Relación de los rasgos funcionales con la estructura de ...

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Relación de los rasgos funcionales con la estructura de los ensamblajes de

herpetofauna, la selección y preferencia de hábitat en un páramo de

Colombia.

Leonardo Lemus Mejia

Director: Jairo Pérez-Torres, Ph.D. (Pontificia Universidad Javeriana)

Codirector: Nicolás Urbina- Cardona, Ph.D. (Pontificia Universidad Javeriana)

Facultad de Estudios Ambientales y Rurales (EAR)

Carrera de Ecología

Noviembre, 2017

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TABLA DE CONTENIDOS Resumen ............................................................................................................................... 3

1. Introducción ................................................................................................................... 4

2. Objetivos ........................................................................................................................ 6

2.1 General ................................................................................................................... 6

2.2 Específicos ............................................................................................................. 6

3. Marco teórico ................................................................................................................. 7

3.1 Biodiversidad y estructura del paisaje ............................................................... 7

3.2 Herpetofauna ......................................................................................................... 8

3.3 Conceptos sobre el uso de hábitat ..................................................................... 9

3.4 Diversidad funcional ............................................................................................. 9

3.5 Importancia de la diversidad funcional en la herpetofauna. ......................... 11

3.6 Herpetofauna asociada a páramos y a RNSC ............................................... 12

4. Área de estudio ........................................................................................................... 12

5. Materiales y métodos. ................................................................................................ 15

5.1 Diseño del estudio ............................................................................................... 15

5.2 Poblaciones de estudio y muestra ................................................................... 15

5.3 Variables del estudio .......................................................................................... 16

5.4 Métodos de Recolección de datos ................................................................... 17

5.4.1 Fase preliminar ............................................................................................. 17

5.4.2 Fase formal de toma de datos ................................................................... 18

5.4.3 Análisis de los individuos capturados ....................................................... 18

5.4.4 Toma de datos de variables ambientales y estructurales ..................... 19

5.5 Análisis de datos por objetivo ........................................................................... 21

5.5.1 Objetivo 1. Composición y estructura de la herpetofauna: ................... 21

5.5.2 Objetivo 2. Uso y preferencia de habitat: ................................................. 23

5.5.3 Objetivo 3. Morfometria y diversidad funcional: ...................................... 24

6. Resultados ................................................................................................................... 25

6.1 Composición y estructura .................................................................................. 25

6.2 Uso y preferencia de hábitat ............................................................................. 29

6.3 Morfometría .......................................................................................................... 30

6.4 Diversidad funcional ........................................................................................... 33

7. Discusión ..................................................................................................................... 34

8. Conclusiones y recomendaciones ........................................................................... 39

9. Agradecimientos ......................................................................................................... 40

10. Referencias .............................................................................................................. 41

11. Anexos ...................................................................................................................... 48

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Resumen

Los anfibios y reptiles son un grupo ampliamente distribuido a lo largo del planeta. Esto debido a sus características morfológicas y de historia de vida, que les permiten adaptarse a condiciones extremas como las de los sistemas de alta montaña. En estos ecosistemas se encuentra una alta heterogeneidad del paisaje y un alto porcentaje de endemismos cuyas abundancias y presencias han sido estudiadas históricamente, aun así, esta diversidad se ha visto estudiada con enfoques tradicionales generando vacíos de información en cuanto a cómo se distribuyen las especies y porque motivos se encuentran ahí. Se desconoce tambien en gran medida a que se debe la capacidad de resiliencia de muchas especies. Este estudio pretende analizar la diversidad desde varios enfoques como la composición y estructura de comunidades, el uso y le preferencia de hábitat y la diversidad funcional, para así, explicar su presencia en sistemas de condiciones extremas como los de alta montaña. Para este estudio se harán análisis ecológicos desde la perspectiva de diversidad estructural y composicional de las especies, atravesando el uso y la preferencia de variables ambientales y estructurales explicando la presencia de las especies, seguidamente se llegara a un análisis morfométricos generando relaciones entre la morfometría y sus cambios en torno a las variables ambientales para llegar a interpretaciones desde la diversidad funcional y sus distintos índices de como las especies utilizan los recursos por medio de sus rasgos y como estos rasgos a partir de los requerimientos de un ecosistema le permiten estar o no.

Abstract

Amphibians and reptiles are a widely distributed group along the planet. This due to morphologic characteristics and of history of life, that allow them to adapt to extreme conditions like the ones of high mountain. In these ecosystems we meet with a high heterogeneity of landscape and a highly endemic diversity which abundances and presences have been studied historically. Even like that, this diversity has been studied with traditional approaches generating emptinesses of information in how the species are distributed and why are they there, in the same way it is not known to a great extent which is the capacity of resilience of many of them. This study tries to analyze diversity from several approaches as the composition and structure of communities, the use and preference of habitat and the functional diversity, hereby to come to much more specific conclusions to the level of community and species, to explain theire presence in extreme systems as those of high mountain. For this study ecological analyses will be done from the perspective of structural and compositional diversity of the species, crossing the use and the preference of environmental and structural variables explaining the presence of the species, immediately afterwards it was coming near to a morfometric analysis generating relations between the morfometry and changes concerning the environmental variables ultimately to come to interpretations from the functional diversity and his different indexes.

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1. Introducción

La relación de anfibios y reptiles con su entorno no ha sido muy estudiada en dimensiones ecológicas, funcionales o de procesos ecosistémicos, lo cual ha generado poca inclusión de estas especies en planes de manejo o procesos de toma de decisión en cuanto a la transformación de los ecosistemas (Valencia-Aguilar, Cortés-Gómez & Ruiz-Agudelo 2013; Gómez et al. 2016). La biodiversidad o diversidad biológica dentro de los ecosistemas es entendida como la variedad de organismos vivos de cualquier tipo (Naciones Unidas 1992).Esta ha sido explicada y entendida desde diferentes dimensiones: una de ellas, la diversidad funcional, que surge para encontrar un enlace entre la caracterización tradicional de comunidades con los procesos ecológicos (Kattge et al. 2011).

La diversidad funcional ha sido definida como el grado de diferencia de los distintos rasgos funcionales a nivel inter e intra-específico (Mason et al. 2013). Esta se ha usado como una herramienta para reconocer y entender la variedad de roles que cumplen los organismos, a partir de sus características funcionales, en una comunidad o ecosistema que, junto con las distintas actividades realizadas dentro del mismo (tipos de movimiento, reproducción, depredación, etc.), influyen en las propiedades del ecosistema; o en las respuestas de las mismas especies a las condiciones ambientales (Díaz et al. 2004; Cardinale et al. 2011; Salgado-Negret 2015). A través de esto, se puede lograr entender los distintos mecanismos de ensamblaje de las comunidades, así como procesos ecosistémicos (Díaz et al. 2004; Cardinale et al. 2011; Salgado-Negret 2015).

La diversidad funcional resulta ser entonces la base para entender la influencia de la riqueza de especies y la diversidad en el funcionamiento de los ecosistemas (Ballesteros Correa & Pérez-Torres 2016), y la manera en que podrían responder las especies o los procesos dentro del sistema al estrés o disturbios en el ambiente. Esto es más evidente al tener en cuenta que la diversidad funcional resulta ser más sensible a cambios ambientales que la pérdida de especies (Petchey & Gaston 2006; Casanoves, Pla & Di Rienzo 2011; Salgado-Negret & Paz 2015a). Es por estas razones que su medición permite predecir cambios en el ecosistema, especialmente de aquellos procesos basados en cambios en la composición de la comunidad (Hillebrand & Matthiessen 2009).

Por esta razón, no solo resulta de vital importancia generar estudios directamente relacionados a la diversidad funcional, si no mucho más integrales incluyendo comportamiento de las especies dentro de los sistemas, sus preferencias y usos en relación a las distintas variables ambientales. De esta forma se pueden detectar cambios en sus patrones de composición y estructura a nivel de ensamblajes para entender desde distintas dimensiones su respuesta ante cambios en el entorno.

En Colombia, los ecosistemas de alta montaña presentan altas tasas de riqueza biológica, así como un grado significativo de endemismos (Medina-Rangel & López-Perilla 2014; Méndez-Narváez 2014), siendo resultado de factores como la elevada humedad, los abundantes suministros de agua, la riqueza de los suelos y biogeografía (Navas 2006; Gómez et al. 2016). Asimismo, se evidencian tasas de transformación y degradación de aproximadamente un 13% del área total de

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paramos en Colombia, siendo la cordillera oriental la más alarmante por la constante expansión de los sectores productivos y asentamiento de poblaciones humanas (Gómez et al. 2016).

De ahí que, con base en las necesidades de conservación del país y como respuesta al fuerte impacto antrópico sobre los sistemas naturales, que se han dispuesto distintas figuras de protección con base en el Sistema Nacional de Áreas Protegidas, (SINAP). Este se formuló a partir de la suscripción al convenio de Diversidad Biológica a través de la ley 165 de 1994, en donde se dispone a contribuir al cumplimiento de los distintos objetivos de conservación del país (Congreso de la República de Colombia 1994).

Una de estas figuras, y a la cual se encuentra relacionado el estudio que se presenta, son las Reservas Naturales de la Sociedad Civil (RNSC). Estas, anteriormente a la ley 165 de 1994, a partir de la Ley 99 de 1993 y por medio de Parques Nacionales Naturales, se ven definidas como predios que por decisión de sus propietarios son denominados como reservas naturales (Congreso de Colombia 1993).

Los propósitos de las RNSC son principalmente cuatro: 1) propiciar conectividad de ecosistemas, 2) crear zonas de amortiguación de las áreas protegidas públicas, 3) proteger objetos claves de conservación y, 4) lograr consolidar áreas protegidas públicas en caso tal de que la propiedad privada esté dentro de las áreas protegidas (Ocampo-Peñuela 2010).

A pesar de la importancia que podrían tener en la conservación de ecosistemas de alta montaña, se cuenta con poca información relacionada a las RNSC, su fauna y flora, que de manera particular pueden resultar ser modelos, por medio de la investigación, de lo que puede estar sucediendo en la región asociada (Gómez et al. 2016).

Particularmente, el estudio integral de diversidad funcional hecho en anfibios y reptiles permitiría identificar rasgos que favorezcan la presencia de las especies en escalas espaciales muy finas de paisaje. Esto llevaría a detectar qué características específicas en las coberturas son clave para mantener a los herpetos en escenarios intervenidos o de transformación, esto al identificar la capacidad de resiliencia o adaptabilidad que pueden tener estos grupos dentro de los sistemas (Casanoves et al. 2011; Hernández Ramírez 2014; Corral, Hoyos-Hoyos & Urbina-Cardona 2015; Salgado-Negret 2015; Ballesteros Correa & Pérez-Torres 2016).

Se han hecho diversos estudios a partir de la asociación entre diversidad funcional y variables como el efecto de borde, redes tróficas, servicios ecosistémicos y tipos de manejo, principalmente en zonas bajas y en grupos taxonómicos como las aves y los mamíferos (Durán Prieto 2009; Álvarez-Garzón et al. 2012; Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2015; Corral 2015). Evidenciar los efectos directos de la heterogeneidad del paisaje sobre la herpetofauna o el impacto que podría haber en el sistema por la pérdida de estos organismos son objetivos que a partir de la diversidad funcional se pueden estudiar y se han estudiado, pero que aún tienen un

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gran vacío de información por sobre todo en las zonas de alta montaña y en los herpetos.

Este estudio buscó en primera instancia caracterizar e identificar los hábitats usados, seleccionados y preferidos por la herpetofauna en bosques de alta montaña, así como determinar la estructura y composición de los ensamblajes; Se asociaron estas características con los distintos rasgos funcionales que den indicios de cómo pueden estos grupos estar teniendo un rol dentro del sistema y qué implicaciones podría tener la homogeneización de atributos o la perdida de variabilidad de los mismos a partir de cambios en la estructura vegetal o variables ambientales.

2. Objetivos

2.1 General

Analizar la relación de la estructura y la composición de los ensamblajes de herpetofauna y su selección y preferencia de hábitat dados sus rasgos funcionales en la Reserva Natural de la Sociedad Civil “La Laja”, predio “La Reserva”, Municipio Fómeque, Departamento Cundinamarca, Colombia.

2.2 Específicos

1. Identificar si entre las distintas coberturas vegetales hay diferencia entre la estructura y composición de herpetofauna.

2. Evaluar qué variables ambientales explican la presencia o ausencia de la herpetofauna en las distintas coberturas vegetales.

3. Analizar los cambios en los rasgos funcionales de la herpetofauna, a partir de la relación con las variables ambientales y las coberturas vegetales.

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3. Marco teórico

Figura 1: Diagrama conceptual indicando las relaciones entre temas del marco teórico.

3.1 Biodiversidad y estructura del paisaje

La biodiversidad o diversidad biológica, definida como ““la variabilidad entre los organismos vivientes de todas las fuentes, incluyendo, entre otros, los organismos terrestres, marinos y de otros ecosistemas acuáticos, así como los complejos ecológicos de los que forman parte; esto incluye diversidad dentro de las especies, entre especies y de ecosistemas” (Naciones Unidas 1992), es un término que a la fecha posee un significado e importancia que no se ponen en duda. Siendo así el planteamiento central de la teoría ecológica, generando el desarrollo de una gran cantidad de parámetros para medirla y así establecer aproximaciones del estado actual de los ecosistemas lo cual ha tenido una aplicabilidad directa a la conservación, manejo y monitoreo ambiental (Magurran 1988; Spellerberg 2005). El término, por tanto, comprende diferentes escalas biológicas en donde se puede encontrar desde la escala genética que explica la variabilidad del contenido genético de los individuos y las poblaciones, pasando por el conjunto de especies que integran grupos taxonómicos y funcionales, hasta llegar al conjunto de comunidades de un paisaje o región (Solbrig 1991; Halffter 1992; Naciones Unidas 1992; Heywood 1994; Moreno 2001; Salgado-Negret 2015).

