancer Treatment. Endocrinology Development. 15: 101-134.

Nagano M., M. Avarbock & R. Brinster. 1999. Pattern and kinetics of mouse donor spermatogonial stem cell colonization in recipient testes. Biology of Reproduction. 60: 1429-1436.

Nagano M., J. McCarrey & R. Brinster. 2001. Primate spermatogo-nial stem cells colonize mouse testes. Biology of Repro-duction. 64: 1409 – 1416.

Nagano M., P. Patrizio & R. Brinster. 2002. Long-term survival of human spermatogonial stem cells in mouse testes. Fertility and Sterility. 78: 1225-1233.

Ogawa T., J. Aréchaga, M. Avarbock & R. Brinster. 1997. Trans-Trans-plantation of testis germinal cells into mouse seminifer-ous tubules. The International Journal of Developmental Biology. 41: 111 – 122.

Ogawa T., I. Dobrinski, M. Avarbock & R. Brinster. 1999 Xenoge-neic spermatogenesis following transplantation of hamster germ cells to mouse testes. Biology of Reproduction. 60: 515 – 521.

Sprandling A., D. Drummond-Barbosa & T. Kai. 2001. Stem cells find their niche. Nature. 414: 98 - 104.

Suveera D. & Subeer, SM. 2008. Trangenesis via permanent integra-tion of genes in repopulating spermatogonial cells in vivo. Nature Methods. 5: 601-603.

Wylie C. 1999. Germ Cell. Cell. 96: 165-174.

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Guzmán-Masias et al.


271Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)

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PAUTAS PARA LA PRESENTACIÓN DE LOS ARTÍCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGÍAEnero 2009

(Continúa....)

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18. La litErAturA citAdA incluirá todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabético y sin numeración. La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuación, sin coma, las iniciales del nombre con puntos y sin espacio. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuación el apellido. El último autor se diferenciara por que le antecede el símbolo &. Si hubiesen más de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itálica, no versalita. Ejemplos:a. Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis (Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85.b. Buhrnheim C.M. & L.R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei: Characidae: Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. Neotrop. ichthyol. 4 (2): 167-196.c. Nogueira R.M.R., M.P. Miagostovich, H. G. Schatzmayr, et al. 1995. Dengue type 2 outbreak in the south of the State of Bahia, Brazil: laboratorial and epidemiological studies. Rev. Inst. Med. trop. S. Paulo 37 (6): 507-510.d. McLachlan A. & A.C Brown. 2006. The Ecology of Sandy Shores. Elsevier Science & Technology Books. 373pp.e. Crawford D.J. 1983. Phylogenetic and systematic inferences from electrophoretic studies. In: S.D. Tanksley and T.J. Orton, eds. Isozymes in plant genetics and breeding, Part A. Elsevier, Amsterdam. Pp. 257-287.f. Pianka E.R. 1978. Evolutionary ecology. 2nd edn. New York: Harper & Row.g. Carroll S.B. 2005. Evolution at Two Levels: On Genes and Form. PLoS Biol 3(7): e245. <http://biology. plosjournals.org/archive/1545-7885/3/7/pdf /10.1371_journal.pbio.0030245-S.pdf >. Acceso 31/07/2005.h. Food and Drug Administrations (FDA). 2001. Fish and Fishery Products Hazards and Controls Guidance. Third Edition June 2001. <http://www.cfsan.fda.gov/~comm/haccp4.html> (acceso 24/12/07).i. CONAM. 2005. (en línea). Informe nacional del estado del ambiente 2001. <http://www.conam.gob.pe /sinia/INEA2001.shtml>. Acceso 31/07/2005.j. IMARPE. 2002. (en línea). Segundo informe del BIC José Olaya Balandra. Paita – Salaverry. 24 febrero- 05 Marzo 2002. <http://www.imarpe.gob.pe /imarpe/informeolaya02-032002.php>. Acceso 01/07/2005.k. Solari S.A. 2002. Sistemática de Thylamys (mammalia: didelphimorphia: marmosidae). Un estudio de las poblaciones asignadas a Thylamys elegans en Perú. Tesis, Magíster en Zoología, mención Sistemática y Evolución. Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos. <http://www.cybertesis.edu.pe/sisbib/2002/solari_ts /html/indexframes.html>. Acceso 31/07/200519. Las citas de artículos en prensa deben incluir el volumen, el año y el nombre de la revista donde saldrán publicados; de lo contrario deberán ser omitidos.20. Deben evitarse las citas a resúmenes de eventos académicos (congresos y otros) y las comunicaciones personales.21. Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, gráficos, fotos, etc.) serán numeradas correlativamente con números arábigos; de igual manera las Tablas. Las leyendas de las figuras deben presentarse en hoja separada del texto y deben ser suficientemente explicativas. Cada tabla debe llevar un título descriptivo en la parte superior.22. Cuando el trabajo es enviado por correo postal, las figuras serán presentadas en papel Canson y con tinta china, en un tamañoA4, montados sobre cartulina blanca. Los dibujos y fotos de estructuras y organismos deben llevar una escala gráfica para facilitarla determinación del aumento. Los mapas deben llevar las respectivas coordenadas. Las fotografías deben tener 15x10 cm de tamaño como mínimo, en papel liso, con amplio espectro de tonos y buen contraste, montados sobre una cartulina blanca A4. Costos por fotografías a color deberán ser asumidos por el autor.23. Si las figuras fuesen escaneadas, deben guardarse en un archivo TIFF, tamaño natural, 600 dpi. Las gráficas de origen electrónico deben de enviarse en formato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps). Los mapas en formatos SHP.Fotos de cámaras digitales en formato JPGE mayor a 3Mpixel. Otros archivos independientes en formato TIFF, BMP, Ai, PSD.Costos por ilustraciones a color serán asumidos por el autor.24. Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivopara las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imágenes insertadasen otros archivos (por ejemplo no enviar imágenes pegadas en una hoja de MS-Word o Excel).25. Sólo se aceptan fotos e imágenes digitales de alta calidad.26. El material enviado no será devuelto, por lo que los autores deben tomar sus precauciones.27. Una prueba del trabajo revisado, editado y diagramado además del costo por impresión será enviado al autor para su aprobación.28. El autor principal podrá solicitar cuatro ejemplares de la revista. Un número de separatas adicional podrá ser solicitado antesde la impresión teniendo en cuenta los costos respectivos.