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El presente estudio se enfoca en la medición de diversidad desde sus dos dimensiones taxonómica y funcional, teniendo en cuenta la relación con la estructura del paisaje. Este último elemento surge a partir del entendimiento de que las comunidades, poblaciones y especies no se encuentran aisladas en un entorno neutro. En cada escala del paisaje se puede encontrar variabilidad en sus números (Moreno 2001), por lo cual, para poder comprender esta variabilidad y los cambios que pueda haber con relación a la estructura del paisaje, se planteó la separación de la misma en tres componentes: alfa, beta y gamma (Whittaker 1972).

Es necesario aclarar que estos componentes varían en cuanto a su escala según la percepción del investigador o el alcance y objetivos de la investigación. Aun así, podemos definir diversidad alfa como la riqueza de especies de una comunidad o hábitat que, de alguna manera, podría llamarse homogéneo; diversidad beta como el grado de recambio o reemplazo de especies entre diferentes comunidades que se integran en un paisaje; y diversidad gamma como la riqueza de especies del conjunto de comunidades que puedan estar dentro de un paisaje (Whittaker 1972; Moreno 2001).

Por medio de los anteriores componentes, se logra construir una forma mucho más efectiva de analizar la biodiversidad en un contexto donde se cuenta con una variedad inmensa de ecosistemas de los cuales se conoce poco y en donde se hace prioritario entender, ante escenarios de posibles transformaciones, de qué manera se está viendo distribuida la diversidad y por cuáles factores se está situando en estos lugares, para lo cual un listado de especies no resulta ser suficiente (Moreno 2001; Balvanera et al. 2006). Al contar con información de comunidades específicas (diversidad alfa) y observar la tasa de cambio entre distintas comunidades (diversidad beta), integrando estos datos a nivel regional se puede llegar a estrategias y acciones concretas de conservación (Moreno 2001; McGill et al. 2015).

3.2 Herpetofauna

Los anfibios y reptiles, aunque están poco relacionados evolutivamente (Vitt & Caldwell 2014), normalmente son estudiados de manera conjunta -herpetología-. Esto se debe a que generalmente se encuentran en los mismos lugares y a que muchas de sus características fisiológicas, comportamentales y ecológicas son similares (Medina-Rangel & López-Perilla, 2014; Suárez & Alzate Basto, 2014). Dentro de estos dos grupos encontramos un total de 7 Ordenes, en anfibios: Gymnophiona, Caudata y Anura; y en reptiles: Testudines, Crocodylia, Sphenodontia y Squamata (Vitt & Caldwell 2014).

Por un lado, los anfibios han resultado ser un grupo favorecido biogeograficamente en su abundancia y diversidad, esto debido a sus características fisiológicas, tales como su capacidad de osmoregulación y tipos de respiración (pulmonar y cutánea), y de historia evolutiva, así como estrategias de forrajeo y modos reproductivos (Navas 2006; Méndez-Narváez 2014; Vitt & Caldwell 2014). A través de la variedad de estas características los anfibios logran adaptarse a condiciones extremas y así estar presentes en casi cualquier lugar (Vitt & Caldwell 2014).

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Por otro lado, los reptiles, al verse con altas tasas de cladogénesis durante los periodos del Triásico y el Jurásico, se expandieron como un grupo diverso de animales adaptados a casi todas las temperaturas, ambientes tropicales y desérticos y a hábitat terrestres, marinos y de agua dulce (Vidal & Hedges 2009; Böhm M. et al. 2016).

Aún siendo grupos con características que han favorecido su presencia alrededor del mundo, la mayoría de especies de anfibios y reptiles se han visto afectados por factores como la destrucción o transformación de su hábitat, cambio climático y enfermedades (Mendelson III et al. 2006), llevando a ambos grupos a tasas aceleradas de extinción, poniendo a los anfibios con 32% de sus especies en alguna categoría de extinción y a los reptiles en un 20% (Stuart et al. 2004; Mendelson III et al. 2006; Gascon et al. 2007; Morales-Betancourt et al. 2013; Morales-Betancourt, Mónica A. Lasso et al. 2015; Robinson et al. 2015; Urbina-Cardona et al. 2015). Estos factores han repercutido de manera significativa en anfibios y reptiles, en muchos casos debido a su sensibilidad a cambios en escalas muy finas del hábitat (Uribina-Cardona, Olivares-Pérez & Reynoso 2006; Velásquez et al. 2011a).

3.3 Conceptos sobre el uso de hábitat

Las condiciones ambientales, abióticas y bióticas son el principal factor que tiene un efecto sobre la presencia, abundancia y distribución de los organismos en un lugar (Krausman 1999). Es por esta razón que no se encuentran ubicados aleatoriamente en un paisaje sino que, a causa de sus características fisiológicas, morfológicas y comportamentales, se verán establecidos en ciertos hábitat donde puedan sobrevivir (Southwood 1977; Begon, Harper & Townsend 2006). Existe otro componente que son los recursos físicos y biológicos presentes en el hábitat, el aprovechamiento de estos es el uso de hábitat (Krausman 1999).

En este orden de ideas la selección del hábitat se determinaría como un proceso jerárquico involucrando decisiones innatas y aprendidas sobre que recursos usar del hábitat y en que escalas, al tomar decisiones se empiezan a presentar usos desiguales de unos recursos sobre otros, lo que en este caso se conocería como preferencia de hábitat (Krausman 1999). Al ser el hábitat un concepto limitado por la escala y la percepción del investigador, dependiendo de la escala del paisaje que se utilice, el hábitat puede clasificarse en dos (Morrison & Hall 2002): 1) macrohábitat que hace referencia a una escala amplia del paisaje donde se distinguen asociaciones vegetales y 2) microhábitat que se refiere a una escala más fina del paisaje (Krausman 1999). En este estudio macrohabitat se entiendo como cada una de las coberturas (Arbustal, Frailejonal y Turbera) y microhábitat como el lugar particular donde se encontró el individuo.

3.4 Diversidad funcional La necesidad de una mayor compresión de la dinámica y el funcionamiento de los ecosistemas ha llevado a que, desde la ecología de comunidades, se haya empezado una transición de una ecología basada en especies hacia una basada en rasgos funcionales (Kattge et al. 2011). Estos resultan de gran utilidad para la ecología de comunidades, ya que han sido propuestos como un modelo para estudiar la respuesta de las comunidades a los cambios ambientales y el impacto

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de dicho cambio en los procesos del ecosistema (Suding et al. 2008). De igual manera, permiten establecer comparaciones directas entre diferentes sistemas, sin importar cuán disímiles sean (Violle et al. 2007). Como resultado de su importancia, la diversidad funcional – el nivel de diferencias existentes entre los caracteres funcionales a nivel intra- e inter-específico (Mason et al. 2013) – se constituye como una dimensión de la diversidad biológica de vital interés para la comprensión de las dinámicas de los ecosistemas (Ballesteros Correa & Pérez-Torres 2016). A continuación, se aclaran una serie de términos que, de usarse de manera intercambiable, pueden resultar en una confusión teórica y práctica indeseada. Para ello se presentará la terminología empleada por Violle et al., (2007) que es la que corresponde a la utilizada en el presente trabajo. En primer lugar, uno de los primeros conceptos que aparece es el de “rasgo”. Este es definido como “cualquier característica morfológica, fisiológica o fenológica medible a nivel individual, desde la célula a todo el organismo, sin referencia al ambiente o cualquier otro nivel de organización” (Violle et al. 2007). En el momento en el que un “rasgo” determinado se le reconoce algún impacto o influencia en el fitness de un organismo, como resultado de cambios en su crecimiento, reproducción y/o supervivencia, éste será considerado un “rasgo funcional” (Violle et al. 2007). Ahora bien, a la hora de llevar a cabo un estudio de rasgos funcionales, cada valor o categoría que toma un rasgo funcional en un espacio y tiempo determinado es definido como un “atributo”, siendo este único del individuo y no necesariamente de la especie (Violle et al. 2007). Históricamente, han sido los rasgos funcionales de las plantas los que han tenido mayor protagonismo en el desarrollo de las teorías sobre la consolidación del marco conceptual de la ecología funcional (Luck et al. 2012). Aun así, Salgado-Negret y Paz (2015) señalan que el estudio de los rasgos funcionales en animales ha sido de vital importancia, por ejemplo, en la formulación del concepto de “nicho” (Elton 1927). La discusión en torno al papel del nicho ecológico en la coexistencia de las especies (Gause 1934) se puede ver modificada o regulada por cambios ambientales a los cuales las especies responden a través de rasgos funcionales de respuesta y que en otros casos puede estar determinando procesos de los ecosistemas a través de rasgos de efecto (González et al. 2015).

El concepto de redundancia funcional, el cual fue acuñado por Walker (1992) como una propuesta antagonista a la hipótesis (“the rivet hypothesis”) de Ehrlich y Ehrlich (1981). Esta última proponía que cada especie aportaba en alguna medida al funcionamiento de los procesos ecológicos, mientras que la teoría de la redundancia funcional sostiene que los procesos ecológicos no se sostienen gracias a la riqueza de especies sino como resultado de la abundancia de los mismos, ya que todas las especies aportan de manera similar a dichos procesos (Lawton & Brown 1994).

Dada esta connotación, la redundancia funcional ha funcionado como hipótesis nula para los estudios que se han llevado a cabo recientemente para entender las pérdidas potenciales de funciones ecosistémicas como resultado de la pérdida de

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biodiversidad (Loreau 2004). De esta forma, la redundancia aparece como un aspecto de la diversidad funcional que requiere ser estudiado para poder evaluar la vulnerabilidad de un sistema y que implicaciones importantes tiene tanto en los procesos de restauración ecológica como de conservación de la diversidad (ver González et al., 2015; Urbina-Cardona, Bernal, Giraldo-Echeverry, & Echeverry-Alcendra, 2015). Lo anterior es una consideración que surge del supuesto de que una mayor redundancia funcional, junto con una alta diversidad, puede amortiguar los impactos del cambio sobre los ecosistemas, contribuyendo a una mayor capacidad de recuperación del mismo (Hooper et al. 2005).

3.5 Importancia de la diversidad funcional en la herpetofauna.

Se ha resaltado la utilidad de los rasgos funcionales para entender los mecanismos por los cuales se estructuran las comunidades bióticas (McGill et al. 2006). En el modelo propuesto por Keddy (1992), las comunidades biológicas son el subconjunto de un conjunto potencial de especies que ha sido capaz de sobrellevar una serie de filtros ambientales, bien sean bióticos o abióticos. En esta propuesta, el estudio de los rasgos funcionales tiene una aplicación directa ya que, dependiendo de los atributos que posea una especie para un rasgo funcional determinado, podrá o no hacer parte de la comunidad. Siendo de este modo, se espera que los filtros ambientales hayan restringido los atributos de los rasgos funcionales y, por ende, una menor dispersión de los mismos (Salgado-Negret & Paz, 2015).

Este tipo de rasgos han sido llamados rasgos de respuesta que, en presencia de cambios ambientales, son los que determinan la presencia y/o dominancia de las especies en la comunidad local (Suding et al. 2008) En el caso de anfibios y reptiles, muchos de estos serán determinados por factores a escalas muy finas a causa de los aspectos ecofisiológicos anteriormente mencionados. Si alguno de estos factores que influye en la presencia de la herpetofauna es alterado o cambia en el tiempo, la estructura de la comunidad se verá modificada, lo cual tendrá un efecto directo o indirecto por medio de un segundo tipo de rasgos: los rasgos de efecto, que son aquellos que impactan sobre los procesos de los ecosistemas (Suding & Goldstein 2008; Salgado-Negret 2015).

La herpetofauna tiene influencia sobre procesos como el ciclaje de nutrientes, la bioturbación, el flujo de materia y energía a través de cadenas tróficas tanto como presas y depredadores, lo cual denota su importancia y el impacto que podría tener sobre el sistema su desaparición o cambios en la composición de la comunidad (Corral et al. 2015; Cortés-Gomez et al. 2015). Al entender de qué manera se están viendo distribuidos los rasgos funcionales por las distintas variables ambientales bióticas y abióticas, y como esto está determinando la composición de las comunidades de herpetofauna en las distintas zonas, se pueden generar acciones de manejo que contribuyan al establecimiento de parámetros para no alterar dichas variables en situaciones de toma de decisiones de transformación de paisajes y así mantener la diversidad de estas zonas.

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3.6 Herpetofauna asociada a páramos y a RNSC

Las revisión llevada a cabo por Castaño et al. (2000) permitió establecer que en los páramos de Colombia es posible encontrar un total de 15 especies de reptiles. En el caso de los anfibios, se reporta un total de 90 especies para la zona de vida de paramuna colombiana (Ardila & Acosta 2000), que es reducida a 39 especies en una revisión hecha por Lynch & Suárez-Mayorga (2002) mientras que para el parque nacional natural chingaza se registran aproximadamente 31 especies de anfibios y 6 de reptiles (Ministerio de Ambiente y Desarrolo Sostenible 2016). Los estudios hechos en estas zonas de páramo modifican estas riquezas dependiendo del área de estudio, lo cual sugiere una alta variación de especies que podrían encontrarse en lo que se denomina la franja de paramo debido a sus requerimientos de hábitat tan específicos. No obstante, la poca cantidad de estudios genera un vacío de información que en los últimos años ha sido llenado por medio de catálogos de especies que resultan siendo insuficientes para las necesidades de conservación de un sistema tan heterogéneo y complejo que se encuentra en constante transformación con un grupo taxonómico bastante sensible a cambios en el ambiente.

De esta manera el estudio más allá de los catálogos en distintas zonas con diferentes figuras de protección se torna en una estrategia para la conservación que no debe ser desaprovechada. Figuras como las Reservas Naturales de la Sociedad Civil se convierten en modelos de estudio para realizar inferencias sobre una región más grande y el comportamiento de sus sistemas a partir del comportamiento estudiado de las especies resultando ser un recurso útil al momento de generar planes de manejo y estrategias de conservación.

4. Área de estudio

El trabajo se desarrolló dentro del predio “La Reserva” de la Fundación La Laja-Chingaza, enmarcada como Reserva Natural de la Sociedad Civil,” se caracteriza como zona de amortiguación del Parque Nacional Natural Chingaza (Suancha 2017). Este se encuentra ubicado en la cordillera oriental, en el departamento de Cundinamarca, municipio de Fómeque y cabecera alta de la vereda Hato Viejo (Linares 2009; Suancha 2017)

El área de estudio es clasificada según Holdridge (1987) como una zona de vida de Bosque Húmedo Montano (bh-m). Según Cuatrecasas (1958), como una formación vegetal de páramo, esto se debe a que la temperatura media del lugar es de 9°C, con picos máximos de 24°C y mínimos de -6°C (PNN Chingaza, 2016) y a que la precipitación anual promedio es de 2287mm, con altitudes entre los 2.900 y los 3.700 metros de elevación (EEAB, 2015).

La Reserva cuenta con un total de 245 hectáreas, de las cuales el 30% corresponden a bosque maduro en estado de sucesión avanzada; 50% a bosques secundarios en estado de recuperación y caracterizados por tener comunidades de vegetación mixta pertenecientes al páramo, al sub-páramo y al bosque alto-andino; y 20% áreas dispuestas para ganadería no intensiva, criaderos de trucha y agricultura orgánica (Linares 2009, 2016; Suancha 2017).

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La zona se caracteriza por ser un paisaje bastante heterogéneo donde se observa vegetación típica de páramo, así como de bosque alto andino. Algunas de estas zonas se encuentran fragmentadas dentro de la matriz mientras que otras son ecotonos entre el páramo y el bosque alto andino. Dentro de la flora más destacada se encuentran: encenillos , rodamontes, ají de páramo, frailejones, Cardón, Guarda Rocio, mortiños, mano de oso y gaque (Linares 2009; Suancha 2017)

El trabajo se realizó en tres tipos de coberturas, cada una con dos áreas de muestreo para un total de seis zonas de muestreo. Las tres coberturas fueron delimitadas y caracterizadas en la fase de pre-campo, a estas se les definió como Turbera, Arbustal y Frailejonal (Figura 2).

Las Turberas (Figura 2(a)) fueron definidas como zonas planas con pocas pendientes, empantanadas en donde predomina un estrato herbáceo, pobre en cobertura y con muy pocos arbustos de tallas medianas de familias Hipericáceas y Melastomatáceas (Vargas Rios & Pedraza 2003; Madriñán 2010). En estas zonas se desarrolla gran cantidad de líquenes y briófitas, acompañados por plantas vasculares como Ranunculus spp., Eleocharis stenocarpa, Xenophyllum humile, Puya goudotiana y Puya trianae (Rangel-Ch 2000; Vargas Rios & Pedraza 2003; Madriñán 2010).

Los arbustales (Figura 2(b)) se caracterizaron por sus pronunciadas pendientes, suelos firmes y secos cubiertos de hojarasca, cobertura y sotobosque densos por especies de árboles y arbustos predominantemente de tallas medianas con algunos líquenes en los troncos, así como Bromelias. En algunos parches con vegetación abierta se encontraban individuos de Espeletia grandiflora y de Puya sp. (Vargas Rios & Pedraza 2003; Madriñán 2010). Las especies predominantes en esta zona son Weinmannia sp., Escallonia myrtilloides, Drimys granadensis, Brunellia colombiana, Clusia multiflora, Oreopanax floribundum Diplostephiumn sp., Hypericum sp., entre otras.

Por último, las zonas de Frailejonal (Figura 2(c)) son las que presentan la mayor diversificación con especies de casi todos los tipos de vegetación aunque predominan los frailejonales con especies de Espeletia, son de pendientes medias no tan pronunciadas, suelos bien drenados y firmes en algunos casos cubiertos de hojarasca (Rangel-Ch 2000; Vargas Rios & Pedraza 2003). Las especies predominantes en esta zona eran Espeletia uribei, Espeletia argéntea, Espeletia grandiflora, Puya goudotiana y Calamagrostis effusa.

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Figura 2: Coberturas vegetales del estudio, Turbera (a), Frailejonal (b) y Arbustal (c).

Figura 3: Mapas con la ubicación (a) y delimitación (b) de la RNSC “La Laja” ubicada y delimitada con rojo. Obtenido de: Parques Nacionales Naturales de Colombia; http://www.guiatodo.com.co/images/made/images/uploads/parques/ParqueChingaza/Mapa_y_submapa_Chingaza_654_723_s_c1.jpeg; y de Reserva Natural de la Sociedad Civil “La Laja”.

http://www.imeditores.com/banocc/orinoq

https://es.wikipedia.org/wiki/P%C3%A1ramo_(biogeograf

https://es.wikipedia.org/wiki/P%C3%A1ramo_(bioge

(c)

(b(a)

(b(a)

15

5. Materiales y métodos.

Figura 4: Diagrama metodológico.

5.1 Diseño del estudio

El diseño general es de un muestreo de individuos por unidad espacial, debido a los objetivos del estudio y la poca cantidad de coberturas similares (en cuanto a estructura y composición vegetativa) continuas y accesibles. Se trató de que cada zona se ubicara lo más alejada posible de bordes, fuentes de agua permanentes y de otras zonas de muestreo, por lo que se decidió realizar un muestreo sistemático por conglomerados (Martella et al. 2012; Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2015). Se realizó el estudio en tres coberturas, Turbera, Arbustal y Frailejonal: para cada cobertura se realizaron dos repeticiones teniendo en total seis zonas de aproximadamente 1ha cada una.

5.2 Poblaciones de estudio y muestra

La población de estudio es la herpetofauna encontrada en la Reserva Natural de la Sociedad Civil “La Reserva”. El muestreo se diseñó por tiempo con la metodología REV (Relevamiento por Encuentro Visual) en donde se tiene en cuenta el esfuerzo por persona por hora (Angulo et al. 2006). Se realizó para un total de 10 horas

16

diarias (de 9 am – 2pm y de 6pm – 11pm), por un total de 12 días teniendo en total 120 horas de muestreo entre dos personas, es decir, 240 horas de muestreo efectivas entre marzo y abril de 2017 en donde se capturaron anfibios y reptiles observados desde el suelo hasta una altura de 2 metros.

5.3 Variables del estudio

Las variables para medir la estructura y composición del ensamblaje de anfibios y reptiles fueron riqueza y abundancia. Las variables ambientales tomadas fueron: temperatura ambiental, temperatura del lugar de percha, velocidad del viento, humedad relativa del lugar de percha, humedad relativa ambiental, cobertura atmosférica, luminosidad microambiental, luminosidad ambiental y fase lunar. Las variables estructurales tomadas fueron: profundidad de charcos cercanos, altura de percha, profundidad del musgo, profundidad hojarasca, estrato arbustivo, estrato rasante, densidad sombra microhábitat, densidad dosel, complejidad estructural, altitud, DAP de árboles cercanos, pendiente y absorción del suelo.

La selección de las variables ambientales y estructurales se llevó a partir de una revisión de la zona de estudio analizando los posibles factores que podría tener efecto sobre los individuos a partir de una revisión bibliográfica y de opinión de experto (Martínez Martínez 2005; Velásquez et al. 2011; Carvajal-Cogollo & Urbina-Cardona 2015).

La selección de los rasgos funcionales surge a partir de la revisión de las especies encontradas en la fase preliminar de toma de datos como en bibliografía. Los rasgos seleccionados para el estudio se presentan a continuación en una tabla obtenida del libro de Salgado-Negret & Paz (2015) en donde se explican el tipo al que pertenece cada rasgo, la forma de medir el rasgo (atributo), la relación que este tiene con los procesos ecosistémicos y el tipo de respuesta que podría tener el rasgo frente a variación ambiental.

17

Tabla 1: Lista de rasgos funcionales para el estudio de anfibios-anuros adultos. Obtenido del capítulo 4 del libro de Salgado-Negret & Paz (2015).

5.4 Métodos de Recolección de datos 5.4.1 Fase preliminar

Se realizó un premuestreo en el mes de enero del año 2017, con el fin de identificar las especies de anfibios y reptiles presentes, así como ver de qué manera podrían estar distribuidas y establecer las horas de mayor actividad. Por un lado, se hizo un muestreo tipo REV durante cinco días de 8:00 a 13:00 de 14:00 a 18:00 y de 20:00

Tipo de rasgo Complejo Rasgos Atributos del rasgoRelación procesos

ecosistémicos

Respuesta a la variación

ambiental

Volumen esféricoValor en centímetros

cúbicos

Cabeza Ancho cefálico (AC)Valor del rasgo en

milímetros

Rasgo relacionado con el

flujo de energía a través de

cadenas tróficas como

depredador

Longitud del

antebrazo (LA)

Valor del rasgo en

milímetros

Longitud del fémur

(LF)

Valor del rasgo en

milímetrosExtensión de la

membrana pedal

(MP)

Valor del rasgo en

milímetros

Masa corporal Valor del rasgo en gramos

Relación LRC-LFValor del rasgo en

milímetros

Relación LRC-LAValor del rasgo en

milímetros


balance energético

diferencial para la

producción de

descendientes

Uso del hábitat


reciclaje de nutrientes y



depredador y presa


balance de materia y

energía diferencial en el

espacio

Periodo de actividad




depredador y presa


aporte en materia y energía

diferencial en tiempo

Huevos depositados en el

agua

Huevos sobre el suelo,

rocas o madrigueras

Desarrollo directo de

huevos terrestres o

arbóreos

Huevos terrestres

arbóreos

Huevos llevados por

adultos

Huevos retenidos en el

oviducto

Diurno

Nocturno

Diurno-nocturno

Acuático-lótico

Acuático-léntico

Terrestre

Terrestre-arbóreo <2m

Terrestre-arbóreo>2m

Arbóreo

Cavador

Morfométricos

Historia de

vida-

Modo reproductivo

Rasgos relacionados con el



depredador o presa

Cuerpo

Tamaño corporal

(longitud rostro-

cloacal, LRC)

Valor del rasgo en

milímetros





depredador o presa

Rasgos asociados con la

termorregulación,

hidrorregulación, y

protección contra

depredación y radiación

solar

Extremidades





depredador o presa

Listado de rasgos funcionales para anurofauna

18

a 00:00, para determinar con facilidad la riqueza de especies en el área así como compilar una lista de especies (Angulo et al. 2006). Por otro lado, se delimitaron físicamente las zonas de muestreo por medio de banderines.

Se realizó de igual manera una colección de referencia para la cual los anfibios y reptiles encontrados se sacrificaron en campo para posteriormente identificarlos taxonómicamente en laboratorio. El procedimiento de sacrificio para anfibios se hizo por medio del uso de Cloretona (cristales de clorobutano diluidos en alcohol al 96%), sumergiendo a los individuos durante 15 a 20 minutos hasta su fallecimiento. Seguidamente se procedía a fijarlos en un recipiente con papel secante humedecido con formol al 10%, a individuos más grandes se les inyectó formol al 10% antes de ser fijados en las extremidades y el vientre para que no perdieran su forma. En el caso de los reptiles, se les inyectó roncaina en el cuerpo para su sacrificio: a individuos grandes, después de fallecidos, se les hacía inyecciones de formol al 10% en los músculos y la cola y se procedía a fijarlos en el mismo tipo de recipiente que a los anfibios. Tanto anfibios como reptiles, al llegar al laboratorio, se trasladaron a frascos con alcohol al 70% para ser preservados y depositados en el Museo Javeriano de Historia Natural “Lorenzo Uribe S.J”. Estos procedimientos se llevaron a cabo con la ayuda del profesor Julio Mario Hoyos del Laboratorio de Herpetología de la Pontificia Universidad Javeriana.

5.4.2 Fase formal de toma de datos

Los muestreos se realizaron entre los meses de marzo y abril de 2017 en temporada de lluvias. Se programaron dos salidas de campo: en cada una se realizaba un muestreo de seis días en los cuales se trabajaba una zona por día durante 10 horas divididas en dos franjas horarias mañana y noche. El muestreo de cada zona era determinado al azar.

Por la dificultad del terreno montañoso del área y por el número de individuos tan bajo que se encontró en los muestreos de la fase preliminar, se tomó la decisión de realizar los muestreos con la metodología REV, en donde el investigador realiza la búsqueda de individuos de modo sistemático caminando a través de un área por un periodo de tiempo predeterminado (Angulo et al. 2006). Aunque es una metodología útil para determinar la riqueza, composición y abundancia relativa de especies vistas por unidad de hábitat por hora, no se considera eficiente a la hora de muestrear todos los hábitat y microhábitats de una zona (Angulo et al. 2006). Es por esto que, para reducir el impacto de esta limitación, se decidió realizar la toma de datos entre cuatro personas que fueron las mismas para ambas salidas. Dos tendrían la única función de buscar individuos, mientras las otras dos estarían tomando los datos del individuo y de las distintas variables. Al no ser zonas extremadamente grandes, los recorridos lograban muestrear la totalidad de la zona en intervalos de tiempo cortos repetidamente. Cada zona fue delimitada por banderines que fueron colocados cada 15 metros con un GPS Garmin Etrex 30 que contenía los datos de las zonas ya delimitadas.

5.4.3 Análisis de los individuos capturados

19

Los individuos se capturaban siguiendo los protocolos de bioseguridad de Angulo, Rueda-Almonacid, Rodríguez-Mahecha, & Marca (2006) manipulando a los animales con guantes desechables y depositándolos en bolsas plásticas con vegetación en su interior para evitar la deshidratación del individuo. Al momento de la captura se tomaron datos del individuo y la zona en donde se detectó, el lugar de encuentro era marcado con una cinta flagging y se registraban sus coordenadas de ubicación con un GPS, al finalizar el tiempo de muestreo los individuos eran llevados a la estación para tomar otros datos. Los datos mencionados a continuación en la Tabla 2 fueron anotados en un formato de campo (anexo 1).

Tabla 2: Datos tomados al momento de encontrar un individuo y en la estación.

5.4.4 Toma de datos de variables ambientales y estructurales

Con el fin de caracterizar el microhábitat, se tomaron las variables ambientales y estructurales mostradas en la Tabla 3 al momento de la captura en el sitio específico donde se encontró al individuo. Estos datos fueron anotados en el formato de campo (anexo 1):

Dato Medida Instrumento Método

Al momento de la captura

Hora de encuentro Hora del día Reloj Hora tomada en el momento de encuentro del individuo.

Forma de detección Canto o visual - Manera con la que se detectó al individuo capturado.