Comité EditorEmail: [email protected] postal: Leonardo Romero (Editor)Revista Peruana de BiologíaUNMSM-FCBApartado 11-0058Lima 11Perú

(continúación...)

Notas científicas245 A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru Una asociación fortuita planta-hormiga en la Amazonía baja del Perú Blanca León and Kenneth R. Young249 Expansión de la distribución de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Perú Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru L. Mauricio Ugarte, Alejandro Tabini, Daniel Cáceres253 Varamiento de cetáceos en Tacna, Perú (2002-2010) Stranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010) José Pizarro-Neyra257 Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter Mario Rosina y Mónica Romo261 Descripción de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis Alfonso Chavera C., Rufino Cabrera, y Manuel Tantaleán265 Infestación por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Perú Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru Luis A. Gomez-Puerta, Germán Chávez, Marco A. Enciso, Ana P. Mendoza267 Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice Colonización intraluminal en túbulos seminíferos en ratón Luis Guzmán-Masias, Rosmary López-Sam, Flor Vásquez-Sotomayor, Susan Pérez-Gamarra, José Pino-Gaviño y Guiller-

mo Llerena-Cano

(Continúa...)

Revista PeRuana de Biología

Volumen 17 Agosto, 2010 Número 2Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

ContenidoTrabajos originales

145 Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Perú A new species of Axinaea (Melastomatacee: Merianieae) from North of Peru Abundio Sagástegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodríguez Rodríguez151 Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Perú Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru Arturo Granda Paucar155 Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata Pamela Puppo163 Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret Neotipificación de Ceroxylon weberbaueri Burret Jean-Christophe Pintaud, Betty Millán and Francis Kahn167 Inusual riqueza, composición y estructura arbórea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoñec, Sur Oriente peruano An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoñec, Peruvian South East Isau Huamantupa-Chuquimaco173 Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Pedro W. Lozada y Paul H. Freytag179 Vertebrados naturalizados en el Perú: historia y estado del conocimiento Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge E. Daniel Cossíos191 Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru Evaluación de mamíferos medianos y grandes mediante trampas cámara en un bosque montano del norte del Perú Carlos F. Jiménez, Heidi Quintana, Víctor Pacheco, Derek Melton, Javier Torrealva and Guillermo Tello197 Evaluación de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia Omar Martínez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gómez207 Endoparásitos de micromamíferos del noroeste de Perú. 1: helmintos de marsupiales Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials Manuel Tantaleán, Mónica Díaz, Nofre Sánchez y Harold Portocarrero215 Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in

vitro. Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro Adelhi S. Fuentes, Anghela V. Mogollón y Walter E. Reyes219 Utilización de la proteína dietaría por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalóricas Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets Félix Walter Gutiérrez, Máximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldívar225 Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae) Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae) Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos231 Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de México Alejandra Cetina, Adriana Matos, Gabriel Garma, Helena Barba, Rosario Vázquez, Armando Zepeda-Rodríguez,

David Jay, Víctor Monteón and Ruth López-A237 Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Córdova, Argentina Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Córdova, Argentina Graciela N. Pucci, Adrián Acuña, Natalia Tonin, María C. Tiedemann y Oscar H. Pucci

(Continúa...)

RPB v17n2

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