Temperatura individuo Grados centígrados (°C)

Termómetro laser

Se apuntaba al dorso del individuo con el termómetro.

Peso individuo Gramos (gr) Balanza electrónica Se tomaba esta medida con el individuo sobre la balanza al momento de captura para evitar la pérdida de agua en el recorrido a la estación.

Tipo actividad Pasivo, activo, mixta - Pasivo cuando se encuentra el individuo con el vientre totalmente pegado a la superficie, con las extremidades recogidas y en algunos casos con los ojos cerrados, activo si estaba en constante movimiento o mixta si se encuentra quieto, pero no pasivo-; y cualquier otra observación alrededor del individuo.

Observaciones Cualquier observación adicional

- -

En estación (anfibios y reptiles)

Largo rostro cloacal Milímetros (±0.01mm) Calibrador digital

Anexo 8.

Longitud fémur Milímetros (±0.01mm) Calibrador digital

Anexo 8.

Longitud antebrazo Milímetros (±0.01mm) Calibrador digital

Anexo 8.

En estación (solo anfibios)

Extensión de la membrana pedal

Milímetros (±0.01mm) Calibrador digital

Anexo 8 .

En estación (solo reptiles)

Longitud de brazo Milímetros (±0.01mm) Calibrador digital

Anexo 8.

Longitud de tibia Milímetros (±0.01mm) Calibrador digital

Anexo 8.

Longitud de cola Milímetros (±0.01mm) Calibrador digital

Anexo 8.

20

Tabla 3: Datos de variables ambientales y estructurales tomadas en campo

al momento de encontrar un individuo.

Dato Medida Instrumento Método

Variables ambientales

Temperatura ambiental

Grados centígrados (°C)

Termo-higrómetro eléctrico

Se deja el termo-higrómetro 10 cm arriba de la cabeza de la persona que tomaba la medida durante 10 segundos.

Temperatura microambiental

Grados centígrados (°C)

Termómetro laser Se apunta con el termómetro laser al área donde se encuentra el individuo.

Humedad relativa ambiental

RH (%) Termo-higrómetro eléctrico

Se deja el termo-higrómetro 10 cm arriba de la cabeza de la persona que tomaba la medida durante 10 segundos.

Humedad relativa microambiental

RH (%) Termo-higrómetro eléctrico

Se deja el termo-higrómetro lo más cerca posible del punto de encuentro del individuo durante 10 segundos.

Velocidad del viento

m/s Anemómetro Se apunta hacia la dirección con mayor velocidad de viento y se toma la medida.

Cobertura atmosférica

Porcentaje (%) Acetato Con el acetato divido en 100 cuadros iguales se apunta al cielo y se observa cuantos cuadros se encuentran rellenos por la presencia de nubes.

Neblina Porcentaje (%) Acetato Con el acetato divido en 100 cuadros iguales se apunta al cielo y se observa cuantos cuadros se encuentran rellenos por la presencia de neblina

Luminosidad microambiental

Lux (lx) Aplicación Light Lux Meter en dispositivo Samsung Galaxy s7 Edge.

Se tomaba en el lugar de encuentro del individuo.

Luminosidad ambiental

Lux (lx) Aplicación Light Lux Meter en dispositivo Samsung Galaxy s7 Edge.

Tomada en el sitio más próximo al lugar de encuentro del individuo donde no hubiera interferencia de ninguna cobertura vegetal.

Fase lunar Porcentaje (%) Calendario lunar -

Variables estructurales

Profundidad charcos

Centímetros (cm) Regla metálica Se toma la medida de máximo 3 charcos a un radio de 2 metros de distancia del punto de encuentro del individuo.

Altura de percha Centímetros (cm) Regla metálica Distancia del suelo al punto de encuentro del individuo.

Profundidad del musgo

Centímetros (cm) Regla metálica La distancia desde la superficie donde se encuentra el musgo hasta el punto donde se encuentra el suelo.

Profundidad hojarasca

Centímetros (cm) Regla metálica la distancia desde la superficie donde se encuentra el musgo hasta el punto donde se encuentra el suelo.

Estrato arbustivo Porcentaje (%) Acetato Se toma por medio de un acetado dividido en 100 cuadros iguales mirando hacia el suelo a una altura de 1,50m tomando el porcentaje de arbustos del lugar.

Estrato rasante Porcentaje (%) Acetato Se toma por medio de un acetado dividido en 100 cuadros iguales mirando hacia el suelo a una altura de 1,50m tomando el porcentaje de cobertura rasante.

Densidad de sombra

Porcentaje (%) Densiómetro cóncavo

Se observa la vegetación de 0.3m a 2m poniendo el Densiómetro a la altura del suelo y después calculando con la fórmula: # de cuadros con vegetación x 4 x 1,04.

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Con el fin de conocer cómo los diferentes rangos de las variables ambientales y estructurales eran usados diferencialmente por los individuos para así poder determinar el uso y preferencia, se realizó una caracterización de sitios en los cuales no se estuvieran los individuos. Este procedimiento se llevó a cabo escogiendo una dirección al azar a partir del punto de captura del individuo desde donde se medirían 20m asegurando la independencia de la muestra, tomando en este nuevo punto las variables ambientales y estructurales ya mencionadas anteriormente, esto sin tomar datos de variables que se basaran en la presencia del individuo.

Cabe resaltar que al momento del encuentro con el individuo se priorizaba en la medición de variables que pudiesen cambiar en el tiempo, mientras que las demás variables, en su mayoría estructurales, eran medidas al finalizar el tiempo determinado para el REV, esto para no afectar el esfuerzo ni la tasa de captura.

5.5 Análisis de datos por objetivo

5.5.1 Objetivo 1. Composición y estructura de la herpetofauna:

A partir de los datos de las especies encontradas se generaron curvas de acumulación de especies (curvas de especies acumuladas en función de un numero de muestras), teniendo como unidad los individuos encontrados. Se utilizo el programa Estimates 9.1.0 en donde se realizaron 1000 iteraciones para eliminar la influencia del orden en que se adicionaron los datos (Colwell 2016). Seguidamente se ajustaron las curvas al modelo Clech para tener certeza de la representatividad del muestreo (Moreno 2001) mediante el programa Statsoft 2011 con la siguiente ecuación:

Modelo de la ecuación de Clench

Donde:

a = Constante que representa la tasa de incremento de la lista al inicio de la colección.

b = Constante que representa la pendiente de la curva.

x = Número acumulativo de muestras.

E(x) = Número esperado de especies esperadas en x muestras.

Para estimar la riqueza específica se realizó una curva de acumulación de especies (Colwell 2016) utilizando los estimadores: Chao1 y ACE en el programa Estimates 9.1.0.

Se realizaron curvas rango-abundancia a partir de la organización de especies de la más abundante a la menos abundante graficándolas en escala logarítmica para

22

así poder observar cambios en los patrones de riqueza, equidad o abundancia de las especies presentes (Magurran & McGill 2011) en cada cobertura.

Para describir la estructura de los ensamblajes se utilizaron los números efectivos de especies (Jost 2006), haciendo uso de la diversidad de orden 0,1 y 2 en donde el orden 0 se refiere estrictamente a la riqueza estimada sin efecto de las abundancias, el orden 1 a las especies efectivas teniendo en cuenta abundancias proporcionales mostrando así la equidad y el orden 2 que hace referencia al número efectivo de especies según las abundancias de especies raras y dominantes mostrando la dominancia (Jost 2006). Se utilizó el software SpadeR online y Spade para calcular estos valores (Chao, Hsieh & Chiu 2016)

Adicionalmente se calcularon el índice de Brillouin y Alpha de Fisher para ver la equidad y riqueza respectivamente siendo más sensibles a cambios en las abundancias. Se utilizó el software Past 3.16 para calcular estos valores. Estos índices lograron ser comparados entre coberturas a partir de los intervalos de confianza también obtenidos del software Past 3.16. Las ecuaciones de los índices son:

Índice de Brillouin

S=a*ln(1+n/a) Índice Alpha de Fisher

Donde:

S= número de taxa

n= número de individuos

a= Alpha de Fisher

ni= número de individuos del taxa i.

Para comparar entre coberturas se calcularon los índices de diversidad Beta Sorensen, Morisita, Whittaker y complementariedad para poder observar similitudes en la composición, estructura, porcentaje de reemplazo y porcentaje de disimilitud respectivamente(Moreno 2001; Urbina-Cardona et al. 2015). Los índices fueron calculados por medio del software Past 3.16 y Excel 2016.

Para observar la composición de especies entre coberturas se realizó un análisis de coordenadas principales (PCO) por medio del programa PRIMER v6.1.14 & PERMANOVAadd onv1.0.4 program (Anderson, Gorley & Clarke 2008).

23

5.5.2 Objetivo 2. Uso y preferencia de hábitat:

Antes de empezar con el análisis de variables ambientales y estructurales y su relación con los ensamblajes de herpetofauna se realizó un filtro. A partir de una matriz de correlación (Anexo 3), en el programa Statsoft 2011 para anfibios y reptiles -por aparte cada ensamblaje- en donde variables con una correlación del 70% o mayor serían seleccionadas y a criterio del investigador se decidiría si serían excluidas o no de los análisis generales y/o de los análisis de regresiones que se explicarán a continuación. Después de realizar el análisis de correlación se decidió excluir totalmente de los análisis las variables de suelo sin vegetación, fase lunar y peso del suelo seco, de igual forma la variable velocidad del viento por la inconsistencia en los datos fue excluida. Para los análisis de regresión se excluyeron para anfibios las variables, temperatura ambiental, y humedad relativa adicionalmente a las anteriores variables mencionadas y para reptiles se excluyó cobertura del cielo, humedad ambiental, temperatura ambiental, pendiente, densidad dosel y luminosidad ambiental.

Seguidamente a todas las variables se les calculó el promedio, la desviación estándar y el coeficiente de variación por medio del software Statsoft 2011 y además se realizó una prueba t de student para evaluar si había diferencias significativas entre coberturas.

Para hacer evidente el uso y preferencia de hábitat se graficaron isóclinas (Anexo 5) mostrando el número de individuos capturados en cada categoría de cada variable. Se procedió a estimar que categorías de cada variable eran usadas preferidas o rechazadas por el ensamblaje en total y por cada una de las especies por medio de los intervalos de confianza de Bonferroni (Anexo 6) (Neu, Byers & Peek 1974; Cherry 1996):

Donde:

pi = Número de observaciones en la categoría i, sobre el total de rastros

Zα/2K = Número en la tabla de los valores de Z, que corresponde al área de la cola de α/2K

K = Número de categorías

n = Tamaño de la muestra

Esto se realizó por medio del programa HaviStat 2.3 (Montenegro & Acosta 2008; Montenegro, Acosta & Reimer 2014) que adicionalmente evalúa si el tamaño de la muestra para generar los intervalos fue adecuado o no por medio de las ecuaciones mostradas en el Anexo 4 donde n=al tamaño de la muestra y Pi= a la proporción de uso observada.

24

Por último, se usaron modelos de regresión progresiva paso a paso (stepwise multiple regression models) en el programa Statsoft 2011, para detectar variables estructurales o ambientales asociadas a la presencia del ensamblaje de anuros, excluyendo previamente las variables antes mencionadas.

Este objetivo no fue realizado para el ensamblaje de reptiles debido a las bajas abundancias que no eran suficientemente grandes para hacer los respectivos análisis estadísticos.

5.5.3 Objetivo 3. Morfometría y diversidad funcional:

Para este último objetivo se calculó en primer lugar el promedio, la desviación estándar y el coeficiente de variación a cada variable morfométrica por cobertura por individuo por medio del programa Statsoft 2011 y además se realizó una prueba t de student para observar diferencias significativas entre coberturas dentro de la misma especie.

Se realizaron las mismas rutinas de PCO mencionadas anteriormente para observar cambios morfométricos que pudiera haber dentro de las mismas especies entre coberturas.

Se hicieron modelos de regresión progresiva paso a paso en el programa Statsoft 2011 para detectar variables morfométricas que explicasen la presencia de las especies del ensamblaje de anuros. Se relacionando arboles de regresión o LINKTREES para cada cobertura, conectando la composición del ensamblaje de anuros con los distintos rasgos morfométricos y de historia de vida por medio del programa PRIMER v6.1.14 & PERMANOVAadd onv1.0.4 programa (Anexo 7).

Por último, se estimaron índices de diversidad funcional de rasgo único y multi-rasgos a nivel de ensamblaje entre coberturas y por especie entre coberturas. Los índices de rasgo único fueron: CWM (Community Weighten Mean) para representar el valor funcional esperado de cada rasgo de una muestra aleatoria, FDvar (Functional Divergence) para observar la varianza en los valores del atributo de cada rasgo, FRO (Functional regularity) para evidenciar la regularidad o equidad de los valores del rasgo(Mason et al. 2005; Pla, Casanoves & Di Rienzo 2012). Los índices multi-rasgos fueron: FRic (Functional richness) para medir el espacio que ocupa el rasgo dentro de la comunidad, FEve (Functional evenness) para saber el grado en el que se distribuyen los rasgos de las especies en la comunidad y FDiv que muestra como los valores de los rasgos divergen y se dispersan en la comunidad (Mason et al. 2005; Pla et al. 2012).

Para los índices multi-rasgo fue necesario hacer una estandarización de los rasgos para después calcularlos. Todos estos procedimientos fueron hechos por medio del programa FDiversity (Casanoves, Di Rienzo & Pla 2010).

25

6. Resultados

6.1 Composición y estructura

Se capturaron 119 individuos pertenecientes a siete especies -5 de anfibios y 2 de reptiles- en los 12 días de muestreo. La especie más abundante fue Pristimantis bogotensis, seguida por Pristimantis elegans. Las especies menos abundantes fueron Pristimantis nervicus, Hyla molitor y 1 individuo del genero Pristimantis que no se logró identificar (Tabla 4). La especie más abundante del ensamblaje de reptiles fue Anolis heterodermus y la menos abundante Anadia bogotensis.

Tabla 4: Herpetofauna presente en predio “La Reserva” con sus respectivas abundancias en cada cobertura.

Las curvas de rango abundancia se ajustaron al modelo geométrico con valores de p=0,13, 0,70, 0,20 y 0,53 para a, b, c y d respectivamente (Figura 5). Se evidencia una alta abundancia de Pristimantis bogotensis y de Pe que en la única grafica que mantienen una relación lineal es en la de Turbera (d). Pristimantis nervicus y Hyla molitor mantienen abundancias bajas, Hyla molitor no se encuentra en el arbustal (c). Las dos especies de reptiles se encuentran en el frailejonal y en la turbera.

Figura 5: Histograma (H) y curvas rango abundancia en escala logarítmica (RA) para (a) totalidad del ensamblaje de anuros (b) frailejonal, (c) arbustal y (d) turbera. Abreviación de las especies: Complejo Pristimantis (Psp), Hyla molitor (Hm), Pristimantis bogotensis (Pb), Pristimantis elegans (Pe), Pristimantis nervicus (Pn).

H

R

26

Las curvas de acumulación de especies para anfibios y reptiles (Figura 6) se ajustaron al modelo de la ecuación de Clench (R² = 0,98 (a) y 0,99 (b)). Según las predicciones del modelo el número de especies esperadas al igual que las observadas es 5 y 2. Ya que las constantes obtienen unos valores de a=0,77, b=0.15 para anfibios (a) y de a=1,47, b=0.63 para reptiles, en el muestreo se tiene una representatividad del 83,3% para anfibios y del 66,6% para reptiles.

Figura 6: Curva de acumulación de especies para anfibios (a) y reptiles (b).

Para el ensamblaje de anfibios las curvas de acumulación de especies por cobertura (Figura 7) se ajustaron al modelo de Clench con R²= 0,95, 0,99 y 0,99 para arbustal, turbera y frailejonal respectivamente. El número de especies esperadas para todas las coberturas según el modelo es de 4. Por los valores de las constantes a= 0,614 y b= 0,14 de arbustal (a), a= 1,59 y b=0,36 de turbera (b) y a= 1 y b=0,23 del frailejonal se obtuvo una representatividad del 80% para todas las coberturas (Figura 7).

Figura 7: Curva de acumulación de especies para anfibios de la cobertura arbustal (a), turbera (b) y frailejonal (c).

27

A partir de los valores estimados de riqueza (Tabla 5) por Chao1 se esperaría encontrar una especie de anfibio adicional en el arbustal en el resto un número muy similar. ACE por el contrario estimó para todas las coberturas por lo menos una especie más exceptuando arbustal para el que estimo cuatro más. La representatividad del muestreo fue de más del 80% en todas las categorías del ensamblaje de anuros exceptuando ACE de arbustal, mientras que para el ensamblaje de reptiles fue de 64,3%.

Tabla 5: Riqueza estimada y representatividad del muestreo para la herpetofauna encontrada en el predio “La Reserva”

Para el ensamblaje de anfibios la diversidad de orden 0 fue la única igual para las tres coberturas. Los valores que mostraron diferencias significativas fueron la diversidad orden 1 en la relación frailejonal-arbustal y turbera-arbustal siendo en ambos casos menos para arbustal, la diversidad de orden 2en la relación frailejonal-turbera y turbera-arbustal siendo en ambos casos mayor para turbera, el índice de Brillouin en la relación turbera-arbustal siendo mayor para turbera, y por último el índice Alpha de Fisher que mostro diferencia significativa en la relación frailejonal-turbera y turbera-arbustal siendo mayor en ambos casos para turbera (Tabla 6). En reptiles, aunque no resultan ser datos representativos vemos que la diversidad de orden 0, 1 es mayor para frailejonal mientras Alpha de Fisher es mayor para turbera.

Tabla 6: Números efectivos de especies, equidad y riqueza de la herpetofauna presente en el predio “La Reserva” RNSC “La Laja”.

Ensamblaje Cobertura Estimador Riqueza estimada

Representatividad %

Reptiles Total Chao1 2 100 ACE 3 64,3

Anfibios

Total Chao1 5 100 ACE 6 90,2

Arbustal Chao1 5 80,5 ACE 8 49,5

Turbera Chao1 4 100 ACE 4 100

Frailejonal Chao1 4 100 ACE 4 100

Índice

Intervalo de

confianza

inferior

Valor del

indice

Intervalo de

confianza

superior

Intervalo de

confianza

inferior

Valor del

indice

Intervalo de

confianza

superior

Intervalo de

confianza

inferior

Valor del

indice

Intervalo de

confianza

superior

Diversidad q=0 2,82 4 5,18 3,31 4 4,69 4 4 4

Diversidad q=1 1,6 2,08 2,57 2,13 2,67 3,21 2,97 3,51 4,05

Diversidad q=2 1,25 1,68 2,1 1,67 2,1 2,64 3,23 3,46 3,69

Brillouin 0,38 0,64 0,85 0,65 0,88 1,05 0,91 1,11 1,19

Alpha de fisher 0,76 1,12 1,12 1,05 1,05 1,05 1,18 1,18 1,18

Diversidad q=0 NA NA NA 2,1 3 14,3 1 1 1

Diversidad q=1 NA NA NA 2 2 2 1 1 1

Diversidad q=2 NA NA NA 0 2 4,4 1 1 1

Brillouin NA NA NA 0 0,35 0,35 0 0 0

Alpha de fisher NA NA NA 0 0 0 0,38 0,38 0,38

Arbustal Frailejonal Turbera

An

fib

ios

Re

ptile

s

28

En cuanto al ensamblaje de anfibios los porcentajes de similitud entre coberturas por la identidad de las especies (Sorensen) es del 75%, probablemente por la ausencia de Hyla molitor en el arbustal. La similitud por abundancias (Morisita) es muy parecida entre arbustal y frailejonal y turbera y frailejonal, pero con menos similaridad entre arbustal y turbera. El reemplazo de especies (Whittaker) entre coberturas es del 25%, pudiéndose explicar por la ausencia de Hyla molitor en arbustal. La disimilitud entre coberturas teniendo en cuanta identidad y abundancia (complementariedad) es del 40% (Tabla 7).

Tabla 7: Diversidad Beta entre coberturas de la herpetofauna presente en el predio “La Reserva” RNSC “La Laja”.

En los análisis de coordenadas principales (Figura 8) el cambio en la estructura de anfibios se explica en un 85.5% a partir de los dos primeros ejes. Observamos que Pristimantis nervicus se ve más abundante en la turbera junto con Pristimantis elegans mientras que Pristimantis bogotensis es más abundante en el arbustal, Hyla molitor se ve relacionada a únicamente dos zonas, uno de los frailejonales y una de las turberas. Para reptiles vemos que el cambio en su estructura se explica en un 99.2% a partir de los dos primeros ejes, encontrando a Anadia bogotensis únicamente en una zona de frailejonal y a Anolis heterodermus en las turberas y frailejonal.

Figura 8: Análisis de coordenadas principales de la composición del ensamblaje de anfibios (a) y reptiles (b) en cada cobertura.

Arbustal Frailejonal Turbera Arbustal Frailejonal Turbera Arbustal Frailejonal Turbera Arbustal Frailejonal Turbera

Arbustal 1 1 0 0

Frailejonal 0,75 1 0,98 1 0,25 0 0,4 0

Turbera 0,75 1 1 0,76 0,85 1 0,25 0 0 0,4 0 0

Arbustal 0 0 0 0

Frailejonal 0 1 0 1 0 0 0 0

Turbera 0 0,67 1 0 0,67 1 0 0,33 0 0 0,5 0

ComplementariedadSorensen Morisita

An

fib

ios

Re

ptile

s

Whittaker

29

6.2 Uso y preferencia de hábitat

Los valores que mostraron diferencias significativas entre coberturas fueron cobertura del cielo, temperatura ambiental, suelo con agua, profundidad musgo, fase lunar, pendiente y humedad del suelo entre todas las relaciones de coberturas, adicional a esto hubo diferencias significativas en la relación arbustal-frailejonal y frailejonal-turbera con la variable neblina, y en la relación turbera-arbustal hubo diferencias significativas con las variables de humedad relativa microambiental, humedad relativa ambiental, densidad sombra, densidad dosel y peso húmedo suelo (Tabla 8).

Tabla 8: Tabla de variables ambientales y estructurales con el número de

muestras por variable (n), el promedio ( ), la desviación estándar (DS), el coeficiente de variación (CV) para cada cobertura y entre variables el valor de p después de realizar una prueba t de student entre variables. Valores en rojo de p son variables significativamente diferentes. Para las abreviaturas ver Anexo 3.

Las tablas del anexo 6 muestran una extensa cantidad de categorías en uso y rechazo desde lo cual se puede observar de manera general que Pristimantis bogotensis es una especie que se encuentra usando casi todas las categorías de cada variable y el rechazo por ciertas categorías es muy poco o nulo. Pristimantis elegans se comporta de manera similar, aunque con unos rangos de uso un poco menos extensos que Pristimantis bogotensis. Por otro lado, vemos que Hyla molitor y Pristimantis nervicus tienen un uso mucho más específico de ciertas categorías y no es tan amplio como el de Pristimantis bogotensis y P. elegans. Encontramos en el anexo 4 categorías que se encuentran en rojo es decir que son preferidas que son profundidad de hojarasca por Hyla molitor de 0 a 20 cm, suelo con agua por Pristimantis bogotensis de 0 a 10%, complejidad estructural por Hyla molitor de 2 toques y neblina por Hyla molitor de 0 a 20%. Al estar sujetas a las pruebas de Cherry que dan cuenta de si el número de muestras es representativo (Anexo 4) no podemos tener mucha confianza en los datos de preferencia de Hyla molitor ya que

VAR n DS CV p n DS CV p n DS CV p n DS CV

CC 78 92,95 21,21 22,82 0,02 96 62,59 41,38 66,11 0,02 77 81,68 27,69 33,90 0,0005 78 92,95 21,21 22,82

N 78 24,71 25,33 102,49 0,00009 96 11,54 15,94 138,09 0,0001 77 26,61 29,29 110,07 0,67 78 24,71 25,33 102,49

TA 78 12,31 3,41 27,70 0,007 96 11,50 4,98 43,31 0,01 77 13,51 2,76 20,46 0,03 78 12,31 3,41 27,70

TM 78 10,75 3,80 35,36 0,15 96 9,76 5,34 54,68 0,15 77 10,84 2,79 25,72 0,41 78 10,75 3,80 35,36

HRM 78 85,82 7,95 9,26 0,93 96 80,11 10,69 13,34 0,93 77 80,23 11,00 13,71 0,001 78 85,82 7,95 9,26

HRA 78 84,58 9,84 11,64 0,44 96 79,12 11,91 15,06 0,44 77 79,72 11,58 14,53 0,02 78 84,58 9,84 11,64

LM 78 2984,75 7029,54 235,51 0,30 96 6976,80 15977,15 229,00 0,30 77 4484,54 9562,48 213,23 0,19 78 2984,75 7029,54 235,51

LA 78 9344,66 24474,97 261,91 0,05 96 14665,06 30779,19 209,88 0,05 77 7393,88 13373,78 180,88 0,36 78 9344,66 24474,97 261,91

AP 39 28,33 34,74 122,64 0,004 48 14,51 28,48 196,35 0,004 39 52,75 60,01 113,76 0,09 39 28,33 34,74 122,64

EA 78 25,78 29,99 116,32 0,06 96 26,07 30,09 115,42 0,06 77 21,37 29,43 137,70 0,16 78 25,78 29,99 116,32

SEH 78 92,57 19,67 21,25 0,65 96 93,88 15,49 16,50 0,65 77 88,28 18,78 21,28 0,74 78 92,57 19,67 21,25

SA 78 0,00 0,00 NA 0,000001 96 2,92 12,78 438,45 0,000001 77 16,44 21,14 128,54 0,000000004 78 0,00 0,00 NA

DS 78 58,69 31,13 53,05 0,90 96 39,86 32,63 81,87 0,90 77 42,05 37,43 89,02 0,01 78 58,69 31,13 53,05

DD 78 37,87 29,88 78,88 0,13 96 11,63 20,56 176,73 0,13 77 20,93 36,22 173,08 0,001 78 37,87 29,88 78,88

CE 78 2,34 2,01 85,83 0,14 96 1,97 1,01 51,01 0,14 77 2,39 2,14 89,72 0,89 78 2,34 2,01 85,83

PH 78 1,38 4,10 296,79 0,04 96 1,72 3,69 213,82 0,04 77 1,34 3,38 252,86 0,04 78 1,38 4,10 296,79

PM 78 7,76 6,57 84,57 0,01 96 9,54 15,73 164,95 0,01 77 3,58 5,49 153,65 0,002 78 7,76 6,57 84,57

DAP 78 9,45 8,87 93,81 0,55 96 5,29 7,55 142,85 0,55 77 5,78 12,53 216,87 0,10 78 9,45 8,87 93,81

P 78 24,41 20,48 83,89 0,003 96 21,58 21,06 97,60 0,003 77 15,35 16,94 110,39 0,001 78 24,41 20,48 83,89

PHS 78 14,04 7,01 49,91 0,47 96 16,44 9,19 55,90 0,47 77 19,62 11,32 57,69 0,02 78 14,04 7,01 49,91

HS 78 54,38 15,39 28,29 0,0003 96 64,76 14,88 22,97 0,0003 77 70,23 13,42 19,11 0,00000000001 78 54,38 15,39 28,29

Arbustal Frailejonal Turbera Arbustal

30

para todas las variables en que apareció con preferencia de la categoría no pasaron ninguna de las pruebas de Cherry. Al generar modelos de regresión (Tabla 9) para explicar la presencia de los individuos de cada especie en su microhábitat en función de variables ambientales se encuentra que Hyla molitor se ve explicada por la cobertura del cielo positivamente, Pristimantis bogotensis por la complejidad estructural negativamente y la densidad de dosel positivamente, Pristimantis elegans por la densidad de dosel negativamente y por la complejidad estructural positivamente y por último Pristimantis nervicus por la profundidad de musgo positivamente.

Tabla 9: Modelos de regresión realizados para observar que variables ambientales podrían explicar la presencia de anuros en el predio “La Reserva”. a. Cobertura del cielo; b. complejidad estructural; c. densidad dosel; d. luminosidad microambiental; e. profundidad musgo.

6.3 Morfometría

La morfometría de las especies (Tabla 10) da indicios de la talla (tamaño general) que puede tener cada una mostrando así a Hyla molitor como la especie de mayor talla seguido por Pristimantis elegans, luego Pristimantis bogotensis y por último Pristimantis nervicus. De igual manera y junto con los resultados de la figura 9 se comparan las distintas medidas dentro de cada especie entre distintas coberturas.

Se observan diferencias significativas en los datos de Pristimantis bogotensis en la relación arbustal-turbera para todas las variables morfométricas y en la relación arbustal-frailejonal en donde hay diferencias entre todas las variables menos en la de MP V. En las gráficas de PCO (figura 9) se observa la diferencia de la presencia de individuos de cada cobertura explicadas por las variables morfométricas, que en el caso de Pristimantis bogotensis muestra una diferencia no tan marcada entre individuos de las tres coberturas, posicionando a los de turbera a la derecha, a los de frailejonal en la mitad y a los de arbustal a la izquierda.

Pristimantis elegans presentó diferencias significativas en el peso en las relaciones arbustal-frailejonal y turbera-arbustal.

31

Tabla 10: Tabla de variables morfométricas (anexo 8) y de historia de vida (DD=desarrollo directo, HDA=huevos depositados en agua, AL=Acuatico-léntíco, T=terrestre, TA=terrestre-arbóreo, con el número de muestras por

variable (n), el promedio ( ), la desviación estándar (DS), el coeficiente de variación (CV) para cada cobertura por especie y entre variables el valor de p después de realizar una prueba t de student entre variables.

Medida n/PR (cm) y (g)

para peso

DS CV p n/PR (cm) y (g)

para peso

DS CV n/PR (cm) y (g)

para peso

DS CV p n/PR (cm) y (g)

para peso

DS CV

LRC NA NA NA NA NA 4 48,95 6,53 13,33 0,81 3 50,2 6,53 13,01 NA NA NA NA NA

LF NA NA NA NA NA 4 21,32 3,26 15,31 0,99 3 21,24 1,83 8,63 NA NA NA NA NA

LA NA NA NA NA NA 4 11,84 2,07 17,46 0,76 3 11,19 1,97 17,6 NA NA NA NA NA

MP.V NA NA NA NA NA 4 7,02 2,12 30,210 0,91 3 7,15 2,060 28,84 NA NA NA NA NA

AC NA NA NA NA NA 4 16,01 2,15 13,430 0,82 3 16,38 1,780 10,84 NA NA NA NA NA

VE NA NA NA NA NA 4 13823,55 5013,91 36,270 0,83 3 14663,44 5.094,430 34,74 NA NA NA NA NA

P NA NA NA NA NA 4 9,21 3,52 38,220 0,83 3 9,83 4,930 50,22 NA NA NA NA NA

DD NA NA NA NA NA NA NA NA

HDA NA NA NA NA X X NA NA NA NA

AL NA NA NA NA X X NA NA NA NA

T NA NA NA NA NA NA NA NA

TA NA NA NA NA NA NA NA NA

LRC 29 17,45 4,34 24,86 0,03 29 21,34 5,38 25,19 0,08 12 22,91 2,74 11,97 0,0002 29 17,45 4,34 24,86

LF 29 6,74 1,86 27,53 0,02 29 8,38 2,36 28,21 0,22 12 8,73 0,93 10,62 0,0008 29 6,74 1,86 27,53

LA 29 4,22 1,22 28,98 0,01 29 5,40 1,40 25,92 0,71 12 5,27 1,12 21,19 0,01 29 4,22 1,22 28,98

MP.V 29 0,68 0,36 53,30 0,70 29 0,68 0,29 43,44 0,01 12 0,95 0,47 50,18 0,03 29 0,68 0,36 53,30

AC 29 6,54 1,60 24,46 0,003 29 8,31 1,95 23,46 0,35 12 8,43 1,05 12,44 0,001 29 6,54 1,60 24,46

VE 29 920,59 604,45 65,66 0,01 29 1.795,15 1.096,46 61,08 0,41 12 1.783,07 735,38 41,24 0,0004 29 920,59 604,45 65,66

P 29 0,44 0,32 72,96 0,02 29 1,21 1,28 106,02 0,73 12 1,05 0,54 51,31 0,0001 29 0,44 0,32 72,96

DD X X X X

HDA

AL

T X X X X

TA

LRC 8 41,41 8,85 21,37 0,22 11 31,72 6,77 21,36 0,78 13 33,22 8,83 26,59 0,29 8 41,41 8,85 21,37

LF 8 16,55 2,85 17,24 0,27 11 13,2 3,27 24,75 0,72 13 13,01 3,44 26,48 0,10 8 16,55 2,85 17,24

LA 8 11,87 2,75 23,2 0,24 11 8,87 2,05 23,17 0,88 13 9,06 3,03 33,41 0,19 8 11,87 2,75 23,2

MP.V 8 1,9 0,99 51,87 0,36 11 1,2 0,5 41,69 0,14 13 1,82 0,99 54,64 0,71 8 1,9 0,99 51,87

AC 8 16,6 3,21 19,31 0,15 11 13,03 2,53 19,4 0,93 13 13,22 3,57 26,99 0,16 8 16,6 3,21 19,31

VE 8 13259,45 5820,33 43,9 0,10 11 6263,01 2958,01 47,23 0,83 13 7284,61 4287,77 58,86 0,12 8 13259,45 5820,33 43,9

P 8 9,56 4,74 49,57 0,03 11 3,42 1,83 53,49 0,85 13 3,93 2,52 64,05 0,03 8 9,56 4,74 49,57

DD X X X X

HDA

AL

T

TA X X X X

LRC 1 20,58 0 0 DD 2 17,92 0 0 0,93 6 17,4 2,54 14,58 0,38 1 20,58 0 0

LF 1 7,71 0 0 DD 2 6,38 0 0 0,76 6 6,86 1,48 21,61 0,69 1 7,71 0 0

LA 1 4,85 0 0 DD 2 4,33 0 0 0,77 6 4,49 0,56 12,51 0,68 1 4,85 0 0

MP.V 1 0,82 0 0 DD 2 0,1 0 0 0,13 6 0,59 0,22 38,09 0,45 1 0,82 0 0

AC 1 7,76 0 0 DD 2 7,19 0 0 0,88 6 6,84 1,17 17,11 0,60 1 7,76 0 0

VE 1 1297,77 0 0 DD 2 970,12 0 0 0,99 6 916,43 436,53 47,63 0,56 1 1297,77 0 0

P 1 0,7 0 0 DD 2 0,97 0,11 11,71 0,90 6 0,54 0,21 39,16 0,62 1 0,7 0 0

DD X X X X

HDA

AL

T X X X X

TA

Arbustal

Pri

stim

an

tis n

erv

icu

s

Pri

stim

an

tis b

og

ote

nsis

Arbustal Frailejonal Turbera

Hyla

mo

lito

r

Pri

stim

an

tis e

leg

an

s

32

Figura 9: análisis de coordenadas principales de las relaciones de medidas morfométricos de los individuos de cada especie entre coberturas.

Para poder conocer cuáles son las variables morfométricas representativas de cada especie en cada cobertura se realizó el modelo de regresión (Tabla 11). Se encontró que Hyla molitor tiene una relación negativa con el Ancho Cefálico (AC) y el Largo del Antebrazo (LA) y una relación positiva con el Largo del Fémur (LF), la Medida Pedal (MP V) y el Largo Rostro Cloacal (LRC). La presencia de Pristimantis bogotensis se ve explicada por una relación negativa del Ancho Cefálico y el Largo Rostro Cloacal. Para Pristimantis elegans el Largo Rostro Cloacal y el Ancho Cefálico son las variables que explican su presencia de manera negativa y positiva respectivamente. Por último, para Pristimantis nervicus no se presentaron valores significativos.

Tabla 11: Modelos de regresión realizados para observar que variables morfométricas podrían explicar la presencia de anuros en el predio “La Reserva”.

33

6.4 Diversidad funcional

A partir de los rasgos medidos de cada una de las especies se calcularon índices de diversidad funcional (Tabla 12). Los resultados se dividen en dos, a nivel de ensamblaje y a nivel de especie específico. A nivel de ensamblaje se encuentra para los índices funcionales de rasgo único, en general, rasgos con media ponderada para la comunidad (CWM) más altos en la turbera, seguido por el arbustal y por último el frailejonal. Para el índice de divergencia funcional (Fdvar) se observan valores arriba del 0.80 para las medidas de Volumen Esférico (VE) y membrana pedial (MP V) en todas las coberturas el índice de regularidad (FRO) mostró valores promedio entre 0,40 y 0,50. En los índices funcionales multi-rasgo el arbustal tuvo el valor más alto de riqueza funcional (FRic), seguido por el frailejonal y por último la turbera, los valores de equidad funcional (FEve) son iguales para arbustal y turbera y más bajo para frailejonal, y por último los valores de divergencia funcional fueron bastante parecidos entre coberturas y cambiaron de forma mínima.

En el nivel especie específico se encontraron los valores más altos para los rasgos con media ponderada para la comunidad en las especies; Hyla molitor seguido de Pristimantis elegans, Pristimantis bogotensis y por último Pristimantis nervicus. La divergencia es alta en los rasgos de MP V y VE para las especies Pristimantis bogotensis y Pristimantis elegans y únicamente de MP V para Pristimantis nervicus con valores por encima del 0,60. FRO nos muestra valores por encima del 0,60 para Hyla molitor en las variables LRC, LF, MP V y AC, de igual manera en Pristimantis nervicus vemos valores altos para LF, LA, MP V Y VE. Para FRic observamos valores por debajo del 0,0001 en todas las especies en cada cobertura exceptuando a Hyla molitor en las coberturas de Frailejonal y Turbera. FEeve muestra valores más altos para Pristimantis bogotensis y Pristimantis nervicus en turbera seguido por Hyla molitor en turbera, Pristimantis bogotensis y Pristimantis elegans en arbustal, Pristimantis bogotensis y Pristimantis elegans en frailejonal y por último Pristimantis elegans en turbera. FDiv muestra valores por encima del 0,70 para todas las especies en todas las coberturas exceptuando Hyla molitor y Pristimantis elegans en el frailejonal.

El anexo 7 muestra los arboles de regresión y clasificación en donde se hace evidente a partir de la morfometría y los rasgos de historia de vida, la manera como pueden ser clasificadas y separadas las especies en cada cobertura, se ve separada a Hyla molitor en principio por sus características de ovoposición en agua y el ser acuática-léntica, el resto de variables la separan del genero Pristimantis por sus características fisiológicas. Dentro del género Pristimantis vemos a Pristimantis elegans con distancias de Pristimantis nervicus y Pristimantis bogotensis del 35% aproximadamente esto en principio a causa de su habito terrestre-arbóreo, seguido por las diferencias morfológicas en tamaño. Pristimantis nervicus y Pristimantis bogotensis son muy parecidas y no se observan características significativas que las puedan separar.

34

Tabla 12: Índices de diversidad funcional de rasgo único para cada rasgo por especie, y multi-rasgos para cada cobertura por especie.

7. Discusión Estructura y composición

Los resultados obtenidos a partir del muestreo con 119 individuos capturados, en donde se encontraron 7 especies -5 de anfibios y 2 de reptiles- son el primer estudio realizado sobre anfibios y reptiles para la zona, por lo cual no se cuenta con una lista de especies del lugar. Al comparar con registros del Parque Nacional Natural Chingaza (Ministerio de Ambiente y Desarrolo Sostenible 2016), estos números de especies corresponden a un 31,2% de anfibios y 33,3% de los reptiles registrados para la zona.

Aun así, otros estudios realizados (Méndez-Narváez 2014) muestran tendencias similares de bajas abundancias y riquezas, que concuerdan con reportes históricos de la herpetofauna en hábitats paramunos (Lynch & Suárez Mayorga 2002). Esto podría deberse a una colonización reciente de los páramos, así como a la dificultad de los organismos a establecerse en condiciones extremas como las del páramo (Lynch & Suárez Mayorga 2002).

Sin embargo, estudios como el de Navas (1999) sugieren una alta capacidad de adaptación de ambos grupos a estas condiciones por medio de ajustes fisiológicos, que junto con una amplia variedad de nichos disponibles, por la alta heterogeneidad del paisaje y de condiciones microambientales, hacen de los sistemas de alta montaña ideales para albergar una alta riqueza de especies distribuida en lo que Lynch & Suárez Mayorga (2002) denominan como islas paramunas. Esto sugiere que entre más complejo un sistema por su heterogeneidad mayor será la dificultad para localizar todos los nichos ocupados, en cuyo caso se requeriría de mayor esfuerzo de muestreo en lugares de alta complejidad como los son los páramos.

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Teniendo en cuenta lo anteriormente mencionado, al observar las coberturas, sus abundancias y riquezas, el arbustal es una cobertura más compleja que la turbera y el frailejonal. Debido a esta complejidad, no se lograron abarcar todos los espacios en los cuales se pudiesen encontrar individuos debido a la dificultad de encontrarlos, por lo cual la riqueza y abundancia son menores y requerirían de un mayor esfuerzo de muestreo.

Para este estudio en particular, de forma general para el ensamblaje de anuros se logró una buena representatividad (Uribina-Cardona et al. 2006) tanto con el ajuste al modelo de Clench como con los estimadores de riqueza exceptuando la representatividad según ACE para el arbustal cuya representatividad es muy baja y puede deberse a la baja abundancia de individuos encontrados en esta cobertura. Para el caso del ensamblaje de reptiles se observó una muy baja representatividad siendo una tendencia en estudios de este grupo (Vargas Rios & Pedraza 2003; Uribina-Cardona et al. 2006; Medina-Rangel & López-Perilla 2014) a causa de la dificultad para encontrar individuos.

Las curvas de rango abundancia hechas únicamente para el ensamblaje de anfibios a causa de la baja representatividad del ensamblaje de reptiles, muestran dos especies dominantes, Pristimantis bogotensis (Pb) y Pristimantis elegans (Pe), presentes en todas las coberturas lo cual concuerda con las descripciones de estudios en zonas de alta montaña (Vargas Rios & Pedraza 2003; Méndez-Narváez 2014) que hablan del genero Pristimantis como el taxa más rico y abundante.

Pristimantis bogotensis resultó ser más abundante que Pristimantis elegans, excepto en la cobertura de turbera donde Pristimantis elegans igualó y superó por un individuo a Pristimantis bogotensis. Pristimantis nervicus e Hyla molitor. Esto da un indicio de que las especies pueden estar utilizando los recursos ya sea de manera más amplia y por ello se distribuyeron en las coberturas con abundancias más altas o con requerimientos más específicos lo cual podría explicar las bajas abundancias de especies como Pristimantis nervicus e Hyla molitor.

Entre las coberturas se encontró poca diferencia, poca disimilitud, bajos porcentajes de reemplazo y altos porcentajes de similaridad tanto en la composición como en la estructura. Esto en gran medida por la presencia del genero Pristimantis que como lo han mencionado varios autores (Lynch & Suárez Mayorga 2002; Vargas Rios & Pedraza 2003) es de los géneros más abundantes en estas zonas de alta montaña debido a sus características generalistas. Sin embargo al aumentar la equidad en las coberturas de frailejonal y turbera a causa de la presencia de Hyla molitor y Pristimantis nervicus, y la disminución de abundancias de Pristimantis bogotensis y Pristimantis elegans en el caso de la turbera, observamos cambios en los índices de diversidad que sugieren que a partir de una distribución más equitativa de la misma riqueza de especies la turbera es la cobertura con mayor diversidad, seguida por el frailejonal y por ultimo por el arbustal en cuanto al ensamblaje de anfibios. Para el caso de reptiles los resultados no son significativos a causa de la baja cantidad de individuos encontrados.

En estudios realizados sobre el efecto de la perturbación antropogénica en la composición y estructura de anfibios y reptiles (Urbina-Cardona & Londoño-M 2003;

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Uribina-Cardona et al. 2006; González Garzón 2010) se evidencia que el recambio de especies entre sitios con alta y baja perturbación es alto, teniendo en lugares perturbados especies dominantes mientras que en lugares poco perturbados especies raras. De esta manera sitios de mayor complejidad como bosques primarios o secundarios resultan tener una mayor riqueza que potreros, o zonas intervenidas donde la complejidad es baja.

Al contrastar esto con los resultados obtenidos se puede sugerir que en el arbustal se podrían encontrar muchas más especies raras pero también, que la complejidad no es el único factor determinante en la composición y estructura de las poblaciones como se menciona en varios estudios (Vargas-Salinas & Castro-H 1993; Velásquez et al. 2011). Los resultados no se ajustan a otros estudios en donde efectivamente a mayor complejidad y heterogeneidad mayor riqueza y abundancia relativa de especies (Klopfer & MacArthur 1960; Montañez Quiroga 2013) por lo cual los individuos específicamente en el páramo podrían estarse viendo relacionados a variables ambientales que no solo brinden una mayor cantidad de recursos si no también unas condiciones apropiadas para sobrevivir a condiciones extremas.

Variables ambientales y uso de hábitat, A lo largo de las distintas coberturas se identificaron diferencias significativas en torno a las distintas variables tanto ambientales como estructurales que logran definir características específicas de cada una de ellas. La temperatura ambiental por ejemplo que a causa de las densidades de vegetación puede verse afectada como lo fue en el caso del arbustal en donde se pudo presentar menor temperatura a causa del bosque y del poco ingreso de luminosidad pero de igual manera la vegetación hace capaz la contención de calor dentro del mismo haciendo de este sitio un lugar con menor cantidad de agua y menor probabilidad de congelamiento (Rangel-ch et al. 1997; Hofstede, Robert; Lips, Johanna; Jongsma 1998). Variables como el porcentaje de suelo con agua definen de igual manera el tipo de estructura de la cobertura filtrando especies o individuos que se adapten a estas condiciones (Salgado-Negret 2015). Para este caso se encuentran las turberas como zonas mucho más empantanadas mientras que el frailejonal y arbustal son terrenos más secos con suelos menos húmedos, esto se presenta de igual manera acorde a varios estudios (Rangel-Ch. 2000; Alarcon & Pabón 2013). El arbustal específicamente presentó muy bajos niveles de presencia de agua esto a causa de la poca filtración que puede haber por la vegetación que le rodea a diferencia de zonas como el frailejonal y la turbera que son mucho más abiertas. La humedad relativa es otra de las variables afectadas por esta densidad de la vegetación generando mayores porcentajes de la misma en lugares cerrados. Las densidades de dosel y sombra resultaron también ser un recurso muy importante en las distintas coberturas cuando se habla del ensamblaje de anuros, estudios como el de Uribina-Cardona et al. (2006) muestran resultados similares.

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Esto debido a sus distintas características fisiológicas y limitantes que hacen de ellos organismos sensibles a la incidencia solar o luminosidad (Lynch & Suárez Mayorga 2002; Vitt & Caldwell 2014). La perdida de agua y sensibilidad de la piel es una característica del grupo de anfibios (Vitt & Caldwell 2014), sin embargo esto no es algo que se cumpla para todas las especies ya que puede haber algunas con mayor resistencia a condiciones extremas. Pristimantis bogotensis es una de estas especie que muy difícilmente se ven reguladas por condiciones adversas debido a sus adaptaciones fisiológicas en cuanto a formas de reproducción y resistencia a condiciones de frio extremo (Vargas Rios & Pedraza 2003; Vitt & Caldwell 2014). Hyla molitor y Pristimantis elegans parecieran ser el caso contrario al encontrarse mejor adaptadas a ambientes con agua (Vargas Rios & Pedraza 2003) con incidencias solares muy altas en zonas abiertas. A causa de su tamaño la perdida de agua se ve reducida obteniendo la capacidad de sobrevivir y mantenerse en hábitat mucho más abiertos como las turberas y los frailejonales. Esto, no quiere decir que sean más abundantes o dominantes ya que de hecho al observar los análisis de uso de hábitat para el caso de Hyla molitor es una especie con restricciones a muchas más categorías que las del genero Pristimantis (Vargas Rios & Pedraza 2003; Asociación Colombiana de Herpetología 2010). Se puede determinar la selección de estos hábitat y de por si la presencia a partir de las variables tanto ambientales como estructurales pero en algunas casos resulta ser insuficiente para definir las razones para que ciertas especies se distribuyan dentro de la variedad de ambientes tan amplia y heterogénea (Lynch & Suárez Mayorga 2002). A raíz de estas variables se puede definir categorías específicas para recrear o conservar y de esta forma generar las condiciones propicias parar que se presenten las especies que necesitemos en la zona que queramos. No obstante faltaría un componente esencial en ello y es para que querríamos traer a estas especies a estos ambientes y si realmente cumplirían una función ecológica en los mismos dando así un sentido y una funcionalidad en el sistema (Casanoves et al. 2011; Ballesteros Correa & Pérez-Torres 2016). Rasgos y diversidad funcional: A través de los rasgos de respuesta (González et al. 2015) se observa como un conjunto de rasgos es seleccionado a través de las distintas variables tanto ambientales como estructurales, lo cual determinaría los factores limitantes de cada una de las especies. En este sentido es de vital importancia encontrar la relación entre rasgos morfológicos y de historia de vida con las condiciones ambientales y estructurales en un sistema (Casanoves & Di Rienzo; Pla et al. 2012; Ballesteros Correa & Pérez-Torres 2016). Esto permitiría definir a raíz de las identidades de las especies cuales son los rasgos que están manteniendo su presencia ante las distintas condiciones. Así como, de que manera pueden estar respondiendo las especies ante cambios ambientales

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(Salgado-Negret 2015). Tal como se vio en el caso de Pristimantis bogotensis, que entre arbustal y turbera tuvo cambios morfométricos probablemente por necesidades fisiológicas en cuanto a la tasa de deshidratación en entornos mucho más abiertos como la turbera. Aun así, continúan existiendo más factores que pueden determinar la presencia de las especies. Es aquí en donde a través de los procesos ecosistémicos como el ciclaje de nutrientes y flujos de energía a través de cadenas tróficas que se introducen los rasgos de efecto como factores determinantes en la presencia de las especies (Salgado-Negret 2015; Ballesteros Correa & Pérez-Torres 2016), aunque hasta el momento, y por sobre todo en grupos como anfibios y reptiles, ha resultado complicado observar este tipo de relaciones, se hace de suma importancia dar los primeros pasos en estudios de caracterización de la diversidad funcional como acercamientos a la respuesta de los individuos ante cambios en el ambiente o el sistema (Urbina-Cardona; Casanoves et al. 2011; Corral et al. 2015). Al verse definidas las riquezas y abundancias de las especies en distintos ambientes o zonas con características específicas, por medio del filtro de rasgos a causa de las variables ambientales y estructurales del lugar, se generan mínimos requerimientos de estas zonas con el paso del tiempo (Salgado-Negret 2015). Esto para que una especie pueda o no estar, estos requerimientos se dan en cuanto a los procesos ecosistémicos ya mencionados, en donde a través de la disponibilidad de nichos, el uso o desuso de estos y la competencia que pueda existir, es que las especies pueden establecerse o no por medio de la adaptación de rasgos que les permitan cumplir con los mínimos requerimientos de cada sistema con sus condiciones (Casanoves et al. 2011). En el caso específico del estudio por medio de los índices se observa unos mínimos requerimientos de variables morfométricas a nivel de ensamblaje a causa de las necesidades de procesos ecosistémicos de cada zona. Las especies que los cumplen o pueden llenar parte de esos requerimientos, se presentan con mayores o menores abundancias. A causa de el gran tallaje de Hyla molitor (Asociación Colombiana de Herpetología 2010), no es necesaria la presencia de muchos individuos para tener un efecto sobre el proceso ecosistémico ya que la podrá cumplir con unos pocos individuos presentes. Caso contrario el de Pristimantis bogotensis que, por su pequeño tamaño y la gran disponibilidad de espacio, muchos más individuos se pueden establecer y cubrir de esta manera las distintas funciones, lo cual también le da la posibilidad de reproducirse de manera más eficiente. Aunque hubo un pequeño recambio de especies entre coberturas, los índices multi-rasgos nos sugieren una alta disponibilidad de recursos que no son utilizados ampliamente (Lohbeck et al. 2013). Sin embargo, cuando son utilizados no entran en desuso, estas características son lo que generaría poca competencia por estos recursos que se obtiene por medio de los distintos rasgos.

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La amplia variedad de nichos disponibles al tener paisajes tan heterogéneos y poco usados da a las especies la oportunidad de establecerse de manera efectiva donde mejor se adapten. Cumpliendo así los mínimos requerimientos del sistema en cuanto al ciclaje de nutrientes y flujo de energía a través de cadenas tróficas (Gamfeldt, Hillebrand & Jonsson 2008). De esta manera la presencia de individuos no solo se ve explicada a través de su morfología o preferencia por ciertas variables ambientales, sino también por sus características de historia de vida y por las funciones que puedan o no estar cumpliendo dentro del ecosistema. Por esta razón, puede que sistemas con alta redundancia ecológica o muy heterogéneos no requieran la misma cantidad de funciones o el mismo número de especies al estar equilibrados y sin constantes disturbios que puedan alterar todo el sistema. Caso contrario de zonas que puedan tener mayores requerimientos al estar mucho más vulnerables a condiciones extremas. En este sentido podríamos inferir que la riqueza y abundancia de sistemas más complejos es menor, explicando así la riqueza y abundancia encontrada en cada una de las zonas.

8. Conclusiones y recomendaciones

Las distintas coberturas muestreadas en el predio “La reserva” fueron muestreadas de manera representativa para el ensamblaje de anuros mientras que para el ensamblaje de reptiles no, lo cual sugiere una baja riqueza y abundancia de anfibios en general para la zona al comparar con otros estudios en zonas de paramo, mientras que para reptiles se requiere más esfuerzo de muestreo.

La turbera fue la cobertura más diversa mostrando números efectivos de especies altos en riqueza y equitatividad con respecto a las otras dos coberturas, lo cual sugiere tener una variable que propicia esta diversidad.

La similitud entre coberturas fue alta y la tasa de recambio de especies y disimilitud entre coberturas fue baja, mostrando que pueden ser pocas las especies que puedan sobrevivir a condiciones de extremo frio y alta exposición solar.

Los anfibios no llegan a usar el 100% del hábitat disponible sin embargo se muestra una dominancia marcada por Pristimantis bogotensis distribuida ampliamente a través de las distintas categorías de las variables ambientales, esto se puede deber a la gran capacidad de adaptación fisiológica que tiene la especie.

Hyla molitor no se encuentra en la cobertura de arbustal en gran parte por los bajos porcentajes de disponibilidad de agua en el suelo, sugiriendo así que es una especie dependiente de fuentes de agua cercanas, adicionales a la lluvia.

Pristimantis bogotensis muestra cambios en su morfología entre turbera-arbustal y arbustal-frailejonal pudiéndose explicar por las altas posibilidades de deshidratación en zonas abiertas.

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Los índices de diversidad funcional, por medio de la relación con la composición y estructura de las especies en el entorno, su morfología y su uso y preferencia de hábitat, explican las presencias y ausencias de ciertas especies o individuos. Esto muestra que, así se cumplan las condiciones ambientales para que un individuo se establezca y así exista el espacio suficiente con la disponibilidad de recursos, los individuos u especies se verán filtrados por los requerimientos en funciones de los sistemas. La capacidad de resiliencia que puedan tener las especies dependerá de las funciones requeridas.

Recomendaciones

Mantener y restaurar sistemas naturales es de vital importancia no solo para la conservación de especies sino también para el conocimiento de las respuestas que estas puedan tener ante modificaciones o cambios en el paisaje lo cual puede llevar a acciones de conservación y planes de manejo más eficientes y efectivo.

La generación de mapas integrando conocimientos de la reserva puede ser un gran elemento para llevar planes de manejo más eficientes y efectivos.

Al ser una zona con bastantes transiciones y parches de coberturas, generar conocimiento sobre el efecto de borde sobre la diversidad puede dar mayor conocimiento sobre la presencia de las especies.

Tener presente las fuentes de agua disponibles en cada zona puede influir en gran medida en la explicación de la presencia de individuos.

Generar conocimiento sobre el efecto del gradiente altitudinal sobre la herpetofauna podría dar información más completa sobre la distribución en la zona de las especies.

9. Agradecimientos A la Fundación Manantial La Laja por brindar el espacio, el hospedaje y apoyo logístico durante las salidas de campo. A los miembros del Laboratorio de Ecología Funcional de la Pontificia Universidad Javeriana por la ayuda durante el trabajo en campo y de laboratorio. A los profesores Jairo Pérez Torres, Nicolás Urbina y Julio Mario Hoyos por el apoyo incondicional y constante durante todo el proceso del trabajo. A Laura Andrea Ballán, Diego Barragán y Carlos Andrés Ordoñez por su colaboración y apoyo. A Angie Lee Castillo por todo el trabajo realizado en las salidas de campo.

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48

11. Anexos

Anexo 1: Formatos recolección de datos de campo

50

Anexo 2: Fotos tomadas en campo de cada especie encontrada de anfibios y

reptiles.

Pristimantis sp. Hyla molitor

Pristimantis bogotensis Pristimantis elegans Pristimantis nervicus

Anadia bogotensis

Anolis heterodermus

51

Anexo 3: Matriz de correlaciones de

variables ambientales. El color naranja es

para los datos en anfibios y el azul para

reptiles.

Variables: Cobertura del cielo (CC),

neblina (N)temperatura ambiental, (TA),

temperatura microambiental (TM),

humedad relativa microambiental (HRM),

humedad relativa ambiental (HRA),

velocidad de viento (VV), luminosidad

microambiental (LM), luminosidad

ambiental (LA), profundidad de charco

(PC), altura percha (AP), estrato arbustivo

(EA), suelo sin vegetación (SSV), suelo

con estrato herbáceo (SEH), suelo con

agua (SA), densidad de sombra (DS),

densidad dosel (DD), complejidad

estructural (CE), profundidad hojarasca

(PH), profundidad musgo (PM), fase lunar

(FL), dap árboles o arbustos cercanos

(DAP), pendiente (P), peso húmedo suelo

(PHS), peso seco suelo (PSS), humedad

del suelo (HS)

52

Anexo 4: Test de Cherry evaluando si el tamaño de la muestra de cada variable

ambiental es adecuado o no para cada especie. *Hyla molitor no paso el test, pero

el resto si, **Pristimantis nervicus no paso el test, pero el resto si, ***Hyla molitor y

Pristimantis nervicus no pasaron el test, pero el resto si.

Variable

Test de Cherry (1996) n*pi>5

Teste de Cherry (1996) n*(1-pi)>5

Cielo cubierto (%) No Si*

Neblina (%) No Si***

Temperatura ambiental (°c)

No Si

Temperatura microambiental (°c)

No Si

Humedad relativa microambiental

No Si**

Humedad relativa ambiental

No Si

Luminosidad microambiental (lx)

No Si***

Luminosidad ambiental (lx)

No Si***

Altura percha (cm) No Si*

Promedio estrato arbustivo (%)

No Si*

Suelo con estrato herbáceo (%)

No Si***

Suelo con agua (%) No Si***

Densidad de sombra (%) No Si*

Densidad dosel (%) No Si*

Promedio complejidad estructural (toques)

No Si*

Profundidad hojarasca (cm)

No Si***

Profundidad musgo (cm) No Si***

Promedio DAP árboles o arbustos cercanos (cm)

No Si***

Pendiente (°) No Si***

Peso humedo suelo (g) No Si*

Humedad del suelo (%) No Si***

53

Anexo 5: Isoclinas con valores de rango de disponibilidad de la variable (Dp), uso

total de todas las especies (To), de Hyla molitor (Hm), Pristimantis bogotensis

(Pb), Pristimantis elegans (Pe) y Pristimantis nervicus (Pn).

57

Anexo 6: Uso, preferencia y rechazo de categorías de las variables ambientales

estructurales para cada especie mostrando el número de datos por especie (n), el

rango de captura, el promedio , la desviación estándar (DS), el coeficiente de

variación (CV) y cada categoría con valores en un color (rojo=preferencia, azul=uso

y negro=rechazo).

0 a 20 21 a 40 41 a 60 61 a 80 81 a 100

Hyla molitor 7 23,86-82,65 76,92 10,82 14,1 0,06 0,95 1,98 3,61 0,4

Pristimantis bogotensis 70 23,73-82,33 63,4 13,51 21,3 0,57 9,33 19,51 35,63 3,96

Pristimantis elegans 32 23,59-83,93 64,91 13,51 20,8 0,26 4,33 9,05 16,52 1,84

Pristimantis nervicus 9 41,73-84,6 67,61 12,37 18,3 0,07 1,22 2,55 4,65 0,52

0 a 5 6 a 10 11 a 15 16 a 20 21 a 25 25 a 30

Hyla molitor 7 0-5 2,22 2,2 98,9 6,08 0,34 0,34 0,06 0,11 0,06

Pristimantis bogotensis 70 0-28 2,96 6,36 214 60,82 3,44 3,44 0,57 1,15 0,57

Pristimantis elegans 32 0-17,5 1,11 2,94 265 27,8 1,57 1,57 0,26 0,52 0,26

Pristimantis nervicus 9 0-28 3,18 7,88 248 7,82 0,44 0,44 0,07 0,15 0,07

0 a 10 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 60 o <

Hyla molitor 7 0-25 7,88 9,58 122 5,91 0,66 0,23 0,09 0,03 0,03 0,06

Pristimantis bogotensis 70 0-64 10,81 13,5 125 59,1 6,6 2,3 0,86 0,29 0,29 0,57

Pristimantis elegans 32 0-22 6,01 5,77 96 27,02 3,02 1,05 0,39 0,13 0,13 0,26

Pristimantis nervicus 9 0-140 30,63 54,01 176 7,6 0,85 0,3 0,11 0,04 0,04 0,07

0 a 10 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90

Hyla molitor 7 0-40 16,39 14,55 88,7 3,21 1,2 0,98 0,49 0,52 0,2 0,14 0,14 0,11

Pristimantis bogotensis 70 0-80 20,45 18,02 88,1 32,13 12,05 9,75 4,88 5,16 2,01 1,43 1,43 1,15

Pristimantis elegans 32 0-90 20,17 19,9 98,7 14,69 5,51 4,46 2,23 2,36 0,92 0,66 0,66 0,52

Pristimantis nervicus 9 0-60 20,15 20,48 102 4,13 1,55 1,25 0,63 0,66 0,26 0,18 0,18 0,15

0 a 5 6 a 10 11 a 15 16 a 20 21 a 25 26 a 30 31 a 35 36 a 40 41 o <

Hyla molitor 7 0-18,25 5,79 7 121 4,18 1,79 0,49 0,2 0,09 0,03 0,06 0,06 0,12

Pristimantis bogotensis 70 0-39,88 7,14 7,3 102 41,17 17,6 4,83 1,99 0,85 0,28 0,57 0,57 1,14

Pristimantis elegans 32 0-50 7,32 10,1 138 19,09 8,16 2,24 0,92 0,4 0,13 0,26 0,26 0,53

Pristimantis nervicus 9 0-24,25 7,35 8,46 115 5,37 2,3 0,63 0,26 0,11 0,04 0,07 0,07 0,15

0 a 10 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90

Hyla molitor 7 0-30 7,33 12,35 168 6,23 0,2 0,26 0,06 0,09 0,06 0,06 0,03 0,03

Pristimantis bogotensis 70 0-30 1,03 4,91 476 62,25 2,01 2,58 0,57 0,86 0,57 0,57 0,29 0,29


Pristimantis nervicus 9 0-60 10,97 18,47 168 8 0,26 0,33 0,07 0,11 0,07 0,07 0,04 0,04

0 a 10 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81<

Hyla molitor 7 0-60 15,2 23,05 152 3,65 0,53 0,35 0,29 0,53 0,24 0,71 0,29 0,41

Pristimantis bogotensis 70 0-200 27,57 42,26 153 36,47 5,29 3,53 2,94 5,29 2,35 7,06 2,94 4,12


Pristimantis nervicus 9 0-120 41,24 45,75 111 4,69 0,68 0,45 0,38 0,68 0,3 0,91 0,38 0,53

0 a 10 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 a 100

Hyla molitor 7 0-99,84 72,71 40,92 56,3 1,26 0,49 0,89 0,29 0,66 0,29 0,83 0,52 0,55 1,23

Pristimantis bogotensis 70 0-99,84 56,1 31,61 56,4 12,62 4,88 8,89 2,87 6,6 2,87 8,32 5,16 5,45 12,34

Pristimantis elegans 32 12,48-99,84 70,04 28,4 40,5 5,77 2,23 4,07 1,31 3,02 1,31 3,8 2,36 2,49 5,64

Pristimantis nervicus 9 4,16-99,84 44,59 32,84 73,7 1,62 0,63 1,14 0,37 0,85 0,37 1,07 0,66 0,7 1,59

0 a 10 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 a 100

Hyla molitor 7 0-62,4 11,97 16,26 136 3,82 0,8 0,43 0,11 0,46 0,26 0,52 0,14 0,17 0,29

Pristimantis bogotensis 70 0-99,84 23,75 28,66 121 38,16 8,03 4,3 1,15 4,59 2,58 5,16 1,43 1,72 2,87

Pristimantis elegans 32 0-99,84 33,47 35,79 107 17,44 3,67 1,97 0,52 2,1 1,18 2,36 0,66 0,79 1,31

Pristimantis nervicus 9 0-99,84 27,04 33,53 124 4,91 1,03 0,55 0,15 0,59 0,33 0,66 0,18 0,22 0,37

0 a 10 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 a 100

Hyla molitor 7 0-93,75 6,8 21,26 313 3,13 0,55 0,63 0,6 0,4 0,32 0,4 0,2 0,32 0,46

Pristimantis bogotensis 70 0-100 33,37 36,71 110 31,27 5,45 6,31 6,02 4,02 3,16 4,02 2,01 3,16 4,59

Pristimantis elegans 32 0-100 35,46 38,22 108 14,3 2,49 2,89 2,75 1,84 1,44 1,84 0,92 1,44 2,1

Pristimantis nervicus 9 0-67,5 17,64 18,03 102 4,02 0,7 0,81 0,77 0,52 0,41 0,52 0,26 0,41 0,59

0 a 10 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 a 100

Hyla molitor 7 90-100 97,03 4,36 4,49 0,09 0,03 0,06 0,11 0,32 0,14 0,17 0,23 0,63 5,22

Pristimantis bogotensis 70 10-100 96,06 9,45 9,84 0,86 0,29 0,57 1,15 3,16 1,43 1,72 2,3 6,31 52,21

Pristimantis elegans 32 50-100 95,11 9,02 9,49 0,39 0,13 0,26 0,52 1,44 0,66 0,79 1,05 2,89 23,87

Pristimantis nervicus 9 70-100 92,58 9,47 10,2 0,11 0,04 0,07 0,15 0,41 0,18 0,22 0,3 0,81 6,71

0 a 5 6 a 10 11 a 15 16 a 20 21 a 25 26 a 30 31 a 35 36 a 40 41 a 45 46 a 50 51 a 55

Hyla molitor 7 11,75-41,7 16,99 6,57 38,7 0,14 1,61 1,95 0,95 1 0,49 0,37 0,26 0,14 0,03 0,06

Pristimantis bogotensis 70 5,98-38,6 13,45 7,21 53,6 1,41 15,84 19,23 9,33 9,9 4,81 3,68 2,55 1,41 0,28 0,57

Pristimantis elegans 32 6,16-45,34 14,82 8,52 57,5 0,66 7,34 8,92 4,33 4,59 2,23 1,7 1,18 0,66 0,13 0,26

Pristimantis nervicus 9 5,13-36,92 16,71 9,59 57,4 0,18 2,07 2,51 1,22 1,29 0,63 0,48 0,33 0,18 0,04 0,07

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 o <

Hyla molitor 7 0,4-2,4 2 0,41 20,7 0,34 1,75 2,58 1,32 0,46 0,23 0,14 0,03 0,06 0,03 0,06

Pristimantis bogotensis 70 0,6-5,6 2,11 0,86 40,6 3,44 17,5 25,82 13,2 4,59 2,3 1,43 0,29 0,57 0,29 0,57

Pristimantis elegans 32 0,6-8,8 3,23 1,82 56,3 1,57 8 11,8 6,03 2,1 1,05 0,66 0,13 0,26 0,13 0,26

Pristimantis nervicus 9 0,4-5,2 2,04 1,38 67,9 0,44 2,25 3,32 1,7 0,59 0,3 0,18 0,04 0,07 0,04 0,07

COMPLEJIDAD

ESTRUCTURAL

(toques)

PESO HUMEDO SUELO

(g)

HUMEDAD DEL SUELO

(%)

ALTURA PERCHA (cm)

DENDSIDAD DE

SOMBRA (%)

DENSIDAD DOSEL (%)

PROFUNDIDAD

HOJARASCA (cm)

PROFUNDIDAD

MUSGO (cm)

PENDIENTE (°)

DAP ÁRBOLES O

ARBUSTOS

CERCANOS (cm)

ESTRATO ARBUSTIVO

(%)

Especie

SUELO CON ESTRATO

HERBACEO (%)

Rango de

Captura

Valores de uso esperado según categorías de la variable

n D.S. CV

SUELO CON AGUA (%)

Variable

59

Anexo 7: Arboles de regresion y clasificación

(a)

(b)

60

(c)

61

Anexo 8: Medidas morfométricas tomadas a los individuos capturados. Obtenido

del libro Salgado-Negret & Paz (2015a). Abreviaturas: AB=ancho de boca

(modificado a AC=ancho cefálico), MP V=membrana pedial entre el dedo V y IV,

LRC=Largo rostro cloacal, LA=largo antebrazo, LF=largo fémur. Adicionalmente se

muestra la fórmula para obtener la medida de VE= volumen esférico (Valderrama-

Vernaza, RamÍrez-Pinilla & Serrano-Cardozo 2009).

MP V

Relación de los rasgos funcionales con la estructura de ...

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